Biol. Lett.

(2009) 5, 769-772
doi:10.1098/rsbl.2009.0474 Publicado online el
12 de agosto de 2009
Comportamiento animal
Activacin motriz
predictiva durante la accin de
observacin en bebs humanos

Victoria Southgate
1
*, Mark H. Johnson
1
, Tamsin
Osborne
1
y Gergely Csibra
12

1
Centro de desarrollo cerebral y cognitivo, Birkbeck, Universidad de Londres, Reino
Unido
2
Departamento de Filosofa, Universidad Central Europea, Budapaest, Hungra
*Autor por correspondencia (v.southgate@bbk.ac.uk).

Ciertas regiones del cerebro humano se activan tanto
durante la accin de observacin como durante la
ejecucin de una accin. Se ha propuesto que el
llamado 'sistema de neuronas especulares' posibilita
que un observador comprenda la accin por un proceso
de estimulacin motriz interna. Aunque se ha
especulado mucho sobre la existencia de tal sistema
desde los primeros momentos de la vida, hasta ahora
hay poca evidencia directa de que los bebs pequeos
reclutan reas cerebrales involucradas en la produccin
de acciones durante la observacin de las mismas. Para
encargarnos de esta cuestin, identificamos el rango de
frecuencia individual en el que la banda alfa de la
actividad sensoriomotora se atenuaba en el
electroencefalograma (EEG) de bebs de nueve meses
cuando se les requera que alcancen objetos y
realizamos la medicin para ver si la actividad en este
rango de frecuencia tambin estaba modulada por la
observacin de acciones de otros. Descubrimos que la
observacin de una accin de agarre tena como
resultado la activacin motriz en el cerebro del beb,
pero que esta actividad comenzaba antes de la
observacin de la accin, una vez que poda ser
anticipada. Tales resultados demostraron no slo que
los bebs, los adultos tambin, despliegan actividad
neural superpuesta durante la ejecucin y observacin
de acciones, pero que esta activacin, en lugar de ser
directamente inducida por la entrada visual, est
accionada por la comprensin de una accin prxima al
beb. Tales resultados proveen apoyo para las teoras
que implican al sistema motriz en la prediccin de
acciones.
Palabras clave: cognicin social, prediccin de acciones,
sistema motriz.

1. INTRODUCCIN
Uno de los descubrimientos recientes ms intrigantes en
neurociencia es que la percepcin de las acciones de otros
induce actividad motriz de subumbral en el observador, un
fenmeno registrado tanto en monos como en humanos y
que a menudo se le atribuye a un sistema de neuronas
especulares (MNS por sus siglas en ingls) (Rizzolatti y
Craighero, 2004). No obstante, hasta la fecha, ha habido
poca evidencia de cualquier rol funcional para esta actividad
(Hickok, 2009), a pesar de la gran especulacin relacionada
con su participacin en la comprensin de acciones (Gallese
y colegas, 2004) y la participacin en las acciones (Csibra,
2007).
Material electrnico adicional disponible en http://dx.doi.org/
10.1098/rsbl.2009.0474 o en http://rsbl.royalsocietypublishing.org
Un camino prometedor hacia la clarificacin de la funcin
de la activacin del sistema motriz durante la observacin de
una accin es la investigacin de la ontogenia de este
fenmeno (Kilner y Blakermore, 2007). Como la propia
capacidad motriz es una determinante de si el sistema motriz
est involucrado durante la observacin de una accin
(Calvo-Merino et al. 2005), el repertorio motriz limitado
(pero en desarrollo) de los bebs posee el potencial para
arrojar luz sobre cules son las capacidades moduladas por la
seleccin del sistema motriz (van Elk y otros, 2008).
Hasta la fecha, existe poca evidencia directa de que los
bebs pequeos involucran al sistema motriz cuando
observan a alguien realizando acciones. Aunque un estudio
que meda las respuestas hemodinmicas inform sobre la
activacin de la corteza motriz durante la observacin de
acciones (Shimada & Hiraki 2006), las respuestas
hemodinmicas no permiten la clase de anlisis temporal que
pueda posibilitarnos distinguir entre la activacin motriz
predictiva y la reactiva. Una ruta ms prometedora hacia el
esclarecimiento del rol funcional de la activacin motr iz es
utilizar el potencial de la medicin motriz mediante registros
de actividad sensoriomotora alfa en el electroencefalograma
(EEG), lo que ayuda a comprender mejor la dinmica
temporal de la reactividad motriz a los estmulos observados.
No obstante, el nico estudio que tuvo como objetivo la
exploracin de las modulaciones en atenuacin de la banda
alfa sensoriomotora durante la observacin de una accin en
bebs no pudo encontrar evidencia clara en bebs de seis
meses (Nystrom, 2008).
En el presente estudio, utilizamos EEG para medir los
cambios en la actividad de la banda alfa sensoriomotora
durante el curso de la observacin de acciones anticipables
en bebs de nueve meses de edad. Los estudios con adultos
han demostrado que la actividad sensoriomotora es
modulada tanto por la ejecucin como con la observacin de
acciones intencionales (Hari y otros, 1998) y es probable que
se originen el la corteza somatosensorial (Hari y Salmelin
1997) . Aunque no se sabe hasta qu grado esta seal se
relaciona con la actividad en las llamadas reas MNS,
muchos autores han especulado que tales modulaciones
pueden reflejar actividad en las regiones MNS (Hari y otros,
1998). Adems, la actividad sensoriomotora y la actividad de
MNS son moduladas de manera similar por un nmero de
fenmenos (Kilner y otros, 2009). La medicin de los
cambios en la actividad sensoriomotora alfa durante la
observacin de una accin provee as una ruta prometedora
hacia la exploracin de la ontogenia de accin especular.

2. MATERIALES Y MTODOS
(a) Pa rti ci pa ntes
Un total de 15 bebs de nueve meses de edad participaron en
esta experiencia (edad media= 270 das, rango=254-285 das,
nueve nias). Se evaluaron diez bebs ms pero fueron
excluidos (vea el material electrnico adicional).
(b) Procedi mi ento
El procedimiento para la adquisicin de los datos del EEG y
la reduccin de los mismos se describe en el material
electrnico adicional. El experimento estuvo compuesto por
dos fases: una fase de obtencin (donde los bebs
alcanzaban los objetos por s mismos) y una fase de
observacin (donde los bebs miraban como un
experimentador alcanzaba los objetos). La fase de obtencin
sigui a la fase de observacin y los datos obtenidos en la
fase de obtencin dirigieron nuestro anlisis de la fase de
observacin.
b i o l o g y
letters
V. Southgate et al. Predictive motor activation

(i) Fase de obtencin
Los bebs fueron sentados frente a un teatro de tteres con
las cortinas cerradas. Cuando estuvieron quietos y atentos,
un experimentador pas una pinza mecnica que sostena un
pequeo juguete fcil de tomar, a travs de las cortinas
cerradas hacia el beb (figura 1). El experimentador esperaba
que el beb alcance y tome el juguete antes de mover la
pinza. Un segundo experimentador, sentado en el piso a la
derecha del beb, recuperaba el juguete despus de
permitirle unos breves momentos de juego. Este
procedimiento se repeta hasta que el beb se aburra o hasta
que haba obtenido aproximadamente 20 juguetes diferentes.
Los datos experimentales sugieren que se requirieron muy
pocos estudios de obtencin para observar la supresin de la
onda sensoriomotora alfa (vea la figura S1 en el material
electrnico adicional por ejemplos de efectos de estudio
nico). Los bebs aportaron a una media de anlisis de 10
(desviacin estndar=3.5) estudios sin objetos.

(ii) Fase de observacin
Cuando los bebs estaban quietos y atentos, las cortinas se
abran (~700 ms) para revelar un pequeo objeto fcil de
agarrar sobre el piso del escenario. Despus de ~1000 ms,
una mano llegaba desde una cortina la derecha del escenario
(~500 ms), tomaba el objeto y lo sacaba de la escena (~500
ms). Luego las cortinas se cerraban. Los estudios se
repitieron mientras los bebs se mostraban dispuestos a
mirar o hasta que se hubieran visto 60 estudios. Se requiri
un mnimo de 10 estudios de observacin sin objetos para
que los bebs fueran incluidos en el anlisis. Los bebs
contribuyeron a una media de 15 (desviacin estndar=3.5)
estudios vlidos para el anlisis.

( c) Codi fi ca ci n y An li s i s
En ambas fases, el punto en el que los bebs (fase de
obtencin) o el experimentador (fase de observacin)
comenzaba el movimiento hacia el objeto se marc en el
EEG a partir del video grabado de manera sincronizada (vea
material electrnico suplementario). Los segmentos que
comenzaban 1100 ms antes y terminaban 1600 ms despus
del inicio de este movimiento fueron luego seleccionados
para anlisis de frecuencia de tiempo por transformacin de
onda pequea (wavelet) (Vea el material electrnico
adicional). Para la observacin se excluyeron del anlisis los
segmentos donde los bebs realizaron movimientos de los
miembros o no observaron el evento completo. De los
segmentos retenidos, se promedi la amplitud a frecuencias
seleccionadas por encima de 400 ms antes del movimient o
basal y se compar con la actividad promediada a una
ventana de tiempo de 1600 ms comenzando al inicio del
movimiento (figura 2).


3. RESULTADOS
(a) Fa s e de a lca nce
Para cada beb, se aisl la frecuencia nica atenuada de
manera mxima y las dos frecuencias adyacentes y se
promedi la actividad por encima de una banda de 3 Hz de
ancho. Cada amplitud promedio del beb fue luego
ingresada en un anlisis de varianzas (ANOVA) de medidas
repetidas con tiempo (basal versus alcance) y hemisferio
(derecho versus izquierdo) como factores dentro de los
sujetos, revelando slo un importante efecto principal de
tiempo (F
1,14
= 18,97, p=0,001) indicando atenuacin
bilateral del ritmo sensoriomotor alfa durante la ejecucin de
la accin (figura 2 a (i), b(i))
(b) Fa s e de obs erva ci n
Cada una de las bandas de 3 Hz de ancho de los bebs
individualmente seleccionadas fue luego utilizada para
analizar actividad durante la observacin de acciones. La
actividad promediada por encima de esta banda de 3 Hz se
promedi por sobre el perodo basal de 400 ms (durante el
cual el objeto era visible en el piso del escenario, figura 2a (ii)
y comparado con la actividad por encima de un perodo de
1600 ms desde el inicio del movimiento observado
abarcando el momento en que la mano tomaba y quitaba el
objeto de la escena (figura 2a(ii)). Repetidas mediciones de
anlisis de varianzas (ANOVA) con tiempo (basal versus
observacin de la accin) y hemisferio (derecho versus
izquierdo) como factores de medicin repetida revelaron
una interaccin marginalmente importante entre tiempo y
hemisferio (F
1, 14
= 3,94, p=0,067). Pruebas t-test de
muestras pareadas separados sobre datos de cada hemisferio
revelaron un importante efecto del tiempo (t
14
=256, p=0,02)
slo en los canales del hemisferio izquierdo, confirmando
que hubo una disminucin en la actividad sensoriomotora
alfa durante la observacin de la mano que apareca y la
obtencin del objeto.
El patrn de actividad sobre el curso de la observacin
(vea figura 2a(ii), b(ii) indica que una atenuacin inici al de la
actividad alfa ocurri en realidad antes del inicio del
movimiento observado, seguido por un breve rebote y luego
una posterior disminucin que continu durante el resto del
estudio. Otras estadsticas confirmaron que ambos perodos
de atenuacin fueron significativamente diferentes de la lnea
basal. Se realizaron otros dos estudios ANOVA (con tiempo
y hemisferio como los factores dentro del sujeto), que
compararon la actividad durante el mismo perodo basal de
400 ms con un perodo de 400 ms directamente antes de
que la mano apareciera (primera disminucin) y un perodo
de 1000 ms comenzando en el punto donde la mano tomaba
el objeto y segua por el perodo donde la mano quitaba el
objeto de la escena (segunda disminucin). Ambos anlisis
revelaron una importante interaccin entre tiempo y
hemisferio (primera disminucin, F
14
=0,46, p=0,05, segunda
disminucin, F
14
=6,47, p= 0,02) y t-tests de muestras
pareadas de seguimiento confirmaron que, en ambos
perodos de tiempo, hubo una importante disminucin en la
actividad relativa a la lnea basal en los canales del hemisferio
derecho (primera disminucin, t
14
=2,76, p=0,02, segunda
Figura 1. Organizacin experimental para suscitar el alcance. Una
pinza mecnica que sostiene un pequeo juguete fcil de agarrar
aparece a travs de las cortinas del escenario hacia el beb.


disminucin, t
14
=2,39, p=0,03), pero esta atenuacin no fue
de importancia en los canales del hemisferio derecho
(primera disminucin, t
14
=1,94, p=0,07, segunda
disminucin, t
14
=1,37, p=0,19). Esta acentuacin antes del
inicio del movimiento sugiere que los bebs rpidamente
pudieron saber que una mano aparecera despus de que las
cortinas se abrieran.
En concordancia con esto, evaluaciones estadsticas
adicionales revelaron que la atenuacin del ritmo
sensoriomotor alfa, aunque no fue evidente en los primeros
tres ensayos, emergi en tres siguientes. Comparamos la
actividad promedio de los tres primeros ensayos con la
actividad promedio de los tres ensayos siguientes (ensayos 4-
6) en anlisis ANOVA de mediciones repetidas con tiempo
(basal versus un perodo de 400 ms antes de la aparicin de
la mano) y el grupo de ensayos (primeros tres ensayos versus
los tres siguientes) como factores. Un beb fue excluido de
este anlisis debido a movimientos en los primeros ensayos.
Este anlisis ANOVA revel una importante interaccin
entre el tiempo y el grupo de ensayo (F
1,13
=8,11; p= 0,01)
Los t-tests con muestras pareadas de seguimiento que
compararon la actividad durante la lnea basal con la
actividad durante la ventana de preaparicin demostraron
que hubo un incremento marginalmente importante en la
actividad alfa desde la lnea basal para los datos promediados
durante los primeros tres ensayos (t
13
=2,05; p=0,06), pero
un importante incremento en la actividad alfa desde la lnea
basal para los datos promediados durante la segunda tanda
de tres ensayos (t=2,31; p=0,04).

4. DISCUSIN
Este estudio es el primero en demostrar que los bebs
exhiben una actividad motriz de subumbral durante la
observacin de una accin que concuerda directamente con
la seal neural que se produce durante la realizacin de sus
propias acciones. Aunque descubrimos que tal atenuacin
del ritmo alfa fue caractersticamente bilateral para la
ejecucin de la accin (Hari y Salmelin, 1997), la misma fue
ms poderosa en el hemisferio izquierdo para la observacin
de la accin. Se ha informado de una activacin ms
poderosa en la corteza sensoriomotor, contralateral al rea
en el espacio donde se observa el movimiento (Kilner y
otros, 2009) y puede explicar nuestros efectos lateralizados
debido a que los bebs vieron los movimientos presentados
desde el lado derecho del escenario.
De manera interesante, en lugar de producirse slo en
respuesta a una accin observada, la activacin motriz fue
evidente antes del inicio de la misma una vez que los bebs
fueron capaces de anticipar el suceso. El hecho que la
activacin motriz predictiva no fue provocada durante los
tres primeros ensayos sugiere que este efecto no fue una
respuesta a la observacin del objeto en el escenario
1
o a la
apertura de las cortinas. Nuestro hallazgo es consistente con
informes previos que demuestran que los adultos activan su
sistema motriz cuando pueden predecir que alguien realizar
una accin (Kilner y otros, 2004, pero vea en Caetano y
otros, 2007 el efecto anticipatorio en la banda beta, pero no
en la alfa) y concuerda con propuestas ms recientes de la
activacin motriz durante la observacin de una accin
pueden reflejar un proceso de anticipacin del modo en que
se desarrollar la accin (Csibra, 2007).
Aunque estudios previos no han examinado el patrn
temporal de la atenuacin sensoriomotora alfa (Lepage y
Theoret, 2006) nuestra demostracin de que es posible medir
tal actividad durante la observacin de acciones presentados
en un transfondo en vivo brinda la oportunidad de descubrir
el rol del sistema motriz en la percepcin de acciones.
Aunque los paradigmas con adultos pueden ser ambiguos
con respecto a qu elementos de interpretacin de acciones
utilizan (Agnew y otros, 2008), la existencia de paradigmas
diseados para evaluar diferentes elementos de la
comprensin de una accin (atribucin de metas,
anticipacin de una accin) en bebs (Woodward, 1999;
Figura 2. Modulacin del ritmo sensoriomotor alfa, (a) promedio de la modulacin de la gran amplitud por todos los canales
sensoriomotores durante la ejecucin de la accin (i), y por los canales del hemisferio iz quierdo durante la observacin de la accin (ii). (b)
grficos de tiempo-frecuencia de lnea basal corregidos para la misma actividad. Inserciones del mapa topogrfico muestran la amplitud
promedio sobre una ventana de 1000 ms desde el inicio del movimient o propio (i) y de otro (ii) movimiento en el tiempo y 6 a 9 Hz en
frecuencia. Puntos negros, canales sensoriomotores.
Fase de obtencin
Fase de observacin
Inicio del movimiento
observado
Inicio de la obtencin del beb
V. Southgate et al. Predictive motor activation

Southgate y Csibra en impresin) ofrece una oportunidad
nica para relacionar la actividad motriz con el desempeo
en tareas conductistas. Aunque las acciones presentadas a los
bebs en este estudio fueron dentro de su repertorio motriz,
estudios futuros pueden sacar provecho de la misma
metodologa para relacionar el desarrollo motriz con el
desempeo de tareas conductistas.

Este trabajo cont con el apoyo del programa de becas UK MRC
nmero G9715587 y la fundacin James McDonnell. Agradecemos
tambin a A. Hamilton y C. Sinigaglia por sus comentarios tiles
sobre una versin previa de este manuscrito.

NOTA AL PIE
1
Los objetos estaban fuera del alcance del beb (vea el material
electrnico adicional). Los bebs de esta edad poseen competencia
para percibir si los objetos estn o no dentro de su alcance y no
intentar alcanzar los objetos que estn ms all de su alcance
(Cruishank, 1941).

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