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Original Article

ESQUELETOGNESE DOS OSSOS DA COLUNA VERTEBRAL, COSTELAS


E ESQUELETO ABDOMINAL EM EMBRIES DE Caiman yacare (Crocodylia:
Alligaroridae)
SKELETOGENESIS OF THE VERTEBRAL COLUMN BONES, RIBS AND
INSCRIPTIONAL RIBS IN EMBRYOS OF Caiman yacare (Crocodylia: Alligaroridae)
Fabiano Campos LIMA1,2; Luclia Gonalves VIEIRA2; Andr Luiz Quagliatto SANTOS3;
Helosa Castro PEREIRA4; Paulo Henrique de Matos ALVES5;
Teresinha Ins de ASSUMPO3
1. Bilogo, Professor Assistente, Universidade Federal de Gois UFG, Jata, GO, Brasil. fabianocl2@hotmail.com ; 2. Doutorandos,
Laboratrio de Anatomia Comparativa de Vertebrados, Universidade de Braslia UnB, Braslia, DF, Brasil; 3. Professor(a), Doutor(a),
Faculdade de Medicina Veterinria, Universidade Federal de Uberlndia UFU, Uberlndia, MG, Brasil; 4. Mdica veterinria e
residente da clnica de animais selvagens - UFU, Uberlndia, MG, Brasil; 5. Doutorando, Curso de Anatomia dos Animais Domsticos
e Silvestres, Faculdade de Medicina Veterinria e Zootecnia, Universidade de So Paulo USP, So Paulo, SP, Brasil.

RESUMO: Dentre os rpteis, os lagartos e os testudines so o foco de inmeras investigaes que contemplam
o estudo de sua ontogenia, contudo, descries do desenvolvimento e da sequncia de ossificao em crocodilianos so
escassas. Assim, objetivou-se investigar o padro de formao e a sequncia de ossificao das vrtebras e costelas em
Caiman yacare (DAUDIN, 1802). Embries foram coletados em intervalos regulares e submetidos ao protocolo de
diafanizao e colorao por Aliarina red S. O processo de ossificao da coluna vertebral ocorre no sentido crnio-caudal
a partir dos 33 dias. As vrtebras se formam a partir de centros de ossificao distintos para os centros, o arco e as
apfises. O pr-atlas se forma a partir de dois centros de ossificao distintos que se fundem at o fim do perodo de
incubao. A fuso dorsal dos processos transversos ocorre parcialmente aos 51 dias, dando origem ao diminuto esboo do
processo espinhoso. No embrio de 57 dias a articulao entre as costelas, o sacral e o lio no estava evidente. A
morfologia e tamanho das vrtebras caudais variam consideravelmente no sentido crnio-caudal. Todas apresentam os
processos hemais e iniciam sua ossificao at os 48 dias. C. yacare apresenta um nmero variado de costelas abdominais,
que se ossificam ainda durante o perodo embrionrio. O padro da esqueletognese de C. yacare congruente com de
outros rpteis, embora existam algumas variaes, com particular nfase na remodelao de estruturas, o que
possivelmente reflete as variaes do perodo de incubao entre os diversos rpteis relatados.

PALAVRAS-CHAVE: Desenvolvimento. Esqueleto. Jacar do Pantanal. Ossificao. Rpteis.


INTRODUO

funcionalidades relativamente distintas (BLOB,


2000). Dentre suas funes, destacam-se a de

um

proteo e a capacidade de armazenamento de

(WITHERS,

minerais, atribuindo-lhe rigidez, que associada a

1992), que em diferentes espcies, pode apresentar

ligamentos e ao conjunto de msculos, possibilita a

componente

esqueleto

dos

anatmico

Received: 09/09/10
Accepted: 03/03/11

vertebrados

dinmico

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Esqueletognese dos ossos...

LIMA, F. C. et al.

locomoo. Suas variaes tm se sobreposto ao

com o padro evolutivo do txon (HILDEBRAND;

padro geral que evoluiu gradativamente, sendo ele

GOSLOW, 2006).

plstico o suficiente para responder aos hbitos

Os crocodilianos brasileiros pertencem

particulares de cada animal (HILDEBRAND;

famlia Alligatoridae, e esto dispersos em vrios

GOSLOW, 2006).

habitats, apresentando nichos similares, embora suas

Os

eventos

de

desenvolvimento

que

caractersticas morfolgicas sejam distintas. Caiman

antecedem a diferenciao de clulas osteognicas

yacare

podem ocorrer em estgios de desenvolvimento

apresenta uma alta densidade populacional e uma

iniciais. Importantes eventos de formao do

ampla distribuio no Pantanal Mato-grossense,

esqueleto podem ocorrer de formas distintas atravs

onde

da ossificao intramembranosa ou endocondral.

(SANTOS, 1997). Eles tem despertado grande

Neste ltimo existe uma base cartilagnea que se

interesse pela sua criao em cativeiro, pois detm

mineraliza a partir da matriz, ao contrrio do padro

um

intramembranoso, onde a diferenciao em clulas

excelente valorizao econmica, principalmente de

sseas ocorre diretamente do mesnquima, sem a

sua pele e carne, que atinge, principalmente no

formao

Tais

mercado internacional, valor agregado satisfatrio

diferenciaes so caracterizadas por eventos

(Da SILVEIRA et al., 1997; HOFFMANN;

especficos altamente harmnicos, cuja presena de

ROMANELLI, 1998; ROMANELLI; SCHMIDT,

fatores perturbadores inevitavelmente culminam

2003).

intermediria

de

cartilagem.

(Daudin,

ocupam

uma

potencial

com a perda da homeostase (HANKEN; HALL,

1802),

jacar-do-Pantanal,

variedade

econmico

de

notvel,

ambientes

com

uma

A utilizao sustentvel da vida silvestre

1988; WHITE et al., 2003; TAGARIELLO et al.,

considerada

2005).

conservao de ambientes naturais e a manuteno


Cada

grupo

de

animais

apresenta

como

ao

estratgica

para

da biodiversidade. Torna-se ento de fundamental

peculiaridades ontogenticas durante a formao de

importncia,

seu esqueleto, resultando na forma adulta, que

ontognicos, bem como os provveis padres de

atende as necessidades especficas dos mesmos

heterocronia nestes animais. Assim, objetivou-se

(BURKE, 1989). Nos testudines por exemplo, o

relatar a ontogenia dos ossos que compem a

casco uma caracterstica evolutiva sinapomorfica

coluna vertebral, costelas e esqueleto abdominal em

altamente especializada, que faz deste um clado

embries de C. yacare, haja vista que o

restrito (GILBERT et al., 2001; LEE et al., 1996; LI

conhecimento pormenorizado de sua anatomia, bem

et

tais

como dos padres de desenvolvimento, fornecer

e,

subsdios necessrios para corroborar com a

consequentemente, menos exploradas. O crnio, a

implantao de projetos de conservao, na criao

coluna e as costelas dos crocodilianos, dentre

sustentvel, na clnica preventiva e tratamento

outros, apresentam caractersticas particulares e

destes

pouco conhecidas. Tais modificaes podem ser

informaes para o entendimento de sua filogenia.

al.,

2008).

particularidades

Nos
so

demais
menos

rpteis,
conspcuas

animais,

entendimento

contribuindo

dos

processos

ainda

com

entendidas atravs do estudo ontognico relacionado

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MATERIAL E MTODOS

relativa foi importante, e por isso, as diferenas nas


abordagens tcnicas atravs dos estudos no foram

Coleta, descrio morfolgica e processamento

empecilho na investigao. Outrora, comparar a

de embries

ontogenia entre os crocodilianos difcil devido a

Ovos de C. yacare adquiridos na rea de

escassez de informaes acerca deste processo na

reproduo da Fazenda Pousada das Araras, em

maioria das espcies, no existindo relatos para

Aquidauana, Mato Grosso do Sul, Brasil, sob

espcies brasileiras. Outro agravante diz respeito s

licena nmero 021/2007 IBAMA/RAN foram

discrepncias entre os vrios estudos que relatam os

mantidos em sistema de incubao semi-artificial

estgios de desenvolvimento destes animais. Estes

com temperatura mdia de 32.3C ( 0,5C). Os

so decorrentes principalmente, da variao nos

embries foram removidos de seus ovos em

perodos de incubao dos ovos entre as diferentes

intervalos regulares de trs dias, o que permitiu

espcies (De S, 1988). Por este motivo, a

manter a seqncia ontogentica desde o primeiro

descrio dos resultados em C. yacare refere-se

dia de incubao natural at sua ecloso. Cada

sequncia de ossificao, no pormenorizando assim

espcime foi fixado em soluo de formol 10% e

provveis estgios de desenvolvimento, embora

encaminhado ao Laboratrio de Ensino e Pesquisa

existam os trabalhos como de Ferguson (1987) com

em Animais Silvestres da Universidade Federal de

Alligator mississipiensis, Magnussun e Taylor

Uberlndia.

(1980) com Crocodylus porosus, Iungman et al.

diafanizao por hidrxido de potssio (KOH 2%) e

(2008) com Caiman latirostris, dentre outros, que

colorao

servem como subsdio para tais descries.

Posteriormente
dos

ossos

por

foi

realizado

Alizarina

red

S,

conservando o material em glicerina segundo o


mtodo de Davis e Gore (1936).

Os espcimes foram examinados e a


presena ou ausncia de cada um dos elementos

O experimento foi autorizado pelo Comit

sseos foram anotados para determinar a seqncia

de tica em Pesquisa com Animais da Universidade

ontogentica

Federal de Uberlndia sob nmero de protocolo

Comparamos os dados obtidos para C. yacare com

CEUA 032/09.

outros txons adicionais alm de crocodilianos,

de

eventos

para

ossificao.

como lagartos e Testudines.


Descrio dos resultados para ossificao e
discusso da sequncia ontogentica

A relao evolutiva dos Testudines para


outros amniotas permanece controversa (RIEPPEL,

Entre os embries da coleo, a reteno de

1995,

2004;

RIEPPEL;

DE BRAGA,

1996;

Alizarina red S no osso geralmente foi excelente, no

MEYER; ZARDOYA, 2003; MULLER, 2003;

entanto, em estgios iniciais, a formao ssea

WERNEBURG; SANCHEZ-VILLAGRA, 2009).

precoce no foi indicada pela colorao em alguns

Alguns estudos recentes (ZARDOYA; MEYER,

exemplares, mas sim pela textura diferenciada da

2001; JIANG et al., 2007) tm apoiado a hiptese

estrutura ssea (RIEPPEL, 1993; SHEIL, 2005).

que as tartarugas so um grupo irmo dos

Para a comparao do padro de ossificao atravs

Archosauromorpha (crocodilianos e as aves), por

das espcies aqui apresentadas, apenas a sequncia

isso, apesar das conspcuas diferenas que podem

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ser averiguadas entre estes, a discusso aborda

no sentido crnio-caudal aos 33 dias, outrora, o

algumas caractersticas entre estes animais.

intercentro do atlas apresentou centro de ossificao


apenas aos 48 dias. O desenvolvimento dos arcos

RESULTADOS

neurais foi observado pela primeira vez aos 42 dias


a partir de dois centros de ossificao que no se

Vrtebras cervicais:

fundem completamente durante o perodo de

A regio cervical composta por oito

incubao. Dele se desenvolvem o primrdio dos

vrtebras cuja forma das vrtebras III-VIII similar.

processos articulares com 51 dias. O pr-atlas se

O atlas diverge fortemente na morfologia, com um

forma a partir de dois centros de ossificao

intercentro curto e dois arcos neurais, e o axis possui

distintos que surgem aos trinta e trs dias. Estes se

um processo odontide e um grande centro

fundem at o fim do perodo de incubao (Figuras

vertebral. A reteno de Alizarina red S foi evidente

1 e 2).

Figura 1. Fotografias da sequncia de desenvolvimento de C. yacare. Vista lateral. A, 42 dias; B, 45 dias; C,


51 dias; D, 54 dias de incubao. Barra 2 cm.

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Figura 2. Fotografias da sequncia de desenvolvimento das vrtebras e costelas cervicais de C. yacare. A, 36


dias; B, 39 dias; C, 42 dias; D e E, 45 dias; F, 48 dias; G, 51 dias; H, 57 dias de incubao. AV,
arco vertebral; CC, costelas cervicais; CD, costelas dorsais; CV, centro vertebral; IC, interclavcula;
PrA, prtlas. Barra 2 cm.
Vrtebras dorsais e costelas:

S aos 42 dias (Figura 3C). A fuso entre os centros

Quinze vrtebras dorsais esto presentes na

de ossificao do centro vertebral e dos processos

coluna vertebral de C. yacare, todas com morfologia

transversos ocorre somente em indivduos adultos,

similar. semelhana das vrtebras cervicais, o

haja vista que nos embries existe apenas uma unio

centro de todas as vrtebras dorsais comea a

evidenciada pela presena de uma forte sutura. A

ossificao cedo, aos 33 dias, seguindo o mesmo

fuso dorsal dos processos transversos ocorre

gradiente crnio-caudal (Figura 1). Os processos

parcialmente aos 51 dias, dando origem ao diminuto

transversos se desenvolvem a partir de centros de

esboo do processo espinhoso (Figura 3E).

ossificao distintos que se coram com Alizarina red

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As costelas dorsais iniciam sua ossificao

marcados. O tubrculo e captulo das mesmas so

aos 33 dias com a inconspcua reteno de Alizarina

visveis a partir do 42 dia. No final do perodo de

red S da segunda a sexta costelas. O gradiente de

incubao a morfologia da articulao com as

reteno intensifica-se aos 36 dias, quando as nove

vrtebras est evidente, assim como as estruturas

primeiras costelas possuem centros de ossificao

bem ossificadas (Figura 3).

Figura 3. Fotografias da sequncia de desenvolvimento das vrtebras e costelas de C. yacare. A e B, 39 dias;


C, 42 dias; D e E, 51 dias; F, 57 dias de incubao. CD1, primeira costela dorsal; CD5, quinta
costela dorsal; CS, costela sacral; IC, interclavcula; Pt, processo transverso. Barra 2 cm.
Vrtebras lombares

Vrtebras sacrais e costelas

Existem trs vrtebras lombares em C.

H duas vrtebras sacrais, cada uma

yacare, todas sem costelas associadas. Assim como

articulando com uma costela sacral correspondente.

as demais o centro vertebral e os arcos neurais so

O centro vertebral e os arcos neurais se assemelham

semelhantes, e a ossificao comea pelo centro

aqueles da regio dorsal. A ossificao do centro

vertebral aos 33 dias com gradiente crnio-caudal

vertebral teve incio tambm aos 33 dias, outrora

(Figura 1).

com menor reteno de Alizarina red S devido o

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padro crnio-caudal de ossificao (Figura 1). Os

DISCUSSO

arcos estavam corados aos 39 dias e as costelas


sacrais iniciaram sua ossificao aos 42 dias. Nos

Em C. yacare, assim como nos rpteis em

espcimes em que esto mais ossificadas, a

geral, as vrtebras so proclicas, com a presena de

morfologia

muda

arcos hemais apenas na regio caudal. Existem duas

significativamente. No embrio de 57 dias a

vrtebras sacrais que sustentam a pelve e a

articulao entre as costelas, o sacral e o lio no

articulao da coluna vertebral com o crnio ocorre

estava

por um cndilo nico que se movimenta com o atlas

das

evidente,

costelas

entretanto,

no

gradiente

de

ossificao estava bastante avanado (Figura 3).

(ROMER,

1956;

HILDEBRAND;

GOSLOW,

2006). Acima do cndilo occipital est presente o


Vrtebras caudais

pr-atlas,

caracterstica

de

alguns

tetrpodes,

Geralmente, entre 37 e 39 vrtebras caudais

resultado da incorporao de algumas vrtebras ao

so reconhecidas, no entanto, existe uma variao

crnio nos vertebrados primitivos, que pode se

significativa entre os diversos crocodilianos. Sua

fundir a alguma estrutura adjacente ou ainda, como

morfologia e tamanho variam consideravelmente no

em C. yacare, permanecer livre.

sentido crnio-caudal (Figura1). O centro vertebral e

Os centros das vrtebras cervicais so os

arcos neurais so indistinguveis naquelas vrtebras

primeiros a se ossificar em C. yacare, como ocorre

mais caudais. Aos 48 dias todos os centros

em

vertebrais mostraram um gradiente crnio-caudal da

apresentando um padro crnio-caudal, como em

ossificao. O centro possui apfises transversos

todos os outros tetrpodes (CARROLL; CHORN,

pequenos e curtos que se coraram com Alizarina red

1995). A formao das costelas segue o mesmo

S aos 57 dias de incubao, sendo tambm

padro que as vrtebras, onde conspcuo o

evidenciados os processos hemais nas vrtebras

gradiente crnio-caudal. Os centros vertebrais em A.

mais craniais.

mississipiensis esto ossificados mais cedo que em

A.

mississipiensis

(RIEPPEL,

1993),

C. yacare.
Costelas abdominais

No momento do nascimento todos os

Todas as costelas esto formadas at o

elementos esto bem ossificados, embora os

momento da ecloso, assim como aquelas que se

processos transversos no estejam fundidos com o

ossificam na parede abdominal. Estas costelas, ditas

centro vertebral, principalmente as costelas sacrais,

abdominais, so de nmero varivel, e se formam a

que nos crocodilianos se fundem apenas na vida

partir de um centro de ossificao nico, mas em

adulta.

pares tangentes e ipsilaterais, e se unem em forma

mississipiensis, nota-se um discreto avano nos

de V com pice direcionado cranialmente.

processos de ossificao em relao a C. yacare,

Contatam seu colateral na linha mediana. Seu

haja vista a presena de mais estruturas ossificadas e

desenvolvimento inconspcuo no embrio de 42

em processo de ossificao mais avanado neste.

dias. Aos 57 dias o par caudal retm visualmente

Vrios fatores, principalmente aqueles relacionados

mais corante que os demais.

ao tempo de incubao e a temperatura podem ter

Outrora,

na

comparao

com

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A.

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influenciado para a variao na cronologia entre

abdominal

estes crocodilianos.

pleisiomrfica nos tetrpodes (ROMER, 1956;

As

costelas

sacrais

os

processos

considerado

escamao

formam por centros de ossificao separados e se

Sarcopterygian.

posteriormente.

formao

caracterstica

BAUR, 1897), e possivelmente derivado da

transversos das vrtebras dorsais e caudais se


fundem

uma

destas

da

Elas

face

esto

ventral

presentes

dos

em

peixes

nmero

estruturas por meio de centros de ossificao

morfologia variadas entre as espcies, sendo

separados uma caracterstica pleisiomrfica com

relatados de oito a vinte e um pares.

os

1984;

animais possuem normalmente menos ossos, no

GAUTHIER et al., 1988; LAURIN, 1991). Em

existindo correlao com o nmero de vrtebras.

crocodilos jovens, Testudines e Sphenedon os

Segundo Claessens (2004), as costelas abdominais

processos transversos encontram-se separados das

em crocodilianos so ossificaes no tendo do

vrtebras,

as

msculo reto abdominal e no ossificao drmica,

(1923),

informao que no podemos confirmar devido

demonstrou uma relao de homologia, discordando

falta de informaes acerca desta caracterstica.

de Huene (1908), que observou em indivduos

Segundo Patterson (1997) esses ossos apresentam

jovens o processo transverso suturado a vrtebra,

desenvolvimento diferente dos demais, e portanto

assim como em alguns lagartos. Em C. yacare

no so homlogos. Voelttzkow e Dderlein (1901)

definitivamente esta estrutura se desenvolve a partir

e Howes e Swinnerton (1901) demonstraram que

de um centro de ossificao diferente, outrora, este

estes

se

intramembranosa em Crocodylus e Sphenedon. O

lagartos

(CURRIE;

sendo

costelas.

Para

funde

CARROLL,

considerados

crocodilianos,

ao

centro

homlogos
Higgins

vertebral

durante

elementos

se

Pequenos

desenvolvem

de

forma

esqueletognse. Assim, uma concluso com base

desenvolvimento

nestas informaes ainda contraditria devido a

observado a partir de dez fileiras, das quais oito se

complexidade dos padres ontognicos durante a

desenvolvem, sendo que as duas primeiras atrofiam.

osteognese. O alongamento do processo transverso

Mas esse nmero varia entre os Crocodylia, estando

nas vrtebras dorsais no conhecido em outros

em C. yacare presentes normalmente seis pares que

rpteis, sendo relatado como uma caracterstica

se ossificam tardiamente.

sinapomrfica nos Archosauria (BENTON, 1985).

destas

em

C.

niloticus

foi

Tradicionalmente sua funo foi atribuda a

O esqueleto abdominal relativamente

suporte

(ROMER,

1956;

HOLTZ;

BRETT-

desconhecido devido sua limitada ocorrncia nos

SURMAN, 1997), mas a perda destas estruturas

vertebrados

acarretaria em uma menor proteo do abdmen nas

modernos

(TORRES-CARVAJAL,

2004). As costelas abdominais esto presentes em


C.

yacare,

sendo

uma

caracterstica

dos

linhagens

que

caracterstica.

no
Assim,

sua

importncia

como

plastro

prevenindo o colapso das vsceras, seja mais

tambm

possa

ser

aparato

esta

componente

Testudines

no

apresentam

crocodilianos viventes, lagartos e tuatara, embora o


dos

passivo

mais

respiratrio,

considerado derivado desta estrutura (De VOS,

plausvel.

1938; GILBERT et al., 2001) O esqueleto

observarmos que todos os outros vertebrados que

Esta

afirmao

suportada

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se

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perderam estas

estruturas

LIMA, F. C. et al.

possuem diferentes

A presena do esqueleto abdominal uma

mecanismos para prevenir o colapso abdominal e

caracterstica pleisiomrfica e possivelmente sua

auxiliar na respirao, como o diafragma nos

funo est associada a mecnica respiratria.

mamferos (LAMBE, 1917; PAUL, 1988).


AGRADECIMENTOS
CONCLUSES
Os autores agradecem ao Dr. Marcos
A coluna vertebral e costelas em C. yacare

Eduardo Coutinho, a Clarissa de Arajo Martins e a

se ossifica crnio-caudalmente como em demais

diviso de rpteis e anfbios do Instituto Chico

grupos de vertebrados. Sua anatomia ssea fornece

Mendes de Conservao da Biodiversidade

informaes filogenticas para o grupo.

ICMBio pela disponibilidade e contribuio na

A seqncia de ossificao no apresenta

coleta dos embries.

variaes substanciais em relao aos demais


crocodilianos.

ABSTRACT: Among reptiles, lizards and Testudines are the focus of numerous investigations that include the
study of its ontogeny, however, descriptions of development and ossification sequence in crocodilians are scarce. Thus, it
was aimed to investigate the pattern of training and sequence of ossification of the vertebrae and ribs in Caiman yacare
(Daudin, 1802). Embryos were collected at regular intervals and submitted to the protocol of clearing and staining Aliarina
red S. The process of ossification of the vertebral column occurs in the craniocaudal direction from the 33 days. The
vertebrae are formed from separate ossification centers for the centers, the arch and the transverse processes. The proatlas
is formed from two separate ossification centers that fuse to the end of the incubation period. The fusion of dorsal
transverse process is partly to 51 days, giving rise to a small sketch of the spinous process. In the embryo of 57 days the
link between the ribs, the sacrum and the ilium was not evident. The morphology and size of caudal vertebrae vary
considerably in the craniocaudal direction. All have the hemal processes and initiate its ossification up to 48 days. C.
yacare has a varied number of abdominal ribs, which ossify even during the embryonic period. The pattern of
skeletogenesis C. yacare is consistent with other reptiles, although some variations, with particular emphasis on the
remodeling of structures, which possibly reflects the variations in incubation period among the various reptiles reported.

KEYWORDS: Development. Ossification. Pantanal Caiman. Reptiles. Skeleton.

REFERNCIAS
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