UNIVERSIDAD SIMÓN BOLÍVAR

COORDINACIÓN DE BIOLOGÍA
POST-GRADO EN CIENCIAS BIOLÓGICAS

COMUNIDADES DE MICROORGANISMOS DE LA CAPA

MUCOPOLISACÁRIDA DE CORALES ESCLERACTÍNEOS

Seminario I

Francoise Cavada B.

Asesor:
Dra. Carolina Bastidas

Sartenejas, 20 de Noviembre de 2007

 INDICE

Resumen………………………………………………………………………............. i

Lista de Figuras……………………………………………………………………….. ii

Introducción…………………………………………………………………………… 1

I. Comunidades de Microorganismos de la CSM ……………………………............. 3

I.a. ¿Comunidades residentes o transitorias?................................................................. 3

I.a.1. Patrones espacio-temporales……………………………………............. 5

I.b. Asociación o sustrato: naturaleza de la asociación……………………….............. 8

I.b.1. Microbiota en la CSM y su relación con las enfermedades de

corales escleractíneos ………………………………………………………… 11

I.b.1.1. Hipótesis probiótica de los corales…………………………… 13

I.b.2 Comunidad de microorganismos o bacterias probióticas de

corales………………………………………………………………………… 13

Conclusiones………………………………………………………………………….. 16

Referencias Bibliográficas……………………………………………………............. 17

i
 RESUMEN

En los corales, el mucus o capa superficial mucopolisacárida (CSM) es esencial

para procesos vitales como la alimentación heterotrófica y la remoción de sedimentos y
se ha propuesto como intermediario en la transferencia de energía de los corales y sus
zooxantelas a otros organismos de los arrecifes. En los últimos años, el entendimiento de
estas asociaciones ha cambiado debido al reconocimiento de la diversidad de los “socios”
microbianos de los corales, lo cual ha impulsado el estudio de estas posibles asociaciones
a fin de establecer la importancia de estos “socios”, tanto en la biología del coral como en
el arrecife. En el presente trabajo se evalúa el tipo de interacción entre los corales
escleractíneos y las comunidades microbianas que se establecen en la CSM, de las cuales
algunas bacterias parecen ser específicas a nivel de género de coral. Asimismo se
concluye que el tipo de interacción entre las comunidades de microorganismos de la
CSM y el coral parece ser mutualista. Sin embargo, se reconoce la necesidad de poner a
prueba hipótesis más específicas, incluyendo fracciones diferentes a las bacterianas, a fin
de establecer el tipo de interacción entre los corales escleractíneos y la comunidad de
microorganismos residentes de la CSM, así como las características de la misma.

ii
 LISTA DE FIGURAS

Figura 1. Composición de la comunidad de bacterias asociadas a tejido-mucus de

corales escleractíneos de Panamá y Bermuda. (Fuente: Rohwer et al.,
2002)……………………………………………………………………………………… 5

Figura 2. Ordenaciones multidimensionales no métricas de las comunidades de bacterias

del mucus/tejido de M. annularis (n=36), basada en coeficiente de similaridad de Bray-
Curtis entre los perfiles TRLFP de los genes del 16S ARNr . A. Similaridad de la
comunidad de bacterias entre corales de 5, 10 y 20 metros.B. Abundancia relativa de la
cianobacteria TRF CAB-I. C. Abundancia relativa de la cianobacteria TRF CD1C11
relacionada con Banda Negra. D. Abundancia relativa de la TRF α-proteobacteria Mspl-
438. (Fuente: Klaus et al.,
2007)……………………………………………………………………………………… 7

Figura 3. Estratificación teórica de la capa superficial mucopolisacárida de corales.

Flujo de carbono, oxígeno y nitrógeno de tope a fondo (Fuente: Ritchie y Smith, 2004)... 9

Figura 4. Modelo teórico de la relación Ambiente-zooxantela-mucus-microbiota.

(Fuente: Klaus et al., 2007)……………………………………......................................... 11
Figura 5. Modelos teóricos acerca del mecanismo a través del cual los factores
ambientales pueden alterar la relación entre el coral y la comunidad de microorganismos
asociada a éste. a Modelo 1. b Modelo 2………………………………………………… 15

iii
 INTRODUCCIÓN

Todas las superficies inmersas en el océano, incluidas aquellas de los organismos,

representan un excelente sustrato para los microorganismos, como consecuencia de
procesos físicos como la adsorción de las moléculas a la superficie, en el caso de los
sustratos inertes, o por la producción de mucus o mucílago, en el caso de algunos
organismos marinos (Armstrong et al., 2001). En los corales, el mucus, también llamado
microcapa superficial, capa superficial mucopolisacárida (CSM) o capa mucopolisacárida
(complejo protéico-lipídico polisacárido secretado por mucositos del ectodermo de las
colonias de corales –sensu stricto-) es esencial para procesos vitales como la
alimentación heterotrófica y la remoción de sedimentos. Además, el mucus provee
protección contra los rayos ultravioletas y actúa como una barrera física entre el coral y el
ambiente (Kellog, 2004; Brown y Brythell, 2005; Ritchie, 2006).
Igualmente, se ha propuesto que el mucus actúa como intermediario en la
transferencia de energía de los corales y sus zooxantelas a otros organismos de los
arrecifes (Coles y Strathmann, 1973; Coffroth, 1990), ya que más del 50% del carbono
fijado fotosintéticamente por la zooxantelas es liberado en el mucus (Huettel et al., 2006),
lo que lo convierte en un microambiente excelente para el crecimiento de
microorganismos (Ducklow y Mitchell, 1979; Herndl y Velimirov, 1986; Kellog, 2004;
Lampert et al., 2006).
Los ambientes de arrecifes tropicales son reconocidos no sólo por su diversidad,
sino también por lo intrincado de sus asociaciones mutualistas (Knowlton y Rohwer,
2003). En los últimos años, el entendimiento de estas asociaciones ha cambiado debido al
reconocimiento de la diversidad de los “socios” microbianos de los corales, lo cual ha
impulsado el estudio de estas posibles asociaciones a fin de establecer la importancia de
estos “socios” tanto en la biología del coral como en el arrecife. Un ejemplo lo constituye
el caso de las zooxantelas, donde inicialmente se creyó que sólo una especie de este
endosimbionte se encontraba asociada a múltiples especies de corales. Ahora se conoce,
no sólo que las zooxantelas constituyen nueve clados (probablemente a nivel de familias),
sino que una sola colonia de coral puede estar asociada con múltiples clados (Pochon et
al., 2006). Adicionalmente, se han identificado especies de microorganismos como

1
agentes etiológicos de enfermedades de corales, así como especies de microalgas y
bacterias en tejido y en esqueleto de corales capaces de fijar nitrógeno (Lesser et al.,
2004; Gochfeld et al., 2006), y se ha reconocido que la comunidad bacteriana que se
encuentra tanto en el mucus como en el tejido del coral es muy diversa (Rohwer et al.,
2002).
En la microbiología de corales, la mayoría de los estudios acerca de la interacción
entre estas comunidades de microorganismos y los corales, se han enfocado sólo en la
fracción bacteriana. Estos trabajos han acumulando evidencia a favor de una posible
asociación entre el coral y las comunidades bacterianas que en él habitan (DiSalvo, 1971;
Ducklow y Mitchell, 1979; Herndl y Velimirov, 1986; Paul et al., 1986, Santavy, 1995;
Koh, 1997; Richardson, 1997; Rohwer et al., 2001, 2002; Frías-López, 2002; Kellog,
2004; Lampert et al., 2006; Ritchie, 2006). Sin embargo, aún no se ha establecido si los
microorganismos que habitan en la CSM juegan un papel en la biología de los corales, las
zooxantelas o ambos, ó si las interacciones observadas son meramente oportunistas, y
más aún, si estas comunidades de microorganismos son “residentes” de la CSM o
simplemente forman parte de la columna de agua o del sedimento atrapado por el mucus,
estando en él de forma transitoria.
En el presente trabajo se pretende evaluar, a partir del análisis crítico de los
resultados publicados sobre este tópico, el tipo de interacción entre los corales
escleractineos y las comunidades microbianas que se establecen en la capa superficial
mucopolisacárida y, en particular, la estabilidad temporal y especie-específica de esta
interacción .

2
 I. Comunidades de Microorganismos de la CSM
I.a. ¿Comunidades residentes o transitorias?
Los primeros trabajos en corales con un enfoque microbiológico muestran
diferencias consistentes entre la comunidad de bacterias en la columna de agua y aquellas
aisladas a partir de mucus de coral, caracterizándose la última por ser muy diversa
(Rohwer et al., 2002). Estos resultados, concomitantemente con trabajos sobre la
composición de la CSM y fijación de nitrógeno en arrecifes (Williams et al., 1987;
Sashar et al., 1994; Ritchie y Smith, 1995), entre otros, han sido considerados como
suficiente evidencia que sustenta la existencia de una comunidad microbiana en la capa
superficial y tejido de los corales distinta al bacterioplancton de la columna de agua
(Koren y Rosenberg, 2006; Klaus et al., 2007; Rosenberg, 2007).
En uno de los primeros estudios sobre el tema, Ducklow y Mitchell (1979)
reportan que las muestras de mucus de Porites, Heteroxenia y Palythoa de tres arrecifes
diferentes poseían mayores concentraciones de bacterias formadoras de colonias que las
muestras de la columna de agua circundante. Estos autores reportan densidades de hasta
107 bacterias/ml en mucus de coral y de hasta 105 bacterias/ml en la columna de agua, y
proponen que la comunidad de microorganismos de la CSM no es transitoria. Igualmente,
Paul et al., (1986) reportan una diferencia en la actividad bacteriana (incorporación de
timidina) entre la CSM y la columna de agua de más de 60 mol/cel h-1.
Las diferencias entre las comunidades bacterianas aisladas a partir de muestras de
mucus de corales escleractíneos y muestras del agua circundante son consistentes para las
diferentes variables medidas (abundancia, tamaño, ADN en materia orgánica particulada,
concentración de clorofila a, ribotipos) (Sashar et al., 1994). Estos resultados sugirieron
la existencia de una comunidad microbiana característica en el mucus de corales
escleractíneos. Sin embargo, estos trabajos presentan cierta inconsistencia metodológica,
en cuanto la mayoría no discrimina entre los distintos compartimientos del coral (tejido y
mucus), mientras que los trabajos en los que se han considerado las comunidades
microbianas de ambos compartimientos por separado, no pueden ser comparados debido
al uso de distintas especies de corales.
Por ejemplo, utilizando el número de unidades taxonómicas operacionales (UTO),
Bourne y Munn (2005) reportan una mayor diversidad (índice de Shannon-Weaver y α de

3
Fisher) en muestras de mucus (H´=3,2; α=48,3) que en muestras de tejido (H´=2,9;
α=12,9) del coral Pocillopora damicornis. En mucus, con una mayoría de α-
proteobacterias (36%), la composición de la comunidad bacteriana es más similar a la
presente en la columna de agua (presencia de Synechoccocus y Plochloroccocus) que a
aquella asociada al tejido, compuesta mayormente por γ-proteobacterias (>50%) y muy
abundante en especies del género Vibrio spp. Por el contrario, Koren y Rosenberg (2006)
reportan mayor riqueza de bacterias en el tejido de Oculina patagonica, con una
diferencia de más de 60 UTO entre el mucus y el tejido.
Algunos trabajos en los que se ha estudiado el componente bacteriano de las
comunidades de microorganismos asociadas a la CSM de varias especies de corales
escleractíneos reportan especificidad. Ritchie y Smith (1995) demostraron especificidad
de especies en las comunidades de bacterias asociadas al mucus de 11 especies de corales
del Caribe, a través de patrones de utilización de fuentes de carbono en cultivos de
bacterias aisladas del mucus. Frías-López et al., (2002) reportan que la composición de la
comunidad microbiana asociada a Montastraea annularis, M. cavernosa y Diploria
strigosa difiere marcadamente, siendo la comunidad bacteriana asociada a tejido y mucus
de M. annularis la más diversa.
Asimismo Rohwer et al., (2001, 2002) reportan diferente composición de la
comunidad bacteriana entre Diploria strigosa, Montastraea franksi y Porites astreoides
(Fig.1). Sin embargo, la composición del componente bacteriano aislado de D. strigosa
reportado por estos autores difiere del reportado por Frías-López et al., (2002) para la
misma especie de coral. Esta diferencia es atribuida al uso de distintos cebadores para la
reacción en cadena de la polimerasa (PCR por sus siglas en inglés).
Los resultados de muchos de estos estudios han permitido inferir la especificidad
de las comunidades bacterianas en corales (Rosenberg, 2007). Por ejemplo, la
consistencia en los resultados de estudios filogenéticos en el Caribe y la Gran Barrera en
Australia sugiere la conservación de grupos bacterianos entre especies de corales, y
concluir que estas comunidades no son transitorias. Rohwer et al., (2001; 2002) proponen
un enfoque de “comunidad asociada” de microorganismos a corales escleractíneos, así
como la especificidad de especies de las mismas (Frías-López et al., 2002; Bourne y
Munn, 2005; Rosenberg, 2007). Sin embargo, se reconoce la necesidad de implementar

4
nuevas técnicas y diseños de muestreo que permitan el estudio y la caracterización de la
comunidad microbiana más allá del solo uso de la riqueza de especies como variable
descriptiva de la misma. Asimismo,
entender los patrones de distribución
Mito
P. astreoides 13% espacio-temporales de las comunidades de
Plastid microorganismos que residen en la CSM es
13%
γ-pb indispensable para establecer los posibles
49%
factores que pueden afectarlas, la
CFB importancia relativa de los mismos, así
25%
como también la forma en la que estos
interactúan.
M. franksi Mito
3% α-pb
Plastid 22%
22% I.a.1. Patrones espacio-temporales
Para poder establecer generalidades
β-pb
6% acerca de las comunidades de
Ciano
13% microorganismos que habitan la capa
BC γ-pb
CFB mucopolisacárida de los corales
3% 22%
9%
escleractíneos (i.e. que esta comunidad es
muy diversa, especie-específica, etc.), se
D. strigosa
Plastid Mito α-pb
4% 4% deben establecer las variaciones espacio-
Ciano 18%
14% temporales de las mismas, caracterizando

γ-pb
además las diferencias entre las distintas
BC 14% especies de corales, a fin de poner a prueba
14%
estas generalidades en las escalas
CFB adecuadas.
32%
A este respecto, sólo dos
Figura 1. Composición de la comunidad de investigaciones han considerado la
bacterias asociadas a tejido-mucus de corales
escleráctineos de Panamá y variabilidad espacial de las comunidades
Bermuda..BC(Bacillus-Clostridium), CFB
(Cytophaga Flavobacter/Flexibacter- microbianas de la CSM y uno la
Bacteroides), pb (proteobacterias), Plastid y Mito
(no identificable), Ciano (cianofitas). Fuente: variabilidad temporal. A escalas regionales,
Rohwer et al., 2002
la composición de bacterias parece no

5
diferir entre colonias de la misma especie de coral, pero sí entre especies de coral.
Rohwer et al., (2001, 2002) han encontrado especificidad del ribotipo PA 1, una γ-
proteobacteria, con colonias de Porites astreoides y P. furcata, en más de 50 colonias,
tanto en Panamá como en Bermuda, lo que sugiere especificidad a nivel de género de
coral. Estos autores también encuentran una posible asociación específica entre
Montastraea franksi y Silicibacter lacuscaerulensis, ya que ésta última α-proteobacteria
capaz de fijar nitrógeno se encontró en las 25 muestras de este coral tomadas en 5
arrecifes separados por más de 10 Km de distancia y en distintos años. Adicionalmente
reportan consistencia en la diversidad de bacterias de la CSM de estos corales. Estos
autores reportan hasta 430 ribotipos bacterianos asociados a una misma colonia de coral.
En menores escalas espaciales, contrariamente a lo reportado por Rohwer et al.,
(2001, 2002), la comunidad microbiana asociada a la CSM parece no diferir entre
distintas especies de corales. Klaus et al., (2005) no encontraron diferencias en la
composición de la comunidad de bacterias entre Montastraea annularis y Diploria
strigosa en 4 localidades de la costa de Curaçao. Por otro lado, estos autores encontraron
diferencias en la abundancia relativa de grupos funcionales de bacterias del mucus entre
colonias de M. annularis ubicadas a 5 y a 20 metros de profundidad. Estas diferencias
fueron explicadas por la dominancia de una bacteria no identificada (Mspl-438) y 4
ribotipos de cianobacterias en las colonias de coral más someras (Fig.2) (Klaus et al.,
2007), lo que sugiere que la composición de la comunidad microbiana asociada a la CSM
de corales escleractíneos depende de algunos factores extrínsecos a este microhábitat, ya
sea de forma directa o a través del efecto que estos factores ejercen sobre las
características del mucus.

6
 Figura 2. Ordenaciones multidimensionales no métricas de las comunidades de bacterias del
mucus/tejido de M. annularis (n=36), basada en coeficiente de similaridad de Bray-Curtis entre los
perfiles TRLFP de los genes del 16S ARNr . A. Similaridad de la comunidad de bacterias entre corales
de 5, 10 y 20 metros.B. Abundancia relativa de la cianobacteria TRF CAB-I. C. Abundancia relativa de
la cianobacteria TRF CD1C11 relacionada con Banda Negra. D. abundancia relativa de la TRF α-
proteobacteria Mspl-438. Fuente: Klaus et al., 2007.

Koren y Rosenberg (2006), caracterizaron las comunidades de bacterias en mucus

y en tejido de colonias de Oculina patagonica del Mediterráneo en verano e invierno y,
reportan que utilizando técnicas moleculares, la comunidad de bacterias varió en
composición entre ambas estaciones, siendo común a ambos períodos sólo Vibrio
splendidus; mientras que con el método de cultivo, los autores no encontraron variaciones
en la composición de la comunidad bacteriana ni en mucus, ni en tejido entre ambas
estaciones.
Las inconsistencias de los resultados reportados entre los estudios en los que se ha
considerado la variabilidad espacial y/o temporal de las comunidades microbianas de la
CSM de corales escleractíneos, producto de diferencias metodológica, ha imposibilitado
descartar alguno de los resultados contradictorios y establecer alguna generalidad acerca
de las comunidades microbianas asociadas a la CSM. Esta inconsistencia en los
resultados, responde a diferencias en las técnicas moleculares empleadas, en las técnicas

7
semicuantitativas como utilización de polimorfismos de longitud de fragmentos de
restricción (T-RFLP) para la identificación de las UTO, la cual sólo detecta diferencias
cuantitativas de los taxa más abundantes, (Rohwer et al., 2001; Frías-López et al., 2002;
Klaus et al., 2007) y a diferencias en el uso de metodologías para la recolección y
separación de los compartimientos del coral. Por ejemplo, el criterio para la
determinación de UTO difiere entre 95, 97 y 99% de identidad en la secuencia del gen
16S, en muchos casos la extracción de ADN se realiza a partir de colonias aisladas en
cultivo, en lugar de hacerlo directamente de la fracción de coral y el criterio utilizado
para crear las librerías a partir de la comparación de las secuencias también varía entre
autores (Bourne y Munn, 2005; Koren y Rosenberg, 2005; Ainsworth et al., 2006; Klaus,
2007).
Los métodos moleculares, han demostrado ser útiles en la identificación de un
gran porcentaje de la microbiota de estas comunidades (Rohwer et al., 2001, 2002). Sin
embargo, es necesario emplear métodos de cultivo para obtener un conocimiento más
general respecto al papel de estos microorganismos en la biología de los corales (Ritchie,
2006), así como de los procesos responsables de las variaciones en la estructura
comunitaria dentro y entre especies de corales (Ducklow y Mitchell, 1979; Herndl y
Velimirov, 1986; Kellog, 2004; Bourne y Munn, 2005; Klaus et al., 2007; Rosenberg,
2007). Asimismo, se hace imprescindible el desarrollo de alguna técnica que permita no
sólo determinar la composición, sino también estimar con precisión y exactitud la
abundancia, a fin de obtener estimaciones cuantitativas.

I.b. Asociación o sustrato: naturaleza de la asociación

Recientemente, se ha propuesto que la CSM de los corales actúa como un medio
de cultivo, más que como un mucílago que permite el establecimiento de los
microorganismos que la habitan (Ducklow y Mitchell, 1979; Herndl y Velimirov, 1986;
Kellog, 2004; Ritchie y Smith, 2004; Bourne y Munn, 2005; Klaus et al., 2007;
Rosenberg, 2007). Esta aseveración no es sorprendente, ya que en los mares tropicales
oligotróficos, la CSM representa un importante substrato para el crecimiento microbiano,
debido a su composición (Wild et al., 2004).

8
 Del 50 al 86% del mucus de los corales escleractíneos está compuesto por una
fracción de materia orgánica disuelta (MOD) susceptible a biomineralización microbiana
(Brown y Bythell, 2005). La caracterización funcional de comunidades bacterianas en
mucus de colonias de Montastraea annularis, demuestra que la mayoría de las UFC
utilizan polisacáridos complejos como fuente de C y exhiben actividad proteolítica y
lipolítica (García et al., 2004). Estos resultados apoyan las hipótesis sobre el uso de las
fracciones glicoprotéica-polisacárida y MOD-lípidica del mucus como fuentes de C por
parte de la comunidad bacteriana que habita en él (Wild et al., 2004).
En este sentido, Ritchie y Smith (2004) han propuesto un modelo teórico sobre la
estratificación de la CSM y la
Superficie CAPA SUPERFICIAL Columna de
actividad metabólica de la Coral MUCOPOLISACÁRIDA Agua

Biomasa
comunidad microbiana (Fig. 3). De Exudados Ácidos
Microbiana
Orgánicos Orgánicos

acuerdo con los autores, esta capa

superficial se asemeja en estructura CO2
Productos
secundarios
CO2
O2 O2
a las alfombras de
microorganismos de sustratos Fijación de
N2
inertes, exhibiendo una N orgánico Minerali-
zación Decrecimiento

estratificación vertical (desde la relación C:N

N2
parte más externa hasta el borde en
contacto con el ectodermo del Figura 3. Estratificación teórica de la capa superficial
mucopolisacárida de corales. Flujo de carbono, oxígeno
coral), con flujos de nutrientes y nitrógeno de tope a fondo. Fuente: Ritchie y Smith,
2004.
tanto orgánicos como inorgánicos.
En la parte más interna de la CSM, el carbono orgánico en la forma de glicoproteínas
estructurales y carbohidratos, es secretado por el coral hacia la CSM, así como
compuestos más lábiles, como monosacáridos y aminoácidos los cuales pueden también
ser producidos in situ a partir de la hidrolización de polímeros más complejos por parte
de exoenzimas microbianas. Estos compuestos pueden primero ser oxidados, ya sea
completamente a CO2, o a ácidos orgánicos. Esta oxidación es interrumpida en el centro
de la CSM, debido a las posibles condiciones microaerofílicas o incluso anaerobias,
producto del retraso en la tasa de difusión del O2 proveniente del coral a través del mucus
y de la utilización microbiana del mismo que se difunde desde la columna de agua hacia

9
la CSM. Los ácidos orgánicos, producto de la metabolización de estos exudados del coral
en la CSM pueden luego ser utilizados como donadores de electrones o substrato para
procesos fermentativos, dependiendo de las concentraciones de O2 en el centro de la
CSM. De acuerdo con este modelo, el mucus producido por el coral actúa como medio de
cultivo para la comunidad microbiana.
Si la CSM de los corales actúa como un medio de cultivo para la comunidad
microbiana que la habita, las variaciones cualitativas y cuantitativas de los componentes
del mucus entre diferentes especies de coral y entre colonias de la misma especie, en
relación a factores ambientales o condiciones de estrés, podría explicar las variaciones en
la abundancia y composición de la microbiota asociada. Ducklow y Mitchell (1979) y
Ritchie y Smith (1995) han demostrado que cuando los corales sufren algún tipo de estrés
(desecación, blanqueamiento, etc), la composición y abundancia relativa de la comunidad
microbiana organoheterótrofa que habita en la capa superficial mucopolisacárida cambia,
volviendo a su estado previo una vez que el coral se recupera. Es probable que dado que
el mucus del coral sufre cambios cualitativos en su composición durante el
blanqueamiento, el cual se caracteriza por la pérdida de las zooxantelas, la comunidad
microbiana cambie en respuesta a las fuentes de carbono disponibles (Ritchie y Smith,
2004) ya que, más del 50% del carbono fijado por los endosimbiontes fotoautótrofos o
zooxantelas en los corales hermatípicos es liberado en el mucus (Coffroth, 1990; Huettel
et al., 2006).
Las diferentes especies de zooxantelas en una misma colonia coralina, así como
las variaciones en la productividad o actividad fotosintética de las mismas, pueden influir
sobre la composición del mucus y por tanto, sobre la microbiota asociada a éste. En este
sentido, se propone al coral como un holobionte (organismo que sirve de hábitat o
establece una asociación con más de un grupo taxonómico), con una relación mutualista
con las zooxantelas y una asociación con una diversa comunidad microbiana (Ritchie y
Smith, 2004; Klaus et al., 2007; Rosenberg, 2007) (Fig. 4). Existe evidencia que respalda
la hipótesis del uso del mucus como fuente de carbono y otros elementos por parte de la
fracción bacteriana de la microbiota asociada a éste; entonces, queda por responder ¿qué
papel juega esta microbiota en el estado o metabolismo del coral?. Klaus et al., (2005)
proponen que las bacterias asociadas a la capa mucopolisacárida de los corales pueden

10
dividirse en cuatro grupos funcionales de acuerdo a la posible influencia en el coral: (1)
bacterias con influencia en la nutrición, (2) bacterias patógenas, (3) bacterias que limitan
el crecimiento de formas patógenas, y (4) bacterias puramente comensales sin impacto en
ninguno de los otros grupos
Luz
Nutrientes Inorganicos
MOD/MOP
AMBIENTE funcionales.
Temperatura

Una buena proporción de

MOP/
las bacterias asociadas al mucus
MOD
del coral, sirve como fuente de
Comunidad alimento al coral, vía transporte
Microbiana

ciliar (Brown y Bythell, 2005). De

hecho, en un principio se creyó que
Tejido del coral

las bacterias y otros

microorganismos que se hallaban
en el mucus se encontraban allí
Esqueleto
CaCO3
sólo como alimento. Sin embargo,
Matriz organica
la incidencia de enfermedades de
Figura 4. Modelo teórico de la relación corales, aunada al desarrollo y
Ambiente-zooxantela-mucus-microbiota.
Fuente: Klaus et al., 2007. aplicación de nuevas técnicas en la
búsqueda de patógenos, abrió un
nuevo campo en la microbiología de corales (Richardson et al., 2001; Rosenberg, 2007).

I.b.1 Microbiota en la CSM y su relación con las enfermedades de corales escleractíneos

Una de las causas de la degradación de los arrecifes de corales es el aumento en la
mortalidad de corales formadores de arrecifes, producto de enfermedades, causadas en su
mayoría por microorganismos patógenos (Kushmaro et al., 1996; Harvell et al., 1999;
Israely et al., 2001; Ben-Haim, 1999; 2003; Richardson et al., 2001; Cróquer et al., 2006;
Gochfeld et al., 2006; Luna et al., 2007). Por ejemplo, la Banda Negra (EBN) descrita en
1973, se caracteriza por la presencia de una alfombra microbiana, la cual migra a lo largo
de la colonia del coral destruyendo el tejido, y dejando esqueleto susceptible de ser
colonizado por algas a su paso (García et al., 2002). Este consorcio de microorganismos
está compuesto por Desulfovibrio spp., Cytophaga fermentans, al menos cinco especies

11
de Firmicutes y tres especies de Cianobacterias, donde estas últimas constituyen la mayor
parte del mismo (Frías-López et al.,2003, 2004; Aeby y Santavy, 2006; Sekar et al.,
2006; Sussman et al., 2006; Barneah et al., 2007).
El mecanismo de desarrollo de la patogénesis en el tejido del coral es poco
conocido (Richardson et al., 2001). Algunos autores proponen que éste depende del
estrés antropogénico y/o ambiental (Harvell et al., 1999; Israely et al., 2001; Hughes et
al., 2003), basándose en evidencia de que la resistencia del hospedero y/o la virulencia
del patógeno son afectadas directa o indirectamente por estos factores (Toren et al., 1998;
Southerland et al., 2004), ya que reducen la producción o eficacia de las defensas
químicas.
Se ha propuesto que el mucus de los corales juega un importante papel en la
defensa contra las enfermedades, actuando no sólo como una barrera física, sino también
como medio para la concentración de aleloquímicos con propiedades antimicrobianas
secretados por el coral y por la propia comunidad microbiana (Koh, 1997; Ritchie,
2006). Sin embargo, la efectividad de esta actividad antimicrobiana varía entre
poblaciones de corales (Kelman et al., 1998), por lo que aún no se sabe si estos
metabolitos antimicrobianos son defensas constitutivas o inducibles (Gochfeld et al.,
2006). Porter y Tougas (2001) proponen un modelo teórico en el que tanto los cambios
climáticos como la contaminación, alteran la interacción entre el coral y la microbiota
normal, incrementando la probabilidad de infección. Kline (2004) a través de estudios
experimentales, provee evidencia de que la relación entre la comunidad de bacterias
asociadas y los corales escleractíneos, es esencial para la sobrevivencia del coral.
Asimismo, el autor ilustra como el estrés antropogénico puede contribuir a la infección y
mortalidad del coral, vía la interrupción de la relación entre éste y la microbiota asociada.
Es entonces posible que exista una verdadera asociación entre el coral como
holobionte y la microbiota que habita en el mucus del mismo, donde éste representa un
microambiente ideal para el crecimiento de la misma y, por su parte, la microbiota
controla la proliferación de potenciales patógenos.

12
I.b.1.1 Hipótesis probiótica de los corales
Diversos autores han propuesto que la microbiota asociada a corales
escleractíneos puede evitar el desarrollo de patogénesis en el tejido de los corales y que
de alguna forma, esta propiedad puede ser alterada por factores ambientales. En la
mayoría de los casos, luego de la interrupción en la relación entre el coral y la comunidad
microbiana “normal”, producto de la exposición a algún factor estresante, el coral suele
infectarse con alguna enfermedad (Kline, 2004; Ritchie, 2006). Reshef et al., (2007)
proponen la Hipótesis Probiótica de los Corales (HPC), para explicar la resistencia de la
población de Oculina patagonica en el Mediterráneo al blanqueamiento causado por
Vibrio shiloi. Los autores proponen que el coral vive en una estrecha relación simbiótica
con una comunidad de microorganismos metabólicamente activa, cuya abundancia
relativa de especies cambia en respuesta a la variación de alguna condición ambiental (i.e
incremento en la temperatura del agua), de forma tal que le permite al coral adaptarse a
las nuevas condiciones. Sin embargo, el mecanismo por el cual el estrés ambiental y/o
antropogénico es capaz de alterar la relación entre el coral y la microbiota asociada a este
es aún desconocido.

I.b.2. Comunidad de microorganismos o bacterias probióticas de corales

La hipótesis de Reshef et al., (2007), así como casi todas las revisiones sobre
corales y sus microorganismos asociados (Ritchie y Smith, 2004; Ritchie, 2006; Koren y
Rosenberg, 2006; Rosenberg, 2007), utilizan el término de comunidad de
microorganismos ó microbiota aún cuando se refieren a la fracción bacteriana. Los
trabajos que han considerado otros componentes de la microbiota asociada al mucus de
corales escleractíneos han sido enfocados a la identificación de agentes etiológicos de
enfermedades de corales (Richarson y Kuta, 2003; Frías-López, 2004; Cróquer et al.,
2006; Yarden et al., 2007).
La comunidad de microorganismos de la CSM incluye, además de una comunidad
bacteriana, una comunidad de microalgas bentónicas, protozoarios y hongos. Kramarsky-
Winter et al., (2006), han reportado agregaciones de protistas aparentemente del grupo de
los stramenopilos al examinar muestras de mucus de Fungia granulosa y de algunas
especies de la familia Faviidae. Asimismo, Cavada et al., (datos sin publicar) encontraron

13
que la comunidad de microalgas bentónicas en el mucus de Diploria strigosa,
Colpophyllia natans y Montastaraea annularis se diferenciaba de aquella del plancton de
la columna de agua, manteniéndose este patrón en el tiempo.
De forma análoga a las alfombras de microorganismos, de superficies duras y de
sedimentos, donde la comunidad microbiana interactúa con la comunidad
microfitobentónica, protozoarios y el perifiton (Gaiser et al., 2004; Henning et al., 2004),
en la CSM la comunidad microbiana debe interactuar con estos otros componentes para
el mantenimiento de una microbiota “saludable” en el coral, mediante el pastoreo-
depredación por parte de los protozoarios, competencia interespecífica y/o incluso por la
producción de metabolitos secundarios biológicamente activos con propiedades
antibióticas, como es el caso de algunas microalgas (Nagai et al.,1990).
Tomando en consideración la evidencia existente y conjugando la HPC y el
modelo propuesto por Klaus et al., (2007) se puede plantear dos modelos teóricos acerca
del mecanismo a través del cual los factores ambientales pueden alterar la relación entre
el coral y la comunidad de microorganismos asociada a éste: (1) Los cambios climáticos
y/o los efectos antropogénicos pueden afectar al coral, a las zooxantelas o a ambos,
modificando la composición del mucus y consecuentemente la composición de la
microbiota que en él habita o (2) Si alguno de los componentes de la comunidad de
microorganismos que habita en la CSM, actúan como “controles” de especies
potencialmente patógenas, alguno de estos componentes pueden responder a cambios
climáticos y/o efectos antropogénicos episódicos más rápidamente (como por ejemplo las
microalgas) que el coral o las zooxantelas, alterando la composición de éstos y
consecuentemente los mecanismos de “control” sobre especies patógenas (Fig. 5).

14
a AMBIENTE b AMBIENTE

CSM CSM

Coral holobionte Coral holobionte

zooxantelas zooxantelas

Figura 5. Modelos teóricos acerca del mecanismo a través del cual los factores ambientales pueden alterar
la relación entre el coral y la comunidad de microorganismos asociada a éste. a Modelo 1. b Modelo 2.

Se hace entonces necesario la aplicación de metodologías que integren los

distintos grupos de microorganismos que habitan en la CSM de corales escleractíneos a
fin de establecer el papel que juega esta comunidad, como un todo, en la biología del
coral así como en el ecosistema arrecifal.

15
 CONCLUSIONES

• Algunas especies de bacterias muestran especificidad a nivel de género de coral.

Sin embargo, se requiere evaluar las variaciones espacio-temporales en la
estructura de las comunidades microbianas a fin de (1) entender los patrones de
distribución de estas comunidades y establecer los posibles factores
estructurantes, su importancia relativa y la forma en que estos interactúan y (2)
definir las escalas apropiadas para poner a prueba la especificidad de especies de
estas comunidades y la estabilidad temporal de la interacción entre éstas y el
coral.
• El tipo de interacción entre las comunidades de microorganismos que se
establecen en la CSM y el coral parece mutualista, y puede ser alterada por
factores ambientales y/o estrés al cual es sometido el holobionte (interacción
zooxantela-coral-microbiota).
• Se hace necesario poner a prueba hipótesis más específicas para establecer el tipo
de asociación entre los corales escleractíneos y la comunidad de microorganismos
residentes de la CSM, incluyendo fracciones diferentes a las bacterianas.

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