Você está na página 1de 109

A teoria ecolgica: perspectivas e avanos futuros nos ltimos dez anos de pesquisa no Brasil

Organizadores Francisco Carlos Barboza Nogueira Carla Ferreira Rezende Rafael Dias Loyola Rogrio Parentoni Martins

1 Edio Fortaleza 2013

Dados Internacionais de Catalogao na Publicao (CIP) (Cmara Brasileira do Livro, SP, Brasil) Universidade Federal do Cear Biblioteca de Cincias e Tecnologia ___________________________________________________________________________ T288 A Teoria ecolgica: perspectivas e avanos futuros nos ltimos dez anos de pesquisa no Brasil. / Francisco Carlos Barboza Nogueira, et al. (Orgs.). Fortaleza-CE: Artes Grficas Quadricolor 2013. 108 f. : il. color., enc. ; 22 cm. ISBN 978-85-61381-05-9 Coletnea de artigos apresentados no 3 Simpsio de Ecologia Terica, redigidos por: Ricardo Iglesias Rios, Ronaldo Angelini, Timothy Peter Mouton, Lucas Del Bianco Faria, Marco Aurlio Ribeiro Mello, Luiz Drude de Lacerda, Rozane Valente Marins e Francisco Jos da Silva Dias. Editora: Artes Grficas Quadricolor 1. Ecologia. 2. Simposio. 3. Coletneas. I.Nogueira, Francisco Carlos Barboza (Org.). II.Ttulo. CDD 577

AGRADECIMENTOS
UNIVERSIDADE FEDERAL DO CEAR UFC

AO PROGRAMA DE PS-GRADUAO EM ECOLOGIA E RECURSOS NATURAIS/UFC

AOS PATROCINADORES:
BANCO O NORDESTE

COMPANHIA ENERGTICA DO CEAR

INSTITUTO NACIONAL DE CINCIA E TECNOLOGIA DE TRANSFERNCIA DE MATERIAIS CONTINENTE-OCEANO

Este volume faz parte dos objetivos do INCT-TMCOcean.


III

APOIO:
CONSELHO NACIONAL DE DESENVOLVIMENTO CIENTFICO E TECNOLGICO CNPq

FUNCAP

INSTITUTO DE BIOCINCIAS

SOCIEDADE DE ECOLOGIA DO BRASIL

IV

INSTITUIES PARCEIRAS:
ASSOCIAO CAATINGA

ECOCOLETA SOLUES AMBIENTAIS

GEOCONSULT CONSULTORIA, GEOLOGIA E MEIO AMBIENTE LTDA.

ASSESSORIA E CONSULTORIA AGROAMBIENTAL

SECRETARIA EXECUTIVA

Aos membros do grupo de estudantes do PPGERN que se reunia quinzenalmente para estudar Teoria Ecolgica a partir dos papers clsicos contidos no livro Fundamentos de Ecologia de Leslie Real e James Brown, pela coragem e determinao de enfrentarem o desafio do III Simpsio de Ecologia Terica: Francisco Carlos Barboza Nogueira, Alpio Jos de Souza Pacheco Filho, Andra Pereira Silveira, Bruno Souza de Menezes e FrancyregisArajo Nunes.

VI

SOBRE OS ORGANIZADORES Francisco Carlos Barboza Nogueira. Possui graduao em Agronomia pelaUniversidade Federal do Cear (1983), mestrado em Agronomia (Solos e Nutrio de Plantas) pela Universidade Federal do Cear (1991), doutorado em Ecologia e Recursos Naturais/UFC em 2012. Trabalha como analista ambiental do Instituto Brasileiro do Meio Ambiente e dos Recursos Naturais Renovveis. Atualmente, est prestando servio no Laboratrio de Anlise de Sementes LAS do Departamento de Fitotecnia da UFC, atravs de um termo de cooperao tcnica entre IBAMA e UFC. Tem experincia na rea de germinao de sementes de espcies da caatinga e em manejo de espcies arbreas da caatinga, no Nordeste semirido brasileiro. fcbarbozanogueira@hotmail.com Carla Ferreira Rezende. Possui graduao em Licenciatura Plena em Cincias Biolgicas na Universidade Estadual do Rio de Janeiro, Mestre em Biociencias Nucleares, rea de concentrao Ecologia pela Universidade Estadual do Rio de Janeiro e Doutorado em Ecologia pela Universidade Federal do Rio de Janeiro. Atualmente Professor adjunto da Universidade Federal do Cear. Linha de pesquisa de Ecologia Aqutica. pesquisadora associada do Museo de Ciencias Naturales de Madrid (MNCN), onde trabalha sobre tutoria do Dr. Javier Lobn-Cervi desde 2008 quando a pesquisadora fez doutorado sanduche atravs do programa Capes PDEE. Participou 2010 como represente da Universidade Federal do Cear no programa Movilidad de Profesores Brasileos da Fundacion Carolina (Espanha). Atualmente revisora de quatro peridicos cientficos e atuou em 2007/2008 como editora executiva do perodo eletrnico Oecologia Brasiliensis. carlarezende.ufc@gmail.com Rafael Dias Loyola. Rafael Loyola mineiro, doutor em Ecologia pela UNICAMP e Mestre em Ecologia, Conservao e Manejo da Vida Silvestre pela UFMG. bolsista de produtividade em pesquisa do CNPq, professor do departamento de ecologia da UFG e professor permanente dos programas de ps-graduao em Ecologia da UFG e da UNICAMP. editor associado dos peridicos "Diversity and Distributions", "Conservation Letters", "Biological Conservation", "BMC Ecology" e editor-chefe do peridico "Natureza & Conservao". Rafael tambm assessor cientfico de diversos peridicos e rgos de fomento internacionais e nacionais. Trabalha com ecologia terica e aplicada, com nfase em biogeografia da conservao, planejamento sistemtico para a conservao, modelagem de nicho ecolgico e mudanas climticas globais. Seus principais interesses so os aspectos tericos e metodolgicos da seleo de reas prioritrias para a conservao e os efeitos das mudanas climticas globais sobre a biodiversidade. rdiasloyola@gmail.com Rogrio Parentoni Martins. Graduado e licenciado em Histria Natural pela Universidade Federal de Minas Gerais (1974), mestrado em Ecologia pela Universidade Estadual de Campinas (1980) e doutorado em Ecologia pela Universidade Estadual de Campinas (1991). Ps-doutorado no Departamento de Zoologia da Universidade da Florida, Gainesville. Aposentado pela UFMG onde coordenou por 5 anos o programa de ps graduao em Ecologia, Conservao e Manejo de Vida Silvestre. Atualmente professor-visitante no Departamento de Biologia da Universidade Federal do Cear, Fortaleza. Foi coordenador de rea da CAPES e CNPq. Tem experincia na rea de Ecologia e Comportamento, com nfase em Ecologia Terica, atuando principalmente nos seguintes temas: filosofia da ecologia, interdisciplinaridade, biodiversidade, educao, desenvolvimento sustentvel e conservao. wasp@icb.ufmg.br
VII

SOBRE OS AUTORES
Ricardo Iglesias-Rios. Possui graduao em Histria Natural pela Universidade Federal do Rio de Janeiro (1969), especializao em Gentica pela Universidade Federal do Rio de Janeiro(1983) e doutorado em Ecologia pela Universitat de Barcelona(1988). Atualmente Professor Adjunto da Universidade Federal do Rio de Janeiro, Docente do Centro Universitrio de Ensino A Distncia do Estado do Rio de Janeiro e Coordenador do Centro Universitrio de Ensino A Distncia do Estado do Rio de Janeiro. Tem experincia na rea de Ecologia. Atuando principalmente nos seguintes temas: Tamanho do Corpo - Biomassa, Populaes, Insetos. rir@biologia.ufrj.br Ronaldo Angelini. Possui graduao em Ecologia pela Universidade Estadual Paulista Jlio de Mesquita Filho (1991), mestrado em Cincias da Engenharia Ambiental pela Universidade de So Paulo (1995) e doutorado em Ecologia de Ambientes Aquticos Continentais pela Universidade Estadual de Maring (2002). Realizou seu psdoutoramento no Departamento de Zoologia da Universidade de Cape Town, na frica do Sul (2006-2007). professor adjunto 1 na UFRN (Universidade Federal do Rio Grande do Norte) no Departamento de Engenharia Civil desde 02/2010, ministrando aulas para os cursos de graduao em Engenharia Ambiental e Ecologia. Orientador dos Cursos de Mestrado/Doutorado: Ecologia (UFRN - Natal), Desenvolvimento e Meio Ambiente (Prodema - UFRN - Natal), Evoluo & Ecologia (UFG - Goinia) e do curso de Mestrado em Engenharia Sanitria (UFRN - Natal). Tem experincia na rea de Ecologia, com nfase em Modelos Ecossistmicos (Ecopath with Ecosim) para subsidiar o manejo pesqueiro atuando ainda em ecologia aqutica e educao e divulgao cientfica-ambiental. ronangelini@yahoo.com.br Timothy Peter Moulton. Possui graduao em Bachelor Of Science with Honours University of Sydney (1967), mestrado em Ecology Graduate Group - University of California (1974) e doutorado em Biological Sciences - Macquarie University (1980). Atualmente professor adjunto da Universidade do Estado do Rio de Janeiro. Tem experincia na rea de Ecologia, terica e aplicada, atuando principalmente nos seguintes temas: ecologia de crrego (rede trfica, espcie chave, experimento de excluso), funcionamento do ecossistema de rio (fluxo de carbono, metabolismo), avaliao de sistemas aquticos, conservao aqutica. moulton@uerj.br Lucas Del Bianco Faria. Possui graduao em Cincias Biolgicas / Bach pela Universidade Estadual Paulista Jlio de Mesquita Filho (1999), mestrado em Cincias Biolgicas (Zoologia) pela Universidade Estadual Paulista Jlio de Mesquita Filho (2001) e doutorado em Cincias Biolgicas (Zoologia) pela Universidade Estadual Paulista Jlio de Mesquita Filho e estgio no exterior pela University of Guelph (2005) e ps-doutorada pelo Laboratrio Nacional de Computao Cientfica (2008). Atualmente professor da Universidade Federal de Lavras. Vem atuando nas reas de ecologia terica e modelagem matemtica; ecologia de interaes e de redes trficas; ecologia comportamental. lucasdbf@gmail.com; lfaria@dbi.ufla.br Marco Aurelio Ribeiro Mello. Bilogo formado pela UFRJ, mestre em Ecologia pela UERJ e doutor em Ecologia pela Unicamp, fez ps-doutorado e trabalhou como pesquisador na Universitt Ulm da Alemanha. Atualmente trabalha como professor na UFMG e atua como consultor de vrias revistas cientficas e agncias de fomento cincia nacionais e internacionais, alm de ser o secretrio de divulgao cientfica da Sociedade Brasileira para o Estudo de Quirpteros. Sua principal linha de pesquisa so os mutualismos entre animais e plantas. Em seus projetos, combina modelagem de redes com observaes naturalistas e experimentos em campo. Seus principais modelos de estudo so morcegos, abelhas e as plantas-alimento destes animais. Divulga suas
VIII

atividades no site: http://web.me.com/marmello. marmello@gmail.com Luiz Drude de Lacerda. Possui graduao em Biologia pela Universidade Federal do Rio de Janeiro (1977), Mestrado em Cincias Biolgicas (Biofsica) pela Universidade Federal do Rio de Janeiro (1980) e Doutorado em Cincias Biolgicas (Biofsica) pela Universidade Federal do Rio de Janeiro (1983). Pesquisador 1Ado Conselho Nacional de Desenvolvimento Cientfico e Tecnolgico, Professor Titular da Universidade Federal Fluminense. Em 2013 tornou-se Professor Titular da Universidade Federal do Cear. Foi membro em quatro (04) mandatos do Comit Assessor CA-EL do Conselho Nacional de Desenvolvimento Cientfico e Tecnolgico, Foi membro do Comits de Assessoramento da rea de Geocincias e da rea Multidisciplinar da Coordenao de Aperfeioamento de Pessoal de Nvel Superior.. Professor da Universidade Federal do Cear e Coordenador Acadmico do Instituto de Cincias do Mar da UFC, Membro do Scientific Steering Committee do Land-Ocean Interaction in the Coastal Zone- International Geosphere Biosphere Program (LOICZ-IGBP), Membro do Conselho Cientifico da International Society for Mangrove Ecosystems e Professor Visitante da Universit de Toulon et du Var, Frana, entre 1998 e 2006. Coordenou o Instituto do Milnio Transferncia de Materiais na Interface Continente-Oceano (2005-2008), e atualmente coordena o Instituto Nacional de Cincia e Tecnologia de Transferncia de Materiais Continente-Oceano. membro do Comit Diretor do Painel Brasileiro de Mudanas Climticas e Coordenador da Sub-Rede de Mudanas Climticas e Oceanos da Rede Clima do Ministrio da Cincia e Tecnologia. Foi eleito, em 2009, membro da Academia Brasileira de Cincias. membro do CA de Cincias Ambientais do CNPq. Em 2011 recebeu o Prmio Bunge, na categoria Vida e Obra na rea de Oceanografia. Possui experincia na rea de Ecologia, com nfase em Biogeoqumica e Contaminao Ambiental, atuando principalmente nos seguintes temas: ambientes costeiros, contaminao ambiental, metais pesados, biogeoqumica de ecossistemas tropicais, monitoramento ambiental e capacidade suporte de ecossistemas, impacto da mudanas climticas globais na biogeoqumica de ecossitemas. ldrude@pq.cnpq.br Rozane Valente Marins. Possui graduao em Qumica (1982), mestrado e doutorado em Geocincias (Geoqumica) pela Universidade Federal Fluminense (1988, 1998 respectivamente). Atualmente professora adjunto IV da Universidade Federal do Cear, scia efetiva da Sociedade Brasileira de Qumica - Regional do Cear e bolsista do Conselho Nacional de Desenvolvimento Cientfico e Tecnolgico do comit de Oceanografia. Retornou ao Ministrio da Cincia e Tecnologia devido anistia decretada pela Lei n 8.878, de 11 de maio de 1994. Tem experincia na rea de Geoqumica e Qumica Ambiental, Oceanografia Qumica e Ecologia de Ecossistemas, atuando principalmente nos seguintes temas: transferncia de materiais continenteoceano, indicadores ambientais, bacias do nordeste oriental, biogeoqumica do mercrio e outros metais-trao, e monitoramento ambiental marinho. rozane.marins@pq.cnpq.br Francisco Jos da Silva Dias. Possui graduao em Geologia (2005) e Mestrado em Cincias Marinhas pela Universidade Federal do Cear (2007), com Doutorado em Oceanografia Fsica pelo Instituto Oceanogrfico da Universidade de So Paulo (2011). Fez ps-doutoramento ligado a Rede Clima (MCTI), desenvolvendo projeto junto ao Instituto de Cincias do Mar/Labomar/UFC. Atualmente Professor Adjunto no Departamento de Oceanografia e Limnologia da Universidade Federal do Maranho. Tem experincia nas reas de Geoqumica de Ambientes Costeiros, Limnologia de grandes reservatrios e Oceanografia, com nfase em Oceanografia Fsica, atuando principalmente nos seguintes temas: Transporte de Materiais, Disperso de Nutrientes em Grandes Lagos e Reservatrios, Hidrodinmica de Plataforma Continental e Esturios, Mapeamento de Plumas Estuarinas. geofranzedias@yahoo.com.br
IX

SUMRIO

AGRADECIMENTOS .......................................................................................... III SOBRE OS ORGANIZADORES .......................................................................... VII SOBRE OSAUTORES .......................................................................................... VIII LISTADE FIGURAS ............................................................................................. X APRESENTAO ................................................................................................ XIII INTRODUO ..................................................................................................... 1 Captulo 1: H avanos tericos notveis na ecologia nos ltimos dez anos? Sim. Ricardo Iglesias-Rios ............................................................................... 5 Captulo 2: Teoria ecolgica e manejo ecossistmico da pesca. RonaldoAngelini ..................................................................................... 18 Captulo 3: Qual o papel das foras de interao de uma rede trfica? Lucas Del Bianco Faria ............................................................................ 31 Captulo 4: Redes de disperso de sementes: pequenos mundos mutualistas. MarcoAurelio Ribeiro Mello ................................................................... 46 Captulo 5: Funcionamento de ecossistema e a interface com a comunidade ecolgica. Timothy Peter Moulton ............................................................................ 69 Captulo 6: O paradoxo rtico: A foz dos esturios dos rios rticos e dos rios semiridos so semelhantes? O que os rios rticos tm em comum com os rios do semirido do NE quando chegam ao mar. Luiz Drude de Lacerda, Rozane Valente Marins, Francisco Jos da Silva Dias ............................................................................................................... 84

LISTA DE FIGURAS Figura 1. Diagrama de uma rede trfica onvora com aporte alctone na espcie consumidora e preferncia alimentar (pi). P, espcie de predador onvoro; C, espcie de consumidor; R, espcie de recurso; A, aporte alctone Figura 2.Anlise de bifurcao dos dois modelos (eq. 10 e 11) para diferentes valores de preferncia alimentar do predador (p2 ver nos grficos os valores utilizados). Os grficos mostram as densidades totais de longo prazo da rede trfica (R*+C*+P*) frente a variao da capacidade suporte do recurso (K). A: rede trfica onvora com termo de preferncia fixa; B rede trfica onvora com termo de preferncia varivel. Valores dos parmetros: R0=0,16129; R02=0,5; C0=0,5; xc=0,4; xp=0,08; yc=2,009; ypr=2,0; ypc=5; p1=0,5; S=0,1 Figura 3. Sries temporais dos dois modelos (eq. 10 e 11) resultando em dinmicas populacionais diferentes e extines de espcies de acordo com os valores de preferncia alimentar (p2). A (p2=0,2 preferncia no consumidor), C (p2=0,5 sem preferncia) e E (p2=0,9 preferncia no recurso): rede trfica onvora com termo de preferncia fixa; B (p2=0,2 preferncia no consumidor), D (p2=0,5 sem preferncia) e F (p2=0,9 preferncia no recurso): rede trfica onvora com termo de preferncia varivel. Valores dos parmetros: R0=0,16129; R02=0,5; C0=0,5; xc=0,4; xp=0,08; yc=2,009; ypr=2,0; ypc=5; p1=0,5; S=0,1; K=1,5 Figura 4.Anlise de bifurcao dos dois modelos (eq. 10 e 11) para diferentes valores de preferncia alimentar do predador (p2). Os grficos mostram as densidades mdias mnimas de curto prazo da rede trfica total (R+C+P) frente a variao da capacidade suporte do recurso (K). A: rede trfica onvora com termo de preferncia fixa; B rede trfica onvora com termo de preferncia varivel. Valores dos parmetros: R0=0,16129; R02=0,5; C0=0,5; xc=0,4; xp=0,08; yc=2,009; ypr=2,0; ypc=5; p1=0,5; S=0,1 Figura 5. No primeiro estudo de redes da histria (Euler 1741), vemos como a cidade de Knigsberg na Prssia (atual Kaliningrado, na Rssia) foi modelada como um grafo, onde os crculos cinza representam as partes da cidade e as linhas pretas representam as pontes. Para resolver o famoso problema das Sete Pontes de Knigsberg ( possvel caminhar pela cidade passando por todas as pontes, mas apenas uma vez por cada uma?), toda informao desnecessria foi descartada e ficou apenas o que interessava para achar a soluo. Nasciam assim as teorias de grafos e de redes Figura 6. O grafo publicado no estudo pioneiro que trouxe a teoria de redes para a Ecologia, no sculo XIX. Modelou-se uma teia trfica, incluindo tambm os nveis trficos aos quais cada grupo de organismos pertencia Figura 7. Em redes complexas de diferentes tipos, a distribuio dos nmeros de conexes de cada vrtice costuma seguir os trs modelos principais representados. A grande maioria das redes tem uma distribuio livre de escala que segue uma lei de potncia, porem a maioria das redes mutualistas se adqua mais uma distribuio de ampla escala, seguindo uma lei de potncia truncada. Nas frmulas, k o nmero de conexes de um dado vrtice, uma constante, e kx o valor de truncagem Figura 8. Em uma rede aninhada, as conexes dos vrtices menos conectados representam um subconjunto das conexes dos vrtices mais conectados. No exemplo
X

da figura, isso vale tanto para os animais (An) quando para as plantas (Pn), em uma rede de disperso de sementes hipottica. O aninhamento um padro bem comum em mutualismos facultativos Figura 9. A partir de uma rede de disperso de sementes originalmente bipartida representa em (A) (morcegos como tringulos na esquerda, plantas como crculos na direita) pode-se fazer uma projeo unipartida de cada um dos lados (i.e. animais ou plantas). No exemplo, fez-se uma projeo apenas dos morcegos (B). Nesse grafo unipartido, as conexes representam sobreposio de nicho, ou seja, dois morcegos esto conectados, se comem pelo menos uma mesma planta em comum.A rede foi feita a partir de dados coletados na Ilha de Barro Colorado, Panam, durante vrios anos Figura 10. Redes mutualistas de diferentes tipos, formadas por animais de diferentes grupos, tm em geral uma estrutura bem parecida. Contudo, analisando-se os detalhes e representando-se as redes de outras formas, possvel ver onde esto as diferenas. (A) Rede de disperso de sementes entre aves e plantas de Porto Rico (Carlo et al. 2003), (B) rede de disperso de sementes entre morcegos e plantas em uma Mata Atlntica brasileira (Passos et al. 2003), (C) rede de polinizao entre abelhas coletoras de leo e flores de leo em uma Caatinga brasileira (Bezerra et al. 2009), (D) rede de polinizao entre vespas sociais e plantas em um Cerrado brasileiro (Mello et al. 2011a). O tamanho dos vrtices proporcional ao seu nmero de conexes, e a largura da linha proporcional frequncia de interao entre as espcies Figura 11. Em uma rede hipottica, pode-se exemplificar como diferentes tm diferentes papis funcionais e pertencem a diferentes mdulos. Vamos supor que esta uma rede de disperso de sementes e que os tringulos so morcegos e os crculos so plantas. De cara, v-se que algumas espcies so hubs, pois tm mais conexes do que outras (vrtices 1, 2, 3, 4 e 12). Alm disso, h diferentes mdulos na rede,representados por tons de cinza, onde as espcies esto mais conectadas entre si do que com outras espcies da rede; eles so equivalentes a guildas na comunidade. Uma espcie de planta (vrtice 11), alm de ter muitas conexes, distribui suas conexes por diferentes mdulos, ento pode ser chamada de conector. Assim, pode-se representar as espcies com smbolos de diferentes tamanhos, de modo que vrtices maiores so mais importantes para manter a estrutura da rede Figura 12. Em uma das poucas redes de disperso de sementes mistas estudas at agora, feita com dados do Peru (Gorchov et al. 1995), aves e morcegos se organizaram em mdulos diferentes (representados pelos tons de cinza), com cada grupo cuidando mais de uma parte das plantas dispersadas. Losangos representam morcegos, tringulos representam aves e crculos representam plantas Figura 13. Mesmo considerando-se apenas um grupo de dispersores em uma rede, notam-se mdulos de espcies mais conectadas entre si do que com outras. Nessa rede do exemplo, entre morcegos e plantas na Ilha de Barro Colorado, Panam, a composio dos mdulos (representados pelos tons de cinza e pelos nmeros dentro de cada vrtice) segue apenas em parte o que se poderia prever com base nas preferncias de determinados gneros de morcegos por determinados gneros de plantas. Contudo, a estrutura observada mais complexa, e espcies que so frugvoras secundarias ou oportunistas complementam o servio dos frugvoros especializados Figura 14. Em outra rede de disperso de sementes por morcegos, feita a partir de dados da Mata Atlntica brasileira (Hayashi 1996), pode-se observar que os frugvoros mais
XI

especializados (i.e. que dependem de frutos para viver, como Sturnira lilium) estabelecem mais conexes do que os frugvoros secundrios ou oportunistas (como Glossophaga soricina). Portanto, um especialista do ponto de vista ecolgico pode ser considerado como um generalista do ponto de vista das redes. O tamanho dos vrtices proporcional ao seu nmero de conexes, e a largura da linha proporcional frequncia de interao entre asespcies Figura 15. Distribuio de Hg em testemunho datado de sedimento de fundo de plataforma continental coletado na rea da pluma do Rio Paraba do Sul, RJ. Adaptado de Lacerda et al. (1993) Figura 16. Dinmica hidrolgica na interface continente-oceano em rios que desguam no Oceano rtico, modificado de Graydon et al. (2009) Figura 17. Balano de gua nos esturios do Rio Jaguaribe (CE) e de Contas (BA). Modificado de Dias et al. (2011) Figura 18. Dinmica hidrolgica na interface continente-oceano de rios do litoral semirido do litoral nordeste brasileiro

XII

APRESENTAO Perto de completar 40 anos, a Ecologia no Brasil cresceu significativamente no que tange a publicao de artigos em revistas internacionais de alto impacto e formao de novos pesquisadores. Isto s foi possvel devido criao dos quatro primeiros Programas de Ps-Graduao em Ecologia no Brasil, sediados na Universidade Federal de So Carlos (UFSCar), Universidade Federal de Braslia (UnB), Universidade Estadual de Campinas (UNICAMP) e Instituto Nacional de Pesquisas da Amaznia (INPA). Na ultima dcada, o crescimento desses programas tornou-se ainda mais significativo e, com isso, reas que at 2007 eram descobertas passaram a contar com a criao de novos cursos, como no caso do Programa de Ps-Graduao em Ecologia e Recursos Naturais da Universidade Federal do Cear (UFC). Em 2004, no intuito de nortear o progresso dos eclogos brasileiros na elaborao de novas teorias, de propiciar uma reflexo crtica sobre as contribuies tericas dos ltimos anos e de dar incio discusso de uma identidade para a ecologia brasileira, foi realizado, na Universidade Federal de Minas Gerais (UFMG), o I Simpsio de Ecologia Terica. Dois anos depois, o Programa de Ps-Graduao em Ecologia da Universidade Federal do Rio de Janeiro (UFRJ) promoveu o II Simpsio de Ecologia Terica, em comemorao aos seus 15 anos de criao e ao relanamento do peridico Oecologia Brasiliensis (atualmente Oecologia Australis), reforando sua proposta inicial de publicao de snteses e revises sobre avanos ecolgicos no Brasil. Devido grande repercusso dos dois eventos anteriores na Academia e ao avano da ecologia terica no Brasil, os estudantes da primeira turma do Programa de Ps-Graduao em Ecologia e Recursos Naturais da UFC entenderam oportuno promover o III Simpsio de Ecologia Terica, no Campus do Pici, em Fortaleza, Cear, entre 13 a 15 de abril de 2011. Com uma rica programao cientfica e palestrantes brasileiros renomados no Brasil e exterior, o III SET reuniu estudantes de graduao e ps-graduao vindos de todo o Brasil, de diversas reas do conhecimento, como, ecologia, biologia, agronomia e cincias florestais. Tratou, na ocasio, de temas como: avanos tericos notveis na ecologia, abordagens tericas sobre estudos de populaes e comunidades, redes complexas e redes de disperso de sementes, e funcionamento de ecossistemas perante mudanas climticas. O livro A teoria ecolgica: perspectivas e avanos futuros nos ltimos dez anos de pesquisa no Brasil s foi possvel graas disponibilizao dos temas apresentados por parte dos palestrantes. Por desconhecidos acasos, nem todos puderam disponibilizar seus escritos tempo de materializao deste livro. Contudo, acreditamos que ele representa a sntese do que, em essncia, foi discutido. Por fim, esperamos que este livro leve conhecimento e informao para os antigos e novos egressos nessa cincia to maravilhosa e desafiante que a Ecologia. Francisco Carlos Barboza Nogueira Presidente do III Simpsio de Ecologia Terica

XIII

Introduo A diversidade de abordagens expressa nos seis captulos desse livro limitada, mas expressiva amostra da diversidade de interesses tericos despertada pela ecologia em estudantes e pesquisadores brasileiros, desde que os primeiros cursos de psgraduao foram implantados em nosso pas h 40 anos. O III Simpsio de Ecologia Terica (III SET) aconteceu na Universidade Federal do Cear e possibilitou que essas demonstraes de considerao pela teoria viessem a pblico por meio desse livro. No obstante o manifesto interesse, necessrio maior esforo para que os estudos tericos desenvolvidos no Brasil tenham maior visibilidade internacional. A maioria de nossas contribuies so tmidas comparadas quelas produzidas por pesquisadores de pases nos quais a ecologia vem se desenvolvendo h mais de um sculo. A despeito de nossa defasagem temporal, pesquisadores em vrias universidades brasileiras tem-se destacado no esforo de formar doutores em ecologia teoricamente bem preparados e conscientes do papel fundamental que a teoria desempenha na evoluo do conhecimento cientfico. Minha expectativa a de que a partir desses esforos importantes, nos prximos 20 anos, a ampliao do conhecimento terico em ecologia tenha se difundido significativamente nas universidades brasileiras. Em especial porque somos um pas megadiverso e carecemos de iniciativas que tenham efetividade para o manejo e conservao dessa megadiversidade e, consequentemente, na manuteno de servios ecossistmicos essenciais. A ecologia terica ter um papel de destaque na formulao ou aperfeioamento de teorias e modelos que subsidiaro aes efetivas de manejo e conservao em diversas regies no Brasil. Ricardo Iglesias-Rios inicia de modo suavemente provocador a sequncia de captulos que integram o presente livro. Desafia os bilogos que pensam ser a seleo natural seno o nico, o mecanismo mais importante e amplamente difundido (deriva gentica seria secundrio devidos s condies restritivas para sua ocorrncia) por intermdio do qual mudanas evolutivas fenotpicas so efetuadas atravs de geraes. Iglesias- Rios tambm argumenta sobre a necessidade de se tornar mais robusto o arcabouo terico do sistema de teorias evolutivas por meio de uma pequena reforma, sic que se daria atravs da incorporao de teorias e evidncias obtidas recentemente pela biologia molecular e do desenvolvimento. Concordo com o autor que novas evidncias devem ser incorporadas ao arcabouo terico do sistema de teorias evolutivas, mas tambm considero o peso considervel dos muitos exemplos de bactrias a angiospermas sobre a ao ecolgica de variveis ambientais na seleo de caractersticas fenotpicas que aumentam as chances de sobrevivncia e reproduo. Se estas caractersticas continuarem adaptativas sero incorporadas e continuamente transmitidas a indivduos de sucessivas geraes. Por isso mesmo, a teoria de evoluo por meio de seleo natural considerada a teoria mais robusta da ecologia. Porm, John Endler sustenta que no so mais necessrios exemplos sobre seleo natural para que nos convenamos de sua importncia, mas sim precisamos saber por que a seleo natural ocorre com tanta freqncia e em amplitude taxonmica to vasta. Para ele necessrio tambm entender porque algumas caractersticas fenotpicas so mais sujeitas seleo do que outras. Enfim, quem sabe a pequena reforma que Iglesias Rios v como necessria para dar mais robustez ao sistema de teorias evolutivas, no poder contribuir para resolver essas questes? O captulo a seguir de autoria de Ronaldo Angelini. O pesquisador tem
1

formao em ecologia aplicada e utiliza modelos matemticos e computacionais. Em seu captulo apresenta a estrutura do modelo de balano de massa em um ecossistema (ECOPATH), com a finalidade de entender o comportamento de estoques pesqueiros, uma tarefa importante dos pontos de vista econmico (a pesca em rios e oceanos uma atividade econmica importante para muitos pases) e de manejo e conservao (estoques de muitas espcies, outrora abundantes, esto ameaados pela sobrepesca). Aps descrever um breve histrico sobre a evoluo de modelos hoje apresentados na maioria dos livros textos de ecologia, a exemplo de Lotka&Volterra, examina em maiores detalhes modelos mais complexos que foram aperfeioados ou propostos. Embora seja entusiasta da necessidade de utilizao de modelos para ajudar a solucionar problemas ecolgicos complexos e relativamente urgentes, Angelini reconhece a limitao dos modelos e a necessidade bvia de que sejam aperfeioados. Alis, necessidade que se aplica a modelos de quaisquer naturezas, do mesmo modo como Iglesias-Rios prope para o sistema de teorias evolutivas. No terceiro captulo, Lucas Del Bianco Faria tambm trata a modelagem ecolgica sob um aspecto distinto do que foi abordado no captulo imediatamente anterior. O foco do autor sobre como as espcies se estruturam em uma comunidade e como variam as foras de interao. Para tratar de interaes complexas como as que ocorrem em nvel de comunidades e ecossistemas, a utilizao de modelos simplificados, mas que tm a capacidade de descrever e prever o comportamento desses sistemas, um recurso bvio, legtimo e por isso deve ser utilizado. Porm, ao cri-los e utiliz-los, tericos devem reconhecer e admitir seus pontos fracos antes de enfatizar, s vezes em excesso, seus pontos considerados fortes. Faria tem o cuidado de tratar os modelos de redes trficas com parcimnia e ao rever estudos empricos sobre o tema, tenta mostrar a validade desses modelos para entender como as foras de interao so capazes de estruturar e manter a estabilidade de comunidades e ecossistemas. Uma concluso que retira da reviso da literatura a respeito do tema a de que a preferncia alimentar tem um papel de destaque influenciando as dinmicas e a estabilidade das redes trficas independentemente do tipo considerado. Apesar de ser uma generalizao importante, Faria adverte que o impacto da variao da preferncia alimentar torna complexa a tarefa de prever os efeitos da variao das foras de interao sobre a estabilidade de redes trficas. A partir desse ponto trabalha com modelos do tipo Lotka & Volterra e modifica um modelo de onivoria, mostrando que explorao de modelos analticos previsivos sobre a intensidade das foras de interao em redes trficas poder ser promissora: a aplicao desses modelos teria a vantagem de reduzir os nveis de incertezas acerca de conseqncias de impactos ambientais sobre a estabilidade, persistncia da estrutura e funcionamento comunidades e ecossistemas. Alguns pesquisadores brasileiros em ecologia de comunidades, tal qual Faria, tm enfatizado recentemente a potencialidade que modelos de redes detm, como subsdio para entender a estrutura e funcionamento de comunidades. Porm, h algumas dcadas j houve tentativas descritivas semelhantes, mas sob limitaes metodolgicas, especialmente devido carncia de recursos computacionais que permitissem anlises detalhadas de comunidades complexas. Atualmente possvel analisar simultaneamente um conjunto expressivo de interaes, evidenciar padres e mecanismos que os causam. O captulo de Marco Aurlio Ribeiro Mello um desses exemplos. Neste captulo, Mello proporciona um breve histrico sobre a utilizao da abordagem de rede em estudos sobre mutualismos, concentrando-se especificamente
2

nas interaes que promovem disperso de sementes. A perspectiva de que redes de mutualistas dispersores de sementes tenham caractersticas semelhantes a outras redes complexas, tais como a de polinizadores, discutida por Mello. Uma concluso previsiva a de que devido a semelhanas topolgicas entre redes distintas haveria a possibilidade de que estas sejam estruturadas por meio da ao dos mesmos tipos de processos. Todavia, h tambm diferenas entre elas, como se poderia esperar. Redes de disperso de sementes, por exemplo, parecem ter mais coeso que as redes de polinizao. Mello discute tambm a dissintonia entre conceitos de rede e ecolgicos, exemplificando que um especialista ecolgico estudado sem utilizao da teoria de redes pode ser um generalista quando participante uma rede de mutualistas. Os dois ltimos captulos so peculiares e semelhantes em sua abordagem, pois utilizam modelos menos estruturados e formalizados. Timothy Peter Moulton inicia o captulo 5 com uma advertncia: possvel pensarmos em um modelo idealizado que considere todas as espcies de uma comunidade e todos os estoques e fluxos de um ecossistema quantificados. A adoo de um modelo desse tipo impraticvel devido a sua grande complexidade. No entanto, pondera Moulton, esse tipo de modelo deve ser mantido devido a seu valor heurstico, ou em suas palavras: um paradigma. Embora use sem preocupaes o conceito paradigma, o seu uso deve ser acompanhado pela definio que o autor deseja lhe atribuir. H numerosos significados para paradigma, no obstante a expectativa de muitos de que o termo seja auto-explicvel. Considero de muita utilidade para os alunos e at mesmo pesquisadores, que o histrico de conceitos e idias seja oportunamente expresso. Moulton oferece um breve histrico sobre a evoluo da teoria de ecossistema e um brevssimo histrico sobre a evoluo da teoria de comunidades. Refere-se tambm ao modelo computacional ECOPATH, cuja estrutura Angelini descreve no capitulo primeiro. Quando aborda a interface entre comunidade e ecossistema, Moulton ressalta as trs propriedades que a caracterizam: rede trfica tambm abordada por Bianco por meio de modelos formais, a matriz de comunidades e o fluxo de carbono. Defende que a compreenso satisfatria da estrutura e funcionamento de ecossistemas s poder ser atingida por meio do estudo simultneo dessas trs propriedades. Apesar disso, o autor chama a ateno para certas incongruncias entre elas. Finalmente, utiliza um riacho da mata atlntica como um modelo emprico de aplicao dessas teorias e conceitos. Luiz Drude de Lacerda, Rozane Valente Marins & Francisco Jos da Silva encerram o livro com uma comparao intercontinental inesperada, qual os autores denominam paradoxo do rtico. Para realizar a comparao utilizam seus dados e dados da literatura, expressando-os por meio de diagramas de fluxo que descrevem a dinmica de materiais em suspenso carreados pelos rios e depositados nos esturios ocenicos. A partir de seus trabalhos realizados sobre a dinmica do transporte de materiais carreados pelos rios do semi-rido brasileiro, os autores os comparam aos rios rticos, analisando a foz de ambas as categorias quando desguam no oceano. Utilizam como indicador o mercrio, cujo conhecimento de sua dinmica em meio aquoso muito importante devido capacidade desse metal em se acumular em tecidos biolgicos e causar danos celulares muitas vezes irreversveis. Nos rios do semi-rido, a disponibilizao de mercrio nos sedimentos da foz aumentada devido ao bloqueio das guas fluviais resultante das condies climticas dessa regio. Apesar de serem diferentes as razes de bloqueio da guas fluviais na foz ocenica dos rios rticos, o padro ali encontrado semelhante ao dos rios semi-ridos. No rtico o bloqueio
3

realizado pela camada de gelo costeiro que se forma durante o inverno. A partir desse ponto os autores apresentam possveis cenrios de alteraes regionais e de mudanas climticos globais relacionados a essa dinmica. Finalmente elaboram cinco previses testveis empiricamente que podero contribuir para o aumento do conhecimento sobre essa dinmica e das conseqncias do transporte de materiais que ocorre na interface rios-oceanos. Enfim, por se tratar de temas atuais e bem trabalhados, as contribuies aqui publicadas apresentam argumentos tericos e referncias bibliogrficas importantes para estudantes e pesquisadores em ecologia e de outras especialidades do conhecimento cientfico. Infelizmente, por diversas razes, alguns dos palestrantes do III SET no puderam apresentar suas contribuies, que tambm se destacaram durante o IV SET. Apesar disso, esse livro mais uma marca do esforo em reunir pesquisadores e estudantes por intermdio de um frum de discusses sobre teorias ecolgicas, cujo valor inestimvel. Por isso, espero que o IV SET d continuidade importante tarefa de ajudar o desenvolvimento da ecologia no Brasil. Fortaleza, 16 de abril de 2013 Rogrio ParentoniMartins Pesquisador-visitante / CNPq / Departamento de Biologia/ Universidade Federal do Cear.

Captulo 1 H avanos tericos notveis na Ecologia nos ltimos dez anos? Sim. Ricardo Iglesias-Rios nossa obrigao prestar uma ateno cuidadosa ao que realmente significam as palavras que utilizamos. Procedendo dessa forma podemos abrir portas a novas e frteis linhas de pesquisa. David Bohm (1968) Para Robert MacArthur (1967) fazer ecologia era buscar padres que se repetem na natureza. Em 1985 encontrei um padro espacial e temporal na comunidade de insetos das restingas brasileiras. Mostrei os dados a Ramon Margalef que os considerou interessantes, como sempre fazia, mas me advertiu: mais importante do que encontrar padres na natureza descobrir os seus processos geradores. Em 2011 Kirk Winemiller, conceituado eclogo de peixes, em sua palestra realizada durante o congresso brasileiro de ictiologia em Manaus, aps descrever vrios padres ecolgicos em comunidades de peixes de todo o Mundo, ressaltou: de fato relevante registrar padres, mas muito mais importante descobrir os processos que os geram. Parece que entre Margalef e Winemiller no houve progressos notveis por meio da descoberta de processos geradores de padres. Por que to difcil descobrir os processos e mecanismos que geram os padres ecolgicos que identificamos com alguma facilidade? Inicio a resposta a essa complexa pergunta, citando Theodosius Dobzhansky (1973): Nada em Biologia faz sentido a no ser luz da evoluo. A melhor evidncia da justeza dessa frase o acontecido com o prprio Charles Darwin em sua viagem de cinco anos a bordo do Beagle. Ele observou milhares de fatos e os registrou; muitos fatos curiosos outros nem tanto, mas esse conjunto de informaes ainda no podia ser organizado de forma coerente. Depois de oito anos da sua chegada Inglaterra, aps os taxonomistas trabalharem o material por ele coletado, e que o prprio Darwin se transformasse em um bom taxonomista, que surgiu em sua mente uma estrutura terica que proporcionou coerncia quele conjunto de registros. Dessa forma, tal conjunto passou a ter algum sentido. Como sempre a teoria precede a observao. A teoria evolutiva atual foi criada na dcada de 30 do sculo XX. O neodarwinismo , portanto, a sntese de vrias teorias: O darwinismo; a teoria da hereditariedade de Gregor Mendel; a teoria da gentica de populaes, formulada a partir dos trabalhos de Haldane, Fisher, Sewal Wright, Chetvericov, Dobzhansky e Mayr formaram o que se chamou teoria sinttica da evoluo ou neodarwinismo. Notese que a Biologia do Desenvolvimento no foi includa nessa sntese. Apenas com a ajuda da luz proporcionada por essa j antiga teoria evolutiva que procuramos coerncia nos fatos biolgicos que observamos. Imaginemos, sem nos preocuparmos com o que os criacionistas pensam e dizem sobre a incompletude dessa teoria, o que aconteceria com nossas observaes sem o auxlio da teoria? Alguns fatos passariam despercebidos, outros receberiam uma interpretao errada e para outros haveria explicaes diferentes e conflitantes. No por acaso que na teoria ecolgica, no passado e no presente, h muitos conflitos de interpretao.
5

Cientistas que estudam como a complexidade gerada nos sistemas vivos (espcies ou ecossistemas) tais como Brian Goodwin (aluno de Conrad Hal Waddington) e Stuart Kauffman, ao serem perguntados sobre a importncia da seleo natural na criao das diferentes formas (espcies) dos seres vivos, utilizando uma escala de 1 a 10, responderam: Brian algo perto de um, Kauffman atribuiu cinco (Lewin 1993). Se essa pergunta fosse feita a Charles Darwin, Stephen Jay Gould e Richard Lewontin, em minha opinio, eles teriam dado nota sete, mas se perguntssemos a John Maynard Smith ou Richard Dawkins a nota seria 10 ou muito prxima disso. Todos os acima citados (mortos ou vivos) so grandes cientistas, sempre combateram as teorias criacionistas e todos aceitaram a teoria neodarwinista como a melhor teoria atual para uma interpretao realista e coerente sobre os fatos da natureza biolgica. Mas, sem dvida, h entre eles uma clara discrepncia sobre o nvel de importncia da seleo natural. Minha nota seria seis e meio e a justifico (o meio injustificvel) citando o ltimo pargrafo da introduo da primeira edio da Origem das Espcies (Darwin 1859): Por fim estou convencido de que a seleo natural foi o principal meio de modificao [das espcies], mas no o nico. Como a idia sobre seleo natural a que sustenta o arcabouo terico do neodarwinismo, possvel pensar na realizao de uma pequena reforma em sua estrutura que incorpore ao sistema de teorias evolutivas os conhecimentos recentes e relevantes obtidos por meio da Biologia do Desenvolvimento e da Biologia Molecular (Gilbert & Epel 2009). Considerando-se que qualquer teoria cientfica incompleta e limitada, adicionar novos conhecimentos a seu arcabouo, o torna mais robusto quanto capacidade de promover compreenso sobre fenmenos naturais. Portanto, chegou o momento para que a biologia molecular e de desenvolvimento possam contribuir para aumentar a robustez do sistema de teorias evolutivas. Durante o sculo passado, aps a sntese neodarwiniana, muitos bilogos evolucionistas a exemplo de Ernest Mayr, Thomas H. Morgan e at mesmo Dobzhansky afirmaram que a embriologia no tinha nada relevante a contribuir ao estudo do processo evolutivo (Gilbert & Epel 2009). Todavia, uma opinio discordante foi a de Sewall Wright, geneticista responsvel pela idia e modelagem do processo de deriva gentica. Naquela poca ele recebeu muitas crticas por mostrar que, teoricamente, em populaes pequenas a seleo natural poderia favorecer variaes fenotpicas que promovessem menor fitness ao invs de caractersticas alternativas associadas a um maior fitness. Alm do real protagonismo da seleo natural h outros problemas sobre como definir corretamente importantes conceitos muito utilizados na teoria da evoluo, em especial os conceitos de gene, indivduo e espcie. Esses conceitos simplesmente no tm definies universalmente aceitas. No incio do sculo passado o determinismo gentico, uma teoria muito cara a eugenistas, tais como Francis Galton e seu seguidor Karl Pearson, assume grande protagonismo: fala-se de genes para a cor dos olhos e da pele, genes da inteligncia, genes da homossexualidade, genes da esquizofrenia e etc. Um pouco mais tarde surge a expresso programa gentico criada por Ernest Mayr que seria nada mais que o conjunto de genes que tm informao para determinar o fentipo. Os genes se tornaram to importantes que chegou-se a definir a processo evolutivo como a mudana na freqncia gnica das populaes (Dobzhansky 1970). Esse determinismo gentico ignora totalmente o clssico trabalho de Johannsen (1911)
6

que afirmava ser o fentipo o produto da interao entre o gentipo e o ambiente. Na verdade, mencionar a importncia do ambiente para a formao de caractersticas hereditrias nos seres vivos era naquela poca (e ainda hoje o ) um antema lamarckista que deveria ser evitado. No entanto, alguns cientistas reagiram a essa aceitao positivista, entre eles Richard Lewontin cujos trabalhos antigos, que criticam o determinismo gentico, constam de uma recente publicao (2008). Genes, indivduos e espcies. Evelyn Fox Keller publica em 2000 O Sculo do Gene, interessante livro no qual a autora encontra grande dificuldade em definir o que o gene. Nesse contexto, critica o dogma central da biologia molecular, proposto por Watson, a proposta de que um segmento de DNA (o gene) era transcrito em mRNA e este traduzido em uma protena, mas o caminho inverso no seria possvel. Com a descoberta dos exons e ntrons e do processo de editorao (splicing), uma mesma sequncia de DNA pode formar no processo de editorao 572 alternativas diferentes de mRNA. Deste modo, a definio do gene como unidade fsica fundamental da hereditariedade tornou-se insustentvel. Alm desse motivo, por outras descobertas tais como a regio do promotor, regio do DNA com funo de regulao situada nas proximidades do segmento de DNA que ser transcrito e da regio do enhancer que controla a modularidade da expresso gnica em diferentes tecidos (controle da diferenciao celular), sem falar nos processos epigenticos, como a metilao do DNA que bloqueia a transcrio do DNA codante, ou ainda dos transposons que so segmentos de DNA que podem saltar de um cromossomo para outro ou mesmo de uma clula para outra aumentando ou reduzindo o tamanho do genoma dos organismos. Em resumo, vis a vis a essas novas descobertas, o livro de Keller mostra as dificuldades para se definir gene de forma abreviada; mais importante ainda, a autora mostra que a informao contida em uma sequncia de nucleotdeos do DNA, e a expresso dessa informao no fentipo, mediada por vrios mecanismos de regulao nos quais o ambiente interno e externo da clula tm ampla influncia, pois determina uma grande poro da plasticidade fenotpica. A informao contida na sequncia de bases nitrogenadas de um pedao de DNA codante, na maioria dos casos, no causa suficiente para determinar o desenvolvimento de uma caracterstica fenotpica (Waddington 1968, Gilbert & Epel 2009). O pice do determinismo gentico foi a publicao em 1975 de um livro que obteve grande sucesso: Sociobiologia:Anova sntese do conceituado bilogo Edward Osborne Wilson, seguido de o O Gene Egosta, o primeiro livro publicado por Richard Dawkins (1976). Wilson veicula diretamente os genes aos fentipos como, por exemplo, o comportamento dos seres vivos, ignorando as etapas intermedirias que ocorrem principalmente durante o desenvolvimento embrionrio. Ele simplesmente utilizou a teoria do determinismo gentico, paradigma prevalente na poca, para obter concluses lgicas. Esta uma das formas pelas quais o mtodo cientfico funciona, contudo a teoria (determinismo gentico) era m cincia como afirmou Richard Lewontin (2008), entre outras coisas, por ignorar a complexidade dos processos da Biologia do Desenvolvimento que podem produzir variaes transmissveis geneticamente. Wilson chega a concluses perigosamente prximas ao darwinismo social. Por outro lado, o principal do livro de Dawkins, que nos ltimos trinta anos foi traduzido em muitos pases e j vendeu mais de um milho de cpias, a proposio de que a seleo natural atua sobre os genes que utilizam os organismos apenas como veculos de sua sobrevivncia e reproduo. Apesar do sucesso editorial do livro, as
7

crticas a esse determinismo foram intensas e veementes Gould (2002). Imaginar atualmente que a seleo natural atue diretamente sobre o gene uma simplificao que pode conduzir a interpretaes equivocadas. Infelizmente o livro de Dawkins ainda goza de grande prestgio entre muitos bilogos e no bilogos. Como explicar o sucesso editorial do livro de Dawkins? Creio que as razes so parecidas s que promoveram o sucesso do livro de Claudius Ptolomeu, que durante 14 sculos foi um best-seller. A teoria o geocentrismo estava errada, mas o modelo de Ptolomeu, feio e complexo, com seus 48 epiciclos criados ad hoc, medida que novas observaes no concordavam com a teoria, funcionava muito bem quando era utilizado para prever o movimento dos corpos celestes. Esse um interessante exemplo de como uma teoria mesmo sendo errada consegue se sustentar baseado na constatao emprica de suas previses. Atualmente so poucos (se que os h) os cientistas que acreditam no determinismo gentico. O gene uma estrutura orgnica, mas apenas ele no causa suficiente da expresso do fentipo. Por essa razo, manter uma definio de gene como unidade da hereditariedade introduz uma grande dose de rudo na comunicao cientfica em Biologia: realmente precisamos prestar ateno cuidadosa ao significado das palavras que usamos (Bohm 1968). Todavia, a teoria do determinismo gentico continua prspera entre o pblico de no especialistas. Em 2011 na grande imprensa escrita foram freqentes manchetes tais como: O novo tcnico do Santos Futebol Clube promete no mudar o DNA do time, significando que o padro de jogo voltado para o ataque, apresentado por esta equipe, est no DNA dos seus jogadores. Manchetes semelhantes referem-se ao suposto surto de inflao que assola a economia do Brasil: A preocupao com a inflao est no DNA do povo brasileiro ou o brasileiro depois de um longo perodo de inflao desenvolveu um gene anti-inflao. Portanto, a expresso est no DNA faz parte da linguagem popular atual. Essas manchetes mostram claramente a distncia entre o tipo de conhecimento reinante na academia e a sua internalizao pela sociedade. O sequenciamento do DNA, tcnica muito difundida atualmente, obrigatria na construo de filogenias e nela deposita-se tambm muita esperana para resolver os eternos problemas da classificao das espcies, bem como resolver o problema das doenas genticas. Certamente as esperanas no so infundadas, contudo no se pode ignorar que estas se baseiam parcialmente no determinismo gentico. Outro importante conceito, mas tambm problemtico o de indivduo. Com poucas excees, a maioria dos cientistas considera que a seleo natural atua sobre caractersticas fenotpicas individuais ou sobre um grupo de indivduos que tm parentesco gentico muito prximo (seleo de parentesco). Um indivduo pode ser definido pela presena de certo genoma; com essa definio pode-se dizer que Mastotermes darwiniensis, um inseto da ordem Isoptera, constituda de indivduos que tenham determinadas caractersticas taxonmicas e um genoma tpico da espcie. Alm do genoma nuclear, as clulas desses indivduos tm mitocndrias, cada uma delas com seu DNA de origem bacteriana que se replica de forma independente. Pode-se dizer que cada mitocndria tem seu genoma? Indivduos da espcie M. darwiniensis so os nicos que abrigam o simbionte Mixotrichia paradoxa, um protozorio que vive no intestino desse cupim. Cada indivduo de M. paradoxa est consorciado com pelo menos trs espcies de bactrias; Treponema spirochetes uma eubactria ligada membrana responsvel pela locomoo do protozorio; outra que estabiliza a ligao entre T.
8

spirochetes e a parede celular do protozorio e uma terceira que produz enzimas para digerir a celulose (Margulis 1994). O importante nesse consrcio de simbiontes, formado por seis ou sete genomas que nenhuma das espcies conseguir sobreviver isoladamente. importante ainda observar que os simbiontes abrigados em M. darwiniensis so hereditrios, pois so transmitidos entre geraes por intermdio dos ovos. A viso mais heterodoxa desses sistemas vem de uma aluna de G. Evelyn Hutchinson; o organismo no existe, estes so ecossistemas de genomas (Donna Haraway 1991). Na teoria evolutiva atual o alvo da seleo natural o fentipo individual, porm como no caso descrito acima o indivduo um consorcio de espcies, o alvo da seleo o consorcio. Gould (2002) mostra a grande incerteza na maneira de se definir indivduo na forma supostamente no ambgua utilizada por Darwin. Como humanos temos dificuldade em aceitar que o indivduo no possa existir de forma isolada, afinal desde os antigos gregos existe o conceito de livre arbtrio, centrado no indivduo, em que boa parte de ns seres humanos acredita. As interaes simbiticas acima poderiam ser apenas excees raramente encontradas na natureza, ou o barroco da natureza na terminologia de Ramon Margalef. Mas no esse o caso, como alguns exemplos ilustraro a seguir. Cerca de 90% das clulas que constituem o corpo de um ser humano de procariotos (bactrias). No intestino de um ser humano h um consrcio de 500 a 1000 espcies de bactrias (Gilbert & Epel 2009). Ao famoso paradoxo do plncton de Hutchinson poderamos acrescentar o paradoxo das bactrias no intestino humano, pelo qual a seleo natural, tendo em vista o conceito clssico de nicho, atuaria para manter um nicho nico para cada uma das espcies. Como possvel que um nmero to grande de espcies coexista em um ambiente sem fronteiras e isotrpico, onde todos competem pelos mesmos recursos? Essa foi a pergunta feita por Hutchinson e por ele respondida de forma brilhante em 1961. Este trabalho que, em minha opinio, um modelo de como se deve redigir um trabalho cientfico em Ecologia, discute a teoria a ser analisada relativa ao nicho e ao processo de excluso competitiva. Ele constata que a estrutura observada nas comunidades de plncton aparentemente contradiz a teoria e a partir da tenta entender quais seriam as razes para haver essa contradio ou paradoxo. So as aes de vrias variveis que poderiam eliminar o paradoxo: gradiente de luz, turbulncia da gua, heterogeneidade ambiental, predao etc. No entanto, essas possibilidades so rapidamente descartadas por intermdio da observao de fatos incompatveis com essas explicaes. Uma possibilidade de eliminar o paradoxo, aventada pelo prprio Hutchinson, foi a simbiose e o comensalismo. A teoria matemtica da competio permite tratar as interao cooperativa, simbiose ou mutualismo, por meio de uma simples troca de sinais (- por +) em uma ou nas duas funes da equao matemtica que descreve a competio interespecfica. Com base no livro The Struggle for Existence (Gause 1935) no qual o autor afirma que as condies de simbiose e comensalismo permitem que espcies diferentes ocupem o mesmo nicho (como ocorre na formao de biofilmes bacterianos), o paradoxo do plncton desapareceria. Contudo, Hutchinson descartou essa possibilidade; muito duvidoso que essas assemblias com dezenas de espcies possam co-ocorrer [em funo de interaes positivas] pelo menos nas guas homogneas dos oceanos abertos; deve haver outra explicao (Hutchinson 1961). Hutchinson tenta outro caminho e pergunta: o conceito de fitoplncton vlido? E conclui que talvez em lagos e rios haja uma grande dinmica de entrada e sada de espcies, oriundas das reas marginais ou da comunidade bentnica; essa dinmica no possibilitaria a estabilidade suficiente para que a competio fosse predominante nessas
9

situaes. Porm no h nos oceanos tais possibilidades, por isso o paradoxo. Este um caso exemplar sobre como difcil obter generalizaes em Ecologia, devido expressiva variabilidade dos sistemas ecolgicos. De qualquer modo, no sculo passado (e ainda hoje) as interaes positivas entre espcies no eram consideradas relevantes pelos eclogos. Um grande defensor da relevncia das interaes positivas foi Pedro Kropotkin, cientista russo que em 1902 publica na Inglaterra o livro Mutual Aid: A Factor of Evolution. Neste livro, Kropotkin elogia Darwin, mas faz severas crticas a alguns de seus seguidores. Kropotkin considera que a evoluo dos seres vivos depende das relaes mutualstas entre os organismos. Aps a publicao de seu livro ele foi convidado a trabalhar na universidade de Cambridge, mas recusou o convite preferindo dedicar-se ao desenvolvimento da filosofia anarquista. Por essa razo seus escritos cientficos foram ignorados pela comunidade cientfica. Felizmente Isaac Newton, o descobridor da fora da gravidade, no publicou seus trabalhos msticos nos quais mostrava a existncia, na bblia dos cristos, de um cdigo que permitia desvendar uma srie de profecias apocalpticas que destruiriam a humanidade. Se esses trabalhos tivessem sido publicados a credibilidade cientfica de Newton provavelmente seria abalada e o desenvolvimento da Fsica provavelmente seria retardado. Desequilbrios que podem ocorrer na comunidade de bactrias que vive no ecossistema intestino podem provocar doenas como a obesidade, ausncia de vilosidades intestinais e anomalias no sistema imune dos seres humanos. Em linhagens de ratos livres de bactrias foram observadas vrias anomalias durante o desenvolvimento embrionrio; em resumo: em mamferos o desenvolvimento embrionrio saudvel depende da presena de bactrias (Gilbert & Epel 2009) o que levou a ecloga Joan Roughgarden (2004) a afirmar: ns no somos descendentes de bactrias, ns somos bactrias e o bilogo Jonathan Knight (Nature 2005) a afirmar: no que se refere aos genes no somos muito diferentes de uma banana. Essas afirmaes no muito ortodoxas indicam claramente o ocaso do determinismo gentico no sculo XXI. Como no me sinto obrigado a defender a teoria de nicho ecolgico vigente (Iglesias 2005), portanto me mais fcil aceitar que as espcies de bactrias que habitam o intestino dos mamferos mantm relaes de mutualismo e simbiose, interaes tais que, segundo Gause (1935), permitem que duas ou mais espcies possam viver em ambientes isotrpicos utilizando os mesmos recursos. Outro dos vrios exemplos de simbiose o das orqudeas: praticamente todas as espcies dessa categoria formam sementes que germinam apenas quando esto associadas a um fungo; logo a reproduo das orqudeas s possvel se existir um consrcio planta/fungo. Nessa associao o fungo um componente imprescindvel do nicho das orqudeas. importante mencionar outro exemplo conhecido como a grandiosa simbiose, o da associao entre bactrias e plantas. A produtividade primria dos ecossistemas terrestres naturais seria reduzida em mais de 50% na ausncia de bactrias do gnero Rhizobium. As plantas (principalmente da famlia Fabaceae) produzem substncias chamadas flavonides que so lanados ao solo. Eles so reconhecidos e atraem bactrias do gnero Rhizobium (co-evoluo) que deste modo se aproximam das razes das plantas e penetram no interior de suas clulas. Uma vez no interior das clulas induzem a diviso celular das clulas da raiz, formando ndulos, tambm chamados galhas bacterianas. No interior das plantas a bactria adquire um novo fentipo (bacteroide) e passa a expressar genes at ento inativos. Um destes genes
10

codifica a nitrogenase, enzima que liga tomos de nitrognio atmosfrico a tomos de hidrognio para formar amnia. Do total anual estimado de nitrognio atmosfrico fixado na Terra (90.109 kg), excluindo a produo industrial feita pelo homem, cerca de 77% so produzidas pela simbiose entre bactrias e plantas (David & 12 Epel 2009). Mais um exemplo cabe ainda: aproximadamente 95% das angiospermas representadas por cerca de 230.000 espcies, tm uma associao simbitica com fungos, que se ligam a superfcie das razes ou penetram em suas clulas, formando as micorrizas (associao mutualista). Nessa associao os fungos captam gua e sais minerais em uma rea duas a trs ordens de grandeza da rea que as razes das rvores atingem, fato este de fundamental importncia em solos tropicais que em geral so pobres em nutrientes. Em uma floresta esses fungos so muito abundantes e criam uma enorme malha subterrnea que interconecta grande nmero de rvores da mesma espcie e de espcies diferentes em uma rede de cooperao, permitindo que essas plantas troquem nutrientes, minimizando ou evitando desta forma a competio por recursos e espao (Simard et al. 1997). H muitos outros exemplos da ubiquidade das relaes simbiticas nos ecossistemas, mas citarei apenas mais um. Cerca de 10.000 espcies de liquens foram descritas, cada uma delas formada por duas espcies que envolvem trs reinos diferentes, fungi, protista e monera. possvel dissociar as espcies componentes dos liquens e mant-las em culturas de laboratrio, mas muito difcil obter a re-associao entre elas nessas culturas, que somente conseguida quando o meio de cultura empobrecido de forma significativa, i.e., na adversidade o melhor cooperar. O que uma espcie? Minha resposta favorita a definio preferida de Charles Darwin, assim como de Lamarck, que foi um grande taxonomista: Espcie aquilo que um bom taxonomista diz que uma espcie. comum em textos de biologia nos quais o significado da palavra espcie discutido comear com o ttulo o problema da espcie; portanto o conceito de espcie problemtico. A definio de espcie mais conhecida a de Ernest Mayr: Espcie um grupo de indivduos isolado reprodutivamente de outro grupo, ou um grupo de indivduos que compartilham o mesmo pool gnico (novamente o gene como protagonista). Esse o famoso conceito biolgico de espcie que o prprio Mayr (2002) reconhece no ser aplicvel a milhares de espcies que se reproduzem assexuadamente. Alm disso, pode-se acrescentar outro problema; na prtica esse conceito tem pouca utilidade em funo da dificuldade e dos altos custos para se obter medidas confiveis do fluxo gnico entre populaes. As limitaes do conceito biolgico de espcie proposto por Mayr so claramente mostradas no padro de evoluo das bactrias simbiontes encontradas no intestino dos humanos. A espcie Bacteroides thetaiotaomicron produz 261 enzimas diferentes para decompor os carboidratos encontrados nas plantas. Essa bateria de enzimas permite o aproveitamento energtico de vegetais pelos humanos (Hehemann et al. 2010). Uma boa explicao para aquisio dessa enorme variabilidade gentica por bactrias que habitam o intestino humano foi encontrada por Hehemann e colaboradores, ao estudar a bactria Bacteroides plebeius presente no intestino de uma populao de japoneses. Os autores encontraram, nessas baterias, enzimas que degradam carboidratos que eram conhecidas apenas nas bactrias marinhas Zobellia galactanivorans, associadas a algas do gnero Phorphyra, estas muito utilizadas na confeco do sushi. O consumo dessa alga in natura no Japo de 14,3 g por pessoa por dia. Em populaes da Amrica do Norte as bactrias B. plebeius no produzem enzimas para degradar os carboidratos de algas marinhas. A hiptese do aumento da diversidade
11

genotpica das baterias simbiontes que habitam o intestino dos humanos a transferncia horizontal de material gentico (THG) entre algas de espcies diferentes, neste caso a bactria marinha Zobellia galactanivorans ingerida com as algas. No intestino humano o material gentico dessas bactrias transferido para as bactrias tpicas do intestino humano, que adquiriram a capacidade de digerir algas marinhas. A THG um processo que ocorre com muita freqncia entre bactrias, mostrando claramente que o fluxo de material gentico entre espcies muito comum entre espcies diferentes de microorganismos. A importncia da THG na evoluo das bactrias simbiontes que habitam o intestino dos humanos reduzida em populaes que consomem alimentos esterilizados. Tambm, nem sempre simples verificar a existncia de simpatria entre duas espcies sintpicas, em resumo: no temos uma definio ou temos vrias definies diferentes para a espcie. Quanto mais definies tivermos sobre uma mesma coisa, maior nosso grau de ignorncia sobre ela. Nada do que foi acima escrito desconhecido para a maioria dos bilogos, mas a dificuldade em se obter definies consensuais de conceitos importantes como gene, indivduo e espcie introduzem grande quantidade de rudo nas comunicaes cientficas e, provavelmente, uma das causas do alto ndice de rejeio de artigos nas nossas revistas, que muito superior aos ndices de outras reas da cincia. Todavia, o problema mais grave no uso da teoria evolutiva atual no se deve a essas dificuldades na definio de conceitos, mas sim a ausncia dos processos que ocorrem durante o desenvolvimento embrionrio, fase onde grande parte da plasticidade fenotpica forjada com grande participao do ambiente. A herana dos caracteres adquiridos (HCA), proposta por Lamarck e aceita por Darwin, foi brutalmente eliminada durante a formulao da sntese neodarwiniana, com base nos trabalhos de August Weismann. Mas fatos recentes mostram que a herana dos caracteres adquiridos tem suporte em dados empricos proporcionados pela biologia molecular (Gilbert & Epel 2009, Jablonka & Lamb 2009, West-Eberhard 2003). Uma pequena reforma da teoria evolutiva A grande diferena metodolgica entre eclogos e geneticistas que os primeiros observam de perto as variveis ambientais e ignoram quase completamente a variabilidade gentica que existe entre os organismos, enquanto os segundos olham de perto a variabilidade gentica e ignoram as variveis ambientais. A teoria da herana dos caracteres adquiridos (HCA) apresentada por Lamarck em 1809 um dos componentes da teoria evolutiva lamarckista. O primeiro grande ataque contra essa teoria foi desfechado por August Weismann que brilhantemente inferiu a existncia da meiose e classificou as clulas dos organismos em duas linhagens, a linhagem somtica e a germinal. Como consequncia lgica dessa diviso Weismann concluiu que as caractersticas hereditrias tinham origem nas clulas da linhagem germinal, pois as clulas somticas no passavam suas caractersticas para a gerao seguinte. Weismann no foi to feliz na tentativa de obter evidncias empricas contra a HCA, realizando experimentos com centenas de ratos durante vinte geraes, cortando suas caudas e utilizando apenas ratos de cauda cortada como progenitores. Como nunca nasciam ratos sem cauda concluiu que as alteraes de caractersticas da linhagem somtica no eram hereditrias. A herana de mutilaes ou a no herana, j tinha sido rejeitada e ridicularizada por Aristteles 300 a.C., com slidas evidncias empricas. Weismann, ao longo de sua trajetria como cientista fez descobertas brilhantes, mas o experimento com ratos no boa evidncia contra a possibilidade da HCA. Ernest Mayr considerava
12

que Weismann tinha sido o cientista que mais contribuiu, depois de Darwin, para o teoria sinttica da evoluo dos anos 30 do sculo passado. A grande influncia de Weismann sobre os defensores da ortodoxia neodarwinista facilmente percebida na afirmao de John Maynard Smith (1968): Se alguma evidncia experimental nos obrigasse a abandonar o weismannismo, nossa teoria da evoluo seria debilitada de forma significativa e seria reduzida a capacidade [dessa teoria] de fazer afirmaes slidas e precisas. Pode-se, portanto afirmar que nossa teoria evolutiva atual incorpora em seu nascedouro uma total rejeio a HCA, apesar da falta de boas evidncias contra ela. Essa rejeio s fez aumentar em funo dos acontecimentos ocorridos na Unio Sovitica, na primeira metade do sculo XX, protagonizados por Trofim Lysenko. Este no s defendia o lamarckismo como tambm foi responsvel pela eliminao (demisso e ou priso) dos melhores geneticistas da Rssia. Lysenko denunciou o grande geneticista sovitico Nikolai Vavilov como sabotador dos mtodos agrcolas da Unio Sovitica, acusando-o de traio e de estar a servio do imperialismo ingls. Vavilov foi condenado morte por fuzilamento, enviado para a Sibria onde morreu de fome antes de ser executado. Em 1943 Lysenko assume a presidncia da Academia de Cincias da Unio Sovitica e declara que a gentica uma cincia capitalista e como tal sem valor algum. Esses fatos levaram a maioria dos cientistas ocidentais, principalmente na Inglaterra e Estados Unidos, rejeio total do lysenkismo e do lamarckismo e de certa maneira tambm do socialismo estatal. Nessas circunstncias, no de se estranhar que os trabalhos que de alguma forma postulavam a importncia do ambiente, como uma das causas na construo dos fentipos dos seres vivos, fossem identificados como lamarckistas e por isso condenados ao ostracismo. Cito apenas os trs maiores cientistas que defendiam a importncia do ambiente: Richard Benedict Goldschmidt (1878-1958), Ivan Ivanovich Schmalhausen (1884-1963) e Conrad Hal Waddington (1905-1975). Goldschmidt (1940) postulava a existncia de uma microevoluo que ocorria mediante as regras do neodarwinismo, contudo insistia que essas regras eram insuficientes para justificar a criao de novos gneros e famlias. Para a criao desses txons superiores, chamada por ele de macroevoluo, postulava as macromutaes fenotpicas, alteraes significativas no fentipo produzidas por pequenas alteraes em nvel da regulao dos genes. Essa hiptese conhecida como o monstro esperanoso (Hopeful monster) chocava-se com o darwinismo clssico da evoluo lenta e gradual da natura non facit saltum proposta por Darwin, e por isso a hiptese de Goldschmidt foi combatida e descartada. Alm disso, o conceito macromutao tambm no ajudou, pois as mutaes ao acaso produzem, na maioria das vezes, caractersticas rejeitadas pela seleo natural; portanto as macromutaes produziriam grandes alteraes que inevitavelmente produziriam monstros com alta probabilidade de serem rejeitados por meio da seleo natural. Goldschmidt usava macromutao como grandes alteraes do fentipo resultantes de pequenas alteraes genticas, mas foi mal interpretado. Hoje h boas evidncias de que a ao de pequenas alteraes na temperatura do ambiente, durante o desenvolvimento embrionrio, podem provocar grandes alteraes fenotpicas, como mostram os exemplos de plasticidade fenotpica observados em rpteis e insetos (Gilbert & Epel 2009), isto sem que haja alteraes na seqncia de bases do DNA. Waddington (1953) e Schmalhausen (1949) propuseram de forma independente modelos descritores de como novos fentipos podiam ser criados por intermdio da
13

plasticidade fenotpica induzida pelo ambiente durante o perodo embrionrio. Os mecanismos postulados por eles, a assimilao gentica e a acomodao gentica, baseavam-se na ao de genes modificadores e na ao da seleo natural estabilizadora. Evidncias empricas desses processos podem hoje ser encontradas em muitos artigos de revistas como Science e Nature (V.Gilbert & Epel 2009). Na primeira dcada deste sculo uma rea da Biologia Molecular denominada Epigentica apresentou um grande desenvolvimento, fornecendo boas evidncias sobre o surgimento de caractersticas fenotpicas induzidas pelo ambiente. Com a derrocada do muro de Berlim, pondo um ponto final na guerra fria entre ocidente e oriente, me parece adequado a reabilitao dos trabalhos cientficos realizados pelos cientistas acima citados, trabalhos estes banidos por razes ideolgicas, mas que podem hoje abrir novas perspectivas na interpretao dos fatos da natureza. Especialmente reduzindo a importncia da competio como principal processo que condiciona a estrutura dos ecossistemas, relevando a importncia da simbiose e, consequentemente, ampliando o alcance limitado da teoria evolutiva vigente. Um animal que faz fotossntese A maior parte do genoma humano conhecida desde 2001, assim como de muitas outras espcies de procariotos e eucariotos, criando-se a esperana de que em futuro prximo seja possvel usar essas informaes para curar pessoas com doenas genticas e tambm classificar de forma prtica as espcies em geral. A base terica que motiva essas esperanas (a crena de que o gentipo de um indivduo a causa necessria e suficiente da determinao do fentipo) , contudo, muito frgil e longe da realidade mostrada pela biologia molecular moderna. A clula de organismos eucariontes contm alm do ncleo outras organelas que tambm contm DNA, as mitocndrias e os cloroplastos. O DNA dessas organelas tpico DNA de bactrias e essas organelas se replicam de forma autnoma. Quando falamos no genoma dos eucariotos no inclumos o DNA das organelas. Qual a origem de mitocndrias e cloroplastos? Na origem das clulas de eucariontes ocorreu o que Margulis (1994) chama de simbiose seqencial. Neste tipo de simbiose bactrias de vida livre invadiram outras bactrias e passaram a coexistir, inicialmente em uma relao de parasitismo que com o tempo se transformou em uma relao mutualista. Essa associao to antiga que hoje preferimos considerar as clulas dos eucariotos, como as plantas, uma unidade morfolgica e fisiolgica e no como um consrcio de trs espcies; a espcie original que deu origem ao ncleo e as duas espcies de bactrias invasoras. No caso da espcie Mastotermes darwiniensis, no temos problemas em considerar o conjunto como um consrcio de espcies diferentes. Porm, h tambm um caso de uma situao intermediria; trata-se de vrias espcies de moluscos da ordem Opisthobranchia da classe Gastropoda, que se alimentam de algas (Rumpho et al. 2000). As algas ingeridas so parcialmente digeridas, mas no seus cloroplastos. Estes se acumulam na epiderme do animal, que adquire a cor verde e consegue fazer a fotossntese. Indivduos da espcie Elysia chlorotica foram mantidos durante dez meses em aqurios iluminados e com a gua contendo apenas os elementos necessrios para a fotossntese. O fentipo fazer fotossntese no herdado, i.e., a cada gerao o animal necessita se alimentar de algas e com isso incorporar os cloroplastos. O interessante desse caso o fato de que nas algas a fotossntese alm do DNA dos cloroplastos, depende de enzimas cuja informao gentica est no DNA dos cromossomos da alga.Portanto, nas algas, o DNA os cloroplastos no so auto-suficientes para fazer a
14

fotossntese. notvel o fato de que exista informao gentica nos cromossomos dos moluscos que possam contribuir de forma decisiva para que a fotossntese seja realizada. A capacidade de fazer fotossntese nesses animais uma caracterstica adquirida, mas essa caracterstica no hereditria, por enquanto! Agentes ambientais alteram o padro de metilao e expresso do DNA resultando na alterao do fentipo. Esse fato foi observado em ratos nos quais mudanas na dieta alimentar da me causaram mudanas no fentipo da prole (Waterland & Jirtle 2003). Gilbert & Epel (2009) descrevem os mecanismos moleculares de 57 caractersticas fenotpicas que mostraram herana epigentica transgeracional em animais. Esses dados, alm de outros encontrados em plantas, do suporte uma teoria de herana de caracteres adquiridos semelhante teoria proposta por Lamarck em 1809. Um aspecto muito interessante da existncia dessa herana o de que muitos indivduos da populao podem adquirir simultaneamente uma nova caracterstica fenotpica, facilitando dessa forma um rpido aumento de freqncia do novo fentipo na populao. Note-se ser esse um caminho muito mais simples e, portanto mais provvel que o caminho representado pela mutao ao acaso em um indivduo, que mesmo favorecido pela seleo natural tem ainda grande chance de no deixar descendentes. A evoluo atravs da seleo natural continua sendo uma teoria robusta com grande poder de explicar o processo evolutivo, contudo evidente que os seres vivos podem evoluir de muitas maneiras diferentes, com base na criao de variabilidade por agentes ambientais durante o desenvolvimento embrionrio. Possivelmente uma parte significativa da variabilidade fenotpica surge pela ao de agentes ambientais durante a ontognese, uma rea da Biologia do Desenvolvimento. Aterceira janela (AThird Window) Esse o ttulo do ltimo livro de Robert E. Ulanowicz (2009), no qual prope que os eclogos devem abandonar o enfoque nos objetos e concentrar-se na observao de processos. Para esse autor os ecossistemas so um conjunto de processos autocatalticos ou mutualistas, e segue afirmando que tais processos evoluem de cima para baixo (top down evolution) i.e., a organizao gerada por foras que atuam na direo topdown e no no sentido bottom-up como postulado pelo neodarwinismo, no qual se considera que as mutaes aleatrias do DNA sejam a principal fonte de variabilidade gentica, e tambm a base do processo evolutivo. No livro de Ulanowicz a primeira janela a mecnica clssica de Galileu e Newton, criando uma Fsica onde os processos so reversveis. uma viso reducionista dominada por leis deterministas. A Segunda janela seria a incorporao do tempo histrico, a grande contribuio de Darwin, a terceira janela seria a ecologia dos processos onde h espao para acontecimentos estocsticos. A existncia de organismos complexos no universo no pode ser explicada pelo enfoque bottom-up, mas sim, pelo menos em parte, pelo mutualismo, essa afirmao feita por Stuart Kauffman no prefcio do livro de Robert Ulanowicz mostra claramente um novo caminho que est sendo aberto por cientistas do sculo XXI. Sobre cincia e ideologia. Roger Lewin, um jornalista cientfico, relata em seu livro Complexity: Life at the Edge of Chaos (1993) uma conversa entre Stuart Kaufmann e John Mainard Smith. John: De modo geral, aqueles que consideram que a seleo [natural] tinha um papel importante na evoluo eram senhores do campo ingleses, mas perdoe-me Stuart,
15

aqueles que eram contrrios, foram, em grande parte, judeus urbanos, ......bem talvez senhores de campo ingleses seja muito limitado; europeus, talvez, e senhoras, enfim pessoas como Darwin e Wallace, eles eram rapazes do campo, e desenvolveram uma paixo pela histria natural. Stuart: O que voc quer dizer com judeus urbanos? John: Quero dizer intelectuais como voc e Stephen J. Gould. Vocs buscam as verdades universais, para vocs a seleo natural parece ser muito ad hoc, apenas uma adaptao oportunista. Para mim [a seleo natural] o modo como a natureza se manifesta. Dilogo entre Roger Lewin e Stephen J. Gould encontrado no mesmo livro: Lewin: Suas idias so influenciadas pelas suas posies ideolgicas. Gould: Que idias no so? Esses dilogos so oportunos para nos lembrar algo que todos sabemos; a cincia no neutra, mas que freqentemente, deslumbrados pelo seu poder, esquecemos. Muitos dos nossos conceitos biolgicos tambm tm dentro de si alguns pr-conceitos, isso inevitvel. O livro de Robert Ulanowicz parte da relativizao do conceito Popperiano de causalidade, assumindo que a propenso (propensity) uma descrio mais realista do mundo biolgico do que a estrita causalidade e conclui que os processos ecolgicos so fundamentalmente mutualistas. Darwin em seu livro de 1859 se queixava; como so importantes as interaes entre indivduos e espcies, e como somos ignorantes dessas interaes, hoje, mais de 150 anos depois, podemos dizer: como so importantes as interaes e como continuamos ignorantes sobre elas. Na minha opinio a maioria das interaes que existe no mundo da biologia so interaes simbiticas, a maior parte das quais mutualista e em menor nmero h o parasitismo. O parasitismo representado por interaes relativamente recentes que tm, com o passar do tempo, a propenso de transformar-se em interaes mutualistas. Se a cincia com seu rigoroso mtodo cientfico conseguir provar, de forma convincente, que as interaes positivas mutualismo, cooperao e facilitao - entre indivduos e espcies so as interaes que fazem com que os ecossistemas funcionem sem interrupo a mais de 3 bilhes de anos, teremos uma base terica para reformular a nossa sociedade, pois o homem tambm um animal que pertence a natureza. Bibliografia
Bohm, D. 1968. Some observations about the Order Concept (in) Towards a Theoretical Biology. Waddington C. H (edit). Edinburgh University Press. Darwin, C. 1859. The origin of species by means of natural selection, or the preservation of favored races in the struggle for life. London: John Murray (facsimile 1964 Harvard University Press). Dawkins, R. 1976. The Selfish Gene. Oxford University Press. Dobzhansky, T. 1970. Genetics of the Evolutionary Process. Columbia University Press. Dobzhansky, T. 1973. Biology, Molecular and Organismic. American Zoologist, Vol. 4, No. 4, (Nov., 1964), pp. 443-452. Gause, G.F. 1971. The Struggle for Existence. Dover Publications Inc. New York. Reimpresso da edio de 1935. Gilbert, F.G. & Epel, D. 2009. Ecological Developmental Biology. Sinauer Associates, Inc. Publishers. Massachusetts. USA. 16

Gould, S.J. 2002. The structure of evolutionary theory. Harvard University Press. Goldschmidt, R.B. 1940.The Material Basis of Evolution. Yale University Press. Haraway, D. 2008. When Species Meet. University of Minnesota Press. Hehemann, J.H.,Correc G.,Barbeyron T.,Helbert W., Czjzek M. & Gurvan, M. 2010. Transfer of carbohydrate-active enzymes from marine bacteria to Japanese gut microbiota. Nature 464, 908Hutchinson, G.E. 1961. The Paradox of the plankton.Amer. Nat. 95: 137-145. Lglesias, R.R. 2005. Teoria do Nicho Ecolgico: Malefcios e Benefcios. I Simpsio de Ecologia Terica. Belo Horizonte. Jablonka E. & Lamb, M.L. 2009. Evoluo em Quatro Dimenses: Dna, Comportamento e Histria da Vida. Johannsen, W. 1911. The genotype conception of heredity.American Naturalist 45, 129-159. Keller, E.F. 2000. The Century of Gene. Harvard University Press. Kropotkin, P.A. 1902. MutualAid:Afactor of Evolution. New York. Lamarck, J.B. 1914. Zoological Philosophy: An exposition with regard to the natural history of animals. Macmillan. London. Levin, R., 1993. Complexity: Life at the Edge of Chaos. Macmillan Publishing Company (USA). Lewontin, R. 2000. The Triple Helix. Harvard University Press. Margulis, L. 1994. Symbiogenesis and symbioticism. In Symbiosis as a source of evolutionary innovation, L. Margulis & R. Fester (edit). MIT Press Cambridge. MA. Pp 1-14 MacArthur, R.H. 1972. Geography Ecology. Patterns in the distributions of species. Harper & Row. New York. Margalef, R. 1991. Teora de los Sistemas. Universitat de Barcelona Edit. Maynard-Smith, J. 1968. The Status of Neo-Darwinism, (in) Towards a Theoretical Biology. Waddington C. H (edit). Edinburgh University Press Mayr, E. 2001. What is Evolution. Basic Books. New York Roughgarden, J. 2004. Evolutions Rainbow. University of California Press. Simard, S.W., Perry M.D.,Jones D.D.,Myrold D. M. & Molina, R. 1997, Net transfer of carbon between ectomycorrhysal trees in the field. Nature 388:579-582. Smaulhansen, I. I. 1949. Factors of Evolution: The Theory of Stabilizing Selection. Blakiston, Philadelphia. Ulanowicz, R.E. 2009. A third Window: Natural life beyond Newton and Darwin. Templeton Foundation Press. Pennsylvania. Waddington, C.H. 1953. GeneticAssimilation of an acquired character. Evolution 7:118-126. Waterland, R.A. & Jirtle, R.L. 2003. Transposable elements: Targets for early nutritional effects of epigenetic gene regulation. Molecular and Cell Biology. 23:5293-5300. Weismann F.L.A. 1893. The germ-plasm. A theory of heredity. Trad. Newton Parker Harriet Rnnfeldt. New York: Charles Scribners Sons. West-Eberhard, M.J. 2003. Developmental Plasticity and Evolution. Oxford University Press. Wilson, E.O. 1975. Sociobiology: The new synthesis. Harvard University Press

17

Captulo 2 Teoria ecolgica e manejo ecossistmico da pesca Ronaldo Angelini Introduo O fsico Richard Feynman uma vez definiu a cincia como um processo de aprender sobre a natureza, no qual as idias sobre o funcionamento desta mesma natureza so medidas contra a observao. Este conceito de cincia certamente no seria adequado para um matemtico puro como G.H. Hardy, um dos maiores do sculo XX, que se orgulhava de fazer algo que no serve para nada, que no tem conexo com o mundo real e para quem a matemtica seria apenas aquilo de que tratam os matemticos. Felizmente para a maioria dos cientistas que trabalham com Ecologia, o conceito do fsico americano laureado com o Nobel mais do que apropriado e rotineiramente utilizado pelo pesquisador (popperiano) atravs do uso do teste de hipteses: para uma afirmativa sobre comportamento da natureza (hiptese) necessrio coletar os dados e saber qual a probabilidade de aceitar ou no a hiptese nula. Apesar disto, alguns modelos mostrados em outros captulos deste livro no so aplicveis diretamente conjuntos especficos de dados, servindo num primeiro momento muito mais reflexo sobre uma hiptese e/ou teoria ecolgica do que necessariamente sua comprovao. Na verdade, a utilidade de alguns modelos ou idias sobre um fenmeno algo que apenas o tempo pode dizer. Por exemplo, o modelo de crescimento populacional de Malthus (de 1789) mostrava que a populao humana poderia crescer geometricamente enquanto os alimentos aritmeticamente, o que levaria fome e misria. Isto incentivou a discusso dos problemas econmicos da poca, mas a maior colaborao, deste modelo simples, para a cincia foi prover os insights de Charles Darwin e Alfred R. Wallace na descrio da seleo natural como mecanismo de evoluo. Por outro lado, e por ser eminentemente aplicada, a cincia pesqueira, sempre se utilizou de modelos que pudessem descrever a dinmica dos desembarques pesqueiros ou outras variveis de interesse prtico (como a CPUE Captura por Unidade de Esforo). No por outro motivo que na criao do agora famoso ICAT (Comisso Internacional para a Conservao dos Atuns do Atlntico) Schaefer (1954) apresenta a pesquisa ecolgica mais como ideal do que prioridade, pois a necessidade de agir da cincia pesqueira sobrepuja o passo lento da cincia [ecolgica]. claro que os modelos pesqueiros tinham (e tm) imperfeies e deficincias, afinal como diria Winston Churchill No possvel solues perfeitas para nossas dificuldades, num mundo imperfeito, mas a busca pela aplicabilidade, o que inclui a interpretao biolgica e/ou econmica dos parmetros, o ponto principal da modelagem da pesca. A Cincia Pesqueira e a Ecologia so ramos de saber relativamente novos e de mesma idade. Desta forma, considerando a data de publicao da Origem das Espcies em 1859 como a natividade da Ecologia, sabe-se que a Noruega j fazia seu monitoramento de desembarque pesqueiro h pelo menos 23 anos (Smith 1994) e o estudo das flutuaes dos estoques e a noo da idia de sobre-pesca (captura acima de um nvel aceitvel de reposio natural dos estoques) haviam surgido praticamente na mesma poca (Cleghorn 1854).
18

Podemos dizer, sem cometer grande deslize, que estas duas cincias se desenvolveram paralelamente uma outra (Angelini & Moloney 2007). O elegante modelo presa-predador, por exemplo, foi descrito primeiramente por Lotka em 1925 (no livro Elements of physical biology) e independentemente por Volterra em 1926, que o publicou em Nature, instigado por seu genro que precisava de um modelo para tentar entender a flutuao de estoques de peixes no mar Adritico, j que trabalhava numa empresa pesqueira. partir da o modelo ficou conhecido como equaes de LotkaVolterra. Em 1932, Edward Russel disse que a pesca era uma auto-ecologia em grande escala, reconhecendo o papel das variveis ambientais, alm da captura, sobre os estoques (Russel 1932).Auto-ecologia comumente definida como o ramo da ecologia que estuda a relao de uma espcie individual com o ambiente e foi desta forma que a cincia pesqueira evoluiu por muito tempo: com o estudo da espcie alvo da pescaria, isto , utilizando-se da abordagem ecolgica populacional, estimando as taxas de crescimento e recrutamento e as taxas de mortalidades natural e por pesca, alm do uso de tabelas de vida para determinar em quais classes de tamanho a pesca poderia se concentrar sem comprometer a viabilidade da populao, ou no jargo pesqueiro, a sustentabilidade do estoque. Esta tendncia de abordagem uni-especfica na pesca, foi reforada pelo conceito de Rendimento Mximo Sustentvel criado por Hjort et al. (1933). Estes autores aproveitando-se do modelo populacional de capacidade suporte de 1834 elaborado por Verhulst e re-descoberto por Raymond Pearl em 1920 (Kingsland 1985), focaram-se sobre o ponto de inflexo da curva logstica, onde a taxa de reposio dos indivduos mxima, notando que explorao de uma populao neste tamanho aumentaria o rendimento do pescador, ao mesmo tempo que no prejudicaria a populao, tornando a pesca sustentvel (Este ponto de inflexo K/2, onde K a capacidade suporte ou nmero mximo de indivduos que o ambiente pode suportar). Ainda hoje, o conceito de Mximo Rendimento Sustentvel muito utilizado, especialmente com a anlise de grficos Esforo X Captura (rendimento) primeiramente desenvolvida por Schaefer (1954). Outro modelo da dcada de 30 e ainda bastante utilizado nos estudos da pesca, o de von Bertalanffy (1938) que descreve o crescimento de peixes: Lt = L * (1 e Onde: Lt comprimento do peixe no tempo (cm); L - comprimento assinttico ou infinito - comprimento (cm); K constante ou velocidade de crescimento - parmetro da curvatura (ano-1); t0 - (l-se t - zero) - idade nominal (ano) quando o tamanho do peixe considerado zero. Para o ajuste ao modelo de von Bertalanffy so necessrias sries temporais de classes de tamanho (ou idade) de uma espcie de peixe (algo no difcil de coletar). Este modelo amplamente utilizado e comum a comparao dos valores dos seus parmetros entre populaes de mesma espcie (em diferentes ambientes, perodos e/ou
19
K (t t0)

(1)

submetidas a diferentes nveis de esforo pesqueiro) e/ou diferentes espcies. Em 1935, Tansley conceitua o ecossistema baseando-se na sucesso ecolgica de ambientes terrestres e, menos de 10 anos depois, Lindemann (1942) usou uma pirmide para descrever a distribuio de energia entre os nveis trficos (termo novo) e postulou que a eficincia de transferncia de energia de um nvel para outro seria de 10%. Na dcada de 50, von Bertalanffy delineou a teoria geral de sistemas, que descreve os modelos em diagramas, uma linguagem no formalizada, que explicita as relaes diretas entre componentes do ecossistema (relaes alimentares, por exemplo). Isto abriu dois diferentes caminhos para as duas cincias: a) Na pesca, a teoria geral dos sistemas foi usada por Beverton & Holt (1957) para descrever um sistema que se recompe (auto feedback). Eles utilizaram mtodos de pesquisa operacional que aglutinaram, a teoria da produo excedente e a do rendimento por recruta (Smith 1994). O modelo de rendimento por recruta de Beverton & Holt (1957) ainda amplamente usado (Miranda et al. 2000, Goffredo & Lasker 2008). b) Na Ecologia, o legado de von Bertalanffy ficou mais evidente nos trabalhos dos irmos Odum (Eugene e Howard) que passaram a descrever a natureza como um conjunto de componentes biticos que se relacionam, influenciados e influenciando variveis abiticas do sistema. Eles ainda passaram a discutir o desenvolvimento dos ecossistemas (Odum 1969) e como o todo influenciaria as partes, isto , como o todo poderia ser maior que a soma das partes (Mitsch 2003, Mller 1997). Deixando claro que a avaliao uni-especfica dos estoques pesqueiros ainda necessria e muito utilizada (ver por exemplo, Jaworski 2011), justamente a abordagem ecossistmica o novo paradigma das mais recentes avaliaes dos estoques uma perspectiva chamada Ecosystem Based Fisheries Management (EBFM) ou Manejo da Pesca Baseado no Ecossistema, esta nova disciplina tem a vantagem de permitir a incorporao de espcies no alvo da pesca e que necessitam ser preservadas como tartarugas, baleias e aves aquticas, alm de incluir outros elementos do sistema como fitoplncton, zooplncton, benthos, detritos e demais presas das espcies principais. A insero destes componentes alm de propiciar (ou ao menos tentar) maior entendimento do ecossistema como um todo, tem o efeito colateral e benfico de reunir cincia pesqueira, outros pesquisadores que, do contrrio, se manteriam dentro de seus laboratrios fazendo perguntas especficas de seu objeto de estudo sem ligao com os demais e muito menos com a pesca. Mas esta abordagem tem um problema nada trivial: a necessidade de mais informaes sobre o ambiente (Heymans et al. 2011). Neste sentido, Link (2010) resume os subsdios indispensveis quando da confeco de estudos EBFM: I: Geografia do ecossistema (tamanho, principais fatores fsicos); II: Espcies chave (comercialmente e ecologicamente relevantes? qual o papel funcional delas? especialistas ou generalistas?); III: Fatores abiticos (h reas especficas para crescimento de juvenis? H fontes de poluio? Habitat alterado?); IV: Interao de espcies (so identificadas e quantificadas? O sistema controlado por predadores (top-down) ou pelo recursos (bottom-up)? As interaes so fortes ou fracas?); V: Propriedades agregadas (qual a produtividade primria e secundria do sistema? Elas afetam a pesca? Direta ou Indiretamente?); VI: Propriedades no nvel do sistema (H outros bens e servios que competem com a pesca ou uma espcie em particular? Como a pesca interage com
20

outros setores que usam o ecossistema?); VII: Contexto da pesca (Quais os tipos de aparelhos usados na pesca? Qual o nvel histrico de esforo pesqueiro sobre as espcies chave? O quanto isto influencia as espcies no-alvo, estrutura trfica, habitat?). claro que todas estas informaes no necessitam ser intensamente coletadas e avaliadas, afinal os modelos que subsidiaro a abordagem EBFM, so, como todos os modelos, simplificaes do mundo real. Neste caso, um pensamento de Bernardo Soares (um dos heternimos do poeta Fernando Pessoa) pode nos ajudar: Um barco parece ser um objeto cujo fim navegar; mas o seu fim no navegar, seno chegar a um porto. Desta forma, um modelo (barco) aplicado pesca tem mais a finalidade de prever a pesca e seu impacto no sistema (chegar ao porto) do que propriamente entend-la (navegar sobre o oceano profundo de nossa ignorncia, se o leitor me permite o chiste...). Neste sentido, em 2007 a FAO avaliou os modelos ecossistmicos pesqueiros disponveis para se aplicar a abordagem EBFM (Plagnyi 2007) e classificou dois softwares como os mais utilizveis para se no se ficar a ver navios: Ecopath e Atlantis. O primeiro deles abordado mais detalhadamente abaixo. Modelo Ecopath O Ecopath foi elaborado por Polovina (1984) para suprir a necessidade de entender a estrutura e funo de um ecossistema de recife de coral e o desenvolvimento de melhores ferramentas para o seu manejo. Especificamente o objetivo da modelagem matemtica deste autor foi estimar a produo e a biomassa mdia anuais dos principais componentes do ecossistema para uma situao esttica sob condies gerais de equilbrio. Estas condies de equilbrio existem quando a biomassa anual para cada componente no muda de ano para ano, e o modelo resulta num sistema de equaes lineares que pode ser expresso como: Produo do grupo i Predao sobre grupo i Mortalidade no predatria de i Capturas do grupo i Export de i = 0 para todos os i (2) Aqui, a produo do grupo i pode ser definida como a quantia total de tecido elaborada por i durante um determinado perodo de tempo (ano), ainda que nem todos os indivduos do grupo i sobrevivam at o final do perodo (Ivlev 1945), uma definio mais simples seria a variao em nmero e peso dos indivduos de i durante o ano. Os termos da equao (2) so expressos como funes das mdias anuais desconhecidas de biomassa (Bi), que simplesmente o nmero de indivduos multiplicado por seus respectivos pesos. No Ecopath, este valor dividido pela rea (m2 ou km2). Para um modelo de equilbrio importante que a produo de um grupo seja estimada em relao sua prpria biomassa (P/B) e Allen (1971) demonstrou que para uma coorte de uma espcie, a razo P/B igual a mortalidade total (Z) desta coorte, e que para toda a espcie que consistem de n coortes, a Produo (P) total a soma das produes de cada coorte (Pi) e por isto, P = Pi = Bi * Zi, o que equivale dizer que P = Z*B ou P/B = Z. A Mortalidade Total (Z) definida como a Mortalidade por pesca (F) mais a mortalidade natural anual instantnea (M), assim, quando a espcie (ou compartimento) no pescada Produo/Biomassa igual a Mortalidade Natural (P/B= M). Voltando a equao (2), a mortalidade por predao sobre o grupo i (Predao sobre o grupo i) a frao da biomassa do grupo i que consumida pelos predadores,
21

dependendo de dois tipos de informao: a) da matriz de composio da dieta dos componentes na teia trfica (DCij) proporo (percentagem) da presa i na dieta do predador j; b) dos requerimentos alimentares dos predadores j. Nos termos da modelagem do Ecopath, estes requerimentos dependem da Biomassa (B) a ser mantida em equilbrio e da produo anual do grupo ou espcie (P), soluo originalmente proposta por Laevastu & Larkins (1981). Ainda, na equao 2 a Mortalidade no predatria de i seria aquela causada por doenas e/ou velhice e considerada uma frao da biomassa (B) de i. As capturas de i so os dados de desembarque pesqueiro que provm daquele ecossistema e perodo e o Export de i, refere-se s migraes para fora do sistema (varivel difcil de medir) que, quando considerado, tambm uma frao de B. O modelo original de Polovina (1984) foi melhorado por Pauly et al. (1987) e chamado Ecopath II tendo sido descrito mais apropriadamente em Christensen & Pauly (1992) com a seguinte frmula bsica: Bi * PBi * EEi - (Bj * QBj * DCji) - EXi = 0 onde: Bi - biomassa da presa (i); PBi - produo / biomassa de (i); EEi - eficicia ecotrfica de (i) varia de 0 a 1.; Bj - biomassa do predador (j); QBj - consumo / biomassa do predador (j); DCji - frao da presa (i) na dieta do predador (j); EXi - export de (i). Assim, para um sistema com n grupos (compartimentos) o sistema ter n equaes lineares e por estar em equilbrio a produo e consumo dentre os grupos devem se cancelar. Por isto, o Ecopath capaz de estimar o valor que falta para um dos quatro parmetros (B, PB, QB e EE) necessrios para cada grupo. J a matriz de Composio da Dieta (DC) compulsria. O parmetro EEi da equao 3 equivale proporo da produo de i que utilizada no sistema. EE varia entre 0 (a produo do compartimento no utilizada) at 1 (a produo do grupo totalmente utilizada na dieta dos predadores ou na captura pesqueira). O valor de EE especialmente importante no balanceamento inicial dos modelos, pois ao entrar com os valores de B, PB e QB para cada componente, o modelo estar equilibrado se, e somente se, os valores de todos os Eei (estimados pelo Ecopath) forem menores ou iguais a 1. Caso contrrio, ser necessrio retornar aos componentes com EE > 1.0 e modificar os valores de B ou PB ou QB ou ainda da matriz de composio da dieta (DC) at que o equilbrio seja alcanado. Em geral, essas modificaes iniciais, trazem ceticismo ao usurio do Ecopath (Angelini & Gomes 2008b). Porm h que se atentar para o fato que todos os valores (B, PB, QB, DC) foram estimados numa perspectiva uni- especfica, ou seja, analisando as espcies em separado com o auxlio de outros modelos (veja abaixo) que tambm tm limitaes em suas estimativas, pois todos so abstraes da realidade. Desta forma,
22

(3)

ao organizar as espcies numa perspectiva multi-especfica (trfica ou ecossistmica), esses valores no conseguem encontrar a suposio de equilbrio e por isto, na imensa maioria das vezes, os ajustes so inevitveis. De qualquer forma, a verso 5.0 do Ecopath tem uma rotina chamada Automatic Mass Balance que realiza os ajustes alterando o mnimo possvel os dados de entrada e considerando a qualidade de cada valor fornecido pelo usurio (veja abaixo). Muitas vezes devido a falta de informaes sobre B, PB ou QB, pode-se entrar com o valor de EE, que o Ecopath calcular o valor do parmetro faltante, mas isto, apesar de ser um expediente muito usado especialmente na ausncia de dados de biomassa (Angelini & Agostinho 2005), deve ser evitado, pois diminui o nvel de realidade do modelo e os peridicos cientficos esto cada vez mais rigorosos e no aceitando mais este tipo de soluo. J avaliamos o modelo EwE do ponto de vista de sua elaborao e suposies e ento, se aceitarmos o pressuposto de equilbrio, estamos aptos a descrever as informaes necessrias para, na prtica, rodar o modelo e completar a equao 3: Biomassa (B) Dentre as informaes da equao 3, a mais importante e talvez a mais difcil de estimar no campo a biomassa por rea (ton km-2). Para peixes em ecossistemas marinhos que sofrem presso pesqueira, ela comumente estimada por mtodos que unem ecosonda e arrasto (Vaz-Velho et al. 2006). Em ecossistemas de gua doce, pode ser usado o arrasto de margem ou mesmo de meia gua desde que a rea do arrasto seja conhecida (Angelini et al. 2005). Ecosondas tambm podem ser usadas mas, na gua doce, ainda um procedimento incomum. Neste ponto preciso deixar claro, que o uso de malhadeiras no fornece biomassa por rea do ambiente (e sim por rea de rede), mas se as coletas com redes-de-espera forem realizadas temporalmente (mensal, por exemplo), modelos como o da VPA (Anlise de Populao Virtual) podem ser usados para estimar a biomassa daquela espcie (King 1995) em softwares como FISAT (Gayanilo et al. 1996). Para plncton so necessrias coletas que quantifiquem os organismos. Por exemplo, o uso de bomba de gua para filtrar as amostras, permite a contagem dos indivduos por m3. No caso de benthos a coleta comumente feita por mtodos que permitem a estimativa de nmero de indivduos por rea (amostrador subber por exemplo). A maior dificuldade com estes organismos converter nmeros de indivduos em peso, o que pode ser resolvido por tabelas de converso Optiz (1991), mas tendo em mente que o ideal seria pesar os organismos, um processo que exige pacincia e balanas muito precisas e sensveis. Mais detalhes sobre estes procedimentos podem ser encontrados emAngelini & Gomes (2008a). Produo/Biomassa (PB) Para quantificar o conceito de PB j mencionado (PB = Z ou M), os modelos EwE utilizam, no caso dos peixes, a regresso emprica de Pauly (1980): M=K Onde: M - mortalidade natural (ano-1) ou PB;
23
0,65

* L

-0,279

*T

0,463

(4)

K - constante de crescimento (ano-1) (equao 1) L - comprimento assinttico ou infinito (cm) (equao 1) T - temperatura mdia anual da gua do hbitat do peixe, no sistema em estudo. Os parmetros retirados da equao 1 (K e L ) podem ser estimados utilizandose o programa FISAT j mencionado, que, se a populao for alvo de pescaria, tambm calcula a mortalidade total (Z) pelo mtodo da curva linearizada (Sparre et al. 1989). Ao estimar PB para outros organismos tambm comum o uso de regresses empricas. Para macro-invertebrados bentnicos podem ser encontradas em Robertson (1979), Edgar (1990), Brey (1999), Tagliapietra et al. (2007), Butkas et al. (2011) e Morin & Bourassa (1992), da qual retiramos este exemplo: log P = 0.745 + 1.01 * logB 0.34 * logW+ 0.037 * T (5) onde: P produo; B biomassa (grama de peso seco); W peso individual mdio (gramas de peso seco); T temperatura do ambiente. O mesmo tipo de estimativas existem para zooplncton (Sun et al. 2011, Santos et al. 2010, Angelini et al. 1996) e tambm para os produtores primrios como fitoplncton (Ara et al. 2011, Forget et al. 2011, Nandini et al. 2010, Domine et al. 2010) e macrfitas (Silva et al. 2009). Em todos estes casos o leitor deve ficar atento as unidades de medida, pois para o parmetro PB a unidade ton km-2 ano-1. Normalmente os trabalhos que estimam produo dos invertebrados (zooplncton e bentos) tambm trazem informaes sobre as taxas de consumo. Consumo/Biomassa (QB) A razo consumo/biomassa (Q/B) foi definida por Pauly (1986) como o nmero de vezes que uma populao consome seu prprio peso por ano. Para peixes estimada atravs da regresso emprica de Palomares e Pauly (1998): log Q/B = 7,964 - 0,204*log W - 1,965*T + 0,083*Ar + 0,532*H + 0,398*D (6) Onde: Q/B - razo anual Consumo/Biomassa; W - peso assinttico (gramas de peso mido); T inversa da temperatura mdia da gua = [1000 / (temperatura do ambiente em C + 273,15)]; Ar - ndice da forma da nadadeira caudal: Ar = h2 / S (h - altura da nadadeira em mm e S superfcie da nadadeira em mm2) H e D ndice do tipo de alimento: H = 1 para herbvoros; D = 1 para detritvoros e ilifagos;H = D = 0 para carnvoros. O Ecopath ainda considera que QB deve ser no mnimo trs vezes maior que PB, isto , o compartimento deve consumir ao menos trs vezes a biomassa que ele produz, se isto no ocorre provavelmente o modelo no se equilibra, pois o compartimento, perde peso por respirao e detritos (alm da predao).
24

Composio da Dieta (DC) A composio da dieta pode ser determinada por anlise de contedos estomacais dos peixes (Loureiro-Crippa & Hahn 2006) ou mesmo por anlise de istopos estveis (Milessi et al. 2010, Clarke et al. 2005). Esta avaliao importante porque ela determina as ligaes entre os diferentes componentes do sistema. Pesca (F) No caso de ambientes que tm suas espcies pescadas, necessrio entrar com dados de desembarque anuais divididos pela rea do ambiente (ton km-2 ano-1). Validao de um modelo Ecopath O maior problema dos modelos Ecopath era, depois de equilibrado, descobrir se ele tinha validade com o mundo real. Inicialmente isto foi feito com algumas simulaes do tipo, mude isto e o resultado tem que ser coerente com o nosso conhecimento prvio do sistema (Angelini et al. 2006). Outra forma foi comparar modelos na busca de padres (modelos muito fora dos padres no estariam corretos) como em Christensen & Pauly (1993). Mais recentemente a verso 5 do Ecopath incorporou duas simples, mas considerveis rotinas para tentar validar o modelo esttico. Na primeira chamada ndice de Pedigree, o usurio d uma nota para categorizar a qualidade de cada valor que ele coloca no modelo. A nota varia de 0 a 1, assim, quando a estimativa for um chute recebe 0, quando for bem feita, medida corretamente no prprio ecossistema e no baseada em literatura, recebe 1 (Christensen et al. 2005). Ao final o Ecopath faz uma mdia dos ndices e o modelador tem uma noo geral da qualidade dos seus dados, que alis, no deixa de ser por si s um resultado aprecivel. Mas a principal rotina usada para validao a Ecoranger, que permite a colocao de um desvio (range) para cada valor de entrada no modelo. Este desvio pode ter distribuio estatstica normal, uniforme ou triangular, depender da escolha do usurio. Assim, utilizando-se de re-amostragem, o Ecopath simula o modelo com as modificaes fundamentadas nos desvios (restritas pelo balano de massas) e o resultado do modelo validado com base na soma dos quadrados dos resduos. O processo repetido 10 mil vezes usando uma rotina de MonteCarlo e o melhor resultado sugere, se for o caso, alteraes nos valores iniciais ou valida o modelo original (Christensen et al. 2005). Alguns trabalhos j utilizam-se deste expediente (Villanueva et al. 2006, Angelini et al. 2010). possvel ainda, por escolha do usurio, executar o Ecoranger para simular modificaes apenas nos valores que tm menores ndices de Pedigree, isto , maiores probabilidades de no estarem corretos. Isto aumenta a confiabilidade nos resultados do modelo. Desta forma, possvel ter um modelo seguro que tira uma foto quantitativa das trocas entre os componentes do sistema. Apesar de muito informativa, em especial quando voc tem vrios sistemas similares e compara-os na busca de padres (veja por exemplo, Christensen, 1995, Vasconcellos et al. 1997, Angelini et al. 2006 e Angelini et al. 2008c), os modelos Ecopath s conseguiram maior destaque e aplicabilidade quando Walters et al. (1997) modificaram a equao 3, tornando-a uma equao diferencial de Biomassa (dBi/dt), transformando o modelo esttico do Ecopath num modelo dinmico que varia no tempo e originando o Ecopath with Ecosim (EwE), no qual, a mortalidade por pesca (Fi) separada de PB (que passa ento ser igual apenas a Mortalidade Natural) e
25

que possibilita a simulao da alterao do esforo pesqueiro e conseqentemente a previso dos impactos diretos e indiretos desta mudana no ecossistema e nas espcies. O EwE ainda permite outras simulaes de cenrios, mas no objetivo deste captulo explic-lo (exemplos podem ser vistos em Freire et al. 2008, Angelini & Velho 2011 e Libralato et al. 2010). Indicadores ecossistmicos Depois de Odum (1969) que descreveu 24 atributos para avaliar o estgio de desenvolvimento de um ecossistema, e mais precisamente a sua homeostase e/ou resilincia, a literatura cientfica tem sido prdiga em tentar criar indicadores ambientais que avaliem a dinmica e/ou o estado de um ecossistema, incluindo a atividade exploratria sobre ele (Shannon et al. 2009, Coll et al. 2008, Libralato et al. 2008). Dentre os diversos atributos fornecidos pelo EwE, vamos destacar dois deles: ascendncia e overhead. Ascendncia e Overhead Estas duas mtricas so baseadas na teoria da informao (Ulanowicz 1986). Informao pode ser definida como os efeitos que conferem ordem e padro aos sistemas, isto , conhecimento das probabilidades sobre as transferncias das partculas entre os componentes, assim, maior conhecimento significa maior informao. Por exemplo, o ndice de diversidade de Shannon-Winner (H= ni/N * log ni/N, onde ni o nmero de indivduos da espcie i e N, o nmero total de indivduos para S espcies) baseado na teoria da informao e um ndice de incerteza, que oposta a informao. Assim, ele ser mximo (Hmax = log S) quando as espcies tiverem mesmo nmero de indivduos, o que significa menos informao sobre a distribuio de indivduos entre as espcies. Ascendncia o produto de duas contribuies: da atividade do sistema (fluxos totais trocados entre componentes) pela informao mdia mtua (uma medida do conhecimento das probabilidades de uma partcula se transferir de um componente a outro). Os fluxos totais indicam tamanho enquanto a informao refere-se a organizao do sistema (Allesina & Bodini 2008) pois crescer e desenvolver-se so os objetivos de entidades em macro-escala como os ecossistemas (Ulanowicz 2009). Assim, por exemplo, um componente predado por quatro outros, tem quatro opes de sada de sua energia, o que em suma reduz a informao (ordem) sobre as unidades de energia que deixam ele (aumento de incerteza). J um componente que tem apenas uma sada (um predador), nos d a informao mxima, isto , a probabilidade que a energia sair por aquele fluxo para o sistema 1 (mxima). Ulanowicz (1986) postula que os ecossistemas evoluem tanto quanto se esforam para otimizar a ascendncia (A), a organizao. Essa otimizao tem um limite denominado capacidade de desenvolvimento (C). A diferena entre C e A chamada de "overhead do sistema" (O) e reflete os caminhos alternativos que o sistema possui, caso os principais fluxos venham ser afetados por perturbaes imprevistas. Por isto, o overhead a medida de desorganizao da informao que se contrape e complementa a ascendncia (Angelini 2002). Quando um sistema se desenvolve ele tende a favorecer os fluxos principais, aumentado a ordem do sistema, mas so justamente os fluxos menores que garantiro a resilincia e/ou persistncia do sistema frente a perturbaes e impactos como a pesca. Acredito que o potencial destas mtricas
26

para avaliar a homeostase dos sistemas reais, ainda no foi completamente explorado, tornando-se assim um campo de anlise muito promissor, em especial com o mais novo livro de Ulanowicz (2009 - A terceira janela: Vida Natural alm de Newton e Darwin). Consideraes finais O uso do ecossistema como unidade fundamental em muitas pesquisas ecolgicas recentes tm tambm ganho adeptos dentro da Cincia Pesqueira, especialmente na abordagem de Manejo da Pesca Baseado no Ecossistema (EBFM), que continuamente busca indicadores que possam refletir a dinmica e o desenvolvimento ecossistmicos. Alguns destes indicadores tem a pretenso de avaliar o ecossistema de maneira geral, na medida que o todo pode ser maior que a soma das partes. Apesar disto estudos ecolgicos populacionais ainda so imprescindveis para o manejo da pesca e muitas vezes suficientes para a resoluo de um problema. Conectar a teoria ecolgica e a cincia aplicada da pesca para o uso sustentado de recursos e servios de um ecossistema uma caminhada que j tem mais de 100 anos. Atualmente o modelo e software Ecopath with Ecosim um dos modos de trilhar este caminho, pois ele pode auxiliar no manejo pesqueiro e tambm no nosso entendimento dos ecossistemas. De qualquer forma, sempre bom lembrar do poeta: caminhante no h caminhos, caminhos se fazem ao andar. Referncias
Allesina, S. & Bodini, A. 2008. Ascendency. In: Jrgensen, S.E. & Fath, B.D. Encyclopedia of Ecology, pp. 254-263 Oxford: Elsevier. Angelini, R. 2002. Bases para a aplica o da teoria da informa o em ecossistemas, com nfase na ascend ncia. Acta Scientiarum, Maring (PR), v. 24, n. 2, p. 275- 283. Angelini, R. & Vaz-Velho, F. 2011. Ecosystem structure and trophic analysis of Angolan Fishery landings. Scientia Marina, 75 (2): 309-319. Angelini, R. & Gomes, L. C. 2008a. O artes o de ecossistemas: construindo modelos com dados. EDUEM. Maring (PR). 175p. Angelini, R. & Gomes, L. C. 2008b. Etapas da constru o de um modelo. In: Ronaldo Angelini; Luiz Carlos Gomes. (Org.). O artes o de ecossistemas: construindo modelos com dados. EDUEM. Maring (PR). 31-62. Angelini, R.; Agostinho, A. A. & Gomes, L. C. 2008c. O uso de atributos ecossist micos na busca por padr es em reservat rios. In: Ronaldo Angelini; Luiz Carlos Gomes (Org.). O artes o de ecossistemas: construindo modelos com dados. EDUEM. Maring (PR). 153-167. Angelini, R. & Moloney, C. 2007. Ecology, Fisheries and Modelling: an historical perspective. Pan-American Journal ofAquatic Sciences, 2:75-85. Angelini, R.; Fabr , N. N. & Silva Jr., U. L. 2006. Trophic analysis and fishing simulation of the biggestAmazonian catfish.African Journal ofAgricultural Research, 1: 151-158. Angelini, R. & Agostinho, A.A. 2005. Food web model of the Upper Paran River Floodplain: description and aggregation effects. Ecol. Model. 181, 109121. Angelini, R.; Agostinho, A. A.; Gomes, L. C.; Costa, R. S. & Latini, J. D. 2005. An lise Ecossist mica de Reservat rios. In: L. Rodriguez; S.M. Thomaz; A.A. Agostinho; L.C. Gomes. (Org.). Biocenoses em reservat rios: padr es espaciais e temporais. Ed Rima (S o Carlos), p. 311-321. Angelini, R.; Abuabara, M.A.P. & Rietzler, A.C. 1996. Application of de Bernardi & Di Cola model in a Argyrodiaptomus furcatus (zooplankton - copepod) from Broa Reservoir (S o Carlos, SP-Brazil). Mem. Ist. Ital. Idrobiol. Dott. Marco. Marchi. 54, 6975. 27

Allen, K.R. 1971. Relation between production and biomass. J Fish Res Board Can 28:1573-1581. Ara, K.; Yamaki, K.; Wada, K.; Fukuyama, S.; Okutsu, T.; Nagasaka S.; Shiomoto, A. & Hiromi, J. 2011. Temporal variability in physicochemical properties, phytoplankton standing crop and primary production for 7 years (20022008) in the neritic area of Sagami Bay, Japan. J Oceanogr. 67:87111. DOI 10.1007/s10872-011-0010-y Bertalanffy, L. von. 1938. A quantitative theory of organic growth (inquiries on growth laws. II). Human Biology, 10 (2): 181213. Beverton, R. J. H. & Holt, S. J. 1957. On the dynamics of exploited fish populations. H.M. Stationery Off., London, Fish. Invest., Ser. 2, vol. 19. 533 p. Brey, T. 1999. A collection of empirical relations for use in ecological modelling. Naga, the ICLARM Quartely, 22 (3): 24 28. Butkas, K.J.; Vadeboncoeur, Y.; Jake, M. & Zanden, V. 2011. Estimating benthic invertebrate production in lakes: a comparison of methods and scaling from individual taxa to the wholelake level.Aquat. Sci. 73:153169. DOI 10.1007/s00027-010-0168-1. Christensen, V. 1995. Ecosystem maturity - towards quantification. Ecological modelling 77: 332. Christensen, V. & Pauly, D. (Eds). 1993. Trophic Models of Aquatic Ecosystems. Editora da ICLARM. 390p. Christensen, V. & Pauly, D. 1992. ECOPATH II -- a software for balancing steadystate ecosystem models and calculating network characteristics. Ecological Modelling, 61: 169-185. Christensen V.; Walters C. J. & Pauly, D. 2005. Ecopath with Ecosim: a users guide. Fisheries Centre. University of British Columbia. Canad . 154p. Clarke, L.R.; Vidergar, D.T. & Bennett, D.H. 2005. Stable isotopes and gut content show diet overlap among native and introduced piscivores in a large oligotrophic lake. Ecology of Freshwater Fish (14): 267277. Cleghorn, J. 1854. On the fluctuations in the herring fisheries. British Association for Advancement of Science, 24: 124. Coll, M.; Libralato S.; Tudela S.; Palomera, I. & Pranovi, F. 2008 Ecosystem Overfishing in the Ocean. Plos One, 3 (12): e3881. Domine, L.M.; Vanni, M.J. & Renwick, W.H. 2010. New and regenerated primary production in a productive reservoir ecosystem. Canadian Journal of Fisheries and Aquatic Sciences, 67 (2): 278-287. Edgar, G.J. 1990. The use of the size structure of benthic macrofaunal communities to estimate faunal biomass and secondary production. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 137 (3): 195-214. Forget, M-H.; Platt, T.,;Sathyendranath, S. & Fanning, P. 2011. Phytoplankton size structure, distribution, and primary production as the basis for trophic analysis of Caribbean ecosystems. ICES Journal of Marine Science, 68: 751765. Freire, K. M. F.; Christensen, V. & Pauly, D. 2008. Description of the East Brazil Large Marine Ecosystem using a trophic model. Scientia Marina (72): 477-491. Gayanilo, F.C., Jr.; Sparre, P. & Pauly, D. 1996. The FAO ICLARM stock assessment tools (FiSAT) users guide. FAO Computerized Information 59 Series/Fisheries, Rome, no.8, 126 p., ill. (Distributed with CD). Goffredo, S. & Lasker, H.R. 2008. An adaptative management approach to an octocoral fishery based on the Beverton-Holt model. Coral Reefs, 27 (4): 751- 761. Heymans, J.J.; Howell, L.K.; Ayers, M.; Burrows, M. T.; Gordon, J.D.M.; Jones, E.G. & Neat, F. 2011. Do we have enough information to apply the ecosystem approach to management of deep-sea fisheries? An example from the West of Scotland. ICES Journal of Marine Science 28

68: 265-280. Hjort, J.; Jahn, G. & Ottestad, P. 1933. The optimum catch. Hvalradets Skrifter, 7: 92- 127. Ivlev, V.S. 1945. The biological productivity of waters. Biol. 19, 98-120. Uspekhi Sovrem Biologii, 19: 98-120. (In Russian; translation by W.E. Ricker). Jaworski, A. 2011. Evaluation of methods for predicting mean weight-at-age: an application in forecasting yield of four haddock (Melanogrammus aeglefinus) stocks in the Northeast Atlantic. Fisheries Research, 109 (1): 61-73. King, M. 1995. Fisheries biology, assessment and management. Osney Mead, Oxford: Fishing News Books. 341p. Kingsland, S.E. 1985. Modeling Nature. Ed. Chicago. 267pp. Laevastu T. & Larkins H.A. 1981. Marine fisheries ecosystem, its quantitative evaluation and management. Fishing News Books, Farnham, UK. Libralato, S.; Coll, M.; Tempesta, M.; Santojanni, A.; Spoto, M.; Palomera, I.; Arneri, E. & Solidoro, C. 2010. Food-web traits of protected and exploited areas of the Adriatic Sea. Biological Conservation, 143: 21822194. Libralato, S.; Coll, M.; Tudella, S.; Palomera, I. & Pranovi, F. 2008. Novel index for quantification of ecosystem effects of fishing as removal of secondary production. Marine Ecology Progress Series, 355:107-129. Libralato, S.; Christensen, V. & Pauly, D. 2006. A method for identitying keystone species in food web models. Ecol. Model. 195:153-171. Lindeman, R. 1942. The trophic dynamics aspect of ecology. Ecology 23: 399-418. Link, J.S. 2010. Ecosystem-Based Fisheries Management Confronting Tradeoffs. Cambridge Press. 205p. Loureiro-Crippa, V.E & Hahn, N.S. 2006. Use of food resources by the fish fauna of a small reservoir (rio Jord o, Brazil) before and shortly after its filling. Neotropical Ichthyology, 4(3): 357-362. Miranda L.E.; Agostinho, A. A.; Gomes, L. C. 2000. Appraisal of the selective properties of gill nets and implications for yield and value of the fisheries at the Itaipu Reservoir, BrazilParaguay. Fisheries Research 45: 105-116. Milessi, A.C.; Danilo, C.; Laura, R.-G.; Daniel, C.; Javiere, S. & Rodr guez-Gallego, L. 2010. Trophic mass-balance model of a subtropical coastal lagoon, including a Comparison with as table isotope analysis of the food-web. Ecological Modelling 221: 28592869. Mitsch, W.J. 2003. Ecology, ecological engineering and the Odum brothers. Ecological engineering, 20: 331-338. Morin, A. & Bourassa, N. 1992. Modules empiriques de la production annuelle et du rapport P/B dinvertebras benthiques deau courante. Can. J. Fish.Aquat. Sci. 49: 532-539. M ller , F. 1997. State-of-the-art in ecosystem theory. Ecological modelling 100: 135-161. Nandini, S.; Ram rez-Garc a P. & Sarma S.S.S. 2010. Evaluation of primary and secondary production using wastewater as a culture medium. Waste Management & Research, 28: 928935. DOI: 10.1177/0734242X09346312 Odum, E.P. 1969. The Strategy of Ecosystem Development. Science 104: 262-270. Optiz, S. 1991. Quantitative Models of Trophic Interactions in Caribbean Coral Reefs. Dissertation zur Erlangung des Doktorgrades der Mathematish - Naturwissenschaftlichen Fakultat der Christian -Albrechts - Universitat zu Kiel. Palomares, M.L. & Pauly, D. 1998. Predicting food consumption of fish populations as functions of mortality, food type, morphometrics, temperature and salinity. Marine and freshwater research, 49 (5): 447-453 Pauly, D. 1986. A simple method for estimating the food consuption of fish populations from 29

growth data and food conversion experiments. United States Fishery Bulletin, Washington (DC), 4 (4): 827-842. Pauly, D. 1980. On the interrelationships between natural mortality, growth parameters and mean environmental temperature in 175 fish stocks. J. Cons. CIEM 39 (3): 175-192. Pauly, D.; Soriano, M. & Palomares, M.L. 1987. On improving the construction, parametrization and interpretation of "steady-state" multispecies models. Presented at the 9th Shrimp and Finfish Fisheries Management - Workshop, 7-9 December 1987, Kuwait. ICLARM Contr. 627. International - Center for LivingAquatic Resources Management. Manila, Philippines. Plag nyi, E.E. 2007. Models for an ecosystem approach to fisheries. FAO 477. 105p. Polovina, J.J., 1984. Model of a coral reef ecosystem. Part I. The ECOPATH model and its application to French Frigate Shoals. Coral Reefs 3:1-11. Robertson, A.I. 1979. The Relationship Between Annual Production: Biomass Ratios and Lifespans for Marine Macrobenthos. Oecologia (Berl.) 38, 193-202. Russel, E.S. 1932. Fishery research: its contribution to ecology. Journal of ecology, 20: 128-151. Santos, RM.; Negreiros, N.F.; Silva, L.C.; Rocha, O. & Santos-Wisniewski, M.J. 2010. Biomass and production of Cladocera in Furnas Reservoir, Minas Gerais, Brazil. Braz. J. Biol. 70 (3): 879-887. doi: 10.1590/S1519-69842010000400019 Schaefer, M. B. 1954. Some aspects of the dynamics of populations important to the mangement of the commercial marine fisheries. Inter- American Tropical Tuna Commission Bulletin, 1: 2756. Shannon L.J.; Coll M. & Neira S. 2009. Exploring the dynamics of ecological indicators using food web models fitted to time series of abundance and catch data. Ecological Indicators 9: 10781095. Silva, T.S.F.; Costa, M.P.F. & Melack, J.M. 2009.Annual Net Primary Prodction of macrophytes in the easternAmazon Floodplain. Wetlands, 29 (2): 747-758. Smith, T. D. 1994. Scaling Fisheries: the science of measuring the effects of fishing, 1855-1955. Cambridge University Press. 392p. Sparre, P.; Ursin, E. & Venema, S.C. 1989. Introduction to tropical fish stock assessment . Part 1. Manual. FAO, Fisheries technical paper, Rome, 337p. Sun, X.-H.; Sun, S.; Li, C.-L. & Zhang, G.-T. 2011. Seasonal and spatial variability in egg production, abundance and production of small copepods in and near Jiaozhou Bay, China J. Plankton Res. 33(5): 741-750. doi:10.1093/plankt/fbq135. Tagliapietra, D.; Cornello, M. & Pessa, G. 2007. Indirect estimation of benthic secondary production in the Lagoon of Venice (Italy). Hydrobiology 588 (1):205- 212, DOI: 10.1007/s10750-007-0663-0. Ulanowicz, R. E. 2009. A Third Window: natural life beyond Newton and Darwin. Templeton Foundation Press, Pennsylvania. 196p. Ulanowicz, R.E. 1986. Growth and development: ecosystem phenomenology. Springer Verlag. NY. 203 pp. Vasconcellos, M., Mackinson, S., Sloman, K. & Pauly, D., 1997. The stability of trophic massbalance models of marine ecosystems: a comparative analysis. Ecol. Model. 100, 125134. Vaz-Velho, F.; B.E. Axelsen; P. Barros & Bauleth-DAlmeida, G. 2006 Identification of acoustic targets offAngola using general discriminant analysis.Afr. J. Mar. Sc. 28(3-4): 525-533. Villanueva, M.C.; Lal y , P.; Albaret, J.-J.; La , R.; Tito de Morais, L. & Moreau, J. 2006. Comparative analysis of trophic structure and interactions of two tropical lagoons. Ecol. Model. 197, 461477. Walters, C.; Christensen, V. & Pauly, D. 1997. Structuring dynamic models of exploited ecosystems from trophic mass balanced assessments. Rev. Fish Biol. Fish. 7, 139172. 30

Captulo 3 Qual o papel das foras de interao em uma rede trfica? Lucas Del Bianco Faria Introduo Comunidades naturais so compostas de espcies distintas conectadas atravs das diferentes interaes ecolgicas e formando complexas redes trficas (Martinez 1992, Polis & Strong 1996). Como as espcies esto estruturadas na comunidade e como as foras de interao variam so questes relevantes na busca por um melhor entendimento das diversas propriedades que regem uma comunidade e seu ecossistema. Frente a esta complexidade inerente no estudo de comunidades e ecossistemas, rede trfica assume um papel central e til em ecologia, pois fornece uma possibilidade de abstrao da grande complexidade e interconectividade de comunidades naturais (Berlow et al. 2004). A idia de que comunidades ecolgicas podem ser vistas como sistemas de interao entre predadores, herbvoros e plantas tem sido um meio efetivo de organizao de pensamentos e pesquisas terico-empricas em ecologia. Alm disso, esta forma conceitual tem levado a uma idia geral de que as interaes trficas em sistemas naturais so controladas pela relao entre topo-base (enfatizando o efeito do predador de topo) e base-topo (enfatizando o efeito da competio por recurso) (Hairston et al. 1960, Oksanen et al. 1981, Polis & Strong 1996, Schmitz et al. 2000). A observao de efeitos de cascatas trficas e o delineamento de suas dinmicas por estudos empricos e tericos representam um dos maiores sucessos da ecologia de redes trficas (Fretwell, 1987, Polis et al. 2000). Apesar de Paine (1980) ter sido o primeiro autor a fazer referncia ao termo cascata trfica, o conceito j vinha sendo empregado por Hairston et al. (1960) Hiptese do Mundo Verde e por Oksanen et al. (1981) Hiptese de Explorao de Ecossistemas. Fundamentados no pressuposto de alta complexidade em redes trficas naturais, ambas as hipteses sugerem que, para um estudo de padres gerais em sistemas naturais, as diferentes espcies deveriam ser agregadas em nveis trficos discretos i.e., produtores primrios, herbvoros, predadores primrios e predadores de topo. Os efeitos de cascata trfica so resultantes de como as foras de interao esto organizadas em uma rede trfica. Sendo que quanto maior a fora de interao e.g., consumo do predador sobre sua presa maior ser a possibilidade de ocorrncia do efeito sobre as espcies e a rede trfica. Diversos estudos empricos (ver Berlow et al. 1999 e Schimtz et al. 2000 para reviso do tpico) e tericos (McCann et al. 1998, Post et al. 2000, Faria et al. 2008, Faria & Costa 2009a) buscam quantificar as foras de interao e seus papis na estrutura e manuteno das redes trficas, bem como os efeitos sobre as dinmicas. Nesse sentido o presente captulo segue conforme os itens a seguir: (2) reviso de alguns dos principais trabalhos sobre foras de interao, preferncia alimentar e dinmica de redes trficas; (3) formulao de modelo matemtico populacional geral tipo LotkaVolterra; (4) extenso das anlises de um modelo de onivoria com aporte alctone (segundo Faria & Costa 2010); (5) consideraes finais. Foras de interao e estabilidade de redes trficas
31

Comunidades naturais so compostas por diferentes espcies que por sua vez interagem entre si de diferentes formas e intensidades, podendo alterar a estrutura da comunidade e funcionamento do ecossistema (Paine 1966). Conexes entre espcies e o impacto que uma espcie possui sobre a outra pode ser denominado de fora de interao (Paine 1992). Apesar da definio ser simples e intuitiva, h uma grande variedade de formas para estimar estas foras de acordo com o interesse e objetivo do investigador (ver Laska & Wootton 1998 e Berlow et al. 2004 para maiores informaes). O entendimento das foras de interao vem sendo alvo de diferentes estudos ao longo das 4 ltimas dcadas (Berlow et al. 2004 e Wootton & Emerson 2005) e passa por duas vertentes distintas: de um lado estudos que assumem que a intensidade das foras de interao e como esto dispostas so de extrema importncia (Holt 1977, Paine 1980, Polis 1991, McCann et al. 1998) e de outro estudos sugerindo que a generalidade no peso dos elos entre espcies i.e., sem peso transcende espacialmente e temporalmente as caractersticas individuais das espcies (May 1972, Cohen 1978, Cohen et al. 1990, Martinez 1994). As interaes entre as espcies ocorrem diretamente ou indiretamente e propagam-se pelos mltiplos caminhos interativos (McCann et al. 1998). Efeitos diretos so previsveis e de fcil interpretao, por outro lado os efeitos indiretos no se apresentam desta maneira, dificultando o entendimento da funo de determinada espcie na estruturao da comunidade e funcionamento do ecossistema (Wootton 1994, Wootton & Emerson 2005). Efeitos indiretos, quando mais relevantes que os efeitos diretos, resultam em respostas contra-intuitivas da comunidade e estimar estas foras indiretas passa a ser uma tarefa desafiadora. Estimar as foras de interao, seja em campo, em laboratrio ou terico, de grande importncia no entendimento dos padres entre as espcies, bem como os mecanismos que fazem com que as foras de interao variem no espao e tempo (Wootton & Emmerson 2005). Uma abordagem clssica para estimar as foras de interao atravs de experimentao de incluso e remoo de espcies em uma comunidade (Paine 1966, Novak & Wootton 2010). Dentro desta abordagem, diferentes ndices j foram sugeridos na literatura como forma de estimativa das foras de interao e.g., Raw difference, Paines Index, Community Importance e Dynamic Index; Paines Index Modified (Paine 1992, Osenberg et al. 1997, Power et al. 1996, Berlow et al. 1999, Novak & Wootton 2010). Cada ndice foi desenvolvido com objetivos distintos, buscando quantificar diferentes efeitos da remoo ou adio de espcies na comunidade. Todavia, acima de tudo, importante entender o comportamento de cada ndice e sua influncia na percepo ecolgica de um sistema em particular. O ndice dinmico, calculado atravs de meta-anlise, quantifica o tamanho do efeito que determinada espcie e/ou nvel trfico tem sobre a espcie alvo e possui equivalncia com o coeficiente de fora de interao terico nos modelos matemticos tipo Lotka-Volterra (Berlow et al. 1999). A meta-anlise vem sendo comumente empregada em revises quantitativas de dados publicados (i.e., estudos primrios), onde autores buscam quantificar o tamanho do efeito de X sobre uma varivel Y e sob quais circunstncias este efeito varia (e.g., efeito direto do predador sobre a densidade de presas em diferentes ambientes e comunidades). Recentemente, a meta-anlise vem sendo aplicada diretamente em estudos primrios sintetizando informaes gerais e investigando a magnitude do efeito e suas variaes dentro do estudo alvo (Osenberg et
32

al. 1997 1999, Gurevitch & Hedges 1999, Hedges et al. 1999, Schmitz et al. 2000). Mas qual o papel das foras de interao em uma rede trfica? Como elas se apresentam? Em uma comunidade as foras de interao podem ser classificadas como fortes ou como fracas (McCann et al. 1998, Berlow 1999). Estes dois tipos de foras dependem, entre outras coisas, da preferncia alimentar e sua flexibilidade em escolher itens alimentares resultando em uma elevada varincia. Assim, uma fora forte de interao pode ser vista como uma preferncia fixa por determinado item alimentar, enquanto que uma fora fraca de interao pode ser assumida como uma preferncia varivel por determinado item alimentar frente covariao negativa dos recursos, taxa de recrutamento diferenciado e tamanho corporal (Berlow 1999, McCann 2000, Chase 2003). A freqncia de observao destas duas foras em uma comunidade sugere que a grande maioria das interaes de carter fraco e poucas fortes (Wootton & Emerson 2005). As foras fortes de interao possuem caractersticas desestabilizadoras em redes trficas gerando ciclos populacionais i.e., predador super consome sua presa levando a instabilidade (Faria et al. 2008). Por outro lado, as foras fracas de interao possuem caractersticas que estabilizam as redes trficas atravs da reduo do super consumo, alm de substituir outras interaes frente sua plasticidade quando espcies so perdidas em uma comunidade (McCann et al. 1998, Berlow 1999). A combinao dos dois tipos de foras de interao em uma rede trfica atua sinergicamente promovendo a estabilidade seja de curto prazo e de longo prazo (McCann et al. 1998, Faria et al. 2008). Preferncia alimentar vem sendo includa dentro dos estudos tericos como forma de investigao do papel das foras de interao na estabilizao de diferentes redes trficas (McCann et al. 1998, Faria & Costa 2009, 2010). Dois termos de preferncia alimentar e.g., preferncia fixa ou varivel vem sendo utilizados, recentemente, com respostas diferentes quanto a suas dinmicas, coexistncia de espcies e estabilidade (Faria & Costa 2009a, b, 2010). Abaixo segue uma descrio sucinta de alguns resultados referentes a aplicao dos dois termos de preferncia alimentar em diferentes redes trficas. Competio aparente pode ser considerada a representao mais simples de uma rede trfica que comporta uma estrutura de preferncia alimentar. Holt (1977) sugere que um aumento da populao da presa preferencial de determinado predador instabiliza a rede trfica. Isto ocorre porque o consumo sobre a primeira aumenta a densidade do predador, e este por sua vez consome uma proporo maior da presa alternativa levando esta extino (corroborando, portanto, o paradoxo do enriquecimento sensu Rosenzweig 1971). Analisando com mais detalhes esta condio de instabilidade guiada pela preferncia e aumento das populaes, Faria & Costa 2009a sugerem que a estrutura de preferncia alimentar fixa resulta na gerao de instabilidade da rede trfica de competio aparente estudada. Por outro lado, quando uma estrutura de preferncia alimentar varivel empregada, o comportamento instvel ditado pela extino da populao de presa alternativa no mais observado. A eliminao do paradoxo de enriquecimento resultado da preferncia varivel que altera sua magnitude conforme a variao das densidades dessas presas. Isto promove uma alternncia nas foras de interao levando estabilizao da rede trfica de competio aparente. Onivoria (ou predao intraguilda Polis et al. 1989) vem sendo explorada por
33

diferentes autores no tocante a seu papel na estrutura e estabilidade das dinmicas de redes trficas (Pimm 1984, McCann & Hastings 1997, McCann et al. 1998, Tanabe & Namba 2005, Vandermeer 2006, Faria & Costa 2009b). Todos estes trabalhos sugerem a possibilidade de que interaes onvoras podem resultar em estabilidade ou instabilidade, dependendo dos valores de parmetros e modelos empregados. Costa & Faria (2009b) observaram que diferentes termos de preferncia alimentar do predador tambm podem gerar dinmicas distintas. O termo de preferncia varivel promove estabilidade para uma amplitude maior de valores de preferncia alimentar, quando comparado preferncia fixa. Estudos tericos e empricos sugerem a necessidade de se considerar no somente aporte autctone, mas tambm aporte alctone e suas influncias sobre as dinmicas de redes trficas (Jefferies 2000). Investigar os diferentes fluxos de nutrientes alctones que aportam em ecossistemas e quantificar estes fluxos tornou-se um importante tpico em ecologia de paisagem (Polis & Winemiller 1996, Polis et al. 1997). Concomitantemente, em ecologia de redes trficas, um esforo considervel vem sendo despendido para entender os efeitos desse fluxo sobre a funo, estrutura e composio das comunidades (Polis & Winemiller 1996, Polis et al. 1997, Polis et al. 2004, Faria & Costa 2010). Entender como aporte alctone influencia o consumidor em uma interao de onivoria se faz importante, uma vez que relaes de onivoria e fluxo de nutriente so comumente encontrados em sistemas naturais (ver Polis et al. 1997 para reviso do tpico). Novamente, no contexto analisado, cada tipo de preferncia alimentar gerou dinmicas distintas no modelo de onivoria com aporte alctone no nvel de consumidor. O termo de preferncia fixa produziu dinmicas complexas. Contudo, a especializao do consumidor no aporte alctone tornou a dinmica menos complexa (ocorrncia de ciclos limites). O termo de preferncia varivel, por sua vez, manteve a dinmica estvel independente do grau de preferncia. De maneira geral os trabalhos aqui revisados sugerem que o tipo de preferncia alimentar possui um papel importante na determinao da dinmica das redes trficas analisadas, independente do tipo de rede trfica assumida. O impacto da variao da preferncia difunde-se atravs de efeitos diretos e indiretos pelas espcies que compem uma rede trfica, tornando complexa a tarefa de prever os efeitos que a variao nas foras de interao entre as espcies causa na estrutura e estabilidade de uma rede trfica. Formulao dos modelos Modelo geral consumidor-recurso A proposta em redes trficas compreende na implementao de uma equao para cada espcie (ou nvel trfico) do sistema e cada equao deve conter termos que refletem como a espcie deve crescer na ausncia da outra e como afetada quando esta est presente. Para o desenvolvimento destes modelos matemticos uma interao consumidor-recurso, ou tambm conhecida como predador-presa, ser tomada como ponto de partida sendo que NR representa a abundncia, densidade ou biomassa do recurso e NC a abundncia, densidade ou biomassa do consumidor. Os modelos aqui trabalhados so tambm conhecidos como modelos tipo Lotka-Volterra. Para iniciar o desenvolvimento de um modelo para o recurso (NR), assume-se
34

que a taxa de crescimento do recurso pode ser representada como sendo dependente da densidade (2) i.e., crescimento logstico:

dNR rN 1 NR NR max dt = R

(1)

onde, r a taxa de variao populacional per capita e NRmax a quantidade mxima (indivduos ou biomassa) que o ambiente pode suportar, tambm conhecido com capacidade suporte do ambiente (K). Assim, o recurso possui uma taxa de crescimento per capita inversamente proporcionalmente a sua densidade (1) i.e., efeito negativo da competio intraespecfica. Portanto, sem a presena de um consumidor se alimentando do recurso, este cresce at atingir sua capacidade suporte. A taxa de mortalidade do recurso se apresenta de duas formas: pela competio intraespecfica (1) e pelo consumo da espcie de nvel trfico superior conforme descrito na formulao da equao para esta espcie (2). A espcie de consumidor (Nc) depende necessariamente do recurso e na sua ausncia tende a extino. Este consumo apresentado sobre seu recurso pode ser dado conforme a equao abaixo:

dNC a N Nc dt = R R
onde, aR representa a taxa de ataque do consumidor sobre seu recurso (NR).

(2)

Este termo descrito (2) tambm conhecido como resposta funcional tipo I, onde o consumidor alimenta-se (per capita) proporcionalmente ao seu recurso, ou seja, maior a quantidade do recurso maior seu consumo. O consumidor, sem o recurso para se alimentar, apresentar uma taxa de mortalidade per capita constante:

dNC dN C dt =
onde, d representa a taxa de mortalidade do consumidor.

(3)

Portanto, um modelo geral simples consumidor-recurso toma a seguinte forma:

dNR rN 1 NR NR max dt = R dNC a N N dN C dt = R R C


35

aRNRNc
(4)

De maneira similar, um sistema complexo de multi-espcies i.e., rede trfica pode ser representado conforme abaixo:

dNi N (r + dt = i i

a N ),
ij j
j=1

(5)

onde, n o nmero de espcies da rede trfica; Ni representa a espcie e sua densidade; aij representa o consumo do nvel trfico superior sobre o inferior a magnitude do termo ir depender se as espcies se interagem ou no, e o sinal do termo representa a conexo entre as espcies (e.g., consumidor-recurso: + -); ri representa taxa de nascimento ou mortalidade dependendo do nvel trfico em questo. Resposta funcional tipo II Uma das formas de avaliar o padro comportamental do predador em relao densidade de presas atravs da resposta funcional. A resposta funcional, expressa pela relao entre abundncia de presas e taxa de consumo do predador (Holling 1959), reflete-se geralmente no comportamento dinmico do sistema consumidor-recurso, alterando sua estabilidade populacional e da rede trfica (Murdoch & Oaten 1975). A resposta funcional classificada em resposta do tipo I, do tipo II e do tipo III (Holling 1959). O primeiro tipo de resposta funcional resultando em uma acelerao constante na taxa de ataque no havendo saturao. No segundo tipo de resposta funcional a acelerao da taxa de ataque negativa at atingir a saturao. J a resposta do tipo III, tpica de predadores generalistas, caracterizada por uma acelerao positiva seguida de negativa at a saturao, resultando em um padro sigmide de consumo de presas. O modelo geral proposto acima (5) assume uma resposta funcional tipo I (i.e., consumo linear sem saturao), todavia resposta funcional tipo II (i.e., no linear com saturao) ser considerada nos modelos aqui desenvolvidos e discutidos nas duas formas gerais abaixo:

aijNi aijNi Nc => 1+a N ; M + N 0 i ij i

(6)

onde, Nc a funo que representa uma resposta funcional tipo II; aij representa a taxa de ataque do nvel trfico superior; M0 representa a constante de meia saturao. O segundo termo a forma de Michaelis-Menten, comumente utilizada em reaes enzimticas. Neste caso M0 a constante de meia saturao (Keshet 1988). Preferncia alimentar e foras de interao Por ltimo, termos de preferncia alimentar foram assumidos como representao da preferncia do consumidor sobre seus diferentes itens alimentares. Dois termos de preferncia chamados de non-switching (preferncia fixa) e switching (preferncia varivel) foram empregados (sensu Holt 1983, Faria & Costa 2009a). Nos dois termos o parmetro p representa a preferncia do consumidor sobre dois recursos distintos e no caso do non-switching a variao na densidade de um dos recursos no altera sua preferncia. Por outro lado, o termo de preferncia switching
36

altera a escolha do consumidor com a variao da densidade dos dois recursos i.e., o recurso mais consumido ser o recurso com maior abundncia (densidade ou biomassa). Segue abaixo a preferncia varivel segundo Post et al. (2000):

pNi = pN +(1- p)N i j

(7)

Dessa forma, as duas preferncias alimentares i.e., preferncia fixa (8) e varivel (9) associadas com a resposta funcional tipo II do consumidor tomam as seguintes formas para dois tipos de recursos Ni e Nj:

(1p) axiNi 1 + (1 p ) a xi N i + pa xj N j (1p)Ni a xi N i (1 p ) N i + pN j 1+ a xi N i

pa xj N j 1 + (1 p ) a xi N i + pa zj N j pN j a xi N i (1 p ) N i + pN j 1+ a xi N j

(8)

(9)

Notar que a expresso (8) pode comportar n recursos, X1, X2,..., Xn, sendo neste caso denominada resposta funcional multi-espcies (Hassell, 1978) e o ndice x se refere a um consumidor que se alimenta dos recursos Ni e Nj. Quando o parmetro p = 1 ou 0, o consumidor atua como um especialista e quando 0 < p < 1, o consumidor atua como um generalista (p = 0.5, mximo grau de generalismo, ou seja, sem preferncia). Interessante notar que o termo de preferncia varivel modifica a resposta funcional do tipo II para uma resposta do tipo III quando 0 < p < 1 (i.e., resposta caracterstica de predadores generalistas). No caso da preferncia fixa, a resposta funcional permanece sendo a do tipo II independente da variao de p. Apesar dos termos de preferncia utilizarem o mesmo parmetro p a interpretao precisa deles diferente. Na preferncia fixa (8) o parmetro representa a frao efetiva do tempo de procura e manuseio alocado para encontrar uma das presas. J na preferncia varivel (9), o parmetro p representa tambm uma frao do tempo de procura mais o tempo manuseando uma das espcies de presa, porm esta frao proporcional a freqncias das populaes das duas espcies na comunidade. Assim, o consumidor gastar mais tempo consumindo a presa de maior abundncia at que esta tenha sua abundncia diminuda com relao a outra espcie, alterando sua preferncia para a outra espcie. Os termos de preferncia descritos acima e seus diferentes valores assumidos representam possveis foras de interao que determinada rede trfica possui e.g., taxas de predao. Comunidades naturais apresentam diferentes foras de interao, sendo elas fortes i.e., baixa varincia nas estimativas de fora de interao e fracas i.e., elevada varincia nas estimativas de fora de interao (Berlow 1999, Berlow et al. 2004). Aqui, o termo de preferncia fixa (non-switching) representa uma interao forte e o termo de preferncia varivel (switching) uma interao fraca, j que seu comportamento alimentar muda com a proporo populacional das espcies, resultando em uma elevada varincia nos valores.
37

Onivoria com aporte alctone (estudo de caso terico) Formulao do modelo matemtico At o comeo dos anos 90, onivoria era considerada uma interao rara em comunidades naturais em decorrncia (Pimm 2002): (i) da resoluo emprica relativamente baixa das redes trficas; (ii) da instabilidade inerente s dinmicas resultantes de seus modelos tericos. Com o aperfeioamento da resoluo emprica de redes trficas (Polis & Strong 1996) e a insero de vrios tipos de fora de interao e preferncia alimentar nos modelos tericos promovendo a estabilizao de diversos sistemas trficos (McCann & Hastings 1997, McCann et al. 1998, Faria & Costa 2009b), onivoria vem sendo considerada como uma interao relativamente comum em sistemas naturais. Como j citado anteriormente, onivoria possui um importante papel na estabilizao dos sistemas trficos devido aos seus canais multi-interativos entre os nveis trficos (McCann et al. 1998). Todavia, o entendimento de como o aporte alctone influencia interaes onvoras ainda pouco conhecido (Faria & Costa 2010). O esquema trfico da Figura 1 mostra uma rede trfica onvora com aporte alctone no consumidor.

P
1-p2 p1

C
1-p1

p2

R
Figura 1. Diagrama de uma rede trfica onvora com aporte alctone na espcie consumidora e preferncia alimentar (pi). P, espcie de predador onvoro; C, espcie de consumidor; R, espcie de recurso; A, aporte alctone. Um possvel modelo de onivoria com aporte alctone e com preferncia fixa pode ser dado por (Faria & Costa 2010):

dR R 1 R K dt =

x cy c

p 2R (1 p 1 ) R C x p y pr P (1 p 1 ) R + R 0 + p 1 A R 02 + (1 p 2 ) C + p 2 R

(1 p 1 ) R + p 1 A (1 p 2 ) C dC x y P x cC C x p y pc C 0 + p 2 R + (1 p 2 ) C dt = c c (1 p 1 ) R + R 0 + p 1 A p 2R (1 p 2 ) C dP x y P x pP P + x p y pc C 0 + p 2 R + (1 p 2 ) C dt = p pr R 02 +(1 p 2 ) C + p 2 R
38

(10)

Recorrendo-se formulao de preferncia varivel proposta por Post et al. (2000), o modelo se torna (Faria & Costa 2010):

onde R, C e P so as densidades do recurso, consumidor e predador onvoro, respectivamente; K representa a capacidade suporte do recurso; R0, R02 so as constantes de meia saturao do recurso (R) e C0 a meia saturao do consumidor (C) e.g., densidades; xc, xp representa as taxas metablicas especficas de cada espcie; yc, ypr e ypc so as medidas das taxas de ingesto das espcies de consumidor e predador (Yodzis & Innes 1992, McCann & Yodzis 1994a, 1994b, McCann & Hastings 1997). As variveis e os parmetros so definidos da mesma forma nos dois modelos (10 e 11), sendo que A a entrada alctone no nvel do consumidor. p1 representa o grau de preferncia de consumo da entrada alctone em relao ao consumo do recurso (R) pelo consumidor (C). Similarmente, p2 descreve o grau de preferncia de consumo do recurso (R) em relao ao consumo do consumidor (C) pelo predador (P). A0 representa a constante de meia saturao da entrada alctone. Especificamente, alguns cenrios so assumidos seguindo McCann & Hastings (1997): (i) o predador onvoro menos eficiente consumindo o recurso (R) comparado com seu consumo sobre o consumidor C (ypr < ypc); (ii) o predador onvoro consome o recurso (R) com uma eficincia menor que o consumidor (C) alimenta-se (ypr < yc); (iii) as constantes de meia saturao do predador onvoro sobre o recurso e sobre o consumidor foram arbitrariamente assumidas como sendo iguais (R02 = C0). Tendo como base a interao onvora com aporte alctone descrita e formulada acima, anlises de estabilidade de curto e longo prazo e coexistncia das espcies foram realizadas complementando os resultados de Faria & Costa (2010) j descritos aqui (item 2). Dinmica populacional, estabilidade e coexistncia de espcies Seguindo a mesma linha desenvolvida por Faria & Costa (2009a, 2010), em que os termos de preferncia alimentar foram assumidos como fixo e varivel, onivoria com aporte alctone foi investigada com relao a estabilidade da rede trfica total, e coexistncia das espcies frente o aumento da capacidade suporte para populao do recurso (K) i.e., paradoxo do enriquecimento (Rosenzweig 1971). De maneira geral, os resultados aqui investigados sugerem que termos de preferncia alimentar varivel, ou seja, funo de densidade do recurso, produzem dinmicas populacionais e da rede trfica mais estvel se comparado com termo de
39

preferncia fixo (Figura 2A-B) corroborando com estudos anteriores (McCann 2000, Faria & Costa 2009a, b, 2010). A Figura 2A-B mostra a estabilidade da rede trfica total (somatria das 3 populaes no equilbrio) com relao ao aumento da capacidade suporte i.e., paradoxo do enriquecimento, Rosenzweig (1971) para diferentes valores de preferncia alimentar do predador sobre o recurso e o consumidor (p2). Pontos contnuos (resultando em linhas contnuas) representam uma rede trfica estvel e pontos dispersos representam uma rede trfica instvel.

Figura 2.Anlise de bifurcao dos dois modelos (eq. 10 e 11) para diferentes valores de preferncia alimentar do predador (p2 ver nos grficos os valores utilizados). Os grficos mostram as densidades totais de longo prazo da rede trfica (R*+C*+P*) frente a variao da capacidade suporte do recurso (K). A: rede trfica onvora com termo de preferncia fixa; B: rede trfica onvora com termo de preferncia varivel. Valores dos parmetros: R0=0,16129; R02=0,5; C0=0,5; xc=0,4; xp=0,08; yc=2,009; ypr=2,0; ypc=5; p1=0,5; S=0,1. Mais especificamente, a Figura 2A (preferncia fixa) para p2 > 0,5 i.e., predador preferindo consumir o recurso resulta em estabilidade, porm se analisar as sries temporais (Figuras 3A, C e E) observa-se a extino da espcie consumidora e para um valor muito alto de p2 a extino do predador. A extino do consumidor se d pela competio indireta com o predador mesmo com o consumidor recebendo a aporte alctone (Figura 3C). Alm disso, diferentes dinmicas so obtidas conforme os valores de p2 so atribudos: dinmicas cclicas com coexistncia das 3 espcies (Figura 3A), excluso do consumidor e estabilidade do recurso e do predador (Figura 3C), dinmicas cclicas com elevada amplitude do recurso e do consumidor e extino do predador (Figura 3E).

40

Figura 3. Sries temporais dos dois modelos (eq. 10 e 11) resultando em dinmicas populacionais diferentes e extines de espcies de acordo com os valores de preferncia alimentar (p2). A (p2=0,2 preferncia no consumidor), C (p2=0,5 sem preferncia) e E (p2=0,9 preferncia no recurso): rede trfica onvora com termo de preferncia fixa; B (p2=0,2 preferncia no consumidor), D (p2=0,5 sem preferncia) e F (p2=0,9 preferncia no recurso): rede trfica onvora com termo de preferncia varivel. Valores dos parmetros: R0=0,16129; R02=0,5; C0=0,5; xc=0,4; xp=0,08; yc=2,009; ypr=2,0; ypc=5; p1=0,5; S=0,1; K=1,5. J a Figura 2B (preferncia varivel) mostra o quo estvel o termo de preferncia torna a rede trfica. Independente dos valores de p2 as espcies da rede trfica coexistem e somente valores altos para a capacidade suporte (K) que produzem ciclos populacionais, mesmo assim com coexistncia das espcies. Para demonstrar a robustez das simulaes diferentes sries temporais foram simuladas e os resultados foram qualitativamente semelhantes (Figuras 3B, D e F). Por ltimo foram feitas simulaes em que os valores mnimos das populaes durante a fase transiente (curto prazo) fossem obtidos para verificar quo estvel a rede trfica tendo como diferencial os dois termos de preferncia (Figura 4). Interessante notar que quanto mais distante de zero a rede trfica estiver mais estvel ser, j que eventos estocsticos biticos e/ou abiticos poderiam levar as populaes a extino local mais facilmente. Mais uma vez a preferncia varivel se mostrou mais estvel ao longo da variao da capacidade suporte e com todas as espcies coexistindo. A preferncia fixa mostrou-se mais instvel com valores populacionais menores e nas simulaes onde os valores so maiores ocorre a extino de pelo menos uma das espcies de consumidor e predador j que os valores da capacidade suporte limitam as invases e persistncia dos nveis trficos superiores.
41

Figura 4.Anlise de bifurcao dos dois modelos (eq. 10 e 11) para diferentes valores de preferncia alimentar do predador (p2). Os grficos mostram as densidades mdias mnimas de curto prazo da rede trfica total (R+C+P) frente a variao da capacidade suporte do recurso (K). A: rede trfica onvora com termo de preferncia fixa; B rede trfica onvora com termo de preferncia varivel. Valores dos parmetros: R0=0,16129; R02=0,5; C0=0,5; xc=0,4; xp=0,08; yc=2,009; ypr=2,0; ypc=5; p1=0,5; S=0,1. Consideraes Finais Redes trficas um conceito central e til em ecologia, pois fornece uma possibilidade de abstrao da grande complexidade e interconectividade de comunidades naturais (Berlow et al. 2004). Os diferentes trabalhos, tericos e empricos, apontam na direo de uma melhor compreenso do papel das foras de interao em uma comunidade natural, seja para a espcie em questo, para o nvel trfico ou at mesmo para o funcionamento do ecossistema.Acompreenso do papel das foras de interao passa pela necessidade de estim-las, seja em campo ou em laboratrio (Novak & Wootton 2010), e atravs destas estimativas empricas, parametrizar os modelos tericos aproximando os estudos tericos dos empricos. O papel do termo especfico de preferncia (fixa e varivel) na determinao da dinmica e estrutura de diferentes redes trficas evidenciou resultados completamente distintos quanto a dinmica populacional, coexistncia das espcies e estabilidade de curto e longo prazo (Faria& Costa 2009a, b, Faria & Costa 2010). Isto refora a importncia que foras de interao fortes e fracas possuem na estabilidade de uma rede trfica, sendo de grande importncia consider-las nos estudos. Alm disso, estes resultados sugerem cautela na determinao dos possveis resultados gerais das anlises, uma vez que respostas dinmicas distintas podem ser geradas conforme a caracterstica do termo de preferncia empregado. Por fim, fazer predies sobre as conseqncias dos impactos ambientais sem conhecimento das foras de interao entre as espcies torna nossas predies indeterminadas para qualquer ecossistema com um razovel grau de complexidade
42

(Yodzis 1988). Independente da abordagem terica e/ou emprica, o entendimento do papel das foras de interao na estruturao de comunidades naturais e funcionamento de ecossistemas representam uma oportunidade promissora para futuras investigaes. Referncias
Berlow, E.L. 1999. Strong effects of weak interaction in ecological communities. Nature, 398: 330-334. Berlow, E.L.; Navarrete, S.A.; Briggs, C.J.; Power, M.E. & Menge, B.A. 1999. Quantifying variation in the strengths of species interaction. Ecology 80: 2206- 2224. Berlow, E.L.; Neutel, A.; Cohen, J.E.; De Ruiter, P.C.; Ebenman, B.; Emmerson, M.; Fox, J.W.; Jansen, V.A.A.; Jones, J.I.; Kokkoris, G.D.; Logofet, D.O.; Mckane, A.J.; Montoya, J.M. & Petchey, O. 2004. Interaction strengths in food webs: issues and opportunities. Journal of Animal Ecology, 73:585-598. Chase, J.M. 2003. Experimental evidence for alternative stable equilibria in benthic pond food web. Ecology Letters 6: 733-741. Cohen, J.E. 1978. Food webs and Niche space. Princeton University Press, Princeton, NJ. Cohen, J.E.; Briand, F. & Newman, C.M., 1990. Community food webs: data and theory. Biomathematics, Vol. 20. Springer-Verlag, Berlin. Faria, L.D.B. & Costa, M.I.S. 2009a. The interplay among prey preference, predator mortality rate and environmental heterogeneity in food web long-term stability. Journal Theoretical Biology, 258: 339-343 Faria, L.D.B. & Costa. M.I.S. 2009b. The interplay among the prey preference, nutrient enrichment and stability in an omnivory system. Brazilian Journal of Biology, 69: 1027-1035 Faria, D.B.F.; Umbanhowar, J. & McCann, K.S. 2008. The long-term and transient implications of multiples predators in biocontrol. Theoretical Ecology, 01: 45-53. Faria, L.D.B. & Costa, M.I.S. 2010. Omnivorous food web, prey preference and allochthonous nutrient input. Ecological Complexity, 7: 107-114. Fretwell, S.D. 1987. Food chain dynamics: the central theory of ecology? Oikos, 50: 291-301. Gurevitch, J.; Hedges, L.V. 1999. Statistical issues in ecological meta-analyses. Ecology 80: 11421149. Hairston, N.G.; Smith, F.E. & Slobodkin, L.B. 1960. Community structure, population control, and competition. TheAmerican Naturalist, 44: 421-425. Hassell, M.P. 1978. The dynamics of arthropod predator-prey systems. Princeton, New Jersey. Hedges, L.V.; Gurevitch, J.; Curtis, P.S. 1999. The meta-analysis of response ratios in experimental ecology. Ecology 80: 1150-1156. Holling, C. S., 1959: Some characteristics of simple types of predation and parasitism. Canadian Entomologist 91, 385398. Holt, R.D. 1977. Predation, apparent competition, and the structure of prey communities. Theoretical Population Biology, 12: 197-229. Holt, R.D. 1983. Optimal foraging and the form of predator isocline. TheAmerican Naturalist, 122: 521-541. Jefferies, R.L., 2000. Allochthonous inputs: integrating population changes and food web dynamics. Trends in Ecology and Evolution 15, 19-22. Laska, M.S.; Wootton, J.T. 1998. Theoretical concepts and empirical approaches to measuring interaction strength. Ecology, 79: 461-476. Keshet, L.E. 1988. Mathematical Models in Biology. Random House. New York. 43

Martinez, N.D. 1991. Constant connectance in community food webs. The American Naturalist, 139: 1208-1218. Martinez, N.D. 1994. Scale dependent constraints on food web structure, 144: 935-953. May, R.M. 1972. Stability and complexity in model ecosystems. Princeton, New Jersey. McCann, K. 2000. The diversity-stability debate. Nature 405: 228-233. McCann, K.S. & Hastings, A. 1997. Reevaluating the omnivory-stability relationships in food webs. Proceeding of the Royal Society of London, 264: 1249-1254. McCann, K.S.; Hastings, A. & Huxel, G.R. 1998. Weak trophic interactions and balance of nature. Nature, 395: 794-798. McCann, K., Yodzis, P., 1994a. Biological conditions for chaos in a three-species food chain. Ecology 75, 561-564. McCann, K., Yodzis, P., 1994b. Nonlinear dynamics and population disappearance. The American Naturalist 144, 873-879. Murdoch, W. W.; Oaten, A., 1975: Predation and population stability. Advanced Ecology Research 9, 2131. Namba, T., Tanabe, K., Maeda, N. 2008. Omnivory and stability of food webs. Ecological Complexity 5, 73-85. Novak, M. & Wootton, J.T. 2010. Using experimental indices to quantify the strength of species interactions. Oikos, 119: 1057-1063. Oksanen, L.; Fretwell, S.D.; Arruda, J. & Niemeli, P. 1981. Exploitation ecosystems in gradients of primary productivity. TheAmerican Naturalist, 118: 240-261. Osenberg, C.W.; Sarnelle, O.; Cooper, S.D. 1997. Effect size in ecological experiments: the applications of biological models in meta-analysis. The American Naturalist 150: 798-812. Osenberg, C.W.; Sarnelle, O.; Cooper, S.D; Holt, R.D. 1999. Resolving ecological questions through meta-analysis: goals, metrics and models. Ecology 80: 1105- 1117. Paine, R.T. 1966. Food web complexity and species diversity. The American Naturalist, 100: 850859. Paine, R.T. 1980. Food webs: linkage, interaction strength, and community infrastructure. Journal ofAnimal Ecology, 49: 667-685. Paine, R.T. 1992. Food web analysis through field measurement of per capita interaction strength. Nature, 355: 73-75. Pimm, S.L. 1984. The complexity and stability of ecosystems. Nature, 307: 321-326. Pimm, S.L. 2002. Food Webs. The University of Chicago Press, Chicago. Polis, G.A. 1991. Complex trophic interactions in deserts: an empirical critique of food web theory. TheAmerican Naturalist, 138: 123-155 Polis, G.A.; Myers, C.A. & Holt, R.D. 1989. The ecology and evolution of intraguild predation: potential competitors that eat each other. Annual Review of Ecology and Systematic, 20: 297330. Polis, G.A., Winemiller, K.O., 1996. Food webs: Integration of patterns and dynamics. Kluwer Academic Publishers, Boston. Polis, G.A. & Strong, D.R. 1996. Food web complexity and community dynamics. The American Naturalist, 147: 812-846. Polis, G.A., Anderson, W.B., Holt, R.D., 1997. Toward an integration of landscape and food web ecology: The dynamics of spatially subsidized food webs. Annual Review of Ecology and Systematic, 28: 289-316. 44

Polis, G.A.; Sears, A.L.W.; Huxel, G.R.; Strong, D.R. & Maron, J. 2000. When is a trophic cascade a trophic cascade? Trends in Ecology and Evolution, 15: 473-475. Polis, G.A., Snchez-Piero, F., Stapp, P.T., Anderson, W.B., Rose, M.D., 2004. Trophic flows from water to land: marine input affects food webs of island and coastal ecosystems worldwide. In: G.A. Polis, M.E. Power, G.R. Huxel (editors), Food webs at the landscape level. Chicago Press. Post, M.D.; Conners, M.E. & Goldberg, D.S. 2000. Prey preference by a top predator and the stability of linked food chains. Ecology, 81: 8-14. Power, M.E.; Tilman, D.; Estes, J.; Menge, B.A. 1996. Challenges in the quest for keystones. BioSceince 46: 609-620. Rosenzweig, M.L., 1971. Paradox of enrichment: destabilization of exploitation ecosystems in ecological time. Science 171(969), 385-387. Schmitz, O.J.; Hamback, P.A. & Beckerman, A.P. 2000. Trophic cascade in terrestrial systems: a review of the effects of carnivore removals on plants. TheAmerican Naturalist, 155: 141-153. Tanabe, K. & Namba, T. 2005. Omnivory creates chaos in simple food web models. Ecology, 86: 3411-3414. Wootton, J.T. 1994. Predicting direct and indirect effects: an integrated approach using experiments and path analysis. Ecology, 75: 151-165. Wootton, J.T. Emerson, M. 2005. Measurement of interaction strength in nature.Annual Review of Ecology and Systematic, 36: 419-440. Vandermeer, J. 2006. Omnivory and the stability of food webs. Journal of Theoretical Biology, 238: 497-504. Yodzis, P., Innes, S., 1992. Body size and consumer resource dynamics. The American Naturalist, 139, 1151-1175.

45

Captulo 4 Redes de disperso de sementes: pequenos mundos mutualistas Marco Aurelio Ribeiro Mello Resumo A teoria de redes voltou moda na Ecologia, especialmente no estudo das interaes entre animais e plantas. Porm, como redes podem nos ajudar a entender sistemas ecolgicos? Neste captulo fao um breve histrico da abordagem de redes no estudo de mutualismos e mostro o que se tem descoberto mais especificamente sobre redes de disperso de sementes. Pelo que se tem observado, as redes mutualistas tm muito em comum com outras redes complexas (e.g. distribuio de grau livre de escala ou com escala ampla); o que leva a supor que processos comuns podem estruturar sistemas completamente diferentes entre si. Contudo, apesar das muitas semelhanas encontradas, redes de diferentes tipos de mutualismo diferem em algumas propriedades importantes, e redes de disperso de sementes tm suas particularidades. Por exemplo, as redes de disperso de sementes parecem tem maior coeso do que as redes de polinizao, por terem maior conectncia e aninhamento. Contudo, apesar de a disperso de sementes ser uma interao ecologicamente menos especializada, as redes de disperso so to modulares quanto as de polinizao, o que nos mostra que os mistrios dessas redes apenas comeam a ser entendidos. Nas redes de disperso, os mdulos formados por diferentes grupos de animais apresentam diferente estrutura e robustez, o que refora a hiptese de serem esses sistemas verdadeiros mosaicos de grupos funcionais. Assim, parece que tanto as redes de disperso quanto as de polinizao seguem uma topologia combinada, que mistura modularidade na rede como um tudo com aninhamento dentro dos mdulos. Tambm se tem observado que a modularidade das redes de disperso e o papel funcional de cada espcie so influenciados pelos padres de especializao ecolgica no nvel das populaes. Mesmo assim, a estrutura observada no nvel da comunidade no pode ser inteiramente prevista com base apenas no que se sabe sobre as populaes que a formam. Por fim, outra questo discutida a falta de sintonia entre conceitos de redes e ecolgicos; evidncias sugerem que especialistas ecolgicos podem ser generalistas nas redes. Termino sugerindo alguns temas que poderiam ser investigados no futuro, a fim de melhorar a sintonia entre a teoria ecolgica e a teoria de redes. Palavras-chave: comunidades, disperso de sementes, ecossistemas, frugivoria, grafos, guildas, interaes animal-planta, mutualismos, nicho, papis funcionais, redes complexas, servios ambientais. Por que estudar redes? O grafite que usamos na ponta dos nossos lpis uma substncia bastante macia, opaca e com alta condutividade. O diamante uma das substncias mais duras encontradas na natureza, sendo muito transparente e pouco condutivo. Ser que essas duas substncias to diferentes entre si tm algo em comum? Sim: ambas so altropos do carbono, portanto so substncias simples formadas por apenas um tipo de tomo. Porm, se elas so formadas pelo mesmo tipo de tomo, como podem ter propriedades to diferentes? O grafite e o diamante so to diferentes entre si, porque tm estruturas de rede completamente diferentes. Enquanto o grafite formado por tomos de carbono arranjados em duas dimenses, em camadas sobrepostas unidas por interaes de van
46

der Waals, no diamante os tomos formam uma rede coesa, compacta e tridimensional. Este exemplo deixa claro como a estrutura de rede pode ser um fator importante em sistemas, dos mais simples aos mais complexos. o que chamamos de emergncia: as interaes entre os elementos de um sistema geram propriedades que no so observadas nos elementos em si (Johnson 2002). Isso tambm vale para vrios outros tipos de sistema, especialmente os sociais e os biolgicos, que so muito mais complexos do que as substncias simples. A emergncia j foi descrita em diversos sistemas biolgicos, como por exemplo os agregados formados por organismos unicelulares conhecidos como micetozorios (Johnson 2002), os cardumes de peixes e as teias trficas (Scheffer 2009). Da mesma maneira, no podemos prever completamente a estrutura de uma comunidade de plantas e dispersores de sementes com base apenas no que sabemos sobre os organismos envolvidos nessas interaes. Para entendermos tanto o processo de disperso de sementes quanto os servios ambientais a ele associados (por exemplo, a regenerao florestal), preciso estud-los no nvel da comunidade1 (ou, mais precisamente, da guilda ou ensemble, Fauth et al. 1996), ou seja, considerando diversas espcies envolvidas e suas interaes em uma dada localidade (Walker 1992). A teoria de redes fornece conceitos e anlises especialmente desenvolvidos para o estudo de sistemas complexos (veja alguns conceitos no Apndice 1), que nos permitem operacionalizar2 de forma acurada as caractersticas de uma comunidade de espcies mutualistas e, assim, entender suas propriedades emergentes (Bascompte & Jordano 2007). Contudo, pode-se argumentar que h linhas na Ecologia que j se preocupam h muito tempo com o nvel das comunidades. A principal delas a prpria ecologia de comunidades, mas h ainda outras reas mais especficas como a teoria de guildas (Root 1967). Certamente as ideias e ferramentas desenvolvidas nessas reas so teis no estudo dos mutualismos entre animais e plantas. Mesmo assim, faltava uma teoria que focasse as interaes e no os organismos. estudando as interaes que podemos entender as propriedades emergentes de um sistema mutualista. A teoria de redes caiu bem como uma luva para essa tarefa, permitindo uma mudana de paradigma e grandes avanos (Bascompte & Jordano 2006). Ela ajudou especialmente a resolver um dos maiores vieses no estudo dos mutualismos: a grande maioria dos trabalhos at os anos 1990 focava apenas uma espcie de interesse e seus parceiros diretos (Bronstein 1994). Com a teoria de redes, tornou-se possvel estudar comunidades inteiras, com vrias espcies e suas interaes diretas e indiretas (Mello 2010). Portanto, apesar dos atuais debates acalorados entre eclogos clssicos e eclogos de redes (veja, por exemplo, Blthgen 2010), no h motivo para animosidades, j que a ecologia de redes, apesar de em muitos casos estudar o mesmo nvel de organizao que a ecologia de comunidades (as redes tambm podem ser aplicadas a outros nveis, como o dos indivduos, Arajo et al. 2008), tem uma
1

H vrios conceitos relacionados ao nvel de organizao conhecido como comunidade na literatura ecolgica, como por exemplo community, biocenosis, taxocenosis, assemblage, guild e ensemble. Para simplificar, neste captulo vou usar o termo comunidade para me referir ao conjunto de populaes de animais e plantas que interagem em uma determinada localidade. Operacionalizao o processo de representar uma varivel terica, que por natureza abstrata, atravs de uma varivel operacional, que possvel de ser medida atravs de experimentos, simulaes ou observaes. Em uma pesquisa cientifica, estamos sempre interessados em testar hipteses, que so constitudas de variveis tericas; porm, s podemos test-las indiretamente, atravs das previses feitas usando variveis operacionais.

47

abordagem e uma proposta diferentes desta. A grande contribuio da teoria de redes Ecologia ajudar a representar e pensar sobre sistemas ecolgicos complexos como um todo, atomizando em parte seus elementos, mas no suas interaes, o que permite uma frutfera operacionalizao de suas propriedades emergentes. Conforme discuto mais frente, preciso ter muito cuidado com a sintonia entre conceitos ecolgicos e redes, a fim de fazer pesquisas com um sentido biolgico claro (Blthgen et al. 2008) e tornar mais fcil entender padres e processos (Vzquez et al. 2009). Redes no so novidade Na Ecologia (McIntosh 1986), assim como nas outras cincias (Kuhn 1996), alguns temas ou abordagens so criados e logo viram paradigmas, mas outros caem no esquecimento. Porm, h temas que nascem, crescem, reproduzem-se, morrem e... ressuscitam. Esses temas v e voltam moda e, a cada ciclo, as pessoas se esquecem de quo antigos eles so. o caso das redes em Ecologia. Ento de onde vem a teoria de redes e quando ns, eclogos, comeamos a us-la? Pode-se dizer que a teoria de redes nasceu junto com a teoria de grafos, apesar de s ter se desenvolvido a pleno vapor bem depois desta. A primeira soluo de um problema (As Sete Pontes de Knigsberg, Figura 5) usando uma abordagem de teoria de grafos (i.e. figuras matemticas abstratas, compostas de crculos e linhas, Chartmand 1977) foi apresentada em 1736, sendo publicada cinco anos depois (Euler 1741).

Figura 5: No primeiro estudo de redes da histria (Euler 1741), vemos como a cidade de Knigsberg na Prssia (atual Kaliningrado, na Rssia) foi modelada como um grafo, onde os crculos cinza representam as partes da cidade e as linhas pretas representam as pontes. Para resolver o famoso problema das Sete Pontes de Knigsberg ( possvel caminhar pela cidade passando por todas as pontes, mas apenas uma vez por cada uma?), toda informao desnecessria foi descartada e ficou apenas o que interessava para achar a soluo. Nasciam assim as teorias de grafos e de redes. interessante notar que, mesmo no tendo desenhado grafos em seu artigo, Euler os representou matematicamente no texto; ent o n o se sabe quando surgiu a primeira representao pictrica de um grafo. Portanto, grafos e redes s o um tema muito antigo, com 275 anos de idade, bem longe de serem uma novidade. Chamam-se de redes os grafos aos quais se acrescentam informaes sobre a natureza dos elementos
48

(tambm chamados de vrtices ou ns) e suas conexes (tambm chamadas de arestas ou elos); logo, um grafo puramente abstrato, enquanto uma rede representa um sistema real, como por exemplo, a malha de pontes de uma cidade, as relaes entre pessoas de um mesmo grupo social, ou a comunidade de plantas e dispersores de sementes de uma floresta. Assim, a teoria de grafos se dedica a estudar as propriedades dessas figuras matemticas abstratas, enquanto a teoria de redes derivada dela e se dedica a entender sistemas reais. De qualquer modo, j no primeiro problema, ambas as teorias nasceram intimamente ligadas e buscou-se entender um sistema real. A teoria de redes explodiu especialmente a partir do fim da dcada de 1950, graas aos os trabalhos de Paul Erds e Alfrd Rnyi (ver o artigo pioneiro, Erds & Rnyi 1959) e evoluo dos computadores pessoais nas dcadas seguintes. Usando-se uma abordagem de redes, muitos avanos foram obtidos nos campos dos transportes, comunicaes, transmisso de energia, computao e sociologia (para ter uma tima viso geral da rea, leia Barabasi 2003, Christakis & Fowler 2009, Watts 2003). A aplicao da teoria de grafos em Ecologia tambm antiga. At onde se sabe, o primeiro trabalho que representou um sistema ecolgico como um grafo (Figura 6) foi publicado no final do sculo XIX (Camerano 1880).

Figura 6: O grafo publicado no estudo pioneiro que trouxe a teoria de redes para a Ecologia, no sculo XIX. Modelou-se uma teia trfica, incluindo tambm os nveis trficos aos quais cada grupo de organismos pertencia. Mesmo antes disso, o ingls Charles Darwin e outros naturalistas famosos j pensavam em sistemas naturais com uma viso de teias e comentavam sobre a complexidade das relaes ecolgicas (Bascompte 2007). Nessa primeira fase, usava-se a teoria de grafos principalmente para representar teias trficas em ambientes aquticos, facilitando muito a compreenso das relaes diretas e indiretas nesses sistemas, mesmo que anlises matemticas mais sofisticadas ainda no fossem feitas (Lindeman 1942).
49

Os eclogos continuaram focados na predao e outras relaes antagonistas por dcadas, sendo que um dos grafos mais famosos na Ecologia foi publicado no artigo clssico sobre predadores de topo como espcies-chave (Paine 1966). Trabalhos clssicos da mesma poca ajudaram a consolidar a noo de teia trfica entre eclogos (Cohen 1978, May 1974). A predao dominou a cena at mais ou menos os anos 19801990, quando outros sistemas ecolgicos comearam a ser representados como redes. Um trabalho pioneiro dessa poca chamou a ateno para o fato de que uma abordagem de matrizes de adjacncia (intimamente ligada teoria de redes) poderia ser aplicada tambm biogeografia, para entender como espcies se distribuem em comunidades de ilhas costeiras (Atmar & Patterson 1993). Em 1987, foi publicado um trabalho seminal, no qual se mostrou como o conceito de conectncia (i.e. proporo de conexes realizadas em relao quantidade que seria possvel) poderia ser usado para operacionalizar o conceito de especializao nas relaes mutualistas entre animais e plantas (Jordano 1987). Os trabalhos sobre redes mutualistas continuarem raros, apesar de algumas importantes contribuies nas dcadas seguintes terem mantido o avano da rea (Fonseca & Ganade 1996). Foi somente bem depois que houve o primeiro surto da febre das redes mutualistas, o qual atingiria seu tipping point3 (sensu Gladwell 2002) na virada do sculo XX, depois que um artigo seminal sobre redes de polinizao (Memmott 1999) e outro sobre propriedades universais de redes mutualistas que tiveram grande repercusso (Jordano et al. 2003), tornando a abordagem de redes uma febre entre eclogos no sculo XXI (Mello 2010). Cada um na sua, mas com alguma coisa em comum Apesar de o pontap inicial das redes mutualistas ter sido dado em 1987, foi s mais de uma dcada depois que o tema virou moda. As condies para isso foram criadas pelo enorme impacto causado pelos trabalhos tericos sobre redes complexas publicados na virada do sculo XX (e.g. Albert & Barabasi 2000, Albert & Barabasi 2002). Por meio da inspirao dada por esses trabalhos mais gerais, descobriu-se que as redes mutualistas, incluindo as de disperso de sementes, compartilhavam algumas propriedades muito importantes com outros sistemas complexos. No importa quo diferente seja a natureza desses sistemas: sua topologia (i.e., sua estrutura geral) similar em muitos aspectos, o que muito intrigante. Que fatores poderiam determinar similaridades na estrutura de sistemas to diferentes entre si, como a Internet e as vias metablicas? A primeira propriedade comum a quase todas as redes complexas a assimetria de interaes: isso quer dizer que os vrtices de uma mesma rede tm nmeros e padres de conexes diferentes e quase nenhuma rede homognea. Na verdade, mais importante do que as conexes serem heterogneas o fato de essas diferenas no seguirem um padro aleatrio (Barabasi & Albert 1999). Significa que devem haver processos estruturando redes de diferentes tipos. Uma dessas assimetrias intrigantes foi observada em vrios tipos de rede, da internet s redes metablicas, que seguem um padro topolgico livre de escala (Barabasi 2009, Barabasi et al. 2000). Em outras palavras, nesse tipo de rede, a maioria dos vrtices tem poucas conexes, enquanto
3 Tipping point o ponto na dinmica de um sistema, em que ele muda radicalmente de estrutura, aps um longo perodo de mudanas mais graduais. Como, por exemplo, quando uma nova hiptese lanada, leva um tempo sendo digerida pela comunidade, e depois, abruptamente, comea a ser usada em uma nmero grande de trabalhos, virando paradigma quase da noite para o dia.

50

apenas alguns poucos tm um nmero comparativamente grande de conexes (os chamados hubs), e a distribuio do grau (ou seja, a distribuio do nmero de conexes de cada vrtice) segue uma lei de potncia; isso vlido para redes com qualquer nmero de vrtices, quer dizer, de qualquer tamanho4 (apesar de redes muito pequenas no seguirem esse padro Guimares et al. 2005). Esse fenmeno pode ser observado na Internet, por exemplo, onde a grande maioria dos sites tem apenas poucos links vindos de outros sites, enquanto alguns hubs como o Google so apontados por milhes de links. Quatro anos depois de ter sido proposta essa estrutura livre de escala para redes complexas em geral, descobriu-se que muitas redes de mutualismo tambm seguem esse padro. Porm, a maioria das redes mutualistas segue uma estrutura ligeiramente diferente, chamada de ampla escala: elas tambm tm uma distribuio de grau bem desigual, porm no com tantos vrtices que possam ser considerados como hubs (Figura 7), seguindo uma lei de potncia truncada, e sua topologia varia em funo do tamanho (Jordano et al. 2003).

Figura 7: Em redes complexas de diferentes tipos, a distribuio dos nmeros de conexes de cada vrtice costuma seguir os trs modelos principais representados. A grande maioria das redes tem uma distribuio livre de escala que segue uma lei de potncia, porem a maioria das redes mutualistas se adqua mais uma distribuio de ampla escala, seguindo uma lei de potncia truncada. Nas frmulas, k o nmero de conexes de um dado vrtice, uma constante, e kx o valor de truncagem. Isso significa que devem haver fatores nas redes mutualistas limitando o nmero de supergeneralistas (mais frente discuto o conceito de especializao em redes), isto , aquelas espcies que podem interagir com quase todos os parceiros disponveis na localidade. Esses fatores provavelmente esto ligados s interaes proibidas, ou seja, conexes que no poderiam acontecer na rede, seja por uma m combinao de fenologia, morfologia, fisiologia ou comportamento, ou por apenas diferenas na
4 Na teoria de grafos, diz-se que o tamanho de um grafo o dado pelo seu nmero de arestas, enquanto o seu grau dado pelo seu nmero de vrtices. Contudo, na literatura de redes ecolgicas, costuma-se dizer que o tamanho da rede o seu nmero de vrtices.

51

riqueza de espcies entre plantas e animais (Guimares et al. 2007a, Jordano et al. 2003). No caso da polinizao, parece que um descompasso na fenologia o fator mais importante na determinao de interaes proibidas (Olesen et al. 2010). J na disperso de sementes, a proibio das interaes poderia se dar, por exemplo, no caso de frutos que so grandes demais para serem comidos por animais com bocas pequenas, ou no caso de frutos que tm metablitos secundrios indigerveis por determinados grupos de animais (Jordano et al. 2003). Uma outra propriedade interessante que as redes de disperso de sementes compartilham com outras redes complexas o aninhamento: em geral, as conexes dos vrtices menos conectados representam um subconjunto das conexes dos vrtices mais conectados (Bascompte et al. 2003). como as bonecas russas matryoshka: os vrtices menos conectados (bonecas menores) se encaixam sucessivamente nos vrtices mais conectados (bonecas maiores) (Figura 8).

Figura 8: Em uma rede aninhada, as conex es dos vrtices menos conectados representam um subconjunto das conex es dos vrtices mais conectados. No exemplo da figura, isso vale tanto para os animais (An) quando para as plantas (Pn), em uma rede de dispers o de sementes hipottica. O aninhamento um padro bem comum em mutualismos facultativos. O aninhamento j foi observado em vrios tipos de sistema, incluindo os biogeogrficos (comunidades de ilhas menores tm um subconjunto das espcies das comunidades de ilhas maiores, Atmar & Patterson 1993). Nos mutualismos facultativos (i.e. aqueles nos quais os parceiros podem viver uns sem os outros, Boucher 1988) entre animais e plantas, o aninhamento parece ser uma propriedade bem comum (Bascompte et al. 2003). Mesmo em outros mutualismos facultativos o padro da rede parece ser muitas vezes aninhado, como no caso das intera es de limpeza entre organismos que vivem em recifes de coral (Guimares et al. 2007c), intera es entre anmonas e peixes (Ollerton et al. 2007) e intera es entre formigas e plantas com nectrios extraflorais (Guimares et al. 2006). Parece que o aninhamento, entre outros fatores, gerado pelo processo conhecido como anexo preferencial: quando um vrtice novo entra na rede, ele tem uma maior probabilidade de se conectar primeiro a um outro vrtice que j tenha
52

muitas conex es (Barabasi & Albert 1999). Isso apelidado de fenmeno do clube dos ricos (os ricos ficam mais ricos); fcil entend-lo, por exemplo, em redes de colaborao entre artistas, onde os novatos quase sempre contracenam primeiro com as estrelas. Isso tambm pode acontecer em redes mutualistas, onde espcies j com vrias intera es tm uma maior probabilidade de receber conex es de novas espcies que entram na rede, seja por serem muito generalistas ou muito abundantes, por exemplo (Nielsen & Bascompte 2007). Nas redes mutualistas, o aninhamento tambm em parte reforado por outros fenmenos, como limita es nas propor es de riqueza entre animais e plantas ou diferenas na abundncia (Krishna et al. 2008). Tem sido proposto que o aninhamento nas redes mutualistas deve aumentar sua estabilidade, porque minimizaria a competio entre as espcies de um mesmo lado da rede (i.e. animais ou plantas) (Bastolla et al. 2009); alm disso, as espcies mais conectadas serviriam como uma espcie de ncora para as espcies menos conectadas, que seriam supostamente mais suscetveis extino (Burgos et al. 2007). Contudo, ainda se sabe pouco sobre os processos que geram os padr es observados nas redes e as hipteses levantadas at o momento precisam ser testadas mais exaustivamente (Vzquez et al. 2009). H evidncias at mesmo de que o aninhamento no o padro de todos os mutualismos e que o grau de intimidade na interao um fator muito importante na determinao da topologia, pois redes simbiticas (i.e. aquelas onde os parceiros dependem uns dos outros para viver, Boucher 1988) tenderiam mais a uma estrutura compartimentada, enquanto redes no-simbiticas tenderiam mais ao aninhamento (Guimares et al. 2007b). Isso provavelmente acontece, porque na simbiose, como no caso das intera es de mirmecofilia, necessrio que os parceiros tenham adapta es ou exapta es bem mais afinadas, o que limita o nmero de parceiros que uma espcie pode ter ou selecionada para ter ao longo da evoluo (Howe 1984); por outro lado, no h muitas limita es nas intera es entre formigas e frutos e sementes cados no cho de uma floresta (Pizo & Oliveira 1999). Portanto, hoje acredita-se que as redes de dispers o de sementes, assim como outras redes mutualistas, seguem um balano entre uma estrutura aninhada e uma estrutura modular (ou seja, dividida em subgrupos), que no s o mutuamente exclusivas, ao contrrio do que se pensava, apesar de os extremos dessas duas topologias serem mutuamente exclusivos (Fortuna et al. 2010). Ao mesmo tempo em que h o encaixamento das espcies com menos e mais intera es, h tambm subgrupos de espcies que desempenham papis similares na rede (Fortuna et al. 2010). Como proposto em um trabalho terico cinco anos atrs, a mistura entre aninhamento e modularidade pode levar a estruturas combinadas, com mdulos na rede como um todo, porm dentro dos quais as espcies se aninham (Lewinsohn et al. 2006). Mundos pequenos Uma outra similaridade entre as redes de dispers o de sementes e outras redes mutualistas a estrutura de mundo pequeno. Esse conceito tem a ver com a ideia popular de como o mundo pequeno (e.g. conheo a prima da namorada do seu irmo). Imaginando a sociedade humana como uma gigantesca rede, onde os vrtices s o as pessoas e as conex es s o suas rela es sociais, descobriu-se nos anos 1960 que, em tese, possvel ir de uma pessoa a outra em apenas seis passos: ou seja, todos ns estaramos separados uns dos outros, em mdia, por apenas seis rela es sociais (pelo menos na amostra estudada por Milgram 1967). Na verdade, alguns sistemas sociais humanos s o mundos menores ainda, j que qualquer matemtico est separado do
53

legendrio Paul Erds por apenas cinco artigos (http://www.oakland.edu/enp/) e qualquer ator est separado do onipresente Kevin Bacon por apenas trs filmes (http://www.oracleofbacon.org). Essa ideia de mundo pequeno, que foi formalizada por Milgram em 1967 e desenvolvida matematicamente h 13 anos (Watts & Strogatz 1998), um dos principais temas de estudo da teoria de redes e tem grande importncia tambm no estudo dos mutualismos entre animais e plantas. Basicamente, o que faz uma rede ser um mundo pequeno uma combinao de alta agregao dos vrtices em subgrupos com caminhos mdios curtos entre eles (Watts & Strogatz 1998). Alta agregao significa que h muitas conex es entre os vrtices e que eles formam agregados; caminhos mdios curtos significam que fcil ir de um vrtice a outro na rede, porque h conex es-chave que diminuem a distncia mdia entre vrtices localizados em partes distantes da rede. Mas como possvel ter essas duas caractersticas ao mesmo tempo? Uma alta agregao tpica de redes regulares, em que o padro de conexo igual para todos os vrtices, como por exemplo uma rede de sensores em uma cmera digital. J caminhos mdios curtos s o tpicos de redes aleatrias, com conex es formadas ao acaso, onde fcil ir de um vrtice a outro, porque algumas conex es acabam unindo vrtices de partes distantes da rede. O que acontece com as redes mundo pequeno que elas s o formadas por subgrupos de vrtices mais densamente conectados uns aos outros do que a outros vrtices (os chamados subgrupos coesos ou comunidades5, que podem ser definidos de diferentes formas) e esses subgrupos s o interligados por vrtices chamados conectores. Em uma rede social, um conector , por exemplo, uma pessoa muito comunicativa, que participa de vrias turmas e as interliga (por exemplo, bilogos, lutadores e boemios). Em uma rede mutualista, um conector pode ser, por exemplo, uma espcie de planta consumida por diferentes grupos de animais, e que por isso interliga as guildas de uma comunidade. De fato, h espcies com essa caracterstica na natureza, e as redes de polinizao tambm apresentam uma estrutura de mundo pequeno, com um comprimento de caminho mdio igual a 2, sendo ento mundos menores do que as redes sociais humanas: isto , pode-se ir de uma espcie a outra qualquer, em mdia, atravs de apenas duas interaes (Olesen et al. 2006). Vale ressaltar que, ao se analisar redes bipartidas (ou seja, que tm dois grupos distintos de vrtices, no sendo permitidas conexes entre vrtices de um mesmo grupo) como as de polinizao e disperso, costuma-se trabalhar com projees unipartidas do lado dos animais ou do lado das plantas6 (Figura 9).

5 Na teoria de redes, subgrupo coeso e comunidade so sinnimos. Comunidade, no jargo de redes, significa apenas um grupo de vrtices mais conectados entre si do que com outros vrtices da mesma rede. Portanto, esse um conceito totalmente diferente do conceito de comunidade em Ecologia. Sendo assim, decidi usar aqui apenas o termo subgrupo coeso para simplificar. 6 Por exemplo, em uma projeo unipartida do lado dos animais, duas espcies ficam conectadas, caso compartilhem ao menos uma espcie de planta da qual ambas se alimentam.

54

Figura 9: A partir de uma rede de disperso de sementes originalmente bipartida representa em (A) (morcegos como tringulos na esquerda, plantas como crculos na direita) pode-se fazer uma projeo unipartida de cada um dos lados (i.e. animais ou plantas). No exemplo, fez-se uma projeo apenas dos morcegos (B). Nesse grafo unipartido, as conexes representam sobreposio de nicho, ou seja, dois morcegos esto conectados, se comem pelo menos uma mesma planta em comum.A rede foi feita a partir de dados coletados na Ilha de Barro Colorado, Panam, durante vrios anos. Logo, um passo (conexo) entre duas espcies de animais significa que elas compartilham ao menos uma espcie de planta em comum. Em alguns casos, quem faz as ligaes entre mdulos so espcies muito generalistas e com ampla distribuio geogrfica (Dupont & Olesen 2009). Apesar de os caminhos em mdia j serem muito curtos, eles podem ser ainda mais curtos (aproximadamente iguais a 1) dentro de um mdulo (i.e. um tipo de subgrupo coeso) de uma rede de polinizao completa, como observado em um estudo sobre redes de interao entre flores de leo e abelhas coletoras de leo (Bezerra et al. 2009). Em uma rede de disperso de sementes, um conector poderia ser um tipo de fruto consumido por diferentes tipos de animais, como por exemplo as figueiras (Ficus, Moraceae), que atraem aves, morcegos, primatas e vrios outros dispersores (Shanahan et al. 2001). Infelizmente, essa estrutura de mundo pequeno ainda foi pouco estudada em redes de disperso de sementes, mas j algumas evidncias interessantes que apontam diferenas em relao polinizao. O nico estudo disponvel at o momento (Mello et al. 2011c) mostrou que os comprimentos mdios de caminho nas redes de disperso de sementes formadas por apenas aves ou morcegos podem ter valores prximos de 1, ou seja, similares aos dos mdulos de flores de leo dentro de redes de polinizao (Figura 10). No caso das redes de disperso formadas por apenas um grupo, praticamente todas as espcies esto ligadas entre si. As poucas redes de disperso mistas estudadas at o momento, contendo aves e morcegos, tinham em mdia um comprimento de caminho igual 3; porm ainda cedo para compar-las com as de polinizao completas, sendo melhor esperar que mais redes sejam analisadas.
55

Figura 10: Redes mutualistas de diferentes tipos, formadas por animais de diferentes grupos, tm em geral uma estrutura bem parecida. Contudo, analisando-se os detalhes e representando-se as redes de outras formas, possvel ver onde esto as diferenas. (A) Rede de disperso de sementes entre aves e plantas de Porto Rico (Carlo et al. 2003), (B) rede de disperso de sementes entre morcegos e plantas em uma Mata Atlntica brasileira (Passos et al. 2003), (C) rede de polinizao entre abelhas coletoras de leo e flores de leo em uma Caatinga brasileira (Bezerra et al. 2009), (D) rede de polinizao entre vespas sociais e plantas em um Cerrado brasileiro (Mello et al. 2011a). O tamanho dos vrtices proporcional ao seu nmero de conexes, e a largura da linha proporcional frequncia de interao entre as espcies. No caso dessas redes mistas, a estrutura menos coesa corrobora a hiptese de que a disperso de sementes um mutualismo menos especializado do que a polinizao (Boucher 1988), porque uma seletividade menor permitiria uma densidade maior de conexes. Vale notar que na rede da Figura 11 h dois tipos de espcies que funcionam como conectores: duas que tm muitas interaes (os morcegos Carollia brevicauda e C. perspicillata, Mammalia: Chiroptera) e algumas que tm poucas interaes (como as plantas Coussapoa villosa, Cecropiaceae, e Phytolacca rivinoides, Phytolaccaceae); portanto, um vrtice pode funcionar como conector independente de ser um hub ou no.

Figura 11: Em uma rede hipottica, pode-se exemplificar como diferentes tm


56

diferentes papis funcionais e pertencem a diferentes mdulos. Vamos supor que esta uma rede de disperso de sementes e que os tringulos so morcegos e os crculos so plantas. De cara, v-se que algumas espcies so hubs, pois tm mais conexes do que outras (vrtices 1, 2, 3, 4 e 12). Alm disso, h diferentes mdulos na rede, representados por tons de cinza, onde as espcies esto mais conectadas entre si do que com outras espcies da rede; eles so equivalentes a guildas na comunidade. Uma espcie de planta (vrtice 11), alm de ter muitas conexes, distribui suas conexes por diferentes mdulos, ento pode ser chamada de conector. Assim, pode-se representar as espcies com smbolos de diferentes tamanhos, de modo que vrtices maiores so mais importantes para manter a estrutura da rede. Qual a consequncia biolgica dessa estrutura de mundo pequeno? O fato de uma rede de disperso de sementes ser um mundo pequeno implica que as espcies esto relativamente prximas umas das outras. Se pensarmos do ponto de vista da competio, podemos dizer que o uso de recursos por uma espcie (por exemplo, frutos de pimenteiras Piper, Piperaceae) pode afetar no somente as espcies que de fato sobrepe nicho com a espcie em questo, mas tambm espcies indiretamente ligadas a ela, j que os efeitos seriam facilmente transmitidos atravs da rede. Esse tipo de efeito de vizinhana j foi observado em redes sociais, por exemplo na forma como a felicidade se propaga entre pessoas ligadas por laos de amizade (Fowler & Christakis 2008). Da mesma forma, se uma epidemia dizima o dispersor de sementes de determinada espcie de planta, pode ser que essa extino local afete at mesmo outros dispersores indiretamente, e no apenas as plantas que eram atendidas pelo dispersor extinto. possvel tambm que haja consequncias sobre processos coevolutivos: em uma rede com alta conectividade, deve ser pequena a probabilidade de evolurem pares de chave e fechadura (i.e. espcies intimamente adaptadas umas s outras, como as mariposas e as orqudeas de Darwin), j que as presses seletivas devem ser difundidas entre vrias espcies. A estrutura da rede tem grande influncia sobre a forma como a coevoluo pode ocorrer (Guimares et al. 2007b). Mundos dentro de mundos Como dito anteriormente, quando se fala em mundo pequeno, alm de se falar em distncia mdia entre vrtices, fala-se tambm em agregao. O conceito de agregao pode ser definido de diferentes formas e operacionalizado atravs de diferentes mtricas (veja algumas em Costa et al. 2007, Guimer & Amaral 2005, Newman 2004). Uma maneira de abordar a agregao atravs de algum dos muitos conceitos de subgrupos coesos. Esses subgrupos so como mundos minsculos dentro dos mundos pequenos, porque neles os caminhos so ainda mais curtos e as espcies esto conectadas de forma ainda mais coesa, como no caso do sistema formado por abelhas coletoras de leo e flores de leo dentro das redes de polinizao (Bezerra et al. 2009). Alguns subgrupos apresentam propriedades totalmente diferentes das redes completas s quais pertencem, como no caso dos sistemas de polinizao formados por vespas sociais, nos quais as interaes so bem mais generalizadas do que nos sistemas completos (Mello et al. 2011a) ou mesmo em comparao a mdulos formados apenas por abelhas (Santos et al. 2010). A existncia dos mdulos mutualistas em redes ecolgicas j havia sido prevista no artigo seminal que deu origem febre das redes, no qual foi proposto que deveriam haver nas redes subgrupos de espcies filogeneticamente prximas que desempenham papis ecolgicos similares (Jordano 1987). Nota-se ento que os conceitos de subgrupo coeso e mdulo mutualista esto
57

intimamente ligados aos conceitos ecolgicos de guilda e grupo funcional (Blondel 2003) e tambm remontam teoria das sndromes de interao entre animais e plantas (Faegri & Van der Pijl 1971, van der Pijl 1972). Uma nova anlise criada h seis anos especialmente interessante para operacionalizar guildas ou grupos funcionais: trata-se da anlise de modularidade por arrefecimento simulado7(Guimer & Amaral 2005). Mdulos so definidos como subgrupos coesos de vrtices que esto mais conectados entre si do que com outros vrtices de outro mdulo da mesma rede. O conceito de mdulo j existia anteriormente, porm o grande pulo do gato est na forma como os mdulos so operacionalizados nessa nova anlise. Para quantificar o grau de conexo dos vrtices, usa-se um procedimento de arrefecimento simulado, atravs do qual se tenta achar uma configurao de mdulos na rede com a entropia mais baixa possvel (veja os detalhes do algoritmo em Guimer & Amaral 2005). Em outras palavras, em uma suposta configurao tima da modularidade, vrtices que no esto diretamente conectados no deveriam pertencer ao mesmo mdulo, por exemplo. Depois de achada essa configurao otimizada dos mdulos, pode-se medir o grau de modularidade da rede como um todo: quantos mdulos ela tem, quantos vrtices cada um contm, e quo interconectados os mdulos esto. Alm disso, com o mesmo procedimento possvel definir tambm os papis funcionais dos vrtices (no sentido de redes, no no sentido ecolgico): ou seja, como eles contribuem para a estrutura da rede como um todo. Grosso modo, os vrtices podem ser hubs ou no-hubs, e conectores ou no-conectores. A grande vantagem do conceito de modularidade permitir a existncia, por exemplo, de mdulos formados por apenas dois vrtices, ao passo que o mnimo permitido pelas anlises tradicionais eram trs vrtices. Alm disso, na anlise de modularidade no preciso que todos os vrtices de um mdulo estejam maximamente conectados entre si, ao contrrio do que ocorre nas anlises de subgrupos coesos baseadas em trades (i.e. subgrupos de trs vrtices totalmente conectados entre si, que so a base dos cliques, estes podendo conter mais de trs vrtices). As condies das anlises tradicionais eram restritivas demais e no faziam sentido ao se analisar redes mutualistas. Alm disso, o conceito de papel funcional8 na rede tem um paralelo direto com o conceito de papel funcional ecolgico, tambm conhecido como nicho eltoniano, que se refere ao papel que uma espcie desempenha no funcionamento da sua comunidade (Elton 2001) (Figura 7), em contraste aos nichos grineliano e hutchinsoniano (i.e. do que a espcie precisa para manter uma populao local). Assim, as possibilidades criadas pela anlise de modularidade so muitas. O primeiro estudo ecolgico a utilizar a abordagem de modularidade investigou a estrutura de redes de polinizao e observou que alguns mdulos eram formados por espcies filogeneticamente prximas (Olesen et al. 2007), como previsto pela antiga hiptese dos mdulos mutualistas (Jordano 1987). Outro estudo mais recente, tambm com redes de

7 Arrefecimento simulado um procedimento usado em computao, cujo nome vem de uma analogia com um procedimento usado em metalurgia, no qual se aquece e resfria progressivamente um metal de forma controlada, a fim de se desestabilizar sua estrutura molecular e re-estabiliz-la em uma configurao mais otimizada. Na computao, os procedimentos de arrefecimento simulado geralmente visam resolver problemas em que se busca um timo global, evitando-se timos locais (http://pt.wikipedia.org/wiki/Arrefecimento_simulado). 8 Portanto, papel funcional mais um termo igual, porm com conotao diferente na teoria de redes e na Ecologia. O interessante que o conceito de redes pode ser usado para operacionalizar o conceito ecolgico. Essa confuso entre os jarges de redes e Ecologia fonte de muitos mal-entendidos na literatura.

58

polinizao, mostrou que algumas espcies formam consistentemente o ncleo dos principais mdulos, e que algumas espcies esto sempre associadas nos mesmos mdulos em diferentes localidades (Dupont & Olesen 2009). Uma estrutura modular somado a um sinal filogentico pode afetar at mesmo a forma como extines e coextines se propagam em redes de polinizao e disperso de sementes (Rezende et al. 2007). No caso das redes de disperso de sementes, apenas alguns poucos estudos recentes usaram o conceito de modularidade. Em um primeiro estudo, mostrou-se que aves formam redes de disperso de sementes com caractersticas mais heterogneas do que morcegos, provavelmente porque, nos Neotrpicos, aves frugvoras tm maior diversidade filogentica do que morcegos frugvoros (Mello et al. 2008). A variao em aninhamento, modularidade e conectncia muito maior entre redes de disperso por aves. Em outro estudo feito em uma Mata Atlntica brasileira, foi observado que aves e morcegos formam mdulos separados em redes de disperso de sementes: as aves se encarregam de certas plantas, enquanto os morcegos atendem mais outras (Pereira 2009); esse mesmo padro pode ser observado em uma outra floresta pluvial do Peru (Figura 12).

Figura 12: Em uma das poucas redes de disperso de sementes mistas estudas at agora, feita com dados do Peru (Gorchov et al. 1995), aves e morcegos se organizaram em mdulos diferentes (representados pelos tons de cinza), com cada grupo cuidando mais de uma parte das plantas dispersadas. Losangos representam morcegos, tringulos representam aves e crculos representam plantas. De forma similar ao observado em uma reviso anterior, parece que os morcegos so mais responsveis pela disperso de plantas pioneiras (Muscarella & Fleming 2007), apesar de tambm dispersarem plantas de outros estdios sucessionais (por exemplo, rvores com sementes grandes, Melo et al. 2009). Uma outra observao importante foi que as interaes entre morcegos e frutos so mais generalizadas e coesas do que as interaes entre aves e frutos, provavelmente devido alta similaridade filogentica e ecolgica entre morcegos frugvoros neotropicais. Por outro lado, os sistemas formados por aves e frutos so mais robustos a extines, principalmente
59

porque so maiores (Mello et al. 2011c), corroborando a hiptese que diversidade gera estabilidade (Paine 1969). Investigando-se as bases biolgicas das redes de disperso de sementes por morcegos (Mello et al. 2011b), descobriu-se que as sua estrutura no pode ser prevista apenas com base nas propriedades das interaes no nvel das populaes, portanto h propriedades emergentes, que s aparecem no nvel da rede. Alm disso, o grau de especializao alimentar, definido como a importncia de frutos na dieta em relao a outros tipos de alimento, explica em boa parte os papis funcionais das espcies de morcegos na rede: quanto mais especializada em frugivoria for uma espcie de morcego, provavelmente mais ela contribui para a manuteno da rede como um todo (Mello et al. 2011b). Contudo, as espcies que so frugvoras secundrias ou oportunistas tambm tm sua importncia, porque complementam o servio feito pelos frugvoros especializados, ao atender as plantas menos visitadas (Figura 9).

Figura 13: Mesmo considerando-se apenas um grupo de dispersores em uma rede, notam-se mdulos de espcies mais conectadas entre si do que com outras. Nessa rede do exemplo, entre morcegos e plantas na Ilha de Barro Colorado, Panam, a composio dos mdulos (representados pelos tons de cinza e pelos nmeros dentro de cada vrtice) segue apenas em parte o que se poderia prever com base nas preferncias de determinados gneros de morcegos por determinados gneros de plantas. Contudo, a estrutura observada mais complexa, e espcies que so frugvoras secundarias ou oportunistas complementam o servio dos frugvoros especializados. Aespecializao como piv de uma discrdia Nas sees anteriores, comentei sobre a especializao, que um conceito fundamental em Ecologia. Este um dos pivs das constantes brigas entre eclogos tradicionais e eclogos de redes (veja, por exemplo, Blthgen et al. 2008). A especializao, assim como outros termos tcnicos, tem significados completamente diferentes em cada rea. Portanto, todo cuidado pouco ao se operacionalizar conceitos de especializao em Ecologia atravs de conceitos de especializao em teoria de redes. No dialeto da teoria de redes, costuma-se falar em especializao como sendo simplesmente o grau do vrtice, ou seja, o nmero de conexes que incidem sobre um
60

determinado vrtice (McAuley et al. 2007). Um outro conceito relacionado especializao a centralidade, ou seja, a importncia de um determinado vrtice para a estrutura da rede como um todo (Nooy et al. 2005). A centralidade pode ser definida de vrias formas, levando em conta diferentes propriedades das conexes estabelecidas por um vrtice, como seu nmero, distribuio e posio em relao a outros vrtices (ver o Apndice 1). Tudo bem, mas o que significa especializao, no dialeto da Ecologia? Essa uma pergunta difcil, porque a variedade de conceitos colossal (Devictor et al. 2010). Resumidamente, no estudo das interaes ecolgicas, usam-se conceitos de especializao que levam em conta pelo menos uma de trs coisas principais, ou mesmo uma combinao delas: (i) quantos tipos de alimento uma espcie consome e em que proporo, (ii) considerando apenas um tipo de alimento consumido pela espcie em questo (e.g. frutos), de quantas espcies ela obtm os nutrientes de que precisa (conceito anlogo ao grau numa rede), e (iii) considerando essas espcies consumidas, quo prximas umas das outras elas esto filogeneticamente. Por exemplo, se um determinado animal se alimenta de frutos, flores e goma, enquanto um outro animal se alimenta apenas de frutos, podemos dizer que o segundo mais especializado do que o primeiro. Outro exemplo: se uma abelha se alimenta de 10 espcies de flor, enquanto outra se alimenta de 100 espcies de flor, podemos dizer que em comparao uma outra, a primeira uma especialista e a segunda uma generalista. Contudo, especialmente no estudo das interaes entre insetos e plantas costuma-se levar a filogenia das plantas-alimento em considerao, porque apenas seu nmero uma informao muito pobre. Assim, caso as 100 flores da segunda abelha hipottica pertenam todas uma mesma famlia, enquanto as 10 flores da primeira abelha pertenam a 10 famlias diferentes, pode-se dizer que, na verdade, a primeira mais generalista do que a segunda. Assim, percebe-se que os conceitos de especializao em Ecologia, de uma maneira simplificada, so construdos em diferentes escalas e podem ser totalmente diferentes entre si, levando a classificaes completamente distintas. Desta forma, fica fcil entender porque a maioria dos eclogos tradicionais apresenta grande rejeio aos artigos de redes que lidam com a questo da especializao: a maioria desses trabalhos se baseou apenas no nmero de conexes que cada vrtice estabelece na rede, alm de no deixar claro o paralelo que fazem entre os conceitos de redes e ecolgicos (Blthgen et al. 2007). J era consenso na Ecologia que o nmero de interaes era um critrio pobre demais para ser usado sozinho, que servia mais para comparaes bem restritas, como por exemplo entre animais de um mesmo gnero em uma mesma localidade. Uma soluo bem interessante foi proposta recentemente para criar um conceito de redes que operacionalizasse melhor a ideia de especializao ecolgica. Trata-se do ndice d, medido no nvel da espcie, mas que pode ser convertido no ndice H2, medido no nvel da rede como um todo (Blthgen et al. 2006). Esses ndices levam em conta no apenas quem interage com quem, mas com que frequncia. Ou seja, no se baseiam apenas em dados binrios, mas sim ponderados. Essa ponderao pode vir atravs de informaes sobre, por exemplo, quantos indivduos de uma determinada espcie de ave forma observados comendo frutos de uma determinada espcie de planta focal; ou sobre quantos por cento das amostras fecais da espcie de animal i apresentaram sementes da espcie de planta j. Porm, mais importante do que isso, esses ndices consideram a frequncia de interao entre duas espcies em comparao s frequncias de interao delas com outras espcies da
61

mesma rede. Ou seja, um animal especialista aquele que usa uma determinada planta mais frequentemente do que outros animais usam, ou ento mais frequentemente do que se esperaria com base na abundncia dessa planta. De qualquer forma, dados ponderados eram pouco usados na literatura de redes mutualistas anteriormente. Mas esse perodo entre 2005 e 2006 parece mesmo ter sido decisivo nessa questo, pois foi quando se props o uso de dados ponderados para se avaliar o grau de dependncia mtua entre parceiros mutualistas (Bascompte et al. 2006) e tambm o uso desse tipo de dados para se avaliar a centralidade de uma espcie na rede (Vzquez et al. 2005). O grande problema que dados ponderados so bem mais difceis de se obter em campo ou laboratrio. Alm disso, dados binrios permitem usar na mesma rede informaes obtidas por diferentes mtodos (e.g. observao direta, anlise de fezes etc.). Uma outra questo muito importante o nvel em que so construdos os conceitos. Na Ecologia, geralmente a especializao definida no nvel das populaes e espcies (Devictor et al. 2010) e, em poucos casos, tambm no nvel dos indivduos (Arajo et al. 2008, Bolnick 2003). Porm, na ecologia de redes, a especializao quase sempre discutida no nvel da rede como um todo, ou seja, no nvel da comunidade (Blthgen et al. 2008, Jordano 1987). Assim, claro que h uma falta de sintonia entre o que discutem os eclogos tradicionais e os eclogos de redes, pois muitas vezes eles no esto falando da mesma coisa. Independente de qual tipo de dado, qual tipo de ndice ou qual nvel de organizao melhor em cada situao, o importante que nos trabalhos futuros os eclogos de redes se preocupem cada vez mais com a sintonia operacional entre conceitos ecolgicos e de redes. Em um trabalho recente sobre redes de disperso de sementes por morcegos, por exemplo, foi encontrado que as espcies tidas como especialistas por um conceito ecolgico eram, na verdade, generalistas pelo conceito de redes (Mello et al. 2011b). Em outras palavras, um morcego que depende muito de frutos para viver (i.e. um especialista ecolgico, como por exemplo Sturnira lilium) acaba por estabelecer conexes com muitas espcies de plantas dentro de uma rede de disperso de sementes, ao passo que um morcego mais onvoro (que come frutos como complemento uma dieta de outra base, como por exemplo Glossophaga soricina) acaba fazendo bem menos conexes nas redes (Figura 14) (Mello et al. 2011b). Vendo esse descompasso, fica claro porque h tanto desentendimento entre eclogos tradicionais e de redes. , em grande parte, uma questo de comunicao e sintonia de conceitos.

62

Figura 14: Em outra rede de disperso de sementes por morcegos, feita a partir de dados da Mata Atlntica brasileira (Hayashi 1996), pode-se observar que os frugvoros mais especializados (i.e. que dependem de frutos para viver, como Sturnira lilium) estabelecem mais conexes do que os frugvoros secundrios ou oportunistas (como Glossophaga soricina). Portanto, um especialista do ponto de vista ecolgico pode ser considerado como um generalista do ponto de vista das redes. O tamanho dos vrtices proporcional ao seu nmero de conexes, e a largura da linha proporcional frequncia de interao entre as espcies. Consideraes finais Para finalizar este captulo, uso a mesma mxima do comeo: no se pode prever todas as propriedades de um sistema complexo com base apenas nas propriedades dos seus elementos. Depois de 275 anos de teoria de grafos e 24 anos de estudos sobre redes mutualistas, vrias descobertas importantes foram feitas. A febre das redes est revolucionando a forma como vemos as telecomunicaes e as relaes sociais, e tambm os sistemas de polinizao, disperso de sementes, mirmecofilia e outros mutualismos. Sistemas aparentemente muito distantes, na verdade, esto mais prximos do que pensvamos. Estudando a internet e as redes comerciais, por exemplo, podemos entender melhor como morcegos e aves compartilham os servios de disperso em uma localidade. Como tpico no sculo XXI, as fronteiras entre assuntos ficam cada vez mais tnues. O importante que a abordagem de redes est nos ajudando a dar um salto qualitativo no estudo dos mutualismos, preenchendo antigas lacunas (veja crticas em Bronstein 1994) e abrindo diversas novas fronteiras com sua viso integrada. claro que toda febre leva a alguns exageros, e as redes no so uma panaceia capaz de resolver qualquer tipo de problema ecolgico. Portanto, minha recomendao final para quem est comeando na rea : as redes so uma ferramenta para operacionalizar conceitos ecolgicos; logo, sempre tenha uma hiptese ecolgica interessante para investigar e reflita bem sobre qual mtrica de redes a melhor ferramenta para testar cada previso. Agradecimentos Agradeo aos organizadores do III Simpsio de Ecologia Terica, e especialmente a Mrio Almeida-Neto e Carla Rezende pelo convite para participar da mesa-redonda Redes Complexas e Configuraes de Comunidades, e a Francisca Arajo por viabilizar minha participao no evento. Sou especialmente grato a Pedro Jordano, que me apresentou ao mundo das redes complexas, e a Paulo R. Guimares Jr., que me ajudou a dar os primeiros passos nas anlises de redes, alm de ter revisado o manuscrito deste captulo. Agradeo tambm aos colegas que me ajudaram a usar seus programas de redes, especialmente Carsten Dormann, Mrcio Arajo, Mrio AlmeidaNeto, Nico Blthgen, Roger Guimer e Vladimir Batagelj. Por fim, agradeo aos gigantes do estudo da interaes entre animais e plantas - principalmente Adriano Peracchi, Elisabeth Kalko, Pedro Jordano, Stefan Vogel e Ted Fleming, pois sem a base naturalista dada pelos seus trabalhos nenhuma dessas anlises sofisticadas faria sentido. Referncias
Albert, R. & Barabasi, A.L. 2000. Topology of evolving networks: Local events and universality. Physical Review Letters 85(24):5234-5237. Albert, R. & Barabasi, A.L. 2002. Statistical mechanics of complex networks. Reviews of Modern Physics 74(1):47-97. 63

Arajo, M.S, Guimares Jr. P.R., Svanbck, R., Pinheiro, A., Guimares, P.R., Reis, S.F. & Bolnick, D.I. 2008. Network analysis reveals contrasting effects of intraspecific competition on individual vs. population diets. Ecology 89(7):19811993. Atmar, W. & Patterson, B.D. 1993. The measure of order and disorder in the distribution of species in fragmented habitat. Oecologia 96:373-382. Barabasi, A-L. 2003. Linked: how everything is connected to everything else and what it means for business, science, and everyday life. New York: Plume. 304 p. Barabasi,A-L. 2009. Scale-free networks: a decade and beyond. Science 325(5939):412-413. Barabasi A-L. & Albert, R. 1999. Emergence of scaling in random networks. Science 286(5439):509-512. Barabasi, A-L., Albert, R. & Jeong, H. 2000. Scale-free characteristics of random networks: the topology of the World-Wide Web. PhysicaA281(1-4):69-77. Bascompte, J., Jordano, P., Melian, C.J. & Olesen, J.M. 2003. The nested assembly of plant-animal mutualistic networks. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States ofAmerica 100(16):9383-9387. Bascompte J, Jordano P, Olesen JM. 2006. Asymmetric coevolutionary networks facilitate biodiversity maintenance. Science 312(5772):431-433. Bascompte, J. 2007. Networks in ecology. Basic andApplied Ecology 8(6):485-490 Bascompte, J & Jordano, P. 2007. Plant-animal mutualistic networks: the architecture of biodiversity.Annual Review of Ecology Evolution and Systematics 38:567-593. Bascompte, J & Jordano, P. 2006. The structure of plant-animal mutualistic networks. In: Pascual M, Dunne J, editors. Ecological networks. Oxford: Oxford University Press. p 143-159. Bastolla, U., Fortuna, M.A., Pascual-Garcia, A., Ferrera, A., Luque, B. & Bascompte, J. 2009. The architecture of mutualistic networks minimizes competition and increases biodiversity. Nature 458(7241):1018-U91. Bezerra, E.L.S., Machado, I.C.S. & Mello, M.A.R. 2009. Pollination networks of oilflowers: a tiny world within the smallest of all worlds. Journal ofAnimal Ecology 78:10961101. Blondel, J. 2003. Guilds or functional groups: does it matter? Oikos 100:223-231. Blthgen, N., Menzel, F. & Blthgen, N. 2006. Measuring specialization in species interaction networks. BMC Ecology 6(9):1-12. Blthgen, N., Menzel, F., Hovestadt, T., Fiala, B. & Bluthgen, N. 2007. Specialization, constraints, and conflicting interests in mutualistic networks. Current Biology 17(4):341-346. Blthgen, N., Frund, J., Vazquez, D.P. & Menzel, F. 2008. What do interaction network metrics tell us about specialization and biological traits? Ecology 89(12):3387-3399. Blthgen, N. 2010. Why network analysis is often disconnected from community ecology: a critique and an ecologists guide. Basic andApplied Ecology 11:185-195. Bolnick, D.I. 2003. The ecology of individuals: incidence and implications of individual specialization. TheAmerican Naturalist 161(1):1-28. Boucher, D.H. 1988. The biology of mutualism: ecology and evolution. New York: Oxford University Press. 400 p. Bronstein, J.L. 1994. Our current understanding of mutualism. The Quarterly Review of Biology 69(1):31-51. Burgos, E., Ceva, H., Perazzo, R.P.J., Devoto, M., Medan, D., Zimmermann, M. & Mara Delbue, A. 2007. Why nestedness in mutualistic networks? Journal of Theoretical Biology 249(2):307-313. 64

Camerano, L. 1880. On the equilibrium of living beings by means of reciprocal destruction. Atti della RealeAccademia delle Scienze di Torino 15(8):393-414. Carlo, T.A., Collazo, J.A. & Groom, M.J. 2003. Avian fruit preferences across a Puerto Rican forested landscape: pattern consistency and implications for seed removal. Oecologia 134(1):119131. Chartmand, G. 1977. Introductory graph theory. New York: Dover Publications. 294 p. Christakis, N.A. & Fowler, J.H. 2009. Connected: the surprising power of our social networks and how they shape our lives. New York: Little, Brown and Company. 338 p. Cohen, J.E. 1978. Food webs and niche space. Princeton: Princeton University Press. Costa, L.D., Rodrigues, F.A., Travieso, G. & Boas, P.R.V. 2007. Characterization of complex networks: a survey of measurements.Advances in Physics 56(1):167-242. Devictor, V., Clavel, J., Julliard, R., Lavergne, S., Mouillot, D., Thuiller, W., Venail, P., Villger, S. &, Mouquet, N. 2010. Defining and measuring ecological specialization. Journal of Applied Ecology 47(1):15-25. Dupont, Y.L. & Olesen, J.M. 2009. Ecological modules and roles of species in heathland plantinsect flower visitor networks. Journal ofAnimal Ecology 78(2):346-353. Elton, C. 2001.Animal Ecology. Chicago: The University of Chicago Press. 296 p. Erds, P. & Rnyi,A. 1959. On Random Graphs. Publicationes Mathematicae 6:290297. Euler, L. 1741. Solutio problematis ad geometriam situs pertinentis. Commentarii Academiae Scientiarum Petropolitanae 8:128-140. Faegri, K. & Van der Pijl, L. 1971. Principles of pollination ecology. New York: Pergamon Press. 292 p. Fauth, J.E., Bernardo, J., Camara, M., Resetarits Jr., W.J., Van Buskirk, J. & McCollum, S.A. 1996. Simplifying the jargon of community ecology: a conceptual approach. The American Naturalist 147:282-286. Fonseca, C.R. & Ganade, G. 1996. Asymmetries, compartments and null interactions in an Amazonian ant-plant community. Journal ofAnimal Ecology 66:339-347. Fortuna, M.A., Stouffer, D.B., Olesen, J.M., Jordano, P., Mouillot, D., Krasnov, B.R., Poulin, R. & Bascompte, J. 2010. Nestedness versus modularity in ecological networks: two sides of the same coin? Journal ofAnimal Ecology 79(4):811-817. Fowler, J.H. & Christakis, N.A. 2008. Dynamic spread of happiness in a large social network: longitudinal analysis over 20 years in the Framingham Heart Study. British Medical Journal 337(a2338). Gladwell, M. 2002. The tipping point: how little things can make a big difference. Boston: Back Bay Books. Gorchov, D.L., Cornejo, F., Ascorra, C.F. & Jaramillo, M. 1995. Dietary overlap between frugivorous birds and bats in the PeruvianAmazon. Oikos 74:235-250. Guimares, P.R., Aguiar, M.A.M., Bascompte, J., Jordano, P. & Reis, S.F. 2005. Random initial condition in small Barabasi-Albert networks and deviations from the scale-free behavior. Physical Review E 71(3):037101 1-4. Guimares, P.R., Rico-Gray, V., Reis, S.F. & Thompson, J.N. 2006. Asymmetries in specialization in ant-plant mutualistic networks. Proceedings of the Royal Society B-Biological Sciences 273(1597):2041-2047. Guimares, P.R., Machado, G., Aguiar, M.A.M., Jordano, P., Bascompte, J., Pinheiro, A., & Reis, S.F. 2007a. Build-up mechanisms determining the topology of mutualistic networks. Journal of Theoretical Biology 249(2):181-189. 65

Guimares, P.R., Rico-Gray, V., Oliveira, P.S., Izzo, T.J., Reis, S.F. & Thompson, J.N. 2007b. Interaction intimacy affects structure and coevolutionary dynamics in mutualistic networks. Current Biology 17(20):1797-1803. Guimares, P.R., Sazima, C., Reis, S.F. & Sazima, I. 2007c. The nested structure of marine cleaning symbiosis: is it like flowers and bees? Biology Letters 3(1):51-54. Guimer , R. & Amaral, L.A.N. 2005. Functional cartography of complex metabolic networks. Nature 433:895-900. Hayashi, M.M. 1996. Morcegos frugvoros em duas reas alteradas da fazenda Lageado, Botucatu, Estado de So Paulo. M.Sc. Botucatu: Universidade Estadual Paulista. Instituto de Biocincias. Howe, H.F. 1984. Constraints on the evolution of mutualisms. The American Naturalist 123(6):764-777. Johnson, S. 2002. Emergence: the connected lives of ants, brains, cities and software New York: Penguin Books. 288 p. Jordano, P. 1987. Patterns of mutualistic interactions in pollination and seed dispersal connectance, dependence asymmetries, and coevolution. The American Naturalist 129(5):657-677. Jordano, P., Bascompte, J. & Olesen, J.M. 2003. Invariant properties in coevolutionary networks of plant-animal interactions. Ecology Letters 6(1):69-81. Krishna, A., Guimaraes, P.R., Jordano, P. & Bascompte, J. 2008. A neutral-niche theory of nestedness in mutualistic networks. Oikos 117(11):1609-1618. Kuhn, T.S. 1996. The structure of scientific revolutions. Chicago: The University of Chicago Press. Lewinsohn, T.M., Prado, P.I., Jordano, P., Bascompte, J. & Olesen, J.M. 2006. Structure in plantanimal interaction assemblages. Oikos 113(1):174-184. Lindeman, R.L. 1942. The trophic-dynamic aspect of Ecology. Ecology 23(4):399-417. May, R.M. 1974. Stability and complexity in model ecosystems. Princeton: Princeton University Press. McAuley, J.J., Costa, L.D.F. & Caetano, T.S. 2007. Rich-club phenomenon across complex network hierarchies.Applied Physics Letters 91(8):084103-3. McIntosh, R.P. 1986. Background of ecology: concept and theory. Cambridge: Cambridge University Press. Mello, M.A.R, Marquitti, F.M.D, Guimares Jr., P.R., Jordano, P. & Kalko, E.K.V. 2008. Small differences may lead to big consequences: bat and bird seed dispersal networks (Abstract, Luis F BarcardiAward 2008). Biotropica 40(6):777. Mello, M.A.R. 2010 Redes mutualistas: pequenos mundos de interaes entre animais e plantas. Cincia Hoje 47(277):32-37. Mello, M.A.R., Santos, G.M.D.M, Mechi, M.R. & Hermes, M.G. 2011a. High generalization in flower-visiting networks of social wasps.Acta Oecologica 37:37-42. Mello, M.A.R., Marquitti, F.M.D., Guimares Jr, P.R., Kalko, E.K.V., Jordano, P. & Aguiar, M.A.M. 2011b. The missing part of seed dispersal networks: structure and robustness of batfruit interactions. PLOS One 6(2):e17395. Mello, M.A.R, Marquitti, F.M.D., Guimares Jr, P.R., Kalko, E. K.V., Jordano, P. & Aguiar, M.A.M. 2011c. The modularity of seed dispersal: differences in structure and robustness between bat and birdfruit networks. Oecologia online first:1-10. Melo, F.P.L., Rodriguez-Herrera, B., Chazdon, R.L., Medellin, R.A. & Ceballos, G.G. 2009. Small 66

tent-roosting bats promote dispersal of large-seeded plants in a Neotropical forest. Biotropica 41(6):737-743. Memmott, J. 1999. The structure of a plant-pollination food web. Ecology Letters 2:276280. Milgram, S. 1967 The small world problem. Psychology Today 2(60-67. Muscarella, R. & Fleming, T.H. 2007. The role of frugivorous bats in tropical forest succession. Biological Reviews 82(4):573-590. Newman, M.E.J. 2004. Detecting community structure in networks. The European Physical Journal B 38:321330. Nielsen,A. & Bascompte, J. 2007. Ecological networks, nestedness and sampling effort. Journal of Ecology 95(5):1134-1141. Nooy, W., Mrvar, A. &, Batagelj, V. 2005. Exploratory social network analysis with Pajek. New York: Cambridge University Press. 334 p. Olesen, J.M., Bascompte, J., Dupont, Y.L. & Jordano, P. 2006. The smallest of all worlds: Pollination networks. Journal of Theoretical Biology 240(2):270-276. Olesen JM, Bascompte J, Dupont YL, Jordano P. 2007. The modularity of pollination networks. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America 104(50):19891-19896. Olesen, J.M., Bascompte, J., Dupont, Y.L., Elberling, H., Rasmussen, C. & Jordano, P. 2010. Missing and forbidden links in mutualistic networks. Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences in press. Ollerton, J., McCollin, D., Fautin, D.G. & Allen, G.R. 2007. Finding NEMO: nestedness engendered by mutualistic organization in anemonefish and their hosts. Proceedings of the Royal Society B-Biological Sciences 274(1609):591-598. Paine, R.T. 1966. Food web complexity and species diversity. The American Naturalist 100(910):65-75. Paine, R.T. 1969. A note on trophic complexity and community stability. The American Naturalist 103:91-93. Passos, F.C, Silva, W.R, Pedro, W.A & Bonin, M.R. 2003. Frugivoria em morcegos (Mammalia, Chiroptera) no Parque Estadual Intervales, sudeste do Brasil. Revista Brasileira de Zoologia 20(3):511-517. Pereira, R.S. 2009. Servios de disperso de sementes por aves e morcegos em um fragmento de Mata Atlntica nordestina. BSc. Recife: Universidade Federal de Pernambuco. Departamento de Botnica. Pizo, M.A. & Oliveira, P.S. 1999. Removal of seeds from vertebrate faeces by ants: effects of seed species and deposition site. Canadian Journal of Zoology-Revue Canadienne De Zoologie 77(10):1595-1602. Rezende, E.L., Lavabre, J.E., Guimaraes Jr, P.R., Jordano, P. & Bascompte, J. 2007. Non-random coextinctions in phylogenetically structured mutualistic networks. Nature 448(7156):925928. Root, R.B. 1967. The niche exploitation pattern of the blue-gray gnatcatcher. Ecological Monographs 37:317-350. Santos, G.M.M., Aguiar, C.M.L. & Mello, M.A.R. 2010. Flower-visiting guild associated with the Caatinga flora: trophic interaction networks formed by social bees and social wasps with plants.Apidologie 41(4):466-475. Scheffer, M. 2009. Critical transitions in nature and society Princeton: Princeton University Press. 400 p. 67

Shanahan, M, So, S., Compton, S.G. & Corlett, R. 2001. Fig-eating by vertebrate frugivores: a global review. Biological Reviews 76(04):529-572. van der Pijl, L. 1972. Principles of dispersal in higher plants. Berlin: Springer Verlag. 162 p. Vzquez, D.P., Morris, W.F. & Jordano, P. 2005. Interaction frequency as a surrogate for the total effect of animal mutualists on plants. Ecology Letters 8(10):1088-1094. Vzquez, D.P., Bluthgen, N., Cagnolo, L. & Chacoff, N.P. 2009. Uniting pattern and process in plant-animal mutualistic networks: a review.Annals of Botany 103(9):1445-1457. Walker, B.H. 1992. Biodiversity and ecological redundancy. Conservation Biology 6(1):18-23. Watts, D.J. & Strogatz, S.H. 1998. Collective dynamics of small-world networks. Nature 393(6684):440-442. Watts, D.J. 2003. Six degrees: the science of a connected age. New York: W.W. Norton & Company Ltd. 374 p. Material suplementar Apndice 1: Guia para Anlise de Redes Ecolgicas, incluindo um PequenoDicionrio de Redes, com os termos mais usados na literatura. Disponvel para baixar em formato PDF: veja o link para o guia na seo Teaching do site: http://web.me.com/marmello/.

68

Captulo 5 Funcionamento de ecossistema e a interface com a comunidade ecolgica Timothy Peter Moulton Introduo O mundo organizado hierarquicamente. No nvel hierrquico de conjuntos de populaes temos dois conceitos/paradigmas predominantes: o de comunidade e o de ecossistema. So duas maneiras de conceber a mesma coisa. O conceito de comunidade d nfase diversidade das espcies componentes e as interaes entre elas. As propriedades emergentes neste nvel incluem riqueza e diversidade de espcies, conectncia e outras propriedades de teia trfica, e estabilidade, resilincia e resistncia da comunidade, e diferenciao de nichos. O conceito de ecossistema inclui as ligaes dos componentes biticos e o ambiente fsico e qumico, e d nfase s transferncias de material e energia. Por necessidade de simplificar o sistema para estud-lo, os modelos de ecossistema tendem a agrupar as espcies com a mesma funo (plantas, herbvoros, decompositores, etc.). Certos textos colocam ecossistema como um nvel de organizao acima de comunidade (por ex. Beeby 1993 p. 5), mas em termos hierrquicos devem ser postos juntos em nvel de conjunto de populaes, e aqui sero considerados do mesmo nvel. Certos autores do nfase em como comunidade e ecossistema no devem ser estudados separadamente (por ex. Begon et al. 1986 p. 591). Em princpio, podemos imaginar um modelo completo com todas as espcies componentes, estoques e fluxos quantificados. Na prtica, isto uma impossibilidade por causa da complexidade. Porm importante manter o modelo completo como paradigma. Desde as suas respectivas origens, a Ecologia de Comunidade e Ecologia de Ecossistema tm se desenvolvido separadamente. Os primeiros trabalhos de Comunidade eram descritivos, como os de Tansley (1935) e Clements (1936) e a inerente controvrsia sobre a integridade da comunidade (Gleason 1926). A escola de Hutchinson e MacArthur desenvolveu modelos tericos de estrutura de comunidade e imps uma formalidade matemtica (Hutchinson 1959, MacArthur & Levins 1967). Hoje em dia este campo bem desenvolvido e diverso, com estudos de teia trfica (Pascual & Dunne 2006), organizao (Sol & Bascompte 2006), e aplicaes para conservao (vide captulos deste volume). Ecologia de Ecossistema Em comparao com Ecologia de Populao e Comunidade, Ecologia de Ecossistema tem recebido menos ateno em termos de teoria. filsofos de biologia e ecologia tm focado quase inteiramente em assuntos conceituais e metodolgicos em ecologia de populao e comunidade; conspicuamente ausente so investigaes bsicas em ecologia de ecossistema1 (de Laplante & Odenbaugh 2007). Vrios filsofos e comentaristas constam que esta percebida carncia de teoria prejudica a cincia de Ecologia em respeito de questes de conservao e manejo de ecossistemas
1 philosophers of biology and ecology have focused almost entirely on conceptual and methodological issues in population and community ecology conspicuously absent are foundational investigations in ecosystem ecology (deLaplante and Odenbaugh, 2007)

69

(Sagoff 1995, Sagoff 2003). E crticas vm de dentro das fileiras de eclogos tambm (Shrader-Frechette & McCoy 1993, O'Neill 2001). considerado que a primeira exaustiva quantificao de ecossistema foi feito por Raymond Lindeman (Lindeman 1942), porm C. G. J. Petersen tinha iniciado um trabalho parecido no comeo do sculo 20 (Angelini & Moloney 2007). Descrio dos grandes padres de produtividade dos ecossistemas foi feito por Robert Whittaker (Whittaker 1975). Howard Odum conduziu um grande estudo dos estoques e fluxos de energia em uma floresta tropical em Porto Rico (Odum & Pigeon 1970). No Brasil a quantificao de ecossistema tem sido trabalhada por vrios grupos (Delitti 1995). A teoria de Ecossistema foi impulsionada pelo trabalho do Eugene P. Odum e sua Estratgia do Desenvolvimento do Ecossistema (The Strategy of Ecosystem Development) (Odum, 1969), em que ele exps as propriedades esperadas de metabolismo e biomassa durante sucesso ecolgica. Ele incluiu tambm mudanas gerais de comunidade, de diversidade, conectncia, etc. Esta teoria foi usada para nortear questes prticas de manejo e conservao, tanto pelo E. P. Odum (Odum 1971a) quanto pelo irmo (H. T. Odum 1971b). Vrias escolas e autores tm contribudo teoria de Ecossistema. Ramon Margalef desenvolveu o conceito de maturidade aplicado a ecossistema (Margalef 1963, 1968). Maturidade um conceito dinmico relacionado complexidade estrutural e organizacional e, pela teoria, cresce ao longo do tempo em ecossistemas noperturbados. A escola de Sven Jrgensen levou a teoria de Ecossistema em outra direo (Jrgensen et al. 1998, Jrgensen & Muller 2000, Jrgensen 2002). Ela tem como fundamento o conceito de ecossistemas como sistemas crticos de auto-organizao (Self-Organizing Critical Systems), e usa exergia para quantificar as relaes. A exergia a energia disponvel no ambiente, e o ecossistema trabalha para maximizar a exergia armazenada. Segundo Jrgensen (2002) se um sistema recebe um ingresso de exergia, ele utilizar esta exergia para fazer trabalho. O trabalho feito (1) degrada a exergia, dissipando o resduo como entropia ao redor do sistema, (2) move o sistema para mais longe do equilbrio termodinmico, refletido em crescimento de gradientes, e (3) aumenta a massa-energia acumulada do sistema, representando exergia adicional armazenada. Quando oferecido mais do que um caminho para distanciar-se do equilbrio, tender a ser selecionado aquele que rende mais gradientes, o maior fluxo (poder mximo) e maior armazenamento de exergia sob as condies prevalecentes, para produzir a estrutura mais ordenada e mais longe do equilbrio2. Um grupo da Universidade de Coimbra, Portugal, pesquisou a relao de exergia e diversidade de espcies ao longo de um gradiente de degradao ambiental no esturio de Mondego (Marques et al. 1997). A contribuio de exergia calculada pela biomassa do organismo e um fator expressando a sua qualidade, que estimado pelo desenvolvimento gentico. Como esperado pela teoria, a exergia e exergia especfica
2 if a system receives an input of exergy, it will utilize this exergy to perform work. The work performed (1) degrades the exergy, dissipating the residue as entropy to the systems surroundings, (2) moves the system further from thermodynamic equilibrium, reflected in growth of gradients, and (3) increases the accumulated mass-energy of the system, representing additional stored exergy. If there is offered more than one pathway to depart from equilibrium, the one yielding the most gradients, the highest through-flow (maximum power) and most storage of exergy under the prevailing conditions, to give the most ordered structure furthest from equilibrium, will tend to be selected

70

(i.e. exergia divida pela biomassa) diminuram com eutrofizao. Apesar da aparente sucesso desta abordagem, ela no tem recebido aceitao geral. De outro modo vrias propriedades de ecossistema tm sido usadas, especialmente no contexto de impactos ambientais e sade de ecossistema (Costanza et al. 1992, Costanza et al. 1997, Rapport et al. 1998, Jrgensen et al. 2005). Na viso desta escola, o ecossistema saudvel tem propriedades de vigor, organizao e resilincia; degradao constada por diminuio em uma ou mais destas propriedades. O esquema largamente aceito e usado em programas de avaliao da sade de ecossistema, por exemplo o programa de sade de ecossistema e monitoramento de Queensland, Austrlia (Ecosystem Health and Monitoring Program) (Smith & Storey 2001, Bunn et al. 2010). O conceito de sade de ecossistema tem sido criticado, principalmente baseado no fato que um ecossistema no uma entidade que tem mecanismos para se curar, em analogia ao sistema imunolgico de um organismo (Calow 1992, Suter 1993, Wicklum & Davies 1995, Moulton 1998, Boulton 1999). Esta crtica permanece irrefutvel sob os termos em que foi posta, de que o ecossistema no um superorganismo. Mas na prtica, o termo tem sido usado e espalhado em um sentido mais abrangente (Rapport et al. 1998, Bunn et al. 2010). O uso emprico de propriedades de ecossistema como vigor, organizao e resilincia geral, especialmente na prtica de avaliao de impactos. Proporcionalmente pouco trabalho tem sido posto na teoria, at que certos autores menosprezam a necessidade de um modelo terico (Costanza et al. 1992, Rapport et al. 1998). De outro modo um modelo de evoluo de resilincia de ecossistema foi feito por Crop&Gabric (2002), que usaram princpios de termodinmica, atributos da biota e um algoritmo gentico. Concluram que o ecossistema como um todo pode evoluir resilincia a partir da dinmica das partes. Propriedades de ecossistema so incorporadas na modelagem de balano de massa de ecossistema por Ecopath (Walters et al. 1997, Walters et al. 1999). O ecossistema modelado em termos dos estoques e fluxos, incorporando as eficincias das transferncias e mantendo o balano de massa. A sade do sistema avaliada em termos da maturidade (Odum 1969) e vrios ndices de ciclagem (Christensen & Walters 2004). Esta abordagem foi empregada para avaliar a teia trfica de um trecho do Rio Paran (Angelini & Agostinho 2005). O ecossistema se encontrava maduro, com razo produtividade primria/respirao perto de dois, alm de ndices de ciclagem esperadas para maturidade. Interface entre Comunidade e Ecossistema Em anos recentes, vrios programas tm partido da premissa de que a aproximao de Ecossistema e Comunidade seria interessante, seno imprescindvel. A interface entre Ecologia de Comunidade e Ecologia de Ecossistema tem sido chamada de a rea mais emocionante da Ecologia (Loreau et al. 2002). Biodiversidade e funcionamento de ecossistema A relao entre diversidade de espcies e funcionamento de ecossistema tem recebido muita ateno recentemente. Tem produzido uma rica literatura (Loreau et al. 2002, Cardinale et al. 2009). Vrios programas de experimentos tm sido montados, por ex. o BIODEPTH, onde diferentes pases da Europa montaram um experimento com o
71

mesmo protocolo em savanas (grasslands) (Spehn et al. 2005, Hector et al. 2007). Outro experimento em grande escala foi montado nos EUA em grasslands (Tilman 1999). Os resultados geralmente mostram aumento de produtividade primria com mais espcies, porm o efeito pode saturar com relativamente poucas espcies. A resilincia e estabilidade das comunidades possivelmente continuam aumentando com adio de espcies aps a chegada em produtividade mxima. A questo de biodiversidade e funcionamento de ecossistema pertinente avaliao de impactos. A ortodoxia de biomonitoramento diz que a comunidade de organismos (em termos de diversidade de espcies, espcies indicadoras) deve reagir mais sensivelmente a perturbaes do que o funcionamento do ecossistema (por ex. Reice and Wohlenberg 1993). Porm, vrios estudos tm mostrado o contrrio, incluindo o Ecosystem Health and Monitoring Program (Bunn et al. 2010). No Brasil, a decomposio de folhas, como propriedade de funcionamento de ecossistema, mostrouse mais sensvel ao impacto de uso da terra comparado com a biodiversidade e composio da fauna associada (Moulton 2001, Moulton & Magalhes 2003). O debate sobre biodiversidade e funcionamento de ecossistema tem consequncias para manejo e conservao (Risser 1995, Moulton 1999, Schwartz et al. 2000, Moulton et al. 2007). Se existe redundncia de espcies e o ecossistema pode continuar funcionando sem todas as espcies, isto parece diminuir a importncia de conservar espcies. Vrios argumentos tm sido levantados para contrariar esta posio, incluindo o valor intrnseco das espcies (Sagoff 1995, Moulton 1999, Sagoff 2008) e a imprevisibilidade da resposta da comunidade (Risser 1995). Comparaes de funcionamento de ecossistemas entre continentes Ecossistemas em partes do mundo diferentes, mas com clima semelhante, funcionam semelhantemente? Esta questo fascinante tem sido levantada h muito tempo. Foi uma das questes fundamentais do grande programa internacional da dcada de 60 International Biological Program 1964-1974 (http://www7.nationalacademies.org/archives/International_Biological_Program.html). Apesar do programa no render tudo que os ambiciosos objetivos previam, ele forneceu subsdios para subseqentes programas mais focados. Talvez o mais bem sucedido em termos de comparao de ecossistema foi o do bioma mediterrneo, que comparou o chapparal da Califrnia, coastal heath da costa oeste e sul da Austrlia, o cape fynbos da frica do Sul, o matorral do Chile e a vegetao equivalente do prprio mediterrneo maquis (Marquet & Fox 1997). Neste caso, muitos dos parmetros funcionais de produtividade, biomassa, e ciclagem de nutrientes bateram semelhantes nestes biomas. S que o matorral do Chile tendia a ficar mais diferente, aparentemente por causa da elevada fertilidade do solo comparada com os outros sistemas. O efeito disto no proporcional, mas faz uma diferena qualitativa em termos da ecologia de fogo, e subsequente ciclagem de nutrientes e diversidade de espcies. O elevado nvel de nutrientes, especialmente de fsforo, faz a vegetao do matorral mais suculenta e menos suscetvel a fogo. E esta propriedade aparentemente causa uma diminuio na diversidade das plantas (Marquet & Fox 1997). A interface entre ecologia de ecossistema e ecologia de comunidade as trs propriedades A comunidade ou ecossistema compreende muitas espcies interagindo entre si e transferindo energia. Temos basicamente trs maneiras em que estudamos estas
72

interaes via rede (teia) trfica, a matriz de comunidade das interaes, e pela transferncia de carbono (equivalente a energia) entre os componentes. Vou apresentar estas trs abordagens e mostrar as suas diferenas usando o ecossistema de pequenos rios. Pretendo com este exposio mostrar a importncia de estudar e entender estes trs aspectos do sistema e provar como necessrio estudar os trs para entender o funcionamento deste sistema. Rede trfica A rede trfica (teia trfica) une as informaes sobre quem come quem em uma comunidade. Os padres e teoria de rede trfica tm sido estudados h tempo (Cohen 1978, Briand & Cohen 1987). As conseqncias para conservao fazem estudos ativos atualmente (Cumming & Child 2009, Dobson 2009, Dunne & Williams 2009, Romanuk et al. 2009). A rede trfica normalmente estudada por observao direta da dieta dos consumidores ou pela observao do contedo do trato digestivo. Raramente a rede toda pesquisada e, muitas vezes, no nvel bsico as fontes primrias so aglomeradas (Cohen 1978). O estudo de at as redes mais simples requer muito trabalho e pacincia. No Brasil um trabalho completo e com experimento foi feito em riacho (Motta & Uieda 2005, Uieda & Motta 2007). Fluxo de carbono O modelo do ecossistema quantifica os estoques e traceja o fluxo de energia e materiais entre os componentes do sistema. Como foi mencionado acima, os trabalhos modernos comearam com Lindeman (1942). Os grandes projetos de bacia hidrogrfica so as fontes de muito conhecimento o de Hubbard Brook (Bormann and Likens 1967, Likens et al. 1978, Hall et al. 2001), e de Coweeta (Webster et al. 1999). Os projetos tropicais tambm so importantes por ex. o do Smithsonian Tropical Research Institute, Isla Barro Colorado, Panam (Leigh 1999) e El Verde, Porto Rico (Odum & Pigeon 1970). Fluxo de carbono sinnimo de fluxo de energia; a energia do ecossistema contida em compostos de carbono. O fluxo de energia em rios foi revisado recentemente por Rezende et al. (2008). Amatriz da comunidade As interaes entre os componentes de uma comunidade compreendem uma matriz que variavelmente chamada de matriz de comunidade (community matrix) ou rede de interaes (interaction network) (May 1973). Existe um enorme corpo de modelos matemticos sobre este tema (por ex. Faria & Costa 2010 e vide outros captulos deste volume). De outro modo, raramente os modelos tm sido testado com parmetros reais (mas vide Schmitz 1997, Silveira & Moulton 2000, Silveira 2002). Incongruncias entre rede trfica, ecossistema e matriz de comunidade Apesar de serem diferentes aspetos da mesma coisa, estas trs propriedades de comunidades e ecossistemas no necessariamente so fortemente correlacionadas. Uma conexo trfica entre dois elementos da rede trfica no necessariamente implica em transferncia de uma grande quantidade de energia. Isto especialmente bvio no caso de muitos detritvoros onvoros a evidencia do contedo estomacal pode indicar uma grande quantidade e diversidade de material, mas muitas vezes somente uma pequena
73

quantidade deste material assimilada, e o resto passa na egesto. O peixe curimbat (Prochilodus lineatus) mostra este fenmeno (Flecker 1996, Garcez et al. 2011). Uma interao forte no necessariamente implica em transferncia de carbono. Isto bvio para competio (que no implica em relao trfica). Mas pode acontecer que um predador exerce um efeito forte sobre uma presa potencial sem conseguir comer muito. Um peixe ou um plecptero pode ser um predador potencial de larvas de efemerpteros e causar muita mudana prejudicial no seu comportamento sem consumir muitos indivduos (Cooper et al. 1990, Peckarsky et al. 1993). O mesmo fenmeno foi encontrado entre o camaro de gua doce (Macrobrachium olfersi) e a sua presa potencial, efemerpteros baetdeos (Koblitz 2003, Moulton et al. 2004). O predador no recebe muita alimentao da presa, mas causa um efeito grande sobre a presa. O inverso pode ocorrer. No caso de muitos herbvoros folvoros de rvores e arbustos, o dano (i.e. interao negativa) planta pequeno, mas a influncia positiva da planta sobre o herbvoro grande. Como pesquisar estas relaes? Rede trfica descritiva normalmente caracterizada por observar o contedo estomacal dos animais. Fluxo de energia/carbono classicamente envolvia quantificao das relaes trficas por vrios mtodos, principalmente calorimetria (Slobodkin & Richman 1960). Recentemente, a caracterizao qualitativa dos caminhos de carbono tem sido pesquisada por istopos estveis de carbono e nitrognio (Peterson et al. 1985). As interaes entre organismos (matriz de comunidade) podem ser pesquisadas por experimentos de manipulao dos organismos excluir ou incluir por gaiolas. Por exemplo, excluindo um herbvoro de uma rea pode mostrar quanto aquele herbvoro estava influenciando as plantas da rea (Power et al. 1985, Visoni & Moulton 2003). Rede trfica, fluxo de carbono e interaes em crregos da Mata Atlntica um estudo em relaes incongruentes Durante os ltimos 12 anos, o Laboratrio de Ecologia de Rios e Crregos, DECOL, UERJ, tem estudado o ecossistema dos pequenos rios costeiros do Rio de Janeiro.Apresento aqui um breve relato deste trabalho.Alio principal que quero tirar de que para entender o ecossistema e comunidade dos crregos (e por extenso, muitos outros sistemas), precisamos estudar os trs aspectos de 1. rede trfica, 2. fluxo de carbono (energia) e 3. interaes entre organismos (matriz da comunidade). Sem um dos componentes, o quadro no estaria completo e o entendimento da dinmica do sistema estaria errado. A rede trfica e matriz de comunidade so classicamente consideradas ecologia de comunidade e o fluxo de carbono ecologia de ecossistema. Desta maneira estamos trabalhando na interface de Comunidade e Ecossistema. Interaes Para pesquisar as interaes entre organismos usamos experimentos de excluso. Excluindo um componente, interpretamos a subseqente reao do sistema como a interao que o componente estava fazendo. Em certos experimentos usamos malhas de diferentes tamanhos para excluir fauna de tamanhos diferentes (MagalhesFraga 2002, Visoni and Moulton 2003, Moulton et al. 2010a). Em outros experimentos, usamos a tcnica de excluso eltrica, em que pulsos de eletricidade so aplicados entre eletrodos em baixo da gua e a fauna excluda na rea entre eletrodos (Pringle & Blake
74

1994, Souza 2002). Variando a intensidade dos choques diferentes tamanhos de fauna podem ser excludos intensidade maior exclui at tamanhos menores. A maioria dos experimentos foi feita no Crrego da Andorinha, Ilha Grande, Municpio de Angra dos Reis, RJ. A fauna contem uma forte influncia de camares de gua doce, principalmente Macrobrachium olfersi (Palaemonidae) e Potimirim brasiliana (Atyidae). Outros invertebrados (ou macroinvertebrados) so de diversas famlias que so comuns em crregos no poludos. Conspcuos e importantes para a dinmica do sistema so as larvas de Ephemeroptera da famlia Baetidae. Trabalhamos principalmente com substratos duros de pedra e com o perifiton que cresce neste substrato. O perifiton composto de microalgas, fungos, bactrias, matria orgnica e sedimentos inorgnicos. Excluso de Potimirim Os camares da famlia Atyidae tem o segundo par de plepodos (os que em outros camares fazem a garra) adaptados a varrer e coletar matria fina. O contedo estomacal indica que so onvoros de detritos, algas e geralmente o material do substrato que eles varrem. Experimentos em Porto Rico indicaram que a espcie Atya lanipes atua fortemente sobre o substrato duro, e quando excludo experimentalmente de uma rea, o material do substrato perifiton e sedimentos cresce substancialmente (Pringle & Blake 1994). Obtivemos um resultado semelhante em experimento de excluso em altos trechos do Crrego da Andorinha: quando exclumos Potimirim de substratos duros usando eletricidade, o perifiton cresceu a densidades aproximadamente 4 vezes maior do que as dos controles (Souza & Moulton 2005). O efeito foi mais marcante para a biomassa total do perifiton comparado com a biomassa das algas. Conclumos desta evidncia que Potimirim atua principalmente como detritvoro de matria orgnica bntica (Souza & Moulton 2005). Excluso de Macrobrachium e o efeito em Ephemeroptera Em um trecho do Crrego da Andorinha mais jusante do experimento anterior, chamado Me Dgua, o camaro Macrobrachium olfersi mais dominante. Espcies deste gnero tm o segundo par de plepodos adaptados como garras (qulipods) que eles usam para repicar material, defender territrios, etc. O contedo estomacal evidencia matria orgnica de detritos com partculas geralmente maiores que as do Potimirim, e algas e s vezes partes de insetos aquticos. Pelas quantidades, o contedo indica Macrobrachium olfersi como onvoro detritvoro (Silveira & Moulton 2000, Silveira 2002). Experimentos de excluso de outras espcies de Macrobrachium na Costa Rica (Pringle & Hamazaki 1998) e trechos mais jusantes de crregos em Porto Rico (March & Pringle 2003) mostraram forte interao negativa com perifiton e sedimentos. Na posio dos experimentos na Me Dgua, a diversidade de macroinvertebrados relativamente baixa, devido em parte baixa heterogeneidade do substrato que de pedra continua. Os principais organismos so larvas de Ephemeroptera da famlia Baetidae (principalmente Cloeodes e Americabaetis) e Diptera, Chironomidae. Quando exclumos Macrobrachium por eletricidade, observamos o resultado
75

contrrio daqueles de Costa Rica (Pringle & Hamazaki 1998) e Porto Rico (March & Pringle 2003) nas reas de excluso havia menor quantidade de perifiton (Silveira & Moulton 2000, Moulton et al. 2004). Quando exclumos ambos Macrobrachium e efemerpteros (usando choques eltricos mais intensos), as reas de excluso mostraram mais perifiton. Conclumos que Macrobrachium tem um efeito negativo sobre efemerpteros que tm efeito negativo sobre perifiton. I.e. uma cascata trfica. Constamos que o efeito negativo de Macrobrachium sobre efemerpteros no implicava em grande taxa de predao, mas sim em uma modificao no comportamento dos efemerpteros, que fugiram de Macrobrachium e ficavam escondidos durante a noite enquanto Macrobrachium estava presente na rea (Koblitz 2003, Moulton et al. 2004). I.e. um exemplo de uma forte interao sem grande fluxo de carbono. Exemplos semelhantes foram observados entre efemerpteros e predadores em outros sistemas (Peckarsky et al. 1993). O assunto geral de efeitos no-consumo tem sido revisto na literatura recentemente (Peckarsky et al. 2008). O resultado foi interessante no contexto dos efeitos de Macrobrachium em diferentes regies: Porque Macrobrachium no produz uma cascata trfica em experimentos na Costa Rica e no Porto Rico (onde existem insetos herbvoros potenciais), mas produz um efeito de cascata forte no crrego brasileiro? O efeito foi marcante a quantidade de carbono total do perifiton em condies sem herbvoro era quase duas ordens de magnitude maior do que na ausncia de Macrobrachium e presena de densidades elevadas de efemerpteros (Moulton et al. 2004). Foi sugerido que a falta de cascata trfica no sistema na Costa Rica causada pela forte interao do onvoro em ambos os nveis trficos o do herbvoro potencial e o do perifiton (Pringle & Hamazaki 1998). No nosso caso, a espcie Macrobrachium olfersi parece mais predadora, ou pelo menos atua fortemente no herbvoro (efemerptero). A modelagem matemtica do sistema mostra como a intensidade da interao predador-presa crtica para a estabilidade da cascata trfica (Silveira & Moulton 2000, Silveira 2002). Mais uma cascata trfica No Crrego da Andorinha, o trecho jusante contem pelo menos 5 espcies de peixe (Brito et al. 2006, Rezende & Mazzoni 2006). O lambari Bryconamericus microcephalus e barrigudinho Phalloceros anisophallos so comuns. Estas espcies so aparentemente impedidas de subir a trechos mais altos pela cachoeira ngreme da Me Dgua. O crrego vizinho, rio Barra Pequena, no tem estes peixes. A nica espcie achada comumente acima da Me Dgua e em altos trechos do rio Barra Pequena Characidium japuhybense. Associado com a presena dos peixes no trecho jusante do Crrego da Andorinha, o perifiton mais espesso, com mais massa por rea, comparado com o trecho acima da Me Dgua e o rio Barra Pequeno (Moulton et al. 2009, Moulton et al. 2010b). Concomitantemente o camaro Potimirim mais raro no trecho jusante. Deduzimos que este fenmeno est causado por uma cascata trfica em que os peixes (especialmente Bryconamericus) interagem negativamente com Potimirim que remove o perifiton (Moulton et al. 2010b). Assim como no caso de Macrobrachium e efemerpteros, a interao do predador com a presa potencial aparentemente no envolve muita transferncia de alimento um estudo da dieta do Bryconamericus no Crrego da Andorinha no constava Potimirim como presa (Rezende & Mazzoni 2006).
76

Fluxo de carbono no ecossistema do rio O paradigma largamente aceito para o funcionamento ecolgico de rio, o Conceito de Continuidade Fluvial (River Continuum Concept) declara que a fonte de energia mais importante para pequenos rios sombreados vem do material alctone proveniente da floresta em torno do rio (Vannote et al. 1980). No caso do Crrego da Andorinha, os estoques de material tm a distribuio esperada para um pequeno rio em floresta as folhas, galhos, troncos e outro material orgnico alctone compreendem a grande maioria do carbono, e as algas somam menos que 1% do total (Brito et al. 2006). Apesar disto, a anlise da teia trfica por istopos estveis de carbono e nitrognio indicou que microalgas supriram a maior fonte para todos os consumidores (Brito et al. 2006). Outras pesquisas confirmaram este padro em outros rios do estado do Rio de Janeiro (Lima 2009). E o padro foi encontrado em rios tropicais em Porto Rico (March & Pringle 2003), Hong Kong (Lau et al. 2009, Dudgeon et al. 2010) e Austrlia (Bunn et al. 1999, Davies et al. 2008, Leigh et al. 2010). Este resultado anda aparentemente contra a evidncia do contedo estomacal dos consumidores: os camares Macrobrachium e Potimirim e os efemerpteros contm principalmente matria orgnica de detritos. Aparentemente eles no assimilam o carbono alctone e sim o material menos evidente de algas e presas-que-sealimentam-de-algas. A dieta de microalgas tambm fica incongruente com os resultados dos experimentos de excluso: o material que Potimirim e efemerpteros principalmente manipulam (a matria orgnica no associada com algas) no forma a dieta. Eles causam muita bioturbao (sensu Pringle et al. 1999). Muito material que some durante a pastagem dos efemerpteros no ingerido (Krsulovic 2004). O fenmeno tem sido chamado perda sem consumo (nonconsumptive loss)(Scrimgeour et al. 1991), e tem sido quantificado para o camaro Atya lanipes em Porto Rico (Cross et al. 2008). Concluso Para entender o funcionamento do ecossistema do Crrego da Andorinha at o nvel atual, foi necessrio estudar estes trs aspectos: rede trfica, fluxo de carbono e interaes entre os componentes. Um estudo de uma ou outra parte seria inadequado por no revelar a dinmica toda. (Um estudo do contedo estomacal do camaro Macrobrachium no mostraria como ele tem uma interao forte sobre efemerpteros e como a sua verdadeira alimentao baseada em microalgas.) Esta lio deve ser vlida para muitos sistemas. A combinao de Ecologia de Comunidade e Ecologia de Ecossistema mais do que um exerccio interessante imprescindvel para o nosso entendimento de como a natureza funciona em este nvel. Referncias
Angelini, R. & A. A. Agostinho. 2005. Food web model of the Upper Parana River Floodplain: description and aggregation effects. Ecological Modelling 181:109-121. Angelini, R. & C. L. Moloney. 2007. Fisheries, Ecology and Modelling: an historical perspective. Pan-American Journal ofAquatic Sciences 2:75-85. Beeby,A. 1993.Applying Ecology. Chapman & Hall, London, UK. Begon, M., J. L. Harper & C. R. Townsend. 1986. Ecology: Individuals, Populations and Communities. Blackwell Scientific, Oxford, UK. 77

Bormann, F. H. & G. E. Likens. 1967. Nutrient cycling. Science 155(3761):424-429. Boulton, A. J. 1999. An overview of river health assessment: philosophies, practice, problems and prognosis. Freshwater Biology 41:469-479. Briand, F. & J. Cohen. 1987. Environmental correlates of food chain length. Science 238:956-960. Brito, E. F., T. P. Moulton, M. L. Souza & S. E. Bunn. 2006. Stable isotope analysis indicates microalgae as the predominant food source of fauna in a coastal forest stream, south-east Brazil.Austral Ecology 31:623-633. Bunn, S. E., E. G. Abal, M. J. Smith, S. C. Choy, C. S. Fellows, B. D. Harch, M. J. Kennard & F. Sheldon. 2010. Integration of science and monitoring of river ecosystem health to guide investments in catchment protection and rehabilitation. Freshwater Biology 55:223-240. Bunn, S. E., P. M. Davies & T. D. Mosisch. 1999. Ecosystem measures of river health and their response to riparian and catchment degradation. Freshwater Biology 41:333-345. Calow, P. 1992. Can ecosystems be healthy? Critical consideration of concepts. Journal of Ecosystem Health 1:1-5. Cardinale, B. J., D. S. Srivastava, J. E. Duffy, J. P. Wright, A. L. Downing, M. Sankaran, C. Jouseau, M. W. Cadotte, I. T. Carroll, J. J. Weis, A. Hector, M. Loreau & W. K. Michener. 2009. Effects of biodiversity on the functioning of ecosystems: a summary of 164 experimental manipulations of species richness. Ecology 90:854-854. Christensen, V. & C. J. Walters. 2004. Ecopath with Ecosim: methods, capabilities and limitations. Ecological Modelling 172:109-139. Clements, F. E. 1936. Nature and structure of the climax. Journal of Ecology 24:252-284. Cohen, J. E. 1978. Food Webs and Niche Space. Princeton University Press, Princeton, NJ. Cooper, S. D., S. J. Walde & B. L. Peckarsky. 1990. Prey exchange rates and the impact of predators on prey populations in streams. Ecology 71:1503-1514. Costanza, R., R. d'Arge, R. de Groot, S. Farber, M. Grasso, B. Hannon, K. Limburg, S. Naeem, R. V. O'Neill, J. Paruelo, R. G. Raskin, P. Sutton & M. van den Belt. 1997. The value of the world's ecosystem services and natural capital. Nature 387:253-260. Costanza, R., B. Norton & B. J. Haskell. 1992. Ecosystem Health: New Goals for Environmental Management. Island Press, Washington DC, 269 pp. Island Press, Washington DC. Cropp, R. & A. Gabric. 2002. Ecosystem adaptation: Do ecosystems maximize resilience? Ecology 83: 2019-2026 Cross, W. F., A. Ramrez, A. Santana & L. Silvestrini-Santiago. 2008. Toward quantifying the relative importance of invertebrate consumption and bioturbation in Puerto Rican streams. Biotropica 40:477-484. Cumming, G. S. & M. F. Child. 2009. Contrasting spatial patterns of taxonomic and functional richness offer insights into potential loss of ecosystem services. Philosophical Transactions of the Royal Society B: Biological Sciences 364:1683-1692. Davies, P. M., S. E. Bunn & S. K. Hamilton. 2008. Primary production in tropical streams and rivers. Pages 24-43 in D. Dudgeon, editor. Tropical Stream Ecology.Academic Press, London. de Laplante, K. & J. Odenbaugh. 2007. What isn't wrong with Ecosystem Ecology. Online research in philosophy http://philpapers.org/rec/DELWIW. Delitti, W. B. C. 1995. Estudos de ciclagem de nutrientes: Instrumentos para anlise funcional de ecossistemas terrestres. Pages 469-486 in F. d. A. Esteves, editor. Estrutura, Funcionamento e Manejo de Ecossistemas, Oecologia Brasiliensis. Programa de Ps Graduao em Ecologia, Instituto de Biologia - Departamento de Ecologia, Universidade Federal do Rio de Janeiro, Rio de Janeiro, Brazil. 78

Dobson, A. 2009. Food-web structure and ecosystem services: insights from the Serengeti. Philosophical Transactions of the Royal Society B: Biological Sciences 364:1665-1682. Dudgeon, D., F. K. W. Cheung & S. K. Mantel. 2010. Foodweb structure in small streams: do we need different models for the tropics? Journal of the North American Benthological Society 29:395-412. Dunne, J. A. & R. J. Williams. 2009. Cascading extinctions and community collapse in model food webs. Philosophical Transactions of the Royal Society B: Biological Sciences 364:1711-1723. Faria, L. D. B. & M. I. d. S. Costa. 2010. Omnivorous food web, prey preference and allochthonous nutrient input. Ecological Complexity 7:107-114. Flecker, A. S. 1996. Ecosystem engineering by a dominant detritivore in a diverse tropical stream. Ecology 77:1845-1854. Garcez, R., D. Calcagnotto & L. F. De Almeida-Toledo. 2011. Population structure of the migratory fish Prochilodus lineatus (Characiformes) from rio Grande basin (Brazil), an area fragmented by dams.Aquatic Conservation: Marine and Freshwater Ecosystems 21:268-275. Gleason, H. A. 1926. The individualistic concept of the plant association. Torrey Botanical Club Bulletin 53:7-26. Hall, R. O., G. E. Likens & H. M. Malcom. 2001. Trophic basis of invertebrate production in 2 Streams at the Hubbard Brook Experimental Forest. Journal of the North American Benthological Society 20:432-447. Hector, A., J. Joshi, M. Scherer-Lorenzen, B. Schmid, E. M. Spehn, L. Wacker, M. Weilenmann, E. Bazeley-White, C. Beierkuhnlein, M. C. Caldeira, P. G. Dimitrakopoulos, J. A. Finn, K. HussDanell, A. Jumpponen, P. W. Leadley, M. Loreau, C. P. H. Mulder, C. NessHover, C. Palmborg, D. J. Read, A. S. D. Siamantziouras, A. C. Terry, and A. Y. Troumbis. 2007. Biodiversity and ecosystem functioning: reconciling the results of experimental and observational studies. Functional Ecology 21:998-1002. Hutchinson, G. E. 1959. Homage to Santa Rosalia or Why are there so many kinds of animals? The American Naturalist 93:145-159. Jrgensen, S. E. 2002. Explanation of ecological rules and observation by application of ecosystem theory and ecological models. Ecological Modelling 158:241-248. Jrgensen, S. E., R. Costanza & F.-U. Xu. 2005. Handbook of Ecological Indicators for Assessment of Ecosystem Health. CRC Press, Boca Raton,FL 439 pp. CRC Press, Boca Raton, FL. Jrgensen, S. E., H. Mejer & S. N. Nielsen. 1998. Ecosystems as self-organizing critical systems. Ecological Modelling 111:261-268. Jrgensen, S. E. & F. Muller. 2000. Handbook of Ecosystem Theories and Management. Lewis Publishers, Boca Raton, FL. Koblitz, R. V. 2003. Cascata trfica e dinmica de presas de comunidade bntonica em um trecho de crrego de Mata Atlntica. Dissertao de Mestrado. Psgraduao em Biologia, UERJ, Rio de Janeiro. Krsulovic, F. A. M. 2004. Avaliao de mecanismos de remoo de perifiton por ninfas de Ephemeroptera em um crrego, Ilha Grande, Brasil. Mestrado. Ps-graduao em Biologia, Universidade do Estado do Rio de Janeiro, Rio de Janeiro. Lau, D. C. P., K. M. Y. Leung & D. Dudgeon. 2009. Are autochthonous foods more important than allochthonous resources to benthic consumers in tropical headwater streams? Journal of the NorthAmerican Benthological Society 28:426-439. Leigh, C., M. A. Burford, F. Sheldon & S. E. Bunn. 2010. Dynamic stability in dry season food webs within tropical floodplain rivers. Marine and Freshwater Research 61:357-368. 79

Leigh, E. G. 1999. Tropical Forest Ecology : A View from Barro Colorado Island. Oxford University Press, Oxford and New York. Likens, G. E., F. H. Borman, R. S. Pierce & W. A. Reiners. 1978. Recovery of a deforested ecosystem. Science 199:492-496. Lima, V. N. d. 2009. Estudos de estruturas trficas e de impactos antropognicos de crregos do sistema hidrogrfico Guapi-Macacu usando istopos estveis. Dissertao de Mestrado. UERJ, Rio de Janeiro. Programa de Ps-graduao em Ecologia e Evoluo Lindeman, R. L. 1942. The trophic-dynamic aspect of ecology. Ecology 23:399-418. Loreau, M., S. Naeem & P. Inchausti, editors. 2002. Biodiversity and Ecosystem Functioning Synthesis and Perspectives. Oxford University Press, Oxford. MacArthur, R. H. & R. Levins. 1967. The limiting similarity, convergence and divergence of coexisting species.American Naturalist 101:377-385. Magalhes-Fraga, S. A. P. 2002. Efeitos do Impacto por Esgoto Domstico na Decomposio e Fauna Associada em Tres Rios do Parque Estadual da Pedra Branca, Rio de Janeiro, RJ. PsGraduao em Ecologia, Conservao e Manejo de Vida Silvestre, ICB, Universidade Federal de Minas Gerais. March, J. G. & C. M. Pringle. 2003. Food web structure and basal resource utilization along a tropical island stream continuum, Puerto Rico. Biotropica 35:84-93. Margalef, R. 1963. On certain unifying principles in ecology.American Naturalist 97:357-374. Margalef, R. 1968. Perspectives in Ecological Theory. University of Chicago Press, Chicago. Marques, J. C., M. A. Pardal, S. N. Nielsen & S. E. Jrgensen. 1997. Analysis of the properties of exergy and biodiversity along an estuarine gradient of eutrophication. Ecological Modelling 102:155-167. Marquet, P. A. & M. F. Fox. 1997. Southern temperate biota and ecosystems: past, present and future. Trends in Ecology and Evolution 12:294-295. May, R. M. 1973. Stability and diversity in model ecosystems. Princeton University Press, Princeton. Motta, R. L. & V. S. Uieda. 2005. Food web structure in a tropical stream ecosystem. Austral Ecology 30:58-73. Moulton, T. P. 1998. Sade e integridade do ecossistema e o papel dos insetos aquticos. Pages 123-140 in J. L. Nessimian and A. L. Carvalho, editors. Insetos Aquticos. Oecologia Brasiliensis, PPGE-UFRJ, Rio de Janeiro, Brazil. Moulton, T. P. 1999. Biodiversity and ecosystem functioning in conservation of rivers and streams. Aquatic Conservation: Marine and Freshwater Ecosystems 9:573-578. Moulton, T. P. 2001. Beyond monitoring -- the understanding of biodiversity and ecosystem functioning in streams of the Atlantic Rainforest, Brazil. Third Australian Stream Management Conference proceedings: the value of health streams:441-445. Moulton, T. P., S. Magalhes-Fraga, E. Brito & F. Barbosa. 2010a. Macroconsumers are more important than specialist macroinvertebrate shredders in leaf processing in urban forest streams of Rio de Janeiro, Brazil. Hydrobiologia 638:55-66. Moulton, T. P. & S. A. Magalhes. 2003. Responses of leaf processing to impacts in streams in Atlantic rain forest, Rio de Janeiro, Brazil--a test of the biodiversity-ecosystem functioning relationship? Brazilian journal of biology = Revista brasleira de biologia 63:87-95. Moulton, T. P., M. L. Souza, R. M. L. Silveira & F. A. M. Krsulovic. 2004. Effects of ephemeropterans and shrimps on periphyton and sediments in a coastal stream (Atlantic forest, Rio de Janeiro, Brazil). Journal of the North American Benthological Society 23:86880

881. Moulton, T. P., M. L. Souza, R. M. L. Silveira, F. A. M. Krsulovi, M. P. Silveira, J. C. F. d. Assis & C. N. Francischetti. 2010b. Patterns of periphyton are determined by cascading trophic relationships in two neotropical streams. Marine and Freshwater Research 61:57-64. Moulton, T. P., M. L. Souza, T. L. Walter & F. A. M. Krsulovi. 2009. Patterns of periphyton chlorophyll and dry mass in a neotropical stream: a cheap and rapid analysis using a handheld fluorometer. Marine and Freshwater Research 60:224-233. Moulton, T. P., M. L. d. Souza & A. F. d. Oliveira. 2007. Conservation of catchments: some theoretical considerations and case histories from Rio de Janeiro. Neotropical Biology and Conservation 2:28-35. O'Neill, R. V. 2001. Is it time to bury the Ecosystem concept? (With full military honors, of course!). Ecology 82:3275-3284. Odum, E. P. 1969. The strategy of ecosystem development. Science 164:262-270. Odum, E. P. 1971a. Fundamentals of Ecology. W.B. Saunders, Philadelphia. Odum, H. T. 1971b. Environment Power and Society. Wiley Interscience, New York. Odum, H. T. & R. F. Pigeon. 1970. A Tropical Rain Forest; a Study of Irradiation and Ecology at El Verde, Puerto Rico. United States Atomic Energy Commission, National Technical Information Service, Washington DC. Pascual, M. & J. A. Dunne, editors. 2006. Ecological networks: linking structure and dynamics in food webs. Oxford University Press, New York. Peckarsky, B. L., P. A. Abrams, D. I. Bolnick, L. M. Dill, J. H. Grabowski, B. Luttbeg, J. L. Orrock, S. D. Peacor, E. L. Preisser, O. J. Schmitz & G. C. Trussell. 2008. Revisiting the classics: considering nonconsumptive effects in textbook examples of predator-prey interactions. Ecology 89:2416-2425. Peckarsky, B. L., C. A. Cowan, M. A. Penton & C. Anderson. 1993. Sublethal consequences of stream-dwelling predatory stoneflies on mayfly growth and fecundity. Ecology 74:18361846. Peterson, B. J., R. W. Howarth & R. H. Garritt. 1985. Multiple stable isotopes used to trace the flow of organic matter in estuarine food webs. Science 227:1361-1363. Power, M. E., W. J. Matthews & A. J. Stewart. 1985. Grazing minnows, piscivorous bass, and stream algae: dynamics of a strong interaction. Ecology 66 No. 5:1448-1456. Pringle, C. M. & G. A. Blake. 1994. Quantitative effects of atyid shrimp (Decapoda: Atyidae) on the depositional environment in a tropical stream: Use of electricity for experimental exclusion. Canadian Journal of Fisheries andAquatic Sciences 51:1443-1450. Pringle, C. M. & T. Hamazaki. 1998. The role of omnivory in a Neotropical stream: separating diurnal and nocturnal effects. Ecology 79:269-280. Pringle, C. M., N. Hemphill, W. H. McDowell, A. Bednarek & J. G. Marsh. 1999. Linking species and ecosystems: different biotic assemblages cause instream differences in organic matter. Ecology 80:1860-1872. Rapport, D. J., R. Costanza & A. J. McMichael. 1998. Assessing ecosystem health. Trends in Ecology and Evolution 13:397-402. Reice, S. R. & M. Wohlenberg. 1993. Monitoring freshwater benthic macroinvertebrates and benthic processes: measures for assessment of ecosystem health. Pages 287-305 in D. M. Rosenberg and H. Resh Vincent, editors. Freshwater Biomonitoring and Benthic Macroinvertebrates. Chapman & Hall, New York. Rezende, C. F., . M. P. Caramaschi & R. Mazzoni. 2008. Fluxo de energia em comunidades 81

aquticas, com nfase em ecossistemas lticos. Oecol. Bras. 12:626-639. Rezende, C. F. & R. Mazzoni. 2006. Disponibilidade e uso de recursos alctones por Bryconamericus microcephalus (Miranda-Ribeiro) (Actinopterygii, Charaidae), no crrego Andorinha, Ilha Grande, Rio de Janeiro, Brasil. Revista Brasileira de Zoologia 23:218-222. Risser, P. G. 1995. Biodiversity and ecosystem function. Conservation Biology 9:742-746. Romanuk, T. N., Y. Zhou, U. Brose, E. L. Berlow, R. J. Williams & N. D. Martinez. 2009. Predicting invasion success in complex ecological networks. Philosophical Transactions of the Royal Society B: Biological Sciences 364:1743-1754. Sagoff, M. 1995. Carrying capacity and ecological economics. BioScience 45 610-620. Sagoff, M. 2003. The plaza and the pendulum: two concepts of ecological science. Biology and Philosophy 18:529-552. Sagoff, M. 2008. The Economy of the Earth: Philosophy, Law, and the Environment. 2 edition. Cambrige University Press, Cambridge. Schmitz, O. J. 1997. Press perturbations and the predictabiulity of ecological interactions in a food web. Ecology 78:55-69. Schwartz, M. W., C. A. Brigham, J. D. Hoeksema, K. G. Lyons, M. H. Mills & P. J. Van Mantgem van. 2000. Linking biodiversity to ecosystem function: implications for conservation ecology. Oecologia 122:297-305. Scrimgeour, G. J., J. M. Culp, M. L. Bothwell, F. J. Wrona & M. H. McKee. 1991. Mechanisms of algal patch depletion: importance of consumptive and non-consumptive losses in mayflydiatom systems. Oecologia 85:343-348. Shrader-Frechette, K. & E. D. McCoy. 1993. Method in Ecology. Cambridge University Press., Cambridge. Silveira, R. M. L. 2002. Modelo de matriz de comunidade em um crrego de Mata Atlntica. Programa de Ps-graduao em Biocincias, Universidade do Estado do Rio de Janeiro, Rio de Janeiro. Silveira, R. M. L. & T. P. Moulton. 2000. Modelling the food web of a stream in Atlantic forest. Acta Limnologica Brasiliensia 12:63-71. Slobodkin, L. B. & S. Richman. 1960. The availability of a miniature bomb calorimeter for ecology. Ecology 41:784-784. Smith, M. J. & A. W. Storey. 2001. Design and Implementation of Baseline Monitoring (DIBM3) Final Report. South East Queensland Region Water Quality Management Strategy, Brisbane. Sol, R. V. & J. Bascompte. 2006. Self-organization in Complex Ecosystems. Princeton University Press, Princeton, New Jersey. Souza, M. L. d. 2002. Desenvolvimento de sistemas de excluso eltrica e o papel funcional de camaro em um crrego da Mata Atlntica. Psgraduao em Biologia, rea de Concentrao em Ecologia, UERJ. Souza, M. L. d. & T. P. Moulton. 2005. The effects of shrimps on benthic material in a Brazilian island stream. Freshwater Biology 50:592-602. Spehn, E. M., A. Hector, J. Joshi, M. Scherer-Lorenzen, B. Schmid, E. Bazeley-White, C. Beierkuhnlein, M. C. Caldeira, M. Diemer, P. G. Dimitrakopoulos, J. A. Finn, H. Freitas, P. S. Giller, J. Good, R. Harris, P. Hgberg, K. Huss-Danell, A. Jumpponen, J. Koricheva, P. W. Leadley, M. Loreau, A. Minns, C. P. H. Mulder, G. O'Donovan, S. J. Otway, C. Palmborg, J. S. Pereira, A. B. Pfisterer, A. Prinz, D. J. Read, E.-D. Schulze, A.-S. D. Siamantziouras, A. C. Terry, A. Y. Troumbis, F. I. Woodward, S. Yachi & J. H. Lawton. 2005. Ecosystem effects of biodiversity manipulations in European grasslands. Ecological Monographs 75:37-63. 82

Suter, G. W. 1993. A critique of ecosystem health concepts and indexes Environ. Toxicol. Chem. 12:15331539. Tansley,A. G. 1935. The use and abuse of vegetational concepts and terms. Ecology 16:284-307. Tilman, D. 1999. The ecological consequences of changes in biodiversity: A search for general principles. Ecology 80:1455-1474. Uieda, V. S. & R. L. Motta. 2007. Trophic organization and food web structure of southeastern Brazilian streams: a review.Acta Limnol. Bras. 19:15-30. Vannote, R. L., G. W. Minshall, K. W. Cummins, J. R. Sedell & C. E. Cushing. 1980. River Continuum Concept. Canadian Journal of Fisheries andAquatic Sciences 37:130-137. Visoni, S. B. C. & T. P. Moulton. 2003. Effects of shrimp on periphyton and sediments in Atlantic forest streams: an exclusion experiment.Acta Limnologia Brasiliensia 15:19-26. Walters, C., V. Christensen & D. Pauly. 1997. Structuring dynamic models of exploited ecosystems from trophic mass-balance assessments. Rev. Fish Biol. Fish. 7:139-172. Walters, C., D. Pauly & V. Christensen. 1999. Ecospace: prediction of mesoscale spatial patterns in trophic relationships of exploited ecosystems, with emphasis on the impacts of marine protected areas. Ecosystems 2:539-554. Webster, J. R., E. F. Benfield, T. P. Ehrman, M. A. Schaeffer, J. L. Tank, J. J. Hutchens & D. J. D'Angelo. 1999. What happens to allochthonous material that falls into streams? A synthesis of new and published information from Coweeta. Freshwater Biology 41:687-705. Whittaker, R. H. 1975. Communities and Ecosystems. Macmillan, New York. Wicklum, D. & R. W. Davies. 1995. Ecosystem health and integrity? . Can. J. Bot. 73:9971000.

83

Captulo 6 O paradoxo rtico: A foz dos esturios dos rios rticos e dos rios semiridos so semelhantes? O que os rios rticos tm em comum com os rios do semirido do NE quando chegam ao mar Luiz Drude de Lacerda Rozane Valente Marins Francisco Jos da Silva Dias Introduo Esturios localizados em plancies costeiras atuam como armadilhas naturais que capturam os materiais continentais transportados pelos rios. De maneira geral, a declividade mais suave da faixa litornea resulta na formao de extensas reas estuarinas e deltaicas nas quais, em grande parte, o tempo de residncia das guas maior. Isto acontece por meio do aumento da capacidade sedimentao de partculas transportadas em suspenso e por uma intensificao da reatividade dos compostos qumicos presentes na gua (Kjerfve 1994). Na maioria dos esturios de regies midas, o tempo de residncia da massa de gua estuarina varia sazonalmente de acordo com a dimenso do volume do aporte fluvial. Entretanto, sempre existe um fluxo positivo em direo ao mar, isto , uma exportao lquida de materiais continentais para os oceanos. Durante o transporte na interface continente-oceano podem ocorrer transformaes biogeoqumicas significativas de materiais. Porm, a intensidade destas relaciona-se ao tempo residncia da massa de gua estuarina, onde a dinmica das condies hidroqumicas e hidrodinmicas so mais complexas. Devido ao tempo de residncia da gua relativamente mais curto, na maioria dos esturios em reas midas, a intensidade dos processos de alterao qumica e mesmo a incorporao biolgica menor. Na verdade, os principais processos responsveis pela alterao na concentrao de substncias nestas reas estuarinas relacionam-se a fenmenos de deposio e sedimentao. No que tange ao transporte de contaminantes de origem continental, os processos dominantes na interface terra-mar em regies midas, com exceo de sistemas lagunares ou de baas e outras feies geomorfolgicas costeiras, que tm fluxos horizontais naturalmente restritos, faz com que a resposta ao aporte de contaminantes nos compartimentos marinhos adjacentes (isto ; alteraes na concentrao de referncia nestes compartimentos) seja relativamente proporcional magnitude das cargas afluentes. Por exemplo, no litoral sudeste brasileiro caracterizado por rios perenes e pela elevada pluviosidade, a assinatura de materiais continentais enriquecidos com o mercrio (Hg), originados no Rio Paraba do Sul, pode ser identificada em sedimentos de fundo at o talude da plataforma continental (Lacerda et al. 1993). A variao das concentraes de Hg nos sedimentos desta rea da plataforma continental brasileira pode ser explicada quase que totalmente pela diluio dos sedimentos terrgenos enriquecidos em Hg, nos sedimentos marinhos relativamente mais empobrecidos deste elemento (Lacerda et al. 2004). As concentraes de outros metais, em sedimentos de fundo e no material particulado em suspenso ao longo da interface terra-mar neste setor do litoral brasileiro, so geralmente proporcionais quantidade e origem do material transportado pelos rios (Carvalho et al. 1999, Molisani et al. 1999, Salomo et al. 2001). Assim, quando da reduo das cargas afluentes, a contaminao por metais no ambiente costeiro adjacente tende tambm a diminuir, tornando relativamente eficiente o controle das emisses de fontes poluidoras.
84

A Figura 15 mostra a distribuio de Hg em sedimentos de fundo coletados na pluma do Rio Paraba do Sul, litoral norte do Estado do Rio de Janeiro. A reduo das concentraes do metal a partir do final da dcada de 1980 mostra claramente o impacto das polticas de reduo de emisses implementadas no Estado nas dcadas de 1970 e 1980. Neste perodo ocorreu a proibio do uso de Hg na agricultura de cana de acar, principal fonte deste metal na regio, e a implantao de sistemas de tratamento e reduo de emisses no parque industrial do vale do Rio Paraba do Sul. Esse resultado corrobora a discusso anterior sobre a resposta relativamente direta variao das cargas em regies estuarinas onde condies midas resultam em menor tempo de residncia da gua nos esturios e, portanto, uma transferncia quase direta do runoff continental para o oceano.

Figura 15: Distribuio de Hg em testemunho datado de sedimento de fundo de plataforma continental coletado na rea da pluma do Rio Paraba do Sul, RJ. Adaptado de Lacerda et al. (1993). Atransferncia de materiais na interface continente-oceano rtico As condies de regies costeiras midas embora sejam to favorveis ao controle da poluio, no se repetem em algumas outras situaes especficas. Na regio polar rtica, a hidrodinmica tpica dos grandes rios que fluem para o norte em direo ao oceano, mostra que aps o longo perodo onde o rio barrado pelo gelo costeiro ocorre, durante a primavera, o degelo anual nas cabeceiras que gera um grande fluxo de gua que atinge as zonas ainda congeladas no delta e esturio. Ao encontrar as superfcies de gelo este fluxo parcialmente barrado resultando em um refluxo da gua que aumenta o volume dos canais e inunda lagos e plancies marginais. No vero, aps a ocorrncia do pico de inundao e o degelo das guas da regio costeira, o nvel dos canais fluviais diminui e a gua retida nos lagos e plancies inundadas no delta e no esturio reflui para a calha do rio e chega ao oceano. Dependendo da altitude relativa dos lagos em relao do ao rio e da magnitude dos fluxos em relao dinmica anual do congelamento, o tempo de residncia da massa de gua (TR) na regio do delta e esturio varia. reas mais afastadas do rio podem permanecer alagadas por perodos mais longos que aquelas mais prximas que drenam mais rapidamente quando da liberao do fluxo fluvial para o mar. A Figura 16 representa a dinmica das guas continentais na interface continente-oceano nas regies polares rticas.
85

Figura 16. Dinmica hidrolgica na interface continente-oceano em rios que desguam no Oceano rtico, modificado de Graydon et al. (2009). A partir do modelo da Figura 16 bvio inferir que o tempo de residncia da massa de gua estuarina pode ser afetado por meio de variaes ambientais ocorrentes na bacia de drenagem e no mar. Por exemplo, a diminuio do volume do fluxo fluvial como resultado da captao de guas, pode resultar em um TR mais longo, devido maior dificuldade de quebrar o gelo na regio do delta. Por outro lado, um aumento no runoff continental, como por exemplo, devido a maior intensidade do degelo causado pelo aquecimento global, poder resultar em um menor tempo de residncia da massa de gua na interface continente-oceano e em transferncia mais direta dos materiais continentais para o oceano. Da mesma forma, reas mais afastadas da calha principal podero permanecer alagadas por um tempo bem maior, inclusive em perodos plurianuais, dependendo do volume de gua de degelo. No entanto, reas mais prximas ao rio apresentaro um tempo de residncia menor. O padro hidrodinmico tpico afeta a reatividade do Hg na interface continenteoceano na regio rtica. Graydon et al. (2009) mostrou variaes sazonais significativas nas concentraes e na especiao de Hg em guas do rio Mackenzie, no rtico Canadense, em sua regio deltaica e estuarina. No incio do perodo de inundao, tanto as concentraes de Hg total quanto as de metil-Hg foram semelhantes em lagos marginais e na calha principal do rio. Entretanto, ao longo do vero, enquanto que os lagos que permaneceram conectados ao rio no alteraram suas concentraes, os lagos com ligaes mais restritas tiveram as concentraes de metil-Hg e, particularmente do percentual desta espcie, no contedo total de Hg presente na gua, um excelente indicador da capacidade de metilao e consequentemente da biodisponibilidade bastante aumentados. A eficincia da metilao depende de diversos fatores ambientais, tais como temperatura, atividade bacteriana, disponibilidade de carbono orgnico dissolvido, entre outros fatores (Kainz et al. 2003). Todos so afetados pelo tempo de residncia das guas nas reas inundadas. Quanto maior o tempo de residncia maior a temperatura, a produo de carbono orgnico dissolvido e a produtividade e consequentemente maior
86

ser a intensidade de metilao (Kirk & St. Louis 2009). No caso do rio Mackenzie, descrito acima, o percentual de metil-Hg exportado para o oceano rtico mostrou um aumento de cerca de 1% para 8% do Hg total respectivamente na gua entrando na regio estuarina e na rea saindo do esturio para o mar, embora quantitativamente, o fluxo total de Hg no tenha sido significativamente afetado pela passagem pela regio deltaica e estuarina (Graydon et al. 2009). Outros estudos tambm realizados no Oceano rtico tm confirmado baixa correlao entre as concentraes observadas em sedimentos e compartimentos biolgicos e as emisses antrpicas deste metal. Isto sugere que h um controle mais complexo das concentraes finais, provavelmente bem mais associado biogeoqumica da interface continente-oceano (Carrie et al. 2010). Embora as emisses antrpicas de Hg para as bacias de drenagem e at mesmo a deposio atmosfrica tenham permanecido estveis ou mesmo diminudo em toda a regio do Oceano rtico, concentraes de Hg em sedimentos e na biota marinha apresentam tm aumentado, particularmente nos ltimos 20 anos. Por exemplo, desde 1982 ocorreu um aumento de at 4 vezes na concentrao de Hg em fgado de baleias beluga no Mar de Beaufort; concentraes de at 200 g.g-1 foram medidas em focas aneladas na mesma regio. Concentraes desta magnitude pem tambm em risco as populaes humanas que exploram estes recursos (Leitch et al. 2007). A complexidade dos mecanismos biogeoqumicos responsveis pela exportao de Hg de origem continental para o Oceano rtico e sua eventual incorporao pela biota torna extremamente difcil o controle da contaminao e impede a previso da ocorrncia de nveis crticos do contaminante. Por outro lado, torna a mobilizao do Hg muito mais dependente das variaes ocorrentes nas bacias de drenagem e na regio costeira, seja estas originrias por meio de alteraes regionais dos usos dos solos e/ou por meio de mudanas climticas globais. A transferncia de materiais na interface continente-oceano no nordeste semirido brasileiro A costa litornea nordeste oriental do Brasil inclui o Cear e parte da costa do Piau e Rio Grande do Norte, mas difere do restante do litoral brasileiro por estar sob a influncia do clima semirido. Esta poro da costa do Brasil se estende praticamente paralela linha do Equador por cerca de 1.040 km entre o a Foz do Rio Parnaba, PI (3,0o S; 41,5o W) e o Cabo de So Roque, em Maxaranguape, RN (5,1 S; 35,5o W), correspondendo a Sub-regio 40 do GIWAS (Global International Water Assessment) (Marques et al. 2004). O clima ali caracterizado por duas estaes climticas bem definidas, cuja magnitude depende da posio da Zona de Convergncia Inter-Tropical (faixa chuvosa que se expande sobre o Oceano Atlntico), que por sua vez afetada pela intensidade do El Nino e La Nia. O perodo chuvoso, relativamente curto de 4 meses, marcado por ventos pouco intensos e baixa taxa de evaporao, atinge seu mximo entre maro e abril, quando a zona de convergncia intertropical est em sua posio mais ao sul. O perodo seco, geralmente mais longo de oito meses, com taxa de evaporao e velocidade do vento elevadas, tem seu mximo entre setembro e outubro, quando a zona de convergncia intertropical atinge sua posio mais ao norte (Maia et al. 2005). A pluviosidade anual varia de at 1.000 mm ao longo da costa a menos de 400 mm no interior, a poucos quilmetros do litoral. Outra caracterstica a grande variabilidade inter-anual da pluviosidade com ndice de 0,36 (considera-se elevado um ndice >0,3 87

<0,4) e uma elevada evaporao anual potencial de at 2.300 mm (Gaiser et al. 2003). As feies dominantes do litoral so as praias arenosas, muitas vezes flanqueadas por recifes de algas calcrias e sedimentos praiais consolidados (beach rocks), falsias, recortadas diretamente na Formao Barreiras (Dominguez 2009). Alm disso, h a presena marcante de diversos tipos de dunas, principalmente as mveis barcanas e barcanides (lenis de areia), e as do tipo parablica, fixadas por vegetao (Maia et al. 2005). Os manguezais dominam a foz dos principais rios e tm extenso total de 224 km2. Alm disso, esto se expandindo para o interior ao longo das regies estuarinas (Maia et al. 2006). A rea total da bacia do Atlntico Nordeste Oriental, que engloba esta poro de litoral semirido, de aproximadamente 195.000 km2. Apresenta uma descarga total de gua doce de apenas 13.000 km3 e vazo fluvial mdia de 590 m3.s-1 e uma vazo media fluvial por unidade de litoral de apenas 0,6m3.s-1.km-1 (ANA 2008, Knoppers et al. 2009). O litoral encontra-se sob regime de mesomars (2 4 m de amplitude) e influncia da Corrente Norte do Brasil. A rea total da plataforma continental de 48.345 km2 e se estende de 35 a 90 km. As guas so tipicamente oligotrficas com concentrao de clorofila de 0,05 a 0,8 mg.m-3 e uma produo primria de 0,03 a 0,2 gC.m-2 .dia-1 (Jennerjahn et al. 2010).

Figura 17. Balano de gua nos esturios do Rio Jaguaribe (CE) e de Contas (BA). Modificado de Dias et al. (2011). O fluxo fluvial transportado ao mar depende da climatologia anual. Em anos normais, a pluviosidade sobre a bacia semi-rida na estao chuvosa baixa (c.a. 60 mm/ms) diminuindo para menos de 20 mm/ms na estao seca. Em anos com eventos ENSO extremos (freqncia de 2-3 por dcada) a pluviosidade na estao chuvosa pode atingir at 200 mm/ms e zero mm/ms na estao seca. Balanos de gua realizados no esturio do Rio Jaguaribe em dois anos climatolgicos (extremo e normal) caracterizam estes dois momentos do ciclo hidrolgico do semirido. Durante o perodo extremo, na estao chuvosa o Rio Jaguaribe se comporta como um rio de zona mida com um fluxo positivo de gua para o oceano. Na estao seca o balano negativo com uma
88

acumulao de gua na regio estuarina (Dias et al. 2009). A intensidade dos eventos ENSO ir em princpio controlar a intensidade dos fluxos. A Figura 17 apresenta uma comparao dos fluxos fluviais e de mar entre um rio de zona mida (Rio de Contas, litoral sul da Bahia) com o rio Jaguaribe. evidente a capacidade do rio do semi-rido de reter em seu esturio, por perodos relativamente longos de tempo, uma frao aprecivel da gua que entra tanto do continente quanto do oceano via mares, o contrario do fluxo permanentemente positivo de gua e materiais continentais para o mar que ocorre nos rios de zonas midas. Como resultado deste desequilbrio hdrico e anlogo ao que acontece nas regies marginais de tios que desembocam no rtico (Figura 18), extensas reas da regio estuarina podem permanecer inundadas durante perodos variveis de tempo, dependendo da distncia relativa em relao ao rio, da topografia e da magnitude dos fluxos fluviais em relao dinmica anual do clima. Esta situao favorece o desenvolvimento de condies biogeoqumicas particulares e, da mesma forma que na regio rtica, o Hg pode ser um excelente indicador da dinmica destes processos. A manuteno de condies de inundao das reas marginais durante o perodo seco, e mesmo em anos de ENSO extremo com El Nino intenso, resulta em tempos de residncia muito longos das guas de gambas de manguezais e afluentes, e cria condies de sub-anoxia e mesmo anoxia liberando carbono orgnico dissolvido previamente acumulado. Sob estas condies, Hg inorgnico (Hg2+ reativo) liberado dos sedimentos para guas intersticiais e se difunde para as guas de superfcie (Mounier et al. 2001). Alm disso, a metilao do Hg2+ pode ser ampliada por meio da atividade de bactrias sulfato redutoras presentes nos sedimentos e favorecida pelas condies do alagamento. O metil-Hg formado pode ser rapidamente incorporado cadeia biolgica, o que tem sido verificado na regio rtica e a elevada produo bacteriana poder elevar a concentrao de complexos orgnicos dissolvidos nas guas represadas que aumentam a solubilidade do Hg2+ pela formao de complexos metalorgnicos bastante estveis (Leitch et al. 2007).

Figura 18. Dinmica hidrolgica na interface continente-oceano de rios do litoral


89

semirido do litoral nordeste brasileiro. Balanos preliminares (dados no publicados) do fluxo de Hg, durante ciclos de mar em diferentes anos climatolgicos no rio Jaguaribe, sugerem fortemente que o padro hidrolgico descrito acima resulta em uma maior mobilizao de Hg dissolvido (reativo e biodisponvel) durante anos tpicos (seco) quando os tempos de residncia da massa de gua estuarina so maiores. Por exemplo, no ano tpico de 2005, com precipitao igual a zero na estao seca, a concentrao de Hg dissolvido nas guas estuarinas variou de 3.9 a 15.4 ng/L, representando at 73% % da concentrao total (dissolvido + particulado) de Hg na gua (7.2 a 21 ng/L). Em 2009, um ano atpico, com elevada pluviosidade (>300 mm/ms) no perodo chuvoso e o arraste da gua estuarina rapidamente para o mar, a concentrao de Hg dissolvido nas guas do esturio foi menor que 0.01 ng/L representado um percentual de apenas 0.2% da quantidade total (dissolvido + particulado) de Hg presente na gua (1.41 a 6.41 ng/L), amplamente dominada pela frao particulada. Mesmo neste ano atpico, mas na estao seca (<10 mm/ms), embora com concentraes mais baixas que no ano tpico de 2005, as concentraes de Hg dissolvido foram maiores que as de Hg particulado, variando de 2.2 a 6.7 ng/L, representando entre 88 e 94% da concentrao total (2.4 a 7.1 ng/L). Os resultados descritos acima sugerem fortemente que o efeito do bloqueio das guas na maior parte do ano devido as condies semi-ridas do nordeste brasileiro, resulta em uma maior disponibilizao do Hg, de forma anloga ao fenmeno descrito nos rios que desguam no Oceano rtico. Cenrio das alteraes regionais e das mudanas climticas globais A regio rtica uma das mais afetadas pelas mudanas climticas globais. Vrios trabalhos recentes tm demonstrado um aumento generalizado da temperatura na regio, nas condies de degelo e no tempo de residncia de massas de gua nas zonas marginais alagadas. Estes fenmenos tm sido relacionados ao aumento da mobilizao e incorporao biolgica de poluentes incluindo o Hg e hidrocarbonetos policclicos aromticos (Carrie et al. 2010). No caso dos rios do semi-rido, a maior mobilizao de formas biodisponveis de Hg, e talvez de outros contaminantes, diretamente relacionada ao aumento do tempo de residncia da massa de gua na regio estuarina, permitindo a acelerao dos processos biogeoqumicos de transformao do Hg, particularmente a metilao e a complexao orgnica. A srie histrica de vazes, disponibilizada pela Agncia Nacional de guas (ANA 2008) mostra uma reduo na contribuio fluvial para a plataforma continental adjacente ao longo da regio. Esta diminuio foi inicialmente provocada pelo intenso processo de represamento dos rios para aumentar a disponibilidade de gua para a regio. Na bacia do Rio Jaguaribe, por exemplo, as descargas fluviais mximas nas dcadas de 1960 a 1990 atingiam at 3.000 m3.s-1. Aps a construo e entrada em operao dos grandes reservatrios nesta bacia, as descargas mdias caram para cerca de 25 m3.s-1, com mximos atingindo apenas 255 m3.s-1. Esta reduo foi acompanhada por uma simultnea modificao da biogeoqumica estuarina (Dias et al. 2009, Marins & Lacerda 2007, Marins et al. 2003). A diminuio do runoff continental na regio do semi-rido do nordeste vem sendo intensificada recentemente pelas mudanas climticas globais. A reduo das chuvas na regio do Nordeste brasileiro foi prevista nos modelos que simulam os efeitos das mudanas climticas globais sobre climas regionais em
90

todos os relatrios do IPCC (Intergovernmental Panel on Climate Change). Estes modelos prevem reduo de at 20%/dcada do volume anual de chuvas na regio. Para o Cear, por exemplo, foi calculada uma reduo de 6% por dcada, com base na pluviosidade anual entre 1965 e 2003 (Moncunill 2006). Alm da queda suave, mas consistente, do volume anual, os registros revelam ainda uma reduo praticamente total das chuvas no auge da estao seca, o que diminui drasticamente a disponibilidade de gua para as atividades humanas na bacia e sugere a necessidade da construo de novas barragens e audes para acumular a gua. A combinao da queda na quantidade de chuvas e da construo de barragens ter importantes efeitos na vazo da bacia do rio Jaguaribe. Simultaneamente diminuio do runoff continental, ocorre tambm um aumento sensvel do nvel do mar, tornando mais extrema a forante marinha sobre a gua da plataforma continental e das regies deltaica e estuarina. Neste cenrio, as alteraes biogeoqumicas discutidas acima devero ser maximizadas podendo resultar em aumentos significativos da mobilizao de forma reativas e biodisponveis de contaminantes, em particular de Hg. Apresentamos aqui a teoria que denominamos de Paradoxo rtico. Esta sugere que mecanismos anlogos aos ocorrentes na Regio Polar rtica atuam no litoral semi-rido do nordeste brasileiro. As hipteses levantadas por meio desta teoria sugerem que o reduzido fluxo fluvial, atualmente em diminuio, alimentado por perodos cada vez mais curtos de chuva, resulta em bloqueios dos fluxos fluviais pela entrada da mar, aumentando o tempo de residncia das guas nas regies estuarinas e deltaicas e consequentemente a mobilidade e reatividade de substncias qumicas. Sugerimos pelo menos cinco previses, passveis de verificao emprica e no tautolgicas que permitiro atestar a plausibilidade das hipteses geradas pela teoria. 1) Em curto a mdio prazo os fluxos continentais de substnciais no tero necessariamente alteraes quantitativas, porm sofreram alteraes qualitativas, com o aumento relativo de espcies mais reativas e biodisponveis. Os dados preliminares sugerem aumentos relativos nas concentraes de espcies reativas de Hg em perodos secos em relao aos perodos chuvosos. necessrio, entretanto, uma srie histrica de pelo menos uma dcada para substanciar esta evidncia. 2) O aumento de espcies reativas dever resultar em um aumento na incorporao biolgica. Como no rtico, isto poder ser verificado pelo aumento da deposio de contaminantes nos sedimentos, no caso de simultneo aumento da produtividade primria e conseqente acelerao no carregamento de partculas orgnicas enriquecidas no contaminante para o fundo, ou pelo aumento direto das concentraes de poluentes em organismos biomonitores. 3) O resultado a mdio prazo do bloqueio das massas de gua o aumento da intruso salina e uma maior deposio de material continental na zona estuarina e deltaica: mapeamentos dos manguezais em diversos esturios do semi-rido tm mostrado uma expanso dessas florestas em direo ao interior alm de um aumento na rea de ilhas nos esturios e o alargamento de praias fluviais. necessrio, entretanto, verificar se est ocorrendo uma expanso da influncia ocenica sobre as guas da plataforma continental.
91

Estudos preliminares j se encontram em andamento e sugerem a ocorrncia deste fenmeno. 4) Poder ocorrer um aumento da produo de carbono orgnico dissolvido originado na oxidao incompleta da matria orgnica pela reduo dissimilatria de sulfetos por bactrias sulfato redutoras nas reas que permanecem alagadas por maior perodo de tempo. Isto poder gerar uma alterao do espectro de peso molecular da matria orgnica dissolvida e no aumento de formas organo-metlicas na especiao dos metais nas guas estuarinas, tanto superficiais quanto intersticiais. 5) Poder ocorrer um aumento lquido da exportao de forma biodisponveis de poluentes para o oceano em uma escala de dcadas. Agradecimentos: O Paradoxo rtico no surgiu de estalo. Antes, resultou de discusses entre os autores e outros colegas envolvidos no estudo da transferncia de materiais na interface continente-oceano no mbito dos projetos CNPq - Instituto do Milnio (www.institutomilenioestuarios.com.br) e CNPq INCT-TMCOcean (www.incttmcocean.com.br). Agradecemos em especial ao Prof. Rogrio Parentoni Martins por comentrios em verso preliminar deste trabalho. Referncias
ANA. 2008.Agencia Nacional de guas. Vazes histricas. www.hidroweb.ana.gov.br/estacao Carrie, J., Wang, F., Sanei, H., Macdonald, R.W., Outridge, P.M. & Stern, G.A. 2010. Increasing contaminant burdens in and Arctic fish, Burbot (Lota lota), in a warming climate. Environmental Science & Technology, 44: 316-322. Carvalho, C.E.V., Ovalle, A.R.C., Rezende, C.E., Molisani, M.M., Salomo, M.S.M.B. & Lacerda, L.D. 1999. Seasonal variation of particulate heavy metals in the Lower Paraba do sul river, R.J, Brazil. Environmental Geology, 37: 292-302. Dias, F.J.S., Marins, R.V.; Maia, L.P. 2009. Hydrology of a well-mixed estuary at the semi-arid Northeastern Brazilian coast.Acta Limnologica Brasiliensia, 21: 377-385. Dias, F.J.S., Lacerda, L.D., Marins, R.V. & de Paula, F.C.F. 2011. Comparative analysis of rating curve and adp estimates of instantaneous water discharge through estuaries in two contrasting Brazilian rivers. Hydrological Processes (in press). Dominguez, J.M.L. 2009. The coastal zone of Brazil. In: Dillemburg, S.R. & Hesp, P.A. (eds.), Geology and Geomorphology of Holocene Coastal Barriers of Brazil. Lecture Notes in Earth Sciences, Springer-Verlag, Berli, p: 17-51. Gaiser, T.; Krol, M.S.; Frischkorn, H. & Araujo, J.C. 2003. Global change and regional impacts: water availability and vulnerability of ecosystems and society in the semiarid Northeast of Brazil. Berlin, Heidelberg, New York: Springer Verlag, 428 pp. Graydon, J.A., Emmerton, C.A., Lesack, L.F.W. & Kelly, E.N. 2009. Mercury in the Mackenzie River delta and estuary: Concentrations and fluxes during open-water conditions. Science of the Total Environment, 407: 2980-2988. Jennerjahn, T.C.; Knoppers, B.A.; Souza, W.L.F.; Carvalho, C.E.V.; Mollenhauer, G.; Hbbner, M. & Ittekkot, V. 2010. The tropical Brazilian continetal margein. In: Liu, K-K.; Atkinson, L.; Quiones, R. & Talaue-McManus, L. (ed.), Carbon and nutrient fluxes in continental margins: Aglobal synthesis. Springer Verlag, Berlin, p: 427-442. Kainz, M., Lucotte, M., Parrish, C.C. 2003. Relationship between organic matter composition and 92

methyl mercury content of offshore and carbon-rich littoral sediments in an oligotrophic lake. Canadian Journal of Fisheries andAquatic Sciences, 60: 888-896. Kirk, J.L. & St. Louis, V.L. 2009. Multiyear total and methyl mercury exports from two major subarctic rivers draining Hudson Bay, Canada. Environmental Science & Technology, 43: 22542261. Kjerfve, B. 1994. Coastal Lagoons Processes. Elsevier Oceanographic Ser. n 60. Elsevier Co., Amsterdam. Knoppers, B.; Souza, W.F.L.; Ekau, W.; Figueiredo, A.G.; Gomes, A.S. 2009. A interface terra-mar do Brasil. In: Crespo, R.P. & Soares-Gomes, A. (eds.), Biologia Marinha, Ed. Intercincia, Rio de Janeiro, Cap. 15, p: 529-553. Lacerda, L.D., Rezende, C.E., Ovalle, A.R., Carvalho, C.E. 2004. Mercury distribution in continental shelf sediments from two offshore oil fields in southeastern Brazil. Bulletin of Environmental Contamination & Toxicology, 72: 178-185. Lacerda, L.D.; Carvalho, C.E.V.; Rezende, C.E. & Pfeiffer, W.C. 1993. Mercury in sediments from the Paraba do Sul River continental shelf, SE-Brazil. Marine Pollution Bulletin, 26: 220-222. Leitch, D.r., Carrie, J., Lean, D., Macdonald, R.W., Stern, G.A. & Wang, F. 2007. The delivery of mercury to the Beaufort Sea of the Arctic Ocean by the Mackenzie River. Science of the Total Environment, 373: 178-195. Maia, L.P., Freire, G.S.S., Lacerda, L.D. 2005. Accelerated dune migration and sand transport during El Nio events along the NE Brazilian coast. Journal of Coastal Research, 21: 11211126. Maia, L.P.; Lacerda, L.D.; Monteiro, L.H.U. & Souza, G.M. 2006. Atlas dos Manguezais do Nordeste do Brasil: Avaliao das reas de Manguezais dos Estados do Piau, Cear, Rio Grande do Norte, Paraba e Pernambuco. SEMACE, Fortaleza, 125 p. Marins, R. V.; L. D. Lacerda. 2007. Summary of Drivers, Pressures and Environmental Impacts in t h e J a g u a r i b e R i v e r E s t u a r y, N E B r a z i l . B o l e t i m E s t u r i o s , n o . 7 , www.institutomilenioestuarios.com.br, 4p. Marins, R. V.; Lacerda, L. D.; Abreu, I. M.; Dias, F. J. S. 2003. Efeitos da audagem no rio Jaguaribe. Cincia Hoje, 33: 6670. Marques, M., Knoppers, B.A., Lana, P., Abdallah, A.E., Pollette, M. 2004. Brazil Current. GIWA Regional Assessment, no. 39, University of Kalmar/UNEP, UNEPGIWA International Report, 192 p. Molisani, M.M., Salomo, M.S.M.B., Ovalle, A.R.C., Rezende, C.E., Lacerda, L.D. & Carvalho, C.E.V. 1999. Heavy metals in sediments of the lower Paraba do Sul River and estuary, Southeastern Brazil. Bulletin of Environmental Contamination & Toxicology, 63: 682-690. th Moncunill, D.F. 2006. the rainfall trend over Cear and its implications. Proceedings of the 8 ICSHMO, Foz do Igua, INPE, p. 315-323 Mounier, S., Lacerda, L.D., Marins, R.V., Benaim, J. 2001. Copper and mercury complexing capacity of organic matter from a mangrove mud flat environment (Sepetiba Bay, Brazil). Bulletin of Environmental Contamination and Toxicology, 67: 519-525. Salomo, M.S.M.B., Molisani, M.M., Ovalle, A.R.C., Rezende, C.E., Lacerda, L.D. Carvalho, C.E.V. 2001. Particulate heavy metal transport in the lower Paraba do Sul River basin, southeastern Brazil. Hydrological Processes, 15: 587-593.

93