DINMICA POPULACIONAL

E P A D R O D E A T IV I D A D E
DO MARSUPIAL

M ETACHIRUS NUDICAUDATUS,

DESMAREST, 1817 (DIDELPHIMORPHIA, DIDELPHIDAE)

EM REA DE MATA ATLNTICA NO
P A RQU E N ACI O N AL D A S ERRA D OS RG O S,
R I O

D E

J A N E I R O ,

B R A S I L .

MARIANA SILVA FERREIRA

RIO DE JANEIRO
2011
i

UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO DE JANEIRO

CENTRO DE CINCIAS DA SADE
INSTITUTO DE BIOLOGIA
PROGRAMA DE PS-GRADUAO EM ECOLOGIA

Dinmica populacional e padro de atividade do

marsupial Metachirus nudicaudatus, Desmarest, 1817
(Didelphimorphia, Didelphidae) em rea de Mata
Atlntica no Parque Nacional da Serra dos rgos, Rio
de Janeiro, Brasil.

Mariana Silva Ferreira

Orientador: Prof. Dr. Marcus Vinicius Vieira

Dissertao
apresentada
ao
Programa de Ps-Graduao em
Ecologia da Universidade Federal do
Rio de Janeiro, como parte dos
requisitos necessrios obteno do
grau de mestre em cincias biolgicas
(Ecologia).

Rio de Janeiro, RJ - Brasil

2011
ii

UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO DE JANEIRO

INSTITUTO DE BIOLOGIA
PROGRAMA DE PS-GRADUAO EM ECOLOGIA - PPGE

Dinmica populacional e padro de atividade do marsupial

Metachirus nudicaudatus, Desmarest, 1817, (Didelphimorphia,
Didelphidae) em rea de Mata Atlntica no Parque Nacional da
Serra dos rgos, Rio de Janeiro, Brasil.

Mariana Silva Ferreira

Dissertao apresentada ao Programa de Ps-Graduao em Ecologia da
Universidade Federal do Rio de Janeiro, como parte dos requisitos
necessrios obteno do grau de mestre em cincias biolgicas
(Ecologia).
Defendida em 24 de maio de 2011.

Banca examinadora:

________________________________________________________
Prof. Dr. Marcus Vincius Vieira (UFRJ)
________________________________________________________
Prof. Dr. Mauricio Lima (Pontifcia Universidade Catlica do Chile)
________________________________________________________
Prof. Dr. Rosana Gentile (FIOCRUZ)

Suplentes:
________________________________________________________
Prof. Dr. Rita Portela (UFRJ)
________________________________________________________
Prof. Dr. Rui Cerqueira (UFRJ)
iii

Ficha Catalogrfica

FERREIRA, M. S.
Dinmica populacional e padro de atividade do marsupial Metachirus nudicaudatus ,
Desmarest, 1817, (Didelphimorphia, Didelphidae) em rea de Mata Atlntica no
Parque Nacional da Serra dos rgos, Rio de Janeiro, Brasil [Rio de Janeiro, 2011]
xxii + 99 pp.
Dissertao (Mestrado em Ecologia) Universidade Federal do Rio de
Janeiro, Instituto de Biologia Departamento de Ecologia, Programa de Ps-graduao
em Ecologia, 2011.
1. Marsupial
2. Dinmica populacional
3. Padro de Atividade
4. Segregao temporal
5. Mata Atlntica
I. Vieira, M. V. (orient.)
II. Universidade Federal do Rio de Janeiro, Instituto de biologia, Departamento de
Ecologia
III. Ttulo
Fotos da capa a partir da superior esquerda, sentido horrio:
Filhotes de Metachirus nudicaudatus, por Andr Faria.
Metachirus nudicaudatus adulto, por Paulo S. Bernarde.
Metachirus nudicaudatus adulto, por Priscilla L. Zangrandi.
Metachirus nudicaudatus jovem, por Ricardo Roth.

iv

Nature is a language,
can't you read?
Trecho da msica Ask do grupo The Smiths

Ser bilogo no significa

ter um emprego;
significa escolher
um estilo de vida.
Ernst Mayr em Isto Biologia

Moro

no Brasil
No sei se moro
muito bem ou muito mal
S sei que agora
fao parte do Pas
A inteligncia
fundamental...
Trecho da msica Moro no Brasil do grupo Farofa Carioca

Dedico esta dissertao a minha famlia,

em especial a minha av, que ao longo
destes dois anos, em quase todos os
sbados, sempre me pergunta se j fui
pegar timb (nome vulgar do gamb na
Paraba). E, com muito prazer, digo que
sim!
vi

Agradecimentos

Agradeo a minha famlia por ter me apoiado durante todos estes anos em todas as
minhas escolhas. Obrigada pai, me, irms e cunhados, afilhadas, tio, tia, madrinha e,
lgico, sem esquecer dessas coisinhas to especiais na minha vida, meus gatos, Mimosa
(meu amorzinho), Chispita e Neguinho.
Agradeo em especial ao meu pai Fernando e a minha me Ermira por terem me
bancado em Campos e, depois da minha desistncia, aps um ms de UENF terem
acreditado mais uma vez em mim. Obrigado pai pela leve presso para eu me matricular
na UFRJ. No sei o que seria de mim se no fosse Biloga! AMO VOCS.
Agradeo ao meu orientador que insisto em chamar de professor por respeito e
admirao, o Prof. Dr. Marcus Vincius Vieira. Obrigada por me acolher nesta grande
famlia que o LabVert e por j de incio me apelidar de Mari 3 (por razes bvias). A
oportunidade de estar neste laboratrio nica, por isso serei eternamente grata pela
oportunidade concedida e tambm pela entrevista mais fcil que fiz na minha vida!
Agradeo o Prof. Rui Cerqueira e Prof. Carlos Eduardo V. Grelle (Cadu) pelas
conversas no laboratrio, longas e/ou curtas, mais muito produtivas principalmente para
quem gosta de ouvir histrias e rir delas tambm.
Agradeo a minha madrinha Maria Tereza e ao professor Marco pela orientao
dada durante um perodo confuso na graduao em que eu no sabia o que fazer. Bater na
porta do LabVert com o artigo da Lutreolina nas mos foi o melhor conselho que recebi
nos ltimos anos. Obrigada!
Como no tive a oportunidade de agradecer a esta pessoa durante a graduao,
aproveito o espao livre para esta finalidade. Maja Kajin, anjinho que veio do Leste
Europeu para me ensinar muito do que sei sobre ecologia e sobre as elasticidades e
sensibilidades. Muito obrigada por tudo!
Mariana Pereira Santana, uma das primeiras pessoas que conheci ao entrar no
laboratrio. Amiga para toda a vida! A convivncia com voc nestes quase cinco anos me

vii

fez perceber a pessoa sensacional que voc e desta amizade, independente do que venha
acontecer em nossas vidas, no quero abidicar. Vai ter que aguentar muiiiiiito sua amiga
cone. Te amo mul!
Priscilla Lra Zangrandi, menina mexeriqueira que leu os meus agradecimentos
antes da hora!!! Por causa dela tive que mud-lo, mas acho que foi at melhor, pois assim
posso expressar melhor como voc importante na minha vida. Ns passamos muitas
coisas juntas! Nunca vou esquecer o dia da JIC que voc chegou e disse que queria muito
que ns duas entrssemos no mestrado. Amiga eu tambm queria muito e ns
conseguimos! Hoje (e amanh) completamos mais uma etapa em nossas vidas, juntas! E
esse s o incio. Ns vamos conseguir muito mais! Saiba que sua amizade muito
importante na minha vida. Te amo mul!
Populete do gnero masculino, coisa rara no Garrafo, Ailton Santana, ou melhor, o
Butt. A pessoa mais calma do mundo, super dedicado e inteligente. Me surpreendeu
quando assumiu o Garrafo e tenho certeza que s escutarei coisas boas sobre ele no
futuro (no muito distante). Valeu Butt.
Agradeo tambm aos novos populetes que agora no so to novos assim.
Andreza e Gustavo cuidem muito bem do Garrafo, este projeto de extrema importncia,
muitos j passaram por ele organizando-o e agora a vez de vocs. T de olho hein!
Agradeo a todo o povo labvertino ... povo mesmo porque a quantidade de
pessoas que esse laboratrio comporta inacreditvel! D para fazer um estudo
populacional de longa durao. Perdas e ganhos ocorreram ao longo dos anos, mas pelo
que posso observar a populao se mantm estvel. Ai vai, espero no esquecer de
ningum: Ana Crudia, Andr Cunha, Andreza, Antonio, Bernardo, Bianca, Brenda, Bruna,
Butt, Cido, Cobra, David, Dbora, Deisy, Diogo, Fabi, Fbio Pedreira, Fernanda, Finotti,
Fred, German, Gisele, Gustavo, Isabel, Jayme, Joana, Ju, Julio, Juvenil, Kid, Lara, Lra, Luis
Renato, Luisa, Luiza, Maja, Marcelle, Marcelo, Marcos, Maria Lucia Lorini, Mari 1, Mari 2,
Mari 4, Mieko, Mriam, Nadjha, Natlia, Paula, Paulo, Rajo, Raquel, Reginaldo, Renatinho,
Renato Afonso, Rmulo, Silvia, Suzy, Tainazinha, Thabatta, Thayna, Vanina. Obrigado a
todos vocs, no somente pela ajuda no Garrafo, mas tambm pela convivncia quase que
diria. Sem vocs essa dissertao no existiria!!!

viii

Dentre os labvertinos com alguns tive uma convivncia maior e, por isso, aqui vai
um obrigado em especial. Ana Crudia, com essa aqui voc tem que aprender a conviver,
gnio difcil, mas super gente boa. Valeu Ana. Antonio, rapaz de risada gostosa, sempre
alegre e disposto a te dar um bom abrao. Me fez gostar de ir aos fragmentos e enfrentar
mais de vinte indivduos de Philander diariamente. Valeu Antonio. B (hehe), amigo
vascano e petista, timo conversar com ele, nunca sai briga (ou quase nunca)! Obrigada
pela possibilidade de conhecer o Cerrado, a Caatinga, a Serra da Capivara (lugar
sensacional, recomendo!) e lgico, o mais importante de todos, o Didelphis albiventris.
Viagem inesquecvel! Bel, te adimiro muito por sua persistncia na licenciatura. Sei que
no fcil conciliar com o mestrado. Eu no consegui! Boa sorte. Cobra, pessoa incrvel,
sempre motivada! Conseguiu com uma berne no rosto ficar mais charmosa. S ela mesmo.
Valeu Cobra. Amiga Dbora, eu no sou mais intil, estou aprendendo a dirigir e agora
bebo cerveja. Assim est bom??? Dois, companheira pra todas as horas. nica que
consegue me fazer falar inutilidades ao telefone. Espero ter voc sempre na minha vida,
sua alegria sempre me contagia. Bjos mul. Diogo, sempre com idias radicais e
divertidas. Discusses estiveram em nosso caminho principalmente durante a poca em
que organizava o Garrafo, discusses essas nem sempre to saudveis mais que fazem
parte da convivncia diria. Te adoro ogro. Jayme, sulista que cheio de idias veio parar
nesse Rio de Janeiro. Junto com o Diogo me deu a idia dos relgios de captura que
resultaram em um captulo desta dissertao e alguns outros artigos futuros. Valeu Jayme.
Ju (ou agora Juli, haha), menina linda, alegria em pessoa, que sempre pude contar para
quebrar galhos no Garrafo. Penso em macaquinhos, penso na Ju. Kid (Andr Faria),
enorme capacidade de me irritar e me fazer acreditar nas coisas mais absurdas, mesmo
assim gosto muito de voc viu! Lra, complicada e perfeitinha, inteligente ao extremo, fico
at intimidada ao seu lado. Anda mais calma ultimamente (ou no referente a este ms
de maio), pelo menos no tenho mais presenciado os famosos ataques de Priscilla Lra
(haha, nunca vou esquecer disso cabeuda). Essa brasileira quase naturalizada alem vai
chegar longe. Bjos mul. Luis Renato, a prova de que o velho ditado A primeira
impresso a que fica uma furada. Na primeira vez que tive contato com esse ser ele me
sacaneou. Por causa dele e s dele no fiquei com 10 em Clculo. Valeu Bicha. Marcos,
dicionrio ambulante! Me surpreendo com sua inteligncia e capacidade de lembrar de
tudo e mais um pouco, fato comprovado nas guerras de crebro do C.A.. Quando crescer
quero ser igual a voc!!! Matheus, menino de idias, muitas idias. Ser sempre o juvenil,
mesmo j sendo veterano no lab. Valeu Matheus. Nadjha (scenarium girl), eterna
funcionria do ms, eficincia em pessoa. Nos ajudou muiiiito no Garrafo mesmo quando
no era seu dever. Te adoro Nadjho, tenho uma dvida eterna com voc. Paula, tambm
ix

scenarium girl, que compartilha comigo o amor pelos gatos (todos os gatos) e que, junto
com o Diogo, me introduziu na arte de apreciar um bom japons, coisa que vai me levar
falncia.

Te

adoro

Paulete.

Renatinho,

vascano

nato,

viciado

em

netvasco

(www.netvasco.com.br), sofre como eu com o Vasco (na alegria e na dor!). Me

proporcionou uma das imagens mais incrveis que j vi em minha vida! Um gato mourisco
(Puma yagoaurondi), ao vivo e em cores no meio de um fragmento em Vassouras, RJ. D
para acreditar??? Fui a pessoa mais feliz do mundo naquele dia! Obrigado por tudo
Renatinho.
Agradeo tambm aos ex-labvertinos, principalmente os que um dia organizaram
o Garrafo e todos os amigos, da biologia ou no, que j foram ao Garrafo nos ajudar, para
curtir uma cachoeira e tambm conhecer essas maravilhosas criaturas, os marsupiais. Sem
vocs essa dissertao tambm no existiria!!!
Agradeo ao Diogo, Jayme e Maja por revisarem a dissertao, fornecendo crticas
construtivas e incentivadoras, muitas vezes acompanhadas de hilrios comentrios (valeu
Diogo) que fizeram da reviso algo no to estressante quanto eu imaginava que seria.
Agradeo aos funcionrios do laboratrio, no por obrigao, mas pelo verdadeiro
reconhecimento que sei que este no funcionaria em perfeitas condies sem vocs.
Obrigada Angela, Nlio e Rosana.
Agradeo a todos os professores, tanto da ps, da graduao, do curso tcnico da
FIOCRUZ quanto da poca do pr-vestibular e tambm do colgio por todo o conhecimento
transmitido a mim.
Agradeo os integrantes da pr-banca e banca por contribuirem com esta
dissertao.
Agradeo ao Programa de Ps-graduao em Ecologia da Universidade Federal do
Rio de Janeiro pela credibilidade e principalmente pelo apoio financeiro, este vai fazer
falta!
Agradeo a Marcinha e Suely, secretrias da Ps-graduao, por serem sempre
atenciosas tentando resolver todos os problemas e dvidas que tinha.

Agradeo o governo brasileiro, sendo este representado pelo presidente Luis

Incio Lula da Silva e pela atual presidenta Dilma Rousseff, pelos investimentos nas
universidades pblicas. Felizmente no presenciei o perodo anterior, mas histrias so
muitas.
Agradeo ao Google primeiramente pelo Google Acadmico (Scholar). Esta
ferramenta possibilitou o acesso a diversos artigos no disponveis no Portal CAPES (ok,
no d para pagar todas as revistas!). Agradeo tambm pelas horas interminveis que me
fez passar em frente ao computador pegando artigos, uma vez que a busca de um
assunto restrito sempre me levava a encontrar outros milhares de artigos interessantes
que nunca irei ler, mas que tenho que ter! Agradeo, principalmente, a ferramenta Google
Books pela disponibilizao de trechos de livros que contriburam muito para esta
dissertao, dentre eles o livro sobre padro de atividade de pequenos mamferos.
Consegui completar todos os quatro captulos tericos ao longo destes dois anos. S que
agora eu j tenho o livro (brigadinha Lra). Valeu Google!
Agradeo ao CNPq, CAPES e Faperj, por terem fornecido as condies materiais
para a execuo do mestrado e da coleta de dados.
Por ltimo, mas no menos importante, agradeo ao Metachirus nudicaudatus
Desmarest, 1817 (Didelphimorphia, Didelphidae) pelo esforo reprodutivo enorme que
fez para que alguns de seus filhinhos aparecessem durante um aninho da dissertao no
Garrafo fazendo assim parte desta e contribuindo para a existncia do Captulo 2.
Agradeo tambm aqueles que se dispersaram at a rea, colocando suas vidas em risco
pelo bem da minha dissertao. Valeu fofdios!!! Gamb, eu tambm te amo!!!

xi

Resumo

Ferreira, M.S. Dinmica populacional e padro de atividade do marsupial neotropical

Metachirus nudicaudatus em rea de Mata Atlntica no Parque Nacional da Serra
dos rgos, Rio de Janeiro, Brasil. Dissertao de Mestrado em Cincias Biolgicas
(Ecologia), Universidade Federal do Rio de Janeiro, 2011.

Uma populao do marsupial neotropical Metachirus nudicaudatus foi estudada em uma

rea preservada de Mata Atlntica no Estado do Rio de Janeiro atravs do mtodo de
captura-marcao-recaptura. Os objetivos deste estudo foram determinar o mecanismo
envolvido na regulao populacional e os efeitos de fatores exgenos ao sistema e
determinar o padro de atividade de M. nudicaudatus e Didelphis aurita, investigando se,
devido ao seu papel de competidor e predador intraguilda, D. aurita tem influencia sobre a
atividade da cuca marrom. A dinmica populacional de M. nudicaudatus governada pelo
processo de retroalimentao negativa de primeira ordem, sugerindo que a populao
regulada por competio intraespecfica por recursos (limitada por alimento e/ou espao).
A estrutura endgena do sistema sofre influencia da precipitao local do ano anterior.
Quanto ao padro de atividade, M. nudicaudatus estritamente noturno, sem registros de
atividade crepuscular, j D. aurita apresentou um padro bimodal de atividade, estando
mais ativo no crepsculo e no meio da noite. Atividade diurna tambm foi registrada para
esta espcie, no estando ativa nos horrios em que os pesquisadores esto nas grades de
estudo. Uma baixa sobreposio nas horas de forrageamento foi observada entre os
padres de atividade, o que pode ser um indicativo de uma possvel segregao temporal
entre as espcies.

xii

Resumen

Ferreira, M.S. Dinmica poblacional y patrn de actividad del marsupial neotropical

Metachirus nudicaudatus en area de Mata Atlntica en el Parque Nacional de la Serra
de los rganos, Rio de Janeiro, Brasil. Disertacin de Maestra en Ciencias Biologicas
(Ecologa), Universidade Federal do Rio de Janeiro, 2011.

Una poblacin del marsupial neotropical Metachirus nudicaudatus fue estudiada en una
area preservada de Mata Atlntica en el Estado del Rio de Janeiro a travs del mtodo de
captura-marcaje-recaptura. Los objetivos fueran determinar el mecanismo involucrado en
la regulacin poblacional y los efectos de factores exgenos al sistema y determinar el
patrn de actividad de M. nudicaudatus y Didelphis aurita, investigando si, debido a su
papel de competidor y depredador intraguilda, D. aurita tiene influencia sobre la atividad
de la cuica marrn. La dinmica poblacional de M. nudicaudatus es dominada por una
retroalimentacin negativa de primer orden, sugiriendo que la poblacin es regulada por
competencia intraespecfica por el recurso limitante (alimento y/o espacio). La estructura
endgena del sistema sufre influencia de la precipitacin local con un ao de retraso. No
hay evidencias de la influencia del ndice de Oscilacin del Sur en la dinmica poblacional
del marsupial. Metachirus nudicaudatus es estrictamente nocturno, sin registros de
actividad crepuscular y Didelphis aurita apresent un patrn bimodal de actividad,
estando ms activo en el crepsculo y en el medio de la noche. Actividad diurna tambin
fue registrada para la especie, no estando activa en los horarios que los investigadores
estn en las grillas de trampeo. Una pequea superposicin en las horas de forrajeo fue
observada entre los patrones de actividad, sugeriendo una possible segregacin temporal
entre las especies.

xiii

Abstract

Ferreira, M.S. Population dynamic and activity patterns of the neotropical marsupial
Metachirus nudicaudatus in an Atlantic Forest area in Serra dos rgos National
Park, Rio de Janeiro, Brasil. Master's degree in Biology (Ecology), Universidade Federal
do Rio de Janeiro, 2011.

A population of the neotropical marsupial Metachirus nudicaudatus was studied in an

preserved Atlantic Forest area in Rio de Janeiro State using capture-mark-recapture
method. The purpose of the study was to determine the mechanism involved in the
population regulation and the effect of the exogenous factors to the system and to describe
the activity pattern of M. nudicaudatus and Didelphis aurita, investigating if D. aurita affect
the acitivity of the brown opossum since it is a competitor and occasional intraguild
predator. The population dynamics of M. nudicaudatus is governed by negative first-order
feedback, suggesting that the population is regulated by intraspecic competition (limited
by food and/or space). Endogenous structure is inuenced by local precipitation with a
one year time-lag. There is no evidence of the effect of Southern Oscillation Index on
population dynamic of this marsupial. In relation to the activity pattern, Metachirus
nudicaudatus is strictly nocturnal, without signs of activity during twilight, and Didelphis
aurita has a bimodal activity pattern with more intense activity in twilight and in the
middle of the night. Activity during the day was also detected for this species, however D.
aurita was not active during the time where researchers were in the grids. A low degree of
overlap in foraging times was observed, suggesting a possible case of temporal
segregation.

xiv

Sumrio

Agradecimentos . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . vii
Resumo . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . xii
Resumen . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . xiii
Abstract . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . xiv
Sumrio . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . xv
ndice de figuras . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . xvii
ndice de tabelas . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . xxi
ndice de apndices . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . xxii

Introduo e Mtodos Gerais

Introduo geral . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 2
Espcie de estudo . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Material e Mtodos gerais . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

11

rea de estudo . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 11
Coleta de dados . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

13

Referncias bibliogrficas . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

17

Captulo 1. Dinmica populacional do marsupial Metachirus nudicaudatus em uma

rea de Mata Atlntica no Rio de Janeiro . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Resumo . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 23
Resumen . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

24

Abstract . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

25

Introduo . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 26
Material e Mtodos . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 30
Estimativa de abundncia . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 30
Anlise da srie temporal . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

30

xv

Tendncia . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 30
31
Ferramentas para o diagnstico da estrutura de
retroalimentao . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Influncia de fatores climticos na dinmica populacional de

Metachirus nudicaudatus . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

35

Resultados . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 38
Discusso . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

44

Concluso . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

49

Referncias bibliogrficas . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 50

Captulo 2. Segregao temporal e padro de atividade de dois marsupiais em uma

rea de Mata Atlntica no Rio de Janeiro . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Resumo . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 57
Resumen . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

58

Abstract . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

59

Introduo . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 60
Material e Mtodos . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 63
Coleta de dados . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

63

Sistema de determinao do horrio de captura . . . . . . . . . . . . . . . 63

Anlise dos dados . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 65
Padro de atividade . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

65

Segregao temporal . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 67
Resultados . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 68
Discusso . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

73

Concluso . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

78

Referncias bibliogrficas . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 79

Apndice A . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 85
Apndice B . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 89
Apndice C . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

93

Referncias bibliogrficas . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 96
xvi

ndice de figuras

Introduo e Mtodos gerais

6

Figura 1
Cuca marrom Metachirus nudicaudatus. Foto: Paulo S. Bernarde.

Figura 2

Distribuio geogrfica do marsupial Metachirus nudicaudatus desde o

sul do Mxico ao norte da Argentina. Fonte: IUCN (International Union
for Conservation of Nature).

Figura 3

Abrigos de folhas secas construdos por Metachirus nudicaudatus na rea

de estudo. Foto: Diogo Loretto.

Figura 4

11

Vista area de parte do Parque Nacional da Serra dos rgos. Na foto

pode-se observar a BR 116 e a entrada para a rea de estudo (astersco),
prxima ao quilmetro 94, alm de dois pontos tursticos do parque, o
Escalavrado (primeiro pico) e o Dedo de Deus (segundo pico).

Figura 5

13

Diagrama ombrotrmico das normais climatolgicas (1930-1961) do

municpio de Terespolis, RJ. Dados obtidos no Instituto Nacional de
Meteorologia do Rio de Janeiro (INMET).

Figura 6

14

Esquema da grade de marcao e recaptura de pequenos mamferos.

Grade composta de 25 estaes de captura eqidistantes 20 metros.
Pontos com a inscrio TG representam a presena de uma armadilha da
marca Tomahawk (modelo 201).

Figura 7

15

Esquemas das grades de amostragem. GC - grade C; E - estrada

pavimentada; C - casas; F - campo de futebol; A - autoestrada RioTerespolis; GB - grade B; CH - cachoeira; QG - alojamento; GA - grade A;
as linhas correspondem s distncias entre as grades e a autoestrada.

Figura 8

16

Fotografia area da rea de estudo. A - grade A; B - grade B; C - grade C;

AE - auto-estrada Rio-Terespolis; EV - estradas vicinais; CV - casas de
veraneio.

xvii

Captulo 1
Figura 1.1

27

Sistemas dinmicos. a - Dinmica exgena, b - Dinmica endgena de

segunda ordem (com dois componentes), c - Dinmica endgena de
primeira ordem (com um componente).

Figura 1.2

38

Srie temporal de Metachirus nudicaudatus de 1997 a 2009. Valores das

abundncias mdias anuais estimado atravs do MNKA.

Figura 1.3

39

Retrato de fase da srie temporal de Metachirus nudicaudatus com um

ano de atraso. As linhas que conectam os pontos representam vetores [N,
R].

Figura 1.4

39

Retrato de fase da srie temporal de Metachirus nudicaudatus com dois

anos de atraso. As linhas que conectam os pontos representam vetores
[N, R].

Figura 1.5

40

Funo de autocorrelao (ACF) da srie temporal de Metachirus

nudicaudatus com defasagem de nove anos.

Figura 1.6

41

Correlao parcial da taxa de crescimento (PRCF) da srie temporal de

Metachirus nudicaudatus com defasagem de dez anos.

Captulo 2
Figura 2.1

64

Sistema de determinao do horrio de captura posicionado em

cima da armadilha (a e b) e micro-interruptor acionado entre a
porta e o teto da armadilha (c - seta branca). Foto: Mariana
Ferreira.

Figura 2.2

69

Espcies de marsupiais estudadas em uma rea de Mata

Atlntica no PARNA Serra dos rgos. a -Metachirus
nudicaudatus (Foto: Priscilla Zangrandi), b - Didelphis aurita
(Foto: Maja Kajim), c - Indivduo de M. nudicaudatus capturado
em armadilha equipada com sistema de determinao do
horrio de captura (Foto: Mariana Ferreira).

xviii

Figura 2.3

69

Padro de atividade do marsupial Metachirus nudicaudatus obtido

atravs de sistemas de determinao de captura entre 2009-2010.
Categorias divididas em faixa horria de duas horas no perodo noturno
e de seis horas no perodo diurno.

Figura 2.4

70

Padro de atividade do marsupial Didelphis aurita obtidos atravs de

sistemas de determinao de captura entre 2009-2010. Categorias
divididas em faixa horria de uma hora para evidenciar capturas durante
o perodo diurno.

Figura 2.5

71

Padro de atividade do marsupial Didelphis aurita obtidos atravs de

sistemas de determinao de captura entre 2009-2010. Categorias
divididas em faixa horria de duas horas no perodo noturno.

Figura 2.6

72

Padro de atividade de Metachirus nudicaudatus e Didelphis aurita

obtidos atravs de sistemas de determinao de captura no PARNA Serra
dos rgos entre 2009-2010. Valores percentuais corrigidos (Bt)
seguindo o modelo exponencial negativo. Categorias divididas em faixa
horria de duas horas no perodo noturno e de seis horas no perodo
diurno.

Apndice A
Figura A.1

86

Grade de amostragem A. Linha slida (em negrito) representa trilhas de

acesso grade de amostragem; linhas tracejadas representam trilham
no marcadas na grade de amostragem; linhas slidas representam as
trilhas que conectam as estaes de captura na grade de amostragem;
Pd: pedra grande; P: plataforma; Ba: bananeiras e B: bambuzal.

Figura A.2

87

Grade de amostragem B. Linha slida (em negrito) representa trilhas de

acesso grade de amostragem; linhas tracejadas representam trilham
no marcadas na grade de amostragem; linhas duplamente tracejadas
representam trilhas pouco utilizadas; linhas slidas representam as
trilhas que conectam as estaes de captura na grade de amostragem;
Pd: pedra grande; P: plataforma; Ba: bananeiras; B: bambuzal; Ca: caixa
d|gua e QG: alojamento.

Figura A.3

88

Grade de amostragem B. Linha slida (em negrito) representa trilhas de

acesso grade de amostragem; linhas tracejadas representam trilham

xix

no marcadas na grade de amostragem; linhas duplamente tracejadas

representam trilhas pouco utilizadas; linhas slidas representam as
trilhas que conectam as estaes de captura na grade de amostragem;
Pd: pedra grande e P: plataforma.

Apndice B
Figura B.1

92

Montagem das partes que compem o sistema de determinao do

horrio de captura. 1 Instrues para a preparao do microinterruptor; 2 - Instrues para a preparao do relgio digital; e, 3 Instrues para a preparao do suporte de bateria.

Figura B.2

92

Unio das partes (1, 2 e 3) que compem o sistema de determinao do

horrio de captura.

xx

ndice de tabelas

Captulo 1
39

Tabela 1.1
Dados empregados na anlise do mecanismo de retroalimentao do
marsupial Metachirus nudicaudatus (MNKAanual = mdia anual do
tamanho populacional, R = taxa per-capita de crescimento populacional).

42

Tabela 1.2
Valores das correlaes da funo de autocorrelao (ACF) da srie
temporal de Metachirus nudicaudatus.

43

Tabela 1.3
Resultado da regresso passo a passo entre varivel dependente (R) e
variveis independentes (Taxa per-capita de crescimento populacional,
Logartimo natural do tamanho populacional, Mdia anual da
precipitao e ndice de Oscilao Sul).

Captulo 2
71

Tabela 2.1
Nmero de capturas por faixa de horrio dos dois marsupiais Metachirus
nudicaudatus e Didelphis aurita e padro de atividade previsto pelo
modelo exponencial negativo.

Apndice C
94

Tabela C.1
Padro de atividade dos marsupiais americanos.

xxi

ndice de apndices

Apndice A

85

Esquema das grades de amostragem da rea de estudo situada no

PARNA Serra dos rgos. Grade de captura de pequenos mamferos com
configurao 5 x 5 e denominados por algarismos arbicos.

Apndice B

89

Instrues para a montagem e instalao do sistema de determinao do

horrio de captura.

Apndice C

93

Padro de atividade dos marsupiais americanos. Classificaes obtidas

atravs de estudos empricos, livros texto, guias de campo e relatos de
observaes.

xxii

Introduo e Mtodos Gerais

Introduo geral

O conhecimento detalhado da ecologia de cada espcie essencial para entender

os processos ecolgicos em que ela est inserida como sua dinmica populacional e
interaes com outras espcies na comunidade. Em ambientes com grande diversidade
biolgica como a Mata Atlntica, as espcies esto inseridas em complexas redes de
interaes, sofrendo assim influencia no somente do ambiente, mas tambm de outras
espcies e de indivduos de sua prpria espcie. Portanto, para compreender como
coexistem na comunidade necessrio o estudo destas relaes em diferentes nveis e
escalas (Bissonette 1997).
O primeiro nvel de organizao biolgica a populao. Este conceito foi definido
por Berryman (2002) como um grupo de indivduos da mesma espcie que vivem juntos em
uma rea de tamanho suficiente para permitir que os processos de disperso e/ou migrao
ocorram e na qual as mudanas na abundncia sejam determinadas principalmente pelos
processos de nascimento e morte. As populaes so estudadas em um campo da ecologia
conhecido como Ecologia de Populaes. Nesse campo, o estudo das variaes
comportamentais dos indivduos no tempo tem recebido grande ateno, sendo seu
objetivo principal compreender a variao temporal da abundncia, que resultado de
diferentes processos atuando em diferentes escalas de tempo (Lima et al. 2001).
A dinmica de populaes, a principal rea de estudo dentro da Ecologia de
Populaes, tem sido explorada desde o surgimento da Ecologia como cincia (Elton 1924,
1927). Nos estudos de dinmica populacional o passo inicial identificar o mecanismo
regulador dominante. O conhecimento deste mecanismo possibilita determinar a
importncia de outras populaes e da prpria populao na dinmica populacional.
Entretanto, somente atravs de observaes de longo prazo possvel compreender os
processos ecolgicos envolvidos nessas variaes. Como a maioria dos estudos de longo
prazo com pequenos mamferos foram realizados em regies temperadas (e.g. Yoccoz &
2

Ims 1999, Aars & Ims 2002, Getz et al. 2007) o conhecimento dos mecanismos dominantes
em espcies neotropicais limitado. Nesta regio os estudos existentes esto
concentrados no semirido do Chile (e.g. Lima & Jaksic 1999, Lima et al. 2001) sendo
poucos os que foram conduzidos com mais de quatro anos de durao em florestas
tropicais (Cerqueira et al. 1993, Gentile et al. 2000, Viveiros de Castro & Fernandez 2004,
Kajin 2008, Pacheco 2009). Uma vez que os fatores atuantes nestas populaes podem ser
diferentes, quando comparados com espcies de regies temperadas, uma lacuna no
conhecimento existe e, portanto, estudos que buscam revelar estes padres so de grande
importncia.
Variaes temporais em uma populao tambm podem ser observadas em uma
escala de tempo mais restrita. Alternncia entre os estados de atividade e descanso
resultam em um padro temporal de durao mdia de 24 horas, comumente chamado de
padro de atividade (Halle & Stenseth 2000). usual que estudos que buscam caracterizar
o padro de atividade das espcies as classifiquem como diurnas ou noturnas. Entretanto,
a grande diversidade de padres de atividade sugere que esta simples categorizao no
adequada.
Diferentes estratgias temporais refletem diferentes restries ecolgicas sofridas
por cada espcie (Halle & Stenseth 2000). A faixa horria selecionada pelos indivduos
para estarem ativos e, portanto, desempenhar suas atividades dirias como
forrageamento, busca por parceiros e patrulha de territrio ter grande influencia na sua
aptido (fitness), uma vez que sua eficincia no desempenho destas atividades
determinar se ir sobreviver e/ou reproduzir. Dentre as restries ecolgicas sofridas
est a presena de competidores e predadores. Espcies co-especficas que ocupam nichos
similares e participam deste tipo de interao tendero a estar ativas nos mesmos
perodos, aumentando a possibilidade de ocorrncia de encontros interespecficos.
Portanto, escolher o perodo mais favorvel para estar ativo resultado de um trade-off e
os indivduos que escolherem o perodo de menor risco sero os mais beneficiados.
3

Os objetivos desta dissertao foram (1) estudar a dinmica populacional da

populao do marsupial Metachirus nudicaudatus ao longo de treze anos, buscando
identificar a estrutura de retroalimentao do sistema e determinar quais fatores
climticos (Oscilao do Sul - El Nio e precipitao local) influenciam-na, (2) determinar o
padro de atividade de M. nudicaudatus, assim como da espcie simptrica Didelphis aurita
e, (3) avaliar se D. aurita, devido ao seu papel de competidor e predador intraguilda na
comunidade de pequenos mamferos, influencia na atividade da cuca marrom.

Espcie de estudo
Metachirus nudicaudatus (Desmarest, 1817, Didelphimorphia, Didelphidae)
Metachirus nudicaudatus, o maior dos marsupiais neotropicais sem marspio,
pertence famlia Didelphidae e a nica espcie reconhecida atualmente para este
gnero (Figura 1 - Voss & Jansa 2009). Entretanto, estudos indicam que este um nome
composto que corresponde a mais de uma forma (da Silva & Patton 1998, Patton et al.
2000, Patton & Costa 2003, Costa 2003). Atualmente cinco subespcies so reconhecidas,
M.n.colombianus (J. A. Allen, 1900), M.n.modestus (Thomas, 1923), M.n.nudicaudatus (.
Geoffroy 1803), M.n.tschudii (J. A. Allen, 1900) e M.n.myosuros (Temmink, 1824), a
subespcie da Mata Atlntica (Gardner & Dagosto 2007). At o momento nenhum estudo
foi realizado com o objetivo de elevar estas cinco subespcies ao nvel de espcie.
Marsupial solitrio, de hbitos noturnos e com at 500 g de peso corporal (Macedo
et al. 2007) caracterizado pela cauda nua, origem do epiteto especfico nudicaudatus,
pela presena de duas manchas de cor plida acima dos olhos, patas traseiras longas e
rostro fino e estreito. Emite um som caracterstico, um bater de dentes, ao se sentir
ameaado e os machos exalam um odor adocicado durante a estao reprodutiva. Pode ser
confundido com marsupiais do gnero Philander (Olfers 1818), entretanto este possui
colorao cinza, ao contrrio de Metachirus que tem colorao marrom (variaes na
colorao da pelagem de Metachirus so encontradas ao longo de sua distribuio
Gardner & Dagosto 2007).

Figura 1 A cuca marrom Metachirus nudicaudatus. Foto: Paulo S. Bernarde.

A espcie est presente em grande parte do continente americano, sendo

considerada uma espcie pan-Neotropical (Voss et al. 2001). Distribui-se amplamente
desde o sul do Mxico ao
nordeste

da

Argentina,

presente principalmente em
regies florestadas (Figura 2 Gardner & Dagosto 2007).
Regies de clima mais seco
como a Caatinga e parte do
Cerrado

brasileiro,

com

exceo das Matas de Galeria,

no so habitadas por esta
espcie (Gardner & Dagosto

Figura 2 - Distribuio geogrfica do marsupial neotropical

Metachirus nudicaudatus. Fonte: IUCN (International Union for
Conservation of Nature).

2007). encontrada tambm em regies de Restinga, entretanto est presente em reas

de vegetao mais densa (Cerqueira et al. 1993), evidenciando uma preferncia por climas
mais midos (Crouzeilles et al. 2010).
Metachirus nudicaudatus tem dieta insetvora-onvora (stua de Moraes et al.
2003), isto , alimenta-se de frutas, vertebrados e invertebrados de maneira geral mas tem
preferncia por insetos, com mais de 80% de sua dieta composta por este grupo (Santori
et al. 1995, Lessa & Costa 2008). Os principais grupos que compem sua dieta so
formigas, cupins, besouros e baratas (Emmons 1990, Freitas et al. 1997, Lessa & Costa
2008). Jovens e adultos apresentam diferenas no contedo nutricional de suas dietas
(stua de Moraes et al. 2003) entretanto, diferenas no foram testadas em campo. A
espcie uma potencial dispersora de sementes em uma rea de Cerrado no sudeste de
Minas Gerais. Sementes foram encontradas em 45% de suas fezes e constituam
basicamente de duas espcies de plantas pioneiras (Lessa & Costa 2008). Em outras reas
como Restinga e Mata Atlntica sementes foram encontradas em baixas propores
(10,5% - Santori et al. 1995 e 7% - Cceres 2004, respectivamente), podendo ser
considerado um dispersor ocasional.
Metachirus nudicaudatus predominantemente terrestre (Miles et al. 1981,
Stallings 1989, Malcolm 1991, Cunha & Vieira 2002, Grelle 2003), caracterstica
evidenciada pela presena de especializaes morfolgicas para viver no solo como patas
traseiras longas e garras curtas (Szalay 1994, Argot 2002). Eventualmente utiliza o subbosque (Fleck & Harder 1995, Cunha & Vieira 2002, Santos et al. 2004, Asta et al. 2006),
entretanto evidncias provenientes da rea de estudo sugerem que este tipo de
deslocamento de carter raro (Diogo Loretto, comunicao pessoal). capaz de realizar
grandes deslocamentos e possui grandes reas de vida (Gentile & Cerqueira 1995, Pires et
al. 2002, Gentile et al. 2004, Moraes Jr. 2004). Movimentos de at 300 metros foram
observados tanto em rea de Restinga (Gentile & Cerqueira 1995) quanto em rea
contnua de Mata Atlntica (deslocamento entre grades de estudo, observao de campo).
7

Um valor mdio de movimentao de 550 metros por noite por uma fmea equipada com
rdio transmissor tambm foi registrado (Moraes Jr. 2004). Entretanto um estudo
realizado em uma rea fragmentada de Mata Atlntica tambm no Estado do Rio de
Janeiro que detectou um deslocamento de 975 metros evidencia a capacidade da espcie
de se dispersar pela matriz e que as distncias de deslocamento podem ser maiores que as
registradas nos estudos anteriores (Pires et al. 2002).
Os indivduos desta espcie so capazes de construir abrigos com folhas secas
entrelaadas no cho, como observado em duas reas de Mata Atlntica no estado do Rio
de Janeiro (Figura 3 - Moraes Jr. 2004, Loretto et al. 2005), ou utilizar estruturas
previamente formadas como tneis presentes embaixo de rvores vivas (Beisiegel et al.
2006), cavidades em rochas (Miles et al. 1981) e troncos cados e razes adventcias
(Moraes Jr. 2004, Beisiegel et al. 2006). Os abrigos podem ser compartilhados com outras
espcies, muitos sendo utilizados por poucas noites (Moraes Jr. 2004, Beisiegel et al.
2006). J os abrigos construdos com folhas aparentemente so utilizados por um perodo
mais longo de tempo (Loretto et al. 2005).

Figura 3 - Abrigos construdos por M. nudicaudatus em uma rea de Mata Atlntica no PARNA Serra dos
rgos. Detalhe do faco identificando a entrada do abrigo. Foto: Diogo Loreto.

Metachirus nudicaudatus tem preferncia por reas com menor cobertura do

dossel na rea em que este estudo foi realizado (Moura et al. 2005). De acordo com os
autores trs possveis hipteses poderiam explicar essa seleo de hbitat em meso escala:
(1) estas seriam reas com grau moderado de distrbio, (2) os animais poderiam utilizar
os troncos cados presentes nestes ambientes, e (3) estas tambm seriam reas com um
sub-bosque mais denso. Em um ambiente de Restinga tambm no Estado do Rio de
Janeiro, este marsupial mostrou preferncia por ambientes com obstruo horizontal
entre um e um metro e meio e com densidade de caules herbceos a 20 centmetros, o que
proporcionaria proteo aos indivduos Outra hiptese levantada foi a de esta maior
cobertura estar associada fonte de alimento, uma vez que grande proporo de sua dieta
composta por insetos do folhio (Freitas et al. 1997). Associao positiva entre um subbosque denso e a espcie tambm foi encontrada em outros dois estudos (Gentile 1996,
Aprigliano 2003). A seleo encontrada por estes estudos, mesmo sendo realizados em
diferentes escalas (meso e microhabitat, respectivamente), pode estar associada, uma vez
que um sub-bosque mais denso pode ser positivamente relacionado com uma menor
cobertura do dossel (Moura et al. 2005).
Pouco se sabe sobre os efeitos da fragmentao sobre populaes de M.
nudicaudatus e a resposta destas populaes a estas alteraes ambientais. Foi sugerido
que a fragmentao favorece a cuca marrom, pois a presena de um maior nmero de
rvores mortas e o aumento da cobertura do solo aumentaria os recursos alimentares
principalmente em regies prximas a reas de borda (Malcolm 1991 apud Laurance et al.
2002, Offerman et al. 1995 apud Fernandez & Pires 2006). Entretanto tambm j foi
sugerido que estes ambientes so desfavorveis. Em um estudo realizado na Amaznia
brasileira a espcie somente foi capturada em reas de mata contnua (Santos-Filho 2005).
Pires et al. (2005) no encontraram diferenas na preferncia da espcie entre o interior e
a borda em uma rea altamente fragmentada, em regio de Mata Atlntica, no sudeste
brasileiro. Alm disso, a capacidade de se deslocar entre fragmentos mostra que os
9

indivduos de diferentes fragmentos podem viver como uma nica populao (Pires et al.
2002). J Stevens & Husband (1998) observaram que a espcie somente era capturada a
80 metros da borda de uma floresta tambm de Mata Atlntica, no nordeste do Brasil, o
que evidenciaria que a espcie evitaria reas com maiores distrbios. Portanto o efeito
destas alteraes ambientais sobre a espcie ainda controverso.

10

Material e Mtodos Gerais

rea de Estudo

O estudo foi realizado em uma rea de Mata Atlntica no Parque Nacional da Serra
dos rgos (PARNA Serra dos rgos) no Estado do Rio de Janeiro (Figura 4). A rea de
mata contnua localiza-se em uma poro pertencente ao sistema orogrfico da Serra do
Mar na regio central do Estado do Rio de Janeiro e est situada na localidade do Garrafo
(222828 S, 425986 W), Municpio de Guapimirim, ca. 90 km da cidade do Rio de
Janeiro. A rea, de topografia irregular, fica nos arredores dos afluentes do Rio Inconha,
que faz parte da bacia do Rio Macac.

Figura 4 - Parque Nacional da Serra dos rgos vista area da BR 116 e da entrada para a rea de estudo
(astersco), prxima ao quilmetro 94. possvel avistar dois pontos tursticos do parque, o Escalavrado
(primeiro pico) e o Dedo de Deus (segundo pico).

11

O PARNA Serra dos rgos, terceiro parque mais antigo do Brasil, criado em 1939
(www4.icmbio.gov.br/parnaso/) est em constante expanso, compreendendo diversas
reas previamente habitadas. A localidade do Garrafo, um condomnio de veraneio
recortado por estradas vicinais, foi uma das reas englobadas durante as expanses do
parque. Distrbios devido presena de moradores e pela presena de construes
provavelmente influenciam a comunidade vegetal e animal (Macedo et al. 2007).
A vegetao da rea de estudo faz parte do complexo vegetacional da Floresta
Pluvial Montana (Rizzini 1979), com fisionomia de estgio sucessional secundrio e
maduro (Macedo et al. 2007). A mata de encosta, presente na face sul da serra, possui dois
estratos florestais, um dossel alto e fechado que atinge entre 20 e 25 metros de altura
(Gentile et al. 2004) e um sub-bosque que alcana at nove metros (Cunha & Vieira 2002).
O sub-bosque composto principalmente por arbustos e rvores finas e de pequeno porte
e o dossel por espcies lenhosas, que no compem necessariamente um dossel fechado,
devido ausncia de alguns indivduos criando descontinuidades (Loretto 2004). So
espcies caractersticas da regio lianas, cips, epfitas (principalmente bromlias),
palmeiras (iris - Astrocaryum aculeatissimum e palmitos - Euterpe edulis), pteridfitas e
bambs (Guadua tagoara) (Macedo 2007).
O clima da regio caracterizado como mesotrmico-mido-moderado (Nimer
1989 - Figura 5). A temperatura mdia mensal variou entre 10,7 C e 30,5 C e a
precipitao mensal variou de 0,2 mm a 508,0 mm, no havendo indicao real de
perodos de dficit hdrico (ver Walter 1986 para detalhes sobre a deteco desses
perodos). Os dados foram obtidos no Instituto Nacional de Meteorologia (INMET), para a
estao meteorolgica de Terespolis (2225 S, 4258 W, 874 m).

12

350

Precipitao (mm)

140

250

120

200

100

150

80
60

100

40

50

20

0
jan

fev

mar

abr

mai

jun

Precipitao

jul

ago

set

out

nov

Temperatura mdia (C)

160

300

dez

Temperatura mdia

Figura 5 Diagrama ombrotrmico das normais climatolgicas (1930-1961) do municpio de Terespolis, RJ.
Dados obtidos no Instituto Nacional de Meteorologia do Rio de Janeiro (INMET).

Coleta de Dados

Esta dissertao faz parte de um estudo de longo prazo de dinmica de populaes

de pequenos mamferos que vem sendo realizado desde abril de 1997 e faz parte do
Programa de Monitoramento de Pequenos Mamferos desenvolvido pelo Laboratrio de
Vertebrados, Universidade Federal do Rio de Janeiro. Para as anlises do captulo 1 foram
utiizados dados coletados entre o perodo de abril de 1997 a fevereiro de 2009. J para as
anlises do captulo 2 foram utiizados dados coletados entre o perodo de fevereiro de
2009 a dezembro de 2010.
Para a realizao do estudo de longo prazo foram estabelecidas trs grades de
amostragem fixas (grades A, B e C) de 0,64 ha cada uma, com 25 estaes de captura
equidistantes 20 metros (Figura 6). A grade A (222828S e 425951W) est| a 748m do
nvel do mar, enquanto a grade B (222858S e 425908W), { 652m e a C (222935S e
425850W), { 522m (Figura 7) (Apndice A Esquema das grades de amostragem). A
distncia linear entre as grades A e B de 853 metros e B e C, 573 metros. Em cada uma
das 25 estaes de captura foram colocadas duas armadilhas de captura de pequenos

13

mamferos vivos (live traps), uma de alumnio da marca Sherman (modelo XLK) (7,64 x
9,53 x 30,48cm) e outra de arame tranado da marca Tomahawk (modelo 201) (40,64 x
12,70 x 12,70 cm). Cinco pontos da grade (3, 11, 13, 15, 23) tambm receberam uma
armadilha Tomahawk de porte maior (modelo 105) (50,80 x 17,78 x 17,78 cm). As
armadilhas foram posicionadas com as aberturas voltadas para sentidos opostos de forma
a capturar indivduos vindos de diferentes direes. Todas as armadilhas foram iscadas
com uma pasta constituda de banana, aveia, pasta de amendoim e bacon. Nas armadilhas
Tomahawk tambm foram colocados pedaos de bacon e carne bovina. As excurses de
captura-marcao-e-recaptura (CMR) foram realizadas bimestralmente, com cinco noites
de captura por excurso. A cada manh as armadilhas eram verificadas e reiscadas. Foto
area da rea de estudo com a localizao das grades e de pontos referncias est presente
na Figura 8.

Figura 6 - Esquema da grade de marcao e recaptura de pequenos mamferos.

14

Um estudo de CMR envolve a captura de

uma amostra de indivduos da populao,
marcao de tais indivduos (para que possam
ser reconhecidos posteriormente), soltura (para
que

possam

retornar

populao

local,

misturando-se a ela) e, posteriormente, captura

de uma segunda amostra de indivduos, com
possveis recapturas. Os animais capturados
durante as excurses foram marcados com
tatuagem na cauda nos primeiros trs anos de
estudo

e,

posteriormente,

com

brincos

numerados (Ear Tags, National Band Tag and Co.,

E.U.A), sendo registradas informaes como o
nmero de identificao individual, espcie,
localizao (grade, estao de captura e tipo de
armadilha), comprimento do corpo e cauda,
Figura

Esquemas

das

grades de

amostragem (GC: grade C; E: estrada

pavimentada; C: casas; F: campo de futebol;
A: autoestrada Rio-Terespolis; GB: grade B;
CH: cachoeira; QG: alojamento; GA: grade A;
as linhas correspondem s distncias entre
as grades e a autoestrada).

dentio,

peso corporal,

sexo

e condio

reprodutiva. Esta ltima dada pela presena de

filhotes presos s tetas, tetas com leite ou
empedradas, em fmeas (Macedo et al. 2006). J
os filhotes presentes no marspio foram

contados, marcados atravs do mtodo de corte de falange distal (toe-clipping - Twigg

1975), verificado o sexo e tomadas medidas de corpo e cauda e caractersticas de
desenvolvimento. Este o mtodo mais comumente utilizado para a marcao de filhotes
no marspio, uma vez que eficiente na identificao dos indivduos, diminuindo assim
erros de amostragem.

15

Figura 8 - Foto area (1:20000, feita em Janeiro de 1996) da rea de estudo (G Sede de Guapimirim do
PARNA Serra dos rgos, R - Rio Soberbo, P - Posto de gasolina Garrafo, A - Grade A, B - Grade B, C - Grade C, L
- Laboratrio/Alojamento, I - Rio Iconha, T - Terespolis, X - Paraso das Plantas). Fotografia obtida no Centro
de Informaes e Dados do Rio de Janeiro (CIDE), Palcio Guanabara, Prdio Anexo.

16

Referncia Bibliogrfica

Aprigliano, P. 2003. Heterogeneidade espacial e variao temporal do microclima e seus

efeitos sobre a ocorrncia de trs espcies de marsupiais na Mata Atlntica.
Dissertao de Mestrado, Museu Nacional/UFRJ, Rio de Janeiro, RJ, Brasil.
Argot, C. 2002. Functional-adaptive analysis of the hindlimb anatomy of extant marsupials,
and the paleobiology of the Paleocene marsupials Mayulestes ferox and
Pucadelphys andinus. Journal of Morphology 253:76-108.
Aars, J., Ims, R.A. 2002. Intrinsic and climatic determinants of population demography: The
winter dynamics of tundra voles. Ecology 83(12): 3449-3456.
Asta de Moraes D., Santori R.T., Finotti R., Cerqueira, R. 2003. Nutritional and fiber
contents

of

laboratory-established

diets

of

neotropical

opossums

(Didelphimorphia, Didelphidae). In: Jones, M., Dickman, C., Archer, M. Predators

with pouches: the biology of carnivorous marsupials, pp. 225-233, Melbourne,
Australia, CSIRO Publishing.
stua, D. Moura, R.T., Grelle, C.E.V., Fonseca, M.T. 2006. Influence of baits, trap type and
position for small mammal capture in a brazilian lowland Atlantic Forest . Boletim
Museu de Biologia Mello Leito 19: 31-44.
Beisiegel, B.M. 2006. Shelter availability and use by mammals and birds in an Atlantic
forest

area.

Biota

Neotropica

6(1):

http://www.biotaneotropica.org.br/v6n1/pt/abstract?article+bn00206012006.
ISSN 1676-0611.
Berryman, A.A. 2002. Population: a central concept for ecology? Oikos 97(3): 439-442.
Bissonette, J.A. 1997. Wildlife and landscape ecology: Effects of patterns and scale.
Springer-Verlag, New Yorque.
Cceres, N. C. 2004. Diet of three didelphid marsupials (Mammalia, Didelphimorphia) in
southeastern Brazil. Mammalian Biology 69(6): 430433.
Cerqueira, R., Gentile, R., Fernandez, F.A.S., DAndrea, P.S. 1993. A five-year population
study of an assemblage of small mammals in Southeastern Brazil. Mammalia 57(4):
507-517.

17

Costa, L.P. 2003. The historical bridge between the Amazon and the Atlantic forest of
Brazil: a study of molecular phylogeography with small mammals. Journal of
Biogeography 30: 71-86.
Crouzeilles, R.. Barros, C.S., Fernandez, F.A.S. 2010. Philander frenatus e Metachirus
nudicaudatus: Competio ou necessidades ecolgicas diferentes na Floresta
Atlntica? Mastozoologa Neotropical 17(1): 135-140.
Cunha, A.A., Vieira, M.V. 2002. Support diameter, incline, and vertical movements of four
didelphid marsupials in the Atlantic forest of Brazil. Journal of Zoology 258: 419426.
da Silva, M.N.F., Patton, J.L. 1998. Molecular phylogeography and the evolution and
conservation of Amazonian mammals. Molecular Ecology 7: 475-486.
Elton C. 1924. Fluctuations in the numbers of animals. B. J.Exp. Biol. 2: 119163.
Elton C. 1927. Animal Ecology. New York, USA, The MacMillan Company.
Emmons, L.H. 1990. Neotropical rain forest mammals: a eld guide. Chicago, USA,
University of Chicago Press.
Fernandez, F.A.S., Pires, A., 2006. Perspectivas para a sobrevivncia dos marsupiais
brasileiros em fragmentos florestais: o que sabemos e o que ainda precisamos
aprender? In: Cceres, N. C., Monteiro-Filho, E.L.A. Os marsupiais do Brasil, captulo
14, Campo Grande, MS, Brasil, Ed. UFMS.
Fleck, D.W., Harder, J.D. 1995. Ecology of Marsupials in Two Amazonian Rain Forests in
Northeastern Peru. Journal of Mammalogy 76(3): 809-818.
Freitas, S.R., stua de Moraes, D., Santori, R.T., Cerqueira, R. 1997. Habitat preference and
food use by Metachirus nudicaudatus and Didelphis aurita (Didelphimorphia,
Didelphidae) in a restinga forest at Rio de Janeiro. Revista Brasileira de Biologia
57(1): 93-98.
Gardner, L.A., Dagosto, M. 2007. Tribe Metachirini Reig, Kirsch, and Marshall, 1985. In:
Gardner, L.A. Mammals of South America. vol 1 Marsupials, Xenarthrans, Shrews and
Bats, pp 35-39, The University of Chicago Press. Chicago and London.
Gentile, R., Cerqueira, R. 1995. Movement patterns of five species os small mammals in a
Brazilian Restinga. Journal of Tropical Ecology 11: 671-677.
Gentile, R. 1996. Dinmica de populaes, comparao entre estimadores populacionais e
efeitos da estrutura do habitat em uma comunidade de pequenos mamferos de
18

uma rea rural, Municpio de Sumidouro, RJ. Dissertao de Mestrado, PPGE/UFRJ,

Rio de Janeiro, RJ, Brasil.
Gentile, R., DAndrea, P.S., Cerqueira, R., Maroja, L.S. 2000. Population dynamcs and
reproduction of marsupials and rodents in Brazilian rural area: a five year study.
Studies on Neotropical Fauna and Environment 35: 1-9.
Gentile, R., Finotti, R., Rademaker, V., Cerqueira, R. 2004. Population dynamics of four
marsupials and its relation to resource production in the Atlantic forest in
southeastern Brazil. Mammalia 68(2-3): 109-119.
Getz, L.L., Hofmann, J.E., Oli, M.K., McGuire, B. 2007. Vole population dynamics: Influence of
weather extremes on stoppage of population growth. American Midland Naturalist
158: 461466.
Grelle C.E.V. 2003. Forest structure and vertical stratication of small mammals in a
secondary Atlantic Forest, southeastern Brazil. Studies on Neotropical Fauna
Environment 38: 815.
Halle, S., Stenseth, N.C. 2000. Introduction. In: Halle S., Stenseth, N.C. Activity patterns in
small mammals: an ecological approach, pp. 3-17, Berlin, Germany, Springer-Verlag.
Kajin, M. 2008. Demografia, dinmica e gentica de populaes de Didelphis aurita
(Marsupialia, Didelphidae) na Mata Atlntica do Estado do Rio de Janeiro. Tese de
Doutorado, Programa de Ps-graduao em Gentica/UFRJ, Rio de Janeiro, RJ,
Brasil.
Laurance, W.F., Lovejoy, T.E., Vasconcelos, H.L., Bruna, E.M., Didham, R.K., Stouffer, P.C.,
Gascon, C., Bierregaard, R.O., Laurance, S.G., Sampaio, E. 2002. Ecosystem decay of
Amazonian forest fragments: a 22-year investigation. Conservation Biology 16(3):
605-618.
Lessa, L.G., Costa, F.N. 2008. Diet and seed dispersal by ve marsupials (Didelphimorphia:
Didelphidae) in a Brazilian cerrado reserve. Mammaliam Biology 75: 10-16.
Lima, M., Jaksic, F.M. 1999. Population dynamics of three Neotropical small mammals:
Time series models and the role of delayed density-dependence in population
irruptions. Australian Journal of Ecology 24: 2534.
Lima, M., Stenseth, N.C., Yoccoz, N.G., Jaksic, F.M. 2001. Demography and population
dynamics of the mouse opossum (Thylamys elegans) in semi-arid Chile:
seasonality, feedback structure and climate. Proceedings of the Royal Society of
London 268: 2053-2064.
19

Loretto, D. 2004. Demografia e seleo de habitat de marsupiais arborcolas neotropicais

com o uso de nichos artificiais. Dissertao de Mestrado, PPGE/UFRJ, Rio de
Janeiro, RJ, Brasil.
Loretto, D., Ramalho, E., Vieira, M.V. 2005. Defense behaviour and nest architecture of
Metachirus nudicaudatus Desmarest, 1817 (Marsupialia, Didelphidae). Mammalia
69(3-4): 417-419.
Macedo, J. 2007. Reproduo, fator de condio e dinmica temporal de uma populao do
marsupial didelfdeo Marmosops incanus na Serra dos rgos. Dissertao de
Mestrado, PPGE/UFRJ, Rio de Janeiro, RJ, Brasil.
Macedo, J., Loretto, D. Mello, M.C.S., Freitas, S.R., Vieira, M.V., Cerqueira, R. 2007. Histria
natural dos mamferos de uma rea perturbada do Parque Nacional da Serra dos
rgos. In: Cronemberger, C., Castro, E.B.V., Cincia e conservao na Serra dos
rgos, Braslia, Brasil, Ibama.
Malcolm, J.R. 1991. The small mammals of Amazonian forest fragments: pattern and
process. Ph. D. thesis. Universidade da Flrida, Gainesville.
Malcolm, J.R. 1991. Comparative abundances of neotropical small mammals by trap height.
Journal of Mammalogy 72(1): 188-192.
Miles, M.A., Souza, A.A., Pvoa, M.M. 1981. Mammal tracking and nest location in Brazilian
forest with an improved spool-and-line device. Journal of Zoology (Lond.) 195: 331347.
Moraes-Jnior, E.A. 2004. Radio-tracking of one Metachirus nudicaudatus (Desmarest,
1817) individual in Atlantic Forest of Southeastern Brazil. Boletim Museu de
Biologia Mello Leito 17: 57-64.
Moura, M.C., Caparelli, A.C., Freitas, S.R., Vieira, M.V. 2005. Scale-dependent habitat
selection in three didelphid marsupials using the spool-and-line technique in the
Atlantic forest of Brazil. Journal of Tropical Ecology 21: 337342.
Nimer, E. 1989. Climatologia do Brasil. 2 ed. Rio de Janeiro: IBGE/Departamento de
Recursos Naturais e Estudos Ambientais.
Offerman, H.L., Dale, V.H., Pearson, S.M., ONeil, R.V., Bierregaard Jr., R.O. 1995. Effects of
forest fragmentation on neotropical fauna: current research and data availability.
Environmental Review 3(2): 191-211.
Pacheco, M. 2009. Ecologia de populaes de pequenos mamferos em uma Restinga:
Comparao de mtodos de estimativa de abundncia e dinmica da populao de
20

Akodon cursor (Rodentia, Sigmondontinae). Dissertao de Mestrado, Museu

Nacional, Universidade Federal do Rio de Janeiro, RJ, Brasil.
Patton, J.L., da Silva, M.N.F., Malcolm, J.R. 2000. Mammals of the Rio Juru and the
evolutionary and ecological diversification of Amazonia. Bulletim of Americam
Museum of Natural History 244, 306pp.
Patton, J.L., Costa, L.P. 2003. Molecular phylogeography and species limits in rainforest
didelphid marsupials of South America. In: Jones, M., Dickman, C., Archer, M.
Predators with pouches: the biology of carnivorous marsupials. CSIRO Publishing,
Collingwood, Australia, pp. 44-52.
Pires, A.S., Lira, P.K., Fernandez, F.A.S, Schittini, G.M., Oliveira, L.C. 2002. Frequency of
movements of small mammals among Atlantic Coastal Forest fragments in Brazil.
Biological Conservation 108: 229237.
Pires, A.S., Fernandez, F.A.S., Freitas, D., Feliciano, B.R. 2004. Influence of edge and fireinduced changes on spatial distribution of samll mammals in Brazilian Atlantic
Forest fragments. Studies on Neotropical Fauna and Environment
Rizzini, C.T. 1979. Tratado de fitogeografia da Brasil, vol II. Pp 374. Editora Universidade
de So Paulo. So Paulo.
Santori, R.T., Astua de Moraes, D., Cerqueira, R. 1995. Diet composition of Metachirus
nudicaudatus and Didelphis aurita (Marsupialia, Didelphoidea) in southeastern
Brazil. Mammalia 59(4): 511516.
Santos, A.B., Lss, S., Leite, Y.L.R. 2004. Padres de uso de estratos da floresta por
pequenos mamferos no Parque Estadual da Fonte Grande, Vitria, Esprito Santo.
Natureza on line 2(2): 2733.
Santos-Filho, M. 2005. Efeitos da fragmentao de Floresta Estacional Semidecidual
Submontana no Mato Grosso, Brasil, sobre a fauna de pequenos mamferos. Tese
de doutorado, Instituto Nacional de Pesquisas Amaznicas, Manaus, AM, Brasil.
Stallings, J.R. 1989. Small mammal inventories in an eastern Brazilian park. Bull. Florida
State Mus. Biol. Sci. 34(4): 153-200.
Stevens, S.M., Husband, T.P. 1998. The influence of edge on small mammals: evidence from
Brazilian Atlantic forest fragments. Biological Conservation 85: 1-8.
Szalay, F.S. 1994. Evolutionary history of the marsupials and an analysis of osteological
characters. Cambridge, Cambridge University Press.

21

Twigg, G.I. 1975. Techniques in Mammalogy 3. Marking mammals. Mammal Review 5:

101-116.
Viveiros de Castro, E.B., Fernandez, F.A.F. 2004. Determinants of diferential extinction
vulnerabilities of small mammals in Atlantic forest fragments in Brazil. Biological
Conservation 119(1): 73-80.
Voss, R.S., Lunde, D.P., Simmons, N.B. 2001. The mammals of Paracou, French Guiana: A
Neotropical lowl and rainforest fauna part 2. nonvolant species. Bulletin of the
American Museum of Natural History. 263, 236pp.
Voss, R.S., Jansa, S.A. 2009. Phylogenetic Relationships and Classification of Didelphid
Marsupials, an Extant Radiation of new world methatherian mammals. Bulletin of
the American Museum of Natural History. 322, 177pp.
Walter, H. 1986. Vegetao e zonas climticas: tratado de ecologia global. Editora
Pedaggica e Universitria, So Paulo, Brasil.
Yoccoz, N.G., Ims, R.A. 1999. Demography of small mammals in cold regions: The
importance of environmental variability. Ecological Bulletins 47: 137-144.

22

1
Dinmica populacional do marsupial
Metachirus nudicaudatus em uma rea de
Mata Atlntica no Rio de Janeiro.

Resumo
Anlises de srie temporal tm sido empregadas em estudos com pequenos
mamferos para avaliar os mecanismos de regulao destas populaes em diferentes
ambientes. Neste estudo, o mecanismo de retroalimentao e os fatores climticos que
afetam a populao do marsupial neotropical Metachirus nudicaudatus em uma rea de
Mata Atlntica no Estado do Rio de Janeiro foram determinados atravs da anlise da srie
temporal e regresso mltipla. MNKAanual foi obtido aps cada estao reprodutiva
durante 13 anos. Retroalimentao negativa de primeira ordem o mecanismo dominante
em M. nudicaudatus, sugerindo que a populao regulada por competio intraespecfica
por recursos limitantes (alimento e/ou espao). A regresso passo a passo evidenciou que
o nico fator climtico influenciando a taxa per-capita de crescimento populacional foi a
precipitao local com defasagem de um ano. No h evidncias do efeito do ndice de
Oscilao Sul sobre a dinmica populacional deste marsupial.
23

Resumen

Anlisis de series de tiempo han sido empleadas en estudios con pequeos

mamferos para conocer los mecanismos de regulacin de las poblaciones en ambientes
distintos. En este estudio, el mecanismo de retroalimentacin y los factores climticos que
afectan la poblacin del marsupial neotropical Metachirus nudicaudatus en una area de
Mata Atlntica en el Estado del Rio de Janeiro fueran determinados a travs del anlisis de
series temporales y regresin multiple. El MNKA anual fue obtenido despus de cada
estacin reproductiva durante 13 aos. Retroalimentacin negativa de primer orden es lo
mecanismo dominante en M. nudicaudatus, sugiriendo que la poblacin es regulada por
competencia intra-especfica por recursos limitantes (alimento y/o espacio). La regresin
paso a paso sealo que el nico factor climtico influenciando la tasa per-capita de
crecimiento poblacional fue la precipitacin local con retraso de un ao. No hay evidencias
del efecto del ndice de Oscilacin del Sur sobre la dinmica poblacional de este marsupial.

24

Abstract

Time series analyses have been used in studies of small mammals to evaluate the
mechanism regulating their populations in different environments. In this study, the
feedback structure and the climate factors affecting the population of the neotropical
marsupial Metachirus nudicaudatus in an Atlantic Forest area in Rio de Janeiro State were
analyzed by means of time series and multiple regression analyses. Annual MNKA was
obtained after each reproductive season along 13 years. First-order negative feedback is
the dominant mechanism in M. nudicaudatus, suggesting that the population is regulated
by intra-specific competition (food and/or space). Stepwise regression showed that the
only climate factor influencing the per-capita growth rate was local precipitation with a
time-lag of one year. There is no evidence of the effect of Southern Oscillation Index on
population dynamic of this marsupial.

25

Introduo
Determinar a estrutura de retroalimentao que regula os sistemas dinmicos e o
efeito de fatores exgenos nestes sistemas tem sido o principal objetivo dos estudos de
dinmica de populaes (Royama 1992, Turchin 1995, Berryman 1999). Nestes estudos as
populaes so vistas como um conjunto de componentes (indivduos) que interagem
entre si e que juntos produzem padres de comportamento, assim como qualquer outro
sistema dinmico (Berryman & Kindlmann 2008). Entretanto, os sistemas biolgicos
podem ser considerados sistemas nicos que seguem suas prprias regras e obedecem a
certas leis.
Um sistema biolgico, como uma populao, pode receber estmulos externos ou
internos ao sistema e responder a eles afetando-os ou no. Estes estmulos, na teoria de
sistemas dinmicos, so conhecidos como fatores exgenos e endgenos. Os fatores
exgenos so aqueles que afetam a populao, mas no so afetados por ela. Por exemplo,
predadores generalistas, que no so afetados pela diminuio da populao de presas, e
fatores climticos atuam como fatores exgenos uma populao (Figura 1.1 - a). J os
fatores endgenos so aqueles que afetam a populao e tambm so afetados em
resposta por ela (Figura 1.1 b). Seguindo o exemplo anterior, uma populao de
predadores especialistas sentir os efeitos da diminuio do tamanho populacional de
suas presas, atuando assim como um fator endgeno. Fatores exgenos, ao contrrio dos
endgenos, no podem ser considerados como parte do processo de regulao porque no
sofrem mudanas em resposta a alteraes no tamanho populacional. Entretanto estes
fatores so de grande importncia uma vez que determinam o nvel em que a regulao
populacional ocorre (Berryman et al. 1987).

26

Presas

+/-

Predadores

+
Presas

Predadores

Presas

fator
endgeno

+/-

Figura 1.1 - Sistemas dinmicos. a) Dinmica exgena, b) Dinmica endgena de segunda ordem (com dois
componentes), c) Dinmica endgena de primeira ordem (com um componente). Adaptado de Berryman
(1999).

Sistemas dinmicos que afetam o seu prprio comportamento, seja direta ou

indiretamente, geram circuitos de retroalimentao (feedback loops) (Figura 1.1 b e c).

Sistemas endgenos com somente um componente resultam em um rpido circuito de
retroalimentao de primeira ordem (Figura 1.1 c), j sistemas com dois ou mais
componentes podem originar retroalimentaes de segunda ordem ou de ordens
superiores, respectivamente (Figura 1.1 b). Estes circuitos so, deste modo, identificados
atravs do nmero de componentes no sistema e pelo estmulo (sinal) que geram (positivo
ou negativo).
Os sistemas dinmicos podem ser estveis ou instveis (Berryman 1999). Um
sistema considerado estvel quando a sua varivel, no caso a populao, retorna ao
27

ponto de equilbrio aps um distrbio (Berryman & Kindlmann 2008). A estabilidade de

um sistema dinmico depende da ordem e do efeito do mecanismo de retroalimentao
sobre esse sistema (Berryman 1999). Sistemas de primeira ordem geram periodicidades
curtas, tornando-o um sistema mais estvel. Isto se d porque o tempo necessrio para
responder influncia do fator endgeno, a prpria populao, curto. Sistemas de
ordens superiores tendem a ser menos estveis, pois o tempo necessrio para que todos
os componentes do sistema respondam a determinado estmulo maior, gerando assim
um atraso na resposta e, consequentemente, oscilaes maiores. Alm disso, sistemas
estveis necessariamente so resultado de um circuito de retroalimentao negativo (feedback). Sistemas com predomnio da retroalimentao positiva (+ feedback) geram
dinmicas instveis, uma vez que este processo amplifica o estado inicial da populao.
Assim, populaes que esto declinando continuaro a declinar, se afastando do equilbrio.
Alm da determinao da estrutura de retroalimentao, a importncia de fatores
exgenos na dinmica de populaes tem sido cada vez mais abordada, principalmente
aps o consenso que ambos os fatores podem atuar influenciando as populaes (Turchin
1995). Fatores climticos locais e globais podem afetar as populaes diretamente atravs
de processos fisiolgicos individuais ou indiretamente atravs da alterao da estrutura
trfica do sistema (Stenseth et al. 2002). A precipitao o fator climtico local mais
abordado em estudos com pequenos mamferos neotropicais (Cerqueira et al. 1993,
Bergallo & Magnusson 1999, Gentile et al. 2004, Mendel et al. 2008, Kajin 2008).
Entretanto, fatores climticos globais, muitas vezes associados s precipitaes locais
como, por exemplo, os ndices de Oscilao Sul, tambm tm sido explorados (Lima et al.
1999, Lima et al. 2001, Merrit et al. 2001, Lima et al. 2002, Mrrua et al. 2003a, b,
Berryman & Lima 2006, Lima et al. 2006b, Kajin 2008, Andreo et al. 2009, Previtali et al.
2009). Portanto, estudos que buscam a influncia de fatores exgenos devem considerar
ambos os fatores climticos, uma vez que podem atuar influenciando as populaes de
forma associada.
28

Ao contrrio dos engenheiros que constroem sistemas e, portanto conhecem os

mecanismos envolvidos em seu funcionamento, os eclogos de populao realizam o
caminho inverso. Neste caso o sistema de estudo j existe e seu principal objetivo avaliar
como funciona, isto , quais so os principais mecanismos envolvidos, quantos
componentes esto presentes, se h a influncia de fatores externos ao sistema. Este o
passo inicial para a compreenso de sistemas naturais complexos. Portanto, o objetivo
deste captulo analisar a dinmica populacional da cuca marrom Metachirus
nudicaudatus em uma rea de Mata Atlntica, a fim de determinar a estrutura dos
mecanismos de retroalimentao desta populao e o efeito de fatores climticos locais
(precipitao) e globais (Oscilao Sul - El Nio).

29

Material e Mtodos

1.1 Estimativas de abundncia

O tamanho populacional de M. nudicaudatus foi estimado atravs do mtodo do
MNKA (Minimum number known alive - Krebs 1966). Apesar de comumente utilizado em
estudos com pequenos mamferos (e.g. Lima et al. 2006a, Andreo et al. 2008, Previtalli et
al. 2009) este mtodo determinstico pode ser afetado pela probabilidade de captura
diferencial entre os indivduos (Slade & Blair 2000). Entretanto, a nica alternativa para
espcies pouco abundantes, as quais seus indivduos so pouco capturados e
recapturados. Para realizao destas estimativas os dados das trs grades de amostragem
foram agrupados uma vez que a distncia entre elas semelhante distncia percorrida
pela espcie tanto na rea de estudo (deslocamento entre grades) quanto em outras
localidades onde a espcie j foi estudada (Gentile & Cerqueira 1995, Pires et al. 2002,
Moraes Jr. 2004). Como as sesses de amostragem ocorreram em um perodo bimestral,
inicialmente, foi estimado o MNKA bimestral e, posteriormente, foi estimada a mdia
anual, o MNKA anual, comeando em abril e terminando em fevereiro do ano seguinte,
sempre aps a estao reprodutiva da espcie de estudo.

1.2 Anlise da srie temporal

A srie temporal analisada segue os requisitos bsicos assinalados por Legendre &
Legendre (1998), isto , so ordenados de forma cronolgica e o intervalo de tempo entre
as observaes semelhante.

1.2.1 Tendncia
A maioria dos mtodos de anlise de sries temporais requer que os dados sejam
estacionrios, isto , que a mdia e a varincia sejam constantes no tempo. Para testar se
existe tendncia na srie temporal foi utilizado o coeficiente de correlao de classificao
30

de Kendall (Kendalls rank correlation coefficient - ) que correlaciona a srie temporal

ordenada (crescente ou decrescente) com a srie original (Legendre & Legendre 1998).
Ser retirada a tendncia da srie caso o resultado do teste seja estatisticamente
significativo (p 0.05).

1.2.2 Ferramentas para o diagnstico da estrutura de retroalimentao

Para a anlise da srie temporal de 13 anos do marsupial M. nudicaudatus foram
utilizadas ferramentas exploratrias de diagnstico que possibilitam reconhecer a
estrutura de retroalimentao do sistema em estudo e detectar quais so os possveis
fatores responsveis por essa dinmica.

1.2.2.1

Taxa per-capita de crescimento populacional

A partir dos dados de abundncia foi estimada a taxa per-capita de crescimento

populacional (R).
,

onde lnNt o logartimo natural da abundncia de M. nudicaudatus no tempo t e lnNt-1

logartimo natural da abundncia no tempo t-1 isto , no ano anterior.
Quando R igual a zero, a populao no sofreu alteraes na abundncia no
perodo considerado, ou seja, o nmero de nascimentos e imigrantes foi equivalente ao de
mortes e emigrantes. Quando R maior que zero, a populao cresceu, j quando for
menor que zero, declinou.

1.2.2.2

Tempo de retorno
O tempo de retorno da srie temporal (RTm - Return time) corresponde ao tempo

em que uma trajetria necessita para voltar ao seu ponto de equilbrio aps uma
perturbao (Berryman 1999). Assumindo que o ponto de equilbrio a mdia dos
31

tamanhos populacionais ao longo dos 13 anos foi estimado RTm, isto , o nmero de
passos necessrios para alcanar a mdia aps a perturbao.

onde RTm o tempo de retorno do segmento

da srie temporal; CTm, o nmero de

passos de tempo completos antes de atingir a mdia; e FTSm a frao de tempo para
alcanar a mdia. FTSm foi calculado atravs da seguinte frmula:

onde Nmdio a mdia da srie temporal; Np a abundncia populacional antes de cruzar

Nmdio; e Na a abundncia populacional depois de cruzar Nmdio.

O tempo mdio de retorno (MRT Mean return time) igual ao somatrio dos
tempos de retorno, dividido pelo nmero de segmentos de toda a srie, M.

A varincia do tempo de retorno (VRT Variance of the return time) foi calculada
atravs da seguinte equao:

MRT e VRT indicam ordem do sistema dinmico, isto , o tempo de atraso do

mecanismo de retroalimentao dominante e se a srie temporal estacionria ou no.
MRT < 2 implica numa dinmica de primeira ordem;
MRT > 2 implica numa dinmica de ordem superior;
32

VRT >> MRT indica que a srie temporal provavelmente no estacionria; e

VRT << MRT indica estacionaridade na srie temporal.

1.2.2.3 Retrato de fase

O retrato de fase (Phase portrait) informa o tipo de dinmica presente no sistema e
obtido atravs da regresso entre R e a abundncia populacional com defasagem (time
lag). Vetores conectando as coordenadas [R, Nt-d] indicaro a direo de mudana. Se a
rbita gerada atravs da conexo dos vetores ampla e segue o sentido horrio, a
defasagem selecionada pequena, no sendo capaz de explicar o sistema observado. Caso
o sentido seja o anti-horrio, a defasagem grande e, provavelmente, uma defasagem
menor de tempo seja mais apropriada. A melhor estimativa de defasagem quando a
rbita criada estreita, isto , com as setas cruzando em R=0 muito proximamente e sem
nenhum sentido de direo bvia.
Foram criados tantos retratos de fase quanto necessrios, isto , relaes R x lnNt-d
(d = 1, 2, 3). Retratos de fase estreitos em Nt-1 indicam um sistema de primeira ordem.
Retratos de fase estreitos em Nt-2 indicam dinmica de segunda ordem, com defasagem em
lNt-2 representando a densidade desconhecida de uma segunda populao que interage
com a populao de estudo (Turchin & Taylor 1992).

1.2.2.4 Funo de autocorrelao

A funo de autocorrelao (ACF - Autocorrelation function) uma das ferramentas
de diagnstico mais comumente utilizadas em anlises de sries temporais (Berryman &
Turchin 2001). ACF mede o grau de associao entre os tamanhos populacionais em uma
srie temporal separados por diferentes defasagens. ACF com defasagem d foi obtida
atravs da correlao entre Nt e Nt-d. A defasagem mxima utilizada foi de nove anos
(lagmx n/4), uma vez que a preciso da an|lise diminui com seu aumento (Legendre &
Legendre 1998). Para identificar os valores estatisticamente significativos foi estimado

33

critrio de Bartlett (Bartletts criterion) atravs da seguinte frmula (Berryman & Turchin
2001):

onde, n corresponde ao nmero de observaes.

Esta anlise nos possibilita conhecer, segundo Berryman (1999):

1- a estacionaridade da srie temporal;
2- o perodo de oscilao, isto , defasagem em que o coeficiente de correlao (r)
atinge seu mximo;
3- se a oscilao gerada por fatores endgenos (ACF decai com o aumento da
defasagem) ou exgenos (ACF no decai com o aumento da defasagem); e
4- se a resposta da retroalimentao dominante rpida (ACF de perodo 2) ou com
atraso (ACF com perodo maior que 2).

1.2.2.5 Funo de correlao parcial da taxa de crescimento

A funo de correlao parcial da taxa de crescimento (PRCF Partial rate
correlation function) , assim como o retrato de fase, revela a ordem do sistema dinmico
estudado e, de acordo com Berryman & Turchin (2001), a ferramenta mais apropriada
para estudos biolgicos, sendo capaz de determinar a estrutura de retroalimentao e a
dimenso do sistema. PRCF um histograma que correlaciona os valores de R com os
valores das abundncias populacionais em diferentes defasagens. O coeficiente de
correlao com valor mais negativo indica a ordem do sistema. Para identificar os valores
estatisticamente significativos tambm foi utilizado o critrio de Bartlett (Bartletts
criterion) (Berryman & Turchin 2001).
Ao conhecer a ordem do sistema possvel determinar o nmero de componentes
envolvidos na regulao populacional (Berryman & Lima 2007). Sistemas de primeira

34

ordem geralmente so resultado de interaes intraespecficas e sistemas de ordem

superior, de interaes interespecficas.

1.2.2.6

Funo
Aps o mecanismo de retroalimentao dominante ser definido atravs das

anlises exploratrias de srie temporal os dados foram ajustados ao seguinte modelo

logstico (Berryman 1991, 1992).

onde

a taxa de crescimento mxima ou intercepto da funo R com o eixo y; C o

coeficiente de competio intraespecfica, isto , a inclinao da reta; d o lag onde a

funo R foi obtida, no caso lnNt-1; e Q o coeficiente de curvatura da funo. Quando Q = 1,
o modelo logstico linear, quando for diferente de 1, no linear. Valores da capacidade de
suporte do ambiente (K), tambm conhecida como densidade de equilbrio (

),

tambm so fornecidos pelo modelo.

Atravs do ajuste do modelo aos dados obtemos o coeficiente de determinao
(

). Este coeficiente indica a porcentagem de variao dos dados explicada pelo modelo e

pode ser interpretado como uma medida de contribuio de fatores endgenos flutuao
populacional. Para obtermos a contribuio dos fatores exgenos, calculamos a variao
residual de R, 1 R. Se o melhor ajuste for encontrado na regresso com tempo de
defasagem Nt-1 os fatores endgenos so de primeira ordem. J se forem com defasagens
maiores, estes fatores so de ordens superiores. De acordo com Berryman (1992) esta a
forma mais fcil de identificar a ordem do sistema, entretanto foram utilizados outros
mtodos explicitados anteriormente para avali-la.

1.2.3 Influncia de fatores climticos na dinmica populacional de M. nudicaudatus

35

A regresso passo a passo (stepwise regression) foi usada para testar a associao
entre a taxa per-capita de crescimento populacional (R), o logartimo natural do tamanho
populacional e dois fatores climticos definidos abaixo. A relao entre a varivel
dependente (R) e as variveis independentes foi realizada de modo progressivo. Primeiro
foi realizada a regresso entre R e lnNt-1 e depois testada se a adio das variveis
climticas aumentava de forma significativa a varincia no explicada. Defasagens de um
ano nas variveis climticas tambm foram utilizadas na regresso. A excluso de
variveis do modelo depender de trs fatores: o coeficiente de determinao (R), o valor
de p e o erro quadrtico mdio (QM).

1.2.3.1 Precipitao local

As mdias anuais da precipitao local foram obtidas no perodo de abril de 1997 a
maro de 2009 atravs do Instituto Nacional de Meteorologia (INMET), estao
meteorolgica Terespolis (2225 S, 4258 W, 874 m).

1.2.3.2 ndice de Oscilao Sul (SOI)

Para analisar a influncia da Oscilao Sul / El Nio (ENSO - El Nio Southern
Oscillation) foram utilizados mdias anuais do SOI, assim como os dados de precipitao,
calculado atravs da seguinte frmula:

onde PA (Tahiti) a presso atmosfrica no Tahiti; PA (Darwin) a presso atmosfrica

em Darwin (Austrlia); s o desvio-padro da diferena entre as presses atmosfricas em
ambas

as

localidades.

Os

valores

do

SOI

foram

obtidos

em

http://www.longpaddock.qld.gov.au/seasonalclimateoutlook/southernoscillationindex/s
oidatafiles/MonthlySOI1887-1989Base.txt .
36

Para o destendenciamento da srie temporal, caso necessrio e o ajuste dos dados

ao modelo logstico linear e no linear foi utilizado o programa PAS (Population Analysis
System P1a.One-Species Time Series Analysis, http://www.classes.entom.wsu.edu/pas).
Para a anlise do PRCF foi utilizado o programa R e, para as outras anlises, foi utilizado o
programa Statistica 7.0 (Statsoft Inc 2004).

37

Resultados

A srie temporal do marsupial Metachirus nudicaudatus est presente na Figura 1.2.

No h tendncia na srie temporal ( : -0,182; p > 0,05), tornando desnecessrio o seu
destendenciamento. O MNKAanual variou de 0,8 a 5,7 indivduos, a taxa per-capita de
crescimento populacional anual variou de 1,92 a 1,18 e a mdia da srie temporal foi de
3,2 indivduos (Tabela 1.1).

7
6

MNKA

5
4
3
2
1
0
1997

1998

1999

2000

2001

2002

2003

2004

2005

2006

2007

2008

2009

Figura 1.2 - Srie temporal do marsupial Metachirus nudicaudatus durante 13 anos em uma rea de Mata
Atlntica no sudeste do Brasil. Valores das abundncias mdias anuais estimados atravs do MNKA. Linha
tracejada mdia populacional ao longo de 13 anos.

O tempo mdio de retorno (MRT) e sua varincia (VRT) foram de 0,612 e 0,091,
respectivamente. Valores de varincia menores que o tempo mdio de retorno indicam
que o perodo de oscilao relativamente constante e que o sistema estacionrio.
Valores de MRT inferiores a 2 indicam que a estrutura de retroalimentao de primeira
ordem.

38

Tabela 1.1. Dados empregados na anlise do mecanismo de retroalimentao do marsupial Metachirus

nudicaudatus (MNKAanual = mdia anual do tamanho populacional, R = taxa per-capita de crescimento
populacional).

MNKAanual

R = lnNt - lnNt-1

1997

4.33

1998

2.00

-0.77

1999

5.50

1.01

2000

3.67

-0.41

2001

2.17

-0.53

2002

3.33

0.43

2003

1.33

-0.92

2004

4.33

1.18

2005

1.83

-0.86

2006

3.50

0.65

2007

5.67

0.48

2008

0.83

-1.92

2009

2.17

0.96

O retrato de fase tambm apresenta caractersticas de um sistema de primeira

ordem com a maioria dos vetores passando prximo ao ponto de equilbrio (K = 3,91)
(Figura 1.3), o que corroborado pelo retrato de fase com defasagem 2 em que os vetores
apresentam-se mais afastados, tendo sua direo alterada (sentido anti-horrio) (Figura
1.4).

39

1.5
1
0.5
0

R -0.5
-1
-1.5
-2
-2.5

N t-1

Figura 1.3 - Retrato de fase da srie temporal de Metachirus nudicaudatus com um ano de atraso (lag 1). As
linhas que conectam os pontos representam vetores [Nt-1, R]. Nt-1 = tamanho populacional com defasagem de
um ano, R = taxa per-capita de crescimento populacional.

1.5
1
0.5
0

R -0.5
-1
-1.5
-2
-2.5

N t-2

Figura. 1.4 - Retrato de fase da srie temporal de Metachirus nudicaudatus com dois anos de atraso (lag 2). As
linhas que conectam os pontos representam vetores [Nt-2, R]. Nt-2 = tamanho populacional com defasagem de
um ano, R = taxa per-capita de crescimento populacional.

40

A estacionaridade da srie temporal foi corroborada pela funo de autocorrelao

(ACF) que apresentou valores balanceados ao longo do eixo zero, no havendo aumentos
em correlaes negativas em defasagens maiores (Figura 1.5) (Tabela 1.2). Valores
positivos altos presentes no grfico da funo indicam a presena de um perodo de
oscilao de cinco anos, o que evidenciaria uma retroalimentao dominante ocorrendo
com atraso. Entretanto, nenhuma das correlaes foi significativa. Alm disso, ACF no
decai com o aumento na defasagem o que indicaria que a oscilao gerada por fatores
exgenos.

Figura 1.5 - Funo de autocorrelao (ACF) da srie temporal de Metachirus nudicaudatus. Lags (anos).
Nenhuma correlao foi significativa. Bartletts criterion = 0,666.

41

Tabela 1.2 - Correlaes da funo de autocorrelao (ACF) da srie temporal de Metachirus nudicaudatus.
Lags (anos).

Lags

Autocorrelaes

-0,366

0,139

0,008

0,336

0,134

-0,350

0,269

0,345

0,152

-0,234

0,142

0,243

0,117

-0,12

0,173

-0,258

0,971

0,469

A correlao parcial da taxa de crescimento (PRCF) teve uma correlao

significativa para defasagem de um ano (correlao parcial = -0,9, Bartletts criterion =
0,707), corroborando os resultados anteriores que indicavam um sistema dinmico
caracterizado por uma retroalimentao negativa de primeira ordem (Figura 1.6).

Figura 1.6 - Correlao parcial da taxa de crescimento (PRCF) da srie temporal de Metachirus nudicaudatus.
Lags (anos). O nico valor siginificativo foi a correlao em lag 1 = -0,9. Bartletts criterion = 0,707.

42

A funo R tambm evidenciou que este um sistema de primeira ordem. Seu

coeficiente de determinao (R) obtido atravs das anlises de regresso (Rmax = 1,466;
C = -1,375; Q = 1; d = 1) foi de 0,69 (dp = 4,894), indicando que 69% dos dados desta srie
temporal so gerados por fatores endgenos. A variao residual (1 R) da funo foi
baixa, indicando que fatores exgenos so menos importantes para a dinmica
populacional deste marsupial. O ajuste no-linear da funo R gerou um coeficiente de
determinao de 0,76 (Rmax = 1,040; C = -7,462; Q = 1,947; d = 1) melhorando o ajuste aos
dados.
A regresso passo a passo (stepwise regression) com as variveis preditoras (ln Nt-1,
Ppt, Pptt-1, SOI, SOIt-1) evidenciou que a precipitao com defasagem de um ano (Prept-1)
contribuiu com 10,5% para a explicao do modelo (Tabela 1.3). O efeito da precipitao
sem atraso (Ppt) teve baixo poder explicativo com apenas 3,77%. O ndice de Oscilao Sul
(SOI) tambm teve baixo poder explicativo com e sem defasagem (SOI = 0,02% e SOI t-1 =
0,64%). O modelo sem defasagem com todas as variveis no foi significativo (p = 0,011).
J o modelo com todas as variveis com defasagem de um ano foi significativo (p = 0,009) e
obteve um coeficiente de determinao de 79,19%, evidenciando a maior contribuio da
precipitao do ano anterior.

Tabela 1.3 - Regresso passo a passo (com e sem defasagem de um ano) entre varivel dependente e variveis
independentes (R = taxa per-capita de crescimento populacional, lnNt-1=logartimo natural do tamanho
populacional, Ppt = mdia anual da precipitao, SOI = Southern Oscilation Index).

Variao R

p-valor

QM Erro

Varivel
Includa

lnN t-1

69.60%

69.60%

0.001

0.316

lnN t-1

lnN t-1, Ppt

73.37%

3.77%

0.003

0.308

Ppt

lnN t-1, Ppt, SOI

73.39%

0.02%

0.011

0.346

SOI

lnN t-1

68.02%

68.02%

0.002

0.350

lnN t-1

lnN t-1, SOI t-1

68.66%

0.64%

0.009

0.386

SOI t-1

lnN t-1, SOI t-1, Ppt t-1

79.19%

10.53%

0.009

0.293

Ppt t-1

Varivel Dependente (R)

Sem defasagem de um ano

Com defasagem de um ano

43

Discusso

A dinmica populacional de Metachirus nudicaudatus caracterizada por um

processo de retroalimentao negativa de primeira ordem, ou seja, a taxa per-capita de
crescimento populacional depende somente do tamanho populacional no ano anterior. A
rpida resposta indicada pela ordem do sistema e o mecanismo regulador dominante
sugerem que um aumento no tamanho populacional resulta em uma diminuio na
disponibilidade de recursos por indivduo, levando a uma diminuio na reproduo e/ou
sobrevivncia e/ou aumento na emigrao que se refletir no ano seguinte. A populao
deste marsupial, portanto, sofre influncia de sua prpria populao em altas densidades,
caracterizando assim uma competio intraespecfica por recursos (Berryman 1999,
2001).
Espera-se que populaes que seguem o terceiro princpio da dinmica de
populaes, isto , so reguladas por competio, apresentem tempo mdio de retorno
menor que 2, retratos de fase estreitos em Nt-1, PRCF mais negativo em lag 1 e ACF com
perodo de oscilao igual a 2 (Berryman 1999). Todos os resultados acima foram
observados com exceo da ACF. Sob o efeito da competio intraespecifica a populao
deveria exibir um perodo de oscilao curto, isto , uma resposta rpida s variaes
populacionais. O perodo de oscilao de cinco anos sugerido pela ACF indica uma
oscilao gerada por fatores exgenos e que a retroalimentao dominante ocorre com
atraso. Entretanto, os valores das correlaes no foram significativos, evidenciando a
ausencia de atraso na resposta.
A R function em lnNt-1 explicou 69,6% da variao dos dados da srie temporal
corroborando a importncia de fatores endgenos ao sistema. Entretanto, 30,4% desta
variao atribuda a fatores exgenos sendo, dentre os fatores analisados, mais de 10%
referente ao efeito da precipitao populao no ano anterior. Fatores climticos locais
como a precipitao podem atuar em conjunto com a retroalimentao negativa gerando
44

flutuaes populacionais observadas em muitas espcies de pequenos mamferos (Lima &

Jaksic 1998, Lima et al. 2001, 2002, Mura et al. 2003 , Lima et al. 2006b). A precipitao
comumente associada reproduo em pequenos mamferos neotropicais (Fleming 1971,
Streilen 1982, Cerqueira 1984, Cerqueira & Lara 1991, Bergallo & Cerqueira 1994,
Cerqueira 2005), entretanto o modo de reproduo gera uma variao na velocidade de
resposta as alteraes. Pequenos roedores normalmente reproduzem-se de forma
contnua, apresentando assim uma rpida resposta. Em marsupiais, que podem
reproduzir-se continuamente ou no, h uma maior variao na velocidade de resposta.
Resposta ao aumento da precipitao somente foi observada em M. nudicaudatus aps um
ano, uma vez que na rea de estudo sua reproduo, mesmo que mais longa quando
comparada a outros marsupiais neotropicais (Hinds & Loudon 1997), ainda apresenta um
carter sazonal. J em uma rea de Restinga, um complexo vegetacional de Mata Atlntica,
M. nudicaudatus respondeu mais rapidamente aos aumentos repentinos na precipitao,
com a populao respondendo aps 5 meses (Cerqueira 2000).
Os fatores exgenos locais muitas vezes no influenciam to fortemente as
populaes de alguns pequenos mamferos como ocorre com os fatores globais (Mura et
al. 2003a, b, Mysterud et al. 2001, Lima et al. 2001, Lima et al. 2002, Forchhammer et al.
1998, Hone & Clutton-Brock 2007, Meserve et al. 1999, Meserve et al. 2001, Kajin 2008).
Uma srie de estudos realizados por Lima e colaboradores no semirido do Chile
evidenciou a importncia de fatores climticos globais como ENSO e NAO (North Atlantic
Oscillation), quando comparados precipitao local na dinmica populacional de
pequenos mamferos (Mura et al. 2003a, b, Lima et al. 2001, Lima et al. 2002, Previtali et
al. 2009). Nesta regio eventos de EL Nio geraram grandes volumes de precipitao que
alteram toda a cadeia alimentar aumentando a produo primria e gerando assim efeitos
nos nveis trficos superiores (Jaksic 2001). Na mesma rea de Mata Atlntica em que o
presente estudo foi realizado tambm foi observado que a dinmica do gamb de orelha
preta Didelphis aurita (Wied-Neuwied 1826) sofre influncia do efeito climtico da
45

Oscilao Sul/ El Nio (Kajin 2008). Foi sugerido que, assim como no semirido do Chile, o
mecanismo pelo qual o El Nio poderia atuar na regio atravs do aumento da
precipitao, entretanto no foi observado efeito deste fator climtico local na dinmica do
gamb. Ao contrrio do observado para este marsupial no h evidncias da influncia do
El Nio na dinmica populacional de M. nudicaudatus.
O presente estudo corrobora o fato observado que a maioria das populaes
naturais caracterizada por sistemas dinmicos de primeira e segunda ordem, sugerindo
que somente uma ou duas espcies dominam o sistema de retroalimentao mesmo
quando inseridas em uma complexa rede de interaes (Berryman 1993). Em um estudo
realizado com 64 populaes de 16 espcies de roedores do hemisfrio norte, Lima et al.
(2006) detectaram que 56 dessas populaes eram reguladas por uma retroalimentao
negativa de primeira ordem. Nos trpicos um padro semelhante pode ser observado
(Lima & Jaksic 1998, Lima & Jaksic 1999, Andreo et al. 2008, Kajin 2008). Na rea em que
este estudo foi realizado outras populaes de marsupiais como a catita Marmosops
incanus (Lund 1840) e as cucas Philander frenatus (Olfers, 1818) e Marmosa (Micoureus)
paraguayana (Thomas 1916) tambm esto inseridas em sistemas dinmicos de primeira
ordem (dados no publicados). J no semirido do Chile, apesar de a maioria dos estudos
sobre dinmica populacional terem sido realizados com roedores, evidncias da
predominncia deste mecanismo juntamente com a influncia de fatores exgenos na
dinmica destas populaes esto cada vez mais presentes.
As anlises de diagnstico de sries temporais nos informam a estrutura bsica
reguladora do sistema dinmico de estudo. Identificar um ou mais mecanismos ecolgicos
envolvidos na regulao no possvel atravs destas anlises. Entretanto, a estrutura de
retroalimentao do sistema nos permite reconhecer os possveis mecanismos envolvidos.
Retroalimentao negativa de primeira ordem tpica de populaes afetadas pela
competio intraspecfica por recursos alimentares, espao, por predadores generalistas

46

ou patgenos epizoticos (Berryman 1999). Portanto, um ou mais fatores podem atuar

como fatores limitantes da populao de M. nudicaudatus.
Na rea de estudo no comum o registro de predadores de mdio e grande porte
(observao de campo). A ausncia destes predadores naturais, principalmente felinos,
provavelmente ocorre devido proximidade das casas de veraneio (Macedo et al. 2007).
Possveis predadores de pequenos mamferos seriam cachorros e gatos domsticos que
eventualmente so encontrados nas grades de estudo. O gamb Didelphis aurita tambm
um potencial predador da cuca marrom, entretanto esta interao ocasional (Moura et
al. 2009), uma vez que a dinmica do gamb dominada por uma retroalimentao
negativa de primeira ordem (Kajin 2008), assim como em M. nudicaudatus.
Diversos patgenos j foram registrados em indivduos de M. nudicaudatus
naturalmente infectados (Teixeira de Freitas 1937, Sarmiento 1954, Gomes & Vicente
1972, Miles et al. 1983, Bossi & Bergallo 1992, Hastriter & Peterson 1997, de Thoisy et al.
2004, Valim & Linardi 2008). Nenhum deles conhecidamente capaz de gerar uma
epizootia em indivduos do gnero. Na rea de estudo registros de ectoparasitas como
pulgas, carrapatos, caros e berne so comuns, entretanto nenhum estudo foi realizado
com endoparasitas. No h na literatura casos de mortalidade identificados diretamente
pela presena destes parasitas ou de doenas decorrentes de sua presena capazes de
gerar uma grande mortandade.
A competio por alimento, principalmente durante a estao seca, pode atuar
como um fator limitante a populao. Metachirus nudicaudatus, marsupial insetvoroonvoro, se alimenta basicamente de artrpodes do solo (Santori et al. 1995, stua de
Moraes et al. 2003, Cceres 2004). Artrpodes, assim como outros recursos alimentares
dos marsupiais didelfdeos, esto mais disponveis durante a estao chuvosa (Wolda
1980, Julien-Laferrire & Atramentowicz 1990, Leite et al. 1994, Bergallo & Magnusson
1999). Na rea de estudo a estao seca, perodo de maior abundncia populacional,
ocorre entre maio e setembro e coincide com o incio da estao reprodutiva deste
47

marsupial (junho - Macedo et al. 2007). Durante a estao reprodutiva esperado que
fmeas aumentem suas reas de forrageamento, uma vez que necessitam de maior
requerimento energtico para a manuteno dos filhotes, como ocorre com os marsupiais
Caluromys philander (Atramentowicz 1982) e Didelphis aurita (Loretto & Vieira 2005). Em
perodos de maior densidade populacional espera-se que a disponibilidade de alimento
torne-se mais reduzida, intensificando a competio por tais recursos.
O nico estudo com o marsupial M. nudicaudatus que avaliou a variao intraanual da abundncia populacional e sua relao com a abundncia de recursos foi
realizado nesta mesma localidade com os dois primeiros anos de dados (Gentile et al.
2004). No foi observada para esta espcie correlao significativa entre o tamanho
populacional e a produo de folhio, uma medida indireta de disponibilidade de recurso.
Entretanto, ainda sim possvel sugerir que M. nudicaudatus pode ser limitado pela
disponibilidade de recursos alimentares, uma vez que provvel que o curto perodo de
tempo analisado no tenha sido suficiente para detectar tal relao, evidenciando assim
que sries temporais longas so necessrias para a deteco destas relaes.
A competio por espao tambm pode atuar limitando a populao, podendo
estar atrelada a competio por recursos alimentares. Metachirus nudicaudatus possui
grandes reas de vida e vive em baixas densidades em diversas localidades ao longo de sua
distribuio (Emmons 1990, Cerqueira et al. 1993, Gentile et al. 2004, Gardner & Dagosto
2007, porm, ver Asfora & Pontes 2009). Com o aumento populacional as reas de vida
tornariam-se reduzidas devido relao entre nmero de indivduos e a rea ocupada
(Pires & Fernandez 1999). Com esta diminuio certos requerimentos como abrigos e
recursos alimentares estariam disponveis em menor quantidade o que tambm poderia
levar a um aumento da competio intraespecfica por estes recursos.

48

Concluso
Como observado para a maioria das populaes de pequenos mamferos, a
populao de Metachirus nudicaudatus dominada por um processo rpido de
retroalimentao negativa, sendo regulada pela competio intraespecfica por alimento
e/ou espao. Interaes com espcies de diferentes nveis trficos como possveis
predadores e parasitas, que atuariam como fatores exgenos ao sistema, no so
importantes na dinmica desta populao na rea de estudo. A precipitao com
defasagem de um ano atua como o principal fator exgeno populao, provavelmente
atuando na reproduo da espcie.

49

Referncias
Andreo, V., Lima, M., Provensal, C., Priotto, J., Polop, J. 2008. Population dynamics of two
rodent species in agro-ecosystems of central Argentina: intra-specic competition,
land-use, and climate effects. Population Ecology 51(2): 297-306.
Asta de Moraes D., Santori R.T., Finotti R., Cerqueira, R. 2003. Nutritional and fiber
contents

of

laboratory-established

diets

of

neotropical

opossums

(Didelphimorphia, Didelphidae). In: Jones, M., Dickman, C., Archer, M. Predators

with pouches: the biology of carnivorous marsupials, pp. 225-233, Melbourne,
Australia, CSIRO Publishing.
Asforae, P.H., Pontes, A.R.M. 2009. The small mammals of the highly impacted Northeastern Atlantic Forest of Brazil, Pernambuco Endemism Center. 9(1):
http://www.biotaneotropica.org.br/v9n1/en/abstract?article+bn00409012009
Atramentowicz, M.1982. Disponibilits trophiques et rythmes de reproduction chez trois
marsupiaux didelphids de Guyane. Mmoires du Musum National DHistoire
Naturelle 132: 123130.
Bergallo, H.G., Cerqueira, R. 1994. Reproduction and growth of Monodelphis domestica in
Northeastern Brazil. Journal of Zoology 232(4):551-563.
Bergallo, H.G., Magnusson, W.E. 1999. Effects of climate and food availability on four
rodent species in southeastern Brazil. Journal of Mammalogy 80(2):472-486.
Berryman, A.A., Stenseth, N.Chr., Isaev, A.S. 1987. Natural regulation of herbivores forest
insect populations. Oecologia 71:174-184.
Berryman, A.A. 1991. Population theory: an essential ingredient in pest prediction,
management and policy-making. American Entomologist 37: 138-142.
Berryman, A. A. 1992. On choosing models for describing and analysing ecological time
series. Ecology 73(2):694-698.
Berryman, A.A. 1993. Food web connectance and feedback dominance, or does everything
really depend on everything else. Oikos 68(1): 183-185.
Berryman, A. A. 1994. Population dynamics: forecasting and diagnosis from time series. In:
Leather, S. R., Watt, A. D., Mills, N. J., Walters, K. F. A. Individuals, Populations and
Patterns in Ecology. Intercept, Andover, Hampshire.

50

Berryman, A. 1999. Principles of population dynamics and their application. Stanley

Thornes Publishers Ltd, Cheltenham, United Kingdom.
Berryman A A (1999) Principles of population dynamics and their application. Stanley
Thornes,

Cheltenham

(PAS

pode

ser

adquirido

em

http://classes.entom.wsu.edu/pas/).
Berryman, A.A. 2001. Functional web analysis: Detecting the structure of population
dynamics from multi-species time series. Basic Applied Ecology 2:311-321.
Berryman, A., Turchin, P. 2001. Identifying the density-dependent structure underlying
ecological time series. Oikos 92:265-270.
Berryman, A., Lima, M. 2006. Deciphering the effects of climate on animal populations:
Diagnostic analysis provides new interpretation of soay sheep dynamics. American
Naturalist 168:784-795.
Berryman, A.A., Lima, M. 2007. Detecting the order of population dynamics from time
series: nonlinearity causes spurious diagnosis. Ecology 88:21212123.
Berryman A.A., Kindlmann P. 2008. Population systems: A general introduction. Springer.
Bossi, D.E.P., Bergallo, H.G. 1992. Parasitism by Cuterebrid Botflies (Metacuterebra
apicalis) in Oryzomys nitidus (Rodentia: Cricetidae) and Metachirus nudicaudatus
(Marsupialia: Didelphidae) in a Southeastern Brazilian Rain Forest. The Journal of
Parasitology 78(1): 142-145.
Cceres, N. C. 2004. Diet of three didelphid marsupials (Mammalia, Didelphimorphia) in
southeastern Brazil. Mammalian Biology 69(6): 430433.
Cerqueira, R. 1984. Reproduction de Didelphis albiventris dans l nordest du Brsil
(Polyprotodontia, Didelphidae). Mammalia 48:95-104.
Cerqueira, R., Lara, M. 1991. Rainfall and reproduction of cricetid rodents in Northeastern
Brazil. v. I, p. 545-549. In Bobcek, B.; Perzanovski, K.K.; Regelin, W.L. (eds.). Global
trends in wildlife management. Krakon: Swiat Press.
Cerqueira, R., Gentile, R., Fernandez, F.A.S., D'Andrea, P.S. 1993. A five-year population
study of an assemblage of small mammals in southeastern Brazil. Mammalia
57:507-517.
Cerqueira, R. 2000. Ecologia funcional de mamferos em uma restinga do estado do Rio de
Janeiro. In: Esteves, F.A., Lacerda, L.D. Ecologia de restingas e lagoas costeiras. Rio
de Janeiro: NUPEM/UFRJ.
51

Cerqueira, R. 2005. Fatores ambientais e a reproduo de marsupiais e roedores no leste

do Brasil. Arquivos do Museu Nacional 63(1): 29-39.
de Thoisy, B., Dussart, P., Kazanji, M. 2004 Wild terrestrial rainforest mammals as
potential reservoirs for flaviviruses (yellow fever, dengue 2 and St Louis
encephalitis viruses) in French Guiana. Transactions of the Royal Society of Tropical
Medicine and Hygiene 98: 409-412.
Emmons, L.H. 1990. Neotropical rain forest mammals: a eld guide. Chicago, USA,
University of Chicago Press.
Fleming, T.H. 1971. Population ecology of three species of neotropical rodents.
Miscellaneous Publications of Museum of Zoology 143:1-77.
Forchhammer, M.C., Stenseth, N.C., Post, E., Langvatn, R. 1998. Population dynamics of
Norwegian red deer: density-dependence and climatic variation. Proceedings of
Royal Society B: Biological Sciences 265(1393): 341-350.
Gardner, L.A., Dagosto, M. 2007. Tribe Metachirini Reig, Kirsch, and Marshall, 1985. In:
Gardner, L.A. Mammals of South America. vol 1 Marsupials, Xenarthrans, Shrews and
Bats, pp 35-39, The University of Chicago Press. Chicago and London.
Gentile, R., Cerqueira, R. 1995. Movement patterns of five species os small mammals in a
Brazilian Restinga. Journal of Tropical Ecology 11: 671-677.
Gentile, R., Finotti, R., Rademaker, V. Cerqueira, R. 2004. Population dynamics of four
marsupials and its relation to resource production in the Atlantic forest in
Southeastern Brazil. Mammalia 68: 109-119.
Gomes, D.C., Vicente, JJ. 1972. Estudo do gnero Rhopalias Stiles & Hassall, 1898
(Trematoda, Rhopaliasidae). Memrias do Instituto Oswaldo Cruz 70(2): 115-133.
Hastriter, M.W., Peterson, N.E. 1997. Notes on some fleas (Siphonaptera) from Amazonas
and Bahia states, Brazil. Entomological News 108(4): 290-296.
Hinds, A.L., Loudon, A.S.I. Mechanism of seasonality in marsupials: a comparative view. In:
Saunders, N., Hinds, L. Marsupial Biology, pp 41-70, University of New South Wales
Press, Sydney, Australia.
Hone, J., Clutton-Brock, T.H. 2007.Climate, food, density and wildlife population growth
rate. Journal of Animal Ecology 76(2): 361-367.
Jaksic, F.M. 2001. Ecological Effects of El Nio in Terrestrial Ecosystems of Western South
America. Ecography 24(3):241-250.
52

Julien-Laferrire, D., Atramentowicz, M. 1990. Feeding and reproduction of three didelphid

marsupials in two neotropical forests (French Guiana).Biotropica 22:404415.
Kajin, M. 2008. Demografia, dinmica e gentica de populaes de Didelphis aurita
(Marsupialia, Didelphidae) na Mata Atlntica do Estado do Rio de Janeiro. Tese de
Doutorado, Universidade Federal do Rio de Janeiro, 135 f.
Krebs, C.J. 1966. Demographic changes in fluctuating populations of Microtus californicus.
Ecological Monographs 36(3): 239-273.
Legendre, P., Legendre, L. Numerical Ecology. Developments in Environmental Modelling
20. 2. ed. Amsterdam: Elsevier Science, 1998. 853 pp.
Leite, Y.L.R., Stallings, J.R., Costa, L.P. 1994. Partio de recursos entre espcies simptricas
de marsupiais na Reserva Biolgica de Poo das Antas, Rio de Janeiro. Revista
Brasileira de Biologia 54: 525536.
Lima, M., Jaksic, F.M. 1998. Population variability among three small mammal species in
the semiarid Neotropics: the role of density-dependent and density-independent
factors. Ecography 21: 175180.
Lima, M. & Jaksic, F.M. 1999. Population dynamics of three Neotropical small mammals:
Time series models and the role of delayed density-dependence in population
irruptions. Australian Journal of Ecology 24: 2534.
Lima, M., Keymer, J.E., Jaksic, F.M. 1999. El NioSouthern Oscillation-driven rainfall
variability and delayed density dependence cause rodent outbreaks in Western
South America: Linking demography and population dynamics. American
Naturalist 153(5): 476-491.
Lima, M., Stenseth, N.C., Yoccoz, N.G., Jaksic, F.M. 2001. Demography and population
dynamics of the mouse opossum (Thylamys elegans) in semi-arid Chile:
seasonality, feedback structure and climate. Proceedings of the Royal Society of
London B 268:20532064.
Lima, M., Stenseth, N.Chr., Jaksic, F.M. 2002. Population dynamics of a South American
rodent: seasonal structure interacting with climate, density dependence and
predator effects. Proceedings of the Royal Society of London B 269:25792586.
Lima, M., Berryma, A.A., Stenseth, N. C. 2006a. Feedback structures of northern small
rodent populations. Oikos 112: 556-564.

53

Lima, M., Previtali, M.A., Meserve, P.L. 2006b. Climate and small rodent dynamics in semiarid Chile: the role of lateral and vertical perturbations and intra-specic
processes. Climate Research 30: 125132.
Loretto, D., Vieira, M.V. 2005. The effects of reproductive and climatic seasons on
movements in the black-eared opossum (Didelphis aurita Wied-Neuwied, 1826).
Journal of Mammalogy 86(2): 287293.
Macedo, J., Loretto, D. Mello, M.C.S., Freitas, S.R., Vieira, M.V., Cerqueira, R. 2007. Histria
natural dos mamferos de uma rea perturbada do Parque Nacional da Serra dos
rgos. In: Cronemberger, C., Castro, E.B.V. Cincia e conservao na Serra dos
rgos, Braslia, Brasil, Ibama.
Mendel, S.M., Vieira, M.V., Cerqueira, R. 2008. Precipitation, litterfall, and the dynamics of
density and biomass in the black-eared opossum, Didelphis aurita. Journal of
Mammalogy 89(1): 159167.
Meritt, J.F., Lima, M., Bozinovic, F. 2001. Seasonal regulation in fluctuating small mammal
populations: feedback structure and climate. Oikos 94: 505-514.
Meserve, P.L., Milstead, W.B., Gutirrez, J.R., Jaksic, F.M. 1999. The interplay of biotic and
abiotic factors in a semi-arid Chilean mammal assemblage: results of a long-term
experiment. Oikos 85: 364-372.
Meserve, P.L., Bryan, M., Gutirrez, J.R. 2001. Results of a food addition experiment ina
north-central Chile small mammals assemblage: evidence for the role of bottonup factors. Oikos 94: 548-556.
Miles, M.A., Arias, J.R., Valente, S.A.S., Naiff, R.D., de Souza, A.A., Povoa, M.M., Lima, J.A.N.,
Cedillos, R.A. 1983 Vertebrate hosts and vectors of Trypanosoma rangeli in the
Amazon basin of Brazil. American Journal of Tropical Medicine and Hygine 32(6):
1251-1259.
Moraes-Jnior, E.A. 2004. Radio-tracking of one Metachirus nudicaudatus (Desmarest,
1817) individual in Atlantic Forest of Southeastern Brazil. Boletim Museu de
Biologia Mello Leito 17: 57-64.
Moura, M.C., Vieira, M.V., Cerqueira, R. 2009. Occasional intraguild predation structuring
small mammal assemblages: the marsupial Didelphis aurita in the Atlantic Forest of
Brazil. Austral Ecology 34: 481-489.

54

Mura, R., Gonzlez, A., Lima, M. 2003a. Population dynamics of rice rats (a Hantavirus
reservoir) in southern chile: feedback structure and non-linear effects of climatic
oscillation. Oikos 137:137-145.
Mura, R., Gonzles, L.A., Lima, M. 2003b. Second-order feedback and climatic effects
determine the dynamics of a small rodent population in a temperate forest of
South America. Population Ecology 45:19-24.
Mysterud, A., Yoccoz, N.G., Stenseth, N.C., Langvatn, R. 2001. Effects of age, sex and density
on body weight of Norwegian red deer: evidence of density-dependent senescence.
Proceedings of Royal Society B: Biological Sciences 268:911-918.
Pires, A.S., Fernandesz, F.A.S. 1999. Use of space by the marsupial Micoureus demerarae in
small Atlantic Forest fragments in South-eastern Brazil. Journal of Tropical Ecology
15(3): 279-290.
Pires, A.S., Lira, P.K., Fernandez, F.A.S., Schittini, G.M., Oliveira, L.C. 2002. Frequency of
movements of small mammals among Atlantic Coastal Forest fragments in Brazil.
Biological Conservation 108: 229237.
Previtali, M.A., Lima, M., Meserve, P.L., Kelt, D.A., Gutierrez, J.R. 2009. Population dynamics
of two sympatric rodents in a variable environment: rainfall, resource availability,
and predation Ecology 90(7):19962006.
Royama, T. 1992. Analytical Population dynamics. Chapman & Hall, London.
Sarmiento, L. 1954. Gigantorhynchus ortizi n. sp., an Acanthocephalan from Metachirus
nudicaudatus. The Journal of Parasitology 40(4): 448-452.
Santori, R.T., Astua de Moraes, D., Cerqueira, R. 1995. Diet composition of Metachirus
nudicaudatus and Didelphis aurita (Marsupialia, Didelphoidea) in southeastern
Brazil. Mammalia 59(4): 511516.
Slade, N.A., Blair, S.M. 2000. An empirical test of using counts of individuals captured as
indices of population sizes. Journal of Mammalogy 81: 1035-1045.
StatSoft, Inc. 2004. Statistica (data analysis software system), version 7. www.statsoft.com.
Stenseth, N.C., Mysterud, A., Ottersen, G., Hurrell, J. W., Chan, K.S. 2002. Ecological effects of
climate fluctuations. Science 297:1292-1296.
Stenseth, N.C., Ottersen, G., Hurrell, J.W., Mysterud, A., Lima, M., Chan, K.S., Yoccoz, G. 2003.
Studying climate effects on ecology through the use of climate indices: the North

55

Atlantic oscillation, El Nio Southern oscillation and beyond. Proceedings of the

Royal Society B: Biological Sciences 270: 20872096.
Streilein, D.E. 1982. The ecology of small mammals in the semiarid Brazilian Caatin
ga.

III. Reproduction biology and population ecology. Annals of Carnegie Museum

51: 251269.
Teixeira de Freitas, J.F. 1937. Sobre algumas espcies do gnero Travassostrongylus Orloff,
1933. Memrias do Instituto Oswaldo Cruz 32(2): 217-219.
Turchin. P., Taylor, A.D. 1992. Complex dynamics in ecological time series. Ecology 73(1):
289-305.
Turchin, P. 1995. Population regulation: a synthetic view. Oikos 84(1): 153-159.
Turchin, P. 2003. Complex Population Dynamics: Theoretical/Empirical Synthesis
Princeton, New Jersey: Princenton university Press.
Valim, M.P., Linardi, P.M. 2008. A taxonomic catalog, including host and geographic
distribution, of the species of the genus Gyropus Nitzsch (Phthiraptera: Amblycera:
Gyropidae). Zootaxa 1899: 1-24.
Wolda, H. 1980. Seasonality of Tropical Insects. Journal of Animal Ecology 49(1): 277-290.
Wolff, J. O. 1997. Population regulation in mammals: an evolutionary perspective. Journal
of Animal Ecology 66: 1-13.

56

2
Segregao temporal e padro de atividade
de dois marsupiais em uma rea de
Mata Atlntica no Rio de Janeiro.

Resumo
A segregao temporal sugerida como um importante mecanismo de coexistncia entre
espcies simptricas que compartilham similaridades no uso de recursos de rpida
renovao. Em estudos com pequenos mamferos, este mecanismo tem recebido pouca
ateno quando comparado ao uso do habitat e da dieta. Foi investigada a existncia de
diferenas nas capturas por faixa de horrio entre Metachirus nudicaudatus e Didelphis
aurita em uma rea de Mata Atlntica no sudeste do Brasil e descrito o padro de
atividade destas duas espcies atravs de sistemas de determinao do horrio de captura.
Metachirus nudicaudatus estritamente noturno, sem registros de atividade crepuscular.
No perodo noturno, D. aurita apresentou um padro bimodal de atividade, estando mais
ativo no crepsculo e no meio da noite. Atividade diurna tambm foi registrada para a
espcie, no estando ativa nos horrios em que os pesquisadores esto nas grades de
estudo. A baixa sobreposio nos horrio de atividade observada pode ser um indicativo
de uma possvel segregao temporal entre as espcies. Metachirus nudicaudatus e seu
potencial competidor e predador ocasional D. aurita diferiram significativamente em seus
padres de atividade, evidenciando uma possvel interferncia do gamb sobre a atividade
da cuca marrom.
57

Resumen
La segregacin temporal es sugerida como un importante mecanismo de coexistencia
entre especies simptricas que comparten similitudes en el uso de recursos de rpida
renovacin. En estudios con pequeos mamferos, este mecanismo ten recibido poca
atencin cuando comparado al uso de hbitat y dieta. Fue investigada la existencia de
diferencias en las capturas en tiempos distintos entre Metachirus nudicaudatus y Didelphis
aurita en una area de Mata Atlntica en el sudeste de Brasil y descrito el patrn de
actividad de las dos especies a travs de sistemas de determinacin del horario de captura.
Metachirus nudicaudatus es estrictamente nocturno, sin registros de actividad crepuscular.
En el periodo nocturno, D. aurita apresent un patrn bimodal de actividad, estando ms
activo en el crepsculo y en el medio de la noche. Actividad diurna tambin fue registrada
para la especie, no estando activa en los horarios que los pesquisadores estn en las grillas
de trampeo. Una baja superposicin observada en las horas de forrajeo es un indicatvo de
una posible segregacin temporal entre las especies. Metachirus nudicaudatus y su
potencial competidor e depredador ocasional D. aurita difirieron significativamente en sus
patrones de actividad, evidenciando una posible interferencia de la zarigueya en la
actividad de la cuica marrn.

58

Abstract
Temporal segregation is suggested as an important mechanism that allows the coexistence
of sympatric species that share similar renewable resources. In studies with small
mammals, this mechanism has received little attention when compared to habitat use and
diet. Possible differences in activity patterns between Metachirus nudicaudatus and
Didelphis aurita were investigated and theirs activity pattern were described through the
use of timers attached to live traps. Metachirus nudicaudatus is strictly nocturnal with no
captures in the twilight. During the night, Didelphis aurita has a bimodal activity pattern,
being active in the twilight and in the middle of the night. Diurnal activity was also
observed for this specie, not being active during the time that researchers were on the
trapping grids. A low degree of overlap in foraging times was observed, suggesting a
possible case of temporal segregation. Metachirus nudicaudatus and its potencial
competitor and occasional predator D. aurita differed significantly in activity patterns,
showing that a possible interference of the black-eared opossum in brown opossums
activity.

59

Introduo
Dentre os mecanismos que promovem a coexistncia entre espcies em
comunidades ecolgicas, a partio do tempo o menos compreendido (Kronfeld-Schor &
Dayan 2003) e abordado, quando comparado ao uso do espao e a dieta (Schoener 1974).
Em uma comunidade em que h segregao temporal, as espcies teriam acesso em
momentos distintos aos mesmos recursos (de rpida renovao) de forma que a
coexistncia fosse facilitada. Entretanto, a escassez de informao pode ser o fator que
leva este mecanismo a ser considerado um dos menos comuns em comunidades animais.
A segregao temporal um mecanismo vivel para minimizar a competio
interespecfica (Carothers & Jaksic 1984, Kronfield-Schor & Dayan 2003). Ocorrncia de
segregao temporal j foi relatada em mamferos como roedores (Kenagy 1973, OFarrell
1974, Ziv et al. 1993, Castro-Arellano, & Lacher 2009), morcegos (Shields & Bildstein
1979, Reith 1980) e carnvoros (Fedriani et al. 1999, Harrington & Macdonald 2008, Di
Bitetti et al. 2009). Em marsupiais neotropicais so poucos os estudos que realizam
comparaes interespecficas (Oliveira-Santos et al. 2009, Carver et al. 2011), sendo que a
grande maioria aborda o padro de atividade das espcies apenas de forma descritiva
(Fernandez 1989, Cerqueira et al. 1990, Vieira & Baumgartner 1995, Moraes Jr et al.
2004). Os marsupiais neotropicais so considerados generalistas quanto aos seus hbitos
(Lee & Cockburn 1985). Diferem mais claramente no uso dos estratos florestais (Cunha &
Vieira 2002; Vieira & Monteiro-Filho 2003) e na seleo de habitat em meso-escala (Moura
et al. 2005), entretanto grandes sobreposies na dieta (Asta de Moraes et al. 2003),
pouca ou nenhuma preferncia de habitat em micro escalas (Fonseca & Robinson 1990,
Freitas et al. 1997, Moura et al. 2005) e padro de atividade noturno (Emmons 1990,
Eisenberg & Redford 1999, Gardner 2007) os tornam um grupo apropriado para o estudos
de mecanismos de coexistncia.

60

Restries filogenticas podem ser determinantes para o padro de atividade,

como observado na ordem Rodentia (Roll et al. 2006). Entretanto, presses seletivas como
variaes ambientais, a competio interespecfica e a predao poderiam atuar moldando
a atividade destes animais. J foi observado que marsupiais podem alterar o seu padro de
atividade em resposta a baixas temperaturas (McManus 1971), a disponibilidade de
recurso ao longo do ano (Atramentowicz 1982) e a variao da luminosidade noturna
(Julien-Laferrire 1997, Norris et al. 2010) evidenciando que possveis limitaes
plasticidade no so to rigorosas. Portanto, possvel que se presentes estas foras
atuem de forma a alterar o padro de atividade das espcies, principalmente em espcies
filogeneticamente prximas que tendem a compartilhar um maior nmero de
similaridades.
Na Mata Atlntica no sudeste do Brasil, o gamb-de-orelha-preta, Didelphis aurita
Wied-Neuwied, 1826 uma das espcies de marsupial mais abundante (Fonseca &
Robinson 1990, DAndrea et al 1999, Gentile et al 2000, Gentile et al 2004), sendo sugerido
como um potencial competidor e predador intraguilda em comunidades de pequenos
mamferos (Fonseca & Robinson 1990, Moura et al. 2009). Didelphis aurita capaz de
interferir na presena de algumas espcies (Moura et al. 2009) e diminuir a riqueza em
reas onde mais abundante (Fonseca & Robinson 1990). Dentre as espcies afetadas pela
sua presena est a cuca marrom Metachirus nudicaudatus. O gamb D. aurita, por ser
generalista quanto aos seus hbitos, utiliza os mesmos recursos que outros marsupiais
didelfdeos, dentre eles o da cuca marrom. Quando duas espcies sobrepem no uso dos
recursos, a probabilidade de ocorrncia de encontros interespecficos com possveis
agresses entre os indivduos existe. Estes encontros podem resultar na espcie
dominante forando a segunda a utilizar habitats subtimos ou diferir em seu padro de
atividade (Carothers & Jaksic 1984, Ziv et al. 1993). Didelphis aurita, que possui uma
biomassa at quatro vezes maior que M. nudicaudatus (Delciellos & Viera 2006) capaz de
predar outras espcies de porte semelhante cuca (Wilson 1970). Portanto, possvel
61

hipotetizar que a espcie no dominante evite encontrar a espcie dominante, a fim de

evitar agresses e, at a morte, sendo a segregao temporal o meio pelo qual estes
encontros seriam evitados.
O objetivo deste captulo foi (1) descrever o padro de atividade dos marsupiais
Metachirus nudicaudatus e Didelphis aurita atravs do uso de sistemas de determinao do
horrio de captura e, (2) avaliar se existem diferenas nas capturas por faixa de horrio
entre as duas espcies.

62

Material e Mtodos
2.1 Coleta de dados
Dados do horrio de captura de pequenos mamferos foram coletados
bimestralmente de fevereiro de 2009 a dezembro de 2010 em conjunto com um estudo de
longo prazo de dinmica de populaes de pequenos mamferos que vem sendo realizado
desde abril de 1997. Uma descrio detalhada da rea de estudo e mtodos de coleta de
dados est presente na introduo geral. Nas duas primeiras sesses de amostragem
(fevereiro e abril de 2009) 11 sistemas de determinao do horrio de captura (chamados
daqui em diante de relgios de captura) foram utilizados para testar sua funcionalidade
em campo, frente a distrbios como excesso de umidade e chuva. A partir de junho de
2009 todas as armadilhas da marca Tomahawk (modelo 201) foram equipadas com os
relgios de captura e, a partir de dezembro de 2009, armadilhas Tomahawk de tamanho
maior (modelo 105) tambm foram equipadas, totalizando nestes dois perodos 75 e 90
relgios de captura em cada dia de amostragem, respectivamente. Armadilhas da marca
Sherman (modelo XLK) no receberam os relgios devido ao baixo sucesso de captura
das duas espcies neste tipo de armadilha.

2.1.1 Sistema de determinao do horrio de captura

O sistema de determinao do horrio de captura baseado no sistema criado por
Graipel & Glock (2003). Entretanto, este sofreu modificaes de forma a possibilitar um
melhor uso ao longo do estudo. As principais modificaes foram: (1) o sistema, que foi
idealizado para uso em armadilhas tipo movart, pode ser utilizado em qualquer armadilha
de arame e (2) o sistema passa a ser removvel, no permanecendo acoplado armadilha,
facilitando o transporte, limpeza e manuteno, uma vez que todas as armadilhas da
marca Tomahawk foram equipadas.

63

Os relgios de captura consistem em quatro elementos principais: um relgio

digital, uma bateria (pilha AA), um suporte para bateria e uma micro-interruptor (Figura
2.1). Estes quatro elementos foram unidos de forma a criar um sistema eltrico fechado
que possibilitou a coleta de dados do horrio de captura de pequenos mamferos (detalhes
e instrues de montagem no Apndice B).
Para ter acesso ao horrio de captura registrou-se a hora presente nos relgios de
captura e a hora em que a armadilha estava sendo inspecionada. Ao subtrair a hora da
captura do horrio da inspeo, a hora exata que o animal foi capturado foi obtida.
Durante o perodo de estudo o pr do sol ocorreu entre 17:15 e 18:36 e o nascer do
sol entre 05:01 e 06:29. Dados obtidos no site do Observatrio Naval dos Estados Unidos
(U. S. Naval Observatory, http://www.usno.navy.mil/) (42 59 W, 22 28 S - coordenadas
da rea de estudo utilizadas para a obteno dos dados).

a)

c)

b)

Figura 2.1 - Sistema de determinao do

horrio de captura. a) e b) Posicionado em
cima da armadilha, c) Micro-interruptor
acionado entre a porta e o teto da armadilha
(seta branca). (Fotos: Mariana Ferreira).

64

2.2 Anlise dos dados

2.2.1 Padro de atividade
Foi utilizado o modelo exponencial negativo desenvolvido por Fernandez (1988)
com o objetivo de corrigir um problema presente em estudos que utilizam armadilhas de
captura de pequenos mamferos vivos para a obteno de dados do horrio de atividade.
Este problema ocorre porque os animais capturados permanecem nas armadilhas at o
amanhecer, quando so inspecionadas. Nesta situao espera-se uma diminuio no
nmero de capturas durante a noite devido diminuio do nmero de animais ativos e de
armadilhas disponveis para captura. O modelo exponencial negativo corrige este vis nos
dados atravs de uma correo matemtica. Este modelo parte da premissa que se uma
determinada espcie tem atividade constante ao longo da noite, este padro de atividade
no ser registrado corretamente, pois grande parte da populao ser capturada no incio
da noite, dando assim a impresso que h uma maior concentrao de atividade neste
perodo. As correes matemticas so realizadas com o objetivo de corrigir o nmero de
capturas por faixa de horrio, sendo assim obtido o nmero de capturas previstas pelo
modelo, os desvios dos dados observados em cada faixa horria (At) e seus percentuais
corrigidos (Bt).
O nmero de capturas previstas por faixa horria foi obtido atravs de uma
equao exponencial negativa (Nt

previsto

= e(a

b.t)),

onde os coeficientes a e b foram

calculados por regresso linear aps a transformao para logartimo natural do nmero
de captura por faixa de horrio (lnN x t). Os desvios dos dados observados em cada faixa
horria (At) foram obtidos atravs da relao At = Nt

observado/Nt previsto

e seus percentuais

corrigidos (Bt) atravs da seguinte equao, Bt = (At/ At) 100. Para avaliar o padro de
atividade comparou-se a distribuio observada das capturas com a esperada pelo modelo
em cada faixa horria. At = 1 indica que o nmero de capturas na faixa horria igual ao
esperado pelo modelo, isto , o desvio entre o nmero de capturas observadas e previstas
muito pequeno. Portanto a atividade desta populao segue o modelo exponencial

65

negativo apresentando atividade constante durante a noite. At > 1 indica que o nmero de
capturas em uma faixa horria maior do que o esperado pelo modelo e At < 1 indica que
h um nmero menor de capturas que o esperado pelo modelo. A disposio dos valores
dos desvios nas faixas horrias pode seguir um padro ou no. Por exemplo, se
determinada populao apresenta At > 1 nos horrios iniciais e finais da noite e At < 1 no
meio da noite, esta apresenta um padro crepuscular de atividade, ou seja, h maior
atividade durante estes dois perodos que a prevista pelo modelo de atividade constante.
Para um melhor detalhamento do modelo exponencial negativo, ver Fernandez (1988),
Fernandez (1989) e Graipel et al. (2003).
Os horrios de captura foram agrupados em oito faixas horrias. Entre os perodos
de crepsculo e alvorada, as faixas horrias foram divididas em perodos de duas horas. J
durante o dia os horrios de captura foram agrupados em perodos de seis horas. (12:0118:00 / 18:01-20:00 / 20:01-22:00 / 22:01-00:00 / 00:01-02:00 / 02:01-04:00 / 04:0106:00 / 06:01-12:00). Esta diferena se deve ao conhecimento que ambos os animais
analisados utilizam com maior frequncia o perodo noturno. Dessa forma o nmero de
clulas vazias durante as anlises torna-se reduzido.
Capturas em dias sucessivos no foram utilizadas nas anlises uma vez que a
captura do dia anterior poderia influenciar no horrio de atividade registrado no dia
seguinte. Isto ocorre porque como o animal somente liberado durante o dia (perodo
aproximado de inspeo das armadilhas entre 07:30 e 14:00h) e, portanto, atividades que
o animal desempenharia durante a noite foram interrompidas, podendo assim influenciar
na atividade do mesmo na noite seguinte.
A partir dos dados corrigidos as espcies foram classificadas quanto ao seu padro
de atividade em noturnas, diurnas, crepusculares (picos de atividade durante o crepsculo
e alvorada), no-circadianas ou acclicas. Quanto frequncia de uso de uma determinada
faixa horria as espcies foram classificadas em unimodal (um pico de atividade), bimodal
(dois picos de atividade) e uniforme (no destinam uma maior atividade a nenhum
perodo especfico) seguindo a classificao proposta por Bartness & Albers (2000).
66

Para testar se os dados obtidos para a determinao do padro de atividade eram

representativos da populao, isto , no eram gerados por poucos indivduos, foi
estimada a contribuio mdia de cada um para o conjunto de dados.

2.2.2 Segregao temporal

Para verificar se existem diferenas significativas na distribuio das freqncias
de captura por faixa horria entre as duas espcies de marsupiais foi utilizado o teste G de
independncia (Zar 1999, McDonald 2009).

67

Resultados

Foram registradas 54 capturas de 39 indivduos de Didelphis aurita e nove

capturas de seis indivduos do marsupial Metachirus nudicaudatus durante dois anos de
amostragem, totalizando um esforo de 4.094 sistemas-noite (1 sistema-noite = 1 sistema
acoplado a uma armadilha por uma noite) (Figura 2.2). D. aurita foi capturado em todas as
sesses de amostragem durante os dois anos. J M. nudicaudatus foi capturado somente
entre agosto de 2009 a agosto de 2010. A contribuio mdia de cada indivduo para o
padro de atividade da populao foi de 1,4 indivduos para D. aurita e 1,5 para M.
nudicaudatus, portanto no h dependncia dos dados provocada pela contribuio de um
nmero restrito de indivduos. Outras espcies de pequenos mamferos tambm foram
capturadas como os roedores Trinomys dimidiatus (Thomas, 1911) (N=15), Euryoryzomys
russatus (Wagner 1848) (N=1) e Rhipidomys sp. nov. (N=1) e os marsupiais Philander
frenatus (Olfers, 1818) (N=1) e Marmosops incanus (Lund, 1840) (N=2), resultando em um
sucesso de captura em armadilhas de 2,05%.
Metachirus nudicaudatus apresentou um padro de atividade estritamente noturno
(Figura 2.3). No foram registradas capturas antes do anoitecer e nem durante o dia. As
capturas iniciaram-se aproximadamente duas horas aps o pr do sol, com maior
atividade entre 20:01-22:00 horas. Somente um registro de atividade ocorreu aps o
nascer do sol (07:48h), o que evidencia a atividade noturna da espcie. A hiptese de
atividade constante ao longo da noite prevista pelo modelo exponencial negativo foi
rejeitada, uma vez que o nmero de capturas entre 20:01-22:00h e 04:01-12:00h foram
maiores do que o previsto pelo modelo, isto , At maior que 1, enquanto que as capturas
nas outras faixas horrias apresentaram At menor que 1 (Tabela 2.1).

68

a)

b)

Figura

c)

2.2

Espcies

de

marsupiais

estudadas em uma rea de Mata Atlntica no

PARNA Serra dos rgos.
a) Metachirus nudicaudatus
(Foto: Priscilla Zangrandi),
b) Didelphis aurita (Foto: Maja Kajim),
c) Indivduo de M. nudicaudatus capturado
em armadilha equipada com sistema
de determinao do horrio de captura
(Foto: Mariana Ferreira).

Nmero de capturas

0
12:01 - 18:00 18:01 - 20:00 20:01 - 22:00 22:01 - 00:00 00:01 - 02:00 02:01 - 04:00 04:01 - 06:00 06:01 - 12:00

Figura 2.3 - Padro de atividade do marsupial Metachirus nudicaudatus obtido atravs de sistemas de
determinao de captura no PARNA Serra dos rgos entre 2009-2010. Categorias divididas em faixa horria
de duas horas no perodo noturno e de seis horas no perodo diurno.

69

Registros de atividade do gamb Didelphis aurita foram observados tanto durante

a noite quanto durante o dia (Figura 2.4). Atividade diurna representou 20,4% da
atividade total da espcie. O gamb somente no foi observado ativo no perodo de
inspeo das grades de amostragem (perodo aproximado de inspeo das armadilhas
entre 07:30 e 14:00h). Durante o perodo noturno D. aurita apresentou um padro de
atividade crepuscular-noturno e bimodal (Figura 2.5). Dois picos de atividade foram
registrados para esta espcie. O primeiro pico de atividade inicia-se por volta das 18:00
horas, ao anoitecer, e diminui gradualmente at alcanar um mnimo de atividade entre
22:01-00:00. Esta diminuio sucedida por um aumento progressivo na atividade
resultando em um segundo pico que ocorre entre 02:01-04:00 horas da manh. Assim
como em M. nudicaudatus, D. aurita tambm no apresenta atividade constante durante a
noite, uma vez que em determinadas faixas de horrio ocorreram mais capturas que o
previsto pelo modelo exponencial negativo (At > 1) e em outras, um nmero menor de
capturas foi observado (At < 1) (Tabela 2.1).

Nmero de capturas

6
5
4
3
2
1
0

Figura 2.4 - Padro de atividade do marsupial Didelphis aurita obtidos atravs de sistemas de determinao de
captura no PARNA Serra dos rgos entre 2009-2010. Categorias divididas em faixa horria de uma hora para
evidenciar capturas durante o perodo diurno.

70

Nmero de capturas

10
8
6
4
2
0
18:01 - 20:00

20:01 - 22:00

22:01 - 00:00

00:01 - 02:00

02:01 - 04:00

04:01 - 06:00

Figura 2.5 - Padro de atividade do marsupial Didelphis aurita obtidos atravs de sistemas de determinao de
captura no PARNA Serra dos rgos entre 2009-2010. Categorias divididas em faixa horria de duas horas no
perodo noturno.

Tabela 2.1 Nmero de capturas por faixa de horrio dos dois marsupiais M. nudicaudatus e D. aurita e padro
de atividade previsto pelo modelo exponencial negativo. At desvio dos dados reais, Bt valores de desvio em
porcentagem de atividade.

Faixa
horria

N de capturas
observadas

N capturas
previstas

Desvios (At)

Metachirus Didelphis Metachirus Didelphis Metachirus

Valores corrigidos
(Bt)

Didelphis

Metachirus

Didelphis

12:01 - 18:00

3.66

6.90

0.03

1.16

0.41

12.92

18:01 - 20:00

11

3.01

6.60

0.03

1.67

0.50

18.57

20:01 - 22:00

2.47

6.32

1.66

0.63

24.99

7.06

22:01 - 00:00

2.03

6.04

0.54

0.33

8.17

3.69

00:01 - 02:00

1.66

5.78

0.66

1.38

9.95

15.41

02:01 - 04:00

10

1.37

5.53

0.07

1.81

1.10

20.13

04:01 - 06:00

1.21

5.30

1.87

1.13

28.19

12.62

06:01 - 12:00

0.62

4.64

1.77

0.86

26.70

9.60

Diferena significativa na distribuio das freqncias de captura por faixa horria

foi detectada entre os padres de atividade das duas espcies de marsupiais (G = 12.020;
gl = 7; p = 0.001 Figura 2.6).

71

30

Valores Corrigdos (Bt)

25
20
15
10
5
0
12:01 - 18:00 18:01 - 20:00 20:01 - 22:00 22:01 - 00:00 00:01 - 02:00 02:01 - 04:00 04:01 - 06:00 06:01 - 12:00

Metachirus nudicaudatus

Didelphis aurita

Figura 2.6 - Padro de atividade de Metachirus nudicaudatus e Didelphis aurita obtidos atravs de sistemas de
determinao de captura no PARNA Serra dos rgos entre 2009-2010. Valores percentuais corrigidos (Bt)
seguindo o modelo exponencial negativo. Categorias divididas em faixa horria de duas horas no perodo
noturno e de seis horas no perodo diurno.

72

Discusso
Metachirus nudicaudatus um marsupial estritamente noturno e sem atividade
durante o crepsculo e alvorada. Atividade estritamente noturna tambm foi observada
em M. nudicaudatus por Moraes Jr. (2004). Entretanto, atividade durante as ltimas horas
da noite nunca havia sido registrada para a espcie. Moraes Jr. (2004) observou uma
diminuio da atividade de uma fmea equipada com radio transmissores aps s 02:00
horas. Durante o mesmo perodo foi observada uma reduo de atividade, mas os
indivduos estiveram novamente ativos ao fim da noite.
Didelphis aurita tem padro de atividade caracterizado como noturno e bimodal,
isto , seu padro de atividade apresenta dois picos durante a noite, o primeiro tendo
incio durante o crepsculo e o segundo, logo aps a segunda metade da noite. Este mesmo
padro bimodal foi observado para D. aurita em uma rea de Restinga (Fernandez 1989),
mas no por Cceres e Monteiro-Filho (2001) que observou um padro unimodal de
atividade. Resultados semelhantes a Cceres & Monteiro-Filho (2001), quanto frequncia
de uso de uma faixa horria, foram registrados para espcies cogenricas de D. aurita (D.
virginiana Kerr, 1792 - McManus 1971, D. marsupialis Linnaeus, 1758 - Sunquist et al.
1987, D. albiventris Lund, 1840 - Oliveira-Santos et al. 2008). Mesmo no enfatizado pelos
autores D. virginiana tambm aparenta ter um padro bimodal de atividade, com dois
picos ao longo da noite, assim como observado neste estudo (Carver et al. 2011).
Diferenas entre as espcies cogenricas de D. aurita quanto ao padro de
atividade foram mais sutis. Didelphis albiventris foi caracterizado como crepuscularnoturno (Oliveira-Santos et al. 2008) e D. marsupialis foi observado com (Norris et al.
2010) e sem atividade crepuscular (Sunquist et al. 1987). J D. virginiana apresentou
diferenas ao longo das estaes do ano, com pico de atividade no meio da noite na
primavera e vero e atividade uniforme no outono e inverno (McManus 1971). A
comparao destes estudos mostra que diferenas interespecficas e intrapopulacionais

73

existem neste gnero, evidenciando plasticidade apesar de possveis restries

filogenticas (Roll et al. 2006).
O padro bimodal de atividade , aparentemente, incomum dentre os marsupiais
neotropicais, sendo registrado at ento para somente duas espcies do gnero Marmosa
(M. robinsoni Bangs 1898 - Vivas 1986; M. mexicana Merriam, 1987 - Sperr et al. 2009) e
uma espcie do gnero Didelphis (D. aurita, Fernandez 1989). Estudos desenvolvidos com
outras espcies da Famlia Didelphidae evidenciam o padro de atividade noturno e
unimodal sendo o mais comum (e.g.: Chironectes minimus (Zimmermann, 1780) - Galliez et
al. 2009; D. albiventris - Streilein 1982; D. marsupialis - Sunquist et al. 1987; D. virginiana McManus 1971; Marmosa (Micoureus) paraguayana - Oiveira-Santos et al. 2008; M.
nudicaudatus - Moraes Jr. 2004; Thylamys velutinus (Wagner, 1842) - Vieira & Baumgarten
1995). Entretanto, os poucos estudos realizados no permite afirmar que este seria um
padro dentro dos marsupiais neotropicais, como sugerido por Moraes Jr. (2004).
Pela primeira vez na literatura, pelo conhecimento do autor, foi registrada
atividade durante o perodo diurno para o marsupial D. aurita. A partir de um
levantamento realizado a fim de conhecer mais profundamente esta caracterstica do
grupo (ver Apndice C) pode-se afirmar que este um hbito incomum dentre os
marsupiais didelfdeos, sendo registrada para poucas espcies como o marsupial
Chironectes minimus (Marshall 1978, Leite 2009). Somente algumas espcies da famlia
Didelphidae foram classificadas como diurnas ou com algum tipo de atividade durante
este perodo e so todas pertencentes ao gnero Monodelphis (M. americana (Muller,
1776), M. brevicaudata (Erxleben, 1777), M. dimidiata (Wagner, 1847), M. domestica
(Wagner, 1847) e M. scalops (Thomas, 1888) Apndice C).
A ausncia de atividade durante o horrio de verificao das armadilhas de captura
de animais vivos evidencia que a presena do pesquisador na rea de estudo pode
influenciar na atividade destes animais. Estudos futuros com o objetivo de avaliar o
padro de atividade destas e de outras espcies devem considerar este fator. Assim, a
74

partir deste resultado, sugere-se que o mtodo de verificao de peridica de armadilhas

seja abandonado e que mtodos como o utilizado neste estudo (sistemas de determinao
do horrio de captura) ou outros como as cmeras-trap e a rdio telemetria sejam
implementados.
A baixa sobreposio entre os padres de atividade, evidenciado pela maior
atividade durante diferentes partes da noite, sugere uma segregao temporal entre o
gamb e a cuca marrom. Duas hipteses podem explicar o resultado observado, (1) a
coexistencia entre D. aurita e M. nudicaudatus seria resultado da interferncia da primeira
espcie sobre a segunda e, (2) os padres de atividade so resultado de preferncias
especficas nos horrios de forrageamento. Didelphis aurita encontra-se ativo no incio da
noite (18:00 hs) com reduo na sua atividade a partir da 20:00 horas. A partir deste
horrio, proporcionalmente, so poucos os indivduos de D. aurita ativos. Em contraste,
nenhum indivduo de M. nudicaudatus foi capturado entre 18:00 e 20:00 horas. Entretanto,
a partir das 20:00 horas a cuca marrom inicia sua atividade, sendo entre 20:00 e 22:00
horas o perodo mais intenso. A partir da meia noite o gamb volta a estar ativo, sendo
este seu segundo pico de atividade. Neste mesmo perodo M. nudicaudatus encontra-se
ativo mais em menor intensidade. Assim, D. aurita consumiria os recursos disponveis nas
primeiras horas e, a fim de evitar encontros interespecficos, M. nudicaudatus somente os
exploraria nos horrios de menor atividade da espcie dominante, entretanto de forma
mais eficiente. Se esta hiptese estiver correta, na ausncia de seu potencial predador, a
cuca marrom deveria iniciar sua atividade nas primeiras horas da noite com o objetivo de
acessar os recursos disponveis.
Comparaes

interespecfica

envolvendo

outras

espcies

de

marsupiais,

entretanto no confirmaram a hiptese de segregao temporal (Oliveira-Santos et al.

2009, Carver et al. 2011). Espcies do gnero Didelphis (D. albiventris e D. virginiana,
respectivamente), que foram alvo destes estudos, foram abordadas de forma diferente.
Enquanto D. albiventris, assim com D. aurita (neste estudo), influenciaria na atividade de
75

um marsupial de menor porte, no caso a catita Marmosa (Micoureus) paraguaya (OliveiraSantos et al. 2009), D. virginiana seria afetado pela presena de uma espcie de maior
porte, um mo pelada (Procyon lotor (L., 1758)) (Carver et al. 2011). A sobreposio nos
padres de atividade observada nestes estudos evidencia que estas espcies so capazes
de coexistir mesmo utilizando recursos similares e vivendo nos mesmos ambientes e que
diferenas sutis so capazes de permitir a coexistncia na comunidade.
O padro de atividade observado para a populao de Metachirus nudicaudatus
tambm pode estar relacionado resposta a diversos fatores abiticos (Halle 2000).
Temperatura (McMannus 1971), luminosidade (Julien-Laferrire 1997, Norris et al. 2009),
e dieta (Atramentowicz 1982, Vieira & Baumgarten 1995) so alguns dos fatores
observados e/ou sugeridos como capazes de afetar a atividade de marsupiais neotropicais.
Como variaes na temperatura mdia ao longo do ano na rea de estudo so mnimas e
como a influncia da luz da lua aparentemente no exerce efeito sobre a espcie (dados
no publicados) estes dois fatores provavelmente no influenciam na atividade da cuca
marrom, como j detectado para roedores (Bittencourt et al. 1999, Paise & Vieira 2006,
Vieira et al. 2010). A dieta insetvora-onvora poderia influenciar sua atividade, assim
como sugerido para a espcie de marsupial Thylamys velutinus (Vieira & Baumgarten
1995). Por ser uma fonte rica em energia, espera-se que espcies com alta proporo de
protenas em sua dieta adiquiram em menor tempo a energia necessria para os seus
requerimentos dirios. Mesmo apresentando um tempo de forrageamento mais restrito,
quando comparado a D. autita, a proporo de protenas na dieta de ambas as espcies
semelhante (Astua de Moraes et al. 2003). Portanto, devido s sutis diferenas nos
requerimentos entre as espcies tambm leva esta hiptese a ser desconsiderada.
A alternncia nos padres de atividade observada entre as espcies estudadas
demonstra que, como sugerido por Schoener (1974), caso reduzisse predaes
interespecficas, este seria um mecanismo de coexistncia vivel. Um estudo realizado por
Moura et al. (2009) nesta mesma rea de estudo e em uma regio de Restinga no Estado
76

do Rio de Janeiro observou que Didelphis aurita afeta diretamente a presena de alguns
pequenos mamferos, dentre eles M. nudicaudatus. Por no sofrer uma grande presso de
predao D. aurita , dentre os pequenos mamferos, a espcie mais abundante em ambas
as reas. Portanto, devido a estas caractersticas e por ter hbitos generalistas, a hiptese
de que o gamb influencia a atividade da cuca marrom na rea de estudo no pode ser
descartada.

77

Concluso
O marsupial Didelphis aurita encontra-se ativo tanto durante o perodo noturno
quanto diurno. Durante o perodo noturno apresenta padro de atividade bimodal.
Metachirus nudicaudatus estritamente noturno e seu padro de frequncia de uso de
uma faixa horria no pode ser determinado para a espcie. A ausncia de atividade de D.
aurita durante o perodo de verificao das armadilhas evidencia que a presena do
pesquisador influencia na atividade destes organismos. Padres de atividade com picos
no coincidentes evidenciaram a presena de alternncia nos padres de atividade entre
as espcies, sendo o mecanismo de coexistencia sugerido, a interferncia de D. aurita
sobre a atividade de M. nudicaudatus.

78

Referncias Bibliogrficas

Asta de Moraes D., Santori R.T., Finotti R., Cerqueira, R. 2003. Nutritional and fiber
contents of laboratory-established diets of neotropical opossums (Didelphimorphia,
Didelphidae). In: Jones, M., Dickman, C., Archer, M. Predators with pouches: the
biology of carnivorous marsupials, pp. 225-233, Melbourne, Australia, CSIRO
Publishing.
Atramentowicz, M. 1982. Influence du milieu sur l'activit locomotrice et la reproduction
de Caluromys philander. Revue d'Ecologie 36: 373-395.
Barry Jr, R.E., Fressola, A.A., Bruseo, J.A. 1989. Determining the Time of Capture for Small
Mammals. Journal of Mammalogy 70(3): 660-662.
Bartness, T.J., Albers, H.E. 2000. Activity patterns and the biological clock in mammals. In:
Halle, S., Stenseth, N.C., Activity patterns in small mammals: an ecological approach,
pp. 23-47, Berlin, Germany, Springer-Verlag.
Bittencourt, E.B., Vera y Conde, C.F., Rocha, C.F.D., Bergallo, H.G. 1999. Activity patterns of
small mammals in a Atlantic forest area of southeastern Brazil. Cincia e Cultura
51(2): 126-132.
Bruseo, J. A., Barry Jr, R.E. 1995. Temporal Activity of Syntopic Peromyscus in the Central
Appalachians. Journal of Mammalogy 76(1) 78-82.
Cceres, N.C., Monteiro-Filho, E.L.A. 2001. Food Habits, Home Range and Activity of
Didelphis aurita in a Forest Fragment of southern Brazil. Studies in Neotropical
Fauna and Environment 36(2): 85-92.
Carothers, J.H., Jaksic, F.M. 1984. Time as niche difference: the role of interference
competition. Oikos 42(3): 403-406.
Carver, B.D., Kennedy, M.L., Houston, A.E., Franklin, S.B. 2011. Assessment of temporal
partitioning in foraging patterns of syntopic Virginia opossums and raccoons.
Journal of Mammalogy 92(1):134-139.
Castro-Arellano, I., Lacher, Jr. T.E. 2009. Temporal niche segregation in two rodent
assemblages of subtropical Mexico. Journal of Tropical Ecology 25: 593-603.
Cerqueira, R., Fernando, A.S.F., Quintela, M.F.S. 1990. Mamferos da Restinga de Barra de
Maric, Rio de Janeiro. Papis Avulsos de Zoologia 37(9): 141-157.

79

Cunha, A.A., Vieira, M.V. 2002. Support diameter, incline, and vertical movements of four
didelphid marsupials in the Atlantic forest of Brazil. J. Zool. Lond. 258:419-426.
D Andrea, P.S., Gentile, R., Cerqueira, R., Grelle, C.E., Horta, C., Rey, L. 1999. Ecology of
small mammals in a Brazilian rural area. Revista Brasileira de Biologia 16(3): 611620.
Delciellos, A.C. Viera, M.V. 2006. Arboreal walking performance in seven didelphid
marsupials as an aspect of their fundamental niche. Austral Ecology 31: 449457.
Di Bitetti, M.S., Di Blanco, Y.E., Pereira, J.A., Paviolo. A. 2009. Time partitioning favors the
coexistence of sympatric crabeating foxes (Cerdocyon thous) and pampas foxes
(Lycalopex gymnocercus). Journal of Zoology 90:479490.
Eisenberg, J.F., Redford, K.H. 1999. Mammals from the Neotropics. The central Neotropics:
Ecuador, Peru, Bolivia, Brazil. Vol.3. Chicago, USA, University of Chicago Press.
Emmons, L.H. 1990. Neotropical rain forest mammals: a eld guide. Chicago, USA,
University of Chicago Press.
Enders, R.K. 1935. Mammalian Life Histories from Barro Colorado Island, Panama. Bulletin
of the Museum of Comparative Zoology 78(4): 385-502.
Fedriani, J.M., Palomares, F., Delibes, M. 1999. Niche relations among three sympatric
Mediterranean carnivores. Oecologia 121:138148.
Fernandez, F.A.S. 1988. O uso de um modelo exponencial negativo para avaliar horrios de
atividade de pequenos mamferos. In: Encontro Interdisciplinar de Ecologia
Matemtica. Atas, Laboratrio Nacional de Computao Cientfica, Rio de Janeiro. pp.
59-68.
Fernandez, FAS. 1989. Dinmica de populaes e uso do espao e do tempo em uma
comunidade de pequenos mamferos na restinga de Barra de Maric, Rio de
Janeiro. Dissertao de Mestrado, Universidade Estadual de Campinas, Campinas, SP,
Brasil.
Fonseca, G.A.B., Robinson, J.G. 1990. Forest size and structure: competitive and predatory
effects on small mammal communities. Biological Conservation 53: 265-294.
Fox, B.J. 1978 A Method for determining capture time of small mammals. The Journal of
Wildlife Management 42(3) 672-676.
Freitas, S.R., stua de Moraes, D., Santori, R.T., Cerqueira, R. 1997. Habitat preference and
food use by Metachirus nudicaudatus and Didelphis aurita (Didelphimorphia,
80

Didelphidae) in a restinga forest at Rio de Janeiro. Revista Brasileira de Biologia

57(1):93-98.
Galliez, M., Melina, S.L., Thiago L.Q., Fernandez, F.A.S. 2009. Ecology of the Water Opossum
Chironectes minimus in Atlantic Forest Streams of Southeastern Brazil. Journal of
Mammalogy 90(1): 93103.
Gardner, A.L. 2007. Mammals of South America, vol 1 Marsupials, Xenarthrans, Shrews and
Bats. Chicago e Londres, University of Chicago Press.
Gentile, R., DAndrea, P.S., Cerqueira, R., Maroja, L.S. 2000. Population and reproduction of
marsupials and rodents in a Brazilian rural rea: a five year study. Studies on
Neotropical Fauna & Environment 35: 1-9.
Gentile, R., Finotti, R., Rademaker, V. Cerqueira, R. 2004. Population dynamics of four
marsupials and its relation to resource production in the Atlantic forest in
Southeastern Brazil. Mammalia 68: 109-119.
Graipel, M.E., Glock, L. 2003. Uso de sistemas para a dterminao do horrio de captura de
pequenos mamferos. Biotemas 16(1): 91-108.
Graipel, M.E., Miler, P.R.M., Glock, L. 2003. Padro de atividade de Akodon montensis e
Oryzomys russatus na Reserva Volta Velha, Santa Catarina, sul do Brasil.
Mastozoologa Neotropical 10(2): 255-260.
Halle, S. 2000. Ecological relevance of daily activity patterns. In: Halle S., Stenseth, N.C.
Activity patterns in small mammals: an ecological approach, pp. 67-90, Berlin,
Germany, Springer-Verlag.
Halle, S., Stenseth, N.C. 2000. Introduction. In: Halle S., Stenseth, N.C. Activity patterns in
small mammals: an ecological approach, pp. 3-17, Berlin, Germany, Springer-Verlag.
Harrington, L.A., Macdonald., D.W. 2008. Spatial and temporal relationships between
invasive American mink and native European pole cats in the southern United
Kingdom. Journal of Mammalogy 89:9911000.
Jennes, C.A., Ward, G.D. 1985. A Versatile Timer for Field Studies in Animal Ecology. The
Journal of Wildlife Management 49(4) 1025-1028.
Julien-Laferrire, D. 1997. The Influence of Moonlight on Activity of Woolly Opossums
(Caluromys philander). Journal of Mammalogy 78(1): 251-255.
Kenagy, G. J. 1973. Daily and seasonal patterns of activity and energetics in a heteromyid
rodent community. Ecology 54: 1201-1219.
81

Kronfeld-Schor, N., Dayan, T., Elvert, R., Haim, A., Zisapel, N., Heldmaier, G. 2001. On the
use of the time axis for ecological separation: diel rhythms as an evolutionary
constraint. The American Naturalist 158(4): 451-457.
Kronfeld-Schor, N., Dayan, T. 2003. Partitioning of time as an ecological resource. Annual
Review Ecology, Evolution and Systematics 34: 153-181.
Kronfeld-Schor, N., Dayan, T. 2003 The dietary basis for temporal partitioning: food habits
of coexisting Acomys species. Oecologia 121:123 -128.
Lee, A.K., Cockburn, A. 1985. Evolutionary ecology of marsupials. Monographs on
marsupial biology. Cambridge University Press, Cambridge.
Macrini, T.E. 2004. Monodelphis domestica. Mammalian Species. 760: 1-8.
McDonald, J.H. 2009. Handbook of Biological Statistics (2nd ed.). Sparky House Publishing,
Baltimore, Maryland.
McManus, J.J. 1971. Activity of Captive Didelphis marsupialis. Journal of Mammalogy 52(4):
846-848.
Moraes-Jnior, E.A. 2004. Radio-tracking of one Metachirus nudicaudatus (Desmarest,
1817) individual in Atlantic Forest of Southeastern Brazil. Boletim Museu de Biologia
Mello Leito 17: 57-64.
Moura, M.C., Vieira, M.V., Cerqueira, R. 2008. Occasional intraguild predation structuring
small mammal assemblages: the marsupial Didelphis aurita in the Atlantic Forest of
Brazil. Austral Ecology 34: 481-489.
Nilsson, M.A., Churakov, G., Sommer, M., Tran, N.V., Zemann, A., Brosius, J., Schmitz, J. 2010.
Tracking marsupial evolution using archaic genomic retroposon insertions. Plos
Biology 8(7): 1-9.
Nitikman, L.Z., Mares, M.A. 1987. Ecology of small mammals in a galery forest of central
Brazil. Annals of Carnegie Museum 56(2): 75-95.
Norris, D., Michalski,F., Peres, C.A. 2010. Habitat patch size modulates terrestrial mammal
activity patterns in Amazonian forest fragments. Journal of Mammalogy 91(4): 551
560.
OFarrell, M.J. 1974. Seasonal activity patterns of rodents in a sagebrush community.
Journal of Mammalogy 55:809-823.

82

Oliveira-Santos, L.G.R., Tortato, M.A., Graipel, M.E. 2008. Activity pattern of Atlantic Forest
small arboreal mammals as revealed by camera traps. Jounarl of Tropical Ecology 24:
563-567.
Paise, G., Vieira, E.M. 2006. Daily activity of notropical rodent (Oxymycterus nasutus):
seasonal changes and influence of environmental factors. Journal of Mammalogy
87(4): 733-739.
Reith, D.D. 1980. Shifts in times of activity by Lasionycterus noctivagans. Journal of
Mammalogy 61: 104-108.
Roll, U., Dayan, T., Kronfeld-Schor, N. 2006. On the role of phylogeny in determining
activity patterns of rodents. Evolutionary Ecology 20:479490.
Santori, R.T., Astua de Moraes, D., Cerqueira, R. 1995. Diet composition of Metachirus
nudicaudatus and Didelphis aurita (Marsupialia, Didelphoidea) in southeastern
Brazil. Mammalia 59(4): 511516.
Schoener, T.W. 1974. Resource partitioning in ecological communities. Science 185(5): 27
39.
Shields, W.M., Bildstein, K.L. 1979. Birds versus bats: behavioral intaeractions at a
localized food source. Ecology 60: 468-474.
Sperr, E.B., Fronhofer, E.A., Tschapka, M. 2009. The Mexican mouse opossum (Marmosa
mexicana) as a flower visitor at a neotropical palm. Mammalian Biology 74: 7680.
Streilein, D.E. 1982. The ecology of small mammals in the semiarid Brazilian Caatin
ga. III. Reproduction biology and population ecology. Annals of Carnegie Museum 51:
251269.
Sunquist, M.E., Austad, S.E., Sunquist, F. 1987. Movement patterns and home range in the
common opossum (Didelphis marsupialis). Journal of Mammalogy 68(1): 173176.
Vieira, E.M., Baumgarten, L.C. 1995. Daily activity patterns of small mammals in a cerrado
area from central Brazil. Jounarl of Tropical Ecology 11(2):255-262.
Vieira, E.M., & Monteiro-Filho, E.L.A. 2003. Vertical stratication of small mammals in the
Atlantic rainforest of south-eastern Brazil. Journal of Tropical Ecology 19: 501507.
Vieira, E.M., Baumgarten, L.C., Paise, G., Becker, R.G. 2010. Seasonal patterns and influence
of temperature on the daily activity of the diurnal neotropical rodent Necromys
lasiurus. Canadian Journal of Zoology 88: 259-265.

83

Vivas, A.M. 1986. Population biology of Sigmodon alstoni in the Venezuelan Lllanos.
Revista Chilena de Histria Natura 59: 179-191.
Wilson, D.E. 1970. Opossum predation: Didelphis on Philander. Journal of Mammalogy
50(2):386-387.
Withers, P.C., Achleitner, K. 1980. A Simple, Low-Cost Timing Device for Mammal Traps.
Journal of Mammalogy 61(1) 153-155.
Zar, J.H. 1996. Biostatistical analysis. Prentice Hall, New Jersey.
Ziv, Y., Abramsky, Z., Kotler, B.P. & Subach, A. 1993. Interference competition and temporal
and habitat partitioning in two gerbil species. Oikos 66: 237-246.

84

Apndice A

85

Apndice A

Esquema da grades da rea de estudo situada no PARNA Serra dos

rgos. Grade de captura de pequenos mamferos com configurao 5 x 5 e denominados

por algarismos arbicos.

Figura A.1 Grade de amostragem A. Linha slida (em negrito) representa trilhas de acesso grade de
amostragem; linhas tracejadas representam trilham no marcadas na grade de amostragem; linhas slidas
representam as trilhas que conectam as estaes de captura na grade de amostragem; Pd: pedra grande; P:
plataforma; Ba: bananeiras e B: bambuzal.

86

Figura A.2 Grade de amostragem B. Linha slida (em negrito) representa trilhas de acesso grade de
amostragem; linhas tracejadas representam trilham no marcadas na grade de amostragem; linhas
duplamente tracejadas representam trilhas pouco utilizadas; linhas slidas representam as trilhas que
conectam as estaes de captura na grade de amostragem; Pd: pedra grande; P: plataforma; Ba: bananeiras; B:
bambuzal; Ca: caixa d|gua e QG: alojamento.

87

Figura A.3 Grade de amostragem C. Linha slida (em negrito) representa trilhas de acesso grade de
amostragem; linhas tracejadas representam trilham no marcadas na grade de amostragem;; linhas slidas
representam as trilhas que conectam as estaes de captura na grade de amostragem; Pd: pedra grande e P:
plataforma.

88

Apndice B

89

Apndice B Instrues para a montagem e instalao do sistema de determinao do

horrio de captura.

Montagem
O sistema de determinao do horrio de captura composto das seguintes peas:
um relgio digital, uma micro-interruptor (micro-switch), uma bateria (pilha AA), um
suporte para bateria, um recipiente de acrlico e fios.
Para a montagem do dispositivo siga o passo a passo abaixo:
Passo 1 - Preparando o micro-interruptor (Figura 3.5). Solde dois fios de
aproximadamente 25 centmetros a cada um dos plos do micro-interruptor.
Isole as reas soldadas com fita isolante para proteg-la.
Passo 2 Preparando o relgio digital (Figura 3.5). Abra o relgio digital
retirando a bateria que o acompanha. Solde dois fios de aproximadamente dez
centmetros a cada um dos plos do relgio. Feche a tampa do relgio. Se
necessrio faa dois pequenos orifcios na lateral do relgio para permitir a
sada dos fios.

Passo 3 Preparando o suporte para bateria (Figura 3.5). Solde dois fios de
aproximadamente dez centmetros a cada um dos plos do suporte para
bateria se necessrio. Alguns suportes j possuem fios acoplados.

Passo 4 Montando o sistema de determinao do horrio de captura (Figura

3.6). Conecte o fio soldado ao plo positivo do micro-interruptor ao plo
negativo do suporte para bateria. Faa o mesmo com o plo positivo do
suporte, ligando-o ao fio conectado ao plo positivo do relgio digital. Conecte
o fio soldado ao plo negativo do relgio ao plo negativo do microinterruptor.

90

Tanto o relgio digital, quanto o suporte e a pilha so mantidos

dentro de um recipiente de acrlico com o objetivo de evitar contato excessivo
com umidade, chuva e outros possveis fatores que possam danific-lo.
recomendado sempre soldar todas as conexes fios e relgio
digital, fios e suporte para bateria, fios e micro-chave e cobrir com fita
isolante a fim de manter o dispositivo funcionado por um longo perodo de
tempo, diminuindo assim a necessidade de reparos.

Instalao
O sistema colocado em cima da armadilha e fixado com ajuda de um fio aramado.
O micro-interruptor, que posicionado entre o teto e a porta da armadilha, o gatilho que
aciona o sistema (Figura 3.2 c). Quando a porta est aberta, o sistema eltrico encontra-se
aberto, impedindo que a energia seja transmitida e, assim, o relgio permanece desligado.
Quando o animal capturado, a porta se fecha, fechando tambm o sistema e
possibilitando a passagem da energia eltrica. O relgio, portanto, somente ligado
quando o animal capturado, o que significa uma economia uma vez que as pilhas no
precisam ser trocadas por um longo perodo de tempo.
O sistema facilmente instalado no campo, no levando mais que um minuto,
assim com facilmente removido quando for necessrio retirar o animal da armadilha.
Alm disso, o sistema pode ser removido ao fim de cada sesso de amostragem. Tambm
no necessrio realizar alteraes na armadilha, no danificando-a.

91

Figura B.1 Montagem das partes que compem o sistema de determinao do horrio de captura (1 microinterruptor, 2 relgio digital, 3 suporte para bateria).

Figura B.2 Unio das partes que compem o sistema de determinao do horrio de captura.

92

Apndice C

93

Apndice C

Padro de atividade dos marsupiais americanos. Classificaes obtidas atravs de estudos empricos, livros texto, guias de campo e
relatos de observaes.

Espcie

Padro de atividade

Referncia

Caluromys derbianus
Caluromys lanatus
Caluromys philander
Caluromysiops irrupta

noturno
noturno
noturno
noturno

Gardner 2007

Chironectes minimus

noturno

Didelphis albiventris

crepuscular/noturno
noturno

Didelphis aurita
Didelphis marsupialis
Didelphis virginiana
Dromiciops gliroides
Glironia venusta
Gracilinanus agilis
Gracilinanus emiliae
Gracilinanus microtarsus
Lutreolina crassicaudata
Marmosa mexicana
Marmosa murina
Marmosa robinsoni
Marmosa xerophila
Marmosa demerarae

noturno
noturno
noturno
noturno
noturno
noturno
diurno/noturno
noturno
noturno
noturno
diurno/noturno
crepuscular
noturno
noturno
noturno

Gribbel 1988, Nowak 1991, Gardner 2007

Voss et al. 2001, Gardner 2007
Gardner 2007
Zetek 1930, Voss et al. 2001, Gardner 2007, Prieto-Torres et al.2008, Galliez
et al. 2009
Rossi et al. 2006
Ciocheti 2007, Oliveira-Santos et al.2008, Smith 2009
Davis 1947, Cerqueira et al.1990, Cceres e Monteiro-Filho 2001, Rossi et
al.2006, Smith 2009
Enders 1935, Wilson 1970, Sunquist et al. 1987, Norris et al. 2010
Reynolds 1952, McManus 1971, Holmes 1991, 1992
Tyndale-Biscoe 1973
Emmons & Feer 1997
Nitikman & Mares 1987, Smith 2009
Voss et al. 2001
Pires et al. 2010
Gardner 2007, Smith 2009
Sperr et al. 2009
Voss et al. 2001
Vivas et al. 1986
Enders 1935, O'Connell 1983
Thielen et al. 1997
Voss et al. 2001

94

Marmosa paraguayana
Marmosops parvidens
Marmosops pinheiroi

noturno
noturno
noturno

Metachirus nudicaudatus

noturno

Monodelphis americana
Monodelphis brevicaudata

diurno
diurno
diurno
diurno/noturno
diurno
noturno
diurno
noturno

Monodelphis dimidiata
Monodelphis domestica
Monodelphis scalops
Philander frenatus
Philander opossum
Rhyncholestes raphanurus
Thylamys velutinus

diurno
noturno
noturno
noturno

Oliveira-Santos et al. 2008, Smith 2009

Voss et al. 2001
Voss et al. 2001
Bates 1888 apud Enders 1935, Handley 1976, Voss et al. 2001, Moraes Jr et
al. 2004, Smith 2009
Nitikman & Mares 1987
Charles-Dominique et al. 1981, Emmons & Feer 1990
Pine et al. 1985
Nowak 1999
Eisenberg & Redford 1999
Streilen 1982, Macrini 2004
Davis 1947
Cerqueira et al. 1990, Rossi et al. 2006, Gardner 2007, Smith 2009
Nowak 1991
Wilson 1970, Charles-Dominique 1983, Atramentowicz 1986, Nowak 1991,
Voss et al. 2001
Meserve et al. 1982
Vieira & Baumgartner 1995

95

Referncias Bibliogrficas

Atramentowicz, M. 1982. Influence du milieu sur l'activit locomotrice et la reproduction

de Caluromys philander. Revue d'Ecologie (Terre et Vie) 36: 373-395.
Atramentowicz, M. 1986. Dynamique de population chez trois marsupiaux didelphids de
Guyane. Biotropica 18(2): 13649.
Bates, H.W. 1888. Naturalist on the River Amazons. Second Edition. London.
Cceres, N.C., Monteiro-Filho, E.L.A. 2001. Food habits, home range and activity of
Didelphis aurita in a forest fragment of southern Brazil. Studies in Neotropical
Fauna and Environment 36(2): 85-92.
Cerqueira, R., Fernandez, F.A.S., Quintela, M.F.S. 1990. Mamferos da Restinga de Barra de
Maric, Rio de Janeiro. Papis Avulsos de Zoologia 37(9): 141-157.
Ciocheti, G. 2007. Uso de habitat, padro de atividade de mdios e grandes mamferos e
nicho trfico de Lobo-Guar (Chrysocyon brachyurus), Ona-Parda (Puma concolor)
e Jaguatirica (Leopardus pardalis) numa paisagem agroflorestal, no estado de So
Paulo. Dissertao de Mestrado, Universidade de So Paulo, So Paulo, SP, Brasil.
Charles-Dominique, P., Atramentowicz, M., Charles-Dominique, M., Grard, H., Hldik, C.M.,
Prvost, M.F. 1981. Les mammiferes frugivores arboricoles nocturnes dune forest
Guyanaise: inter-relations plantes-animaux. Rev. Ecol. (Terre et Vie) 35: 341-435.
Charles-Dominique, P. 1983. Ecology and social adaptations in didelphid marsupials:
Comparison with eutherians of similar ecology. In Advances in the study of
mammalian behavior. J. F. Eisenberg and D. G. Kleiman, 395422. Special
Publication7. American Society of Mammalogists.
Davis, David E. 1947. Notes on the life histories of some Braziliam mammals. Boletim do
Museu Nacional (Zoologia) 76: 1-8.
Eisenberg, J.F., Redford, K.H. 1999. Mammals from the Neotropics. The central Neotropics:
Ecuador, Peru, Bolivia, Brazil. Vol.3. Chicago, Illinois: University of Chicago Press.
Emmons, L.H., Feer, F. 1997.Neotropical Rainforest Mammals. A Field Guide. The
University of Chicago Press, Chicago.
Enders, R.K. 1935. Mammalian Life Histories from Barro Colorado Island, Panama. Bulletin
of the Museum of Comparative Zoology 78(4): 385-502.

96

Fitch, H. S. e H.W. Shirer. 1970. A radiotelemetric study of spatial relationships in the

opossum. American Midland Naturalist 84: 170-186.
Galliez, M., Leite, M.S., Queiroz, T.L. Fernandez, F.A.S. 2009. Ecology of the Water Opossum
Chironectes minimus in Atlantic Forest Streams of Southeastern Brazil. Journal of
Mammalogy 90(1): 93103.
Gardner, A.L. 2007. Mammals of South America, vol 1 Marsupials, Xenarthrans, Shrews and
Bats. The University of Chicago Press, Chicago e Londres.
Gribel, R. 1998. Visits of Caluromys lanatus (Didelphidae) to flowers of Pseudobombax
tomentosum (Bombacaceae): A probable case of pollination by marsupials in
Central Brazil. Biotropica 20(4): 344-347.
Handley, C.O.,Jr. 1976. Mammals of the Smithsonian Venezuelan Project. Brigham Young
Univ. Sci. Bull 20(5): 189.
Holmes, D.J. 1991. Social behavior in captive Virginia opossums, Didelphis virginiana.
Journal of Mammalogy 72(2): 402-410.
Holmes, D.J. 1992. Sternal odors as cues for social discrimination by female Virginia
opossums, Didelphis virginiana. Journal of Mammalogy 73(2): 286-291.
Julien-Laferrire, D. 1990.

Actographie chez Caluromys philander (Marsupialia,

Didelphidae) en Guyane franaise. Comptes-Rendus de l'Acadmie des Sciences de

Paris 311(3): 25-30.
Julien-Laferrire, D. 1997. The Influence of Moonlight on Activity of Woolly Opossums
(Caluromys philander). Journal of Mammalogy 78(1): 251-255.
Macrini, T. E. 2004. Monodelphis domestica. Mammalian Species. 760: 1-8.
McManus, J.J. 1971. Activity of Captive Didelphis marsupialis. Journal of Mammalogy 52(4):
846-848.
Meserve, P.L., Mura, R., Lopetegui, O.N., Rau, J.R. 1982. Observations on the Small
Mammal Fauna of a Primary Temperate Rain Forest in Southern Chile. Journal of
Mammalogy 63(2): 315-317.
Moraes-Jnior, E.A. 2004 Radio-tracking of one Metachirus nudicaudatus (Desmarest,
1817) individual in Atlantic Forest of Southeastern Brazil. Boletim Museu de
Biologia Mello Leito 17: 57-64.
Nitikman, L.Z., Mares, M.A. 1987. Ecology of small mammals in a galery forest of central
Brazil. Annals of Carnegie Museum 56(2): 75-95.
97

Norris, D., Michalski, F., Peres, C.A. 2010. Habitat patch size modulates terrestrial mammal
activity patterns in Amazonian forest fragments. Journal of Mammalogy 91(4):
551560.
Nowak, R.M. 1991. Walkers mammals of the world. Baltimore: The Johns Hopkins Univ.
Press.
O'Connell, M.A. 1983. Marmosa robinsoni. Mammalian Species 203: 1-6.
Oliveira-Santos, L.G.R., Tortato, M.A., Graipel, M.E. 2008. Activity pattern of Atlantic Forest
small arboreal mammals as revealed by camera traps. Jounarl of Tropical Ecology
24: 563-567.
Pires, M.M., Martins, E.G., Silva, M.N.F., Reis, S.F. 2010. Gracilinanus microtarsus.
Mammalian Species 42: 33-40.
Pine, R.H., Rice, J.E., Bucher, J.E., Tank Jr., D.H., Greenhall, A.M. 1985. Labile pigments and
fluorescent pelage in didelphid marsupials. Mammalia 49(2): 249-256.
Prieto-Torres, D., Belandria-Abad, A., Gmez, U. 2008 Avistamento de Chironectes
minimus en la Sierrade Perij, Venezuela. Boletn del Centro de Investigaciones
Biolgicas 42(4): 567571.
Reynolds, H.C. 1952. Studies on reproduction in the opossum (Didelphis virginiana
virginiana). Univ. California Publ. Zool 52: 223-284.
Rossi, R.V., Bianconi, G.V., Pedro, W.A. 2006. Ordem Didelphimorphia. In Mamferos do
Brasil, Reis, N.R., Peracchi, A.L., Pedro, W.A., Lima, I.P. pp. 27-66. Editora da UEL,
Londrina.
Smith, P. 2009. FAUNA Paraguay Handbook of the Mammals of Paraguay Vol 1
Marsupialia. Paraguay. www.faunaparaguay.com (outubro de 2010).
Sperr, E.B., Fronhofer, E.A., Tschapka, M. 2009. The Mexican mouse opossum (Marmosa
mexicana) as a flower visitor at a neotropical palm. Mammalian Biology 74: 7680.
Streilein, D.E. 1982. The ecology of small mammals in the semiarid Brazilian Caatin
ga. III. Reproduction biology and population ecology. Annals of Carnegie Museum 51:
251269.
Sunquist, M.E., Austad, S.N., Sunquist, F. 1987. Movement patterns and home range in the
common opossum (Didelphis marsupialis). Journal of Mammalogy 68(1): 173176.

98

Thielen, D.R., Arends, A., Segnini, S., Farias, M. 1997. Food availability and population
dynamics of Marmosa xerophila Handley and Gordon 1979 (Marsupialia:
Didelphidae). Zoocriaderos 2(2): 1-15.
Vieira, E.M., Baumgartner, C.L. 1995. Daily activity patterns of small mammals in a cerrado
area from central Brazil. Jounarl of Tropical Ecology 11(2): 255 - 262.
Vivas, A.M. 1986. Population biology of Sigmodon alstoni in the Venezuelan Lllanos.
Revista Chilena de Histria Natura 59: 179-191.
Voss, R.S., Lunde, D.P., Simmons, N.B. 2001. The mammals of Paracou, French Guiana: a
Neotropical low land fauna. Part 2. Non volant species. Bulletin of the American
Museum of Natural History 263: 1236.
Voss, Robert S e Sharon A Jansa. 2009. Phylogenetic Relationships and Classification of
Didelphid Marsupials, an Extant Radiation of new world methatherian mammals.
Bulletin of the American Museum of Natural History 322:1-177.
Walker, R. M. 2005. Walkers Marsupials of the world. The Johns Hopkins University Press.
Wilson, D.E. 1970. Opossum predation: Didelphis on Philander. Journal of Mammalogy
51(2): 386-387.
Zetek, J. 1930. The water opossum - Chironectes panamensis Goldman. Journal of
Mammalogy 11(4): 470471.

99