FICHA CATALOGRFICA

C755b Consolaro, Hlder Nagai, 1980-

Biologia reprodutiva de duas espcies de Rubiaceae de mata de gale-
ria do Tringulo Mineiro-MG / Hlder Nagai Consolaro. - Uberlndia,
2004.
58f. : il.
Orientador: Paulo Eugnio Alves Macedo de Oliveira.
Dissertao (mestrado) - Universidade Federal de Uberlndia, Progra-
ma de Ps-Graduao em Ecologia e Conservao de Recursos Naturais.
Inclui bibliografia.
1. Plantas - Reproduo - Teses. 2. Rubiaceae - Teses. 3. Manettia -
Teses. 4. Polinizao - Teses. 5. Psychotria - Teses. 6. Heterostilia - Te-
ses. I. Oliveira, Paulo Eugnio Alves Macedo de. II. Universidade Federal
de Uberlndia. Programa de Ps-Graduao em Ecologia e Conservao de
Recursos Naturais. III. Ttulo.

CDU: 581.16 (043.3)


HLDER NAGAI CONSOLARO








BIOLOGIA REPRODUTIVA DE DUAS ESPCIES DE RUBIACEAE DE MATA DE
GALERIA DO TRINGULO MINEIRO MG






Dissertao apresentada Universidade
Federal de Uberlndia, como parte das exigncias
para obteno do ttulo de Mestre em Ecologia e
Conservao de Recursos Naturais.




Orientador: Prof. Dr. Paulo Eugnio Alves Macedo de Oliveira








Uberlndia MG
2004


HLDER NAGAI CONSOLARO


BIOLOGIA REPRODUTIVA DE DUAS ESPCIES DE RUBIACEAE
DE MATAS DE GALERIA DO TRINGULO MINEIRO MG

Dissertao apresentada Universidade Federal
de Uberlndia, como parte das exigncias para obteno
do ttulo de Mestre em Ecologia e Conservao de
Recursos Naturais.


Aprovada em 16 de fevereiro de 2004


BANCA EXAMINADORA:


_____________________________________
Prof. Dra. Isabel Cristina Machado
Universidade Federal de Pernambuco UFPE



________________________________________
Prof. Dra. Solange Cristina Augusto
Universidade Federal de Uberlndia UFU



__________________________________________________
Prof. Dr. Paulo Eugnio Alves Macedo de Oliveira
Universidade Federal de Uberlndia UFU
(Orientador)


Uberlndia MG
2004























O JARDINEIRO FEZ UMA DESCOBERTA

O jardineiro fez uma descoberta,
chamou sua famlia e toda a vizinhana.
Mostrou, apontou, gritou:
- Uma margarida!
- Mas...o que vale uma margarida!
- Nasceu uma margarida...
- Foi uma experincia.
- Mas voc jardineiro ou cientista?
- Nasceu sem semear?
Sem semear?

Ningum entendeu a sua experincia:
que qualquer canteiro traz
uma semente de margarida, basta um jardineiro.

Hlio Consolaro







Dedico este trabalho aos meus avs (paternos e
maternos) que deixaram como aprendizado aos meus
pais a lio de que apoiar a educao de um filho a
maior herana que uma famlia pode deixar. Famlia,
amo vocs!

Agradecimentos

Nenhum homem uma ilha (John Donne). Por isso esta dissertao no poderia ter
sido realizada sem o auxlio de outras pessoas que, de alguma forma me apoiaram
intelectualmente e sentimentalmente. So poucas palavras, mas elas tentam transmitir a
minha mais pura gratido.

Ao Prof. Dr. Paulo Eugnio A. M. de Oliveira por ter depositado confiana
em meu trabalho, alm de ter transmitido seu respeito, ateno e dedicao,
mostrando que possvel ser um profissional de sucesso com humildade.
Agradeo ainda, sua disponibilidade em abrir-me portas para o futuro
Doutorado. Obrigado, Paulo.
Ao Prof. Dr. Peter E. Gibbs pelas valiosas crticas e sugestes ao longo da
elaborao do manuscrito.
A Prof. Dra. Celine de Melo pelas sugestes no segundo captulo.
As funcionrias Maria Anglica, D. Dulce e Flavinha que sempre me
ajudaram nos momentos burocrticas, e Marcinha e Pricles pela ajuda nos
procedimentos laboratoriais.
Ao Sr. Jos Xavier (Seu Z do Panga) por ter me acolhido em sua
residncia, transmitindo companheirismo e amizade.
As bilogas Elaine Bento e Simone Carolina Souza e Silva por terem
concordado que este trabalho poderia ser continuado e finalizado por mim.
Aos amigos cujo apoio foi fundamental em diferentes fases deste
trabalho: Alan Costa, Alexandre Franchin, Alzira da Silva Dias, Cludio Muniz,
Cristiano Peres Coelho, Liclia Rodrigues da Cruz, Marcela Yamamoto, Meyr
Pereira Cruz, Polyanna Custdio Duarte, Rafael Soares de Arruda, Rubem
Samuel de vila Jnior e Simone Mendes.
Ao amigo Rodrigo pelas infindveis caronas a Estao Ecolgica do Panga.
Ao amigo Felipe Amorin pelas inmeras horas de ajuda no trabalho de
campo e de laboratrio.
As pessoas annimas que gentilmente me cederam carona no retorno da
Estao Ecolgica do Panga.
A Prof. Dra. Solange Cristina Augusto e a biloga Cludia Ins da Silva
pela identificao das abelhas.
A Prof. Dra. Adriana Arantes pela identificao das plantas.
Ao Prof. Dr. Kleber Del-Claro pela identificao das borboletas.
Ao Prof. Dr. Jlio Mendes e Prof. Dra. Ceclia Lomnaco de Paula pela
identificao das moscas.

A amiga Formiga (Anne) e ao amigo Fiat Lux (Loureno) pela ajuda na
elaborao do abstract.
Aos amigos Nlson Dip, Lus Henrique Mantovani de Farias e Georgia
Carla que, apesar da distncia, sempre me incentivaram e apoiaram nas horas
difceis.
Aos meus companheiros de Mestrado e Curso de Campo que de alguma
forma me apoiaram nesta jornada.
A Prof. Dra. Maria Rosngela Sigrist pela orientao na monografia
(Graduao), na qual foi de fundamental importncia no meu aprendizado
cientfico, requisito essencial para o desenvolvimento desta dissertao.
A minha famlia (Consa, Leninha, Tai, V Guta, V Lus, Du, Tio Z e
Murilo), que sempre me incentivou e apoiou nas horas de apuro.
Agradeo em especial a famlia Diniz Bastos (Pessoa, Milaca, Rabiba, D.
Virgnia e Jos Eugnio) pela ateno, carinho e simpatia que me transmitiram
na chegada e na vivncia em Uberlndia. Considero-os, minha famlia
Uberlandense.
Ao Programa de Ps-graduao em Ecologia e Conservao de Recursos
Naturais pelo apoio na elaborao e desenvolvimento deste trabalho.
As pessoas que me ajudaram de alguma forma, mas aqui no foram
citadas.
A CAPES, pelo apoio financeiro.

NDICE

RESUMO GERAL..................................................................................................................ix
ABSTRACT.............................................................................................................................x
INTRODUO GERAL.......................................................................................................01

CAPTULO 1 - BIOLOGIA REPRODUTIVA E POLINIZAO DE Psychotria carthagenensis
JACQ. (RUBIACEAE), NA ESTAO ECOLGICA DO PANGA, UBERLNDIA, MG. ............08

1 INTRODUO............................................................................................................09
2 MATERIAIS E MTODOS............................................................................................10
2.1 rea de estudo e espcie estudada...................................................................10
2.2 Fenologia.........................................................................................................10
2.3 Distilia e Sistema reprodutivo.........................................................................11
2.4 Biologia floral e Visitantes..............................................................................12
3 RESULTADOS............................................................................................................13
4 DISCUSSO...............................................................................................................21
CAPTULO 2 - VARIAO FLORAL E BIOLOGIA REPRODUTIVA DE Manettia cordifolia
MART. (RUBIACEAE). ...........................................................................................................26

1 INTRODUO............................................................................................................27
2 MATERIAIS E MTODOS............................................................................................29
2.1 rea de estudo e espcie estudada...................................................................29
2.2 Biologia floral e Visitantes..............................................................................30
2.3 Morfometria floral e Sistema reprodutivo.......................................................30
3 RESULTADOS............................................................................................................31
4 DISCUSSO...............................................................................................................39

CONSIDERAES FINAIS.................................................................................................46
CONCLUSES......................................................................................................................49
REFERNCIAS BIBLIOGRFICAS...................................................................................50

RESUMO GERAL

Rubiaceae a maior famlia que contm espcies distlicas dentro das Angiospermas.
Espcies com este polimorfismo floral podem apresentar variaes de diferentes formas e graus, tais
como: originar derivaes como homostilia, monomorfia e dioicia ou apresentar variaes tanto
entre populaes distlicas da mesma espcie, quanto entre gneros e espcies tipicamente distlicos.
Este estudo teve como objetivo conhecer a biologia floral, incluindo a polinizao e o sistema
reprodutivo, de duas espcies de Rubiaceae comuns em mata de galeria do Tringulo Mineiro,
Psychotria carthagenensis Jacq. e Manettia cordifolia Mart.. O estudo foi realizado na Estao
Ecolgica do Panga e margens do Rio Uberabinha (Uberlndia, MG) e complementado com
observaes de material botnico depositado em herbrios da regio. Psychotria cathagenensis
um arbusto com flores brancas, pequenas, polinizadas por abelhas. A espcie claramente distlica
com dois morfos distintos e hercogamia recproca. Entretanto, a populao estudada apresentou um
grande desequilbrio na isopletia (149 indivduos longistilos e apenas um brevistilo) juntamente
com a condio de autocompatibilidade. Dados de herbrio e observaes em outras reas de matas
indicaram que outras populaes podem apresentar isopletia ou dominncia do morfo longistilo, de
modo que a monostilia uma caracterstica de populaes isoladas e no da espcie como um todo.
Manettia cordifolia uma liana com flores com caractersticas tpicas da sndrome de ornitofilia, ou
seja, colorao vermelha, nctar abundante e ausncia de odor. Seu polinizador principal foi o beija-
flor Phaetornis pretrei. A espcie no foi considerada tipicamente distlica, apesar de estar dentro
de um gnero tido como distlico. Suas caractersticas sugerem uma espcie com monomorfismo
longistlico, provavelmente derivado de um ancestral distlico, pois no foram encontrados
indivduos brevistilos Os testes de polinizaes controladas indicam que a espcie auto-
incompatvel e no apomtica. De um modo geral, variaes nas caractersticas heterostlicas podem
estar associadas a vrios fatores ecolgicos, todavia possibilitada por eventos de cross-over do
supergene que controla a distilia ou por multiplicao vegetativa de plantas de um dos morfos
florais. Em termos ecolgicos, o morfo longistilo pode ter vantagens seletivas sobre o brevistilo,
dado o posicionamento exserto do estigma, gerando assimetria no fluxo de plen. Estas vantagens
associadas autocompatibilidade podem levar a predominncia das plantas longistilas em
populaes e mesmo a formao de espcies monostlicas. Cabe notar que, apesar das espcies
estudadas parecerem estgios diferentes do processo descrito, em Manettia cordifolia ocorreu a
aquisio, provavelmente secundria, de mecanismos de auto-esterilidade. A interpretao dos
resultados obtidos dificultada pela ausncia de informaes sobre o controle gentico da
heterostilia nas Rubiaceae. Informaes sobre a distribuio geogrfica e sobre a filogenia dos
grupos podero ajudar a entender melhor a situao das espcies e o surgimento destas
caractersticas.

Palavras-chave: Rubiaceae, Psychotria, Manettia, heterostilia, sistema de incompatibilidade,
anisopletia, monomorfismo, polinizao.













ABSTRACT

Rubiaceae is the largest family with distylous species among the Angiosperms. This floral
polymorphism may vary in form and degree leading to homostyly, monomorphism and dioecy,
either in populations of the same species or between species of typically distylous genera. The
objective of this study was to know the floral biology, including pollination and breeding systems of
two Rubiaceae species common in gallery forest of Tringulo Mineiro, MG. Psychotria
carthagenensis Jacq. and Manettia cordifolia Mart.. The study was carried out in The Panga
Ecological Station and riverside of the Uberabinha (Uberlndia, MG), and complemented with
observations of botanic material deposited in herbaria of the region. P. carthagenensis is a
understory shrub with small, bee pollinated white flowers. The specie is clearly distylous with two
markedly different morphs and reciprocal herkogamy. However, the studied population showed a
large deviation from isoplethy (149 pin individuals and only one thrum), alongside self-
compatibility condition. Data of herbaria and observations in other area of forest indicated that
others populations may show isplethy or dominance of the pin morph, of form that monostyly is a
characteristic of isolate populations and not of the specie in general. M. cordifolia is a vine with
flowers characteristics typical of hummingbird pollination syndrome, such as red tubular corolla,
abundant nectar and absence of odor. The main pollinator was the hummingbird Phaetornis pretrei.
The plant cannot be considered a typically distylous specie, although it is in a genera known as
distylous. The observed characteristics indicate a specie with pin-monomorphy, probably derived of
a distylous ancestral. Controlled pollinations showed a self-incompatible and non-apomictic
species. In general, variations in heterostylous characteristics can be associated with different
factors but are result of either a crossing-over inside the supergene that controls the distyly or
vegetative growth. In ecological terms, the pin morph may have selective advantages over the thrum
morph, given the exsert position of the stigma; creating an asymmetry on the pollen flow towards
the pin morph. These advantages associated with selfcompatibility may result in pin-monomorphic
populations or even give rise to monostylous species in distylous groups. It is important to notice
that although the species studied here may be seen as stages in this process, Manettia cordifolia has
acquired, possibly anew, a self-sterility mechanism. The absence of information on the distyly
genetic control in the Rubiaceae family makes difficult to interpret the variations observed on the
present study. Information on the geographic distribution and phylogeny of the groups would be
helpful to understand the situation of the species and the origin of these characteristics.

Key-words: Rubiaceae, Psychotria, Manettia, heterostyly, incompatibility system, anisoplethy,
monomorphism, pollintion.



INTRODUO GERAL

Algumas espcies vegetais dispem de mecanismos para promover a fertilizao cruzada,
podendo-se destacar os sistemas genticos de auto-incompatibilidade. Em alguns casos, tais
sistemas operam conjuntamente com dispositivos morfolgicos que procuram evitar a
autopolinizao e conseqente desperdcio de plen (Heslop-Harrison 1983, Lewis 1943). Dentre
esses mecanismos que tentam evitar a autogamia, o sistema de incompatibilidade heteromrfico ou
heterostilia o mais conhecido entre as Angiospermas (Ganders 1979, Barrett & Richards 1990,
Barrett 1992). Ele foi primeiramente observado por Clusius (1583) no gnero Prmula (van Dijk
1943 apud Ganders 1979), mas foram Hildebrand e Darwin, na metade do sculo XIX, que
estudaram a heterostilia com mais afinco (Ganders 1979).
A heterostilia um tipo de polimorfismo floral geneticamente controlado, sendo
normalmente identificado por duas caractersticas principais: hercogamia recproca, que o
posicionamento recproco de estigmas e anteras entre os morfos florais, e um sistema de
incompatibilidade intramrfico, no qual somente gros de plen em anteras posicionadas no mesmo
nvel do estigma so compatveis (Ganders 1979, Kohn & Barrett 1992, Passos & Sazima 1995).
Esse polimorfismo floral pode ser encontrado em duas condies diferentes: distilia, na qual so
encontrados flores com dois morfos distintos, e mais raramente tristilia, com trs morfos distintos
(Ganders 1979).
Em plantas distlicas, como descrito por Darwin (1877 apud Barrett 1992),
aproximadamente metade dos indivduos contm flores com estilete maior que os estames
(chamados morfologicamente de longistilas ou pin) e a outra metade contm flores com estilete
menor que os estames (chamados morfologicamente de brevistilas ou thrum). Associado a estas
diferenas, espcies heterostlicas apresentam caractersticas morfolgicas secundrias, tais como:
diferena nos comprimentos das corolas, dimorfismo no tamanho do plen, escultura da exina,
produo de plen e estrutura das papilas estigmticas (Ganders 1979, Barrett & Richards 1990).

Alm destes, mais 14 polimorfismos j foram identificados em famlias distlicas (Richards 1986).
A razo equilibrada entre os morfos na populao, tambm chamada isopletia, uma caracterstica
tpica de espcies heterostlicas (Castro & Oliveira 2001).
A tristilia caracteriza-se pela ocorrncia de trs morfos florais tambm associada s alturas
do estilete e dos estames (Alves-dos-Santos & Wittmann 2000). As flores longistilas apresentam
estigma acima das anteras, sendo estas distribudas em dois nveis de altura: um equivalente ao
estigma das flores brevistilas (estigma localizado abaixo dos estames longos e intermedirios) e
outro equivalente ao estigma das flores medistilas (estigma localizado no nvel intermedirio aos
dos estames) (Barrett 1992). A ocorrncia desta forma heterostlica rara, sendo registrada apenas
nas famlias Lythraceae, Oxalidaceae e Pontederiaceae (Gibbs 1990).
A incompatibilidade heteromrfica, na qual diferenas morfolgicas florais caracterizam os
tipos intercompatveis, atua por meio de uma rejeio determinada geneticamente na interao
plen-estigma, de forma que polinizao intermorfos produza frutos e sementes viveis, o mesmo
no ocorrendo em polinizao intramorfos (Lewis 1979, Hamilton 1990).
O heteromorfismo floral e o sistema de auto-incompatibilidade so fortemente relacionados,
atuando de maneira paralela. Esta relao se deve a uma ligao entre os loci gnicos que os
controlam, formando o que chamado de supergene (Ganders 1979). Em plantas distlicas, o
controle feito por um locus (S, com dois alelos) que na condio heterozigota origina flores
brevistilas e na homozigota recessiva flores longistilas (Ganders 1979). Com estas caractersticas
genotpicas, a descendncia em uma populao natural onde somente cruzamentos inter-morfos
teriam sucesso, seria teoricamente de 50% para cada morfo, mantendo assim o equilbrio, isopletia,
dentro da populao (Richards 1986, Endels et al. 2002).
No se sabe ao certo quais so as foras responsveis pela persistncia desse polimorfismo
floral. A explicao mais aceita foi formulada por Darwin (1887 apud Barret 1992), que sugeriu
que a posio recproca de estames e estiletes entre os diferentes morfos da populao um artifcio
mecnico para promover polinizao cruzada legtima entre estigmas e anteras em nveis

equivalentes. Isto ocorreria atravs da deposio de plen em posies especficas no corpo dos
polinizadores, que so insetos na maioria dos casos (Charlesworth & Charlesworth 1979, Ganders
1979, Gibbs 1990).
Explicar o surgimento da heterostilia e, conseqentemente entender seu significado no to
simples como parece. Charlesworth & Charlesworth (1979) sugerem que a heterostilia desenvolveu-
se em populaes com alto nvel de depresso endogmica e que a evoluo do sistema de
incompatibilidade antecedeu o estabelecimento do posicionamento recproco do estigma e das
anteras entre os morfos florais. J Lloyd & Webb (1992a), apresentam e fundamentam quatro
postulados bsicos em relao evoluo da distilia: 1) os ancestrais imediatos de espcies
heterostlicas apresentavam approach herkogamy, ou seja, hercogamia semelhante de flores
longistilas; 2) a evoluo da hercogamia recproca antecedeu do sistema de incompatibilidade e
das estruturas secundrias; 3) o passo inicial para a hercogamia recproca foi a evoluo do
polimorfismo estigma-antera; 4) auto-incompatibilidade heteromrfica diallica qualitativamente
distinta da auto-incompatibilidade homomrfica multiallica.
Embora os padres morfolgicos e de incompatibilidade sejam bem estabelecidos para
plantas heterostlicas, existe uma variedade de modificaes evolutivas nesse grupo. Essas
modificaes podem ocorrer em diferentes graus, tanto entre populaes da mesma espcie,
separadas por barreiras geogrficas ou ecolgicas, quanto entre gneros e espcies distlicas (Li &
Johnston 2001). Espcies pertencentes a esses grupos polimrficos que apresentam desvios em suas
caractersticas no so consideradas tipicamente distlicas, mas sim espcies onde uma nova
estratgia reprodutiva evoluiu a partir da distilia (Hamilton 1990, Pailler & Thompson 1997). Essas
variaes podem dar origem a diversas condies, tais como: homostilia, monomorfia e dioicia
(Bawa & Beach 1983, Hamilton 1990).
A condio homostlica apresenta anteras e estigma no mesmo nvel dentro da flor, sendo
geralmente associada autocompatibilidade (Hamilton 1990). Esta situao interpretada como
resultante de uma recombinao dentro do supergene que controla a distilia, que atravs de um

cross-over originou um novo arranjo dos alelos que formam o supergene (Barrett & Richards
1990). Determinadas condies ecolgicas, como a falta de polinizadores eficientes, podem
influenciar na seleo de populaes homostlicas autocompatveis (Charlesworth & Charlesworth
1979). Essa mudana no sistema reprodutivo pode ter conseqncias evolutivas, levando inclusive a
processos rpidos de especiao (Baker 1958).
O monomorfismo caracterizado quando apenas um dos morfos encontrado numa
populao, podendo o monomorfismo ser longistlico e brevistlico (Ganders 1979). Essa variao
na razo entre os morfos pode ser explicada devido presena de algum grau de
autocompatibilidade na populao, por uma taxa elevada de crescimento clonal ou simplesmente
pela perda eventual de um dos morfos florais (Baker 1966, Nicholls 1985, Sobrevila et al. 1983). A
ocorrncia de anisopletia pode ser atribuda ainda a efeitos proporcionados por perturbaes
ambientais. A fragmentao ambiental pode afetar diretamente a transferncia dos gros de plen
entre os morfos, reduzir o tamanho populacional de uma espcie, ou ainda eliminar total ou
parcialmente um dos morfos (Hamilton 1990, Endels et al. 2002).
A dioicia pode surgir a partir de um fluxo unidirecional de plen de estames longos para
estiletes longos, devido s caractersticas morfolgicas ou comportamentais do tipo de polinizador.
Desta forma, a utilidade e a funcionalidade dos estames e estiletes curtos seria eliminada,
originando plantas funcionalmente masculinas a partir de brevistilas e funcionalmente femininas a
partir de longistilas (Bawa & Beach 1983).
Essas condies citadas anteriormente foram demonstradas para vrias espcies de
Psychotria (Hamilton 1990, Faivre & McDade 2001) e Palicourea (Sobrevila et al. 1983, Coelho &
Barbosa 2003) e ainda para Bouvardia ternifolia (Faivre & McDade 2001) e Guetarda scabra
(Richards & Koptur 1993).
A famlia Rubiaceae um grupo de plantas tipicamente lenhoso (Cronquist 1981) que
constitui um dos mais importantes componentes do subosque das florestas neotropicais (Gentry &
Emmons 1987, Laska 1997). a quarta famlia em riqueza de espcies dentro das Angiospermas,

com cerca de 13.000 espcies distribudas em aproximadamente 650 gneros (Robbrecht 1988).
Nos trpicos a maior famlia representada, com cerca de 216 gneros e 5000 espcies (Delprete
1996). Mostra-se dividida em mais de quarenta tribos, distribudas em trs subfamlias (Rubioideae,
Ixoroideae e Cinchonoideae), nas quais diferem principalmente, devido os caracteres reprodutivos
(Castro & Oliveira 2001). comumente representada por arbustos e rvores, raramente por ervas.
Suas folhas dispem-se de maneira oposta, algumas vezes verticilada, apresentam estpulas
interpeciolares, raramente intrapeciolares, corola gamoptala e ovrio geralmente nfero (Delprete
1996).
Nas trs subfamlias encontradas em Rubiaceae, so relatadas trs estratgias reprodutivas
dominantes: heterostilia, mais comum em Rubioideae; deposio secundria de plen sobre o
estigma, comum em Ixoroideae; e ambas as estratgias ocorrendo em Cinchonoideae (Robbrecht
1988). Vrias famlias de Angiospermas contm gneros heterostlicos (28 famlias), entretanto a
grande maioria das espcies distlicas est includa em Rubiaceae (91gneros) (Faivre & McDade
2001).
Diversas estratgias reprodutivas (Bawa & Beach 1983) e sndromes de polinizao so
encontradas nesta famlia. Como na maioria das espcies distlicas, as flores tubulares de Rubiaceae
favorecem visitantes com aparelho bucal longo, sendo mais comumente polinizada por borboletas e
abelhas com probscide longa (Taylor 1996, Stone 1996, Ortiz et al. 2000, Castro & Oliveira 2002),
mas tambm freqentemente por mariposas (Imbert & Richards 1993, Wolff et al. 2003), moscas
(Riveros et al. 1995, Ortiz et al. 2000) e beija-flores (Sobrevila et al. 1983, Passos & Sazima 1995,
Contreras & Ornelas 1999, Castro & Oliveira 2001, Coelho & Barbosa 2003).
Psychotria L. pertence subfamlia Rubioideae (tribo Psychotrieae), sendo considerado um
gnero tipicamente distlico. o maior gnero dentro de Rubiaceae, possuindo aproximadamente
2000 espcies distribudas nos trpicos e subtrpicos em ambos os hemisfrios (Hamilton 1990).
Este gnero contm o maior nmero de espcies distlicas comparando-se com qualquer outro

gnero (Baker 1958). No Brasil, possui ampla distribuio, incluindo as regies Sul, Sudeste,
Nordeste, Centro-Oeste e Norte (Grandisoli 1997, Arajo 2001).
O gnero Manettia tambm tido como distlico, podendo ser representado por ervas,
epfitas e lianas Neotropicais, possuindo ca. de 220 espcies (Ganders 1979, Passos & Sazima 1995,
Solomon 2003). Sua classificao ainda um pouco confusa, sendo enquadrado por alguns autores
na subfamlia Cinchonoideae (tribo Cinchonoideae) e por outros em Rubioideae (Hedyotidae)
(Robbrecht 1988). Esta confuso se deve a Bremekamp (1952: 14 apud Robbrecht 1988) ter
transferido o gnero da Cinchoneae para Hedyotidae, devido a caractersticas em suas sementes
terem sido atribudas ltima tribo.
O bioma cerrado abrange 25% do territrio brasileiro, entretanto ele tem sido rapidamente
destrudo transformando-se em plantaes ou em grandes mosaicos de fragmentos de diversos
tamanhos e graus de isolamentos (Ratter et al. 1997, Marini 2001). Neste bioma, espcies distlicas
de Rubiaceae so ainda pouco estudadas, com trabalhos com espcies isoladas, como Psychotria
barbiflora (Monteiro et al. 1991), Palicourea rigida (Silva 1995), P. macrobotrys (Coelho &
Barbosa 2003) e Psychotria poeppigiana (C. P. Coelho, com. pess.).
O objetivo geral do presente estudo caracterizar a biologia floral, o sistema reprodutivo e a
biologia da polinizao de duas espcies de Rubiaceae: Psychotria carthagenensis Jacq. e Manettia
cordifolia Mart.. Essas espcies so comuns em matas da regio e estudos anteriores indicaram que
elas, apesar de includas em gneros tipicamente heterostlicos, apresentavam populaes
monostlicas na regio de Uberlndia. Elas constituem assim espcies interessantes para serem
estudadas de modo a melhor compreender e entender as foras que regem tal polimorfismo.
O estudo est composto por dois captulos e uma concluso final, sendo cada captulo
relacionado a uma espcie. Eles foram elaborados na forma de artigo e parcialmente estruturados
nas normas da Revista Brasileira de Botnica, onde sero submetidos publicao. As normas da
revista para organizao de manuscritos no foram totalmente empregadas, de maneira a facilitar a
leitura do trabalho. Inicialmente, o estudo das duas espcies foi conduzido por outros pesquisadores

que inclusive faro parte da autoria na publicao final (ver nota em cada captulo), mas a maioria
dos dados foi revisada e complementada com trabalho de campo e laboratrio.


Biologia reprodutiva e polinizao de Psychotria carthagenensis Jacq. (Rubiaceae), na Estao
Ecolgica do Panga, Uberlndia, MG.

Biologia reprodutiva e polinizao de Psychotria carthagenensis Jacq. (Rubiaceae)
1

1
Um trabalho inicial sobre a biologia reprodutiva da espcie foi realizado por Simone Carolina Sousa e Silva, que
participar da publicao em preparao, mas os dados de campo e laboratrio foram totalmente revisados e
complementados.

Introduo

Vrias famlias contm gneros heterostlicos, entretanto a grande maioria dos gneros
distlicos est includa na famlia Rubiaceae, ca. 91 gneros (Castro & Oliveira 2001, Hamilton
1990). O gnero Psychotria L. considerado tipicamente distlico, sendo o maior dentro da famlia
e da tribo Psychotrieae, possuindo aproximadamente 2000 espcies distribudas nos trpicos e
subtrpicos em ambos os hemisfrios (Robbrecht 1988, Hamilton 1990).
A heterostilia um tipo de polimorfismo floral geneticamente controlado, sendo
normalmente identificado por duas caractersticas, uma morfolgica e outra fisiolgica. A
morfolgica manifesta-se no posicionamento recproco de estigmas e anteras entre os morfos florais
(hercogamia recproca) e a fisiolgica em um sistema de incompatibilidade gentico (Ganders
1979). Neste sistema fisiolgico, somente gros de plen de anteras do mesmo nvel que o estigma
so compatveis (Lewis 1979, Passos & Sazima, 1995). Estas duas caractersticas bsicas da
heterostilia aparecem associadas devido ligao entre os loci gnicos que os controlam,
constituindo um supergene (Ganders 1979).
Populaes de espcies distlicas so compostas de dois tipos de plantas. Uma produz flores
com estiletes longos e estames curtos (chamados morfologicamente de longistilas) e a outra produz
flores com estiletes curtos e estames longos (chamados morfologicamente de brevistilas) (Ganders
1979). Razo equilibrada entre os morfos florais em uma populao, tambm chamada isopletia,
uma caracterstica esperada em espcies distlicas (Castro & Oliveira 2001), entretanto alteraes
neste equilbrio (anisopletia) so relatadas para espcies de Psychotria e Palicourea (Sobrevila et
al. 1983, Faivre & McDade 2001).
Variaes na apresentao das caractersticas heterostlicas podem ocorrer por vrios
motivos, tais como situaes desfavorveis polinizao cruzada por meio de ineficincia ou
ausncia de polinizadores ou ainda por reproduo clonal, perturbaes ambientais e espcies que
possuem algum grau de autocompatibilidade provinda do cross-over ou mutao do supergene

que controla a distilia (Sobrevila et al. 1983, Li & Johnston 2001). Modificaes nas caractersticas
distlicas foram demonstradas para vrias espcies de Psychotria (Hamilton 1990, Faivre &
McDade 2001) e Palicourea (Sobrevila et al. 1983, Coelho & Barbosa 2003) e ainda para
Bouvardia ternifolia (Faivre & McDade 2001) e Guetarda scabra (Richards & Koptur 1993).
No Brasil, o gnero Psychotria possui ampla distribuio, incluindo as regies Sul, Sudeste,
Nordeste, Centro-Oeste e Norte, sendo comumente representada por arbustos, pequenas rvores,
ervas e raramente por epfitas (Andersson 1992, Arajo 2001). Suas flores so pequenas e
geralmente polinizadas por abelhas, moscas, mariposas e aves (Hamilton 1990). A espcie
Psychotria carthagenensis comum no Tringulo Mineiro - MG e, apesar de includa em um
gnero tipicamente distlico, estudos preliminares da espcie indicaram populaes monostlicas na
regio. Com isso, este trabalho teve como objetivo estudar o sistema de reproduo e a biologia da
polinizao da espcie, dando nfase a relao entre os morfos florais.

Materiais e Mtodos

REA DE ESTUDO E ESPCIE ESTUDADA - O estudo foi realizado na Estao Ecolgica do
Panga (EEP), pertencente Universidade Federal de Uberlndia. O local compreende uma rea de
409,5 ha, situada a 30 Km ao sul do municpio de Uberlndia, MG (191110S e 482435W). O
clima da regio Aw megatrmico (segundo classificao de Kppen), com duas estaes muito
bem definidas (Rosa et al. 1991). O trabalho de campo foi desenvolvido em dois perodos distintos,
sendo um em 1997 e outro entre 2002 e 2003.
FENOLOGIA O acompanhamento de 101 indivduos de Psychotria carthagenensis foi
realizado mensalmente, havendo uma intensificao da periodicidade para semanal no perodo de
florao. Foram observadas cinco fenofases: brotao, botes, florao, frutificao e caducifolia.
Para caracterizar tais fenofases foi adotado o critrio de presena ou ausncia das mesmas, sendo
considerado como presena da fenofase no mnimo um sinal do seu incio (e. g. um boto floral

para fenofase botes). A presena de caduciflia foi considerada apenas quando da ausncia total de
folhas.
DISTILIA E SISTEMA REPRODUTIVO - Para a caracterizao da heterostilia na populao foram
realizadas buscas de indivduos dos dois morfos florais na rea de estudo e aps, coletadas e
analisadas flores de cada morfo. Essas flores foram analisadas a fresco e em laboratrio. Para
anlise em laboratrio as flores foram fixadas em lcool 70% para se obter, posteriormente,
medidas das estruturas florais com auxlio de paqumetro (preciso de 0,5 mm). Foram analisadas
ainda exsicatas da espcie em herbrios, com o intuito de verificar a posio das anteras e dos
estigmas em flores de outras populaes, visando compar-las com a populao estudada. Todas os
exemplares da espcie presentes nos herbrios foram analisadas, sendo 13 no herbrio da
Universidade Estadual de Campinas UEC (Campinas, SP), 28 no herbrio da Universidade de
Braslia - UB (Braslia, DF), 12 no herbrio da Universidade Federal de Mato Grosso do Sul
CG/MS UFMS (Campo Grande, MS) e quatro no Herbarium Uberlandensis HUFU (Uberlndia,
MG). Alm das buscas em herbrios, outras reas na regio de Uberlndia foram examinadas em
levantamentos rpidos, com o intuito de encontrar os dois morfos no local (Clube de Caa e Pesca
Itoror de Uberlndia e mata ciliar do Rio Uberabinha). Informaes de levantamentos feitos por
outros pesquisadores na regio de Recife, PE e Campo Grande, MS tambm foram levados em
conta neste estudo.
Foram feitos testes de polinizaes controladas durante o perodo de florao nos anos de
2002 e 2003. Para isso, utilizou-se 17 indivduos, tomando cuidado para que cada inflorescncia
tratada contivesse os diferentes tipos de tratamentos em quantidades semelhantes. O nmero de
inflorescncia por indivduo variou de acordo com a disponibilidade de flores a serem tratadas mas
foi evitada a concentrao de tratamentos em poucos indivduos. Botes em pr-antese foram
isolados e ensacados em sacos de organza e as flores resultantes foram submetidas aos seguintes
tratamentos: autopolinizaes espontneas, nas quais as flores foram previamente ensacadas e
deixadas intactas para verificao da formao ou no do fruto; autopolinizaes manuais, nas quais

as flores foram previamente ensacadas e efetuadas polinizaes com plen da prpria flor;
polinizao cruzada intramorfo, nas quais as flores foram previamente ensacadas e efetuadas
polinizaes com plen de flores de outros indivduos, mas do mesmo morfo floral. Polinizaes
cruzadas intermorfos foram impossibilitadas pelo pequeno nmero de indivduos brevistilos
encontrado na rea de estudo. Para a avaliao da eficincia de polinizao natural, flores foram
marcadas e mantidas expostas, sendo verificado o nmero de frutos formados (controle). O ndice
de auto-incompatibilidade (ISI) foi calculado segundo Bullock (1985).
Algumas flores submetidas aos testes de autopolinizao e polinizao cruzada ilegtima
foram coletadas 2, 4, 6, 8 e 10 horas aps o tratamento, sendo fixadas em FAA 50% e seguidamente
armazenadas em lcool 70% para posterior preparao e observao do crescimento de tubos
polnicos em microscopia de fluorescncia (Martin 1959).
BIOLOGIA FLORAL E VISITANTES O horrio de abertura e longevidade da flor foi
determinado a partir de indivduos marcados ao acaso com botes florais em pr-antese. O incio da
separao das ptalas foi considerado como horrio de abertura e a longevidade floral foi definida
pelo perodo da abertura at a senescncia, quando a flor perdeu seu brilho e adquiriu colorao
escura.
O incio da receptividade estigmtica foi considerado como a separao dos lobos
estigmticos. A quantidade de nctar produzida foi verificada aps 24h em flores ensacadas em pr-
antese utilizando-se micropipetas para extrao e medidas do volume. Refratmetro de mo foi
utilizado para estimar a concentrao em equivalentes de sacarose (sensu Inouye et al. 1980).
O material botnico testemunho encontra-se depositado no Herbarium Uberlandensis
HUFU (Uberlndia, MG) (H. N. Consolaro n 09, 10; Tombo n 31149, 31150).
Durante o perodo de florao, os visitantes foram observados, registrado seu
comportamento, sua freqncia, o modo de explorao das flores e, posteriormente, coletados. As
observaes e coletas foram feitas em trs dias perfazendo um total de 17 horas. Posteriormente, os
insetos visitantes foram montados, etiquetados e identificados.

Resultados

FENOLOGIA A populao estudada apresentou padro de florao anual, com a emisso
dos primeiros botes florais e a antese das primeiras flores iniciando-se simultaneamente. O
encerramento dessas fenofases tambm ocorreu em perodos semelhantes, tendo elas durao total
de quatro meses (setembro a dezembro). A fenofase brotamento foi constante, com os indivduos
apresentando aspecto sempre-verde durante todo o ano. A fenofase caducifolia ocorreu no perodo
de julho a setembro (Figura 1).
A frutificao iniciou-se em novembro e permaneceu at julho, com a formao dos
primeiros frutos dois meses aps o incio da florao (Figura 1). Apesar de a metodologia adotada
para acompanhar a fenologia de P. carthagenensis no ter sido a de notas de intensidade,
observaes complementares indicaram que a frutificao da espcie no local de estudo durante o
ano de 2002 foi muito baixa em relao a outras reas onde se encontra a mesma espcie (Clube de
Caa e Pesca Itoror de Uberlndia e mata ciliar do Rio Uberabinha). Na EEP, poucos frutos
alcanaram a fase de maturao, no tendo havido nenhuma observao de agentes dispersores
utilizando-se da espcie como fonte alimentar.
DISTILIA E SISTEMA REPRODUTIVO Dados de campo, herbrios e pesquisas bibliogrficas
indicam que P. carthagenensis uma espcie distlica, sendo possvel dividir as plantas dentro de
dois morfos distintos (Figura 2). Suas flores esto reunidas em inflorescncias terminais cimosas,
apresentando corola tubular (longistilas 0,340,03mm, n=40; brevistilas 0,340,04mm, n=3),
colorao branca e denso anel de plos na parte interna do tubo. O ovrio nfero, bilocular
possuindo na sua parte superior um disco nectarfero em forma de anel. Os morfos apresentam
hercogamia recproca (relao da altura mdia, estigma longistila X antera brevistila e estigma brev.
X antera long., respectivamente: 0,570,04 mm X 0,560,04mm; 0,350,05mm X 0,340,03mm)
com separao estigma-antera claramente definida (Figura 3). No entanto, na rea de estudo, de
todos os indivduos encontrados de P. carthagenensis (n=150) apenas um era brevistilo, sendo que,

Brotao
Botes
Florao
Frutificao
Caducifolia
Ago Set Out Nov Dez Jan Fev Mar Abr Mai Jun Jul Ago Set Out Nov Dez
2003 2002

Figura 1. Fenograma de Psychotria carthagenensis (Rubiaceae) na Estao Ecolgica do Panga,
Uberlndia, MG.





a b
Figura 2. Diferenciao entre os morfos florais de Psychotria carthagenensis na Estao Ecolgica
do Panga, Uberlndia, MG. a) Flor brevistila; b) Flor longistila.


0
2
4
6
8
10
12
14
-0,3 -0,25 -0,2 -0,15 -0,1 0 0,1 0,15 0,2 0,25 0,3
Separao estigma-antera (mm)
N

m
e
r
o

d
e

f
l
o
r
e
s

Longistila Brevistila

Figura 3. Distribuio bimodal da separao estigma-antera para flores de Psychotria
carthagenensis indicando a presena de dois morfos na populao da Estao Ecolgica do Panga,
Uberlndia, MG.

alm disso, esse indivduo era de pequeno porte (25cm) e apresentou baixa produo de flores em
2002 e nenhuma flor em 2003.
Dentre as exsicatas avaliadas nos herbrios visitados, foram observados exemplares com
flores brevistilas e longistilas. Esses exemplares eram provindos de populaes dos estados da
Bahia com uma exsicata com flores brevistilas (brev.), Mato Grosso com uma longistila (long.),
Mato Grosso do Sul seis long. e sete brev., Santa Catarina duas brev., Paran duas long. e duas
brev., Gois trs long. e duas brev., Rio de Janeiro seis long. e quatro brev., Minas Gerais sete long.
e trs brev. e So Paulo seis long. e seis brev.. Dos exemplares de Minas Gerais, dois brevistilos
eram de reas localizadas no prprio municpio de Uberlndia, MG (Fazenda Experimental do
Glria e Parque Municipal do Sabi). Entretanto, no presente estudo, os levantamentos realizados
nessas e em outras reas do municpio, foram encontrados apenas indivduos longistilos. Tambm
na populao estudada por L. A. G. Teixeira (com. pess.) no estado de Pernambuco, apenas o morfo
longistilo foi encontrado, no entanto, em levantamentos florsticos realizados na regio de Campo
Grande, MS os dois morfos foram encontrados (L. C. Rodrigues, com. pess.).
Os testes de polinizaes controladas sugerem que a populao estudada autocompatvel,
formando frutos por autopolinizaes e polinizaes cruzadas intramorfos (Tabela 1). Obteve-se
ndice de auto-incompatibilidade (ISI) de 1,00 para 2002 e 0,87 para 2003, indicando ser esta uma
populao auto-frtil. Contudo, aps a constatao da formao dos frutos a partir dos tratamentos
realizados no ano de 2002, foi observado que eles no chegaram a alcanar o estgio maduro. Em
2003, no foi possvel averiguar esta condio, pois os frutos formados ainda esto em fase de
desenvolvimento. As anlises dos tubos polnicos confirmaram a condio de compatibilidade auto
e intramorfo, pois nos dois tipos de tratamentos (autopolinizaos e polinizao intramorfo) os
tubos cresceram sem qualquer tipo de interrupo. Aps 6 horas, j foram observados tubos
polnicos crescendo at a base do estilete em todos os tratamentos, entretanto somente a partir de 10
horas os tubos alcanaram o ovrio e os vulos.

Tabela 1. Testes de polinizaes controladas referentes a Psychotria carthagenensis (Rubiaceae) na
Estao Ecolgica do Panga, Uberlndia, MG.
2002 2003 2002 2003 2002 2003
Autopolinizao 46 113 11 16 24 14
Autopolinizao espontnea 44 x 6 x 14 x
Polinizao cruzada intramorfo 42 78 11 14 24 18
Polinizao natural 38 x 9 x 24 x
ISI 1 0,87
Tratamento Nmero de flores polinizadas (n) Nmero de frutos formados (n) Sucesso reprodutivo (%)


BIOLOGIA FLORAL E VISITANTES As flores tm antese diurna, abrindo nas primeiras horas
da manh, entre 05:00 e 06:00h. O estigma j se encontra receptivo logo aps a abertura
permanecendo desta forma at o final da tarde. As anteras liberam plen logo aps a abertura. A
longevidade funcional das flores foi de apenas 12h, com a corola perdendo seu brilho e o pistilo
murchando sobre as ptalas. Muitas vezes a corola de colorao esbranquiada caia antes mesmo da
perda do brilho e da rigidez do pistilo.
O recurso principal oferecido pelas flores de P. carthagenensis o nctar, produzido no
disco nectarfero localizado na base da corola. Caso o nctar no seja retirado, ele acumula-se no
tubo da corola podendo atingir o anel de plos que se encontra na poro mediana da mesma. Sua
concentrao mdia de acares (equivalentes de sacarose) foi de 18,443,77% (n=9) e volume
mdio de 3,5l 1,00 (n=9).
As flores de P. carthagenensis foram visitadas por vrios insetos, entretanto a grande
maioria era abelhas (Tabela 2, Figura 4). Baseado no comportamento de visita, tamanho do corpo
em relao flor e nmero de visitas, abelhas do gnero Bombus parecem ser os polinizadores mais
efetivos. Elas visitavam vrias flores do mesmo indivduo em uma nica sesso de visitas. Para
coleta do nctar, elas inseriam a probscide dentro da corola, ocorrendo o contato da parte frontal
da cabea com o estigma. Abelhas da famlia Halictidae visitaram freqentemente flores de P.
carthagenensis, mas nem sempre contactavam o estigma em suas visitas devido ao seu pequeno
tamanho corpreo. Os outros insetos observados (borboletas, vespas, moscas e algumas abelhas)
tambm visitaram com freqncia as flores da espcie, todavia nem sempre contactavam o estigma,
sendo considerados como polinizadores eventuais (Tabela 2). No foi observado qualquer tipo de
pilhador nas flores, mas vrias espcies de formigas percorrem toda inflorescncia.


Tabela 2. Visitantes florais de Psychotria carthagenensis e suas respectivas categorias funcionais
na Estao Ecolgica do Panga, Uberlndia, MG. PEv.=Polinizador Eventual; PEf.=Polinizador
Efetivo.
Famlia Gnero/Espcie Categoria
Acroceridae 2 spp. PEv.
Famlia 1 3 spp. PEv.
Sarcophagidae 1 sp. PEv.
Syrphidae 6 spp. PEv.
Tachinidae 1 sp. PEv.
Apidae Bombus (Fevidobombus) atratus PEf
Bombus (Fevidobombus) morio PEf
Ceratina sp. 1 PEv.
Ceratina sp. 2 PEv.
Epicharis (Epicharitides) cockerelli PEv.
Paratetrapedia sp. 1 PEv.
Paratetrapedia sp. 2 PEv.
Paratetrapedia sp. 3 PEv.
Paratetrapedia sp. 4 PEv.
Paratetrapedia sp. 5 PEv.
Paratetrapedia sp. 6 PEv.
Paratetrapedia sp. 7 PEv.
Halictidae Augochlora sp. PEv.
Augochloropsis sp. PEv.
sp. no determinda PEv.
Paroxystoglossa sp. PEv.
PEv.
Pseudoaugochlora sp. 2 PEv.
Pompilidae 1 sp. PEv.
Sphecidae 2 spp. PEv.
Vespidae 1 sp. PEv.
Lycaenidae 1 sp. PEv.
Nymphalidae Heliconius sp. PEv.
Mechanitis sp. PEv.
Mechanitis sp. PEv.
Pequenos lepidpteros 5 spp. PEv.


0
20
40
60
80
100
120
Abelhas
Total
Bombus Halictidae Outras
abelhas
Outros
Insetos
Visitantes
N

m
e
r
o

d
e

v
i
s
i
t
a
s

Figura 4. Distribuio dos visitantes florais de Psychotria carthagenensis durante as horas de
observao na Estao Ecolgica do Panga, Uberlndia, MG.

Discusso

FENOLOGIA A fase de florao durou quatro meses, iniciando-se simultaneamente ao
perodo mais chuvoso e quente da regio. A elevao destes parmetros abiticos influencia
positivamente o aumento do nmero de espcies em florao no bioma Cerrado (Freitas & Oliveira
2002). Na floresta atlntica, Psychotria birotula, P. mapourioides (Castro & Oliveira 2002), P.
nuda e P. brasiliensis (Almeida & Alves 2000) tambm apresentaram florao na mesma estao
climtica que P. carthagenensis.
A populao estudada apresentou padro de florao semelhante ao modified steady state
descrito por Gentry (1974) e ao extended blooming descrito por Bawa (1983). Plantas com essa
estratgia produzem flores durante vrias semanas, podendo oferecer espcie vantagens
semelhantes quelas oferecidas pela florao steady state: 1) otimizao na produo de flores e
conseqente formao de frutos; 2) em espcies que necessitam de polinizao cruzada (e. g.
espcies heterostlicas), aumento nas chances de fertilizao, j que aumenta as possibilidades de
receber plen compatvel; 3) reduo no nvel de geitonogamia, forando os polinizadores a
procurar recurso em vrios indivduos; 4) diminuio no risco de fracasso reprodutivo em
consequncia de fatores climticos desfavorveis e falta de polinizadores, situao que uma espcie
com padro mass blooming (muitas flores por dia durante um curto perodo) estaria suscetvel
(Bawa 1983). A diferena entre os dois padres basicamente o nmero de flores, maior no
modified steady state e a riqueza da recompensa, maior no padro steady state. Em relao s
duas fases de florao que o perodo de estudo abrangeu, a populao pode ser considerada anual
(sensu Bawa 1983), pois apresentou um nico episdio de florao no mesmo perodo em 2002 e
2003.
Na rea estudada, ocorre uma outra espcie de Psychotria (P. deflexa; H. N. Consolaro,
dados no publicados) que apresentou perodo de florao simultneo e caractersticas morfolgicas
semelhantes de P. carthagenensis. A sobreposio do perodo de florao destas espcies poderia

resultar em competio por polinizadores, e atuar como fora seletiva, causando segregao
temporal no perodo de florao (Gentry 1974, Arajo et al.1987, Oliveira & Gibbs 2000).
Entretanto, as duas espcies parecem apresentar distribuio espacial diferente, sendo P.
carthagenensis mais comum em ambientes de mata de galeria, enquanto P. deflexa mais
abundante nas reas mais secas de mata mesfila.
A populao estudada troca suas folhas gradualmente, no havendo desfolhamento total
mantendo, assim folhas ativas durante todo o ano podendo, desta forma ser considerada como
perenifolia ou sempre-verde (sensu Sarmiento & Monastrio 1983). Estas observaes coincidem
com dados disponveis para mata de galeria onde predominam espcies com esta caracterstica
(Gouveia & Felfili 1998). Apesar da fenofase caducifolia ter sido registrada, apenas quatro
indivduos dentre os 101 observados perderam suas folhas, de maneira que a espcie no pode ser
considerada caduciflia.
DISTILIA E SISTEMA REPRODUTIVO P. carthagenensis uma espcie verdadeiramente
distlica, com morfos florais bem diferenciados e com populaes dimrficas em outras reas, como
indicado pelos dados de herbrios e levantamentos realizados por outros pesquisadores (L. C.
Rodrigues, com. pess.). No entanto, a predominncia do morfo longistilo foi observada em outras
populaes alm da estudada, sendo esta condio possivelmente comum na espcie. Espcies
verdadeiramente distlicas que apresentam variaes na isopletia entre populaes so relatadas em
diversos trabalhos. Sobrevila et al. (1983) registrou que trs das sete populaes estudadas de
Palicourea petiolaris apresentavam o morfo longistilo altamente predominante (San Lus 100%
longistilas, Sertanejas 65% e Ivic 64%). Estes desvios na isopletia so relacionados com espcies
que possuem algum grau de autocompatibilidade, reproduo clonal e tamanho populacional
reduzido (Ganders 1975, Sobrevila et al. 1983, Hamilton 1990, Barrett 1992). Espcies que
possuem forte incompatibilidade comumente apresentam equilbrio na razo dos morfos (Sobrevila
et al. 1983). Estudo paralelo com P. carthagenensis na EEP, enfocando sua estrutura populacional,
indicam que a espcie possui um tamanho populacional reduzido e baixa regenerao (A. S. Dias,

dados no publicados). O pequeno tamanho da populao e a presena da autocompatibilidade esto
possivelmente associados ao desvio na isopletia que a populao apresenta.
Embora o presente trabalho abranja apenas uma populao da espcie, suspeita-se que esta
condio de monomorfismo longistlico esteja atingindo a espcie de um modo geral, pois outras
populaes estudadas tambm apresentam o mesmo desvio (e. g. populao estudada na regio de
Pernambuco por L. A. G. Teixeira, com. pess.). P. carthagenensis pode estar passando por um
processo de transio, na qual o morfo brevistilo esteja perdendo sua funo, j que uma espcie
monomrfica autocompatvel pode se manter reprodutivamente sem o morfo oposto. Dados de
herbrios indicam que existe a ocorrncia do morfo brevistilo em outras reas, mas no permitem
aferir o grau de isopletia destas populaes. Trabalho de Hamilton (1990) classifica P.
carthagenensis como tipicamente distlica, todavia sua concluso tambm baseada em
levantamentos de herbrios.
Populaes que apresentam monomorfismo longistlico so mais comumente encontradas,
devido a esse morfo possuir, provavelmente, vantagem seletiva sobre o brevistila (Webb & Lloyd
1986). O posicionamento exserto do estigma facilitaria o contato com o gro de plen presente no
polinizador (Nicholls 1985, Dulberger 1992). Um suporte a esta idia seria a prevalncia nas
Angiospermas de approach herkogamy em relao a hercogamia reversa (Barrett 1992).
A EEP pode ser interpretado como um fragmento de tamanho considervel (409,5 ha),
entretanto, mesmo assim, o desvio observado na populao pode ser uma conseqncia dos efeitos
do processo de fragmentao na rea. A perturbao ambiental pode afetar a isopletia em
decorrncia de trs fatores principais: 1) desequilbrio da interao mutualstica planta-polinizador
e, assim reduo na transferncia dos gros de plen entre os morfos (Endels et al. 2002); 2)
eliminao total ou parcial de um dos morfos no perodo de implantao do fragmento e 3) reduo
do tamanho populacional da espcie, proporcionando um favorecimento para a permanncia de um
dos morfos (Hamilton 1990).

A ocorrncia de auto ou intramorfo compatibilidade registrada para diversas espcies
heterostlicas. No gnero Psychotria e Palicourea (gneros evolutivamente prximos) (Sobrevila et
al. 1983), vrios trabalhos demonstram tal situao, tais como: Psychotria acuminata, P.
orchidearum (Bawa & Beach 1983), P. warneckii (Baker 1958) e Palicourea petiolaris (Sobrevila
et al. 1983). Entretanto, para Palicourea petiolaris a presena de autocompatibilidade variou entre
populaes, nas que o morfo longistilo predominava o ndice de autocompatibilidade se apresentava
elevado, o mesmo no ocorrendo nas populaes que apresentavam isopletia (forte nvel de
incompatibilidade resulta numa precisa isopletia) (Sobrevila et al. 1983). Alguns autores tm
demonstrado diferenas no grau da auto-incompatibilidade entre os dois morfos, sendo o longistilo
um pouco mais autocompatvel (Baker 1958, Sobrevila et al. 1983).
A autocompatibilidade pode manifestar-se isoladamente em algumas populaes. Ela seria
alcanada por meio do cross-over no supergene que controla a distilia, de forma que a
recombinao mantenha as caractersticas de um morfo especfico e adquira as do plen compatvel
(Sobrevila et al. 1983). A permanncia desta condio na populao ocorreria por uma substituio
gradual do morfo antigo pela nova forma adquirida. O aparecimento desta autocompatibilidade
pode ser uma resposta a presso seletiva que um possvel isolamento geogrfico esteja
proporcionando, no podendo ser dispersada para outras populaes justamente por este prprio
isolamento (Sobrevila et al. 1983).
Como esperado de uma populao auto e intramorfo compatvel os tubos polnicos no
foram interrompidos. Em Psychotria acuminata e em Cryptantha flava (uma espcie de
Boraginaceae distlica), os tubos polnicos tiveram a mesma liberdade em seu crescimento nos
diferentes tratamentos (Bawa & Beach 1983, Casper 1985).
BIOLOGIA FLORAL E VISITANTES As caractersticas florais de P. carthagenensis so
claramente relacionadas aos seus visitantes florais. Antese diurna, colorao branca, longevidade
funcional curta, nctar em pouca quantidade e flores pequenas so caractersticas conhecidas de
espcies visitadas por abelhas e borboletas (Castro & Oliveira 2002). Como a espcie estudada, a

maioria das Rubiaceae so mais comumente polinizadas por abelhas e borboletas com probscide
longa (Taylor 1996, Stone 1996, Ortiz et al. 2000, Castro & Oliveira 2002) ou ainda
freqentemente por moscas (Riveros et al. 1995, Ortiz et al. 2000).
O gnero Bombus (B. morio) tambm foi interpretado como polinizador mais efetivo de
Psychotria suterella (Grandisoli 1997). Entretanto, para P. suterella, uma espcie auto-
incompatvel, ele foi considerado um importante mediador do sucesso reprodutivo da espcie,
transferindo efetivamente gros de plen entre os morfos. Na populao de P. carthagenensis a
abelha tambm desempenhou importante funo por visitar vrias flores do mesmo indivduo,
maximizando, assim a autopolinizao (espcie autocompatvel). Outras espcies de Psychotria (P.
acuminata, P. chiapensis, P. officinalis, P. suarrensis, P. jaminoides, P. mapourioides, P. birotula e
P. pubigera), as quais possuem as mesmas caractersticas morfolgicas que P. carthagenensis
tambm foram visitadas por abelhas e borboletas (Bawa & Beach 1983, Castro & Oliveira 2002). A
freqente ausncia de contato com as partes reprodutivas da flor ocorre em espcies tipicamente
melitfilas quando so visitadas por borboletas (Faegri, K. & Pijl, L. Van der. 1979), indicando que
as abelhas devem ser mais eficientes na polinizao de P. carthagenensis.
Flores altamente especializadas so raras em Rubiaceae, sendo as abelhas os visitantes
florais mais comuns juntamente com outros polinizadores. A relao planta-polinizador observada
neste estudo segue o padro da famlia, ou seja, mais de uma espcie de visitante pode polinizar as
flores de P. carthagenensis. A autocompatibilidade e uma relao mais generalista com os
visitantes florais deveriam ser vantajosas para o seu sucesso reprodutivo, mas tal flexibilidade no
est refletida na taxa de frutificao da populao estudada.



Variao floral e biologia reprodutiva de Manettia cordifolia Mart. (Rubiaceae)

Variao floral de Manettia cordifolia Mart. (Rubiaceae)
12

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Um trabalho inicial sobre a biologia reprodutiva da espcie foi realizado por Elaine Bento, que participar da
publicao em preparao, mas os dados de campo e laboratrio foram totalmente revisados e complementados.

Introduo

Heterostilia um tipo de polimorfismo floral geneticamente controlado e encontrado em
aproximadamente 28 famlias de Angiospermas, sendo visto como um mecanismo que promove
polinizao cruzada (Ganders 1979, Passos & Sazima 1995, Barrett et al. 2000, Li & Johnston
2001). Espcies heterostlicas apresentam flores com hercogamia recproca e geralmente possuem
um sistema de incompatibilidade auto e intramorfo (Ganders 1979, Kohn & Barrett 1992,
Thompson & Domme 2000). A apresentao dos morfos florais ocorre em indivduos separados,
sendo diferenciados pela altura do estigma e posicionamento recproco das anteras, podendo ocorrer
em condies distlicas e tristlicas (Ganders 1979). Plantas distlicas so distinguidas por
apresentarem indivduos que possuem flores com estiletes longos e estames curtos (flores
longistilas) e indivduos com flores com estiletes curtos e estames longos (flores brevistilas)
(Ganders 1979). O sistema de incompatibilidade gentico atua de modo que apenas cruzamentos
intermorfos tenham sucesso reprodutivo (Bawa & Beach 1983). Os mecanismos que regem o
heteromorfismo floral e o sistema de incompatibilidade so fortemente relacionados, devido
existncia da ligao entre os loci gnicos que os controlam, formando o que chamado de
supergene (Ganders 1979).
Variaes na apresentao da heterostilia podem ocorrer tanto entre gneros quanto em
espcies tipicamente distlicas, alm de poder estar presente entre populaes distlicas separadas
por barreiras geogrficas (Li & Johnston 2001). Estas variaes podem ocorrer por vrios motivos,
tais como situaes desfavorveis polinizao cruzada por meio de ineficincia ou ausncia de
polinizadores, ou ainda por reproduo clonal, perturbaes ambientais e espcies com algum grau
de autocompatibilidade (Sobrevila et al. 1983) provinda do cross-over ou mutao do supergene
que controla a distilia (Li & Johnston 2001).
A famlia Rubiaceae contm o maior nmero de espcies distlicas entre todas as famlias
onde este dimorfismo conhecido, e talvez mais espcies distlicas do que todas as outras famlias

reunidas (Ganders 1979). Nesta famlia, a presena de distilia citada em vrios trabalhos (Ganders
1975, Bawa & Beach 1983, Sobrevila et al. 1983, Richards & Koptur 1993, Passo & Sazima 1995,
Castro & Oliveira 2002, Naiki & Nagamasu 2003), sendo encontrada em 416 espcies distribudas
em 91 gneros (Ganders 1979, Barrett & Richards 1990, Passos & Sazima 1995). A ocorrncia de
variaes na apresentao da distilia comum na famlia, sendo demonstrada para vrias espcies
de Psychotria (Hamilton 1990, Faivre & McDade 2001) e Palicourea (Sobrevila et al. 1983,
Coelho & Barbosa 2003) e ainda para Bouvardia ternifolia (Faivre & McDade 2001) e Guetarda
scabra (Richards & Koptur 1993).
Caractersticas florais que permitem ampla visitao de polinizadores so encontradas em
Rubiaceae (Barrett & Richards 1990, Passos & Sazima 1995). Suas flores tubulares, como na
maioria das espcies distlicas, favorecem visitantes com aparelho bucal longo, sendo mais
comumente polinizada por borboletas e abelhas com probscide longa (Taylor 1996, Stone 1996,
Ortiz et al. 2000, Castro & Oliveira 2002) ou freqentemente por mariposas (Imbert & Richards
1993, Wolff et al. 2003), moscas (Riveros et al. 1995, Ortiz et al. 2000) e beija-flores (Sobrevila et
al. 1983, Passos & Sazima 1995, Contreras & Ornelas 1999, Castro & Oliveira 2001, Coelho &
Barbosa 2003). Trabalhos mostrando visitas de beija-flores em espcies de Rubiaceae so comuns,
como registrado para Psychotria, Manettia, Palicourea, Cephaelis, Hamelia e Ferdinandusa (Bawa
& Beach 1983, Snow & Snow 1986, Feinsinger & Busby 1987, Passos & Sazima 1995, Castro &
Oliveira 2001).
Manettia um gnero de ervas, epfitas e lianas, possuindo ca. de 220 espcies com
distribuio por toda Amrica tropical, sendo amplamente encontrado no Brasil (Robbrecht 1988,
Solomon 2003). tido como um gnero tipicamente heterostlico (Ganders 1979, Passos & Sazima
1995) possuindo flores geralmente vistosas e polinizadas por beija-flores (Robbrecht 1988).
Manettia cordifolia comum nas matas da regio de Uberlndia MG, e estudos
preliminares indicaram que a espcie apresentava variao em suas caractersticas heterostlicas.

Baseado nessa condio, este trabalho teve como objetivo estudar aspectos da biologia floral,
avaliando seu sistema de reproduo e comportamento de seus polinizadores.

Materiais e mtodos

REA DE ESTUDO E ESPCIE ESTUDADA - O trabalho de campo foi realizado de maro a
agosto de 2000, 2001 e 2003, em duas reas localizadas no municpio de Uberlndia, MG: mata de
galeria da Estao Ecolgica do Panga (EEP) e mata ciliar do Rio Uberabinha (dois pontos: Clube
de Caa e Pesca Itoror de Uberlndia (CP) e margem do rio localizado no permetro urbano - MR).
A EEP pertence a Universidade Federal de Uberlndia e encontra-se situada a 30 Km do centro de
Uberlndia nas coordenadas 190920, 191110S e 482320, 482435W, numa altitude
mdia de 800m (Schiavini & Arajo 1989). O Rio Uberabinha parte integrante da bacia do rio
Paran e atravessa todo o municpio de Uberlndia, no sentido sudeste-noroeste, passando pela rea
urbana. O CP situa-se a 8Km oeste do permetro urbano (18 57S e 48 12W), enquanto o MR
localiza-se ao lado do Clube de recreao Praia Clube de Uberlndia (185510S e
481809W). O clima da regio Aw megatrmico (segundo classificao de Kppen), com duas
estaes muito bem definidas (Rosa et al. 1991).
Manettia cordifolia possui ampla distribuio na Amrica do Sul, sendo encontrada desde a
Argentina (Jujuy), Bolvia, Brasil (estado do Paran ao Cear), Paraguai e Peru (Solomon 2003 e
Material do herbrio da Universidade de Braslia). uma planta trepadeira, que na Estao
Ecolgica do Panga ocorre ao longo da borda da mata de galeria e em algumas clareiras na margem
do Ribeiro Panga (Oliveira 1998) e no Rio Uberabinha ao longo dos remanescentes de mata ciliar.
Os indivduos encontram-se agrupados, formando manchas de recursos, sendo considerada uma
espcie com florao do tipo cornucpia (sensu Gentry 1974), pois alguns indivduos podem
produzir grandes quantidades de flores durante um perodo muito prolongado (C. E. Tom, dados
no publicados).

BIOLOGIA FLORAL E VISITANTES Botes foram marcados antes da abertura e observados
periodicamente para determinar o horrio de antese (incio da separao das ptalas), liberao de
plen e a receptividade estigmtica (separao dos lobos estigmticos). Foi utilizada a tcnica de
colorao com carmim actico para verificar a viabilidade dos gros de plen (Radford et al. 1974).
Em flores previamente ensacadas, a produo de nctar foi quantificada usando capilares
para medida de volume e refratmetro de mo para concentrao de acares (sensu Inouye et al.
1980). Por problemas logsticos, as medidas foram realizadas apenas no perodo da manh entre
06:00 e 11:00h.
Os visitantes e seu comportamento nas flores foram observados durante o perodo das 06:00
s 17:00h, perfazendo um total de 45h no campo no decorrer de seis dias no contnuos.
Polinizadores foram determinados baseado na relao morfologia do visitante x morfologia floral,
freqncia de visitas e comportamento dos visitantes (observaes de visitas legtimas e contato
com estruturas reprodutivas da flor). Documentao fotogrfica das visitas foi obtida para alguns
dos principais polinizadores. Para anlise da formao de frutos aps polinizao natural em flores
intactas e flores predadas foi utilizada o teste de Qui-quadrado (SYSTAT).
MORFOMETRIA FLORAL E SISTEMA REPRODUTIVO - Observaes sobre a morfologia floral de
Manettia cordifolia foram realizadas em flores no campo (n=35) e em material fixado em lcool
70% (110 flores, sendo cinco flores por indivduo distribudas em 22 plantas). Foram obtidas as
seguintes medidas florais: comprimento do tubo, abertura, largura mnima e mxima da corola,
comprimento da antera e altura do estigma e da antera. Estes parmetros foram medidos com
auxlio de paqumetro com preciso de 0,5mm.
Todas as anlises estatsticas foram conduzidas usando programa SYSTAT. Para cada
populao foram feitas, separadamente, comparaes entre os indivduos utilizando ANOVA, sendo
o mesmo procedimento utilizado para comparaes entre as populaes.
Foram analisadas exsicatas da espcie em herbrios, com o intuito de verificar a posio das
anteras e dos estigmas em flores de outras populaes, visando compar-las com as populaes

estudadas. Todas os exemplares da espcie presentes nos herbrios foram analisadas, sendo 15 no
herbrio da Universidade Estadual de Campinas UEC (Campinas, SP), 53 no herbrio da
Universidade de Braslia - UB (Braslia, DF) e dois no Herbarium Uberlandensis HUFU
(Uberlndia, MG).
Testes para definio do sistema de reproduo foram feitos utilizando dez indivduos,
sendo seis na EEP e quatro na MR. Os botes foram ensacados com sacos de organza fina de nylon
antes de sua abertura. No dia da antese foram realizados testes de autopolinizaes e polinizaes
cruzadas manuais e preparadas flores para autopolinizaes espontneas, apomixia (botes
emasculados) e polinizaes controles (flores expostas). As polinizaes cruzadas manuais foram
feitas utilizando indivduos doadores de plen da mesma rea e doadores de plen de outras reas.
Algumas flores submetidas aos testes de autopolinizao e polinizao cruzada foram
coletadas 12, 24, 48 e 60 horas aps o tratamento, sendo fixadas em FAA 50% e seguidamente
armazenadas em lcool 70% para posterior preparao e observao do crescimento de tubos
polnicos em microscopia de fluorescncia (Martin 1959).

Resultados

BIOLOGIA FLORAL E VISITANTES - As flores de Manettia cordifolia so solitrias, pendentes,
tetrmeras, gamosspalas e gamoptalas, com um disco nectarfero na base do tubo da corola. So
hermafroditas, com quatro estames epiptalos e as anteras posicionadas na entrada da corola. O
conjunto estilete/estigma projeta-se alm da entrada da corola (Figura 1). Apresenta ovrio nfero,
bicarpelar com mdia de 7013,83 vulos (n=27). A antese diurna, ocorrendo abertura das flores
entre 05:30 e 06:30h. As flores tm longevidade funcional de at trs dias, podendo a corola
permanecer seca at a formao do fruto maduro. No pico de florao, apresentam em mdia
4,810,89 flores abertas por indivduo (n=28).

O plen comea a ser liberado antes da abertura da flor, permanecendo exposto na superfcie
da antera. A viabilidade polnica estimada foi de 99% para as flores examinadas (n=4, com 100
gros de plen por flor). A receptividade estigmtica foi verificada pela morfologia caracterstica do
estigma: a partir do boto em pr-antese, o estigma bfido j se apresentava aberto indicando
receptividade.
A recompensa disponvel para os visitantes foi o nctar, produzido no disco
nectarfero em todos os dias de durao da flor acumulando-se na base do tubo da corola. Flores
ensacadas produziram 9,11,3l de nctar, com concentrao de acares de 23,20,97% (n= 20) e
recompensa calrica de ca. 9,2 calorias por flor (estimada a partir de mtodos descritos em Kearns
& Inouye 1993).
Manettia cordifolia foi regularmente visitada e polinizada pelo beija-flor Phaethornis pretrei
Lesson & DeLattre 1839, que durante visita s flores contactava as partes reprodutivas com a
poro frontal da cabea e com a base da mandbula - visita legtima (Figura 2). Phaetornis pretrei
visitou as flores, provavelmente usando estratgia de forrageamento do tipo trap-line, pois ao
aproximar-se da mancha de recursos emitia vocalizaes e seguia a mesma rota dentro da prpria
mancha. O tempo mdio de permanncia na mancha foi de 9,9610,83 segundos (n=50) variando
de 3 a 60 segundos, visitando em mdia 4,66,52 flores (n=50) por indivduo. Em alguns casos
isolados, ele alterou a rota de visita dentro da mancha visitando muitas flores na mesma sesso (e. g.
29 flores visitadas), retornando a visitar o mesmo grupo de flores aps a estas alteraes.


Figura 1. Viso lateral da flor de Manettia cordifolia com o complexo estilete/estigma projetando-se
alm da corola, contendo a marcante separao estigma-antera (approach herkogamy). Seta
indicando o complexo estilete/estigma com approach herkogamy.


Figura 2. Phaetornis pretrei durante visita flor de Manettia cordifolia, Estao Ecolgica do
Panga, Uberlndia, MG.

Phaetornis pretrei visitou uma mesma mancha cerca de quatro vezes por hora, do amanhecer at o
final da tarde. Duas outras espcies de beija-flores, Amazilia sp. e Eupetomena macroura, foram
registradas visitando flores de M. cordifolia, com apenas uma visita para cada espcie.
Trs espcies de borboletas (Lepidpteros), sendo uma Heliconius sp., tambm foram
registradas visitando flores de M. cordifolia. Elas pousavam de fronte a corola e inseriam suas
probscides at o local mximo onde elas alcanavam o nctar, ocasionalmente contactando o
estigma.
As abelhas Trigona spinipes Fabr. 1875 e Xylocopa sp. foram observadas perfurando a base
da corola onde o nctar fica acumulado (pilhando nctar). Alm do nctar, T. spinipes foi registrada
predando as anteras (pilhando plen) sem contactar o estigma.
Outra espcie pilhadora foi a ave passeriforme Coereba flaveola Linnaeus 1758, que se
alimenta principalmente de nctar. Como no tm a lngua e o bico to longos quanto os beija-flores
e no tem a capacidade de adejar, apoiava-se nas flores e perfuravam a corola ou utilizavam as
perfuraes feitas por T. spinipes para se alimentar do nctar. A pilhagem no impediu,
posteriormente, visitas legtimas do polinizador P. pretrei, e mesmo aps predao por ladres de
nctar, houve formao de frutos aps polinizao natural, no havendo diferena significativa entre
flores intactas e flores predadas (=0,64; gl=1; p=0,05).
MONOMORFISMO E SISTEMA REPRODUTIVO - Manettia cordifolia apresentou flores com
estigma localizando-se sempre acima das anteras, havendo separao espacial entre os rgos -
condio secundria de approach herkogamy (Figura 1). A espcie apresentou ainda separao
estigma-antera com distribuio unimodal (Figura 3) e altura do estigma e das anteras com
distribuio contnua entre as plantas. Entretanto, a separao estigma-antera variou tanto entre
flores do mesmo indivduo quanto entre indivduos. Em duas flores, sendo cada uma de indivduos
diferentes, o estigma localizou-se abaixo das anteras (-0,305 e 0,0525mm), sendo, entretanto, uma
situao rara, visto que as outras flores dos mesmos indivduos e de outros indivduos apresentaram
o estigma sempre acima das anteras.
0
5
10
15
20
25
-1,2 -1 -0,8 -0,6 -0,4 -0,2 0 0,2 0,4 0,6 0,8 1 1,2
Separao estigma-antera (mm)
N

m
e
r
o

d
e

f
l
o
r
e
s


Figura 3. Distribuio unimodal da separao estigma-antera em flores de Manettia cordifolia
indicando monomorfismo longistlico na espcie.


Em todas as exsicatas avaliadas nos herbrios visitados, foi observada a mesma
caracterstica morfolgica descrita neste trabalho, ou seja, o estigma localizando-se sempre acima
das anteras. Estes exemplares eram provenientes de populaes dos estados do Cear e Mato
Grosso do Sul com uma exsicata cada, Mato Grosso duas, Paran quatro, Gois 11, Bahia 13, So
Paulo 18 e Minas Gerais 20. Alm das exsicatas, uma populao estudada por A. V. Lopes (com.
pess.) no estado de Pernambuco tambm apresentou tal caracterstica.
Tanto entre os indivduos de cada rea, como entre as populaes estudadas (EEP, CP e
MR), as alturas do estigma e da antera apresentaram diferenas significativas (Tabela 1). Os dados
morfomtricos variaram entre as populaes, sendo que no houve diferena significativa apenas na
largura mnima da corola. Na anlise dos indivduos separadamente para cada populao, diferenas
significativas ocorreram entre as plantas da mesma localidade, entretanto as diferenas no foram s
mesmas para cada populao (Tabela 1). Na EEP, no ocorreu diferena significativa apenas na
abertura da corola, enquanto no CP no houve diferena somente na largura mxima e na abertura
da corola, e por fim na MR as diferenas no aconteceram na abertura e no comprimento do tubo da
corola (Tabela 1).
Os testes de polinizaes controladas indicam que a espcie auto-incompatvel e no
agamosprmica (Tabela 2). No crescimento dos tubos polnicos aps 12 horas, foram observados
gros de plen germinando no estigma, tanto para polinizaes cruzadas como autopolinizaes,
entretanto em polinizaes cruzadas o nmero de tubos polnicos alcanando o primeiro quarto do
estilete (sete pistilos em dez observados) foi maior que nas autopolinizaes (dois pistilos em dez).
Aps 24 horas, nas polinizaes cruzadas foram constatados feixes de tubos polnicos crescendo em
grande quantidade at aproximadamente a metade do estilete (12 pistilos em 14), enquanto nas
autopolinizaes esses feixes foram em menor quantidade e aparentemente fracos, ou seja, menor
dimetro e menos fluorescentes que os de polinizao cruzada (12 em 17). Em 48 horas, os tubos
polnicos foram observados no final do estilete e no ovrio nos dois tratamentos, entretanto em

Medidas florais Anlise estatstica
Populao (N de flores) Populaes Indivduos
Flores
Mdia SD / populao F F Medidas florais
Mdia Total SD EEP (55) CP (30) MR (25) EEP/CP/MR EEP CP MR
Altura do estigma 5,24 0,52 5,42 0,6 5,14 0,41 4,970,23 8,02* 8,19* 7,91* 4,81*
Altura da antera 4,79 0,5 4,99 0,55 4,67 0,43 4,490,22 11,17* 7,93* 12,06* 5,47*
Comprimento da corola 4,31 0,45 4,46 0,48 4,27 0,43 4,040,24 8,4* 10,51* 15,73* 2,22
Abertura da corola 0,58 0,08 0,6 0,08 0,5 0,09 0,590,06 5,26* 1,65 2,47 1,64
Largura mnina da corola 0,2 0,02 0,21 0,02 0,2 0,02 0,20,02 1,94 3,05* 5,7* 3,11*
Largura mxima da corola 0,63 0,08 0,65 0,09 0,6 0,08 0,590,06 4,5* 5,42* 2,36 3,69*
Comprimento da antera 0,5 0,05 0,53 0,04 0,49 0,05 0,450,04 20,5* 10,07* 5,88* 5,84*

Tabela 1. Caractersticas florais mensuradas (cm) e suas respectivas mdias e desvios padro (SD) para todas as flores (110) e separadamente para
cada populao (EEP= Estao Ecolgica do Panga, CP= Reserva Legal do Clube de Caa e Pesca Itoror, MR= Margem do Rio Uberabinha).
Resultados das anlises estatsticas (F=ANOVA) feitas para comparao entre populaes e entre indivduos de cada populao.

* Significativamente diferente p<0,05


Tabela 2 Sucesso na taxa de frutificao resultantes dos tratamentos de polinizao em Manettia
cordifolia (Rubiaceae) no municpio de Uberlndia - MG.
Tratamento Nmero de Flores
Polinizadas (n)
Nmero de Frutos
Formados (n)
Sucesso
Reprodutivo (%)
Autopolinizao manual 102 4 4
Autopolinizao Espontnea 50 2 4
Agamospermia 50 0 0
Polinizao Cruzada 108 25 23
Polinizao Natural 50 9 18
Polinizao Natural aps Predao
(1)
50 7
(1)
Predao: perfurao da corola e pilhagem de nctar causadas por Trigona spinipes e Coereba
flaveola.
14

polinizaes cruzadas o nmero de tubos na base do estilete e no ovrio foi maior (10 em
12/polinizao cruzada e trs em 15/autopolinizao). Por fim, aps 60h, em polinizaes cruzadas
todos os pistilos observados tiveram grande quantidade de tubos polnicos penetrando nos vulos
(n=12), enquanto que em autopolinizaes a ausncia de tubos polnicos nos vulos foi grande (10
em 11). Em autopolinizao, o nmero de tubos polnicos crescendo no incio do estilete foi maior
em relao a sua poro final (oito em 11), havendo uma diminuio substancial no nmero de
tubos alcanando a base do estilete.

Discusso

BIOLOGIA FLORAL E VISITANTES Manettia cordifolia ornitfila e apresenta caractersticas
tpicas da sndrome ornitofilia, tais como antese diurna, corola tubular relativamente rgida,
colorao vermelha, nctar abundante localizando-se distante dos rgos sexuais e ausncia de odor
(Faegri, K. & Pijl, L. Van der. 1979). A longevidade das flores de M. cordifolia (trs dias) maior
que a longevidade mdia (1,37 dias) registrada para espcies de Rubiaceae (Stratton 1989), todavia
se assemelha a de M. luteo-rubra (quatro dias) (Passos & Sazima 1995). Esta grande longevidade
pode aumentar as chances de polinizao cruzada (Feinsinger & Busby 1987, Stratton 1989, Passos
& Sazima 1995). Flores de espcies que necessitam de polinizao cruzada obrigatria podem ter
sido selecionadas a permanecer mais tempo abertas para aumentarem as chances de serem visitadas
e polinizadas (Primack 1985, Passos & Sazima 1995). Esta caracterstica pode estar associada
tambm a espcies ornitfilas (Passos & Sazima 1995, Castro & Oliveira 2001), pois a freqncia
de seus visitantes menor em relao a espcies polinizadas por insetos (Stone 1996).
Os valores de volume de nctar, concentrao de acares e recompensa energtica so at
certo ponto semelhantes a outras espcies polinizadas por beija-flores estudadas por outros autores
(Baker 1975, Passos & Sazima 1995). Manettia cordifolia apresentou valores aproximados a M
luteo-rubra, que produz 8,46l3,68 de nctar, com concentrao de 24%2,11 (Passos & Sazima

1995), e ca. de 8,9 calorias por flor. Estes valores permitiriam enquadrar ambas as espcies como
flores agrupadas com moderada recompensa energtica (clumped moderate flowers), de acordo
com a categorizao de flores visitadas por beija-flores feita por Feinsinger & Colwell (1978).
Entretanto, Passos & Sazima (1995) classificaram M luteo-rubra como flores agrupadas com rica
recompensa energtica (clumped rich flowers). Tal categorizao parece equivocada, pois a
recompensa energtica oferecida por flores desta categoria, no trabalho de Feinsinger & Colwell
(1978), algo da ordem de dez vezes maior que o oferecido pelas flores de ambas as espcies de
Manettia. possvel que o nmero de flores oferecido por planta tenha sido muito maior em M.
luteo-rubra, criando agrupamentos particularmente ricos e atrativos, mas a recompensa energtica
por flor oferecida por ambas espcies parece ser apenas moderada.
Embora a maioria das espcies de Rubiaceae sejam polinizadas por borboletas, moscas e
abelhas com probscide grande (Taylor 1996, Stone 1996, Ortiz et al. 2000, Castro & Oliveira
2002), alguns trabalhos mostram que polinizao por beija-flores freqente nas Rubiaceae (Bawa
1990), com registros para espcies de Psychotria, Manettia, Palicourea, Cephaelis, Hamelia e
Ferdinandusa (Bawa & Beach 1983, Snow & Snow 1986, Feinsinger & Busby 1987, Passos &
Sazima 1995, Castro & Oliveira 2001).
Manettia cordifolia teve como principal polinizador Phaetornis pretrei. Este beija-flor
possui o bico longo e levemente curvado, com ca. 33mm (Piratelli 1997, Castro & Oliveira 2001),
encaixando-se perfeitamente na flor de M. cordifolia (comprimento do tubo da corola com ca.
430,456mm), aumentando, possivelmente a eficincia na transferncia dos gros de plen.
Espcies de Phaetornis, parecem forragear em linhas de captura com alta recompensa energtica-
high-reward trapliners, visitando flores espalhadas com grande quantidade de nctar, de 69 a
120l com 98-169 cal (Feinsinger & Colwell 1978). Entretanto, M. cordifolia oferece flores
agrupadas com moderada quantidade de nctar clumped moderate flowers, fazendo com que P.
pretrei forrageie em linhas de captura de baixa recompensa energtica low-reward trapliners.
Por P. pretrei estar dentro de um gnero que busca flores com grande recompensa energtica

(Feinsinger & Colwell 1978) e M. cordifolia oferecer uma moderada energia ao visitante (9,2 cal.),
o beija-flor , provavelmente, forado a visitar um nmero bem maior de flores para suprir sua
necessidade energtica, conseqentemente aumentando seu deslocamento entre as plantas e
proporcionando maiores taxas de polinizao cruzada. Em M. luteo-rubra, talvez pela concentrao
de recursos em manchas mais ricas, Phaetornis eurynome e P. squalidus comportaram-se como
territorialistas (Passos & Sazima 1995). Naquela espcie, o comprimento menor do tubo da corola
(16,191,68mm para flores brevistilas e 14,751,73mm para longistilas) possibilitava a explorao
de nctar por beija-flores com diversos tamanhos de bicos, inclusive Thalurania glaucopis, um
Trochilinae de bico bem mais curto. A corola mais longa em M. cordifolia restringe as visitas a
beija-flores com bico mais longo e as visitas espordicas das duas outras espcies de beija-flores
ocorreram, possivelmente, sem a explorao do recurso nctar, j que Amazilia sp. e Eupetomena
macroura possuem bico curto.
As sndromes ornitofilia e psicofilia so muito prximas, havendo vrias espcies
polinizadas por beija-flores e borboletas (Piratelli 1997). Entretanto, lepidpteros podem tambm
competir indiretamente com beija-flores pelo recurso oferecido, fazendo com que os beija-flores os
expulsem da rea de forrageamento ou ainda, abandonem a rea durante a poca em que esses
insetos se encontram mais ativos (Primack & Howe 1975, Thomas et al. 1986). Os lepidpteros que
visitaram M. cordifolia, aparentemente, no competiram com P. pretrei podendo, assim
desempenhar importante papel como polinizadores secundrios, j que espcies de Heliconius
podem utilizar, inclusive, estratgia de forrageamento trapline (Ehrlich & Gilbert 1973).
A presena de pilhadores em espcies ornitfilas pode alterar a freqncia de visitas dos
beija-flores e interferir no sucesso reprodutivo da planta, pois os pilhadores restringem a
disponibilidade do recurso (Piratelli 1997). Esse fato pode proporcionar um efeito negativo para
planta em decorrncia da queda do nmero de visitas e conseqente baixa na taxa de polinizao.
Entretanto, Maloof & Inouye (2000) mostraram que os efeitos desses pilhadores na formao de
frutos podem tambm ser positivos ou neutros. A pilhagem de nctar por T. spinipes, geralmente

est associada a efeitos negativos, j que essa abelha naturalmente agressiva e territorialista
(Maloof & Inouye 2000). Em M. cordifolia, os pilhadores T. spinipes, Xylocopa sp. e Coereba
flaveola tiveram efeito neutro no sucesso reprodutivo da espcie, j que no influenciaram no
comportamento do polinizador principal. Phaetornis pretrei continuou visitando flores pilhadas,
talvez por no perceber a base do tubo da corola danificado e/ou pelo nctar continuar a ser
produzido mesmo aps a perfurao. Flores predadas tambm produziram frutos em taxas similares
aps polinizao natural.
MONOMORFISMO E SISTEMA REPRODUTIVO - O gnero Manettia tido como tipicamente
heterostlico (Ganders 1979), sendo tal situao encontrada em M. luteo-rubra (Passos & Sazima
1995). Entretanto, possvel existir espcies dentro de gneros ditos distlicos que apresentam
variaes nas caractersticas florais, como o caso de M. cordifolia. Isto pode ocorrer em
conseqncia de alteraes no sistema de reproduo, podendo ser varivel dependendo das
caractersticas florais da populao, demografia local, situaes ecolgicas, condies ambientais e
recombinao gnica (Sobrevila et al. 1983, Barrett & Shore 1987, Thompson 2001, Endels et al.
2002).
Barrett & Shore (1987), argumentam que o monomorfismo derivado do fenotipo
homostlico autocompatvel (originado do cross-over do supergene distlico), no qual o ancestral
da condio homostlica se caracterizava pela distilia. Porm, outros autores possuem vises
diferentes, eles defendem que o monomorfismo derivado diretamente da condio distlica, sem a
passagem pela condio homostlica, originada pela seleo direcionada de um morfotipo (e. g. o
longistlico) ou pelo cross-over no supergene distlico (Baker 1966, Nicholls 1985, Hamilton
1990). Em ambos os processos, a mudana no sistema reprodutivo pode ter conseqncias
evolutivas, podendo inclusive ocorrer processos de especiao, o que explicaria espcies
monomrficas em grupos tidos como distlicos.
Em M. cordifolia, a distribuio unimodal na separao estigma-antera (Figura 3) e a
distribuio contnua na altura do estigma e da antera entre os indivduos amostrados indicam que a

espcie no distlica, no sendo possvel dividir as plantas dentro de dois morfos distintos (Faivre
& McDade 2001). A espcie no apresentou caractersticas morfolgicas que a enquadraria como
tipicamente distlica, como outras espcies de Rubiaceae (Ganders 1979), mas sim como uma
espcie na condio de monomorfismo longistlico (Barrett 1992, Hamilton 1990). Em termos
morfolgicos, uma espcie considerada heterostlica tpica quando ela pode ser dividida em duas
classes distintas (longistilas e brevistilas) com uma pequena variao entre as flores do mesmo
morfo e hercogamia recproca severa entre os morfos (Faivre & McDade 2001).
A condio de M. cordifolia ser monomrfica auto-incompatvel, pode ter ocorrido de
diversas formas. Dadas s caractersticas relativamente especializadas da flor, a hiptese da espcie
constituir uma condio primitiva de approach hercogamy dentro do gnero pode ser tratada com
reservas, mas estudos filogenticos mais especficos seriam necessrios antes de se afastar em
definitivo tal alternativa. Considerando que esta uma condio secundria de monomorfismo num
grupo essencialmente distlico, possvel que, com o desaparecimento do morfo brevistilo, o
surgimento da compatibilidade intramorfo atual tenha sido necessria para manter o sucesso
reprodutivo da espcie (Hamilton 1990). A permanncia da auto-incompatibilidade e a obteno
desta compatibilidade intramorfo pode ter surgido pela perda ou relaxamento da capacidade de
inibio do crescimento do tubo polnico dado um cross-over ou uma quebra de ligao no
supergene, onde as caractersticas morfolgicas longistlicas foram mantidas, mas a regulao do
sistema de incompatibilidade se tornou independente (Baker 1966, Nicholls 1985). Espcies como
Linum tenuifolium (Nicholls 1985), Palicourea petiolaris (Sobrevila et al. 1983), Hamelia patens,
H. xerocarpa, Posoqueria grandiflora e Warszewiczia coccinea (Bawa & Beach 1983) possuem as
mesmas caractersticas morfolgicas, as mesmas condies de incompatibilidade e as mesmas
explicaes documentadas aqui para M. cordifolia. Outra possibilidade seria a de que, pelo morfo
longistilo apresentar usualmente menor resistncia s polinizaes intramorfo (Hamilton 1990),
frutos e sementes formados de tais polinizaes tenham sido suficientes para manter o sucesso
reprodutivo e a manuteno da espcie, sem a necessidade do morfo oposto.

Variaes nas caractersticas florais podem ocorrer em vrios nveis numa espcie, tais
como entre flores do mesmo indivduo, entre indivduos da mesma populao ou entre populaes
(Faivre & McDade 2001). Estas variaes podem ter diferentes explicaes (e. g. plasticidade vs.
controle gentico), alm de causas ecolgicas e evolucionrias (Faivre & McDade 2001). Estas
situaes ocorrem em diversas espcies: Eichhornia paniculata (Pontederiaceae) apresentou
diferena significativa para todas as caractersticas mensuradas entre as populaes estudadas
(Barrett 1985), diferentes populaes de Palicourea petiolaris e Gaertnera vaginata (Rubiaceae)
mostraram diferenciao em vrias caractersticas morfolgicas (Sobrevila et al. 1983), enquanto
Bouvardia ternifolia e Psychotria chiapensis apresentaram variaes entre plantas da mesma
populao (Faivre & McDade 2001).
A prevalncia morfolgica do monomorfismo longistlico em espcies derivadas de
ancestrais distlicos pode ocorrer pelo fato do morfo ter vantagens seletivas sobre o brevistilo
(Philipp & Schou 1981). Um suporte a esta idia seria a prevalncia nas Angiospermas de
approach herkogamy em relao a hercogamia reversa (Barrett 1992). O posicionamento exserto
do estigma facilitaria o contato com o gro de plen presente no polinizador (Nicholls 1985,
Dulberger 1992). Em Hedyotis caerulea, houve alto nvel de fluxo de plen intramorfo,
principalmente entre flores longistilas (Ornduff 1980). Flores longistilas de Psychotria birotula e P.
pubigera foram mais freqentes do que flores brevistilas, indicando uma assimetria no fluxo do
plen em direo ao morfo longistlico (Castro & Oliveira 2002). Mais que isso, apesar de Darwin
(1877 apud Barrett 1992) sugerir que caractersticas morfolgicas das flores distlicas promovem
fluxo de plen intermorfo, outros estudos indicam que nveis de fluxo de plen intermorfo so mais
baixos do que se poderia esperar em relao ao posicionamento recproco do estigma e das anteras
(Ornduff 1979). Alteraes na proporo de transferncia de gros de plen e prevalncia no
estabelecimento de um morfo podem estar associados tambm a distrbios ecolgicos na rea em
que se encontra a espcie, tais como perturbao ambiental, isolamento geogrfico, interao com
polinizadores e variaes nas caractersticas florais (Sobrevila et al. 1983, Endels et al. 2002).

Todas estas condies podem favorecer o estabelecimento e a permanncia de apenas um morfo na
espcie e, assim, ocorrer a perda do morfo oposto sem prejudicar o sucesso reprodutivo da espcie
(Martin 1967, Nicholls 1985).
Manettia cordifolia auto-incompatvel, mas no foram evidenciadas barreiras de
incompatibilidade bem definidas. Monomorfismo floral com auto-incompatibilidade tambm foram
registradas em Hamelia pattens, H. xerocarpa, Posoqueria grandiflora e Warszewiczia coccinea
(Bawa & Beach 1983). A inibio total dos tubos polnicos de autopolinizao no aconteceu em
uma regio exata do estilete, sendo que os que passaram no estigma eram interrompidos ao longo
do percurso, com poucos alcanando o ovrio e apenas um penetrando nos vulos. Situao similar
foi encontrada em polinizaes entre os morfos longistilos de M. luteo-rubra (Passos & Sazima
1995) e Psychotria chiapensis (Bawa & Beach 1983). Estas caractersticas so similares ao sistema
de incompatibilidade gametoftico, entretanto nas Rubiaceae e nas plantas distlicas de uma maneira
mais geral parecem ser comuns os sistemas esporofticos (Bawa & Beach 1983). Sistemas de
reproduo heteromrficos incluem uma diversidade de mecanismos de reconhecimento e rejeio
de tubos polnicos, sendo ainda pouco conhecidos nas Rubiaceae, possivelmente existindo dois ou
mais mecanismos de incompatibilidade na famlia (Bawa & Beach 1983).
Apesar de includa num gnero tipicamente distlico, Manettia cordifolia pode ser
considerada como uma espcie monostlica, j que os dados obtidos das populaes estudadas e das
vrias exsicatas de outras reas avaliadas mostraram tal situao. Entretanto, dizer precisamente
qual (s) fora (s) seletiva (s) direcionou tal condio ainda no possvel, pois alteraes nas
caractersticas heterostlicas podem ter diversas explicaes e causas. Informaes sobre a
distribuio geogrfica e sobre a filogenia do grupo podero ajudar a entender melhor a situao da
espcie e o surgimento destas caractersticas monostlicas.
.

CONSIDERAES FINAIS

H mais de um sculo Charles Darwin (1877) publicou o livro The Different Forms of
Flowers on Plants of the Same Species, no qual relata a ocorrncia da heterostilia, apesar dela ter
sido primeiramente observada por Clusius (1583) em Primula (van Dijk 1943 apud Ganders 1979).
A partir desta publicao, um grande nmero de trabalhos se iniciou, todos com o intuito de
investigar e entender cada vez mais os mecanismos que influenciaram o aparecimento deste
polimorfismo floral.
medida que o nmero de trabalhos sobre heterostilia foi aumentando, descobriu-se que
existe uma variedade de modificaes evolutivas que atuam neste polimorfismo. Variao na
apresentao das caractersticas heterostlicas pode ocorrer em diferentes graus, tanto entre
populaes distlicas da mesma espcie, as quais so separadas por barreiras geogrficas, quanto
entre gneros e espcies tipicamente distlicos.
Na populao estudada de P. carthagenensis as variaes ocorreram no sistema de
incompatibilidade gentico e na razo dos morfos florais (isopletia). esperado que uma populao
distlica possua uma razo de 1:1 entre os morfos, entretanto a populao da Estao Ecolgica do
Panga apresentou um grande desequilbrio nesta razo (149 indivduos longistilas e apenas um
brevistila). Juntamente com este desequilbrio, a populao apresentou a condio de
autocompatibilidade. Desvios na isopletia tm sido registrados para espcies que possuem algum
grau de autocompatibilidade, reproduo clonal e tamanho populacional reduzido (Ganders 1975,
Hamilton 1990, Sobrevila et al. 1983). Alm disso, relatado tambm que pode existir assimetria
no fluxo de plen em direo ao morfo longistlico devido ao posicionamento exserto do estigma.
Este posicionamento facilitaria o contato com o gro de plen presente no polinizador (Castro &
Oliveira 2002).
O gnero Manettia tido como tipicamente distlico, entretanto M. cordifolia no possui
caractersticas morfolgicas que a enquadre como uma espcie distlica como outras do gnero e da

famlia Rubiaceae de modo geral. Suas caractersticas florais relativamente especializadas sugerem
uma espcie com monomorfismo longistlico, provavelmente derivado de um ancestral distlico.
Situao semelhante registrada para outras espcies, como Hamelia patens, H. xerocarpa,
Posoqueria grandiflora e Warszewiczia coccinea (Bawa & Beach 1983). Todavia, no se pode
descartar a hiptese de que esta disposio morfolgica da flor seja uma condio primitiva da
espcie dentro do gnero.
Os vrios estudos na famlia Rubiaceae sugerem que as variaes nas caractersticas
heterostlicas (populaes isoladas ou na espcie toda) podem representar diferentes estgios de
processos com causas ltimas at certo ponto semelhantes. possvel separar os estudos sobre a
famlia Rubiaceae, inclusive o presente estudo, em 4 diferentes grupos ou condies:
1) Indivduos (ou populaes) homostlicos em espcies distlicas: indivduos homostlicos
so freqentemente observados dentro de populaes distlicas. Crosby (1949) relata o aumento de
indivduos homostlicos em Primula vulgaris (Primulaceae), Pailler et al. (1998) evidenciaram a
presena de indivduos homostlicos em algumas espcies do gnero Chassalia (Rubiaceae). Nestes
casos, provavelmente os indivduos so resultantes de eventos de cross-over dentro do supergene
regulando o dimorfismo e na maioria dos casos a homostilia est associada autocompatibilidade
(Lewis & Jones 1992). Mas, provavelmente, no existem condies ecolgicas selecionando a
fixao de tal homostilia e a ocorrncia de tais indivduos depende da freqncia dos eventos de
cross-over e conseqentemente da prpria estrutura gentica da espcie (e.g. distncia entre os
lcus no supergene, distncia dos centrmeros, nmero de quiasmas, etc.).
2) Espcies homostlicas em gneros distlicos: a homostilia obtida a partir do cross-over
do supergene da distilia (Barrett & Richards 1990). Plantas homostlicas so geralmente
autocompatveis, o que lhes permite ampla distribuio geogrfica e ocupao de habitats onde os
polinizadores so escassos ou onde o estabelecimento por algum motivo comprometido (Ganders
1979). Apesar de ser uma condio difcil de ser encontrada, Coelho & Barbosa (2003)
demonstraram tal situao para Palicourea macrobotrys (Rubiaceae), espcie homostlica em um

gnero tipicamente distlico (Sobrevila et al. 1983). As caractersticas ecolgicas citadas acima ou
ainda reproduo clonal (via multiplicao vegetativa ou apomixia) podem selecionar ativamente a
condio homostlica e abrir caminho para a especiao (Lloyd e Webb 1992).
3) Populaes monomrficas longistilas em espcies distlicas: esta situao pode ser
alcanada em populaes com algum grau de autocompatibilidade, elevado crescimento vegetativo,
tamanho populacional reduzido ou perda eventual do morfo brevistilo. Populaes com este
monomorfismo so mais comumente encontrados, devido o morfo possuir, vantagens seletivas
sobre o brevistilo em relao ao contato com os gros de plen presentes no corpo de polinizador
(Nicholls 1985, Webb & Lloyd 1986, Dulberger 1992). Em Palicourea petiolaris, uma das quatro
populaes estudadas apresentaram monomorfismo longistlico (Sobrevila et al. 1983); em
Hedyotis salzmannii (Rubiaceae), das sete populaes estudadas, em quatro o morfo longistilo
prevaleceu (Riveros et al. 1995), em Linum tenmifolium o monomorfismo foi tambm relatado
(Nicholls 1985). claramente a situao de Psychotria carthagenensis.
4) Espcies com approach herkogamy, provavelmente originadas de monomorfismo
longistilo: independente de sua origem, esta estrutura dos rgos reprodutivos a mais encontrada
entre as Angiospermas. O posicionamento do estigma facilitaria o contato do gro de plen com o
corpo do polinizador aumentando, assim as chances de polinizao (Barrett 1992). Esta condio
poderia ser originada de espcies distlicas por meio cross-over do supergene que controla a distilia
e obteno do alelo para compatibilidade intramorfo, mas com a permanncia das caractersticas
morfolgicas longistlicas. Essas alteraes no gentipo podem ter conseqncias evolutivas,
podendo proporcionar processos rpidos de especiao (Baker 1958), na medida que mantm o
potencial de variabilidade gnica. Tal situao deve estar ocorrendo com Manettia cordifolia, j que
o morfo brevistilo no foi encontrado.
Os grupos 1 e 2 so obviamente relacionados e parecem ser graus diferentes de um mesmo
processo, talvez associados com as condies ambientais e as caractersticas biolgicas das
espcies. As relaes entre os grupos 3 e 4 so menos claras. Embora seja possvel pensar que a

monostilia longistila em populaes de espcies distlicas explica e confirma a possibilidade do
surgimento de espcies verdadeiramente monostlicas em grupos distlicos, existem alguns pontos
que precisam ser clarificados. As populaes longistilas comumente tm algum grau de auto-
compatibilidade ou multiplicao clonal que assegura a sobrevivncia, mas reduz a variabilidade.
Por outro lado, muitas das espcies monostlicas estudadas apresentam auto-incompatibilidade, o
que sugere que esta caracterstica tambm foi adquirida secundariamente e fundamentalmente
diferente do sistema esporoftico associado auto-incompatibilidade em espcies distlicas (Barrett
1992). Os dados de crescimento de tubos polnicos obtidos com Manettia indicam que o processo
de auto-esterilidade , at certo ponto, semelhante aos sistemas de incompatibilidade tardios (Gibbs
& Bianchi 1999) que parecem ser de natureza gametoftica (Lipow & Wyatt 2000).

CONCLUSES

No presente estudo, as duas espcies investigadas apresentaram variao em suas
caractersticas heterostlicas. Entretanto, em Psychotria carthagenensis as variaes parecem ser
caractersticas isoladas da populao (ou de algumas populaes) em decorrncia de, provavelmente
dois fatores principais: 1) presena de autocompatibilidade e 2) tamanho populacional reduzido. J
em Manettia cordifolia, a monostilia parece ser uma caracterstica da espcie, num gnero
tipicamente distlico. As origens dessa variao podem estar associadas a condies genticas
(cross-over do supergene) ou ecolgicas (vantagens do morfo longistilo), mas que levaram a um
processo de especiao e recuperao de um mecanismo de auto-incompatibilidade.
Na verdade, estudos sobre o controle gentico da heterostilia e sobre os sistemas de
incompatibilidade na famlia Rubiaceae so ainda escassos, sendo a maioria realizados para
Primulaceae e Boraginaceae (Lewis & Jones 1992). A ausncia de informaes mais claras sobre o
controle gentico na famlia dificulta a interpretao das variaes sobre o tema da heterostilia
observadas no presente estudo e em outros estudos sobre a famlia.

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