Escolar Documentos
Profissional Documentos
Cultura Documentos
Palabras clave: suelos urbanos, la edad de desarrollo urbano, la distancia de las carreteras,
nematodos
Introduccin
Los suelos en reas urbanizadas estn muy influenciados por las actividades humanas y hay
un creciente inters en el estudio de estos efectos. Sin embargo, los esfuerzos recientes se
han centrado principalmente en las propiedades bioqumicas de los suelos urbanos (Jim, 1998
fsicos, qumicos y; Pouyat et al., 2002; Lorenz y Kandeler, 2005; Lorenz et al, 2006;. Norra et
al., 2006; Kaye et al., 2008). El conocimiento de la biota del suelo en las zonas urbanas se
carece de todo con slo informacin limitada sobre la comunidad microbiana del suelo y
nematodos (Pouyat et al., 1994;. Kaye et al., 2005; Cheng et al, 2008a, b). Con base en el
hecho de que por debajo de los organismos terrestres son los primeros en ser afectados por
los cambios fsicos y qumicos en el suelo y tambin se consideran como los controladores
para las funciones del suelo y procesos, caracterizacin de la biota del suelo urbano en
relacin con los cambios fsicos y qumicos en los suelos alterados es necesario. A diferencia
de la qumica convencional, las mediciones bioqumicas y fsicas que representan el punto final
de las funciones y procesos de los ecosistemas, la biota del suelo como bioindicadores podran
proporcionar informacin sobre los mecanismos de cambio ecolgico, la estabilidad y la
sostenibilidad
de
los
sistemas
complejos.
Nematodos del suelo ocupan mltiples posiciones en la red alimentaria del suelo se produce a
travs de siete y cincuenta y cinco grupos trficos (Yeates et al., 1993), que representa los
niveles de consumo primarios, secundarios y terciarios (Moore y de Ruiter, 1991). Por lo tanto,
los nematodos pueden proporcionar una visin integral de la situacin bitico y funcional de los
suelos (Bongers y Ferris, 1999; Neher, 2001). Por otra parte los hbitos de alimentacin de los
nematodos pueden inferirse de su morfologa, lo que permite la interpretacin de sus funciones
en el suelo. Aprovechando estos rasgos, se ha establecido un sistema de clasificacin
funcional para los nematodos. En este sistema, los gremios funcionales de nematodos se
definen por su comportamiento alimentario (bacteriovores, fungivores, omnvoros,
depredadores, y los alimentadores de plantas) clases y colonizador-persister (cp), que reflejan
la estrategia de historia de vida (Bongers, 1990; Yeates et al ., 1993; Bongers y Bongers,
1998). Las clases cp van desde uno a cinco, donde los nematodos de clase cp inferiores tienen
rasgos comparables a estrategas r (es decir, los colonizadores que responden rpidamente a
los nuevos recursos), mientras ms altos cp-clases representan estrategas K (es decir,
persisters
en
hbitats
perturbados)
(Bongers
et
al.,
1997).
La mayora de los ndices de la comunidad de nematodos del suelo se han desarrollado a partir
del concepto de alianza funcional. El ndice de madurez (MI) se calcula como la frecuencia
media ponderada de las clases de CP (Bongers, 1990) y se utiliza como un indicador de la
perturbacin del suelo, el enriquecimiento y la sucesin de la comunidad de nematodos. Se ha
informado de que el MI puede medir la recuperacin de los suelos despus de la perturbacin
(Ettema y Bongers, 1993; Essink y Romeyn, 1994), las diferencias en las prcticas agrcolas
(Freckman y Ettema, 1993; Neher y Campbell, 1994), y la contaminacin inducida condiciones
de
estrs
(Korthals
et
al.,
1996a,
b).
Otro sistema de ndice ampliamente probado es el anlisis de la fauna del suelo que utiliza
enriquecimiento (EI) y la estructura (SI) ndices (Ferris et al., 2001). La IE se aplica un sistema
de ponderacin que refleja la capacidad de respuesta de los gremios de nematodos
colonizador no herbvoros a los recursos disponibles y se indica la abundancia y la actividad de
los consumidores de detritus primarios. El sistema de ponderacin para el SI refleja el aumento
en el nmero de enlaces trficos con el nmero de especies en el sistema. Por lo tanto, la IS
indica el grado de maduracin de la red alimentaria de nematodos del suelo mediante la
ponderacin de los gremios de nematodos cp altas que requieren estabilidad del medio
ambiente para el crecimiento de la poblacin. El IE y SI se pueden trazar sobre el perfil de la
fauna del suelo y la ubicacin de la comunidad de nematodos en el perfil indica las condiciones
de red alimentaria del suelo. El anlisis del perfil de la fauna del suelo se ha mostrado para
reflejar el enriquecimiento orgnico asociado con las prcticas agrcolas (Ferris y Bongers,
2006), distinguen la agricultura de los ecosistemas forestales y de cspedes (Briar et al., 2007)
y el desarrollo de la comunidad de nematodos del suelo y la sucesin en la etapa temprana de
con cp-2 a travs de CP-5 (PPI) y libre de vivir sala de estar de libre y nematodos se alimentan
de plantas con cp-1 a travs de CP-5 (MI) (Bongers, 1990; Bongers y Korthals, 1994; Yeates,
1994).
Se calcul Otro conjunto de ndices de la comunidad de nematodos; ndice de enriquecimiento
(EI), ndice de estructura (SI) y el ndice de canal (CI) (Ferris et al., 2001). IE y SI utilizan un
sistema de ponderacin en base a la importancia de los gremios funcionales a lo largo de
trayectorias hipotticas de enriquecimiento y la estructura de red alimentaria nematodos del
suelo
y
se
calculan
como;
EI = 100 [e / (e + b)], SI = 100 [s / (s + b)], donde b = kb nb e = ke ne y s = ks ns. kb
es la constante ponderado para el gremio funcional que tiene valor indicativo de la condicin
basal (BF2 y FF2), y n es el nmero de nematodos en que la alianza. Enriquecimiento (e) y la
estructura (s) se calculan de forma similar, con los gremios de nematodos indicativos de
enriquecimiento (BF1 y FF2) y la estructura (BF3-5, FF3-5, OM2-5 y PR2-5). CI es un indicador
de una va de descomposicin y de alto valor CI refleja descomposicin dominado por hongos
(Ferris
et
al.
2001).
CI
se
calcula
como;
CI = 100 [(ke n FF2) / (ke n BF1 + ke n FF2)].
Los anlisis estadsticos
Para comparar las variables de la comunidad de nematodos con la edad urbana y la distancia a
las carreteras, cada ciudad se considera un duplicado independiente (n = 3). Para las variables
de nematodos del suelo, se calcularon las medias de las muestras de las diez muestras de
suelo (cinco de cada transecto, dos transectos por ubicacin) de cada lugar (carretera del lado
interior o) en los viejos, media y nuevos sitios dentro de cada ciudad. Entonces, la muestra
calculada significa desde cada ubicacin se utilizaron en los anlisis estadsticos. Los anlisis
estadsticos se realizaron utilizando MINITAB v.15 (Minitab, Inc., State College, PA) y SAS
versin 9.1.3. (SAS Institute, Inc., Cary, NC). Se utiliz un ANOVA de medidas repetidas para
analizar las variables de nematodos utilizando el procedimiento MIXED de SAS. Se realizaron
anlisis separados para cada ndice de la comunidad de nematodos y de alianza funcional. Los
modelos generados por mnimos cuadrados medios que fueron ajustados por la opcin de
Tukey del procedimiento MIXED. Para los datos gneros de nematodos individuales que
fallaron supuesto de normalidad, se aplicaron mtodos no paramtricos (Kruskal-Wallis y
Mann-Whitney). P-valor <0,05 fue considerado como una diferencia significativa. Los
coeficientes de correlacin entre los nematodos y las variables qumicas del suelo
seleccionados medidos en julio se calcularon mediante la correlacin de Pearson. En primer
lugar, la correlacin general entre cada nematodo y el suelo variable fue probado
independientemente de la edad urbana o la distancia de la carretera. A continuacin, examin
las correlaciones mediante el fraccionamiento de los datos entre en carretera interior y, o entre
los viejos sitios, de mediana edad y los nuevos.
Resultados
Los resultados de las medidas repetidas ANOVA se muestra en la Tabla 1. Urbana edad y
muestreo en tiempo tena influencia significativa en muchas de las variables de la comunidad
de nematodos, pero slo pocas variables difieren dependiendo de la distancia de la carretera.
Interacciones entre la edad y la distancia, la edad y el tiempo, la distancia y la edad, y la
distancia, el tiempo y la edad no fueron significativas (P> 0,05 para todos, datos no mostrados).
Las diferencias en los nematodos del suelo con la edad de desarrollo urbano
Abundancia y diversidad ndices. Diversidad de gneros de nematodos y gremios funcionales
estimados por el ndice de Shannon difera significativamente con la edad urbana (P <0,05 para
ambos, Tabla 2). Ambos gneros y los ndices de diversidad funcional fueron mayores en edad
(50 y 100 aos) sitios urbanos en comparacin con los sitios urbanos de nuevo desarrollo (~ 10
aos). Nmero de gneros de nematodos que se encuentra en 10 g de suelo vari de riqueza 8
a 20. Gnero -Nivel de nematodos totales (Fig. 1a), FLN y PPN era mayor en edad (50 aos) y
100 sitios urbanos que nuevo (~ 10 aos ) los sitios, independientemente del tiempo de
muestreo. Abundancia de nematodos totales, FLN y PFN eran mayores en los sitios de edad
(50 y 100 aos) que nuevos (~ 10 aos) los sitios, pero las diferencias significativas slo se
detectaron en muestras de octubre (Fig. 1 byc). Cuando se encontraron diferencias
significativas en la abundancia de nematodos (Fig. 1 byc), la abundancia en el suelo urbano de
edad (50 y 100 aos) fue de alrededor de 1,5 veces ms grande que el de los nuevos sitios (P
<0,05).
ndices comunitarios. A diferencia de las variables abundancia y diversidad, ninguno de los
ndices de la comunidad de nematodos excepto CI difera con la edad urbano (Tabla 1 y 2). El
CI disminuy con
Parameter
Age (df=2)
Pa
F
10.82
0.0007
9.02
0.0016
4.84
0.0193
18.36
<0.0001
7.63
0.0035
18.60
<0.0001
3.04
0.0703
11.84
0.0004
Distance (df=1)
F
P
0.23
0.6339
0.03
0.8750
4.00
0.0594
0.03
0.8555
7.50
0.0127
0.23
0.6357
0.97
0.3359
0.02
0.8760
Time (df=1)
F
P
1.12
0.3027
0.03
0.8643
3.97
0.0603
6.09
0.0227
8.69
0.0080
9.41
0.0061
0.59
0.4534
1.83
0.1908
MI
MI2-5
PPI
MI
1.19
0.10
2.55
0.29
0.3237
0.9069
0.1031
0.7485
0.47
0.47
0.23
0.82
0.5029
0.4998
0.6401
0.3758
0.06
6.06
0.12
0.35
0.8136
0.0230
0.7335
0.5630
EI
SI
CI
1.40
0.06
5.45
0.2709
0.9384
0.0129
0.36
0.17
0.11
0.5526
0.6854
0.7438
8.05
3.88
9.65
0.0102
0.0629
0.0056
Genus diversityb
Functional diversityc
Total abundance
Genus-richness
FLN
FLN(Gend)
PPN
PFN(Gen)
CP-2 classe
BF1
BF1 (Gen)
BF2
BF2 (Gen)
BF3
BF3 (Gen)
BF4
BF4 (Gen)
FF2
FF2 (Gen)
OM4
OM4(Gen)
OM5
OM5(Gen)
PR4
PR4 (Gen)
3.98
4.44
15.87
6.96
12.15
0.28
1.67
0.40
0.63
2.66
0.29
1.75
6.63
1.55
3.03
0.43
0.64
0.0351
0.0254
<0.0001
0.0051
0.0004
0.7622
0.2141
0.6787
0.5452
0.0948
0.7495
0.2000
0.0062
0.2362
0.0706
0.6539
0.5362
4.24
6.79
1.09
2.03
0.21
0.85
0.48
0.38
0.24
6.36
4.45
2.56
3.08
0.95
2.76
0.68
0.66
0.0527
0.0169
0.3081
0.1692
0.6550
0.3674
0.4981
0.5468
0.6301
0.0203
0.0476
0.1254
0.0946
0.3404
0.1121
0.4203
0.4265
6.86
0.02
9.82
4.81
2.70
1.22
4.29
13.12
11.89
19.25
15.17
4.02
13.42
1.46
0.31
0.34
0.70
0.0165
0.9009
0.0052
0.0403
0.1162
0.2816
0.0516
0.0017
0.0025
0.0003
0.0009
0.0588
0.0015
0.2404
0.5823
0.5667
0.4141
PF2
PF2 (Gen)
PF3
PF3 (Gen)
PF5
PF5 (Gen)
1.93
4.98
2.58
11.60
0.96
1.89
0.1705
0.0175
0.1008
0.0005
0.3981
0.1778
1.41
0.02
0.11
0.00
0.24
0.20
0.2483
0.9010
0.7461
0.9536
0.6331
0.6591
0.37
26.89
0.49
0.13
0.19
0.20
0.5502
<0.0001
0.4935
0.7261
0.6682
0.6591
Figura 1. Comparacin de riqueza nivel genus- (a), la abundancia del total (b), (c) y (d) que se
alimentan de plantas nematodos entre localidades del interior y del lado de la carretera en las
muestras de julio y octubre de vida libre. Bares y barras de error representan medias y
desviaciones estndar. Letras diferentes indican diferencias significativas en un modelo lineal
(valor
de
p
<0,05).
era urbana que tiene un valor ms alto de nuevos sitios y la ms baja en los sitios antiguos,
pero las diferencias significativas slo se detect en octubre. EI tendi a ser menor en los
nuevos sitios (~ 10 aos) en comparacin con los sitios de edad (50 y 100 aos), tanto en julio
y octubre (Tabla 2). Independientemente de la edad urbana, todos los valores MI estaban cerca
de 2,0, lo que indica alta proporcin de cp-2 de clase entre FLN. Cuando cp-1 nematodos clase
fueron excluidos de los clculos del ndice de madurez (MI2-5), los valores del ndice aument
a alrededor de 2,4 en julio y 2,2 en octubre. Valores de PPI estaban cerca de 2.5 y combinado
MI (MI) alrededor de 2,2, independientemente de la edad urbana o tiempo de muestreo.
Gremios funcionales. Un total de 11 gremios funcionales se observaron (Tabla 3) y entre estos,
abundancia de BF1 y BF2 y gnero riqueza de BF1, BF2, OM4, PF2 y PF5 fueron
significativamente diferentes a lo largo de la edad urbana (P <0,05 para todos). Para la
alimentacin bacteriana, omnvoro y plantacin alimentacin nematodos, se encontraron varios
cp-clases (1 aunque 4 de BF; 4 y 5 para OM, 2, 3 y 5 para PF), mientras que slo una clase cp
se encontr para la alimentacin de hongos (CP- 2) y depredadores (CP- 4) nematodos. La
abundancia de nematodos para cada gremio funcional (BF1, BF2, FF2, OM4, PF2 y PF3)
tendi a aumentar con la edad urbana tanto en julio y octubre (Tabla 3). Nmero de gneros
encontrados para BF1, BF2 y PF2 fueron significativamente menores en los nuevos sitios que
los sitios urbanos de mediana edad o mayores, sobre todo en julio.
Tabla 2. nematodos de diversidad y de la comunidad ndices (media DE) incluyendo gnero y
diversidad trfica, la madurez (IM), madurez incluyendo nematodos cp2-5 (MI2-5), planta
parsita (PPI), madurez combinada (MI), enriquecimiento (EI), estructura (SI) y el canal (IC)
del ndice, a lo largo de aos de desarrollo urbano; edad (~ 100 aos), de mediana edad (~ 50
aos) y el nuevo (~ 10 aos) sitios en julio y octubre.
Old
July c
Middle
New
Old
October
Middle
New
2.3 0.1a
2.3 0.1a
2.0 0.3b
2.3 0.1a
2.2 0.1ab
2.1 0.1b
diversity b
MI
MI2-5
PPI
MI
1.6 0.1a
2.00.1
2.40.2
2.50.2
2.20.2
1.6 0.1a
2.00.1
2.40.2
2.50.1
2.20.1
1.5 0.2b
2.10.2
2.50.2
2.40.2
2.20.1
1.6 0.0a
2.0 0.1
2.20.1
2.5 0.1
2.1 0.2
1.6 0.1a
2.0 0.1
2.2 0.1
2.5 0.1
2.2 0.1
1.5 0.1b
2.10.2
2.20.1
2.40.2
2.20.1
EI
SI
CI
67.0 4.9
42.415.1
19.7 5.0
68.1 6.3
43.213.4
22.210.0
66.9 12.0
46.7 14.4
32.7 23.2
61.2 7.1
31.7 10.7
32.9 10.7b
59.2 7.7
26.6 7.2
41.3 7.2ab
55.6 7.1
29.614.2
50.3 14.2a
Index
Genus
diversity a
Functional
Old
July b
Middle
New
Old
October
Middle
New
32.319.3
43.8 21.6a
0.20.3
0.70.5
33.425.3
7.50.9
0.40.3
1.21.3
46.221.7
32.823.6
0.50.9
22.0 9.5
27.5 3.5ab
1.1 0.8
23.2 8.7
6.6 3.2
0.2 0.1
0.8 0.7
40.3 11.9
30.3 12.5
0.4 0.4
14.412.7
14.88.4b
0.10.1
0.70.5
14.0 4.2
4.22.9
0.20.2
0.90.6
24.414.0
18.011.8
0.30.3
35.621.5
55.921.4
0.10.1
47.814.0
9.14.0
1.11.3
1.00.8
30.0 9.9
30.613.4
0.30.2
24.4 18.2
47.3 16.5
0.1 0.1
62.4 18.0a
7.0 1.2a
0.6 1.0a
0.8 0.4a
67.7 47.0a
44.3 20.1a
0.6 0.6a
15.2 11.5
31.9 13.6
0.1 0.1
42.9 12.0
7.0 5.4
1.0 0.8
33.6 14.4
19.8 15.0
0.4 0.7
Gneros individual. En todos los sitios diferentes edades urbanas, se observaron un total de 47
diferentes gneros de los cuales 23 eran de la lactancia bacteriana y 16 eran de alimentacin
plantacin. Independientemente del grupo trfico, la mayora de los gneros de nematodos
fueron ms abundantes en sitios urbanos de edad (50 y 100 aos) que los nuevos sitios (~ 10
aos). Entre los nematodos alimentacin bacterianas, en julio, clase BF2 gneros,
Acrobeles, Cephalobus y Wilsonema fueron ms abundantes en los viejos sitios urbanos que
en los nuevos sitios (Tabla 4). En octubre, BF1 clase gneros, Monhystera y Rhabditis y BF2
clase gnero, Cephalobus fueron ms abundantes en sitios urbanos antiguos, en comparacin
con
los
nuevos
sitios.
Entre
el
resto
Tabla 4. La media de una serie de bacterias- alimentacin (BF) gneros de nematodos ( DE)
pertenecientes a diferentes clases colonizador-persister (uno al cuatro) a lo largo de la edad de
desarrollo urbano; edad (~ 100 aos), de mediana edad (~ 50 aos) y el nuevo (~ 10 aos)
sitios en julio y octubre.
Genus
BF1
Bunonema
Diplogaster
Diplogasteroides
Mesodiplogaster
Mesorhabditis
Monhystera
Panagrellus
Panagrolaimus
Pelodera
Rhabditis
Tricephalobus
Turbatrix
BF2
Acrobeles
Acrobeloides
Cephalobus
Chiloplacus
Eucephalobus
Placodira
Plectus
Wilsonema
BF3
Rhabdolaimus
Teratocephalus
BF4
Alaimus
Old
July b
Middle
New
Old
0.80.6
0.10.1
0.020.04
0.10.2
0.60.3
11.413.1
0.20.3
19.7 8.7
0.10.2
1.2 0.8
0.2 0.4
1.0 0.6
0.04 0.1
7.4 9.7
0.1 0.1
13.0 5.1
0.1 0.2
0.60.4
0.03 0.1
0.03 0.1
0.90.9
0.03 0.1
2.51.7
0.03 0.1
11.111.5
0.020.04
0.10.2
0.020.04
2.22.2
0.030.05
3.5 2.1a
24.014.9
0.50.8
8.8 6.1a
-
0.020.04
1.60.5
0.20.4
0.03 0.1
4.0 4.1a
16.115.8
0.10.2
6.4 3.8a
-
1.11.0
0.020.04
3.3 4.9b
10.8 7.9
0.03 0.1
3.3 3.2b
-
1.6 0.9a
15.8 7.7
12.87.5a
7.96.4
5.54.4
1.3 1.1a
1.4 1.6ab
9.9 2.9
8.5 3.9a
3.9 2.7
0.8 1.7
2.3 1.5
0.8 0.8ab
0.8 1.0b
6.34.6
2.8 1.3b
2.32.0
2.21.6
0.4 0.6b
0.30.6
20.6 6.1
21.3 14.6ab
0.20.4
0.50.4
10.8 5.2
2.23.7
0.20.4
23.012.6
14.92.6a
0.70.8
7.83.8
0.90.8
0.3 0.4
14.7 7.5
9.6 6.8b
0.2 0.2
6.3 1.5
0.9 0.8
0.20.3
-
0.1 0.04
0.020.04
0.070.09
-
0.70.5
1.1 0.8
0.70.5
0.10.1
0.1 0.1
October
Middle
New
de altas en los sitios antiguos que la nueva (Tabla 6). En resumen, los suelos urbanos de edad
(50 y 100 aos) tuvieron mayor abundancia y diversidad de nematodos que los suelos urbanos
de nuevo desarrollo. Gneros de nematodos pertenecientes a cp-2 de clase eran dominantes.
Las
diferencias
en
los
nematodos
del
suelo
con
la
temporada
Abundancia y nivel de gnero riqueza de nematodos totales, FLN y PFN aument en octubre
en comparacin con julio independientemente de la edad urbana (Tabla 2). Sin embargo, un
aumento significativo solamente se observaron en los sitios de mediana edad (abundancia
total, P <0,05; abundancia de FLN, P <0,01). Algunos de los ndices de la comunidad de
nematodos tambin mostraron diferencias estacionales (Tabla 2). Tanto la IE y SI fueron
significativamente menores en octubre respecto a julio, pero slo en los sitios de mediana edad
(P <0,05 para ambos ndices). IC fue mayor en octubre que en julio en ambos viejos y de
mediana edad los sitios (P <0,05 para ambos). Suelo perfil faunstica se presenta en la Fig. 2.
Todos
los
puntos
de
datos
eran
Tabla 5. La media de una serie de hongos que se alimentan (clase FF, colonizador-persister 2),
omnvoro (OM, clase colonizador-persister 4 y 5) y depredadora (PR, clase colonizadorpersister 4) gneros de nematodos ( DE) a lo largo la edad de desarrollo urbano; edad (~ 100
aos), de mediana edad (~ 50 aos) y los nuevos (~ 10 aos) en julio y octubre.
Genus
FF2
Aphelenchoides
Aphelenchus
OM4
Dorylaimus
Eudorylaimus
Labronema
Pungentus
OM5
Discolaimus
PR4
Mononchus
July b
Middle
New
Old
October
Middle
New
23.5 16.8a
9.8 8.7
16.8 6.3ab
6.43.0
9.5 3.3b
4.6 3.2
39.3 11.0ab
8.5 5.5
50.7 15.5a
11.7 6.1
34.0 10.5b
8.92.7
4.1 1.9a
2.9 1.3a
0.2 0.1
0.3 0.3
4.6 2.7a
1.7 0.6ab
0.020.04
0.30.2
2.8 2.1b
1.2 0.9b
0.1 0.1
0.2 0.1
4.9 2.3
3.7 1.9
0.4 0.8
0.1 0.1
4.7 0.7
2.0 1.2
0.1 0.1
0.3 0.2
3.21.6
3.74.1
0.10.1
0.10.1
0.4 0.3
0.20.1
0.2 0.2
1.1 1.3
0.6 1.1
0.030.05
1.2 1.3
0.80.7
0.9 0.6
1.0 0.8
0.8 0.4
1.00.8
Old
Genus
PF2
Boleodorus
Filenchus
Paratylenchus
Psilenchus
Tylenchus
PF3
Criconemella
Old
July b
Middle
New
0.30.7
12.511.9
1.7 0.8a
31.711.8
0.5 0.9
10.0 5.0
2.1 1.7a
0.1 0.1
27.7 9.8
0.5 0.7
7.0 4.9
1.4 2.2b
0.1 0.3
15.4 10.4
0.1 0.1
7.1 2.5
6.4 4.8
0.1 0.2
16.2 5.1ab
0.10.1
10.9 4.5
8.27.9
0.20.3
48.4 50.5a
0.00.1
8.75.4
6.66.9
0.10.2
18.17.8b
0.03 0.07
Old
October
Middle
New
Criconemoides
Helicotylenchus
Hemicriconemoides
Heterodera
Hoplolaimus
Pratylenchus
Tylenchorhynchus
PF4
Trichodorus
PF5
Longidorus
Xiphinema
1.31.3
13.413.5
2.04.0
3.6 2.4a
10.8 6.0
1.00.9
0.7 0.7
15.1 9.7
0.3 0.2
2.1 1.2ab
9.6 3.5
1.9 1.6
0.3 0.4
5.0 5.1
0.1 0.3
1.6 1.5b
10.0 7.3
0.5 0.5
0.7 0.7
16.4 12.0
0.8 0.6
1.0 0.7a
9.3 7.1
2.6 1.5
0.30.3
13.413.6
1.62.2
1.0 1.2a
24.914.0
3.11.8
0.20.3
4.63.5
0.02 0.04
0.20.2
0.6 0.9b
12.911.2
1.51.2
0.81.0
0.5 0.7
0.6 0.
0.10.1
0.40.4
0.0 0.1
0.4 0.4
0.3 0.4
0.3 0.3
0.60.6
0.40.7
Figura 2. Suelo perfil anlisis faunstico de los viejos sitios urbanos, de mediana edad y los
nuevos muestreados en julio y octubre: barras de error X e Y indica desviaciones estndar de
ndice de estructura (SI) y el ndice de enriquecimiento (SI), respectivamente.
situada en el cuadrante A, que indica enriquecido pero mal estructurada condicin red
alimentaria nematodos del suelo. En el perfil de la fauna, sitios diferentes edades urbanas no
eran distinguibles, pero las variaciones estacionales eran evidentes. Con la disminucin de la
IE y SI en octubre, los puntos de datos desplazado hacia la esquina inferior izquierda del
cuadrante A. Entre ndices de madurez, nica diferencia significativa se encontr con MI2-5
que mostraron descenso en octubre en los sitios de mediana edad (P < 0,05). En general, MI,
MI2-5 y MI fueron ms bajos en octubre, en comparacin con julio. Todos los ndices sugieren
que la estructura de la red trfica nematodo fue menor en octubre en comparacin con julio.
En general, la abundancia de nematodos para gremios funcionales fue mayor en octubre de
julio, pero no hubo diferencias en funcin de los gremios funcionales y era urbana (Tabla 3).
Baja de clase cp nematodos alimentacin bacterianas eran generalmente ms altos en nmero
en octubre que en julio (sitio de mediana edad, P <0,05 para BF2), pero la abundancia de
alimentadores bacterianas de clase alta cp (BF3 y BF4) fue menor. Nmero de nematodos
pertenecientes a FF2 fueron significativamente mayores en octubre en comparacin con el mes
de julio en los sitios urbanos de mediana edad y los nuevos (P <0,01 para ambos sitios).
Nmero de nematodos se alimentan de plantas, independientemente de su clase cp, tendi a
ser menor en octubre de julio en sitios urbanos antiguos y nuevos. Por el contrario, sus
abundancias
fueron
mayores
en
los
sitios
de
mediana
edad.
Entre los gneros de nematodos individual, Placodira, Panagrellus, Tricephalobus,
Mesodiplogaster, Turbatrix, Teratocephalobus y Trichodorus slo se encontraron en julio (Tabla
4 y 6). Chiloplacus, Bunonema, Hemicriconemoides y Criconemella solamente se observaron
en octubre. A travs de todos los gneros de nematodos, gneros de nematodos ms
dominantes fueron Tylenchus y Aphelenchoides, independientemente de la edad urbana y la
temporada. Entre las bacterias que alimentan los nematodos, Rhabditis fue predominante en
julio y Acrobeloides en octubre. En general, el nmero de nematodos fue mayor en octubre de
julio, pero el ndice de estructura fue menor debido al predominio de los nematodos bajas de
clase cp.
Las diferencias en los nematodos del suelo con la distancia a la carretera
La mayor parte de las variables de la comunidad de nematodos del suelo no difiri con la
distancia a la carretera (Tabla 1). Slo abundancia de FLN, BF1 y FF2 fueron significativamente
diferentes a lo largo del factor de distancia (P <0,05 para cada uno). Cuatro principales
variables de la comunidad (la riqueza total a nivel de gnero, la abundancia de nematodos
totales, FLN y PFN) se presentan en la Fig. 3. A pesar de que las diferencias estadsticamente
significativas slo se detectaron con abundancia de nematodos totales en los sitios antiguos
del muestreo de octubre (P <0.05, Figura 2b.), La riqueza a nivel de gnero, incluyendo la
abundancia de nematodos totales, FLN y PFN eran consistentemente ms altos en lugares
interiores en comparacin con lugares del lado del camino, independientemente de la edad
urbana y el tiempo de muestreo.
Figura 3. Comparacin de la riqueza a nivel de gnero (a), la abundancia del total (b), (c) y (d)
que se alimentan de plantas nematodos entre viejos, media y nuevos sitios urbanos en
muestras de julio y octubre de vida libre. Bares y barras de error representan medias y
desviaciones estndar. Letras diferentes indican diferencias significativas en un modelo lineal
seguido
de
HSD
(valor
de
p
<0,05)
de
Tukey.
Los coeficientes de correlacin entre la abundancia de nematodos y las variables del suelo
La correlacin entre las variables de nematodos y las propiedades qumicas del suelo se midi
slo en julio. En primer lugar, las correlaciones generales entre los nematodos del suelo y las
variables qumicas (pH del suelo, Ca intercambiable, el total de C, N total, nitrato-N, SOM y de
relacin C / N) se sometieron a pruebas de todo el conjunto de datos (n = 18). Slo la riqueza a
nivel de gnero de nematodos totales, FLN y PLN mostraron fuertes correlaciones positivas
con Ca intercambiable, N total y nitrato-N (> 0,60, valores de p <0,05). Ninguna de las
variables de abundancia de nematodos o ndices comunitarios se correlacionaron con las
variables
del
suelo
(valores
de
p
<0,05).
Para examinar cmo los nematodos del suelo y variables qumicas correlacionados a lo largo
de la edad de desarrollo urbano o la distancia a las carreteras, el conjunto de datos se dividi,
ya sea por el factor distancia (n = 9) o el factor de la edad urbana (n = 6), respectivamente
(Tabla 7) . Las variables de abundancia nematodos mostraron fuertes correlaciones positivas
con las variables qumicas del suelo a lo largo de la edad de desarrollo urbano.
Dentro de localizaciones interiores, carbono total del suelo se correlacion positivamente con la
abundancia de totales y de vida libre de nematodos, y el nmero de gneros (0,92 <> 0,60 y
valores de p <0,05 para la abundancia de nematodos de vida libre y el nmero de gneros). El
pH
del
suelo
tambin
mostr
positivo
fuerte
Tabla 7. Coeficiente de correlacin de Pearson () para el nmero total de nematodos y el
nmero de gneros con carbono total del suelo. Para probar la correlacin a lo largo de aos
de desarrollo urbano, los datos se dividieron por el interior y por carretera, y para probar la
correlacin a lo largo de la distancia a las carreteras, los datos se dividieron por el factor de la
edad urbana.
Gradient
Along the urban
development age
Along the
Distance to roads
a
Locations
Interior
Road-side
Old
Middle
New
P-value
0.65
<0.10
0.72
=0.05
n.s.a
-0.07
0.12
n.s.
0.30
n.s.
Genus richness
P-value
0.75
<0.05
0.54
n.s.
0.10
n.s.
0.14
n.s.
0.05
n.s.
correlaciones con la abundancia del total, nematodos (valores de p 0,85 <> 0,70 y <0,05 para
todos) de vida libre y todo cp-2 clase (incluyendo la alimentacin con la planta), y el nmero de
gneros totales a lo largo de la edad de desarrollo urbano. Dentro lugares borde de la
carretera, pH del suelo, carbono total del suelo, nitrgeno y SOM tuvo fuertes correlaciones
positivas con la abundancia de nematodos se alimentan de plantas totales, de vida libre y y con
el nmero de gneros (0,80 <> 0.50, P-valores <0.05 para todos, excepto para el nmero de
nematodos de vida libre y carbono total, y entre nmero de gneros y el carbono total) a lo
largo de la edad de desarrollo urbano. Sin embargo, las variables de nematodos del suelo y
qumicos no se correlacionaron a lo largo de la distancia a las carreteras.
Discusin
Anteriormente, hemos encontrado que las propiedades qumicas del suelo clave variaron con la
edad el desarrollo urbano y la distancia de la carretera de una manera predecible (Park et al.,
2010, en prensa). Aqu, hemos probado si la comunidad de nematodos del suelo tambin vara
de manera similar con los mismos factores urbanos. El tamao y la diversidad de la comunidad
de nematodos del suelo varan del mismo modo que la edad de desarrollo urbano, pero no con
la distancia a las carreteras. Esta falta de relacin entre los nematodos y las propiedades
qumicas del suelo a lo largo de la distancia a las carreteras sugiere posibles problemas en los
procesos del suelo, tales como descomposicin y el ciclo de nutrientes en los suelos del lado
de la carretera urbana, que no se poda deducir de qumica del suelo analiza solo.
La abundancia y nivel de gnero riqueza de nematodos del suelo mostr claramente patrn
similar con las propiedades qumicas del suelo con la edad de desarrollo urbano. Sitios
urbanos viejos (50 y 100 aos), donde se observa mayor cantidad de suelo total de C, N y
SOM (Park et al., 2010, en prensa), contenan ms abundantes y diversos nematodos del suelo
en comparacin con los sitios urbanos desarrollados recientemente (~ 10 aos ). Se ha
informado de que la abundancia de nematodos del suelo, en particular los alimentadores
de nematodos del suelo para las influencias antropognicas en zonas urbanas (PavaoZuckerman y Coleman, 2007;. Briar et al, 2007). Nuestros resultados en cuanto a la potencia
indicativa de los ndices de la comunidad de nematodos del suelo bajo la influencia de
urbanizacin parece no estar de acuerdo con estudios previos. Pavao-Zuckerman y Coleman
(2007) compararon las comunidades de nematodos del suelo en suelos forestales ribereas
que difieren en el uso del suelo (zonas rurales, suburbanas y urbanas). Sus resultados
sugieren que el uso del suelo urbano altera la composicin funcional, pero no la diversidad
taxonmica de nematodos del suelo. Briar et al. (2007) del suelo en comparacin red
alimentaria de nematodos en diferentes hbitats a lo largo de un gradiente de impacto
antropognico. Tres ndices de nematodos, MI, EI y SI explicaron mayora de variacin entre
los hbitats. Sin embargo, en nuestro estudio la composicin, abundancia y nivel de gnero
diferenciado suelos a lo largo del gradiente era urbana, pero no los ndices de la comunidad.
Los resultados contrastantes de nuestro estudio pueden deberse a las diferencias en la escala
y el tipo de influencia antropognica estudiados. Parece que en la resolucin de los ndices de
la comunidad de nematodos del suelo es suficiente para distinguir usos de la tierra, pero
demasiado gruesos para diferenciar gradiente de las perturbaciones en el lmite urbano de la
misma utilizacin de la tierra, donde la abundancia y diversidad de gnero tal vez ms til.
Otra razn para la falta de diferencias en los ndices de la comunidad a lo largo del nematodo
era urbana puede ser la alta proporcin de un gremio funcional en los suelos muestreados en
nuestro estudio.
Todos los ndices comunitarios disponibles se calculan como proporciones de gremios
funcionales indicativos a toda la comunidad con diferentes sistemas de ponderacin (Bongers,
1990; Ferris et al., 2001). En todos los suelos urbanos incluidos en la muestra de nuestro
estudio, los cp-2 nematodos clase fueron predominantes independientemente del grupo trfico;
tpicamente, 60 a 70% de los nematodos totales en nuestras muestras. Por lo tanto, es
probable que la alta proporcin de cp-2 nematodos clase sobre ensombrecido la informacin
de nematodos de clase alta cp a pesar de su alto valor de ponderacin, por lo tanto, la
reduccin de los valores indicativos de los ndices basados en la comunidad.
ndices de la comunidad de nematodos de alianza basada funcionales no tienen en cuenta el
tamao o la biomasa de la comunidad de nematodos del suelo, por lo tanto puede no
proporcionar informacin sobre la cantidad de la funcin de la red alimentaria del suelo. Si se
considera slo la informacin de los ndices de la comunidad, de nematodos del suelo las
redes trficas de los sitios antiguos urbanos (50 y 100 aos) y nuevos sitios (~ 10 aos) y entre
localidades del interior y del lado de la carretera no difieren. Sin embargo, la comunidad de
nematodos del suelo en el antiguo suelo urbano fue de alrededor de 1,5 veces ms grande que
el de nuevos sitios en el nmero de nematodos totales. A pesar de que las comunidades de
nematodos en sitios urbanos antiguos y nuevos son funcionalmente similares segn lo indicado
por los ndices de la comunidad, el importe total de la funcin realizada puede diferir con el
tamao
de
la
comunidad.
Los resultados de este estudio tambin proporcionan informacin sobre la relacin entre la
perturbacin y la naturaleza de las vas de descomposicin en los suelos urbanos. Se ha
sugerido que las bacterias mediadas descomposicin sera la va de detritus dominante en
suelos alterados repetidamente (Hedlund et al., 2004). La relacin de la alimentacin con
hongos a los nematodos se alimentan de bacterias, o de la IC, pueden proporcionar
informacin sobre las vas de descomposicin en el suelo (Neher, 1999;. Ferris et al 2001), y
los valores ms bajos indican descomposicin dominada por bacterias. Tambin la proporcin
de hongos que se alimentan a los nematodos se alimentan de bacterias, valor de CI, y la
densidad de hongos se ha demostrado que disminuye con la proximidad a las zonas urbanas
(Pouyat et al., 1994; Pavao-Zuckerman, 2003; Pavao-Zuckerman y Coleman, 2007). En
general, nuestros resultados estn de acuerdo con estos informes. En nuestro estudio, las
redes alimentarias del suelo urbano se encuentra en el cuadrante A, que representa gran
perturbacin y canales de descomposicin dominados bacterianas (Ferris et al., 2001). Sin
embargo, las diferencias en CI se encuentran a lo largo de la edad urbana pueden indicar un
aspecto diferente. CI disminuy con la edad urbana, que tiene un valor ms bajo de los sitios
antiguos (~ 100 aos) y la ms alta en los nuevos sitios urbanos (~ 10 aos). Esto sugiere que
los suelos urbanos ms recientemente perturbados contenan nemtodos alimentacin ms
hongos, lo que indica la alimentacin detritus hongos impulsada web en comparacin con los
suelos urbanos antiguos. Tales indicaciones contrastantes pueden ser causados por la
ambigedad del comportamiento de alimentacin de algunos nematodos. Los nicos dos
gneros de nematodos que se alimentan de hongos encontrados en este estudio eran gneros
Aphelenchoides y Aphelenchus, Aphelenchoides ser el dominante. Sin embargo, se ha
sugerido que muchas especies de Aphelenchoides slo podan ser clasificados como raz /
fngicas la alimentacin de nematodos (Sohlenius et al, 1977;. Yeates et al., 1993), pero no tan
estricta alimentacin fungal- o -ALIMENTADORES raz. Del mismo modo, muchas especies de
Tylenchus, que se clasifican como de plantas alimentadores, se han encontrado para ser
alimentadores fngicas (Sohlenius et al, 1977;.. Yeates et al, 1993). Por lo tanto, la
interpretacin de CI y la inferencia sobre la comunidad microbiana de la asamblea de la
comunidad
de
nematodos
debe
tener
precaucin.
En general, la abundancia y diversidad de nematodos reflejan las diferencias en el tamao de
las piscinas de nutrientes del suelo con la edad de desarrollo urbano. La falta de correlacin
entre la abundancia de nematodos y la cantidad de variables qumicas del suelo en suelos
urbanos del lado de la carretera ofrece posibles ideas sobre la supresin de los procesos del
suelo. Sin embargo, los ndices de la comunidad de nematodos basados en el concepto de
alianza funcional no tenan mucho valor indicativo para la diferenciacin de los suelos urbanos
con gradiente de perturbacin a escala fina, la distancia a las carreteras y la edad de desarrollo
urbano en este estudio. Puede ser porque los ndices tales comunitarios slo proporcionan
informacin sobre los tipos de funciones que la comida web de nematodos del suelo puede
proporcionar, pero no la capacidad y la estabilidad de la funcin que se realiza que se fije por el
tamao
y
la
diversidad
de
la
comunidad.
Agradecimientos
Los autores agradecen a Nancy Panadero Cazan en el Centro de Servicios Educativos del
Condado de Stark para la adquisicin de permisos de las escuelas pblicas para el muestreo
del suelo y proporcionar uso de la tierra la historia de las escuelas. Tambin agradecemos al
Dr. Ruisheng An y el Dr. Jayakrishnan Saimandir por ayudar con el muestreo de suelos y el
doctor Ganpati B. Jagdale para proporcionar sus conocimientos sobre la identificacin de los
nematodos. Por ltimo, agradecemos a Dr. Robin AJ Taylor y el Dr. Deborah A. Neher por su
asesoramiento en el anlisis de datos. Este estudio fue financiado por el Programa de Ecologa
del Paisaje Urbano de la Universidad Estatal de Ohio.
References
Beyer L, Kahle P, Kretschmer H, Wu QL. 2001. Soil organic matter composition of manimpacted urban sites in North Germany. Journal of Plant Nutrition and Soil Science 164:
359-364.
Biederman LA, Boutton TW, Whisenant SG. 2008. Nematode community development early in
ecological restoration: The role of organic amendments. Soil Biology and Biochemistry
40:2366-2374.
Bongers T. 1990. The maturity index: an ecological measure of environmental disturbance based
on nematode species composition. Oecologia 83:14-19.
Bongers T, Korthals G. 1994. The behaviour of maturity index and plant parasite index under
nd
enriched conditions. Procedues 22 International Nematology Symposium. Gent,
Belgium, 39.
Bongers T, van der Meulen H, Korthals G. 1997. Inverse relationship between the nematode
maturity index and plant parasite index under enriched nutrient conditions. Applied Soil
Ecology 6: 195-199.
Bongers T, Bongers M. 1998. Functional diversity of nematodes. Applied Soil Ecology 10:239251.
Bongers T, Ferris H. 1999. Nematode community structure as a bioindicator in environmental
monitoring. Trends in Ecology and Evolution 14:224-228.
Bongers T, Ilieva-Makulec K, Ekschmitt K. 2001. Acute sensitivity of nematode taxa to CuSO4
and relationships with feeding-type and life-history classification. Environmental
Toxicology and Chemistry 20:1511-1516.
Briar SS, Jagdale GB, Cheng Z, Hoy CW, Miller SA, Grewal PS. 2007. Indicative value of soil
nematode food web indices and trophic group abundance in differentiating habitats with a
gradient of anthropogenic impact. Environmental Bioindicators 2:146-160.
43
Cheng Z, Richmond DS, Salminen SO, Grewal PS. 2008a. Ecology of urban lawns under
three common management programs. Urban Ecosystems 11:177-195
Cheng Z, Grewal PS, Stinner BR, Hurto KA, Hamaz HB. 2008b. Effects of long-term
turfgrass management practices on soil nematode community and nutrient pools.
Applied Soil Ecology 38: 174-184
Cheng Z, Grewal PS. 2009. Dynamics of the soil nematode food web and nutrient pools under
tall fescue lawns established on soil matrices resulting from common urban development
activities. Applied Soil Ecology 42:107-117.
El-Hasan T, Batarseh M, Al-Omari H, Ziadat A, El-Alali A, Al-Naser F, Berdanier BW, Jiries A.
2006. The distribution of heavy metals in urban street dusts of Karak city, Jordan. Soil
and Sediment Contamination 15: 357-365.
Essink K, Romeyn K. 1994. Estuarine nematodes as indicators of organic pollution; an example
from the Ems estuary. Netherlands Journal of Aquatic Ecology 28:213-219.
Ettema CH, Bongers T. 1993. Characterization of nematode colonization and succession in
disturbed soil using the maturity index. Biology and Fertility of Soils 16: 79-85.
Ferris H, Bongers T, de Goede RGM. 2001. A framework for soil food web diagnostics:
extension of the nematode faunal analysis concept. Applied Soil Ecology 18:13-29.
Ferris H, Bongers T. 2006. Nematode indicators of organic enrichment. Journal of Nematology
38: 3-12.
Flegg JM, Hooper DJ. 1970. Extraction of free-living stages from soil. In: Southey JF, editor.
Laboratory methods for work with plant and soil nematodes. London: Her Majestys
Stationery Office (HMSO), pp.5-22.
Freckman DW, Ettema CH. 1993. Assessing nematode communities in agroecosystems of
varying human intervention. Agriculture, Ecosystems and Environment 45: 239-261.
Goodey T. 1963. Soil and freshwater nematodes. London: Methuen and Co. Ltd.
Guan DS, Peart MR. 2006. Heavy metal concentrations in plants and soils at roadside locations
and parks of urban Guangzhou. Journal of Environmental Science (China) 18: 495-502.
Jim CY. 1998. Physical and chemical properties of a Hong Kong roadside soil in relation to
urban tree growth. Urban Ecosystems 2: 171-181.
Hedlund K, Griffiths B, Christensen S, Scheu S, Setla H, Tscharntke T, Verhoef H. 2004.
Trophic interactions in changing landscapes: responses of soil food webs. Basic and
Applied Ecology 5:495-503.
44
Kaye JP, McCulley RL, Burke IC. 2005. Carbon fluxes, nitrogen cycling, and soil microbial
communities in adjacent urban, native and agricultural ecosystems. Global Change
Biology 11: 575-587
Kaye JP, Majumdar A, Gries C, Buyantuyev A, Grimm NB, Hope D, Jenerette GD, Zhu WX,
Baker L. 2008. Hierarchical Bayesian scaling of soil properties across urban,
agricultural, and desert ecosystems. Ecological Applications 18:132-145.
Korthals GW, van de Ende A, van Megen H, Lexmond TM, Kammenga JE, Bongers T. 1996a.
Short-term effects of cadmium, copper, nickel and zinc on soil nematodes from different
feeding and life-history strategy groups. Applied Soil Ecology 4:107-117.
Korthals GW, Lexmond T, Kammenga J, Bongers T. 1996b. Long-term effects of copper and pH
on the nematode community in agroecosystem. Environmental Toxicology and
Chemistry 15:979-985.
Korthals GW, Bongers M, Fokkema A, Dueck TA, Lexmond TM. 2000. Joint toxicity of copper
and zinc to a terrestrial nematode community in an acid sandy soil. Ecotoxicology
9:219-228.
Lorenz K, Kandeler E. 2005. Biochemical characterization of urban soil profiles from
Stuttgart, Germany. Soil Biology and Biochemistry 37: 1373-1385.
Lorenz K, Preston CM, Kandeler E. 2006. Soil organic matter in urban soils: Estimation of
elemental carbon by thermal oxidation and characterization of organic matter by solidstate C-13 nuclear magnetic resonance (NMR) spectroscopy. Geoderma 130: 312-323.
Manta DS, Angelone M, Bellanca A, Neri R, Sprovieri M. 2002. Heavy metals in urban soils: a
case study from the city of Palermo (Sicily), Italy. Science of Total Environment
300:229-243.
Morillo E, Romero AS, Maqueda C, Madrid L, Ajmone-Marsan F, Grcman H, Davison CM,
Hursthouse AS, Willaverde J. 2007. Soil pollution by PAHs in urban soils: a comparison
of three European cities. Journal of Environmental Monitoring. 9: 1001-1008.
Moore JC, de Ruiter PC. 1991. Temporal and spatial heterogeneity of trophic interactions within
below-ground food webs. Agriculture, Ecosystems and Environment 34:371-397.
Nagy P. 2009. Case studies using nematode assemblage analysis in terrestrial habitats. In:
Wilson MJ, Kakouli-Duarte T, editors. Nematodes as environmental indicators.
Oxfordshire, UK: CABI Publishing, pp.172-187.
Neher DA, Campbell CL. 1994. Nematode communities and microbial biomass in soils
with annual and perennial crops. Applied Soil Ecology 1: 17-28.
45
46
Pouyat RV, Parmelee RW, Carreior MM. 1994. Environmental effects of forest soil-invertebrate
and fungal densities in oak stands along an urban-rural land use gradient. Pedobiologia
38: 385-399.
Porazinska L, McSorley R, Duncan W, Gallaher RN, Wheaton TA, Parsons LR. 1998.
Relationships between soil chemical status, soil nematode community, and
sustainability indices. Nematropica 28: 249-262.
Pouyat RV, Groffman P, Yesilonis I, Hernandez L. 2002. Soil carbon pools and fluxes in
urban ecosystems. Environmental Pollution 116: S107-S118.
Snchez-Moreno S, Minoshima H, Ferris H, Jackson LE. 2006. Linking soil properties
and nematode community composition: effects of soil management on soil food
webs. Nematology 8: 703-715.
Shannon CE, Weaver W. 1949. The mathematical theory of communication. University
of Illinois, Urbana.
Shepherd AM. 1970. Preparation of nematodes for electron microscopy. In: Southey JF, editor.
Laboratory methods for work with plant and soil nematodes. London: HMSO. pp.88-95.