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REVISO / REVIEW

EPIDEMIOLOGIA COMPARATIVA ENTRE OS PATOSSISTEMAS TEMPERADO E TROPICAL: CONSEQNCIAS PARA A RESISTNCIA A FUNGICIDAS
ARMANDO BERGAMIN FILHO & LILIAN AMORIM Departamento de Entomologia, Fitopatologia e Zoologia Agrcola, ESALQ-USP, CEP 13418-900, Piracicaba-SP, e-mail: abergami@carpa.ciagri.usp.br

(Aceito para publicao em 20/04/2001)


Autor para correspondncia: Armando Bergamin Filho
BERGAMIN FILHO, A. & AMORIM, L. Epidemiologia comparativa entre os patossistemas temperado e tropical: conseqncias para a resistncia a fungicidas. Fitopatologia Brasileira 26:119-127. 2001.

RESUMO
O patossistema tropical difere do patossistema temperado tanto em estrutura quanto em comportamento. Nesta reviso, ambos os patossistemas so caracterizados e, com base nessa caracterizao, o risco de origem e de seleo de resistncia a fungicidas discutido para ambas as situaes. As caractersticas diferenciais relevantes para anlise foram: sobrevivncia I (entre estaes de cultivo); sobrevivncia II (entre ciclos do patgeno); taxa aparente de infeco; via antihorria de infeco; ingresso e/ou manuteno de mutantes resistentes; via horria de infeco; persistncia de mutantes resistentes; adaptabilidade dos mutantes resistentes. Concluise que o patossistema tropical no apresenta risco maior para a seleo de mutantes resistentes, mas pode, em alguns casos, apresentar risco maior de origem de mutantes resistentes. Palavras-chave: sobrevivncia de patgenos, taxa de infeco, mutante resistente.

ABSTRACT Comparative epidemiology between temperate and tropical pathosystems: its consequences for fungicide resistance
Tropical and temperate pathosystems differ in structure and behavior. In this article, both pathosystems are characterized and the risk of origin and selection of fungicide resistance is discussed for both situations. The differential characteristics found relevant were: survival I (between crop seasons); survival II (between cycles of the pathogen); apparent infection rate; ingress and/or survival of resistant mutants; clockwise manner of infection; persistence of resistant mutants; fitness of resistant mutants. It is concluded that the tropical pathosystem does not have a higher risk of selecting resistant mutants. However, in some cases, a higher number of resistant mutants can be originated in tropical pathosystems. da leso ou a multiplicao de um patgeno sistmico dentro da planta no relevante aqui. Morrall & Verma (1981) transcrevem essa mesma frase e complementam: o ponto fundamental que o crescimento logstico aplica-se a populaes de unidades de doena, tais como plantas infetadas ou leses em plantas, e no ao tamanho dessas unidades. Outros autores tambm comungam desta opinio: Zadoks (1972) enfatiza que na epidemiologia, o nvel de integrao mais baixo o ciclo de infeco recorrente, com suas vrias fases, e o prximo nvel mais alto de integrao pode ser a epidemia como um todo, consistindo de vrios ciclos de infeco superpostos. Kranz (1978), por sua vez, menciona que cada ciclo de infeco resulta em uma ou mais leses filhas no prximo ciclo da doena. No de admirar, portanto, que a maior parte da recente pesquisa epidemiolgica seja voltada para a tarefa de identificar e quantificar os diferentes fatores que condicionam a infeco 119

O PATOSSISTEMA TEMPERADO Uma doena infecciosa pode se manter unicamente por meio de contnuas reinfeces baseadas na cadeia de infeco. Por cadeia de infeco entende-se a transmisso contnua, seriada, de material infetivo de uma planta para outra (Gumann, 1950). Essa frase, sntese do principal princpio da epidemiologia temperada, contm informao reveladora: epidemias s ocorrem na natureza caso propgulos do patgeno (produzidos em determinada planta) sejam liberados, transportados e depositados em outra planta suscetvel. Os autores, cada um a sua maneira, chamam a ateno para esse princpio. Vanderplank (1963) suficientemente claro quando diz: o tipo de multiplicao de doena que nos interessa implica na movimentao do patgeno de uma leso para outra, ou de uma planta para outra, caso o patgeno seja sistmico. A multiplicao do patgeno dentro Fitopatol. bras. 26(2), junho 200

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e, conseqentemente, o aparecimento de novas leses (Campbell & Madden, 1990). Um modelo para o patossistema temperado Modelos so representaes simplificadas de um sistema. Quanto simplificar e como simplificar dependem, dentre outros fatores, do objetivo que se espera alcanar com o modelo. Na construo do modelo somente so considerados os elementos essenciais para que o objetivo seja alcanado, ignorando-se aqueles secundrios. Os bons autores (Spedding, 1988) nos lembram que sem um objetivo claro, definido a priori, no se pode decidir o que e o que no essencial. Objetivos simples permitem o emprego de modelos simples. Pode-se, por ora, prescindir do grande poder de abstrao dos modelos simblicos, diagramticos ou matemticos, e ficar com os mais intuitivos modelos analgicos. Examine a Figura 1, originalmente proposta por Fegies (1985). O conceito de stio de infeco importante para entender o modelo proposto. A populao do hospedeiro est representada por um grande, mas finito, nmero de stios de infeco, todos com o mesmo tamanho. A dimenso fsica de um stio de infeco coincide, para algumas doenas, com a rea da leso causada pelo patgeno. A caixa que contm os stios sadios na Figura 1 representa, antes do incio da epidemia, toda a populao do hospedeiro. A epidemia tem incio com a deposio de um esporo de fora do sistema sobre um stio sadio. Com a infeco que advm desse primeiro contato patgeno-hospedeiro o stio que era sadio torna-se doente ou, mais precisamente, latente. Os eventos que ocorrem durante a colonizao, aparecimento de sintomas, etc., tambm so ignorados no modelo. A prxima etapa importante ocorre aps completado o perodo latente (quatro dias no exemplo proposto). Note que durante esses quatro dias a epidemia no progride. O nmero de stios doentes (latentes, no caso) mantm-se constante em um. No quinto dia, porm, o stio doente deixa de ser latente e passa a ser infeccioso, permanecendo como tal, segundo o modelo, por mais quatro dias. Durante esse perodo, definido como perodo infeccioso, o stio, diariamente, produz esporos. Grande parte deles perdida durante as vrias etapas compreendidas entre sua produo e novas infeces. A torneira situada logo abaixo dos stios infecciosos representa essa perda. Alguns poucos, porm, seguem pela tubulao (aqui chamada de via horria de infeco) e vo causar novas infeces. Esse modelo analgico de epidemia temperada est de acordo com a epidemiologia clssica de Vanderplank (1963), com a sntese de Gumann (1950) e, tambm, com a idia que se faz de tpicos patossistemas temperados, como ma ( Malus domestica Borkh.)/Venturia inaequalis (Cooke) Wint. e trigo (Triticum aestivum L.)/Puccinia graminis Pers.. O modelo analgico de Fegies (Figura 1), proposto como uma representao do fitopatossistema temperado, deixa explcito que a via horria de infeco o nico caminho para stios sadios tornarem-se doentes. A produo de esporos durante o perodo infeccioso, juntamente com o parmetro temporal correlato - perodo latente -, o pilar onde se assenta 120

stios sadios

stios latentes

stios infecciosos

stios removidos VIA HORRIA DE INFECO

FIG. 1 - Modelo analgico de Fegies para o patossistema temperado. A populao do hospedeiro, antes do incio da epidemia, est representada por um nmero finito de stios contidos na caixa de stios sadios. A epidemia tem incio com a infeco causada por um esporo externo ao sistema (no representado). Cada compartimento dentro de stios latentes e infecciosos representa um dia. A via horria de infeco a nica possibilidade de stios sadios tornarem-se doentes. Baseado em Fegies (1985).

a epidemiologia temperada para explicar o aumento da intensidade de doena em funo do tempo. Os esporos produzidos, aps serem liberados, transportados e depositados, germinaro, penetraro e produziro novas leses, com mais esporos. Essa seqncia o ciclo de infeco, que leva cadeia de infeco, e que explica a ocorrncia das epidemias. tambm a via horria de infeco. Tudo na epidemiologia temperada, depreende-se da literatura, pode ser explicado pelo nmero maior ou menor de esporos produzidos (Vanderplank, 1963; Johnson & Taylor, 1976; Zadoks & Schein, 1979; Campbell & Madden, 1990). O PATOSSISTEMA TROPICAL Depender totalmente da via horria de infeco para garantir a sobrevivncia, porm, colocaria grande parte dos patgenos tropicais em perigo. Afinal, nem todos so to eficientes quanto Puccinia graminis f. sp. tritici Eriks. & Henn., agente causal da ferrugem do colmo do trigo, que no seu hbitat preferido, as regies temperadas, encontra, durante a estao de cultivo, condies propcias para infetar seu hospedeiro, como temperaturas amenas e abundncia de orvalho. Os trpicos no so to condescendentes com seus patgenos foliares, quase sempre vidos por gua lquida sobre a folha para poderem germinar e penetrar. Nos trpicos, o orvalho escasso (Rotem, 1978) e as condies gerais de clima impem diversas limitaes aos patgenos (Palti, 1981). Fitopatol. bras. 26(2), junho 2001

Epidemiologia comparativa entre os patossistemas temperado e tropical: conseqncias...

Modelos para o patossistema tropical Uma hiptese de trabalho que explicite a principal diferena entre os patossistemas temperado e tropical parece apropriada neste momento (Bergamin Filho & Amorim, 1996): Hiptese 1 - Doenas que tm apenas a via horria de infeco geralmente no so importantes nos trpicos Uma via alternativa de infeco: essa foi a soluo encontrada pelos patgenos bem-sucedidos para no ficarem merc da inclemncia do clima tropical (Figura 2). A via anti-horria de infeco representa o crescimento da leso. Em outras palavras, stios doentes podem gerar novos stios doentes por meio da infeco dos stios adjacentes queles previamente doentes, sem que seja necessrio o concurso de esporos e da temerria, para os patgenos tropicais, via horria de infeco. Assim, o progresso da doena pode ser explicado tanto pelo aumento de novas leses (via horria) quanto pelo crescimento das leses existentes (via antihorria). O balano nos trpicos, como se ver a seguir, tende para a segunda situao. A grande vantagem dessa estratgia, para o patgeno, que o crescimento da leso depende menos de condies climticas do que a infeco por meio de esporos. Trabalhos que reconhecem a importncia do crescimento da leso no desenvolvimento de uma epidemia so escassos tanto na literatura tropical quanto na temperada. Berger (1973), ao monitorar Exserohilum turcicum (Pass.) Leonard & Suggs na Flrida, foi um dos primeiros a constatar que poucas leses novas apareceram aps o florescimento
stios sadios VIA ANTI-HORRIA DE INFECO

stios latentes

stios infecciosos

stios removidos VIA HORRIA DE INFECO

FIG. 2 - Modelo analgico para o patossistema tropical. Stios sadios podem se tornar doentes pela via horria de infeco e pela via anti-horria de infeco (crescimento da leso). Baseado em Bergamin Filho & Amorim (1996). Fitopatol. bras. 26(2), junho 2001

(...) e a maior parte do aumento da doena deveu-se ao crescimento das leses. Mais explcitos ainda foram Emge et al. (1975) que, apesar de trabalharem em regio tipicamente temperada (Oregon, E.U.A), deixaram claro o importante papel desempenhado pelo crescimento da leso no desenvolvimento de Puccinia striiformis West., em trigo, ao escrever: o crescimento da leso permite a intensificao da doena na ausncia de condies favorveis para a reinfeco e afeta profundamente a epidemiologia da doena. Um simulador desenvolvido para esse patossistema (Shrum, 1975) mostrou que uma reduo de 50% na velocidade de crescimento da leso tem efeito maior no desenvolvimento da epidemia que uma reduo da mesma magnitude na quantidade de esporos produzidos. Reconhecimentos explcitos do papel importante do crescimento da leso na epidemiologia tropical tm sido publicados com ainda maior parcimnia. Bastante ilustrativo, porm, o trabalho de Chee (1976), a respeito da quantificao da resistncia de clones de seringueira [Hevea brasilienses (Willd. ex Adr. de Juss.) Muell. & Arg.] a Microcyclus ulei (Henn.) v. Arx. Contrariando a expectativa geral, a caracterizao de clones no pde ser feita por meio da varivel esporulao do patgeno, varivel essa considerada por Johnson & Taylor (1976) como a melhor representao da soma de todos os componentes da resistncia. Nas palavras do prprio K.H. Chee, a esporulao por meio de condios foi, em geral, mais prolfica nos clones suscetveis que nos resistentes, mas a inconsistncia desse carter no permitiu a separao confivel dos clones em diferentes categorias de suscetibilidade. O mesmo autor prossegue dizendo que o tamanho da leso, por outro lado, foi mais consistente de um teste para outro e conclui: estas observaes sobre esporulao em discos de folha (...) confirmam aquela de Langford (1945), a respeito da inconsistncia da esporulao em relao suscetibilidade. De uns anos para c, a literatura produzida nos pases temperados tem registrado, com um pouco mais de freqncia, menes importncia do crescimento da leso no processo epidmico. Berger & Jones (1985) incluram rotinas especficas, ainda que rudimentares, para quantificar essa via. Mundt (1989) reconhece que o modelo de simulao EPIMUL, desprovido de rotinas para o crescimento da leso, adequado somente para aquelas doenas cujas leses crescem pouco e comenta: para outras doenas, entretanto, a rea da leso indeterminada e uma nica leso pode crescer e cobrir grande proporo da folha. Esse crescimento pode ser extremamente importante para determinar a taxa de desenvolvimento da epidemia. Hau (1990) ainda mais claro e direto quando escreve: nos modelos analticos usados at aqui, assume-se que a doena pode aumentar somente quando novas infeces forem produzidas. Embora essa premissa seja verdadeira para algumas doenas, como as ferrugens, ela no vlida quando o crescimento da leso tambm contribuir para o progresso da doena. Nesses casos, a curva de progresso da doena pode aumentar mesmo sob condies desfavorveis para a infeco. Mais recentemente, Lannou 121

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(1992), aps enfatizar a importncia do crescimento da leso, aborda um aspecto pouco discutido na literatura: a ocupao de novos stios por meio do crescimento da leso, com a conseqente produo de novos esporos pelo patgeno, ocorre num tempo bastante curto relativo ao perodo latente das infeces originrias da disperso de esporos. Uma reviso completa sobre o papel do crescimento da leso na epidemiologia das doenas de plantas foi publicada recentemente (Berger et al., 1997). As opinies externadas no pargrafo anterior, de grande valia, sem dvida, tm contra si o fato de terem sido, todas, baseadas em simuladores de doenas de plantas. Trabalhos recentes sobre a importncia do crescimento da leso baseados em dados experimentais so ainda mais raros. Exceo que confirma a regra a pesquisa de Johnson & Teng (1990) com o sistema batata (Solanum tuberosum L.) Alternaria solani (Ell. & Mart.) Jones & Grout. De interesse particular no contexto deste item a constatao, por aqueles autores, que o crescimento da leso foi a varivel mais sensvel, indicando que, embora novas infeces possam ocorrer, a maior parte do aumento da doena (...) foi causada pelas leses preexistentes. E mais: a magnitude dos danos devidos a relativamente pequenas mudanas no crescimento da leso indica ser esta varivel particularmente til como um critrio de seleo no melhoramento para resistncia contra essa doena. Parece surpreendente que os despretensiosos modelos analgicos representados nas Figuras 1 e 2 tenham sido capazes de fornecer uma viso clara, quase quantitativa, de como funcionam as epidemias temperadas e tropicais. Numa primeira etapa identificou-se a via horria, com todas as implcitas complicaes do ciclo de infeco, como o nico caminho possvel para que stios sadios fossem ocupados pelo patgeno. Enquanto isso ainda se mantm verdadeiro para diversos patgenos temperados, ficou evidente que aqueles no to eficientes nessa via deveriam ter outras opes para sobreviver em condies de orvalho escasso e temperatura alta demais. Da constatao desse fato at a formulao de outra via, a via anti-horria de infeco, menos dependente do clima para se concretizar, o caminho no foi difcil (Bergamin Filho & Amorim, 1996). Mas nem tudo est explicado. Duas doenas tropicais, o mal das folhas da seringueira causado por M. ulei e o mal de Sigatoka da bananeira ( Musa spp.) causado por Mycosphaerella musicola Leach, merecem um exame mais detalhado. Ambas so, provavelmente, as duas mais graves doenas conhecidas. Graves no s pela magnitude dos danos causados produo como, principalmente, pela freqncia com que esses danos ocorrem: na ausncia de medidas de controle, esses dois patgenos, todos os anos, provocam severas epidemias, como se estivessem acima das leis que governam a infeco, como se o crescimento da leso fosse uma ddiva sempre concedida, como se o clima, para eles, enfim, fosse sempre um cmplice. A convenincia de formular, agora, uma segunda hiptese didtica de trabalho parece inquestionvel (Bergamin Filho & Amorim, 1996): 122

Hiptese 2 - Doenas sempre importantes nos trpicos tm, alm da via anti-horria de infeco, dois tipos de via horria de infeco O exame do ciclo de vida de M. ulei e de M. musicola fornece uma pista para as razes dessa anormal inclinao por causar epidemias. Ambas as vias de infeco j discutidas, a horria e a anti-horria, certamente esto presentes. A mais, porm, os dois patgenos, ao contrrio de quase todos os outros, produzem dois tipos de esporo durante a fase epidmica da doena: sexual e assexual. Nas outras doenas, o primeiro tipo, quando ocorre, sempre responsvel unicamente pela sobrevivncia do patgeno entre estaes de cultivo. Aps cumprida essa misso, ele no mais produzido e no contribui, assim, para o desenvolvimento da epidemia, tarefa desempenhada pelo segundo tipo de esporo. Venturia inaequalis e P. graminis f. sp. tritici, ambos patgenos tipicamente temperados, so bons exemplos desse padro de comportamento. A ocorrncia de dois tipos de esporos durante a fase epidmica da doena traz modificaes importantes no modelo analgico de epidemia tropical e permite a definio de dois tipos de via horria de infeco: a via horria assexual e a via horria sexual (Figura 3). Ambas tm caractersticas distintas, usualmente complementares, podendo tambm, sob condies ideais, tornarem-se aditivas (Bergamin Filho & Amorim, 1996). essa flexibilidade de comportamento que permite a M. ulei e a M. musicola ignorarem as muitas restries de ordem climtica que o processo horrio de infeco usualmente apresenta. A sobrevivncia do inculo Alm das diferenas mencionadas at aqui, a sobrevivncia do inculo entre estaes de cultivo tambm um ponto bastante citado para diferenciar os patossistemas
stios sadios VIA ANTI-HORRIA DE INFECO

stios latentes

stios infecciosos

VIA HORRIA SEXUAL DE INFECO VIA HORRIA ASSEXUAL DE INFECO stios removidos

FIG. 3 - Modelo analgico para o patossistema tropical com trs vias de infeco: anti-horria, horria assexual e horria sexual. Baseado em Bergamin Filho & Amorim (1996). Fitopatol. bras. 26(2), junho 2001

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temperado e tropical. Muitos autores referem-se a esse princpio. Assim, Gumann (1950) deixa claro que cadeias de infeco intermitentes so muito mais comuns em nossa zona de vegetao (zona temperada), onde o inverno (...) interrompe temporariamente a transmisso em srie do patgeno de um hospedeiro para outro; Sequeira (1962) enfatiza que os patgenos tropicais crescem continuamente devido falta de perodos prolongados de baixa temperatura; Wellman (1962) escreve que organismos parasitas nos trpicos no tm (...) a neve para interferir em seu crescimento; Frhlich & Rodewald (1969) explicam que, nos trpicos, raramente h qualquer interrupo no desenvolvimento e na seqncia de geraes de patgenos e insetos; Waller (1976), entre outras consideraes, afirma que a falta de uma estao fria bem definida (...) um dos fatores mais importantes que governam o crescimento dos patgenos tropicais; Meyer (1978) enfatiza que temperaturas sempre superiores de congelamento influenciam profundamente os nveis populacionais do patgeno; Rotem & Palti (1980), alm da inciso fria, tambm reconhecem a inciso seca, quando escrevem que em locais com inverno frio ou vero seco e quente (...), o inculo presente no incio da estao vegetativa relativamente baixo. Ele sempre mais baixo que o inculo do mesmo patgeno presente em regies de inverno ameno ou vero moderadamente quente e mido, condies que permitem o cultivo do hospedeiro durante todo o ano; Thurston (1998) tambm baseia seu recente livro Tropical Plant Pathology nessa caracterstica dos trpicos e subtrpicos e mesmo Vanderplank (1984), em seu ltimo livro, afirma que doenas em regies tropicais tm algumas caractersticas especiais, como uma maior continuidade de inculo. A literatura sobre sobrevivncia do patgeno e continuidade do inculo abundante quando se considera o relativamente longo intervalo de tempo entre estaes de cultivo. No entanto, existe um outro enfoque sobre sobrevivncia e continuidade do inculo que raramente mencionado na literatura, qual seja, aquele que considera o curto intervalo de tempo entre a esporulao do patgeno e a infeco do hospedeiro (Bergamin Filho & Amorim, 1996). Esse perodo, que se repete inmeras vezes durante o ciclo da maioria dos patgenos foliares, tem grande importncia epidemiolgica, e as evidncias colhidas na literatura indicam, geralmente, que as regies temperadas, quando comparadas com as tropicais, propiciam aos patgenos considerveis vantagens, seja considerando a temperatura (esporos de fungos sobrevivem melhor a baixas temperaturas), seja considerando a umidade (esporos de fungos sobrevivem mais tempo sob baixa umidade relativa), seja considerando a radiao solar (bactrias e fungos so adversamente afetados por alta radiao solar). Alm disso, a durao do orvalho, condio indispensvel para a infeco, menor em regies mais quentes e ensolaradas (Rotem, 1978). Assim, a sobrevivncia do patgeno crtica entre estaes de cultivo para as regies temperadas e, ao contrrio, entre a esporulao e a infeco para a regio tropical Fitopatol. bras. 26(2), junho 2001

(Bergamin Filho & Amorim, 1996). A taxa aparente de infeco (r) A taxa aparente de infeco (r), conceituada originalmente por Vanderplank (1963), apenas um velocmetro da epidemia (Vanderplank, 1975). Por ser extremamente sensvel aos efeitos do clima no desenvolvimento das doenas em populaes (Kranz, 1978), constitui-se, porm, numa varivel extremamente til para a comparao de epidemias que se desenvolvem em regies temperadas e tropicais. As evidncias disponveis so esparsas e quase sempre indiretas, pois inexistem pesquisas feitas especificamente para esclarecer essa questo. Palti (1981) um dos poucos autores a, explicitamente, reconhecer que as regies tropicais impem diversas limitaes climticas aos patgenos. Buddenhagen (1977) tambm acredita que os trpicos no so vulnerveis ocorrncia de epidemias, mas centraliza sua discusso na maior heterozigosidade das culturas tropicais para justificar sua hiptese. Provavelmente, ambos os autores tm razo, mas os fatores climticos esto melhor estudados e sero examinados com maior detalhe neste item. Bergamin Filho & Amorim (1996) so de opinio que os agroclimas tropicais provocam um mais lento desenvolvimento da epidemia, expresso por uma taxa aparente de infeco (sensu Vanderplank, 1963) mais baixa. As evidncias vm de vrias direes: o orvalho, de menor freqncia e durao nos trpicos (Rotem, 1978), importante fator tambm para a esporulao de um grande nmero de fungos, havendo inclusive casos de ausncia completa de esporulao sem sua ocorrncia; a combinao de temperaturas elevadas e alta intensidade luminosa, caracterstica dos trpicos, inibe o estgio final da esporognese de muitos patgenos; altas temperaturas tambm diminuem a capacidade de causar epidemias tanto de parasitas obrigados quanto de parasitas facultativos, estes em virtude da diminuio do perodo infeccioso e aqueles pela necrose precoce dos tecidos do hospedeiro; radiao solar intensa tambm tende a inibir o desenvolvimento de epidemias em alguns sistemas patgenohospedeiro (Bergamin Filho & Amorim, 1996). Nem todos os patossistemas tropicais, no entanto, tm taxas aparentes de infeco mais baixas que aquelas exibidas pelos patossistemas temperados: aqueles que, alm da via antihorria de infeco, possuem duas vias horrias (sexual e assexual) so exemplos tpicos (Item 2.1, Figura 3). RESISTNCIA DE FUNGOS A FUNGICIDAS A resistncia de fungos a fungicidas tem sido estudada intensamente na regio temperada, especialmente nos E.U.A. e em alguns pases europeus (Inglaterra, Holanda, Frana e Alemanha). Os conceitos e princpios aceitos atualmente encontram-se bem descritos na literatura (Delp, 1988; Brent, 1995; Brent & Hollomon, 1998; Kendall & Hollomon, 1998) e tm sido aplicados progressivamente naqueles pases. No Brasil, recentemente, um apanhado geral desses conceitos e 123

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princpios foi publicado (Ghini & Kimati, 2000). Didaticamente, pode-se dividir o assunto em duas partes: (i) a origem da resistncia e sua posterior (ii) seleo (build up). Geralmente, linhagens fngicas resistentes originam-se por meio de mutao. Mutantes de todos os tipos esto aparecendo e desaparecendo continua e espontaneamente na natureza. A freqncia de aparecimento de mutantes resistentes funo, principalmente, do grupo qumico a que pertence o fungicida em questo: h grupos (benzimidazis, dicarboximidas, fenilamidas) que agem em uma ou poucas rotas metablicas do fungo (nesse caso a resistncia chamada de qualitativa), ao contrrio de outros (DMI, morfolinas), que agem em mltiplas rotas metablicas (resistncia quantitativa ). Para estes, o aparecimento de mutantes resistentes pouco freqente, ao contrrio daqueles. Outros dois fatores contribuem para a ocorrncia de mutantes resistentes: tamanho da populao do fungo no momento da aplicao (quanto maior a populao, maior a chance de ocorrncia de mutantes resistentes) e presena de reproduo sexual (a reproduo sexual pode aumentar a ocorrncia de indivduos resistentes). Aps a origem, a seleo de mutantes resistentes na natureza funo principal do prprio patossistema (principalmente o potencial reprodutivo do patgeno e sua adaptabilidade ao meio ou fitness) e da presso de seleo exercida sobre a populao sensvel. Patgenos com alto potencial reprodutivo (alta esporulao, curto perodo latente, longo perodo de infeco, alta eficincia de infeco, etc.) so sempre mais rapidamente selecionados. Da mesma maneira, mutantes resistentes que no tenham comprometida nenhuma funo de importncia epidemiolgica (reproduo, sobrevivncia, capacidade de disseminao, etc.) tambm tm maiores chances de prevalecerem na populao. A presso de seleo exercida sobre a populao do fungo , provavelmente, o fator mais importante envolvido na seleo da resistncia. Quanto maior a presso de seleo contra a populao original (sensvel), mais rpida ser a substituio desta por indivduos resistentes. Altas presses de seleo, assim, anulam a competio por stios de infeco; como conseqncia, anulam qualquer eventual desvantagem seletiva que possam ter os indivduos resistentes. Dentre os principais fatores que levam a uma maior presso de seleo esto: (i) maior eficincia do fungicida, (ii) maior freqncia de aplicao do fungicida, (iii) melhor cobertura e maior persistncia do fungicida, (iv) maior diferena em sensibilidade entre indivduos resistentes e sensveis e (v) menor ingresso e/ou manuteno de indivduos sensveis na rea considerada. Com base nesses fatores, a literatura publicada nos pases temperados (por exemplo, Heaney et al., 1994; Brent, 1995; Brent & Hollomon, 1998; Kendall & Hollomon, 1998) recomenda vrias medidas para diminuir o risco de seleo de indivduos resistentes numa determinada rea, como: (i) evitar tratamentos repetitivos com o mesmo fungicida; (ii) misturar diferentes fungicidas compatveis e apropriados; (iii) alternar produtos apropriados; (iv) limitar o nmero de 124

aplicaes; (v) espaar as aplicaes no tempo; (vi) evitar uso erradicante ou curativo do fungicida; (vii) usar o fungicida como protetor; (viii) usar dosagem recomendada; (ix) integrar o tratamento qumico com tticas de controle no-qumicas. O PATOSSISTEMA TROPICAL E A RESISTNCIA A FUNGICIDAS As caractersticas dos patossistemas tropical e temperado (item 1) sero comparadas entre si com o objetivo de inferir conceitos e princpios que orientem a tomada de deciso sobre como evitar ou retardar a origem e a seleo de populaes resistentes a fungicidas nos trpicos. Para fins didticos, a comparao envolver o patossistema temperado (Figura 1) e dois tipos de patossistema tropical, referidos como tropical I (uma via horria de infeco, Figura 2) e tropical II (duas vias horrias de infeco, Figura 3). Os dois tipos de sobrevivncia definidos no item 2.2 sero chamados de sobrevivncia I (entre estaes de cultivo) e sobrevivncia II (entre ciclos do patgeno). Dos diversos fatores que podem influenciar a origem e a posterior seleo de mutantes resistentes a fungicidas, alguns no apresentam potencial para discriminar os trs patossistemas considerados em virtude de, geralmente, serem comuns a todos eles: (i) grupo qumico; (ii) freqncia de mutao; (iii) eficincia do fungicida; (iv) freqncia de aplicao; (v) cobertura do fungicida na planta; (vi) diferena de sensibilidade entre populaes sensveis e resistentes. Outros fatores, no entanto, por terem ao diferencial em, pelo menos, dois dos trs patossistemas considerados, sero analisados neste item (fatores diferenciais). So eles: (i) sobrevivncia I; (ii) sobrevivncia II; (iii) taxa aparente de infeco; (iv) via anti-horria de infeco; (v) ingresso e/ ou manuteno de sensveis na rea considerada; (vi) via horria sexual ocorrendo durante toda a epidemia; (vii) persistncia do fungicida na planta; (viii) adaptabilidade dos mutantes resistentes. O resultado da anlise, considerando os riscos de origem e de seleo de mutantes resistentes para os patossistemas tropical I e tropical II (sempre em relao ao patossistema temperado) est apresentado esquematicamente na Figura 4 (seta para cima indica risco maior em relao ao patossistema temperado; seta para baixo, risco menor; trao, risco inalterado), que serve de base para a discusso que vem a seguir. Deve-se ter em mente, no entanto, a natureza indita e especulativa dessa discusso, uma vez que dados reais de campo praticamente inexistem para a regio tropical. Com relao ao fator sobrevivncia I, os patossistemas tropicais I e II so mais sujeitos a problemas com resistncia a fungicidas, tanto em relao origem quanto seleo, em virtude da maior continuidade de inculo entre estaes de cultivo que caracteriza esses patossistemas (item 2.2). A situao modifica-se quando o fator diferencial sobrevivncia II (item 2.2) considerado: o risco menor para o patossistema tropical I, em virtude das condies climticas tropicais serem menos favorveis (em relao ao Fitopatol. bras. 26(2), junho 2001

Epidemiologia comparativa entre os patossistemas temperado e tropical: conseqncias...

patossistema temperado) para a infeco pela via horria (item 2.1). Pelo mesmo motivo, o fator taxa aparente de infeco tambm sugere riscos menores para o patossistema tropical I (item 2.3). A presena de duas vias horrias de infeco (sexual e assexual) durante toda a epidemia no patossistema tropical II (item 2.1, hiptese 2) faz com que o risco de resistncia a fungicidas seja semelhante quele do patossistema temperado, tanto para o fator sobrevivncia II (item 2.2) quanto para o fator taxa aparente de infeco (item 2.3). A presena da via anti-horria de infeco (item 2.1, hiptese 1, Figuras 2 e 3), representada pelo crescimento da leso em ambos os patossistemas tropicais, faz com que a manuteno de indivduos sensveis na rea considerada seja maior que no patossistema temperado (leses maiores dificultam a erradicao qumica do patgeno). Essa caracterstica diminui a presso de seleo exercida contra a populao sensvel (item 3), o que leva a uma diminuio do risco de seleo de indivduos resistentes tanto no patossistema tropical I quanto no II. A via horria sexual atuando durante toda a epidemia, caracterstica do patossistema tropical II (item 2.1, hiptese 2, Figura 3), tem efeito diferente quando se considera a origem e a seleo de indivduos resistentes. Assim, reproduo sexual durante longo perodo de tempo pode favorecer a origem de recombinantes resistentes e bem adaptados (aloinfeco sensu Robinson, 1976), o que aumenta o risco de origem da resistncia. Por outro lado, depois que indivduos resistentes j se originaram (autoinfeco sensu Robinson, 1976), a reproduo sexual produzir indivduos segregantes sensveis, o que reintroduz na populao indivduos sensveis, diminuindo, assim, a presso de seleo e, consequentemente, tambm diminuindo o risco de seleo da resistncia (item 3). A persistncia do fungicida no campo (fator de aumento da presso de seleo, item 3) , em geral, menor no patossistema tropical, devido s mais freqentes chuvas de alta intensidade nessas regies. Menor persistncia leva a menor presso de seleo (item 3) e a menor risco de seleo de indivduos resistentes. Por ltimo, indivduos com adaptabilidade superior tero mais chance de ocorrer quanto mais freqente for a reproduo sexual. Esse fator leva a um maior risco de seleo de resistncia no patossistema tropical II (item 2.1, hiptese 2). Um balano geral do efeito de todos os fatores diferenciais considerados (supondo igual importncia para todos eles, o que certamente no verdadeiro; lembra-se novamente o carter especulativo deste artigo) indica que o risco de seleo de indivduos resistentes a fungicidas menor no patossistema tropical, se comparado ao patossistema temperado (ver balano, Figura 4). Quando o risco de origem de indivduos resistentes considerado, no h diferenas entre o patossistema temperado e o patossistema tropical I (balano = 0); o patossistema tropical II, no entanto, tem um risco de origem de indivduos resistentes ligeiramente maior (balano = 2) (Figuras 4 e 5). Fitopatol. bras. 26(2), junho 2001

T ROPICAL I FATOR DIFERENCIAL g SOBREVIVNCIA I (entre estaes de cultivo) g SOBREVIVNCIA II (entre ciclos do patgeno) TAXA DE INFECO ( r ) g VIA ANTI - HORRIA INGRESSO E/OU MANUTENO g VIA HORRIA SEXUAL g PERSISTNCIA (AMBIENTE) g FITNESS DOS MUTANTES BALANO =
(uma via horria de infeco)

T ROPICAL II
(duas vias horrias de infeco)

ORIGEM

SELEO

ORIGEM

SELEO

-2

+2

-1

FIG. 4 - Fatores diferenciais de anlise de risco para origem e seleo da resistncia a fungicidas para os patossistemas tropical I e tropical II, em relao ao patossistema temperado. Setas para cima indicam risco maior; para baixo, risco menor; trao, risco inalterado (em relao ao patossistema temperado).

RISCO DE ORIGEM

PATOSSISTEMA TROPICAL II

PATOSSISTEMA TROPICAL I

PATOSSISTEMA TEMPERADO

RISCO DE SELEO
FIG. 5 - Riscos relativos de origem e seleo de resistncia para os patossistemas temperado, tropical I e tropical II. Baseados nos fatores diferenciais da Figura 4.

Assim, sugere-se que o patossistema tropical, de modo geral, no apresenta, em relao ao temperado, maior risco de resistncia a fungicidas. As estratgias desenvolvidas para os pases temperados (item 3), caso funcionem no contexto temperado, tambm funcionaro no contexto tropical. AGRADECIMENTOS Ao Professor Sami Michereff e ao grupo de estudantes 125

A. Bergamin Filho & L. Amorim

de ps-graduao da UFRPE (julho de 2000), que ajudaram a desenvolver os conceitos apresentados neste artigo. Ao FRAC (Fungicide Resistance Action Committee), na pessoa de seu presidente no Brasil, Eric Guicherit, por ter sugerido o tema e patrocinado a participao do primeiro autor no congresso da Sociedade Brasileira Fitopatologia, agosto de 2000, em Belm. Ao doutor Waldir Cintra de Jesus Jr., pelas sugestes. REFERNCIAS BIBLIOGRFICAS BERGAMIN FILHO, A. & AMORIM, L. Doenas de Plantas Tropicais: Epidemiologia e Controle Econmico. Ceres, So Paulo. 1996. BERGER, R.D. Helminthosporium turcicum lesion numbers related to numbers of trapped spores and fungicide sprays. Phytopathology 63:930-933. 1973. BERGER, R.D., BERGAMIN FILHO, A. & AMORIM, L. Lesion expansion as an epidemic component. Phytopathology 87: 1005-1013. 1997. BERGER, R.D. & JONES, J.W. A general model for disease progress with functions for variable latency and lesion expansion on growing host plants. Phytopathology 75:792-797. 1985. BRENT, K.J. Fungicide Resistance in Crop Pathogens: How it Can Be Managed? FRAC Monograph 1, Brussels. 1995. BRENT, K.J. & HOLLOMON, D.W. Fungicide Resistance: The Assessment of Risk. FRAC Monograph 2, Brussels. 1998. BUDDENHAGEN, I.W. Resistance and vulnerability of tropical crops in relation to their evolution and breeding. In The genetic basis of epidemics in agriculture. Annals of the New York Academic of Sciences 287:309-326. 1977. CAMPBELL, C.L. & MADDEN, L.V. Introduction to Plant Disease Epidemiology. Wiley, New York. 1990. CHEE, K.H. Assessing susceptibility of Hevea clones to Microcyclus ulei. Annals of Applied Biology 84:135145. 1976. DELP, C.J. Fungicide Resistance in North America. APS Press, St. Paul. 1988. EMGE, R.G., KINGSOLVER, C.H. & JOHNSON, D.R. Growth of sporulating zone of Puccinia striiformis and its relationship to stripe rust epiphytology. Phytopathology 65:679-681. 1975. FEGIES, N.C. Desenvolvimento de modelos para simulao da progresso de doenas de plantas. Dissertao de Mestrado, ESALQ, Piracicaba. 1985. FRHLICH, G. & RODEWALD, W. Pests and Diseases of Tropical Crops and Their Control. Pergamon Press, Oxford. 1969. GUMANN, E. Principles of Plant Infection. Crosby Lockwood & Sons, London. 1950. GHINI, R. & KIMATI, H. Resistncia de Fungos a Fungicidas. EMBRAPA-FRAC, Jaguarina-SP. 2000. 126

HAU, B. Analytic models of plant disease in a changing environment. Annual Review Phytopathology 28:221245. 1990. HEANEY, S; SLAWSON, D.; HOLLOMON, D.W.; SMITH, M.; RUSSEL, P.E. & PARRY, D.W. Fungicide Resistance. British Cropo Protection Council Monograph 60, Farnham. 1994. JOHNSON, K.B. & TENG, P.S. Coupling a disease progress model for early blight to a model of potato growth. Phytopathology 80:416-425. 1990. JOHNSON, R. & TAYLOR, A.J. Spore yield of pathogens in investigations of the race specificity of host resistance. Annual Review Phytopathology 14:97-119. 1976. KENDALL, S.J. & HOLLOMON, D.W. Fungicide resistance. In Fungicide Activity. Chemical and Biological Approaches to Plant Protection. D.H. HUTSON & MIYAMOTO, J., Ed. Wiley, Chichester. 1998. KRANZ, J. Comparative epidemiology. In Plant Disease an Advanced Treatise. How Disease Develops in Populations (Vol. II). HORSFALL, J.G. & COWLING, E.B., Ed. Academic Press, New York. 1978. LANGFORD, M.H. South American leaf blight of Hevea rubber trees. Tech. Bull. U.S. Dep. Agric. 882. 1945. LANNOU, C. tude par la simulation de lefficacit dun mlange varietal pour limiter le dveloppement des pidmies. Effect de la croissance des lsions du parasite, rle de la rsistance induite. Thse de Doctorat, Universit Paris XI, Orsay. 1992. MEYER, J.A. Plant pathology and tropical countries. In Diseases of Tropical Food Crops. Maraite, H. & Meyer, J.A., ed. Proceedings of an international symposium, Louvain-la-Neuve. 2-5. 1978. MORRAL, R.A.A. & VERMA, P.V. Disease progress curves, linear transformations, and common root rot of cereals. Canadian Journal Plant Pathology 3:182-183. 1981. MUNDT, C.C. Modeling disease increase in host mixtures. In Plant Disease Epidemiology. Genetics, Resistance and Management (Vol. II). LEONARD, K.J. & FRY, W.E., Ed. McGraw-Hill, New York. 150-181. 1989. PALTI, J. Cultural Practices and Infectious Crop Diseases. Springer, Berlin. 1981. ROBINSON, R.A. Plant Pathosystems. Springer, Berlin. 1976. ROTEM, J. Climatic and weather influences on epidemics. In Plant Disease an Advanced Treatise. How Disease Develops in Populations (Vol. II). HORSFALL, J.G. & COWLING, E.B., Ed. Academic Press, New York. 1978. ROTEM, J. & PALTI, J. Epidemiological factors as related to plant disease control by cultural practices. In: PALTI, J. & KRANZ, J. (Eds.) Comparative Epidemiology. A Tool for Better Disease Management. Pudoc, Wageningen. 1980. SEQUEIRA, L. Special contributions from the tropics to phytopathological mycology. Phytopathology 52:936942. 1962. SHRUM, R.D. Simulation of wheat stripe rust (Puccinia Fitopatol. bras. 26(2), junho 2001

Epidemiologia comparativa entre os patossistemas temperado e tropical: conseqncias...

striiformis West) using EPIDEMIC, a flexible plant disease simulator. Penn. State Univer. Agric. Exp. Stn. Prog. Rep. 347. 1975. SPEDDING, C.R.W. An Introduction to Agricultural Systems. Elsevier, London. 1988. THURSTON, H.D. Tropical Plant Diseases. APS Press, St Paul. 1998. VANDERPLANK, J.E. Plant Diseases: Epidemics and Control. Academic Press, New York. 1963. VANDERPLANK, J.E. Principles of Plant Infection. Academic Press, New York. 1975. VANDERPLANK, J.E. Disease Resistance in Plants. 2nd ed, Academic Press, Orlando. 1984. WALLER, J.M. The influence of climate on the incidence

and severity of some diseases of tropical crops. Review of Plant Pathology 55:185-194. 1976. WELLMAN, F.L. A few introductory features of tropical plant pathology. Phytopathology 52:928-930. 1962. ZADOKS, J.C. Methodology of epidemiological research. Annual Review Phytopathology 10:253-276. 1972. ZADOKS, J.C. & SCHEIN, R.D. Epidemiology and Plant Disease Management. Oxford University Press, New York. 1979. ZADOKS, J.C. & SCHEIN, R.D. Epidemiology and plantdisease management, the known and the needed. In: PALTI, J. & KRANZ, J. (Eds.) Comparative Epidemiology. A Tool for Better Disease Management. Pudoc, Wageningen. 1980.
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