TRABAJO DE INVESTIGACIN

LA CONDUCTANCIA HIDRAULICA DE LA HOJA CON TASA DE

TRANSPIRACIN MINIMIZA LA REDUCCIN POTENCIAL DE
AGUA DEL TALLO A LA HOJA

Resumen
La conductancia hidrulica de la hoja (k leaf) es un elemento central en la regulacin del
balance hdrico de la hoja pero las propiedades de incierta. Aqu se evala la evidencia
para los siguientes dos modelos para kleaf en plantas bien hidratadas: constante (i) k leaf o (ii)
kleaf aumenta a medida que aumenta la tasa de transpiracin (E). La diferencia entre tallo
y hoja del agua potencial (stemleaf), la conductancia estomtica (g s), kleaf y E sobre un
ciclo diurno para tres especies de angiospermas y gimnospermas, crecen en un jardn
comn y de Helianthus annuus evaluaron plantas cultivadas bajo un evaluado el ambiente,
concentracin atmosfrica de CO 2. Los resultados muestran que plantas bien irrigadas de
kleaf es posiblemente dependiente en E. Aqu, esta propiedad se denomina la dinmica
conductancia, kleaf (E), que incorpora la kleaf en inherente de cero E, que se distingue como
la conductancia de la esttica, k leaf (0). Crecimiento bajo diferente manteniendo la
concentraciones de CO2 misma relacin entre kleaf y E, resultando en kleaf (0) similares, al
operar a lo largo de diferentes regiones de la curva debido a la influencia del CO 2 en gs.
Los resultados muestran que plantas bien irrigadas de K leaf es posiblemente dependiente
en E. Aqu, esta propiedad se denomina la dinmica conductancia, k leaf (E), que incorpora
la kleaf inherente de cero E, que se distingue como la conductancia de la esttica, k leaf (0).
Crecimiento bajo el diferente mantenimiento de las concentraciones de CO2 misma
relacin entre kleaf y E, resultando en k leaf (0) similares, al operar a lo largo de diferentes
regiones de la curva debido a la influencia del CO 2 en gs. La relacin positiva entre kleaf y E
minimiza variacin en (stem) hoja. Esto permite hojas minimizar la variacin en la leaf
y maximizar la gs y la tasa de asimilacin de CO2 en el curso diurno de la demanda
evaporativa.

Introduccin:

La variacin conjunta entre el potencial hdrico de la hoja ( leaf), la tasa de transpiracin

(E), la conductancia estomtica (gs) y tasa de asimilacin de CO2 (A) en cualquier
instante en el tiempo, o integrada sobre la vida de una hoja, se considera para ser
influenciada por la permeabilidad de agua de las clulas que definen la red hidrulica de
la hoja (por ejemplo, Sber, 1997; Francos, 2006; Saco y Holbrook, 2006; Brodribb et
al., 2007; Simonin et al., 2012). Los tipos celulares que integran la red hidrulica de la
hoja varan grandemente en estructura y funcin. En un extremo son relativamente
rgidas, muerto, las clulas del xilema que consta nicamente de la pared celular y en el
otro extremo estn las clulas de parnquima vivo del tejido extra-xylary. En el nivel
hoja de conjunto estos dos tipos celulares en combinacin representan, en promedio, ~
50% de la conductancia total de la fase lquida al agua a lo largo de la corriente de

transpiracin entre las races y los sitios de evaporacin con en las hojas de una planta
(Nardini et al., 2005a; Saco et al., 2005). As, en respuesta a una variacin en la
disponibilidad de agua o demanda, la conductancia de las vas de xilema y extra-xylary
de la hoja influyen fuertemente los cambios en el flujo de lquido.
Modelos utilizados para describir los cambios en la conductancia hidrulica de la hoja
(kleaf), en respuesta a una variacin en la disponibilidad de agua o demanda, a menudo se
basan en dinmicas observados previamente en los tallos haciendo hincapi en la
vulnerabilidad de xilema a cavitacin como leaf disminuye (e.g. Brodribb y Holbrook,
2006). Segn este marco centrado en el xilema, k leaf es un mximo cuando las hojas son
bien hidratada (es decir, alta leaf). A medida que aumenta E, kl eaf puede estancia
relativamente constante, con la disminucin de leaf hasta que se alcanza un umbral que
resulta en la formacin de mbolos de xilema, seguido por un rpido descenso en kleaf
con cualquier ms disminucin de la leaf (e.g. Blackman et al., 2009; Johnson et al.,
2009; Martorell et al., 2014). Bajo este escenario, aumentos E incrementara la
conduccin gradiente para el flujo de agua a travs de una hoja. En otras palabras, por
encima del umbral de cavitacin se espera una relacin lineal positiva entre la diferencia
de potencial agua entre tallo y hoja (stem hoja) y E (ej., 1 Fig., lnea negra slida).
Modelos de xilema-centrado han sido extremadamente tiles para caracterizar la medida
en que los mbolos inducidos por el estrs hdrico comienzan a limitar el intercambio
gaseoso de la hoja y la productividad primaria (e.g. Salleo et al., 2001; Sperry et al.,
2002; Cochard et al., 2002; Johnson et al., 2012). Sin embargo, es cada vez ms
evidente que los cambios en cmo el agua es transportada a travs del componente
extra-xylary de la corriente de transpiracin pueden conducir a cambios grandes y
sostenidos en kleaf antes o incluso despus del inicio de la cavitacin (e.g. Matzner y
Comstock, 2001; Lo Gullo et al., 2005; Nardini et al., 2005b; Cochard et al., 2007;
Sellin y Kupper, 2007; Sellin et al., 2008; Scoffoni et al., 2008; Pou et al., 2013; ShatilCohen et al., 2011). Estas observaciones sugieren un mecanismo adicional conduce a la
variacin de la CO entre leaf, E, gs y kleaf que no pueden explicarse por los modelos que
enfatizan la vulnerabilidad del xilema a cavitacin.
Modelos de xilema-centrado han sido extremadamente tiles para caracterizar la medida
en que los mbolos inducidos por el estrs hdrico comienzan a limitar el intercambio
gaseoso de la hoja y la productividad primaria (e.g. Salleo et al., 2001; Sperry et al.,
2002; Cochard et al., 2002; Johnson et al., 2012). Sin embargo, es cada vez ms
evidente que los cambios en cmo el agua es transportada a travs del componente
extra-xylary de la corriente de transpiracin pueden conducir a cambios grandes y
sostenidos en kleaf antes o incluso despus del inicio de la cavitacin (e.g. Matzner y
Comstock, 2001; Lo Gullo et al., 2005; Nardini et al., 2005b; Cochard et al., 2007 Sellin
y Kupper, 2007; Sellin et al., 2008; Scoffoni et al., 2008; Pou et al., 2013; Shatil-Cohen
et al., 2011). Estas observaciones sugieren un mecanismo adicional que conduce la
variacin conjunta entre leaf, E, gs y kleaf que no pueden explicarse por los modelos que
enfatizan la vulnerabilidad del xilema a cavitacin. Como ganar la gran mayora del

carbn y el uso del agua se produce cuando potenciales agua de la hoja estn por encima
de los umbrales potencial de agua que conducen a la prdida significativa de la
conductancia hidrulica por embolia de xilema, es necesario para una mayor
comprensin de los mecanismos que regulan la variacin conjunta entre leaf, E, gs, kleaf
y en definitiva A cuando las hojas estn bien hidratadas. Una cuantificacin completa de
la relacin entre kleaf, gs y E es crucial en los modelos de vegetacin que incorporan
procesos hidrulicos. Aunque los estomas y la red hidrulica de la hoja controlan de dos
fases distintas del transporte de agua a travs del continuo suelo planta atmsfera (es
decir, flujo de vapor y lquido), debe existir coordinacin entre estos dos sistemas
reguladores si las hojas son mantener el contenido de agua fisiolgicamente favorables
y evitar desecacin mientras que maximiza la ganancia de carbono. Si el objetivo es
maximizar la ganancia de carbono, entonces hojas necesitan mantener los estomas
abiertos sobre una amplia gama diurnal de la demanda evaporativa. El problema para
cualquier hoja con fijo kleaf, o en que kleaf slo disminuye con el aumento de E, es que la
reduccin potencial de agua (stem hoja) aumenta con la E que, mediante el lazo de
regeneracin hidrulica, tiende a reducir la gs y la tasa de asimilacin de CO 2 (Cowan,
1977; Buckley, 2005; Franks et al., 2007). Una solucin a este problema es para que
hojas variar kleaf positivamente con la E para minimizar el cambio en el tallo hoja de
, mantenimiento de las condiciones de isohydrodynamic. Hojas con este mecanismo
se muestran una relacin no lineal entre stem hoja y E donde la relacin de E a stem
hoja aumenta a medida que aumenta E (Fig. 1, lnea discontinua). En otras palabras, una
correlacin positiva entre kleaf y E reducira las depresiones durante el da en leaf y
aumentar el mximo potencial gs y para una determinada hoja al aire vapor de diferencia
de presin (VPD). Isohydrodynamic comportamiento se ha demostrado para
conductancia hidrulica wholeplant (Franks et al., 2007). Informes de stem hoja
relativamente constante (negro, 1979; Brodribb y Holbrook, 2003) sugieren que el
mismo mecanismo puede operar en el nivel de hoja. Aqu se prueba la hiptesis de que
variacin en gs y kleaf estn conectados a travs de la optimizacin de la reduccin
potencial de agua a travs de una hoja. En concreto, se prev que se produce variacin
en kleaf maximizar el intercambio de gases hoja y reducir al mnimo la variacin en
stem hoja. Utilizando mediciones in situ de kleaf tomadas en especies cultivadas bajo
condiciones de riego en un jardn comn y en las plantas cultivadas bajo tres diferentes
concentraciones atmosfricas de CO2, se analizan dos posibles modelos que describen la
relacin mecanicista entre leaf, E, gs y kleaf en plantas bien hidratadas: (i) constante
kleaf, versus (ii) aumento de kleaf E aumenta.
Materiales y mtodos
COMUNES JARDN
Cuatro hojas caducas y dos especies de rboles de hoja perenne bosques templados
fueron evaluadas; tres de las angiospermas, Acer macrophyllum Pursh (Aceraceae),
Populus fremontii Watson (Salicaceae) y Quercus kelloggii Newberry (Fagaceae) y tres
gimnospermas, Metasequoia glyptosrtoboides Hu y Cheng (Cupressaceae), Pinus
ponderosa P. leyes (Pinaceae) y Sequoia sempervirens D. Don (Cupressaceae). Cuatro o

cinco rboles de cada especie fueron cultivadas desde semillas en macetas de 40 l y

transferidos a un solo sitio (jardn comn), a pleno sol, en la cima de la cresta en el
botnico de la Universidad de California Garden (32 122 52/N 14/W, ~ 256 m de
altitud) entre 1 y 7 de marzo de 2007. rboles individuales de cada especie fueron
aleatorizados espacialmente a lo largo del jardn comn. Plantones de las especies vari
de ~1.52.5 m de altura. Plantas se mantuvieron bien regadas con riego por goteo. Se
recogieron datos cuando hojas se expansin completamente, ~ 1 mes despus del
comienzo de la emergencia de la hoja, que ocurri a finales de mayo/principios de junio
de 2008 y 2009 por a. macrophyllum, glyptostroboides M., p. fremontii y Q. kelloggii y
mediados a finales de julio para p. ponderosa y S. sempervirens. Temperatura del aire y
la humedad relativa se miden con un pormetro de estado estacionario de Li-1600
(Licor Inc., Lincoln, NE, USA) en proximidad cercana a las hojas en que intercambio
del gas y el agua se midieron potencial. Radiacin fotosintticamente activa
interceptada por la superficie adaxial de la hoja se midi con un sensor cuntico
(modelo Li-190SB, Licor Inc., Lincoln NE, USA). Variacin diurna en la conductancia
hidrulica de la hoja (kleaf; mmol m-2 s 1 MPa-1) de las hojas expuestas al sol se midi
en cuatro o cinco individuos de cada especie utilizando el mtodo de flujo por
evaporacin in situ (in situ EFM), con kleaf calculada como (Brodribb y Holbrook,
2003): kleaf E(1) tallo-hoja donde E es la tasa de transpiracin (mmol m-2 s-1) , y la hoja
de stem es la diferencia entre el potencial de agua de xilema de tallo ( stem; MPa) y
potencial hdrico de la hoja (leaf; MPa). Esta tcnica in situ requiere dos hojas
adyacentes, uno de los cuales fue utilizado para medir la stem mientras que la hoja
adyacente fue muestreada para E y leaf de muestreo. Utilizado como un ensayo de stem
de hojas fueron cubiertos en papel aluminio y pelcula plstico la noche antes de la
medicin para equilibrar entre la leaf cubierta y stem. Tasa de transpiracin (E) se midi
con el pormetro de Li-1600. Debido a la estructura de corona abierta de los arbolitos,
el ancho espacio entre los rboles y la exposicin superior de windy ridge del jardn
comn, fue asumido que conductancia de capa lmite de la hoja (g b) fue mucho mayor
que la gs. Adems, durante cada medicin de E, orientacin de la hoja, humedad
ambiente y radiacin interceptacin fue conservado. Por lo tanto, E medido por la Li1600 era probable ser similar a la real E inmediatamente antes de la medicin. Mientras
E medicin, el potencial hdrico de la hoja cubierto adyacente fue muestreado como un
proxy para stem. Inmediatamente siguiente determinacin de E, la hoja descubierta fue
suprimido, envuelto en plstico y colocado en una cmara de presin tipo Scholander
para la determinacin de leaf (suelo humedad equipo Corp., Santa Barbara CA, USA).
Equilibrio de presin se registr cuando savia xilema alcanza la superficie del tallo
cortado, comprobado por un diseccin alcance en.25 de ampliacin. E, stem y leaf se
midieron cada ~2.5 h a lo largo de un perodo de 14 a 18 h, comenzando en antes del
amanecer (0400, 0500 h). Se utiliz anlisis de regresin para evaluar la variacin
conjunta entre stem hoja, E, gs y kleaf un ciclo diurno de la demanda evaporativa. Se
realizaron anlisis de regresin utilizando SigmaPlot (versin 11; Systat Software Inc.,
San Jose, CA, USA). Crecimiento cmara experimental stem hoja, E, gs, A, y kleaf se
midieron en dos niveles de luz (509 11.5 y 1310 26.4 mol m 2 s 1) por
Helianthus annuus plantas cultivadas en el ambiente ( 194 35 ppm), ambiente ( 450

ppm 46) y elevado CO2 (1027 74 ppm). H. annuus plantas fueron cultivadas en
cmaras de crecimiento situados en las instalaciones de ambiente controlado en el
centro de carbono, agua y alimentos en la Universidad de Sydney. Diez plantas fueron
cultivadas bajo cada concentracin de CO2 en 900 50 mol m 2 s 1 de radiacin
fotosintticamente activa (PAR). Las concentraciones ambientales de CO2 fueron
monitoreadas utilizando un istopo cociente espectrmetro de infrarrojos (G1101-i,
Ringdown, CA, USA) que un ciclo a travs de cada habitacin cada 10 minutos
mediante el mtodo descrito anteriormente, gs y E fueron medidos con un sistema de
fotosntesis porttil dotado de una cubeta de hoja grande que encierra toda la hoja
(Walz-USA, Pepperell MA, USA). Potencial hdrico se midi usando una cmara de
presin Scholander-estilo (suelo humedad Equipment Co., Santa Barbara CA, USA) y
kleaf fue calculada de la ecuacin 1. Las medidas fueron tomadas despus de las hojas
estaban en la cubeta de 40 min en gs estables, E, A y Tleaf. Despus del perodo de 40
min hojas fueron cortadas del tallo, de la cubeta y cubierto en plstico para mediciones
potencial agua con la cmara de presin Scholander de estilo como se describi
anteriormente. rea foliar proyectada se midi digitalmente usando el programa Image
J (nos National Institutes of Health, Bethesda, Md). Dos hojas fueron utilizados como
un anlisis de stem utilizando el mtodo descrito anteriormente. Se seleccionaron hojas
directamente por encima y por debajo de la hoja en la cubeta y la media de las dos
mediciones potenciales de agua fue tomada como stem. En todos los casos la hoja distal
mostr una stem un poco ms negativo, ~0.020.04 MPa. Medidas de leaf, E, g, A, y
kleaf se hicieron en 450 ppm de CO 2 dentro de la cubeta en dos niveles de luz, ~ 500 y
1300 mol m 2 s 1 PAR y una temperatura relativamente constante de la hoja de
24,7 0,2 C variando temperatura del aire y humedad ambiental dentro de la cubeta.
En total, cinco hojas de cada ambiente de crecimiento del CO 2 se midieron en cada nivel
de luz (~ 500 y 1300 mol m 2 s 1 PAR), todo en 450 ppm de CO 2. Todos los
anlisis estadsticos se realizaron utilizando SigmaPlot y JMP (v.4.0.4; SAS Institute,
Cary, NC, USA). ANCOVA fue utilizado para pruebas de efectos principales e
interactivos de crecimiento CO2 (baja, media y alta), luz (baja, alta) y VPD en g s y A.
Un ANCOVA tambin fue utilizado para la prueba principal e interactivo efectos de CO 2
(baja, media y alta), luz (baja, alta) y E (covariable) en k leaf. Ya se realizaron las
mediciones en el tratamiento de la luz en la misma planta, las plantas dentro del
tratamiento de la luz fueron utilizadas como un factor aleatorio (Quinn y Keough,
2002). Se cumplieron los supuestos de normalidad.

ESTIMACIN DE KLEAF CUANDO E = 0AS

Mostrado por la ecuacin 1, utilizando la tcnica in situ de la EFM para medir k leaf
requiere un flujo de evaporacin y una reduccin potencial de agua que a su vez evita el
clculo directo de kleaf cuando E = 0. Sin embargo, teora predice cuando E = 0, k leaf
tendr un valor finito. Mediante la medicin de kleaf a travs de una amplia gama de E un
modelo lineal puede utilizarse para extrapolar a kleaf en cero E (es decir, la conductancia
de la esttica, kleaf (0). Se utiliz regresin lineal para estimar k leaf (0) de gimnospermas y

angiospermas rboles del jardn comn y H. annuus plantas del experimento de cmara
de crecimiento.
Resultados
JARDIN COMUN
Una relacin no lineal se observ entre stem hoja y E para las especies de angiospermas de
jardn comn y gimnospermas. Aunque las tasas de transpiracin mxima para las especies de
gimnospermas fueron inferiores a las especies de angiospermas, en promedio, la variacin
conjunta entre stem hoja y E fue similar entre las especies (gimnospermas, y = 0.18 x 0.35, r2 =
0.44, P < 0.001; angiospermas, y = 0.14 x 0.48, r2 = 0,69, P < 0.001), angiospermas logrando
mayor general stem hoja y E. lquido suponiendo flujos en la hoja y flujos de fase vapor de la
hoja fueron en constante - estado , la correlacin observada entre stem hoja y E fue el resultado
de un fuerte acoplamiento entre k leaf y E. Se observ una relacin positiva significativa entre k leaf
y E a travs de las especies de gimnospermas y angiospermas del jardn comn (higos 2, 3, 5).
Para cada especie el y-intercepto del modelo lineal que describe la variacin conjunta entre k leaf
y E fue mayor que 0. Esta conductancia hidrulica esttica hoja cuando E = 0 (k leaf(0)), variada
considerablemente entre las especies de angiospermas y gimnospermas, con angiospermas tener
una mayor kleaf(0). Para las plantas que crecen en el jardn comn, un k leaf(0) ms alto se asoci
con mayor gs diurnas mximas, kleaf y dkleaf/De baja
Las especies de angiospermas en el jardn comn funcionan en un da ms del tiempo mximos
gs y stem hoja que las especies de gimnospermas. Se observaron tendencias diurnas
cualitativamente similares en g s, E, leaf, stem y kleaf para las especies de angiospermas y
gimnospermas cultivadas en el jardn comn. En general, desde el amanecer hasta el medioda,
leaf y stem disminuyeron mientras gs, E y kleaf mayor (complementario de higos de S 1 y S2).
Despus de medioda, leaf y stem aumentaron ligeramente, mientras que g s, E y kleaf disminucin
(complementario de higos de S1 y S2). En general, las plantas en el jardn comn fueron bien
hidratadas, con stem y leaf mayor de 0.8 y 1.2 MPa, respectivamente. Los cambios diurnos
en leaf y stem siguieron un patrn similar que stem hojas cambiaron muy poco en el transcurso
de un da (complementario de higos de S 1 y S2). En promedio las especies de angiospermas
mostraron mayor variacin diurna en g s, E y kleaf en comparacin con las especies de
gimnospermas (complementario de higos de S1 y S2).

CMARA DE CRECIMIENTO
A travs de los tres tratamientos de CO 2 un rango de E, VPD, similar A Tleaf y gs, se produjo en
cada nivel de luz. En general, PAR tuvieron el mayor efecto significativo sobre g s (F = 31,85, P
< 0.001) seguido de VPD (F = 8,55, P = 0.012) y CO 2 (F = 7.7281, P = 0.0129) con ninguna
interaccin significativa entre PAR, CO2 y VPD. A travs de tratamientos de CO 2, aumento de
PAR se asociaron con mayor gs (t = 5.64, P < 0.001; Fig. 7E). En promedio, las plantas
cultivadas bajo el ambiente CO 2 operado a gs ms altos que las plantas de elevado CO 2 (t = 3.95,
P = 0.002), pero no fueron estadsticamente diferentes de las plantas cultivadas bajo CO 2
ambiente (t = 1,89, P = 0,08). Aunque VPD mostr un efecto principal significativo de g s, las
correlaciones entre el gs y VPD dentro de cada tratamiento de CO2 no fueron significativamente
diferentes, que era probablemente debido al pequeo rango de VPD y nmero limitado de
mediciones en diferente VPD (n = 5) con un determinado nivel de luz. Tanto PAR (F = 31.49, P

< 0.001) y CO2 (F = 9.76, P < 0.002) variacin significativamente influencia en A. a travs de
tratamientos, aumentando el PAR tuvo un efecto positivo sobre una (t = 5.612, P < 0.001).
Similar a la gs, medido a la misma concentracin de CO2 atmosfrica (450 ppm), plantas de
tratamiento de CO2 del ambiente mostraron mayor A que las plantas de tratamiento de CO 2
elevado (t = 4.24, P = 0.001) pero no fueron estadsticamente diferentes del tratamiento con CO 2
ambiente (t = 0,89, P = 0,39). Mediante un ANCOVA para probar los efectos principales e
interactivos de CO2, luz, y E en kleaf, se encontr que E tenido el efecto significativo slo en el
kleaf (F = 16.1945, P = 0.0027). A travs de todos los tratamientos CO 2 aumento E fue asociado
con una disminucin en leaf, aunque la disminuye en leaf era relativamente de menor
importancia a pesar de variaciones relativamente grandes en E (Fig. 8A). Similar a las plantas
del jardn comn, se observ una fuerte relacin no lineal entre stem hoja y E a travs de todos
los tratamientos de crecimiento tres CO 2 (y = 0.106.E0.507, r2 = 0.77, P < 0.001; Figura 8B;
Suponiendo que cuando E = 0, stem hoja = 0). Este fue el resultado de una relacin positiva
significativa entre kleaf y E a travs de los tres tratamientos de CO 2 (y = 9.70 2.36.E, r2 = 0.72;
Figura 9B). La falta de efectos interactivos entre E y CO 2 en kleaf sugiere que kleaf(0) no fue
influenciado significativamente por el aumento de CO 2 (tabla 2). Del mismo modo, kleaf por
unidad gs y una era relativamente inafectado por PAR, pero fueron significativamente,
positivamente correlacionados con VPD (k leaf/g vs VPD: y=0.0281.e(0.5355.VPD), r2 = 0,23, P =
0,009; kleaf/A vs VPD: y=0.4837.e(0.4634.VPD), r2 = 0,30, P = 0.002).

Discusin
Los datos presentados aqu no son compatibles con un modelo de kleaf constante, bajo
condiciones de riego y en cambio son consistentes con un mecanismo hidrulico por el que
aumenta la kleaf con E. Adems, aqu se demuestra que una dependencia positiva del kleaf de E
da lugar a un acoplamiento dinmico entre kleaf y gs que en ltima instancia, reduce al mnimo
la reduccin potencial de agua a travs de la hoja (es decir, stem hoja) que , va el lazo de
regeneracin hidrulica, aumenta el mximos potenciales gs y una para un determinado VPD
(Fig. 10).
CONDUCTANCIA HIDRULICA DE HOJA DINMICA VS ESTTICA
En estado estacionario, el acoplamiento entre el lquido y vapourphase flujo de agua puede ser
descrito como: kleaf (hoja stem) g (wi wa) g (IE ea) P (2) donde g es la suma de
estomatal (gs) y la conductancia de la capa lmite (gb) a vapor de agua en serie, wi y wa son las
fracciones del topo del vapor de agua (mol mol 1) dentro de la hoja y de la atmsfera
ambiente , ei y ea son las presiones de vapor de agua dentro de la hoja y en el aire ambiente, y P
es la presin atmosfrica. El trmino (IE ea) /P es comnmente conocida como 'VPD'. Segn
esta descripcin de estado estacionario, cuando gs << gb, para arriba - o abajo-regulacin de E a
travs de las respuestas de regeneracin de estomas a VPD puede ocurrir a travs de cambios en
stem hoja, kleaf o ambos. Si kleaf es esttica o disminuciones slo como E incrementa
entonces cambios en gs y E, antes de embolia del xilema subray-causada por el agua requerira
grandes cambios en la hoja de stem y en ltima instancia una correlacin lineal positiva
entre stem hoja y g (wi-wa) o E (Fig. 1). De la ecuacin 2, kleaf es esttica, el cociente
g(wi wa)/leaf permanece constante. Eventualmente, incrementos en g(wiwa) pueden
reducir el potencial hdrico de la hoja lo suficiente como para inducir a la cavitacin y embolias,
reduciendo kleaf y dando lugar a una regeneracin positiva en stem hoja (Sperry, 2000).

En este escenario g(wi wa)/leaf se correlaciona negativamente con el E. Debido a aumento

de stem hoja reduce g potencial mxima y tasa de asimilacin de la extensin CO2
(Buckley, 2005; Franks et al., 2007), un sistema de control que se basa nicamente en un kleaf
constante o decreciente limita el aumento de carbono para ocurrir dentro de un rango
relativamente estrecho de baja disponibilidad de agua alta y la demanda evaporativa. Una
manera de evitar grandes cae en leaf y g sobre una amplia gama de demanda evaporativa es
variar kleaf positivamente con E. Este acoplamiento dinmico entre E y la kleaf est
representada aqu por el trmino kleaf(E), que es la conductancia hidrulica de la hoja para una
determinada magnitud de E. Aqu, kleaf(E) representa la conductancia hidrulica dinmica.
Bajo condiciones relativamente bien regadas no se encontr ninguna ayuda para la hiptesis de
que g(wiwa)/leaf es constante o disminuye con el E. De hecho se observ la relacin
opuesta: como E mayor g(wiwa)/leaf mayor (por ejemplo higos 2, 3 y 8). Como se muestra
en la ecuacin 2, una dependencia positiva del kleaf de E puede conducir a aumento de g(wi
wa)/leaf E aumenta. Por lo tanto, estos resultados proporcionan pruebas slidas de que la
relacin entre kleaf, gs y tasa de asimilacin de CO2, en respuesta a cambios a corto plazo en la
demanda evaporativa (VPD), es el resultado de una dependencia positiva del kleaf de E (Fig.
10).
CICLO DE VARIACIN CONJUNTA ENTRE STEM HOJA, E, GS Y KLEAF SOBRE
ADIURNAL DE LA DEMANDA EVAPORATIVA
La investigacin anterior ha proporcionado pruebas que variacin diurnal en kleaf se puede
atribuir parcialmente a la regulacin circadiana (Nardini et al., 2005b; Lo Gullo et al., 2005).
Aqu la evidencia es siempre que una correlacin positiva entre kleaf y E es otro factor que
influye en el acoplamiento entre kleaf y gs en un ciclo diurno de la demanda evaporativa. A
pesar de relativamente gran variacin diurna en gs y E para las especies de gimnospermas y
angiospermas que crecen en un jardn comn, slo menor variacin se observ en stem
hoja a travs de una amplia gama en E. Hasta ahora, isohydrodynamic comportamiento o un
gradiente potencial agua relativamente constante, slo ha sido explicada por un mecanismo que
ocurre a nivel de planta entera, desde la raz a la hoja, ms cambios estacionales en la
disponibilidad de agua del suelo (Franks et al., 2007). Los datos presentados aqu sugieren que,
en condiciones de wellwatered, isohydrodynamic comportamiento es comn en el nivel de hoja
(por ejemplo higos 2, 3, 8b). Segn lo descrito por la ecuacin 1 y 2, puede ocurrir una
variacin menor de stem hoja sobre una gama diurnal grande en E y gs, si kleaf depende
positivamente e igual a un circuito elctrico que mantiene una conductancia elctrica incluso
cuando hay no actual, si existe una conexin hidrulica entre las plantas y la atmsfera entonces
hojas mantendr la capacidad para el transporte de agua , incluso Catalu = 0. En otras palabras,
si kleaf es dinmicamente acoplados a E (kleaf(E)) o esttica, tiene un finito valor cuando E = 0,
es decir, kleaf(0) (ver mtodos). Aqu se muestra que las gimnospermas bien regado y especies
de rboles de angiospermas en el jardn comn, esta capacidad inherente para transportar el
agua es mayor para las especies de angiospermas de las gimnospermas (Fig. 6) y positivamente
correlacionada con la conductancia estomtica mxima diurna (Fig. 6A). Estos patrones son
consistentes con la bien documentada coordinacin de hidrulica y de gas capacidad de
intercambio entre especies (p. ej. Meinzer y Grantz, 1990; Meinzer y Grantz, 1991; Sperry y
Pockman, 1993; Winkel y Rambal, 1993; Meinzer et al., 1995; Andrade et al., 1998; Maherali et
al., 1997; Mencuccini y Comstock, 1999; Mencuccini, 2003; Brodribb et al., 2005).

INFLUENCIA DEL CO2 ATMOSFRICO EN LA VARIACIN CONJUNTA ENTRE

STEM HOJA, E, GS, A Y KLEAF
A travs de todos los tratamientos de crecimiento tres CO2 se observ una fuerte relacin no
lineal entre stem hoja y E donde g(wiwa)/leaf aumentado e incrementado. Como con
las plantas del experimento de jardn comn, esta tendencia puede atribuirse a una correlacin
positiva entre kleaf y de E que fue relativamente desacoplada de la variacin de PAR (Fig. 9).
Recientes investigaciones basndose en el mtodo de flujo evaporativo proporciona evidencia
adicional que kleaf se puede para arriba-regular transpiracin aumenta (e.g. Scoffoni et al.,
2008; Guyot et al., 2011). En este trabajo previo, a diferencia de la evaluacin actual, aumentos
en la tasa de transpiracin fueron conducidos por una respuesta de luz gs. Como se inform
aqu, puede ocurrir una dependencia positiva del kleaf de E independiente de la variacin en la
disponibilidad de luz. Esto sugiere que un mecanismo alternativo es necesario describir la
coordinacin entre kleaf y la luz. Por ejemplo, un modelo de isohydroynamic predice kleaf
mayor intercepcin de luz aumenta si aumenta resultados de absorcin de energa en E mayor
(vase higos 9 y 10). El modelo lineal positivo que describe la relacin entre kleaf y E fue
similar en los tratamientos de CO2 tal que kleaf(0) fue relativamente conservada entre
tratamientos CO2 (Fig. 9B, cuadro 2). Sin embargo, la variacin en crecimiento de CO2
influenciado donde plantas operadas por el modelo lineal que describe la variacin de co entre
kleaf y E, con una kleaf mxima inferior E a alto CO2 ambiente. Correspondiente con esto, gs
promedio fue menor en el tratamiento de CO2 elevado en relacin con el tratamiento de CO2
del ambiente, constante con muchos estudios sobre las plantas que crecen bajo diferentes
concentraciones de CO2 atmosfricas (Morison y Gifford, 1983; Curacin y Acock, 1986;
Tolley y cepa, 1985; Morison y Lawlor, 1999). La estabilidad relativa del kleaf(0) a travs de
tratamientos CO2 del ambientales, ambientales y elevados a pesar de una disminucin
significativa de gs entre CO2 elevado y el ambiente es consistente con investigaciones
anteriores. Entre especies, la sensibilidad de la conductancia estomtica mxima (gs(max))
variacin de atmosphericCO2 (ca) parece estar fuertemente no lineal, por el que la sensibilidad
del gs(max) a los cambios de ca aumenta en baja ca (Beerling y Woodward, 1997; Francos y
Beerling, 2009; Franks et al., 2012). La investigacin reciente tambin sugiere que las
diferencias relativas en gs entre las plantas cultivadas en el ambiente, ambiente y elevado CO2
menos de especies de plantas que poseen inherentemente altos gs (Franks et al., 2012). Adems,
a travs de especies, hay una fuerte relacin no lineal entre gs y kleaf, cuando se mide a un VPD
comn, por el que dgs/dkleaf aumenta a medida que aumenta de gs (francos, 2006). Tomados en
conjunto, esta investigacin anterior sugiere que las plantas con un inherentemente hig gs y
kleaf mostrarn ajustes relativamente menores en gs(max) y kleaf(0) cuando est expuesto al
CO2 elevado, como se muestra aqu con las plantas de H. annuus. Asimismo, la investigacin
reciente sobre soja sugiere que kleaf es relativamente insensible al CO2 elevado (700 ppm) a
pesar de disminuciones de gs en el elevado CO2 (Locke et al., 2013). La investigacin
adicional, incluyendo ms especies y rangos mayores de CO2, es necesaria entender mejor la
influencia del elevado CO2 atmosfrico en la coordinacin entre E, kleaf, gs y A.
EL AUMENTO DE LA HIDRULICO, DKLEAF/DE Y LA SENSIBILIDAD DE GS A E
La investigacin anterior ha demostrado claramente una base hidromecnica para el movimiento
estomtico que cambios en la abertura mxima potencial de estomas y por extensin gs estn
fuertemente influenciados por los cambios de estado de agua de la hoja a granel es decir leaf
(ver comentarios de Franks, 2004; Buckley, 2005). Este acoplamiento hidrulico entre el gs

potenciales mximas y resultados leaf en un sistema de control hidromecnico que est

fuertemente influenciado por E y kleaf. Por ejemplo, un sistema de control estomtico
hidromecnico que incluye una dependencia positiva del kleaf de E reducir la sensibilidad de
leaf variacin de E, en comparacin con una kleaf constante (por ejemplo Fig. 8A) Esto puede
ser demostrado matemticamente por:
Esta amortiguacin de la variacin en
leaf como cambios E se espera que
reduzca la sensibilidad de los gs a los
cambios en VPD va el lazo de
regeneracin hidrulica (Fig. 10). En
otras palabras, la velocidad y direccin
del cambio en la proporcin de kleaf en E (aqu esto se denomina el hidrulico ganancia;
dkleaf/dE) es un buen ndice de la sensibilidad del estado hdrico de la hoja (es decir, leaf) y
gs a un cambio en E. usando un modelo hidromecnico de gs, originalmente desarrollado por
francos y Farquhar (1999) y ms modificado por Franks et al (2007) para acomodar el
comportamiento de isohydrodynamic (es decir, disminucin de la stem hoja/E medida que
aumenta la E), el impacto de una conductancia dinmico (kleaf(E)), en comparacin con una
kleaf esttica, en la sensibilidad de los gs a los cambios en VPD fue evaluado. La salida del
modelo sugiere que, para plantas bien hidratadas con una stem fija, una dependencia positiva
del kleaf de E reduce la sensibilidad de gs variacin de VPD en comparacin con una kleaf
constante (Fig. 11). La investigacin anterior ha proporcionado fuertes evidencias empricas que
sensibilidad estomtica a VPD se correlacion positivamente con el da operando gs bajo
condiciones bien regadas en baja VPD, i.e.<1kPa (e.g. Oren et al., 1999). Semejantemente, a
travs de especies del jardn comn una fuerte correlacin negativa fue observada entre
dkleaf/dE y kleaf(0), con kleaf(0) correlacionada positivamente con el gs mximas diurnas (Fig.
6A, C). Tomados en conjunto, el modelo de control de retroalimentacin estomtica de
steadystate propuesto por Franks et al (2007) y la correlacin negativa entre dkleaf/dE y
kleaf(0) observado aqu proporcionar un marco mecanicista para la evaluacin de correlaciones
empricas entre la sensibilidad estomtica a VPD y gs bajo condiciones de riego en VPD bajo de
funcionamiento durante el da. Se necesitan investigaciones adicionales para caracterizar mejor
la coordinacin entre kleaf(0), dkleaf/dE, mximos gs y sensibilidad estomtica a VPD a travs
de plantas que abarcan una amplia gama en gs potenciales mximas.

POSIBLES PROCESOS SUBYACENTES A LA VARIABLE KLEAF MECANISMO

Ahora se reconoce bien que kleaf y hoja de cambio de gas estn fuertemente influenciadas por
la variacin en rasgos de vena de hoja (e.g. Brodribb et al., 2007; Blonder et al., 2011; Saco y
Scoffoni, 2013). Aunque cambios en xilema estructuran voluntad directamente afectar la
inherente capacidad hidrulica de una hoja (por ejemplo, kleaf(0)) es poco probable que
aumentos a corto plazo E y kleaf, cuando las hojas estn bien hidratadas, son conducidos por
para arriba-regulacin de conductancia hidrulica xilema solos. Cambios en las concentraciones
del ion de la savia del xilema de tallo ha demostrado influir significativamente en conductancia
hidrulica de vstago (e.g. Zwieniecki et al., 2001; Nardini et al., 2011). Sin embargo, hasta la
fecha, este efecto de iones no se ha encontrado en hojas (Sack et al., 2004). En cambio,
conductancia hidrulica del xilema hoja, antes de cualquier tipo de disfuncin del xylem, es
relativamente constante e independiente de la variacin a corto plazo en la demanda

evaporativa, excluyendo los efectos de la temperatura en la viscosidad. En contraste con la del

xilema de la hoja, hay creciente evidencia de que la conductancia hidrulica de la rampa de
pathwaycan extra-xilema hacia arriba o hacia abajo en el relativamente corto tiempo escalas en
respuesta a cambios en una particular localizacin ambiental, tales como luz, la disponibilidad
de agua o temperatura (e.g. Kikuta et al., 1997; Sobrio, 1997; Matzner y Comstock, 2001; Lo
Gullo et al., 2005; Sellin y Kupper, 2005a, b; Cochard et al., 2007; Sellin y Kupper, 2007;
Scoffoni et al., 2008; Sellin et al., 2008; Johnson et al., 2009; Pantin et al., 2012). Sin embargo,
como cambios de luz y temperatura pueden tener efectos directos sobre la E, los datos
presentados aqu sugieren que debera mantenerse una gama similar de E cuando la prueba para
efectos de luz y temperatura sobre la conductancia hidrulica de la va extra-xilema
independiente de la variacin de E. Hasta la fecha, la contribucin relativa de agua transcelular
y simplstica y apoplstica transporte a travs de los tejidos extra-xylary est siendo objeto de
debate (Tyree y Cheung, 1977; Tyree et al., 1981; Johansson et al., 1996; Morillon y Chrispeels,
2001; Aasamaa et al., 2005; Aroca et al., 2006; Cochard et al., 2004; Cochard et al., 2007; Kim
y Steudle, 2007; Sellin et al., 2008; Baaziz et al., 2012; Rockwell et al., 2014), como es el grado
en que los diferentes tejidos vivos de una hoja (por ejemplo, empalizada y mesfilo esponjoso,
envoltura del paquete, epidermis) participan en la corriente de transpiracin (e.g. Zwieniecki et
al., 2007; Canny et al., 2012). Claramente una de las piezas perdidas del rompecabezas es la
ubicacin del sitio de evaporacin dentro de la hoja (Pieruschka et al., 2010; Pico y Mott, 2011).
Es difcil evaluar el transporte de agua a travs de las vas extra-xylary de la hoja si no hay
ninguna comprensin clara de donde termina la ruta de flujo de lquido y si la ubicacin de estos
sitios de evaporacin vara con los cambios en la tasa absoluta de prdida de agua de la hoja
(por ejemplo, E). Por ejemplo, la investigacin reciente sugiere que transporte de vapor a travs
de los espacios intercelulares de aire puede explicar una gran cantidad de transporte de agua
entre las clulas del mesfilo y as la conductancia hidrulica del componente extra-xylary
(Rockwell et al., 2014; Buckley, 2014). Adems, cambios en E pueden cambiar la profundidad
del frente de evaporacin dentro de hojas (Rockwell et al., 2014; Buckley, 2014) y alterar la
contribucin relativa del lquido y de vapor de transporte a travs de estas vas paralelas en el
mesfilo. Donde los sitios de evaporacin se producen en la hoja la caracterizacin es necesario
comprender cmo transporte de agua a travs del mesfilo se reparte entre estos caminos
paralelos (es decir, lquido apoplstica simplstica, transcelular; espacios areos intercelulares
vapor).
Conclusiones
Los resultados presentados aqu sugieren que cuando las plantas son wellhydrated, kleaf no
permanecen fijos o disminuir E aumenta, pero aumenta bastante con la E. Aqu, esta dinmica
kleaf se denomina kleaf(E), que incorpora la kleaf inherente en cero E, kleaf(0). Esta
dependencia positiva de kleaf E tiende a minimizar o reducir los gradientes de potencial de agua
en el continuo suelo planta atmsfera. Minimizar variacin en stem hoja sobre una
gama amplia de E (es decir, manteniendo condiciones de isohydrodynamic) y por lo tanto
maximizar el contenido de agua de la hoja (LWC), tienen muchas implicaciones potenciales
para el balance de carbono de toda la planta. Bien se reconoce que disminuye leaf y LWC
puede aumentar estomticos y bioqumicos limitaciones a la tasa de asimilacin de CO2 (A) y
as disminuir A potenciales para condiciones ambientales (Lawlor, 2002; Lawlor y Cornic,
2002). Una dependencia positiva del kleaf de E, en definitiva, aumentar el rango de potenciales
de agua del tallo donde hojas pueden mantener agua potencial por encima del punto de prdida
de turgencia, apoyo alta LWC, gs y A. Este mecanismo se domina solamente mientras que el

xilema permanece intacto hidrulicamente, es decir, en hojas bien hidratados. leaf cae por
debajo del umbral de cavitacin dominar la gota subsecuente en kxylem como la hoja exhibe el
patrn clsico de cada E con disminucin de la kleaf. Minimizar stem hoja evita otras
consecuencias negativas de gradientes potencial excesiva de agua como tasas reducidas de
exportacin de fotoasimilados desde las hojas (Nikinmaa et al., 2013; Turgeon, 2010; Holtta et
al., 2009; Holtta et al., 2006; Thompson y Holbrook, 2004). La naturaleza dinmica de la kleaf
por lo tanto es parte integral de muchos aspectos de la productividad y uso de agua de la planta
y se debe considerar en los modelos mecanicistas de la vegetacin.
Datos complementarios
Datos complementarios estn disponibles en JXB en lnea. Figura S1. Variacin diurna en la
radiacin fotosintticamente activa (PAR, mol m 2 s 1), la conductancia estomtica (gs,
mol m-2 s-1), tallo y hoja de agua potencial (stem y leaf, MPa), hoja de la conductancia
hidrulica (kleaf, mmol m-2 s-1) y la tasa de transpiracin (E de mmol m-2 s-1) de tres especies
de angiospermas crecen en un jardn comn. Figura S2. Variacin diurna de la radiacin
fotosintticamente activa (PAR, mol m 2 s 1), conducatance estomatal (gs, mol m-2 s-1),
tallo y hoja agua potencial (stem y leaf, MPa), hoja de conductancia hidrulica (kleaf, mmol
m-2 s-1) y tasa de transpiracin (E de mmol m-2 s-1) de tres especies de gimnospermas que
crecen en un jardn comn.