Dr. Refugio J. Lomeli Flores Colegio de Postgraduados 10/2012 Identidad Nombre Toxoptera citricida (Kirkaldy) Clasifcacin taxonmica Phylum: Arthropoda Clase: Insecta Orden: Hemiptera Suborden: Sternorrhyncha Superfamilia: Aphidoidea Familia: Aphididae Ficha Tcnica Pulgn caf de los ctricos Toxoptera citricida (Kirkaldy) Nombre comn T. citricida Ingls Black citrus aphid Brown citrus aphid Tropical citrus aphid Oriental citrus aphid Citrus aphid Espaol Pulgn caf de los ctricos Pulgn negro de los ctricos fdo moreno de los ctricos Pulgn marrn fdo vector de la tristeza en ctricos Piojo de los ctricos Pulgn de la tristeza Pulgn citricida Revisor: Dr. Moiss Roberto Vallejo Prez Cdigo EPPO: APHICI; TOXOCI (EPPO, 2012). Sinonimia Aphis tavaresi Del Guercio Aphis citricidus (Kirkaldy) Aphis citricida Kikaldy Paratoxoptera argentiniensis EE Blanchard Myzus citricidus Kirkaldy Aphis aeglis Shinji Toxoptera aphoides van der Goot Aphis nigricans van der Goot Toxoptera citricidus Kirkaldy Toxoptera tavaresi (Del Guercio) Categora reglamentaria: Presente, slo en algunas reas sembradas con cultivos hospedantes y sujeta a control ofcial (SENASICA, 2012). Situacin en Mxico De acuerdo con el reporte del SENASICA de junio de 2012 (SENASICA, 2012), Toxoptera citricida se encuentra dis- tribuido en los estados de la Pennsula de Yucatn, Tabasco, Veracruz, Chiapas, Puebla e Hidalgo y en algunos municipios de Guerrero, Oaxaca, Morelos, Quertaro, San Luis Potos, Jalisco y Nayarit. Importancia econmica de la plaga Impacto econmico En el ao 2000 se detect a Toxoptera citricida Kirk en la Pennsula de Yucatn. El insecto se caracteriza por ser un efciente transmisor del Virus de la tristeza de los ctricos (VTC) el cual en el mundo ha provocado la muerte de ms de 110 millones de rboles, establecidos sobre naranjo agrio (Citrus aurantium L.) y que se intensifca al interactuar con el pulgn caf de los ctricos (T. citricida) ya que el insecto tiene la facultad de transmitir es- pecfcamente las variantes ms severas del virus. En pases con alta incidencia de variantes severas se recurre al uso de portainjertos tolerantes, pero cuya adaptabilidad y facilidad de manejo es menor a la del naranjo agrio; sin embargo, en algunos casos los materiales toler- antes no son sufcientes para contener los daos y por lo tanto se ha recurrido a la proteccin cruzada preinoculando las plantas con aislamientos no severos del virus antes de ser establecidas en campo. El SENASICA a travs de la Direccin General de Sanidad Vegetal, coordina la campaa contra el Virus Tristeza de los Ctricos y su vector (Toxoptera citricida) en la cual la principal accin a realizar es el control biolgico del pulgn caf de los ctricos. (SENASICA, 2012). Distribucin geogrfca El pulgn caf de los ctricos se describi originalmente de especmenes colectados en Hawaii en 1907 por Kirkaldy y algunos autores indican que es originario del este asitico (Blackman y Eastop, 2000). Desde inicios de la mitad del siglo XX su distribucin abarcaba gran parte de Asia, Nueva Zelanda, Australia, algunas islas del Pacfco, y el sur del Sahara y Mada- gascar en frica. Actualmente el insecto se encuentra distribuido en los cinco con- tinentes (CABI, 2012) (Figura 1). En el Continente Americano y Mxico Durante 1991 T. citricida se detect por primera vez en Costa Rica, ese ao se report un espcimen alado en una trampa amarilla en huerto de meln (Voegtlin y Villalobos, 1992). Un ao despus, en 1992, se colectaron especmenes en plantas de ctricos en Costa Rica, Repblica Do- minicana, Hait, Nicaragua y Puerto Rico; durante 1993 en Cuba y Jamaica, y durante 1995 en Florida, Estados Unidos. Figura 1. Distribucin de Toxoptera citricida en el mundo (CABI, 2012). En Mxico Michaud y lvarez (2000) reportaron por primera vez la presencia del pulgn caf de los ctricos en Quintana Roo, en el mes de febrero, sobre naranja de traspatio en Lzaro Crdenas, y a fines de este ao ya se localizaba en el estado Campeche. Despus de esos registros, en poco tiempo se distribuy en las principales zonas citrcolas de la pennsula de Yucatn. En 2007 coloniz la zona citrcola ms importante del norte de Veracruz, donde se cultivan ms de 200 000 ha (Lpez-Arroyo et al., 2008), y a partir de entonces se ha dispersado a todos los estados con pro- duccin comercial de ctricos en el pas. De acuerdo con informacin oficial en Mxico (SENASICA 2012), el pulgn caf de los ctricos est presente los estados de la Pennsula de Yucatn, Tabasco, Veracruz, Chiapas, Puebla e Hidalgo y en algunos municipios de Guerrero, Oaxaca, Morelos, Quertaro, San Luis Potos, Jalisco y Nayarit (Figura 2a); contrariamente el VTC se encuentra distribuido en la mayora de estados productores de ctricos (Figura 2b). En Mxico en zonas donde coinciden el VTC y T. citricida, los daos en rboles in- fectados no ha sido tan severos como los reportados en otros pases (Ro- cha-Pea, 1995); los rboles suelen permanecen asintomticos y sin mani- festar declinamiento repentino. Herre- ra-Isidrn et al., (2009), mencionan que en Mxico el virus se presenta como una mezcla de variantes con diferentes propiedades biolgicas y genticas. Figura 2. Distribucin y estatus ftosanitario del pulgn caf de los ctricos (a) y el Virus tristeza de los ctricos (b) en Mxico (SENASICA, 2012). Hospedantes Aunque el pulgn caf de los ctricos se considera una plaga monfaga y prcti- camente slo se desarrolla sobre plantas de la familia Rutaceae, Holman (1974) seala que se le ha encontrado sobre otras familias botnicas, aunque con baja fre- cuencia. Michaud (1998), en una revisin bibliogrfca sobre T. citricida, seala que se tienen registros de 70 especies de plantas hospedantes pertenecientes a 27 familias botnicas, pero solamente se ha observado franca colonizacin sobre especies del gnero Citrus. Blackman y Eastop (2000) consideran que los hospedantes primarios son plantas del gnero Citrus. En Mxico esta especie se ha colectado alimentndose de 10 especies pertenecientes a dos familias botnicas (Villegas, 2003) (Cuadro 1). Aspectos biolgicos Ciclo de vida En la mayora de las reas donde se ha reportado esta especie su ciclo de vida es anholocclico (es decir que no tiene formas sexuales en invierno), aunque se han detectado formas sexuales en Japn (Michaud, 1998). Las poblaciones de esta especie en Mxico estn compuestas exclusivamente por hembras parteno- genticas y la duracin de su ciclo de vida est determinada por las condiciones am- bientales en cada zona. En condiciones Cuadro 1. Hospedantes de Toxoptera citricida en Mxico (tomado de Villegas, 2003). Familia Nombre cientfco Nombre comn en espaol Nombre comn en ingls Rutaceae Citrus aurantifolia Lima mexicana Key lime Citrus aurantium Naranja agria Sour orange Citrus grandis Pomelo Grape- fruit Citrus limon Limn Lemon Citrus paradise Toronja Grape- fruit Citrus sinensis Naranja dulce Sweet orange Citrus sp. Ctricos en general - Anonacea Anona muricata L. Guanbana Soursop ptimas, como las que imperan en los trpicos mexicanos, el ciclo de vida se desarrolla de 6 a 8 das, y en teora se pueden desarrollar hasta 30 generaciones por ao. El ciclo de vida se inicia con el na- cimiento de las ninfas, ya sea de hembras aladas o pteras, presentndose cuatro estadios ninfales. Una hembra da origen en promedio a 20 ninfas en un periodo de cuatro a cinco das. Las colonias se originan principalmente de una hembra alada y en brotes inmaduros. Cuando los brotes maduran la consistencia ya no es adecuada para los fdos y se inicia la formacin de adultas aladas que migrarn para la bsqueda de brotes inmaduros y formar nuevas colonias. Komazaki (1982) seala que la temperatura ptima de de- sarrollo es 20 C, y sta es ideal para que esta especie exprese su mximo potencial reproductivo y longevidad. En Mxico no se tienen estudios de ciclo de vida de esta especie, pero en trabajos de otras localidades se ha encontrado que las ninfas requieren de un perodo de 6 a 8 das, a una temperatura de 30 C (130 unidades calor para completar todo su desarrollo), teniendo una temperatura base de 8.2 C y su umbral de desarrollo a 32 C (Wang y Tsai, 2001). Descripcin Morfolgica Las poblaciones del pulgn caf de los ctricos en Mxico estn compuestas por hembras partenogenticas, existen las formas pteras y aladas y su tamao vara de 1.5 a 2.4 mm de largo. Para la correcta identifcacin es recomendable asegurar la presencia de insectos alados en la muestra. Las hembras aladas presentan col- oracin caf a negro brillante cuando estn vivas. Las antenas son de seis artejos, los tres primeros obscuros casi negros y del cuarto al sexto son plidos (Figura 3. A). Los sifnculos y la cauda son elongados y de color negro. La cauda es redondeada y con 26 a 38 setas. Presentan placa estridu- ladora cercana a la base de los sifnculos. Figura 3. Detalle de alas y antenas de T. citricida, (A) Antena; (B) Ala anterior (Foto: J. Valdez). Ambas alas anteriores presentan la vena media dos veces dividida y el pterostig- ma es plido oscuro (Figura 3. B). Las hembras adultas pteras cuando estn vivas presentan coloracin brillante que va del caf al negro. Las antenas son de seis artejos, los dos primeros son obscuros y del mismo color que la cabeza; los artejos III al V presentan una banda apical obscura; mientras que el VI presenta una pigmentacin que progre- sivamente se va obscureciendo hacia el pice. Al igual que las hembras aladas los sifnculos y cauda con 20 a 46 setas son elongados, obscuros y tambin presentan aparato estridulador. Dentro de las especies de fdos que colonizan ctricos T. citricida puede ser confundido con T. aurantii debido a su similitud en color, tamao y presencia de aparato estridulador. Sin embargo, es posible su separacin incluso con la ayuda de una lupa, de pocos aumentos, ya que T. citricida tiene el segmento III negro, el pterostigma caf claro y las alas presentan la vena media con una bifur- cacin (Stoetzel, 1994). Una caractersti- ca prctica para distinguir a T. citricida de su especie hermana T. aurantii es que la primera al ser colectada en alcohol tie este progresivamente de color rojizo. En diversas partes del mundo se reconocen al menos 21 especies de fdos que se han detectado sobre ctricos, de stas 16 se alimentan de manera regular en ctricos, y otras cuatro que espor- dicamente se asocian a estas plantas. En Mxico se han colectado 11 de estas especies en zonas citrcolas (Cuadro 2). Para la identifcacin de estas especies se usa con mucha frecuencia la clave de Halbert y Brown (2008). Daos y Sntomas Cuando T. citricida se alimenta sobre las plantas produce grandes cantidades de mielecilla, que se acumula en las hojas y favorece el desarrollo de hongos causantes de la fumagina, la cual puede disminuir la tasa fotosinttica. Una sola colonia del insecto al succionar la savia de los tejidos inmaduros, puede causar enrollamien- to de los foliolos y distorsin de brotes inmaduros (Figura 4). A pesar de que el dao directo puede ser evidente, el riesgo ms importante se debe a que el insecto puede transmitir de forma muy efciente al VTC; como antecedente se le atribuy el papel de vector en la muerte de ms de 18 millones de rboles durante 1959 en Argentina, ms de 10 millones en Brasil en 1958, y ms de 16 millones en Venezuela en los ochentas (Rocha-Pea, 1995). T. citricida inicia la colonizacin de los ctricos en la poca de brotacin, lo cual ocurre, en varios estados en Mxico, dos o tres semanas despus del inicio de las lluvias. La maduracin de las hojas y tallos inducen la formacin de formas aladas, con lo cual ocurre la dispersin de la plaga dentro del cultivo. En Mxico, los trabajos conducidos por el GIIIC (datos sin publicar) demuestran que las pobla- ciones del pulgn caf de los ctricos en la pennsula de Yucatn son relativa- mente escasas y se presentan con mayor abundancia de noviembre a marzo. La mayora de las colectas se han realizado en altitudes inferiores a los 100 m, y en climas clidos hmedos y subhmedos. Aspectos epidemiolgicos Epidemiologa de la plaga El pulgn caf de los ctricos es considerado como una de las principales plagas en la citri- cultura en todo el mundo. Para su desarrollo prefere los brotes inmaduros de plantas del gnero Citrus (Blackman y Eastop, 2000). Su alto potencial reproductivo y el hecho de ser un organismo partenogenti- co le faculta para desarrollar altas pobla- ciones en un tiempo relativamente corto. En teora esta especie podra tener hasta 30 generaciones por ao si hubiera todo el tiempo brotes disponibles, lo cual no se ha documentado que ocurra en Mxico. Su ciclo de vida se desarrolla entre 8 y 21 das y est altamente infuenciado por las condiciones climticas (principalmente temperatura), y la planta hospedante (Michaud, 1998). En trminos generales cumple su desarrollo de ninfa uno a Cuadro 2. fdos registrados en ctricos en el mundo y su presencia en Mxico (Tomado de Villegas, 2003) Especies de fdos reportados en ctricos en el mundo Reportados en Mxico Aphis arbuti Ferrari No A. craccivora Koch Si A. fabae Scopoli Si A. gossypii Glover Si A. medicaginis Koch No A. nerii Boyer de Fonscolombe Si A. spiraecola Patch Si Aulacorthum magnoliae (Essig & Kuwana) No A. solani (Kaltenbach) Si Brachycaudus helichrysi (Kaltenbach) Si B. cardui (Linnaeus) No Brachyunguis harmalae B. Das No Uroleucon (U.) jaceae (Linnaeus) No Macrosiphum euphorbiae (Thomas) Si Myzus persicae (Sulzer) Si Pterochloroides persicae (Cholodkousky) No Sinomegoura citricola (van der Goot) No Toxoptera aurantii (B de F) Si T. citricida (Kirkaldy) Si T. odinae (van der Goot) No T. victoriae Martin No Figura 4. Dao directo de T. citricida sobre Citrus sp. en Brasil (Fotos: E. Loeza, 2008). adulto en 130 unidades calor consideran- do una temperatura umbral de desarrollo de 8.2C. Actualmente se realiza un trabajo de investigacin por el GIIIC en los tres estados de la Pennsula de Yucatn, que busca entender mejor los procesos de presencia poblacional de fdos y la distri- bucin histrica del VTC en esta regin. Se han realizado muestreos de fdos por al menos 10 meses, y se realizaron censos parcelarios de tres huertos de ctricos, uno en cada estado, durante uno de los periodos de brotacin ms importantes en la zona, de enero a marzo de 2011. Los re- sultados preliminares indican a Campeche como la zona de mayor infestacin durante el mes de febrero (Figura 5 a). El patrn de colonizacin indica agregacin asociada a la intensidad de brotacin (datos que no se muestran en la grfca). Adicio- nalmente, esta informacin permitir simular sistemas de muestreo del vector en planta para fnes de manejo qumico y biolgico, as como de un eventual proceso de deteccin de variantes severas del VTC. Sobrevivencia, dispersin y multiplicacin Esta especie de pulgn tiene poca capacidad de desplazamiento a grandes distancia por vuelo directo; sin embargo, es capaz de aprovechar las corrientes de aire para desplazarse a lugares distantes. La introduccin a nuevas reas es altamente probable por el desplazamien- to de plantas hospedantes infestadas; en adicin, esta especie tambin es atrada por colores amarillos lo que facilita su transporte en maquinaria, utensilios o artculos del campo que se desplazan de una zona a otra. Tcnicas de diagnstico A pesar de que el pulgn caf de los ctricos puede encontrarse en 69 especies de plantas correspondientes a 24 familias botnicas, incluyendo algunas otras Figura 5. Mapas geoestadsticos interpolativos de la dispersin espacial de T. citricida en brotes vegetativos de huertos de limn persa en Campeche (a), y naranja dulce en Quintana Roo (b) y Yucatn (c). Datos GIIIC, 2011. No publicados. rutceas como Fortunella spp. y Poncirus spp. (Michaud, 1998), esta especie se desarrollar como colonias compactas principalmente en plantas del gnero Citrus (Figura 6). Por esta razn, para su deteccin se recomienda observar y muestrear plantas de ornato o cultivos comerciales de ctricos; preferentemente se desarrollan sobre brotes de crecimien- to y tejidos inmaduros, aunque puede en- contrarse en tallos y ramas jvenes. Un indicador para sospechar presencia en los rboles es la mielecilla en las hojas, y/o hormigas que se desplazan constante- mente en las ramas. Cuando las colonias Figura 6. Colonia de T. citricida en brotes de naranja (Foto: R. Lomel y J. Valdez). pasan tiempo en el rbol frecuentemente se observa la presencia de fumagina o de- formacin de los brotes. Mtodos de muestreo Para la deteccin de fdos se pueden utilizar mtodos directos y/o indirectos. Dentro de los mtodos directos se encuentra la colecta directa sobre el hospedante. Para la localizacin del pulgn caf de los ctricos se recomienda la bsqueda en plantas con brotes inmaduros; la mayora de las veces las colonias estn formadas por fdos de diferentes estadios de de- sarrollo y pocos adultos pteros o alados. Considerando que las formas adultas son indispensables para la correcta identif- cacin de la especie, se recomienda revisar la colonia con ayuda de una lupa de 10 a 20 aumentos. Si se encuentran adultos en la colonia estos se colectan en etanol al 70-80 %. Si la colonia est formada prin- cipalmente por inmaduros los insectos se deben colectar junto con una seccin de la planta, un brote de 10-12 cm de longitud ser sufciente, en un recipiente con venti- lacin y esperar la emergencia de adultos. Los mtodos de colecta indirectos tienen la funcin de detectar migraciones de pobla- ciones aladas de los fdos, stos incluyen trampas amarillas de agua (Figuras 7 y 8), trampas pegajosas y trampas de succin; estas ltimas deben tener una fuente de energa elctrica. Debido a su practicidad, las trampas de agua y pegajosas son las que se utilizan en mayor proporcin. En el caso de las trampas de agua, generalmente se disuelve una porcin de detergente en sta para romper la tensin superfcial y capturar ms insectos. Adems, no se recomienda poner conservadores al agua de las trampas porque algunos pueden resultar repelentes a algunas especies de fdos. Lara et al., (1976) encontraron que las trampas amarillas son las ms atractivas a varias especies de pulgones, por lo que este color es el ms popular en trampas pegajosas o de agua. Las trampas pegajosas generalmente se colocan en la parte central de la copa de los rboles, deben ser revisadas, al menos, dos veces por mes para evitar que se acumule un nmero grande de insectos, o polvo que reduce la efcacia en la deteccin del pulgn caf de los ctricos. Una desventaja importante es que los insectos capturados en el pegamento son difciles de remover de las trampas, y adems se difculta su identifcacin. Las trampas de agua (tipo Moericke) permiten conservar los organismos en mejores condiciones pero stas se deben revisar, y el material biolgico se debe recuperar, al menos una vez por semana, de lo contrario los especmenes se degradan, particularmente en zonas con altas temperaturas. Para aumentar la efciencia de estas trampas se recomien- da colocarlas a 1.5 m del nivel del suelo, Gavarra y Eastop (1976) indicaron que las trampas de agua presentaban mayor efectividad en la colecta de fdos cuando se colocaban a esta altura, comparadas con aquellas colocadas al nivel del suelo. Monitoreo para deteccin El monitoreo para deteccin del pulgn caf de los ctricos que se describe a con- tinuacin se basa en el apndice tcni- co-operativo de la NOM-031-FITO-2000, Por la que se establece la campaa contra el virus tristeza de los ctricos en Mxico. Para detectar o confrmar la presencia de Toxoptera citricida, se utiliza el monitoreo absoluto (revisin directa de los brotes en el rbol), dando prioridad a huertos de traspatio y huertos a orilla de carreteras, o en caminos principales entre centros de poblacin con rboles de ctricos. En el monitoreo se establecen rutas de revisin considerando: a) puntos de obser- vacin permanente (POP), y b) muestreo en 10 % de los rboles. Los POP se ubican durante los perodos de brotacin vegeta- tiva y abarcando todas las zonas citrcolas Figura 8. Trampa amarilla utilizada en el monitoreo de fdos alados (Foto: R. Lomeli). Figura 7. Detalle de trampa amarilla (Foto: R. Lomeli). de la zona a monitorear. Cada POP consta de 3 rboles como mnimo, en donde se observan detenidamente los brotes de cada rbol y los brotes en la copa que se encuen- tren en direccin de los puntos cardinales, para comprobar la presencia o ausencia de fdos. Considerando que existen otras especies de fdos asociados a ctricos se recomienda la colecta exclusivamente de individuos de coloracin caf obscura o negra, el resto deben ser descartados de la muestra. Para una identifcacin pre- liminar, se maceran algunos individuos con los dedos; en caso de que manchen y no sea fcil limpiar esos residuos con agua, se sospechar que se trata de T. citricida. Tambin se sospechar de esta especie si se colocan algunos indi- viduos en etanol al 70 %, y se observa un cambio casi inmediato a una coloracin mbar o rojiza. No siempre se cumplen las condiciones antes mencionadas, por ello las colonias con estas caractersti- cas se etiquetan como sospechosas y se agrega informacin referente a la entidad, municipio, huerta, planta hospedante y productor. Es importante enviar cualquier muestra sospechosa al laboratorio para su identifcacin. Muestreo para toma de decisiones en el control de plagas Considerando que el pulgn caf de los ctricos es el vector ms efciente del VTC, las poblaciones de esta especie se deben mantener a niveles bajos dentro de los huertos comerciales. El monitoreo constante de las huertas, especialmente en las pocas de brotacin, ya sea con trampas amarillas o mediante muestreo directo, es indispensable para detectar oportunamente la llegada de esta plaga y proceder a aplicar las medidas de manejo correspondientes. Hasta la fecha no existe un protocolo ofcial para el monitoreo de poblaciones de fdos de ctricos en huertos comerciales. Por experiencias del Grupo Interdisciplinario e Interinstitucio- nal de Investigacin en Ctricos (GIIIC) se propone para huertos pequeos realizar un muestreo general en la huerta donde se registre presencia y/o ausencia del pulgn caf de los ctricos en, al menos, 10 % de los rboles. Para huertos grandes se recomienda la revisin de, al menos, 20 rboles por hectrea en una distribucin en zig-zag, poniendo especial nfasis en los bordes del predio y accesos de caminos. En cada uno de los rboles seleccionados se revisan los brotes en crecimiento utili- zando una lupa de 10 20X y se colectan las colonias de fdos de color obscuro o negro colocndolas en etanol al 70-80 %. Umbral de accin A la fecha se carece de un estudio formal donde se haya determinado el umbral econmico para esta plaga; esto es entendible s se considera que el es- tablecimiento de umbrales econmicos para insectos vectores es extremada- mente complejo, porque adems de los parmetros tradicionales, es necesario incluir en el modelo aspectos como nivel de incidencia de la enfermedad, efciencia de trasmisin por el vector, cepa del virus involucrado, especie(s) de hospedantes involucrados, nivel de tecnifcacin de la huerta y destino fnal del producto, costos de produccin y precios de venta del producto agrcola entre otros (Fasulo y Halbert, 2009). Medidas ftosanitarias Regulatorias El pulgn caf de los ctricos es una de las plagas ms importantes a nivel mundial debido a que trasmite el VTC. Represen- ta una amenaza seria a la citricultura mexicana, toda vez que nuestro pas es uno de los principales exportadores de ctricos en el mundo (Salcedo-Baca et al., 2009). Al tratarse de una plaga con alto potencial de transmisin del VTC, se recomienda la pronta accin en el momento de su deteccin en zonas donde el virus ya est presente. En Mxico, una vez que se detecta y confrma la presencia del pulgn caf de los ctricos se lleva a cabo un programa de Manejo Integrado de Plagas, ste est descrito en la NOM- 031-FITO-2000 e incluye entre otras: a) Confnamiento de la plaga en rea afectada y regulacin de la movilizacin, mediante la operacin de puntos de verifcacin interna de los cordones ftozoosani- tarios o los interestatales que sean necesarios. b) Aplicacin de control qumico con productos autorizados por la Comisin Intersecretarial para el Control del Proceso y Uso de Plagui- cidas, Fertilizantes y Sustancias Txicas (CICOPLAFEST). c) Liberacin de Harmonia axyridis u otros organismos benfcos con efectividad biolgica comproba- da en contra del pulgn caf de los ctricos. d) Intensificacin del muestreo y diagnstico del virus tristeza de los ctricos y del pulgn caf de los ctricos. e) Eliminacin de plantas positivas al virus tristeza de los ctricos. Esquema de vigilancia epidemiolgica ftosanitaria En las zonas establecidas con ctricos se debern determinar reas de ex- ploracin, para la inspeccin de plantas en busca del pulgn caf de los ctricos. Las reas de exploracin y muestreo debern establecerse estratgicamente en base a la distribucin de hospederos, las condiciones climticas favorables a la plaga, superfcie sembrada de hospedantes, biologa de la plaga, etapas fenolgicas del cultivo, rutas de comercializacin y vas de comunicacin. rea de exploracin. Para la ex- ploracin se seleccionaran las zonas citrcolas comerciales compactas del estado, representada por los municipios con mayor superfcie citrcola. La unidad de exploracin est defnida por 1 hectrea. Para la exploracin de sntomas sospechosos a las plagas de ctricos se debe considerar que los rboles jvenes son ms susceptibles que los que tienen diez o ms aos. En cada unidad de ex- ploracin el mtodo de muestreo ser a travs de un cinco de oro compuesto. Rutas de Vigilancia. Las rutas de vigilancia se proponen realizar a travs de transectos potenciales a seleccionarse (direccin y distancia). Las rutas de vigi- lancia se ubicarn en reas urbanas y sil- vestres por todas aquellas rutas de alta movilizacin de cosechas y de personal para efectuar las labores de cultivo, donde exista un riesgo potencial a la entrada del pulgn caf de los ctricos. Cada ruta de vigilancia deber tener como mnimo 10 puntos de vigilancia. Las plantas de los puntos de vigilancia debern ser marcadas con cintas de un solo color, para darle se- guimiento a la mismas plantas durante el periodo de monitoreo. Se revisaran de 1 a 5 plantas por cada punto de vigilancia, en busca de ejemplares sospechosos. Las inspecciones sern quincenales y nica- mente en aquellas rutas que se detecten sospechosos o positivas, las inspecciones aumentaran la frecuencia a revisiones semanales. Parcelas centinela. Las parcelas centinela se establecern en plantaciones comerciales y viveros considerados reas de riesgo para la entrada de plagas cuaren- tenarias de ctricos. Las parcelas centinela tendrn una clave para su diferenciacin y sern delimitadas con el amarre de cintas de plstico de un solo color en el tallo de las plantas lmite. El tamao de cada una de ellas ser de 0.5 ha para tener mayor cobertura y potencial deteccin de sntomas iniciales de las plagas bajo estudio, donde se realizar un recorrido en guarda griega y se inspeccionar de manera minuciosa por lo menos 25 plantas. Las inspecciones de las parcelas centinelas se realizarn cada 15 das. Rutas de trampeo. Las rutas de trampeo se establecern para el monitoreo del pulgn caf de los Ctricos (T. citricida). En cada parcela centinela se ubicarn trampas amarillas para el monitoreo de pulgones, vectores de la tristeza del VTC. Las revisiones de las trampas se realizarn de manera semanal y debern estar debidamente etiquetadas. Proteccin Control qumico. No existe una lista de insecticidas autorizados por CICO- PLAFEST para el combate especf- co de Toxoptera citricida en Mxico; no obstante, existe una lista autoriza- da para Toxoptera aurantii (Cuadro 3). Es probable que los productos que se autorizaron para ste ltimo tengan efecto similar sobre un grupo grande de pulgones; como no existe otra infor- macin al respecto se incluye una lista resumida de insecticidas para T. aurantii y se recomienda leer las etiquetas de cada producto, seguir las recomendaciones de seguridad, no exceder las dosis indicadas, aplicarlos oportunamente y respetar el intervalo de seguridad. Adicionalmente, se recomienda consultar a los tcnicos de la Campaa contra VTC, o tcnicos de Sanidad Vegetal, en cada estado y enterarse si hay recomendaciones espe- cfcas para su regin. Control biolgico. El uso de agentes de control biolgico para el manejo del pulgn caf de los ctricos fue una de las primeras alternativas de manejo en Mxico desde la aparicin de esta plaga en Quintana Roo. ste es uno de los pilares en la estrategia de manejo integrado que recomienda el gobierno federal, y est contenido en la NOM- 031-FITO-2000. A nivel mundial se han identifcado al menos 113 especies de enemigos naturales entre parasitoides, depredadores y entomopatgenos que atacan al pulgn caf de los ctricos. En Mxico se encuentra presentes, al menos, 18 de ellos (Michaud, 1998; Lpez-Arroyo et al., 2008). En Mxico, los esfuerzos para el control biolgico de T. citricida iniciaron prcticamente desde el momento en que se detect la presencia de esta plaga (Gaona et al., 2000). La propuesta de control biolgico contra esta plaga en Mxico difri de la propuesta que se desarroll en Estados Unidos, donde se busc la importacin de parasitoi- des (Hoy y Nguyen, 2000); en Mxico, el control biolgico se ha enfocado al uso de depredadores, principalmente Harmonia axyridis, y hongos entomopatgenos. La ca- tarinita asitica H. axyridis fue uno de los primeros enemigos naturales empleados en Mxico, y para lograr su uso en la pennsula de Yucatn se estableci un laboratorio de produccin masiva. Entre los aos 1998 y 2002 se liberaron ms de 18 millones de catarinitas en los tres estados de la pennsula, desafortuna- damente no se tienen trabajos formales de la evaluacin del impacto de esas catarinas en las poblaciones de fdos de los ctricos (Lpez-Arroyo et al., 2008). Adems de H. axyridis se han realizado liberaciones de otros coccinlidos como Olla v-nigrum y Cycloneda sanguinea (Figuras 9 y 10), y varias especies de crispidos de los gneros Chrysoperla y Ceraeochrysa. Cuadro 3. Lista de insecticidas autorizados por CICOPLAFEST para el control de Toxoptera aurantii en Mxico. Informacin proporcionada por la Direccin General de Inocuidad Agroalimentaria, Acucola y Pesquera (DGIAAP) de la SAGARPA (com. personal enero de 2011). CULTIVO INGREDIENTE ACTIVO (I.A.) NOMBRE COMERCIAL I.A. POR KG O LITRO DOSIS I.S DAS Lima, limonero, naranjo, toronjo Malatin Atrapa 1000 Fyfanon 1000 C.E., Paladin 1000 C.E., Malafn 1000 C.E. Malatin 1000 C.E. 1000 g/L 75-100 mL/100 L de agua 7 1000 g/L 125 mL/100 L de agua 7 1000 g/L 125 mL/100 L de agua 7 Limonero y naranjo Naled Lucanal 900-E 900 g/L 150 mL/100 L de agua 7 Lima, limonero, mandarin- onaranjo y toronjo Diazinn Velsidol 40 P.H. 400 g/kg 125-200 g/100 L de agua 21 Naranjo Dimetoato Afdox 40 C.E. / Bantam / Afmat 40 400 g/L 100-125 mL/ 100 L de agua 15 Limonero, naranjo y toronjo Dimetoato Dinadim 400 C.E. / Soldado 400 C.E. / Flecha 40 C.E. / Danapyr 40 C.E. / Brillo 40 C.E. / Finish 40 C.E. / Danadim progess 400 C.E. / Danapyr super 400 C.E. / Danadim star 400 C.E. 400 g/L 175-200 mL/100 L de agua 15 Rotor 40 / Agrodim 400 / Basuca 400 / Agrotor 40 400.9 g/L 100-125 mL/100 L de agua 15 CULTIVO INGREDIENTE ACTIVO (I.A.) NOMBRE COMERCIAL I.A. POR KG O LITRO DOSIS I.S DAS Limonero, naranjo y toronjo Dimetoato Poltoato / Polmeto- ato 400 g/L 175-200 mL/100 L de agua 15 Dimetoato Roxion 400 C.E. 400 g/L 100-125 mL/100 L de agua 15 Limonero, naranjo y toronjo Dimetoato Tomcat 600 600 g/L 50-100 mL/100 L de agua 15 Micuate 600 600 g/L 50-100 mL/100 L de agua 15 Limonero, naranjo y toronjo Fosfamidn Dimecrn 100 L.S. 1000 g/L 300-600 mL/100 L de agua 15 Limonero, mandarino naranjo y toronjo P a r a t i n metlico Bratin 500 500 g/L 150 mL/100 L de agua 14 Nekrotin 500 / Foliquin 500 / Ultration 500 500 g/L 150 mL/100 L de agua 14 Parmet 500 / Paratin metlico 500 500 g/L 150 mL/100 L de agua 14 Bratin 720 720 g/L 100 mL/ 100 L de agua 14 Contacto 720 720 g/L 100 mL/ 100 L de agua 14 P. metilox 720 720 g/L 100 mL/ 100 L de agua 14 Paratin metlico 720 720 g/L 75-100 mL/ 100 L de agua 14 Paramet 720 720 g/L 100 mL/ 100 L de agua 14 Prometil 720 720 g/L 100 mL/ 100 L de agua 14 Con respecto a los entomopatgenos se conoce la presencia de, al menos, cinco especies de hongos con potencial en el control de esta plaga. De stas Paecilo- myces fumosoroseus es la especie que se ha considerado con mayor potencial pues se han alcanzado niveles de mortalidad superiores al 90 % en campo (Hernn- dez-Torres et al., 2006). Control Legal. Mxico, al igual que la mayora de los pases, tiene una legis- lacin ftosanitaria conformada por una serie de normas emergentes u ofciales Figura 9. Colonia de T. citricida con masas de huevos de la catarinita Cycloneda sanguinea (a). Adulto Cycloneda sanguinea depredando en colonias de T. citricida en brotes de naranjo (b). (Foto: R. Lomel y E. Rodrguez) Figura 10. Hormigas del gnero Cremastogaster depredando pupas de parasitoides de fdos en hojas de naranjo (a). (Foto: S. Patio). Hormiga del gnero Ectatoma defendiendo colonias de fdos en hojas de naranjo (b). (Foto: R. Lomeli). para impedir que lleguen al territorio nacional plagas y/o enfermedades que pondran en riesgo su agricultura. En el caso del pulgn caf de los ctricos las medidas cuarentenarias estn defnidas en la NOM-011-FITO-1995, por la que se establece la cuarentena exterior contra las plagas de los ctricos, y la NOM-007- FITO-1995, por la que se establecen los requisitos fitosanitarios para la im- portacin de material vegetal propagati- vo (Diario Ofcial de la Federacin del 24 de septiembre de 1996 y 30 de noviembre de 1998, respectivamente). Cuando una plaga ya est establecida en territorio nacional se tiene otra serie de acuerdos, normas emergentes y/o ofciales, que ayudan a evitar su diseminacin hacia reas libres del problema. Despus de la llegada de Toxoptera citricida se estableci el Dispositivo Nacional de Emergencia en los trminos del artculo 46 de la Ley Federal de Sanidad Vegetal, con el objeto de confnar, erradicar y prevenir la dispersin del pulgn caf, Toxoptera citricida y del Virus Tristeza de los Ctricos, en las zonas del territorio nacional donde se detecte la presencia de estas plagas (Diario Oficial de la Federacin del 27 de julio de 2000). En ste se establecen todas las medidas de control legal con fundamento en la Ley Federal de Sanidad Vegetal, que incluye entre otras: inspecciones, levantamien- to de actas, retencin, recoleccin y/o destruccin de ctricos en sitios donde se detecte presencia de la plaga. Algunas acciones detalladas en el documento se anexan a continuacin: a) Intensifcar las actividades de muestreo del pulgn caf, esto con el objetivo de detectar opor- tunamente brotes de la plaga citada y aplicar las medidas f- tosanitarias necesarias. b) Prohibir la movilizacin de material propagativo, producido o proveniente de localidades con presencia de la plaga para retener, rechazar, decomisar y destruir los materiales que pretendan salir de la regin cuarentenada. c) Para la movilizacin nacional de material propagativo de ctricos tales como varetas, yemas y plantas, originarias de reas libres de la plaga con destino a cualquier entidad federativa, solicitar au- torizacin a la Direccin General de Sanidad Vegetal (DGSV), solicitud a la que deber anexar el dictamen ftosanitario negativo a VTC, emitido por un laboratorio de pruebas aprobado. d) Los cargamentos de fruta de ctricos, de los estados con presencia de la plaga, debern contar con el Cer- tifcado Fitosanitario para la Mo- vilizacin Nacional, expedido por la Delegacin de la SAGARPA y debe sealar que el embarque est libre del pulgn caf. e) Los transportistas, automovilis- tas y pasajeros que transiten y provengan de los estados con presencia de la plaga, debern permitir la inspeccin de los vehculos, equipajes, bolsas o paquetes, otorgando toda clase de facilidades al personal ofcial de la SAGARPA en los puntos de verifcacin interna. f) Los estados con presencia de la plaga podrn regular la movi- lizacin de productos dentro de la misma entidad, siempre y cuando se garantice su funcio- nalidad, operatividad y se frme un convenio entre la instancia encargada del PVI, el Gobierno del Estado, Organismos Auxiliares de Sanidad Vegetal y la SAGARPA. g) Cuando se detecten ctricos con presencia de la plaga, stos debern rechazarse, retenerse o, en su caso, destruirse, sin cargos para la Secretara o para los responsables que operen los PVI. En estos casos, el personal oficial de la Secretara que opere los PVI, levantar el acta administrativa correspondiente. Bibliografa Blackman, R. L., & V. F. Eastop. 2000. Aphids on the worlds crops. An identifcation and information guide. John Wiley & Sons. Avon England. 2a Edition. 466 p. CABI/EPPO. 1999. Toxoptera citricidus. Distribution maps of quarantine pests for Europe No. 150. Wallingford, UK, CAB International. CABI, 2012. Crop Protection Compendium. Global Module. CAB International. UK. http://www.cabi.org Fecha de consulta: Septiembre de 2012. EPPO, 2012. PQR-EPPO database on quarantine pests. Consultado en lnea el 12 marzo 2012: http://www. eppo.int Fasulo, T. R., & S. E. Halbert. 2009. Aphid pest of Florida citrus. Ento- mology and Nematology Depart- ment, Florida Cooperative Extension Service, Institute of Food and Agricul- tural Sciences, University of Florida. ENY811: 1-6 pp. Gaona, G. G., E. Ruz C. y R. Pea M. 2000. 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