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Introduccin. Teniendo en cuenta el nmero creciente de artculos aparecidos en las ltimas dcadas que han llamado la
atencin sobre la posible relevancia de la participacin del cerebelo en funciones no motoras, Schmahmann y Sherman
han descrito el patrn cognitivo, conductual y emocional de lo que han denominado sndrome cognitivo afectivo cerebeloso, en el que un aspecto central es la disregulacin del afecto que aparece cuando las lesiones afectan a lo que se ha
denominado cerebelo lmbico (vermis, principalmente).
Unidad de Rehabilitacin
Neurolgica; Clnica Ubarmin;
Elcano, Navarra (P. Hernez-Goi,
J. Tirapu-Ustrroz, P. Luna-Lario).
Centro de Salud Mental; Tudela,
Navarra (L. Iglesias-Fernndez).
Correspondencia:
Dra. Pilar Hernez Goi. Unidad
de Rehabilitacin Neurolgica.
Clnica Ubarmin. Elcano, s/n.
E-31486 Elcano (Navarra).
Conclusiones. Aunque el cuerpo de evidencias es creciente, la revisin crtica de la literatura cientfica nos lleva a reflexionar sobre el desarrollo en el estudio del sustrato cerebral de las funciones cognitivas y la evolucin que ha llevado este
estudio.
Palabras clave. Autismo. Dficit de atencin. Depresin mayor. Esquizofrenia. Risa y llanto patolgicos. Sndrome cognitivo afectivo cerebeloso. Trastorno bipolar. Vermis.
Introduccin
En las ltimas dos dcadas ha ido apareciendo un
nmero creciente de artculos que han llamado la
atencin sobre la posible relevancia de la participacin del cerebelo en funciones no motoras, entre
las que se encuentran la esfera afectiva, emocin y
conducta, en cuyo anlisis centraremos la atencin.
Schmahmann [1], analizando las evidencias que
haban ido surgiendo durante la dcada anterior,
proporciona un marco para entender la contribucin del cerebelo a la modulacin de funciones superiores y propone la existencia de un patrn de
cambios conductuales clnicamente diferenciados
en pacientes con dao cerebeloso, que Schmahmann y Sherman [2] llamaron sndrome cognitivo
afectivo cerebeloso, cuya vertiente cognitiva ha sido
objeto de otra revisin, y en el que la disregulacin
emocional produce un cambio de personalidad caracterizado por aplanamiento del afecto, desinhibicin o conducta inapropiada. Sealaron que la presentacin neuroconductual es ms pronunciada en
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E-mail:
phernaeg@cfnavarra.es
Aceptado tras revisin externa:
03.09.10.
Cmo citar este artculo:
Hernez-Goi P, Tirapu-Ustrroz J,
Iglesias-Fernndez L, Luna-Lario P.
Participacin del cerebelo en la
regulacin del afecto, la emocin
y la conducta. Rev Neurol 2010;
51: 597-609.
2010 Revista de Neurologa
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P. Hernez-Goi, et al
E3
Hemisferios
cerebrales
Mesencfalo
E2
Corteza
cerebelosa
Ncleos grises
del cerebelo
E1
A2
A1
Protuberancia
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funcional, estimulacin magntica transcraneal o estudios neuroanatmicos post mortem [4], se llamaba
la atencin sobre la presencia de alteraciones de ciertas partes del cerebelo en pacientes con patologa
psiquitrica, como pueden ser los aportados sobre
psicosis funcionales [5,6], esquizofrenia [7], trastorno bipolar [8], catatona [9] o autismo [10].
En este tiempo tambin se han llevado a cabo estudios anatmicos y fisiolgicos que han analizado
las conexiones entre el cerebelo y las reas cerebrales relacionadas con el control emocional y la esfera
afectiva. Estos estudios evidenciaron que las reas
de asociacin cerebral que regulan la conducta de
orden superior estn conectadas preferentemente
con los hemisferios laterales del lbulo posterior
cerebeloso a travs de aferencias de los ncleos del
puente cerebral contralaterales al cerebelo (va cerebropontocerebelosa) y eferencias tambin contralaterales que parten de los ncleos profundos cerebelosos, pasando por el tlamo hacia las reas corticales (va cerebelotalamocortical) [11]. Existen conexiones recprocas entre el cerebelo y el hipotlamo (funcin autonmica y expresin emocional)
el vermis del lbulo VI recibe aferencias y proyecta
eferencias al hipotlamo a travs del ncleo fastigial [12], entre el cerebelo y el tlamo [13], entre el
cerebelo y el sistema reticular (arousal), sistema
lmbico (experiencia y expresin de emociones) y
paralmbico, y reas de asociacin neocortical (dimensin cognitiva del afecto) [14] (Fig. 1).
Estas vas facilitan la incorporacin del cerebelo
en los circuitos que gobiernan el intelecto, la emocin y las funciones autonmicas. Teniendo en cuenta numerosas evidencias, se ha concluido que el vermis, sobre todo de los lbulos inferiores, desempea
un papel en el procesamiento de la conducta emocional y social, cuyo procesamiento se produce por
una red muy compleja que incluye o implica otras
reas asociativas que son importantes en la mediacin de la conducta cognitivosocial, como los lbulos frontales o el sistema lmbico [15].
El circuito de Papez es un conjunto de estructuras
nerviosas que forman parte del sistema lmbico y
estn implicadas en el control de las emociones. Est
formado por cuatro estructuras interconectadas: el
hipotlamo, con sus cuerpos mamilares, el ncleo
talmico anterior, el giro cingulado y el hipocampo.
Snider y Maiti [16] ya llamaron la atencin sobre la
influencia del cerebelo sobre varias subestructuras
del circuito de Papez, demostrando que la estimulacin elctrica, especialmente del vermis, poda modificar un amplio nmero de respuestas involucradas
en la actividad del sistema nervioso simptico y parasimptico mediante un efecto supresor (Fig. 2).
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diante estimulacin magntica transcraneal del cerebelo. Schutter y van Honk [27] han realizado un
estudio de estimulacin magntica transcraneal en
sujetos sanos, midiendo el estado emocional antes
y despus de estimulacin magntica transcraneal y
despus de una tarea de regulacin emocional (visualizacin de escenas aversivas y neutras), y han
sealado que nicamente se produce un incremento de la lnea base de humor negativo tras la estimulacin de la zona occipital y cerebelosa, lo que
apoyara la evidencia de la influencia del cerebelo
en la modulacin de los aspectos emotivos de la
conducta humana. Otros estudios de neuroimagen
funcional con tomografa por emisin de positrones (PET) en pacientes con ictus cerebeloso frente a
controles sanos, mientras eran estimulados con imgenes evocadoras de respuestas emocionales, han
mostrado que las lesiones se asociaban a una me-
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concreto de funciones ejecutivas, generalmente asociadas al crtex prefrontal. Sin embargo, analizando
estudios de neuroimagen funcional, mantienen la hiptesis de que el sistema que est afectado en la esquizofrenia es ms extenso y complejo, e implica no
slo redes corticales, sino tambin subcorticales.
Para expresar la diversidad de alteraciones que presentan estos pacientes y llamar la atencin sobre el
componente subcortical, proponen un modelo en
el que los diversos sntomas reflejan anomalas en la
conectividad en el circuito que une las regiones prefrontales y talmicas y en las que la conexin con el
cerebelo tambin est afectada. Utilizan el trmino
dismetra cognitiva, que se expresa como dificultad
para la coordinacin del procesamiento, priorizacin, recuperacin y expresin de la informacin. Su
manifestacin clnica se puede expresar como cualquiera del amplio rango de sntomas de la esquizofrenia, como alucinaciones, delirios, desorganizacin del habla, del pensamiento y de la conducta,
alogia, embotamiento afectivo o incongruencia, anhedonia o deterioro de la atencin. Asumen que la
anomala o disfuncin es en origen del neurodesarrollo y que puede producirse en cualquier momento desde la concepcin hasta el adulto joven, ya que
el cerebro contina desarrollndose hasta entonces.
Para Andreasen et al, la esquizofrenia se debe a una
anormalidad en el circuito corticocerebeloso-talamocortical. Los indicadores blandos de pobre coordinacin en pacientes esquizofrnicos proveen una
clave sobre la alteracin del proceso bsico que regula la sincronizacin entre pensamiento y accin.
Para esta autora, la incapacidad para filtrar, procesar
y enfocar la atencin puede explicar el amplio rango
de sntomas de la esquizofrenia; por ejemplo, un defecto en el procesamiento de la informacin puede
llevar a experimentar alucinaciones, delirios, desorganizacin del lenguaje, conducta desorganizada y
todo el rango de sntomas negativos.
Estos hechos permiten suponer que en la esquizofrenia no existe una alteracin de un proceso especfico, sino que corresponde a un metaproceso.
La cognicin es una variable dimensional que debe
tenerse en cuenta en la esquizofrenia, y podra
arrojar luces sobre la participacin de los circuitos
implicados en la formacin de los sntomas, sobre
la respuesta a los tratamientos farmacolgicos y no
farmacolgicos, y sobre el pronstico y la calidad
de vida de los pacientes y sus familiares.
Si bien algunos autores apuntan que el tamao
del cerebelo no presenta alteraciones en pacientes
masculinos [43,44], s hay alteraciones en el vermis
en pacientes masculinos, relacionndose una reduccin del vermis anterior con un menor cociente
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intelectual general y verbal [43]. A su vez, se observa una importante asimetra (favorable al hemisferio izquierdo) de la materia gris, y tambin una relacin entre el volumen de materia blanca del vermis y la memoria lgica: a mayor volumen, peor
rendimiento [44].
Tambin existen algunos elementos especficos a
la esquizofrenia, en particular en varones. Algunos
patrones que se observan en pacientes sanos y en
mujeres esquizofrnicas no se observan en pacientes masculinos. Estos patrones son: una correlacin
entre un mayor volumen del cerebelo (bilateral) y
un mejor rendimiento cognitivo (cociente intelectual) [45] y neuropsicolgico (escalas visuoespaciales y de memoria) [46].
Por otro lado, estudios neuroanatmicos, neuropatolgicos y de imagen cerebral han descrito de
forma consistente la presencia de alteraciones estructurales del cerebro, como agrandamiento de los
ventrculos laterales, reduccin del volumen cerebral total, alteraciones estructurales y funcionales
de diversas estructuras de los lbulos frontal el
crtex cingulado anterior se ha asociado a las alucinaciones auditivas [42] y temporales, sistema lmbico, tlamo y ganglios basales. Estudios neuroestructurales han revelado un menor volumen cerebeloso total, menor volumen del vermis [4,7] y asimetra
hemisfrica, mientras que estudios de neuroimagen
usando paradigmas cognitivos han demostrado una
hipoactividad del circuito frontotalamocerebeloso.
El estudio de Joseph et al [9] mediante tomografa
axial computarizada (TAC) de pacientes con catatona tambin mostr una atrofia muy destacada del
tronco del encfalo y del vermis cerebeloso.
En algunas enfermedades, los hemisferios cerebelosos pueden estar reducidos secundariamente a
la atrofia cerebral de los hemisferios contralaterales, condicin a la que se le ha denominado diasquisis, pero en la esquizofrenia existe evidencia de
que la reduccin no es slo consecuencia de atrofia
de estructuras superiores. Se han realizado estudios
de neuroimagen que corroboran la participacin
del cerebelo, ya que, tanto en pacientes con esquizofrenia crnica, hombres y mujeres [47], en pacientes con un primer episodio [48,49], as como en
parientes sanos de primer grado de pacientes con
esquizofrenia se ha encontrado un volumen reducido en las subregin del vermis cerebeloso anterior y
posterosuperior, lo que sugiere que la atrofia cerebelosa podra ser un rasgo hereditario ms que un
epifenmeno psicotrpico asociado [50]. Volmenes
menores del vermis posterior superior se asocian a
un peor funcionamiento cognitivo con respecto a los
controles sanos; adems, el volumen del vermis co-
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Cerebelo y autismo
El autismo es un trastorno del neurodesarrollo, con
inicio generalmente antes de los 3 aos, que se caracteriza por retraso o ausencia total de comunicacin verbal, dificultades graves y mantenidas de la
interaccin social, patrones de comportamiento e
intereses restringidos, y pobreza del pensamiento
abstracto de tipo simblico o imaginativo. Casi siempre existen dificultades importantes del aprendizaje
y bajo cociente intelectual.
Numerosas investigaciones han puesto de manifiesto regiones cerebrales que pueden estar implicadas en la gnesis de este trastorno, como el sistema lmbico, amgdala, reas prefrontales y cerebelo.
El cerebelo ha sido una de las primeras regiones
implicadas en esta enfermedad. Segn recogen Rapoport et al [52] y Courchesne et al [10], el autismo
puede estar relacionado con una hipoplasia de los
lbulos VI y VII del vermis cerebeloso, aunque estos hallazgos no han sido replicados. Con posterioridad, en 1994 estos mismos autores [55] refirieron
que, en estudios mediante RM, encontraron dos tipos de anomalas, hipoplasia e hiperplasia del vermis posterior. Otros estudios de individuos con au-
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tismo infantil precoz han encontrado ensanchamiento del IV ventrculo, prdida de clulas de Purkinje
en el crtex cerebeloso lateral e inferior, y disminucin del nmero de neuronas en los ncleos cerebelosos profundos. Adems, en estudios con RM
funcional hay evidencia de atrofia del vermis y atrofia hemisfrica cerebelosa, aunque estos hallazgos
todava son controvertidos. Tambin se han producido hallazgos patolgicos en otras regiones del cerebro, particularmente en el sistema lmbico.
Stanfield et al [56] realizaron un metaanlisis para
conocer la neuroanatoma del autismo, y llegaron a
la conclusin de que el autismo se relaciona con aumentos generalizados de los hemisferios cerebrales,
del cerebelo y del ncleo caudado, y con reduccin
del tamao del cuerpo calloso y posiblemente del mesencfalo y de los lbulos vermales VI-VII y VIII-X.
Sin embargo, Amaral et al [57], analizando cerebros
post mortem de sujetos autistas y estudios de RM,
concluyeron que las reas afectadas son el crtex
prefrontal, la amgdala y el cerebelo.
En un artculo muy reciente [58] se ha estudiado
el cerebro de 28 adolescentes afectados por trastornos del espectro autista y en estado de reposo. La
tcnica utilizada para ello ha sido el anlisis de la
homogeneidad cerebral, que mide la sincronizacin
local de seales espontneas en la RM funcional.
Los resultados sealan que existe una menor activacin en el surco temporal superior derecho, en el
giro frontal medial derecho, en la nsula y el giro
posterior central derecho, y en el cerebelo (crus I).
En el mismo estudio se ha encontrado hiperactivacin en el tlamo derecho, lbulo frontal inferior
izquierdo y lbulo VIII cerebeloso bilateral.
Para Verhoeven et al [59], la literatura sobre el
estudio del autismo con RM seala diferentes resultados, entre los que destacan el aumento del tamao cerebral total, el volumen del cerebelo, ncleo
caudado, tlamo, amgdala y cuerpo calloso. En los
ltimos cinco aos, los resultados con RM funcional indican disfuncin en la activacin de regiones
implicadas en la comunicacin verbal y no verbal,
interaccin social y funciones ejecutivas. Estos autores sealan la importancia de la alteracin de la
sustancia blanca en el cerebro de sujetos autistas.
En esta lnea, e intentado llegar a una mejor comprensin del autismo, Toal et al [60] estudiaron con
morfometra basada en vxeles a 39 sujetos afectados de sndrome de Asperger y a 26 diagnosticados
de autismo. En ambos grupos se observ una reduccin de la sustancia gris en el lbulo temporal
medial y regiones fusiforme y cerebelosa, y una reduccin de la sustancia blanca en las regiones cerebelosas y tronco cerebral. Sin embargo, los sujetos
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con autismo mostraron un incremento en la sustancia gris en las regiones del lbulo temporal y
frontal que no presentaban los sujetos con sndrome de Asperger. Sin embargo, otros investigadores
[61] no han encontrado diferencia en estructuras
cerebelosas entre autistas de alto y bajo funcionamiento, sndrome de Asperger y normales. Sin embargo, s han hallado una reduccin del vermis cerebeloso en los autistas, sean stos tanto de alto
como de bajo funcionamiento, siendo esta diferencia ms acusada entre los autistas de alto funcionamiento y los controles. Este tipo de estudios son
relevantes por varios motivos que pueden hacerse
extensivos a muchos de los estudios revisados en
este trabajo (en sta y otras patologas):
La heterogeneidad de las muestras de estudio y
de la tecnologa aplicada.
La dispersin y diversidad de hallazgos.
La posibilidad de que dentro de una patologa
existan diferentes subtipos de trastornos.
La necesidad de la bsqueda de modelos tericos que intenten trazar lneas de unin entre los
hallazgos en neuroimagen y cada una de las alteraciones cognitivas, emocionales y conductuales
observadas en los sujetos de estudio.
Queda por establecer cules de estos rasgos anatomopatolgicos descritos se asocian ms estrechamente a los rasgos autsticos y si estos hallazgos son
o no la causa de las alteraciones conductuales [40].
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permetabolismo puede que sea un hallazgo restringido a los pacientes resistentes al tratamiento [62].
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Conclusiones
Cada vez parece existir una mayor evidencia en la
bibliografa sobre la implicacin del cerebelo en las
funciones cognitivas superiores y el control de la expresin emocional y la conducta. Cuando se producen lesiones o anomalas del desarrollo del cerebelo,
algunos pacientes presentan un cortejo sintomtico
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denominado sndrome cognitivo afectivo cerebeloso, secundario a la hiptesis de la dismetra del pensamiento, la cual aparece en la base de algunos trastornos psiquitricos, entre ellos la esquizofrenia, en
los que se han visto alteraciones en la estructura de
este rgano. Las alteraciones son consistentes y estn asociadas a patologa del vermis posterior.
Sin embargo, no es menos evidente plantear que,
cuando se lleva a cabo una lectura crtica de la literatura cientfica, parece existir una clara divisin entre
aqullos que plantean la participacin del cerebelo
en funciones cognitivas y emocionales y los que, por
otro lado, cuestionan esta afirmacin, limitando la
participacin del cerebelo exclusivamente al componente motor implicado en toda conducta. Los resultados de esta revisin nos llevan a reflexionar sobre
la evolucin en el estudio del sustrato cerebral de las
funciones cognitivas y el desarrollo que ha llevado
este estudio a lo largo de los ltimos aos.
En una primera fase, se intent encontrar la regin fundamental implicada en los diferentes trastornos mentales y del comportamiento, tomando
como base tcnicas de neuroimagen estructural y
funcional como el TAC, RM, PET y tomografa simple por emisin de fotn nico, llegando a una conclusin inespecfica por genrica: el responsable es
el crtex prefrontal. En una segunda fase, y apoyndose en nuevas tcnicas de neuroimagen, como la
RM funcional y la magnetoencefalografa, se plante que el problema no poda confinarse a un rea
cerebral, y se comenz a desarrollar una doble idea.
Por un lado, se plante que la clave para comprender los trastornos se encontraba en los circuitos
frontosubcorticales, para concluir que la mayora
de alteraciones observadas en la clnica tena como
responsable al circuito frontoestriado, con la excepcin de algunos autores, como Andreasen, que responsabiliz al circuito corticocerebeloso-talamocortical como principal implicado en la esquizofrenia. Por otro lado, se comenz a plantear que algunas regiones, sobre todo subcorticales, desempeaban un importante papel en funciones cognitivas
consideradas hasta entonces de alta complejidad,
como la memoria de trabajo o las funciones ejecutivas. De esta segunda idea parte el planteamiento, tan
controvertido, de la existencia del sndrome cognitivo afectivo cerebeloso. En la actualidad, y con la llegada de nuevas tcnicas, como el tensor de difusin,
creemos que nos encontramos ante el hallazgo de
unos nuevos responsables (culpable de todos los
trastornos) para los prximos aos: la sustancia
blanca, la gla y las interneuronas.
En cuanto a los estudios de las funciones cerebrales la dcada de los noventa, revelaron que en la
mayora de trastornos mentales se encontraban afectadas unas funciones que se englobaron dentro del
paraguas conceptual denominado funciones ejecutivas (en las que se incluan aspectos como la memoria de trabajo, la flexibilidad cognitiva o los procesos de inhibicin). La primera dcada de este siglo ha mostrado la influencia de los procesos emocionales en el funcionamiento ejecutivo y desde la
hiptesis del marcador somtico se encontr que el
proceso denominado toma de decisiones se encontraba afectado en mltiples patologas. En la actualidad, y para la dcada siguiente, ya tenemos un
firme candidato para el estudio de los procesos cognitivos y emocionales relacionados con diferentes
patologas: la cognicin social. Tal vez el problema
sea de base y sera ms adecuado estudiar la neuropsicologa del sntoma que la de los sndromes,
sean neurolgicos o psicopatolgicos. Adems, creemos que nos hallamos en una situacin en la que
los datos que todos los das se obtienen en investigacin no encuentran modelos explicativos claros
que puedan satisfacer a esta dispersin de datos, a
veces tan incongruentes y difciles de encajar unos
con otros y que deberan trazar relaciones firmes
entre sntomas y funciones cerebrales.
Nos gustara concluir recogiendo las opiniones
que Parvizi [76] expone en su ltimo trabajo, en el
que sugiere que el punto de vista corticocntrico
del cerebro humano es un punto de vista mipico
que no nos deja ver que las funciones superiores del
cerebro dependen de la integridad de las estructuras
inferiores. Seala que actualmente todava se conserva, en cuanto a la funcionalidad del cerebro, el
punto de vista jerrquico que domin el siglo XIX,
cuando el sistema nervioso se describa como un
neuroeje vertical donde las estructuras ms rostrales eran las adquiridas ms recientemente (telencfalo) y los lbulos frontales se localizaron en la punta del telencfalo, lo que representaba la cumbre de
la evolucin del cerebro. Opina que en neurociencia
este problema es muy prevalente y que, segn esta
concepcin, las conductas inadecuadas en patologa
neurolgica y psiquitrica se explican en trminos
de desinhibicin por falta de control de los lbulos
frontales y liberacin de las estructuras inferiores.
Esta concepcin tambin ha limitado el estudio de
las estructuras subcorticales en la investigacin.
Su propuesta es que no existe una divisin entre
el crtex y estructuras subcorticales (ganglios basales, tlamo, cerebelo, troncoencfalo), sino una conectividad recproca, y que la relacin no es lineal o
vertical de arriba abajo, sino circular, pero que actualmente todava no tenemos suficiente conocimiento sobre el modo en que estas estructuras sub-
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Figura 4. Para Parvizi [76], la funcin de los lbulos frontales en la regulacin de la conducta debe entenderse desde una interrelacin recproca con varias estructuras subcorticales.
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The role of the cerebellum in the regulation of aection, emotion and behaviour
Introduction. In recent decades there has been a significant increase in the number of articles that have drawn attention
to the possible importance of the role of the cerebellum in non-motor functions. Schmahmann and Sherman, for example,
have described the cognitive, behavioural and emotional pattern of what has been called cerebellar cognitive aective
syndrome. A central aspect of this disorder is the dysregulation of aect that occurs when lesions involve what has been
called the limbic cerebellum (mainly the vermis).
Development. A non-systematic review of the most important literature on the role of the cerebellum in emotional and
behavioural regulation was carried out. Two lines of analysis were followed. The first of them was the study of the psychopathological symptoms or neuropsychiatric disorders presented by patients suering from dierent cerebellar pathologies
ranging from congenital pathologies such as agenesis of the cerebellum, dysplasia or hypoplasia to other acquired
diseases like tumours in the posterior fossa, cerebellitis or superficial siderosis. In such cases it has been seen that when
the cerebellar vermis is compromised, patients display disorders aecting their behaviour and emotions, and psychiatric
pathologies are more frequent. In the second line, we analysed the role played by the cerebellum in dierent psychopathological disorders in which the structure of the cerebellum was found to be altered. Although not universal, these
alterations were consistent, since they involve the cerebellar vermis.
Conclusions. Although the body of evidence continues to grow, a critical review of the scientific literature leads us to
reflect on evolution in the study of the cerebral substrate underlying the cognitive functions and the evolution undergone
by this study.
Key words. Attention deficit. Autism. Bipolar disorder. Cerebellar cognitive aective syndrome. Major depression. Pathological
laughter and crying. Schizophrenia. Vermis.
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