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Sistema secretrio tipo III 1

SISTEMA SECRETRIO TIPO III


Gilvaine Ciavareli Lucas1, Ricardo Magela de Souza1*, Ana Beatriz
Zacaroni1, Roberto Lanna Filho1, Henrique Monteiro Ferro1,
Flvia Mara Vieira Lelis1
1
Universidade Federal de Lavras (UFLA), Departamento de Fitopatologia,
Caixa Postal 3037, CEP 37200-000, Lavras, MG, Brasil.
*Autor para
correspondncia: rmagelas@dfp.ufla.br

RESUMO
O Sistema de secreo tipo III (T3SS) um mecanismo bacteriano
que media interaes elaboradas com seus hospedeiros. Este sistema
essencial para a virulncia de bactrias Gram-negativas, atuando na
exportao de protenas durante a interao destas com seus hospedeiros.
Estas protenas podem atuar principalmente em alteraes na via de
sinalizao celular e no estmulo patognese e respostas imunes. O T3SS
pode ser explorado para fins benficos, como o desenvolvimento de
estratgias para neutralizar interaes nocivas entre fitobactrias e plantas
hospedeiras, bem como no desenvolvimento de vacinas, terapias anti-cncer
e estudos evolutivos.

SUMMARY
SECRETION TYPE III
The Type III Secretion System (T3SS) is a mechanism that mediates
bacterial interactions with their hosts. This system is essential for the
virulence of Gram-negative bacteria, acting in the export of proteins during
their interactions with hosts. These proteins can act mainly through
alterations in cell signalization and pathogenesis and stimulations of immune
responses. The T3SS can be exploited for beneficial purposes, such as
developing strategies to neutralize harmful interactions between
phytobacteria and host plants, as well as the development of vaccines, anticancer therapies, and evolutionary studies.

RAPP Volume 18, 2010

2 Gilvaine

Ciavareli Lucas et al.

Key words: Gram-negative bacteria, phytobacteria, mammals bacteria,


diseases control.

INTRODUO
Bactrias patognicas a animais e a plantas esto constantemente
desenvolvendo sofisticadas estratgias para infectar seus hospedeiros. A
colonizao bacteriana de um hospedeiro muitas vezes depende de protenas
extracelulares, o que torna a investigao dos sistemas de secreo dessas
protenas um importante foco da pesquisa microbiolgica.
Secreo geralmente definida como o transporte ativo da protena
atravs da membrana citoplasmtica bacteriana, enquanto a translocao
refere-se ao transporte das protenas atravs da membrana celular do
hospedeiro. At o momento, seis sistemas de secreo de protenas foram
identificados: tipo I, II, III, IV, V e VI (Thanassi & Hultgren, 2000) (Figura
1), sendo o sistema de secreo tipo III o alvo da presente reviso.
As protenas bacterianas secretadas possuem diversas funes,
dentre elas, aderir e degradar a parede celular das plantas a fim de suprimir
suas respostas de defesa e, levar DNA e protenas at o citoplasma de clulas
vegetais (Arnold et al., 2009).
O Sistema de secreo tipo I consiste de 3 elementos: uma protena
ABC (ATP-binding cassette); uma protena de fuso de membrana, que
forma uma ponte entre as membranas externa e interna; e uma protena do
canal de poros da membrana externa (Schmitt & Tamp, 2002). O sistema de
secreo tipo I permite a secreo em uma nica etapa de uma ampla gama
de substratos do citoplasma para o espao extracelular, sem um intermedirio
periplsmico (Gerlach & Hensel, 2007). As protenas bacterianas conhecidas
por serem exportadas pelo sistema ABC so predominantemente proteases,
lipases e haemolisinas (Preston et al., 2005). Pseudomonas syringae pv.
tomato possui 15 ABC com especificidades para arabinose, xilose, ribose e
outros aucares derivados de plantas, alm de proteo osmtica (Buell et al.,
2003). Pseudomonas syringae pv. syringae secreta protena anticongelamento e P. syringae pv. phaseolicola as toxinas phaseolotoxina e
siringomicina (Feil et al., 2005).
O sistema de secreo tipo II est envolvido na exportao de vrias
protenas, enzimas, toxinas e fatores de virulncia de uma ampla variedade de
bactrias Gram-negativas. O sistema um processo de dois estgios onde as
protenas para serem secretadas so primeiramente translocadas (ou
exportadas) atravs da membrana citoplasmtica por uma translocase (Sec ou
Tat) e ento transportadas atravs da membrana externa. Cerca de 12 a 15

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Figura 1. Modelo modificado de Buttner & Bonas (2002) demonstrando os


sistemas de secreo de protenas em bactrias Gram-negativas.
Das seis principais rotas de secreo de protenas de bactrias
Gram-negativas, quatro dependem do sistema Sec para o
transporte de protenas atravs da membrana interna (MI). Auto
transportadores (tambm conhecidos como sistema de secreo
tipo V) mediam o transporte de domnio de passagem atravs da
membrana externa (ME). Secreo pela rota da chaperona requer
uma chaperona e uma protena da ME. O mais complexo sistema
de secreo o do tipo II, que media o transporte de toxinas e
enzimas extracelulares, envolve 12 a 16 protenas, sendo a maioria
associada com a MI. Quatro protenas da MI so propostas para
formar uma estrutura semelhante ao pilus que poderia atuar como
um pisto para empurrar protenas atravs do poro da ME
(indicado por uma seta). O sistema de secreo tipo IV transporta
uma variedade de substratos, sendo que alguns requerem o sistema
Sec para secreo (a), enquanto outros, como os complexos TDNA-protena de Agrobacterium tumefaciens so exportados
diretamente do citosol (b). Os sistemas de secreo tipo I e III so
Sec-independentes. O sistema de secreo do tipo I secreta toxinas,
proteases, haemolisinas e lpases no meio extracelular, enquanto o
tipo III tambm media a liberao de protenas de virulncia na
clula hospedeira. Apndices extracelulares esto associados com
vrios sistemas de secreo tipo III e tipo IV.
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genes so essenciais para um sistema de secreo tipo II funcional (Russel,


1998).
O sistema de secreo tipo III o mais importante em termos de
patogenicidade de fitobactrias dos gneros: Pseudomonas, Xanthomonas,
Erwinia e Ralstonia. Permite no somente a secreo de protenas para fora
da clula, mas tambm a translocao direta de protenas para o interior das
clulas do hospedeiro (Gerlach & Hensel, 2007).
No sistema de secreo tipo IV as protenas envolvidas tm
homologia com componentes de conjugao. O sistema caracterizado por
sua habilidade em translocar protenas (ou complexos) e DNA
extracelularmente. Estas transferncias podem ser entre organismos afastados
filogeneticamente (Gerlach & Hensel, 2007). O exemplo melhor estudado
de Agrobacterium tumefaciens. Neste caso, o T-DNA da bactria passa para
a clula da planta hospedeira junto com a protena VirD2, que o direciona
para o ncleo (Christie, 2004).
O sistema de secreo tipo V referido como de auto transporte e
dependente do sistema Sec. As protenas so secretadas atravs da membrana
interna via sistema Sec, onde o C-terminal da protena constitui uma unidade
de translocao. Uma estrutura barril beta na membrana externa permite que
ocorra secreo do domnio de passageiros. O domnio de passageiros pode
ser clivado da unidade de translocao e liberado extracelularmente (Gerlach
& Hensel, 2007). encontrado em Xylella e Xanthomonas e contm genes
que codificam adesinas associadas superfcie.
Um prottipo do sistema de secreo tipo VI tem sido descrito para
translocao extracelular de sequncias de protinas hidrofbicas sem o Nterminal (Pukatzki et al, 2006).

1. Sistema de Secreo Tipo III (T3SS)


Muitas protenas que desempenham uma funo na virulncia de
bactrias patognicas Gram-negativas no so apenas secretadas, mas
tambm translocadas diretamente atravs da membrana da clula bacteriana
para o citoplasma da clula hospedeira, onde podem interferir em processos
celulares e reprimir as defesas do hospedeiro. Neste caso, as bactrias usam o
sistema de secreo tipo III (Galn & Collmer, 1999) (Fig. 2).

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Figura 2. Modelo modificado de Buttner & Bonas (2002) demonstrando um


modelo hipottico para o sistema de secreo tipo III. (a) Aparato
do sistema de secreo do tipo III de Yersinia spp. O sistema de
secreo tipo III media a secreo de protenas efetoras, protenas
da agulha e componentes do translocon, que so presumivelmente
YopB, YopD e LcrV. No citoplasma bacteriano, YopB e YopD
so associados a uma chaperona LcrH. LcrV se liga a protena
regulatria citoslica LcrG. (b) Aparato de secreo do tipo III de
Xanthomonas campestris pv. vesicatoria. A translocao de
protenas secretadas pelo sistema de secreo tipo III pela
membrana celular da planta requer a protena translocon HrpF,
essencial para a patogenicidade da bactria. Entre as protenas
translocadas esto as de avirulncia (Avr), que determinam o
reconhecimento do patgeno pelas plantas que carregam os genes
de resistncia correspondentes s doenas.
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O T3SS o nico mecanismo bacteriano que media interaes


elaboradas com seus hospedeiros. Este sistema essencial para a virulncia
de bactrias Gram-negativas e atua na exportao de protenas durante a
interao destas com seus hospedeiros. Est presente em diversas bactrias
patognicas a animais e plantas e tambm em endosimbiontes (Gophna et al.,
2003; Jin et al., 2003).
A descoberta do sistema de secreo do tipo III vem sendo
reconhecida como o maior avano no estudo das interaes entre bactria e
clula hospedeira. Vrios tipos de interaes entre protenas efetoras e
componentes das clulas do hospedeiro tm resultado em alteraes na via de
sinalizao celular (Galan, 2001; Juris et al., 2002; Neish, 2004), na
arquitetura do citoesqueleto (Nhieu e Sansonetti, 1999; Galan & Zhou, 2000;
Nougayrede et al., 2003) e na estimulao de respostas imunes contra
translocados eptopos de protenas em clulas do hospedeiro (Russmann,
2004; Russmann et al., 1998).
O maquinrio de secreo do tipo III essencial para a
patogenicidade de Bordetella bronchiseptica, Burkholderia pseudomallei,
Chlamydia pitsitacii, Erwinia amylovora, Erwinia crysanthemi,
Escherichia coli patognica, Pseudomonas aeruginosa, Pseudomonas
syringae, Ralstonia solanacearum, Rhizobia spp., Salmonella typhimurium,
serovares de Salmonella enterica, Escherichia coli, Shigella flexneri e
Xanthomonas campestris, bem como trs espcies de Yersinia spp. Todos
estes organismos empregam maquinrio do tipo III para secretar protenas
atravs do seu envelope celular. Entretanto, a destinao final e funo desses
fatores de virulncia secretados diferem entre os microrganismos e podem
determinar sua estratgia de patogenicidade (Hueck, 1998; Cheng &
Schneewind, 2000; Cornelis & Van Gijsegem, 2000).

2. COMPONENTES DO T3SS
Os componentes dos sistemas de secreo do tipo III so em geral
codificados por genes fisicamente ligados e, normalmente, cerca de 20 a 35
genes so necessrios para uma secreo do tipo III e/ou translocao
funcional (Hueck, 1998).
O T3SS foi primeiramente descoberto em Yersinia, bactria
patognica de mamferos, e desde ento tem sido encontrado em diversas
bactrias Gram-negativas patognicas a plantas e a mamferos (He, 1998;
Buttner & Bonas, 2002). Yersinia spp. secretam via T3SS pelo menos 14
protenas Yop (Yersinia outer proteins) diferentes. Os genes que codificam
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Yops, bem como aqueles que codificam o sistema de secreo tipo III (genes
ysc), esto localizados em um plasmdeo de virulncia ativado em baixas
concentraes de ons de clcio e na temperatura de 37 C (Yother et al.,
1986) (Fig. 3).

Macrfago

Translocao

Figura 3: Modelo modificado de Cheng & Schneewind (2000)


demonstrando as vias de exportao tipo III de Yersinia spp. patognica. O
maquinrio de secreo tipo III (genes ysc e lcr), os substratos de secreo
(genes yop) e chaperonas (genes syc) so codificados em um plasmidio de
virulncia de 70-kb (pYV). A temperatura de 37 C ativa a expresso do gene
VirF, um ativador de transcrio, que induz a expresso de genes ysc e lcr. O
contato com clulas eucariticas, como exemplo os macrfagos, induzem
Yersinia spp. a ativar seu maquinrio do tipo III e as protenas de transporte
Yop.

Segundo Rosqvist et al. (1994), a alta concentrao de clcio nos


tecidos humanos provavelmente inibe o T3SS, entretanto, o contato com
clulas do hospedeiro induz a Yersinia spp. a secretar protenas Yops. O

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contato fsico entre a bactria e a clula hospedeira parece ser um prrequisito para a translocao de protenas (Fig 4).

Figura 4. Modelo modificado de Mota et al. (2005) demonstrando a


regulao do sistema de secreo tipo III (T3SS). No T3SS, uma
primeira resposta a condies ambientais especficas do
hospedeiro garante a montagem do injetor e expresso de certas
protenas efetoras. No entanto, a secreo s ocorre quando um
sinal especfico desencadeado. Na ausncia de contacto com a
clula hospedeira, a secreo impedida por um complexo
multiproteco dos reguladores de T3SS que de alguma forma
bloqueiam o acesso dos substratos do T3SS ao injectisome. MEmembrana externa; PG- peptideoglicano; MI- membrana interna.
Os sinais de secreo tipo III e translocao residem nos
aminocidos terminais de protenas secretadas. Em trabalho realizado com
protenas efetoras de Yersinia spp., verificou-se que duas regies entre os 15
e 100 primeiros aminocidos esto envolvidos na secreo e/ou translocao
de protenas (Sory & Cornelis, 1994; Sory et al., 1995; Schesser et al., 1996).
Alm disso, postula-se uma participao da regio 5 do mRNA na
sinalizao da secreo (Anderson & Schneewind, 1997; Anderson et al.,
1999; Lloyd et al., 2001a; Lloyd et al., 2001b). Ademais, a secreo de vrias
protenas efetoras requer a presena de chaperonas citoslicas, responsveis
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por impedir a agregao ou degradao dessas no citoplasma bacteriano.


Segundo Isberg & Dumenil (2001), a associao com chaperonas tambm
pode ser importante no reconhecimento eficiente de protenas efetoras pelo
T3SS.
Os substratos do T3SS so sintetizados no citoplasma bacteriano e
secretados por uma nano-mquina injetora, atravs da membrana bacteriana
interna, periplasma e da membrana externa. Algumas destas protenas
secretadas (translocators), inserem-se na membrana plasmtica da clula
hospedeira e mediam a translocao de efetores atravs do plasma eucaritico
ou das membranas vacuolares no citosol da clula hospedeira. Acredita-se
que a secreo dos efetores atravs das membranas bacteriana e a
translocao atravs da membrana eucaritica ocorrem em uma nica etapa.
Alm das protenas efetoras e de translocao, o sistema T3SS tambm
secreta componentes injetores e protenas regulatrias. Todo o processo
rigidamente controlado para permitir a secreo de protenas de forma
eficiente, em local e tempo certo (Fig 4).
A expresso dos genes responsveis pelo sistema de secreo tipo III
regulada em bactrias atravs de diferentes estratgias. Fatores
transcripcionais especficos assim como os componentes globais de regulao
esto envolvidos na regulao de genes no nvel de transcrio. Em alguns
casos, a expresso do gene regulada pelo processo de secreo em si;
sistemas de controle ps-traducional tambm esto envolvidos (Marlovits et
al., 2004; Goure et al., 2004).
Aproximadamente 20 protenas esto envolvidas no processo de
secreo do tipo III, das quais pelo menos nove so conservadas em
diferentes espcies bacterianas. Provavelmente, estas constituem os
principais componentes do aparelho de secreo (Hueck, 1998; He, 1998).
Alm disso, oito destas protenas conservadas so homlogas aos
componentes do corpo flagelar basal (Minamino & Macnab, 1999; Young,
1999), como relatado em Salmonella typhimurium, Shigella flexneri e
Escherichia coli (Kubori et al., 1998; Tamano et al., 2000; Blocker et al.,
2001; Sekiya et al., 2001).
O fato de vrias protenas do T3SS estarem intimamente
relacionadas com as protenas de exportao flagelar levou hiptese de que
esse sistema evoluiu de flagelos. Gophna et al. (2003) reconstruram a
histria evolutiva de quatro protenas de secreo tipo III conservadas
(SctN/FliI, SctV/FlhA, SctR/Flip e SctS/FliQ) e suas relaes filogenticas
com parlogos flagelares atravs da comparao de rvores filogenticas
deduzidas das sequncias 16S de rDNA. Assim, os autores observaram que o
T3SS e o mecanismo de exportao flagelar possuem um ancestral comum,
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porm evoluram de forma independente, refutando a hiptese de que os


genes T3SS evoluram a partir de genes que codificam protenas flagelar.

3. T3SS E PATOGNESE
Protenas translocadas atravs das membranas lipdicas, conhecidas
por protenas efetoras, so injetadas diretamente no citoplasma de clulas
hospedeiras eucariticas. Dentro do citoplasma da clula eucaritica, os
efetores burlam a sinalizao da clula hospedeira em benefcio da bactria,
no caso de patgenos, ou de ambos, no caso de simbiontes (Hueck, 1998;
Cornelis & Van Gijsegem, 2000; Ghosh, 2004; Mota et al., 2005).
A habilidade de isolados de Pseudomonas syringae se
multiplicarem no apoplasto da planta e causar doena dependente do
sistema de secreo do tipo III e de protenas efetoras secretadas atravs
desse sistema (Lindgren, 1997; He, 1998), que iro alterar processos
celulares do hospedeiro e promover o desenvolvimento da doena. Em adio
ao T3SS, isolados de P. syringae podem possuir determinantes adicionais de
virulncia, tais como fitotoxinas capazes de aumentar sua agressividade
(Bender et al., 1999; Katagiri et al., 2002; Jin et al., 2003).
Vrias molculas efetoras foram identificadas com base na sua
atividade de avirulncia, onde os genes Avr so transcritos e seus produtos
gnicos reconhecidos pelas protenas R (gene R), que intervm no processo
de virulncia do patgeno (Lucas, 1998; Bent & Mackey, 2007). Entretanto,
quando o produto do gene Avr interage com plantas suscetveis (ausentes
gene R), inicia-se a patognese.
A identificao de mutantes bacterianos hrp em Pseudomonas
syringae pv. phaseolicola ajudou a esclarecer este processo (Lindgren et al.,
1986; Alfano & Collmer, 2004). A resposta de hipersensibilidade (HR) uma
defesa freqentemente associada ao gene R em plantas resistentes,
acarretando na morte de clulas vegetais no stio de infeco (Heath, 2000).
Mutantes hrp perderam a habilidade de causar HR em plantas resistentes,
mas por outro lado mantiveram a patognese em plantas suscetveis,
provando a evidencia da atividade de avirulncia e virulncia das molculas
efetoras.
Assim, pode-se inferir que os genes Avr possuem funes essenciais para a
virulncia do patgeno (Saito et al., 1987; Harrison, 2002; Bent & Mackey,
2007).
Recentemente foram identificadas molculas efetoras relacionadas
aos genes Hop. Estes genes codificam para protenas hrp externas, que
podem ter atividade Avr em alguns hospedeiros (Alfano & Collmer, 2004;
Bent & Mackey, 2007). O nmero de molculas efetoras que o patgeno
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introduz nas clulas hospedeiras pelo sistema de secreo tipo III pode variar
de 20 a 100 (Cunnac et al., 2004; Lindeberg et al., 2006; Bent & Mackey,
2007).
Pesquisas revelaram que molculas efetoras possuem capacidade de
suprimir as respostas de defesa induzidas por MAMPs (padres moleculares
associados a micrbios). A inibio do sinal ativado pelos MAMPs de
extrema importncia para a virulncia bacteriana. Assim, bactrias que
produzem molculas efetoras no adaptadas ou que no so capazes de
introduz-las nos hospedeiros no so patognicas, pelo menos em parte, pois
no conseguem inibir a sinalizao do MAMP (Bent & Mackey, 2007).
Vrias efetoras do T3SS inibem a morte celular causada pela HR.
Uma molcula efetora do T3SS pode inibir HR previamente ativada
por outro efetor reconhecido por determinada protena R. Por exemplo,
AvrPphC impede uma HR induzida pelo AvrPphF/protena R nas principais
cultivares de feijo (Jackson et al., 1999). Da mesma forma, AvrRpt2
bloqueia especificamente a HR induzida pela RPM1 (protena R) em
Arabdopsis (Nurnberger & Scheel, 2001). (Axtell & Staskawicz, 2003;
Mackey et al., 2003). Algumas destas molculas so inibidores generalizados
da morte programada de clulas, cujos efeitos so observados em clulas de
leveduras (Abramovitch et al., 2003; Jamir et al., 2004).

4. T3SS E RESPOSTA DE DEFESA EM PLANTAS


O T3SS desempenha papel importante na sinalizao da resposta de
defesa em plantas, causando efeito domin de reaes que culminam na
expresso de protenas de defesa. Isso porque a maquinaria do T3SS media a
transferncia de protenas exgenas clula da planta, as quais so
reconhecidas por receptores especficos presentes na membrana plasmtica,
ou no citoplasma (Lanna Filho & Resende, 2009). Essa especificidade de
reconhecimento eliciador-receptor se enquadra no contexto da interao
gene-a-gene (Abramovitch et al., 2003; Mackey et al., 2003; Meyers et al.,
2003; Lanna Filho & Resende, 2009). Neste processo, alm do
reconhecimento esto presentes protenas vigilantes, ditas guardas,
envolvidas na supresso da patognese (Fig 5) (Tang et al., 1999; De Wit,
2002; Pedley & Martin, 2003; Xiao et al., 2003; Belkhadir et al., 2004; Innes,
2004; Mucyn et al., 2006).

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Figura 5. Representao esquemtica do sistema guarda em resposta ao


ataque de uma fitobactria hipottica (representado pelo
retngulo). (a) A protena-guarda do hospedeiro posicionada para
ser alvo direto da protena Avr, que interagem dinamicamente
sinalizando para a ligao da protena-guarda R e outras protenas.
(b) A protena (R) do hospedeiro no reconhece a da protena Avr.
Com isso, ocorre o processo de doena na planta.
Na interao entre fitobactria-planta o T3SS expresso
rapidamente quando a fitobactria est no interior da planta (Rahme et al.,
1992). Com a ativao do T3SS as protenas efetoras so ejetadas para dentro
da clula da planta, mas podem ser interceptadas por protenas receptoras do
hospedeiro, ancoradas na membrana plasmtica ou, presentes no citoplasma
(Hammond-Kosack & Jones, 2002). Esse reconhecimento culmina na
sinalizao para a resposta de defesa da planta contra a invaso da
fitobactria, resultando na resistncia (Fig 6A). Todavia outras protenas
esto associadas ao complexo eliciador-receptor desencadeando a transduo
de sinais para expresso das protenas de defesa. A essas protenas
associativas d-se o nome de guardas (Fig 6B), as quais so fundamentais
para equalizar os eventos pertinentes a defesa da planta (Lanna Filho &
Resende, 2009).
O T3SS para a mediao da ejeo das protenas efetoras em clulas
de plantas mais elucidado em espcies de Xanthomonas spp. e
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Pseudomonas spp. (Kim et al., 2005; Grlebeck et al., 2006; Kay & Bonas,
2009). Como exemplo, espcies de Xanthomonas spp. sintetizam as protenas
efetoras XopD e AvrBs3 que esto envolvidas no processo de patognse e
sinalizao para a resposta de defesa (Kay e Bonas, 2009). A protena efetora
XopD de X. vesicatoria induz o crescimento e retarda o incio da clorose e
necrose foliar, promovendo a infeco tardia em plantas de tomate,
presumivelmente para sustentar a populao bacteriana no tecido infectado
(Kim et al., 2008). No entanto, a protena de importao e complexa-se a
AvrBs3 sinalizando para a transcrio de genes de defesa presentes no ncleo
(Grlebeck et al., 2006; Kim et al., 2008). Notadamente, a protena de
importao desempenha o papel das protenas-guardas reconhecendo
diretamente a protena efetora AvrBs3 e sinalizando para a protena de
importao se ligar ao complexo mediando-o para dentro do ncleo (Fig 7).
Assim, desencadeada a cascata de defesa que culmina em diversas reaes,
como a reao de hipersensibilidade (HR) e hipertrofia (Grlebeck et al.,
2006).
Outro sistema de defesa importante modulado pelo T3SS est
relacionado P. syringae pv. tomato (Martin et al., 2003; Wu et al., 2004;
Mucyn et al., 2006). No apoplasto a fitobactria estabelece contato com uma
clula do hospedeiro e dispara via T3SS as protenas efetoras AvrPto e
AvrPtoB (Barinaga, 1996; Galan & Collmer, 1999; Hammond-Kosack &
Jones, 2002; Mucyn et al., 2006; Lin & Martin, 2007). Em seguida, a
protena Pto interage fisicamente com as molculas efetoras, mas no sinaliza
para o incio da resposta de defesa. Isso ocorre porque a protena Pto
dependente da protena Prf para iniciar o domin de eventos que resultam na
morte da fitobactria. Notadamente a Prf a protena-guarda responsvel por
ancorar ao complexo AvrPto-Pto ou AvrPtoB-Pto sinalizando para a
transcrio de genes de defesa (Fig 8).
No caso da defesa de Arabidopsis thaliana a P. syringae o T3SS
libera as trs protenas efetoras AvrB, AvrRpm1 e AvrRpt2 no citoplasma
celular da planta (De Wit, 2002; Mackey et al., 2003; Innes, 2004). O alvo
dessas molculas efetoras a protena do hospedeiro RIN4, que interage
fisicamente com a protena RPM1 (Mackey et al., 2002; Axtell &
Staskawicz, 2003; Mackey et al., 2003). Esta, por sua vez, desempenha o
importante papel no reconhecimento da interao AvrB-RIN4 ou AvrRpm1RIN4, iniciando o disparo da resposta de defesa contra a ao da fitobactria
(Innes, 2004). Assim, de acordo com o sistema guarda, RPM1 seria a
protena-guarda e RIN4 o alvo das protenas efetoras do T3SS (Fig 9) (De
Wit, 2002; Mackey et al., 2002; Mackey et al., 2003; Belkhadir et al., 2004).

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Figura 6. Esquema da interao direta e indireta entre eliciador e receptor


culminando na resistncia de plantas a fitobactrias. (A) Interao
direta entre eliciador e receptor resultando na sinalizao da
resposta de defesa em plantas, no havendo o envolvimento de
protenas guardas. (B) Interao indireta na qual a sinalizao para
a resposta de defesa ativa somente com o acoplamento da
protena guarda no complexo eliciador receptor.
Embora as respostas de defesa em plantas desencadeadas pela ejeo
de protenas efetoras pelo T3SS, em alguns casos, tenham sido elucidadas,
ainda obscuro o processo de ativao do T3SS no aploplasto. O estudo
pormenorizado da funcionalidade dos componentes do T3SS e de seus
interferentes poderia levar a idealizao de um produto que inativasse o
disparo das protenas efetoras no citoplasma das clulas hospedeiras,
evitando assim, o processo de patognse. No entanto, enquanto os estudos
no nos levam para essa possibilidade, o aparato de defesa em plantas
continua sendo alvo de inmeros estudos para elucidar o efeito das protenas
guardas no contexto da interao gene-a-gene.

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Sistema secretrio tipo III 15

Figura 7. Modelo modificado de Kim et al. (2008) demonstrando a funo


molecular do T3SS mediando o disparo das protenas efetoras
XopD e AvrBs3 no citosol da clula hospedeira. No citosol o
XopD transportado para o ncleo e leva a supresso de genes
associados a defesa e senescncia, resultando no atraso do sintoma
e aumento da multiplicao bacteriana. Enquanto AvrBs3 interage
diretamente com a protena guarda de importao e
indiretamente com a protena de importao , esta direciona o
complexo protico ao ncleo para a transcrio de genes de defesa.

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Ciavareli Lucas et al.

Figura 8. Modelo proposto por Martin et al. (2003) e modificado por Lanna
Filho e Resende (2009) mostrando a potencial rota de sinalizao
da resistncia em plantas de tomate contra Pseudomonas syringae
pv. tomato iniciada pela injeo da protena efetora no citoplasma
via T3SS. A protena-guarda Prf est envolvida no reconhecimento
do complexo AvrPto-Pto, para que haja o incio da resposta de
defesa envolvendo a ativao dos fatores de transcrio (Pti4, Pti5
e Pti6) e da protena Pti1. Assim, ocorre a expresso de protenas
relacionadas patognese (PRPs).

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Figura 9. Modelo adaptado de De Wit (2002) para o sistema guarda em


Arabidopsis thaliana, mostrando comparativamente resistncia e
suscetibilidade Pseudomonas syringae. A protena de resistncia
(R) a RPM1 e as de avirulncia so AvrB e AvrRpm1, aqui
representadas como Avr. A protena RIN4 em contato com as
protenas efetoras fosforila (circulo P) e aumenta a sua
concentrao e atividade como regulador negativo da resistncia
basal da planta. (A) Em plantas suscetveis, o baixo grau de defesa
resulta no progresso da doena. (B) As plantas resistentes fazem
uso da protena-guarda RPM1 para a percepo da interao AvrRIN4, desencadeando para a reao de hipersensibilidade que
previne a multiplicao da fitobactria.

5. PERSPECTIVAS
A elucidao do funcionamento do sistema de secreo tipo III
(T3SS) um importante fator, pois contribui para o desenvolvimento de
estratgias de controle de doenas. Alm do que, estudos visando ao controle
de bactrias patognicas a mamferos podem ser extrapolados para plantas,
dado que o sistema de secreo semelhante.

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18 Gilvaine

Ciavareli Lucas et al.

O T3SS tem potencial significativo para ser explorado com fins


benficos visando ao desenvolvimento de estratgias para neutralizar
interaes nocivas entre fitobactrias e plantas hospedeiras, bem como
estudos evolutivos.
Com o advento da biologia molecular, tcnicas como o
seqenciamento genmico permitem acelerar a caracterizao de genes
identificados por meio de abordagens tradicionais e sua funcionalidade.

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