CAPTULO 10 BASIDIOMICETOS (DIVISIN BASIDIOMYCOTA) Este grupo de hongos contiene ms de 30,000 especies descritas, de las cuales las ms conocidas

son las setas o championes. Otras especies notables de basidiomicetos son los hongos gelatinosos, las royas, las estrellas de tierra, los tiznes (tizones o carbones) y los pedos de bruja. Estos nombres corresponden a la denominacin dada al basidiocarpo o basidioma, que es el rgano reproductivo sexual y la parte ms conspicua del hongo, la cual es sostenida nutricionalmente por el extenso micelio que subyace en el sustrato en el que vive el hongo. Generalidades1,2 Estos organismos se caracterizan por el llamativo cuerpo fructfero en forma de sombrilla al que todo el mundo asocia con la palabra hongo. Si bien muchas especies son comestibles y benficas para la humanidad, hay algunas extremadamente dainas para los cultivos, como las royas y los tizones3. La estructura comn a todos los basidiomicetos es el basidio, rgano homlogo y quiz derivado del asco de los ascomicetos. El basidio se origina como una estructura binucleada en la que se lleva a cabo la cariogamia y la meiosis, siendo notable el hecho que las basidiosporas por l producidas estn situadas por fuera, a diferencia de los ascomicetos que conservan sus ascosporas dentro del asco. El ciclo de vida tpico de los basidiomicetos consta de un estado diploide muy corto y uno dicaritico mucho ms prolongado (Figura 10.1), el cual se explica a continuacin.

Figura 10.1. Ciclo de vida de un basidiomiceto. A) Espora liberada de un basidio que germina y produce un micelio haploide, el cual origina un micelio dicaritico (B), tras fusionarse con otro micelio haploide compatible (C). El micelio dicariota es longevo y se organiza en una estructura macroscpica llamada basidiocarpo que inicia como una esfera de hifas con poca organizacin (D), la cual se desarrolla hasta una seta compleja en la que se puede distinguir: E) Volva, F) mdula del pi, G) lminas o lamelas, H) velo, I) pleo, J) basidios en las lamelas, K) dicarin que da lugar al basidio en la secuencia ilustrada, L) anillo, M) pi. Con informacin de A.R.S.U.S.D.A.

La norma es que las basidiosporas contengan un solo ncelo haploide, ya que se originaron por meiosis. Su germinacin origina un micelio haploide monocaritico, el cual va adquiriendo septos que originan clulas uninucleadas. Esta fase del ciclo es de corta duracin, pues los micelios monocariticos se buscan y fusionan sus citoplasmas (plasmogamia). Cuando esto ocurre los ncleos de cada hifa fluyen a la otra, logrndose un intercambio nuclear que es seguido por la migracin de los ncleos a lo largo de las hifas. Las hifas que resultan de este fenmeno poseen ahora ncleos de dos tipos genticos, por lo que se dice que son dicariticas, es decir, poseen la condicin n + n. Este micelio prolifera manteniendo esta situacin gentica por bastante tiempo, lo cual logra mediante la formacin de conexiones en asa (Figura 10.2A). Los micelios dicariticos son identificables porque las conexiones en asa dejan una huella permanente de su existencia (Figura 10.2B). Cuando las condiciones ambientales son apropiadas, este micelio dicaritico experimenta cambios morfogenticos que inician la formacin del basidioma. ste posee clulas estriles y frtiles, todas en la condicin dicaritica. En las clulas frtiles, llamadas basidios, los dos ncleos haploides experimentan cariogamia y producen un nuevo ncleo diploide (2n), el cual entra rpidamete en meiosis originando as cuatro ncleos hijos haploides. En la superficie del basidio usualmente se desarrollan cuatro prolongaciones citoplasmticas externas denominadas esterigmas, en cuyos respectivos pices se formarn las iniciales de las basidiosporas.

Figura 10.2. Conexiones en asa en los basidiomicetos. A) Esquema que muestra la formacin del asa y la perpetuacin del estado dicaritico: a) hifa terminal dicaritica madura con asa, b) formacin de un abultamiento en la pared de la hifa terminal, ms o menos entre los dos ncleos, c) divisin de los ncleos por mitosis, d) el ncleo ms terminal se asocia al asa en formacin y uno de sus ncleos hijos queda en el interior de dicha estructura. El otro ncleo recientemente formado se ubica lejos del pice de la hifa y se separa de la clula terminal mediante un septo, formando as una clula uninucleada, la cual es contactada por el asa que contina doblndose, e) disolucin de las paredes celulares en el punto de contacto del asa con la clula posterior, con la siguiente entrada del ncleo del asa en la clula uninucleada, reconstituyendo la condicin n + n. En la base del asa se forma un septo que separa las clulas permanentemente. B) Fotografa al microscopio de luz mostrando la existencia de una conexin en asa en una hifa de un basidiomiceto.

El pice de los esterigmas es de pared delgada y se dilata formando una estructura globosa en la que sucede la deposicin continua de capas en su pared, la cual se va engrosando paulatinamente. Estas estructuras globosas se consideran clulas iniciales de las basidiosporas y estn llenas de vesculas al principio, pero luego ganan mitocondrias y otros organelos. Entonces sucede la migracin de los ncelos haploides a cada uno de los esterigmas y luego a las inciales. La basidiospora en formacin recibe su ncleo debido a la intervencin de los microtbulos del citoplasma, los cuales tambin ayudan a migrar otros organelos. Al final, el citoplasma del esterigma y el de la basidiospora se separan mediante la formacin de un tapn en su punto de unin, lugar donde se desarrolla el apndice hilar. Este apndice es muy importante para la descarga de la basidiospora madura. El basidiocarpo maduro tiene como unidad estructural bsica a los basidios, que se caracterizan por poseer sus pices dilatados, sobre los cuales hay generalmente cuatro esterigmas con sus respectivas basidiosporas (Figura 10.3). Es notable el hecho que los basidios presentan una gran variedad morfolgica, la cual ha originado una nutrida terminologa que se usa con fines taxonmicos. Como el basidio altera su estructura a medida que se desarrolla, se ha usado el trmino probasidio para indicar la clula en la que ocurre la cariogamia, mientras que metabasidio se asocia con el desarrollo de la meiosis. Lo ms comn es que ambos sean parte del mismo compartimento celular, pero a veces se da que el metabasidio es una extensin del probasidio, la cual se origina luego de la cariogamia.

Figura 10.3. Fotografa electrnica de barrido de varios basidios (A), con esterigmas (B) y basidiosporas maduras (C). Foto de C Jeffree y J Deacon, Instituto de Biologa Celular y Molecular, Universidad de Edimburgo.

Cuando el basidio es entero y se compone de un solo espacio celular, es comn referirse a l como holobasidio, mientras que cuando es fragmentado, con septos transversales o verticales que separan los ncleos hijos originados por meiosis, se le denomina fragmobasidio. Es notable tambin el hecho que los esterigmas pueden variar en tamao y forma, desde pequeas espculas hasta estructuras ms masivas, de formas globosas o alargadas. Una vez el basidiocarpo est maduro, se verifica la dispersin de las basidiosporas haploides, las cuales germinan produciendo micelios haploides. Cuando dos de estos micelios se encuentran, ocurre la plasmogamia y se regenera el estado dicarionte (n + n), que reinicia el ciclo de vida. En cuanto a la reproduccin asexual, puede decirse que es comn entre los basidiomicetos pero ocurre mucho menos frecuentemente que entre los ascomicetos. La yemacin y la produccin de conidias, clamidosporas y oidios, son los principales mecanismos conocidos. Tanto los rganos reproductivos como el micelio somtico pueden producir estas estructuras de reproduccin asexual. Gentica y compatibilidad1,2 Alrededor de un 10% de los basidiomicetos son homotlicos, es decir, presentan reproduccin sexual en un solo talo autocompatible. Se ha identificado tres clases de esta condicin: homotalismo primario, secundario y sin clasificar. El homotalismo primario se ha caracterizado en Coprinus, donde una basidiospora germina y produce un micelio que rpidamente se organiza en segmentos binucleados con conexiones en asa. Los ncleos son genticamente iguales y el micelio en cuestin puede formar basidiocarpos. En el homotalismo secundario o falso homotalismo (pseudohomotalismo), tambin evidenciado en Coprinus, los basidios poseen slo dos basidiosporas que son heterocariticas. La germinacin de las esporas produce un micelio dicaritico con conexiones en asa, que es capaz de fructificar. El tercer tipo de homotalismo es raro y de difcil clasificacin. Ha sido observado en Agaricus campetris porque el micelio derivado de una sola espora puede fructificar, pero no se han observado otras caractersticas claves como ncleos paredaos y conexiones en asa. Esto hace evidente que la gran mayora de los basidiomicetos son heterotlicos (90%), de los cuales hasta un 25% presentan tipos apareantes determinados por alelos de un nico locus. A este tipo de heterotalismo se le denomina unifactorial (bipolar) y se le ha reportado en las royas, los tizones, los afiloforales y algunas especies levaduriformes. En las otras especies, el apareamiento es ms complicado ya que involucra ms de un par de genes en diferentes cromosomas y se le denomina bifactorial (tetrapolar). Algunos ejemplos estudiados incluyen Ustilago, Coprinus y Schizophyllum. En S. commune hay cuatro locus en dos cromosomas y su funcin es regular el cambio de un micelio homocaritico estril, a uno dicaritico frtil que puede producir basidios. Los locus son denominados A y A, ubicados cercanamente en un mismo cromosoma, y B y B cercanamente ligados en otro cromosoma. Si bien cualquier micelio homocaritico puede fusionarse con cualquier otro micelio homocaritico, el micelio secundario resultante no conducir a una reproduccin sexual completamente exitosa si los parentales no difieren en los locus A y/o A y en el B y/o B. La mayora de los basidiomicetos tienen ms de un par de alelos en cada locus, por lo que el nmero de combinaciones posibles es muy alto. Los locus A estn involucrados en la formacin de pares de ncleos, la formacin inicial del asa, la divisin nuclear y la produccin de septos, mientras que los locus B se ocupan al parecer de la migracin de los ncleos y de la fusin del extremo del asa con la hifa principal.

Es pertinente concluir esta breve introduccin al complejo mundo de la gentica de los basidiomicetos, mencionando que si bien los micelios heterotlicos y dicariticos son los ms comunes, hay notables variantes como micelios que viven establemente en la forma diploide (Armillaria), u otros que siendo homotlicos presentan una condicin multinucleada. Clasificacin Tras el trabajo de Hibbett et al.4, los basidiomicetos quedaron divididos en tres subdivisiones: Agaricomycotina (con 21 rdenes), Pucciniomycotina (18 rdenes) y Ustilaginomycotina (9 rdenes), ms dos rdenes incertae sedis (Tabla 10.1). En cada una de ellas se revisar a continuacin algunos grupos importantes. Basidiomicetos I. Subdivisin Agaricomycotina Este es el grupo de hongos ms familiar para los humanos, tanto as que entre ellos estn las pocas especies de hongos que reciben nombres vulgares en algunos sitios, como por ejemplo el champin. Posee tres clases5, de las cuales la que posee la mayora de los taxones es Agaricomycetes (Tabla 10.1). Clase Agaricomycetes: Orden Agaricales Puede haber ms de 5,000 especies en los 300 gneros de estos basidiomicetos, a los que en conjunto se les denomina setas. La palabra griega mykes, de la cual deriva el trmino micologa, quiere decir seta, por lo que la micologa es, etimolgicamente hablando, el estudio de las setas. Los hongos agaricales se hallan en un amplio rango rango de hbitats en el planeta, desde el rtico hasta los trpicos, as como tambin usan un amplsimo repertorio de sustratos para crecer. De igual forma, poseen especies con diversos roles, tales como parsitas, mutualistas, saprtrofas y micorrcicas. Un interesante fenmeno encontrado en algunos basidiomicetos como Armillaria, Mycena, Omphalotus y Panellus es la bioluminiscencia, cuya significancia biolgica es un enigma. Varios basidiomicetos forman ectomicorrizas con plantas terrestres, relacin que es detallada en el captulo 11, referente a las interacciones ecolgicas de los hongos. La fase asexual en los agaricales es poco conspicua y slo unos pocos desarrollan conidias, oidios y clamidosporas. Es notable que los oidios pueden funcionar como espermacios que se fusionan con hifas de cepas opuestas o pueden germinar y formar un micelio. En cuanto a la reproduccin sexual de los agaricales, la mayora de las especies son heterotlicas y producen un basidiocarpo muy bien desarrollado, conocido como seta (Figuras 10.1 y 10.4). Las setas consisten en hifas dicariticas densamente empacadas, las cuales se originan de las hifas somticas que crecen en el sustrato en el que vive el hongo. Varias especies agaricales que han sido usadas como modelos de investigacin en este aspecto son Coprinus cinereus, Agaricus brunnescens y Flammulina velutipes. La familia ms grande es Agaricaceae, con unos 25 gneros. El gnero Agaricus produce un pleo blanco a marrn, con lamelas libres y un anillo pero sin volva. Sus especies se encuentran a menudo en reas con pastos bien cuidados, sin vegetacin arbrea. Entre sus joyas gastronmicas estn Agaricus campestris, A. rodmani y A. brunnescens, si bien algunas especies pueden ser levemente txicas. Los gneros Lepiota y Chlorophyllum tambin son de este grupo, siendo las lepiotas muy apreciadas por ser comestibles, si bien se parecen a algunas amanitas, slo que no poseen volva. En Chlorophyllum, por el contrario, hay especies muy

txicas. Otra especie notable es Leucocoprinus gongylophorus, que vive asociada a las hormigas cortadoras de hojas del gnero Atta. El gnero Hygrophorus es el ncleo de su respectiva familia y contiene muchas especies. Sus lamelas son gruesas, adnadas a decurrentes y al apretarlas se tornan pegajosas. Sus basidiocarpos pueden ser muy coloridos (amarillo, naranja, rojo), siendo muy comn que sus especies sean saprtrofas o ectomicorrcicas, comnmente asociadas a robles (Figura 10.4). Otro grupo notable es la gran familia Tricholomataceae, en la que las esporas son blancas y que contiene especies comestibles, asociadas a termitas, formadoras de lquenes (Omphalina) y algunas que forman corros de hadas muy notables, como Marasmius. En esta diversa familia se puede destacar al gnero Armillaria, que es patgeno serio de gimnospermas y otras especies maderables. Produce rizomorfos muy notables, bioluminiscentes adems, y posee hifas con ncleos diploides en lugar del conocido estado dicaritico de los basidiomicetos. Pleurotus es otro gnero importante, tanto por ser comestible como por ser capaza de atrapar nematodos y bacterias para su alimentacin.

Figura 10.4. Basidiocarpos de Hygrophorus. Las especies de este gnero son comestibles, si bien algunas poseen desagradable olor. Es comn que desarrollen ectomicorrizas con pinos y robles. Foto cortesa de I. Frutos-C. La familia amanitcea es una de las ms interesantes, su gnero tipo, Amanita, posee esporas blancas, lamelas libres y presenta anillo y volva. Algunas pocas son comestibles, pero la mayora son muy txicas. Casi todas son formadoras de ectomicorrizas. Algunas especies notables son A. muscaria, A. caesarea, A. virosa y A. phalloides, la ms mortal de todas. Las toxinas que poseen son ciclopptidos denominados anatoxinas y falotoxinas, las cuales son muy txicas tras aplicacin intravenosa, pero slo las amatoxinas causan intoxicacin si son ingeridas por la boca. Sus efectos celulares han sido usados para investigacin, ya que la faloidina, por ejemplo, se une a la actina y sirve para localizarla si se usan agentes fluorescentes adheridos a ella. Otra toxina, la -amanitina, es un inhibidor especfico de la ARN polimerasa. Tanto el hgado como los riones son los principales rganos afectados por la intoxicacin con

estos hongos. Psilocybe es un gnero alucingeno por excelencia, que se ubica en la familia Strophariaceae. Sus basidiocarpos son pequeos, con un estipe largo, con o sin anillo. De las ms de 140 especies reconocidas, unas 80 son alucingenas, y su carcter es reconocido porque al maltratarlas producen una coloracin azul. La especie ms cultivada es P. cubensis, destacndose tambin P. mexicana, denominada hongo sagrado en Mxico, donde se usa ampliamente en ritos religiosos indgenas. Sus compuestos activos son la psilocina y la psilocibina, que son triptaminas N-metiladas cuyas propiedades alucingenas son similares a las del LSD. Las coprinceas son setas de esporas oscuras, que se hallan comnmente en madera, estircol, suelo e incluso las hay parsitas de otros agaricales. Coprinus se caracteriza por presentar un pleo delicuescente, que le da una apariencia de tinta negra que gotea. Algunas especies son comestibles, pero la combinacin con alcohol puede traer desrdenes gastointestinales, como sucede con C. atramentarius. Una especie de este grupo ampliamente usada como modelo de experimentacin es C. cinereus, mientras que el gnero Panaeolus, que se parece bastante a Coprinus, es de mala reputacin porque casi todas sus especies son venenosas. La familia Cortinariaceae es grande y con esporas de color marrn, menos oscuras que las agaricceas y estrofariceas. Poseen un velo conspicuo, a manera de cortina, de donde deriva su nombre. Cortinarius se encuentra a menudo en el suelo del bosque y posee especies ectomicorrccas y venenosas, entre las cuales C. orellanus es famosa porque ha causado intoxicaciones masivas y mortales. Pholiota es otro gnero de esta familia que es comestible, mientras que Inocybe y Galerina son de pleo cnico y pequeo y poseen especies venenosas.

Figura 10.5. Vista inferior del pleo de una especie del gnero Suillus. Se aprecia claramente el conjunto de poros por los que se dispersan las basidiosporas. Foto de M Fernndez Vega.

Clase Agaricomycetes: Orden Boletales Algunos agaricomicetos poseen tubos verticales en el pleo en lugar de lamelas (Figura 10.5), de los cuales penden los basidios. Entre ellos es particularmente conspicuo el grupo que se consideraba anteriormente la familia Boletaceae de los agaricales, que actualmente se ha separado en su propio orden. Es un grupo que se caracteriza por descargar forzadamente las basidiosporas y por poseer un basidiocarpo suave, que se descompone fcilmente. El color de las esporas, el arreglo de los poros (la boca de los tubos) y la naturaleza de la capa externa del pleo, son caractersticas importante para la clasificacin de las boletas. Algunas especies son excelentes para la gastronoma, como Suillus cavipes y Boletus edulis. Este grupo es de distribucin mundial y muchas especies forman asociaciones ectomicorrcicas, algunas muy especficas. Clase Tremellomycetes: Orden Tremellales Este se considera un grupo de temprana divergencia entre los himenomicetos (basidiomicetos con himenio)6. Es comn que las especies sean dimrficas, pues la fase haploide es lavaduriforme, mientras que la dicaritica es micelial y con conexiones en asa. Tambin poseen septos doliporos y un sistema de apareamiento bifacterial modificado, ya que el locus A posee dos alelos y el B muchos. Una gran cantidad de especies son parsitas de basidiomicetos y acomicetos y se caracterizan por las ramas haustoriales que se adhieren y penetran a las hifas del hospedero. Es notable el hecho que la fase de levadura se origina por yemacin de las basidiosporas. Una de las especies ms comerciales es Tremella fuciformis, que es usada en China para alimentacin y usos mdicos. El problema taxonmico ms conocido en este grupo fue decidir si se inclua o no a la familia Filobasidiaceae, en la cual est el teleomorfo de Cryptococcus neoformans, agente causal de la criptococosis. La decisin actual es que los filobasidiceos conforman un orden aparte, Filobasidiales, segn el tabajo de Hibbett et al.4. Basidiomicetos II. Subdivisin Pucciniomycotina Es el taxn con ms subgrupos dentro de los basidiomicetos, pues posee ocho clases, de las cuales cuatro poseen un solo orden. Las dems le suman 14 rdenes ms a esta subdivisin (Tabla 10.1). Clase Pucciniomycetes: Orden Pucciniales A las especies de este grupo se les conoce comnmente como royas (Figura 10.5), y anteriormente se les denominaba Uredinales. Se trata de importantes hongos que causan considerables daos en numerosas especies vegetales, habindose estimado que hay ms de 5,000 especies en unos 150 gneros. Algunas de las royas ms destacables son las que atacan al cafeto y a las gramneas, particularmente a los cereales7. Las royas son nicas en muchos aspectos, tales como producir hasta cuatro tipos de esporas, tener dos hospederos naturales y presentar complicados ciclos de vida con rganos sexuales especializados, si bien no poseen basidiocarpos. Las royas mantienen su estado dicaritico sin desarrollar conexiones en asa y se caracterizan por ser bitrofos obligados. Entran en su hospedero bien sea por los estomas o por penetracin directa de las clulas epidermales, para luego crecer intercelularmente y desarrollar haustorios. Las royas no matan a su hospedero pero la infeccin prolongada le causa un gran deterioro a su salud, lo que disminuye su productividad considerablemente. Entre los sntomas ms notables causados por las royas se puede citar la malformacin de tejidos que produce agallas, lesiones necrticas, ramificacin anormal, enanismo, clorosis e incluso inhibicin de la

floracin y produccin de hojas infectadas que semejan estructuras reproductivas, al parecer para que los engaados insectos visitantes sirvan de agentes dispersores del hongo. El complejo ciclo de vida de las royas puede comprender cinco estados, nombrados de 0 a IV, segn la especie. El estado 0 se refiere a los espermogonios con espermacios e hifas receptivas, todos haploides (n); el estado I son los aecios y las aeciosporas, los cuales son dicariticos (n + n); el estado II los uredinios y las uredinosporas, tambin dicariticos (n + n); el estado III los telios y las teliosporas, dicariticos que pueden convertirse en diploides (n + n 2n); y el estado IV incluye los basidios y las basidiosporas (n). Es necesario mencionar que no todas las especies exhiben todos estos estados de desarrollo, por lo que las que s los presentan se denominan formas macrocclicas, en contraste con las demicclicas que carecen del estado uredinial. Las llamadas formas microcclicas carecen de aeciosporas y de uredinosporas.

Figura 10.5. Roya del gnero Melampsorella creciendo sobre una hoja viva, donde generalmente causa una caracterstica coloracin rojiza. Foto del Museo de Historia Natural en Karlsruhe. La mayora de las royas son heteroicas, es decir, requieren dos hospederos diferentes para completar su ciclo de vida. Generalmente los estados 0 y I son producidos en un hospedero y el II y III en otro. Muchos autores consideran al hospedero donde se dearrolla el estado III como el primario, mientras que el secundario es donde se desarrollan otros estados. Sin embargo, otros miclogos consideran como primario al hospedero de mayor importancia econmica. Los dos hospederos vegetales de una roya pueden estar distantemente emparentados, como una planta dico- y una monocotilednea (en Puccinia), una gimnosperma y una angiosperma (en Cronartium) o incluso una gimnosperma y un helecho (en Uredinopsis). Por lo complejo del ciclo de vida de las royas, es necesario revisar una terminologa bsica que hace referencia a sus estructuras reproductivas, principalmente. Empezando por el estado de desarrollo cero, se debe mencionar el espermogonio, una estructura que sostiene el espermacio y la hifa receptiva, que son la clula masculina y el tricogino, respectivamente. Los espermogonios se producen en micelios primarios homocariticos y se forman bajo la cutcula, la epidermis o la corteza de su hospedero. Es comn que el espermogonio exude un lquido con

abundantes espermacios, el cual arae insectos dispersores. En la parte superior del espermogonio se forma la hifa receptiva, la cual es casi siempre incompatible con los espermacios de ese espermogonio ya que las royas son usualmente heterotlicas. Cuano se realiza un contacto compatible, generalmente mediado por insectos o lluvia, el ncelo del espermacio migra en la hifa receptiva generando un estado dicaritico. El aecidio es otro trmino crucial del siguiente estado de desarrollo, el cual se refiere a un grupo de hifas dicariticas que viven dentro del hospedero y que dan origen a cadenas de esporas dicariticas denominadas aeciosporas. Los primordios del aecidio se forman en el micelio primario y son uninucleados, pero luego reciben un ncleo a travs una hifa receptiva y se tornan dicariticos. El aecidio posee clulas esporgenas con dos ncleos, los cuales se dividen conjugadamente y luego un par permanece en la clula esporgena mientras que el otro migra hacia la clula inicial de la aeciospora. La inicial es separada de su progenitora por un septo y su par de ncleos se divide originando cuatro ncleos hijos, dos de los cuales forman una clula pequea, cuneiforme y estril denominada intercalar, mientras que los otros dos constituyen la grande y redonda aeciospora. El proceso se repite muchas veces y se forma una cadena de aeciosporas con clulas intercalares, siendo las clulas ms jvenes las situadas adyacentes a la base de la clula esporgena. Muchas especies de royas poseen un peridio, una estructura que rodea las cadenas de esporas y las envuelve hasta que la presin interna la rompe, liberndolas. Las aeciosporas de especies heteroicas son producidas en el hospedero alterno, pero slo son capaces de infectar al hospedero primario. Esto sucede tras la germinacin de la aeciospora, la cual produce tubos de germinacin que penetran la epidermis o entran por los estomas de su hospedero. El tubo de germinacin de algunas especies da lugar a apresorios que adhieren a la superficie y penetran la epidermis, para luego formar un micelio dicaritico, intercelular y ramificado. Ya en el hospedero, las hifas de la roya producen haustorios especializados. La germinacin de la aeciospora conlleva a la formacin de un micelio dicaritico que dar origen, subepidrmicamente, a una estructura rojiza con forma de acrvulo que se denomina uredinio. En el uredinio inicial se forman una serie de clulas en empalizada de carcter esporgeno, de las cuales se originan las urediniosporas. Este proceso se inicia con la formacin de una yema que se agranda y se divide por un septo en una clula superior y una inferior. sta formar un pedicelo, mientras que la superior ser la espora propiamente dicha, la cual se encargar con sus homlogas, de empujar la epidermis vegetal hasta romperla. Las urediniosporas son dicariticas, poseen una pared gruesa cubierta de espinas diminutas y poseen una regin donde hay un poro de germinacin, a veces difcil de observar. Las urediniosporas producen compuestos qumicos que inhiben su propia germinacin, al parecer como un mecanismo para evitar competencia entre sus micelios. Tras llegar a un hospedero adecuado, la espora inicia una fase de reconocimiento en la que germina y produce un tubo migrante que busca activamente un estoma para formar sobre l un apresorio, del cual se formar una vescula subestomtica. A dicha vescula migra el citoplasma y ncleos del apresorio, para luego formar una hifa de infeccin primaria. El tubo de germinacin muestra crecimiento direccional ante la cutcula y capa de cera de la planta colonizada. Se ha visto que la formacin del apresorio obedece a una seal topogrfica, pues obstculos o depresiones de

0.5 m inducen su formacin. Los tubos de germinacin de algunas royas como Puccinia sorghi, producen una matriz extraclular que lo adhiere a la superficie vegetal, la cual es rica en glicoprotenas ricas en aminocidos acdicos y en polmeros de -1,3-glucanos. Si la urediniospora no germina en el lugar adecuado y prontamente, muere, ya que no puede obtener alimentos externos. La fase de sealizacin se inicia una vez las estructuras fngicas estn en la cmara estomtica, donde la hifa de infeccin primaria busca y contacta una clula del mesfilo. Un septo delimita la clula madre del haustorio, de la cual se originar el haustorio infectivo. En este momento se inicia el intercambio de seales entre el hospedero y el patgeno, que permiten el desarrollo de la infeccin luego de que, al parecer, el patgeno inhibe las respuestas defensivas del hospedero. La clula fngica produce una matriz extracelular y un tapn infectivo, el cual penetra la pared celular vegetal e invagina la mebrana plasmtica. La punta de este tapn se expande luego formando el cuerpo haustorial, en el cual migra casi todo el contenido de la clula madre. Si la infeccin progresa, se induce la fase parastica, en la cual el hongo absorbe nutrientes de su planta hospedera. Es notable que la membrana plasmtica de la clula vegetal que envuelve al cuerpo haustorial es difernte del resto del plasmalema vegetal y sus propiedades cambian mucho. Entre esta membrana extrahaustorial y la pared del haustorio se deposita una matriz poco conocida cuyos lmites estn marcadaos por el anillo del cuello del haustorio, una estructura electrn densa que establece el lmite entre el plasmalema vegetal normal y la membrana extrahaustorial. Este cuello ha sido comparado con la banda de Caspary, en el sentido que se piensa que puede desviar el flujo de nutrientes del apoplasto hacia el interior del apresorio. Las teliosporas producidas en un rgano denominao telio, son la caracterstica central del siguiente estado de desarrollo de las royas. Las teliosporas poseen una o ms clulas, son de pared gruesa y se producen en grandes cantidades en los pices de las clulas binucleadas del telio, rgano al que algunos autores consideran derivado del uredinio. Inicialmente las teliosporas son dicariticas, pero tras una rpida cariogamia se tornan uninucleadas diploides. Estas esporas sirven para sobrevivir al invierno en zonas templadas y si estn compuestas por ms de una clula, cada una de ellas puede germinar y producir un promicelio que origina basidios, bien sea internos o externos segn la especie. Su morfologa es muy variada, tanto as que se usan con caracter taxonmico al interior de este orden. Pueden ser incoloras o muy pigmentadas, lisas o con espinas o diversas esculturas, ssiles o con tallo, libres o agrupadas, a veces inmersas en un material gelatinoso y el nmero y la localizacin del poro de germinacin tambin vara. La teliospora recientemente descrita es considerada un probasidio que germina si las condiciones ambientales son adecuadas, dando lugar a as a un promicelio. Una vez el ncleo diploide de cada clula de la teliospora migra hacia su promicelio, se produce la meiosis que origina cuatro ncleos hijos y consecuentemente cuatro clulas haploides. Cada una de estas clulas produce un esterigma en cuyo pice se origina una basidiospora con el ncleo haploide que migra a travs del esterigma. En algunas especies ese ncleo haploide se divide por mitosis y produce una basidiospora binucleada, de pared delgada y que es descargada forzadamente.

Una vez que la basidiospora es liberada puede germinar directamente formando un micelio que migra y busca el estoma, pero ms comnmente desarrolla un apresorio en la punta de su hifa que se pega a su hospedero mediante material mucilaginoso, para luego originar una hifa que penetra la epidermis. Alternativamente existe la germinacin indirecta, en la que la basidiospora produce una protuberancia que desarrolla un esterigma, el cual produce otra basidiospora en su pice, usando el contenido citoplasmtico de la espora inicial. La germinacin indirecta se considera una alternativa para cuando la basidiospora llega a un sustrato inadecuado. Una vez en su hospedero, las hifas originadas de la basidiospora producen un micelio homocaritico que crece intercelularmente y produce haustorios con los cuales se alimenta de las clulas vegetales. El siguiente paso es la produccin de espermogonios por parte de este micelio homocaritico (espermacio e hifa receptiva), pero el individuo es autoincompatible.

Figura 10.6. Ciclo de vida de Puccinia graminis. A) Basidiosporas liberadas que infectan Berberis, formando espermogonios (antes llamados picnios) B y C). D) Aecidios en Berberis, E) aeciospora, F) uredinios en gramnea, G) ciclo asexual mediado por uredinosporas, H) telios en gramnea, I) teliosporas que originarn basidios. Con infomacin de A.R.S.-U.S.D.A. El tpico ciclo de vida de una roya est ejemplarizado por Puccinia graminis (Figura 10.6). Esta especie es heterotlica, macrocclica y heteroica, pues sus hospederos son una gramnea (trigo, cebada, arroz, avena) y una dicotilednea (Berberis o Mahonia). En zonas templadas produce sus teliosporas biceluladas y dicariticas en verano sobre las hojas o tallos infectados y sobreviven el invierno en forma diploide y monocaritica, por la fusin de los dos ncleos de cada clula. En la primavera germinan produciendo un promicelio y el ncleo diploide experimenta meiosis produciendo dos ncleos + y dos . Cada uno de ellos formar una clula

independiente sobre la que se formar un esterigma y la subsiguiente basidiospora. sta es expulsada forzadamente y tranportada por el viento hasta su hospedero alternativo sobre el cual germina y forma un apresorio. Tras la penetracin del hospedero se forma un micelio homocaritico que despus de varios das forma espermogonios cerca de la superficie foliar. Los espermogonios producen parfisis, espermacios e hifas receptivas, adems de un exudado fragante que atrae insectos que los dispersan y ayudan a que las cepas + y se encuentren dando lugar a la fecundacin (espermatizacin). En la parte inferior de la hoja el micelio homocaritico forma primordios de los aecidios, a los cuales llegan migrando a travs de las hifas, los ncleos espermticos, para originar un estado dicaritico. Lo que sigue inmediatamente es la formacin de la aeciospora con dos ncleos, uno + y otro -, la cual es generalmente dispersada por el viento y germina para producir un micelio dicaritico si cae en un hospedero apropiado (la gramnea). All forma un apresorio y el micelio infectivo desarrolla rpidamente uredinosporas dicariticas en grandes cantidadaes, las cuales dan el caracterstico color rojizo a esta infeccin. Estas esporas reinfectan al hospedero y la infeccin se propaga muy rpidamente hasta que el cultivo empieza a madurar los granos, cuando se inicia la produccin de teliosporas. Hacia el final de la estacin reproductiva de la planta hay gran cantidad de teliosporas producidas en telios que son de apariencia negra y la productividad del cultivo est muy reducida.

Figura 10.7. Lesiones causadas por la roya del cafeto (Hemileia vastatrix). El dao inicialmente slo cubre unos pocos milmetros pero se pude expandir a varios centmetros de dimetro. Ocasionalmente las lesiones pueden ocurrir en tallos verdes y frutos. Los grandes daos que producen las royas en los cultivos han llevado a que se les dedique mucha investigacin para entender su patognesis. Esto permiti identificar hongos que a pesar de ser muy parecidos morfolgicamente, a veces prcticamente indistinguibles, difieren en su capacidad de parasitar sus hospederos naturales. Por ello se hizo necesario denominar a algunas de estas variantes formas especiales, en latn formae speciales, segn el hospedero que ataquen. La ms conocida y estudiada es Puccinia graminis f. sp. tritici, que junto al trigo constituyen el patosistema probablemente ms estudiado por los fitopatlogos. Es notable que las formas especiales de hongos pueden estar compuestas de poblaciones de

genotipo idntico, a las que se denomina biotipos, que en el caso de poseer patrones de virulencia similares en un grupo especfico de plantas, son a su vez llamados razas. Es claro que hay un problema taxonmico complejo aqu, pues se trata de taxones que estn por debajo del nivel de especie, lo que ha requerido un esfuerzo grande para poder unificar la terminologa8. Adems de Puccinia, varios gneros de este grupo son tremendos fitopatgenos, tales como Uromyces, Gymnosporangium, Cronartium, Endocronartium y Hemileia (roya del cafeto, figura 10.7)3. La roya es la enfermedad ms destructiva del caf y ha afectado seriamente a muchos pases productores de este grano, incluyendo Colombia. La infeccin masiva debilita la planta y hace caer las hojas bajando as la productividad de todas las especies de caf, siendo Coffea arabica la ms sensible. La roya del cafeto se presenta en forma de mcielio, uredios y uredosporas, y slo ocasionalmente como teliosporas y basidiosporas. stas no son infectivas en el cafeto y no se conoce un hospedero vegetal alterno. Basidiomicetos III. Subdivisin Ustilaginomycotina Este grupo es equivalente a los Ustilaginomycetes de otros autores. En la clasificacin ms reciente el grupo fue dividido en dos clases: la clase tipo mencionada y Exobasidiomycetes, la primera con dos rdenes y la segunda con seis, ms un orden incertae sedis (Tabla 10.1). Clase Ustilaginomycetes: Orden Ustilaginales Estos hongos son conocidos como tizones o carbones, ya que su infeccin produce grandes masas de teliosporas que dan una apariencia negruzca, como tiznada, a la planta infectada (Figura 10.8). Las ms de 1,200 especies de estos hongos afectan a unas 4,000 especies de plantas, siendo algunos de los gneros fitopatgenos ms notables Ustilago, Urocystis y Tilletia3. Las gramneas cultivadas (maz, avena, trigo, caa de azcar), son plantas susceptibles a este grupo de hongos, en las cuales causan millonarias prdidas, pero tambin causan infecciones extensivas en poblaciones de plantas silvestres sin importancia econmica. La fase dicaritica del tizn es parsita obligada en las plantas con flores, por lo que se constituye en un bitrofo. Hojas, tallos, races pueden ser infectadas, pero la preferencia se da por los rganos reproductivos y es comn que la infeccin se restrinja a ciertos tejidos del hospedero. Las hifas son largas, delgadas, septadas y de crecimiento intercelular. Los Ustilaginales son parsitos que alteran el crecimiento de su hospedero, pero su presencia no es realmente conspicua hasta cuando empiezan a esporular. La fase homocaritica no es patgena y se puede cultivar en el laboratorio, donde crece en forma de levadura uninucleada denominada esporidio. Las teliosporas son de importancia taxonmica por su forma, tamao y ornamentacin, y se originan siempre de un compartimento dicaritico. Ellas son capaces de sobrevivir varios aos en el suelo y su germinacin est determinada por factores como la luz, temperatura, humedad, pH y tipo de sustrato. La teliospora en s misma se considera un probasidio en el que sucede la cariogamia de los dos ncleos que inicialmente hay en l. Su germinacin da lugar a un promicelio en el que se lleva a cabo la meiosis y posteriormente se originan las basidiosporas, que carecen de dispersin forzada, probablemente porque no se desarrollan sobre un esterigma, como los dems basidiomicetos. Algunos tizones pueden formar esporas secundarias sobre sus basidiosporas, como por ejemplo en Tilletia, algunas de las cuales pueden ser liberadas forzadamente.

Figura 10.8. El tizn del maz. Esta enfermedad ocurre en todos los lugares donde se siembre maz, si bien es ms comn en reas clidas y moderadamente secas. Las protuberancias en la mazorca son denominadas comnmente agallas y son masas de millones de teliosporas que sern dispersadas por el viento. Foto de JK Pataky. El promicelio de algunos tizones es infectivo, pero en general son las basidiosporas y los esporidios secundarios los principales agentes infecciosos. Los tubos de germinacin pueden penetrar a travs de estomas y se cree que tambin puede haber penetracin directa. La mayora de los tizones atacan los ovarios de los granos de gramneas, pero es posible que infecten otros rganos como hojas y tallos. La resistencia de los propgulos, especialmente de las teliosporas, que sobreviven en semillas contaminadas, material vegetal en descomposicin o en el suelo, hace que en la siguiente siembra haya inculo para la enfermedad, si no hay un manejo adecuado del agroecosistema. En el caso del tizn del mas, Ustilago zeae (Figura 10.8), es necesario rotar cultivos, eliminar el material contaminado y tratar las semillas de la planta para controlar esta enfermedad, pues no hay variedades de maz completamente resistentes. Es notable que en Mxico se use mazorcas infectadas por este hongo para preparar un alimento altamente apreciado, el huitlacoche9. Clase Exobasidiomycetes: Orden Exobasidiales Se trata de un pequeo grupo de hongos que parasita angiospermas en las familias Ericaceae, Theaceae, Lauraceae, Symplocaceae y Empetraceae. Las dos nicas especies de importancia econmica atacadas por estos hongos son Rhododendron spp. (ornamentales) y Vaccinium angustifolium, en las cuales causa hipertrofia de los tejidos atacados. Es muy curiosa su similitud con los tafrinomicetos (ascomicetos), ya que ambos grupos producen sntomas muy similares, con hifas intracelulares y con himenios en la superficie del rgano infectado. Tambin coinciden en que las esporas

haploides son el agente infectante. Varias caractersticas hacen de este grupo un reto taxonmico: producen basidiosporas septadas que germinan indirectamente, es decir, producen otra espora, presentan septos simples en lugar de los doliporos y la tendencia a crecer como levaduras en cultivo. El orden se considera constitudido por la nica familia Exobasidiaceae, en la que se incluye al menos cinco gneros. Los estudios fitopatolgicos a nivel microscpico y ultrastrectural han mostrado resultados muy interesantes10, pues se trata de especies que crecen intercelularmente en los tejidos de su hospedero y presentan un haustorio diferente al observado en otros hongos fitopatgenos, ya que presenta una estructura apical electrondensa de naturaleza desconocida. Tabla 10.1. Clasificacin de los basidiomicetos tras la propuesta de Hibbett et al. (2007). Reino FUNGI: divisin Basidiomycota Subdivisin Agaricomycotina Clase Agaricomycetes Orden Agaricales Gneros: Agaricus Amanita Armillaria Chlorophyllum Clitocybe Coprinus Cortinarius Flammulina Galerina Gomphidius Hebeloma Hygrophorus Inocybe Laccaria Lentinula Marasmius Mycena Omphalina Omphalotus Panaeolus Panellus Pholiota Phylloporus Pleurotus Pluteus Psathyrella Psilocybe

Suillus Termitomyces Tricholoma Volvariella Orden Atheliales Gneros: Athelia Piloderma Tylospora Orden Auriculariales Gneros: Auricularia Bourdotia Exidia Orden Boletales Gneros: Boletus Coniophora Pisolithus Rhizopogon Scleroderma Orden Cantharellales Gneros: Botryobasidium Cantharellus Craterellus Thanatephorus Tulasnella Orden Corticiales Gneros: Corticium Punctularia Vuilleminia Orden Geastrales Gneros: Geastrum Radiigera Sphaerobolus Orden Gloeophyllales

Gneros: Gloeophyllum Neolentinus Veluticeps Orden Gomphales Gneros: Gautieria Gomphus Ramaria Orden Hymenochaetales Gneros: Hymenochaete Phellinus Trichaptum Orden Hysterangiales Gneros: Austrogauteria Gallacea Hysterangium Phallogaster Orden Phallales Gneros: Clathrus Claustula Phallus Orden Polyporales Gneros: Fomitopsis Phanerochaete Polyporus Orden Russulales Gneros: Aleurodiscus Bondarzewia Hericium Lactarius Peniophora Russula Stereum Orden

Sebacinales Gneros: Piriformospora Sebacina Tremellodendron Orden Thelephorales Gneros: Bankera Polyozellus Thelephora Orden Trechisporales Gneros: Porpomyces Sistotremastrum Trechispora Clase Dacrymycetes Orden Dacrymycetales Gneros: Calocera Dacrymyces Guepiniopsis Clase Tremellomycetes Orden Cystofilobasidiales Gneros: Cystofilobasidium Itersonilia Mrakia Orden Filobasidiales Gneros: Filobasidiella (Cryptococcus) Orden Tremellales Gneros: Christiansenia Tetragoniomyces Tremella Trichosporon Subdivisin

Pucciniomycotina Clase Agaricostilbomycetes Orden Agaricostilbales Gneros: Agaricostilbum Chionosphaera Kondoa Orden Spiculogloeales Gneros: Mycogloea Spiculogloea Sporobolomyces Clase Atractiellomycetes Orden Atractiellales Gneros: Atractiella Helicogloea Saccoblastia Clase Classiculomycetes Orden Classiculales Gneros: Classicula Jaculispora Clase Cryptomycocolacomyce tes Orden Cryptomycocolacales Gneros: Colacosiphon Cryptomycocolax Clase Cystobasidiomycetes Orden Cystobasidiales Gneros: Cystobasidium Occultifur Rhodotorula

Orden Erythrobasidiales Gneros: Bannoa Erythrobasidium Rhodotorula Sporobolomyces Orden Naohideales Gnero: Naohidea Cystobasidiomycetes incertae sedis Gneros: Cyrenella Sakaguchia Clase Microbotryomycetes Orden Heterogastridiales Gnero: Heterogastridium Orden Leucosporidiales Gneros: Leucosporidiella Leucosporidium Mastigobasidium Orden Microbotryales Gneros: Microbotryum Ustilentyloma Orden Sporidiobolales Gneros: Sporidiobolus Sporobolomyces Rhodosporidium Rhodotorula Clase Mixiomycetes Orden Mixiales Gneros: Mixia Phytoceratiomyxa

Clase Pucciniomycetes Orden Helicobasidiales Gneros: Helicobasidium Tuberculina Orden Pachnocybales Gneros: Pachnocybe Orden Platygloeales Gneros: Eocronartium Platygloea Orden Pucciniales Gneros: Cronartium Gymnosporangium Melampsora Nyssopsora Phragmidium Pileolaria Puccinia Ravenelia Uredinopsis Uromyces Uropyxis Xenodochus Orden Septobasidiales Gneros: Auriculoscypha Septobasidium Subdivisin Ustilaginomycotina Clase Exobasidiomycetes Orden Doassansiales Gneros: Doassansia Nannfeldtiomyces Rhamphosora

Orden Entylomatales Gneros: Entyloma Tilletiopsis Orden Exobasidiales Gneros: Clinoconidium Dicellomyces Exobasidium Orden Georgefischeriales Gneros: Georgefischeria Phragmotaenium Tilletiaria Tilletiopsis Orden Microstromatales Gneros: Microstroma Sympodiomycopsis Volvocisporium Orden Tilletiales Gneros: Conidiosporomyces Erratomyces Tilletia Clase Ustilaginomycetes Orden Urocystales Gneros: Doassansiopsis Urocystis Ustacystis Orden Ustilaginales Gneros: Cintractia Ustilago Ustilaginomycotina incertae sedis Orden Malasseziales

Gnero: Malassezia BASIDIOMYCOTA incertae sedis Clase Entorrhizomycetes Orden Entorrhizales Gneros: Entorrhiza Talbotiomyces Clase Wallemiomycetes Orden Wallemiales Gneros: Bargellinia Hemispora Wallemia Bibliografa 1. Deacon JW. 2006. Fungal biology, 4 ed. Blackwell Publishing, Malden, E.U.A. 2. Alexopoulos CJ, Mims CW & Blackwell M. 1996. Introductory mycology (4 ed.). John Wiley & sons, Inc., Nueva York, NY, E.U.A. 3. Agrios GN. 2005. Plant pathology (5 ed.). Elsevier Academic Press, Burlington, MA, E.U.A. 4. Hibbett DS, Binder M, Bischoff JF, Blackwell M, Cannon PF, Eriksson OE, Huhndorf S, James T, Kirk PM, Lcking R, Lumbsch T, Lutzoni F, Matheny PB, Mclaughlin DJ, Powell MJ, Redhead S, Schoch CL, Spatafora JW, Stalpers JA, Vilgalys R, Aime MC, Aptroot A, Bauer R, Begerow D, Benny GL, Castlebury LA, Crous PW, Dai YC, Gams W, Geiser DM, Griffith GW, Gueidan C, Hawksworth DL, Hestmark G, Hosaka K, Humber RA, Hyde K, Ironside JE, Kljalg U, Kurtzman CP, Larsson KH, Lichtwardt R, Longcore J, Midlikowska J, Miller A, Moncalvo JM, Mozley-Standridge S, Oberwinkler F, Parmasto E, Reeb V, Rogers JD, Roux C, Ryvarden L, Sampaio JP, Schler A, Sugiyama J, Thorn RG, Tibell L, Untereiner WA, Walker C, Wang Z, Weir A, Wei M, White MM, Winka K, Yao YJ & Zhang N. 2007. A higher-level phylogenetic classification of the Fungi. Mycological Research 111: 509-547. 5. Hibbett DS. 2006. A Phylogenetic overview of the Agaricomycotina. Mycologia 98: 917925. 6. Swann EC & Taylor JW. 1993. Higher taxa of Basidiomycetes: An 18S rRNA gene perspective. Mycologia 85: 923-936. 7. Bushnell WR & Roelfs AP (Eds.). 1984. The cereal rusts, vol. I. Academic, Nueva York, E.U.A. 8. Brasier CM & Rayner ADM. 1987. Whither terminology below the species level in fungi? Pp. 379-388 En: Rayner ADM, Brasier CM & Moore D (Eds.). Evolutionary biology of the fungi. Cambridge University Press, Cambridge, Inglaterra.

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