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Resumen

Introduccin. En la evaluacin de la
memoria episdica con frecuencia suele
asociarse el tipo de estmulo a memorizar
con el tipo de codificacin a realizar por el
sujeto; sin embargo algunos estmulos no
verbales al ser codificados involucran
procesos verbales. Objetivo. Determinar si
existe asociacin entre la codificacin que
se realiza en el Test Aprendizaje Visual de
Rey y el flujo sanguneo cerebral, medido a
travs de SPECT (del ingls, Single Photon
Emission Computed Tomography) de
regiones corticales que participan en la
codificacin verbal. Mtodo. Participaron 20

P
sujetos a los cuales se les aplicaron las
pruebas de aprendizaje verbal y visual de
Rey y se les realiz un registro de
imgenes con SPECT. Para el anlisis
Pruebas de Aprendizaje estadstico se utiliz la prueba de
Verbal y Visual de Rey y correlacin de Spearman (p < 0,05).
Flujo Sanguneo Cerebral Resultados. Se obtuvo una correlacin
Regional significativa directa entre la codificacin que
se realiza en el Test Aprendizaje Visual de
Rey y el flujo sanguneo cerebral de
estructuras temporales y frontales del
Yurelis Ginarte Arias hemisferio izquierdo que participan en la
Centro de Investigaciones sobre codificacin verbal. Conclusiones. A pesar
Longevidad, Envejecimiento y Salud. La de que en el test Aprendizaje Visual de Rey
Habana, Cuba se utilizan estmulos no verbales, la
codificacin que se realiza est mediatizada
Carlos Snchez Catass por la participacin de procesos verbales.
Centro Internacional de Restauracin Palabras clave: Memoria episdica,
Neurolgica. La Habana, Cuba memoria verbal, memoria visual, SPECT,
test neurocognitivos.
Mary Blanca Lpez Prez
Centro de Investigaciones sobre
Longevidad, Envejecimiento y Salud. La Summary
Habana, Cuba
Introduction. In the episodic memory
assessment, some times, the type of
Correspondencia: Msc. Yurelis Ginarte Arias. stimulu has been associated to the type of
Calle 140 N 8 % 31 y 146. Cubanacn, Playa, encoding; nevertheless, some nonverbal
Ciudad de la Habana, Cuba. Correo electrnico: stimuli when to be encoded are involved in
yurelisgi@infomed.sld.cu
verbal process. Objective. To determine if

Revista Neuropsicologa, Neuropsiquiatra y Neurociencias, Abril 2010, Vol.10, N1, pp. 1-8 1
Ginearte, Snchez, & Lpez

there is any association between the Rey & Papathanasopoulos, 2007; Van der Elst,
Visual Design Learning Test and the brain Van Boxtel, Van Breukelen, & Jolles, 2008;
blood flow measured through SPECT Wilhelm & Van, 2007) que inspiradas bajo
(Single Photon Emission Computed un mismo paradigma, permiten una
Tomography) of cortical regions wich are comparacin entre las modalidades verbal y
involved in the verbal encoding. Methods. no verbal.
20 subjects were assessed by the Rey
Estudios de neuroimagen funcional han
Verbal and Visual Learning Tests and was
permitido dilucidar las bases
registred by SPECT. To statistic analysis a
neuroanatmicas de la memoria episdica y
correlation Spearman Test (p< 0,05) was
han mostrado un efecto de lateralizacin
used. Results. A significant direct
especfica para el tipo de material,
correlation between the encoding in the Rey
asociando una mayor activacin de
Visual Design Learning Test and blood flow
estructuras frontales y temporomediales
of left temporal and frontal regions that
izquierdas para la codificacin y
participate in the verbal encoding was
recuperacin del material verbal y de
found. Conclusion. In spite of Rey Visual
estructuras frontales y temporomediales
Design Learning Test uses nonverbal
derechas para la codificacin y
stimulus, the encoding is mediated by
recuperacin del material no verbal (Bird,
verbal process.
Shallice, & Cipolotti, 2007; Chebat et al.,
Key words: Episodic memory, verbal 2007).
memory, visual memory, SPECT,
En la prctica clnica con frecuencia suele
neuropsychological test.
asociarse el tipo de material a memorizar
con el tipo de codificacin a utilizar por el
sujeto; es decir, pruebas de memoria
Introduccin episdica con estmulos verbales se
asocian a procesos de codificacin verbal y
Las listas de aprendizaje tanto para el
pruebas de memoria episdica con
material verbal como no verbal basadas en
estmulos no verbales se asocian a
el clsico paradigma de aprendizaje son
procesos de codificacin no verbal; sin
utilizadas con mucha frecuencia en las
embargo algunos estmulos no verbales al
investigaciones sobre la memoria episdica
ser codificados involucran procesos
y en la prctica clnica actual (Frutos-
verbales.
Alegra, Molt-Jord, Morera-Guitart,
Snchez-Prez, & Ferrer-Navajas, 2007; Existen evidencias, a travs de la utilizacin
Chebat et al., 2007; Wilhelm & Van Klink, de las modernas tcnicas de
2007). neuroimgenes funcionales, de que la
lateralizacin de la codificacin est
Los Test Aprendizaje Verbal de Rey y
mediatizada por la verbalizacin del
Aprendizaje Visual de Rey son pruebas con
estmulo; es decir, el grado en el cual un
listas de aprendizaje internacionalmente
estmulo no verbal sea dcil a una
reconocidos en la evaluacin de la memoria
estrategia de codificacin verbal influye en
episdica (Gale, Baxter, Connor, Herring, &
el grado de activacin del hemisferio
Comer, 2007; Knight, McMahon, Skeaff, &
izquierdo (Blaxton & Theodore, 1997; Golby
Green, 2007; Messinis, Tsakona, Malefaki,
et al., 2001; Kelley et al., 1998; Martin,

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Memoria Episdica y Flujo Sanguneo Cerebral

Wiggs, & Weisberg, 1997; McDermott, voluntarios con un promedio de edad de 60


Buckner, Petersen, Kelley, & Sanders, aos, 10 del sexo femenino y 10 del sexo
1999). masculino, todos de dominancia manual
derecha y con 14 aos de estudio como
En la actualidad no se han reportado en la
promedio, los cuales cumplieron los
literatura estudios de neuroimagen que
siguientes criterios para su inclusin:
avalen que con la aplicacin de las pruebas
funcionamiento cognitivo global normal,
de Aprendizaje Verbal y Visual de Rey
evaluado a travs del MMSE (del ingls,
estamos evaluando procesos de
Mini-mental State Examination) (Folstein,
codificacin diferentes (codificacin verbal
Folstein, & McHugh, 1975); ausencia de
vs. codificacin no verbal,
enfermedades neurolgicas y psiquitricas
respectivamente). El Test de Aprendizaje
que puedan influir en el rendimiento de la
Visual, a pesar de utilizarse un estmulo no
memoria; presentar capacidad auditiva,
verbal de tipo visual, puede ser en algn
visual y motora que le permita la realizacin
grado sensible a la utilizacin de estrategias
de las pruebas; no ingerir frmacos que
de codificacin verbal por parte del sujeto
puedan afectar el rendimiento de la
(Lezak, 1995; Wilhelm, 2004; Wilhelm &
memoria en el momento en que se
Van Klink, 2007).
desarrolla la investigacin y; no presentar
La correlacin entre dominios cognitivos y dao cerebral estructural, como por
medidas de perfusin cerebral con SPECT ejemplo, hidrocefalia, hematoma subdural
(del ingls, Single Photon Emission crnico, neoplasia o lesiones vasculares
Computed Tomography), ofrece la (comprobado a travs de Resonancia
posibilidad de realizar inferencias sobre la Magntica Nuclear).
implicacin de esa regin cerebral en la
funcin cognitiva evaluada. Procedimiento general
Teniendo en cuenta la importancia que En la primera sesin de trabajo se obtuvo el
reviste la evaluacin de la memoria consentimiento de los sujetos para
episdica en la deteccin temprana de participar y se les aplicaron ambas pruebas
dficit cognitivos en la poblacin de adultos de memoria episdica. La variable
mayores y la necesidad de una correcta codificacin en cada uno de los test fue
interpretacin de aquellas pruebas que con operacionalizada como la suma de las
mayor frecuencia usamos en la prctica puntuaciones obtenidas en la prueba en los
asistencial, consideramos sea de Ensayos del 1-5 (Suma E1-E5).
extraordinario valor esclarecer, utilizando En la segunda sesin se realiz el registro
imgenes de SPECT, si al aplicar los Test de imgenes con SPECT. A cada individuo
de Aprendizaje Verbal y Aprendizaje Visual se le administr una dosis de 555 MBq de
de Rey estamos realmente evaluando Tecnecio-99m ethyl cysteinato dimero
procesos de codificacin verbal y no verbal, (99mTc-ECD). Diez minutos despus de la
respectivamente. inyeccin, se realiz la adquisicin de las
imgenes de SPECT cerebral empleando
una cmara gamma de dos cabezales (DST
Mtodo XLi; Sopha Medical Vision, Francia)
Participantes equipada con colimadores fan-beam. Se
Participaron en el estudio 20 sujetos obtuvieron un total de 128 proyecciones (26

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seg/proyeccin) en formato de matriz de asociacin significativa y directa con las


128x128 pixeles. Las imgenes se estructuras corticales siguientes:
reconstruyeron empleando el mtodo de la orbitofrontal superior izquierda, temporales
retroproyeccin filtrada y suavizadas con un izquierdas: nsula, hipocampo,
filtro Butterworth de orden 7 y frecuencia de parahipocampo, temporal superior y medio,
corte de 0.026 ciclos/pxel. Se corrigi la polo temporal superior y Helsh y con las
atenuacin empleando el mtodo de regiones parietales: opercular rolndico
Chang. izquierdo, supramarginal y cngulo posterior
ambas del hemisferio derecho (Tabla 1).
El anlisis cuantitativo de las imgenes se
bas en el clculo de un ndice de perfusin
Codificacin en el Test Aprendizaje Visual
relativa (IPR) en parejas homlogas de
de Rey y flujo sanguneo cerebral regional
volmenes de inters (VOIs) que abarcaron
(IPR).
cada hemisferio cerebral. Se obtuvieron un
Al correlacionar la variable codificacin con
total de 45 parejas homlogas de VOIs
el IPR de las estructuras corticales se
(corticales y subcorticales) en cada estudio
obtuvo una correlacin directa significativa
de SPECT cerebral. Los VOIs se obtuvieron
con varias de las reas que haban
mediante segmentacin empleando el atlas
mostrado asociacin estadstica con el Test
del Instituto de Neurologa de Montreal. El
Aprendizaje Verbal (orbitofrontal superior,
ndice de perfusin relativa para cada VOI
nsula, opercular rolndico, hipocampo,
se calcul mediante la frmula:
parahipocampo, temporal superior y medio,
IPR (VOI) = (Valor medio de cuentas/pxel en el polo temporal superior y Helsh), adems de
VOI) / (Valor medio de cuentas/pxel en todo el
cerebro).
otras regiones izquierdas como
supramarginal, angular, lingual y parietal
Procesamiento de datos y metodologa inferior y con estructuras derechas como
estadstica opercular frontal inferior, cingulado
La informacin fue procesada a travs del posterior, occipital superior y cisura
Programa Estadstico STATISTICA 8.0. calcarina (Tabla 1).
Para determinar la relacin entre la
codificacin que se realiza en los Test de
Aprendizaje Verbal y Visual de Rey y el Discusin
ndice de perfusin cerebral, medido a La asociacin encontrada entre la
travs de SPECT, de las diferentes codificacin del material verbal que se
regiones corticales, se utiliz la prueba de utiliza en el Test Aprendizaje verbal de Rey
correlacin de Spearman (p<0,05). y la actividad del flujo sanguneo en
determinadas regiones frontales y
temporales izquierdas del cerebro conincide
Resultados con lo reportado en la literatura por otros
Codificacin en el Test Aprendizaje Verbal autores en los cuales a travs de
de Rey y flujo sanguneo cerebral regional neuroimgenes han demostrado la
(IPR). implicacin de estructuras frontales y
Al correlacionar la variable codificacin con temporales en los procesos de codificacin
el IPR de cada una de las regiones y recuperacin de la memoria episdica
cerebrales se obtuvo como resultado una (Curtis, Sun, Miller, & D'Esposito, 2005;

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Memoria Episdica y Flujo Sanguneo Cerebral

Karlsgodt, Shirinyan, van Erp, Cohen, & activacin de regiones frontales y del lbulo
Cannon, 2005; King, Hartley, Spiers, temporal izquierdo durante la codificacin
Maguire, & Burgess, 2005; Rajah & de palabras (Golby et al., 2001; Kelley et
McIntosh, 2006; Umeda et al., 2005). En al., 1998; Martin et al., 1997; McDermott et
particular, varios estudios han reportado la al., 1999; Wagner et al., 1998).

Tabla 1
Correlacin de la variable codificacin de los Test Aprendizaje Verbal de Rey y Aprendizaje Visual de
Rey con el IPR de las estructuras corticales.

Codificacin Codificacin
Lbulos Estructuras
Test verbal Test visual
Frontal inferior opercular D 0,46
Frontal rbito frontal
Superior I 0,50 0,49

Insula I 0,53 0,73


Hipocampo I 0,64 0,77
Parahipocampo I 0,46 0,64
Temporal superior I 0,45 0,73
Temporal
Polo temporal superior I 0,64 0,63
Temporal medio I 0,45 0,60
Helsh I 0,62 0,82
Lingual I 0,47
Parietal inferior I 0,59
Supramarginal D 0,56
Parietal Supramarginal I 0,58
Angular I 0,51
Cingulado posterior D 0,55 0,50
Opercular rolndico I 0,48 0,74
Calcarina D 0,47
Occipital
Occipital superior D 0,49
Se muestran slo aquellas estructuras que correlacionaron de forma significativa (p<
0,05) con alguno de los test.
Leyenda: D: derecho; I: izquierdo.

Algunas de las regiones con las que se Tulving (2003) en el que proponen que la
encontr asociacin significativa ya ha sido codificacin y recuperacin de material
reportado por otros estudios su implicacin verbal involucra estructuras frontales y
en la codificacin verbal, como por ejemplo temporales izquierdas, mientras que la
la regin temporal lateral (Grewal, 2003), codificacin y recuperacin del material no
hipocampo (Trollor et al., 2006) y verbal involucra estas mismas estructuras
parahipocampo (Bird et al., 2007; Ota, pero con lateralizacin derecha.
Maeshima, Osawa, Kawarada, &
La correlacin obtenida entre la codificacin
Tanemura, 2007). Estos resultados son,
de los estmulos verbales del Test
adems, congruentes con el Modelo HERA
Aprendizaje Verbal de Rey y algunas
revisado propuesto por Habib, Nyberg, y
estructuras derechas como el cngulo

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Ginearte, Snchez, & Lpez

posterior y supramarginal est relacionado Wilhelm, 2004). La correlacin encontrada


con lo planteado en el estudio realizado por entre la variable codificacin del Test
Golby y colaboradores (2001) en el que Aprendizaje Visual con el flujo sanguneo
encontr que en la codificacin de palabras, cerebral de estructuras frontales y
al ser la codificacin ms verbal, hay mayor temporales izquierdas como orbitofrontal
implicacin de estructuras izquierdas, pero superior, hipocampo, parahipocampo,
puede existir activacin en alguna regin temporal superior y medio y polo temporal
del hemisferio contralateral lo cual sugiere superior, evidencia que la ejecucin de
que ante estmulos verbales tambin dicho test puede estar mediada por
pueden ocurrir procesos de codificacin no estrategias de codificacin verbal.
verbal que comprometan al hemisferio
En el estudio desarrollado por Kelley et al
derecho.
(1998) se demostr que ante un estmulo
En el Test Aprendizaje Visual de Rey el que puede ser codificado de forma verbal y
proceso de codificacin implicado en su no verbal la activacin de las regiones
ejecucin mostr estar correlacionado con frontales puede ser bilateral, lo cual
estructuras frontales y temporales concuerda con lo encontrado en este
izquierdas que participan en la codificacin estudio ya que la codificacin para el Test
verbal. Esto pudiera ser explicado por lo Aprendizaje Visual se asoci a la regin
planteado en algunos estudios en los que orbitofrontal superior izquierda y a la regin
han encontrado evidencias de que algunos opercular frontal inferior derecha. La
tipos de materiales pueden ser codificados asociacin que tambin mostr este test
por ambos procesos verbales y no verbales con algunas estructuras occipitales y
(Blaxton & Theodore, 1997; Martin et al., parietales ha sido referida por otros
1997). En la investigacin desplegada por estudios en los que han relacionado la
Golby y colaboradores (2001) se demostr participacin de la corteza parietal, occipital,
que en la codificacin de estmulos no occipitoparietal y frontoparietal en la
verbales pueden influir procesos verbales y memoria episdica (Golby et al., 2001;
que la lateralizacin de la codificacin est Trollor et al., 2006).
determinada por la verbalizacin del
En el Test Aprendizaje Visual de Rey, a
estmulo; o sea, el grado en el cual un
pesar de que se utilizan estmulos no
estmulo sea dcil a una estrategia de
verbales, la codificacin que se realiza est
codificacin verbal influye en el grado de
mediatizada por la participacin de
activacin del hemisferio izquierdo.
procesos verbales, lo cual se expresa a
Encontraron que aquellos estmulos no
travs de su asociacin con la actividad del
verbales en que hubo una mayor
flujo sanguneo de estructuras frontales y
implicacin de procesos verbales se
temporales del hemisferio izquierdo que
asociaron a una mayor activacin del lbulo
participan en la codificacin verbal. Plantear
temporal medial izquierdo y de otras
de manera mecnica que en el Test
regiones izquierdas.
Aprendizaje Visual de Rey al utilizarse
Algunos autores han referido que los estmulos no verbales la codificacin que se
estmulos que se utilizan en el Test realiza es de tipo no verbal puede conducir
Aprendizaje Visual de Rey pueden ser a errores en la interpretacin de los
codificados verbalmente (Lezak, 1995; resultados obtenidos en este test pues en

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Memoria Episdica y Flujo Sanguneo Cerebral

dicha codificacin estn imbricados Gale, S. D., Baxter, L., Connor, D. J.,
procesos de codificacin verbal. Herring, A., & Comer, J. (2007). Sex
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Learning Test and the Brief Visuospatial
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