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Factores de Riesgo para la Diarrea Persistente

Revista de Gastroenterologa del Per - Volumen 15, N3 1995

Factores de Riesgo para la Diarrea Persistente


*Eduardo Sagaro G., **Lorgio E. R ive ra C ., *Trini Fragoso A., ***Noe m Gorrn C ., *****Margarita Valde sDape na V., *****Andr s Alonso H.

RESUMEN Se revisan los conceptos actuales sobre la diarrea persistente (DID). Se estudian 102 pacientes con diarrea aguda y 85 con DID menores de un ao. Se obtuvo informacin relativa a edad, estado nutricional, tiempo de lactancia materna, episodios nuevos de diarrea aguda y persistente y uso previo de medicamentos. Tambin se realiz estudios microbiolgicos y coproparasitolgicos para el estudio e identificacin de los agentes enteropatgenos. Para controlar la asociacin entre DID y la exposicin a los diferentes factores de riesgo se utiliz el mtodo estadstico de Chi Cuadrado (x2) y se estim la Razn de Ventaja (OR) por orden de importancia y de acuerdo a los valores de OR los factores de riesgo identificados fueron: episodios previos de DIP, estado nutricional inferior al tercer percentil, tiempo de lactancia materna menor de un mes, uso de metronidazol y otros antibiticos, infecciones mixtas, episodios previos de diarrea aguda y aislamiento de enteropatgenos. De estos el ms frecuentemente aislado fue la Salmonella seguido por la Escherichia coil enteropatgena. Palabras claves: Diarrea persistente, Diarrea aguda, Factores de riesgo. SUMMARY The current concepts in persistent diarrhea (PD) are reviewed. 102 patients with acute diarrhea and 85 with PID are studied. All were less than one year old. Information about age, nutritional status, time of breast feeding, previous episodes of acute and persistent diarrhoea and the previous use of drugs is registered. Microbiological and parasitologics studies were done to identify enteric pathogens. To prove the association of PID and the exposure to different risk factors the statistic method of Chi square (x2) was used and the odds ratio (OR) estimated. In order of importance and according to the OR the risk factors identified were: previous episodes of PD, malnutrition less than one month with breast feeding, the use of metronidazol and antibiotics, multiple infections, previous episodes of acute diarrhoea and the identification of enteric pathogens. The most frequent pathogen was Salmonella followen by entero pathogenic Escherichia coli. Key words: Acute diarrhea, persistent diarrhoea, risk factors.
Rev. Gastroent. Per 1995; 15(3): 231-238

INTRODUCCIN Se define como diarrea persistente (DP) desde el punto de vista operacional a un episodio diarreico que dure 14 das o ms(1). Es conveniente aclarar que la DP se refiere a episodios diarreicos de presunta etiologa infecciosa que comienzan siendo agudos y que presentan una duracin inusualmente larga y que excluye a aquellos desrdenes diarreicos crnicos como la enteropatia sensible al gluten, el sprue tropical, trastornos diarreicos de tipo hereditario, colon irritable y el sndrome de asa ciega(1,2). Las muertes por diarrea se aproximan a 4 millones por ao a nivel mundial. El uso de las sales de rehidratacin oral (SRO) ha reducido sustancialmente la mortalidad por diarrea aguda y
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deshidratacin. Gran parte de las muertes por diarrea se deben precisamente a casos relacionados con episodios de DP que como complicacin presentan carencias nutricionales severas. En un estudio hecho en Brasil la DP represent el 62% del universo de muertes por diarrea. Dicho estudio se realiz en un rea relativamente desarrollada de ese pas. En Lima, Per se realiz un estudio longitudinal en 677 nios con diarrea aguda y persistente, encontrndose una incidencia de DP de 0,25 episodios/nio/ao(3). La DP es importante porque su etiologa es poco clara, es difcil de tratar, deteriora el estado nutricional y aumenta la mortalidad. De lo anterior se concluye que los intentos en reducir las muertes por diarrea necesitan adems de un programa vertical para el uso de la SRO de otras intervenciones dirigidas hacia el control del complejo diarrea persistente-desnutricin, por lo que se hace mandatorio el realizar estudios que identifiquen los factores de riesgo que predisponen para la DP(4), entendindose por factor de riesgo a toda caracterstica o circunstancia asociada a un grupo de pacientes que predisponga a una mayor posibilidad de aparicin de un proceso patolgico o a una evolucin desfavorable del mismo(5). La identificacin de dichos factores de riesgo brindar informacin relativa a la patognesis y prevencin de la DP(6). MATERIAL Y MTODOS Se estudiaron 187 pacientes menores de un ao ingresados de forma consecutiva en nuestro servicio, provenientes de la capital y del interior del pas en un periodo de dos aos. Los pacientes fueron incluidos en dos grupos, 85 con el diagnstico de DP y 102 con EDA. Para realizar el estudio se obtuvieron datos de las historias clnicas en relacin a edad, estado nutricional (segn parmetros nacionales de peso-talla), periodo de lactancia materna, episodios previos de DP y EDA al episodio actual y uso previo de metronidazol y otros medicamentos al episodio actual. Definimos el periodo de lactancia materna al tiempo que cl nio ha recibido leche del pecho, independientemente de haber sido exclusiva o complementaria. Con relacin al uso de medicamentos durante la fase aguda agrupamos a los pacientes de la siguiente forma: 1 . Los que no usaron ningn medicamento 2. Los que recibieron slo metronidazol 3. Los que recibieron metronidazol ms un antibitico 4. Los que recibieron antibiticos. Se tom muestra de heces fecales para bsqueda, de protozoarios y helmintos usando el mtodo directo con lugol y eosina, el mtodo de concentracin de Willis por flotacin y el de Ritchie por sedimentacin. Se realiz pesquisa, de Cryptosporidium por el mtodo directo de azul de metileno y mtodo de Ziehl-Neelsen modificado. Se realiz estudio bacterolgico de las heces fecales procesndose la muestra con caldo de enriquecimiento de Selenito, SS-Agar y Agar Mc-Conkey para la bsqueda de Salmonella sp y Shigella sp. Se sembr en Agar Mac-Conkey usando sorbitol para la diferenciacin de Escherichia coli enterohemon-Agica y de sorbosa para diferenciara Escherichia coli enterotoxignica. Para identificar la presencia de Campylobacter se us el mtodo de BrucellaAgar con el inhibidor de Skirrow. Para el aislamiento de Aeromonas se utiliz sangreampicilina Agar. La identificacin final se llev a cabo con mtodos fisiolgicos y serolgicos. Se consider infeccin simple cuando se evidenci la presencia de un solo agente patgeno, e infeccin mixta cuando ms de uno,
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estaba presente. No se realiz estudio virolgico. Para comparar la asociacin entre la presencia de DP y el resto de las variables se utiliz el test de Chi cuadrado (x2) con un nivel de significacin igual a 0,05. En los casos en que no fue posible aplicar el test de x2 se utiliz el test exacto de Fisher. Para las variables de dos categoras se estim la Razn de Ventaja (OR) cuando fueron estadsticamente significativas(7). En las variables con tres o ms categoras se defini una de estas como no exposicin. Se calcul el OR y se aplic el test de x2 para la tendencia a los distintos niveles de exposicin de las variables cuando estas fueron significativas. El OR se define como la razn de la ventaja de exposicin entre los casos a la ventaja de exposicin entre los controles. RESULTADOS El primer factor de riesgo analizado fue la edad. En los pacientes con DP el grupo etreo que predomin fue el de menores de 3 meses, mientras que en los pacientes con EDA fue el de 3 a 6 meses. No hubo, asociacin estadstica entre la variable edad y la presencia o no de DP, para un nivel de significacin de 0,05, aunque el resultado obtenido p = 0,06 evidencia una posible asociacin entre ambas variables (Grfico 1).
GR FICO # 1 FA CTORES DE RIESGO. EDA D

Encontrarnos asociacin estadsticamente significativa entre el estado nutricional y la presencia de DIP, con un nivel de significacin de p < 0,001. Se observ una tendencia significativa al comparar el grupo de pacientes y casos controles con un percentil mayor de diez. de diez al tercero y los de menos del tercer percentil, obtenindose una razn de ventaja (OR) de 9,08 y de 19,49 para los dos ltimos grupos respectivamente al compararlos con el primero. Por tanto el riesgo de desarrollar DP entre los pacientes con menos del tercer percentil es 19,49 veces ms elevado que aquellos por encima del diez percentil del peso para su talla (Grfico 2).
GR FICO #2 FA CTORES DE RIESGO. ESTA DO NUTRICIONA L

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Hubo asociacin con relacin al tiempo de duracin de la lactancia materna con una p < 0,001. Comparando los pacientes que recibieron alimentacin al pecho por ms de tres meses con las otras variables se encontr un OR de 4,78; 15,94 y 4,39 respectivamente. El anlisis de la tendencia en los distintos niveles de exposicin a este factor de riesgo fue significativo con p < 0,001. Debemos aclarar que en un caso del grupo de pacientes con DP no se recoge este dato (Grfico 3). Se demostr asociacin estadstica entre los antecedentes de episodios previos de EDA y la presencia de DIP para una p < 0,001 y un OR de 4,22 (Grfico 4).
GR FICO #3 FA CTORES DE RIESGO. TIEMPO LA CTA NCIA MA TERNA

GR FICO #4 FA CTORES DE RIESGO. EPISODIOS PREVIOS E.D.A .

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En otras palabras aquel paciente con episodios previos de EDA est en un riesgo 4,22 veces mayor para desarrollar DP que aquel que carece de este antecedente. Tambin hubo asociacin estadstica entre la presencia de un episodio previo de DP y el desarrollo de una DIP. El OR fue de 20,83 por lo que se infiere que un episodio previo de DP como posible riesgo es ms peligroso que una de EDA (Grfico 5).
GR FICO #5 FA CTORES DE RIESGO. EPISODIOS PREVIOS DP

Relativo al uso previo de medicamentos y el desarrollo de DP se demostr una asociacin entre ambos (p < 0,00 1). En el anlisis de tendencia considerando los distintos niveles de exposicin (uso de metronidazol, de antibiticos y de metronidazol con antibiticos) se observ comparando con el no uso una tendencia significativa de p < 0,001 y un OR de 3; 5,77 y 13,5 respectivamente (Grfico 6).
GR FICO #6 FA CTORES DE RIESGO. USO PREVIO MEDICA MENTOS

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El aislamiento de enteropatgenos se asoci con la presencia de DP p < 0,02, con OR de 1,94 (Grfico 7). De las muestras de heces fecales, arrojaron resultados negativos 46 en el grupo de DP y 71 en el de EDA. Hubo asociacin o dependencia entre la forma de infeccin y el desarrollo de DIP. Del grupo de pacientes con DR 11 presentaban infecciones mixtas mientras que de los 102 con EDA solo 3 tenan esta forma de infeccin; teniendo este dato significacin estadstica con un OR de 5,66 (Grfico 8).
GR FICO #7 FA CTORES DE RIESGO. A ISLA MIENTO DE ENTEROPA TGENOS

GR FICO #8 FA CTORES DE RIESGO. FORMA S DE INFECCIN

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En los pacientes que presentaron infecciones simples se encontr a la Salmonella como primera causa de DIP, seguida en orden de frecuencia por la Escherichia coli enteropatognica y la enterohemorrgica. En los pacientes con diarrea aguda el enteropatgeno ms comnmente encontrado fue la Escherichia coli enterotoxignico seguida por la Salmonella que pas a ocupar un segundo lugar (Grfico 9).
GR FICO #9 FA CTORES DE RIESGO. ENTEROPA TGENOS ORDEN DE FRECUENCIA

En cuanto a los 11 pacientes con infecciones mixtas y DP que presentaron la combinacin de Salmonella con otros enteropatgenos. predomin la combinacin de esta con E.C.E.P. Slo un paciente del grupo de EDA tuvo una infeccin mixta en la que no se demostr la presencia de Salmonella. (Grfico 10). GRFICO #10 FA CTORES DE RIESGO. INFECCIONES MIXTA S

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Los grmenes aislados por orden de frecuencia en el grupo de DR fueron Salmonella, E.C.E.P. y E.C.E.H. El Cryptosporidium no jug un papel significativo en este grupo de pacientes. En el grupo de los pacientes con EDA los grmenes ms aislados fueron tambin la Salmonella y las E. coli. La E.C.E.T. se aisl en 9 pacientes con EDA y solo en I con DP. La E.C.E.H. se aisl en seis pacientes con EDA y en cinco con DP (Grfico 11). GRFICO #11 FA CTORES DE RIESGO. INFECCIONES SIMPLES

DISCUSIN En la identificacin de la edad como factor de riesgo de la DP, se postula que la exposicin a patgenos entricos inducida por patrones de comportamiento edad relacionados es un de los hechos ms importantes para el desarrollo de la misma(8). En un estudio realizado en Vietnam se encontr que la DP tenia una mayor incidencia en nios por debajo de los seis meses de edad; en Lima y en la India se encontraron idnticos resultados en estudios realizados a nivel comunitario. Sin embargo en el noreste de Brasil el pico mayor de incidencia para DP fue en nios en su segundo ao de vida y el riesgo para desarrollar DP no estaba relacionado con la edad para nios menores de tres aos(9,10). En nuestro trabajo los resultados obtenidos son similares a los de Brasil; el tamao de nuestra muestra pudo haber influenciado en este resultado. Los resultados de nuestro estudio demuestran que la malnutricin aumenta significativamente el riesgo para la prolongacin de la diarrea.
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En este aspecto no podemos distinguir entre causa y efecto ya que episodios diarreicos de larga duracin tienen un efecto adverso sobre el estado nutricional de los pacientes, pudiendo desarrollar como consecuencia una desnutricin en cualquiera de sus formas clnicas. Hay quienes consideran que el estado nutricional es ms importante para la prolongacin de la diarrea que la naturaleza de los patgenos aislados durante la misma. Todo esto conlleva a un riesgo mayor de muerte. En nios desnutridos la recuperacin del episodio diarreico puede llevar al doble de tiempo que en aquellos con buen estado nutricional(11). Una posible explicacin para estos hechos es que en el curso de la desnutricin la recuperacin del dao en la mucosa intestinal se enlentece despus de una infeccin. La demora en la recuperacin de la mucosa con dao en sus enterocitos y anormalidades funcionales bien por invasin tisular o por efectos de toxinas bacterianas puede dar por resultado una prolongacin de la diarrea. Otra posible explicacin es la malabsorcin de lactosa. Se ha demostrado que en nios con bajo peso para la talla, tienen ms frecuencia de malabsorcin de lactosa que nios bien nutridos de la misma edad(12). Otros mecanismos por el cual un estado nutricional deteriorado puede conducir a una persistencia de la diarrea incluye anormalidades inmunolgicas sistmicas, defectos en la inmunidad mediada por clulas, disminucin en la poblacin de clulas productoras de IgA y sobrecrecimiento bacteriano del intestino delgado. La deficiencia de hierro concomitante con la malnutricin reduce la resistencia a las infecciones porque disminuye la inmunidad mediada por clulas. En el presente estudio as como en otros. este hecho tiene implicaciones para los programas de salud pblica para el control de enfermedades diarreicas y la reduccin de la mortalidad infantil(9,13). Los esfuerzos para mejorar el estado nutricional contribuyen a limitar la duracin de la diarrea y sus consecuencias adversas. Hay reportes en la literatura que plantean que las diferencias ms importantes en relacin a morbilidad se encuentran cuando la lactancia materna exclusiva se compara con la alimentacin por bibern. Un estudio en la India ha demostrado que la incidencia de DP aumenta un mes posterior a la introduccin de la leche animal. Si esto es debido a una disminucin de los factores protectores de la leche materna, contaminacin por bacterias patgenas de la leche animal, dao intestinal por protenas lcteas o por otros mecanismos, no se conoce(1). La importancia de la alimentacin al pecho en la prevencin de las enfermedades diarreicas ha sido demostrada en varios estudios que plantean que la proteccin es mayor en nios con alimentacin al pecho exclusiva. Investigaciones recientes informan que la introduccin de fluidos alimentarios como agua o te se asocia con un incremento significativo en el riesgo de enfermedades diarreicas y de muerte por esta causa(14). La respuesta a la pregunta de como protege la leche materna al nio es universalmente explicada por el hecho de que contiene componentes inmunolgicos que neutralizan patgenos entricos y no entricos que existen inclusive en un medio ambiente higinico. Se ha descrito una circulacin entero-mamaria por la cual las clulas productoras de anticuerpos del intestino materno migran hacia la mama y por esta va anticuerpos secretorios comunes en el medio materno infantil son producidos y transmitidos al nio de forma masiva a travs de la secrecin lctea. Hay evidencias indirectas de que la lactancia materna incrementa el nmero de bfido bacteria en las heces fecales dando por resultado que el medio intraluminal del intestino proteja de las infecciones, especialmente en el control de algunos patgenos como Escherichia coli y Salmonella(15). Se ha demostrado la efectividad de la lactancia materna en el tratamiento de la DP en nios severamente malnutridos, pensndose que la reduccin en el tiempo de la DP est dado no solo por sus propiedades inmunolgicas sino tambin por la presencia en la leche materna de un factor de crecimiento que coadyuva la reparacin de la mucosa intestinal daada. Se plantea que el efecto negativo, de la diarrea sobre el balance energtico por la malabsorcin, la prdida entrica de nutrientes y el proceso catablico difiere si la fuente de nutriente es la leche de pecho o la alimentacin complementaria. Cuando los lactantes reciben un gran por ciento de su energa de la leche materna, como es en el caso de nios que estn en transicin
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de lactancia materna a una mixta, el impacto de la diarrea sobre el balance energtico es pequeo(16). Es de capital importancia promover intervenciones dirigidas para estimular la lactancia materna por lo que esta significa en cuanto a aumentar la resistencia del nio a la enfermedad diarrica o a la reduccin en la transmisin de patgenos. La asociacin encontrada entre el desarrollo de DP y los antecedentes previos de diarrea aguda y persistente probablemente est en relacin a que los episodios previos pueden alterar el recambio celular, "turno over", a nivel de la mucosa intestinal y facilitar la absorcin de protenas intactas por la mucosa daada conduciendo a una sensibilizacin del husped a las protenas dietticas. Un episodio previo tambin puede influenciar la aparicin de DP al interferir con la competencia inmune. La asociacin observada entre episodios previos recientes de diarrea y DP puede ser el reflejo de una mayor incidencia de diarrea en nios con DP. Los ataques repetidos de episodios diarreicos conducen a malnutricin y en consecuencia un aumento a la susceptibilidad a las infecciones. Este circulo vicioso afecta negativamente la calidad de vida del nio(17). La malnutricin y el retardo en el desarrollo son la herencia de aquellos que sobreviven a episodios repetidos de diarrea(18). La historia de administracin de antibiticos durante la fase aguda de la enfermedad es la de la mayora de los nios que son atendidos en hospitales por DP sobre todo en pases del tercer mundo. El uso de antibiticos puede inducir a la proliferacin de cepas resistentes de enterobacterias y conducir a diarrea prolongada(19). Hasta donde sabemos. no se ha demostrado una relacin entre el uso temprano de antibiticos y el riesgo de que un episodio agudo de diarrea se transforme en persistente. Slo un estudio en Guatemala sugiri que los tratamientos con drogas antiparasitarias y ms frecuentemente el metronidazol se asociaba con un incremento del doble del riesgo para desarrollar DP(2,6). Nuestro trabajo refleja tambin que el uso previo de medicamentos del tipo de los antiparasitarios y otros frmacos se asocia con el desarrollo de DP. Evidencindose un riesgo an mayor que lo reportado en Guatemala, lo que obliga a incrementar los esfuerzos en la promocin del uso racional de drogas para la diarrea en nios. Los enteropatgenos producen un espectro de la enfermedad que varia desde la excrecin fecal asintomtica, diarrea aguda acuosa, disenteria y DP. Sin embargo existe una proporcin de casos en los cuales la enfermedad entrica no tiene un patgeno identificado. Las causas de no identificacin pueden deberse a varias posibilidades, por ejemplo que el agente etiolgico se excrete en forma variable o est presente en poca cantidad en heces fecales. Alternativamente especmenes que se recolecciones tardamente en el curso de una infeccin pueden no alejar el agente infeccioso inicial. En Bangladesh se identificaron enteropatgenos en la mitad de la poblacin infantil menor de dos aos en una comunidad rural(20,21). El mayor aislamiento de enteropatgenos en el grupo de pacientes con DP pudiera ser atribuida a la accin negativa continuada sobre la anatoma y fisiologa de la mucosa. La patognesis para el establecimiento de la diarrea crnica con malnutricin debe ser dilucidada en el contexto de factores dietticos, inmunolgicos y ambientales. Uno de los mecanismos postulados para el desarrollo de la DP es la ya mencionada infeccin persistente(22). Nuestro estudio demuestra que hay un riesgo mayor para el desarrollo de DP en pacientes en los que se asla ms de un patgeno (infeccin mixta). Nuestros resultados concuerdan con otros estudios en los que se demuestra que en los nios con DP ocurre un aumento en la frecuencia de aislamiento de mltiples microorganismos en el cultivo de las heces fecales, lo que sugiere bien que esos nios son ms susceptibles a las infecciones o que las infecciones mixtas ms frecuentemente conduzcan a la DP. Lanata por su parte no encuentra un aumento de las infecciones mixtas en pacientes con DP(22). El curso clnico irregular observado en pacientes con DP pudiera ser explicado por una serie de infecciones con diferentes enteropatgenos, cada uno de ellos con un mecanismo
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fisiopatolgico distinto y un curso clnico propio. Nuestros resultados coinciden con Cruz en Guatemala quien plantea que la prolongacin de un episodio diarrico esta asociado con el nmero, de patgenos infectantes que se detectan en la fase aguda del episodio diarreico(23). La mayora de los enteropatgenos que se aslan en la diarrea aguda tambin los son en la DP. En el presente trabajo se describe como primera causa de DP a la Salmonella. Este resultado coincide con los de Valds-Dapena(24). Este microorganismo se considera como uno de los agentes bacterianos ms importantes causantes de diarrea en nios pequeos en los Estados Unidos(25), siendo su incidencia mayor en lactantes menores de 6 meses(26). En un trabajo realizado por Penny y col. donde se compara la presencia de los patgenos identificados en heces de pacientes con EDA y DP se encontr a la Salmonella como agente responsable en el 9,5% de los casos estudiados con DP(27). La Escherichia coli enteropatognica (E.C.E.P.), que en nuestra serie ocupa el segundo lugar entre los patgenos aislados en la DP que en EDA(2). La presencia de E.C.E.P. en diarrea con evolucin prolongada puede estar relacionada con la alta capacidad de adherencia de este microorganismo y las lesiones ultraestructurales que causa a nivel del enterocito(20). La Escherichia coli enterohemorygica (E.C.E.P.), recientemente reconocida como causa importante de diarrea incidi en ambos grupos estudiados. Su patogena se relaciona con una citotoxina que puede ser la Verotoxina 1, Verotoxina 2 o ambas. Estas cepas tienen la propiedad de adherencia y borramiento del borde en cepillo en la mayora de los casos, asociada a la presencia de un plsmido que portan estas cepas. Se ha encontrado una frecuente asociacin entre sta y la Salmonella(28). El cryptosporidium se ha postulado, como agente etiolgico particular de la DP por presentar una alta frecuencia de aislamiento en DP comparada con episodios agudos; sin embargo en nuestra serie no se comport de esta forma. Aunque alguna vez fue considerada como, una infeccin oportunista actualmente se estima que ocurre en individuos inmunocompetentes. En Australia, con la Salmonella y el Campylobacter se le considera como la causa ms importante de diarrea(29,30). La Shigella ha sido planteada por algunos autores como agente relevante en la diarrea prolongada que usualmente se caracteriza por la presencia de sangre en las deposiciones y fiebre(13,21). En nuestra serie slo se reporta un paciente en el grupo con DP y dos en el de EDA. El Campylobacter es un importante patgeno que afecta fundamentalmente a los nios. Datos actuales sugieren que causa una infeccin invasiva, produce enterotoxinas y en ocasiones diarrea con sangre(30). En cuanto a la Giardia Lamblia no se comport como un patgeno relevante. Se considera que su presencia en episodios de DP probablemente refleje una disminucin en la capacidad del husped de eliminar la infeccin por mecanismos inmunolgicos(2,31). Otros enteropatgenos estudiados presentan una baja incidencia. Confiamos que la identificacin en nuestro estudio de estos factores de riesgo permita a travs de acciones de salud una reduccin en la mortalidad por diarrea. El hecho de que la mitad de las muertes asociaclas a diarrea suceden en nios con DP hacen que esta lnea se priorice en cuanto a futuras investigaciones. Se identificaron por orden de importancia y de acuerdo a los valores de OR los siguientes factores de riesgo para la DP: episodios previos de DP, estado nutricional inferior al tercer percentil, tiempo de lactancia materna menor de un mes, uso previo de metroniclazol ms otros antibiticos, infecciones mixtas, episodios previos de EDA y aislamiento de enteropatgenos (Grfico 12).
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GR FICO #12 FA CTORES DE RIESGO. RA ZN DE VENTA JA (OR)

HOSPITAL PEDIATRICO "JUAN MANUEL MARQUEZ" Avenida 31 y calle 76, Marianao 14, Ciudad de la Habana, CUBA.
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R e gre sar

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