Você está na página 1de 30

MECANISMOS DE ACCIN DE HONGOS Y BACTERIAS EMPLEADOS COMO

BIOFERTILIZANTES EN SUELOS AGRCOLAS: UNA REVISIN SISTEMTICA


MECHANISMS OF ACTION OF FUNGI AND BACTERIA AS BIOFERTILIZERS
USED IN AGRICULTURAL SOILS: A SYSTEMATIC REVIEW

RESUMEN
El fsforo, el nitrgeno, el hierro y el potasio son algunos compuestos necesarios
para el crecimiento y desarrollo vegetal; los fertilizantes qumicos empleados para
aumentar su concentracin, afectan significativamente el medio ambiente y los
ecosistemas del suelo. De acuerdo con la literatura cientfica, los microorganismos
con potencial biofertilizante han demostrado poseer diversos mecanismos de
accin para solubilizar estos compuestos y as cumplir con los requerimientos de
las plantas. La presente revisin sistemtica recopila informacin cientfica
publicada, que describe los mecanismos de accin de los biofertilizantes
microbianos en suelos agrcolas, publicada entre los aos 2004 y 2014, en 3
diferentes bases de datos; ScienceDirect, SpringerLink y Scopus, empleando la
ruta de bsqueda (Biofertilizer) AND (bacteria OR fungi) AND (effect OR Action
OR mechanism), luego de utilizar diversos criterios de inclusin y exclusin, la
bsqueda arroj un total de 63 artculos originales, incluyendo 6 artculos de
literatura gris. Como resultado de la revisin sistemtica se evidenci que la
produccin de diversos cidos orgnicos permiten la acidificacin del suelo,
facilitando la absorcin de elementos; y que la solubilizacin de P es el
mecanismo

ms

frecuentemente

descrito,

obteniendo

por

parte

de

P.

pseudoalcaligenes una solubilizacin de hasta 726,5 mg/L de P.


Palabras Clave: Biofertilizante, cidos orgnicos, Mecanismo, Nitrgeno, Fsforo,
Potasio, Hierro.
ABSTRACT

Phosphorus, nitrogen, iron and potassium are some compounds necessary for
plant growth and development; chemical fertilizers used to increase concentration,
significantly affect the environment and soil ecosystems. Microorganisms have
demonstrated diverse mechanisms of action to solubilize these compounds and
comply with the requirements of plants. The aim of this study was to collect all
scientific information to describe the mechanisms of action of microbial fertilizers in
agricultural soils published between 2004 and 20014, in 3 different databases;
using the search path (Biofertlizer) AND (bacteria OR fung) AND (effect OR
Action OR mechanism), after using different inclusion and exclusion criteria, the
search yielded a total of 63 original articles, including 6 items of gray literature. The
research showed that the production of various organic acids allow soil acidification
facilitating absorption elements also it was observed that solubilization of P is the
most

often

described

mechanism,

by

obtaining

solubilizing

with

P.

pseudoalcaligenes of 726,5 mg/L of P.


Keywords: Bio-fertilizer, organic acids, Mechanism, nitrogen, phosphorus,
potassium, iron
INTRODUCCIN
Las prcticas de la agricultura moderna que hacen uso excesivo de fertilizantes
nitrogenados y a base de fosforo son ineficientes e insostenibles, dada la
contaminacin que generan, su alto costo y bajo rendimiento (Rao et al., 2007).
Por esta razn, se est imponiendo en la agricultura mundial, el uso de nuevas
tecnologas; como el caso de los biofertilizantes, los cuales parecen ser una
opcin altamente viable para lograr un desarrollo sustentable (Chaiharn et al.,
2010).
El

trmino

biofertilizantes, hace

referencia

sustancias

que

contienen

microorganismos vivos involucrados en varias actividades del suelo (Nagananda


et al., 2010), los cuales, al ser aplicados a semillas, plantas o suelos, colonizan la
rizosfera o el interior de las plantas (Vessey, 2004), dando lugar a mejorar el
rendimiento de los cultivos (Boraste et al., 2009).
El trmino biofertilizantes es una palabra que aun genera confusin, ya que

fcilmente puede encontrarse que se identifica a los biofertilizantes como extractos


de plantas, residuos urbanos compostados, varias mezclas microbianas con
constituyentes

indefinidos,

formulaciones

de

fertilizantes

qumicos

suplementados con compuestos orgnicos (Boraste et al., 2009).


En los ltimos aos, se ha investigado ampliamente acerca de la efectividad de
estas sustancias, sobre todo para ser implementados en cultivos de inters
comercial o complementar la fertilizacin qumica (Shaukat et al., 2006).
Debido a que la informacin disponible sobre el tema de microorganismos
involucrados en la produccin de biofertilizantes y su mecanismo de accin es
amplia y dispersa; el presente estudio tuvo como objeto recopilar investigaciones
indexadas de los aos 2004 a 2014, que describan los mecanismos de accin
involucrados en la accin de biofertilizantes microbianos.
MATERIALES Y MTODOS
Estrategia de bsqueda
Para la realizacin del presente estudio, se llev a cabo una bsqueda sistemtica
de literatura en tres bases de datos bibliogrficas de amplio uso en el mbito
cientfico: ScienceDirect, SpringerLink y Scopus; tomando como modelo la
declaracin PRISMA (Urrtia y Bonfill et al, 2010).
La ruta de bsqueda empleada en la seleccin de los artculos cientficos se
realiz por sensibilidad y especificidad. El primer trmino hace referencia al uso de
descriptores Decs y el segundo trata sobre el uso de conectores o booleanos que
dan sentido lgico a la ruta de bsqueda con el fin de obtener la literatura cientfica
ms acorde a lo requerido por este estudio, obteniendo finalmente lo siguiente:
(Biofertilizer) AND (bacteria OR fungi) AND (effect OR Action OR
mechanism). (Tabla 1)
Los artculos obtenidos a partir de esta ruta de bsqueda deban tener una
antigedad no mayor a diez aos; por lo cual, se seleccion un intervalo de tiempo
del 2004 al 2014. Por ltimo; para cumplir con el criterio de exhaustividad se
incluy literatura gris, correspondiente a publicaciones cientficas no indexadas,
que complementaran la informacin recopilada en la revisin.

Tabla 1. Rutas de bsqueda


BASE DE DATOS
ScienceDirect

RUTA DE BSQUEDA
pub-date > 2003 and TITLE-ABS-KEY (biofertilizer) AND
ABS (bacteria OR fungi) AND ALL (action OR effect OR

Scopus

mechanism)
TITLE-ABS-KEY (BIOFERTILIZER) AND ABS ( BACTERIA
OR

SpringerLink

FUNGI)

AND

ALL

(ACTION

OR

EFFECT

OR

MECHANISM) AND PUBYEAR > 2003


'biofertilizer AND (bacteria OR fungi) AND (action OR effect
OR mechanism)'

Para eliminar los artculos duplicados se emple el gestor bibliogrfico EndNote


Web; adems, se hizo una verificacin de la seleccin, usando la herramienta
Excel de Microsoft Word.
El protocolo de bsqueda fue aplicado por dos revisores de forma independiente,
cuyas diferencias fueron analizadas y resueltas por mutuo acuerdo.
Criterios de inclusin y exclusin
Para aplicar los criterios de inclusin y exclusin basados en la pregunta de
investigacin, se determin que los artculos obtenidos mediante la ruta de
bsqueda deban ser originales, estar escritos en ingls, haber sido publicados en
una revista indexada y no tener una antigedad mayor a 10 aos. Posteriormente,
estos artculos se sometieron a los siguientes criterios de seleccin con el fin de
realizar un primer filtro: el trmino Biofertilizante slo deba involucrar
microorganismos y no otro tipo de sustancias denominadas de igual forma; deba
especificarse como mnimo el gnero del microorganismo y finalmente especificar
el mecanismo de accin.
Por ltimo, para refinar la bsqueda, se defini como criterio de exclusin que en
los artculos seleccionados no se discriminara el mecanismo de accin por grupo
microbiano y/o que se usaran para la experimentacin cepas de referencia. De

cada publicacin se extrajeron y tabularon los datos especificados en la revisin


sistemtica para el anlisis (Tabla 2).
Tabla 2. Formulario de recoleccin de datos aplicado a cada artculo
Datos generales
1. Ttulo, 2. Revista, 3. Ao de publicacin, 4. Pas
Identificacin de microorganismos empleados como biofertilizantes
5. Microorganismo aplicado como biofertilizante
6. Gnero y/o especie
7. Mecanismo de accin
Mecanismos

de

accin

de

hongos

bacterias

que

facilitan

la

biodisponibilidad de macro y micronutrientes presentes en suelos.


8. Solubilizacin de P, 9. Fijacin de N 2, 10. Absorcin de Potasio, 11. Absorcin de
Magnesio, 12. Absorcin de Calcio, 13. Absorcin de micronutrientes, 14.
Solubilizacin de Potasio, 15. Produccin de Siderforos.

Para la bsqueda de la literatura gris se emple el motor de bsqueda Schoolar


Google por medio de la misma ruta de bsqueda definida previamente, y los
criterios de seleccin establecidos.
RESULTADOS Y DISCUSIN
Con los criterios de bsqueda establecidos, se obtuvo un total 639 artculos
(ScienceDirect: 37, Scopus: 364 y SpringerLink: 238). A continuacin, se procedi
a la eliminacin de 51 artculos duplicados utilizando el Gestor de Herramientas
EndnoteWeb y la herramienta Excel de Microsoft Word; al final de este proceso, la
ruta de bsqueda arroj un total de 588 artculos; posteriormente, stos fueron
evaluados en base al ttulo y al resumen, eliminando 142 artculos, debido a que
no cumplan con los criterios de inclusin especificados con base en la pregunta
de investigacin de este estudio. Adems se leyeron completamente 142 artculos

y como resultado de su anlisis se descartaron 85 debido a que cumplan con los


criterios de exclusin establecidos anteriormente (Figura 1).
A este resultado se le sumaron por exhaustividad 6 investigaciones originales de
revistas no indexadas en bases de datos, pero que cumplan con los criterios de
inclusin (literatura gris), obtenida mediante la herramienta de bsqueda Google
Acadmico. Finalmente, se obtuvieron en total 63 documentos cientficos para
realizar esta investigacin.

Figura 1. Flujograma para la estrategia de bsqueda (Urrtia y Bonfill et al., 2010).

Distribucin de los artculos cientficos obtenidos en la revisin sistemtica,


de acuerdo al pas, ao de publicacin y mecanismo de accin de los
microorganismos
A partir del ao 2010 se present una tendencia creciente de este tipo de
investigaciones, siendo el ao 2013 cuando se public un mayor nmero de
estudios (Figura 2).

Figura 2. Nmero de publicaciones clasificadas por ao.


Este alto nmero de publicaciones durante los ltimos aos puede ser atribuido al
evidente cambio climtico debido al deterioro ambiental causado por la adicin
indiscriminada de fertilizantes de origen qumico. Al parecer, esto ha incrementado
la concientizacin sobre el cuidado y la importancia de velar por una agricultura
sostenible y amigable con el medio ambiente. Modificando la forma de pensar de
los agricultores, los cuales ven como una buena alternativa la aplicacin de
biotecnologas de microorganismos o consorcios de estos, para mejorar los
rendimientos de sus cultivos y disminuir gastos que anteriormente eran causados

por la compra de grandes cantidades de fertilizantes sintticos para ser


adicionados a sus cultivos.

Figura 3. Porcentaje de publicaciones clasificadas por el pas de origen de la


investigacin.
Tambin se pudo analizar que existi una tendencia hacia este tipo de
investigaciones sobre todo en pases del continente asitico; como en India, con
un 40,3% del total de las publicaciones seleccionadas, seguida por China con un
12 % del total de los estudios (Figura 3).
La cantidad de publicaciones cientficas acerca del mecanismo de accin de
bacterias y hongos empleados como biofertilizantes en la India, puede deberse a
que en este pas la agricultura es uno de los sectores ms importantes de la
economa, dado que contribuye en un 13,9% al PIB y genera empleo a la mitad de
la poblacin India (Kumar et al., 2013).
Los pequeos agricultores de la India, con bajos recursos necesitan mejorar sus
semillas y optan por implementar nuevas tecnologas para ampliar su produccin,
permitindoles competir en el mercado y aumentar sus ingresos.

Uno de las mayores entradas econmicas de este pas depende de la cosecha


anual de algodn pues representa una de las producciones econmicas ms
importantes de la India, y es fundamental para la subsistencia de muchos millones
de agricultores, que cultivan algodn todos los aos. Por lo anterior, se
encontraron investigaciones cientficas como las de Kumar y colaboradores en
2013, en la que se aisl y emple una cepa de Bacillus sp. PU-7 en cultivos de
algodn, promoviendo el crecimiento, el aumento de los niveles de produccin de
fitohormonas y favoreciendo el desarrollo vegetal.
Tabla 3. Discriminacin de los diversos tipos de microorganismos por su
mecanismo de accin.

Figura 4. Cantidad solubilizada de fsforo en mg/L, empleando diferentes


microorganismos (Tan et al., 2014)

Figura 5. Concentracin de Nitrgeno fijado por 8 cepas de microorganismos (Tan


et al., 2014).

Esta tendencia creciente en este tipo de investigaciones puede ser debido a que el
nitrgeno, el fosforo y otros molculas son sustancias de gran importancia, que
limitan el rendimiento de los cultivos (Tabla 3).
A esto debe aadirse que los suelos agrcolas actualmente soportan un dficit de
estos minerales en su forma asimilable producto de la sobre explotacin agrcola
de las ltimas dcadas; afectando de forma directa la productividad y tiempo de
las cosechas (Collavino et al., 2010).
En trminos generales, los microorganismos que se emplean para la produccin
de biofertilizantes pueden agruparse de la siguiente forma: Fijadores de nitrgeno,
Solubilizadores de Fsforo (Figura 4), Solubilizadores de Hierro o Productores de
Siderforos y solubilizadores de Potasio (Jasim et al., 2013).
Los biofertilizantes a base de microorganismos fijadores de nitrgeno son unos de
los ms populares de este tipo (Figura 5), no solamente por la importancia de este
elemento en las clulas vegetales, sino tambin por su amplia variedad
taxonmica de los microorganismos fijadores de nitrgeno, con diferentes estilos
de vida y de asociacin con diversas especies de plantas (Walia et al., 2013); ya
sea en la superficie de tejidos foliares o radiculares. Por ejemplo, se ha
encontrado que la fijacin de nitrgeno presenta tasa ms altas en la superficie de
la raz que en el suelo de la rizsfera obtenindose rendimientos de hasta 30 g/L
para microorganismos como Azotobacter chromococcum, Azotobacter beijerinckii
y Azotobacter vinelandii (Ravikumar et al., 2004).
Este fenmeno posiblemente se deba a la cantidad y la calidad de los derivados
de carbono y las sustancias promotoras provenientes de la raz lo cual favorece el
aumento de la biomasa microbiana fijadora de nitrgeno (Ravikumar et al., 2004).
Microorganismos del gnero Azotobacter sp., Azospirillum sp. (Salantur et al.,
2006) y Rizhobium sp. (Tan et al., 2014), (Abd-Alla et al., 2013) han demostrado
tener gran potencial para ser empleados como biofertilizantes pues son altamente
ubicuos y comnmente hallados en aislamiento de diversas muestras de suelo
(Aseri et al., 2008). Lo dicho anteriormente, evidencia que las bacterias
promotoras del crecimiento vegetal y los rizobios juegan roles de vital importancia
en la matriz del suelo, pues gracias a que poseen enzimas para fijar nitrgeno son

capaces de suplir con este elemento a diversos cultivos (Tan et al., 2014). En el
caso de Azospirillum brasillense se han encontrado incrementos mayores al 18%
en plantas (Salantur et al., 2006), estimula el crecimiento de hasta el 72% en los
brotes de plantas (Kumar et al., 2013) y genera un aumento en ms del 50% en el
rea foliar (Aseri et al., 2008).
Se ha encontrado que especies del gnero Rhizobium sp. son potenciales
ingredientes de preparaciones celulares por sus capacidad de fijar nitrgeno; sin
embargo las cantidades de nitrgeno fijado pueden variar significativamente de
una especie a otra, tal y como puede comprobarse en el estudio realizado por
(Habibi et al., 2014), quien encontr que Rhizobium daejeonense tiene
rendimientos de 528 nM de actividad nitrogenasa y Rhizobium leguminosarum
puede fijar hasta 2,30 moles de nitrgeno (Abd-Alla et al.,2013). Especies del
gnero Enterobacter parecen no tener un incremento demasiado significativo en el
aumento de la biomasa de ciertos cultivos con tan solo 8,70 nmol C 2H4 de la
actividad nitrogenasa en ciertos cultivos (Madhaiyan et al., 2013).
Las diferencias entre las concentraciones de las actividades de la Nitrogenasa se
deben a las caractersticas metablicas de cada microorganismo, y a las
condiciones de estrs que pueda presentar la rizsfera del suelo, como la
tempertura, el pH y la salinidad. En 2004 se demostr que la fijacin de Nitrogeno
disminuy al emplear concentraciones de NaCl entre 20g/L y 25g/L en el medio y
la actividad se detuvo totalmente con 30g/L. (Ravikumar et al., 2004),
Por otra parte, los ndulos de las races tambin presentan reduccin del N a NH
para luego ser utilizado por las plantas, a cambio esta le proporciona fuente de
carbono para el crecimiento del microorganismos (Thepsukhon et al., 2013). La
simbiosis Rhizobium-leguminosas es el resultado de una interaccin muy
especfica entre la bacteria y la planta. La organognesis del ndulo es un proceso
inducido por un "intercambio de seales" entre los dos participantes de la
interaccin, el microsimbionte (bacteria) y el macrosimbionte (planta). Es esencial
la unin del microorganismo a los pelos radicales de la planta. Se observaron
resultados en la planta al ser inoculados con diferentes tratamientos: Rhizobium
leguminosarum, Glomus geosporum y Glomus mosseae, individualmente o

inoculacin dual (Abd-Alla et al., 2013), arrojando mejores resultados con la


inoculacin dual en aspectos como aumento de la actividad nitrogenasa, aumento
significativo sobre el control en nmero y masa de ndulos, contenido
leghemoglobina del ndulo, la colonizacin de micorrizas y masa seca de raz.
El fsforo es un mineral esencial en los procesos nutricionales de las plantas pues
hace parte de una gran cantidad de molculas de importancia celular. Sin
embargo, las plantas no poseen la capacidad de sintetizarlo, adems de que el
contenido total de fsforo (P) en los suelos promedios es del 0,05% y nicamente
el 0,1% del total de P presente en esta matriz est en una forma qumica
disponible para las plantas, debido a la existencia en forma insoluble como
fosfatos, calcio e hierro (Radzki et al., 2013).
Asimismo, algunos suelos pueden tener altos niveles de P total, pero pueden ser
deficientes en P debido a los bajos niveles de fosfato soluble disponible para las
plantas (Satyavir et al., 2014).
Por lo anterior, se hace conveniente la aplicacin de microorganismos
solubilizadores de fosfato.
Los microorganismos solubilizadores de P presentan habilidades para reducir el
pH secretando diferentes tipos de cidos, lo cual permite bajar el pH de la
rizsfera y consecuentemente disociar las formas de enlaces de fosfato que
vuelven este elemento no disponible (Ravikumar et al., 2014). Aunque se ha
encontrado que un pH alrededor de 4 es el ideal para solubilizar fsforo
inorgnico, es poco probable encontrar en la naturaleza, ambientes con este grado
de acidez, pero microorganismos como Pseudomanas aeuriginosa, Pseudomonas
sp., Citrobacter freundii, Acinetobacter haemolyticus, Serratia marcescens,
Serratia sp., y Enterobacter cloacae (Misra et al., 2013), son capaces de solubilizar
ms de 450 mg/ml de fsforo en suelos con altas concentraciones de metales
pesados, y con condiciones de alta humedad y temperatura (Misra et al., 2012).
Inclusive algunos biofertilizantes tienen la capacidad de solubilizar fosfato en
suelos con altas concentraciones de los agroqumicos como Fipronil y
Pyriproxyfen (Gupta et al., 2012).

Tambin, dependiendo de la naturaleza de los metales que acompaen al fsforo,


que est relacionado directamente con el tipo de suelo, puede variar su grado de
subutilizacin; pues se encontr que dentro de la misma especie para los hongos
Aspergillus niger y Aspergillus fumigatus, vara el grado de liberacin del fsforo al
medio, siendo al parecer ms fcil la separacin de Ca 3(PO4)2, seguida de AlPO4 y
por ltimo, donde fue menor el grado de disociacin el FePO 4 (Ogbo, 2009).
La salinidad y la actividad del agua parecen tambin condicionar la actividad
fosfatasa, por lo que el tipo de suelo resulta muy relevante a la hora de seleccionar
los microorganismos que van a componer un biofertilizante (Kumar et al., 2011).
Se encontr que los gneros Bacillus y Pseudomonas (Misra et al., 2012; Ahemad
et al., 2012) se encuentran comnmente en aislamientos realizados en estudios
que buscan bacterias solubilizadoras de fsforo (Tahir et al., 2013). Algunos
Bacillus como B. coagulans, solubilizan fsforo inorgnico y fsforo mineral en
cantidades superiores a 20 mg/kg; y otras bacterias como Bacillus pumilus
alcanzan valores de hasta 385 mg/L, (Jha et al., 2013). Las bacterias
solubilizadoras de fosfato llevan a cabo la conversin de fsforo insoluble en
fosfatos y ortofosfatos, las formas disponibles por la secrecin de cidos
orgnicos.
cidos orgnicos como el cido 2 cetoglucnico, el cido ctrico, el cido mlico y
el cido oxlico, han sido detectados en la rizsfera de varios cultivos y vegetales.
Adicionalmente, se ha encontrado que el tipo de cido predominante en el medio,
esta directamente relacionado con la diversidad de fuentes de carbono existentes
(Tahir et al., 2013), sin embargo, aunque el pH pueda ser un factor determinante
en la liberacin de fosfato asimilable, se ha encontrado que la asimilacin de iones
amonio y la actividad fitasa por parte de los microorganismos solubilizadores son
factores de gran relevancia (Misra et al., 2012).
En la bsqueda sistemtica de literatura, se encontraron al igual que con el fsforo
y el nitrgeno, varios artculos que centraban su atencin en la solubilizacin de
hierro. Actualmente, a nivel agrcola, la quelacin del hierro se hace mediante
secuestrantes sintticos como el EDTA y el EDDHA; sin embargo, suponen un
peligro a nivel ambiental, pues liberan tambin otros metales pesados que se

encuentren en el suelo o el agua, representando un riesgo para la salud de los


organismos vivos (Radzki et al., 2013). P. aeruginosa ha resultado ser un
microorganismo de gran aplicacin, porque adems de solubilizar fosfato, tambin
tiene la capacidad de producir siderforos para la quelacin del hierro (Kumar et
al., 2005).
En un

estudio

realizado por

Radzki

et al. (2013),

se

encontr

que

Chryseobacterium spp., liber 23,8g de hierro al suelo por un periodo de 70 das


producto de la sntesis de siderforos; Ochrobactrum haematophilum, aument
casi en un 45% en un periodo de tres das la cantidad de siderforos disponibles
(Zhao et al., 2012). B. pumulis ha demostrado tener la capacidad de solubilizar
hierro del medio, favoreciendo la absorcin de este metal en las plantas, y por
ende promoviendo el crecimiento vegetal (Estrada et al., 2012). Bacilus
licheniformis, Acinetobacter calcoaceticus, Brevabacillus brevis han demostrado
estimular el crecimiento de las plantas en ms de un 70% por su habilidad de
hacer disponible el hierro (Jha et al., 2012).
Otro de los minerales de los cuales se hallaron algunos estudios fue el Potasio. Su
importancia radica en que adems de regular la absorcin de CO 2 en las plantas,
es de vital importancia en otra gran cantidad de procesos metablicos. Entre las
publicaciones se hallaron 4 estudios que evaluaban la capacidad solubilizadora de
Potasio por medio del uso de microorganismos. Estudios hechos por
Leaungvutivitoj et al. (2010), demuestran que Bacillus subtilis puede solubilizar
hasta 43,3 mg/Kg de potasio, y Tan et al. (2014) encontraron que Alcaligenes
faecalis alcanz a solubilizar hasta 11,45 mg/L.
Se destaca adems que la mayor parte de las publicaciones obtenidas en la
bsqueda, se inclinan por el empleo de bacterias. Uno de los pocos autores
hallados, que investig la actividad fngica en los biofertilizantes fue Xiao et al., en
2012, quien evalu la capacidad solubilizadora de Aspergillus niger, Aspergillus
japonicus, Aspergillus fumigatus y Penicillium simplicissimum; de los cuales, el
ltimo solubiliz 85,43 mg/L de fsforo, seguido de A. niger con un 79,75 mg/L y
A. japonicus con 75,70 mg/L.

Solubilizacin de fsforo
El fosforo en el suelo puede encontrarse en dos formas: fosforo orgnico y fosforo
inorgnico; y la distribucin de cada una de estas formas se halla relacionada con
las caractersticas del mismo.
La solubilizacin del fosforo orgnico se debe a la accin de enzimas hidrolticas
extracelulares, las cuales permiten la reduccin de las diversas macromolculas a
oligmeros, monmeros e iones pequeos. Estas enzimas encargadas de liberar
fosforo orgnico se clasifican en tres grupos: I) fosfomonoesterasas o fosfatasas
no especficas; las cuales efectan la defosforilacin de los enlaces fosfoster o
fosfoanhidros presentes en la materia orgnica; II) fitasas, las cuales liberan el
fosforo del cido ftico y III) fosfonatasas y liasas Carbono-fsforo, enzimas que
llevan a cabo el clivaje del enlace C-P presente en fosfonatos orgnicos. Las
fosfatasas cidas y las fitasas son al parecer las que presentan mayor actividad en
los suelos.
Con respecto al fsforo inorgnico se encuentra generalmente formando enlaces
de gran estabilidad con hidrxidos de hierro, aluminio o manganeso y son menos
solubles que los compuestos de fsforo orgnico, y en general, se acepta que el
mecanismo ms comn de solubilizacin del fosfato mineral es por la secrecin de
cidos orgnicos sintetizados por los microorganismos solubilizadores de fosfato;
aunque tambin, este fenmeno se encuentra directamente condicionado por el
pH y la mineraloga del suelo.
Existen dos mecanismos principales para la solubilizacin del fosfato inorgnico: el
primero es un intercambio del cido, por ejemplo, los H + provenientes del citrato se
intercambian por el fsforo ligado a la superficie de los cristales del Al(OH) 3 o
Fe(OH)3, reducindolos y liberando el fsforo. El segundo mecanismo depende de
la concentracin de los cidos orgnicos producidos por los microorganismos; ya
que a travs de sus grupos hidroxil y carboxil, quelan los cationes unidos al fosfato
convirtindolo a formas solubles.
Esos cidos son producidos en el periplasma de muchas bacterias a travs de la
ruta de oxidacin directa de la glucosa, cuyo papel fisiolgico permanece
desconocido. Las enzimas de esta ruta, la quinoprotena glucosa deshidrogenasa

y la gluconato deshidrogenasa (GADH) estn orientadas en la cara exterior de la


membrana citoplasmtica de tal forma que puedan oxidar sustratos en el espacio
periplsmico; consecuentemente, los cidos orgnicos se difunden libremente
hacia el exterior de las debido a que se proporcionan protones y aniones de cidos
orgnicos que se unen al metal liberando el fosfato.
Los cidos orgnicos que solubilizan fosfato son de bajo peso molecular y poseen
uno o ms grupos carboxilo. Dependiendo de las propiedades de disociacin y el
nmero de grupos carboxilo, los cidos orgnicos tienen carga negativa, por lo
que pueden formar complejos con cationes metlicos en solucin y el
desplazamiento de aniones de la solucin del suelo progresivamente. Los cidos
orgnicos de bajo peso molecular provienen del metabolismo de compuestos de
alto peso molecular, como carbohidratos, pptidos y lpidos.
Solubilizacin de hierro o produccin de siderforos.
El hierro (Fe), es un elemento esencial para funciones celulares como sntesis de
ADN, respiracin y destoxificacin de radicales libres. En la naturaleza se
encuentra fundamentalmente en la forma Fe 3+ formando parte de sales e
hidrxidos de muy baja solubilidad Es esencial como cofactor en el metabolismo
celular como cofactor numerosas enzimas. En condiciones fisiolgicas, el hierro
puede existir en la forma ferrosa (Fe2+) o en la forma frrica (Fe3+).
Casi todos los siderforos que se han identificado contienen como grupo ligando al
cido hidroxmico, catecol o al cido hidroxicarboxlico. De acuerdo con el grupo
funcional quelador del hierro, los siderforos pueden clasificarse en catecolatos
(fenolatos), hidroximatos e hidroxicarboxilatos, que forman complejos octadricos
hexadentados con el metal. Algunos siderforos son ms eficaces que otros para
quelar el hierro y la gran diversidad de molculas producidas por estos
microorganismos se relaciona con una amplia variedad de sustratos que pueden
usar.
La reaccin de un ion metlico de Fe divalente o trivalente con un ligando forma
un quelato, debido a que ciertos tomos del ligando orgnico dona electrones al
catin.

Solubilizacin de Potasio
Los diferentes mecanismos empleados por solubilizacin de potasio son: (i) la
disminucin del pH, o (ii) mediante la mejora de la quelacin de los cationes
unidos a potasio, y (iii) acidlisis de la zona circundante del microorganismo.
La disminucin en el pH del medio sugiere la liberacin de cidos orgnicos y
protones por los microorganismos. Tal acidlisis generada por los cidos orgnicos
producidos puede disolver directamente el potasio como resultado de liberaciones
lentas de potasio intercambiable o puede quelar tanto los iones silicio y aluminio
asociados con el potasio. Por lo tanto, la sntesis y secrecin de cidos orgnicos
por los microorganismos acidifica el entorno circundante que en ltima instancia
conduce a la liberacin de iones potasio del potasio mineral, ya sea por
protonacin y/o acidificacin. De los diferentes cidos orgnicos que participan en
la solubilizacin del potasio, el cido succnico, ctrico, glucnico, -cetoglucnico
y

oxlico

son

los

cidos

liberados

en

mayor

cantidad

por

distintos

microorganismos.
Fijacin de Nitrgeno
El nitrgeno es un elemento indispensable en la composicin de aminocidos,
protenas y otros componentes. Corresponde casi al 80% de los gases presentes
en la atmsfera (Nagananda et al., 2010).
El nitrgeno permanece de manera casi inerte gracias a que posee en su
estructura un triple enlace entre los dos tomos de nitrgeno, impidiendo que
pueda ser aprovechado por la mayora de seres vivos (Habibi et al., 2014).
Para que las plantas puedan asimilar el nitrgeno molecular (N2), debe romperse
primero el enlace ms estable que posee la estructura entre los 2 tomos de
nitrgeno e irse incorporando, ya convertida en una molcula menos fuerte.
Esta accin puede realizarse por algunos microorganismos que incluyes cepas
como Acinetobacter calcoaceticus, Micrococcus sp., Bacillus licheniformis,
Brevabacillus brevis (Jha et al., 2012) y Anabaena (Prasanna et al., 2008); los

cuales deben reducirlo y luego fijarlo en formas ms asimilables para las plantas,
como los iones de amonio (NH4+) o nitrato (NO3-) (Walia et al., 2013).
Los microorganismos fijadores de nitrgeno poseen en su metabolismo la sntesis
de nitrogenasa, la cual consistente en 2 unidades, la componente II, compuesta de
hierro y azufre y La componente I es la ferro-molibdo-protena. Ambos
componentes intervienen en la reduccin del N y otros compuestos como el
acetileno CH=CH CH2=CH2, ciamida C=N.
El gen nifH codifica una serie de protenas reguladoras que participan en la fijacin
de nitrgeno, adems de codificar la enzima Nitrogenasa hacindola partcipe en
esta fijacin. La reaccin consiste en la reduccin del dinitrgeno (N 2) a Amonaco
(NH3+), con una alta demanda de ATPs; la reaccin puede presentarse de la
siguiente forma:
N2 + 16ATP + 8e- + 8H+ = 2NH3 + 8H2 + 16ADP + 16Pi
El NH3+ es convertido a NH4+ en las condiciones cidas de la rizsfera del suelo.
Despus de esta sntesis, el NH 4+ es utilizado por las bacterias o las plantas en un
proceso llamado asimilacin del amonio, en el cual, por lo general se forma
glutamina y otros compuestos nitrogenados.
Entre las bacterias fijadoras de vida libre, las ms numerosas y eficaces son
formas aerbicas pertenecientes al gnero Azotobacter; A. Chroococcum es la
especie ms abundante en los suelos neutros y alcalinos, mientras que otros
como A. beijerinckia domina en suelos cidos (Ravikumar et al., 2004).
CONCLUSIONES
El incremento en los ltimos aos de estudios centrados en la temtica de
biofertilizantes microbianos, dan cuenta del gran potencial de estas tecnologas
agrcolas alternativas para la explotacin del suelo.
De manera general, para todos los tipos de microorganismos, se comprob que si
bien la aplicacin de un determinado tipo de bacteria u hongo produce efectos
positivos en el crecimiento de las plantas; resulta mucho ms efectiva la aplicacin
de una mezcla de microorganismos con diversas habilidades solubilizadoras
(Leaungvutivitoj et al., 2010).

Algunos autores sugieren que cuando se aplica un biofertilizante probado


solamente a nivel de laboratorio, los resultados en campo no son los esperados;
debido a que las condiciones fsicas, qumicas y biolgicas del entorno varan de
manera drstica; por lo cual, es importante realizar tambin pruebas en campo
(Mehnaz et al., 2010)
Tambin se resalta

que los aislados locales deben ser preferidos para la

inoculacin de cultivos, pues ellos estn mejor adaptados a las condiciones


ambientales y por tanto pueden ser ms competitivos que las bacterias no nativas;
por lo cual se podra afirmar, que para un suelo en especfico debera prepararse
un biofertilizante determinado que contenga en su mayor parte cepas de
microorganismos nativos (Salantur et al., 2006).
Las poblaciones bacterianas de una planta inoculada o un cultivo, tienden a ser
mayores en los estadios tempranos de crecimiento de los vegetales, ya que es en
estas etapas cuando la disponibilidad de fuentes de carbono es mayor; sin
embargo, a medida que aumenta la edad del cultivo, el nmero de
microorganismos decae ya que las fuentes de nutrientes empiezan tambin a
agotarse, por esta razn, es fundamental realizar un seguimiento a la
supervivencia de las bacterias despus de la siembra de la semilla, la colonizacin
temprana de races y que se halla dado una suficiente acumulacin de las
poblaciones de las bacterias en la planta (Mehnaz et al., 2010).
Los microorganismos producen cidos orgnicos tales como malato, citrato y
oxalato, que contribuyen a la liberacin de fsforo inorgnico en los suelos
empleando las enzimas fitasas y fosfatasas para romper los enlaces como el C-OP, para su posterior absorcin por las races de las plantas, reduciendo as la
aplicacin de fertilizantes qumicos (Kumar et al., 2011).
El empleo de microorganismos como biofertilizantes presenta no slo beneficios
para el rendimiento del grano, aumento del tamao de la planta y la longitud de
races y hojas, sino que adems, es una alternativa econmica y sobre todo,
menos nociva para el ecosistema del suelo.

REFERENCIAS BIBLIOGRFICAS
Abd-Alla, M.H., El-Enany, A.W.E., Nafady, N.A., Khalaf, D.M. y Morsy, F.M. 2013.
Synergistic interaction of Rhizobium leguminosarum bv. viciae and arbuscular
mycorrhizal fungi as a plant growth promoting biofertilizers for faba bean (Vicia
faba L.) in alkaline soil. Microbiological Research. 169: 49-58.
Ahemad, M. y Saghir, M. 2012. Pseudomonas aeruginosa strain PS1 enhances
growth parameters of greengram [Vigna radiata (L.) Wilczek] in insecticidestressed soils. Journal of Pest Science. 84:12313.
Ali, S., Hameed, S., Imran, A., Iqbal, M. y Lazarovits G. 2014. Genetic,
physiological and biochemical characterization of Bacillus sp. strain RMB7
exhibiting plant growth promoting and broad spectrum antifungal activities.
Microbial Cell Factories. 13:144.
Aseria, G.K., Jaina, N., Panwarb, J., Raoc, A.V. y Meghwalc, P.R. 2008.
Biofertilizers improve plant growth, fruit yield, nutrition, metabolism and rhizosphere
enzyme activities of Pomegranate (Punica granatum L.) in Indian Thar Desert.
Scientia Horticulturae. 117: 130135.
Barua, S., Tripathi, S., Chakraborty, A., Ghosh, S. y Chakrabarti, K. 2011.
Characterization and crop production efficiency of diazotrophic bacterial isolates
from coastal saline soils. Microbiological Research. 167: 95-102.
Boraste, A., Vamsi, K., Jhadav, A., Khairnar, Y., Gupta, N. y Trivedi, S. 2009.
Biofertilizers: A novel tool for Agriculture. International Journal of Microbiology. 1:
23-31.

Chaiharn, M. y Lumyong, S. 2010. Screening and Optimization of Indole-3-Acetic


Acid Production and Phosphate Solubilization from Rhizobacteria Aimed at
Improving Plant Growth. Current Microbiology. 62: 173-181.
Chen, Z., Ma, S. y Liu, L. 2007. Studies on phosphorus solubilizing activity of a
strain of phosphobacteria isolated from chestnut type soil in China. Bioresource
Technology. 99: 6702-6707.
Collavino, M.M., Sansberro, P.A., Mroginski, L.A. y Aguilar, O.M. 2010. Comparison
of in vitro solubilization activity of diverse phosphate-solubilizing bacteria native to
acid soil and their ability to promote Phaseolus vulgaris growth. Biology and
Fertility of Soils. 46: 727-738.
El-Tarabily, K.A. y Youssef, T. 2010. Enhancement of morphological, anatomical
and physiological characteristics of seedlings of the mangrove Avicennia marina
inoculated with a native phosphate-solubilizing isolate of Oceanobacillus picturae
under greenhouse conditions. Plant and Soil. 332: 147-162.
Estrada, G., Divan, V., Messias, D., Urquiaga, S. y Baldani, J. 2012. Selection of
phosphate-solubilizing diazotrophic Herbaspirillum and Burkholderia strains and
their effect on rice crop yield and nutrient uptake. Plant and Soil. 369: 115-129.
Fernndez L., Agaras B., Zalba P., Wall L. y Valverde C. 2012. Pseudomonas spp.
isolates with high phosphate-mobilizing potential and root colonization properties
from agricultural bulk soils under no-till management. Biology and Fertility of Soils.
48: 763-773.
Gagne-Bourgue, F., Aliferis, K.A., Seguin, P., Rani, M., Samson, R. y Jabaji, S.
2012. Isolation and characterization of indigenous endophytic bacteria associated
with leaves of switchgrass (Panicum virgatum L.) cultivars. Journal of Applied
Microbiology. 114: 836-853.

George, P., Gupta, A., Gopal, M., Thomas, L. y Thomas, GV. 2012. Multifarious
beneficial traits and plant growth promoting potential of Serratia marcescens KiSII
and Enterobacter sp. RNF 267 isolated from the rhizosphere of coconut palms
(Cocos nucifera L.). World J Microbiol Biotechnol. 29:109117.
Gong M., Du P., Liu X. y Zhu, C. 2014. Transformation of inorganic P fractions of
soil and plant growth promotion by phosphate-solubilizing ability of Penicillium
oxalicum I1. Journal of Microbiology. 52: 1012-1019.
Habibi, S., Djedidi, S., Prongjunthuek, K., Mortuza, M.F., Ohkama-Ohtsu, N.,
Sekimoto, H. y Yokoyoma, T. 2014. Physiological and genetic characterization of
rice nitrogen fixer PGPR isolated from rhizosphere soils of different crops. Plant
and Soil. 379: 51-66.
Jain, R., Saxena, J. y Sharma, V. 2012. Effect of phosphate-solubilizing fungi
Aspergillus awamori S29 on mungbean (Vigna radiata cv. RMG 492) growth. Folia
Microbiol. 57: 533-541.
Jasim, B., Jimtha, J., Jyothis, M. y Radhakrishnan, E. K. 2013. Plant growth
promoting potential of endophytic bacteria isolated from Piper nigrum. Plant
Growth Regulation. 11: 1-11.
Jat, R.S. y Ahlawat, I.P.S. 2006. Direct and Residual Effect of Vermicompost,
Biofertilizers and Phosphorus on Soil Nutrient Dynamics and Productivity of
Chickpea-Fodder Maize Sequence. Journal of Sustainable Agriculture. 28(1): 4154.
Jha, C.K. y Saraf, M. 2012. Evaluation of Multispecies Plant-Growth-Promoting
Consortia for the Growth Promotion of Jatropha curcas L. Journal of Plant Growth
Regulation. 31: 588-598.

Jha, P. y Kumar, A. 2009. Characterization of novel plant growth promoting


endophytic bacterium Achromobacter xylosoxidans from wheat plant. Microbial
Ecology. 58: 179-188.
Jha, Y. y Subramanian, R.B. 2013. Characterization of root-associated bacteria
from paddy and its growth-promotion efficacy. 3 Biotech. 4:325330.
Kang, S., Radhakrishnan, R., You, Y., Joo, G., Lee, I., Lee, K. y Kim, J. 2014.
Phosphate Solubilizing Bacillus megaterium mj1212 Regulates Endogenous Plant
Carbohydrates and Amino Acids Contents to Promote Mustard Plant Growth.
Indian Journal of Microbiology. 54: 427-433.
Koh, R.H. y Song, H.G. 2007. Effects of application of Rhodopseudomonas sp. on
seed germination and growth of tomato under axenic conditions. Journal of
Microbiology and Biotechnology. 17: 18051810.
Kumar B. y Chandra J. 2011. Efficiency of Bacillus coagulans as P biofertilizer to
mobilize native soil organic and poorly soluble phosphates and increase crop yield.
Archives of Agronomy and Soil Science. 58: 1099-1115.
Kumar, P. y Kumar, P.P., 2013. Enhanced Nitrogen Fixing in Sesbania grandiflora
by Azospirillum (BPL7) sp. Isolated from Godavari Belt Region, Andhra Pradesh,
India. Proceedings of the National Academy of Sciences, India Section B:
Biological Sciences. 84: 549-559.
Kumar, P., Sultana, T. y Kumar, P. 2013. Plant growth regulation of Bt-cotton
through Bacillus species. 3 Biotech. 4: 305-315.
Kumar, R., Ayyadurai, N., Pandiaraja, P., Reddy, A.V., Venkateswarlu, Y., Prakash,
O. y Sakthivel, N. 2005. Characterization of antifungal metabolite produced by a

new strain Pseudomonas aeruginosa PUPa3 that exhibits broad-spectrum


antifungal activity and biofertilizing trait. Journal of Applied Microbiology. 98:145154.
Leaungvutivitoj, C., Ruangphisarn, P., Hansanimitkul, P., Shinkawa, H. y Sasaki, K.
2010. Development of a new biofertilizer with a high capacity for N2 fixation,
phosphate and potassium solubilization and auxin production. Bioscience,
Biotechnology, and Biochemistry. 74(5): 1098-1101.
Madhaiyan, Peng, N., Te, N., Hsin, C., Lin, C., Lin, F., Reddy, C., Yan, H. y Ji, L.
2013. Improvement of plant growth and seed yield in Jatropha curcas by a novel
nitrogen-fixing root associated Enterobacter species Munusamy. Biotechnology for
Biofuels. 6:140.
Mehnaz, S., Kowalik, T., Reynolds, B. y Lazarovits, G. 2010. Growth promoting
effects of corn (Zea mays) bacterial isolates under greenhouse and field
conditions. Soil Biology & Biochemistry 42: 1848-1856.
Mehta, P., Walia, A., Kakkar, N. y Shirkot, C.K. 2014. Tricalcium phosphate
solubilisation by new endophyte Bacillus methylotrophicus CKAM isolated from
apple root endosphere and its plant growth-promoting activities. Acta Physiologiae
Plantarum. 36: 2033-2045.
Misra, N., Gupta, G. y Jha, P. 2012. Assessment of mineral phosphate solubilizing
properties and molecular characterization of zinc-tolerant bacteria. Journal of Basic
Microbiology. 52: 110.
Mohameda, A., Eweda, W., Heggo, A.M. y Hassan, E. 2014. Effect of dual
inoculation with arbuscular mycorrhizal fungi and sulphur-oxidising bacteria on
onion (Allium cepa L.) and maize (Zea mays L.) grown in sandy soil under
greenhouse conditions. Annals of Agricultural Sciences. 59: 109118.

Nagananda, G.S., Das, A., Bhattacharya, S. y Kalpana, T. 2010. In vitro studies on


the effects of biofertilizers (Azotobacter and Rhizobium) on seed germination and
development of Trigonella foenum-graecum L. using a novel glass marble
containing liquid medium. International Journal of Botany. 6: 394-403.
Ogbo, F. 2009. Conversion of cassava wastes for biofertilizer production using
phosphate solubilizing fungi. Bioresource Technology. 101: 4120-4124.
Pandya, U., Maheshwari, D. y Saraf, M. 2014. Assessment of ecological diversity
of rhizobacterial communities in vermicompost and analysis of their potential to
improve plant growth. Section Cellular and Molecular Biology. 8: 968-976.
Radha T. K., y Rao D. L. N., 2014. Plant Growth Promoting Bacteria from Cow
Dung Based Biodynamic Preparations. Indian Journal of Microbiology. 54: 413418.
Radzki, W., Gutierrez, F. J., Algar, E., Garca, J. A., Garca-Villaraco, A. y Ramos,
B. 2013. Bacterial siderophores efficiently provide iron to iron-starved tomato
plants in hydroponics culture. Antonie Van Leeuwenhoek. 104: 321-30.
Rao, D.M., Kodandaramaiah, J., Reddy, M.P., Katiya, R.S. y Rahmathulla, V.K.
2007. Effect of VAM fungi and bacterial biofertilizers on mulberry leaf quality and
silkworm cocoon characters under semiarid conditions. Caspian Journal of
Environmental Sciences. 5(2): 111-117.
Ravikumar, S., Kathiresanb, K., Thadedus Maria Ignatiammalc S., Babu, M. y
Shanthya, S. 2004. Nitrogen-fixing azotobacters from mangrove habitat and their
utility as marine biofertilizers. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology.
312: 517.

Ravikumar, S., Shanthy, S., Kalaiarasi, A. y Sumaya, M. 2014. The biofertilizer


effect of halophilic phosphate solubilising bacteria on Oryza sativa. Middle-East
Journal of Scientific Research. 19: 1406-1411.
Salantur, A., Ozturk, A. y Akten, S. 2006. Growth and yield response of spring
wheat (Triticum aestivum L.) to inoculation with rhizobacteria. Plant, Soil and
Environment. 52: 111118.
Shaukat, K., Afrasayab, S., Hasnain., 2010. Growth responses of Helianthus
annus to plant growth promoting Rhizobacteria used as a biofertilizer. International
Journal of Agricultural Research. 5:1048.
Son, T., Diep, C. y Minh, T. 2006. Effect of bradyrhizobia and Phosphate
Solubilizing bacteria application on soybean in rotational system in the mekong
delta. Omonrice. 14: 48-57.
Tahir, M., Sajjad, M.M., Zaheer, A., Rocha, M., Smidt, H. y Hameed, S. 2013.
Isolation and identification of phosphate solubilizer Azospirillum, Bacillus and
Enterobacter strains by 16SrRNA sequence analysis and their effect on growth of
wheat (Triticum aestivum L.). Australian Journal Crop of Science. 7: 1284-1292.
Tan, K.Z., Radziah, O., Halimi, M.S., Khairuddin, A.R., Habib, S.H y Shamsuddin,
Z.H. 2014. Isolation and characterization of rhizobia and plant growth-promoting
rhizobacteria and their effects on growthof rice seedlings. American Journal of
Agricultural and Biological Sciences. 9: 342-360.
Thepsukhon, A., Choonluchanon, S., Tajima, S., Nomura, M. y Ruamrungsri, S.
2013. Identification of endophytic bacteria associated with N 2 fixation and indole
acetic acid synthesis as growth promoters in Curcuma alismatifolia gagnep.
Journal of Plant Nutrition. 36: 1424-1438.

Trivedi, P. y Sa, T. 2008. Pseudomonas corrugata (NRRL B-30409) Mutants


Increased Phosphate Solubilization, Organic Acid Production, and Plant Growth at
Lower Temperatures. Current Microbiology. 56:140144.
Usha, S. y Padmavathi, T. 2013. Effect of plant growth promoting microorganisms
from rhizosphere of Piper nigrum l. International Journal of Pharma and Bio
Sciences. 4: 835 846.
Vessey, K., 2004. Plant growth promoting rhizobacteria as biofertilizers. Plant and
Soil. 255(2): 571-586
Walia, A., Mehta, P., Chauhan, A. y Shirkot, C. K. 2013. Effect of Bacillus subtilis
Strain CKT1 as Inoculum on Growth of Tomato Seedlings under Net House
Conditions. Proc. Natl. Acad. Sci., India, Sect. B Biol. Sci. 84: 145-155.
Xiao, C., Zhang, H., Fang, Y. y Chi, R. 2012. Evaluation for Rock Phosphate
Solubilization in Fermentation and SoilPlant System Using A Stress-Tolerant
Phosphate-Solubilizing Aspergillus niger WHAK1. Applied Biochemistry and
Biotechnology. 169: 123-133.
Zhao, K., Penttinen, P., Zhang, X. Ao, X., Liuc, M., Yua, X. y Chen, Q. 2013. Maize
rhizosphere in Sichuan, China, hosts plant growth promoting Burkholderia cepacia
with phosphate solubilizing and antifungal abilities. Microbiological Research. 169:
76-82.
Zhao, K., Penttinen, P., Zhanga, X., Ao, X., Liu, M., Yu, X. y Chen Q. 2013. Maize
rhizosphere in Sichuan, China, hosts plant growth promoting Burkholderia cepacia
with phosphate solubilizing and antifungal abilities. Microbiological Research. 169:
7682.

Zhao, L., Teng, S. y Liu, Y. 2012. Characterization of a versatile rhizospheric


organism from cucumber identified as Ochrobactrum haematophilum. Journal of
Basic Microbiology. 52: 232244.
Zhe, P., Zongjun, C., Bin Y., Jian, H., Chunhong, Z, Guanghui, X., Baolin, S. y
Shixue, Y. 2005. Changes in acetylene reduction activities and effects of inoculated
rhizosphere nitrogen-fixing bacteria on rice. Biology and Fertility of Soils. 41: 371378.