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Acta Otorrinolaringol Esp. 2014;65(1):47---52

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ARTCULO DE REVISIN

Biolms en otorrinolaringologa
Nicols Mena Viveros
na
Servicio de Otorrinolaringologa, Hospital del Vinalop, Elche, Alicante, Espa
Recibido el 12 de febrero de 2012; aceptado el 6 de agosto de 2012
Disponible en Internet el 11 de diciembre de 2012

PALABRAS CLAVE
Biolms;
Colesteatoma;
Sinusitis crnica;
Amigdalitis crnica;
Adenoides

KEYWORDS
Biolms;
Cholesteatoma;
Chronic sinusitis;
Chronic tonsillitis;
Adenoids

Resumen Segn el Instituto de Salud de los Estados Unidos de Norteamrica un porcentaje

superior al 60% de todas las infecciones microbianas estn originadas por biolms, armacin
que puede parecernos sorprendente, pero basta que consideremos que infecciones tan comunes
como las del tracto genitourinario, las producidas por el catter, las del odo medio en los
ni
nos, la formacin de la placa dental y la gingivitis son originadas por biolms, para que esta
armacin parezca ms realista.
Los biolms son conglomerados de clulas que viven inmersas en una matriz propia de exopolisacrido con una organizacin estructural y funcional compleja, resultado de una comunicacin
continua entre ellas. La estructura de dicha biopelcula les conere proteccin contra los
antibiticos y las defensas del organismo, por lo que son los responsables de innumerables
infecciones recalcitrantes en todo el cuerpo humano y particularmente en odos, senos paranasales, amgdalas y adenoides. Actualmente se investigan nuevos tratamientos que puedan ser
ecaces para erradicarlos.
2012 Elsevier Espaa, S.L. Todos los derechos reservados.

Biolms in otolaryngology
Abstract According to the National Institute of Health of the USA, more than 60% of all microbial infections are caused by biolms.This can surprise us, but it is enough to consider that
common infections like those of the genito-urinary tract, infections produced by catheters,
middle ear infections in children, the formation of dental plaque and gingivitis are caused by
biolms, for this statement to seem more realistic.
At present this is one of the subjects of great interest within medicine, particularly in otolaryngology. Bacteria have traditionally been considered to be in a free state without evident
organization, partly perhaps by the ease of studying them in this form. Nevertheless, the reality
is that, in nature, the great majority of these germs form complex colonies adhered to surfaces, colonies that have received the name of biolms. These biolms are more common than
previously thought and almost all of the people have been in contact with them in the form of
infections in the teeth or humid, slippery areas. New treatments that can eradicate them are
currently being investigated.
2012 Elsevier Espaa, S.L. All rights reserved.

Autor para correspondencia.

Correo electrnico: nmena@vinaloposalud.com

0001-6519/$ see front matter 2012 Elsevier Espaa, S.L. Todos los derechos reservados.
http://dx.doi.org/10.1016/j.otorri.2012.08.005

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Introduccin
La resistencia bacteriana es un fenmeno creciente con
grandes implicaciones sociales y econmicas debidas al
aumento de la morbimortalidad y del costo de los tratamientos, as como de los das de estancia intrahospitalaria.
Por lo tanto, es necesario descifrar la siologa de los biolms y su relacin con un elevado nmero de infecciones
recalcitrantes.
Un biolm es un conglomerado de clulas de una o varias
especies que crecen adheridas a una supercie viva o inerte
y que estn embebidas en una matriz de exopolisacridos
(EPS) de fabricacin propia, la cual tiene carga elctrica
y una organizacin estructural tridimensional y funcional
compleja.

Formacin de biolms
La construccin de un biolm se lleva a cabo mediante un
proceso de varios pasos que se inicia con la formacin o acumulacin de una capa de restos orgnicos que neutralizan la
carga excesiva, y la energa libre de la supercie para facilitar la adherencia de las bacterias a esta. Al adherirse a dicha
supercie se desencadena en ellas una cascada de cambios
que activar un grupo de genes que sern los que determinen el fenotipo del biolm1 . Para que el cambio de fenotipo
y el desarrollo de una estructura tan compleja se lleve a
cabo, es necesaria la comunicacin y coordinacin entre las
diferentes clulas que forman el biolm, lo cual se lleva a
cabo mediante de un sistema llamado quorum sensing, el
cual es mediado por peque
nas molculas que son liberadas
por algunas bacterias para adherirse a otras, lo que modica
la regulacin de la expresin gentica bacteriana en funcin
de su concentracin. Estas molculas en el caso de bacterias
gramnegativas, pertenecen a la familia de las acil homoserina lactonas y en las bacterias grampositivas son pptidos.
Tienen diversas funciones como las de se
nalamiento, intercambio de ADN y produccin de toxinas2 . El quorum sensing
tambin es crucial para determinar la densidad de la poblacin bacteriana y como puede adivinarse, la comunicacin se
incrementa a medida que se adhieren ms bacterias1 . Se ha
propuesto que esta forma de regular la expresin gentica,
evidencia la necesidad del patgeno invasor por alcanzar
una densidad de poblacin crtica y as sobrepasar las defensas del hospedero para poder establecer una colonizacin o
una infeccin3 .
A continuacin las bacterias unidas a la supercie y
entre s mediante una atraccin electroesttica reversible,
intentarn mantenerse unidas de forma irreversible, lo que
conseguirn mediante las protenas de supercie bacterianas, la cardinal de ellas es la denominada AtlE, para despus
dar el siguiente paso, que ser la agregacin en microcolonias y la produccin de EPS. La estructura qumica del EPS
es bastante compleja ya que est constituida de polisacridos, cidos nucleicos y protenas, y vara entre las bacterias
grampositivas y gramnegativas. En las primeras, los polisacridos son principalmente catinicos y en las segundas son
neutrales o polianinicos. Adems, el biolm ir tomando
forma segn el estrs al que est sometido, y de acuerdo a
la fuente de nutrientes, pueden ser planos o formar torres
tipo hongo, etc.

N. Mena Viveros
Pues bien, una vez llegado a este nivel en el que ya est
formada la estructura bsica, el biolm empieza un proceso
de maduracin en el que las clulas crecern e incluso se
reproducirn dentro del microambiente, creado y determinado por las sustancias propias del EPS, as como por las
clulas vecinas y la proximidad a un canal de agua. Estos
canales representan el sistema circulatorio primitivo para la
preservacin de la homeostasis dentro del biolm. En esta
fase de maduracin acuden a dicha estructura colonizadores
secundarios, bacterias u hongos, ya que la cantidad inicial
de clulas disminuye y aumenta la del EPS. Asimismo es en
esta etapa cuando se les otorgar papeles a las clulas con la
nalidad de mantener el biolm y crear otras nuevas placas.
Por lo tanto, el paso nal es el despegamiento y dispersin
de las bacterias de la bioplaca, ya sea por fuerzas externas
o bien por un movimiento fsico tipo onda migratoria o como
un proceso autoinducido de propagarse hacia el ambiente4 .
La formacin de biolms se ha demostrado claramente
para muchos patgenos de las mucosas como Pseudomonas aeruginosa (P. aeruginosa), Staphylococcus aureus
(S. aureus), Streptococcus pneumoniae (S. pneumoniae),
Haemophilus inuenzae (H. inuenzae) y Moraxella catarrhalis. A pesar de la heterogeneidad de las bacterias en los
bioms, P. aeruginosa y S. pneumoniae no forman biolms
mixtos in vivo.

Resistencia bacteriana
La dicultad para la erradicacin de los biolms derivada
de su estructura es evidente, establecer si presentan una
resistencia bacteriana mayor que las clulas planctnicas
ha sido un tema que ha generado una gran controversia,
ya que visto de forma tradicional, la resistencia es la habilidad de un microorganismo de crecer en presencia de un
nivel elevado de un antimicrobiano. Es decir, una especie
para la cual la concentracin mnima inhibitoria (CMI) se
ha elevado, es resistente. Por lo tanto, considerando este
criterio convencional, los biolms no necesariamente muestran una resistencia incrementada. Hasta ahora solo se ha
demostrado que no son erradicados fcilmente por los bactericidas, lo que se explica por unas caractersticas nicas
derivadas de su extraordinaria morfologa y no necesariamente por una mayor resistencia intrnseca. Destacan entre
sus caractersticas, la penetracin restringida, regulada por
la matriz de EPS que restringe la difusin de sustancias y
degrada los antibiticos. Asimismo provee una defensa muy
efectiva contra las lisozimas y el sistema del complemento.
Adems, cuando la carga del EPS es negativa, protege a las
clulas de los antibiticos cargados positivamente, como los
aminoglucsidos. No siendo este el caso de las uoroquinolonas que penetran en el biolm y son efectivas en detener
su crecimiento, pero su prescripcin est limitada por la
edad del paciente. De forma adicional, recientemente se ha
descubierto que una bomba transmembrana AcrAB-TolC MDR
de Escherichia coli (E. coli) acta de forma sinrgica con
una bomba de eujo de cloramfenicol (CmlA) localizada en
la membrana citoplsmica y la tolerancia a la tobramicina,
gentamicina y al ciprooxacino se han ligado a otra bomba
de eujo expresada en los biolms.
La tasa de crecimiento retardada de las clulas constituye otro factor protector, aunque algunos antibiticos

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Biolms en otorrinolaringologa
pueden entrar libremente al biolm, este solo actuar
sobre las clulas en fase rpida de crecimiento. Por lo que
innegablemente, la fase estacionaria contribuye a la resistencia de los biolms y es un factor principal en el aumento
de la resistencia de las clulas planctnicas a ser destruidas.
Por ltimo, las clulas persistentes constituyen una
subpoblacin dentro del biolm que sobrevive a la administracin de un antibitico y son preservadas por la presencia
de un antibitico que impide su crecimiento. Paradjicamente, el antibitico ayuda a las persistentes a perseverar5 .
Es posible que los biolms produzcan ms clulas persistentes que las clulas planctnicas. Estas clulas se convierten
en un problema cuando el sistema inmunolgico del hospedero no funciona correctamente. Si la concentracin
de antibitico cae o si los sntomas desaparecen por la
erradicacin de las clulas planctnicas y el tratamiento
es interrumpido, las persistentes reformarn el biolm y
este continuar liberando nuevas clulas planctnicas. Esto
explica la naturaleza recidivante de un biolm y la necesidad de periodos prolongados de antibitico. Esta perspectiva
sugiere que la reincidencia de los biolms no necesariamente se debe a una mayor resistencia que la de las clulas
planctnicas. De hecho, un biolm de una especie en particular, bajo ciertas condiciones in vivo es tan sensible o
incluso ms a los antibiticos que una poblacin de clulas
planctnicas, pero sobrevivir mejor que estas, ya que es
invulnerable al ataque del sistema inmune.
Con relacin a estas clulas, se han descrito genes que
afectan la tasa de persistencia. La primera investigacin
con el objetivo de buscar genes que especcamente
afectaran la supervivencia la realiz Moyed y Bertrand6 .
Con su estudio identicaron 3 locus independientes de
niveles altos de persistencia (high-level persistance,
hip). Todas las mutantes hip produjeron aproximadamente
1.000 veces ms persistentes que el tipo salvaje. Uno de los
locus, hipAB, fue clonado y secuenciado. Este fue el primer
trabajo de genes bacterianos especcamente involucrados
en la regulacin de la muerte celular. Aparentemente
este locus hipAB tiene la capacidad de actuar induciendo
o reprimiendo la muerte celular. La mutacin puede de
hecho incrementar la tasa de persistentes al 100%. El hecho
de que muchas mutaciones (hip, vncS, sulA, mar) puedan
incrementar dramticamente el nmero de clulas supervivientes en una poblacin, sin afectar de forma adversa las
funciones celulares, es confuso. Las persistentes pueden
representar clulas con apoptosis inhibida, un mecanismo
seguro que producir clulas que sobrevivirn si un antibitico alcanza la poblacin entera, lo que requerira que las
clulas pudieran discriminar entre un defecto irreparable
y estar agonizando. El desarrollo de tolerancia a los antibiticos en las clulas en agona puede ser el resultado de
la inhibicin de la apoptosis y puede tener como objetivo
prevenir el suicidio cuando los nutrientes son limitados.
Otros investigadores han demostrado que bajo ciertas
condiciones de estrs elevado, las bacterias en el biolm
pueden secretar compuestos bactericidas que actan sobre
subgrupos de especies, liberando de esta forma nutrientes
y ADN para las clulas supervivientes.
Las caractersticas descritas tambin han alterado la
visin comn de la resistencia del biolm, modicando
adems la denicin operacional actual de un biolm
in vitro que, al menos, en los estudios de susceptibilidad

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antimicrobiana ha signicado que un agregado de clulas
en alguna supercie muestra una resistencia mayor que las
clulas planctnicas.
Se podra decir que un agregado de clulas que potencialmente restringe el acceso de los componentes de defensa
del hospedero y que produce al menos algunas clulas persistentes, puede ser visto como un modelo de infeccin
causada por un biolm recalcitrante.
Parsek et al. propusieron 5 criterios para denir al biolm como la etiologa de una infeccin7 : 1) la bacteria
patognica est asociada a la supercie o est adherida al
sustrato; 2) el examen directo del tejido infectado revela
bacterias agregadas en racimos inmersas en una matriz
de constituyentes propios y del hospedero; 3) la infeccin
est localizada; 4) la infeccin es resistente al tratamiento
antibitico, a pesar de la sensibilidad de los organismos
planctnicos al antibitico; y 5) el cultivo es negativo, a
pesar de tener un alto ndice de sospecha de infeccin documentado clnicamente (ya que la bacteria localizada en el
biolm puede haberse perdido en la muestra tomada de sangre o de aspirado). Posteriormente en el 2008, Hall-Stoodley
et al. sugirieron una modicacin al cuarto criterio8 : en la
ausencia de cultivo, la resistencia al tratamiento antibitico
puede ser inferida demostrando la presencia de agregados
bacterianos vivos, usando mtodos como la tincin directa
asociada a mtodos moleculares como PCR-RT o FISH. Y
propusieron un sexto criterio, el aclaramiento poco efectivo evidenciado por la presencia de agregados de clulas
en racimos en reas discretas del tejido del hospedero con
clulas inamatorias. La evidencia de polimorfonucleares
y macrfagos rodeando los agregados bacterianos in situ,
incrementa considerablemente la sospecha de infeccin8 .

Infecciones del rea otorrinolaringolgica

Distintas infecciones en el odo se han atribuido recientemente a la presencia de biolms, en el caso de la otitis
media con efusin tan frecuente en los ni
nos, se han podido
demostrar estos agregados bacterianos en las mucosas de
un modelo experimental de otitis media, as como el ADN
bacteriano en la efusin de estas otitis utilizando la reaccin en cadena de la polimerasa (PCR) incluso durante los
periodos de remisin de la infeccin, lo que conrma que en
los ni
nos con otitis reincidentes las bacterias permanecen
en odo medio entre episodios agudos. Adems, la presencia de endotoxinas se ha comparado con la presencia de
bacterias viables como H. inuenzae y M. catarrhalis en la
efusin de 106 odos de ni
nos con otitis media crnica y los
resultados sugieren que las bacterias gramnegativas detectadas por PCR y que difcilmente son detectadas por cultivo,
pueden ser la fuente de estas endotoxinas9 . Asimismo los
biolms productores de endotoxinas inducen una respuesta
innata menos potente del hospedero, contribuyendo a la
cronicidad de la enfermedad. En la otitis serosa crnica, la colocacin de los tubos de timpanostoma permite
la reventilacin del odo medio, incrementando la tensin de oxgeno y promoviendo la regeneracin del epitelio
ciliado, reduciendo en consecuencia el nmero de clulas
secretoras. Pero ms an, un efecto importante de dicho
procedimiento es la perturbacin del biolm lo que en
conjunto restablece las defensas del hospedero y motiva

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nalmente el aclaramiento del biolm1 . Adems, se han
tomado medidas para evitar la formacin de estas placas
en los tubos de timpanostoma, bombardeando la silicona
con iones y recubrindola con albmina, lo que ha demostrado inhibir la unin de la bronectina en sus supercies,
previniendo as la adherencia de material extra
no.
En la otitis media crnica colesteatomatosa las frecuentes agudizaciones tambin se han asociado a la presencia de
biolms, ya que la matriz de queratina de este parece ser
un ambiente ideal para su desarrollo, lo que se conrm al
estudiar las cepas de P. aeruginosa otopatognica que fueron aisladas de un colesteatoma, las cuales mostraron una
rme adherencia a los queratinocitos. Los implantes cocleares no han sido la excepcin encontrndose en algunos casos
biolms de S. aureus, lo que ha hecho necesario en algunos
casos removerlos y ha motivado el redise
no de estos10-12.
Por otro lado, se sabe que la incidencia de la sinusitis crnica va en aumento, y que afecta seriamente la
calidad de vida de quienes la padecen, incluso ms que
a aquellos pacientes afectados por la enfermedad pulmonar obstructiva crnica, la insuciencia cardiaca o por el
dolor de espalda y sin embargo, an no se conoce su siopatologa, pero considerando la naturaleza crnica de su
evolucin, las reagudizaciones frecuentes y la resistencia
a los antibiticos, parece congruente pensar que se trate
de una enfermedad ocasionada por biolms. Los estudios
realizados han demostrado la presencia de biolms en la
mucosa de pacientes con sinusitis crnica y en los stents que
han sido removidos del seno frontal en pacientes con esta
enfermedad13-15 , adems, se han podido conocer diversos
detalles de dicha relacin gracias al microscopio confocal
lser asociado a las tcnicas uorescentes de hibridacin
especcas y a los equipos de viabilidad bacteriana que permiten estudiar la estructura tridimensional de los biolms
y caracterizar las especies ms comunes entre las que guran S. aureus y H. inuenzae estando asociada la primera
especie a un cuadro ms severo y con evolucin postoperatoria trpida, y la segunda a cuadros leves con una evolucin
satisfactoria.
Tambin ha sido posible observar que en los pacientes en
los que los biolms estn presentes, en la capa epitelial de la
mucosa est destruida hay una ausencia total de cilios, no as
en los pacientes en los que no estn presentes, de los que un
tercio presentan una estructura normal y el resto presentan
un epitelio da
nado parcialmente con la supercie mucosa
remanente revestida por cilios de estructura normal. Estos
cambios y la respuesta del hospedero a la presencia de las
biopelculas, pueden explicar la forma de inicio de la enfermedad por la disfuncin ciliar en el complejo osteomeatal,
llevando a la estasis mucociliar y propagacin distal de los
biolms bacterianos16 .
Las amigdalitis de curso crnico se han relacionado tambin con la presencia de estos conglomerados de bacterias,
ya que adems de estar tapizadas por estos, se han comparado las amgdalas resecadas por orgenes infecciosos y
obstructivos observando en estas que la presencia de bioplacas fue signicativamente menor. No solo explican la
reincidencia, adems representan un elemento importante
en el mantenimiento de un estado inamatorio crnico17,18 .
Con respecto a las cnulas de traqueotoma se ha visto
que los biolms estuvieron presentes en el 90% de ellas
a partir del sptimo da de haber sido colocadas, y la

N. Mena Viveros
cantidad de unidades formadoras de colonias estuvo relacionado con la frecuencia de los cambios de la camisa
interna19 . De forma similar, es bien conocido el problema
de formacin de hongos en las prtesis fonatorias colocadas mediante puncin traqueoesofgica en los pacientes
laringectomizados, con la consiguiente fuga de saliva y los
continuos recambios de dichas prtesis. Se ha demostrado
que las prtesis fonatorias en cuya vlvula se integra el xido
de plata al 7%, son resistentes a la formacin de biolms,
particularmente a los de hongos, por lo que el tiempo de
recambio se prolonga disminuyendo los costes20,21 .

Tratamiento
El avance en el conocimiento de la siologa de los biolms
ha sido el resultado de una gran actividad investigadora
desarrollada en los ltimos a
nos, lo que aunado al avance
en el campo gentico y molecular, ha permitido mejorar
la comprensin del comportamiento bacteriano, especcamente con respecto a las posibles dianas teraputicas; as
por ejemplo, la deteccin de 2 sistemas intracelulares de
se
nalizacin, lasR-lasi y rhlR-rhli, los cuales estn relacionados con el desarrollado de los biolms de P. aeruginosa,
indican que manipular dicha se
nal puede ser un objetivo
para controlar el crecimiento del biolm. La interrupcin
del quorum sensing y la inhibicin de la transcripcin de los
genes que lo controlan o de aquellos involucrados en la adherencia inicial o en el despegamiento del biolm maduro, de
bacterias individuales o de racimos, puede ser una estrategia efectiva para prevenir las infecciones por biopelculas o
bien, su propagacin.
Del espectro de antibiticos disponible, aquellos que
mantienen actividad contra las bacterias, incluso si no
estn en fase reproductiva como las uoroquinolonas, han
probado ser ms efectivos que aqullos que requieren
un estado reproductivo activo, como los betalactmicos.
Adems, algunos macrlidos como la claritromicina y la
eritromicina, inhiben la formacin de biolms, probablemente por sus propiedades inmunomoduladoras mediadas
al menos en parte, por los efectos de la activacin sobre
la transcripcin gentica mediado por la activacin del factor nuclear kappa-beta. Adicionalmente, a concentraciones
por debajo de las mnimas inhibitorias, presentan la capacidad de reforzar la actividad fagoctica de los leucocitos
polimorfonucleares contra los biolms de P. aeruginosa y
a dosis subclnicas pueden afectar la se
nalizacin dentro y
entre las comunidades bacterianas. Debido a que con los
macrlidos, a las dosis clnicas actuales, se pueden obtener
concentraciones adecuadas en tejidos, esputo y en el moco
nasal, es posible conseguir un efecto potencialmente favorable contra los biolms, al menos aquellos originados por
P. aeruginosa1 .
En el caso particular de la sinusitis crnica por
S. aureus, la aplicacin de mupirocina va irrigacin nasal
ha demostrado buenos resultados destruyendo los biolms
de dicha bacteria22 . En otros casos, la adenoidectoma realizada a los pacientes con rinosinusitis y otitis crnicas es
el nico tratamiento efectivo, lo que coincide con trabajos recientes que han demostrado que las adenoides estn
cubiertas por estas pelculas, actuando como reservorios
bacterianos23 .

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Biolms en otorrinolaringologa
En estudios recientes se ha demostrado que los biolms bajo el efecto de corrientes elctricas o de
radiacin ultrasnica, son ms susceptibles al efecto de los
antibiticos24,25 ; tambin se ha usado el lser Nd:YAG26,27
con buenos resultados iniciales. Otras opciones de tratamiento que se estn estudiando, tambin con buenos
resultados in vitro, son la violeta de genciana logrando la
disrupcin del biolm, particularmente de P. aeruginosa28
y la miel, Alandejani et al., en un estudio realizado en
Canad, mostr la actividad antibacteriana de la miel sobre
biolms de S. aureus y P. aeruginosa, y su efectividad
para destruirlos29 . Sin embargo, hasta ahora algunas de
estas opciones no pueden utilizarse con seguridad en el
ser humano garantizando la destruccin del biolm, y por
supuesto, tampoco es posible prevenir que se formen nuevamente.
An existe un gran desconocimiento sobre algunos pasos
clave de la formacin del biolm, como el proceso de despegamiento de las clulas del biolm maduro y la produccin
de clulas persistentes. Estos pasos constituyen un objetivo
claro hacia donde dirigir las investigaciones futuras, al igual
que los ya mencionados genes responsables de la persistencia para el desarrollo de frmacos y el uso de un tratamiento
dual, en donde se asocie un antibitico convencional y un
inhibidor de algn factor de persistencia. Mientras tanto,
se continan desarrollando y probando nuevas estrategias
para prevenir las infecciones por biolms, una de estas es
la incorporacin de antibiticos al material de fabricacin
de los catteres.

Conclusin
El campo de la otorrinolaringologa enfrenta de forma
habitual y creciente un cortejo de infecciones crnicas
relacionadas con los biolms y las estrategias hasta ahora
utilizadas, desarrolladas para tratar bacterias planctnicas
son poco efectivas contra estas biopelculas, por lo que es
importante adoptar las medidas preventivas conocidas en
el momento actual para evitar su formacin y mantener
una actualizacin constante en el tema, as como tratar de
dilucidar la complicada siologa de estos, de manera que
sea posible desarrollar nuevas estrategias racionales para la
prevencin y el tratamiento de estas enfermedades recalcitrantes asociadas, evitando su comorbilidad y elevados
costes.

Conicto de intereses
El autor declara no tener ningn conicto de intereses.

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