TeseDoutoradoOliveiraCR Mico Leão Comportamento

ii
UNIVERSIDADE DE SO PAULO
Faculdade de Filosofia, Cincias e Letras de Ribeiro Preto
Departamento de Psicologia e Educao
Programa de Ps-Graduao em Psicobiologia
COMPORTAMENTO DE BRINCADEIRA EM MICOS-LEESDOURADOS (LEONTOPITHECUS ROSALIA LINNAEUS, 1766):

ONTOGENIA, ASPECTOS SOCIAIS E INTERAES
INTERESPECFICAS.
Cludia Rodrigues de Oliveira

Tese de Doutorado apresentada Faculdade de
Filosofia, Cincias e Letras de Ribeiro Preto USP,
como parte das exigncias para obteno do ttulo de
Doutor em Cincias.
rea: Psicobiologia.
RIBEIRO PRETO SP
2005
ii
COMPORTAMENTO DE BRINCADEIRA EM MICOS-LEESDOURADOS (LEONTOPITHECUS ROSALIA LINNAEUS, 1766):

ONTOGENIA, ASPECTOS SOCIAIS E INTERAES
INTERESPECFICAS.
Cludia Rodrigues de Oliveira

Orientador: Prof. Dr. Carlos Ramn Ruiz-Miranda
Tese de Doutorado apresentada Faculdade de Filosofia,

Cincias e Letras de Ribeiro Preto USP, como parte das
exigncias para obteno do ttulo de Doutor em Cincias.
rea: Psicobiologia.
iii
DEDICATRIA
Ao meu pai Mauro (In memorian), minha me Badua e ao meu irmo
Andr, que com carinho e apoio incondicionais, esto sempre presentes no
caminho da minha existncia.
Ao meu companheiro Jorge, por seguir comigo uma trajetria de
diferentes formas de pacincia, perseverana e amor.
Aos meus avs, Salvador e Domingas, e Moiss (In memorian) e Badia
(In memorian), por terem trazido os meus pais ao mundo, um verdadeiro
presente na minha vida.
iv
AGRADECIMENTOS
queles que me prestaram auxlio no decorrer deste trabalho, deixo aqui registrados
meus agradecimentos.
Aos doutores Mateus J. R. Paranhos da Costa, Wagner F. dos Santos e Silvio Morato
de Carvalho, membros da banca de qualificao, pelas revises, crticas e sugestes para o
primeiro captulo desta tese.
Ao Prof. Dr. Carlos Ramn Ruiz-Miranda, pela orientao em todas as fases do
trabalho, pela amizade, por ter permitido que eu utilizasse dados de suas pesquisas anteriores
para os dois primeiros captulos do presente estudo, por ter me dado a oportunidade de coorientar uma aluna de iniciao cientfica e pela ajuda na digitalizao das fotos e captura das
filmagens de seqncias de brincadeira.
Profa Dra Maria Cristina Gaglianone pelo imenso favor em revisar esta tese.
Aos amigos das equipes de Ecologia (Otvio, Ely, Synval, Jadir e Ademilson) e
Reintroduo (Andria, Nelsinho, Jabes, Elisam, Paulo, Arlia, Sidney e Jnior) do Projeto
Mico-Leo-Dourado, pela ajuda nas capturas e marcao dos animais e pela boa vontade de
sempre em auxiliar no conhecimento das reas e grupos de estudo.
Ao Mrcio Schmidt, responsvel pelo setor de geoprocessamento da AMLD, pela
confeco do mapa das reas de estudo.
Aos amigos e contemporneos de pesquisa Andressa Coelho, Eleonora Dvila, Vera
Sabatini, Ana Paula Amorim, Guilherme Faria, Mrcio Morais e aos demais companheiros do
ETOLAB (Luciano, Bianca, Andrea, Eliana, Juninho), pelo esprito de equipe durante os
trabalhos de campo e de laboratrio.
Aos estagirios de Iniciao Cientfica do ETOLAB, Mariana Seabra, Mara B. de
Souza, Carlos Leandro O. Cordeiro e Roberta M. de Arajo pelo auxlio na digitao dos
dados do primeiro captulo.
Aos estagirios e amigos Lorena de C. Gondim, Sabina S. Scrdua, Paulo Toledo,
Mara B. de Souza, Carlos Leandro O. Cordeiro e Cssia Lima pelo grande auxlio na coleta
dos dados de campo.
amiga Andressa Salles Coelho pela ajuda ao ceder artigos, revisar textos e ensinar
os passos para o uso do programa de anlise de som.
aluna Mariana Seabra da Silva, por ter me escolhido como co-orientadora para o seu
trabalho de monografia e pela colaborao na anlise dos dados do segundo captulo da tese.
v
Ao Carlos Verona pelo auxlio em parte da coleta de dados referentes aos dois
primeiros captulos desta tese.
Ao Prof. Dr. Leandro Monteiro Rabello, pelo esclarecimento de dvidas de estatstica.
Aos proprietrios das Fazendas Rio Vermelho e Estreito, por incentivarem as
pesquisas dentro de suas propriedades, permitindo que trabalhssemos inclusive nos fins de
semana.
Associao Mico-Leo-Dourado (AMLD) e IBAMA, pelo apoio logstico; e aos
funcionrios destas instituies, pela amizade que sempre demonstraram a mim.
Dra. Devra G. Kleiman, por suas crticas e sugestes para o projeto de doutorado.
Aos doutores James Dietz, Andy Baker e Benjamin Beck, pelo acesso aos animais
marcados e habituados.
amiga Adriana D. Grativol pela compreenso e incentivo incondicionais ao longo
desses anos.
Ao Sr. Jorge Nunes e D. Lycia de Assumpo Nunes, pelo apoio em momentos
difceis.
Profa Regina Cardoso de Melo pelos ensinamentos e oportunidades no caminho do
Yoga.
secretria do programa de Psicobiologia da FFCLRP Renata B. Vicentini e s
funcionrias da Secretaria de Ps-graduao da FFCLRP Ins, Denise e Snia, pela ateno a
mim dispensada durante o curso.
Ao Laboratrio de Cincias Ambientais da Universidade Estadual do Norte
Fluminense, pelo apoio logstico.
s fontes financiadoras da pesquisa: CNPq (bolsa de doutorado) e PROAPCAPES
do Departamento de Psicobiolgia da USP-FFCLRP, Lion Tamarins of Brazil Fund, Margot
Marsh Foundation, PRONABIO/PROBIO/MMA, com os recursos do BIRD/GEF/CNPq, e
Scholarly Studies Grants do Smithsonian Institution (1235SOA ao Carlos Ruiz e Devra
Kleiman). O projeto de Reintroduo da AMLD financiado pela Frankfurt Zoological
Society Fund for Threatened Species. O projeto de Ecologia da AMLD possui financiamento
do National Science Foundation (BNS 8616480, 8941939, 9008161) outorgado a James Dietz
e Andy Baker. A AMLD recebe apoio financeiro do National Zoological Park, Smithsonian
Institution e WWF do Brasil.
vi
SUMRIO
Dedicatriaiii
Agradecimentosiv
Lista de figurasviii
Lista de tabelas ..x
1. Introduo..........................................................................................................2
1.1. Os micos-lees, gnero Leontopithecus (Lesson, 1840)...2
1.2. Consideraes gerais sobre a situao atual e a biologia do mico-leo-dourado
......3
1.3. O estudo do comportamento de brincadeira..4
1.4. Consideraes gerais sobre a metodologia............................................................5
1.4.1. rea de estudo .5
1.4.2. Animais.........................................................................................8
1.4.3. Delineamento do estudo...............................................................................8
1.5. Referncias Bibliogrficas.................................................................9
1.6. Anexo..........................................................................................13
2. Captulo 1: Ontogenia do comportamento de brincadeira do mico-leo-dourado
(Leontopithecus rosalia Linnaeus, 1766).....................................................................14
2.1. Resumo.............................................................................................................14
2.2. Abstract............................................................................................................14
2.3. Introduo.........................................................................................................15
2.4. Metodologia......................................................................................................19
2.4.1. rea de estudo 19
2.4.2. Animais ...19
2.4.3. Coleta de dados................................................................................................21
2.4.4. Anlises de dados............................................................................23
2.4.5. Resultados...........................................................................24
2.4.6. Discusso....................................................................................29
2.4.7. Concluses..........................................................................35
2.4.8. Referncias Bibliogrficas..........................................................................35
Anexo Vdeo CD: exemplos de seqncias de brincadeira e interaes interespecficas.
3. Captulo 2: A comunicao vocal do mico-leo-dourado (Leontopithecus rosalia Linnaeus,
1766) durante o comportamento de brincadeira............................................................39
vii
3.1. Resumo.............................................................................................................39
3.2. Abstract............................................................................................................40
3.3. Introduo.........................................................................................................41
3.4. Metodologia......................................................................................................47
3.4.2. Animais ...47
3.4.3. Delineamento do estudo..................................................................48
3.4.4. Anlises............................................................................49
3.5. Resultados.....................................................................................................53
3.6. Discusso..................................................................................................62
3.7. Concluses................................................................................................68
3.8. Referncias Bibliogrficas....................................................................68
4. Captulo 3: A autolimitao (self-handicapping) como aspecto de comunicao na
brincadeira
social
do
mico-leo-dourado
(Leontopithecus
rosalia
Linnaeus,
1766)..............................73
4.1. Resumo.............................................................................................................73
4.2. Abstract............................................................................................................74
4.3. Introduo.........................................................................................................75
4.4. Metodologia......................................................................................................77
4.4.2. Animais ...77
4.4.3. Delineamento do estudo..........................................................................78
4.4.4. Anlises de dados.............................................................................79
4.5. Resultados.....................................................................................................81
4.6. Discusso..................................................................................................86
4.7. Referncias Bibliogrficas.....................................................................89
5. Captulo 4: Efeitos da suplementao alimentar na associao entre o mico-leo-dourado
(Leontopithecus rosalia Linnaeus, 1766) e o mico-estrela (Callithrix spp.): interaes gerais e
brincadeira interespecfica..............92
5.1. Resumo..............................................................................................................92
5.2. Abstract.........................................................................................................93
5.3. Introduo..........................................................................................................93
5.4. Metodologia.......................................................................................................96
5.4.1. rea de estudo .96
viii
5.4.2. Animais ....96
5.4.3. Coleta de dados.............................................................................98
5.4.4. Anlises de dados.............................................................................99
5.5. Resultados.....................................................................................................99
5.6. Discusso................................................................................................106
5.7. Referncias Bibliogrficas..................................................................110
Anexo Vdeo CD: exemplos de seqncias de brincadeira e interaes interespecficas.
6. Brincadeira: consideraes finais114
6.1. Referncias Bibliogrficas..................................................................120
LISTA DE FIGURAS
Introduo
Figura 1: Distribuio original e atual das espcies de Leontopithecus nos remanescentes da
Mata Atlntica Brasileira (Fonte: Kleiman & Rylands, 2002)....................................2
Figura 2: Mapa indicando os trs fragmentos de estudo e o conjunto de fragmentos isolados
que formam a regio do Imba. (Elaborao: Mrcio Schmidt Laboratrio de
Geoprocessamento da AMLD)....7
Captulo 1
Figura 1: Brincadeira social entre gmeos (aproximadamente 2 meses de idade), com enfoque
na expresso facial de brincadeira (play face). (Foto: Cludia Rodrigues de Oliveira)....24
Figura 2: Porcentagem do tempo despendido em brincadeira nas diferentes faixas
etrias............25
Figura 3: Porcentagem do tempo de brincadeira solitria e social nas diferentes faixas
etrias........25
Figura 4: Porcentagem do tempo de brincadeira com outro grupo de mico-leo-dourado nas
diferentes faixas etrias.29
Captulo 2
Figura 1: Porcentagem do nmero de eventos de brincadeira em que ocorreram vocalizaes,
analisados para os grupos estudados.53
ix
analisados para as diferentes faixas etrias ..54
analisados para as diferentes faixas etrias em relao s categorias de brincadeira social
gmeos e gmeos com outros.............................................................54
Figura 4: Espectrogramas (Freqncia X Tempo) de cada tipo/variao de vocalizaes
analisadas para o comportamento de brincadeira do mico-leo-dourado (Leontopithecus
rosalia)...................57 - 58
Captulo 3
Figura 1: Leontopithecus rosalia na apresentao de autolimitao decbito dorsal.
Brincadeira de luta em forquilha de rvore, com os filhotes gmeos. (Foto: Cludia Rodrigues
de Oliveira) ....82
Figura 2: Leontopithecus rosalia na apresentao de suspenso pelos membros posteriores.
Brincadeira de perseguio e luta em galhos e copas de rvores, com um dos filhotes gmeos.
(Foto: Cludia Rodrigues de Oliveira)...82
Captulo 4
Figura 1: Callithrix spp. esperando L. rosalia se alimentar, em rvores adjacentes plataforma
de suplementao (Foto: Cludia Rodrigues de Oliveira)................................................102
Figura 2: L. rosalia afastando Callithrix spp. da plataforma de suplementao (Foto: Cludia
Rodrigues de Oliveira) .....102
Figura 3: L. rosalia e Callithrix spp. alimentando-se juntos na plataforma de suplementao
(Foto: Cludia Rodrigues de Oliveira).........102
Figura 4: L. rosalia e Callithrix spp. forrageando presas no cho (Foto: Cludia Rodrigues de
Oliveira)...103
Figura 5: L. rosalia e Callithrix spp. forrageando frutas no cho, em ceva feita por caadores
(Foto: Cludia Rodrigues de Oliveira).........103
Figura 6: L. rosalia alimentando-se de goma, em furos feitos por Callithrix spp. (Foto: Cludia
Rodrigues de Oliveira)..103
Figura 7: L. rosalia e Callithrix spp. estacionrios no mesmo galho de rvore (Foto: Cludia
Rodrigues de Oliveira).....104
Figura 8: Brincadeira entre L. rosalia e Callithrix spp. (mico-estrela puxando o rabo do micoleo-dourado) (Foto: Cludia Rodrigues de Oliveira).....104
x
LISTA DE TABELAS
Captulo 1
Tabela 1: Hipteses estudadas e suas predies18
Tabela 2: Composio dos grupos de micos-lees-dourados (Leontopithecus rosalia)
identificados ao incio da pesquisa. Nmero de indivduos por categoria........20
Tabela 3: Descrio do comportamento de brincadeira observado para o mico-leo-dourado
(Leontopithecus rosalia), baseado em Wilson & Kleiman (1974) e Kleiman et al.
(1988).............................................................22
Tabela 4: Porcentagem do tempo de brincadeira social do mico-leo-dourado (Leontopithecus
rosalia), nas cinco faixas etrias estudadas...................................................................26
Tabela 5: Porcentagem do tempo de brincadeira social mista do mico-leo-dourado
(Leontopithecus rosalia), nas diferentes categorias de parceiros, nas cinco faixas etrias
estudadas............27
Tabela 6: Diferenas entre sexos de parceiros reprodutores para os grupos de mico-leodourado (Leontopithecus rosalia) nas cinco faixas etrias estudadas.......................28
Tabela 7: Porcentagem do tempo de brincadeira para os grupos estudados de mico-leodourado (Leontopithecus rosalia), com membros do prprio grupo e com indivduos estranhos
(i.e., de outro grupo), durante encontros intergrupais....................................28
Captulo 2
Tabela 1: Hipteses estudadas e suas predies ..........................46
identificados ao incio da pesquisa. Nmero de indivduos por categoria.........48
Tabela 3: Representatividade das diferentes classes de vocalizaes (segundo Ruiz-Miranda &
Kleiman, 2002) durante o comportamento de brincadeira nos grupos de micos-lees-dourados
(Leontopithecus rosalia) estudados. Porcentagem do total de vocalizaes emitidas nesse
contexto.........................................................59
Tabela 4: ndices de Diversidade de Berger-Parker (1/d) e Shannon (H) para vocalizaes que
ocorreram durante o comportamento de brincadeira nos grupos de micos-lees-dourados
(Leontopithecus rosalia) estudados.......................................................................60
Tabela 5: Nmero de eventos de brincadeira em que cada tipo de vocalizao ocorreu em
primeiro
lugar
para
os
grupos
de
micos-lees-dourados
(Leontopithecus
rosalia)
estudados...............61
xi
Tabela 6: Nmero de eventos de brincadeira em que houve a ocorrncia de vocalizaes nos
cinco segundos iniciais, para os grupos de micos-lees-dourados (Leontopithecus rosalia)
estudados...............................................62
Captulo 3
Tabela 1: Hipteses estudadas e suas predies ...........................77
identificados ao incio da pesquisa. Nmero de indivduos por categoria.....78
Tabela 3: Nmero de interaes com presena e ausncia de apresentaes de autolimitao
para os grupos estudados de micos-lees-dourados (Leontopithecus rosalia), para as diferentes
categorias de parceiros e de brincadeira social..............................84
Tabela 4: Nmero de ocorrncias das apresentaes de autolimitao para cada indivduo dos
grupos estudados de micos-lees-dourados (Leontopithecus rosalia), para os diferentes tipos e
categorias de brincadeira social.........................................................85
Captulo 4
Tabela 1: Composio dos grupos de micos-lees-dourados (Leontopithecus rosalia) e nmero
estimado de indivduos de micos-estrela (Callithrix spp.) identificados ao incio da pesquisa
...........97
Tabela 2: Quantificao do tempo despendido com o comportamento de brincadeira, nmero
total e taxa de eventos de brincadeira para cada grupo de micos-lees-dourados
(Leontopithecus rosalia)..........100
Tabela 3: Porcentagem do tempo e nmero de interaes de brincadeira social dos micos-leesdourados (Leontopithecus rosalia) e dos micos-lees-dourados com o mico-estrela (Callithrix
spp.).........................................................105
Brincadeira: consideraes finais

Tabela 1: Comparaes de hipteses da literatura com os resultados dos nossos estudos do
comportamento de brincadeira dos micos-lees-dourados (Leontopithecus rosalia), indicando a
concordncia (C) ou a discordncia (D) dos resultados dos nossos temas de estudo em relao a
essas hipteses.........116
12
2
1. Introduo
1.1. Os micos-lees, gnero Leontopithecus (Lesson, 1840)

As quatro espcies existentes de micos-lees so endmicas da Mata Atlntica de
baixada do Brasil, tendo sua distribuio da seguinte forma: mico-leo-da-cara-dourada (L.
chrysomelas Kuhl, 1820), restrito ao sul da Bahia e nordeste de Minas Gerais; mico-leodourado (L. rosalia
Linnaeus, 1766), estado do Rio de Janeiro; mico-leo-preto (L.
chrysopygus Mikan, 1820), estado de So Paulo e mico-leo-da-cara-preta (L. caissara

Lorini & Persson, 1990), extremo nordeste do litoral do Paran (Figura 1).
Figura 1: Distribuio original e atual das espcies

de Leontopithecus nos remanescentes da Mata
Atlntica Brasileira (Fonte: Kleiman & Rylands,
2002).
Ao longo dos anos, a Mata Atlntica brasileira vem sofrendo uma grande devastao,
o que resultou em uma reduo para aproximadamente 8% da sua cobertura original (Rylands
et al., 2002). Essa drstica reduo do habitat natural dos micos-lees a causa principal da
situao de ameaa em que esse gnero se encontra (Fonseca, 1985; Coimbra-Filho &
Cmara, 1996). Alm disso, esses primatas ocupam as reas de baixada desse bioma, e nos
3
estados de So Paulo e Rio de Janeiro, a maior parte dos remanescentes florestais so
montanhosos, restringindo as populaes a viverem em fragmentos pequenos e isolados
(Ballou et al., 1998).
As quatro espcies que constituem o gnero Leontopithecus esto includas na Lista
Oficial de Espcies Brasileiras Ameaadas de Extino, sendo o L. chrysomelas e o L. rosalia
classificados como espcies ameaadas e as outras duas como criticamente ameaadas,
segundo a Unio Internacional para a Conservao da Natureza (IUCN) (Bergallo et al.,
2000).
1.2. Consideraes sobre a situao atual e a biologia do mico-leo-dourado

O mico-leo-dourado (MLD), atualmente, tem seu habitat restrito a fragmentos
remanescentes de Mata Atlntica de baixada no Rio de Janeiro, assim distribudos dentro do
Estado: a Reserva Biolgica de Poo das Antas, com rea total de 5500 ha, sendo 3500 ha de
mata (Mrcio Schmidt, comunicao pessoal), localizada no municpio de Silva Jardim; a
Reserva Biolgica Unio, com rea total de 3126 ha e 2368 ha de mata bem preservada
(SEMA, 2001; Fernandez et al., 2003), no municpio de Rio das Ostras, e diversos pequenos
fragmentos localizados em fazendas particulares de reintroduo para o MLD, nos municpios
de Silva Jardim e Rio Bonito. A populao total de MLDs considerando todas as reas de,
aproximadamente, 1200 indivduos (Paula Procpio de Oliveira, comunicao pessoal).
A Associao Mico-Leo-Dourado (AMLD), atravs de pesquisas multidisciplinares
inseridas nos seus programas de conservao, vem atuando de forma eficaz para concretizar
os objetivos de um planejamento estratgico, que visa atingir uma populao vivel de 1600
micos-lees-dourados vivendo livres em 20.000 ha de florestas protegidas interligadas, at o
ano de 2010 (AMLD, 2004).
Os MLDs so animais de hbitos diurnos e alimentam-se de uma grande variedade de
frutos, flores, nctar, exsudatos, invertebrados e pequenos vertebrados (Coimbra-Filho, 1981;
Rylands, 1993; Dietz et al., 1997). Essa espcie forma grupos de 2 a 14 indivduos,
constituindo famlias com o casal reprodutor, filhos adultos e/ou subadultos, juvenis e
filhotes; os grupos utilizam, principalmente, ocos de rvores como refgio para dormir e cada
grupo ocupa como territrio uma rea de, aproximadamente, 40 hectares. A reproduo desses
animais sazonal com nascimento de gmeos, ocorrendo entre os meses de agosto e maro
(Dietz et. al., 1994); o perodo de gestao de, em mdia, 129 dias (Kleiman et al., 1988). O
MLD vive em simpatria com mais duas espcies nativas de primatas, o macaco-prego (Cebus
apella
Linnaeus, 1758) e o bugio (Alouatta guariba
Humboldt, 1812), nas reservas
4
biolgicas, e duas introduzidas, os micos-estrela (Callithrix jacchus
Linnaeus, 1758 e
Callithrix penicillata E. Geoffroy, 1812), possivelmente hbridos, nas reas de reintroduo

para o MLD, em fazendas particulares (Ruiz-Miranda et al., 2000; Affonso et al., 2002; RuizMiranda et al.,2004). Entretanto, j foi relatada a presena no estabelecida das espcies
introduzidas na Reserva Biolgica de Poo das Antas (Equipe de Ecologia, comunicao
pessoal).
1.3. O estudo do comportamento de brincadeira

O tamanho do fragmento de mata pode influenciar o comportamento social. Sendo o
comportamento social a base dos sistemas de acasalamento e da estrutura dos grupos,
mudanas neste fator podem afetar padres de emigrao e imigrao, fluxo gnico e taxa de
reproduo (Rocha et al., 2003). A fragmentao e o isolamento do habitat podem levar a um
aumento na competio por recursos alimentares e/ou a uma diminuio na oportunidade de
emigrao, aumentando o tamanho do grupo e, conseqentemente, o nmero de interaes
sociais. Finalmente, habitats degradados e com poucos recursos podem levar diminuio de
certos tipos de comportamentos sociais.
O estudo do comportamento de brincadeira pode ser um coadjuvante dos estudos
relacionados a habitats fragmentados, uma vez que tem sido referenciado como um indicativo
de qualidade de habitat (Barret et al., 1992; Sommer & Mendoza-Granados, 1995). Essa
referncia tem base nas influncias quantitativas e qualitativas que esse comportamento pode
sofrer, podendo ter sua estrutura alterada, a freqncia diminuida ou at mesmo desaparecer
completamente, dependendo de fatores como a disponibilidade de recursos, ambiente social,
encontros intergrupais e associao entre espcies (Gard & Meier, 1977; Fagen, 1981; Barret
et al., 1992; Sommer & Mendoza-Granados, 1995; Spinka et al., 2001).
O presente estudo apresenta consideraes relacionadas a vrios aspectos qualitativos
e quantitativos do comportamento de brincadeira do MLD. O primeiro captulo diz respeito
ontogenia do comportamento de brincadeira social dos MLDs, onde descrevemos a
organizao das interaes ldicas e enfocamos a seleo de parceiros durante o primeiro ano
de vida. Testando predies das hipteses autoavaliao (Thompson, 1998) e preparao
para o inesperado (Spinka et al., 2001), concluimos que nossos resultados rejeitam algumas
das predies relacionadas primeira hiptese, enquanto confirmam as predies da segunda.
O segundo captulo estuda a comunicao vocal durante o comportamento de brincadeira,
avaliando se as vocalizaes que ocorrem nesse contexto so especficas e testando uma
possvel funo de metacomunicao para essas vocalizaes. Os resultados desse estudo
5
mostraram que as vocalizaes que ocorrem durante as brincadeiras dos MLDs no so
especficas e no tm a funo de metacomunicao para indicar o incio de uma interao
ldica, mas sugerem que essas vocalizaes podem transmitir mensagens entre os
participantes, como a de modulao da intensidade dos movimentos ou tipo de brincadeira a
ser desenvolvido. O terceiro captulo trata da comunicao postural que ocorre entre os
participantes das brincadeiras, descrevendo posturas consideradas de autolimitao que os
MLDs utilizam nesse comportamento e avaliando se essas posturas refletem as possveis
funes metacomunicativas de solicitao, modulao ou manuteno das interaes ldicas.
Nesse estudo, sugerimos que a utilizao das posturas de autolimitao pelos MLDs parece
estar associada modulao e manuteno do comportamento de brincadeira dessa espcie.
No quarto captulo, comparamos dados do nosso estudo anterior (Oliveira et al., 2003) com os
do presente estudo, onde descrevemos as interaes interespecficas entre o mico-leodourado e o mico-estrela (Callithrix spp.) introduzido e avaliamos a hiptese da influncia da
suplementao alimentar oferecida ao MLD nas interaes com a outra espcie. Os resultados
mostraram que a suplementao alimentar no exerce influncia sobre o comportamento de
brincadeira do MLD, porm pode estar influenciando as interaes ldicas com os micosestrela.
1.4. Consideraes gerais sobre a metodologia
1.4.1. rea de estudo

Os estudos foram realizados na Reserva Biolgica de Poo das Antas (RBPDA),
situada entre os municpios de Casimiro de Abreu e Silva Jardim (2230-22o33S, 421542o19W), e em duas fazendas particulares de reintroduo (FPR), a Fazenda do Estreito no
municpio de Silva Jardim (22o3720S, 42o2730W) e a Fazenda Rio Vermelho no
municpio de Rio Bonito (22o4300S, 42o3500W), todas reas de Mata Atlntica de
baixada, Estado do Rio de Janeiro (Fig. 2). O clima da regio tropical, sendo a mdia anual
de temperaturas superior a 24o C.
A rea total da RBPDA de aproximadamente 5500 ha, com 3500 ha de cobertura
vegetal, constituda pelos ecotipos: brejo, topo de morro, encosta de morro e ectono,
formado por corredores de floresta entre o brejo e a encosta (Dietz et al. 1997). As FPR
constituem uma rea total de 3100 ha, dividida em pequenos fragmentos e tm estrutura de
vegetao semelhante da RBPDA. A Fazenda Rio Vermelho possui, aproximadamente,
6
1000 ha de rea de mata e a Fazenda do Estreito, possui uma rea de mata consideravelmente
menor (20,63 ha), tendo o ectono como ecotipo predominante.
Figura 2: Mapa indicando os trs fragmentos de estudo e o conjunto de fragmentos isolados que formam a regio do Imba.
1.4.2. Animais
Na RBPDA habitam micos-lees-dourados selvagens e nas FPR, micos-leesdourados reintroduzidos. Todos os grupos estudados estavam habituados presena de
pesquisadores.
As equipes da Associao Mico-Leo-Dourado (AMLD) so responsveis pelo
monitoramento e manejo da espcie L. rosalia, mantendo todos os indivduos marcados
individualmente por tatuagens e tinta preta (nyanzol) na pelagem, caracterizando marcas de
grupo (localizadas em diferentes regies em seus corpos) e marcas de indivduo dentro do
grupo (localizadas em diferentes posies em suas caudas). Para a realizao dessas
marcaes, os animais so capturados em armadilhas pelo menos duas vezes por ano e
levados ao laboratrio da Reserva, onde so anestesiados e submetidos a um processamento
que inclui, alm das marcaes, a biometria e a colocao de radiotransmissores em adultos
selecionados (com peso acima de 350 g) ou a substituio destes quando desativados. Os
animais so recolocados em seu territrio ambiental na manh seguinte, aps completa
recuperao da anestesia.
Os grupos so localizados na mata pelo sistema de radiotelemetria, que consiste na
emisso de sinais de rdio pelos transmissores colocados nos micos, sinais esses que so
captados por um rdio-receptor com o auxlio de uma antena, transportados pelo pesquisador.
Esse sistema permite a localizao dos grupos num curto perodo de tempo e as marcaes
permitem a identificao dos indivduos rapidamente e distncia.
Durante a pesquisa de 1999, os animais reintroduzidos recebiam suplementao
(bananas) trs vezes por semana; na pesquisa de 2003, a equipe do programa de reintroduo
veio reduzindo essa suplementao, fornecendo-a ocasionalmente, visando o cessamento do
fornecimento, uma meta do programa que visa a total independncia dos grupos. Portanto, em
2003, os grupos estudados passaram por uma fase de transio no manejo. Os micos
selvagens no recebem suplementao.
Um dos grupos de estudo da pesquisa de 2003 Marwell (MW) no apresentou o
comportamento de brincadeira durante o perodo de coleta de dados, apesar de ter sido
acompanhado e observado da mesma forma que os demais grupos. Portanto, este grupo foi
excludo das anlises de resultados.
1.4.3. Delineamento do estudo
Tanto para as observaes quanto para as udio-gravaes, os dados sempre eram
coletados por uma equipe de dois observadores, para que detalhes como o tempo de incio das
9
interaes, a correta identificao dos indivduos participantes, ou ainda, interaes muito
breves, no escapassem aos registros, uma vez que a brincadeira um comportamento
extremamente dinmico.
O mtodo utilizado para as observaes e gravaes foi o de amostragem de
comportamento (Martin & Bateson, 1986), ou seja, os animais foram observados do incio ao
trmino de cada evento (bout) de brincadeira. Um evento de brincadeira foi considerado o
perodo de tempo em que ocorre a seqncia de movimentos caractersticos de brincadeira
(movimentos repetitivos, incompletos, exagerados como correr, pular, rolar com outros
indivduos e pendurar em galhos), marcado por incio e fim. Foi considerado o incio do
evento o momento em que ocorreu uma interao recproca, caracterstica de brincadeira, dos
gmeos entre si ou com outros animais do grupo ou com indivduos de outro grupo intra ou
interespecfico (brincadeira social), ou ainda, movimentos isolados de um nico indivduo,
com ou sem utilizao de objetos (brincadeira solitria). Foi considerado o trmino do evento
o momento em que os indivduos envolvidos integraram outras atividades, cessando a
interao anterior. Um perodo de 10 segundos de pausa foi considerado para finalizar um
evento. Perodos inferiores a 10 segundos seguidos por nova interao no foram
considerados intervalos entre eventos, ou seja, considerou-se um evento contnuo.
O procedimento da realizao de testes de confiabilidade imprescindvel para que se
obtenham os registros com tranqilidade e eficincia. Estes testes - inter-observadores - foram
procedidos durante o treinamento dos auxiliares de campo e aleatoriamente durante o perodo
da coleta de dados (Caro et al., 1980; Martin & Bateson, 1986), sendo realizados de modo que
o pesquisador e o auxiliar observavam um nico evento ao mesmo tempo, conferindo
posteriormente as anotaes. Para aferir a confiabilidade foi utilizado como critrio 90% de
concordncia nos testes.
O exemplo da planilha utilizada para registrar os dados de campo pode ser encontrado
no Anexo.
1.5. Referncias Bibliogrficas
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13
1.6. Anexo
Planilha utilizada para a coleta de dados de campo relativos ao comportamento de
brincadeira do mico-leo-dourado (Leontopithecus rosalia). Sf-H (self-handicapping),
MLD (mico-leo-dourado), ME (mico-estrela), Voc (vocalizao), Loc e Subst (local e
substrato de ocorrncia das brincadeiras, respectivamente).
DATA:
GRUPO:
OBSERVADORES:
Hora
Categ.
Tipo
parceiros
brinc.
sf-H
MLD ME
Voc Categ.
grupo
Categ.
brinc.
Loc
Subst
14
2. Ontogenia do comportamento de brincadeira do mico-leo-dourado (Leontopithecus
rosalia Linnaeus, 1766)
2.1. Resumo
A brincadeira um comportamento de grande importncia para a ontogenia social de
diversas espcies de mamferos, por estar relacionada com o desenvolvimento de habilidades
e interaes sociais. Ns descrevemos a organizao do comportamento de brincadeira em
micos-lees-dourados (MLDs) (Leontopithecus rosalia), enfocando a seleo de parceiros
durante o primeiro ano de vida, e testamos predies das hipteses preparao para o
inesperado e autoavaliao para a funo do comportamento de brincadeira. Coletamos
dados relativos ao comportamento de brincadeira em quatro grupos de MLDs selvagens (8
filhotes) na Reserva Biolgica de Poo das Antas, Brasil. Os resultados mostraram que as
brincadeiras ocorreram em todas as faixas etrias, e eram caracterizadas por serem
principalmente sociais, envolvendo parceiros de vrias idades, a saber os gmeos e subadultos. No houve diferenas significativas entre os sexos em relao ao tempo de
brincadeira com parceiros machos ou fmeas, tendo ocorrido o mesmo entre os filhotes
estudados. A partir dos seis meses de idade, os micos foram vistos brincando com indivduos
de outros grupos de MLDs durante encontros intergrupais e tambm brincando com os
neonatos de seus prprios grupos. Nossos resultados rejeitam algumas das predies
relacionadas hiptese de autoavaliao, enquanto confirmam as predies da hiptese
preparao para o inesperado.
2.2. Abstract
Play behavior is considered to be all-important for the ontogeny of various species of
mammals because it is instrumental for the development of social skills and social
interactions. We describe the organization of play behavior in golden lion tamarins (GLTs)
(Leontopithecus rosalia) with emphasis in the selection of partners through the first year of
life and test predictions from the training for the unexpected and the self assessment
hypotheses for the function of play behavior. We collected data on play behavior in four
groups of wild-living GLTs (8 infants) in the Poo das Antas Biological Reserve, Brazil.
The results showed that play ocurred at all ages and was characterized by being mainly social,
involving partners of different ages, namely the twins and the sub-adults. There were no
differences between sexes in the amount of play with male or female partners, neither
15
between the subject juveniles. Tamarins older than six months, were observed playing with
different groups of GLTs during inter-group encounters and playing with the newborn infants
of their own groups. Our results reject some of the predictions borne out of the selfassessment hypothesis, while supporting the predictions from the training for the
unexpected hypothesis.
2.3. Introduo
A brincadeira um comportamento de grande importncia para a ontogenia social de
diversas espcies de mamferos (Fagen,1981; Bekoff & Byers, 1998) e est intimamente
relacionado ao desenvolvimento dos indivduos e s interaes sociais (Fagen, 1981, 1993;
Lee, 1983; Bekoff, 1984; Bekoff & Allen, 1998). A brincadeira caracteriza-se por seqncias
breves de movimentos exagerados, repetitivos e incompletos que variam de acordo com as
espcies, composio de grupo e com o ambiente, e que parecem no possuir objetivo
definido (Hinde, 1970; Fagen, 1981; Smith, 1982; Bekoff, 1984; Lorenz, 1993; Bekoff &
Allen, 1998; Visalberghi & Guidi, 1998), alm de ser freqentemente marcada por sinais de
comunicao como vocalizaes, contatos fsicos e contatos visuais (expresso facial de
brincadeira Emory et al., 1979).
Segundo Gard & Meier (1977), Fagen (1981) e Vieira et al. (1991), podemos atribuir
trs funes gerais ao comportamento de brincadeira: 1) associadas a benefcios de longo
prazo: prtica de habilidades para a vida adulta, que podem ser iniciadas, integradas e
aperfeioadas durante as brincadeiras; 2) associadas a benefcios de curto prazo: relacionadas
adaptao do indivduo jovem. A brincadeira proporciona explorao e experincias,
permitindo que o indivduo jovem se familiarize com o seu prprio mundo, fornecendo
oportunidades de testar seguramente diferentes tipos de atividades e promovendo o
aprendizado de distinguir e eliminar aquelas que oferecem risco manuteno da vida e 3)
associadas a aspectos cognitivos: acelerao do processo de desenvolvimento.
Dentre as possveis funes da brincadeira associadas s interaes sociais, podemos
citar: o incentivo da socializao, facilitando o desenvolvimento de funes comunicativas e
formando a base para as relaes sociais da vida adulta (Mason, 1965), a integrao do
indivduo ao grupo social em que vive, o desenvolvimento fsico e preparao fsica para
futuras competies sociais ou atividades de caa (Fagen, 1981, 1993; Bekoff, 1984; Caro,
1995) a autoavaliao para habilidades competitivas (Thompson 1996, 1998), a preparao
para situaes inesperadas (Spinka et al., 2001), o aprendizado de relaes sociais, hierarquia
de grupo e sinais de comunicao (Lee, 1983; Bekoff, 1984; Fagen, 1993; Bekoff & Allen,
16
1998), o aperfeioamento de habilidades cognitivas (Biben 1998) e a aquisio de padres
comportamentais de inovao (Smith, 1982).
A seleo de parceiros para as brincadeiras pode refletir as funes deste
comportamento; estudos mostram uma variedade de resultados. De acordo com Vogt (1978),
a brincadeira social caracterstica de uma faixa etria especfica: animais ainda no adultos,
com idade acima de alguns poucos meses, existindo preferncias, em geral, para brincar com
animais mais jovens, mas que estejam na mesma faixa etria. A seleo de parceiros de idades
e tamanhos semelhantes para as brincadeiras ocorre em espcies de antlopes (Thompson,
1998) e macacos-prego (Visalberghi & Guidi, 1998). Por outro lado, outros estudos com
ungulados (Berger, 1980) e primatas (Pereira & Preisser, 1998) citam ocorrncias de
brincadeiras entre parceiros de idades e tamanhos diferentes. Em estudo com o mico-leodourado, foi verificado que as brincadeiras envolvendo indivduos de idades diferentes
ocorreram em maior porcentagem (Oliveira et al., 2003). Esse resultado sugere que devem
existir benefcios nesse tipo de interao assimtrica, que podem levar os indivduos a um
ajuste evolutivo (fitness) timo. A variao nos resultados de pesquisas que enfocam esse
tema pode estar relacionada a diferenas demogrficas entre populaes em estudo, pois a
composio dos grupos poderia afetar a disponibilidade de parceiros.
Estudos com o mico-leo-dourado mostram que o tempo despendido em brincadeiras
est correlacionado com o nmero de parceiros disponveis (Oliveira et al., 2003) e que
grupos com ambientes sociais diferentes apresentaram variaes na estrutura das vocalizaes
dos filhotes (Coelho, 2003). Fatores como a qualidade do habitat (i.e., qualidade,
disponibilidade e distribuio de recursos naturais) e o ambiente social (i.e., tamanho e
composio de grupo, caractersticas de territrio e existncia de grupos vizinhos) poderiam
influenciar na freqncia e estrutura das brincadeiras, sobretudo numa espcie como o micoleo-dourado, restrita a viver em pequenos fragmentos remanescentes da Mata Atlntica de
baixada. A fragmentao do habitat natural de uma espcie pode levar a uma alterao na
disponibilidade de recursos alimentares, mudando, conseqentemente, o comportamento dos
indivduos que vivem nesses fragmentos, de modo a passarem mais tempo forrageando em
uma rea e/ou viajando procura de stios de forrageio (Cerqueira et al., 2003; Vieira et al.,
2003), o que poderia reduzir o tempo para a realizao de atividades sociais como a
brincadeira. Micos-lees-dourados gastam mais tempo forrageando insetos durante o inverno,
sendo que grupos que habitam fragmentos maiores gastam menos tempo em forrageio em
relao aos habitantes de fragmentos menores (Faria et al., 2001).
17
O Mico-Leo-Dourado (MLD) (Leontopithecus rosalia) um primata neotropical que
vive em grupos de 2 a 14 indivduos, constituindo famlias com um casal reprodutor, filhos
adultos, subadultos, juvenis e filhotes. A estrutura social normal dessa espcie permite a
oportunidade de se ter parceiros de vrias idades para brincar, sendo um bom modelo para
avaliar hipteses sobre a estrutura do comportamento de brincadeira e as interaes sociais
envolvidas nesse comportamento durante o crescimento dos filhotes. Nessa espcie, os
filhotes gmeos brincam freqentemente entre eles e com os juvenis e subadultos do grupo;
macho e fmea reprodutores ocasionalmente participam (Kleiman et al., 1988; Oliveira et al.,
2003; Hoage & Kleiman, dados no publicados). Tambm registrada a brincadeira entre
filhotes de grupos diferentes, na ocasio de encontros intergrupais, enquanto reprodutores e
subadultos interagem territorialmente (obs. pessoal; Ruiz-Miranda, comunicao pessoal).
O objetivo do presente estudo foi descrever e analisar as possveis mudanas na
ontogenia do comportamento de brincadeira, especificamente em relao seleo de
parceiros. Para isso, foram avaliadas algumas predies descritas na literatura, que
diferenciam-se
entre
duas
principais
hipteses
sobre
os
benefcios
sociais
dos
comportamentos ldicos: preparao para o inesperado (Spinka et al., 2001) e

autoavaliao (Thompson 1998). As hipteses e respectivas predies esto descritas na
Tabela 1.
18
Tabela 1: Hipteses estudadas e suas predies.
Predio 1: Freqncia
Predio 2: Parceiros Predio 3: Estranhos
Hiptese 1:
As brincadeiras sociais
As brincadeiras
Ocorrero
As brincadeiras
(i.e., direcionadas a
sociais iro ocorrer,
brincadeiras entre
preparam os
outros indivduos)
em sua maior parte,
indivduos de grupos
indivduos para
devero prevalecer e ser
entre parceiros de
diferentes de MLDs
situaes
uma atividade comum
diferentes idades, o
na ocasio de
inesperadas
entre os indivduos do
que acarretaria no
encontros em
(Spinka et al.,
grupo, o que aumenta a
conhecimento de
territrios limtrofes,
2001)
possibilidade de
autolimitao para
permitindo interaes
interaes e afinidades
cada participante.
com indivduos
individuais entre os
diferentes na gentica
animais, permitindo que
e nos ambientes e
se preparem para os
experincias sociais.
diferentes tipos de
interaes ao longo da
vida.
Hiptese 2:
Idem
As brincadeiras
As brincadeiras que
As brincadeiras
sociais ocorrero
ocorrerem raramente
funcionam como
entre parceiros de
com outros grupos
autoavaliao da
idades/tamanhos
sero entre
competitividade e
semelhantes.
indivduos de
desenvolvimento
idades/tamanhos
(Thompson,
semelhantes.
1998)
19
2.4. Metodologia
Este estudo foi realizado na Reserva Biolgica de Poo das Antas (RBPDA),
municpio de Silva Jardim, RJ, Brasil (22o43S, 42o19W). A RBPDA uma rea
remanescente de Mata Atlntica de Baixada, com 5500 ha, sendo 3500 ha cobertos por
florestas (AMLD/IBAMA, comunicao pessoal) que constituem vrios ecotipos, como brejo,
topo de morro, encosta de morro e o ectono formado por corredores de floresta entre o brejo
e a encosta (Lima et al., 1995; Dietz et al., 1997). Nesta rea so monitorados 21 grupos de
Micos-Lees-Dourados (MLDs) selvagens.
2.4.2. Animais
Foram estudados oito filhotes pertencentes a quatro grupos de MLD selvagens: SA95
(Segunda gua 1995), SA97 (Segunda gua 1997), 2F (Duas fmeas) e GF (Grupo da frente).
Esses grupos eram habituados presena humana e todos os animais estavam marcados
individualmente com tatuagem e tinta preta (nyanzol) na pelagem do corpo (marca de grupo)
e cauda (marca de indivduo dentro do grupo), alm de, pelo menos um indivduo do grupo,
possuir um colar de telemetria com freqncia de radio especfica para facilitar a localizao
dos grupos na mata. Os filhotes foram estudados dos 30 dias a 1 ano de idade.
Descrio do ambiente social dos grupos estudados

A composio dos grupos variou dentro e entre grupos, com conseqente variao na
quantidade de potenciais parceiros para as brincadeiras (Tabela 2). Os filhotes do grupo SA95
nasceram no ms de fevereiro de 1995 (fim do vero), portanto, comeando suas interaes
sociais de brincadeira numa fase em que, normalmente, a disponibilidade de recursos
alimentares tende a diminuir (estaes outono-inverno). Ao contrrio, os filhotes dos outros
trs grupos SA97, 2F e GF nasceram nos meses de agosto, outubro e novembro de 1996,
respectivamente, ou seja, nas estaes primavera-vero, quando h abundncia de recursos
naturais alimentares.
O grupo SA95 possua trs filhotes: um nico filhote nascido da fmea mais velha (#
87), considerada a reprodutora dominante, e gmeos nascidos de uma fmea mais nova (#
291), que assumiu como fmea reprodutora dominante aps a morte da fmea # 87, que se
deu entre agosto e dezembro de 1995. Havia tambm gmeos neonatos nesse grupo, que
desapareceram logo na primeira semana de vida, provavelmente por predao. Um dos
filhotes gmeos (FC) desapareceu em 5 de outubro de 1995.
20
O grupo SA97 possua quatro filhotes, sendo eles gmeos nascidos em agosto e
gmeos nascidos em janeiro, todos filhos da mesma fmea (# 291) que, ento, teve duas
gestaes no perodo de um ano. Esta no uma situao muito comum para a espcie, que
tem reproduo sazonal, mas pode ocorrer quando a disponibilidade de recursos naturais
favorvel (Dietz et al., 1994). Dos gmeos nascidos em janeiro, um desapareceu antes de
completar um ms de vida.
O GF possua trs filhotes nascidos da fmea mais velha existente na RBPDA
(aproximadamente 20 anos de idade), sendo que um (nascido em novembro/96) permaneceu
como nico filhote quase todo o perodo do trabalho de campo e os gmeos nasceram um ms
antes do trmino do perodo da coleta de dados, em outubro de 1997.
O grupo 2F possua gmeos nascidos da fmea reprodutora do grupo e no teve mais
filhotes at o trmino do perodo da coleta de dados.
Tabela 2: Composio dos grupos de micos-lees-dourados (Leontopithecus rosalia) identificados ao

incio da pesquisa. Nmero de indivduos por categoria. Macho Reprodutor (MR); Fmea Reprodutora
(FR); Macho Adulto (MA); Fmea Adulta (FA); Macho Sub-adulto (MSA); Fmea Sub-adulta (FSA);
Macho Juvenil (MJ); Fmea Juvenil (FJ); Macho Filhote (MF); Fmea Filhote (FF); Neonatos (NN);
No Identificados (NI).
Grupos
MR
FR
MA
FA
MSA
FSA MJ FJ
MF
FF
SA 95
SA 97
2F
GF
2**
1*
*Filhote de sexo no identificado, sem marcao de captura.

**Filhotes desaparecidos na primeira semana de vida.
NN
NI
Total
21
2.4.3. Coleta de dados
Delineamento do estudo
Os grupos foram estudados em 1995/96 e 1996/97. Foram feitas observaes e
gravaes dos filhotes no perodo entre as 06:00 e 13:00 horas, com uma mdia de 5 horas
dirias de observao ou gravao. A coleta de dados procedeu de modo que se obtivessem
quatro dias de observao e quatro dias de gravao/ms/grupo estudado. O mtodo utilizado
tanto para as observaes como para as gravaes foi o de focais contnuos (Martin &
Bateson 1986), onde todos os comportamentos do filhote focal eram registrados durante 20
minutos, ao longo do perodo de observao/dia, alternando-se os filhotes. A escolha do
animal focal no incio do dia foi feita aleatoriamente. Para as observaes foram utilizados
planilhas em papel, lpis e prancheta; as gravaes foram feitas com utilizao de um
gravador cassete profissional Marantz (PMD 430) e um microfone direcional Senheiser (K3U
e ME 88 head). Durante as observaes e gravaes, foram utilizados relgios digitais com
cronmetro para a marcao do tempo. A coleta de dados foi feita por uma equipe de dois
observadores, de modo que, para as observaes, o observador principal ditava os
comportamentos e o assistente registrava os dados na planilha e, para as gravaes, o
observador principal era responsvel por todo o processo tcnico. Testes de confiabilidade
intra e inter-observadores (Martin & Bateson, 1986) foram realizados ao incio da pesquisa e,
periodicamente, no decorrer desta.
Foram feitos registros das seguintes variveis: data e nome do grupo (cabealho),
identificao do animal focal, hora de incio e fim do comportamento do focal, vizinho (com
quem interagia), vocalizao (sim/ no), local (centro ou periferia do grupo), atividade geral
do grupo e habitat. Para este estudo foram utilizados apenas os dados relacionados ao
comportamento de brincadeira (Tabela 3, Anexo); no foram utilizados os registros de
vocalizaes, local, atividade do grupo e habitat. O tempo em que os filhotes permaneceram
fora da viso dos observadores ou fora do alcance de gravao (mais de 10 metros do
microfone) foi registrado, para que posteriormente fosse subtrado do tempo total de
observao/gravao para anlise.
22
Tabela 3: Descrio do comportamento de brincadeira observado para o mico-leo-dourado
(Leontopithecus rosalia), baseada em Wilson & Kleiman (1974) e Kleiman et al. (1988).
Nomenclatura
Descrio
A. Brincadeira
Seqncia de movimentos repetitivos,

exagerados, rpidos e sem objetivos
aparentes, com participao interativa entre 2
ou mais indivduos (brincadeira social) ou de
um nico indivduo (brincadeira solitria).
1. Brincadeira solitria
Um nico indivduo brinca, sem qualquer

interao com outros indivduos.
1.1. Com utilizao de objetos
1) Manipulao repetitiva de folhas ou

galhos, podendo ou no mordiscar esses
objetos; 2) Bater repetidamente a mo em
folhas verdes e observar o balanar destas.
1.2. Motora
1) Pular e/ou correr vigorosamente em uma

pequena rea, repetidas vezes, utilizando
determinados galhos; 2) Segurar com ambas
as mos em um galho fino, flexionando e
estendendo os joelhos; 3) Suspender-se pelos
membros posteriores em um galho.
2. Brincadeira social
Interao
recproca
de
movimentos
caractersticos de brincadeira entre dois ou
mais indivduos.
2.1. Perseguio
Movimento de corrida, rpido e persistente

atrs de outro indivduo.
2.2. Luta
Associao de formas ldicas de empurrar,

agarrar, puxar e rolar, podendo utilizar at os
quatro membros.
2.3. Perseguio e luta
Correr atrs de outro indivduo, unindo-se a

ele nas formas de luta por alguns segundos,
separando-se e correndo para direes
opostas ou iniciando nova perseguio.
2.4. Corrida em crculos
Um dos indivduos comea a pular e/ou

correr vigorosamente em determinada rea,
repetidas vezes, utilizando determinados
galhos, seguido imediatamente pelos outros
participantes.
23
2.4.4. Anlises de dados
Variveis
Os dados foram agrupados nas seguintes faixas etrias: 1) Infante = nascimento a 60
dias; 2) Infante II = 61 a 120 dias; 3) Juvenil = 121 a 180 dias; 4) Juvenil II = 181 a 240 dias e
5) Subadulto = acima de 241 dias. Para cada faixa etria foram consideradas as seguintes
variveis dependentes: classe de brincadeira (solitria ou social), categorias de brincadeira
social (G = apenas os gmeos; 1GO = um dos gmeos com outros indivduos mais velhos; GO
= os gmeos com outros indivduos mais velhos), categorias de parceiros (MR = macho
reprodutor; FR = fmea reprodutora; SAM = subadulto macho; SAF = subadulto fmea; NN =
neonatos; NI = indivduos no-identificados), e uma categoria de brincadeira com outros
grupos de MLD. A faixa etria nmero 5, designada subadulto, engloba os subadultos e
adultos, porque ambos j apresentam o repertrio comportamental completo para a espcie,
no apresentando diferenas que pudessem interferir nos resultados.
Para as variveis de tempo, foi calculado o tempo real de observao (TRO) fazendose a subtrao do tempo em que os animais permaneceram no visveis (NV) do tempo total
de observao (TTO). Para a obteno da proporo do tempo em cada categoria, foram
calculadas as somatrias de cada uma em minutos, dividindo-se os valores respectivos pelo
TRO de brincadeira e multiplicando-se por 100, para a obteno de porcentagem.
Estatsticas
O efeito do fator idade foi avaliado com anlise de varincia (ANOVA) para medidas
repetidas. As outras variveis independentes entraram como blocos em ANOVAs. O grupo
que possua apenas um filhote (GF) no entrou na anlise de categorias de brincadeira social,
pois no se inclua nas categorias gmeos (G) e mista com participao de gmeos (GO).
Devido a uma correlao positiva entre mdia e desvio padro, os dados receberam uma
transformao logartmica (Sokal & Rohlf, 1981) para todas as variveis analisadas. O teste
de comparaes planejadas (Fishers PLSD) (Day & Quinn, 1989) foi utilizado para analisar o
efeito grupo em relao porcentagem do tempo despendido com o comportamento de
brincadeira. O teste Wilcoxon (Zar, 1996) foi utilizado para a comparao do comportamento
de brincadeira intra e intergrupal, durante encontros territoriais. Os testes estatsticos foram
feitos com a utilizao do programa StatView e SuperAnova (Verso 4.1, Abacus
Concepts, 1995).
24
2.4.5. Resultados
A estrutura observada para as brincadeiras sociais do MLD nas faixas etrias

estudadas segue o padro observado em nosso estudo anterior (Oliveira et al., 2003): os
eventos de brincadeira ocorreram em todas as faixas etrias e foram freqentemente breves e
intensos, caracterizados principalmente por movimentos de perseguio e luta, com grande
movimentao de entrada e sada dos indivduos participantes. A expresso facial de
brincadeira foi observada, onde facilmente percebida uma entreabertura da boca nos
participantes da brincadeira (Fig. 1); tambm foi registrada a ocorrncia de vocalizaes
(Oliveira & Ruiz-Miranda, em. prep.) durante esse comportamento. Os filhotes brincaram
entre eles e com os indivduos mais velhos do grupo e durante encontros, ocasionalmente,
brincaram com os filhotes do outro grupo.
Figura
1:
Brincadeira
social
entre
gmeos
(aproximadamente 2 meses de idade), com enfoque na

expresso facial de brincadeira (play face).
A porcentagem de tempo dedicada ao comportamento de brincadeira, aumentou com a

idade at a faixa etria 4 (Fig. 2). Foram observadas diferenas significativas em relao s
diferentes faixas etrias (F4,11 = 3,05; p = 0,05) e para a interao faixa etria versus grupo
(F11,14 = 4,77; p = 0,005), tendo grupos em que a brincadeira aumenta e outros em que este
comportamento diminui com a idade. Para os diferentes grupos, no foi observada diferena
significativa em relao porcentagem do tempo despendido com o comportamento de
brincadeira (F3,4 = 3,22; p = 0,14) porm, o teste pos hoc (Fishers PLSD) mostrou que o GF
brincou significativamente menos tempo que os grupos SA95 (p = 0,04) e SA97 (p = 0,03).
25
100
% tempo
80
60
40
20
0
1
faixas etrias
Figura 2: Porcentagem do tempo despendido em

brincadeira nas diferentes faixas etrias. As
barras de erro indicam o desvio padro.
As brincadeiras sociais foram significativamente predominantes em relao s

solitrias (F1,14 = 140,72; p = 0,0001). Tanto para brincadeiras solitrias como para as sociais,
no foram observadas diferenas significativas entre as faixas etrias estudadas (F4,50 = 1,1; p
= 0,36) (Fig. 3).
100
% tempo
80
60
solitria
social
40
20
0
1
faixas etrias
Figura 3: Porcentagem do tempo de brincadeira

solitria e social nas diferentes faixas etrias. As
barras de erro indicam o desvio padro.
26
Em relao s categorias de brincadeiras sociais, houve diferena significativa entre a
categoria que inclui apenas os gmeos (G) e a categoria que inclui tanto um como todos os
irmos focais brincando com animais mais velhos (mista- M) (F1,13 = 6,7; p = 0,02), que foi
predominante. Houve uma diferena significativa na interao faixa etria e categoria social
(F4,46 = 5,47; p = 0,001): nas faixas etrias 1 e 2 predomina a categoria Gmeos e nas faixas
etrias 3, 4 e 5, predomina a categoria Mista. Fazendo-se a anlise das categorias de
parceiros de brincadeiras sociais em separado (G versus GO versus 1GO), no foram
encontradas diferenas significativas (F2,19 = 1,5; p = 0,02), porm houve diferena
significativa na interao com as diferentes faixas etrias (F8,67 = 3,63; p = 0,001).
Analisando-se juntamente as categorias que incluem gmeos (GO+G), e comparando-se com
a categoria um gmeo mais outros (1GO), foi observada uma diferena significativa entre
as diferentes categorias de parceiros de brincadeira social (F1,13 = 19,4; p = 0,001), ou seja, h
preferncia para brincar quando ambos os gmeos esto presentes. Na interao com as
diferentes faixas etrias no houve diferena significativa (F4,46 = 1,33; p = 0,3) (Tabela 4).
Tabela 4: Porcentagem do tempo de brincadeira social do mico-leo-dourado (Leontopithecus

rosalia), nas cinco faixas etrias estudadas. Os nmeros entre parnteses indicam o desvio padro.
G = gmeos (somente os gmeos); 1GO = 1 gmeo mais outros (apenas um dos gmeos mais
outros indivduos mais velhos); GO = gmeos mais outros (gmeos mais outros indivduos mais
velhos).
Faixas etrias
Parceiros
1
Gmeos
Mista
47,17 (37,35) 55,20 (29,86) 27,02 (16,91) 19,52 (22,25)
17,31 (19,54)
1GO 10,14 (20,22) 12,84 (12,45) 15,84 (13,39) 21,19 (11,00)
23,67 (15,12)
GO
6,12 (11,39)
20,56 (16,11) 44,73 (21,61) 39,66 (27,50) 34,53 (20,79)
As brincadeiras sociais mistas envolveram indivduos de vrias idades (filhotes,

subadultos e adultos reprodutores). Os subadultos tiveram participao constante nas
brincadeiras, sendo essa participao significativamente maior em comparao aos adultos
reprodutores (F1,14 = 14,3; p = 0,002), apresentando tambm diferenas significativas em
relao s faixas etrias estudadas (F4,51 = 3,2; p = 0,02) (Tabela 5). No foram observadas
diferenas significativas em relao ao sexo dos parceiros em geral (F1,14 = 0,02; p = 0,6) ou
27
por faixas etrias (F4,50 = 0,2; p = 0,9). O mesmo ocorreu em relao ao sexo dos filhotes em
geral (F2,5 = 0,2; p = 0,8), sendo que machos brincaram mais que as fmeas; tambm no
houve diferenas significativas entre as faixas etrias relacionadas (F7,18 = 0,7; p = 0,6).
Filhotes neonatos tiveram maior participao nas brincadeiras de seus irmos mais velhos nas
faixas etrias 4 e 5 (quando os neonatos esto na faixa etria 2) (Tabela 5). No houve
diferena significativa entre sexos na participao dos reprodutores em brincadeiras sociais
(F1,6 = 0,8; p = 0,4), porm, foi observada uma diferena qualitativa entre os grupos estudados
(Tabela 6).
Tabela 5: Porcentagem do tempo de brincadeira social mista do mico-leo-dourado

(Leontopithecus rosalia) nas diferentes categorias de parceiros, nas cinco faixas etrias
estudadas. Os nmeros entre parnteses indicam o desvio padro.
Parceiros
Fmea
Reprodutores
Macho
Fmea
Subadultos
Macho
NI
Neonatos
Faixas etrias
Sexo
NI
7,11
6,61
3,42
6,48
6,98
(17,42)
(12,31)
(9,28)
(9,10)
(15,16)
1,34
2,47
2,32
0,66
0,78
(2,10)
(4,98)
(3,67)
(0,96)
(1,09)
8,64
16,09
52,12
46,43
30,67
(12,36)
(15,03)
(31,21)
(32,43)
(33,65)
5,74
21,60
44,17
38,59
38,91
(10,23)
(20,17)
(27,92)
(31,01)
(21,35)
7,72
2,22
0,68
0,18
0,17
(18,92)
(6,29)
(1,16)
(0,51)
(0,45)
nd
nd
1,13
17,80*
38,17*
(0,78)
(10,73)
(27,71)
NI= no identificado devido ausncia de marcao no perodo de estudo;

nd= no disponvel;
*neonatos entre as faixas etrias 1 e 2.
28
Tabela 6: Diferenas entre sexos de parceiros reprodutores para os grupos estudados de micoleo-dourado (Leontopithecus rosalia) nas cinco faixas etrias estudadas.
Grupos
Machos reprodutores
Fmeas reprodutoras
Faixas etrias
Faixas etrias
SA 95
SA 97
nd
nd
2F
GF
nd= no disponvel
0= ausncia de brincadeira; 1= presena de brincadeira.
A mdia da porcentagem do tempo em que os MLDs permaneceram em encontros

intergrupais foi de 9,7% do tempo real de observao. As brincadeiras ocorreram, em mdia,
em apenas 5,76% do tempo total de encontros, sendo que em 4,19% desse tempo as
brincadeiras ocorreram com membros do prprio grupo e em 1,57% do tempo, ocorreram com
indivduos de outro grupo, sendo que a diferena no foi significativa (Z = 1,8; p = 0,06; GL
= 1) (Tabela 7). A ocorrncia de brincadeiras intergrupos de MLDs mostrou diferenas
significativas entre grupos (F3,4 = 49,8; p = 0,001) e entre faixas etrias (F11,14 = 3,6; p = 0,01)
(Fig. 4).
Tabela 7: Porcentagem do tempo de brincadeira para os grupos estudados de mico-leo-dourado

(Leontopithecus rosalia) com membros do prprio grupo e com indivduos estranhos (i.e., de
outro grupo), durante encontros intergrupais. Tempo total de encontros (TT Enc); Tempo de
brincadeira durante os encontros (BR Enc); Tempo de brincadeira com membros do prprio
grupo (BR Grp); Tempo de brincadeira com indivduos estranhos (BR Est).
Grupos
%TT Enc
%BR Enc
%BR Grp
%BR Est
SA 95
7,59
10,58
8,51
2,07
SA 97
13,05
7,53
3,78
3,75
2F
5,14
2,69
2,23
0,46
GF
13,03
2,25
2,25
Mdia
9,70
5,76
4,19
1,57
DP
3,98
4,01
2,97
1,70
29
50
% tempo
40
30
20
10
0
1
3
4
faixas etrias
Figura 4: Porcentagem do tempo de brincadeira

com outro grupo de mico-leo-dourado nas
diferentes faixas etrias. As barras de erro
indicam o desvio padro.
2.4.6. Discusso
Freqncia de brincadeiras
Para esse estudo, ambas as hipteses preparao para o inesperado e autoavaliao foram aceitas, uma vez que os resultados obtidos correspondem predio
relacionada e corroboram o que se tem descrito na literatura.
As duas hipteses fazem a mesma predio: as brincadeiras sociais devero prevalecer
em relao s solitrias e ser uma atividade comum entre os indivduos do grupo. Segundo
Spinka et al. (2001), a freqncia de brincadeira diretamente proporcional capacidade dos
indivduos em lidar com situaes inesperadas, o que leva aquisio de benefcios tanto
imediatos como de longo prazo. Alm disso, a brincadeira seria mais freqente em espcies
que possuem um grupo social com vrios indivduos, e/ou que possuem pais ou outros
indivduos cuidadores, e ocorreriam com maior intensidade em perodos de crescimento
alomtrico (i.e., apresentando rpidas mudanas em propores de corpo), sendo que filhotes
recm-nascidos brincam menos que os juvenis. De acordo com a hiptese de autoavaliao
(Thompson, 1998), as brincadeiras sociais permitem aos indivduos que selecionem
estratgias que otimizem sua vida, baseando-se no conhecimento de suas prprias habilidades
30
e condio fsica, ou seja, monitorar eficientemente o seu prprio desenvolvimento, sendo
importantes durante a ontogenia.
Para os quatro grupos estudados de MLDs, o comportamento de brincadeira ocorreu
em todas as faixas etrias, e organiza-se de modo a ocupar, em mdia, 5% do tempo das
atividades do grupo, porcentagem que se encontra dentro dos limites descritos (1-10%) para
outras espcies de mamferos (Fagen, 1981; Bekoff & Byers, 1992; Caro, 1995; Bekoff &
Allen, 1998). Corroborando as predies de Spinka et al. (2001), nossos resultados mostraram
que a mdia das porcentagens de tempo destinado s brincadeiras aumentou com a idade at
os 240 dias de idade (faixa etria 4). Esse resultado sugere que neonatos brincam menos por
estarem passando por um perodo de adaptao fsica e interativa, ambiental e social.
Subadultos brincam menos aps a fase de crescimento alomtrico, por serem totalmente
independentes e responsveis pela aquisio de alimentos e integrao s demais atividades
sociais. Filhotes neonatos tiveram maior participao como parceiros dos seus irmos nas
faixas etrias 4 e 5 destes, ou seja, observamos que os novos neonatos somente se integraram
s brincadeiras aps os dois meses de idade, quando comeam a se locomover sozinhos e
iniciam uma maior interao com os outros indivduos do grupo. Em sntese, filhotes e
juvenis brincam mais que neonatos e subadultos.
Grupos formados por indivduos de vrias idades, pertencentes a geraes sucessivas,
permitem vrias opes de parceiros para as brincadeiras, o que justifica a predominncia das
brincadeiras sociais em relao s solitrias, j esperada para a espcie, devido sua estrutura
social (Kleiman et al ,1988; Oliveira et al., 2003). Esse resultado corrobora estudos que
enfatizam as brincadeiras sociais, realizados com vrias espcies de primatas (Owens, 1975;
Tartabini, 1991; Biben, 1998; Pereira & Preisser, 1998; Visalberghi & Guidi, 1998; Spinka et
al., 2001; Oliveira et al., 2003).
As brincadeiras sociais possibilitam aos indivduos participantes o contato e a
experincia com vrios tipos de interaes ambientais e sociais intra e inter grupais, e ainda,
interespecficas (Oliveira et al., 2003; Oliveira et al., em prep.). Esses diversos tipos de
interaes tendem a promover uma melhor preparao dos indivduos para situaes naturais
comuns (i.e. defesa de territrio ou competio por alimento) e/ou inesperadas (i.e. encontro
com predadores ou queda de um substrato alto), o que poderia conferir vantagens adaptativas.
Alm disso, as brincadeiras sociais parecem ter relao com o desenvolvimento cognitivo
(Biben, 1998) considerando que um mnimo de capacidade de raciocnio imediato
necessrio para que cada indivduo, em um mesmo evento de brincadeira, possa mudar
rapidamente o tipo de interao (i.e., a intensidade dos movimentos utilizados nas seqncias,
31
o tipo de brincadeira, a categoria de parceiro) de acordo com a necessidade de cada um ou, em
ltimo caso cessar a interao, saindo do evento. Ou seja, durante um nico evento de
brincadeira podemos observar vrios contextos sociais que podem promover um
desenvolvimento cognitivo.
Fatores como o ambiente social e a qualidade do habitat das espcies, no entanto,
poderiam influenciar a freqncia e estrutura das brincadeiras, sobretudo numa espcie como
o MLD, que se encontra em perigo de extino (Rylands, 1994; Bergallo et al., 2000) e
restrita a viver em pequenos fragmentos remanescentes da Mata Atlntica de baixada. A
fragmentao do habitat natural, no caso do MLD, pode influenciar o tamanho e a
composio dos grupos, causar alteraes na competitividade e territorialidade, ou seja,
provocar um aumento na quantidade de interaes sociais dessa natureza, alm de poder
alterar a sazonalidade natural da espcie devido a diferenas na disponibilidade de recursos
alimentares.
A disponibilidade de recursos alimentares pode influenciar no nmero de gestaes
por ano. O MLD se reproduz normalmente uma vez ao ano, nas estaes primavera-vero
(setembro-fevereiro), mas dependendo da disponibilidade de recursos da estao, podem ter
duas gestaes. Os filhotes que nascem no incio do vero teriam maiores chances de brincar,
pois com a abundncia de recursos alimentares o grupo gasta menos tempo em forrageio
(Faria et al., 2001) e, portanto, teriam mais tempo para realizar atividades sociais como a
brincadeira. Ao contrrio, os filhotes que nascem durante as estaes de outono-inverno, com
uma menor disponibilidade de recursos, teriam menos tempo para brincar, pois o grupo tem
de gastar mais tempo forrageando e viajando para procurar stios de forrageio (Faria et al.,
2001; Cerqueira et al., 2003; Vieira et al., 2003). Embora possam ocorrer nascimentos no
final do inverno, geralmente a comparao entre tempo de brincadeira nos perodos
primavera-vero versus outono-inverno no se faz possvel, pois os MLDs tm reproduo
sazonal (Dietz et al., 1994) e, alm disso, a disponibilidade e qualidade de recursos no
ambiente no consistente ao longo dos anos.
Seleo de parceiros para as brincadeiras

H uma contradio entre as hipteses de Spinka et al. (2001) e Thompson (1998) em
relao seleo de parceiros para as brincadeiras (Tabela 1): os primeiros, sugerem que a
seleo de parceiros de tamanhos/foras diferentes seria predominante, o que possibilitaria ao
indivduo menor a vantagem de adquirir experincia em lidar com um indivduo maior e mais
32
experiente. Thompson (1998), por sua vez, sugeriu que os indivduos sempre vo preferir
interagir com outros de tamanhos/foras semelhantes, mantendo essa preferncia ao longo do
tempo e, conseqentemente, a continuidade do retorno de autoavaliao.
Neste estudo, o parceiro preferido no incio da ontogenia (faixas etrias 1 e 2) foi o
gmeo ou o indivduo de idade/ tamanho mais semelhante, para depois haver maior
participao dos irmos mais velhos, nas faixas etrias 3, 4 e 5. Ento, o MLD brinca tanto
com parceiros de tamanhos semelhantes como com parceiros de tamanhos diferentes durante
a ontogenia, o que nos fez rejeitar a hiptese de Thompson (1998),uma vez que prope apenas
brincadeiras simtricas, ao contrrio de Spinka et al. (2001), que prev brincadeiras com
assimetria de idades. Thompson (1998) ainda sugere que os indivduos investem para vencer
nas interaes de brincadeira, sendo visvel a diferena entre um perdedor e um vencedor.
Nos MLDs pode ser notada uma freqente inverso de posies, onde ocorrem trocas entre
perseguidores e perseguidos ou entre lutadores que se encontram na posio de baixo
ou em cima do outro, mas parecem no existir perdedores e vencedores. Por outro lado,
quem abandona a brincadeira poderia ser o perdedor ou ento a diferena pode ser muito
sutil e escapar aos nossos olhos, o que requer outros mtodos de observao para que essa
anlise possa ser conduzida. Novamente, os nossos resultados corroboram a hiptese de
Spinka et al. (2001), uma vez que a experincia de estar sempre trocando de situao
prepara os indivduos para o inesperado.
Os resultados do presente estudo sugerem que a estrutura das brincadeiras do MLD
influenciada pela composio do grupo e idade dos parceiros. Como em nosso estudo anterior
(Oliveira et al., 2003), no presente estudo a categoria de brincadeira Mista (1GO e GO)
predominou em relao Gmeos (G), com diferenas significativas, o que novamente
sugere a influncia do ambiente social na estrutura das brincadeiras. Os gmeos de cada grupo
preferiram brincar juntos, tanto s entre eles, como interagindo com parceiros mais velhos,
em comparao com a categoria em que apenas um dos dois brincava com os outros
indivduos mais velhos. Isso pode ser um indicativo de uma afinidade, segurana ou
preferncia individual pelo irmo de mesma gerao.
Os adultos reprodutores tiveram pouca participao nas brincadeiras, ao contrrio dos
subadultos, cuja participao foi significativa. Pode-se, talvez, sugerir uma preferncia pelos
indivduos de faixa etria mais prxima dos filhotes em comparao aos adultos
reprodutores, ainda que aqueles sejam mais velhos e maiores. Apenas no grupo em que no
havia fmea subadulta (grupo 2F) a me brincou bastante tempo com os filhotes, talvez
compensando a falta de interao de brincadeira com uma fmea mais velha. Nesse grupo a
33
me brincou, em mdia, mais tempo com os filhotes (19,6 % do tempo de brincadeira), em
relao mdia das porcentagens encontradas para fmeas reprodutoras (6,1 % incluindo o
grupo 2F; 0,88 % excluindo o grupo 2F). Em contrapartida, a fmea do grupo que possua
apenas um filhote (GF) brincou muito pouco tempo, fato este que poderia ser explicado pela
idade da fmea reprodutora do grupo em questo, que era o indivduo mais velho dentre os
habitantes da reserva (aproximadamente 20 anos). Essa fmea s brincou quando o filhote
atingiu a faixa etria 5 e, mesmo assim, pouco tempo (0,39%), valor bem inferior
porcentagem encontrada para as outras mes.
Estudos com outros primatas (Rhesus) mostraram que h influncias de gnero (sexo),
idade, dominncia e fatores contextuais em relao ao comportamento de brincadeira (Gard &
Meier, 1977). A ausncia de diferenas significativas em relao ao sexo dos parceiros ou dos
filhotes pode ser explicada pelo fato de que os MLDs no apresentam dimorfismo sexual,
alm de que os indivduos tm papis sociais semelhantes dentro do grupo quando subadultos
e adultos, onde todos participam do cuidado dos filhotes, bem como de interaes territoriais.
Brincadeira com indivduos estranhos (de outros grupos de MLDs)
A predio para a hiptese de Spinka et al. (2001) foi que ocorreriam brincadeiras
entre grupos diferentes de MLDs na ocasio de encontros em territrios limtrofes, permitindo
interaes com indivduos diferentes na gentica e nos ambientes e experincias sociais. Para
a hiptese de Thompson (1998) a predio foi de que as brincadeiras sociais com outros
grupos seriam raras e ocorreriam entre indivduos de idades/tamanhos semelhantes.
Relativamente aos encontros intergrupais entre MLDs, em apenas 5,8% do tempo total
foram registradas brincadeiras intra e intergrupos, divididas em 4,2% com membros do
prprio grupo e 1,6% com indivduos de outro grupo, porm no apresentando diferenas
significativas. Esse resultado pode ter sido influenciado pela diferena nos ambientes sociais
dos grupos. Na poca do estudo de campo, o GF mantinha encontros territoriais com dois
grupos diferentes: o grupo Banana dgua (BA), que no possua filhotes e o grupo Aristides
(ARI), que possua filhotes mais velhos. O grupo com o qual o GF mais tinha encontros era o
BA, formado por apenas um casal de micos que, exaustivamente, vinha tentando manter o
domnio de seu territrio, ameaado de ser tomado pelo GF (observao pessoal;
comunicao pessoal, Ruiz-Miranda e equipe de ecologia). Associados a esses confrontos
freqentes e intensos, a fmea do grupo BA teve abortos sucessivos (comunicao pessoal:
34
equipe de ecologia), o que explica a ausncia de filhotes no grupo. O filhote do GF, apesar de
ter tido potenciais parceiros para brincar no grupo ARI, no teve registros de brincadeiras com
indivduos estranhos. Sendo assim, mesmo durante encontros, o filhote do GF ficou restrito a
brincar com os subadultos do prprio grupo, uma vez que um dos grupos de encontro no
tinha filhotes e o outro tinha apenas filhotes mais velhos.
As brincadeiras observadas entre grupos diferentes de MLDs durante encontros
intergrupais ocorreram somente quando os filhotes atingiram 6 meses de idade. Durante os
encontros, houve uma grande interao territorial entre os subadultos e adultos de ambos os
grupos. Quando os filhotes so mais novos, com um grau de dependncia ainda muito grande,
ficam em local protegido e distncia do limite de territrio, enquanto os adultos interagem
(observao pessoal). Parece que medida que os filhotes vo adquirindo independncia e
autoconfiana para se locomover seguramente, comeam a avanar em direo ao territrio do
outro grupo para interagir com os filhotes de l. Devemos ressaltar que as brincadeiras
intergrupais registradas sempre aconteceram entre filhotes de um grupo com filhotes do outro
grupo, e em um local distante de onde ocorreram os confrontos. Observou-se tambm que a
qualquer sinal de alarme, havia interrupo das brincadeiras e cada indivduo voltava para o
seu grupo. Desta forma, aceitamos tanto a hiptese de Thompson (1998) como a de Spinka et
al. (2001), pois durante a ocasio de encontros os filhotes brincaram tambm com indivduos
estranhos.
No estudo de Thompson (1996), ocorreram significativamente mais brincadeiras entre
indivduos sem relao de parentesco em comparao aos indivduos prximos em
parentesco, pois os animais aparentados tendiam a ser de idades diferentes. Esse resultado
sugeriu que o fator idade foi mais importante que o parentesco na seleo dos parceiros para
as brincadeiras, uma vez que foram selecionados parceiros de idades semelhantes para essas
interaes. No presente estudo, devemos fazer uma ressalva de que o tamanho/idade dos
parceiros do grupo estranho tambm parece ser importante, uma vez que as brincadeiras
ocorridas foram todas entre filhotes pertencentes à mesma faixa etria. H registros recentes
(Oliveira & Ruiz-Miranda, em prep.) de nascimentos de filhotes de mes diferentes
(dominante e subordinada) em um mesmo grupo de MLD, que podem mostrar resultados
interessantes a respeito da interao entre esses filhotes de mesma gerao, porm com um
menor grau de parentesco (no se sabe se a paternidade do macho reprodutor do grupo ou de
um macho de outro grupo, por ocasio de encontro intergrupal).
Finalmente, de acordo com Spinka et al. (2001), existe a possibilidade da ocorrncia
de brincadeiras entre espcies diferentes ou, ao menos um incentivo para esse tipo de
35
brincadeiras, pois os movimentos de brincadeira so universais e deveriam ser reconhecidos
por indivduos de diferentes espcies. Isso foi confirmado em nosso estudo anterior (Oliveira
et al,. 2003), onde foi registrada a ocorrncia de interaes ldicas entre indivduos de MLDs
e micos-estrela (Callithrix spp.) introduzidos, que vivem em simpatria em diversas reas de
reintroduo destinadas ao MLD. Dentro dessa colocao, indivduos de espcies diferentes
seriam estranhos, assim como indivduos de grupos diferentes que pertencem mesma
espcie, ainda que as diferenas sejam em menor grau.
2.4.7. Concluses
Os MLDs brincam mais durante a fase de crescimento alomtrico, sendo que os

filhotes tm preferncia por brincar quando o seu gmeo tambm participa das interaes.
Podemos argumentar que fatores como o ambiente social (composio de grupo,
caractersticas de territrio, existncia de grupos vizinhos) e a qualidade do habitat,
provavelmente tm grande influncia na freqncia e estrutura do comportamento de
brincadeira do MLD, visto as variaes entre grupos nas interaes com diferentes parceiros
dentro de cada grupo e nas interaes com grupos vizinhos. Podemos sugerir que talvez essa
argumentao seja vlida tambm para espcies semelhantes ao MLD.
Finalmente, o estudo do comportamento de brincadeira poderia auxiliar na avaliao
da freqncia e qualidade das interaes sociais em geral, e da qualidade de habitats em que
vivem espcies ameaadas de extino, uma vez que o padro dessas interaes ao longo do
tempo depende diretamente de fatores ecolgicos.
2.4.8. Referncias Bibliogrficas

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39
3. A comunicao vocal do mico-leo-dourado (Leontopithecus rosalia Linnaeus, 1766)
durante o comportamento de brincadeira
3.1. Resumo
Vocalizaes especficas do comportamento de brincadeira so emitidas por certas
espcies de primatas no-humanos, sugerindo que essas vocalizaes possam funcionar como
metacomunicao de modo a organizar a estrutura to complexa e varivel das brincadeiras.
Vrias possveis mensagens poderiam ser atribudas s vocalizaes que ocorrem durante as
brincadeiras, como a comunicao de motivao atraindo parceiros para brincar, a sinalizao
de que o comportamento continua com a conotao de brincadeira, a sinalizao para os
adultos de que est ocorrendo uma brincadeira e a comunicao entre os participantes para
controlar a intensidade e o tipo de brincadeira a serem utilizados. O presente estudo teve
como objetivos avaliar se as vocalizaes que ocorrem durante o comportamento de
brincadeira do MLD so especficas para esse comportamento e se expressam a funo de
metacomunicao. Este estudo foi realizado na Reserva Biolgica de Poo das Antas e em
duas fazendas particulares de reintroduo para o MLD, no Estado do Rio de Janeiro, Brasil.
Foram estudados seis grupos de MLDs, utilizando o mtodo de amostragem de
comportamento. Um total de 13032 vocalizaes emitidas durante 406 eventos de brincadeira
registrados com vocalizaes foram categorizadas e analisadas. No foi encontrada nenhuma
vocalizao especfica para o comportamento de brincadeira do MLD; as vocalizaes que
mais ocorreram durante o comportamento de brincadeira foram os rasps, peeps e trills, sendo
os peeps as que ocorrem com menos freqncia durante outros comportamentos do MLD.
Finalmente, as vocalizaes que ocorreram no tm funo de metacomunicao para indicar
o incio de uma brincadeira, mas podem transmitir outras mensagens, como a de modulao
do comportamento. Neste estudo, no foram analisadas as medidas acsticas (freqncia e
amplitude) das vocalizaes. Pode ser que exista alguma diferena nessas medidas em relao
aos mesmos tipos/variaes de vocalizaes presentes em outros comportamentos do MLD.
40
3.2. Abstract
Vocalizations specific to the play behavior are emmited by certain species of

nonhuman primates, suggesting that these voclizations may function as metacommunication
in order to organize this complex and variable sructure that is play. Many possible messages
could be attributed to the vocalizations that occur during the play bouts, like the
communication of motivation attracting partners to play, the signalling that the behavior
continues with the connotation of play, the signalling for the adults that it is occurring a play
interaction and the communication between the participants to control the intensity and the
type of the play interaction to be utilized. The present study had as objectives to evaluate if
the vocalizations that occur during the play behavior of GLTs are specific for this behavior
and if these vocalizations represent the function of metacommunication. This study was
conducted in the Poo das Antas Biological Reserve and in two private farms of
reintroduction for the GLT, in the State of Rio de Janeiro, Brazil. We studied six groups of
GLTs, utilizing the behavior sampling method. A total of 13032 vocalizations emitted during
406 play bouts registered with vocalizations were categorized and analised. The results did
not show any specific vocalization for the play behavior of the GLT; rasps, peeps and trills
were the mainly occurred vocalizations during play, knowing that peeps are the ones that
occur less frequently during other behaviors of GLTs; finally, the occurring vocalizations do
not function as metacommunication to indicate the beginning of a play interaction, otherwise
can transmit other messages, as the modulation of the behavior. This study did not analise the
acoustic measures (frequency and amplitude) of the vocalizations. There can exist some
differences in these measures, in relation to the same types/variations of vocalizations present
in other behaviors of the GLT.
41
3.3. Introduo
Comunicao vocal em primatas

A comunicao vocal um aspecto extremamente importante para animais que vivem
socialmente, uma vez que permite o ajuste de relaes sociais a variaes no ambiente e a
flutuaes fisiolgicas (Morton, 1977). Estudos sobre vocalizaes podem revelar inmeras
informaes a respeito dos animais, mostrando a complexidade da exibio de vocalizaes e
as variaes qualitativas e quantitativas que ocorrem entre espcies diferentes e entre
indivduos de uma mesma espcie. Entre esses, destacam-se estudos sobre relaes mefilhote (Sieber, 1985), filogenia (Cocroft & Ryan, 1995; Camaione, 1997), idiossincrasia
(Kaplan et al., 1978; Cheney & Seyfarth, 1980; Phillips & Stirling, 2000) e ontogenia
(Coelho, 2003). Em primatas do novo mundo, o repertrio vocal est intrinsecamente
relacionado identificao das espcies, coeso e dinmicas sociais de grupo, territrio,
relao entre pais e filhos, forrageio e comportamento anti-predatrio (Kleiman et al., 1988;
Snowdon, 1988, 1989; Castro, 1990; Boinski, 1991; Boinski et al., 1994; Ruiz-Miranda et al.,
1999).
As vocalizaes que constituem a comunicao vocal no ocorrem de forma isolada,
ao contrrio, organizam-se em seqncias formadas por repeties do mesmo tipo vocal ou
por uma combinao de diferentes tipos. O termo tipo vocal refere-se a um padro de grupo
de vocalizaes que so idnticas ou similares nas suas formas acsticas (Todt et al, 1995).
Os repertrios vocais de primatas neotropicais so compostos por diferentes classes (tipos) de
vocalizaes e variaes dentro de cada classe (McLanahan & Green, 1978; Snowdon, 1989).
A variabilidade estrutural das vocalizaes de uma espcie pode estar relacionada a variaes
na motivao do emissor, mudanas no contexto social, referncias externas, desenvolvimento
ontogentico e idiossincrasia (Morton, 1977; Biben & Bernhards, 1995; Todt et al., 1995).
Estudos com primatas mostraram que o desenvolvimento da comunicao vocal sofre
influncias tanto genticas quanto do aprendizado social, levando a uma variao no
repertrio vocal em relao idade e fazendo com que as vocalizaes assumam diferentes
funes em imaturos e adultos (Corewyn, 2003). A anlise das vocalizaes de
comportamentos que ocorrem exclusivamente em determinadas faixas etrias (por ex.,
acasalamento, em adultos e carregamento, para os filhotes), pode revelar peculiaridades do
repertrio vocal associadas idade.
Nos primatas, em geral, o repertrio vocal aumenta com a idade e as vocalizaes
aparecem em um curto perodo de tempo, ocorrendo a predominncia de algumas destas
42
(Ehret, 1980; Biben & Bernhards, 1995; Ruiz-Miranda & Kleiman, 2002). H evidncias de
que as vocalizaes, em primatas, se desenvolvem por meio de formas de imitaes das
vocalizaes dos adultos e/ou prticas vocais como um balbuciar, possibilitando aos
indivduos imaturos a aquisio de um aprendizado das vocalizaes dos adultos e o seu uso
correto nos diferentes contextos (Snowdon, 1986). No mico-leo-dourado, todas as
vocalizaes emitidas pelos adultos so emitidas pelos filhotes a partir de um ms de idade,
porm, duas delas (rasps e trills), dominam a emisso at os nove meses de vida (RuizMiranda & Kleiman, 2002).
A maioria das vocalizaes aparentemente funciona como indicador de um estado
geral ou modo, e carrega mensagens sobre nveis de atividades gerais (Green, 1979). Algumas
vocalizaes esto associadas a um contexto especfico e tm uma nica funo, enquanto
outras so emitidas em mais de um contexto comportamental ou para vrios estmulos (Green,
1979). Para vrias espcies de primatas existe uma associao entre a estrutura da
vocalizao, o contexto e o estado interno (Marler, 1977).
A comunicao vocal no mico-leo-dourado parte da manuteno da coeso do
grupo, advertncia contra predadores, comportamento de forrageio, acasalamento, cuidado
parental e territorialidade (Ruiz-Miranda & Kleiman, 2002). Por exemplo, vocalizaes
intragrupais podem ser utilizadas para coordenar atividades do grupo, segundo Boinski et al.
(1994). Os diferentes tipos de chamadas vocais so utilizados em contextos especficos e
correlacionados com comportamentos individuais (Ruiz-Miranda & Kleiman, 2002).
Durante o comportamento de brincadeira, pode-se observar uma estrutura vocal
tambm bastante diversificada. Em algumas espcies, os filhotes vocalizam constantemente
durante as brincadeiras, o que atrai a ateno dos adultos para vigilncia dos que brincam
(Biben & Symmes, 1986; Biben et al., 1989). No caso do mico-leo-dourado, os filhotes
vocalizam quando os adultos j esto vigilantes no contexto de inatividade do grupo
(perodo em que ocorrem as brincadeiras), ou seja, os filhotes tendem a brincar em contextos
onde j existe vigilncia (Oliveira et al., 2003). O risco da predao freqente em espcies
cujos filhotes brincam afastados dos adultos (Fagen, 1981; Harcourt, 1991), o que sugere que
a vigilncia durante as brincadeiras importante para a proteo dos filhotes. Alguns
trabalhos mostram que existem vocalizaes especficas para o comportamento de
brincadeira, emitidas pelos filhotes (Gouzoules et al., 1984; Goedeking & Immelmann, 1986;
Masataka & Kohda, 1988). Gouzoules et al. (1984) verificaram que a me pode estar
monitorando e prestando ateno nas vocalizaes especficas emitidas pelos filhotes durante
as brincadeiras, que podem sinalizar situaes agonsticas entre os participantes e, s vezes,
43
levar interrupo das brincadeiras. Baseando-se nesses estudos, acredita-se que deve haver
benefcios considerveis em se manter essas vocalizaes durante o comportamento de
brincadeira.
Metacomunicao
A comunicao, por definio, o processo que ocorre quando um indivduo capaz
de prever o comportamento de outro atravs de sinais captados e, com isso, obter benefcios
(Harper, 1991). Todt et al. (1995) destacam que, classicamente, os sinais so descritos como
membros de um repertrio que pode ser especfico de acordo com a espcie estudada ou ainda
de acordo com a idade ou gnero (sexo) dos indivduos, sendo tambm necessrio considerar
o modo da exibio e a dinmica dos sinais emitidos em um processo coerente de
comunicao. O processo de comunicao pode ocorrer de diversas formas, entre elas a
olfativa (qumica), visual/gestual, vocal (sonora) (Corewyn, 2003) e atravs de sinais
eletromagnticos, como os sinais luminosos e de campos eltricos (Harper, 1991).
A comunicao, em todas as suas modalidades, pode assumir um papel de
metacomunicao que consiste em um tipo de comunicao simblica onde o indivduo
utiliza uma das formas de comunicao para expressar algo alm de uma simples sinalizao
direta, ou seja, os animais envolvidos no contexto podem estar utilizando a forma de
comunicao para sinalizarem quais comportamentos pretendem fazer em seguida ou
mudarem o contexto ou o significado de sinais subseqentes (Urban, 2002; Moll &
Tomasello, 2004). Enfim, a metacomunicao a comunicao da comunicao.
Entre os tipos de metacomunicao mais bem estudados destacam-se os sinais de
brincadeira (Rooney et al., 2001). Bekoff (1995) define esses sinais como sinais emitidos
com a finalidade de solicitar e/ou manter uma brincadeira social. Sinais de comunicao
(sons, expresses, gestos e odores) esto presentes no comportamento de brincadeira em
diversas espcies animais (Fagen, 1981; Biben & Symmes, 1986; Bekoff & Allen, 1998;
Pereira & Preisser, 1998; Spinka et al., 2001). Esses sinais, expressos isoladamente ou em
conjunto, teriam a importante funo de metacomunicao no comportamento de brincadeira.
Alguns exemplos de sinais que ocorrem durante o comportamento de brincadeira incluem a
expresso facial de brincadeira (play face) (Vieira et al., 1991), posturas estereotipadas, como
a saudao (bow) de brincadeira em ces (Bekoff, 1995), suspenso pelos membros e
decbito dorsal em micos-lees-dourados (Oliveira & Ruiz-Miranda, dados no
publicados) e vocalizaes.
44
Vocalizaes especficas de brincadeiras so emitidas por certas espcies de primatas
no-humanos. Essas vocalizaes se apresentam de formas muito altas, claras, com tons
sonoros bastante variados e modulados (Masataka & Kohda, 1988). Alguns tipos de
vocalizaes exibidos com maior freqncia durante o comportamento de brincadeira foram
identificados e caracterizados por Bermejo & Omedes (1999) em bonobos (Pan paniscus
Schwartz, 1929), por Biben & Symmes (1986) em micos-de-cheiro (Saimiri sciureus
Linnaeus, 1758) e por McLanahan & Green (1978), em micos-lees-dourados
(Leontopithecus rosalia).
A princpio, vocalizar durante o comportamento de brincadeira poderia ser
desvantajoso, j que poderia atrair a ateno de predadores. No entanto, como foi citado
anteriormente, diversas espcies vocalizam enquanto brincam, sugerindo que essas
vocalizaes poderiam trazer o benefcio da metacomunicao, de modo a organizar a
estrutura to complexa e varivel das brincadeiras.
Vrias possveis mensagens poderiam ser atribudas s vocalizaes que ocorrem
durante as brincadeiras, havendo sinalizao entre os participantes e/ou sendo direcionada aos
indivduos do grupo que no estejam participando. Dentre essas mensagens, podemos citar: a
comunicao de motivao atraindo parceiros para brincar, a sinalizao de que o
comportamento continua com a conotao de brincadeira (Bekoff, 1984; Biben & Symmes,
1986), a sinalizao para os adultos de que est ocorrendo uma brincadeira (Biben &
Symmes, 1989), a comunicao entre os participantes para controlar a intensidade e o tipo de
brincadeira a serem utilizados (Visalberghi & Guidi, 1998) quando existe uma diferena de
idade entre eles, evitando que o comportamento se torne agressivo (Bekoff, 1995). Biben &
Symmes (1986), relatam que a vocalizao de brincadeira tambm pode estar relacionada com
comportamentos particulares ou transio entre comportamentos, j que parceiros,
especialmente em brincadeiras entre machos, freqentemente invertem as regras durante a
brincadeira estando, portanto, os sinais vocais envolvidos nessa inverso de regras. Alm
disso, as chamadas vocais que ocorrem durante a brincadeira no esto totalmente ausentes
em outras situaes, mas ocorrem em ndices muito mais altos durante contextos de
brincadeira (Biben & Symmes, 1986).
O repertrio vocal do MLD

A primeira caracterizao do repertrio vocal do mico-leo-dourado foi feita em
cativeiro por McLanahan & Green (1978), onde foram identificados dezessete tipos diferentes
de vocalizaes, agrupadas em quatro classes principais: trills, whines, clucks e atonais. Alm
45
dessas classes, existe o chamado longo (long call), que possui caractersticas de cada uma
das classes tonais. As vocalizaes foram encontradas em vinte e cinco contextos diferentes,
que foram divididos em quatro categorias principais: atividades solitrias, de forrageio,
vigilncia e atividades de contato. Em relao s brincadeiras, esse trabalho apenas
caracterizou as vocalizaes de brincadeiras solitrias apresentando trills, whines e clucks.
Kleiman et al. (1988) definiram os contextos em que cada tipo vocal costuma ser emitido por
animais de cativeiro, baseando-se no trabalho de McLanahan & Green (1978): whines
(vigilncia, forrageio, atividades de contato, alarme); clucks (comportamentos relacionados
alimentao, vigilncia e locomoo); trills (vigilncia e locomoo); atonais (estresse,
desconforto, comportamentos agonsticos); combinaes (defesa de territrio, vigilncia).
O repertrio vocal geral de micos-lees-dourados selvagens juvenis e adultos foi
descrito por Ruiz-Miranda & Kleiman (2002), que o dividiram em seis categorias gerais,
totalizando catorze variaes de vocalizaes: tonais (whine, peep); clucks (chevron,
straight); trinos (tsick, trill, trill B); atonais (rasp, screech); multissilbicas (short call, long
call) e combinaes (trill-rasp, trill-whine, cluck-whine). Foi observado que as vocalizaes
assumem diversos papis nos grupos de mico-leo-dourado, estando presentes na organizao
das atividades do grupo (Boinski et al., 1994) e apresentando diferentes variaes de
vocalizaes para cada situao apresentada (trills para atividades solitrias, clucks para
forrageio, long calls para vigilncia e whines para contato) (McLanahan & Green, 1978).
Alm disso, Castro (1990) descreveu que o repertrio vocal nas situaes de alarme pode
apresentar interferncias externas, ou seja, variar de acordo com o tipo de predador (areo ou
terrestre).
O comportamento de brincadeira ocorre freqentemente entre filhotes de mico-leodourado, com a participao constante de juvenis e subadultos e, ocasionalmente, do casal
reprodutor, sendo observadas com certa freqncia vocalizaes durante as brincadeiras
(Kleiman et al., 1988, Oliveira et al., 2003). As brincadeiras mais comuns so as sociais e
podem ocorrer entre indivduos do mesmo grupo, indivduos de grupos diferentes ou entre
espcies diferentes, como micos-lees-dourados e sagis-comuns (Callithrix jacchus
Linnaeus, 1758 e Callithrix penicillata E. Geoffroy, 1812) (Oliveira et al., 2003). Apesar do
repertrio vocal do mico-leo-dourado ter sido amplamente descrito em diferentes contextos,
as vocalizaes durante o contexto de brincadeira ainda no foram completamente descritas
para esta espcie.
Esse estudo teve como objetivo principal avaliar duas hipteses relacionadas
especificidade das vocalizaes que ocorrem durante o comportamento de brincadeira do
46
mico-leo-dourado (MLD) e possvel funo dessas vocalizaes. As hipteses e suas
predies esto descritas na tabela 1. As predies apresentadas so condies necessrias
para que as hipteses sejam aceitas.

Predio 1
Predio 2
Hiptese 1:
Ocorrero novos
Esses novos tipos de
Especificidade
tipos e/ou variaes
vocalizaes no
As vocalizaes que
de vocalizaes, ou
ocorrero em
ocorrem durante as
seja, vocalizaes
nenhum outro
brincadeiras dos MLD
que no ocorrem no
comportamento a
Predio 3
____
so especficas para esse repertrio vocal geral no ser durante a

contexto.
descrito para o MLD. brincadeira.
Hiptese 2:
Haver ocorrncia de As vocalizaes
As vocalizaes
Metacomunicao
vocalizaes em
tero de ocorrer ao
que ocorrerem ao
As vocalizaes que
todos os eventos de
incio dos eventos de incio dos eventos
ocorrem durante as
brincadeira.
brincadeira (nos
de brincadeira
brincadeiras do MLD
primeiros cinco
devero ser de um
tm a funo de
segundos).
tipo ou variao
metacomunicao e
padro.
transmitem a mensagem:
est comeando uma
brincadeira.
Para testar essas hipteses, tivemos como objetivos especficos: 1) categorizar e

quantificar os diferentes tipos de vocalizaes que ocorrem durante o contexto de brincadeira;
2) conceituar as vocalizaes categorizadas para o comportamento de brincadeira; 3) verificar
se existe um padro de organizao das vocalizaes emitidas durante as brincadeiras e 4)
verificar se as vocalizaes ocorrem ao incio das brincadeiras.
A estrutura vocal dos primatas complexa e altamente varivel, o que implica na
necessidade de estudos detalhados de repertrios vocais associados ao desenvolvimento
47
fisiolgico, aprendizado, gentica, ontogenia, uso individual e em interaes sociais (intra e
interespecficas) e caracterizao de novas espcies. O estudo da comunicao vocal tem
grande importncia para a conservao das espcies, uma vez que fundamental para a
compreenso de mecanismos comportamentais relacionados ecologia, sobrevivncia e
reproduo. Um entendimento mais amplo desses mecanismos extremamente importante
para programas de monitoramento e manejo das espcies.
3.4. Metodologia

Este estudo foi realizado em duas fases: 1) na Reserva Biolgica de Poo das Antas
(RBPDA), municpio de Silva Jardim, RJ, em 1996/97 e 2) nas fazendas particulares de
reintroduo para o MLD: Fazenda Rio Vermelho (FRV) e Fazenda do Estreito (FE),
municpios de Rio Bonito e Silva Jardim, RJ, respectivamente, em 2003.
A RBPDA, com 5500 ha de rea com 3025 ha de cobertura de florestas, considerada
uma rea remanescente de Mata Atlntica de baixada, onde habitam aproximadamente 300
Micos-Lees-Dourados (MLDs) selvagens (Equipe de reintroduo, comunicao pessoal). A
FRV possui aproximadamente 1000 ha de rea de mata, com 199 indivduos (Equipe de
reintroduo, comunicao pessoal) e a FE, com uma rea de mata consideravelmente menor
(21,5 ha), abriga um nico grupo de MLDs (6 indivduos).
3.4.2. Animais
Foram estudados trs grupos de MLD pertencentes RBPDA: Segunda gua 1997
(SA97), Grupo da Frente (GF) e Duas fmeas (2F) e 3 grupos de MLD pertencentes s
fazendas particulares de reintroduo: Olmpia (OL), Triplets (TRI) e Marwell (MW). Todos
os animais estavam habituados presena de humanos e marcados individualmente com
tatuagem e tinta preta na pelagem (nyanzol), alm de, pelo menos um indivduo do grupo,
possuir um colar de telemetria, que permite maior facilidade para a localizao dos grupos na
mata. A composio dos grupos estudados encontra-se na tabela 2.
48
incio da pesquisa. Nmero de indivduos por categoria. Macho Reprodutor (MR); Fmea Reprodutora
(FR); Macho Adulto (MA); Fmea Adulta (FA); Macho Sub-adulto (MSA); Fmea Sub-adulta (FSA);
Macho Juvenil (MJ); Fmea Juvenil (FJ); Macho Filhote (MF); Fmea Filhote (FF); Neonatos (NN).
As categorias de idades foram consideradas de acordo com Ruiz-Miranda et al. (1999): adultos
reprodutores e no reprodutores (acima de 18 meses); subadultos (10 a 18 meses); juvenis (6 a 9
meses); filhotes (1 a 5 meses) e recm-nascidos; No Identificado (NI).
Grupos MR
FR
MA
FA
MSA FSA
MJ
FJ
MF
FF
NN
NI
Total
SA97
2F
GF
OL
TRI
1*
12
MW
1*
13
*Fmeas subordinadas que tambm reproduziram.

Para o estudo na RBPDA, foram feitas gravaes no perodo entre as 06:00 e 13:00
horas (mdia de 5 h/ dia) e para o estudo nas FRV e FE, as gravaes se deram no perodo
entre as 06:00 e 17:00 horas (mdia de 8 h/ dia).
O mtodo utilizado para as gravaes foi o de amostragem de comportamento (Martin
& Bateson, 1986), ou seja, os animais foram observados do incio ao trmino de cada bout de
brincadeira. Designamos um bout como um evento de brincadeira, que considerado o
perodo de tempo em que ocorre a seqncia de movimentos caractersticos do
comportamento de brincadeira, marcada por incio e fim (Oliveira et al., 2003). Uma parte das
gravaes foi feita com utilizao de um gravador cassete profissional Marantz (PMD 430) e
um microfone direcional Senheiser (K3U e ME 88 head), sendo que na outra parte foram
utilizados um gravador Sony mini DV e microfone direcional Senheiser (K3U e ME 66 head);
foi utilizado relgio digital com cronmetro para a marcao do tempo.
O tempo em que os animais permaneciam fora da viso dos observadores ou fora do
alcance de gravao (mais de 10 metros do microfone) foi registrado, para que posteriormente
49
fosse subtrado do tempo total de gravao para anlise. A coleta de dados foi feita por uma
equipe de dois observadores e testes de confiabilidade inter-observadores (Caro et al., 1980;
Martin & Bateson, 1986) foram realizados ao incio da pesquisa e, periodicamente, no
decorrer desta. Estes testes eram realizados de modo que o pesquisador e o auxiliar
observavam um nico evento ao mesmo tempo, conferindo posteriormente as anotaes,
adotando-se um critrio de 90% de acertos.
Durante as gravaes foram feitos registros das seguintes variveis: data e nome do
grupo, hora, identificao dos animais participantes, substrato, vocalizao (sim/no), local
(centro ou periferia do grupo), atividade geral do grupo e habitat.
3.4.4. Anlises
Organizao dos dados originais

Foram ouvidas 275 fitas cassete (Ferro - 60 minutos) e 3 mini disquetes (MD)
contendo dados relativos aos seis grupos estudados. Foram utilizados os mesmos gravadores
utilizados para a coleta de dados, para evitar mudanas na freqncia e velocidade de
gravao. Esses dados foram transcritos para cadernos e depois computados em forma de
planilhas do programa excel (Microsoft ), contendo as seguintes informaes: identificao
da fita/ MD (data e lado/faixa de gravao), identificao dos animais participantes, hora de
incio e fim do comportamento, nmero do counter/faixa do gravador, substrato, vocalizao
(sim/no), local (centro ou periferia do grupo), atividade geral do grupo e habitat. Foram
adicionadas colunas com dados relativos ao tempo total de observao (TTO), tempo em que
os filhotes permaneceram no visveis (NV), tempo real de observao (TRO=TTO-NV) e
durao do tempo de cada bout de brincadeira (frao de tempo em formato geral).
Anlise dos dados relativos s vocalizaes durante as brincadeiras

Etapa I) Foram identificadas as linhas das planilhas onde ocorriam vocalizaes
durante o comportamento de brincadeira. Com as identificaes da fita e MDs (data, lado de
gravao e nmero do counter/nmero da faixa), foi possvel retornar exatamente ao ponto de
gravao onde o comportamento de brincadeira vinha acompanhado de vocalizaes.
50
Etapa II) Todas as vocalizaes obtidas durante o trabalho de campo foram
digitalizadas, convertidas em espectrogramas e salvas como arquivos de dados, por tipo de
brincadeira e data, utilizando-se o programa Signal/RTS (Engeneering Design, verso 3.0).
Etapa III) As vocalizaes de cada arquivo foram categorizadas por uma combinao
de anlise visual e auditiva dos espectrogramas, sendo contadas e conceituadas, baseando-se
nos trabalhos de Kleiman et al. (1988), Sabatini & Costa (2001), Ruiz-Miranda & Kleiman
(2002) e Coelho (2003).
Etapa IV) Foram selecionadas as vocalizaes mais ntidas, filtrando rudos de fundo e
de voz do pesquisador (filtro do programa Signal). Foram gerados um espectrograma para
cada tipo e variaes de vocalizaes de brincadeira, salvando-os em arquivos AIFF para,
posteriormente, serem transportados como figuras de texto, com a utilizao do programa
Raven (verso 1.2).
Estatsticas
O grupo Marwell (MW) no foi includo nas anlises porque no foram obtidos
registros de brincadeira deste grupo durante o presente estudo.
Foram feitas anlises percentuais para avaliar a distribuio da ocorrncia de cada
tipo/variao de vocalizao, o percentual do nmero de eventos de brincadeira que
apresentaram vocalizaes nos cinco segundos iniciais e o percentual do nmero de eventos
de brincadeira onde ocorreram vocalizaes, analisados por grupos e por faixas etrias (1Infante = nascimento a 60 dias; 2- Infante II = 61 a 120 dias; 3- Juvenil = 121 a 180 dias; 4Juvenil II = 181 a 240 dias e 5- Subadulto = acima de 241 dias). Para a anlise do percentual
de eventos com vocalizaes por grupos, dados de mais um grupo foram includos (SA95). O
efeito do fator idade foi avaliado com anlise de varincia (ANOVA) para medidas repetidas.
Devido a uma correlao positiva entre mdia e desvio padro, os dados receberam uma
transformao logartmica (Sokal & Rohlf, 1981). O teste Qui Quadrado foi utilizado para
avaliar a associao entre o nmero de eventos de brincadeira e a presena de vocalizaes.
Os testes estatsticos foram feitos com a utilizao do programa SuperAnova
(Verso 4.1, Abacus Concepts, 1995).
51
Por meio da utilizao de medidas de diversidade - os ndices de diversidade de
Berger-Parker e de Shannon (Magurran, 1988) - foram feitas anlises para verificar a
uniformidade, riqueza e abundncia na distribuio das vocalizaes que ocorreram durante o
comportamento de brincadeira dos MLD. Ento, para a anlise do repertrio vocal que
ocorreu durante as brincadeiras, o ndice de diversidade de Berger-Parker foi empregado para
determinar a possvel existncia de dominncia de tipos de vocalizaes ou suas variaes e o
ndice de diversidade de Shannon, para estimar a diversidade das vocalizaes, combinando
informaes de riqueza e abundncia. Em seguida, esto descritos com maiores detalhes,
como foram utilizados os ndices de diversidade para as anlises deste estudo.
ndice de Berger-Parker
O ndice de Berger-Parker (d) uma medida de diversidade que mostra a
uniformidade, ou seja, se as espcies de um habitat co-existem em proporcionalidade ou se
existe alguma que seja dominante. Tomando-se cada vocalizao como uma espcie, este
ndice foi calculado para verificar se a brincadeira do MLD possui alguma vocalizao, que
por sua dominncia no repertrio, pudesse caracterizar o comportamento de brincadeira para
esta espcie.
(1) d= N mx/N (total)
Onde N mx o valor de ocorrncia da vocalizao com o maior valor de freqncia;

N = somatria dos valores de freqncia de todas as vocalizaes.
Foram calculados o ndice mximo (d mx), que corresponde maior dominncia ou

menor taxa de uniformidade possvel e o ndice mnimo (d mn), que corresponde ao menor
valor de dominncia possvel, ou seja, maior taxa de uniformidade.
(2) d mn=(N total/S)/N total.

(3) d mx=(N total (S-1))/N total.
Onde N total a somatria dos valores de freqncia de todas as vocalizaes; S o

nmero de tipos de vocalizaes diferentes na amostra.
52
O inverso dos valores mximo (1/d mx) e mnimo (1/d mn) foram calculados, para
que se obtivesse uma base para comparao do inverso do valor real (1/d). A inverso desses
valores utilizada para que os aumentos do ndice correspondam a aumentos na diversidade
de vocalizaes. O inverso do valor mnimo (1/d mn) deve ser igual ao valor de riqueza de
espcies, nesse caso, vocalizaes (S). Assim sendo, se 1/d for mais prximo de 1/d mx,
teremos pouca uniformidade (diversidade) no repertrio de vocalizaes, ao contrrio, se 1/d
se aproximar mais de 1/d mn, o repertrio de vocalizaes ter alta uniformidade
(diversidade).
ndice de Shannon
O ndice de Shannon (H) uma medida de diversidade que indica a
representatividade da amostra, combinando riqueza com abundncia, ou seja, se existe um
nmero grande de espcies, no caso, tipos/variaes de vocalizaes e qual a freqncia de
ocorrncia destas. Esse ndice foi calculado para corroborar os clculos do ndice de BergerParker.
Foram calculados o valor mximo (H mx) e o valor mnimo (H mn) possveis para
para que se obtivesse uma base para comparao do ndice real, para a interpretao do
resultado, indicando maior (proximidade de H max) ou menor (proximidade de H mn)
diversidade das vocalizaes. Neste caso H max representa uma distribuio de dados onde
todas as vocalizaes tinham valores de ocorrncia iguais, e H mn representa uma
distribuio na qual uma vocalizao tinha a maioria das ocorrncias e as outras tinham
ocorrncia de 1.
53
3.5. Resultados
Foi obtido um total de 13032 vocalizaes emitidas durante 406 eventos de

brincadeira registrados com vocalizaes.
As vocalizaes estiveram presentes no comportamento de brincadeira ocorrendo, em
mdia, em apenas 42,3 % (DP = 11,78) dos eventos observados (Fig. 1). Em relao à
ontogenia, no incio do desenvolvimento (faixas etrias 1-3), os animais tenderam a vocalizar
em mais eventos de brincadeira, tendo uma diminuio significativa a partir da faixa etria 4,
continuando at a faixa etria 5 (F3,12 = 6,67; p = 0,005) (Fig. 2). Nos eventos de brincadeira
que tiveram vocalizaes, prevalesceram as brincadeiras simtricas (entre gmeos) em todas
as faixas etrias, excetuando-se na ltima, onde o valor foi o mesmo para brincadeiras
simtricas e assimtricas (Fig. 3). Nessa associao, no houve diferena significativa na
anlise geral dos grupos (p > 0,05), nem na anlise separada por grupos (p > 0,99).
100
% eventos
80
60
40
20
0
SA
2F
GF
OL
TRI
SA95
grupos
Figura 1: Porcentagem do nmero de eventos de
brincadeira em que houve ocorrncia de vocalizaes,
analisados para os grupos estudados. As barras de erro
indicam o desvio padro.
54
100
% eventos
80
60
40
BC
20
0
1
faixas etrias
Figura 2: Porcentagem do nmero de eventos de brincadeira em que

ocorreram vocalizaes, analisados para as diferentes faixas etrias.
As barras de erro indicam o desvio padro; as letras indicam os
contrastes entre as faixas etrias (p< 0.05).
% eventos com
vocalizaes
60
G
GO
40
20
0
1
faixas etrias
Figura 3: Porcentagem do nmero de eventos de brincadeira em que
ocorreram vocalizaes, analisados para as diferentes faixas etrias em
relao s categorias de brincadeira social gmeos (G- apenas os
gmeos) e gmeos com outros (GO- gmeos mais outros indivduos
mais velhos). As barras de erro indicam o desvio padro.
55
A classificao das vocalizaes emitidas durante o comportamento de brincadeira de
micos-lees-dourados (L. rosalia) foi feita com base na onomatopia e intensidade do som
audvel e na durao das vocalizaes emitidas, e est relacionada a seguir. Os exemplos dos
espectrogramas para cada tipo e variao de vocalizaes analisadas esto representados na
figura 4.
Tonais
whine: assovio de amplitude baixa, contnuo e longo (durao mdia de 0,4 segundos*),
geralmente sem modulao de freqncia; chirriar.
peep: piado breve (durao mdia de 0,08 segundos*), com amplitude baixa.
fm-tonal: assovio de amplitude baixa, podendo apresentar modulaes sutis.
Clucks
chevron: estalo muito rpido, de amplitude alta e unindo fase ascendente e descendente.
straight: estalo que passa muito rpido do agudo para o grave (durao mdia de 0,09
segundos*), com amplitude alta e frases que soam como um chilrar com estalidos.
Trinos
trill: trilado com amplitude baixa, emitidos com boca aberta ou fechada, que varia de 1 a 14
oscilaes; durao de 0,18 a 0,44 segundos*.
trill-d: trino distorcido, ou seja, incompleto ou com deformao, quebrando a estrutura de
trino, formando um grito chiado.
Atonais
rasp: som aspirado, feito com a boca aberta, de amplitude alta e relativamente breve (0,37 a
0,6 segundos*), em banda larga, ruidoso, sem harmnicos.
rasp modulado: rasp com uma pequena modulao de freqncia fazendo o trmulo, que
pode ser visualizado nos espectrogramas como ondas no sentido horizontal.
screech: grito de amplitude alta, semelhante a um rasp, porm, com som chiado.
Multissilbicas
short call: chamado curto, de uma frase, composta por uma juno de trs a cinco slabas,
possui amplitude varivel; durao mdia de 1,1 segundos*.
56
Combinaes
trill-rasp: trill ligado a um rasp (ou o inverso), de forma que no se consegue identificar
quando acaba uma e comea a outra.
* As medidas acsticas de durao foram obtidas de Ruiz-Miranda & Kleiman (2002).
57
Whine
Whine modulado
Peep
FM tonal
Chevron
Straight
Trill
Trill d (vrios)
58
Rasp
Rasp modulado
Screech
Trill-rasp
Short call
Vocalizaes de brincadeira
(reproduo parcial de um evento)
Figura 4: Espectrogramas (Freqncia X tempo) de cada tipo/variao de

vocalizaes analisadas para o comportamento de brincadeira do micoleo-dourado (Leontopithecus rosalia).
59
Todos os tipos e variaes de vocalizaes que ocorreram durante o comportamento
de brincadeira fazem parte do repertrio vocal geral do mico-leo-dourado, excetuando-se o
long call, que no foi registrado em nenhum dos eventos de brincadeira durante o estudo.
Dentre as vocalizaes registradas para o comportamento de brincadeira, no houve o
aparecimento de novos tipos e/ou variaes de vocalizaes em relao ao repertrio vocal
geral do MLD (Tabela 3).
Tabela 3: Representatividade dos diferentes tipos de vocalizaes (segundo Ruiz-Miranda &

Kleiman, 2002) durante o comportamento de brincadeira nos grupos de micos-lees-dourados
(Leontopithecus rosalia) estudados. Porcentagem do total de vocalizaes emitidas nesse
contexto.
Tipos de
Variaes de
vocalizaes
vocalizaes
SA
2F
GF
OL
TRI
Geral
Tonais
Whine
1,69
1,80
0,99
3,43
0,91
1,76
Peep
37,52
5,41
36,77
30,95
43,79
30,89
Freq. modulada
4,08
3,18
9,25
9,76
6,52
6,56
Chevron
1,08
1,56
1,27
0,91
0,96
Straight
5,12
28,59
6,60
7,58
5,30
10,64
Trill
18,78
33,09
21,61
12,82
16,97
20,65
Trill distorcido
5,77
0,42
4,55
15,14
20,15
9,21
Rasp
23,02
21,50
19,03
18,00
4,70
17,25
Screech
0,03
0,72
0,26
0,15
0,23
Short call
0,04
0,61
0,13
Long call
Trill-rasp
2,90
3,72
1,21
0,70
1,71
Outras
0,06
0,01
Clucks
Trills
Atonais
Multi-silbicas
Combinaes
Total (%)
Referem-se às categorias de vocalizaes acusticamente similares.

Referem-se às variaes acusticamente diferentes, reconhecidas por vrios autores (Tipos).
60
O repertrio vocal dos eventos de brincadeira apresentou um alto ndice de
diversidade (H) e, apesar de apresentar um valor alto de unifomidade (1/d), mostrou um certo
padro de distribuio, onde houve a predominncia de basicamente trs tipos de
vocalizaes: peeps, rasps e trills (Tabela 4).
Tabela 4: ndices de Diversidade de Berger-Parker (1/d) e Shannon (H) para vocalizaes
que ocorreram durante o comportamento de brincadeira nos grupos de micos-lees-dourados
(Leontopithecus rosalia) estudados.
Vocalizaes
SA
2F
GF
OL
TRI
Whine
67
30
13
186
Peep
1488
90
485
1678
289
Freqncia modulada
162
53
122
529
43
Chevron
43
26
69
Straight
203
476
87
411
35
Trill
745
551
285
695
112
Trill distorcido
229
60
821
133
Rasp
913
358
251
976
31
Screech
12
14
Short call
Long call
Trill-rasp
115
62
16
38
3966
1665
1319
5422
660
10
10
12
10
0,375
0,331
0,368
0,309
0,438
1/d
2,67
3,02
2,72
3,23
2,28
dmn
0,1
0,1
0,125
0,08
0,1
1/dmn
10
10
12.5
10
dmx (=dmetacomunicao)
0,99
0,99
0,99
0,99
0,99
1/dmx (=1/dmetacomunicao)
1,01
1,01
1,01
1,01
1,01
1,690
1,640
1,654
1,872
1,589
Hmx
2,303
2,303
2,079
2,485
2,303
Hmn
0,021
0,046
0,044
0,018
0,104
Outras combinaes
Total (N)
61
Houve um alto valor de uniformidade (1/d) e alta diversidade (H) em relao s
primeiras vocalizaes ocorridas nos eventos de brincadeira, mostrando uma predominncia
dos mesmos trs tipos de vocalizaes citados anteriormente: os peeps, rasps e trills (Tabela
5).
Tabela 5: Nmero de eventos de brincadeira em que cada tipo de vocalizao ocorreu em
primeiro lugar para os grupos de micos-lees-dourados (Leontopithecus rosalia) estudados.
Vocalizaes
Nmero de eventos
SA
2F
GF
OL
TRI
Whine
Peep
Freqncia modulada
25
1
4
1
23
4
37
20
15
3
Chevron
Straight
13
Trill
18
29
10
20
Trill distorcido
22
Rasp
22
34
13
36
Screech
Short call
Long call
Trill-rasp
Outras combinaes
Total (N)
83
86
59
145
33
0,30
0,40
0,39
0,26
0,46
1/d
3,32
2,53
2,57
3,86
2,20
dmn
0,11
0,14
0,12
0,12
0,17
dmx (=dmetacomunicao)
0,90
0,93
0,88
0,95
0,84
1/dmx (=1/dmetacomunicao)
1,11
1,08
1,14
1,05
1,19
1,72
1,41
1,68
1,79
1,42
Hmx
2,20
1,95
2,08
2,08
1,79
Hmn
0,53
0,39
0,61
0,29
0,69
1/dmn
62
A anlise dos eventos de brincadeira mostrou que, em mdia, 68% (DP = 20,3) foram
iniciados (5 segundos iniciais) com vocalizaes (Tabela 6).
Tabela 6: Nmero de eventos de brincadeira em que houve a ocorrncia de vocalizaes nos

cinco segundos iniciais, para os grupos de micos-lees-dourados (Leontopithecus rosalia)
estudados.
Grupos
Com
vocalizaes
Sem
Total
vocalizaes
SA
57
68,7
26
31,3
83
2F
35
40,7
51
59,3
86
GF
33
55,9
26
44,1
59
OL
130
89,7
15
10,3
145
TRI
28
84,8
15,2
33
Mdia
56,6
68,0
24,6
32,0
DP
42,5
20,3
17,2
20,3
3.6. Discusso
Excetuando-se as chamadas compridas ou chamadas de longa distncia (long calls),
todos os tipos e variaes de vocalizaes que ocorreram durante o comportamento de
brincadeira do MLD fazem parte do repertrio vocal geral dessa espcie. Nas interaes de
brincadeira ocorrem vrios nveis de contato entre os indivduos participantes, inclusive
contato fsico intenso (brincadeiras de luta), ou seja, as brincadeiras so uma atividade que
envolvem proximidade dos indivduos. Alm disso, essas interaes apresentam uma
miscelnea de movimentos e expresses posturais e faciais utilizados de forma repetitiva e
incompleta mas que, em diferentes contextos de situaes reais, so utilizados no repertrio
comportamental da espcie de forma plena e condizente ao contexto. Essas caractersticas das
interaes de brincadeira justificam a emisso das diversas vocalizaes que denotam
comportamentos afiliativos (peeps, whines), agonsticos ou que indicam desconforto (rasps,
screechs, trills distorcidos), locomoo (trills) ou atividades territoriais (clucks) ou de
forrageio (trills, clucks) e a ausncia da emisso das chamadas de longa distncia (long calls)
durante esse comportamento.
63
As vocalizaes que ocorrem durante o comportamento de brincadeira dos MLD so
especficas para esse contexto?
As predies para essa hiptese foram que seria verificado durante o comportamento
de brincadeira, o aparecimento de novos tipos e/ou variaes de vocalizaes que no
fizessem parte do repertrio vocal geral do MLD e que esses novos tipos no seriam emitidos
em nenhum outro contexto que no fosse o de brincadeira.
De um modo geral, o repertrio vocal dos MLDs bastante diverso (McLanahan &
Green, 1978; Kleiman et al., 1988; Ruiz-Miranda & Kleiman, 2002; Coelho, 2003). Dentre os
tipos e variaes de vocalizaes apresentados nesses estudos, pudemos constatar que todas
elas fazem parte do repertrio vocal utilizado durante o comportamento de brincadeira dos
MLDs, excetuando-se a chamada comprida (long call). Deste modo, no foi registrado
nenhum tipo e/ou variao de vocalizao diferentes dos que j fazem parte do repertrio
vocal geral do MLD e todas as vocalizaes emitidas durante as brincadeiras so tambm
emitidas em outros contextos comportamentais.
Sendo assim, rejeitamos a primeira hiptese, afirmando que as vocalizaes que
ocorrem durante o comportamento de brincadeira do MLD no so especficas para este
contexto, no que se refere aos tipos e variaes de vocalizaes analisadas por meio de
visualizao e audio de espectrogramas de som. Os nossos resultados diferem dos
encontrados em Goedeking & Immelmann (1986) para Saguinus oedipus (Linnaeus, 1758) e
em Masataka & Kohda (1988) para outros calitriqudeos, como o Callithrix jacchus, o
Saguinus fuscicollis (Spix, 1823) e o Saguinus labiatus (E. Geoffroy, 1812) e tambm para
outros primatas (Gouzoules et al. 1984; Biben & Symmes, 1986). Todos esses trabalhos
relatam vocalizaes especficas de brincadeira para essas espcies.
A distribuio dos tipos e variaes vocais durante o comportamento de brincadeira
mostrou um padro bastante uniforme, porm, ainda assim, destacam-se trs vocalizaes que
ocorreram com maior freqncia: trills, rasps e peeps. Ou seja, no existe uma vocalizao
dominante em relao s outras, mas h uma prevalncia de um grupo de vocalizaes. Esses
resultados divergem dos encontrados por McLanahan & Green (1978), que encontraram
basicamente trills, clucks e whines durante brincadeiras. Essa divergncia pode ser explicada
pelo fato de que esses autores analisaram somente brincadeiras solitrias e, no presente
estudo, foram estudadas tanto brincadeiras sociais como solitrias, sendo as sociais
significativamente mais freqentes. Isto sugere que h diferenas no repertrio vocal do MLD
de acordo com o tipo de brincadeira, o que est sendo analisado por Oliveira & Ruiz-Miranda
(dados no publicados).
64
Para o MLD, em geral, as vocalizaes mais emitidas por adultos so trills e clucks
(Ruiz-Miranda & Kleiman, 2002), e por filhotes, os trills e rasps so as mais freqentemente
utilizadas em vrios contextos comportamentais (Ruiz-Miranda & Kleiman, 2002; Coelho,
2003). Nas brincadeiras, uma vez que os filhotes so os maiores participantes, era esperado
que se registrasse uma emisso significativa de trills e rasps, porm, observamos alm dessas
vocalizaes, uma quantidade significativa de peeps, que costumam ser emitidos pelos
filhotes em contextos afiliativos e de cuidados parentais. A emisso significativa de peeps
um fato diferente para a espcie em questo, mas que j foi descrita como a vocalizao mais
abundante em brincadeiras de Saimiri sciureus (Biben & Symmes, 1986) e Saimiri boliviensis
peruviensis (Biben & Bernhards, 1995). Segundo Kleiman et al. (1988), essa vocalizao
ocorre normalmente em contextos de vigilncia e de locomoo, comunicando um estado de
alerta e promovendo contato, sendo que costuma ser mais emitida por juvenis e subadultos em
relao aos adultos. A brincadeira um comportamento que inclui locomoo e contato e,
segundo nosso estudo anterior, ocorre um aumento de vigilncia pelos adultos reprodutores
no participantes durante o comportamento de brincadeira, vigilncia esta direcionada a
possveis predadores (Oliveira et al., 2003).
A ausncia de emisso dos long calls durante as brincadeiras tambm era de se
esperar, uma vez que, segundo Kleiman et al. (1988), esse tipo de vocalizao corresponde a
chamadas de longa distncia presentes em contextos territoriais, o que no se aplica
brincadeira, por ser este um comportamento de contato, restrito a pequenas reas e que ocorre
em situaes em que o grupo se encontra num contexto de inatividade (Oliveira et al., 2003).
As vocalizaes emitidas durante o contexto de brincadeira parecem ser resultado de
um conjunto de reaes a vrios estmulos do ambiente e dos prprios participantes da
brincadeira. Isso justifica a variedade de vocalizaes e suas variaes registradas num
mesmo comportamento e que aparecem de maneira relativamente confusa, no sentido de
que pode haver combinaes de vocalizaes, alm de que vrios participantes podem
vocalizar ao mesmo tempo, gerando sobreposies de diferentes tipos e/ou variaes de
vocalizaes.
Vimos que, para o MLD, as vocalizaes que ocorrem durante o comportamento de
brincadeira no so especficas, porm no podemos eliminar a possibilidade de
caractersticas particulares relacionadas ao comportamento vocal estarem presentes neste
comportamento. Segundo Kleiman et al. (1988), normalmente cada comportamento costuma
apresentar um pequeno repertrio de vocalizaes ou apenas uma, no entanto, um nico
65
comportamento - a brincadeira - apresentou quase todos os tipos encontrados, o que
demonstra ser uma particularidade desse comportamento.
Desse modo, podemos sugerir que a peculiaridade do comportamento vocal do MLD
durante o comportamento de brincadeira no se apresenta na forma de novos tipos de
vocalizaes que no tivessem sido descritos para outros contextos, mas sim em apresentar,
desorganizadamente, as vocalizaes que aparecem no repertrio geral da espcie. Essa
peculiaridade pode estar relacionada com as diversas funes simultneas citadas para o
comportamento de brincadeira mencionadas na introduo deste artigo (Fagen, 1981; Bekoff,
1984; Masataka & Kohda, 1988; Biben, 1998; Thompson, 1998). A brincadeira um
comportamento que possui um englobamento de vrios movimentos e expresses utilizados
normalmente em outros comportamentos, porm de maneira repetitiva e incompleta, e que
estariam preparando o indivduo para o sucesso dos comportamentos correspondentes na vida
adulta. Provavelmente, as vocalizaes presentes nas brincadeiras tenham relao com as
vocalizaes emitidas em cada comportamento correspondente do adulto, podendo, no
entanto, se apresentar de forma relativamente desorganizada, incompleta e/ou distorcida no
comportamento de brincadeira.
Considerando-se uma implicao ontogentica das vocalizaes emitidas pelos
filhotes durante as brincadeiras, podemos sugerir ainda que estas sejam uma forma de
balbuciar (Snowdon, 1986), sendo praticadas e incorporadas aos poucos ao repertrio
desses filhotes at sua formao vocal completa. Porm, para que essa hiptese possa ser
confirmada, seria necessrio que se fizesse uma anlise das vocalizaes emitidas apenas
pelos filhotes, uma vez que a metodologia utilizada para o presente estudo, no permitiu uma
completa identificao da emisso vocal dos diferentes participantes da brincadeira.
Finalmente, o resultado do presente estudo baseou-se na anlise combinada de som e
imagem, permitindo a categorizao relacionada aos tipos e variaes de vocalizaes
ocorridas. Porm, ainda necessrio que se faa uma anlise das medidas acsticas dos
espectrogramas de cada tipo de vocalizao, com o objetivo de verificar quaisquer diferenas
em relao amplitude e/ou freqncia (Hz) dessas vocalizaes, em se comparando com as
mesmas vocalizaes emitidas em outros comportamentos. Fora do contexto de brincadeira,
Coelho (2003) realizou a anlise das medidas acsticas dos dois principais tipos de
vocalizaes emitidas por filhotes de MLDs: o choro (rasp) e o trino (trill), que mostram
diferenas individuais e relacionadas ao contexto social. Ento, para concluir este estudo, a
anlise acstica detalhada das vocalizaes emitidas durante as brincadeiras imprescindvel,
66
pelo fato de que a especificidade dessas vocalizaes ou suas variaes pode existir devido a
possveis diferenas nas medidas acsticas.
As vocalizaes que ocorrem durante o comportamento de brincadeira tm a funo

de metacomunicao?
As predies para essa hiptese foram que deveriam ocorrer vocalizaes em todos os
eventos de brincadeira, sendo que essas vocalizaes deveriam ocorrer ao incio dos eventos e
ser de um tipo padro.
Para que a metacomunicao possa ser caracterizada como parte de determinado
comportamento, os seus sinais precisam estar sempre presentes e bem definidos. Os
resultados do presente estudo mostraram que as vocalizaes ocorreram em apenas 42,3% dos
eventos de brincadeira, o que nos levou, em primeira instncia, a rejeitar a hiptese de que as
vocalizaes emitidas durante as brincadeiras do MLD teriam a funo de metacomunicao,
transmitindo a mensagem de anunciar o incio de uma brincadeira. Os nossos resultados
diferem daqueles encontrados para o mico-de-cheiro (Saimiri sciureus), onde todos os eventos
de brincadeira foram acompanhados por vocalizaes (Biben & Symmes, 1986).
Corroborando a rejeio da hiptese de metacomunicao, os resultados mostraram
que as primeiras vocalizaes emitidas nos eventos de brincadeira no indicam um padro, ou
seja, no existe uma vocalizao que domine em relao s outras. Porm, o mesmo grupo de
vocalizaes que se destaca no repertrio de brincadeira (peeps, rasps e trills), tambm
aparece com mais freqncia dentre as vocalizaes iniciais desse comportamento. Os nossos
resultados diferem dos de Biben & Symmes (1986) para Saimiri sciureus e de Biben &
Bernhards (1995), para Saimiri boliviensis peruviensis, onde existe uma vocalizao
dominante - o peep - nas brincadeiras. Para o MLD, podemos sugerir que os peeps no so
sinais de brincadeira, porm a audio dessas vocalizaes por outros indivduos pode levar
inferncia de que pode estar ocorrendo uma brincadeira, uma vez que este tipo de vocalizao
mais raro em outros contextos.
Os nossos resultados ainda mostraram que, em mdia, 68% dos eventos de brincadeira
tiveram vocalizaes ao incio (nos primeiros cinco segundos). Podemos, ento, sugerir que,
apesar das vocalizaes estarem presentes em menos da metade dos eventos de brincadeira,
quando ocorrem costumam ser emitidas desde o incio do comportamento e que,
provavelmente, mesmo no representando a funo predita de metacomunicao, as
vocalizaes emitidas durante as brincadeiras do MLD possuem um papel importante neste
comportamento. Na metacomunicao os sinais so estereotipados e ritualizados. Este tipo de
67
comunicao esperado em espcies onde a brincadeira apresenta caractersticas
competitivas, com possibilidade de alto risco de injrias, no contexto de fortes hierarquias
sociais, geralmente onde no existe um alto grau de parentesco. No MLD, talvez essa
ritualizao no tenha evoludo pela ausncia de necessidade, uma vez que o contexto de
brincadeira dessa espcies no competitivo.
Como houve a ocorrncia de vocalizaes no decorrer dos eventos de brincadeira, no
se pode descartar a possibilidade da funo dessas vocalizaes em transmitir outras
mensagens relacionadas à organizao do comportamento de brincadeira como, por exemplo,
a de modular a intensidade dos movimentos e o tipo de brincadeira a serem utilizados quando
ocorre a assimetria de parceiros, manter o comportamento por mais tempo, ou ainda manter a
interao com um membro especfico do grupo (Biben & Symmes, 1986; Snowdon, 1986;
Visalberghi & Guidi, 1998; Spinka et al., 2001). A ocorrncia de rasps, trills e peeps como as
vocalizaes que mais aparecem nas brincadeiras sugere modulao, uma vez que rasps e
trills pertencem a contextos agonsticos e peeps, a contextos afiliativos (Morton, 1977), ou
seja, vocalizaes normalmente utilizadas em contextos opostos so utilizadas em um mesmo
contexto: o de brincadeira.
Devemos lembrar que a metacomunicao pode no ser apenas vocal e que, portanto,
outros sinais apresentados de forma isolada ou em conjunto nas brincadeiras do MLD, como
expresses faciais e posturas estereotipadas, associados ou no à emisso de vocalizaes,
podem estar representando a metacomunicao com a mensagem predita. Outras
possibilidades de comunicao direta ou metacomunicao podem ser investigadas,
correlacionando as vocalizaes com o tipo de brincadeira e tipos de parceiros durante as
interaes (Oliveira & Ruiz-Miranda, dados no publicados) ou fazendo-se uma anlise de
caractersticas comportamentais antecedentes versus conseqentes s vocalizaes.
O maior nmero de eventos de brincadeira que tiveram vocalizaes ocorreram entre
as faixas etrias 1 e 3, o que foi diminuindo a partir da faixa etria 4, continuando at a faixa
etria 5. Esse resultado sugere que, medida que os animais se tornam fisicamente
independentes e socialmente mais adaptados, as vocalizaes que ocorrem durante as
brincadeiras com a possvel funo de modular a intensidade dos movimentos e/ou o tipo de
brincadeira, tendem a diminuir. Ao longo do desenvolvimento, a assimetria corporal vai
diminuindo, o que pode refletir em uma menor necessidade de modulao, porm h a
possibilidade dessa modulao ser expressa atravs de posturas de autolimitao, por exemplo
(Oliveira et al., em preparao). Por outro lado, as vocalizaes emitidas pelos filhotes
durante as brincadeiras, principalmente pelos animais pertencentes s faixas etrias iniciais,
68
podem estar refletindo apenas uma prtica vocal, um balbuciar (Snowdon, 1986), para
serem incorporadas aos poucos ao repertrio desses filhotes. O fato da maior parte dos
eventos de brincadeira com vocalizaes ocorrer nas faixas etrias iniciais poderia ter relao
com o tipo de brincadeira social, havendo mais eventos com vocalizaes em brincadeiras
assimtricas. Entretanto, houve vocalizaes nos dois tipos de brincadeiras (simtricas e
assimtricas), no mostrando associao entre tipo de brincadeira e presena de vocalizaes.
Finalizando, existe uma relao multidimensional entre as caractersticas acsticas dos
sinais vocais, as variaes de estmulos associadas a esses sinais e a motivao do emissor
durante o comportamento de brincadeira.
3.7. Concluses
1) No foi encontrada nenhuma vocalizao diferente das que fazem parte do repertrio vocal
geral do MLD para o comportamento de brincadeira, ou seja, no houve vocalizao
especfica para esse contexto;
2) Dentre as vocalizaes que mais ocorreram durante o comportamento de brincadeira
(rasps, peeps e trills), os peeps foram as que ocorreram com menos freqncia durante os
outros comportamentos do MLD;
3) As vocalizaes que ocorrem durante o comportamento de brincadeira do MLD no tm a
funo de metacomunicao predita na nossa hiptese, mas podem transmitir outras
mensagens, possivelmente associadas a sinais de brincadeira que promovam uma
comunicao direta, como as expresses faciais e posturas estereotipadas.
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73
4. A autolimitao (self-handicapping) como aspecto de comunicao na brincadeira
social do mico-leo-dourado (Leontopithecus rosalia Linnaeus, 1766)
4.1. Resumo
A organizao do comportamento de brincadeira social inclui sinais especficos, que
podem ser considerados mecanismos que estabilizam as interaes ldicas, reduzindo ou
eliminando as possveis injrias associadas a essas interaes. Em brincadeiras sociais
assimtricas, posturas estereotipadas provavelmente refletem estratgias comportamentais
como a autolimitao, que praticada pelo indivduo dominante em fora, tamanho corporal,
hierarquia e/ou experincia de vida e tem como caracterstica visvel o ajuste voluntrio deste
indivduo ao tipo, intensidade e utilizao de movimentos em relao ao parceiro menos
experiente. Essas estratgias de autolimitao conduzem a uma harmonia constante durante os
eventos de brincadeira, trazendo benefcios sociobiolgicos para todos os participantes. Os
objetivos deste estudo foram descrever as posturas consideradas de autolimitao que os
micos-lees-dourados (MLDs) utilizam no comportamento de brincadeira social e avaliar se
essas posturas refletem as possveis funes metacomunicativas de solicitao, modulao e
manuteno deste comportamento. Foram estudados dois grupos de MLDs habitantes de dois
fragmentos de Mata Atlntica, em fazendas particulares no Estado do Rio de Janeiro, Brasil.
Foram feitas udio-gravaes do comportamento de brincadeira, no perodo entre as 06:00 e
17:00 horas, utilizando-se o mtodo de amostragem de comportamento. Foram descritos trs
tipos de apresentaes de autolimitao utilizadas pelos MLDs e os resultados mostraram que,
apesar dessas apresentaes terem ocorrido em uma pequena porcentagem dos eventos
(23,1%), estiveram presentes em todos os tipos e categorias de brincadeira social, bem como
foram exibidas tanto por adultos como por filhotes, contrastando com os resultados
encontrados na literatura para diferentes espcies. A ocorrncia das apresentaes de
autolimitao foram significativamente mais utilizadas ao longo da exibio dos eventos em
relao ao incio ou perodo anterior, sugerindo que estas no evidenciam a funo de
solicitao deste comportamento. Relativamente categoria de brincadeira social, a
autolimitao ocorreu mais do que o esperado durante as brincadeiras de luta, onde os
indivduos permanecem mais tempo em contato fsico intenso e menos do que o esperado nas
brincadeiras de perseguio e na associao de perseguio e luta. Concluindo, a utilizao de
apresentaes de autolimitao pelos MLDs parece estar associada modulao e
manuteno do comportamento de brincadeira dessa espcie.
74
4.2. Abstract
The organization of the social play behavior includes specific signals that can be
considered mechanisms which stabilize the ludic interactions, reducing or eliminating
possible injuries associated to these interactions. In assymetric social play, stereotyped
postures probably reflect behavioral strategies as self-handicapping, which is performed by
the dominant individual in strength, body size, hierarchy and life experience, and is
characterized visually by the voluntary adjustment of that individual to the type, intensity and
utilization of movements in relation to the less experient partner. These self-handicapping
strategies lead to a constant harmony during the play bouts, resulting in sociobiological
benefits for all participants. The objectives of this study were to describe postures considered
as self-handicapping that the golden lion tamarins (GLTs) utilize in the social play behavior,
and evaluate if these postures may reflect possible metacommunicative functions of
solicitation, modulation and maintenance of this behavior. We studied two GLT groups,
inhabitants of two tropical rainforest fragments, in private farms of the State of Rio de
Janeiro, Brazil. Audio reccordings of the play behavior were registered between 06:00 to
17:00 hours, utilizing the behavior sampling method. We described three types of selfhandicapping performances utilized by the GLTs and the results indicated that, despite these
performances have occurred in a low percentage of the play bouts (23,1%), they were present
in all types and categories of social play, and they were exhibited either by adults and infants,
contrasting with the results found in the literature for the different species. The occurrence of
the self-handicapping performances were significantly more utilized in the ongoing of the
play bouts, in relation to before or in the beggining, suggesting that these did not atest the
function of solicitation for this behavior. Relatively to the social play categories, the selfhandicapping occurred more than expected during the play fights, where individuals stay
more time in intense physical contact, and less than expected in the persecution play bouts
and in the association of persecution and fight play bouts. Concluding, the utilization of selfhandicapping performances by the GLTs seems to be associated to the modulation and
maintenance of the play behavior of this species.
75
4.3. Introduo
Em brincadeiras sociais, os indivduos participantes geralmente tm diferentes
interesses sociobiolgicos, dependendo da idade, sexo, estgio de desenvolvimento,
experincia, parentesco e ambiente social (Fagen, 1981). Esses interesses so satisfeitos
atravs de uma organizao intrnseca do comportamento de brincadeira, que permite uma
interao harmoniosa entre os participantes, apesar dessas diferenas. A organizao do
comportamento de brincadeira social inclui sinais especficos, que podem ser considerados
mecanismos que estabilizam as interaes ldicas, reduzindo ou eliminando as possveis
injrias associadas a essas interaes.
Vrios autores tm descrito posturas estereotipadas (Fagen, 1981; Bekoff, 1995;
Bekoff & Allen, 1998), gestos (Rooney et al., 2001), expresses faciais (Hinde, 1970; Emory
et al., 1979), e vocalizaes (Biben & Symmes, 1986; Biben & Bernhards, 1989) como
indicativos ou sinais especficos que evidenciam o comportamento de brincadeira social.
Dentre os sinais de brincadeira mais conhecidos incluem-se a expresso facial com boca
relaxada (relaxed open mouth face), que foi estudada por Emory et al. (1979), em Macaca
fascicularis, mostrando as diferenas entre esta chamada expresso facial de brincadeira
(play face) e um tipo de variao desta expresso, a expresso facial de mmica (mime
face), que normalmente no ocorre no contexto de brincadeira, a curvatura dorsal (play bow)
exibida como solicitao de brincadeira (Bekoff, 1995; Rooney et al., 2001) e vrias outras
posturas organizadas sob a forma de autolimitao (self-handicapping).
Outros exemplos de sinais que evidenciam o comportamento de brincadeira so o
andar saltitante dos lmures para solicitar uma perseguio (Jolly, 1972), posies
estereotipadas da cauda em bovdeos (Fagen, 1981), alm de muitos outros movimentos
exibidos por uma variedade de animais, como patadas, empurres, cambalhotas e outras
acrobacias, pequenos saltos, vocalizaes e corridas vigorosas em pequenas reas. Esses
movimentos ou expresses funcionam como atratores ou aes incipientes (Camaione,
1977) do comportamento de brincadeira, resultando nas seqncias caractersticas que
compem esse comportamento para as diferentes espcies.
Esses sinais especficos podem ser observados antes e/ou durante a exibio das
brincadeiras e evidenciariam trs mensagens principais que caracterizariam as funes de
metacomunicao ou de comunicao direta: 1) a de indicar que o comportamento a ser
iniciado ser o de brincadeira, 2) a de modular a intensidade dos movimentos caractersticos
do comportamento de brincadeira e 3) a de manter o comportamento no contexto de
brincadeira.
76
Em brincadeiras sociais assimtricas (i.e., com participantes de tamanhos/ idades/
experincias diferentes), posturas estereotipadas provavelmente refletem estratgias
comportamentais como a autolimitao (self-handicapping) na maneira de brincar dos
participantes mais fortes, quando em atividade com filhotes (Fagen, 1981; Pereira & Preisser,
1998) e a modulao, ou at mesmo a interrupo do comportamento, principalmente em
casos em que a brincadeira estiver evoluindo para um comportamento agonstico (Bekoff &
Allen, 1998). Uma outra forma de evitar que as interaes de brincadeira evoluam para um
comportamento agonstico seria a utilizao de breves pausas no decorrer destas interaes.
Essas pausas funcionariam como um redutor de excitabilidade dos participantes, quando a
brincadeira estivesse demasiadamente intensa (Fagen, 1981), para que se pudesse retornar
interao sem acarretar injrias para os indivduos.
Com base na literatura especializada, tomamos conhecimento que a autolimitao
praticada pelo animal mais forte, maior, mais velho ou dominante e caracterizada por uma
modificao na intensidade e utilizao de movimentos, onde o indivduo no utiliza toda a
sua capacidade de fora ou habilidade, colocando-se voluntariamente em uma posio de
desvantagem em relao ao parceiro mais jovem (Jolly, 1972; Fagen, 1981; Pereira &
Preisser, 1998; Spinka et al., 2001). Alm disso, o indivduo mais experiente pode aceitar
mudar o tipo de brincadeira e/ou brincar em diferentes locais ou perodos que aumentem as
chances para vencer e/ou reduzir o desconforto ou possibilidades de injria em relao a estes
indivduos menos experientes (Fagen, 1981). Essas estratgias de autolimitao conduzem a
uma harmonia que pode, inclusive, possibilitar uma maior durao na interao, trazendo
benefcios sociobiolgicos para todos os participantes.
As experincias adquiridas em brincadeiras sociais assimtricas podem refletir em
benefcios, tanto para os animais mais velhos, como para os jovens, a citar: o aprendizado dos
filhotes com os animais mais experientes pela idade (utilizao de substratos seguros,
autovigilncia, estratgias de interao), a autoavaliao de condio fsica e de habilidades
competitivas para ambos subadultos e filhotes (Fagen, 1981; Lee, 1983; Tartabini, 1991;
Thompson, 1996, 1998; Biben, 1998) e, para os animais mais velhos, a oportunidade para
brincar pode ser mais relevante do que a preferncia por parceiros, na ausncia de indivduos
de mesma idade para as brincadeiras (Pereira & Preisser 1998).
Este estudo teve como objetivos: 1) descrever as posturas consideradas de
autolimitao que os MLDs utilizam no comportamento de brincadeira social e 2) avaliar trs
hipteses que refletem a possvel funo de metacomunicao em relao a essas posturas. As
hipteses estudadas e suas predies esto descritas na tabela 1.
77
Hipteses
Predies
1. Solicitao
Posturas de autolimitao ocorrero antes ou logo
Mensagem: vamos iniciar uma
ao incio do comportamento de brincadeira dos
brincadeira.
MLDs.
2. Modulao
Posturas de autolimitao ocorrero durante o
Mensagem: tudo o que eu fizer ser
comportamento de brincadeira dos MLDs.
brincadeira.
3. Manuteno
Idem.
Mensagem: no pare, a brincadeira

continua
4.4. Metodologia
Este estudo foi realizado em duas fazendas particulares de reintroduo (FPR): a
Fazenda Rio Vermelho (FRV) e a Fazenda do Estreito (FE), localizadas nos municpios de
Rio Bonito e Silva Jardim, RJ, respectivamente, em 2003. A FRV possui atualmente 199
indivduos de MLDs, constituindo diferentes grupos e distribudos em aproximadamente 1000
ha de mata e a FE, possui uma rea de mata consideravelmente menor (20,63 ha), abrigando
um nico grupo de MLDs com 6 indivduos.
4.4.2. Animais
Foram estudados dois grupos de MLD pertencentes FRV: Triplets (TRI) e Marwell
(MW) e um pertencente FE: Olmpia (OL). Todos os animais estavam habituados presena
de humanos e marcados individualmente com tatuagem (face interna da coxa direita) e tinta
preta na pelagem (nyanzol) do corpo (marca de grupo) e cauda (marca de indivduo dentro do
grupo), alm de, pelo menos um indivduo do grupo, possuir um colar de telemetria, que
facilita a localizao dos grupos na mata. A composio dos grupos estudados encontra-se na
Tabela 2.
78
incio da pesquisa. Nmero de indivduos por categoria. Macho Reprodutor (MR); Fmea
Reprodutora (FR); Macho Adulto (MA); Fmea Adulta (FA); Macho Sub-adulto (MSA); Fmea Subadulta (FSA); Macho Juvenil (MJ); Fmea Juvenil (FJ); Macho Filhote (MF); Fmea Filhote (FF);
Neonatos (NN). As categorias de idades foram consideradas de acordo com Ruiz-Miranda et al.
(1999): adultos reprodutores e no reprodutores (acima de 18 meses); subadultos (10 a 18 meses);
juvenis (6 a 9 meses); filhotes (1 a 5 meses) e neonatos.
Grupos MR
FR
MA
FA
MSA FSA MJ
FJ
MF
FF
NN
NI
Total
OL
TRI
1*
12
MW
1*
13
*Fmeas subordinadas que tambm reproduziram.

Foram feitas gravaes no perodo entre as 06:00 e 17:00 horas, tendo sido utilizado o
mtodo de amostragem de comportamento (Martin & Bateson, 1986), ou seja, os animais
foram observados do incio ao trmino de cada bout de brincadeira. Um bout
considerado o perodo de tempo em que ocorre uma seqncia caracterstica de brincadeira,
marcada por incio e fim (Oliveira et al., 2003). O tempo em que os animais permaneciam
fora da viso dos observadores foi registrado, para que posteriormente fosse subtrado do
tempo total de gravao para anlise.
Parte das gravaes foi feita com utilizao de um gravador cassete profissional
Marantz PMD 430 e um microfone direcional Senheiser (K3U e ME 88 head), sendo que na
outra parte foi utilizado um gravador Sony mini DV e um microfone direcional Senheiser
(K3U e ME 66 head); foram utilizados relgios digitais com cronmetro para a marcao do
tempo.
A coleta de dados foi feita por uma equipe de dois observadores e testes de
confiabilidade inter-observadores (Caro et al., 1980; Martin & Bateson, 1986) foram
realizados ao incio da pesquisa e, periodicamente, no decorrer desta. Estes testes eram
realizados de modo que o pesquisador e o auxiliar observavam um nico evento ao mesmo
tempo, conferindo posteriormente suas anotaes, adotando-se um critrio de 90% de acertos.
79
Durante as gravaes eram feitos registros das seguintes variveis: data e nome do
grupo, hora, identificao dos animais participantes, categoria de brincadeira, todas as
ocorrncias de posturas de autolimitao (ver definio a seguir) com identificao do
emissor, substrato, vocalizao (sim/no) e local (centro ou periferia do grupo).
Foi feito um estudo piloto para pr-definio das posturas: durante o comportamento
de brincadeira social dos grupos foram registradas trs apresentaes estereotipadas, sendo
duas delas posturas e a outra, um movimento de locomoo. Essas apresentaes foram
freqentemente observadas durante as brincadeiras, e as consideramos diferentes estratgias
comportamentais de autolimitao pelos MLDs. Verificamos a realizao dessas
apresentaes tanto pelos adultos como pelos filhotes, portanto, registramos todas as
ocorrncias e identificamos os indivduos emissores. A pr-definio das apresentaes est
relacionada abaixo.
1) Decbito dorsal: postura em que o indivduo, completamente vigilante em relao
ao contexto, se deita de costas em um galho ou forquilha de rvore, ficando com a
regio ventral livre e voltada para cima.
2) Suspenso pelos membros: postura em que o indivduo fica de cabea para baixo,
pendurado por ambos os ps ou mos em um galho, s vezes por apenas um dos
ps ou mos.
3) Locomoo repetitiva vigorosa: um indivduo sai correndo, em direo oposta aos
possveis parceiros de brincadeira ou passa correndo repetidamente por eles em
movimentos circulares.
Organizao dos dados originais

Foram ouvidas 3 fitas cassete (Ferro - 60 minutos) e 3 mini disquetes (MD) contendo
dados relativos aos grupos estudados. Esses dados foram transcritos para um caderno,
compartilhado para os grupos de estudo, contendo as seguintes informaes: identificao da
fita/ MD (data e lado/faixa de gravao), identificao dos animais participantes, hora,
nmero do counter/faixa do gravador, categoria de brincadeira, presena de posturas
estereotipadas e identificao do emissor, substrato, vocalizao (sim/no) e local (centro ou
periferia do grupo). Foram includas colunas com dados relativos a: tempo total de observao
(TTO), tempo em que os filhotes permaneceram no visveis (NV), tempo real de observao
80
(TRO=TTO-NV) e durao do tempo de cada bout de brincadeira (frao de tempo em
formato geral).
Variveis
Durante o perodo de estudo no campo, o comportamento de brincadeira foi observado
apenas para os grupos OL e TRI, no tendo sido registrado nenhum evento para o grupo MW.
Assim sendo, os dados analisados so de dois, dentre os trs grupos estudados.
Para este estudo foram utilizados somente os dados de brincadeiras sociais, excetuando-se
as solitrias. Foram consideradas as seguintes variveis independentes: categoria de brincadeira
social (G = apenas os gmeos; M = um dos gmeos ou todos interagindo com indivduos mais
velhos), tipos de brincadeira social (P = Perseguio; L = Luta; PL = Perseguio e Luta) e
categorias de parceiros (MA = Macho Adulto; FA = Fmea Adulta; MSA = Macho Subadulto;
MF = Macho Filhote; FF = Fmea Filhote; AD = Adulto; NI= No Identificado).
O nmero de ocorrncias das apresentaes de autolimitao para cada indivduo, em
cada categoria de brincadeira e parceiros, foi calculado fazendo-se a contagem do nmero de
vezes que cada indivduo realizou as apresentaes para cada evento de brincadeira ocorrido
e, posteriormente, a somatria para o total de eventos de brincadeira. A somatria das
porcentagens para cada tipo de brincadeira social eventualmente excedeu os 100%, devido
possibilidade de diferentes indivduos poderem interagir entre si em um mesmo evento de
brincadeira.
A ocorrncia de apresentaes de autolimitao para as categorias de brincadeira social
foi calculada fazendo-se a somatria do nmero de interaes entre parceiros de cada
categoria, Gmeos (G) e Mista (M), independentemente do nmero de eventos de
brincadeira e multiplicando por 100, para a obteno da porcentagem. O mesmo foi feito para
a obteno da porcentagem do nmero de ocorrncias para indivduos adultos e filhotes.
O nmero de ocorrncias de apresentaes de autolimitao antes e ao incio versus
durante os eventos de brincadeira foi calculado fazendo-se a somatria do nmero de vezes
que as apresentaes foram realizadas para cada grupo, calculando-se a porcentagem em
relao ao nmero total de eventos em que ocorreram apresentaes de autolimitao.
Estatsticas
Tabelas de contingncia foram elaboradas para a sumarizao das interaes de
brincadeira social com ou sem a presena das apresentaes de autolimitao, para a
aplicao dos testes estatsticos Qui-Quadrado e Qui-Quadrado para probabilidades
81
(Likelihood Ratio). Todos os testes estatsticos foram realizados com a utilizao da funo
estatstica do programa Excel 97 e do programa JMP Start Statistics (SAS Institute).

As categorias de parceiros foram agrupadas em apenas adultos e filhotes. O
clculo dos valores esperados foram baseados no nmero de eventos e participao nas
categorias:
categorias de brincadeira social (filhotes participam de G e M e adultos s tm participao
em M): OL 2 = 44% para G e 56% para M; TRI 2 = 75% para G e 25% para M.
tipos de brincadeira: OL 2 = 36,6% P; 22,5% PL e 40,7% L; TRI 2 = 28,44% P; 19,82% PL e
51,72% L.
4.5. Resultados
Descrio e utilizao das apresentaes de autolimitao
Decbito dorsal: postura em que o indivduo, completamente vigilante em relao ao

contexto, se deita de costas em um galho ou forquilha de rvore (Fig. 1), ou ainda no cho,
ficando com a regio ventral livre e voltada para cima. Utilizada antes, ao incio e durante a
exibio do comportamento de brincadeira. Pode ser realizada mais de uma vez durante um
mesmo evento de brincadeira, por um mesmo indivduo ou por individuos diferentes.
Realizada pelos indivduos adultos e pelos filhotes. Utilizada em brincadeiras simtricas e
assimtricas. O indivduo emissor tem a resposta de um ou mais indivduos pulando sobre sua
barriga iniciando-se, assim, uma brincadeira de luta.
Suspenso pelos membros: postura em que o indivduo fica de cabea para baixo, pendurado
por ambos os ps ou mos em um galho (Fig. 2), s vezes por apenas um dos ps ou mos.
Utilizada antes, ao incio e durante a exibio do comportamento de brincadeira. Pode ser
realizada mais de uma vez durante um mesmo evento de brincadeira, por um mesmo
indivduo ou por indivduos diferentes. Realizada pelos indivduos adultos e pelos filhotes.
Utilizada em brincadeiras simtricas e assimtricas. O indivduo emissor tem a resposta de um
ou mais indivduos agarrando-se ao seu corpo ou nos seus braos, ou fazendo um toque rpido
no emissor e correndo em seguida. Inicia-se uma brincadeira de luta, perseguio ou
perseguio e luta.
82
Figura 1: Leontopithecus rosalia na apresentao

de autolimitao decbito dorsal. Brincadeira
de luta em forquilha de rvore, com os filhotes
gmeos.
Figura 2: Leontopithecus rosalia na apresentao

suspenso pelos membros posteriores.
Brincadeira de perseguio e luta em galhos e
copas de rvores, com um dos filhotes gmeos.
83
Locomoo repetitiva vigorosa: um indivduo sai correndo, em direo oposta aos possveis
parceiros de brincadeira ou passa correndo repetidamente por eles em movimentos circulares.
Utilizada antes e ao incio do comportamento de brincadeira. Realizada por um nico
indivduo. Realizada pelos indivduos adultos e pelos filhotes. Utilizada em brincadeiras
simtricas e assimtricas. O indivduo emissor tem a resposta de ser perseguido quase que
imediatamente pelos indivduos mais prximos a ele. Inicia-se uma brincadeira de
perseguio.
Estatsticas
Durante as interaes de brincadeira, o nmero de eventos com apresentaes de

autolimitao ocorreu com uma mdia de 23,1% (DP = 2,9), sendo 25,2% em OL 2 e 21,1%
em TRI 2. Os resultados mostraram que a autolimitao ocorre significativamente pouco
2
durante o comportamento de brincadeira do MLD, tanto para OL 2 (G = 66,4; GL = 1; p =

2
0,0001) como para TRI 2 (G = 25,2; GL = 1; p = 0,0001).

Houve uma diferena significativa das apresentaes de autolimitao observadas ao
longo da exibio de um evento de brincadeira em relao s observadas antes e ao incio
2
desse comportamento. Tanto em OL 2 (X = 6,9; GL = 1; p = 0,008) como em TRI 2 (X =

15,00; GL = 1; p = 0,0001), ocorreram mais apresentaes de autolimitao ao longo da
exibio dos eventos de brincadeira. Apenas os indivduos do grupo OL realizaram
apresentaes de autolimitao antes ou ao incio do comportamento de brincadeira (preditas
com a funo de solicitao), sendo que aquelas realizadas pelos filhotes foram observadas
sempre em eventos prximos (no mximo 3 metros de distncia) a indivduos jovens da
espcie Callithrix spp., porm, nenhuma delas resultou em interao ldica com esta espcie.
Essas apresentaes tambm foram observadas tanto em brincadeiras simtricas (entre
gmeos - G), como em brincadeiras assimtricas (mistas - M), sendo que em OL 2
2
prevalesceram nas assimtricas (G = 206,32; GL = 1; p < 0,001) e em TRI 2 no houve

2
diferena significativa entre as categorias (G = 0,57; GL = 1; p = 0,44). Foram tambm

realizadas
tanto
pelos
indivduos
adultos
como
pelos
filhotes,
prevalescendo
significativamente nos adultos, em OL 2 (G = 37,02; GL = 1; p < 0,0001) e no sendo

2
diferente em TRI 2 (G = 0,02; GL = 1; p < 0,88). Os resultados para as diferentes categorias

de parceiros e de brincadeira esto apresentados na Tabela 3.
84
Tabela 3: Nmero de interaes com presena e ausncia de apresentaes de autolimitao

para os grupos estudados de micos-lees-dourados (Leontopithecus rosalia), para as
diferentes categorias de parceiros e de brincadeira social.
Apresentaes de
Grupos
OL
TRI
autolimitao
Categorias de parceiros
Categorias
de
brincadeira social
Adultos
Filhotes
Gmeos
Mista
Presente
70
15
78
Ausente
351
413
321
343
Total
421
421
336
421
Presente
10
Ausente
40
42
139
39
Total
43
43
149
43
Em ambos os grupos de MLDs a autolimitao ocorreu mais do que o esperado

durante as brincadeiras de luta e menos do que o esperado nas brincadeiras de perseguio e
na associao de perseguio e luta (Tabela 4). Os grupos exibiram significativamente mais
apresentaes de autolimitao durante as brincadeiras de luta, sendo que em OL 2 o
2
resultado foi ainda mais significativo (G = 14,7; GL = 2; p = 0,0006) em relao a TRI 2 (G

= 8,33; GL = 2; p = 0,01).
85
Tabela 4: Nmero de ocorrncias das apresentaes de autolimitao para cada indivduo dos
grupos estudados de micos-lees-dourados (Leontopithecus rosalia), para os diferentes tipos e
categorias de brincadeira social. Perseguio (P); Luta (L); Perseguio e Luta (PL); Gmeos
(G) e Mista (M); Macho Adulto (MA); Fmea Adulta (FA); Macho Subadulto (MSA); Macho
Filhote (MF); Fmea Filhote (FF); Adulto (AD); No Identificado (NI).
Grupos MLD
OL
TRI
Sexo/idade
Tipos de brincadeira
Categorias de
social
brincadeira social
PL
OL12
MA
__
OL18
FA
11
30
__
41
OL19
MF
OL20
MF
NV
Total
18
47
11
14
53
Total-NV
16
46
11
13
52
24,6
70,8
16,9
20,0
80,0
NI
AD
__
ST14
MA
__
TR19
MSA
__
TR20
MSA
__
TR22
FF
TR23
FF
NV
Total
13
10
Total-NV
13
10
6,7
86,7
6,7
66,7
33,3
Mdia %
15,6
78,7
11,8
43,3
56,7
DesvPad
12,7
11,2
7,3
33,0
33,0
86
4.6. Discusso
A utilizao das apresentaes de autolimitao

Os MLDs mostraram, durante o comportamento de brincadeira, trs diferentes
apresentaes de autolimitao. Dentre essas apresentaes, a locomoo vigorosa parece
ser a nica estritamente utilizada para a solicitao do comportamento de brincadeira, uma
vez que exibida antes ou ao incio dos eventos, ao contrrio das outras duas, que podem
tambm ser exibidas antes ou ao incio, mas acontecem principalmente durante as
brincadeiras. As anlises relacionadas ocorrncia das apresentaes e aos indivduos que as
emitem, sugerem que estas funcionam para modular a atividade de brincadeira ou talvez criar
um contexto de preparao para o inesperado (Spinka et al., 2001).
Durante as interaes de brincadeira dos MLDs, apesar das apresentaes de
autolimitao terem ocorrido em uma pequena porcentagem dos eventos, estas estiveram
presentes em todos os tipos e categorias de brincadeira social, bem como foram exibidas tanto
por adultos como por filhotes. Os movimentos e interaes utilizados durante as brincadeiras
parecem aumentar as habilidades dos indivduos para que possam lidar com situaes
inesperadas de natureza fsica e/ou emocional, sendo que a estratgia da autolimitao pode
ser utilizada temporariamente durante esses eventos (Spinka et al., 2001), garantindo a sua
continuidade sem o perigo de injrias para os participantes. Ou seja, com esses movimentos e
interaes os indivduos estariam se preparando para agir prontamente frente a confrontos
com outros indivduos, quedas e fuga ou proteo contra predadores. A necessidade da
utilizao da autolimitao pode depender de diversos fatores, entre eles o tipo de brincadeira,
tipo de parceiros, substrato de ocorrncia e nmero de participantes, o que pode acarretar
variaes na freqncia de utilizao dessa estratgia para as diferentes espcies.
Pode ser que, durante as brincadeiras, a autolimitao seja exibida tambm de outras
formas, como vocalizaes (Biben & Symmes, 1986; Biben & Bernhards, 1989; Oliveira et
al., em prep.), expresses faciais (Emory et al., 1979) e outras expresses corporais que no
tenham sido por ns detectadas ou que essas formas apresentem variaes (Bekoff & Allen,
1998). Alm disso, as diferentes formas de autolimitao poderiam ser exibidas isoladamente
ou associadas s apresentaes estudadas, o que poderia acarretar em um aumento da
porcentagem observada no presente estudo. Em brincadeiras assimtricas, as apresentaes de
autolimitao provavelmente refletem uma estratgia comportamental de se colocar em uma
posio de desvantagem (self-handicapping) em relao maneira de brincar dos
participantes, o que possibilita que a brincadeira social continue acontecendo, e de forma
87
harmnica (Spinka et al., 2001). No caso do MLD, em brincadeiras entre gmeos, pode ser
que essas apresentaes no reflitam uma autolimitao, uma vez que no seria necessrio
devido simetria dos participantes e ausncia de diferenas entre sexos (Oliveira et al.,
2003), mas que faam parte de outro tipo de estratgia, onde os indivduos permutam
freqentemente os papis de dominante e dominado, tambm uma maneira de manter o
comportamento em harmonia. Essa caracterstica parece ser diferente em espcies onde existe
o dimorfismo sexual e os papis sociais diferem quando na idade adulta (Gard & Meier, 1977;
Pereira & Preisser, 1998).
Apresentaes de autolimitao com sinal de metacomunicao para solicitar o

comportamento de brincadeira - mensagem: vamos iniciar uma brincadeira.
A nossa predio para essa hiptese foi que apresentaes de autolimitao ocorreriam
antes ou ao incio do comportamento de brincadeira dos MLDs.
A pequena porcentagem de vezes em que as apresentaes de autolimitao foram
observadas antes ou ao incio de um evento de brincadeira, nos leva a sugerir que os MLDs
no utilizam essas posturas com a finalidade de solicitar o comportamento de brincadeira.
Esse resultado contrasta com o de outros pesquisadores, que citam formas de autolimitao
utilizadas para a solicitao do comportamento de brincadeira, como a curvatura dorsal (play
bow) de candeos (Bekoff, 1995) ou a realizao de movimentos suaves para iniciar um
evento de brincadeira entre babunos (Pereira & Preisser, 1998).
Apenas os indivduos do grupo OL realizaram apresentaes de autolimitao antes ou
ao incio do comportamento de brincadeira (locomoo vigorosa). Embora esse tipo de
apresentao tenha sido pouco utilizado nas brincadeiras dos MLDs, uma caracterstica
interessante deste comportamento, onde os indivduos que desejam uma interao funcionam
como atratores (Camaione, 1977), chamando a ateno dos outros pelos movimentos
vigorosos e repetitivos que realizam, gerando um estmulo contagiante (Spinka et al., 2001)
e realmente conseguindo desviar a ateno dos outros para os seus movimentos. A
locomoo vigorosa, ento, no pode ser considerada um forma de autolimitao e sim uma
metacomunicao.
Este tipo de apresentao, quando realizado pelos filhotes de MLD, foi observado
sempre em eventos prximos (no mximo 3 metros de distncia) a indivduos jovens de
Callithrix spp., entretanto, nenhuma delas resultou em interao ldica com a outra espcie.
88
Apresentaes de autolimitao para comunicar a modulao ou manuteno do
comportamento de brincadeira - mensagem: tudo o que eu fizer ser brincadeira e no
pare, a brincadeira continua, respectivamente.
A nossa predio para essas hipteses foi que apresentaes de autolimitao

ocorreriam durante o comportamento de brincadeira dos MLDs.
A diferena significativa das apresentaes de autolimitao observadas ao longo da
exibio dos eventos de brincadeira em relao s observadas antes e ao incio desses eventos
sugere que a funo da autolimitao pode estar associada modulao da intensidade dos
movimentos realizados pelos indivduos mais velhos durante as brincadeiras e manuteno
do andamento dessas interaes. Para o MLD, bem como em outras espcies (Bekoff, 1995;
Bekoff & Allen, 1998; Rooney et al., 2001), as apresentaes de autolimitao costumam
ocorrer vrias vezes durante um mesmo evento de brincadeira, o que corrobora que a
autolimitao pode realmente estar relacionada modulao ou manuteno do
comportamento de brincadeira. Contudo, a curvatura dorsal (play bow) de candeos utilizada
freqentemente tanto para solicitao como para manuteno (Bekoff, 1995).
Ao contrrio do que verificado na literatura especializada, onde a autolimitao
geralmente realizada pelos indivduos mais velhos, fortes ou dominantes (Jolly, 1972; Fagen,
1981; Spinka et al., 2001), portanto em brincadeiras assimtricas, as apresentaes de
autolimitao nos MLDs so exibidas tanto pelos mais velhos como pelos mais jovens. A
composio de grupo, principalmente o nmero de filhotes dentro do grupo, pode ter tido
influncia nas diferenas ocorridas entre OL 2 e TRI 2 em relao s categorias de parceiros e
de brincadeira social: enquanto TRI 2 possua trs filhotes, tendo uma maior probabilidade de
interaes simtricas, OL 2 possua apenas gmeos, o que refletiu na variao da porcentagem
de brincadeiras assimtricas entre OL 2 (80%) e TRI 2 (aproximadamente 33%).
As apresentaes de autolimitao ocorreram significativamente mais nas brincadeiras
de luta, em relao s de perseguio e s de associao de perseguio e luta. Nessas
brincadeiras de luta, os indivduos permanecem mais tempo em contato fsico intenso, ou seja,
os indivduos ficam todo o tempo do evento agarrados uns aos outros, diferentemente do que
acontece nas perseguies, onde o contato fsico no existe, e nas brincadeiras de perseguio
e luta, onde o contato fsico muito breve (Oliveira et al., 2003). Esse tempo maior de
permanncia em contato fsico exige uma harmonia entre os participantes para que a interao
se mantenha, o que provavelmente conseguido com a utilizao da autolimitao (Fagen,
1981). Mais uma vez, a diferena entre os grupos - nesse caso uma maior acentuao para o
89
grupo OL 2 pode estar relacionada composio de grupo, sugerindo que o grupo que
apresentou mais interaes assimtricas, utilizou-se mais da autolimitao.
A modulao dos movimentos ou da intensidade dos movimentos utilizados durante as
brincadeiras tambm visa a manuteno da interao que esteja ocorrendo, pois se no houver
uma harmonia durante a interao, esta cessar por inteno do indivduo que se sentir
injuriado (Pereira & Preisser, 1998).
Alm disso, pode ser que os nossos resultados sejam contrastantes devido estrutura
social dos MLDs, que vivem em famlias constitudas pelo casal reprodutor e geraes
subseqentes, que utilizam naturalmente um sistema cooperativo de cuidado com os filhotes,
e que no tm dimorfismo sexual, com machos e fmeas tendo o mesmo papel social dentro
do grupo. Injrias dos animais mais velhos em relao aos filhotes durante as brincadeiras,
alm de impossibilitarem a continuidade da interao, acarretariam perdas no ajuste inclusivo
(inclusive fitness) dos primeiros. Esse sistema diferente do que a maioria das espcies
geralmente estudadas utilizam, especialmente os primatas do velho mundo, que vivem em um
sistema de hierarquia, onde a dominncia um fator importante desde o incio do
desenvolvimento (Gard e Meier, 1977; Pereira & Preisser, 1998). Nesses sistemas
hierrquicos existe uma relao entre a idade, o gnero e a dominncia que influenciam as
interaes de brincadeira onde em Rhesus, por exemplo, os animais dominantes determinam o
tipo de brincadeira a ser exibido (Gard e Meier, 1977). As brincadeiras, sob esse aspecto,
envolvem uma conotao de ganhar ou perder, o que no acontece nas interaes dos
MLDs.
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92
5. Efeitos da suplementao alimentar na associao entre o mico-leo-dourado
(Leontopithecus rosalia Linnaeus, 1766) e o mico-estrela (Callithrix spp.): interaes
gerais e brincadeira interespecfica
5.1. Resumo
O presente estudo teve como objetivos descrever qualitativa e quantitativamente o
comportamento de brincadeira entre o mico-leo-dourado (Leontopithecus rosalia), espcie
endmica da Mata Atlntica de baixada do Estado do Rio de Janeiro, e o mico-estrela
(Callithrix spp.), espcie introduzida na regio. Dados obtidos entre 1998 (estudo 1) e 2003
(estudo 2) foram comparados para avaliar a hiptese da influncia da suplementao
alimentar oferecida ao mico-leo-dourado (MLD) nas interaes com o mico-estrela (ME).
Foram estudados quatro grupos de MLDs que mostram associao com grupos de ME, em
duas fazendas de reintroduo para o MLD, no Estado do Rio de Janeiro, Brasil. Todos os
grupos recebiam suplementao alimentar, sendo que o fornecimento foi reduzido do perodo
do estudo 1 para o estudo 2. Os grupos foram observados das 06:00 s 17:00 horas,
registrando-se os eventos de brincadeira pelo mtodo de amostragem de comportamento. Os
resultados mostraram que tanto o tempo despendido com o comportamento de brincadeira
pelo MLD como a durao dos eventos se mantiveram constantes do perodo do estudo 1 para
o estudo 2; foi encontrada uma diminuio significativa no comportamento de brincadeira do
MLD com o ME, tanto em relao porcentagem do tempo de brincadeira como ao nmero
de interaes nas diferentes categorias de brincadeira social, sendo que o padro da
brincadeira entre MLD e ME mostrou-se semelhante ao da brincadeira que ocorre apenas
entre MLDs. Outros tipos de interaes foram observados entre as duas espcies, como
interaes de forrageio, territoriais, de descanso e catao. Conclumos que a suplementao
alimentar que os MLDs recebem no exerce influncia sobre o tempo destinado s
brincadeiras para a espcie, porm pode estar influenciando as interaes ldicas com os
indivduos de ME, uma vez que a incisiva diminuio da suplementao alimentar dos micoslees coincidiu com a significativa diminuio da associao entre essas duas espcies.
93
5.2. Abstract
The present study describes qualitative and quantitatively, the play behavior between
the golden lion tamarins (Leontopithecus rosalia), an endemic species from the Atlantic
Tropical Forest from the State of Rio de Janeiro, and the common marmoset (Callithrix spp.),
species that was introduced to the region. Data from 1998 (study 1) and 2003 (study 2) were
compared to evaluate the hypothesis of the influence of food supplementation offered to the
golden lion tamarin (GLT) in the interactions with the common marmoset (CM). We studied
four groups of GLTs that were frequently in association with groups of CMs, in two forests in
private farms in the State of Rio de Janeiro, Brazil. All groups received food supplementation,
with the offering being reduced from the period of study 1 to study 2. The groups were
observed from 06:00 to 17:00 h, and a behavior sampling method was used to record the play
bouts. The results showed that both the time spent by GLTs in intra-specific play and the
duration of play bouts were similar over the studies. However we found a significant
reduction in the play behavior with the CM, associated with either percent time of play
behavior and the number of interactions in the different categories of social play, being the
pattern of play interactions between GLTs and CMs similar to the play interactions that occur
among only the GLTs. Other sorts of interactions were observed between the two species, like
forraging, territoriality, resting and grooming. We conclude that food supplementation offered
to the GLTs does not influence the time spent on play interactions for this species, but it may
have an influence on the ocurrence of inter-specific play, because a reduction in food
supplementation coincided with a significant reduction of the association between these two
species.
5.3. Introduo
A associao entre espcies de primatas simptricos e com habitats similares incluindo

a formao de grupos mistos foi documentada para diversas espcies, sendo que em alguns
casos, parece trazer benefcios mtuos e, em outros, talvez unidirecionais (Waser, 1987;
Heymann, 1990; Lopes & Ferrari, 1994). Dentre esses benefcos esto a facilitao na captura
de presas e explorao de recursos alimentares (Waser, 1987; Peres, 1993; Lopes & Ferrari,
1994), o aumento na deteco e defesa contra predadores (Terborgh, 1983; Lopes & Ferrari,
1994) e a defesa conjunta de territrios e recursos alimentares (Terborgh, 1983).
94
Segundo Waser (1987), quando indivduos que compartilham o mesmo ambiente tm
seu comportamento alterado quando em associao outra espcie, as alteraes esto
relacionadas presena dessa outra epcie. Alm disso, as associaes entre espcies
diferentes
acontecem
porque
uma
ou
ambas
as
espcies
se
sentem
atradas
comportamentalmente uma pela outra, gerando efeitos positivos considerveis. Nas

associaes podem ser observadas diversas interaes, tais como: esquiva, aproximaes,
expulses, catao, forrageamento, brincadeiras e, inclusive, acasalamento (Waser, 1987). As
associaes podem ser breves, porm freqentes; em outros casos, podem ser permanentes.
Dentre as espcies de micos-lees, o mico-leo-de-cara-dourada (Leontopithecus
chrysomelas) o nico que vive naturalmente em simpatria com uma espcie tambm nativa,
o sagi de Wied (Callithrix khulii Wied, 1826), na Reserva do Una (Bahia). Entretanto, o
grau de associao entre os indivduos dessas espcies muito pequeno. Ocupam uma mesma
rea, porm, cada qual restringe-se ao seu grupo especfico, sem qualquer evidncia de
interaes entre as duas espcies (Rylands, 1989). No Rio de Janeiro, rea endmica do micoleo-dourado (MLD), Leontopithecus rosalia, foi observada desde 1985 a presena de duas
espcies de mico-estrela (ME), Callithrix jacchus e C. penicillata, introduzidas nas reas de
reintroduo do MLD, provavelmente como conseqncia do trfico de animais (RuizMiranda et al., 2000). Essas espcies no formam grupos mistos com o MLD, os grupos
apenas viajam juntos.
Estudos mostram que os ndices de associao entre indivduos das espcies L. rosalia
e Callithrix jacchus so de 61% no vero e 35% no inverno (Ruiz-Miranda et al., 2000;
Affonso et al., 2005; Ruiz-Miranda et al., no prelo). Esse ndice de associao varia ao longo
do ano, alterando, conseqentemente, a interao entre essas duas espcies. Dentre essas
interaes, podemos citar os comportamentos de territorialidade, forrageio, sociais agonsticos
e no agonsticos; includo neste ltimo est o comportamento de brincadeira.
A brincadeira social (i.e. direcionada a outro indivduo) vista como uma atividade
importante para a ontogenia dos animais. Em primatas neotropicais, a brincadeira social pode
desempenhar vrias funes simultneas, como a integrao do indivduo ao grupo social em
que vive, o desenvolvimento e preparao fsica para futuras competies sociais ou
atividades de caa (Fagen, 1981, 1993; Bekoff, 1984; Caro, 1995), a auto-avaliao para
habilidades competitivas (Thompson 1996, 1998), e a preparao para situaes inesperadas
(Spinka et al., 2001), entre outras. Brincadeiras sociais tm sido observadas entre indivduos
de vrias idades dentro de um grupo, entre indivduos pertencentes a grupos diferentes de uma
95
mesma espcie e entre indivduos pertencentes a grupos de espcies diferentes (Fagen, 1981;
Waser, 1987; Heymann, 1990; Oliveira et al., 2003).
Para ocorrerem brincadeiras interespecficas, os animais devem reconhecer e
responder os sinais de brincadeira da outra espcie (comunicao interespecfica) (Fagen,
1981). Diferenas no contedo das brincadeiras e no tamanho do corpo dos parceiros podem
gerar seqncias instveis ou falha nos mecanismos de controle, levando a injrias ou
abandono do comportamento. Dentre as vantagens sociais das brincadeiras interespecficas
inclui-se o aumento da freqncia das interaes ldicas em grupos que possuem poucos
coespecficos, ou seja, menor oportunidade de parceiros para brincar dentro do seu grupo, que
podem, ento, brincar com indivduos de outras espcies e que vivem no mesmo local (Waser,
1987). O comportamento de brincadeira pode sofrer influncias relacionadas disponibilidade
de recursos, ambiente social, encontros intergrupais e associao entre espcies (Gard &
Meier, 1977; Fagen, 1981; Barret et al., 1992; Sommer & Mendoza-Granados, 1995; Spinka
et al., 2001, Rmoli et al., 2005), o que pode levar a uma diminuio da freqncia ou at
mesmo ao desaparecimento desse comportamento.
Os MLDs vivem simpatricamente com o ME, em habitats fragmentados e isolados,
com variados nveis de riqueza de recursos naturais alimentares, sendo que os MLDs
reintroduzidos recebem suplementao alimentar (bananas), cujo fornecimento vem sendo
reduzido pela equipe do programa de reintroduo desde o ano 2002. A suplementao
alimentar parece no influenciar no comportamento de brincadeira dos MLDs (Oliveira et al.,
2003), porm no se sabe sobre essa influncia em relao s interaes ldicas com os
micos-estrela. Fatores conjuntos como os efeitos da fragmentao de habitats e as diferenas
na quantidade e qualidade dos recursos alimentares nos fragmentos (Carvalho, 2005), a
diminuio da suplementao oferecida (equipe de reintroduo, comunicao pessoal), as
mudanas nos ambientes sociais que os grupos vm sofrendo (duplas paries, aumentando
periodicamente o nmero de indivduos dependentes no grupo observao pessoal) e
mudanas na associao com o mico-estrela (Lima et al., 2005), poderiam refletir em
mudanas no comportamento de brincadeira dos MLDs.
Os objetivos desse estudo foram: 1) descrever qualitativa e quantitativamente o
comportamento de brincadeira entre o mico-leo-dourado e o mico-estrela, levando em
considerao o grau de associao entre essas duas espcies descrito por Ruiz-Miranda et al.
(2000); Affonso et al. (2005), Lima et al. (2005) e Ruiz-Miranda et al., no prelo); 2) avaliar se
a suplementao alimentar oferecida ao MLD tem influncia no tempo despendido com
96
brincadeiras e nas interaes com o mico-estrela. Para isso, comparamos os dados do nosso
estudo anterior (Oliveira et al., 2003) com os dados do presente estudo.
5.4. Metodologia
A coleta de dados foi realizada em dois perodos diferentes: em 1998/ 1999 (estudo 1)
e em 2003 (estudo 2).
Este estudo foi realizado em dois fragmentos de mata de fazendas de reintroduo para
o MLD: a Fazenda Rio Vermelho (FRV) e a Fazenda do Estreito, nos municpios de Rio
Bonito e Silva Jardim, RJ, respectivamante. Nesses fragmentos, vivem em simpatria com os
MLDs, grupos de Callithrix jacchus e Callithrix penicillata. Esses grupos de micos-estrela
(ME) so constitudos por indivduos provavelmente hbridos, pois so menores e possuem
colorao de pelagem de tufos intermediria em relao s duas espcies (Coimbra-Filho et
al., 1993), resultado de aproximadamente vinte anos de contato (Ruiz-Miranda, dados no
publicados). Consideramos, ento, esses indivduos como hbridos, denominando-os
Callithrix spp.
5.4.2. Animais
Foram estudados 8 grupos de MLDs reintroduzidos: Estocolmo (EST), Olmpia 1 (OL
1), Triplets 2 (TRI 2), Rio Vermelho (RV) e Appenhiul (AP) para o estudo 1, e Triplets (TRI),
Olmpia 2 (OL2) e Marwell (MW), para o estudo 2. Os grupos OL e TRI foram designados
com nmeros diferentes porque, apesar de se tratar dos mesmos grupos (mesma rea, mesmo
casal reprodutor), a constituio se alterou do perodo do primeiro estudo para o segundo,
devido ao aumento da populao em sua pequena rea de ocupao, que levou a equipe de
reintroduo a manejar grupos de indivduos para outras reas. Para a seleo dos grupos
foram considerados o nmero de filhotes, a presena de subadultos e adultos no grupo, a
presena de grupos de MLD vizinhos e a presena de grupos de ME associados aos MLDs.
Como os ndices de associao e, conseqentemente a taxa de interao, entre os
grupos de MLD e ME era varivel, consideramos como grupos efetivamente estudados,
apenas quatro desses oito grupos, ento: para o estudo 1, EST e OL 1 e, para o estudo 2, TRI
2 e OL 2. Esses grupos de MLDs estavam em constante associao com grupos de ME, eram
habituados presena de pesquisadores e constitudos pelo casal reprodutor, adultos e
subadultos e os filhotes gmeos (Tabela 1). Todos os MLDs possuem marcaes individuais
97
por tatuagens e tinta preta (nyanzol) nos corpos e nas caudas, alm de pelo menos um
indivduo de cada grupo possuir um radiocolar transmissor, que permite a localizao dos
grupos na mata.
Os grupos do estudo 1 recebiam suplementao alimentar (bananas) pelo menos trs
vezes por semana e os do estudo 2 passavam por uma fase de transio em relao
suplementao, sendo que esta era fornecida aleatoriamente, com a meta de diminuir at que
os animais no mais recebessem qualquer suplementao. Excepcionalmente, o grupo OL 2
recebia, alm das bananas, rao para primatas, devido a uma deficincia nutricional que
levou a uma queda de plos nos indivduos do grupo. Essa fase de transio na suplementao
faz parte dos objetivos do programa de reintroduo, que visa a total independncia dos
animais reintroduzidos. A suplementao alimentar fornecida em plataformas construdas de
bambu e galhos de rvores, a uma altura de aproximadamente 1,2 metros do cho, geralmente
localizadas na regio central do territrio de cada grupo.
Tabela 1: Composio dos grupos de micos-lees-dourados (Leontopithecus rosalia) e

nmero estimado de indivduos de micos-estrela (Callithrix spp.) identificados ao incio da
pesquisa. Nmero de indivduos por categoria. Macho Reprodutor (MR); Fmea Reprodutora
(FR); Macho Adulto (MA); Fmea Adulta (FA); Macho Sub-adulto (MSA); Fmea Subadulta (FSA); Macho Juvenil (MJ); Fmea Juvenil (FJ); Macho Filhote (MF); Fmea Filhote
(FF); Recm-nascido (RN); Callithrix spp.(ME).
Grupos
FR
MA
FA
MSA
FSA
MJ
FJ
MF
EST
13
12
OL 1
TRI 2
1*
13
13
OL 2
*Fmea subordinada que tambm reproduziu.
FF RN
Total ME
MR
98
5.4.3. Coleta de dados
Delineamento do estudo
Os grupos foram localizados pelo sistema de radiotelemetria e acompanhados das
06:00 s 17:00 horas, por uma equipe de dois observadores. Foram realizados testes de
confiabilidade inter-observadores durante o treinamento dos auxiliares de campo e
aleatoriamente durante o perodo da coleta de dados (Caro et al., 1980; Martin & Bateson,
1986). Estes testes foram realizados de modo que o pesquisador e o auxiliar observavam um
nico evento ao mesmo tempo, conferindo posteriormente as anotaes. Para aferir a
confiabilidade foi utilizado como critrio 90% de concordncia nos testes.
Os comportamentos observados foram registrados em planilhas de papel e gravaes
de udio (para obteno de dados complementares de gravaes de vocalizaes para outro
estudo). Os registros foram feitos utilizando-se o mtodo de amostragem de comportamento
(Martin & Bateson, 1986), ou seja, as anotaes eram iniciadas quando do incio do evento de
brincadeira e terminadas com o trmino deste evento. Um evento de brincadeira foi
considerado o perodo de tempo em que ocorre a seqncia de movimentos caractersticos de
brincadeira (movimentos repetitivos, incompletos, exagerados como correr, pular, rolar com
outros indivduos e pendurar em galhos). Foi considerado o incio do evento de brincadeira o
momento em que ocorreu uma interao recproca dos gmeos entre si ou com outros animais
do grupo ou com indivduos de outro grupo intra ou interespecfico (brincadeira social), ou
ainda, movimentos isolados de um nico indivduo, com ou sem utilizao de objetos
(brincadeira solitria). Foi considerado o trmino do evento o momento em que os indivduos
envolvidos integraram outras atividades, cessando a interao anterior. Um evento de
brincadeira social constitudo por vrias categorias de interaes de indivduos.
Uma parte das gravaes foi feita com utilizao de um gravador cassete profissional
Marantz PMD 430 e um microfone direcional Senheiser (K3U e ME 88 head) , sendo que a
outra parte teve utilizao de um gravador digital MD. Foi utilizado um relgio digital com
cronmetro para a marcao do tempo. O tempo em que os animais permaneceram fora da
viso dos observadores ou fora do alcance de gravao (mais de 10 metros do microfone) foi
registrado, para que posteriormente fosse subtrado do tempo total de observao/gravao
para a anlise. Foram registrados dados dos MLDs relacionados ao tipo de brincadeira, local e
substrato de ocorrncia, se ocorreu vocalizao ou no e a identificao dos participantes das
brincadeiras.
99
Variveis
Categorias de brincadeira social: G = gmeos (somente os gmeos de MLD); GL =
gmeos e Leontopithecus (apenas MLDs - gmeos com outros indivduos mais velhos); GC =
gmeos e Callithrix (gmeos de MLD e indivduos de Callithrix spp.); GLC = gmeos,
Leontopithecus e Callithrix (gmeos e indivduos mais velhos de MLD com indivduos de
Callithrix spp.).
Para as variveis de tempo, foi calculado o tempo real de observao (TRO) fazendo-se
a subtrao do tempo em que os animais permaneceram no visveis (NV) do tempo total de
observao (TTO). O tempo total de brincadeira (TTB) foi obtido a partir do TRO. Para a
obteno da proporo do tempo em cada categoria, foram calculadas as somatrias de cada
uma em minutos, dividindo-se os valores respectivos pelo TTB e multiplicando-se por 100,
para a obteno de porcentagem. As taxas de durao dos eventos de brincadeira foram
calculadas dividindo-se o TTB pelo nmero total de eventos para cada grupo.
Estatsticas
Testes Qui-Quadrado para probabilidades (Likelihood Ratio) foram realizados para
avaliar o nmero de interaes intra e interespecficas nas diferentes categorias de brincadeira
social, comparando o estudo 1 com o estudo 2, os grupos OL 1 com OL 2 e OL 1 com EST.
Estes testes foram realizados com a utilizao do programa JMP
Start Statistics (SAS
Institute). Devido ausncia de brincadeiras interespecficas com o grupo TRI 2, foi realizado
outro teste Qui-Quadrado para as comparaes entre esse grupo com EST e OL 2, com
utilizao da funo estatstica do programa Excel 97 (Microsoft 1997).
5.5. Resultados
Tempo gasto em brincadeiras por MLDs
Em mdia, o tempo despendido com o comportamento de brincadeira pelo MLD foi
semelhante nos estudos 1 e 2, mas os grupos mostraram padres diferentes. A durao dos
eventos de brincadeira tambm foi semelhante para os dois estudos (Tabela 2).
100
Tabela 2: Quantificao do tempo despendido com o comportamento de brincadeira, nmero
total e taxa de durao de eventos de brincadeira para cada grupo de micos-lees-dourados
(Leontopithecus rosalia). Tempo total de observao (TTO); Tempo total de brincadeira (TTB).
Estudo
Grupos
TTO (min)
TTB (min)
% TTB
# eventos
Taxa de durao
OL 1
2874,00
88,25
3,07
53
1,67
EST
2754,00
172,40
6,26
58
2,97
Mdia
4,67
2,32
DesvPad
2,26
0,92
OL 2
6028,57
434,48
7,21
258
1,68
TRI 2
4783,50
85,83
1,79
71
1,21
Mdia
4,50
1,45
DesvPad
3,83
0,34
Associao e interaes gerais entre MLDs e MEs

A associao entre o MLD e o ME aconteceu de maneira que os grupos viajaram
juntos ao longo dos dias de observao, o que pde ser verificado pela visualizao e/ou
audio de vocalizaes de MEs enquanto acompanhvamos os grupos de MLDs. Durante o
perodo de coleta/dia, puderam ser observadas interaes de forrageio no ambiente natural e
nas plataformas de suplementao, interaes de territorialidade e, eventualmente, interaes
ldicas entre as espcies (Anexo).
As interaes entre as duas espcies se iniciavam, geralmente, quando a
suplementao dos MLDs era fornecida nas plataformas alimentares. Nesse caso,
misturavam-se interaes de territorialidade e de forrageio. Os MLDs comeavam a se
alimentar antes dos MEs, que esperavam nas rvores adjacentes plataforma (Fig. 1). s
vezes aconteciam interaes agonsticas, porm sem contato fsico, com os micos perseguindo
e afastando sagis que tentavam chegar mais prximos plataforma quando do incio da
alimentao dos micos (Fig.2). Geralmente, antes dos micos terminarem ou quando a maioria
destes j tinha consumido o suficiente para o momento, os sagis se dirigiam para a
plataforma para se alimentar, ento os micos toleravam o contato prximo dos sagis e ambas
as espcies alimentavam-se ao mesmo tempo na plataforma (Fig.3). Foram observados,
inclusive, episdios em que filhotes de MLDs e indivduos de MEs alimentavam-se da mesma
banana, e uma solicitao vocal (rasp) de um filhote de ME pela partilha de um pedao de
banana em posse de um MLD adulto (esse caso em OL 1), que foi rejeitada.
101
Interaes de forrageio no ambiente natural tambm aconteceram, com micos e sagis
sendo vistos forrageando freqentemente na mesma rea no cho (Fig. 4) ou em rvores,
inclusive na mesma rvore e mesmo fruto (jaca, Artocarpus spp. em pomar abandonado na
rea do grupo EST). Tambm foi observado um episdio em que um indivduo adulto de
Callithrix.spp. alimentava-se no cho junto com os MLDs, em uma ceva de frutas preparada
por caadores (Fig. 5), no meio da mata (rea do grupo TRI 2). As interaes de forrageio
incluram, alm dos frutos, a procura por insetos e goma (Fig. 6) de rvores (reas de EST,
OL 1 e TRI 2).
Outros tipos de interaes tambm foram observados entre as duas espcies, em
diversos nveis de aproximao: micos e sagis foram observados em perodos de descanso,
na mesma rvore (Fig. 7), porm sem a mistura dos grupos; interaes afiliativas, como a
catao (grooming) de sagis em micos-lees tambm foram observadas (Lima, comunicao
pessoal); finalmente, as brincadeiras (Fig. 8), que tambm podem envolver contato fsico.
102
Figura 1: Callithrix spp. esperando L. rosalia

se alimentar, em rvores adjacentes
plataforma de suplementao.
Figura 2: L. rosalia afastando Callithrix spp.

da plataforma de suplementao.
Figura 3: L. rosalia e Callithrix spp.

alimentando-se juntos na plataforma de
suplementao.
103

forrageando presas no cho.

forrageando frutas no cho, em ceva feita por
caadores.
Figura 6: L. rosalia alimentando-se de goma,

em furos feitos por Callithrix spp.
104

estacionrios em um mesmo galho de rvore.
Figura 8: Brincadeira entre L. rosalia e

Callithrix spp. (mico-estrela puxando o rabo
do MLD).
105
A brincadeira entre MLDs e MEs
O padro da brincadeira entre MLD e ME mostrou-se semelhante ao da brincadeira
que ocorre apenas entre MLDs, sendo caracterizada por uma grande variedade de padres
motores-rotacionais, principalmente os movimentos de perseguio e luta com grande
movimentao de entrada e sada dos indivduos que participavam da atividade, envolvendo
indivduos de vrias idades (geralmente filhotes, juvenis, e subadultos) e, muitas vezes,
acompanhada por vocalizaes.
Havia, geralmente, mais de um grupo de ME simptricos a um grupo de MLD,
somando um nmero maior de indivduos de ME em relao aos MLDs, porm nem todos os
indivduos desses grupos interagiram com os micos. A participao dos indivduos de ME nos
eventos de brincadeira era varivel, sendo que, em um grupo de ME (associado a EST) a
maioria dos animais participou da brincadeira, enquanto que em outros grupos apenas poucos
(OL 2) ou um indivduo participaram (OL 1).
Comparando-se o estudo 1 com o estudo 2, foi encontrada uma diminuio
significativa no comportamento de brincadeira com o ME, tanto em relao porcentagem do
tempo de brincadeira como ao nmero de interaes nas diferentes categorias de brincadeira
social (Tabela 3).
Tabela 3: Porcentagem do tempo e nmero de interaes de brincadeira social dos micos-lees-dourados

(Leontopithecus rosalia) e dos micos-lees-dourados com o mico-estrela (Callithrix spp.). G= gmeos
(somente os gmeos de MLD); GL= gmeos e Leontopithecus (apenas MLDs - gmeos com outros
indivduos mais velhos); GC= gmeos e Callithrix (gmeos de MLD e indivduos de Callithrix spp.);
GLC= gmeos, Leontopithecus e Callithrix (gmeos e indivduos mais velhos de MLD com
indivduos de Callithrix spp.).
Estudo
Grupos
Variveis
GL
GC
GLC
OL 1
% tempo
34,13
21,05
44,82
# interaes
11
20
% tempo
8,83
21,08
5,83
64,25
# interaes
11
16
17
% tempo
11,85
84,05
0,02
# interaes
143
134
% tempo
88,19
10,52
# interaes
62
23
1
EST
OL 2
2
TRI 2
106
O nmero de interaes interespecficas nas diferentes categorias de brincadeira social
2
foi significativamente menor no perodo do estudo 2 em comparao com o estudo 1 (G =

244,21; GL = 1; p < 0,0001). Nas comparaes entre OL 1 e OL 2 foram encontradas
2
diferenas significativas (G = 112,41; GL = 1; p < 0,0001), mostrarando que OL 1 interagiu

mais com os ME em relao a OL2. No foram encontradas diferenas significativas nas
2
comparaes entre EST e TRI 2 (X = 0,0; GL = 1; p > 0,9), OL 2 e TRI 2 (X = 0,21; GL =

2
1; p > 0,5) e OL 1 e EST (G = 1,64; GL = 1; p = 0,2).
5.6. Discusso
A hiptese da influncia da suplementao alimentar sobre o comportamento de
brincadeira foi testada para verificar se a reduo da suplementao resultaria numa
diminuio do tempo destinado s brincadeiras, tanto entre MLDs como entre MLDs e MEs
pois, uma vez que a suplementao normalmente oferecida diminui, conseqentemente h
uma diminuio dos recursos disponveis. Em nosso estudo anterior (Oliveira et al., 2003),
no encontramos diferenas significativas na comparao entre MLDs selvagens (que no
recebem suplementao) e reintroduzidos (suplementados), sugerindo que o nvel de energia
adquirido atravs das bananas insignificante em relao energia adquirida pelo forrageio
natural, que fornece nveis altos de energia pela variedade e qualidade de itens disponveis.
Porm, Ruiz-Miranda et al. (1999) mostrou que nos grupos reintroduzidos a maior parte das
tranferncias de alimento advm das bananas da suplementao, ou seja, um recurso
destinado aos filhotes.
Alguns estudos mostram uma correlao entre a qualidade do habitat e o
comportamento de brincadeira (Barret et al., 1992; Sommer & Mendoza-Granados, 1995).
Outros estudos mostram que h diferenas no padro de atividades para as diferentes estaes
do ano, inclusive na associao entre espcies, pois a disponibilidade e qualidade de recursos
alimentares disponveis geralmente variam com as estaes (Ruiz-Miranda et al., 2000;
Affonso et al., 2005; Ruiz-Miranda et al., no prelo).
Tempo gasto em brincadeiras por MLDs

As mdias das porcentagens de tempo despendido com o comportamento de
brincadeira pelo MLD encontram-se dentro dos limites descritos (1-10%) para outras espcies
de mamferos (Fagen, 1981; Bekoff & Byers, 1992; Caro, 1995; Bekoff & Allen, 1998;
Rmoli et al., 2005) e se mantiveram semelhantes do estudo 1 para o estudo 2, assim como a
107
durao dos eventos de brincadeira. Estes resultados corroboram nossos outros estudos com o
MLD (Oliveira et al., 2003, Oliveira et al., em prep.).
A semelhana dos resultados entre o estudo 1 e o estudo 2 sugere que a suplementao
alimentar que os MLDs recebem no exerce influncia sobre o tempo destinado s
brincadeiras para a espcie ou, pelo menos, a influncia no claramente observada.
Apesar da mdia de tempo despendido com as brincadeiras ter sido semelhante para os
dois estudos, os grupos apresentaram padres diferentes, o que provavelmente est associado
ao ambiente social dos grupos e diferena na qualidade dos habitats utilizados por eles. O
grupo OL 2, ao contrrio do esperado, brincou mais que OL 1, mesmo com a reduo da
suplementao. Porm, no pequeno fragmento onde habitam esses grupos (Fazenda do
Estreito), apesar da perturbao florstica e estrutural causada pela fragmentao, ainda existe
uma alta diversidade florestal com ndices compatveis ao de outras florestas secundrias da
regio (Carvalho, 2005). Nos grupos TRI 2 e EST, que habitam fragmentos maiores (Fazenda
Rio Vermelho), a brincadeira diminuiu com a reduo da suplementao alimentar, mas as
diferenas em ambientes sociais e de interatividade com outros grupos de MLDs so grandes,
o que no ocorre com OL 1 e OL 2. Na Fazenda Rio Vermelho os territrios ocupados pelos
diferentes grupos so adjacentes, o que proporciona um maior nmero de interaes
territoriais em encontros intergrupais durante os quais, dependendo da natureza das
interaes, no ocorrem brincadeiras. A quantidade de indivduos que formam os grupos TRI
2 e EST maior em relao a OL 1 e OL 2, tanto o nmero de filhotes como o de adultos
mas, apesar da maior disponibilidade de parceiros para as brincadeiras, o nmero de filhotes
dependentes tambm maior o que, associado disponibilidade de recursos no habitat,
tambm pode reduzir o tempo destinado s brincadeiras.
Associao e interaes gerais entre MLDs e MEs

Embora a suplementao alimentar no tenha influenciado o comportamento de
brincadeira do MLD, esta pode estar influenciando as interaes ldicas com os indivduos de
ME que vivem em associao com esses grupos de MLDs, uma vez que a incisiva diminuio
da suplementao alimentar dos micos-lees coincidiu com a significativa diminuio da
associao entre essas duas espcies (Lima et al., 2005).
O ndice de associao entre o mico-leo-dourado e o mico-estrela, de uma forma
geral, diminuiu em aproximadamente 50% (Lima et al., 2005) da poca do estudo anterior
(1998/1999) para o presente (2003), entretanto, nos grupos OL 1 e OL 2, as duas espcies
108
mantiveram uma associao constante. O fato da associao entre MLDs e os ME simptricos
ter diminudo, pode estar ligado ao fornecimento de suplementao alimentar para os MLDs,
que diminuiu drasticamente em todos os grupos, sendo fornecida de maneira ocasional. Em
contrapartida, a suplementao para o grupo OL 2 foi mantida uma vez na semana, fato que
pode explicar a continuidade da associao nesse grupo. Corroborando os nossos resultados,
Coelho et al. (2005) e Lima et al. (2005) sugerem que o tamanho do fragmento e a reduo da
suplementao oferecida para os MLDs so fatores relevantes na diminuio do grau de
associao entre os MLDs e os MEs. Como conseqncia, h tambm uma reduo na taxa de
interao entre essas duas espcies. A diminuio desse ndice de associao pode, ento,
estar relacionada diminuio da suplementao alimentar oferecida aos MLDs, pois a
suplementao um foco de encontro entre MLDs e MEs e so observadas mais interaes
entre essas duas espcies nos dias em que a suplementao oferecida (Lima e Souza,
comunicao pessoal). Sumarizando, com a diminuio da suplementao h uma diminuio
da associao entre as duas espcies, o que reduz a probabilidade dos animais interagirem,
justificando a drstica diminuio do nmero de interaes de brincadeira e do tempo
despendido com os MEs neste comportamento.
Sabe-se que a fragmentao uma alterao de habitats que resulta em uma
degradao, diminuindo a sua qualidade (Cerqueira et al., 2003), o que altera a
disponibilidade de recursos naturais. Alm disso, o isolamento dos grupos limita as
oportunidades de disperso dos indivduos sexualmente maturos e, conseqentemente, a sua
reproduo. A somatria desses fatores pode levar a um aumento nos nveis de competio
por recursos naturais, alterar qualitativa e quantitativamente as interaes sociais intra e
interespecficas, alm de influenciar a composio e tamanho dos grupos e a densidade
populacional. O MLD e o ME so espcies semelhantes na biologia e ecologia (Rylands &
Faria, 1993), que esto vivendo em simpatria. Essa similaridade, somada alterao do
comportamento dos micos pela presena dos sagis (variaes no forrageio e nos
comportamentos sociais e territoriais) parece levar essas espcies competio, uma vez que
a populao de sagis vem aumentando desde sua introduo na regio (Ruiz-Miranda et al.,
2000; Affonso et al., 2002; Ruiz-Miranda et al., no prelo).
Contudo, h tambm indcios de benefcios para o MLD, mais evidentes em relao
explorao de novos recursos. Se por um lado, os sagis aproveitam visivelmente a
oportunidade de alimentar-se das bananas oferecidas como suplementao para os micos, por
outro lado, os micos beneficiam-se das perfuraes feitas pelos sagis para a obteno de
seiva, uma vez que os primeiros no tm a anatomia da arcada dentria (Stevenson &
109
Rylands, 1988, Rylands & Faria, 1993) especializada para fazer essas perfuraes. Entre
outros possveis benefcios da associao entre essas duas espcies, sugere-se o aumento na
vigilncia para deteco de predadores, devido somatria do nmero de indivduos numa
mesma rea, aumentando a vigilncia geral e reduzindo o tempo de vigilncia individual, e
compreenso mtua dos sinais de alarme emitidos, com resposta imediata (Ruiz-Miranda et
al., no prelo). Atravs das interaes ldicas, os benefcios podem advir da oportunidade de se
ter interaes fsicas que permitem a preparao para futuras competies sociais (Fagen,
1981, 1993; Bekoff, 1984) e a auto-avaliao para habilidades competitivas (Thompson 1996,
1998), a preparao para situaes inesperadas (Spinka et al., 2001), alm de contatos sociais
com indivduos diferentes na gentica e experincias sociais, com a possibilidade da
expresso de vrias formas de comunicao interespecfica (Fagen, 1981).
A brincadeira entre MLDs e MEs

O padro semelhante da brincadeira entre MLDs e MEs em relao ao que ocorre para
as brincadeiras apenas entre MLDs j era esperado, uma vez que as duas espcies so muito
semelhantes na biologia e ecologia. Os padres motores-rotacionais (Wilson & Kleiman,
1974), com movimentos repetitivos e incompletos (Fagen, 1981; Bekoff, 1984; Bekoff &
Allen, 1998) e envolvendo indivduos de vrias idades (Rmoli et al., 2005) so registrados
para as brincadeiras de diversas espcies de mamferos, inclusive o MLD (Oliveira et al.,
2003), assim como a presena de vocalizaes (Biben & Symmes, 1986; Biben, 1998;
Oliveira et al., dados no publicados). O que diferiu foi a participao dos indivduos de ME,
com variabilidade no nmero de indivduos participando em alguns grupos com relao a
outros. Existem tambm variaes na categoria de idade dos participantes deste tipo de
brincadeira interespecfica, com adultos e filhotes de ME brincando com adultos e filhotes de
MLD ou apenas filhotes de uma espcie com filhotes da outra (Oliveira et al., 2003).
A diminuio significativa encontrada para o comportamento de brincadeira com o
ME no estudo 2, como vimos, provavelmente esteja relacionada diminuio do grau de
associao entre essas duas espcies, ocasionando uma reduo na taxa de interao entre
elas. O grupo OL 2 foi o nico que manteve o grau de associao constante com o ME do
perodo de um estudo para o outro, o que justifica a manuteno das interaes de brincadeira
deste grupo com a outra espcie, ainda que tenham sido muito poucas.
O tamanho do fragmento e o grau de associao entre MLDs e MEs tem uma relao
negativa significativa, ou seja, quanto maior o fragmento menor o grau de associao (Lima et
al., 2005), sendo que o grupo OL (1 e 2) habita um fragmento consideravelmente menor
110
(20,63 ha) em relao aos grupos EST e TRI 2 (954,06 ha). Alm disso, a suplementao
alimentar em OL 2 era freqente na semana, enquanto que em TRI 2 era espordica.
Concluindo, em ambos os estudos, os grupos habitantes de reas menores e com maior
suplementao tiveram um maior ndice de associao com os MEs, e conseqentemente
maiores taxas de interao, resultando na manuteno do comportamento de brincadeira entre
as duas espcies.

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114
6. Brincadeira: consideraes finais
Ao longo dos anos, o estudo do comportamento de brincadeira tem gerado inmeras
hipteses associadas aos benefcios de curto e/ou longo prazo e aos aspectos cognitivos
adquiridos com esse comportamento (Vieira et al., 1991). Smith (1982) enfatiza que a
brincadeira um aspecto importante para o desenvolvimento fsico e social, estabelecimento
de hierarquia e dominncia, integrao dos jovens sociedade em que vivem e o
desenvolvimento da comunicao social. O treinamento de habilidades motoras (Fagen,
1981), a auto-avaliao de habilidades competitivas (Thompson, 1998), a preparao para
situaes inesperadas (Spinka et al., 2001), o desenvolvimento cognitivo (Biben, 1998) e a
influncia da qualidade de habitat (Lee, 1986; Barrett et. al., 1992; Sommer & MendozaGranados, 1995) so algumas das hipteses mais discutidas na literatura especializada, em
relao s possveis funes e organizao do comportamento de brincadeira. Aspectos
importantes sobre as variaes de comportamento em diferentes espcies podem ser avaliados
atravs do estudo detalhado da organizao das suas interaes ldicas. Diferenas na
biologia, ecologia, ambiente social, qualidade e caractersticas de habitat e interaes intra e
interespecficas, podem refletir na freqncia, categorizao, estrutura seqencial,
interatividade e reciprocidade das interaes de brincadeira de diferentes espcies.
Com base no estudo de Spinka et al. (2001), foram reunidas as principais hipteses da
literatura para o comportamento de brincadeira comparando-se os resultados obtidos em nosso
estudo anterior (Oliveira et al., 2003) e no presente estudo, concernentes s predies dessas
hipteses (tabela 1). Nem todas as hipteses se excluem entre elas, por exemplo, a hiptese de
prtica de habilidades motoras est inserida na lgica da hiptese de preparao para
situaes inesperadas; o desenvolvimento cognitivo est tambm inserido dentro dessa
lgica. Por outro lado, a hiptese de desenvolvimento cognitivo para primatas sensu Biben
(1998) mais restrita, pois enfatiza as relaes competitivas relacionadas a hierarquias. Para o
MLD e, provavelmente outros calitriqudeos, podemos descartar a hiptese de autoavaliao sensu Thompson (1998). A maioria das predies da hiptese de preparao para
situaes inesperadas foram corroboradas, embora vrias delas no tenham sido, mas esta a
hiptese que melhor descreve as funes do comportamento de brincadeira para o mico-leodourado.
Em geral, os resultados tambm concordam com algumas das predies da hiptese de
desenvolvimento cognitivo, porm a verso restritiva de Biben (1998) no descreve o
comportamento dos micos-lees-dourados (ver prxima seo), pois foi desenvolvida para
115
espcies com sistemas sociais muito diferentes do sistema familiar extendido com reproduo
cooperativa dos calitriqudeos.
116
Tabela 1: Comparaes de hipteses da literatura com os resultados dos nossos estudos do comportamento de brincadeira dos
micos-lees-dourados (Leontopithecus rosalia), indicando a concordncia (C) ou a discordncia (D) dos resultados dos nossos
temas de estudo em relao a essas hipteses.
Tema
Treinamento de
Auto-avaliao de
Preparao para
Desenvolvimento
Influncia da
habilidades
habilidades
situaes
cognitivo
qualidade de
motoras
competitivas
inesperadas
(Biben, 1998)
habitat
(Fagen, 1981)
(Thompson, 1998)
(Spinka et al.,
(Lee, 1986; Barrett
2001)
et. al., 1992;

Sommer &
MendozaGranados, 1995)
Ontogenia
Comunicao vocal
__
__
__
Autolimitao
Interaes
__
interespecficas
117
Treinamento de habilidades motoras (Fagen, 1981)
A variedade de movimentos utilizados durante as brincadeiras do mico-leo-dourado
(MLD) somada ao padro das seqncias, onde esses movimentos intensos e incompletos so
repetidamente praticados e, conseqentemente aperfeioados, mostra uma coerncia com a
hiptese de treinamento de habilidades motoras. O mesmo padro ocorre para as brincadeiras
interespecficas entre os MLDs e os Callithrix spp. ou micos-estrela (MEs). As apresentaes
de autolimitao utilizadas tanto por MLDs adultos como pelos filhotes, mostram diversos
nveis de intimidade e equilbrio com os substratos utilizados nos diferentes tipos de
brincadeira, o que exige certa evoluo nas habilidades fsica e motora. Filhotes com menos
de dois meses de idade j comeam a se movimentar das costas do seu carregador para os
galhos das rvores, quando estes esto descansando e, quando se tornam mais independentes
na locomoo, comeam as brincadeiras solitrias com objetos ou motoras (Oliveira et al.,
2003) e tambm as brincadeiras sociais com seu gmeo, com um repertrio mais amplo de
movimentos. Da em diante, ocorrem variaes na intensidade e variedade das seqncias
relacionadas s diferentes categorias de parceiros. Sabemos que os MLDs selecionam
substratos seguros para as brincadeiras, utilizando principalmente galhos fortes, forquilhas e
emaranhados de galhos ou cips, que constituem bases firmes que reduzem injrias de quedas
(Oliveira et al., 2003). Esse padro do comportamento de brincadeira do MLD reflete na
adaptao do indivduo jovem ao seu ambiente fsico e social e nas habilidades motoras que
sero utilizadas na vida adulta, em contextos reais.
Auto-avaliao de habilidades competitivas (Thompson, 1998)

A predio da autora que os indivduos, para se auto-avaliarem, selecionam parceiros
de idade/tamanho semelhantes para as brincadeiras. O comportamento de brincadeira do
MLD inclui tanto brincadeiras simtricas (indivduos de idade/tamanho/experincia
semelhantes) como assimtricas (indivduos diferentes em idade/tamanho/experincia). As
brincadeiras entre os MLDs e os MEs tambm mostram interaes assimtricas. As interaes
de brincadeira do MLD mostram uma constante permuta de posies onde no parece haver
uma inteno de vencer por nenhum dos participantes, o que anula a funo de
competitividade entre eles e corrobora a rejeio dessa hiptese. As apresentaes de
autolimitao utilizadas pelos MLDs sugerem uma funo de modulao ou manuteno das
interaes de brincadeira, o que tambm vai contra a hiptese de auto-avaliao para
competitividade,uma vez que um indivduo ao competir para vencer jamais se colocaria em
uma posio de desvantagem voluntariamente.
118
Preparao para situaes inesperadas (Spinka et al., 2001)
Os nossos resultados corroboram plenamente a hiptese de que as brincadeiras
preparam os indivduos para situaes inesperadas. Em relao distribuio ontogentica,
vimos que os indivduos iniciam as brincadeiras quando ainda so carregados e ao longo do
desenvolvimento so observadas mudanas nas interaes ldicas, relacionadas ao ambiente
fsico e social. As brincadeiras ocorrem mais durante o perodo de crescimento alomtrico,
mas continua nos indivduos maduros. Quanto aos aspectos sociais, ocorrem tanto
brincadeiras simtricas como assimtricas, com diversos nveis de interaes entre diferentes
indivduos. As variadas seqncias com constante permuta de posies dos indivduos
participantes, mostrando versatilidade motora, os diversos locais e substratos de ocorrncia, o
uso de autolimitao para modular a intensidade e tipo de brincadeira e as interaes com
indivduos estranhos de outros grupos ou outra espcie so fortes indicativos de que os
animais adquirem, atravs das interaes ldicas, experincia e habilidades para lidar com
situaes inesperadas, capacitando-os a agirem adequadamente em diferentes contextos reais.
Desenvolvimento cognitivo (Biben, 1998)

Esta hiptese, muito relacionada anterior, tambm corroborada pelos nossos
estudos. As diversas situaes contextuais a que os indivduos se integram nas brincadeiras
sugerem que durante este comportamento ocorrem mudanas somato-sensoriais, motoras e
motivacionais. A variedade de movimentos utilizados durante os eventos de brincadeira e a
forma intensa com so exibidos com os diferentes parceiros e nos diferentes substratos,
mostram uma capacidade de entendimento das intenes dos outros participantes
simultaneamente a uma grande habilidade dos indivduos em mudar rapidamente de uma
situao a outra. Essa mudana de posies (perseguido e perseguidor, posio em cima ou
embaixo em brincadeira de luta) em um contexto relaxado como o das brincadeiras, torna os
indivduos mais tolerantes e a experincia menos estressante quando estes se confrontarem
com uma situao real. Todas essas experincias cognitivas adquiridas com o comportamento
de brincadeira facilitam a preservao prpria e a integrao sociedade.
Influncia da qualidade de habitat (Lee, 1986; Barrett et. al., 1992; Sommer & MendozaGranados, 1995)
Os nossos resultados mostram uma grande variao entre grupos em relao ao tempo
destinado ao comportamento de brincadeira, inclusive a ausncia deste comportamento em
um dos grupos durante o perodo de estudo. Essa variao pode ser explicada pelas diferenas
119
na qualidade e quantidade de recursos alimentares disponveis nos habitats fragmentados e
isolados onde os grupos vivem, pelos diferentes ambientes sociais que os grupos apresentam
(i.e., tamanho e composio de grupo, existncia ou no de grupos vizinhos, grau de
isolamento e caractersticas dos territrios, duplas paries) e diferentes graus de associao
com o ME. Essas variadas situaes podem influenciar a freqncia e estrutura das
brincadeiras, inclusive levando ausncia de exibio deste comportamento, o que sugere que
o comportamento de brincadeira pode ser um forte indicativo para avaliar a qualidade dos
habitats.
Perspectivas de estudos
O mico-leo-dourado (MLD) uma espcie com reproduo sazonal, que cria gmeos
e cuja constituio de grupo formada por indivduos com alto grau de parentesco e que
utilizam o sistema cooperativo de cuidado de filhotes, onde todos os indivduos mais velhos
dividem os cuidados de carregamento, catao e fornecimento de alimento at que os filhotes
se tornem completamente independentes. Nesse caso, o risco de qualquer tipo de injria social
minimizado atravs de estratgias individuais ou de grupo, caso contrrio haveria perdas na
aptido (fitness) abrangente dos indivduos (Oliveira et al., 2003). Nessa espcie, a ausncia
de uma clara hierarquia social de dominncia mantida pela competio entre individuos,
tambm se reflete na organizao do comportamento de brincadeira. As brincadeiras entre os
filhotes de mico-leo-dourado no tm como tema ganhar ou perder ou evidenciam papis
de dominante ou subordinado. Nesta espcie parece ser mais importante manter a interao
ao invs do resultado de ganhar ou perder.
Estudos comparativos do comportamento de brincadeira em espcies de primatas
neotropicais que possuam ambientes sociais diferentes do observado para o MLD, como o
mico-de-cheiro (Saimiri spp.), que cria apenas um filhote e forma grupos bem maiores cujos
indivduos tm a oportunidade constante de interagir com outros sem qualquer relao de
parentesco e que formam relaes sociais de dominncia, ou o Callimico, que tambm cria
um filhote, mas que interage apenas com seus parentes (pais e irmos mais velhos) dentro do
grupo so necessrios, pois essas diferenas podem refletir em uma organizao de
brincadeira caracterstica para as diferentes espcies. Por exemplo, as brincadeiras dos Saimiri
spp. (Biben, 1998) tm como tema ganhar ou perder e a troca de papis de dominante ou
subordinado.
120
Em relao aos primatas do novo mundo, so poucos os estudos que visam entender a
capacidade cognitiva dos indivduos e a brincadeira um dos comportamentos que podem
fornecer subsdios para esses estudos, dado a complexidade das interaes e a versatilidade
dos movimentos utilizados diferentemente pelos indivduos nessas interaes. As brincadeiras
tambm podem exercer um papel importante como o incentivo para a socializao, facilitando
o desenvolvimento de funes comunicativas e formando a base para as relaes sociais da
vida adulta (Mason, 1965). Dadas as diferenas entre espcies relacionadas ao comportamento
e organizao sociais, no parece surpreendente que as brincadeiras tenham funes
diferentes ou enfatizem diferentes classes de comportamentos. Estudos sobre esse aspecto
poderiam fornecer resultados interessantes para entender as diferenas em organizao social
e estilos comportamentais das diferentes espcies de primatas do novo mundo.
Estudos comparativos entre animais de cativeiro e de vida livre tambm poderiam
proporcionar resultados interessantes relacionados ao repertrio de movimentos e
vocalizaes utilizados durante as brincadeiras, bem como s diferentes possibilidades de
interaes com diferentes parceiros. O estudo em cativeiro proporciona melhores condies
para observaes ou udio e vdeo gravaes, eliminando as situaes em que os animais
esto fora de visibilidade dos observadores ou a uma distncia alm do alcance de gravao
pelo microfone (situaes comuns no estudo de campo). Por outro lado, os animais cativos
podem no exibir todo o repertrio que utilizariam em situaes naturais, uma vez que no
experienciam as diversas possibilidades de substratos para utilizar, interaes intra ou
interespecficas com outros grupos que habitam a mesma rea, possibilidades de ameaas do
grupo por predadores e a necessidade de despender grande parte do seu tempo procura de
alimento para sua sobrevivncia.
Esses so apenas alguns dos aspectos importantes a serem estudados, principalmente
em primatas neotropicais, sobre os quais ainda no se encontram tantas publicaes
enfocando o comportamento de brincadeira.
6.1 Referncias bibliogrficas
Barrett, L., Dunbar, R I. M. & Dunbar, P. 1992: Environmental influences on play behaviour
in immature gelada baboons. Anim. Behav. 44, 111-115.
function for play. In: Animal Play: Evolutionary, Comparative and Ecological
121
Perspectives (Bekoff, M. & Byers, J. A., eds). Cambridge Univ. Press, Cambridge, pp.
161-182.
Lee, P. C. 1986: Environmental influences on development: play, weaning and social
structure. In: Primate ontogeny, cognition and social behaviour (Else, J. G. & Phyllis, C.
L., eds.). Cambridge Univ. Press, Cambridge, pp. 227-237.
Mason, W. A. 1965: The social development of monkeys and apes. In: Primate Behavior:
Field Studies of Monkeys and Apes (DeVore, I., ed.), Holt, Rinehart & Winston, New
York, pp. 514 -544.
Oliveira, C. R.; Ruiz-Miranda, C. R, Kleiman, D. G &, Beck, B. B. 2003: Play Behavior in
Smith, P. K. 1982: Does play matter? Functional and evolutionary aspects of animal and
human play. Behav. Brain Sci. 5, 139-184.
of Langur Monkeys (Presbitis entellus). Ethology 99, 177-192.

TeseDoutoradoOliveiraCR Mico Leão Comportamento

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ii

COMPORTAMENTO DE BRINCADEIRA EM MICOS-LEESDOURADOS (LEONTOPITHECUS ROSALIA LINNAEUS, 1766):

Cludia Rodrigues de Oliveira

COMPORTAMENTO DE BRINCADEIRA EM MICOS-LEESDOURADOS (LEONTOPITHECUS ROSALIA LINNAEUS, 1766):

Cludia Rodrigues de Oliveira

Tese de Doutorado apresentada Faculdade de Filosofia,

Brincadeira: consideraes finais

1.1. Os micos-lees, gnero Leontopithecus (Lesson, 1840)

Linnaeus, 1766), estado do Rio de Janeiro; mico-leo-preto (L.

chrysopygus Mikan, 1820), estado de So Paulo e mico-leo-da-cara-preta (L. caissara

Figura 1: Distribuio original e atual das espcies

1.2. Consideraes sobre a situao atual e a biologia do mico-leo-dourado

Linnaeus, 1758) e o bugio (Alouatta guariba

Humboldt, 1812), nas reservas

Callithrix penicillata E. Geoffroy, 1812), possivelmente hbridos, nas reas de reintroduo

1.3. O estudo do comportamento de brincadeira

1.4. Consideraes gerais sobre a metodologia

1.4.1. rea de estudo

1.5. Referncias Bibliogrficas

AMLD 2004: Relatrio Annual da Associao Mico-Leo-Dourado. Casimiro de Abreu, RJ.

comportamentos ldicos: preparao para o inesperado (Spinka et al., 2001) e

Predio 2: Parceiros Predio 3: Estranhos

sociais iro ocorrer,

em sua maior parte,

devero prevalecer e ser

uma atividade comum

grupo, o que aumenta a

animais, permitindo que

com outros grupos

Descrio do ambiente social dos grupos estudados

Tabela 2: Composio dos grupos de micos-lees-dourados (Leontopithecus rosalia) identificados ao

*Filhote de sexo no identificado, sem marcao de captura.

Seqncia de movimentos repetitivos,

Um nico indivduo brinca, sem qualquer

1.1. Com utilizao de objetos

1) Manipulao repetitiva de folhas ou

1) Pular e/ou correr vigorosamente em uma

Movimento de corrida, rpido e persistente

Associao de formas ldicas de empurrar,

2.3. Perseguio e luta

Correr atrs de outro indivduo, unindo-se a

2.4. Corrida em crculos

Um dos indivduos comea a pular e/ou

A estrutura observada para as brincadeiras sociais do MLD nas faixas etrias

(aproximadamente 2 meses de idade), com enfoque na

A porcentagem de tempo dedicada ao comportamento de brincadeira, aumentou com a

Figura 2: Porcentagem do tempo despendido em

As brincadeiras sociais foram significativamente predominantes em relao s

Figura 3: Porcentagem do tempo de brincadeira

Tabela 4: Porcentagem do tempo de brincadeira social do mico-leo-dourado (Leontopithecus

47,17 (37,35) 55,20 (29,86) 27,02 (16,91) 19,52 (22,25)

1GO 10,14 (20,22) 12,84 (12,45) 15,84 (13,39) 21,19 (11,00)

20,56 (16,11) 44,73 (21,61) 39,66 (27,50) 34,53 (20,79)

As brincadeiras sociais mistas envolveram indivduos de vrias idades (filhotes,

Tabela 5: Porcentagem do tempo de brincadeira social mista do mico-leo-dourado

NI= no identificado devido ausncia de marcao no perodo de estudo;

A mdia da porcentagem do tempo em que os MLDs permaneceram em encontros

Tabela 7: Porcentagem do tempo de brincadeira para os grupos estudados de mico-leo-dourado

Figura 4: Porcentagem do tempo de brincadeira

Seleo de parceiros para as brincadeiras

Brincadeira com indivduos estranhos (de outros grupos de MLDs)

Os MLDs brincam mais durante a fase de crescimento alomtrico, sendo que os

2.4.8. Referncias Bibliogrficas

Vocalizations specific to the play behavior are emmited by certain species of