DEPARTAMENTO

DE BIOLOGIA

FACULTAD

ANILMAL

DE CuENdAS

~ (ZOOLOGIA)

IBIIOLOGIICAS

UNIVERSILDAD COMPLUTENSE

DE MADRID

9~ssvdoctoral
COMPETENCIA

E INTERACCIONES

ALYTES O]BSTETRICANS

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al Presidente de los Estados Unidos de Amrica en el ao 1855,
en respuesta a su oferta de comprarla Tierra a la tribu de los duwamish

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IINDICE

INTRODUCCIN

MATERIAL Y MTODOS

14

LLAMADAS DE APAREAMIENTO
DE ALYTES OBSTETRICANS Y ALYTES CISTERNASII

22

4
FUNCIONES DISCRIMINANTES
PARA EL SEXO EN ALYTES OIISTETRICANS
Y ALYTES CISTERNASII

40

64Ma/rJ
COMPETENCIA ACSTICA Y SELECCIN DE PAREJA
EN ALYTES OBSTETRICANS Y ALYTES CISTERNASII

53

INTERACCIONES ACSTICAS MACHO-MACHO

Y SELECCIN DE PAREJA
EN ALYTES OBSTETRICANS Y ALYTES CISTERNASII (PARTE 1>.
ASUSTE TEMPORAL DE LAS LLAMADAS

71

viii

INTERACCIONES ACSTICAS MACHO-MACHO

Y SELECCIN DE PAREJA
EN ALYTES OBSTETRICANS Y ALYTES CISTERNASII (PARTE

II>.

SOLAPAMIENTO ENTRE LLAMADAS

101

PREFERENCIAS DE LAS HEMBRAS EN MEDIOS ACSTICOS COMPLEJOS

EN ALYTES OBSTETRICANS Y ALYTES CISTERNASI

120

ASIMETRA FLUCTUANTE DEL TEMPANO. TAMAO CORPORAL

Y SELECCIN DE PAREJA
EN ALYTES OBSTETRICANS Y ALYTES CISTERNASII

137

/62
CONCLUSIN

153

IIIBLIOGRAFIA

160

ANE XOS

168

ix

INTRODUCCIN

La seleccin sexual es un mecanismo evolutivo que tvorece rasgos que afectan a la habilidad de un
individuo para conseguir pareja frente a otros miembros de su mismo sexo, aunque esos rasgos supongan una
disminucin de su probabilidad de supervivencia. Si se define a la seleccin natural como el conjunto de fuerzas
responsables del predominio de unos genes frente a otros a lo largo del tiempo, la seleccin sexual seria un caso
ms de seleccin natural.
Ya DARWIN (1871) observ que muchos caracteres sexuales secundados eran consecuencia de la
intensidad de la competencia entremachos para acceder a las hembras pordos motivos: porque proporcionaban
ventajas en la lucha (competencia intrasexual), o porque hadan ms atractivos a los machos para las hembras
(eleccin de pareja).
PisEn (1930) publica The Genetical Theory ofNatural Selection devoMendo el inters por la idea de

la seleccin sexual que haba permanecido dormida durante 60 aos.

BATEMAN (1948) demostr en Drosophila que la vananza en el xito reproductivo de los machos era
mayor que en las hembras: slo en los machos el nmero de hijos dependa del mmero de apareamientos. As
BATEMAN

sugiri que los machos deban competir por las hembras siendo poco selectivos en los apareamientos

mientras que las hembras debanser ms pasivas y mucho ms selecctivas. La diferenciade tamao y por tanto de
coste de fabricacin de los gametos de machos y hembras aparece as cmo la razn fundamental de la diferencia
de comportamiento sexual entreambos sexos (ver MAYNARD SMITh 1978).
WIILIAMS (1966,1975) contribuy a la explicacin

evolutiva del comportamiento animal introduciendo el

concepto de esfuerzo reproductivo y fltIvEPs (1972) propuso un modelo cualitativo que acentu la relacin entre
seleccin sexual ycuidadoparental.
Los mecanismos de competencia intrasexual se han dividido frecuentemente en dos grupos segn se

cap. 1

pg. 2

realizen antes o despus de la o5pula Antes de la cpulase pueden pnMudr luchas fisicas entre machos (pe.
CLUrrON-BROCK el al. 1979), sepueden utilizan seales que indiquen de modo fiable la capacidad de lucha (pe.
DAVIES y HAHJDAY 1978; CLUrrON-BROCK el al. 1979), o bien se pueden adoptar estrategias alternativas como
diferencias de comportamiento por tamaos (ge. GRoSS 1985), cambio de sexo (pe. WARNER 1975) o
comportamiento de machosatlite (unmacho sesitu cerca de otro macho para interceptar las hembras que ste
consigue atraer) (pe. ARAK 1988). Despus de la cpula los mecanismos de competencia ms habituales son los
mecanismos que impiden el xito de otras cpulas posteriores (va HMLIDAY 1980), Ja competencia espermtica
(pe. WAAGE 1984), el infanticidio

(pe. SCHAIJiER 1972) y el aborto (BRUcE 1959).

La utilizacin de seales que indiquen de modo fiable la capacidad de lucha se debe a que para los
machos puede ser muy importante poder evaluar el costo de la lucha conociendo la capacidad del oponente. FI
prclema lgico que surge, es que los machos estn interesados en exagerarsu verdadera capacidad de lucha, por
lo que existen fuerzas selectivas que favorecen a aquellos receptores que slo se fian de seales que no pueden
tnicarse para parecer mejor dotados para la lucha
Dado que la hembra es la que ms invierte en cada intento apareamiento, la seleccin de pareja suele
aparecer con mayor frecuencia en las hembras. la seleccin natural puede favorecer preferencias en el
apareamiento que tengan un efecto inmediato en el xito reproductorde las hembras, porejemplo, cuando existe
cuidadoparental de los machos o cuando stos aportan lugares de puesta. El xito de fertilizacin de los machos
tambin ha sido sealado en este contexto.
El problema de por qu las hembras desarrollan fuertes preferencias por algunas caractersticas de los
machos, cuando parece que ellas no reciben beneficios tangibles de su eleccin, se con~e como the paradox of
he lek(lek esun sistema de apareamiento en el cual los machos se congregan en un lugar especfico para exibirse
antelas hembras. El lugar de reunin no informa sobrelos recursos que puede aportar el macho. Las hembras en
este sistema pueden elegir entre vados machos en funcin de su fenotipo y de su comportamiento
exclusivamente). Recientemente se han desarrollado modelos matemticos que explican las fuerzas evolutivas
que motivan las preferencias hacia caracteres exagerados de los machos, Adems, en la actualidad se estn
desarrollando multitud de experimentos para comprobar si estos mecanismos estn operando h~ en las
poblaciones naturales (KIRKPATRICK y RYAN 1991).

cap. 1

pg. 3

Se han propuesto tres mecanismos principales para explicar la evolucin de las preferencias de las
hembras en animales polgamos, que adems pueden actuar de forma simultnea (KIRKPAThICK y RYAN 1991):
1. seleccin direccional
2. buenos genes o seleccin indirecta a travs de interacciones con parsitos (HAMJLTON-ZIJK 1982), y
3. seleccin indirectapor procesos retro-alimentados o runaway (FISHER 1930)
Tericamente la seleccin direccional surge cuando las preferencias afectan a la supervivencia o
fecundidad de las hembras (esto es, a su eficacia biolgica ofitness). Aunque estas preferencias son adaptativas
para las hembras, pueden hacerevolucionar en los machos displays elaborados que disminuyen su supervivencia.
las hiptesis de seleccin indirecta por parsitos, o tambin llamadas de buenos genes, surgen de
observar que muchas hembras prefieren machos vigorosos que deben ir acompaados por unos buenos genes.
Cuando la hembra elige machos con caracteresextremos tambin estara eligiendo machos ms resistentes a las
enfermedades o parsitos.
Las hiptesis sobre buenosgenes predicen que las hembras seleccionan rasgos de los machos que son
indicativos de una mayor viabilidad heredable. Sin embargo, en los anuros es difidl encontrar casos concretos
donde estudiar estas hiptesis. En especies como Hyla versicolor

(HAUSFATER

el al. 1990) o Scaphiopus

couchll (rn~sI.EY 1990) no se ha encontrado una correlacin entreresistencia a los parsitos y preferencias de las
hembras. En otras especies

(MTcHEu

1990;

WOODWARD

1986, 1987;

WOODWARD

el al. 1988), se ha

encontrado una relacin entre el tamao del padre y tamao de las larvas, aunque no est probado que el mayor
tamao de

los individuos tras metamorfosear suponga una mayor viabilidad a largo plazo.

Los modelos

de

buenos genes, como

los modelos de seleccin sexual runaway

fisheriana, requieren

una coevolucin de los rasgos de los machos y las preferencias de las hembras.
la seleccin indirecta por procesos runaway tambin exige como la anterior, una correlacin entre la
evoludn de la exageracin del carcter y las preferencias de las hembras. Por ejemplo, para una hembra de alguna
especie de pjaro podra ser ventajoso elegir un macho con un tamao

de cola un poco ms larga de lo normal si

esto supone alguna ventaja, como una mejor capacidad para volar, y adems si este rasgo puede ser hereditario.
este proceso contina las

Si

hembras elegiran machos con colas cada vez ms largas, hasta que el tamao de la cola

de los machos sea mayor de lo ptimo para el vuelo, convirtiendose en una carga que resta viabilidad. As, las

cap. 1

pg.4

hembras deberan elegir machos con colas largas ya que as sus hijos heredaran este carcter y seran ms
atractivos para las hembras (hiptesis del hijo sexy o sayson, WEATHERHEAD y ROBEI<IR>N 1979). En los procesos
runaway los caracteres de los machos no pueden permanecer en equilibrio ya que las fuerzas de la seleccin

generadas porlas preferencias ms extremas sedesarrollan ms rpidamente de lo que el mismo carcter puede
evolucionar.
Otra alternativa, que no invalida a las anteriores, esla teora de la explotacin sensorial (RYAN 1990;
y RANO 1990; RYAN el al. 1990;

KIRKPATRICK y RYAJ4

RYAN

1991). La teora de la explotacin sensorial seala que se

pueden desarrollar predisposiciones en las preferencias de las hembras antes de que seproduzcan modificaciones
en las seales de los machos. El estudio de las especies del grupo Pbysalaemus pustulosus ha proporcionado las
mejores evidencias para esta teora ya que en dos especies del grupo existen claramente preferencias de las
hembras porvados aadidos acsticos (denominados chucks por los autores) que no seencuentran presentes en
las llamadas.

EL SISTEMA DE APAREAMIENTO
DE LOS ANUROS
La mayora de las especies de anuros presentan actividad predominantemente nocturna y su
reproduccin tiene lugar en la oscuridad. En este escenario, las vocalizaciones son casi el nico mtodo que
pueden usar los machos para atraer a las hembras de su especie a los lugares elegidos para la reproduccin. Por lo
tanto, en la inmensamayora de las especies,el comportamiento reproductor est mediado por las vocalizaciones
de los machos.
Slo en algunos machos que realizan bsquedas activas o presentan comportamiento de macho satlite
(WELLS

1977a), o bien en algunas especies de anuros con actividad diurna, como los dendrobtidos (WEuS

1977b), existen otros mecanismos tctiles y visuales que juegan un papel importante en el comportamiento
sexual.
Las vocalizacionesque emiten con ms frecuencia los machos de los anuros se conocen como llamadas
de anuncio o de apareamiento. En muchas especies emiten adems otros tipos de llamadas que, aunque de

cap. 1 pg. 5

mucha menor importancia, tambin son usadas en el cortejo y la agresin. Adems existen otras seales de
naturaleza vibratoria que producen los machos al vocalizar, y que pueden jugar un papel importante en la
comunicacin (NARINS 1990).
las llamadas de anuncio o de apareamiento tienen una doble funcin: porun lado atraer a las hembras de
su especie y por otro lado advertir a los machos rivales de la presencia del macho cantor. En algunas especies las
llamadas presentan claramente dos partes con esta doble flindn, en otras los machos emiten llamadas con dos
tipos de notas para este doble objetivo, por un lado avisar a los machos rivales, y por otro atraer hembras
conespecficas. Dependiendo de las situaciones, una ~e de l~adaoun tipo de no~ puede emitirse con ms o
menos frecuencia (NAmrs y CMRANICA 1978;

RYAN 1985;

WELLS 1988).

Se ha demostrado que los experimentos de playback con grabaciones de llamadas de machos o cni
llamadas sintticas que imiten llamadas naturales, provocan una respuesta de aproximacin en las hembras
grvidas, cambios en el comportamiento fonador de los machos (incremento o cese de las vocalizaciones, o
cambios en la disposicin tempora] de las llamadas) o bien respuestas de aproximacin o alejamiento de machos
de la misma o de otra especie.
las llamadas de apareamiento pueden ser emitidas durante muchas horas al da y durantelargos perodos
de tiempo; adems, en muchas especies son emitidas con una elevada presin de sonido (superior a los 100 dE a
50 cm). Por todo esto, la prcxluccin de vocalizaciones es sin duda la actividad que supone un mayor coste
energticopara los machos durante el perodo de la reproduccin. El gasto metablico de la actividadfonadora est
relacionado con la duracin de la llamada y con la tasa de emisin de las llamadas, o combinando ambas medidas
con el esfuerzo de llamada (Wais y TMo~ 1986,1989).
Como hemos visto, las llamadas de apareamiento contienen un

alto grado de informacin especfica; as,

estudiando las llamadas de hlbridos producidos de forma artificial o de forma natural, se puede comprobar que
presentan estructuras intermedias entre las de las especies progenitoras (GERHARDT 1974a).
Adems de la informacin especfica, las llamadas de apareamiento pueden contener informacin sobre
las caractersticas del individuo en concreto. As, en algunas especies se ha encontrado una relacin significativa
entre tamao corporal (snout-vent length, SVL) y nivel de presin de sonido de las vocalizaciones (sound
pressure leve!, SPL) (GIumARDT 1975). En muchas especies la frecuencia espectral de las llamadas est
cap. 1

pg. 6

correlacionada con el SVLde los machos (pe. ZIMMERMAN 1983; RYAN 1988a; PENNAyVEIoSO 1990, GERiHARDT
1991), porlo que, una hembrapuede inferir parcialmente el tamao de un macho slo con escuchar su llamada
Sin embargo, en algunas especies la frecuencia espectral de las llamadas puede mcdificarse, en determinados
contextos sociales, alterando la tensin de las cuerdas vocales o cambiando la forma o la posicin relativa de los
cartlagos arirenoides en stas (RYAN 1988a;
sobre

RYAN y DRF~vEs

1990). Adems, algunos parmetros espectrales y

todo algunos parmetros temporales de las llamadas pueden modificarse en funcin de la temperatura

corporalde los individuos (pe. ScHNEma~ el al. 1986).

Aunque no est claro el origen de las vocalizaciones de los anuros, se ha sugerido que la salida del aire de
la laringe porestimulacin tctil o bien durante el salto, pudo serel origen de la produccin de sonidos en ranas y
sapos (ScHMIDT 1991). Los machos y hembras presentan diferencias cuantitativas y cualitativas en la morfologa
de la laringe, la musculatura que la controla y las estructuras asociadas. Estas diferencias pueden explicar el dominio
de los machos sobre las hembras en la produccin de vocalizaciones (MARTIN 1972; MARSH y TAiGEN 1987;
SCHNEIDER 1988; KEL.iBYyGoRUcK 1990;

RYANyDREWES 1990).

Se sabe que la aparicin y mantenimiento de la actividad fonadora est motivada por las concentraciones
de andrgenos (KEILEYy GoIiUCK 1990). Por otro lado, aunque se conoce que el aprendizaje no tiene ninguna
importancia en la produccin de las vocalizaciones de los machos o en las preferencias de las hembras, algunas
especies son capaces de reconocer las llamadas de sus vecinos frente a las de otros machos (DAvIs 1988), e
incluso se ha comprobadoque en los

machos de dendrobtidossu experiencia acstica repercute en el grado de

complejidad de sus vocalizaciones (WELlS 1977a, 1977b).

Dada la extraordinaria importancia de las vocalizaciones de los machos en el contexto de la reproduccin,
se esperara que las presiones de seleccin favorecieran las caractersticas morfolgicas o los comportamientos de
los machos para incrementar la efectividad de las llamadas.
Despus de la intensidad, la frecuencia espectral es el parmetro ms importante que determina la
distancia mxima a la que se transmiten las llamadas; en general, las llamadas de bija frecuencia se transmiten
mejor que las llamadas de alta frecuencia. El tipo de hbitat y la posicin del emisor y del receptor son otros
parmetros importantes en la transmisin de las llamadas. En algunas especies se ha encontrado una estrecha
relacin entre el tipo de hbitat y la estructura de sus llamadas (RYAN y WILCZYNSIa 1991). Adems, muchos

cap. 1

pg. 7

machos seleccionan, pan emitir sus llamadas, lugares elevados que no presenten filtros que las atenen o
cavidades que acten como cmara de resonancia

(WELLS y SCHWAEIZ

1982).

Ya que los machos se renen frecuentemente en densas agregaciones en los lugares idneos para la
reproduccin, otro problema aadido para los machos es el de evitar las interferencias acsticas producidas por las
vocalizaciones de otros machos de su misma u otra especie. As, ante las interferencias acsticas los machos
pueden adoptar mecanismos destinados a evitarlas como son la diferenciacin de los lugares de llamada, de las
estaciones reproductoras o de los horarios en los perodos de actividad de canto (LITrLEJOHN 1977;
TRIJEB 1986; RYAN

DUEIIMAN

1988a). Sin embargo, tambin se han detectado otros mecanismos ms especficos para evitar

interferencias, como la utilizacin de diferentes frecuencias espectrales por machos de diferentes especies, o la
sintonizacin del sistema auditivo de las hembras hacia las frecuencias de los machos conespecficos, creando
canales privados para la comunicacin intraespecfica (GERHARDT 1994a). Otro mecanismo destinado a evitar
interferencias es el ajuste de las llamadas en una escala temporal fina. El ajuste temporal de las seales es un
fenmeno conocido y estudiado en animales que emplean seales acsticas o luminiscentes como son los
insectos, las aves y los anuros (GREENHELD 1994). De esta forma, en muchas especies de anuros los machos
alternan sus llamadas con las llamadas de los vecinos evitando solapamientos.
Las llamadas de los machos tambin pueden atraer a parsitos y depredadores, por lo que algunas
especiesde anuros o bien dejan de llamar o reducen su actividad fonadora cuando detectan a un predador, o bien
se escudan en las llamadas de otros machos para no ser detectados (flrrrw y RYAN 1982; RYAN 1985; JENNIONS y
BACKWELL

1992).

Aunque en algunas especies, las llamadas de los machos de los anuros son capaces de atraer hembras de
otras especies si no se producen las llamadas de machos conespecficos (GERRumT 1974b; GERHARDT 1982;
GERHARDT y DoHERTY 1988;

BACKWELL yjENNrnNS

1993; GERHARDT y ScHwARn 1994), las hembras reconocen

en la mayora de los casos las llamadas de machos de su especie y seleccionan stas frente a cualquier otra. La
preferencia porlas llamadas conespecficas, puede llevar al extremo de que las hembras seleccionen a individuos
de su familia para aparearse, como ha sido sealado en Bufo americanus (WALDMAN el al. 1992).
GERHARDT (1991) distingue entrepropiedades dinmicas (parmetros temporales como la duracin de
la llamada y la tasa de emisin) y propiedades estticas del canto en frmncin de su grado de repetibilidad dentro de

cap. 1

pg. 8

una secuencia de llamadas (variacin dentro de las llamadas de un macho frente a la variacin total en la poblacin).
Como el rango de variacin de las propiedades dinmicas entremachos esmayor que el de las estticas, se espera
que las propiedades dinmicas expliquen mejor el xito reproductorde los machos.
Existe una extensa literatura sobre las preferencias de las hembras basadas en la estructura temporal
dentro de las llamadas (esto es, su modulacin de amplitud). As, la curva envolvente de las llamadas y sobre todo
la estructura de los pulsos, son parmetros ampliamente usados para el reconocimiento especifico en muchas
especies de hlidos (GERHARDT 1994a).
Las hembras prefieren llamadas con frecuenciacercana a la media de la poblacin frente a las que que se
encuentren en los lmites de la distribucion de frecuencias de esa poblacin (GERHARDT 1981;
DoHERTY y GERI-IARDT 1984; GERHARDT 1987;

GERHARDT

1982;

GERHARDT y DOHERTY 1988), aunque en muchas especies se ha

demostrado una preferencia de las hembras hacia

llamadas de frecuencia baja que se corresponden ccn machos

de mayor tamao (DYSON y PASSMORE 1988, 1992; RYAN y KEDDY-HECToR 1992;

RYAN et al.

1992;

MRQUEZ

11995a, 1995b).
Las preferencias de las hembras pueden verse alteradas por otros factores como son la presin de sonido
de las llamadas, su tasa de emisin, su duracin, etc. Estas preferencias de las hembras pueden induso alterarse
porfactores propios como su temperatura corporal (GERHARDTy DOIfERTY 1988).
Existen pocos estudios en anuros que demuestren un apareamiento ordenado por tamaos (los machos

grandes se aparean con hembras grandes), y son tambin pocos los trabajos que demuestran una ventaja mayor
de los machos de mayor tamao cuando el tamao est correlacionado con la frecuencia espectral de las llamadas.
Sin embargo, otros factores que s pueden estar relacionados con el tamao del animal, como la tasa de emisin de
las llamadas, suelen estar vinculados con el xito reproductor de los machos (GERI-IARDT 1994a).
La combinacin de experimentos de fonotaxis con hembras grvidas junto con las investigaciones
neurofisiolgicas del sistema auditivo, han contribuido al conocimiento de los mecanismos que rodean las
preferencias de las hembras.

Para estimar el umbral auditivo en funcin de la frecuencia, se han usado curvas de

sintonizacinde las neuronas auditivas a las distintas frecuencias espectrales. Estas curvas representan la variacin
en la intensidad mnima de sonido a la que responde una sub-poblacin de neuronas auditivas concreta en funcin
de la frecuencia que en los anuros tiene forma de y con el vrtice en la frecuencia ptima (pe.

CAPr~NcA

cap. 1

pg. 9

MoFFAT

1983). Los dos rganos del sistema auditivo perifrico de los anuros, la papila anfibia (PA) y la papila

basilar(PB), son sensibles a las bajas y altas frecuencias respectivamente. Existen varios ejemplos de correlacin
entre las frecuencias de sintonizacin de una o ambas papilasy las
DoHERTY

preferencias de las hembras (pe. GERHAPDT y

1988). En el leptodactlido Pbysalaemus pustulosus por ejemplo

(RYAN

el al. 1990), la frecuencia

dominante de las llamadas, que es necesaria y suficiente para el reconocimiento especfico, est correlacionada con
la frecuencia ptima de la PA, mientras que la frecuencia de los chuck de la llamada est muy pnfrdma a la
frecuenciaptima de la PB. Sin embargo, este mtodo no siempre proporciona predicciones acertadas sobre las
preferencias de las hembras, ya que las frecuencias que obtienen las mejores respuestas neuronales pueden variar
en funcin del nivel de presin de sonido (CArr~nctx 1992).
Aunque todava no est demostrado, parece que existen diferencias en

la sintonizacin de las neuronas

auditivas de machos y hembras. La sintonizacin de frecuencias, as como las preferencias de las hembras, pueden
serdependientes del tamao (ZAKON y WILcZYNSKI 1988; WILCZYNSIU el al. 1993) y, como en la mayora de las
especies las hembras son relativamente ms grandes, esta diferencia de tamao podra motivar diferencias de
sintonizacin (p. e. ZAXON y WILcZYNSKI 1988).
El comportamiento reproductor de los anuros se ha dividido con frecuencia en dos categoras

(WELLS

1977a) en funcin de la longitud del periodo de tiempo empleado en la reproduccin: prolongado (ms de un
mes) y explosivo (pocosdas o alguna semana). Esta dicotoma (aunque en realidad representa los extremos de
un continuo) se corresponde con la distribucin espacial y temporal de las hembras, por lo que puede relacionarse
con los fenmenos de competencia entre machos versus seleccin de pareja de las hembras (TRIvER 1972). Fn
especies con comportamiento reproductor explosivo, son habituales las agrupaciones densas de machos que
compiten entre s (muchas veces con luchas fisicas) por acceder a las hembras, y las hembras tienen pocas
oportunidades de elegir a los machos. Por el contrario en especies con reproduccin prolongada, los machos se
situan en el espacio ms o menos distantes para cantary atraer hembras desde una posicin fija, y las preferencias
de hembras por ciertos machos pueden expresarse mejor.

cap. 1

pg. 10

BIOLOGILA DE LA REPRODUCCIN
EN ALYTES
Los sapos parteros ~neroA1ges) pertenecen a la familia Discoglossidae y son
engloban en

anuros primitivos que se

el suborden de los arqueobatracios. Presentan un dimorfismo sexual muy bajo, sin caracteres

sexuales secundados.
Hasta la fecha se han descrito cuatro especies de sapos parteros

(ARNIZEN

y GARCLA-PAJ1S 1995). El

sapo partero comn, A/ges obsetrtcans (Laurenti, 1768) cuenta en la actualidad con cuatro subespecies: A a
obsetricans, distribuida por gran parte de Europa, <nipa en la Pennsula Ibrica la Cornisa Cantbrica; A a
almogavarii, en el noreste peninsular; A o. boscal, en el noroeste peninsular; yA o. maurus que se distribuye

por las montaas del Rif yAtias Medio en Marruecos. En la actualidad se est describiendo una nueva subespecie
para el este peninsular (Garca-Pars, com. pera). El sapo partero ibrico, A/ges cisternasil Bosc, 1879, se
distribuye porel suroeste de la Pennsula Ibrica. El sapo partero btico, A/ytes dickhilleni Amtzen y Garca-Pars
1995 se distribuye nicamente por la Sierras Bticas del sureste peninsular. Por ltimo, el sapo partero balear
Alytes muleten.s (Sanchz y Adrover, 1979) se encuentra restringido al norte de la isla de Mallorca.
El gnero A/ges es el nico de la ~miliaque presenta afldado parental masculino. Los machos, tras
completarun amplexo de tipo inguinal en tierra, enrollan los cordones de huevos que pone la hembraalrededor de
sus tibias despus de fecundados (p.e. DE 1] ISLE 1873, 1876;

BOULENGER

1912; HEINZMANN 1970; MARQUEZ y

VERREI

1991; BUSH 1993). Despus el macho transporta la puesta (de hasta tres o cuatro hembras) (READING y

CIARRE

1988;

MARQUEZ

1992) durante un perodo aproximado de un mes, hasta que las larvas estn listas para

eclosionar, momento en el que la deposita en el agua.

Los machos de A/ytes se congreganfrecuentemente en coros ms
ningn caso se producen agresiones o

o menos numerosos para cantar, y en

luchas fisicas para acceder a las hembras. Los machos de Alytes emiten una

de las llamadas de apareamiento de mayor simplicidad entre los anuros. Las llamadas son notas tonales cortas
emitidas a intervalos relativamente largos y sin caractersticas destacables de modulacin de amplitud o de

frecuencia.Los machos ms grandes emiten llamadas de frecuencias ms bajas que los machos de menor tamao
(pe. SCHNEIDER 1966;

HEINZMANN 1970; CRESPO etaL

1989; BUSH 1993; MARQUEZ y BOSCH 1996).

cap. 1

pg. 11

Las hembras deAlges prefieren llamadas de baja frecuenciafrente a llamadas de alta frecuencia tanto en
el campo como en condiciones de laboratorio (MRQUEZ 1995a, 1995b). Los machos mayores portan un mayor
nmero de huevos ya que obtienen un mayor nmero de apareamientos (RAXWORTHY 1990;

MRQUEZ

1993),

aunque en general, no obtienen un mejor porcentajede xito en la eclosin de los huevos (MRQUEZ 1993).
Las hembras de A/ges tambin producen vocalizaciones (algo excepcional en anuros), aunque de mucha
menor intensidad y en respuesta a las vocalizaciones de los machos (pe. HEINZMANN 1970;

MARQUEZ y VEERfl

1991; BUSH 1993).

EnA muietensis, se ha encontrado que (por lo menos en condiciones de laboratorio) los machos slo
pueden transportar un nmero limitado de puestas, y el tiempo que tardan las hembras en producir una nueva
puesta es inferior al tiempo en que los machos transportan la puesta (BuSH 1993). En A. cisternasti se ha descrito
(en laboratorio) competencia entrelas hembras (con luchas fisicas) para acceder a los machos (VERREL y BROWN
1993), aunque este comportamiento nunca ha sido observado en la naturaleza por ningn autor. En A muletensis
seha demostrado la seleccin de los machos porllamadas de hembras de bajas frecuencias (BUSH el al. 1996),
que se corresponden con hembras de mayor tamao que generan huevos mayores (BUSH 1993).

OBJETIVOS DE ESTE ESTUDIO

El conocimiento actual del sistema de apareamiento de los anuros es elevado en comparacin con otros
grupos animales. Sin embargo, aunque existen multitud de trabajos que han abordado casi todas las cuestiones
posibles sobre el tema, en todos ellos se han utilizado una gran variedad de especies. Para muy pocas especies de
anurosse han estudiado todos los procesos de su sistema de apareamiento. Adems, los pocos casos en los que
seconocen a fondo todos estos procesos en una sola especie, se trata de especies de anuros muy evolucionadas
que presentancantos complejos. Aunque el sistema de apareamiento de varias poblaciones de A/ytes se conoce
relativamente bien, an quedan por estudiar los mecanismos de competencia e interacciones acsticas entre
machos. Completar el conocimiento del sistema de apareamiento de A/ges desde esta perspectiva de
competencia entre machos, supone por un lado, aportar un caso que permita una visin global del
comportamiento reproductor de dos especies de anuros, y por otro aportar un ejemplo de especies poco
evolucionadas, yque adems presentan peculiaridades extraordinarias entrelos anuros.
cap. 1 pg. 12

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En este primercaptulo, serevisa el estado actual de conocimiento del papel de las vocalizaciones en el
sistema de apareamiento de los anuroscon el fin de realizar una introduccin a los temas fundamentales de este
trabajo. Todo el material y la metodologa bsica empleada en este estudio aparecen condensadas en

el capitulo 2.

En el captulo 3, se analizan las llamadas de apareamiento de las poblaciones de A/ytes estudiadas, cuyo
conocimiento es imprescindible para abordar las cuestiones siguientes, adems,con los datos disponibles de otras
poblaciones estudiadas en otros trabajos, se analizar el significado taxonmico de las vocalizaciones en el gnero
Alytes. El captulo 4 aborda el problema del bajo ndice de dimorfismo sexual en Alytes, ya que si se pretende
realizar estudios de camposobre el comportamiento reproductor es imprescindible poder diferenciar machos de
hembras en cualquier momento, y porsupuesto sin sacrificar el animal. En el captulo 5 se estudia la competencia
acstica entre machos deA/ytes, es decir,si el esfuerzo de un animal a la hora de cantar est determinado por los
machos vecinos. Se estudia la expresin de dicha competencia y sus repercusiones en la eleccin de las hembras.
En el capitulo 6 se analizan las posibles interacciones acsticas entre machos: si varios machos cantan juntos
pueden aparecer mecanismos de ajuste temporal de las vocalizaciones destinados a hacer ms atractivas las
llamadas para las hembras. En el capitulo 7 se estudia la frecuencia y las posibles repercusiones de los
solapamientos entre las llamadas de los machos, En el capitulo 8 se estudiasi las preferencias de las hembras hacia
los cantos de los machos, conocidas en experimentos de dos altavoces, se modifican en medios acsticos
complejos, esto es cuando la hembras tienen que elegir entreun nmero elevado de machos. En el captulo 9 se
analiza cmo algunas caractersticas de las hembras, que hasta ahora nunca haban sido estudiadas (tamao
corporal y asimetra fluctuante de los rganos del sistema auditivo externo), pueden conducir a diferencias en los
patrones de seleccin de pareja. Por ltimo, en el captulo lOse realiza una sntesis de los resultados obtenidos en
este estudio y sediscuten en un marco evolutivo.

cap. 1 pg. 13

MATERI[AL

Y MTODOS

En este captulo vamos a describir el material y la metodologa bsicos empleados en este estudio. En
aquellas ocasiones en que se hayan utilizado metodologas concretas, stas aparecern comentadas en los

captulos correspondientes.

LAS ESPECIES

OBJETO

DE ESTUDIIO

Se han estudiado dos especies de sapos parteros (gnero A/ytes): A/ytes obstetrfcans (sapo partero
comn) yAlytes ctternaszi (sapo partero ibrico).
Pan la realizacin de este trabajo no se ha sacrificado ningn animal, y en todos los trabajos de campo y de
laboratorio se ha contado siempre con los permisos oportunos de las Agencias de Medio Ambiente de las

Comunidades Autnomas correspondientes. Por motivos conservacionistas (ambas especies de A/ges, se

encuentran protegidaspor la legislacin>, y dado que lo pretendido es estudiar el comportamiento reproductor, se
procedi en todo momento con el mximo cuidado y respeto para interferir lo menos posible en la reproduccin

de las poblaciones. En el caso de los machos todas las grabaciones y experimentos se realizaronen el campo, y tras
ser medidos y tomada su temperatura corporal, se liberaron inmediatamente. las hembras empleadas en la
experimentacin se mantuvieron en cautividad por un breve espacio de tiempo, a una temperatura controlada
relativamente baja, manteniendo el fotoperiodo natural, y dentro de cajas de plstico (34x17x10 cm) numeradas
con un papel hmedo en su interior (papel no blanqueado con doro) y alimentadas con larvas de mosca ad
libitum, siendo manipuladas lo mnimamente imprescindible. Los individuos una vez liberados, en el mismo sitio
decapturay dentro de la estacin reproductora, se comportaban normalmente; induso se observ que algunos
ejemplares se reproducan inmediatamente despus de ser liberados.
En ningn caso se marcaron los ejemplares, ya que el nico mtodo eficaz conocido de marcaje de
anfibios, amputacin de falanges, seconsider demasiado traumtico en el contexto de la reproduccin. Para evitar
repeticiones en la toma de datos seprocedi a la diversificacin extrema del rea de estudio, y dada la alta densidad
de ambas especies en las zonas de trabajo, se estiman mnimas o inexistentes las posibles repeticiones.

cap. 2

pg.

15

LAS IPOBLACIIONES

ESTUDIIADAS

La poblacin estudiada de A obstetricans est situada en las inmediaciones de la laguna Grande de

Pealara (Madrid). Esta laguna de origen glaciar est ubicada a 2000 m de altitud en la Sierra de Guadanama, en el

corazn del Sistema Central. La zona de estudio seencuentra en el piso crioromediterrneo, y est dominada pr
pastizales abiertos (Festuca aragonensis) con manchas de enebros rastreros (Junzperus communts alpina) y
piorno (Cytisus oromediterraneus). Otras especies de anfibios presentes en la zona son Salamandra
salamandra, Bufo bufo, Bufo calamita, Rana pere4 , y con mucha menor densidad Triturus marmoratus e
I-Jyla arborea.
La poblacin de Pealara se eligi pci tratarse de una poblacin alpina con fenologa similar a la de la
poblacin conocida de Formigal (Huesca) (MRQUEz 1992) y por presentar un perodo de actividad que no

coincide en el tiempo con la poblacin estudiada deA cisternasii.

La poca de estudio secentr en la primavera y principios de verano, esto es, los meses de mayo a julio,
durante los aos 1993, 1994 y 1995. La zona era visitada desde el atardecer hasta altas horas de la madrugada
Durante el trabajo de campo la temperatura del aire oscil entre 5 y 200C.

La poblacin estudiada de A cisternasii est situada en las inmediaciones de la presa romana de

Proserpina, a 4 km al noroeste de Mrida (Badajoz) y se trata de la localidad tipo de esta especie (BosG&. 1879). La
zona est situada a 235 m de altitud, corresponde a un paisaje de bosque mediterrneo adehesado dominado pr
encinas (Quercus ballota) y atravesado por un arroyo temporal que permanece seco gran parte del ao salvo en

otoo (arroyo de las Adelfas). Otras especies de anfibios presentes en la zona son Pleurodeles walt!, Tritu rus
marmoratus, Pelobates cultnpes,Bufo bufo, Bufo calamita, Discoglossusgalganoi yRanaperezi.
la poblacin de Mrida se eligi porque su fenologa nos era conocida (RODIGUEZ-JIMNEZ 1988;

MRQUEZ 1992) y porque sus individuos presentan un corto perodo de actividad fcilmente predecible, que no se
solapa en el tiempo con la poblacin estudiada de A. obstetntans.
La poca de estudio secentr en los meses de septiembre a noviembre, coincidiendo con las primeras
lluvias de otoo, durante los aos 1993, 1994 y 1995. El trabajo de campo se realiz desde el atardecer hasta el

amanecer, oscilando la temperatura del aire entre 12 y 220C.

cap. 2

pg.

16

Adems, para el capitulo 3 y en el caso de A obstetricans se estudiaron otras poblaciones para comparar
los resultados obtenidos del anlisis de las vocalizaciones.

REGISTRO

DE LAS VOCALIZACIONES

Las grabaciones se realizaron con un micrfono unidireccional Sennheiser ME 80 y grabadoras

profesionales SonyWM D6 o Marantz PMD 221, en cinta cassette tipo II (cromo).

El micrfono direccional permite la limitacin del espacioacstico registrado, lo que posibilita la grabacin
de individuos que se encuentran proximos a otras fuentes de sonido (otros machos cantores, vocalizaciones de
otras especies o mido ambiente). Las grabadoras profesionales, con control manual de grabacin, permiten ajustar

en todo momento el nivel de grabacin a la intensidad de la fuentede sonido, evitando la posible distorsin de las
caractersticas espectrales del sonido.

DI[GITALJIZACIIN

Y ANLISIS

DE LOS REGISTROS

Los registros sonoros fueron digitalizados en un ordenador Macintosh I1& (Apple Inc.) utilizando
software y hardware de Sound Tools (Digidesing Inc.). Salvo en el caso de secuencias de larga duracin de las que
slo se extrajo informacin temporal, la digitalizacin se realiz a una resolucin de 44.1 kHz y 16 bits (calidad
compact disc); en caso contrario se realiz a 22 kHz y 8 bits.
En primera instancia, los registros fueron editados con objeto de limpiados de ruidos o bandas de
frecuencia no deseadas, o bien para amplificar la seal, con ayuda de la aplicacin SoundDesignerll para Macintosh

de Sound Tools.
El anlisis de los registros se realiz con la aplicacin informtica Signalyze para Macintosh (InfoSignal
Inc.). Ocasionalmente se realizaron algunas operaciones ms de filtrado con dicho software, aunque
fundamentalmente Signalyze se utiliz para la obtencin de informacin temporal y espectral, as como para

generar oscilogramas y audioespectrogramas. Fi anlisis de frecuencias se realiz a base de transformaciones

rpidas de Fourier (FF1) (anchurade laventana 1024 puntos, resolucin 22 Hz).
cap. 2

pg. 17

OTRO MATERIAL EMPLEADO

La temperatura corporal de los machos se tom inmediatamente despus de registrar su canto, con la
ayuda de un termmetro termopar Pluke 52

M de lectura rpida, introduciendo el extremo

de la sonda en la

doaca del animal.

La medicin de la presin de sonido se realiz con un sonmetro Realistie Sound Pressure Meter en la
posicin de respuesta rpida (intervalo corto de medicin del SPL) y tipo curva de medicin C (curva plana de
frecuencias que van de 32 a 10000 Hz).
Las medidas anatmicas de los individuos se tomaron con la ayuda de un calibre digital Mitutoyo CD-15
(precisin 0.01 mm) o un calibre convencional DEMM (precisin 0.05 mm). la medicin de la longitud hocico.
cloaca (5W) de los animales se realiz presionando el calibre sobre la cara ventral del animal una vez introducido
en una pequea bolsa de plstico (precisin0.5 mm>.
El peso de los ejemplares se tom con una balanza de precisin Quantum (precisin 0.01 g).

GENERACIN

DE LLAMADAS

SINTTICAS

Las llamadas sintticas fueron generadas por ordenador con la aplicacin SoundEdit Pro (Farallon Inc.)
para Macintosh. Se tom la envolvente de una llamada natural representativa de la pcblacin, posteriormente se
generun tono pum (resolucin de 22 kHzy 8 bits) con la duracin y frecuenciadeseadas, al que le fue aplicado la
curva envolvente (fig. 2.1, pag. 14). Para la construccin de llamadas solapadas en el tiempo se recurri a

operaciones de suma de seales ente canales con la aplicacin SoundDesigner II.

Se construyeron llamadas sintticas con la duracin media obtenida en cada poblacin y con frecuencias
que variaron entre la frecuencia media y la media 1.5veces la desviacin estindar de la poblacin. Se obtuvieron
as llamadas sintticas que se correspondan con machos de pequeo tamao (frecuencias agudas), de tamao

medio (frecuencia media), y de gran tamao (frecuencias graves). En todos los casos los valores utilizados en las
llamadas sintticas seencontraban dentro del rango observado en cada poblacin estudiada.
cap. 2 pg. 18

PLAYIBACK ESTTICOS
Estos playback se realizaron con estmulos constituidos por series de llamadas sintticas generadas por
ordenador que eran registradas en dnta cassette y emitidas en el campo con un reptxxluctor Sony TCM-84V. La
presin de sonido de los playback se ajust a 70dB a 1 metro (valor medio de los machos cantores obtenido en la

naturaleza).
Cuando un macho se encontraba cantando de forma aislada (sin otro macho cantando a menos de 5

metros) sus vocalizaciones eran registradas durante un cierto tiempo, conectando despus el reproductor de
cassette que emita los estmulos. Durante el playback las vocalizaciones de los machos dunto ceo los estmulos)
eran registradas en cinta cassette de forma habitual.

PLAYBACK JINTERACTIVOS
En estos experimentos de playback se utilizaron estmulos que consistan en llamadas sintticas de
frecuencia media como comentamos anteriormente. Sin embargo, en este caso los estmulos se generaban
directamente desde un ordenador porttil PowerBook 165c de Apple, conectado a un amplificador Sony SRS-

5SPC. Fi ordenador estaba tambin conectado a un micrfono MacRecorder (Farallon Inc.) que detectaba las
vocalizacionesdel macho estudiado. Tras un periodo de tiempo establecido desde que se produca una llamada del
macho, el sistema emita un estmulo. Para este trabajo construimos una aplicacin informtica para Macintosh

(CSER, ANEXO O en lenguaje HyperTalk como una pila de Hype&ard (Apple Inc.). El proceso de ajuste de la
presin de sonido del estmulo y el registro del experimento se realizaroncomo secoment anteriormente.

EXPERIMENTOS

DE FONOTAXIIS

(2 ALTAVOCES>

Se utiliz un recinto cuadradode 1.8 metros de lado y 60 centmetros de altura construido con listones de
madera y forrado de tela de color negro. El recinto se situaba al aire libre coincidiendo con el percxulo de actividad
de los machos en cada poblacin. En el caso de A obstetricans los experimentos se realizaron en las instalaciones

cap. 2 pg. 19

de El Ventonillo (Navacerrada), a pocos kilmetros del rea de estudio; en el caso de A cisternasil los
experimentos se realizaron en Mrida a pocos metros del rcade estudio. El recinto era iluminado desde arriba por
una tenue luz roja, y en lados opuestos y por fuera de ste se colocaron dos altavoces que emitan de forma
alternativa los estmulos correspondientes.

Los estmulos empleados consistan en llamadas sintticas como las comentadas anteriormente, que eran
emitidas en estreodirectamente desde un ordenador PowerBook 165c y amplificadas con un reproductor Sanyo
C33. Por cada canal de sonido se emitan estmulos que eran ajustados independientemente en el centro del
recinto a 70 dB. Cada cierto tiempo se inverta la posicin de los altavoces y se volva a ajustar la presin de sonido
de los estmulos.
Se recogieron hembras grvidas (con huevos en la cavidad abdominal observados por transparencia) que
eran mantenidas en cautividad porun corto perodo de tiempo como se indic anteriormente
Cada hembra se situaba en el centro del recinto donde era mantenida unos instantes dentro de un
recipiente permeable al sonido para habituase, tras lo cual el recipiente se retiraba y la hembra dispona de un
tiempo de 3 minutos para elegir un estmulo. Se consideraba que la hembraelega un estmulo cuando seacercaba
hasta tocarel altavoz situado tras la tela o cuando tocaba la tela a menos de 10 centmetros del altavoz. SI durante
el tiempo fijado la hembra no elega ningn estmulo o tocaba la pared del recinto en cualquier otro punto, el
intento se consideraba nulo.

APLICACIONES

ESTADIISTICAS

UTIILIZADAS

Los anlisis estadsticos se realizaroncon las aplicaciones Statview 4.1 (Abacus Concepts Inc.) y Statistica
4.1 (StatSoft Inc.) para Macintosh ySPSS 5.0 para Windows.

cap. 2 pg. 20

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cap. 2

pg. 21

LLAMADAS DE APAREAMIENTO
DE ALYTES OBSTETRICANS
YALYTES

CISTERNASII[

Basado en:
MRQUEZ, E., y BoscH, J., 1995. Advertisement calis of the midwife toada Alytes (Amphibia, Anura, Dscoglossidae)
in continental Spain. Z Zool. Syst. EvoluL-Forscb,33: 185-192.

RESUMEN

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aikt~a&zsvZerutio

cap. 3 pg. 23

IINTRODUCCIN

Las llamadas de apareamiento en los anuros constituyen importantes caracteres taxonmicos por su
papelen el aislamiento prezigtico de las especies. El anlisis de estas llamadas ha proporrionado un importante
material para la comparadn cuantitativa, que puede ser usado para dilucidar problemas taxonmicos tales como
determinar especies crpticas (pe. LoFftJS-HnIsyLrrfl~OHN 1971; SCHNHDERySNsCH 1991; PMLLETTh etaL
1992;

SCHNEIDER

et al. 1993), analizar gradientes a travs de zonas hibridas, detectar fenmenos de hibridacin

entre especies muy prximas (ge.

ZnIFEL

1968;

GERHARDT

1974a; GERHARDT et al. 1980; SdHNEIDER y

JOERMANN 1988; GERHARDT et al. 1994) e incluso han servido para ensayar hiptesis en biologa evolutiva tales

como desplazamiento de carcter reproductor o especiacin por refuerzo (LIThJEJOHN y WATSoN 1985;
LIITLEJOHN

1988; SANDERSON et al. 1992). Por lo tanto, a partir del desarrollo de las tcnicas de anlisis de

sonidos, el esfuerzo se ha concentrado en describir con precisin y de forma cuantitativa las llamadas de
apareamiento de muchas especies de anuros, tanto en las reas tropicales (pe. ScHiiTER 1981; DE lA RNA et al.

1995; Boscu et aL 1996; MARQUEZ et al. 1996;

DE LX RNA

et aL 1996a, 1996b, 1996c), como en las zonas

templadas (ge. ScrmEmnt 1966, 1971, 1974; ScHNEIDER y EICHEInERG 1974; PAILLETrE 1977). Adems,
muchos estudios se han dirigido a la cuestin de determinar semejanzas bioacsticas entre txones relacionados
(DIJELIMAN

y PYLEs 1983; MARQIJEZ et al. 1993; DE LA RNA et aL 1994; MARQUEZ et al. 1995), y cuando se

dispone de una filogenia, comparar estas afinidades bioacsticas mo las relaciones de parentesco propuestas en
base a criterios morfolgicos o taxonmicos (SCHNEIDER 1974;

RYAN

1990;

RYAN

et aL 1990; CocRon~ y RYAN

1995). Con la acepcin de los estudios de RYAN de cuatro especies del gnero Pbysalaemus (Leptodactylidae),
todos los estudios comparativos detallados se han realizado en especies mo llamadas de estructuras temporales
complejas, es decir, con llamadas tpicamente pulsadas. Por tanto, quedaba an pendiente un estudio bicacstico
comparativoen un grupo primitivo de anuros con llamadas simples.
Entre los grupos de anuros ms primitivos se encuentran la familia Bombinatoridae con Bombina, los
cap. 3 pg. 24

sapos de vientre de fuego como gnero caracterstico, y la familia Discoglossidae (FORD y CANNATELIA 1993;
SANcI-1Z

1997) que induye, entre otros, los sapos parteros (gnero A/ges). Las llamadas de apareamiento de los

machos de estos dos gneros son de las ms simples dentro de los anuros (Z~vrnrEL 1959; SCHNEIDER 1966;
HEINZMANN 1970; CRESPO et al. 1989; MARQUEZ y VERREIL 1991; MRQUEZ y BOSCH 1996). Por otro lado

evidencias morfolgicas y electroforticas reunidas recientemente (ROSA

al. 1990; GARcA-PARs 1992)

proponionan una ventaja al completar el conocimiento de la filogenia de las especies ibricas del gnero A/ges
con la descripcin de nuevas especies y subespecies (ARNTZEN y GJtcIA-PMds 1995). Por lo tanto, es interesante
establecer si las afinidades bioacsticas pueden servir en la comparacin de un grupo primitivo de anuros mo
llamadas simples, y la distribucin de los tixones del gnero A/ges en la Espaa continental proporciona un
excelente material para este propsito.
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MATERIAL Y MTODOS
Las grabaciones fueron obtenidas con micrfonos direccionales Uher, Telemike ATR55, o Sennheiser
ME 80. Las grabadoras utilizadas fueron Uher Repon, Sony WM 03, Sony WM 06, y Marantz PMD 221. Cuando un
macho era observado cantando, despus

de ser grabado se tomaba su temperatura deacal con un termmetro

Fluke 52 termopar (precisin 0.10(0), y se meda su longitud hocico-cloaca (SVL) en su cara ventral presionando el
animal contra una regla (precisin

0.5 mm).

Las grabaciones deA. obstetricans fueron registradas en 1987 en la sierra de Gredos (vila), en 1988 y
1989 en Formigal (Huesca), en 1992, 1993 y 1994 en Aliste (Zamora), y en 1993 y 1994 en Pealara (Madrid).
Las llamadas de A/ges dickbilleni fueron registradas en 1992 en la Sierra de Baza, Sierra Nevada, Sierra de Cazorla
(Andaluca), y Sierra de Alcaraz (Castilla-La Mancha). Las llamadas de A cisternasil fueron registradas en 1988,
cap. 3 pg. 25

1989, 1993 y 1994 en Mrida (Badajoz) (ver fig. 3.1, pg. 35, pan la localizacin exacta de las poblaciones
estudiadas). Las grabaciones y el anlisis de las llamadas de los machos de las poblaciones de Formigal y de la
Sierra de Gredos fueron realizadasporRafael Mrquez. En el caso de la poblacin de Mrida (Badajoz) los datos
obtenidos en este estudio fueron aadidos a los obtenidos por Pafilel Mrquez en aos anteriores. Slo en el caso
de A dickhilleni, donde el tamao de la muestra no era muy grande, se tomaron de forma conjunta las
grabaciones de cuatro poblaciones diferentes. Las grabaciones de las restantes localidades se obtuvieron de una
nica poblacin, aunque en algunos casos se unieron grabaciones obtenidas en diferentes anos.

RESULTADOS
Las llamadas de los machos de

Alytes en todos los casos son de corta duracin (100-160 ms),

extremadamente simples; son notas tonales repetidas a inter~los relativamente largos (0.5-10 s) sin
caractersticas sobresalientes en la frecuencia o modulacin de amplitud (ScHNEIDER 1966; CRESPO et al. 1989;
BUSH

1993; MRQuEZ y BoscH 1996). Todas las llamadas analizadas aqu reflejan esa simplicidad (fig. 3.2, pg.

36).
Se han analizado un total de

4022 llamadas de 281 machos de las 6 poblaciones. Para cada macho se ha

analizado una muestra de 2 a 84 llamadas. En todos los casos las llamadas son notas tonales extremadamente
simples con la mayora de la energa concentrada en la frecuencia fundamental (dominante). La tabla 3.1 (pg. 30)
muestra, para cada poblacin estudiada, los parmetros numricos (media, desviacin estndar, coeficiente de
variacin, y rango) de la duracin de la llamada, frecuencia dominante, e intervalo entre llamadas. La tabla 3.1
tambin induye la media de la temperatura de grabacin y el SVL medio de los individuos analizados. El alto valor
medio de los coeficientes de vadacin del intervalo entre llamadas en todas las poblaciones analizadas (rango
0.259-0.478) contrasta con el relativamente bajo valor de los coeficientes de variacin de la duracin (rango 0.0350.055) y la frecuencia dominante (rango 0.008-0.015). Esto sugiere que el intervalo entre llamadas es
extremadamente variable dentro de los individuos, mucho ms que el de las otras dos variables del canto
analizadas.A pesar de esta alta variabilidad, un test de Kruskal Wallis ANOVA determina que la variabilidad entre
individuos es mayor que la variabilidad dentro de los individuos para las tres variables del canto analizadas (tabla 3.2,
pg. 32). Este resultadosugiere que todas las variables analizadas pueden proveer de informacin sobre el canto
cap. 3 pg. 26

de los individuos, aunque el intervalo medio entrecantos espoco probableque sea una caracterstica predecible.
Las distribuciones de la frecuencia fundamental y de la duracin de las llamadas en cada poblacin
aparecen en

la figura 3.3 (pg. 37). Las poblaciones de A cisternasil yA dickbilleni presentan una distribucin

de frecuencias dominantes y duraciones centradas alrededor de un marcado alto valor. En general, hay que
destacar, el considerable solapamiento que existe en la distribucin de cada variable entre poblaciones de
diferentes especies y subespecies. Esto sugiere que ninguna de estas variables por s sola puede ser suficiente
para discriminar entretxones.
En todas las poblaciones, la frecuencia dominante est significativamente correlacionada con el tamao
del animal y Ja temperatura cloaca] mo la duracin de la llamada (fig. 3.4, pg. 38). Un anlisis de regresin
mltiple para todas las poblaciones, cuando el tamao del macho y la temperatura se consideran juntas, muestra
que slo el tamao est significativamente correlacionado con la frecuencia. La tabla 3.3

(pg. 33) muestra que en

slo tres de las seis poblaciones estudiadas, la temperatura dcxacal est significativamente correlacionada con el
intervalo entre llamadas, y slo en el caso de A. obstetricans de Aliste, la correlacin es altamente significativa. Por
otro lado, hay que destacar que aunque la relacin tamao corporal-frecuencia dominante es alta (media de
r~0.5725), su coeficiente de correlacin es relativamente b~o en comparacin con el de la relacin entre la
temperatura doacal y la duracin de la llamada (media de r=0.7748). Esto sugiere que la relacin temperaturaduracin de la llamada puede permitir comparaciones bivariantes bastante ajustadas. Tales comparaciones,
confirmadas con tests de Tukey comparando elevaciones y pendientes (tabla 3.4, pg. 34), muestran afinidades
interesantes entre poblaciones (fig. 3.5, pg. 39). En la figura 3.5, la recta de regresin que representa la poblacin
de Mrida (A cisternasil) es daramente diferente a las Otras; las rectas de las poblaciones de A obstetricans
boscai de Miste y Gredos muestran pendientes similares pero diferentes interceptos. Pan una temperatura
determinada, la duracin de la llamada de A cisternasil es mayor que la de A o. boscal. De forma similar, la
poblacin de las Sierras Bticas (A dkkhillen) muestra una pendiente similar que la de A o. almogavarii de
Formigal, pero difieren significativamente en sus interceptos. Finalmente, existe una mayor homogeneidad entre
las lneas de regresin de las diferentes poblaciones de A obstetricans. Las poblaciones de Miste y Gredos,
claramente pertenecientes a A a boscal (ARNrEN y GARCA-PARS 1995), muestran pendientes similares y slo
diferencias en la elevacin. Por otro lado, la poblacin de Formigal muestrauna pendiente y elevacin similares a la
poblacin de Pealara.
cap. 3 pg. 27

DISCUSILN
La mayora de los estudios comparativos publicados sobre la bioacstica de anuros mo implicaciones
taxonmicas slo comprenden grupos de neobatracios (pe. Lnn~oHN 1988; SCHNEJDER et al. 1993; COCROEr
Y RYAN 1995; MRQU~ et al. 1995). En la mayora de estos

casos, las llamadas analizadas son pulsadas (amplitud

modulada) y frecuentementela complejidad de la estructuray secuencia de los pulsos permite la medicin de un

gran nmero de variables en el dominio temporal que aveces se utilizan en anlisis multivariantes (pe. SOINEIDER
Y SiNscu 1991; MARQUEZ et al 1993). Por otra lado, existen muchos menos estudios que involucren grupos de
mesobatracios (ver Scm~mm~1966; P.AJHErrE et al. 1992), y la informacin disponible sobre comparaciones de

llamadas de txones primitivos tales como los discoglsidos es mucho ms escasa, y frecuentemente estn

limitados a meras descripciones (SCHNEIDER 1966; HEINZMANN 1970; CREsPO et al. 1989; MARQIJEz y BoscH
1996). la mayora de las especies de Discoglossidae y Bombinatoridae tienen llamadas tonales sumamente
simples, con envolventes suaves y sin modulacin marcada de frecuencia. La ausencia de caractersticas
temporales marcadas hace imposible el estudio multivariante. El nico estudio comparativo publicado sobre la

bioacstica de varios txones del gnero fue realizado por Scm~rmER et aL (1986). Dicho estudio proporciona
varios ejemplos de relaciones bivariantes que pueden ayudar a discriminar entre grupos en el gnero Bombina
pero sus resultados no podan ser contrastados con ningn estudio filogentico basado en caracteres genticos en
este gnero. Otra diferencia entre nuestros resultados y los estudios bioacsticos previos de Bombina y A/ges es
que, en nuestro estudio, no se aprecia un efecto importante de la temperatura sobre la frecuencia de la llamada
Esta leve relacin, aunque significativa, fue apuntada para A a boscai, y de forma no significativa para A

cisternasii por CREsPO et al (1989), si bien estos autores no corrigieron el efecto de tamao del macho. En las
especies de Bombina europeas y sus hbridos, sin embargo, la relacin entre la temperatura y la frecuencia parece

ser claramente importante (LORCHER 1969; ScHNEIDER et al 1986). En estos estudios, las observaciones sobre
los mismos individuos a diferentes temperaturas demuestran claramente que la tendencia es v~lida y difundida
Sin embargo, esto es solamente cierto para un rango muy amplio de temperaturas que nunca se dan en la

naturaleza durante la estacin reproductora. La ausencia de una relacin destacable entre la temperatura y
frecuencia dominante de la llamada en nuestros datos indica que, para todas las temperaturas corporales
consideradas en nuestras grabaciones (6.5-1940q, la frecuencia dominante tendra probablemente un alto valor
cap. 3 pg. 28

predictivo del tamao del macho, sin que la temperatura fuese un factor engaoso.
Es interesante observar en nuestro estudio que la simple relacion bivariante entre la duracin de la
llamada y la temperatura dcncal parece ser un adecuado parmetro bioacstico para discriminar entre grupos
taxonmicos. Las similitudes bioacsticas encontradas entre las poblaciones de A/ges estudiadas coinciden
estrechamente con las diferencias encontradas entre poblaciones por ARifiZEN y GARCA-PARIS (1995) y GARCA-

PARS (1995) basadas en comparaciones de morfologa y aloenzimas. Una relacin similar ente aspectos
temporales de las llamadas y la temperatura fue apuntada como un buen factor discriminatorio entre t~xones de
Rana por SCHNEIDER y SNScH (1991), y STEINwARZ y SCHNEIDER (1991).
GERHARDT (1991) estableci una importante dicotoma en el estudio de la bioacstica de los anuros.
Este autor denomin caracteres dinmicos a los caracteres que muestran un grado alto de variacin intraindividual, y demostr que estos caracteres reflejan en cierta medida el vigor de los machos o su condicin fisica, y
que generalmente eran seleccionados mediantela eleccin de la hembra. Por orn lado, GERHARDT (1991) llam
caracteres estticos a las propiedades de las llamadas que mostraban menos variacin intra-individual. La media,
o valores cercanos a esa media, de dichos caracteres estticos de las llamadas, fueron preferidos en general por las
hembras en los experimentos de fonotaxis, ejerciendo por tanto una seleccin estabilizadora. Por tanto, estos

ltimos caracteres de las llamadas se usaran probablemente para transmitir mensaes especficos siendo
importantes para el reconocimiento de especies. Nuestros datos determinan que la frecuencia dominante de la
llamada y su duracin son caracteres estticos del individuo mo una baja variacin intra-individual (<0.06 CV.)
mientras que el intervalo entrellamadas es una caracterstica dinmica mo alta variadn intra-individual (>0.25
CV). La frecuencia de la llamada tiene un papel importante en la seleccin saual en A/ges donde se ha
encontrado que las hembras prefieren las llamadas de frecuencia ms baja correspondientes a machos ms
grandes (MRQUEZ 1995a). Por otro lado, parece ser que la mejor caracterstica para discriminar entre tixones de
A/ytes, sera la informacin temperaturaespecfica temporal (ge. duracin de la llamada). Presumiblemente, este

carctersera el factor determinante para el reconocimiento de especies en reas de simpatra. Sin embargo, este
aspecto requiere un ajuste en la sensibilidad del aparato auditivo de las hembras y el aparato vocal de los machos.
Este relacin ha sido sealada en algunas especies de anuros (GERHARDT 1978a). Sin embargo, este fenmeno
sera menos creble en A/ges donde se conoce que los machos pueden llamar desde dentro de sus refugios
(subterrneoo en grietasen las rocas) y porlo tanto su temperatura corporal podra sermuy diferente a la de una
cap. 3 pg. 29

hembra prxima expuesta a la temperatura del exterior (ms de 10 0C).

La distribucin geogfica de los txones del gnero A/ges ha sido recientemente redefinida xx
ARNTZEN y GARCA-PARiS (1995) y GARcA-PARS (1995), aunque la caracterizacin de los diferentes txones u
sehizo en base a un nmero grande de muestreos de poblaciones portaxon. Particularmente, los limites de la
distribucin de las tres subespecies reconocidas de A/ges en Espaa hasta la fecha, no han sido definidas
claramente, y especialmentepermanece sin aclarar la caracterizacin de las poblaciones del centro y del este de
Espaa (Madrid, Guadalajara, Cuenca, Teruel y Valencia). Una de las poblaciones que ha permanecido basta hace
poco con incierta denominacin subespecfica es la poblacin de Pealara (MadricD que se incluye en nuestro
estudio. Basndose en la relacin entre la duracin de la llamada y la temperatura, esta poblacin presenta mas
afinidades bicacsticas con A o. almogauarii de Formigal, que con A o. boscai de Gredos o Aliste, que son

poblaciones geogrficamente ms cercanas. Este resultado ha sido recientemente corroborado por anlisis de
aloenzimas (GARCA-PARIS 1995), por lo que podra decirse que esta poblacin representa una extensin hacia el
suroeste en el centro de la Pennsula Ibrica de la distribucin de A a almogavaril. Si estudios adicionales
confirman el poder discriminatorio de la relacin entre duracin de la llamada y temperatura, el anlisis de las
llamadas de apareamiento en A/ges sera un mtodo conveniente para adscribir poblaciones a diferentes txones.
Sin embargo, esimportante sealar una cuestin sobre este mtodo: es esencial que la temperatura se refiera a la
temperatura corporal del animal analizado, ya que tomar la temperatura del sudo o del aire, o de igual firma la de

un animal diferente al que sehaya registrado, puede ocasionar un grave error que limitara el poder discriminatorio
de la regresin.

cap. 3 pg. 30

SVL

Temperatura Duracin
Frecuencia
Inteivalo entre
cloacal CC>
<ms>
dominante (Hz> llamadas (ms)

Poblacin

<mm>

A. obslehtcam
Formigal

42.6 (4O

36.0-52.0
n=24

A. obslelflcam 37.4(3.6)

11.2(2.2)
8.2-15.0
n=24

1554(32.5)
CV. =0 . 053
n=24

1241.3(85.5)
1080.2-1427,8
O.y.=0 1>39
n=24

108.6(20.8)
75.8-163.7
O.y.=0.047
n=32

1387.2(1111
1232.0-1662.2
C.v,=0.o1
n=32

1194 (23f
84.4-195.0
C.V.=O.04
[-=57

1330.2(69.5)
1191.1-1520.4
n=57

41994(13971
2425.4-8615.7
C.V.=0.301
n=1 6

115.1 (26.3)
8 1.7-194.0
C.V.=0.035

1158.7(69.1)
1035.4-1375.4
C.V.=01X18
n57

29C.3 (1645.2)
871.5-7442.6
CV. =0 . 259
n=56

1471.1 (85.5)
1332.7-1644.5
V.=0 .

3322.9(1385.6)
818.7-6936.8
C.V.=O.329

n=60

n=59

Aliste

30.5-42.5
n=31

13.4(2.7)
7.3-17.5
n=31

A. obsteMcans

37.0(21
32-41.5
n=57

12.9(3.2)
6.7-18.4
n=58

Gredos

A. obsleMcans
Pea lara

44.9(23)
42.1-49.6
n=1 6

12.8(2.3)
8.8-17.0
n=1 5

112.5-2344

n=57

A. clslemasil

36.7(23)
27.0-42.0
n=58

Mrida

A. dlckhlllenl 42.0(411
3. BlIcas
37.5-56.5
n=36

jh~c4z

14.3(1.~
11.8-19.4
n=59

12.8(2.5)
6.5-17.8
n=38

c.

cx

166.3(35=) 1332.6(84.3)
113.7-307.9 1151.0-1559.8
C.V.=o.051
O, V.=O.O 13
n=50
n=5o

C.V.=0.476
n=24
3399.1 (2026.3)
1 134.6-7706
C.V.=0.432
n=31

5884.6 (2310.4)
1148.7-14798.6
C,V,=0.427
n=48

aebwcr4~tt,4a4desaj flZ4,~9O~ &mtmtYtmttertY4

aW,~aai~,at~d&nza<JY49,
~4na~

177(25.9)
126.0250.5
CV =0.043
n=60

C.V,=o.o15

4336.4(2373.9)

3t

tot4tAa~i~t/Zrwn~t

cap. 3

pg. 31

Poblacin
>4. obsleMcans
Formigal

A. obstelricans

Duracin
n grupos
FI
23

191fl

32

Frecuencia dominante
FI

Intervato entTe llamadas

n grupos

n,runos

23

23

125B~

32

31

Aliste

A. obsteificoas

57

575.r

57

16766

18

93.9~

57

489.7

54

57

5aD.4~

57

348.6~

4382~

4?

1578~

Gredos
.4. obsteMcons
Pealora

A. cislemosIl

57

57

474.6

Mrida
.4. dick/iiIIenI
3. BlIcas

394.6

S~~1~4d IPa/A, ~t VC9?//aYtt~7,~wetv&ac/conzcF (e/c/e>~A>n~#a~

~

(7<0

Xi) ~a~~ni4az~hne*

r/cwtaaatou~esev&~r49macin4

cap. 3

pg. 32

A.
A.
A.
A.
A.
A.

SVL-frecuencla dominante
Poblacin
n
r
pendiente intercepto
obsleMcans Formigal 24 0.66W
-12.13
1781.80
obsleMcans Aliste
31 O.589
-18.13
2057.24
obsleMcans Gredas
57 OA3W
-14.84
1878.79
obs.~eIrIcans Pealara 16 0.611
-8.75
1549.31
c/slemcssil Mrida
58 O.705~
-22.8
230230
dlckhll/en/ 8. BlIcas
36 0.46W
-9.13
1772.55

Temperatura cloacal-duracin
Poblacin
n
r
pendiente intercepto
A. obslefflcar,s Formgal 24 0.764
-11.37
286.45
A. obsleh-icans AlIste
31 O.813**
-6.24
191.67
A. obslelrlcans Gredos
57 0.847
-6.08
197,18
A. obs!eMcans Pealara 15 0.896
-11.13
272.04
A. cislemasil MrIda
59 OA85~
-6.69
271.63
A. d/ckhl/IenI 5. Blicas
38 0.836
-12.42
331.98

A.
A.
A.
A.
A.
A.

Temperatura cloacal-Intervalo entre llamadas

Poblacin
n
r
pendiente Intercepto
obsleMcans Formigal 24 0.462
403,59
1m28.68
obsleMcans Aliste
30 0.639
-472.6
9712fl7
obslefrlcans Gredos
16 0.59V
-349.79
8239.52
obsleldcans Pealara 14 0.377 ns.
-308.89
7237,14
cislemasil Mrida
58 0.140n.s. -107.51
4848.03
d/ckhlllenl 8. Blicas
36 0.125n.s.
-117.1
7O5.47

t~aabvnYAam/Jt

(ncscnosy=lvtoo

,t.c0.C~ tbcO.0/,

,b 000/).

cap. 3 pg. 33

.9&Mt&4

A. obsMhtons A. obsMcans A. obShtvns A. obstehicons A. cMnasil A. dIckhffIenI

Forrngal
Aliste
Gredos
Pealara
Mrida
S. Blicas

A. otskhtans
Fornilgol

ir

A. otst*Icans

l4.l2~

&41 ns.

1558

ar

aasn.s.

ir

1.11 ns.

14.56

1.flr,.s.

18.61

813

2.29n.s.

2214

Aliste

747-.

A. obsleMcons
Gredas
A. abstehcan,
Peolora

1.40 r.s.

A. chiemosil
Mrida
A. dlckhfllenl

287.91

362.17

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S. Blicos

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cap. 3

pg. 34

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cap. 3

pg. 35

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cap. 3

pg. 36

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A. obsteMcon. Peolora
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cap. 3 pg. 37

5.1

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A. obstofrlcans. Fom1Igol

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A. obstet4can, AlIste

A. OSIGU4COOS. Aflate
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~1350
~ 30)
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55

55

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55
5555

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120

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55

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55
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A. obsteMcans Gredas

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10 11 12 13 14 15 16

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temperatura CC)

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cap.

3 pg. 38

3-O

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Pealara
----

12
14
16
temperatura QC)
Aliste
Mrida

18

Gredos
S. Bticas

20

cap.

3 pg. 39

FUNCIONES DRSCRRMI[NANTES

PARA

EL SEXO EN ALYTES OBSTETR]ICANS

Y ALYTES CISTENASH
Basado en:
BOscH, J., y MRQUEZ, R., 1996. Discriminant fiinctions for sa dentificadon in two midwife toads
(AlytesobstetricansandA cisternasiz).Herpetof ,6: 105-109.

RESUMEN

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cap. 4 pg. 4i

INTRODUCCIN

DARWIN (1871) seal: It is surprising that frogs anf toads should not have acquired more stronglymarked sexual differences; for thougt cold-bloaded, their passions are strong (Es sorprendente que ranas y
sapos no hayan adquirido diferencias sexuales ms marcadas; pues aunque de sangre fra, sus pasiones son

fuertes).
Los adultos de los sapos parteros (gnero Alytes) son un buen ejemplo de la similitud que existe
entre los sexos ya que carecen de caracteres sexuales secundados, tanto permanentes como estacionales.
Durante la estacin reproductora los machos difieren de las hembras porque aquellos emiten llamadas
mucho ms frecuentemente y a mayor volumen que las hembras; sin embargo, laintensidad de la llamada
no es una caracterstica adecuada para discriminar entre sexos ya que es muy dificil observar individuos

llamando (HEINZMANN 1970; MRQUEZ yVEREELI 1991). Como ya hemos visto, los sapos parteros presentan
cuidado paternal masculino de los huevos en tierra. Durante parte del periodo reproductor, los machos
llevan una ristra de huevos enrollados en las tibias, y por tanto, se reconocen fcilmente. De forma similar

las hembras que contienen huevos maduros en el oviducto pueden identificarse como tales observndolos
a travs de la piel transparente en el inferior de su abdomen. Sin embargo, fuera de estas situaciones
especiales, es virtualmente imposible diferenciar un macho silencioso que no lleve huevos de una hembra
sin huevos en los oviductos.
CRESPO (1982a) estudi las diferencias entre ambos sexos en 23 variables osteolgicas y encontro

que en A. obstetricans boscal ninguna de las variables difera significativamente entre sexos, mientras que
en A. cisternasil slo una de la 23 variables analizadas mostr diferencias significativas. En general, los
tamaos relativos mayores de algunos segmentos de las extremidades de los machos y el tamao absoluto

cap. 4 pg. 42

mayor del cuerpo de las hembras (ver tambin MRQUEZ et al. 1997) son los nicos caracteres morfolgicos
evidentes para discriminar entre sexos. GARA-PARS (1992) encontr bajos niveles de dimorfismo sexual en

cuatro poblaciones de AIytes, siendo la anchura de la cabeza la nica variable que presentaba un marcado
dimorfismo sexual en todas ellas. En dicho estudio, las variables que presentaron diferencias importantes
entre sexos en una poblacin deA. obstetricans fueron la anchura de la cabeza y la distancia mnima del ojo
a lanarmna.
El poder sexar a los individuos adultos de Alytes en el campo puede ser esencial en estudios
etolgicos o ecolgicos, y particularmente en estudios con fines de conservacin (GARcA-PARs 1992).

Aunque en todos los apartados de este trabajo se ha contado con ejemplares sexados en base a los
caracteres antes citados, hemos considerado de gran inters para posteriores estudios, desarrollar un
mtodo que permita la determinacin del sexo de individuos adultos con un alto grado de exactitud. El

anlisis discriminante es una tcnica ampliamente utilizada (ge. VANVARK y&IIAAFSMA 1992), y se trata de
un mtodo para predecir alguno de los niveles de una clasificacin basndose en la respuesta de valores
conocidos. Aunque esta tcnica no ha sido muy usada para reconocer el sexo de especies de anuros dificiles
de sexar en el campo, se ha utilizado frecuentemente con resultados satisfactorios para resolver problemas

taxonmicos en grupos complejos (ge. HEYER 1978).

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cmocty~frnrz.

MATERIAL Y MTODOS
Se han estudiado dos poblaciones de Alytes, una de A ohstetricans y otra de A. cisternasil. La

poblacin estudiada de A obstetrtcans se encuentra en las inmediaciones de la laguna Grande de Pealara.

Como vimos en el captulo anterior, los datos bioacsticos y electroforticos sugieren que esta poblacin
puede considerarse perteneciente a la recientemente descrita subespecie A a almogavarz (ARNTZEN y
GARcA-P~RS1995). La poblacin estudiada de A cisternaszi se encuentra en Mrida (Badajoz).
Se midieron un total de 20 machos y 20 hembras de A. obstetrfcans y 21 machos y 20 las hembras

cap. 4

pg. 43

de A. ctnernasii. En todos los casos las mediciones se tomaron en individuos vivos que se liberaron
inmediatamente despus de ser medidos. Las medidas se tomaron con un calibre digital Mitutoyo CD-15
(precisin 0.01 mm) o con un calibre convencional DEMM (precisin 0.05 mm). El sexo de todos los
individuos medidos era conocido. Slo se utilizaron machos que fueron observados cantando, o machos
capturados despus de ser observados liberando sus masas de huevos en el agua. De igual forma, slo se
utilizaron hembras grvidas que presentaban huevos desarrollados de forma evidente bajo la piel
transparente inferior del abdomen.
Se midieron un total de 15 variables morfolgicas, que aparecen sealadas en la tabla 4.1 (pg. 48).
La longitud-hocico cloaca (SVL) como siempre, se tom presionando los individuos en su cara ventral
contra una regla. Todas las variables sujetas a simetra bilateral se midieron en el lado derecho.
Los anlisis estadsticos se realizaron con las aplicaciones SPSS 5.0, Statistica 4.1 y Statview 4.1. Se
utiliz un anlisis discriminante por pasos con una p de entrada de 0.05, y una p de salida de 0.10.

RESULTADOS
la media, desviacin estndar y rangos de todas las variables morfolgicas analizadas para ambos
sexos y ambas especies aparecen en la tabla 4.2 (pg. 49). Estos datos, sin corregir por el tamao del animal,
muestran que en A. obstetricans, para la mayora de las medidas (9/15, 60%), las hembras son
significativamente mayores que los machos, mientras que en A. cisternasl slo 4 de 15 variables (36%)
mostraron diferencias significativas.
Las variables fueron transformadas logartmicamente para corregir el efecto alomtrico del
crecimiento continuo, y para minimizar las diferencias entre varianzas. Para cada especie, cada una de
dichas variables transformadas se us en una regresin lineal con el SVL, y se tomaron los residuos de estas
regresiones para estudiar las diferencias entre sexos.
Despus de este proceso, 5 de las 14 variables (36%) mostraron diferencias importantes entre
sexos enA obstetrlcans (HT, t= -2.74, p=O.O094; ND, t= -2.20, p=O.O34l; TI, t -2.35, p0.0238; FTL, t

3.06, p0.O04; EFD, t -3.69, p=0.0007), y 6 de 14 (43%) enA cisternasil (HT, t= -3.20, p=0.0027; VT, t

cap. 4 pg. 44

3.59, p=O.0009; EW, t= -2.31, p=O0263; TFL, t~ -3.55, p

0.001; HLL, t= -2.69, p=0.0105; EFO, t p

0.0045). Slo dos de estas variables (HT y EFO) mostraron diferencias importantes entre sexos en ambas
especies.
Un anlisis de componentes principales (Hg. 4.1, pg. 50) muestra la gran similitud morfolgica
entre los individuos de ambos sexos en ambas especies.
Se realiz un anlisis discriminante para obtener un sistema de clasificacin de individuos de sexo
desconocido. Se aplic un anlisis discriminante por pasos para cada especie para obtener funciones
discriminantes que maximizen la clasificacin correcta de individuos. Los histogramas de los scores de las
funciones discriminantes se muestran en la figura 4.2 ~g. 51). La funcin discriminante para el sexo
obtenida enA. obstetrlcans es: 0.8782 x 5W. - 2.0082 x NO - 1.4129x FTL - 1.0611 x EPO -2.6330, siendo el
punto de corte 0.0000. ParaA cistenzasiila funcin discriminante obtenida es: 1.5344X 1-1W + 1.4455xjlL

1.9878 x VT + 3.7914 x NO -2.1746 x TFL - 13.4771, y el punto de corte es 0.0368. Si el valor obtenido en la
funcin est por encima del punto de corte, el diagnstico ser hembra, si est por debajo, el diagnstico
ser macho. ParaA obstetricans slo cuatro variables fueron incluidas en la funcin (SVL, NO, FTL y EFO),
mientras que para A. cisterna-sil se incluyeron cinco variables (HW,JL, VT, NO yTFL) (Hg. 4.3, pg. 52). La
funcin discriminante obtenida para A obstetricans clasiftca correctamente el 95% de los individuos (100%
de las hembras y 90% de los machos), mientras que la funcin obtenida para A. cisternasil clasifica
correctamente el 97.56% de los individuos (95% de las hembras y 100% de los machos).
Otros anlisis discriminantes se realizaron tomando las variables de una en una. En A obstetrzcans
la variable JL mostr el mayor poder discriminatorio, clasificando correctamente el 80% de los individuos
(90% de las hembras y 70% de los machos). Para A cisterna-sil la variable con mayor poder discriminatorio
fue NO, que clasific correctamente el 83% de los casos (80% de las hembras y 86% de los machos). ParaA
obstetricans si 14.132 xJL - 107.131

>

12.959xJL -90.199, entonces el individuo se clasifica como hembra

paraA cisternasi4 si 111.062 x NO -191.467> 105.543 xNO -172.930, entonces el individuo se clasifica
como hembra.

cap.

4 pg. 45

DISCUSIN
En A. obstetricans las hembras parecen ser consistentemente ms grandes en tamao que los
machos, mientras en A. cisternasii, las diferencias estn menos marcadas.
Las medidas relativas al tamao del tmpano (~-~T, Vr) son proporcionalmente ms grandes en los
machos, aunque las diferencias no son significativas en tres de las cuatro variables en valores absolutos, Esto
podra ser resultado de la presin selectiva impuesta por la vocalizaciones sobre la estructura auditiva. Se
supone que machos y hembras tienen sus sistemas auditivos sintonizados en los mismas rangos de
frecuencia (determinado por los rangos de las llamadas de apareamiento de los machos en sus
poblaciones>, y dado que el tamao del tmpano puede tener efecto sobre la frecuencia de sintonizacin
(SHOFNER y FENG 1984), ste debera ser semejante en machos y hembras. Como los machos tienen tallas
corporales menores, se explicara la diferencia observada en el tamao relativo de los tmpanos.
De forma similar, el tamao relativo de los brazos (EFO) es mayor en los machos de ambas
especies, posiblemente reflejando las presiones selectivas para la habilidad en el amplexo. Por otra parte,
los miembros inferiores (TEL, HLL) son slo significativamente ms grandes en los machos de A.
cisternasii. Estas diferencias podran ser el resultado de la seleccin para el mejor transporte y
manipulacin de la puesta, aunque esta tendencia no puede ser tan clara en A. obstetricans porque, en
promedio, los machos de dicha especie transportan masas de huevos que son proporcionalmente menos
pesadas en relacin al peso del cuerpo (R. Mrquez, com. pers.).
Las funciones discriminantes obtenidas permiten la determinacin de sexos en base a un nmero
razonable de variables morfolgicas en cada especie, por lo menos para los individuos adultos de las
poblaciones que se estudiaron. En efecto, el porcentaje de clasificacin correcta cuando se usa slo una
variable (80% en A. obstetricans y 83% en A. cisternasil) puede ser suficiente para algn estudio. Sin
embargo, hay que tenerespecial cuidado en utilizar estas funciones discriminantes en otras subespecies de
Alyt es, o en muestras que incluyan tamaos corporales fuera del rango de este estudio. AmirzEN y GARCA-

PARiS (1995) demostraron que existe una marcada variacin geogrfica dentro y entre especies de Alytes,
aunque el estudio no consider el dimorfismo sexual dentro de las poblaciones, y algunas de las diferencias
observadas podran ser atribuibles a diferencias en la proporcin de sexos del muestreo entre poblaciones

cap. 4

pg. 46

o especies.
Este estudio es un ejemplo de una herramienta metodolgica que puede ser utilizada en casos
como los descritos, pero para generar funciones discriminantes vlidas para poblaciones conaetas deben
usarse datos de individuos de sexo conocido de esas poblaciones. Esta metodologa puede aplicarse en el
estudio de otras poblaciones de Alytes o en otras especies de anuros con escaso dimorfismo sexual, donde
la determinacin de la relacin de sexos es primordial. Todas las medidas deberan tomarse de un nmero
creciente de ejemplares hasta alcanzar un nmero suficiente de individuos de sexo conocido que
proporcionen el porcentaje de clasificacin correcto deseado. Entonces pueden obtenerse las funciones
discriminantes y el sexo de individuos indeterminados previamente observados puede determinarse a
posteriori. Despus, midiendo nicamente las variables incluidas en la funcin discriminante de cualquier
nuevo individuo observado puede determinarse su sexo.
Esta tcnica puede ser usada en el estudio de poblaciones relictas de .Alytes tales como el sapo
partero de Mallorca, Alytes muletensis cuyo plan de recuperacinse realizaen la actualidad, y posiblemente
en otras especies amenazadas de sapo de partero, como el recientemente descritoA. dickbilleni (ARmZEN
y GARcA-PARs 1985), que presenta poblaciones aisladas y muy reducidas (MRQUEZ a al. 1994). De igual
forma, esta metodologa puede ser usada durante todo el ao en estudios de campo de poblaciones de
otras especies de anuros que slo presentan caracteres sexuales secundarios durante la poca de
reproduccin tales como especies de los gneros Discoglossus o Rana.

cap.4 pg. 47

aa/t 4.,

SVI.

Longitud hocIco-cloaca

11W
JL

Anchura de la cabeza (entre tfmpanos)

Longitud de la mandibula inferior

ED

Distancio mnima entre ojos

-ir

Dimetro horizontal del tmpano

Dimetro vertical del tmpano

VT
EW

NO

Anchura del ojo

Distancia entre narinas

TFL

Dsltancia mnimo entre el ojo y la norma

Longitud de la tibiofibula

-III

Longitud del miembro postedor

ENO

TL

Distancia entre el tubrculo tarsal yla punta del tercer dedo

FIL
FI

Distancia entre el extremo distal del tubrcuio metacarpol y la punta del tercer dedo
Longitud del tercer dedo

FF0

Distancia entre el codo yia punta del tercer dedo

Vata4snu/zq-

4-z~anmizaa~wjtarvhavns~em/aoits~

cap.

4 pg. 48

Ya/niv 4.2

A.
SVL H
M
FM H
M

JL
ED
1-IT

II
M
FI
14
8
M

VI
EW
ND
ENO
TFL
HLL
TI.
FIL
FL
FF13

H
M
H
M
H
M
H
14
Fi
14
FI
14
Fi
14
H
M
H
14
H
M

n medin

obste/cons
DE rrn. mdx.

A. chismad
1

0.

29
29

51.65 3,04 43.4) 58.0)

4615 3.~

494 ocmi

SVL

29
29

1&77 0.74 1442

14.61 1.10 12.95

17.0)
1655

291

1-1W

29
29

i&i

1678
1615

283 0.~

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1.63 0.1112

10.77 0.63
10.17 0.61

213 arma

M21

23
29

411 028
4.10 0.31

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3.54

466
46k)

0.13 0.8772

29
29

334 0.38
3.65 0.36

2(k)
273

4.35
4.3)

0.78 0.4~5

29
29

3.81 032
3.67 0.41

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262

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432

1.27 0.2114

29
29

504 0.29
4.61 0.47

4.42
3.75

582
555

3.49 08813

29
29

3.9? 0.33
3.88 034

232
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487
444

1.04 0fl8

29
29

501 028
453 0M

443
264

550
510

415 0(1112

29
29

19.82 0.97 17.70 29.85

17.9? 1.58 14.84 19.85

24? 0.0171

29
29

64.64 3.38 57.88 70.88

61556 517 5121 67.39

296 0.11205

29
29

1571 1.17 13.43

1484 1.58 11.54

17.65
17.88

1.95 0.014

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H 29 39.83 2.82 3688 460)
M21 37.75 218 33.88 41.0)

JI.

H 29
1~1 21
ED
H 29
M 21
1fF 1-129
M 21
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M 21
EW H 29
M

21

ND

H 29
M 21
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M

21

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H 29
M 21
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8.85 11.88

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411 022

3.70
3.70

4.53 -0.35 03287

453

3.15 015
3.3) 0.33

270
2.65

28) -1.62 0.1133

40)

299 032
3.22 015

243
265

245 -267 08111

255

3.97 021
4.01 028

3.6<)
3.45

455 -0.54 0.5946

445

3.44 0.16
2=5 0.19

3.15
295

3.75
3.88

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287 021
275 0.21

3.53
3.45

428
425

1.81 00787

13.16 0.75 122) 14.85 -1.27

1344 0.66 1225 14.70

M 21

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46.54

TI

H29
M 21

12.07 0.97 10.30 13.70

11.92 0.93
13.85

01135

3.30 4196 53.45 -0.49 01279

262 40.45 51.65

orn

0.48 0.6370

29
29

7.86 043
7.65 065

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1.23 ama

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M 21

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H 29
M21

273 029
286 0.38

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M 21

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29

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15.84 118 1410 1585

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cap.

4 pg. 49

4.1

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2

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cap.

4 pg. 50

S79~rcv4.2

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cap.4 pg. 51

4.8

Alytes obstetricons
EFD

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FTL

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Alytes cisternasil

VT

ND

1~~.

WL

cap.

4 pg. 52

COMPETENCIA
SELECCIN
ALYTES

ACSTICA Y

DE PAREJA EN

OBSTETRICANS

Y ALYTES CISTERNAS II
Basado en:

Bosch, J., y Mrquez, It, 1996. Acoustic competition in male mdwfe roads Ajytes obstetricans and Alytes cistemasil: response
tu neighbor size and calling rute. Implicaons for femaJe choice. Ethology, 102: 841-855.

RESUMEN

Caate.

tea

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dizan&e!wmd&rnaoio&eanzo,e&aneo ji,
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cap.

5 pg. 54

INTRODUCCIN

WIISoN (1975) estableci que hay comunicacin entre dos animales cuando un cbservador externo
puede detectar cambios predecibles en el comportamiento de uno de ellos (el reactor) en respuesta a
determinadas seales del otm animal (el actor). La comunicacin acstica en anuros es un modelo excelente para
estudiar diferentes hiptesis evolutivas y establecer nuevas teoras (pe. LYrrLEJOHN 1988; RYAN et al. 1990;
GERHARDT 1994a). En el contexto de la seleccin sexual, la comunicacin en anuros se ha estudiado en relacin a
la seleccin sexual por eleccin de pareja por parte de las hembras (pe. SUILIVAN y LEEK 1987; RYAN 1990;
GERHARDT 1991; WAGNER y SumvAN 1995), y por la competencia macho-macho (pe. SCHwARIiZ 1989; WAGNER
1989a; WElls y TAJGEN 1989). En este ltimo caso, la competencia macho-macho a travs de la comunicacin
acstica, ha sido considerada como un comportamiento agonstico (que precede a un posible combate fisico) (pe.
FELiEnS 1979) o como una competencia en la inversin cuando la actividad fonadora implica un considerable
consumo energtico (SULLIVAN y WALSBERG 1985; WELLs y TMGEN 1986; KIUMP y GEu~riDT1987; RYAN
1988b; TEJEDO 1992; ScHWAR1Zet al. 1995) o un mayor riesgo de exposicin al peligro (RYAN 1985).
Como hemos visto, el sistema de apareamiento de A obstetricans y A cisternasil se ha descrito con
gran detalle (DE LISIE 1873, 1876; HRoN-ROVER 1886; HEINZMANN 1970; CRESPO 1979; LPEZ-JURADO et al.
1979; RODRGU~-jlMNEZ 1984; MRQUEZ y Vnnai 1991), sin embargo, el combate o desplazamiento entre
machos nunca se ha sido observado. Por otra parte, hay evidencias de que los predadores que se orientan
acsticamente como los bhos, no incluyen entre sus presasestas especies de forma significativa. La ventaja en el
apareamiento de los machos de mayor tamao seha descrito para ambas especies (RAxwoaTm 1990; MARQUEZ
1993), y ha sido parcialmente explicada por las preferendas de las hembras hacia las llamadas de baja frecuencia,
que son emitidas por machos ms grandes (MRQUEZ 1995a, 1995b). Como vimos en el captulo 3, las llamadas

cap.

5 pg. 55

de apareamiento de los machos deAlytes son notas tonales cortas con estructura temporal y espectral sencillas (la
nica frecuencia enfatizada es la frecuencia fundamental o dominante) (Scm~snni 1966; HEINZMANN 1970;
CRESPO eta!. 1989; MRQUEZ yVERRELI 1991; BUSH 1993; captulo 3). Mientras que la frecuencia dominante y la
duracin de lallamadaparecen ser constantes en los individuos (aunque la duracin vare con la temperatura), la
tasa de emisin de las llamadas es mucho m~s variable (siempre para la misma temperatura). Esto sugiere que la
duracin de la llamada y la frecuencia dominante son propiedades acsticas estticas, mientras que la tasa de
emisin esuna propiedad acstica dinmica (segn GERHARDT 1991).En un nmero considerable de especies de
anuros (pe. RYAN 1988a; GERHARDT 1994a>, el tamao de los machos se haya correlacionado significativamente
con la frecuencia dominante de las llamadas, mientras que la duracin de la llamada est correlacionada
significativamente con la temperatura corporal. Esto tambin ocurre enAlges (MRQUEZ 1995a, 1995b; MRQUEZ
y BOSCH 1995, capitulo 3).
A pesar de toda la informacin disponible sobre el comportamiento y la bioacstica de los sapos parteros,
la mayora de los estudios sehan limitado a describir las llamadas de los machos o las preferencias de las hembras
en experimentos de fonotaxis. Sin embargo, hasta el momento no se han estudiado las interacciones acsticas
macho-macho. Un estudio de tales interacciones esnecesario para determinar el papel de la competencia machomachoen los sistemas de apareamiento deAlytes.
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MATERIAL Y MTODOS
Se han estudiado una poblacin de A. obstetricans en la laguna Grande de Pealara (Sierra de
Guadanama, Madrid) y una poblacin de A cisternas!! del oeste de Espaa (Mrida, Extremadura) durante las
cap. 5 pg. 56

estaciones de apareamiento del perodo comprendido entre 1993 y 1995.

Para construir llamadas sintticas se obtuvo una muestra de llamadas naturales de las poblaciones de
estudio. Se analiz una muestra de 3 a 23 llamadas por cada macho. Las grabaciones y su posterior anlisis se
realizaron como se indica en el captulo 2.
Las llamadas sintticas utilizadas para todos los experimentos se construyeron como se describe en el
captulo 2. La duracin de las llamadas sintticas para cada poblacin se ajust a la duracin media, que se
corresponde con la temperatura media registrada durante la estacin reproductora. Las frecuencias dominantes y
las tasas de emisin de llamadas utilizadas en los experimentos de playback, correspondan a la media de la
poblacin 1.5 DE Qos valores siempre se encontraban dentro del rango de la poblacin) Qas medias
poblacionales reflejan la media de los valores medios para cadaindividuo; ver captulo 3). Los valores de frecuencia
no se corrigieron por el tamao del animal, por lo que reflejan parcialmente la distribucin de tamaos de los
individuos las poblaciones, dado que el tamao y la frecuencia estn correlacionadas en ambas especies
(HEINZMANN 1970; captulo 3).
EXPERIMENTOS

DE PLAYIBACK CON MACHOS

Se realizaron experimentos de playback con machos deA obstetricans de Pealara y deA cisternasil de
Mrida En cada experimento, se localiz a machos que cantasen de forma aislada en condiciones naturales. Se
consider que un macho cantaba de forma aislada cuando ningn otro macho estabacantando a menos de 5 m de
distancia. Despus de registrar una muestra de al menos 10 llamadas del macho aislado, se emita una serie de
llamadas sintticas con un reproductor de cassettes Sony TCM-84V situado aproximadamente a 1 m de dicho
macho. El nivel de presin de sonido (SPL) del estmulo en la posicin del machoestudiado era aproximadamente
de 70dB (correspondiente al SPL de un macho llamando a una distancia de 1 m aproximadamente). Las llamadas
sintticas y la respuesta del macho seregistraban de la forma habitual. Tras un perodo de descanso, de al menos
dos minutos, se realizaba un segundoregistro estimulando al macho ozn otra serie de llamadas sintticas que se
presentaban bajo condiciones idnticas de presin de sonido y distancia. Este proceso se repeta cuatro veces, una
con cadaserie de las cuatroutilizadas, variando aleatoriamente el orden de emisin de las series. Las cuatnz series
de estmulos sintticos presentados consistan en una secuencia de 15 llamadas idnticas, regularmente
espaciadas. Slo se analiz la respuestadel machoa las 10 ltimas llamadas, siendo ignoradas las 5 primeras en los

cap.

5 pg. 57

anlisis considerndolas de transicin (para dar tiempo al macho para que se percatase y reaccionase ante la
presencia del intmso). Las series eran combinacionesde dos tipos diferentes de frecuencias dominantes: agudas
(A) y graves (G), y dos tasas de emisin distintas: lenta (L) y rpida (R). Para A obstetrzcans las llamadas
sintticas utilizadas frieron: Al. (100 ms, 1300 Hz, 15.4 llamadas/minuto), AR (100 ms, 1300 Hz, 54.5
llamadas/minuto), GE (100ms, 1000 Hz, 15.4 llamadas/minuto) y GR (100 ms, 1000 Hz, 54.5 llamadas/minuto).
ParaA. cisternas!!, las llamadas utilizadas frieron: AL (170 ms, 1618 Hz, 11.4 llamadas/minuto), AR (170ms, 1618
Hz, 42.3 llamadas/minuto), GL (170 ms, 1364 Hz, 11.4 llamadas/minuto) y GR (170 ms, 1364 Hz, 42.3
llamadas/minuto).
Se analizaron tres parmetros de las llamadas de los machos estudiados antes y durante los experimentos
de playback: duracin de la llamada, frecuencia dominante y tasa de emisin de la llamada. Los resultados se
analizaron mediante un ANOVA para medidas repetidas con comparaciones planificadas usando la aplicacin
Statistica 4.1. Para normalizar las variables se transformaron mediante la frmula log(x+1). Ya que todas las
comparaciones implicaban medidas repetidas (el mismo macho antes y durante la estimulacin acstica), no
fueron necesarias las correcciones de la duracin de la llamada por la temperatura, ni la de la frecuencia dominante
porel tamao del animal.
EXPERIMENTOS

DE IFONOTAXIIS

CON HEMBRAS

GRVIIDAS

Se utilizaron hembras grvidas (con huevos maduros visibles a travs de la piel del abdomen) que se
capturaron al comienzo del perodo reproductor en sus poblaciones naturales. Las llamadas sintticas se emitan
alternativamente,mediante dos altavoces situados en lados opuestos de un recinto cerrado (1.8x 1.8 m) bajo una
luz roja El volumen de las llamadas sintticas seajust en el centro del recinto a 70dB con un sonmetro Realistie
Sound Pressure Meter. La secuencia seguida para someter a las hembras al experimento fue aleatoria Se situaba a
cada hembra en el centro del recinto con el eje del cuerpo en ngulo recto con respecto al eje entre de los
altavoces, y era retenida en un recipiente permeable al sonido al menos un minuto; despus se muraba el
recipiente y la hembrase aproximaba al estmulo. Si tocaba la pared del recinto en la base del altavoz o a 10 cm de
ste, se consideraba que habia elegido dicho estmulo. Si tocaba cualquier otro punto de la pared del recinto o
permaneca ms de dos minutos sin moverse, el intento se consideraba nulo. Los estmulos empleados eran
secuencias de llamadas con la duracin y frecuenciamedias para cadapoblacin, y nicamente diferan en la tasa de
cap.

pg.

58

emisin de la llamada. ParaA obstetricans, se utilizamn llamadas a baja tasa de emisin (24.5 llamadas/minuto), y
a alta tasa (48.9 llamadas/minuto). ParaA cisternasii, la tasa baja de emisin era de 28.8 llamadas/minuto, y la alta
de 57.7 llamadas/minuto. Estos valores son los ms cercanos posibles a la media de la tasa de emisin de cada
poblacin LS DE, ya que los intervalos entre llamadas se corrigieron de furmna que el mayor era un mltiplo
entero del ms corto, para as evitar el solapamiento entre los estmulos emitidos desde los dos altavoces. En
todos los casos la tasa de repeticin de las llamadas utilizada en los estmulos sintticos estaba dentro del rango
encontrado en la poblacin natural. Las llamadas se emitan directamente desde un ordenador porttil, y eran
amplificadas mediante un reproductor de cassettes estreo (ver capitulo 2).
Se aplic un test binomial para comprobar si el nmero de hembras atraidas por cada altavoz era
significativamentediferente.

RESULTADOS
EXPERIMENTOS

DE PLAYIBACK

En al figura 5.1 (pg. 69) semuestran los valores medios y el error estndar para la duracin de llamada, la
frecuencia dominante y el intervalo entre llamadas antes y despus de los cuatro experimentos realizados (A
obstetricans n=17, A cisternas!! n=16). Para estudiar el efecto de la presencia de un competidor sobre el

comportamiento fonador de los machos residentes serealizaron ANOVM con dos efectos (tabla 5.1, pg. 66). EJ
efecto especie analiza las diferencias en las tres variables del canto estudiadas entre ambas especies, mientras
que el efecto competidor analiza el efecto de la presencia de un competidor potencial representado por los
cuatro tratamientos retados con llamadas sintticas. Los datos indican que ni la duracin de la llamada ni la
frecuencia dominante de la llamada de los machos residentes se modificaron durante los experimentos de
pla~ack. Sin embargo, los machos de ambas especies emitan llamadas a una tasa siginificativamente ms rpida
cuando eran sometidos a los experimentos de playback. Las diferencias altamente significativas encontradas para
el efecto especie sobre la duracin y la frecuencia dominante de los machos estudiados no tiene aqu ninguna
trascendencia, ya que slo aluden a las diferencias conocidas de duracin y frecuencia de las llamadas de ambas
especies. Por lo tanto, el efecto especie slo seha induido aqu para estudiar su posible interaccin con los otros
efectos.
cap.

pg.

59

El efecto de la frecuencia dominante y de la tasa de emisin de las llamadas de los competidores sobre el
intervalo entre llamadas del macho residente se estudi utilizando ANOVAs de tres efectos: especie,
frecuencia y tasa de emisin. El efecto de la frecuencia sobre la usa de emisin de las llamadas se analiz a
travs de los dos niveles de frecuencias dominantes utilizadas en los playback (A y G). EJ efecto de la tasa de
emisin de llamadasseanaliz a travs de los dos niveles de tasa de emisin de los estmulos (L y R) (tabla 5.2,
pg. 67). Solamente los efectos especie y tasa de emisin dieron diferencias significativas en la duradn de la
llamada de los machos analizados. La frecuencia dominante de los machos analizados slo result
significativamente diferente para el efecto especie. El resultado ms interesante aparece cuando se considera el
cambio en la usa de emisin de los machos analizados. En este caso los efectos de la frecuencia y de la tasa de
emisin del estimulo son altamente significativos. Esto indica que los machos de ambas especies incrementan en
mayor medida su tasa de emisin de llamadas cuando son sometidos a un estmulo de llamadas de frecuencia baja
que cuando sesometen a llamadas de alta frecuencia. Deforma similar, los machos de ambas especies aumentan
ms su usa de emisin cuando estn bajo el estmulo de llamadas con una alta usa de emisin que cuando se
someten a llamadas con una tasa baja de emisin. En este test, el efecto especie no fue significativo lo que indica
que la tasa de emisin de llamadas no essignificativamente diferente entre ambas especies (fig. 5.2, pg. 70).
El aumento relativo en usa de emisin experimentado (expresado como el porcentaje de cambio en el
intervalo entre llamadas) por los machos residentes fue extremadamente variable entre stos. Aunque, en
algunos individuos los cambios en la usa fueron negativos (es decir, redujeron su usa de emisin durante los
playback), el cambio medio vari desde el 16% al 28% enA. obstetricans y desde el 15% al 43% en A cisternasii
(tabla 5.3, pg. 68). Las usas de emisin as como las frecuencias de los estmulos presentados eran fijas, mientras
que la usade emisin originaly la frecuencia de las llamadas de los machos estudiados eran distintas. La tabla 5.4
(pg. 68) muestra los resultados de las correlaciones entrela frecuencia dominante de los machos residentes y el
incremento en su usa de emisin en los playback. En todos los casos, las correlaciones no fueron significativas
sugiriendo que la magnitud de la respuestaen la emisin de llamadas no depende del tamao absoluto del macho
residente.
Sin embargo, en ambas especies y en los cuatro experimentos realizados, el intervalo entre llamadas
antes del playback se correlacionaba negativamente con el cambio experimentado en el intervalo entre llamadas
(fig. 5.3, pg. 71; tabla 5.5, pg. 68).Es decir, los machos estudiados respondan con un incremento ms alto en la

cap.5 pg.60

tasa de emisin cuando originalmente estaban llamando a una tasa de emisin baja. Un analisis de covarianza
(ANCOVA) muestra que esta respuesta es similar en ambas especies en los cuatro playback realizados (tabla 5.5,
pg. 68).
EXPERIMENTOS

DE FONOTAX]IS

Se estudi un total de 26 hembras grvidas de A obstetricans y 23 hembras grvidas de A cisternasil.

Las temperaturas durante los experimentos fueron cercanas a las temperaturas en condiciones naturales (A
obstetricans 11.60C, A cisternasil 22.30C). Las hembras de ambas especies fueron significativamente ms
atraidas hacia el altavoz que emita llamadas sintticas a una usa de emisin mayor (A. obstetricans: 16 respuestas,
15 tasa rpida, 1 usa lenta, p=O.OOO2; A cisternas!!: 15 respuestas, 15 tasa rpida, O tasa lenta, p=O.OOOO).

DIISCUSIN
Los resultados de los experimentos de playback indican que nicamente los dos caracteres estticos de
las llamadas, frecuencia dominante y duracin, no parecen estar afectados dinmicamente por la competencia
acstica macho-macho. En unaspocas especies de anuros, se ha sealado un cambio en la frecuencia dominante
porla competencia entre machos (IOPEZ et al. 1988; WAGNER 1989a, 1989b; GRAFE 1995). ste no es el caso de
Alytes, donde seha demostrado que las hembras se aparean preferentemente con machos grandes, ya que son
ms atraidas por las llamadas de frecuencia ms baja que stos emiten (HEINZMANN 1970, MARQUEZ 1995a,
1995b). Por ello, enAlytes la frecuenciadominante se puede considerar como un indicador adecuado del tamao
de los machos (a pesar de lo cual este indicador puede ser adecuado pero no muy fiable debido a que el
coeficiente de regresin entre el tamao del machoy la frecuencia no es demasiado alto, captulo 3). La duracin
de la llamada slo variaba ligeramente durante los playback; las diferencias (significativas) encontradas en la
duracin de la llamada porel efecto tasa de emisin se debe a un cambio mnimo en la duracin de la llamada
(menos de 2 ms> en respuesta a los estmulos con distintas tasas de emisin. Este resultado representa menos
del 3% de cambio en la duracin de la llamada en cada especie y se puede explicar como una relacin negativa
intrnseca entre la duracin de la llamada y el intervalo entre llamadas, relacionado con un aumento de la
temperatura de los individuos que llaman ms rpidamente (HEINZMANN 1970).En otras especies de anuros se ha
encontrado un resultadosemejantede cambio en la duracin de las llamadas con el incremento de intensidad de
cap.5 pg.61

llamada (ScHWMnZ y WElls 1984a; WAGNER 198%). El hecho de que la magnitud del cambio en la duracin de la
llamada sea extremadamente limitado escoherente con el ajuste de la duracin de llamada en Alytes en funcin de
la temperatura (HEiNZMi~NN 1970; MARQUEZ 1995a; captulo 3) y en Bombina, otro gnero de anuros con
caractersticasbicacsticas similares (ZwEiFEI 1959; LRCHER 1969; SCHNEIDER et al. 1986). Finalmente, la tasa
de emisin de la llamada, un carcter claramente dinmico, parece modificarse en presencia de un competidor
simulado. En estudios realizados con otras especies, donde este carcter est relacionado estrechamente con el
coste energtico de la produccin de la llamada,se han obtenido resultados semejantes (p.e. WEus 1988), por lo
que la tasa de emisin puede ser considerada como un indicador de la inversin reproductora (energtica) del
macho. De forma similar, la emisin de llamadas a una tasa ms rpida puede aumentar el riesgo de ser localizado
por cualquier preciador capaz de orientarse acsticamente, aunque en A/ytes es improbable que esta presin
selectiva llegue a ser de importancia dado que los sapos parteros no parecen ser presa habitual de ningn ave
nocturna (MARrNyLPEZ 1990; Frs et al. 1994).
Los machos responden con un incremento ms fuerte en la tasa de emisin en respuesta a las llamadas
sintticas de baja frecuencia, que a las de alta frecuencia. Este resultado es muy interesante, porque demuestra
que no slo las hembras receptivas responden de forma distinta a las llamadas de diferentes frecuencias
(MRQUEZ 1995a, 1995b), sino que tambin los machos responden de forma diferente segn la frecuencia
dominante de las llamadas de los competidores. Esto se puede interpretar como que los machos utilizan la
frecuencia de la llamada del competidor a modo de indicador de su habilidad en la competencia o de su capacidad
de atraccin de las hembras, y responden con un incrementogradual en la usa de emisin. Alternativamente, este
hecho podra tener una explicacin mecanicista debido a la posibilidad de que las llamadas de frecuencia ms bajas
pueden serpercibidas como sonidos ms intensos porel aparato auditivo de los machos, y que las diferencia en la
respuesta a los estmulos con dos frecuencias distintas sera la misma que a estmulos con intensidades distintas
(machos de tamao similar a distancias diferentes). Las dos especies de A/ges son, junto a Aa-ls crepitans
blanchard! (WAGNER 1989b), algunos de los raros casos donde se ha encontrado que los machos responden de
forma diferente a llamadas de competidores de diferente frecuencia. Por otra parte, la frecuencia puede
considerarse hasta ahora como un criterio esttico (segn GERHARDT 1991) en todas las especies analizadas de
A/ges. Respecto al efecto del tamao de los machos analizados, nuestros resultados son semejantes a los
encontrados para A c. blanchard! (WAGNER 1989a), donde tampoco se observ variacin en la respuesta en
funcin del tamao absoluto o relativo de los machos analizados. Sin embargo, nuestros resultados difieren de los
cap. 5 pg. 62

de GREEN (1990), que encontrque los machos grandes de Pbysalaemuspustulosus aumentaban la complejidad
de sus llamadas en un grado mayor que los machos ms pequeos cuando se les someta a un estmulo que
representaba un machointruso.
Los machos responden con un incrementomayor en su tasa de emisin a las llamadas sintticas con alta
tasa de emisin que a las de usabaja. Este aumento en la tasa de emisin ha sido registrado en muchas especies
de anuros (pe. WAGNER 198%). Por lo general, el incremento mximo en la tasa de emisin observado ha sido del
43% en A cisternasii y del 28% en A obstetricans. Estos valores estn dentro del rango observado en otras
especies de anuros.
Una diferencia bsica entre la percepcin de un competidor que llama a una tasa de emisin alta, y un
competidor de mayor tamao, es que nicamente la respuesta al primero es gradual y est correlacionada con la
tasa de emisin del machoresidente. Por esto, un macho que est llamando a una tasa de emisin baja, cuando se
expone a un estmulo con una usa de emisin mucho mayor que la suya propia, incrementar su usa de emisin
en mayor medida que un macho llamando a una usa elevada antes del estmulo. En el caso de la frecuencia
dominante, la frecuencia de la llamada del macho no est correlacionada con el cambio en la usa de emisin, lo que
indica que los machos mayores (que emiten llamadas con frecuencias dominantes ms bajas) no aumentan mas
sus tasas de emisin que los machos pequeos. Estos resultados pueden interpretarsededos formas que no son
mutuamente excluyentes. Una primera interpretacin, sugerira que el macho residente cambia su usade emisin
a un mximo en presencia de un competidor que tenga una frecuencia dominante ms baja. Al contrario, la
respuesta puede ser gradual en presencia de competidores llamando a diferentes tasas de emisin, as, el macho
residente incrementar su tasa de emisin slo lo imprescindible para neutralizar la diferencia de atraccin del
competidor. Esta hiptesis escoherente con el hecho de que el efecto frecuencia parece ser mas significativo
que el de la tasa de emisin (tabla 5.2, pg. 67) (esta comparacinslo es vlida porque tanto la usa de emisin
como la frecuencia del estmulo se tomaronen una magnitud relativa similar respecto alvalor medio poblacional:

1.5 D~. Una segunda interpretacin, ms mecanicista, puede explicar la respuestagradual al estmulo con usas de
emisin ms alus, relacionndolas con procesos de retro-alimentacin ojeedback en las interacciones acsticas
de los machos. El ajuste de las respuestas a los estmulos ha sido estudiado en gran nmero de especies de anuros
(pe. WElls y ScHwAJ<iZ 1984; SCHWARIZ 1987)y ser desarrollado en los captulos 6 y 7.
La relevancia del efecto de la usade emisin de las llamadas de los machos en la eleccin de las hembras
cap.5 pgS

es obvia porque los resultados de los experimentos de fonotaxis son altamente significativos. El mayor atractivo de
las llamadas emitidas a alus tasas es un hecho comn en anuros, y la mayor estimulacin acstica que implica es
evidente (WEUS 1988; GERHARDT 1994).
Los resultados sugieren que existe competencia acstica entre machos en las dos especies estudiadas.
Este tipo de competencia parece serdistinta de la descrita para otros anuros, en los que las interacciones acsticas
entre machos estn relacionadas con la defensa de un territorio o como una gradacin hacia interacciones agresivas
fsicas. Los machos de Hyla versicolor defienden un territorio a travs de la emisin de llamadas agresivas o
mediante la luchafsica (PELLEES 1979). Los machos de Philautus leucorbinus aumentan su usa de emisin y la
complejidad de sus llamadas, y esto ha sido interpretado como un mecanismo para disuadir a los machos
competidores del combate fsico (MArc 1983a). Sin embargo, en todas las especies de Alytes, los machos se
encuentran con frecuencia llamando muy prximos unos de otros (bajo la misma piedra o en el mismo refrigio) y
nunca se han observado combates fsicos entremachos.
Los cambios en la complejidad de la llamada no han aparecido en la evolucin de A/ytes y la competencia
acstica podra deberse a un mero aumento del atractivo para las hembras a travs de una inversin energtica
mayor, o bien ser una respuesta mecanicista a las interacciones entre los machos. En los prximos captulos, se
analizarn estas dos explicaciones mediante el estudio de las interacciones e interferencias acsticas entre machos
y las implicaciones de estos factores en las preferencias de las hembras.

cap.5 pg.64

ta/ Si

Duracin
Efecto
Especie
En
Competidor
Error
Especie x competidor
Error

SC
2.2875
1.0431
0.011)
0117.82
0011)4
0.0)82

QL
1
2?
1
2?
1
2?

CM
2.2875
0.0360
0.01))
0.1103
0011)4
O.~3

Frecuencia dominante

Efecto

E
63.60

0(n)

orn

0.973

1.38

0950

SC

QL

CM

EspecIe
Error
Competidor

0.2713
0.0707
01111)

1
2?
1

0.2713
0.0)24
01111)

11191

0.01)

0.11

0.744

Error

0.03)8

2?

0.011)

Especie x competidor
Enor

0.03)1
0.011)8

1
29

0.011)1
0.~

3.07

oxfl)

E
0.89

0.353

25.75

0.011)

0.01

0.920

Intervalo entre llamadas

Efecto
EspecIe
Error
Competidor
Error
Especie x competidor
Error

0fn~knJosckApXVtfl4m

SC

QL

CM

0.1278
4.1564
0.6258
0.7049
0.03)2
0.7049

1
2?
1
2?

0.1278
0.1433
0.6258
0.0243

01W2

2?

0.0243

ma~a9~c& #a&40d~ 1w,~Oer

cap. 5

pg. 65

9ra$4t 6.2

Duracin
Secta

Especie
FrecuencIa
Taso de emisin
Especiexfrecuencla
Especie x taso de emisIn
Frecuencia x toso de emIsin
Especie x frecuencia x taso de emisin

QL

CM

efecto

efecto
1.81
0.0)
OD
0.0)
OD
0.01)
0(1)

1
1
1
1
1
1
1

QL
errar
2?
2?
2?
2?
2?
2?
29

CM
error

0.03

011)
0.0)
0.0)
0.0)
0.0)
0.0)

E
61.71
0.49
6.68
1.98
1.81
292
6.59

p
0.011)
0A89
OfliS
0.170
0.189
0.098
0.016

F
109.03
0.34
0.68
0.22
0.28
o.95
0.14

p
0.03)
0.564
0.417
0.644
0.604
0.337
0.714

Frecuencia dominante
Efecto
EspecIe
Frecuencia
Toso de emisin
Especie x frecuencia
Especie x taso de emisin
Frecuencia x toso de em~n
Especie x frecuencia x taso de emisin

Ql.
efecto
1
1
1
1
1
1

CM
electa
0.21
o.rn
0.0)
011)
orn
orn
orn

QL
error
2?
29
29
2?
29
2?
2?

CM
error
0.0)

QL
errar
29
29
29
29
29
2?
29

CM
error
a
0.01
0.02
0.01
0.02

orn

0.0)
0.0)
0.0)
0.0)
0.0)

Intervalo entre llamadas

Efecta
Especie
Frecuencia
Taso de emisin
Especie x frecuencia
Especie x toso de emisin
Frecuencia x taso de emisin
Especie x frecuencia x toso de emisin

QL
efecto

1
1

CM
efecto
011

011

0.10
0.02
0.03
0.02

0.01

1
1

ao
0.01

F
0.96
966
599
180
1.73
2.63
0.81

0335
0.0)4
0021
0.191
0.198
0.115
0.375

cap.

5 pg. 66

9~A4t 6.3
AL
AR
QL
GR
-14.8(24.8) -15.2(59.8) -24.0(27.7) -43.4(21.3)
(-56.2 26. (-65.2 178.2) (-63.7. 33.2) (-68.0. 3.3)

A. cislemasil
A. obsleMcans

-15.7(38.6)
(-70.7. 74.7)

-21.1 (33.3) -23.3(30.0) -27.7(33.3)

(-74.7, 29. (-71.5.34.5) (-83.1, 55.1)

seasoc~a~tbtaiww2aaM&t4ab7a24?~k/kzt&cn7/o-a~ttt//aoutns)
(lo-&zs

.>U ~

-v4. ~Yynzve-/ynce-n4&4).

sra&~t 4.4

A. cislernasil

A. obsteMcans

AL
n=15
r=0.033
p=0.993

AR
n=15
186
p=O.507

n=17
r=O.266
p=O.302

n=1 6
r=O.246
p=O.359

QL
n=16
r=0146

GR
n=16
r=0.257
p=0.337

17
r=O.139
p~.595

n=1 7
111
p=O.671

p=o.589

e~vk4rc4sp&rnaas~afaintc~te,tuMSn,aasthw

gr~~~

s.s

AL
n=15
r=O.657
p=O.0)78

Alt
n=15
r=0.904

p=001U1

Ql.
n=1 6
r=0.895
~oon1

GR
n=1 6
rzO.943
p~1

A. obstefltcans

n=1 7
r~.844
p=C.Ofl1

n=16
r=O.892
p=Oflfl1

n=17
r411.941
p=O.cK1)1

n=1 7
r~.891
p=011fl1

ANCOVA

GL=1
F=1.631
p=O.21 17

GL=1
F=O.687
p=O.4143

GU= 1
F=1 .817
p=O.1877

F=0. 188

A. clsternasll

GL=1

p=0. 5828

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cap.

5 pg. 67

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cap. 5 pg. 68

6.2

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cap. 5

pg. 69

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Inlorvojo (ros>

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XC cqam~ a,

4/ 4~-/n~t~ ~) 4/rnVo-jt&~ 6)

4ncv~

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ve-nto- ~

cap. 5 pg. 70

INTERACCIIONES ACJCJSTRCAS
MACHO-MACHO

Y SELECCEN DE

PAREJA EN ALYTES OBSTETRIICANS

Y A. CISTERNASII

(PARTE ID.

AJUSTE TEMPORAL DE LAS LLAMADAS

RESUMEN

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atam4=nazAc.

cap.

pg.

72

RNTRODUCCIIN

los machos de los anuros se congregan frecuentemente formando corosms o menos numerosos.
Aunque para algunas especies se ha demostrado que densos agrupamientos de machos cantores provocan
un abandono de la actividad fonadora por parte de algunos machos para competir mediante luchas fsicas
(TEJEDO

1988), en general los machos de los anuros incrementan su esfuerzo a la hora de llamar cuando se

encuentran agrupados en coros (WElls 1977b, 1988).

Las vocalizaciones de los machos son emitidas a gran intensidad, y pueden llegar a representan el
mayor gasto energtico realizado en el contexto de la reproduccin &.e. TAIGEN et al. 1985). Adems, en la
mayora de las especies constituye casi el nico patrn utilizado por las hembras en los procesos de
seleccin de los machos. Por todo esto, la habilidad de los machos para conseguir que sus vocalizaciones se
transmitan en el espacio acstico de la manera ms flivorable representa un factor de gran importancia para
los anuros.
En numerosas ocasiones, los coros de machos cantores pueden estar constituidos por ms de una
especie. Se ha observado, sobre todo en zonas tropicales, que los lugares empleados en la reproduccin
pueden estar ocupados por numerosas especies (ver pe. DtJELIMAN y TRUEB 1986), por lo que adems de
las interacciones acsticas habituales entre machos conespecficos tambin se producen interacciones
acsticas entre machos interespecficos. Se han identificado tres formas principales de interacciones entre
especies motivadas por las vocalizaciones de machos no conespecficos: primero, dada la gran intensidad a
la que se emiten las llamadas, el sonido de una especie puede enmascarar las de otras especies; segundo,
machos cantores de diferentes especies pueden interaccionar de forma agresiva produciendo

cap. 6 pg. 73

vocalizaciones especiales que motiven peleas interespecficas; y tercero, se pueden producir apareamientos
interespecficos no deseados (GERHARDT y ScHw~a 1994).
Aunque existen formas simples de evitar las interferencias acsticas entre especies, como son la
diferenciacin de los lugares de reproduccin (pe. PENGILLEY 1971; HEYER 1976), de las estaciones
reproductoras (pe. SCHWARIZ y WELlS 1983a) o de los horarios en los perodos de actividad de canto (p.c.
BOWKER y BOWKER 1979; DREWRY y RAJ~D 1983), en muchas especies se han detectado mecanismos
destinados a evitar interferencias que afectan a las propiedades mismas de las vocalizaciones. Por ejemplo,
la utilizacin de diferentes frecuencias espectrales por machos de diferentes especies que comparten el
mismo espacio y tiempo en su actividad fonadora, as como la sintonizacin del sistema auditivo de las
hembras hacia las frecuencias de los machos conespecificos, crea canales privados para la comunicacin
intraespecfica (GnEr~oT 1994). En algunas especies de anuros se ha detectado fenmenos de
desplazamiento de carcter reproductor en algunas caractersticas de las llamadas (p.e. LIrrLEJOHN 1977;
LITTLEJoHN y IDFTUS-HILLS 1968). Otro mecanismo destinado a evitar interferencias, son los ajustes
temporales de las llamadas en una escala temporal fina. As, muchos machos pueden realizar ajustes
temporales de sus llamadas para evitar interferencias con las de de otra especie, principalmente si las
llamadas de ambas especies presentan una estructura semejante (pe. SCHWARTZ y WELLS 1984a, 1984b,
1985).
Aunque las interacciones acsticas entre machos de diferentes especies pueden resultar
importantes, lo son an ms las interacciones intraespecficas.
En muchas especies de anuros se ha constatado la existencia de interacciones acsticas entre
machos cantores. Sin embargo, el estudio de las interacciones acsticas no siempre resulta sencillo ya que,
en muchas especies el repertorio acstico incluye otros tipos de llamadas adems de las llamadas de
apareamiento, como llamadas agresivas y territoriales cuyo objetivo es mantener la distribucin espacial de
los machos (pe. SCHwARVZ y WElls 1985; WAGNER 1989b).
Una interaccin acstica se podra definir como un cambio en el comportamiento fonador de un
macho motivado por las vocalizaciones de otro macho cercano. El ajuste temporal de las llamadas de los
machos respecto a las llamadas del vecino es sin duda el mecanismo ms sencillo para evitar las

cap. 6 pg. 74

interferencia acsticas.
Ya en 1949 GoIN seal que los machos del-Iyla crucifer cantan en ocasiones formando dos o
tros, y posteriormente otros trabajosapuntaron la existencia de una organizacin social dentro de los coros
de machos cantores (BOGERT 1960; DIJELIMAN 1967; WIISoN 1975).
Las diferencias en el aspecto temporal de las llamadas de los machos fue apuntada por PosTn
(1967) cuando constat que ciertos machos iniciaban el coro con ms frecuencia que otros. SCIINEIDER
(1967 y 1968) seal que los machos de Hyla meridionalis e Hyla arborea, cuando cantan junto a otros
machos, alternan sus llamadas en el tiempo para evitar los solapamientos.
Posteriormente WHrmEY y KREBS (1975a) demostraron que las hembras de hlidos tenan en cuenta
los patrones temporales de las vocalizaciones, seleccionando los machos que iniciaban los coros con mas
frecuencia. Sin embargo, GRPE (1996) encuentra que las hembras de Hyperolius mannoratus no muestran
ninguna preferencia pormachos que canten en primero en segundo lugar en las interacciones acsticas.
El estudio de las interacciones acsticas en anuros ha sido abordado de muchas formas posibles. El
anlisis del comportamiento fonador de varios individuos simultneamente es sin duda de gran importancia
para comprender la dinmica de las interacciones acsticas entre machos. Sin embargo, la inherente
dificultad para el seguimiento de ms de dos individuos a la vez, ha hecho que la inmensa mayora de los
estudios cuantitativos sobre interacciones acsticas se hayan limitado a las interacciones entre dos machos
cantores, siendo excepcionales los trabajos en los que se aborda el estudio de ms de dos machos
simultneamente (pe. BRUSH y NARINs 1989; Sciw~r 1993).
Los dos mtodos usados hasta la fecha para el estudio de las interacciones acsticas son, por un
lado, el estudio de las interacciones naturales de machos cantores, y por otro, el uso de tcnicas de
playback en las que se somete a un individuo a una serie de estmulos que consisten en llamadas sintticas
o naturales.
WIenER y SEIBT (1974) correlacionaron el retraso de la llamada de un individuo (A) con el
correspondiente perodo de las llamadas del macho vecino (B). Si las llamadas del macho A provocan la
emisin de las llamadas del macho B, entonces el intervalo entre llamadas del macho B se incrementar si

cap. 6 pg. 75

aumenta el intervalo entre las llamadas del macho A y E, ya que el macho B espera a que se produzca la
llamada del macho A para emitir su llamada. De esta forma, analizando el grado de correlacin entre EA y
BE o AB y AA podemos analizar, no slo si uno o ambos machos estn realizando un ajuste temporal de sus
llamadas con las del vecino, sino tambin conocerla magnitud de ese ajuste.
SCHNEIDER et aL (1988) demostraron la existencia de interacciones acsticas en 4 especies de
anuros neotropicales comparando la distribucin observada y esperada de las latencias (intervalo entre el
inicio de una llamada y el inicio de la siguiente) de machos que cantaban junto a otros machos.
KLIJMP y GERHARDT (1992) indicaron algunos aspectos claves para demostrar y cuantificar las
interacciones acsticas entre machos.
El ajuste de las llamadas en las interacciones se puede caracterizar midiendo el ngulo fase de la
llamada de un individuo con respecto a los perodos de las llamadas del vecino. As, un ngulo fase de 1800
significa que ambos individuos alternan sus llamadas en el tiempo a intervalos regulares idnticos, un
ngulo de 00 indica que ambos machos cantan simultneamente, y ngulos fase entre 0y 180<> (o entre
180<> y 360<>) indican que el canto de un individuo es seguido inmediatamente por el del vecino. El ngulo
fase puede considerarse un carcter especifico, dado su alto grado de estabilidad (pe. para I-Iyla arborea el
valor es 180u) (KiUMP y GERHARDT 1992).
Como hemos visto en el captulo anterior, en Alytes se ha podido constatar la existencia de
competencia acstica entre machos. As, se ha demostrado que los machos de Alytes incrementan la tasa de
repeticin de sus llamadas en respuesta de las vocalizaciones de un competidor cercano. Hemos visto
tambin en el captulo 5, que la respuesta de los machos, aunque no presenta un carcter gradual,vara en
funcin del tamao del competidor. Adems, las hembras de Alytes seleccionan machos que emiten sus
llamadas a tasas elevadas.
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cap.

6 pg. 76

sekccvsevzrza/4 is>Annras>

MATERI[AL

Y MTODOS

Se realizaron grabaciones y experimentos de playback convencionales en el campo en dos

poblaciones de Alytes.A. obstetricans se estudi en la laguna Grande de Pealara, mientras que A.
cisternasii se estudi en Mrida.
ANLIISIIS DE IINTERACCWNES

NATURALES

Para estudiar las interacciones naturales entre individuos se realizaron grabaciones en el campo de
machos que se encontraban cantando muy prximos (menos de 5 metros). Las grabaciones fueron
realizadas en cinta cassette y posteriormente fueron digitalizadas a 22 kHz y 8 bits con ayuda de software y
hardware SoundTools para Macintosh. Utilizando la aplicacin Signalyze para Macintosh, se cuantific la
duracin de la llamada, su frecuencia espectral, as como el intervalo entre llamadas de cada macho y el
retraso entre las llamadas de cada machoy las llamadas del vecino.
EXPERIIMENTOS

DE PLAYBACIK

Para estudiar el ajuste temporal de las llamadas se realizaron dos tipos de experimentos de
playback, unos a corto plazo y otros a largo plazo. En ambos experimentos se usaron llamadas sintticas
generadas por ordenador. Cuando se detectaba un macho cantando de forma alsada era registrado durante
al menos 10 vocalizaciones (100 en los experimentos a largo plazo), y despus se emitan una serie de
estmulos mediante un cassette Sony TCM-84V situado aproximadamente a 1 m de distancia (presin de
sonido aproximada a lm, 70 dB).
EXPERIMENTOS

A CORTO PLAZO. Enlosexperimentosacortoplazose

utilizaron cuatro sedes de 15 llamadas sintticas regularmente espaciadas, considerando las 5 primeras de
adaptacin y por consiguiente excluyndolas de los anlisis. El orden de las distintas series se vari de
forma aleatoria y se esper al menos dos minutos entre dos series. Las series variaban en dos tipos de
frecuencia dominante: agudas (A) y graves (G), y dos tipos de tasa de emisin: lenta (L) y rpida (R). Para A.

cap.6 pg.77

obstetricans las llamadas sintticas utilizadas fueron: AL (100 ms, 1300 Hz, 15.4 llamadas/minuto), AR (100
ms, 1300 Hz, 54.5 llamadas/minuto), GL (100 ms, 1000 Hz, 15.4 llamadas/minuto) y GR (100 ms, 1000 Hz,
54.5 llamadas/minuto). ParaA. cisternasil, las llamadas sintticas usadas fueron: AL (170 ms, 1618 Hz, 11.4
llamadas/minuto), AR (170 ms, 1618 Hz, 42.3 llamadas/minuto), GL (170 ms, 1364 Hz, 11.4
llamadas/minuto) yGR (170 ms, 1364 Hz, 42.3 llamadas/minuto).
EXPERIMENTOS

LARGO PLAZO. En los experimentosalargo plazo

(slo para A. obstetricans) se utilizaron cuatro series de 100 llamadas sintticas, tres de ellas variaban en la
frecuencia dominante: Agudo (100 ms, 1300 Hz, 24 llamadas/minuto), Medio (100 ms, 1150 Hz, 24
llamadas/minuto), Grave (100 ms, 1000 Hz, 24 llamadas/minuto), y la cuarta serie consista en llamadas de
frecuencia media dispuestas temporalmente al azar (dentro del rango observado para esa poblacin): Azar
(100 ms, 1300 Hz, 8-60 llamadas/minuto). A cada macho slo se le present una de las tres series para evitar
la posible adaptacin al tratarse de un experimento de larga duracin. Durante los playback se registraron
los estmulos y las respuestas de los machos y posteriormente las grabaciones se analizaron como se ha
comentado antes.
El ajuste de las respuestas frente al estmulo se analiz de la siguiente manera: el tiempo de
respuesta (TR) sera el tiempo desde el inicio del estmulo al inicio de la respuesta; mientras que el tiempo
de respuesta esperado (TE) correspondera a la mitad del tiempo entre el inicio de un estmulo y el inicio
del siguiente. Si el macho analizado no estuviese coordinando sus llamadas con los estmulos, se esperara
una distribucin continua de la relacin TR/IF entre O y el valor del tiempo entre estmulos.
Si la respuesta al estmulo se produce de forma rpida y coordinada se esperara que la relacin
TE/TR fuese menor a 1. Al tratarse de experimentos de playback estticos (no interactivos) es posible que
entredos estmulos el macho analizado emita ms de una respuesta. Si entre dos estmulos se producen 2
respuestas el TE sera el tiempo entre el inicio de un estimulo y el inicio del siguiente partido por 3 (y as
sucesivamente) (fig. 6.1, pg. 93). En los experimentos a corto plazo los resultados fueron analizados
mediante un ANOVA de medidas repetidas (para evitar el efecto de la variacin en la temperatura de cada
macho) y comparaciones planificadas. En los experimentos a largo pazo se realizaron tests de los signos
para una muestra.

cap.

6 pg. 78

Para estudiarel posible efecto del tamao o la temperatura corporal de los machos en el grado de
ajuste conseguido en las interacciones, se realiz otro experimento ms de playback (slo para A
cisternasi. En este caso se utilizaron secuencias de estmulos que contenan 10 series de 5 estmulos cada
una. El intervalo en cada serie era constante, variando entre series de 1247 a 5072 ms de forma regular. Para
cada serie de estmulos y para cada macho, se calcul el ajuste medio y se correlacionaron con distintas
variables corporales.
EXPERIMENTOS

DE FONOTAXIIS

En los experimentos de fonotaxis se utilizaron hembras grvidas y llamadas sintticas emitidas

directamente desde un ordenador porttil PowerBook 165c, en un recinto cuadrado de 1.8 metros de lado
e iluminado con una luz roja. ParaA. cisternasil se utilizaron hembras de la poblacin de Mrida, mientras
que para A. obstetricans se utilizaron hembras de Pealara y Formigal. El volumen de las llamadas sintticas
se ajust a 70 dB en el centro del recinto con un sonmetro Realistic Sound Pressure Meter. Cada hembra
era colocada en el centro del recinto, tras cuyos dos lados opuestos se encontraban dos altavoces que
emitan dos estmulos diferentes de forma alternativa. La hembra era retenida en el centro durante 30
segundos mediante un cilindro permeable al sonido para habituarse, y despus dispona de dos minutos
para elegir uno de los dos estmulos presentados. Se consideraba que la hembra elega un estmulo si
tocaba el altavoz tras la pared o tocaba la pared a menos de 10cm de la base del altavoz.
Se realizaron dos experimentos de fonotaxis distintos. En el primero de ellos la hembra deba
elegir entre dos interacciones de dos machos, la primera corresponda a dos machos (uno con una
frecuencia correspondiente a un macho de tamao grande y otro con frecuencia correspondiente a un
macho de tamao pequeo) que cantaban con un ngulo fase de 90<>, y la segunda a dos machos con
caractersticas espectrales similares que cantaban con un ngulo fase de 180<> (A obstetricans: 100 ms, 1000
y 1300 Hz, 24.5 llamadas/minuto; A. dsternasii: 170 ms, 1364 y 1618 Hz, 26.9 llamadas/minuto) (fig. 6.2a,
pg 94). En el segundo experimento se utilizaron llamadas que correspondan a dos machos de tamao
mediano y la hembra deba elegir entre un macho que siempre iniciaba la interaccin y un macho que
siempre contestaba en segundo lugar (A. obstetricans: 100 ms, 1150 Hz, 24.5 llamadas/minuto; A.
cisternasil: 170 ms, 1491 Hz, 26.9 llamadas/minuto) (fig. 6.2b, pg. 94). En A. cisternasil este ltimo
experimento se repiti una vez ms bajando la temperatura de las hembras artificialmente.
cap.

6 pg. 79

En el primer experimento, las preferencias de cada hembra fueron estudiadas 4 veces, mientras
que en el segundo slo 2 veces. Se calcul la probabilidad de eleccin de cada hembra para el estimulo ms
elegido en general, segn el nmero de aciertos e intentos vlidos (p. e. si una hembraresponda 3 de las 4
veces, y en 2 de ellas elega el estimulo ms preferido, la probabilidad asignada de esa hembra era de 2/3).
En cada experimento las probabilidades de eleccin de los estmulos se compararon a la probabilidad
esperada por azar (0.5) mediante un test de los signos para una muestra.

RESULTADOS
ANALIISIIS DE IINTERACC IONES NATURALES
Se han analizado 7 secuencias largas de interacciones acsticas naturales en A. obstetricans y 8 en
A. cisternasil (18-60 interacciones)
Utilizando la metodologa propuesta por SCHNEIDERet aL (1988) para comparar las latencias
observadas y las esperadas por azar, se obtienen resultados altamente significativos en todos los casos
analizados (tabla 6.1, pg. 88). Es decir, el patrn de distribucin temporal de las llamadas de los dos
machos implicados en una interaccin no se debe al azar, sino que al menos un macho est colocando sus
llamadas de forma ordenada hacindolas coincidir en el tiempo con las del otro (fig. 6.3, pg. 95).
Analizando la relacin AB-AA o BA-BB se obtienen resultados significativos en 3 de las 7
interacciones analizadas en A obstetricans y en 3 de las 8 de A cisternasii (tabla 6.2, pg. 89). El desvo de
la pendiente de las rectas de regresin (b) sobre cero no es significativo en A. obstetricans (nffl,
media=0.46,

t=1.6, p=O.l68l),

pero si enA. cisternasii (n=9, media=O.693, t~4.7, p=O.0O16). El ajuste de

las llamadas (inferido por el coeficiente de correlacin r) no presentavalores muy elevados en la mayora de
los casos. Aunque con este mtodo no se obtienen resultados concluyentes, al menos enA cisternasil se
observa un indicio de relacin positiva entre AB y AA, esto es, la llamada del macho B est provocada por la
emisin de la llamada del macho A (fig. 6.4, pg. 96). Adems, observando la distribucin total de los
intervalos AB, se comprueba que en las interacciones naturales se producen constantes cambios en el
orden de llamada de ambos machos, es decir, el macho A no siempre inicia la interaccin sino que ambos

cap.6

pg.80

machos A y B, se van alternando en serel primero en cantar (Hg. 6.5, pg. 97).
De todas formas, si consideramos como macho A al individuo que en un mayor nmero de
ocasiones inicia la interaccin y como macho 13 al individuo que normalmente responde en segundo lugar,
no se observan diferencias significativas ni en el tamao de ambos (inferido a partir de la frecuencia
dominante de la llamada) ni en su temperatura corporal (inferida a partirde la duracin de la llamada) (test
de Wilcoxon, A obstetricans: duracin n=7, Z=-0.169, p=0.8658, frecuencia dominante n=7, Z=-0.169,
p=O.8658; A. cisternasii: duracin n=10, Z=-1.362, p=O.173l, frecuencia dominante n=10, Z=-0.889,
p=O.3743).
El ngulo fase obtenido paraA .obstetricans ha sido de 83.0<> (n=7, DE=16.0), y paraA. cisternasii
ha sido de 77.6<> (n=9, DE=13.6), no existiendo diferencias significativas entre ellos (U =40, p=0.3683).
Otra forma de corroborar el hecho de que los dos machos de una interaccin estn cantando de
forma coordinada es estudiar el comportamiento de uno de ellos cuando el otro macho deja de cantar. La
figura 6.6 (pg. 98) muestrael intervalo entre llamadas de 6 machos en tres interacciones distintas. En todas
las interacciones se observa que el intervalo entre llamadas del macho 13 aumenta considerablemente
cuando el macho A deja de llamar.
Aunque todas las interacciones comentadas hasta ahora se refieren slo a dos machos, tambin se
han observado interacciones de 3 o ms machos cantores. As, por ejemplo, en un tro de A obstetncans se
observ la siguiente relacin: el individuo A responda al individuo 13 principalmente (aunque a veces
tambin contestaba a C) y en menor medida el individuo 13 responda a C, por ltimo y en mucha menor
medida, el individuo C responda al individuo A (BA-BB: n=78, r=0.1, p=O.OOOX; CA-CC: n=88, r=0.6,
pO.OOOl; CB-CC: n=56, r=0.5, p0.OOO1; AC-AA: n90, r=O.3, p=0.003l).
EXPERIMENTOS
EXPERIMENTOS

CORTO

DE PLAYBACK
PLAZO.

Losresultadosdelanlisisdelajuste

de las llamadas de los machos a la de sus competidores a cono plazo aparecen en la tabla 6.3 (pg. 90). En
el primer ANOVA se ha estudiado la relevancia del efecto especie (A. obstetricans frente a A.. cisternasil) y
el grado del ajuste de las respuestas (hiptesis nula TIVTE=1). Se obseva que existen diferencias

cap.6

pg.81

significativas en el ajuste entre especies (F4.7, p=O.O385), y el ajuste en general es mejor de lo que cabra
esperar por azar (F=27.3, pO.OOOO), aunque no en ambas especies (F=2.8, p=0.0285)(el ajuste es slo
mejorpara A. cisternasiz).
En un segundo anlisis se ha estudiado el efecto de la especie, de la frecuencia dominante y de la
tasa de emisin del competidor. Existe una marcada diferencia en el ajuste de los machos segn la tasa de
emisin del competidor (F73.4, pO.OOOO), pero no segn el tamao de ste (F=2.1, p=O.l597); adems,
las dos especies estudiadas responden de forma distinta a distintas tasas de emisin de los estmulos (fig.
6.7, pg. 98).
EXPERIMENTOS

A LARGO PLAZO. Elajustedelaslamadasalargoplazo

en A obstetricans se ha estudiado con experimentos de playback con secuencias de 100 estmulos. Se han
obtenido resultados significativos en todos los experimentos realizados (test de los signos para una
muestra, estmulo Grave: n=7, x=0.805, p=0.0156; estmulo Medio: n=7, x0.742, p=0.0156; estmulo
Agudo: n=6, x=0.691, p=0.03l2; estimulo de frecuencia media distribuido al azar: n=9, x0.849,
p=0.039l) (fig. 6.8, pg. 99).
Un test de Kruskal-Wallis no indica diferencias significativas en el ajuste segn la frecuencia
dominante del canto del competidor (df2, H3.5, p=O.l775), como tambin ocurra en los experimentos
a corto pazo. Tampoco existen diferencias en el ajuste con los estmulos de frecuencia media segn stos
se encuentren ordenados en el tiempo o distribuidos al azar (test de Mann-Whitney entre Azar y Medio:
U =48, p=O.OSO7).
En todos los casos estudiados en los experimentos de playback a largo plazo, se observa una
disminucin del intervalo entre llamadas cuando los machos eran sometidos al estmulo, tal y como suceda
en el capitulo anterior con los experimentos a corto plazo. Un test de Kolmogorov-Smirnov comparando la
distribucin de los intervalos de las llamadas de los animales cantando solos y con los estmulos, refleja
diferencias significativas en casi todos los casos estudiados (tabla 6.4, pg. 91). Observando la distribucin
de los intervalos entrellamadas antes y durante los experimentos, se advierte que adems de producirse un
incremento en la tasa de repeticin de las llamadas por partede los machos, stos tratan de ajustar su tasa
de emisin a la del estimulo (fig. 6.9a, pg. 100). Adems, los casos en los que no se encuentran diferencias

cap.

6 pg. 82

significativas en las distribuciones de los intervalos entre llamadas antes y durante los experimentos,
corresponden a casos en los que el intervalo entre llamadas del macho analizado coincide en gran medida
con el intervalo entre estmulos (fig. 6.9b, pg. 100).
Analizando los resultados obtenidos en los experimentos de playback con estmulos de intervalos
decrecientes para A. cisternasii, se ha encontrado una relacin significativa entre la temperatura cloacal de
los machos y el ajuste conseguido (n=16, r=0.6, p=0.0252) (fig. 6.lOa, pg. 101), as como entre el
intervalo entre estmulos y el ajuste (n=10, r=0.7158, p =0.0199) (fig. 6.lOb, pg. 101). El tamao del
macho, por el contrario, no aparece correlacionado con el ajuste (n=16, r=0.1621, p=O.5485). Es decir, los
machos de A. cisternasil consiguen un mejor ajuste cuando su temperatura corporal es mayor, y cuando el
intervalo entreestmulos es mayor.
EXPERJIMENTOS

DE IFONOTAXIIS

Los resultados obtenidos en los experimentos de fonotaxis aparecen en la tabla 6.5 (pg. 92). Las
hembras de A. obstetricans prefirieron machos que emitan sus llamadas con un ngulo fase de 180<> frente
a machos que lo hacan a 90<>. En el segundo experimento las hembras de A. obstetrzcans prefirieron
machos que cantaban siempre en segundo lugar frente a machos que lo hacan en primer lugar
(temperatura ambiente durante el experimento 10<>C, temperatura media en la zona de reproduccin
durante la actividad reproductora 12%), mientras que las hembras de A. cisternasii eligieron
significativamente los machos que cantaban en primer lugar (temperatura ambiente durante el experimento
18%, temperatura media en la zona de reproduccin durante la actividad reproductora 17<>C). Sin embargo,
cuando la temperatura de las hembras de A. cisternasii se baj artificialmente hasta 14<>C, aunque no se
obtuvieron resultados significativos, no slo desaparecieron las preferencias de las hembras por los machos
que cantaban en primer lugar, sino que las hembras eligieron sobre todo las llamadas que se producan en
segundolugar,

DISCUSIN
Aunque ya sabamos que la presencia de un competidor produce en los machos cantores un

cap.

6 pg. 83

aumento en la tasa de emisin de sus llamadas (capitulo 5), parece claro que en las dos especies de Alytes
estudiadas la disposicin temporal de las llamadas de los machos que cantan muy prximos no se debe al
azar, sino que existe adems un ajuste temporal de sus llamadas en funcin de las de sus competidores.
Las interacciones acsticas entre machos no siempre han resultado sencillas de demostrar, y an
menos de cuantificar (KLUMP y GERHARDT

1992).

Por los resultados obtenidos en las interacciones naturales,

parece que el ajuste no resulta fcil de medir en Alytes, en comparacin con otras especies que han sido
estudiadas. sto podra deberse a la poca idoneidad del anlisis de interacciones naturales no controladas
en las que de forma habitual, los machos interrumpen la alternancia correcta de sus llamadas emitiendo
ms llamadas. Los bajos valores de ajuste encontrados, tambin podran explicarse en funcin del carcter
primitivo de estas especies: el patrn de ajuste de las llamadas no est tan evolucionado como en otras
especies estudiadas (fundamentalmente hlidos), lo que adems justificara la ausencia de pautas claras en
el orden de los machos al cantar.
Por otro lado, las ligeras diferencias encontradas en el comportamiento de ambas especies
estudiadas, podran explicarse porel menor tamao de la muestra en A. obstetricans.
Si expresamos el grado de ajuste obtenido en los experimentos de playback, de manera similar al
ngulo fase estudiado en las interacciones naturales (entorno a 8~fl, se obtiene un valor medio de 150<>.
Esta aparente contradiccin puede explicarse porque en el caso del ajuste analizado en los playback, ste
desciende mucho si el animal estudiado emite ms de una seal entre dos estmulos, mientras que en las
interacciones naturales este fenmeno no se considera, obtenindose el ngulo fase de secuencias con
alternancia perfecta entre llamadas. Este problema metodolgico podra resolverse fcilmente con el uso de
experimentos de playback interactivos, en lugar de experimentos de playback estticos que no se ajustan a
las condiciones concretas de cada sujeto analizado.
De los resultados obtenidos con los experimentos de playback parece claro que existe un ajuste
temporal de las respuestas, aunque se observan diferencias significativas en el grado de ajuste encontrado
entre especies. En el caso de A. obstetricans, el bajo ajuste encontrado, sobre todo en las series rpidas,
parece indicar que, o bien no existe un buen ajuste, o bien los valores experimentales no se han
considerado correctamente.

cap.

6 pg. 84

En cualquier caso parece claro que, como observ NARINs (1982), el ajuste de las llamadas vara en
funcin del intervalo entre estmulos, o dicho de otra forma, que la tasa de emisin del competidor es
fundamental a la hora de conseguir un buen ajuste entre llamadas. NARINS (1982) seal que existe un
tiempo mnimo en el cual el animal no puede emitir una nueva llamada (Bebaviaral Refractay Pead,
BRP), y que adems este periodo sera especifico para cada especie y no dependera de la temperatura sino
de la eficacia de los circuitos neuronales. El periodo refractario relativo sera el tiempo entre el final del
BR?, y el inicio de la respuesta. Sin embargo, la metodologa propuesta por NARINS (1982) para la medicin
del BRP es algo confusa y poco prctica para la comparacin interespecifica.
No obstante, segn estos resultados, el tamao del competidor (inferido por la frecuencia
espectral de su llamada) no parece influir en el ajuste conseguido.
Tambin parece claro, por lo menos en A. abstetricans, que los machos son capaces de mantener
el ajuste de sus repuestas durante un periodo largo de tiempo. Sin embargo, por los resultados obtenidos
en los experimentos sobre el ajuste a largo plazo, y aunque nuevamente no se observan diferencias
significativas, podemos deducir que existe una progresin en el grado de ajuste. Al contrario de lo que
ocurra al analizar la tasa de emisin de las llamadas, en donde los machos incrementan ms su tasa de
emisin si el competidor es de gran tamao (ver captulo 5), el ajuste es ms preciso cuanto menor es el
tamao del competidor. sto podra explicarse silos machos emitiesen su llamada inmediatamente despus
de la llamada de otro individuo como elemento de comparacin para las hembras, por lo que cuando el
individuo que canta en primer lugar presenta un menor tamao (y por tanto con una llamada ms aguda) la
situacin es ms favorable para el individuo que responde.
Adems, el hecho de que el peor ajuste se produzca cuando los estmulos se encuentran
desordenados al azar, podra indicar que el mecanismo de las interacciones acsticas no es un proceso que
acte de forma independiente en cada llamada, sino que existe un ritmo interno (zeitgeber) que los
machos cantores slo pueden modificar en parte. Sin embargo, Zmcic y NARINS (1985) encontraron que los
machos de Eleutberodactylus caqui eran capaces de evitar los solapamientos de sus llamadas con estmulos
espaciados al azar, y NAR[Ns y ZELICK (1988> argumentan que el mecanismo encargado de disparar la
respuesta se actualiza con cada estmulo, reduciendo su intensidad en los perodos de silencio entre
estmulos.
cap.

6 pg. 85

En relacin a las caractersticas propias de cada macho estudiado y no frente a las de su oponente,
los machos de Alytes consiguen mejores ajustes temporales cuanto mayor es su temperatura corporal, lo
que lgicamente puede atribuirse a una mayor aceleracin de los procesos neuronales que desencadenan la
respuesta. Sin embargo, el tamao del macho no parece importante a la hora de conseguir un buen ajuste.
los resultados obtenidos en los experimentos de fonotaxis sugieren que la disposicin temporal de
las llamadas de los machos de Alytes influye en las preferencias de las hembras, aunque la temperatura
podra jugar un importante papel. El efecto de la temperatura sobre las preferencias de las hembras es un
fenmeno demostrado en varias especies de anuros (CAPRANIcA y MOFFAT 1983; STIEBER y NARINS 1990),
observndose incluso en ocasiones cambios en la direccin de esas preferencias (GERHARDT y MIJDRY 1980):
Por tanto, aunque pueda admitirse que la disposicin temporal de las llamadas tenga influencia en las
preferencias de las hembras, las diferencias de comportamiento encontradas entre ambas especies pueden
deberse nicamente a las caractersticasambientales de las dos poblaciones.
Por todo esto, podemos concluir que existe un mecanismo de ajuste temporal entre las llamadas
de los machos de Alytes, que hace que las interacciones acsticas no se deban al azar. Adems, estos
mecanismos de ajuste temporal de las llamadas de los machos y sus posibles repercusiones en las
preferencias de las hembras, podran responder a un modelo en el que la temperatura juega un importante
papel.

cap.6 pg.86

92u/ci.

A.
Individuo
Aol 4-6.2
Ao21-6.3
Ao3O-5.4
Ao3O-3.6
Ao3l-5.1
Ao3l-5.2
Ao9-61

Individuo
AclO-lOl

Ac4-10.1
Ac4-1 0.4
Ac-10.1
Ac6-1 0.2
Ac-1 0.3
Acb-10.4
Ac-1 0.5

obslefficans
305.2
<~6.8
739
272.9
1142
1S)8
2848

zt

p
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6 pg. 87

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cap.

6 pg. 88

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cap.

6 pg. 89

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Ao2l-6.6
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Individuo

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0.0353
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p
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cap.6 pg.90

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cap.6 pg.91

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cap. 6 pg. 92

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cap.

6 pg. 93

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cap. 6 pg. 94

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cap. 6 pg. 95

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cap.6 pg.96

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cap. 6 pg. 97

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cap. 6 pg. 98

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cap.

pg. 99

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cap.

6 pg. 100

RNTERACCIONES ACSTRCAS
MACHO-MACHO Y SELECCRN IDE
PAREJA EN ALYTES OBSTETRICANS
Y A. CRSTERNASR][
SOLAPAMIENTO

(PARTE III>.

ENTRE LLAMADAS.

RESUMEN

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4ccnAdend~ acisht mtomacio& Maqzd% st avtua~ e/~

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cap. 7 pg. 102

INTRODUCCIN

Como vimos en el capitulo anterior, las interferencias acsticas por solapamiento de las llamadas
son sin duda, una de las muchas erzas de seleccin que pueden provocar entre especies la diferenciacin
de los lugares de llamada, de las estaciones reproductoraso de los horarios en los perodos de actividad de
canto (GERHARDT 1994a).
Aunque el solapamiento entre llamadas de diferentes especies puede jugar un papel importante en
comunidades multiespecficas complejas, lgicamente los solapamientos entre llamadas de machos
conespecficos resultan ser mucho ms frecuentes ya que stos comparten los mismos nichos ecolgicos y
presentan llamadas con estructuras temporales y espectrales semejantes. Adems, los cambios evolutivos
tendentes a reducir las interferencias entre machos interespecficos no sirven en las interacciones
intraespecficas.
En algunas especies de anuros se ha demostrado que las interferencias interespecficas pueden
afectar a las preferencias de las hembras (SCHWARTZ y WELLS 1983b; GERHARDT y SCHWARIZ 1994) aunque,
como es lgico, las interferencias intraespecficas resultan ser an ms importantes en los procesos de
seleccin de las hembras (pe. IRkEz 1993; SCHWARTZ 1993).
En muchas especies de anuros los machos pueden ajustar sus llamadas alternndolas en el tiempo
para evitar solapamientos con las llamadas de los vecinos (p.e. WMKOflAK 1992; GIVEN 1993; GRAFE 1996).
Aunque se admite en general que las interacciones acsticas entre machos son mecanismos destinados a
evitar el solapamiento de las llamadas (p.c. LWflEJoHN y MARTIN 1969; WHITNEY y KREBS 1975b; NARINS y
CAPRANICA

1978; NARINS 1982; ZEUcKy NARiNs 1982), en muy pocas especies se ha podido constatar que los

cap. 7 pg. 103

solapamientos entre llamadas se producen en menor medida de los que cabra esperar por azar (KLUMP y
GERHARDT 1992)
ScHwARTz (1987) encuentra evidencias de que la alternancia de llamadas, frente al solapamiento de
stas, puede estar destinada por un lado a mantener el espacio entre machos cantores, y por otro a
preservar la informacin temporal codificada en las llamadas a la hora de atraer hembras conespecficas, y
rechaza la hiptesis de la utilidad de las llamadas alternadas para la mejor localizacin de los machos
cantores. Posteriormente GRAPE (1996) demuestra en Hyperolius marmoratus que las hembras no tienen
dificultad para encontrar los altavoces que emiten simultneamente llamadas con solapamiento; adems, las
hembras prefieren llamadas con poca modulacin de amplitud, por lo que las llamadas alternadas tendran
ventaja sobre las solapadas, ya que estas ltimas al sumarse presentan una modulacin mayor.
El estudio de los solapamientos entre llamadas tradicionalmente ha sido abordado desde una
situacin experimental ideal, con slo dos individuos interaccionando entre s, o con un individuo
interaccionando con los estmulos de un playback. Sin embargo, aunque estos estudios puedan parecer
extremadamente reduccionistas, BRIJSH y NARINS (1989) estudiaron el comportamiento fonador de
Eleutherodactylus

coqul en densos agrupamientos de machos cantores y desarrollaron un modelo que

explicaba dicho comportamiento: los machos pueden maximizar la efectividad de sus llamadas eludiendo
los solapamientos con slo dos vecinos. Adems GERHARDT y IQUMI (1988) comprobaron que las hembras
de f-Iyla cinerea no son capaces de localizar con exactitud la situacin de los machos cantores cuando el
nivel de presin de sonido del coro es similar al del macho en cuestin, y por tanto existe un alto grado de
solapamiento de llamadas; sugiriendo que en densos agrupamientos de machos cantores las hembras
realmente slo eligen entre un cierto nmero reducidode stos.
El estudio de los solapamientos entre llamadas desde el punto de vista experimental requiere
inevitablemente el uso de experimentos de playback interactivos. Con esta metodologa los estmulos
presentados pueden tener un ajuste temporal que no es posible conseguir con los experimentos de
playback tradicionales. El uso de experimentos de playback interactivos en el estudio de las interacciones
acsticas en anuros est todava restringido por las dificultades tcnicas que supone (p.e. NARINs 1982,
SCHWARIZ 1987,1991,1993; ScHwArnzyRAND 1991).

cap. 7 pg. 104

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MATERIAL Y MTODOS
SOLAPAMIIENTO

ENTRE

INTERACCILONES

LLAMADAS

EN LAS

NATURALES

Con objeto de estudiar si en las interacciones acsticas entremachos, el nmero de solapamientos

que se produce es menor de lo que cabra esperar si ambos machos cantasen de forma no coordinada, se
construy una aplicacin informtica en Zflasic denominada SOLAP (ver Anexo ID.
En primer lugar, en una interaccin natural en la que dos machos se encuentran cantando juntos,
SOLAP calcula: 1. el porcentaje de llamadas de ambos machos que no presentan solapamientos con otras
llamadas, 2. porcentaje de las interacciones acsticas en las que se producen solapamiento entre llamadas, y
3. porcentaje medio de solapamiento de las llamadas de cadamacho.
Despus SOLA]> construye una secuencia ficticia de llamadas para cada macho tomando al azar
todos y cada uno de los valores de los intervalos entrellamadas de cada macho. Las dos secuencias creadas
al azar de los dos machos se superponen y SOLAP vuelve a calcular el porcentaje de llamadas sin
solapamiento, el porcentaje de las interacciones con solapamiento, y el porcentaje medio de solapamiento
de las llamadas (fig. 7.1, pg. 117). El proceso de creacin de secuencias al azar y su posterior anlisis se
repite 1000 veces y se calcula la probabilidad de los valores obtenidos en el anlisis de las interacciones
naturales en funcin de la distribucin de los parmetros calculados en las 1000 simulaciones. Por ltimo,
los desvos de los valores obtenidos en el anlisis de las interacciones naturales, frente a los esperados por
azar se analizaron mediante una t de Student.

cap. 7 pg. 105

EFECTO

DEL SOLAPAMIIENTO

EL COMPORTAMIENTO

DE LAS LLAMADAS

FONADOR

EN

DE LOS MACHOS

Para estudiar el efecto sobre los machos cantores de los solapamientos de sus llamadas se
realizaron experimentos de playback interactivos con ordenador utilizando una aplicacin desarrollada en
Hypercard para Macintosh denominada CSER (ver Anexo 1). CSER es capaz de detectar la emisin de un
sonido y emitir, tras un tiempo de retraso establecido, cualquier seal acstica que se haya seleccionado. La
seal acstica empleada como estmulo, consista en una llamada sinttica (22k1Iz, 8 bits) construida a
partir de un tono puro con la duracin y frecuencia medias de la poblacin estudiada, y ajustando su
envolvente a la de una llamada natural.
Cuando un macho se encontraba cantando de forma aislada (sin otro macho cantando a menos de
5 metros) se instalaba el sistema de playback que consista en un micrfono direccional conectado a una
grabadora y un micrfono y un pequeo altavoz conectados a un ordenador PowerBook 165c. Despus de
registrar el canto del macho durante al menos 10 llamadas se realizaron 2 experimentos de playback con
ms de 10 estmulos cada uno que tambin fueron registrados en cinta. El volumen del ruido ambiente
entre las llamadas del macho se empleabapara calibrar el sistema, y la presin de sonido de los estmulos se
ajust a 70 dB (a 1 metro). En un primer experimento el tiempo de retraso se fij en 250 ms, con lo que se
simulaba una interaccin natural en la que un supuesto macho responda al macho analizado, cantando a
continuacin de ste sin que sus llamadas se solapasen en el tiempo. En un segundo experimento el
tiempo de retraso era de slo 50 ms, con lo que la llamada sinttica emitida por el ordenador se solapaba
con la llamada del macho analizado.
El nmero de llamadas por minuto antes y durante los experimentos se compararon mediante un
test de Wilcoxon
EFECTO

DE LA SATURACIN

EN EL COMPORTAMIENTO

DEL MEDIO ACSTICO

DE LOS MACHOS

Con objeto de comprobar si los machos son capaces de coordinar sus llamadas en el tiempo para
evitar solapamientos dentro de un coro extremadamente saturado de machos cantando, se realiz otro
experimento de playback con llamadas sintticas. En este caso se utiliz una secuencia de 35 series de
cap. 7 pg. 106

estmulos (de los cuales los 5 primeros se consideraron de acostumbramiento y por tanto no se incluyeron
en los anlisis) que consistan en intervalos de 5 segundos con mltiples llamadas de machos creando un
coro extremadamente complejo (formado por llamadas sintticas graves, medias y agudas dispuestas al
azar), seguidos de intervalos de 2 segundos de silencio (flg. 7.2, pg. 118). Cuando un macho se encontraba
cantando de forma aislada se situaba un cassette Sony TCM-84V a una distancia aproximada de un metro
que emita los estmulos a una presin de sonido de unos 70dB en el lugar del macho cantor. Les estmulos
junto con la respuesta del macho eran registrados de la forma habitual. Posteriormente se compar para
cada macho mediante una t de Student el nmero de llamadas por minuto en los perodos con saturacin
de llamadas y en los perodos de silencio.
EFECTO

DEL SOLAPAM]IENTO

DE LAS LLAMADAS

DE LOS MACHOS EN LOS PATRONES

DE SELECCIN

DE LAS HEMBRAS

Para estudiar el efecto de los solapamientos de las llamadas de los machos sobre las preferencias de
las hembras se realizaron varios experimentos de fonotaxis. La metodologa empleada fue semejante a la
comentada hasta ahora. En estos experimentos se utilizaron estmulos que consistan en llamadas sintticas
de dos machos que podan o no solaparse en el tiempo. Se utilizaron llamadas sintticas graves y agudas
que se construyeron de la forma habitual (tasa de emisin de cada macho: 24.5 llamadas/minuto en A.
obstetricans y 26.9 llamadas/minuto en A cisternasio. Los estmulos empleados fueron los siguientes:
G, A: llamadas de dos machos (una con frecuencia espectral grave correspondiente a un macho
grande y otra de frecuencia aguda correspondiente a un macho pequeo) que cantan aternativamente sin
solaparse (ngulo fase 18(fl
G/A: llamadas de dos machos (una con frecuencia espectral grave correspondiente a un macho
grande y otra de frecuencia aguda correspondiente a un macho pequeo) que emiten sus llamadas de
-

forma que la llamada del macho grande se solapa en un 50% en el tiempo por la llamada de un macho
pequeo
-

MG: igual que la anterior pero invirtiendo el orden (el final de la llamada del macho pequeo se

solapa por la del machogrande)

A: llamada de un macho pequeo
Para A obstetricans se realizaron los siguientes experimentos de fonotaxis: G, A VS. G/A; G, A us.

cap. 7 pg. 107

A/G; A vs. G/A; y A us. AIG. ParaA. dsternas se realizaron los siguientes experimentos: G, A VS. G/A; y G/A
vs. AIG (fig. 7.3, pg. 119).

El comportamiento de cada hembrafue analizado 4 veces en distintas noches, y al final se asign la

probabilidad a cada hembra para el estmulo ms elegido (p. e. si una hembra responda 3 de las 4 veces, y
en dos de ellas elega el estmulo preferido, la probabilidad asignada para ese estmulo era de 2/3). En cada
experimento las probabilidades de todas las hembras se compararon con la probabilidad esperada por azar
(0.5) mediante un test de los signos para una muestra.

RESULTADOS
SOLAPAMIENTO

ENTRE LLAMADAS EN LAS

INTERACCIONES

NATURALES

Les resultados obtenidos en las simulaciones realizadas con SOLA]> se muestran en la tabla 7.1 (pg.
114). En A. obstetricans slo aparecen resultados significativos en 2 de las 7 interacciones estudiadas, en A
cisternasil se encuentran diferencias significativas en 2 de las 9 interacciones analizadas. Es decir, slo estos
machos estn consiguiendo un menor ndice de solapamientos en sus llamadas de los que cabra esperar
por azar. Sin embargo, considerando todos los casos estudiados en conjunto en ambas especies, el desvo
observado de todos los parmetros analizados respecto a lo esperado por azar no es significativamente
distinto de cero. Es decir, los machos en general cuando cantan de forma coordinada con llamadas muy
prximas en el tiempo no consiguen un solapamiento menor (un menor nmero de llamadas solapadas, o
una mayor proporcin de interacciones sin solapamiento, o un porcentaje menor de solapamiento en sus
llamadas) que si cantasen de forma no coordinada entreellos.
EFECTO

DEL SOLAPAM RENTO EN EL

COMPORTAMIENTO

FONADOR

DE LOS MACHOS

En A cisternasil en el primer experimento realizado con CSER, el tiempo de retraso medio real
fue de 257 ms, y el tiempo medio real entre el final de la llamada del macho analizado y el inicio del
estimulo fue de 79.7 ms. En el segundoexperimento el tiempo medio real de retraso fue de 60 ms, con lo
cap. 7 pg. 108

que se obtuvo un porcentaje medio de solapamiento de las llamadas de los machos estudiados del 37.6%.
Como caba esperar, el nmero de llamadas por minuto de los machos se increment en el primer
experimento respecto al control (n14, Z-2.2, pO.0303), mientras que en el segundo experimento no se
encontraron diferencias significativas entre el nmero de llamadas por minuto durante el control y durante
el experimento (n14, Z-O.2, pO.826l). Por ltimo, el nmero de llamadas por minuto result ser
significativamente distinto durante ambos experimentos (n=t14, Z=-3.O, p=O.OO23). Es decir, los machos
que incrementan la tasa de repeticin de sus llamadas cuando son contestados sin que sus llamadas queden
solapadas por un supuesto competidor, responden disminuyendo la tasa de emisin de sus llamadas
cuando dicho supuesto competidor emite llamadas que se solapan con las suyas.
EFECTO

DE LA SATURACIN

EN EL COMPORTAMIENTO

DEL MEDIO ACSTICO

DE LOS MACHOS

Los resultados obtenidos para 4 machos deA. obstetricans y para 11 machos deA. cisternasil se
presentan en la tabla 7.2 (pg. 115). En A. obstetricans aparecen resultados significativos en todos los
machos estudiados, incrementndose la tasa de repeticin de las llamadas en los perodos de silencio. En A
cisternasil por el contrario aparecen resultados significativos en 7 de los 11 machos analizados, pero en
direccin opuesta a la anterior, es decir, los machos emiten un mayor nmero de llamadas por unidad de
tiempo en los perodos con saturacin acstica del medio.
EFECTO

DEL SOLAPAMIENTO

LOS MACHOS

DE LAS LLAMADAS

EN LOS PATRONES

DE SELECCIN

DE
DE

LAS HEMBRAS
Los resultados obtenidos en los experimentos de fonotaxis aparecen en la tabla 7.3 (pg. 116). En
ambas especies las hembras prefieren coros de dos machos que cantan sin solapar sus llamadas, frente a
coros de dos machos que solapan sus llamadas en el tiempo. En A obstetrtcans las hembras no muestran
mayor preferencia por las llamadas solapadas de dos machos (aunque una de ellas sea una llamada grave
muy atractiva), frente a una llamada poco atractiva (llamada aguda) de un macho. Adems, en ambas
especies no se observan diferencias en las preferencias de las hembras en funcin de si es el macho ms
atractivo el que solapa su llamada, o si es el macho menos atractivo (para A. obstetricans un test de
cap. 7 pg. 109

Wilcoxon entre las probabilidades observadas de cada hembra por parejas de experimentos no muestra
resultados significativos: G,A vs. CIA frente a G,A vs. AIG, n=12, Z=-0.539, p=O.5898; A vs. CIA frente a A us.

DRSCUSIIN
los resultados obtenidos con los experim ~ntosde playback indican que las repercusiones del
solapamiento de las llamadas son claras en los mact os de Alytes. Sin embargo, sorprende el hecho de que
no se encuentren resultados significativos en el grad i> de solapamiento en las interacciones naturales. WELLS
(1975a) propone que

la mejor sincronizacin de b ts llamadas, y por tanto el mayor solapamiento entre

llamadas, aparecera en especies que atraen hembr: is a las zonas de reproduccin mediante cantos, pero
que obtienen los apareamientos sobre todo media ite bsquedas activas ms que por atraccin acstica.
Desde luego ste no es el caso de Alytes donde la c Drta duracin de la llamada y el amplio intervalo entre
llamadas, hacen casi imposible la sincronizacin ex el tiempo de varios machos para conseguir que sus
llamadas se transmitan a mayor distancia. Adems, lc s machos de Alytes permanecen inmviles hasta que la
hembra se acerca al macho para iniciar el amplexo (1- IEINZMANN 1970; MS4RQIJEZ yVERREU. 1991).
Aunque la explicacin de que una rpida respuesta de un macho frente a la llamada de un
competidor es la forma ms segura de reducir al mximo el nmero de llamadas solapadas, es sin duda una
explicacin convincente, en este caso particularel riesgo de conseguir el efecto contrario es alto. Al ser las
llamadas de Alytes de una duracin extremadamente corta y presentar unos intervalos entre llamadas
relativamente largos, la probabilidad de que las llamadas de dos machos solapen por azar es baja. Por otro
lado, aunque se sabe que la velocidad de transmisin del sonido porel aire en los anuros es relativamente
lenta (330.345 mIs) (DABEISTEEN 1992), en las poblaciones naturales existe una gran proximidad entre
machos cantores de Alytes. Adems, en parientes muy proximos a Alytes, como es el gnero Bombina, se ha
comprobado la gran rapidez del proceso neuronal que desencadena la respuesta (el tiempo desde que se
produce una llamada de un macho hasta que se genera una reaccin vocal en otro macho es tan slo de
120 ms, por lo menos a temperaturas de 20~22o C). Por todo esto, una respuesta rpida de un macho a la
llamada de otro puede provocar un solapamiento entrellamadas aunque sea en las zonas iniciales/finales de

cap. 7 pg. 110

las llamadas.
El resultado encontrado en los machos de A cisternasii de incrementar el tiempo entre llamadas
cuando otro macho cercano provoca solapamiento entre llamadas, es similar al encontrado por Sc-iwARn
(1993). Sin embargo, parece que este tipo de respuesta no es del todo vlida cuando un macho concreto se
enfrenta a un densoagrupamiento de machos cantando.
El resultado obtenido en A obstetrcans en los experimentos de saturacin del medio acstico es
similar al encontrado por GRAPE (1996): los machos hacen coincidir sus llamadas en los espacios entre
estmulos, an a costa de reducir la tasa de emisin de sus llamadas. Sin embargo, en A cisternasil la
respuesta se produce en la direccin opuesta: los machos incrementan ms su tasa de emisin en los
perodos de estimulacin acstica, aunque sus llamadas queden enmascaradas dentro del coro. ScIwARrz
(1991) tambin encuentr que los machos de Hyla microcepbala no son capaces de evitar los
solapamientos en un playback que simulaba coros naturales, aunque los machos en interacciones simples
de dos individuos o en playback con llamadas aisladas, eran capaces de coordinar sus llamadas en el tiempo
para evitar solapamientos. Las diferencias de comportamiento observadas entre ambas especies de Alytes
podran deberse a la diferencia en el carcter prolongadoexplosivo de su reproduccin. Los machos de A.
cisternasil, al menos en la poblacin estudiada, se congregan en el espacio y en el tiempo en nmero ms
elevado que los de A. obstetricans, por lo que los solapamientos entre llamadas podran serinevitables, y
por tanto, los mecanismos tendentes a corregirlos tendran una presin de seleccin menor.
La explicacin de que las hembras seleccionan en los experimentos de fonotaxis las llamadas
alternadas frentes a las solapadas por una mera cuestin del tiempo de estimulacin acstica (dos llamadas
solapadas tendran un 25% menos de duracin que dos alternas) no tiene sentido, ya que en los
experimentos en los que las hembras deban elegir entre dos llamadas solapadas frente a una llamada sola,
no seleccionaron ninguna de forma significativa.
Las hiptesis propuestas por ScHwARTZ (1987) para explicar la utilidad de las llamadas alternadas
frente a las solapadas plantean problemas para ajustarse en este caso. La primera aplicacin que supone la
utilidad de este mecanismo para mantener el espacio entre machos cantores, no puede aplicarse aqu, ya
que en numerosas ocasiones, y en ambas especies, los machos pueden cantar extremadamente prximos

cap.7 pg. 111

(incluso varios machos en la misma galera o bajo la misma piedra) llegando a producirse amplexos en esas
circunstancias.
La segunda explicacin sobre la preservacin de la informacin especfica codificadaen el aspecto
temporal de la llamada, podra no serrelevante en este caso; aunque est claro que las llamadas solapadas
pierden atractivo para las hembras, la extremada simplicidad temporal de las llamadas de Alytes (llamadas
tonales sin modulacin de amplitud) en comparacin con las de otras especies estudiadas (llamadas
pulsadas con grandes modulaciones de amplitud), no justificara que los solapamientos hicieran las
llamadas irreconocibles para las hembras. Sin embargo, el componente espectral de las llamadas podra
sufrir fuertes variaciones como consecuencia de los solapamientos. La suma de las ondas en fases
diferentes, puede provocar la aparicin de frecuencias armnicas que pudieran hacer las llamadas
irreconocibles para las hembras.
Por ltimo, la tercera explicacin sobre la utilidad de las llamadas alternadas para la localizacin de
los machos cantores, para la que ni ScHWARTZ (1987) ni GRAPE (1996) encuentran evidencias, podra sin
embargo tener importancia en Alytes. El hecho de que las hembras de Alytes hayan desarrollado un sistema
de comunicacin acstica con los machos es extremadamente raro en anuros. Adems, el que este
mecanismo haya sido atribuido a mejorar la localizacin del macho cantor por parte de la hembra en los
ltimos tramos de la aproximacin antes del amplexo (MRQUEZ yVERRELI 1991), y el hecho de que los
machos de Alytes sean propensos a cantar enterrados o dentro de grietas, y en general en situaciones
espaciales difciles de localizar, podra sugerir que otros mecanismos tendentes a meorar la localizacin
espacial de los machos cantores (como el no solapamiento de llamadas) o facilitar la eleccin de la hembra
(BUSH

et al. 1996), podran estar seleccionados. Sin embargo, en los experimentos de fonotaxis en los que

la hembra deba elegir entre una sola llamada poco atractiva (aguda) frente a dos llamadas solapadas (una
de ellas de gran atractivo), las hembras localizaban perfectamente las llamadas solapadas, de tal forma que
la mitad de las hembras prefirieron esta opcin.
OTrE (1974)

sugiere que algunos individuos podran intentar interferir en la seal de otro individuo

para impedir que consiga atraer hembras, pero ALm~r~Dn (1975) seala que este comportamiento tambin
implica reducirla eficacia del macho que provoca el solapamiento de las llamadas. GRAPE (1996) encuentra
que las hembras en las llamadas solapadas, prefieren a los machos que cantan en primer lugar. Sin
cap.7

pg. 112

embargo, nuestros resultados indican que cuando existen solapamientos de llamadas, las hembras no
pueden distinguir entreel macho que canta en primer lugar y el que lo hace en segundo lugar, porlo que la
hiptesis de OTrE (1974) no parece tener un significado adaptativo.

cap. 7 pg. 113

&ra&Q 7.,.

.4. obstefricans
% de llamadas
% de Interacciones
% modio de solopamiento de las llamadas
sin solapamionto
con solapamiento
macho A
mocho B
Grabacin abs.
desvo
p abs.
desvo
p abs,
desvo
p abs.
desvo
p
14-6.2
97.1
0.048 0017
32
-0(26 0011 09
-0033 onio 0J
-0029 0~b
21-6.3
83.1
<JCt,7 0955 17.9
0053 0861
72
0023 0855
7.4
0023 08W
30-5.4
92.1
0.025 0173 7.3
-0055 0052 28
-021 01W
3.2
-0024 0103
305.6
945
0.034 0133 5.6
-0053 0(23 29
-0fl14 02(X) 3fl
-0015 0198
3141
92.9
0053 0075 6.9
-0102 0026
10
-0055 0C~E
1.1
-0058 OffE
31-5.2
91.9
0~ 0287 9.3
-0028 0245 5.7
-0(132 0~
4.3
-0031 0513
9-6.1
96k
0104 0~
&5
-0.121 0.~
22
-0059 OCXE
1.5
-0043 00~
t=1.6n.s
t=-2.4n.s.
t=-2.1 ns.
t=-2.1 ns.
% de llamadas
sin solapamiento
Grabacin abs,
desvo
p
10.101
103.0
0074 0037
4-10.1
749
-0.044 0~
4-10.4
300
-0030 0772
6-10.1
78.5
-0.039 0.592
6-10.2
85fl
0027 0257
6-10.3
00
-0.897 0S2
6-10.4
909
-0018 0686
6-10.5
859
-0049 0912
6-10.6
imo
0071 0.~
1=-OVO ns.

A. cisternas!!
% de Interacciones
% medio de solopamiento do las llamadas
con solapamiento
mocho A
macho B
Obs.
0.0
27.1
724
22.9
16.4
6.4
102
16.4
00

desvo
-0059
0024
00~
-0011
-0039
-0.131
0017
0048
-0102

p Obs,
ami
no
0728 18.0
0.746 12.1
0416 99
0.188 6.0
Ofli 27
0633 7.2
0846 108
0~
0.0

t=- -i n.s

9ar/os>o&en=os>n6naAane&co,vJCQfX~

desvo
-0.036
0053
0014
0.034
-0040
-0.012
0029
0.043
-0032

p abs,
0(X)? 00
0978 12.5
0697 8.1
0596 13.1
0(6) 4.8
0247
6.2
08W 51
0925 60
01135
00

-1JU ns.

desvo
-0037
0037
0.010
0~
.0032
-0027
0028
0024
-0046

p
0037
0978
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0247
08W
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0(05

t-(J.4Y ns

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10<,&

n,t.tx & dadjkst/e accaymeamcjontt Jeaasit

(~~s> na~4abW

cap.7 pg. 114

YaAi~y 7.2.

>4. obslet,Icans
N de llamadas/minuto
Grabacin con coro
sin coro
31-SS
lA
25.2
6-6.5
12.6
22.2
23-6.10
9.0
25.2
29-6.1
4>8
72.8

GL
ES
ES
ES
55

-4.5
-2.4
-6.0
-67

p
010)1
0.0224
0(0)1
0(0)1

>4. c/stomas#
N de llamadas/minuto
Grabacin con coro
sin coro
410.8
25A
20A
410.2
61 A
16.8
410.18
24.0
19.2
410.14
39.4
30.0

6-10.10
10-10.2

10-10.4

29.3
19.3
29.5

32.8

11-10.1
11-10.2
11-10.4

49.8
19.8

11-10.5

17.8

19.2
7.8
4.1
17.4
28.5
7-5
15,6

GL

t
1.3
3.2

02358
01fl28

1fl
26

0.3029
0.0515
0.0137

27

00107

68
38

ocmi

00I~

40

0(TXfl

106

001>1

0.6

05243

1.9
44
42
26
38
38

CA4~MOZ4&q.4n~fnentot~49an&

4atw~zact7

/mca~ uyjstcaa~a~we6e&&

cap. 7 pg. 115

A. obsteMcans
Estmulo A

Estmulo 8

r media observada

G, A
G, A
A
A

CIA

14
12
11
10

0.827
0.813
OSE
0553

NC
CIA

NG

O.W1O

0.W~3
1011)
1.011)

A. cis/emasil
Estmuio A
G, A
CIA

Estmulo 5

23

p media observada

CIA

NC

23

0.790
0.547

~ AS

0.01)4
02101

map&ouza~z

4oynmk~~i~wc) s

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nuzdo/eyo?o (qp~a4)

(&efdm&m&e~4s&vcaa~r&~&rMouQ- ~~&vrcacavn~sfl.

cap. 7 pg. 116

S%zwn 7.1.

A
Bl

B3

B2

a
r

fl~rsrr
Al

A2

Mt

A3

A4

7. de llamadas sin soiapamlentas:

44.4 (4/9)
7. de interaccionescon soiapcmlento: 53(2/4)
7. medio de soiapamleoto:
mocho A: 9.6(0 0. 37, 0 11)
machoR 12(0,37.011)

B
A2

Al

A3

A4

B3

B2

c
,

7. de llamadas sin solopamientos:

55.5(5/9)
7. de interacciones con solapamiento: 50(2/4)
7. medio de solapomento:
macho A: 24(33, 0 0 87, 0)
macho 8: 30(33, 0 87. 0)

~QCaA,t ~

tna>t,a~z4

2) C,~c6t4 ab.neaowaefreaas>(mark> ~mac4o 2) cmkaan,t

o~z4s,aqsr&q,a4w

C~

a/ir

awzm/ctsecan,aa>nva,ra4

61&oza=Jn>4stcweoa=ta/a4ntau6ta6 e s>a ra unza

ths<.z>cdak su&esso4a~uMM-

(>&->1~ 2i-2& fraaak>aqtaasakauZz,maot>).

cap. 7 pg. 117

S?Ai,nt t2.

Csa/qynzmt/svna/r e~

16azt ea-e/&,&nea,de.caavnrin-r/m,d.>ai-aka

cap.7 pg. 118

.99Itra> 7.S.

e.-

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rw,

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(yvfrsc 425)

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cap. 7 pg. 119

PREFERENCIAS

DE LAS HEMBRAS

DE ALYTES OBSTETRRCANS
Y ALYTES CISTERNAS 1[1[
EN MEDIOS ACSTICOS COMPLEJOS

RESUMEN

&n e otktseA/6n1nrs/a&meaznwwsohvn~6et~nda aarv ozwmaoiax

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cap. 8 pg. 121

INTRODUCCIN

los anurosconstituyen un modelo excelente para estudiar fenmenos de seleccin sexual pa- eleccin
de pareja @e. ARAK 1983b; RYAN 1985; GERHARDT 1994a, 1994b; WAGNER y SUIIIvAN 1995). La dependencia
de la mayora de las especies de anuros en la comunicacin acstica proporciona dos mtodos muy efectivos para
estudiar las preferencias de las hembras en la eleccin de pareja: experimentos neurofisiolgicos, que examinan la
respuesta del sistema auditivo cuando es estimulado con diferentes sonidos (pe. CAPRANIcA y MOFFAT 1983;
LOPEZ 1988; Pa@y NARINS 1989), y experimentos de fonotaxis, en los que seestudia el comportamiento de las
hembras cuando se ven expuestas a diferentes llamadas de apareamiento (RYAN y KEDDY-HECTOR 1992;
GERiHM~DT 1994a,

1994b). El significado biolgico de los experimentos neurofisiolgicos ha sido en parte

cuestionado ya que suponen que las curvas de sintonizacin auditivas obtenidas representan las preferencias de las
hembras, si bien muchos de los estudios no consideran las diferencias en intensidad de los sonidos que las
hembras pueden percibir en el campo (GETtHARDT 1994a).
En la mayora de los experimentos de fonotaxis se utiliza un diseo experimental simple, en el que a un
individuo se le presentan dos estmulos alternativos. Aunque este tipo de diseo es bastante efectivo en
numerosas ocasiones (p.e. GERHARDT

1978b; DOHERIY y GERHARDT 1984; ARAK 1988; GERI-LARDT 1992) los

resultados que se obtienen son poco creibles bajo condiciones acsticas complejas (El-iRa y GERHARDT 1980;
GERHARDT y KLUMP

1988; NARINS y ZEHcK 1988). Se ha demostrado, por ejemplo, que la complejidad de las

condiciones acsticas influye en el ajuste temporal de los cantos de los machos de tres especies de Hyla
(ScHwARrz 1987, 1993). Por otro lado, GERHARDT (1987) observ una disminucin de la capacidad
discriminatoria de las hembras en medios con mayor complejidad acstica (experimentos de 4 altavoces). De la
misma forma, las preferencias de las hembras se reflejan slo en la eleccin de pareja en coros pequeos de

cap. 8 pg. 122

Hyperolfus marmoratus (TEzIow et al. 1989). Existen comparativamente pocos estudios sobre preferencias
de las hembras en los que se trabaje con tres o ms fluentes de sonido (p.e. GERHARDT 1987; DYSoN y PA55MORE
1992; IBA~E 1993; SCHWARIZ 1993, 1994). Las condiciones acsticas de este tipo de experimentos son
obviamentems realistas que los experimentos dedos altavoces, ya que en la naturaleza las hembras tienen que
elegir entre llamadas de varios machos que cantan en un coro (RYAN 1991).
En este y en otros trabajos, se han estudiado mltiples aspectos del comportamiento reproductor en
diferentes poblaciones de Alytes. Como hemos visto, los machos de A obstetricans y A cisternasil cantan en
tierra. la llamada de apareamiento consiste en un tono corto (81.7-250.5 ms) y pum (1035-1644 Hz) sin ninguna
modulacin de frecuencia, y sin otra modulacin de la amplitud ms que una subida rpida y una larga bajada
(CRESPO et al.

1989; ver captulo 3). Las llamadas se emiten a intervalos relativamente largos y regulares (0.8-7.4

s). Las hembras se aproximan a los machos y, una vez cerca, emiten unas llamadas ms suaves, entablando un
duetto con los machos (HEINZMANN 1970; MARQUEZ y VERRELL 1991). Los machos pueden aparearse varias
veces seguidas, hasta conseguir tres o cuatropuestas que llevan enrolladas en las tibias (READING y CLARKE 1988;
MARQUEZ

1996). los machos de mayor tamao acarrean puestas ms grandes ya que se aparean ms veces

(MRQuEZ 1993). Se ha demostrado por medio de experimentos de fonotaxis de dos altavoces que las hembras
prefieren y eligen cantos con frecuencias dominantes bajas (correlacionadas negativamente cm el tamao del
macho), lo que explicara en parte la ventaja reproductora de los machos de mayor tamao (MRQUEZ 1995a,
1995b). En Atytes, todos los estudios sobre preferencias de eleccin de las hembras que se han llevado a cabo
hasta la fecha sehan basado en experimentos dedos altavoces.
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Dadoque las llamadas de los Alytes son cortas y se emiten a intervalos relativamente largos, es posible
realizar experimentos multialtavoz emitiendo cantos a intervalos reales sin que los estmulos se solapen,
evitndose as los problemas derivados de la degradacin y alteracin de las llamadas solapadas (BRUSH y NAENS
1989; GRAPE 1996; captulo 7). Gracias a este diseo multialtavoz podremos analizar si las preferencias expresadas
por las hembras en los experimentos dedos altavoces (seleccin direccional hacia cantos de frecuencias bajas) se
mantienen en medios con una complejidad acstica mayor. Adems, este diseo permite un anlisis ms fino de
cap. 8 pg. 123

las frecuencias preferidas por las hembras. Consideraremos tambin si las frecuencias elegidas se encuentran
dentro del rango de frecuencias de las poblaciones o si estn Ibera del rango (sleccin open ended, GERHARDT
1991; RYAN 1992). Por ltimo, analizaremos si existe una correlacin entre las preferencias de las hembras y su
tamao, es deciruna buena relacin tamao corporal-sintonizacin auditiva (RYAN 1988a; ZAKoN y WILCZYNSK]
1988).
Todos los resultados de los experimentos se discutirn dentro del marco terico de diferentes modelos
de preferencia de las hembras (LANDE 1981; ARNOLO 1983; RYAN y KEDDY-HECtOR 1992).

MATERIAL Y MTODOS
POBLACIONES

ESTUDIADAS

Se estudiaron 30 hembras de una poblacin deA obstetricans de la Sierra del Guadarrama (Pealara), y
21 hembras de una poblacin de A cisternasii de Mrida, durante su perodo reproductor en 1995. La longitud
hocico-dcaca (SVL) de las hembras se tom como siempre presionndolas ventralmente sobre una regla
(precisin0.5 mm). El peso de las hembras se tom con una balanza electrnica Quantum (precisin 0.01 g). Las
distribuciones de los cantos de los machos de ambas poblaciones eran conocidas (ver captulo 3).

Los experimentos con la poblacin deA obstetricans se realizaron entreel 23 de mayo y el 4 de abril en
la estacin Dio-Geolgica El Ventorrillo QvladriS). Las hembras de A cisternasii se estudiaron entre el 8 de
octubrey el 16 de noviembre en el Pantano de Proserpina (Mrida, Badajoz), a 1 km de la poblacin naturaL En
ambos casos, los experimentos seefectuaron porla noche (20:00-4:00 horas) y al aire libre.
EXPERJIMENTOS

DE FONOTAXIIS

En este caso se emple un ordenador CommodoreAmiga 500 para generary emitir los cantos artificiales
con la ayuda de una aplicacin informtica escrita porj. Sclrvv?xrz. Se conect la salida estreo del ordenado a un
dispositivo electrnico fabricado a tal efecto (modificado de SCHWARIZ 1993), que permita separar los dos
canales de sonido convencionales (derecho e izquierdo) en 2-7 canales diferentes. Los sonidos se emitieron a
travs de un amplificador de siete canales constniido tambin a medida y conectado a siete a]tavoces iguales. Se

cap. 8 pg. 124

coloc un altavoz por dets de cada lado de un recinto heptagonal labricado con listones de madera y recubierto
poruna tela negra (cada lado del heptgono meda 90cm) que era iluminado poruna tenue luz nh~a. La intensidad
de los sonidos emitidos se ajust, para cadaaltavoz de forma independiente, por medio de un sonmetro Realistic
Sound Pressure Meter, a 70dB en el centro del heptgono(intensidad media de un cantoemitido por un macho a
1 m de distancia). Los siete altavoces se conectaron aleatoriamente antes de cada experimento a cada canal de
sonido, y entre repeticiones de las sesiones eran conectados a distintos canales y la presin de sonido de cada
altavoz ajustada nuevamente.
LLAMADAS

SINTTICAS

UTILIZADAS

Las llamadas sintticas emitidas eran tonos puros con una envolvente lineal simple imitando las llamadas
naturales (fig. 8.1, pg. 133). Se tom como duracin de la llamada sinttica la media de las duraciones en cada
poblacin que se corresponden con la temperatura media en la zona de reproduccin (15%, 105 ms para A
obstetricans y itC, 157 ms para A csternas). Para A obstetricans el tiempo de subida de las llamadas
sintticas era lineal y del 9.5% de la duracin total de la llamada; el tiempo de bajada (tambin lineaD ocupaba el
90.5 % restante de la duracin. En A cisternasil, el tiempo de subida fue del 10.3 %, y el de bajada del 89.7 %
(ambas lineales). El intervalo entre llamadas era de 2.3 segundos, un valor contenido en el rango de las
poblaciones naturales y que adems nos permiti emitir siete llamadas sin solapamiento. Se establecieron dos
experimentos diferentes con diferentes frecuencias. En el primer experimento, que denominaremos centrado
en la media, se utilizaron siete estmulos de diferentes frecuencias: la media, cuatrovalores dentro del rango de la
poblacin y dos valores extremos (media 2.25DE). Todos los valores de frecuencias setomaron con los mismos
intervalos (0.75 veces la DE de la distribucin de la poblacin natura. En el segundo experimento,
superestmulos, se utilizaron 7 valores de frecuencia igualmente espadados, incluyendo el valor extremo del
rango de frecuencias naturales (-2.25 DE) y valores por debajo del rango de la poblacin y en la direccin predicha
de preferencia de las hembras (cantos de frecuencia baja), hasta llegar a -6.75 veces la DE. En la tabla 8.1 (pg.
132) aparecen todos los valores de frecuenciautilizados en los experimentos para ambas especies.
PROTOCOLO

DE LOS EXPERIMENTOS

Las hembras se colocaban en el centro del heptgono, dentro de un recipiente permeable al sonido, con
una orientacinal azar. Despus de emitir los estmulos duranteun minuto, seretiraba el recipiente y las hembras

cap. 8 pg. 125

se aproximaban a cualquier lado del heptgono. Como en otras ocasiones, se consider que las hembras haban
elegido un estmulo si tocaban la pared del recinto justo en algn altavoz o a menos de diez centmetros del borde
de ste. Si una hembra no tocaba ninguna pared en tres minutos, o tocaba una pared a ms de 10cm de un altavoz
su eleccin se consideraba nula. A cada hembra se le someti a los dos experimentos antes citados (centrada en la
media y superestmulos) en tres ocasiones, y en noches distintas. Las frecuencias elegidas por todas las hembras
en las tres repeticiones de cada experimento se compararon estadisticamente con las medias de las frecuencias
emitidas por los altavoces en cada experimento.

RESULTADOS
En las Hg. 8.2 (pg. 134) y 8.3 (pg. 135) aparecen los resultados de los dos experimentos realizados. En
el experimento centrado en la media, la frecuencia media preferida por las hembras de A obstetricans fue de
1130 Hz (DE=56, rango=999-1226), y de 1447 Hz (DE=102, rango=1279-1620) en el caso deA. CiSternasil. El
coeficiente de repetibilidad de cada hembra en ambas especies fije muy bajo (A obstetricans r=z.0.02, A
CiSternaS

r=0.2) porlo que se opt por realizar un test de la t de Student independiente para cada una de las

tres repeticiones entre la distribucin observada y la frecuencia media esperada, y posteriormente se calcul la
probabilidad combinada para las tres repeticiones (SoIc~I y RHoW 1988, p. 679). Las hembras de A obstetrcans
elegan preferentemente (Hg. 8.2a, pg. 134) cantos con frecuencias por debajode la media de las frecuencias de
las llamadas de los machos (1157 Hz) (X217.8, GL6, pO.0O7); la eleccin de las hembras, por tanto, implica
una seleccin direccional hacia las frecuencias bajas. Las hembras de A. cisternas-ii tambin prefirieron frecuencias
por debajo de la media de las frecuencias de los machos (1471 Hz), aunque la diferencia no es significativa (Hg.
8.3a, pg. 135, X2=5.8, GL~6, p=O.446), porlo que la seleccin en esta especie puede no serdireccional.
En el experimento superestmulos, el coeficiente de repetibilidad de cada hembra tambin fue muy
bajo en ambas especies (A obstetricans r=0.027, A czsternasn r=0 027). Las frecuencias medias elegidas ~rit
las hembras de las dos especies fueron superiores a las frecuencias medias emitidas (A obstetricans, X2=17.5,
GL=6, p~O.O08, Hg. 8.2b, pg. 1344 cisternasil, X2=16.3, GL=6, p=0.012, fig. 8.3b, pg. 135). Esto sugiere
que en A obstetricans la seleccin no es direccional-abierta (open ended). En el caso de A cisternasii, este
resultado es coherente con el resultado obtenido en el anterior experimento, donde no se detect seleccin

cap. 8 pg. 126

direccional hacia los cantos de frecuencia baja.

Resulta interesante combinar los resultados de los dos experimentos para obtener una idea global de las
preferencias a lo largo del rango de todas las eleccionesposibles (experimento centrado en la media) y fuera de
este rango liada la zona de bajas frecuencias (experimento superestmulos). Una forma de hacer sto es
considerar que el porcentaje medio de hembras atradas por el altavoz que emita la frecuencia ms baja en el
experimento centrado en la media, corresponde a hembras que eligieron esta frecuencia porque era la ms baja
disponible, pero que hubiesen elegido frecuencias an ms bajas si hubiese sido posible. As por ejemplo, el 22.2
% de todas las hembras deA. obstetricans eligieron durante el experimento centrado en lamedia el altavoz que
emita una frecuencia de 999 Hz. Si consideramos que toda la distribucin de los resultados del experimento
superestmulos representa ese 22.2 % de las hembras de A obstetricans, obtenemos la distribucin
representada en la fig. 8.4 (pg. 13% Deesta forma podemos considerarque las barras en esta figura representan
la forma de la funcin de preferencias de las hembras para las frecuencias emitidas en los dos experimentos. Si
comparamos la distribucin de frecuencias de los cantos de los machos en cada poblacin (crculos blancos en la
figura 8.4, pg. 136) con la distribucin de las preferencias de las hembras, observamos que la frecuenciamodal de
las preferencias de las hembras est claramente pordebajo de la media de los cantos de los machos en el caso de
A obstetricans, y prcticamente coinciden en el caso deA. cisternas-U. La frecuencia modal preferida fue de 0.38
DE ( 26Hz) pordebajode la media de la distribucin de los cantos de los machos en A ohstetricans, mientras
que enA Cisternas-U tan solo fue de 0.27 DE ( 23 Hz) pordebajode la media de la distribucin de los cantos de
los machos. La compancin estadstica de la distribucin de frecuencias de las llamadas de los machos de la
poblacin y la de las frecuencias preferidas por las hembras muestra resultados significativos en A obstetricans
(GL=85, t=1.944, p=O.028) pero no enA. cisternasil (GL=78, t=1.016, p#1.156).
En lo que se refiere a la relacin entre tamao de las hembras y sus preferencias en el experimento
centrado en la media, slo una de las tres repeticiones efectuadas mostr una relacin significativa (correlacin
negativa) entre el peso de la hembra deA obstetricansyla frecuencia elegida (n=30, r0.38, F4.93, p=O.03).
La probabilidad combinada de las tres repeticiones, sin embargo, no dio un resultado significativo (GL=6,
X2=9.97, p=O.l26). La correlacin entre la longitud hocicodoaca (SVL) y la frecuencia elegida tampoco fue
significativa en ninguna de las repeticiones realizadas, as como tampoco lo fue su probabilidad combinada (GL=6,
XZ=3.62, p=O.728). Del mismo modo, en A cisternasil ni el peso ni el 5W. estaban significativamente

cap. 8 pg. 127

correlacionadas con la frecuenciaelegida (pmbabilidad combinada para el peso: GLG, X2=3.72, p=0.714; para
el SVL: GL=6, X2=4.76, p=O575).

DISCUSIN
los resultados del experimento centrado en la media concuerdan con los obtenidos en experimentos de
fonotaxis aso dos altavoces para A ohstetricans en estudios previos (MRQUEz 1990, 1995a, 1995b). En estos
estudios, se observ seleccin direccional hacia frecuencias bajas a partir de dos tipos de experimentos con dos
altavoces: unos, en los que dos altavoces emitan llamadas sintticas (1000 Hz, 1150 Hz, y 1300 Hz) en lados
opuestos de un recinto donde se soltabauna hembra (MRQUEZ 1995a), y otros en los que se contaba el nmero
de hembras atradas hacia cada uno dedosaltavoces que emitan cantos sintticos de forma continua en el campo
(1200 Hz us. 1500 Hz; MRQUEZ 1995a). En el caso de las hembras de A cisternasl, los experimentos de dos
altavoces en el laboratorio reflejaron una tendencia en la eleccin hacia llamadas de baja frecuencia (1364 Hz, 1491
Hzy 1618 Hz; MARQUEZ 1995b). En el segundo tipo de experimento (cinta emitiendo llamadas continuamente en
el campo) no se consigui atraer a las suficientes hembras como para obtener resultados significativos (1400 1-li,
1500 Hz, y 1600 Hz; MARQUEZ 1990). Todos estos datos previos concuerdan con las observaciones que indican
que las frecuencias ptimas de sintonizacin del sistema auditivo perifrico de las hembras de anurospodran estar
pordebajo de las frecuencias medias de los cantos de los machos y que sto afectada a la eleccin de pareja (p.e.
RYANetaZ. 1992)
El hecho de que no se obtuviesen resultados significativos en A czsternasu con estos experimentos de
siete altavoces, sugiere que las preferencias acsticas de las hembras se atenan en medios con mayor
complejidad acstica. En Hyla cinerea (GERHARDT 1987) yHyperolius marmoratus (TEirom et al. 1989) se
ha detectado una disminucin similar de la selectividad. Adems, parece que la preferencia por llamadas de
frecuencias bajas estA ms marcada enA obstetricans que en A cisternasil. Esto contrasta con el hecho de que
en ambas especies los machos de mayor tamao tienen ms ventajas para aparearse, y que no se han encontrado
diferencias claras en los gradientes de seleccin seis-u [ANDEy ARNoD (1983) obtenidos en dos aos para cada
especie (MRQUEZ 1993). Es muy posible que la ventaja de los machos de mayor tamao observada en A
cisternasil se deba ms bien a mecanismos de competencia acstica macho-macho, mientras que en A

cap. 8 pg. 128

obstetricans las preferencias de las hembras jueguen un papel ms importante en la reproduccin (ver capitulo
5).
Las diferencias en la selectividad de las hembras observadas entre ambas especies pueden relacionarse
tambin con la duracin de la temporada reproductora de cada especie. La capacidad de eleccin de las hembras
puede estar sometida a una presin de seleccin mayor en un sistema donde las hembras son capaces daramente
de percibir las llamadas de varios machos diferentes; si el ambiente acstico es demasiado complejo, esta
percepcin puede no ser posible. En las poblaciones con una temporada larga de reproduccin (como es el caso
de la poblacin estudiada de A obstetricans) las hembras pueden encontrar pocos machos disponibles en una
noche porque la estacin reproductora es largay generalmente no todos los machos cantan todas las noches. Por
otra parte, en las poblaciones ms explosivas (tal es el caso de la poblacin estudiada de A cisternasi, las
hembras se exponen a un ambiente acstico mucho ms complejo ya que la mayora de los machos llaman a la vez
en coros densos. Aunque como hemos visto (capitulo 7), pueden existir mecanismos para evitar solapamientos
entre llamadas de machos prximos, lgicamente en coros densos la probabilidad de solapamiento de las llamadas
es mayor que en pequeas agregaciones de machos. Como vimos en el captulo 7, en los experimentos de dos
altavoces, las hembras de ambas especies discriminaron en contra del altavoz que emiti llamadas solapadas. El
fenmeno es similar al observado en f-Iypemlius marmoratus donde las preferencias de las hembras slo se
expresaban en coros pequeos (TELFORD et al. 1989). GERHARDT y Ktuin (1988) encontraron tambin que la
precisin de localizacin de los machos por las hembras

de Hyla cinerea disminua cuando el ruido de frndo de

los coros era relativamente alto.

Una explicacin alternativa puede basarse en las diferencias en la variacin en la

disponibilidad de machos

en las dos especies. Aunque las hembras de A obstetricans puedan tener un nmero ms limitado de machos
sobre los que ejercer su seleccin, la variacin de la frecuencia de las llamadas es mayor en esta poblacin que en la
deA. cisternas-U (ver captulo 3). Esta diferencia en los rangos de las frecuencias disponibles en ambas especies
puede explicar tambin por qu la selectividad de las hembra puede habersido seleccionada ms intensamente en
A.

obstetricansqueenA cisternasii.
Existe un gran intersen estudiar la relacin entre las caractersticas de las llamadas de los machos y su

tamao corporal (pe. DvIES y HALUDAY

aunque se

1978; DYSoN y PASSMoRE 1988; MRQUEZ 1995a). Sin embargo,

ha demostrado para algunos anuros, una relacin significativa entre frecuencia de sintonizacin y
cap. 8 pg. 129

tamao (RYAN 1988a; ZAXON y Wwcntsiu 1988), hay muy pocos casos donde la dependencia tamao-frecuencia
de sintonizacin auditiva se haya relacionado con una tendencia del comportamiento individual tal como una
preferencia de seleccin de pareja

(RYAN

et al. 1992). En nuestro estudio hemos podido observar que la

frecuencia de los estmulos seleccionados poruna hembra en el experimento centrado en la media, no est
correlacionada significativamente con el tamao de la hembra Este resultado sugiere que la correlacin entre
tamao y frecuencia de sintonizacin auditiva no puede usarse para explicar el fenmeno de los apareamientos
ordenados por tamao que se han apuntado en algunos anuros (p.e. MRQUEZ y TEJEUO 1990) y en al menos una
poblacin alemana de A obstetricans (5. 5311, com. pers.). Podra argumentarse que la baja repetibilidad
encontrada en la eleccin de las hembras sugiere que las preferencias no son especficas para cada hembra. Sin
embargo, pensamos que este resultado puede ser parcialmente explicado por la posicin relativa y el orden de
emisin de los altavoces que fueron variados aleatoriamente en todas las repeticiones de cada experimento. Si las
hembras, en medios acsticos complejos tuviesen una menor precisin para localizar la fuente del sonido, un
ligero error de localizacin del estmulo elegido supondra que se le asignase otro estmulo muy diferente,
disminuyendo drsticamente la repetibilidad de su eleccin.
Combinando los resultados de ambos experimentos, podemos concluir que la seleccin hacia bajas
frecuencias no es direccional-abierta (open ended) en ambas especies, y que los ptimos de frecuencias
preferidas estn dentro del rango de las frecuencias disponibles en cada poblacin. Adems, el hecho de que las
hembras seleccionen preferentemente frecuencias por debajo de la media en el primer experimento y
frecuencias por encima de la media en el experimento de superestmulos sugiere que sus funciones de
preferencia no se ajustan al modelo psicoflsico, ni al modelo unimcxlal relativo discutidos en LANDE (1981), ni a
ningn otro modelo de preferencia direccional-abierta (open enekd). Por el contrario parece que la funcin de
preferencia responde al modelo unimodal absoluto ([ANDE 1981) que ha sido adoptado en numerosas ocasiones
para explicar las preferencias de las hembras en anuros y en otros animales (GERHARDT 1991, 1994b; RYAN y
KEDDY-HECrOR 1992; RYAN et al.

1992). De acuerdo con otros autores (ver revisin en RYAN y KEDDY-HECTOR

1992), pensamos que la diferencia entre las preferencias de las hembras y la disponibilidad media de machos es
inapreciable o inexistente, y de todos modos los valores prefrridos se limitan al rango de los machos disponibles
en la poblacin. Este resultado es particularmente relevante si consideramos el hecho de que hay un considerable
solapamiento en las caractersticas de las llamadas de los machos de las dos especies que pueden encontrarse en
estricta simpatra (MRQUEZyBoSCH 1997).
cap. 8 pg. 130

El sistema de apareamiento deAlytes cumple perfectamenteel segundo criterio de SE~cYy ANDERSSON

(1986) sobrela eleccin de pareja basada en sonidos: el xito de apareamiento del macho est correlacionado en
la naturaleza con algn carcter. El tamao del macho en este caso, reflejado por la frecuencia dominante de la
llamada, se correlaciona con el xito reproductor (MRQUEZ 1993). Por otro lado, el criterio 1 las hembras
deberan presentar una preferencia para ese carcter, puede considerarse demostrado por los experimentos de
fonotaxis de dos altavoces (MRQUEZ 1995a, 1995b) aunque se confinna slo parcialmente en ambientes
acsticos complejos. As, para explicar la ventaja reproductora de los machos de mayor tamao hay que recurrir a
otros lctores adems de la eleccin de pareja mediante las preferencia de las hembras. Entre estos factores
estara el hecho de que los machos responden de forma diferente a las llamadas de competidores de tamaos
diferentes (ver captulo 5).

cap. 8 pg. 131

.9VzAkt ~g

A. obsteMcans

A. cisternas!

experimento centrado en la media

Media + 2.25 3D
Medio t 1.50 SD
Media + 0.75 SD
Media
Media - 0.75 SO
Media - 1.5050
Media - 2.25 SO

1314
1261

1664
1599

1209

1535

1157
1104

1471

1~E2

1343

999

1279

1U7

experimento superestmulos
Media Media Media Media Media Media Media -

2.25 SO

999

1279

3.00 SO
3.75 SO

947
894

1215
1151

4.50 SO
5.25 SO
6.00 SO
6.7550

842

im

737

W22
958

65

894

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cap. 8 pg. 132

8/.

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cap. 8 pg. 133

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9
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frecuencia (Hz)

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35

30
9 25
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E 20
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894 947 999

Frecuencia (Hz)

n~aO&A~fl7flba&~JO~flt

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s~

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cap. 8 pg. 134

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30
25
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15
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5
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frecuencia (Hz)
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30
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15

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5

o
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frecuencia (Hz)

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cap.

pg. 135

Sfyunzv 8.4.

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737

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842

894

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999 1052 1104 1157 1209 1261 1314

frecuencia (Hz)

Afrtes cistemasil

45
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o

25

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c20

15
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o
894

958 1022 1086 1150 1215 1279 1343 1407 1471 1535 1599 1663
frecuencIa (Hz)

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cap. 8 pg. 136

ASILMETRILA FLUCTUANTE

DEL TILMPANO,

TAMAO CORPORAL
Y SELECCIN DE PAREJA EN
A. OBSTETRRCANS Y A. CISTERNASH

RESUMEN

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cap. 9 pg. 138

INTRODUCCIN

Se denomina asimetra fluctuante (AP) a las variaciones aleatorias existentes en rasgos de ambos
lados del cuerpo que normalmente presentan simetra bilateral. Esta forma de variacin se atribuye a
perturbaciones durante el desarrollo (Sorn 1982): ya que ambos lados de un rasgo con simetra bilateral
son producidos por el mismo genoma, se asume que el grado de asimetra en un individuo refleja su
habilidad para canalizar el desarrollo cuando se enfrenta con el estrs.
Recientemente la AP ha sido objeto de estudio para explicar los patrones no aleatorios en las
preferencias de seleccin de pareja (pe. M0LLER 1991,1992). Se admite, en general, que una tasa baja de AP
es un indicador de buena calidad gentica y, por lo tanto las hembras deberan elegir machos con poca AP,
ya sea evaluando directamente la AP como seal (M0nEa 1992) o evaluando seales correlacionadas con la
AP (THORNHILI 1992).

Los machos de los anuros emiten vocalizaciones que son usadas por las hembras como seales
indicativas de la calidad de los machos, ya que en numerosas especies se ha constatado una fuerte relacin
negativa entre el tamao del macho y la frecuencia espectral de su llamada. Como hemos visto, en Alytes,
los machos mayores emiten seales ms graves que los machos pequeos, y las hembras seleccionan
llamadas de baja frecuencia (MRQUEZ 1995a, 1995b). Las hembras deAlytes tambin cantan, lo que ha sido
explicado como un mecanismo ms para facilitar la localizacin de los machos (ya que stos cantan en tierra
y muchas veces en grietas o enterrados). MRQUEZ y VERRELI (1992) sugirieron que puede ser necesario un
estmulo acstico por parte de la hembra para hacer emerger al macho de su escondite y facilitar el
encuentro y posterior apareamientoque tambin tiene lugar en tierra.

cap. 9 pg. 139

El sistema de comunicacin de los anuros ha sido empleado para analizar la prediccin de que las
hembras elegiran machos simtricos (RYAN et al. 1995), ya que segn la hiptesis de AP/buenos genes la
simetra es un indicador de calidad gentica.
Por otro lado en los anuros, los mecanismos de localizacin de las llamadas de los machos por
parte de las hembras, han sido estudiados desde varios puntos de vista (p. e. GERHARDT y RHEINLANDER
1982, EGGERMONT 1988), aunque hasta la fecha no se han estudiado las repercusiones de la AY de las
hembras en los procesosde localizacin y seleccin de los machos.
El timpano de los anuros constituye el primer nivel de recepcin del sonido, y es una estructura
claramente bilateral (EGGERMONT 1988) sujeta a variaciones entre ambos lados del cuerpo. El modelo de
funcionamiento sugerido por EGGERMONT (1988) indica que el sistema de localizacin direccional de los
anuros se asemeja a un sistema de gradiente de presin-presin. En este sistema el efecto de una
asimetra en la membrana externa (correspondiente al tmpano) sera multiplicado por el sistema de
gradiente, con lo que el error de localizacin de una fuente de sonido sera mucho mayor.
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Si los machos constituyen un factor limitante o la diferencia entre la calidad de los padres
potenciales es sustancial, las diferencias de eficacia de localizacin de las hembras pueden tener
implicaciones directas en sus procesos de seleccin, convirtindose por consiguiente en una ventaja de
unas hembras con respecto a otras de su especie en relacin al nmero de apareamientos o a la calidad de
los mismos. Ello sera, pordefinicin, un factor de seleccin sexual en las hembras.
Adems, en este captulo analizaremos las diferencias en el comportamiento de aproximacin entre
las hembras de A obstetricans yA. cisternasil a los machos cantores, as como las diferencias en la
aproximacin segn la complejidad de los estmulos acsticos.

cap.

9 pg. 140

MATERIAL Y MTODOS
Se ha medido el dimetro de los tmpanos derecho e izquierdo, as como la longitud hocico-doaca
(SVL) de 30 hembras grvidas de A obstetricans de la poblacin de la laguna Grande de Pealara, y de 21
hembras grvidas de A cisternasil de Mrida.
Se tom tres veces el dimetro horizontal y el dimetro vertical de los tmpanos de forma no
ordenada, con la ayuda de un calibre digital Mitutoyo CD-15 (precisin: 0.01 mm) o un calibre convencional
DEMM (precisin: 0.05 mm). Se obtuvieron una media horizontal y otra media vertical para cada lado, y el
valor de AP del tmpano result del valor absoluto de la media total del lado derecho menos la media total
del lado izquierdo. Posteriormente esta variable fue transformada utilizando la transformacin de Box-Cox:
x(x+1)m (siendo 1=0.002 y m=4).
Se realizaron dos experimentosde fonotaxis convencionales como los descritos en otros captulos,
en los que se emplearon llamadas sintticas generadas por ordenador. Para A. obstetricans, se construyeron
llamadas de 100 ms de longitud (valor medio de la poblacin), y de 1000 Hz para un supuesto macho de
tamao grande y 1300 Hz para un supuesto macho de tamao pequeo (frecuencia media de la poblacin
+ 1.5

DE), ambos a una tasa de repeticin de 49 llamadas/minuto. Para A. cisternasii se emplearon llamadas

de 170 ms y de 1364 y 1618 Hz, a 53.8 llamadas/minuto. Todos los valores empleados se encontraban
dentro de los rangos de las poblaciones estudiadas.
Cada hembra se coloc en el centro de un recinto cuadrado de 1.8 m de lado con paredes de tela
negra tras las cuales, y en lados opuestos se situaron uno o dos altavoces. Una luz tenue iluminaba el
recinto, y todos los movimientos de cada animal se registraban con una cmara de video convencional
situada en la vertical a 1.8 m de altura. Cada animal dispona de un tiempo mximo de 3 minutos para elegir
un altavoz, si tocaba cualquier otro punto de la pared la prueba se consideraba nula. En el primer
experimento de fonotaxis se utiliz slo un altavoz que emita el canto de un macho de tamao grande
(llamada grave); en el segundo experimento, cada hembra deba elegir entre el canto de un macho de
pequeo tamao y el canto de un macho grande, que eran emitidos alternativamente por dos altavoces
situados en lados opuestos. El volumen de los cantos fue ajustado con un sonmetro Realistic Sound
Pressure Meter a 70 dB en el centro del recinto.

cap. 9 pg. 141

Las grabaciones de video de los recorridos de las hembras se trataron digitalmente y se analizaron
con la ayuda de la aplicacin informtica NIH Image 1.60 para Macintosh. Se obtuvieron as un total de 8
variables que resuman la trayectoria de las hembras hacia el altavoz. Estas variables se correlacionan
negativamente con la precisin en la localizacin del sonido (mayor valor menor precisin):
tiempo de reaccin: tiempo transcurrido (en segundos) desde que la hembra se situaba en el
centrodel recinto hasta que iniciaba el primer movimiento,
tiempo empleado: tiempo transcurrido (en segundos) desde el primer movimiento hasta tocar un
-

altavoz,
numero de saltos: nmero de saltos de la hembra hasta llegar al altavoz,
numero de carreras: nmero de desplazamientos, sin saltar, hasta llegar al altavoz,
longitud media de los saltos (en centmetros),
longitud media de las carreras (en centmetros),
-

distancia total recorrida (en centmetros) hasta alcanzar un altavoz,

distancia final al altavoz: distancia (en centmetros) desde el centro del altavoz elegido hasta la

posicin final de la hembra,y

Grave o Agudo (G-A): estmulo elegido en el experimento de dos altavoces,
-

Con todas estas variables de ambos experimentos, se realiz un anlisis de componentes

principales (ACP) con objeto de reducir el nmero de variables sin perder informacin. La variable G-A fue
linealizada asignando el valor 1 a la eleccin del altavoz grave y -1 a la del agudo (dada la conocida robustez
de los ACP a la violacin del supuesto de colinealidad). Posteriormente se realizaron correlaciones parciales
entre los factores obtenidos en el ACP (con un eigenvalue mayor de 1), y la AP del tmpano y el SVL de las
hembras.

RESULTADOS
Los coeficientes de repetibilidad de todas las medidas del tmpano analizadas son muy altos, entre
0.78 y 0.9 (A obstetricans media: 0.815, A cisternasil media: 0.845).
Como suceda en el capitulo 4 con machos y hembras, en este caso existe un alto ndice de
correlacin entre el tamao del animal y el dimetro del tmpano en las hembras deA. obstetricans (n=30,
r=0.57, p=O.OOI) y deA cisternasii (n=21, r=O.78, p=O.OOOl).

cap. 9 pg. 142

Los valores medios del tmpano suelen ser mayores en el lado derecho que en el izquierdo (fig. 9.1,
pg. 151) en ambas especies, lo que se traduce en una leve asimetra direccional hacia el lado derecho enA
obstetricans (n30, t1.672, pO.1O5), y una marcada asimetra direccional en A. cisternasil (n=21,
t=4.498, p=O.OOO2).
Los valores obtenidos de asimetra fluctuante del tmpano son extremadamente parecidos entre
ambas especies (A obstetcans: n=30, media=0.143, DE=0.11, rango=O.002-0.458; A cisternasil: n=21,
media=0.143, DE=0.12, rango=0.017-0.533), aunque son ligeramente distintos si se apresan en relacin al
tamao del tmpano (A. obstetricans: 3.7%, Aytes cisternasii: 5.3%). No existe una correlacin
estadsticamente significativa entre el SVL y la asimetra timpnica en ninguna de las dos especies.
Los valores obtenidos para las variables analizadas en las grabaciones de video aparecen en la tabla
9.1 (pg. 147). El recorrido ms corto y el recorrido ms largo efectuados por las hembras en ambos
experimentos, serepresentan en la fig. 9.2 (pg. 152).
Las diferencias obtenidas entre ambos experimentos para cada especie, y en el mismo experimento
entre ambas especies, aparecen en la tabla 9.2 (pg. 148). En A obstetricans slo dos variables presentaron
diferencias significativas entre ambos experimentos: la distancia total recorrida y la distancia final al altavoz,
en ambos casoslas distancias son mayores en el experimento de dos altavoces que en el de un altavoz. Sin
embargo, cuando analizamos las diferencias entre especies para el mismo experimento, aparecen mas
diferencias significativas. As, cuando slo se presenta un estmulo, las hembras de A cisternasd para
acercarse al altavoz emplean, en comparacin con A. obstetricans, ms tiempo en comenzar a moverse
realizan ms saltos y menos carreras, y adems stas son ms cortas. En el experimento de dos altavoces, las
hembras de A. cisternasii tambin esperan ms tiempo antes de moverse, y ms tiempo y un menor
nmero de carreras en llegar al estimulo.
Con el fin de reducir el nmero de las variables analizadas sin perder informacin se realiz un ACP
(tabla 9.3, pg. 149). Para A. cisternasii el ACP no se pudo realizar por falta de datos. El primer I~ctor
obtenido en el ACP est relacionado principalmente con el nmero de carreras en el experimento de un
altavoz, y la distancia final al altavoz en el experimento de dos altavoces. El segundo factor, se relaciona
fundamentalmente con el tiempo empleado en llegar al estmulo en el experimento de un altavoz, y el

cap. 9 pg. 143

tiempo hasta el primer movimiento y el nmero de carreras en el experimento de dos altavoces. Ambos
factores de forma conjunta explican el 47.5% de la varianza de los datos originales.
En la tabla 9.4 (pg. 150) aparece un anlisis de correlaciones parciales entre los factores obtenidos
y laAP del tmpano por un lado, y el SVL por otro. El primer factor aparece altamente correlacionado con la
asimetra en el tamao del tmpano, mientras que el segundo factor presenta un alto grado de correlacin
con el SVL de las hembras. Es decir, a medida que aumenta la asimetratimpnica de las hembras, aumenta
la distancia a la que stas se quedan del altavoz elegido en el experimento de dos altavoces, y disminuye la
longitud de las carreras en el experimento de un altavoz.
Por otra parte, a medida que aumenta el tamao de las hembras, disminuye el tiempo de reaccin
en el primer experimento y el tiempo empleado en llegar al estmulo en el experimento de dos altavoces
adems de aumentar la longitud de las carreras en el experimento de dos altavoces.

DI[SCUSI[N
Los rangos de AP encontrados para el tamao del timpano son similares (corrigiendo por el tamao
del animal) al encontrado en Acris crep itans por RYAN et aL (1995). La direccionalidad encontrada en la
asimetra timpnica en A cisternasil es dificil de explicar, y tal vez slo sea debida al menor nmero de
individuos analizados.
Por observacin directa del comportamiento de las hembras durante los experimentos de
fonotaxis, en ste y en otros estudios similares, podemos relacionar los patrones de movimiento de la
hembra con

el grado de motivacin en la eleccin del estmulo (RHEINLAENDER y KIUMP 1988). As por

ejemplo, el uso de desplazamientos largos sin saltar podra relacionarse con una localizacin ms fina del
sonido, ya que las hembras en distancias cercanas al estimulo suelen desplazarse con carreras en lugar de
saltos. Adems, las hembras que no terminaron la prueba (porque hicieron nulo al tocar las paredes del
recinto lejos del altavoz) solan desplazarse normalmente saltando.
Como cabra esperar, parece que la localizacin del sonido por parte de las hembras se hace ms
complicada cuando existen varios estmulos, y en A obstetricans al menos, en el proceso de eleccin las
cap.

9 pg. 144

hembras recorren ms distancia hasta encontrar el altavoz y se quedan a mayor distancia de la fuente del
sonido. Sin embargo, parece que el tiempo empleado, as como los patrones de movimiento que utilizan las
hembras para acercarse al estimulo, no seven afectados por la complejidad del medio acstico.
Las importantes diferencias encontradas entre ambas especies en muchas de las variables
analizadas, como el menor nmero de carreras y el mayor nmero de saltos empleado por A. obstetricans
as como el menor tiempo empleado en acercarse a los altavoces, podran estar relacionados por un lado
con la anatoma funcional de las especies, y por otro simplemente con las condiciones ambientales durante
los experimentos. La mayor longitud relativa de los miembros en A. obstetricans y su mayor gracilidad, as
como el tipo de hbitat de esta poblacin (superficie rocosa con muchos obstculos), explicara la
tendencia de esta especie a desplazarse utilizando ms saltos que carreras frente a A. cisternasil (mucho
menos grcil y que en el rea de estudio ocupa zonas con superficies ms o menos despejadas). Por otro
lado, aunque ambos experimentos se realizaron en el medio natural (o muy prximo a ste) en el mismo
perodo en que los individuos de las poblaciones se encontraban aparendose, las condiciones
climatolgicas peculiares, podran explicar las diferencias de motivacin entre las hembras de ambas
especies que se reflejaran en el tiempo en completar su eleccin.
En A. obstetricans, la ventaja encontrada de las hembras ms grandes para localizar ms
rpidamente los altavoces (y supuestamente en la naturaleza para localizar ms rpidamente a los machos, y
por tanto poder elegir as a los machos grandes) podra explicar en parte el fenmeno de los apareamientos
ordenados por tamao encontrado en Aytes (MRQUEZ 1990).
Aunque existen multitud de trabajos en los que se analizan las repercusiones de la AP en la
seleccin de pareja, en todos ellos slo se estudia la AP de los rganos de los machos que pueden estar
implicados en los procesos de seleccin por parte de las hembras. Hasta ahora, nunca se haba estudiado
las repercusiones de la AP en los rganos de las hembras encargados directamente de recibir las seales de
los machos.
Por tanto en este caso, la seleccin natural constituira un nexo con la seleccin sexual. Si
asumimos que la AP es una fuente de variacin producida por perturbaciones durante el desarrollo, una
hembra cuyo desarrollo resultase en valores bajos de AP, dispondra de una ventaja sobre otras hembras en

cap.

pg. 145

relacin al nmero o calidad de apareamientos; esto es la AP actuara como un factor de seleccin sexual en
las hembras.
A la luz de estos resultados, la AP del tmpano de los anuros podra ser un factor ms que aadiese
ruido en la expresin de las preferencias de las hembras en la naturaleza. Las hembras con mayor asimetra
timpnica podran tener ms dificultad para localizar al macho preferido para el apareamiento en funcin
de su llamada, y por lo tanto otras hembras cercanas podran acceder ms fcilmente a los machos
preferidos. Adems, si no se considera la asimetra timpnica, este factor distorsionante podra afectar a los
resultados de los experimentos de fonotaxis con altavoces empleados habitualmente en el estudio de las
preferencias de las hembras, aumentando en este tipo de experimentos la probabilidad de aceptar la
hiptesis nula (noexiste un criterio en la eleccin) cuando sta es falsa (error tipo II).
Podemos concluir que, aunque sin duda existen otros factores (como el tamao corporal analizado
aqu) implicados en los procesos de localizacin de los machos de los anuros (y por tanto en los procesos
de seleccin sexual), la AP del tmpano de las hembras juega un papel importante. Este factor podra
complicar an ms el estudio de los complejos procesos de localizacin en anuros (pe. RHEINIAENDER y
KLUMP 1988). Este trabajo constituye la primera aproximacin al estudio de IaAP de los rganos receptores
del mensaje en los procesos de comunicacin y de su efecto en el marco de los procesos de seleccin
sexual.

cap. 9 pg. 146

1.

A. obsleWcans
G slo

llempo de reaccin

14.57(17.52) 15.53(17.25)
0,06-68W

flempo empleado

W saltos
N correros

G-A
1.71-8264

41.39(16W) 43.62020.61)

A. cislemasil
O slo

O-A

5038(5896) 6575(502:
282-23426

0.48-16164

78.24(78.62) 136,99 (89A~

13.62-333.W 38,94-379.69

1109-88.14

9.07-95.78

446(28~
0-12(0

560(358)
0-12W

729(385)
4(0-20(0

913(464)
3(000W

4.86 (4.3~

5.48(5.67)

O57(1~

147(155)

0-14W

0-20.W

o-am

o-sm

Longitud medio soBos

12.77(62: 11.31(7,43)

14.84 0284)

0-21.58

0-28.81

10.45-21.56

14.70(3.27)
9.50-19.37

Longitud media correros

6.52(3.06)
0.11.24

7.77 (3fl8)
0-13.71

3.01 (5.04)
0-1 3.32

7.34(6.77)
0-22.92

Distancio total
Distancio al altavoz

101.44(8.56) 121.75 (46.7~

87.79-119.23 90.28-310.28
8,15(6.72)
1 .~-28.47

13.37(10.35)
2.58-54fl3

110 17(4J25) 14O~(4487)

86.78-24789 96(0-22266
9.50(8.11)
1.52-31.72

9.33(6.53)
1.84-25.33

>h%~ wza,ves&ka=r(a&
t)ynm
5io>44zs ocv~S sp maZ
nvZzs,jun&zana 0~
9~~ r%isztaa~,m~s4e& aaoozjae cmV&ma//rzntan6~jvv=o
(
,&t~ a

?!& ais> akavocck9ve swu~9&t~tq94J

cap. 9 pg. 147

A. ctvlemasff

A. obslelilcans

(S slo/e-A)

CG slo/e-A)

Tiempo de reaccin

QL

Tiempo empleado
N saltos

51
51

N correros
Longitud media saltos
Longitud media carreras
Distancia total
Distancia al altavoz

51
51
51
51
51

llampo de reaccIn

QL
41

llampo empleado

41

N saltos

4)

N carTeros
Longitud media saltos
Longitud media carreras

4)
4)
4)

Distancia total
Distancia al altavoz

4)
4)

QL

4J.2U

ub42

28

-0.44

OMS

28

-1.29
-0.45
0.78
-1.49
-2.26
-220

0.204
0.652
0.437
0.143
0028
0(02

27
27
27
27
27
27

.077
-191
-116
-1.79
0.12
-1.95
-1.89
0.17

QL

G-A
(Aol Ac)
t

G slo
(Aol Ac)
t
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-2.41
-2.69
3.65
-1.18
2.81
-1.11
-0.70

o
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0.021
0.010
0(01
0245
0.W8
0.273
0.488

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38
38
38
38

38
35
39

p
0449
0066
0256
0(05
0.~
0.062
0.070
0.864

-460
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028
-122

oan

126

0183

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0.104
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cap.

pg. 148

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Factor 1 Factor 2 Factor 3 Factor 4 Factor 5

Erpedniento Oslo
Tiempo de reaccin
Tiempo empleado
N saltos
N carreras
LongItud media saltos
Longitud media carreras
Distancia total
Distancia al altavoz

0.26
-027
-0.18
034
0.03
052
0.40
0.06

-041
-054
0.06
0.14
-0.26
-0.05
0.16
-0.44.

054
-006
0.76
-0.48
0.12
-0.01
0W
0.56

-0.25
-0.13
007
-0.25
020
0.06
-0.38
0.06
-0.89
5.8<
34.2

o.m
-0.89
0.12
0.06
0.28
-0.27
0.73
0.23
0.06
23
13.3~

Expenmento 0-A
Grave o Agudo
Tiempo de reaccin
Tiempo empleado
N saltos
N carreras
Longitud media saltos
Longitud media carreras
DIstancia total
DIstancia al altavoz
Eigenvalue
% vadanza explicado

a,tda

26=4 con~ano te,

0.01
004
-024
0.14
-013
0.23
-0.52
-0.22.

0.14
-0.64
0.39
-0.71
0.84
-0.48
-0.02
-0.10

-0.81

002

-0.08

0.06
0.05
0.61
-0.42
018
-0.10
-0.11

-0.08
0.77:
0.24
0.51
-0.07.
022
0.87
0.05
1.6
93

0.27
048
0.51
-0.57
0ff
-0.29
-002
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1.2
72

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cap.

pg.

149

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Factor 2
Factor 3
Factor 4
Factor 5

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-0.10
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0.07
0.76

U.UIJ
0.922
0289
0.948
0.457

0.46
2.37
-1.08
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-1.14

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0027
0.293
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cap.9 pg. 150

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cap. 9 pg. 151

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A. obstetricans

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cap.

pg.

152

/6

CONCLUSIN

PERSPECTIVA HISTRICA DEL

ESTUDIO DE ALYTES
Los primeros estudios sobre el gnero Alytes se remontan a finales del siglo XIX y principios del XX con
los trabajos de DE LISIE (1873,1876), LATASTE (1877,1879), Bosc(1879), HRoN-ROYER (1886) y BOLJLENGER
(1912). Estos estudios se limitaban a describir la biologa reproductora de Alytes y su sistema de apareamiento,

aunque en ocasiones se trataban de trabajos minuciosos que aportaron mucha infrmacin. En estos trabajos las
vocalizaciones de los machos slo eran comentadas de forma cualitativa
Posteriormente, hacia los aos setenta, comienzan a realiz.arse los primeros estudios cuantitativos, y en
algunos de ellos se tratan las vocalizaciones (CAMBAr? y MARTIN 1959; MAGNIN 1959; REMY 1959; SOMNEIDER
1966; HEINZMANN 1970), aunque la falta de medios tcnicos hizo que estas primeras aproximaciones fuesen muy
limitadas.
Pero fue en los aos ochenta con los estudios de CRESPO y con la publicacin del libro Hist ra
biolgica delferreret, cuando el gnero Alytes se trat ms en profundidad (CRESPo 1979, 1981a, 1981b, 1982a,
1982b, 1982c; CRESPO et al. 1984,1989), incluyendo la caracterizacin y el anlisis detallado de las vocalizaciones.

Tambin en estos aos se realizaron otros trabajos sobre la filogenia, fenologa, gentica, morfologa,
reproducxzin, etc. (ARNTZEN y SZYMURA 1984; HERRERO 1984; SANCHfZ 1984; VIEGAS y CI?ESPo 1985;
RODRfGUEZ-JIMNEZ

1984; READINGyCLARKE 1988).

Ya en la dcada de los noventa se realizaron

estudios precisos sobre la reproduccin y la filogenia de las

especies del gnero Alytes (RAXWORTHY 1990; MRQUEZ 1990, 1991, 1992; GARCA-PARS 1992; VERREL y
BROwN 1993; ARNTZEN y GARcA-PARs 1995), aunque slo en los ltimos aos las vocalizaciones se han
estudiado de forma experimental (BUSH 1993,19%; MARQUEZ 1995a, 1995b; MRQUEZ y BoscH 1997).

cap. 10 pg. 154

Sin embargo, hasta la realizacin de este trabajo, en el estudio de sistema de apareamiento de Alytes
nunca se haba considerado el posible efecto de la competencia acstica entre machos, estudindose slo, y no
con la profundidad adecuada, los mecanismos de seleccin de pareja de las hembras.

VENTAJAS Y LIMITACIONES DE ALYTES

COMO MODELO PARA EL ESTUDIO DE
LA EVOLUCIN DEL COMPORTAMIENTO
REPRODUCTOR EN ANUROS
La idoneidad del estudio del comportamiento reproductor de Mr dentro de los anuros, se basa en
cuatro cuestionesprincipales:
1. Se trata de especies primitivas que, salvo en algunos estudios realizados con Bombina, hasta el trabajo
de MRQUEZ (19%) nunca se haba estudiado con profundidad el papel de las vocalizaciones en su
comportamiento reproductor.
2. Alytes presenta llamadas de apareamiento extremadamente simples definidas por un nmero muy
limitado de parmetros, lo que ~cilitasu manipulacin. Esto permite la experimentacin con un gran control de los
componentes de las llamadas, que lleva a obtener condusiones claras.
3. La dualidad de sus hbitos reproductores (prolongado us. explosivo) entre poblaciones, segn su
localizacin en la Pennsula Ibrica, proporciona un excelente laboratorio natural para estudiar hiptesis sobre
estrategias reproductoras.
4. Debido al esfuerzo de estudio de este gnero en los ltimos aos (READING y CIAEXE 1988; MRQUEZ
1990; ROSA et aL 1990; RAXWORTHY 1990; MRQUEZ y VERREII 1991; GARCA-PARS 1992; MRQUEZ 1992,
1993; BUSH 1993; VERREIL y BROwN 1993; ARNIZEN y GARcA-PARS 1995; GARdA-PAJdS 1995; MARQUEZ 1995a,
1995b; BuSu a aL 1996; MRQUEZ 1996; MARQUEZ y BoscH 1996,1997), su filogenia y ecologa se conocen muy
bien, y probablemente se trate en la actualidad del gnero europeo en el que mejor se comprende el papel de las
vocalizaciones en su comportamiento reproductor.

cap. 10 pg. 155

Como ya hemos sealado, aunque el sistema de apareamiento de varias especies de anuros se conoce en
la actualidad relativamente bien, su estudio en el caso deAlytes, puede aportar una visin de los mecanismos que
imperan en este proceso en especies primitivas. De esta forma, unto an los amplios conocimientos adquiridos
en especies ms evolucionadas de hilidos y leptodactilidos, podremos conocer mejor la evolucin de la
comunicacin en los anuros.
Por otro lado, el genero Alytes presenta peculiaridades que hacen complicado su estudio en las
poblaciones naturales. En primer lugar, al tratarse de especies que cantan y se aparean el tierra, los individuos se
pueden distribuir por extensiones mucho ms amplias que en el caso de otros anuros que acuden a charras o
puntos de agua para reproducirse. Adems, al encontrarse en tierray presentarun tamao reducido, as como una
coloracin criptica, la localizacin de los ejemplares (sobre todo de las hembras) puede resultar muy difid]. Esto es
especialmenteimportante en el caso de las hembras, ya que como hemos visto, es necesario conseguir un gran
nmero de ejemplares grvidos para utilizarlos en experimentos de fonotaxis. Adems, en poblaciones con
reproduccin explosiva, la extremada brevedad del perodo reproductor, hace que la captura de hembras con
huevos sea realmente complicada (en este escenario la mayor parte de las hembras de la poblacin podran
aparearse el primer da de la estacin, coincidiendo con las primeras lluvias). Por otro lado, en poblaciones cm
reproduccin prolongada, la larga duracin del periodo reproductor (que puede abarcar casi todo el ao, como en
el caso de A cisternasil en Madrid), as como la dispersin de los ejemplares por amplias zonas, hacen que la
caprura de un nmero relevante de ejemplares sea muy difcil. En el caso de A obstetricans adems, sus hbitos
caverncolas, y en el de A cisternasil sus hbitos excavadores, hacen que la captura de individuos cantando
enterrados o dentro de grietassea complicada.
Otra dificultad, como vimos en el capitulo 4, es el escaso dimorfismo sexual que presenta este gnero, lo
que en determinadas circunstancias puede suponer la no determinacin del sexo de un individuo que nos
interese. Afortunadamente, como hemos visto, esto puede solucionarse con el uso de funciones discriminantes
como las que aparecen en el captulo 4.
Otro problema aadido en los trabajos de campo, es la dificultad del seguimiento de un individuo
concreto a lo largo de todo el perodo reproductor. La flilta de un mtodo eficaz de marcaje, que no sea tnumtico
(como la amputacin de falanges), que semantenga durante muchos das, y que permita el marcaje de cientos de
individuos (debido al tamao extremo de algunas poblaciones y a el bajo ndice de recaptura), hace que el
cap. 10 pg. 156

seguimiento de los individuos en el campo, desde que comienzan a cantar hasta que liberan la puesta en el agua,
sea poco menos que imposible.

CONCLUSIONES

GENERALES

Considerando todos los resultados obtenidos en los diferentes captulos, podemos responder al objetivo
planteado de determinar la existencia de la competencia acstica entre machos de la siguiente forma:
1. en efecto existen fenmenos de competencia acstica entre machos e interacciones acsticas machomacho en ambas especies de A/ges estudiadas. La competencia acstica entre machos se expresa como un
incremento en el esfuerzo de emisin de llamadas, permaneciendo inalteradasel resto de las caractersticas de la
llamada Las interacciones acsticas entre machos se manifiestan en un ajuste temporal de las llamadas,
.

2. dichos fenmenos de competencia e interacciones acsticas entre machos afectan a las preferencias
de las hembras, porlo que las conclusiones obtenidas sobre el sistemade apareamiento de A/ges basadas slo en
el estudio de seleccin de pareja deben de ser tomadas con precaucin. Adems, estos mecanismos pueden
servir para explicar fenmenos como el apareamiento ordenado portamaos.
Como resultadode este trabajo sepueden obtenerotras conclusionesimportantes:
3. el fenmeno de competencia acstica entre machos parece ms intenso en A czsternasu, donde
adems, la eleccin de pareja de la hembra podra tenerun papel menos importante al no poder apresarse,
4. algunas caractersticas de las llamadas (como reladn temperatura-duracin) pueden usarse como
eficaces marcadores del estatus taxonmico de las poblaciones,
5. el problema del escaso dimorfismo sexual en A/ges puede ser solventado mediante el uso de tcnicas
matemticas que permiten reconocer a ambos sexos en cualquier circunstancia,
6. las preferencias de las hembras por llamadas de baja frecuencia, se encuentran dentro del rango de las

llamadas disponibles en la naturaleza, adems dichas preferencias se mantienen en medios acsticos complejos
por lo menos en A obstetricans,

cap. 10 pg. 157

7. pueden existirotros factores, adems de la competencia acstica y las interacciones, que jueguen un
papel importante en los procesos de seleccin de las hembras, como la asimetra fluctuante de sus rganos
auditivos.

FUTURAS LINEAS DE INVESTIGACIN

SOBRE EL SISTEMA DE APAREAMIENTO
DE ALYTES
A lo largo de todo este repaso del conocimiento del sistema de apareamiento de A/ges, hemos podido
comprobar que an quedan muchas cuestiones por resolver. Los puntos concretos que pensamos que deberan
desarrollarse en el futuro, y en los que estamos trabajando en la actualidad son:
1. Profundizar en el estudio del comportamiento de machos y hembras frente a las vocalizaciones,
mediante el uso de playback interactivos. El uso de este tipo de experimentos, que hemos iniciado aqu, permite
plantear cuestiones sobre respuestas relativas de los individuos frente a parmetros concretos de las
vocalizaciones. Por ejemplo, sera de gran utilidad la realizacin de experimentos de playback con estmulos de
frecuencias relativas al sujeto analizado. Esto implica el anlisis en tiempo real, de las llamadas del individuo
analizado, as como la construccin a medida de los estmulos y su emisin. Tambin, seran importantes para
entender mejor el comportamiento de las hembras en los instantes finales del proceso de seleccin de los
machos, la realizacin de experimentos de pla~ack interactivos que incluyeran las vocalizaciones de las hembras.
2. Estudio a largo plazo de individuos concretos, desde el inicio del periodo de canto, hasta incluso el final
del perodo reproductor de su descendencia. Esto es, el estudio de la eficacia biolgica o fitness de un individuo
que abarrara varios aos de seguimiento. En este sentido, sera de gran inters realizar estudios sobre la
heredabiidad de los caracteres de las llamadas que no se conoce en la acualidad. Este tipo de estudios a largo
plazo, debera incluir el anlisis de variables de los machos como: el gasto energtico de las llamadas, el esfuerzo
de llamada a lo largo de toda la estacin reproductora, el nmero y caractersticas de los apareamientos
conseguidos, el tamao y xito de eclosin de la puesta, la viabilidad y supervivencia de las larvas, y a mucho ms
largo plazo, el xito reproductor de la descendencia.

cap. 10 pg. 158

Este tipo de estudios a largo plazo, como es lgico, slo podra llevarse a cabo con un reducido nmero de
ejemplares conocidos, y en condiciones de pseudocautividad en un recinto controlado de fcil acceso.
3. Otro gran tipo de estudios de enorme utilidad, que nos proponemos realizar en los prximos aos, son
los estudios neurofisilgicos. Este tipo de estudios induirian la realizacin de curvas de sintonizacion audrnva en
funcin de la frecuencia, que como ya hemos visto, constituyen la otra gran posibilidad de analizar el efecto de las
llamadas en el comportamiento de los individuos. Otro puntos de estudio, como la relacin tamao corporalfrecuencia de sintonizacin, ola posible divergencia en la sintonizacin de los dos sexos, serviran pan responder
preguntas que han quedado aqu como meras especulaciones.
El estudio de las respuestas neuronales frente a la temporalidad de las llamadas, y al solapamiento de
stas, constituye un campo nuevo en la investigacin neuroetolgica que podra resultar de gran inters.
La integracin de los conocimientos del comportamiento de los individuos frente a las vocalizaciones,
junto con el conocimiento de los mecanismos neuronales, aportaran una visin de conjunto necesaria para
entender de forma ms profhnda los mecanismos involucrados en la comunicacion.
4. Por ltimo, puede ser importante considerar otros factores que patrian estar involucrados en los
procesos de competencia entre machos o seleccin de pareja de las hembras, y que no han sido investigados. Tal
es el caso del fenmeno de la asimetra fluctuante de los rganos implicados en el proceso de recepcin (o
emisin) del mensaje, que hemos tratado en parteen el capitulo 9.
Otros procesos, como el poder de propagacin acstica de las seales en funcin de las caractersticas del
macho, del hbitat, o ms interesante an, de la posicin espacial de los machos en el medio, deberan ser
analizados en profundidad pese a las dificultades tcnicas que plantean.

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cap. 10 pg. 159

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ZWEIFEL, R.(2.,

cap. 11 p~ig.

167

ANEXOS

JI

ANEXO
INTERFACE

GRFI[CO

Y LIISTADO DE

SCRJIPTS EN LENGUAJE HYPERTALK DE LA

IPJILA ]FYPERCARD CSER
Ti
GohirolO sonidb p

,..

<omis16nde resjusts

hestrnesta

It

Visualizar grfico
on mouseUp

global porf
set Ilnesze fo 1
it lnputLevel(poct)

choose browse tool

end mouseUp
<O then

answer No hay respuesta del MacRecorder. wTh

OK
exif mouseUp

end if
repeat unfil fhe mouse is down
choose select tool
drog from 18.78 fo 20).1 77
domenu Cleor Picture
choose lne tool
puf 1 77-lnputLevelo info od

puf l9Intol

repeof until >20) or me mouse is down

puf 1 77-lnputLevel(port) info new

it new> 177 tten

choose brow~e fool
ex[t mouseUp
end it
drag (mm -toid fo Lnew
put new Into od

puf 1 + 1 Into 1

end rapad
end repeal

Respuesta

on mouseUp
global sndsPresent sndNo
puf second 11am of fha cllckLoc into vLoc

subtract (fha top of ma) from vtoc

add me sorol of cord fleid D 44to vtoc

put(vuocdiv 12)+ 1 infosndNol2bfha

faxtHalght of this fid

puf me sndNo of sndsPrasenf info cd lid thesound

gat nfo
end mouseUp

Reproducir

on mouseUp
puf cd fid 9hesound into soundNoma
if soundname 5 empt fhen exif mouseUp
FpIoy soundName

it he resutl = 101 fien AnsErr Incapaza de localizar

Anexos pg. 169

variables globales
if Iba resulf = 102 fhen AnsErr Lista llena
it fha result = 103 Iban ArcsErr Tupo da sonklo
desconocido
if fha result e O Iban ShowError (fhe resulf)
end mouseUp

set cursor fo busy

puf lopufLevel (port) into vol
if vol> cd lid foothen
Fplay SoundName

waif value(espera)

Espera a ac*varfe el largo de fu propio sonido

end 1
end repeal

Fplay Stop

set fha huifa of me fo false

Datos

on mouseUp
global ShowSfats
puf the hilite of me Into ShowStots
II Showstafs fhen
set Iba red of cd lid Soundtistfo 271.62296.171
Gatlnfo
elsa
setite red of cd lid SoundListfo271,6Z396,241

end If
end mouseUp

set fha hilife of cd bfn 0ff fo tve

end mouseUp

Activar respuesta 0FF

on mouseUp
tplaystop

end mousaUp

Borrar
on mouseUp

Empezar

on mouseUp
global port
puf 1 Info SampleNo
It lnpufLevel(port) <0 Iban
answer No hay respuesta del MacRecordar. wiIb

OK
edf mousaup
end f
puf cd lid Iraq into Iraq
lcd lid thresh < Citen pufO

Fplay stop
puf cd lid theSound loto soundName
if soundName is empfy then exif mouseUp
lf fha optionKey is down then
DoErose soundName
elsa
puf Borrar el sonido: & soundName & ? into
fheMessage
Answer fhaMessaga wiIb Cancelar or OK
if it is OK then
DoErase soundName
end it
-

oto cd f d thresh
It cd fid hresh> 10) Iban puf 10) loto cd lid

thresh
puf cd lid Ibresh nfo thresh
repeat untO fha mouse Is down
set cursor fo busy

end 1

end mouseup

on DoErase soundName

puf lnputtevel(port> Into Laval

lf laval > thresh then
puf refurn & Iba long time & last lina of cd lid tape
add 1 to SampleNo

EraseSod scundNama
ShowError (fha resuil)
update[st

&

Laval attar

end it
walt (IrecO saconds
and repeat
end mousaUp

put ampty loto cd lid D 4

Gatlnf o

end DoErase

Silencio

on mouseUp
Fplay stop

end mouseUp

Borrar

on mouseUp

Salir

puf emply info cd fid tape

end mouseUp

on mousaup
answar

Activar respuesta ON
on mouseUp
set numbarformat fo O
gobd podespera
Fplay Sfop
set the hilite of cd

btn 0ff fo false

set hilite of me fo true
puf cd lid fhaSound loto soundName
puf value (cd lId tefardo)into espera
It soundname is empty ten exif mouseUp

lcd lid loo >99 than puf 99 Into cd lid loo

lcd lid foo <0 then puf Cinto cd lid loo
if lnputuevel(porf)

Citan
answer No hay respuesta del MacRecorder. with

Est seguro de querer salir? with No or

if it is No than exit mouseUp

DoMenu Quit Hypercard

and mouseUp

Conexin
on mouseUp

global pat

set fha hilite of bg btn Prnter Porto false

puf 1 Into port
set fha hUifa of me fo trua

end mouseUp

<

OK
sef fha

huifa of meto false

set fha hUifa of cd btn 0ff to

axlt mousaUp
end it

repeaf until the mouseClick

trua

on mousaUp
global pat
set the hiute of bg bit Modam

Por fo false

puf 2 into porf

set fha bilife of meto true

and mousaUp

Anexos

pg.

170

ANEXO
LIS TABO

EN EN LENGUAJE
APLICACIN

00001
00002
00003
00004
00005
00006

U
ZJBASI[C

DE LA

SOLAP

CLS
WINDOW #1.Solap.(4,38)-(635,395),1

PPiNT
PPINT
PRINT
PRINT

00037 PRINT
00038 PRINT
00039 PRINT
00010 PPINT
00011 PRINT El fichero de enlizada debe ser un archivo de fexfo de dos columnas con una com
00012 PRINT entre los datos. La primera columna debe contener los oc del animal llamado A
00013 PPINT y la segunda los del 8. El animal A es siempre el A aunque en ocoslones la
00014 PRINT secuencio sea RA. cuando en una interaccion un animal no respondo se colocara un
00015 PPiNT O en el lugar de su oc, p.e.:locAO o 0,locB (el primer oc no puede ser 0.0).
00016 PPiNT Solap calculo primero el ndice de solapomiento real de los lomados de los?
00017 PRiN? ~indMduos.
Despues poro cada animal genero una serle de llamadas tomando al
00018 PRiNT azar todos y cada uno de sus intedoc (sin repeticion), y posterIormente

00019 PRiNT calculo el ndice de solapamiento medio que se obtendra si estas dos series
~20 PRINT correspondieran a dos animales que cantasen Juntos (es dedir el 15. esperado
00021 PPINT por azor). La situocion de la primera llamada de la serle es un valor al azar
00022 PPiNT del primer interloc de codo animal.
00023 PRiNT El indice de solapamiento de una llamada es la relacin entre el tiempo en que
00024 PPiNT solapo esa llamada con la del vecino y su duracin. Por tanto cuando una
00025 PRiNT llamada no solapo con otro su lis, es 0.
00026 PRINT El ndice de llamadas atractivas es lo proparcion de llamados de los dos
00027 PRINT individuos que no solapan.~
00028
00029 Pl~iNT
00030
0003 1~~datos iniciale
00032
00033 cLEAI?

A-?
10)35 DEFDBL A-?
00036 CERN? A-Z
1K1334 DEFSTR

00037
00038 INPuT Nombre del archivo de dotos:;Entrado$
00039 INPUT Duracion media de A:;DurA#
00340 INPUT Duracion media de 8:;DurB#
00041 iNPIJT Numero de simulaciones:~Simu%

00342 INPiJT Velocidad de ejecucion (R/L)::V$

00043 enlrada$=eJempio:durA#=1 90:durB#=170:slrsau%=10:v$=R
00044 cis
00045

00346 OPEN 1. 1.Entrodo$

00047
00000 DIM LocA#(1200),LocBU(1200)

00000 DiM iiocA#(1200).liocB#(1200)

00000 DiM OrdenlA%(1200),Orden2A%(1 200)
00000
00052
00000
00054

DiM Orden B%(1 200).Orden2B%(1 200)

DiM llacazorA#(1 0001),iiocozorR#(1 0001)
OiM AzariocA#(1200),AzoriocB#(1200)
DIM lmsA#(1200).imsB#(1200)

00055 DiM GA#(1200),GB#(1200)

00056 DiM GaA#(1200),GaB#(1200)
00057
03058 Nf%=1
00059 DO
00060 INPLIT#1. A#,B4t
00061 LocA#(Nf%)=A#:LocB#(NI%)=B#
001162 Nt%=NI%+1
00063 LINTIL EOF(1)
00064 CLOSE#1

CWS NI%=NI%-1
00066

CflX,7 Soiido$=Entrada$-*.resuit
00068 DEF OPEN TEXUHNC

00069 OPEN O,2,Salida$

00070

Anexos pg. 171

0007 ~ calculo de los solapamientos en lo secuencio reo

00072

10273 PfliNT
CALCULO REAL DE SOLAPAMIENTO
00074 PPiNT #2,REAL
00075 PRiNT:PRINT iteraccion ,Dlstancio tIlpo IsA ,is.B
00076

00077 ConA%=0:ConB%=0:Ns%=0:lsA#=0:isRlI=0
~78FORF=1TONI%
00079
t0280 IF LocB4(F%)=0 TREN Tipa$=Ni:ConA%=ConA%-i-l :Dif#=999999:SA#=0:SBII=99:GOTO Resuil
toifil IF LocA#&%)=0 TI-lEN TIpo$=Nr:ConB%=ConB%+1 :Dif#=999999:SB#=0:SA#=99:GOTO Rasuit
00082

00083 Olf#=LocM-LocA#0)
00084 coM%=ConA%+1 :conB%=ConB%,1
00085

00086 IF Dif#=0 TREN GOSUB casoAB

00087 IF Dltb.0 TREN GOSUR casoAB
00088 IF Dit#c0 TREN GOSUR casoBA
00089

02090 ResuIt

02091 PRINT F.DifLTlpo$.:PRINT IJSiNG ##.##r:SAU,USING ##.#U;SB4

00092

00093 NEXT
00094

00095 PRiNT:PRiNT indice de llamadas atractivas (A+B):JSING ##.##r:(canA%+conB%-Ns%)/(conA%+conB%)

00096 PRINT indice de interacciones con soiapamlanto:,(Ns%/2);/:(ConA%-1);LiSiNG #.fl##t(Ns%12)/(conA%-1)
00097 PRINT ndice medio de solapamiento de A:.IJSiNc ##.###:isA#IConA%
00098 PRiNT indice medio de solapamianfa de B:.IJSiNG #4.#tr:isB#IConB%
00099
00100 P1~iNT #2,indice de llamados atractivas (A+B):~:USiNG #####:(ConA%+ConB%-Ns%)/(ConA%+conB%)
00101 PRiNT #2.indlce da interacciones con solapcmlenfo:;USiNG ##.####;(Ns%/2)/(ConA%-1)
00102 PRiNT #Zindice medio de solapamiento de A::uSINC ##.###;isA#/ConA%

00103 PRINT #Zlndice medio de solapamianto de B::USiNC ##.###:lsB#/ConB%

00104
00105 GAr#=lsA#/ConA%:GBr#=isB#/COnB%
00106
00107 PRINT:PRiNTPrasione una tecla paro continuar.

00108 Pausao
00109 A$=INKEY$:lF A$= TREN COTO PausaD
00110 CLS
00111
00112

00113

calculo de solapamietos al azor

00114

00115 se calculan los interloc (no los intercolis)

00116 FOR F=1 TO NI%:iiocA#(F)=-1:liocB#(F)=-1:NEXIF
00117
00118 Contl%=1 :Cont2%=2:M=1 :B%=1
00119 NoceroA
00120 iF LocA#(ContQ%)=0 TREN Cont2%=Cont2%+1 :A%=A%+1 COTO NoceroA

02121 liocA#(B%)=LocA#(Conl2%)-LocA#(Contl %)
00122 Contl%=conl2%:Cont2%=conI2%+1
00123 A%=A%+1 :B%=B%+1 :iF A%cNt% TREN COTO NoceraA
00124 B%=B%-l
00125
00126 Contl%=1:Cont2%=2:C%=1:D%=1

00127 NoceroB
00128 ir LocB4t(Cont2%)=0 TREN Cont2%=Cont2%,1 :C%=C%+1 COTO NoceroB
00129 ilocB*(D%)=LocB#(Cont2%)-LocB#(Contl%)
00130 contl%=cont2%:Cont2%=Cont2%+1
00131 C%=c%+1 :D~O%+1 ir C%<NI% TREN COTO NoceroB

00132 D%=D%-1
00133
00134
00135 ~creocclon de secuencias al aza
00136
00137 imiia#=0:imis#=0:imsA#=0:imsB#=0
00138
00139
00140 PRINTfl.AZAR
00141

00142 FOl? Veces=1 TO Simu%

00143

00144 cLs:PRiNT:PRiNT
CALCULO DE SOLAPAMIENTOS AL AZAR. SiMIJLACiON
00145 PRiNT Veces,
:PRiNT
00146
00147 se toman todos y cada uno de los interloc al azar
00148
00149 AzariocA#(1)=RND(iiocA#(1)):AzarioCB#(1)=RND(iiocB#(1))

00150
00151 AnimalA
00152 FOl? F=1 TO B%:T%=RND(lOOXiYOrdenl A%=T%:IlocazarA#U%)=liocA#(F):NEXT
00153 FOl? F=1 TO B%:Orden2A%Q:)=0:NEXT
00154 N%=1:Cont%=1
00155 BucleA
00156 Norden%=0
00157 lE N%>B%TREN SOTO FInA
Anexos pg. 172

00158 M%=Ordenl A%<N%)

00159 IF M%=1OCCCW TREN N%=N%+1 COTO BucleA
00160 FOl? F=1 TOB%
00161 lFOrden1A%(F>cM~THEN M%=OrdenA%:Norden%=F
00162 NEXTF
00163 IF Norden%c>0TREN Orden2A%(cont%)=M%:OrdenlA%(Norden%)= 1 02~0:Cont=cont%+1 COTO BucleA
00164 Orden2A%(Cont%)=M%:OrdenlA%(N%)=1 ~:N%=N%+1
:coni%=(2onl~+1 SOTO BucleA
00165finA
00166
00167 Animal B
00168 FOl? F=1 TO D%J%=RND(10~):Orden1B%(F)=T%:ilacozarB#(T%)=ilocB#:NEXT
00169F0l? F=1 TOD%:Orden2B%(F)=0:NEXTF
00170 N%=1:cont%=1
00171 BucleB
00172 Norden%=0
00173 IF N%>D%THENGOTO1:h~B

02174 M%=Orden B%(N%)

00175 IF M%=ltXCmO TI-lEN N%=N%+1 COTO BucieB
00176 FOl? F=1 TOD%
00177 IF Orden B%<M% TREN M%=Orden B%:Norden%=F

00178 NFXTF
00179 iF Norden%oO TI-lEN Orden2B%(Cont%)=M%:Orden B%(Norden%)=1 C~~:conI%=Cont%+1 COTO BucleS
00180 Orden2B%<Cont%)=M%:Orden1B%(N%)=1~:N%=N%.1 :cont%=Cont%+1 COTO BucieB

00181 FioS
00182

00183 se calculan los loo de la secuencio al azar

00184

00186 lE V$=L THEN PRINT Secuencio al azar del animal A::PRiNT ioc.intercail
00186 lE v$=LTHEN PRINT uSiNG ####U#.#;AzaclocA4Kl),IJSiNG #######.#:iiocazarA#(Orden2A(1))

00187 FOl? F=2 TO B%+1 :AzariocA#(F)=AzarlocA#~-1)+iiocazarA#(Ordan2A~-1))

00188 lE V$=L TI*N PRIN? uSING ##fl####nAzariocA#(F),uSiNG #U####.W:iiocazarA#(Orden2A(F))

00189 NEXT
00190 iF VS=L! Ti-lEN PPiNT:PRiNT Secuencio al azar del animal BtPRiNT Ioc.intercaii
00191 iF V$=L TREN PRINT USiNG #######.r:A.zadoca#(1),uSINC ~#######.#;iiocazarB#(Orden2B(1))
00192 FOl? F=2T0 D%+1:AzariocB#(F)=AzarlocB#(F-1)+iiocazarB#(Orden2Bff-1))
00193 lE v$=UTI4EN PRiNT uSiNG #######.#;AzarlocB4KF).uSING #######.#;ilocazarB4Korden2B<F))
00194 NEXTE
00196
00196 PRiNT
00197
00198 se calculo el solapamiento de los 2 secuencIas creadas

00199

00200 lsA#=0:isB#=0
00201 Nl~=0:Ui%=0
00202

00203 C~=0:F%=1 :N%=1 :Ns%=0

00204 Toma un A
00205 A#=AzailocA#(F%)
00206 romo un B
00207 B#=Aarloc8#(N%)
00208
00209 DU#=B#-A#
00210 lE Oif#=0 TREN COSUR casoAB
00211 lE Dif~>0 TI-lEN COSUR casoAR

00212 iF Dlf#<0 TI-lEN COS~B casaBA

00213 IF SA#oO AND V$=L TREN Pl?INT TIpaS; A;F%;soiapa con: B;N%.uSiNC ##.###;SA4LuSiNG ##.#W:SB#:GOTO
Siguiente vuelta
00214 N%=N%-i-1
00215 lE N%<=D%-~1 TI-lEN GOTOToma un B
00216 Siguiente vuelta

00217 N~1:F%=F%+1
00218 IF F%,z=B%-*1 TI-lEN COTO Toma un A
00219
00220 lE V$=L IHEN PRINT:PRINT indice de llamadas atractivas (A+B):USiNC ##.###;(B%+D%-Ns%+2)/(B%.D%+2)
00221 iFV$=LTI-IEN PRiNT indice de interacciones con solapamianfo:,(Ns%/2);f;Ni%~=:uSiNG #.####:(Ns%/2)/NI%
00222 IF V$=L TREN PRINT indice medio de solapamiento de A:,IJSiNC ##.###;isA#l(B%-1)
00223 iF V$=L TREN PRiNT ndice medio de solapamiento de B:,USiNG ##.###;lsB#I(D%+1)
00224 PRiNT #2,lndice de llamados atractivas (A+B)::USiNG ##,###:(B%+D%-Ns%+2)/(8%+D%+2)
00226 Pl?INT #2.indice de interacciones con soiapamiento:~;uSiNC ##.###:(Ns%/2)/NI%
00226 PRiNT #Zlndice medio de solapamiento de At:isA#/(8%+1)
00227 Pl?iNT fl.lndice medio de solapamiento de 8:;isB#/(D%+1)
00228
00229 GA#(Veces)=isA#/(8%+1):GB#CVeces)=IsB#/(D%.1)
00230

00231 imila#=imiia#+(B%+D%-Ns%s-2)/(B%+D%.2):1m15#=imis#.(Ns%/2)/Ni%
00232 imsA#=irsasA#.(lsA#/(B%.1)):imsM=lmsB#+(isB#/(D%+1))
00233
00234 PRiN?:PRit4lPresione una tecla para continuar.

00235 Pausa2

00236 A$=iNKEY$:iF A$= AND V$=L! TREN COTO Pausa2

00237

00238 NEXT Veces

00239
00240 CLS
00241 PRiNT
SUMARIO DE LAS SiMLIIACiONE
:PRiNT
00242 PI?iNT Media del indIce de llamados atracilvas (A+B):.iJSINC ###W;lmiia#/Simu%
00243 PRINT Media del indice de interacciones con solapamiento::IJSiNC #U.#####;imis#/Simu%

Anexos

pg.

173

00244 PRINT Media del ls. de A:;uSiNG ##.##W;lmsA#/Simu%

00245 PPINT Media del ls. de B:;IJSiNG ##.#U;lmsB#/Simu%
00246 CLOSE 2

00247

00248 Pousa3
00249 A$=INKEY$:IF AS= TREN COTO PausaS
00250
0025 1

00252 ~subrutina
00253
00254 casoAB

00255 IF Dif#<(AzarlocA#(F%+1>AzorlocA#(F%))/2 TREN GOS~B lnteraccionAB

00256 iF DifhDurA# TREN TipoS=NS:SA#=O:SB4t=0:REruRN

00257 Ns%=Ns%4-2
00258 SA#=ABSDurBLClf#)/DurA#)
00259 SB#=ABS((OurB4t-Dit#)/DurB#)
00260 lsA#=isA#.-SA#

00261 isB#=isB4t+SB#
00262 Tlpo$=Ar
00263 RETUPN
00264
00265 casaBA

00266 Dif#=ABSQ)t#)

00267 iF Dif&(AzariocA#(F%)-AzarlocA#~%-1))/2 TREN COSUB lnteraccionBA

0026SF Dit#>DurB4 TREN TlpoS=NS:SA#=0:SB#=0:PETIJRN

00269 Ns%=Ns%+2

00270 SA#=ABS((DurA#-Dlf#)/DurA#)
00271 SBII=ABS(Q)urA#-Dif#)/DurB#)
00272 lsA#=lsA#+SA#
00273 lsB#=lsB#i-SB~
00274 Tipo$=BA
00275 RETURN

00276

00277 InteraccionAW
00278 IF UI~=F% TREN RETURN
00279 IF VS=L? TREN IP V$=L TREN PPiNT A;F%rinteracclona con B;N%
00280 Ui%=N%
00281 Ni%=Ni%+1
00282 PETUl?N
00283
00284 lnteraccionBA
00285 IP u%=N% TREN RETURN

00286 IP V$=U TREN PRiNT B;N%;lnteracclona con A;F%

00287 IJi%=F%
00288 Ni%=Ni%+1
00289 PETUPN

Anexos pg. 174