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Revista da Sociedade Brasileira de Medicina Tropical 42(5):551-555, set-out, 2009 ARTIGO/ARTICLE

Enteropatgenos relacionados diarria em pacientes HIV


que fazem uso de terapia anti-retroviral

Enteropathogens relating to diarrhea in HIV patients


on antiretroviral therapy
urea Regina Telles Pupulin1, Paula Galdino Carvalho1, Letcia Nishi1,
Celso Vataru Nakamura1 e Ana Lucia Falavigna Guilherme1

RESUMO
A etiologia do processo diarrico na AIDS pode ser causada por vrus, bactrias, fungos, protozorios e helmintos, assim como pelo prprio HIV.
Este trabalho avaliou enteropatogenos relacionados diarria em pacientes HIV que fazem uso de terapia anti-retroviral. Os mtodos parasitolgicos
utilizados foram Faust, Hoffmann e Kinyoun. O isolamento e cultura dos fungos foram realizados conforme metodologia recomendada por NCCLS
M27-A standard. A identificao das espcies de leveduras foi realizada atravs da reao em cadeia da polimerase. O isolamento de bactrias, foi
feito em agar Mac Conkey e agar SS, a identificao das espcies atravs do Enterokit B (Probac do Brasil) e mtodos bioqumicos. Foram avaliados
49 pacientes, 44,9% apresentaram enteroparasitas, 48,1% Candida sp com 61,5% Candida albicans, 7,6% Candida sp e 30,7% Candida no-
albicans. Foram isoladas bactrias de 72% dos pacientes, 49% Escherichia coli, 13% Salmonella parathyphi, Klebsiella sp ou Proteus e 6%
Citrobacter freundii ou Yersinia sp. Houve alta prevalncia de Candida sp nos pacientes HIV com diarria e foram isoladas espcies no albicans
cuja presena pode ser entendida como cmplice ou causa da infeco.
Palavras-chaves: Diarrias. Candidase. HIV. Parasitoses.

ABSTRACT
The etiology of the diarrheic process in AIDS may be caused by viruses, bacteria, fungi, protozoa or helminths, as well as HIV itself. This study evaluated
enteropathogens relating to diarrhea in HIV patients who were on antiretroviral therapy. The parasitological methods used were Faust, Hoffmann and
Kinyoun. Isolation and culturing of fungi were carried out in accordance with the methodology recommended by the NCCLS M27-A standard. The yeast
species were identified using the polymerase chain reaction (PCR). Bacteria were isolated on MacConkey and SS agar and the species were identified
using Enterokit B (Probac do Brasil) and biochemical methods. Forty-nine patients were evaluated: 44.89% presented enteroparasites and 48.1%
presented Candida sp, of which 61.5% were Candida albicans, 7.6% were Candida sp and 30.7% were Candida non-albicans. Bacteria were isolated
from 72% of the patients, of which 49% were Escherichia coli, 13% Salmonella parathyphi, Klebsiella sp or Proteus and 6% Citrobacter freundii
or Yersinia sp. There was high prevalence of Candida sp in HIV patients with diarrhea and non-albicans species were isolated. Their presence could
be taken to mean that they were accomplices in or causes of the infection.
Key-words: Diarrhea. Candidiasis. HIV. Parasitosis.

Desde os primeiros casos descritos e compatveis com a da definio de diarria. Muitos pacientes tm diarria de pouco
sndrome da imunodeficincia adquirida (AIDS), alteraes volume que controlada espontaneamente ou com um agente
clnicas relacionadas ao trato gastrintestinal tem sido de alta antimotilidade, resposta esta que concorda com a sndrome do
prevalncia, destacando-se principalmente quadros diarricos4. colon irritvel4 17.
O vrus da imunodeficincia humana (HIV) foi inicialmente A etiologia do processo diarrico na AIDS varivel, podendo
considerado causa dos sintomas intestinais em pacientes HIV ser causada por vrus, bactrias, fungos, protozorios e helmintos4,
com ausncia de patgenos causadores de diarria. comum assim como pelo prprio HIV que determina efeitos diretos sobre
em pacientes HIV/AIDS o encontro de apoptose, abcessos, atrofia a mucosa intestinal, produzindo a enteropatia da AIDS4.
das vilosidades, m absoro e digesto. A presena da diarria Muitas espcies de enteroparasitas passaram a ter importncia
patgeno-negativa depende de extensa investigao diagnstica e
como agentes potencialmente patognicos para os pacientes
infectados com o HIV, principalmente nos doentes com nmero
1. Departamento de Anlises Clnicas, Universidade Estadual de Maring, Maring, PR. de linfcitos T CD4 menor que 200 clulas/mm3.
Endereo para correspondncia: Dra Aurea Regina T. Pupulin. DAC/UEM. Parasitas intestinais como o Cryptosporidium parvum,
Av. Colombo 5790, 87020-900 Maring-PR.
e-mail: artpupulin@uem.br
assumem lugar de destaque causando doenas graves nestes
Recebido para publicao em 10/07/08 pacientes, destacando-se ainda microspordiose e isosporase17.
Aceito em 28/08/2009 Bactrias e fungos leveduriformes principalmente espcies

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do gnero Candida so tambm apontados como agentes de Clnicas da Universidade Estadual de Maring para o exame
diarrias. A prevalncia de Candida sp em pacientes HIV/AIDS copro-parasitolgico. Os mtodos parasitolgicos utilizados
varia de 7,6% a 39,1%5 12. foram Faust11, Hoffmann13 e colorao de Kinyoun para pesquisa
Devido s condies socioeconmicas os pases de Cryptosporidium sp2.
subdesenvolvidos e as naes em desenvolvimento como o Brasil Para o exame microbiolgico, foram distribudos potes
apresentam maior contingente de casos de parasitoses intestinais estreis identificados e a coleta era feita imediatamente antes do
tanto em imunodeprimidos quanto em imunocompetentes7. envio ao laboratrio de Microbiologia Bsica da Universidade
A incidncia de infeces hospitalares por fungos tem Estadual de Maring. O isolamento e cultura dos fungos foram
aumentado substancialmente nas ltimas dcadas acarretando realizados conforme metodologia recomendada por NCCLS
altos ndices de mortalidade que atingem at 60% dos bitos por M27-A standard16. As amostras de fezes foram diludas em salina
infeces hospitalares29. At alguns anos atrs Candida albicans estril para posterior semeadura em Agar Sabouraud dextrose
era a espcie de maior interesse clnico, contudo, paralelamente ao com 0,02% de cloranfenicol. Os isolados foram cultivados em
aumento geral das candidemias observou-se aumento das infeces meio seletivo diferencial CHROMagar Candida (Difco do Brasil)
de corrente sanguinea por espcies de Candida no-albicans, para a identificao presuntiva das amostras. A cultura pura do
sendo Candida parapsilosis e Candida tropicalis os patgenos isolado foi obtida a partir de uma nica colnia. A identificao
mais importantes. As razes para essa inverso no padro de das espcies de leveduras foi realizada atravs da reao em
distribuio das espcies pode estar fortemente relacionadas com cadeia da polimerase (PCR) descrita por Ahmad e cols1. Para o
o potencial de virulncia destes microrganismos e ao uso profiltico isolamento de bactrias, as fezes foram diludas em salina estril
e emprico de drogas antifngicas25. Uma das principais causas de e caldo selenito para posterior semeadura em agar Mac Conkey
infeco por leveduras nos pacientes hospitalizados pode ser de e agar SS, respectivamente. A identificao das espcies foi
origem endgena associada s condies em que este paciente se realizada atravs do Enterokit B (Probac do Brasil) e de mtodos
encontra (pacientes internados em unidades de terapia intensiva, bioqumicos complementares. As diferenas de proporo foram
submetidos procedimentos invasivos, entre outros)20. Entre os analisadas pelo teste do qui-quadrado.
patgenos entricos, a Escherichia coli foi reconhecida como sendo O projeto foi aprovado pelo comit de tica para pesquisa em
fortemente associada com a diarria persistente. Alm disso, pessoas seres humanos da Universidade Estadual de Maring.
infectadas com o vrus da imunodeficincia humana apresentam
um grande risco de contrair salmoneloses quando comparados
populao em geral. Devido dificuldade de erradicar infeces RESULTADOS
causadas por Salmonella em pacientes portadores de HIV/AIDS o
longo tratamento com antibiticos justificado19 25. Dos 175 pacientes atendidos na casa de Apoio, 49 foram
No Paran, o primeiro caso de AIDS foi notificado em 1984. A avaliados por apresentarem quadro diarrico ou relatarem
15 Regional de Sade envolve 30 municpios da regio Noroeste episdios de diarria.
do Paran com um total de 1.480 casos registrados at 2006, Os dados sociodemogrficos esto apresentados na Tabela
925 masculino e 555 femininos, sendo Maring o municpio com
1. Quanto ao gnero, 28 (56%) eram do sexo masculino e
maior nmero de casos notificados pelo Sistema de Informao de
21 (42%) do sexo feminino. A idade das mulheres variou entre
Agravos de Notificao (SINANW/SE/15RS).
22 e 56 anos (mdia de 36 anos) e dos homens variou de 20 a
Este trabalho avaliou enteropatgenos relacionados a diarria 56 (mdia de 37 anos).
em pacientes HIV/AIDS considerando a inexistncia de um estudo
A renda mensal da maioria proveniente de aposentadorias
regional.
e trabalhos espordicos, apenas 20% tem trabalho fixo.
Em relao ao nvel educacional, 30 (61,2%) possuam
MATERIAL E MTODOS ensino fundamental, 17 (34,7%) ensino mdio e dois (4%) nunca
frequentaram a escola. Desses, a escolaridade mais baixa foi observada
A populao em estudo constituiu-se de pacientes portadores no sexo feminino, 74% cursaram apenas ensino fundamental
de HIV atendidos em um Centro de Apoio Maring-Paran. A casa enquanto no sexo masculino esta frequncia foi de 34%.
de Apoio atende pacientes de baixa renda que so encaminhados Quanto ao mecanismo de infeco, 17 (80,9%) das mulheres e
pela 15 Regional de Sade. 14 (50%) dos homens adquiriram o vrus atravs de contato
Para coleta de dados socioeconmicos foi aplicado um heterossexual, 60 (21,4%) dos homens atravs de contato homossexual,
questionrio constando os itens: hbitos de vida, renda familiar, enquanto uma (4,7%) das mulheres e 4 (14,3%) dos homens
escolaridade, uso de lcool/drogas ilcitas, uso de medicamentos, relataram contaminao atravs de drogas injetveis. Duas mulheres
taxa de linfcitos TCD4+ e ocorrncia de infeces oportunistas. tiveram contgio atravs de transfuso sangunea e uma (4,8%) mulher
Para os exames parasitolgicos foram coletadas trs amostras e quatro (14,3%) homens no sabem como adquiriram a infeco.
fecais em frascos contendo conservante (formol 10%). As Relatam uso de lcool e/ou drogas ilcitas 59,7% pacientes.
amostras eram coletadas em dias alternados e depois enviadas ao Com relao aos exames parasitolgicos de fezes 27 (55,1%)
laboratrio de Parasitologia Bsica do Departamento de Anlises pacientes no apresentaram nenhum parasita intestinal e

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Tabela 1
Distribuio da frequncia da populao estudada de acordo com as caractersticas 61,5%
sociodemogrficas (no=49). Maring-PR, 2004/2006.

Porcentagem de espcies isoladas


Caractersticas Nmero Porcentagem
Sexo
masculino 34 56,7
feminino 26 43,3
Idade (anos)
< 30 15 30,6
> 30 34 69,4
Renda mensal (R$) 15,7%
350,00 33 67,4
350,00 16 32,7 7,6% 7,6% 7,6%
Transmisso
UDI 5 10,2
transmisso sangunea 2 4,1
heterossexual 31 63,2
Candida spp
homossexual 6 12,3 Candida tropicalis
no sabe 5 10,2
Uso lcool/drogas ilcitas 29 59,2 Candida glabrata
Escolaridade Candida parapsilosis
ensino fundamental 30 61,2
ensino mdio 17 34,7 Candida albicans
no estudaram 2 4,0
Figura 1
UDI: Uso de drogas ilcitas.
Percentual de espcies de Candida isoladas de pacientes portadores de HIV/AIDS.
22 (44,9%) apresentaram resultado positivo para algum parasita Maring, PR, 2004-2006.
ou comensal intestinal. Os parasitas e comensais encontrados
esto listados na Tabela 2.
Com relao aos exames microbiolgicos, foram coletadas 50,0%
27 amostras de fezes dos pacientes, sendo 14 homens e
Porcentagem de espcies isoladas

13 mulheres. Obteve-se cultura positiva para Candida sp em


13 (48,1%) amostras. O exame para identificao de leveduras
mostrou 8 (61,5%) pacientes com Candida albicans, 1 (7,6%) com
Candida sp, 4 (30,7%) foram diagnosticados como Candida no-
albicans sendo um Candida glabrata, dois Candida parapsilosis
e um Candida tropicalis (Figura 1). Quanto ao isolamento de
bactrias, do total de 18 pacientes foram isoladas bactrias de
13 (72%) pacientes. Destas, 49% foram identificadas como
12,5% 12,5% 12,5%
Escherichia coli, 13% como Salmonella parathyphi, Klebsiella sp
ou Proteus e 6% Citrobacter freundii ou Yersinia sp (Figura 2). 6,3% 6,3%

Tabela 2
Prevalncia de parasitas e comensais intestinais em pacientes HIV/AIDS (no= 49),
Maring, PR, 2004/2006. Yersinia sp
Taxa de
Espcies de parasitas e comensais prevalncia Citrobacter freundii
n
o
% Proteus
Ancilostomdeo 1 2,0
Cryptosporidium sp 1 2,0
Klebsiella
Girdia lamblia 3 6,1 Salmonella parathyphi
Entamoeba coli 11 22,5
Endolimax nana 4 8,16
Escherichia coli
Strongyloides stercoralis 2 4,1
Figura 2
Negativos 27 55,1
Percentual de espcies de bactrias isoladas em pacientes portadores de HIV/AIDS
Total 49 100,0 Maring, PR, 2004-2006.

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Quanto ao nvel de linfcitos TCD4+, 35 (71,4%) apresentaram Assim como neste trabalho estudo realizado por Dias e cols10
valores acima de 200 clulas/mm3 e 14 (28,6%) valores igual mostrou taxas de amebase e giardase em pacientes com AIDS
ou abaixo. Entre os 14 pacientes com contagem abaixo de de 5,2% e 8,5%, respectivamente. Embora esta prevalncia seja
200 clulas/mm3, quatro (28,6%) apresentaram algum tipo semelhante a outros grupos populacionais muitas vezes essas
de parasitose incluindo os pacientes com diagnstico para parasitoses mostram-se com quadros clnicos exacerbados nesta
Strongyloides stercoralis, ancilostomdeos e Cryptosporidium populao.
sp. A candidase foi diagnosticada em trs pacientes que A candidase uma das infeces mais comuns nos
apresentaram taxa de linfcitos TCD4 <200 clulas/mm3. doentes HIV/AIDS, sendo Candida albicans a espcie mais
frequentemente isolada. As infeces orais so as de maior
DISCUSSO incidncia, seguidas das esofgicas. As clulas T e a imunidade
de mediao celular constituem o principal mecanismo de
Apesar da introduo da terapia antirretroviral de alta defesa contra as infeces das mucosas por Candida albicans26,
potncia (HAART) estudos realizados nos ltimos anos relatam enquanto os polimorfonucleares so as clulas relacionadas
diarria crnica em grande parte dos pacientes, mesmo aps proteo contra candidemias. A diminuio acentuada das
recuperao imunolgica3 17 22. clulas T CD4 observada nos indivduos infectados pelo HIV
contribui decididamente para a localizao superficial nas
A diarria relatada como um importante problema clnico
mucosas, das infeces por Candida sp. Embora a candidase
nos pacientes HIV que leva a uma progressiva deteriorao do
oral e esofgica reflitam a resposta imunitria do hospedeiro
quadro clnico e piora na qualidade de vida deste. A alterao da
infectado pelo HIV, a profilaxia e os tratamentos prolongados
lmina prpria intestinal predispe estes pacientes s infeces
com antifngicos so fatores condicionantes das espcies de
entricas; como resultado, estes so suscetveis a nveis baixos
Candida sp bem como sua proliferao no intestino levando
de alguns patgenos, que produziriam somente infeces
assintomticas ou suaves em pessoas saudveis. A incidncia de ocorrncia de um quadro diarrico crnico. A presso seletiva
Escherichia coli e Salmonella paratyphi pode estar associada exercida pelos antifngicos pode favorecer a substituio da
a episdios de diarria, que debilitam ainda mais a sade do flora endgena sensvel por espcies de menor sensibilidade
paciente portador de HIV/AIDS. Nossa avaliaes mostraram ou mesmo resistentes. Candida dubliniensis a espcie no
elevada prevalncia de Escherichia coli nesta populao o albicans recolhida com maior frequncia da cavidade oral
que poderia estar contribuindo para diarria crnica e at o de indivduos infectados pelo HIV especialmente nos doentes
desenvolvimento de outros patgenos. com infeces de repetio10 15. Pouco se sabe ainda sobre o
papel epidemiolgico e o significado clnico destas leveduras
Entre os diversos processos oportunistas que podem acometer
no albicans dado que at finais do sculo passado eram
os pacientes, as infeces parasitrias tm um papel de destaque
identificadas como Candida albicans24. Nosso estudo refora
na evoluo de sua histria natural. Embora as parasitoses
intestinais no estejam diretamente relacionadas com a estas observaes uma vez que foi alta a prevalncia de Candida
mortalidade nesses pacientes, os parasitos intestinais contribuem sp nos pacientes HIV com diarria e foram isoladas espcies no
de forma significativa para a morbidade, atravs de quadros de albicans. Alm disso, este estudo mostra um elevado percentual
desnutrio crnica e emagrecimento. Isso agrava ainda mais a de pacientes com candidase intestinal independente da taxa
imunossupresso, acelerando o curso da doena e, em ltima de linfcitos T CD4+<200clulas/mm3. A teraputica HAART
instancia a morte desses pacientes, geralmente motivados por implementada nos ltimos anos diminuiu acentuadamente a
outros processos oportunistas associados. incidncia das infeces oportunistas de etiologia fngica,
no entanto so cada vez mais frequentes trabalhos cientficos
No incio da epidemia, antes da introduo da terapia HAART,
evidenciando o surgimento de espcies de Candida no-
os estudos mostraram quadros diarricos de difcil controle e
com prevalncia elevada de parasitoses intestinais com casos
albicans, cuja presena pode ser entendida como cmplice na
expressivos de Strongyloides stercoralis7 9 14 no Brasil, situao infeco ou causa da mesma.
esta explicada por se tratar de uma doena endmica nos paises em Em concluso os resultados deste estudo mostram que
desenvolvimento. Este trabalho mostra um taxa de prevalncia para medida que a teraputica HAART e o uso de medicamentos
Strongyloides strecoralis (9%) menor do que estudos realizados6 profilticos tem reduzido consideravelmente a incidncia das
em outras regies do Brasil, mas mantendo a mesma correlao infeces oportunistas nos indivduos HIV/AIDS e aumentado
com uma taxa de linfcitos TCD4+ <200 clulas/mm3. sobrevida destes pacientes outras espcies de enteropatgenos
Algumas espcies como o Cryptosporidium parvum tem mostrado importncia como agentes etiolgicos de diarrias
e Cystoisopora belli atuam claramente como oportunistas nestes pacientes.
provocando quadros de enterite em 15 a 50% dos pacientes com de nosso entender que os estudos epidemiolgicos
AIDS21 22 23. Neste trabalho, a prevalncia de Cryptosporidium sp devero ser amplamente realizados para melhor compreender
foi baixa e no houve casos de Cystoisospora sp, isto poderia ser o efeito dos antiretrovirais e dos medicamentos profilticos
explicado pelo uso contnuo da terapia profiltica trimetropim- (antimicticos e antibiticos) no equilbrio da flora microbiana
sulfametoxazol (TMP/SMX) pela maioria dos pacientes. intestinal.

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