Fisiologa de las Plantas a

Bajas Temperaturas
FISIOLOGA VEGETAL

UNIVERSIDAD
NACIONAL
PEDRO RUIZ GALLO
INTRODUCCION
La mayora de los autores usan el trmino de estrs vegetal en un sentido
muy amplio, lo cual justifica establecer una unificacin del concepto de
estrs vegetal. Esto es correcto ya que una multitud de agentes de estrs
con diferentes modos de accin pueden inducir, adems de efectos muy
especficos, una respuesta igual o muy similar en la planta. Las plantas no
tienen muchas posibilidades de respuesta ante un estrs, pero adems de
una aclimatacin especfica, responden en general con un crecimiento o
respuesta de adaptacin del tipo alta-luminosidad o baja-luminosidad. De la
literatura se desprende, sin embargo, que varios autores consideran casi
cada pequea modificacin y cambio de vas metablicas, respuestas de
crecimiento y patrones de desarrollo de la planta como respuestas y efectos
del estrs. En este sentido, los trminos estrs vegetal y respuesta al
estrs son exagerados. El trmino estrs no debera aplicarse a meros y
rpidos reajustes del flujo metablico, por ejemplo a la tasa fotosinttica o
de respiracin o transpiracin inducidos por cambios en la densidad de flujo
fotnico (luz de sol nubosidad), una disminucin en la temperatura o un
incremento en la humedad del aire. Las plantas estn aclimatadas a tales
disparadores del metabolismo celular y actividades fisiolgicas que ocurren
frecuentemente y responden de manera flexible a las condiciones
ambientales cambiantes. Adems, los cambios diurnos en las actividades
metablicas, patrones de crecimiento y divisin celular que se encuentran
regularmente en los cambios da - noche en el atardecer y noche - da en la
maana, no representan efectos de estrs, y pueden ser considerados como
una reordenacin en las actividades metablicas y de crecimiento de
acuerdo a la ocurrencia de ciertos procesos metablicos preferentemente
durante el da o la noche. Adems, las plantas no slo responden a cambios
ambientales mediante una rpida aclimatacin, sino por adaptaciones
particulares a largo plazo, por ejemplo el tamao y grosor de la hoja, la
densidad estomtica, la estructura y funcin de los cloroplastos, los niveles
enzimticos ya sea con alta o baja luminosidad durante el crecimiento. De
acuerdo con el tipo y naturaleza de las aclimataciones, stas pueden tener
lugar entre 1 o 2 das hasta una semana. Con tales respuestas de
adaptacin las plantas pueden evitar los lmites impuestos por el estrs y
adaptarse de una manera ptima a condiciones ambientales nuevas y
cambiantes.

Las plantas a menudo estn expuestas a eventos de estrs repentinos o a

largo plazo los cuales reducen la actividad celular y el crecimiento de las
plantas al mnimo, a pesar de su capacidad para una rpida aclimatacin de
los flujos metablicos y otros tipos de respuestas de adaptacin ms lentas
as como ciertos mecanismos de tolerancia al estrs. Esto puede llevar a un
dao severo y eventualmente causar la muerte celular si los mecanismos
para enfrentar o reparar el estrs se ven demasiado exigidos. Existen
muchos factores naturales o antropognicos de estrs los cuales,
dependiendo de su intensidad y duracin, pueden causar dao a las plantas.
Los factores de estrs tambin pueden ser clasificados como biticos o
abiticos. Con el fin de diferenciar entre respuesta regular de aclimatacin y
adaptacin, por un lado, y efectos del estrs, factores causantes de estrs y
limitaciones impuestas por el estrs, por otro lado, se necesita un concepto
unificado general de estrs vegetal. En los pasados 60 aos, los conceptos
de estrs vegetal han sido sucesivamente desarrollados por varios autores.
Este concepto parece ser apenas conocido por la comunidad botnica,
aunque el trmino estrs est siendo usado en el presente en muchas
publicaciones.

DEFINICIN

Los daos por bajas temperaturas pueden producirse en todas las plantas,
pero los mecanismos y la tipologa del dao varan considerablemente.
Algunos cultivos frutales, hortcolas y ornamentales de origen tropical
experimentan daos fisiolgicos cuando estn sometidos a temperaturas
por debajo de +12,5 C, bastante por encima de las temperaturas de
congelacin. Sin embargo, el dao por encima de 0 C es ms por
enfriamiento que por helada. sta ocurre en todas las plantas debido a la
formacin de hielo. Las plantas cultivadas que se desarrollan en climas
tropicales, a menudo experimentan daos importantes por heladas cuando
se exponen a temperaturas ligeramente por debajo de cero, mientras que
muchos cultivos que se desarrollan en climas ms fros, a menudo,
sobreviven con pocos daos si la congelacin no es muy severa. Algunas
excepciones son las lechugas, que se han originado en climas templados,
pero pueden daarse a temperaturas cercanas a 0 C y algunos frutos
subtropicales, que a pesar de tener un origen tropical pueden permanecer a
temperaturas de -5 a -8 C. Las especies o las variedades de cultivos
exhiben distintos daos por heladas a la misma temperatura y en el mismo
estadio fenolgico, dependiendo de las condiciones meteorolgicas previas.
Su adaptacin a las temperaturas fras antes de una helada nocturna se
denomina endurecimiento. Durante los periodos fros, las plantas tienden
a endurecerse contra el dao por congelacin, y pierden el endurecimiento
despus de un perodo de calentamiento. El endurecimiento est
relacionado, probablemente, con el aumento del contenido de solutos en el
tejido de las plantas o con la disminucin de la concentracin de bacterias
activas en la nucleacin de hielo (INA) durante los perodos fros, o una
combinacin de ambos. Durante los perodos clidos, las plantas exhiben
crecimiento, el cual reduce la concentracin de solutos, y aumenta la
concentracin de bacterias INA, haciendo las plantas menos resistentes. El
dao por heladas ocurre cuando se forma hielo dentro del tejido de las
plantas, daando sus clulas. Puede ocurrir en las plantas anuales (cultivos
para ensilado o forrajes de gramneas y leguminosas; cereales; cultivos para
aceite o de races; hortcolas; y cultivos ornamentales) multi-anuales y
perennes (rboles frutales caducifolios y de hoja perenne). Los daos por
heladas tienen un efecto drstico para la planta entera o pueden afectar
nicamente a una pequea parte del tejido de la planta, lo cual reduce el
rendimiento o deprecia la calidad del producto. En este captulo se presenta
una breve discusin de los mecanismos, tipos y sntomas del dao por
congelacin. Para lectores interesados, Levitt (1980), Sakai y Larcher (1987)
y Li (1989) proporcionan una revisin extensa tanto del dao por
congelacin como del dao por enfriamiento. Ms adelante, en el captulo,
se presenta una breve discusin sobre endurecimiento, sensibilidad, tipo de
dao y temperaturas dainas crticas de los cultivos importantes.

EFECTOS EN LOS VEGETALES

Los efectos de las bajas temperaturas en las plantas incluyen cambios en la
bioqumica y biofsica de las membranas, en la sntesis proteica,
modificaciones conformacionales en enzimas, en la ultraestructura de
mitocondrias y cloroplastos y en los metabolismos fotosinttico y
respiratorio adems de disminucin del crecimiento y alteraciones en el
desarrollo. Uno de los efectos mejor caracterizados de las bajas
temperaturas es la disminucin de la fluidez de las membranas. El fro
produce la llamada separacin de fases, que si se prolonga en el tiempo,
impide a la biomembrana mantener los gradientes inicos y el metabolismo
comienza a sufrir alteraciones. Finalmente, la muerte de la clula puede
sobrevenir si el dao se acenta. En este sentido, ha recibido considerable
atencin el papel de la insaturacin de lpidos de membrana en la tolerancia
a bajas temperaturas y de hecho ste ha sido considerado como uno de los
factores crticos entre los mecanismos de tolerancia por fro . Aqu se
prestar especial inters a los efectos sobre el aparato fotosinttico (en
particular, la fotoinhibicin). Es importante destacar que el estrs por bajas
temperaturas es un sndrome complejo y difcilmente puede ser separado
completamente de otros tipos de estrs. Es frecuente observar dficit
hdrico asociado a las bajas temperaturas. Este fenmeno puede tener
diversas causas, entre otras, la disminucin de la conductividad hidrulica
de las races y alteraciones en el grado de control conduciendo a un
desbalance entre captacin de agua y transpiracin. Las plantas sometidas
a bajas temperaturas muestran una cada (al menos transitoria) en el
potencial hdrico y el RWC. De hecho, la respuesta de aclimatacin al estrs
hdrico asociado a bajas temperaturas est recibiendo considerable atencin
en la actualidad.

El dao inducido por bajas temperaturas vara ampliamente segn las

especies, tanto en magnitud como en la escala temporal en la que los
primeros sntomas aparecen. En algunas especies estos daos pueden
aparecer durante el episodio de estrs, en otras, en cambio, en el perodo
posterior de recuperacin, en que las plantas son sometidas a temperaturas
normales para la especie. La variabilidad en el grado de dao tambin
puede observarse a nivel celular, donde unos componentes son ms
daados que otros. Se ha sealado que los cloroplastos parecen ser las
organelas ms sensibles a las bajas temperaturas. Tanto los procesos
fotosintticos que ocurren a nivel tilacoidal (transporte de electrones,
fotofosforilacin) como en el estroma cloroplstico pueden ser alterados por
episodios de bajas temperaturas.
EFECTOS SOBRE LA
FOTOSNTESIS
El estrs por bajas temperaturas produce efectos a diversos niveles del
aparato fotosinttico. En primer lugar, promueve el cierre estomtico, lo
cual puede provenir de (a) la existencia de dficit hdrico, (b) por aumento
de Ci debido a la disminucin de la tasa de asimilacin y (c) por efectos
directos de las bajas temperaturas en los estomas. En ocasiones puede
resultar dificultoso discriminar los efectos de uno u otro tipo de estrs. Sin
embargo, algunos fenmenos observados en las plantas sometidas a fro
parecen ser un proceso ms bien exlusivo de este tipo de estrs. Un buen
ejemplo de esto es la fotoinactivacin del fotosistema II (evaluada por una
cada del parmetro Fv/Fm, ver mas adelante), fenmeno que en general no
se observa en condiciones de estrs hdrico. Particularmente importante es
el estrs por bajas temperaturas en presencia de luz (light-chilling),
situacin que se produce, por ejemplo, en maanas fras y soleadas de
regiones de clima templado. En plantas sensibles, lightchilling puede
afectar severamente todos los componentes del aparato fotosinttico,
incluyendo el transporte electrnico tilacoidal, el ciclo reductivo del carbono
(PCR) y el control de la conductancia estomtica. Respecto al transporte
electrnico, la combinacin de bajas temperaturas y altas irradiancias
produce la llamada fotoinhibicin crnica (o mas modernamente,
fotoinactivacin), un dao permanente al PSII. Las bajas temperaturas
reducen las tasas de las reacciones metablicas y limitan los destinos (en
este caso la fijacin de CO2 y la fotorespiracin) para la energa de
excitacin absorbida Cuando esto sucede, aumenta el potencial de dao al
PSII, en particular la protena D1 del centro de reaccin. Adems, en estas
condiciones es alterado el normal recambio de esta protena, proceso
probablemente vinculado a cambios en la fluidez de las membranas tal
como fue descripto anteriormente. De hecho, diversas evidencias muestran
que este parece ser un punto crtico en la tolerancia al fro, en particular el
grado de insaturacin de los lpidos de membrana. Otras hiptesis han sido
propuestas para explicar la fotoinhibicin por fro:
 las bajas temperaturas incrementan la tasa de formacin de especies
activas del oxgeno o ROS
se reduce la capacidad de disipar el exceso de energa por el ciclo de
las xantofilas, sin embargo, algunos trabajos ponen en duda esta
hiptesis; por ejemplo en Lycorpersicon se ha observado aumento de
fotoproteccin por el ciclo de las xantofilas en plantas sometidas a
fro
las bajas temperaturas reduciran la proteccin ofrecida por
antioxidantes. La ocurrencia de estrs oxidativo (y la respuesta
antioxidante) asociada a bajas temperaturas ha sido reportada en
diversas especies, aunque se desconoce su implicacin en la
fotoinhibicin asociada al fro.

DAO CELULAR

El dao directo por helada ocurre cuando se forman cristales de hielo dentro
del protoplasma de las clulas (congelacin o helada intracelular), mientras
que el dao indirecto puede ocurrir cuando se forma hielo dentro de las
plantas pero fuera de las clulas (i.e. congelacin o helada extracelular). Lo
que realmente daa las plantas no son las temperaturas fras sino la
formacin de hielo (Westwood, 1978). Se cree que la formacin de hielo
intracelular causa una ruptura mecnica de la estructura protoplsmica
(Levitt, 1980). La extensin del dao debido a la congelacin intracelular
depende principalmente de la rapidez del enfriamiento y la intensidad del
enfriamiento antes de congelarse. Hay poca o ninguna evidencia de que la
duracin de la congelacin afecte al dao. De hecho, Levitt (1980) establece
que el dao por congelacin parece ser independiente del tiempo para
periodos cortos (e.g. 224 horas). El dao directo por congelacin
intracelular se asocia con un enfriamiento rpido. Por ejemplo, Siminovitch,
Singh y de la Roche (1978) observaron congelamiento intracelular y muerte
de las clulas cuando se enfriaron plantas de centeno a un ritmo de 8 C por
minuto hasta -12 C, congelndose el agua superenfriada dentro de las
clulas. Cuando las plantas se enfriaron hasta -12 C durante 23 minutos, la
formacin de hielo fue extracelular y las plantas se recuperaron
completamente despus del deshielo. En estudios realizados en cmaras
climticas para determinar temperaturas crticas, los cortes de plantas se
enfran normalmente a un ritmo entre 1,0 y 2,0 C h-1. ste es un ritmo ms
lento que en el experimento con plantas de centeno y ms lento que alguno
de los ritmos que se dan normalmente en la naturaleza. De hecho, Levitt
(1980) indica que, en la naturaleza, el dao por congelacin resulta de la
formacin de cristales de hielo extracelular y de que no hay evidencia de
congelacin intracelular. Aunque la evidencia no es muy grande, parece que
el ritmo de deshielo despus de una congelacin est parcialmente
relacionado con la intensidad del dao. Los citricultores del sur de California
normalmente creen que haciendo ms lento el proceso de calentamiento
despus de una noche de congelacin se puede reducir el dao por helada.
De hecho, los fruticultores justifican la puesta en marcha de ventiladores
durante ms tiempo por la maana despus de una noche de congelacin
para hacer ms lento el proceso de deshielo. Yoshida y Sakai (1968)
sugirieron que el ritmo de deshielo har ms lenta la rehidratacin de las
clulas de las plantas que han experimentado congelacin extracelular y se
reducir el dao debido a un deshielo rpido. Levitt (1980) propuso que las
clulas se moran de forma gradual como resultado del crecimiento de masa
de hielo extracelular. Recuerda que la presin de vapor a saturacin es ms
baja sobre hielo que sobre el agua lquida. Como resultado de la formacin
de hielo extracelular, el agua se evaporar desde el agua lquida dentro de
las clulas y pasar a travs de las membranas semipermeables de las
clulas y se depositar sobre los cristales de hielo fuera de las clulas.
Conforme el agua sale de las clulas, la concentracin de solutos aumenta y
reduce el riesgo de congelacin. Sin embargo, a medida que el hielo
continua creciendo, las clulas se desecan ms. Normalmente, en las
plantas daadas, los cristales de hielo extracelular son mucho ms grandes
que las clulas muertas de alrededor, que se han colapsado debido a la
desecacin. En consecuencia, la principal causa en la naturaleza del dao
por helada a las plantas es la formacin de hielo extracelular, que produce
un estrs de agua secundario a las clulas adyacentes. De hecho, hay una
estrecha relacin entre las plantas tolerantes a la sequa y las plantas
tolerantes a la congelacin. Observa que los antitranspirantes se han
propuesto como un mtodo de proteccin contra la congelacin. Se
argumenta que los daos por helada ocurren por la deshidratacin de las
clulas y los antitranspirantes se da a entender que reducen las prdidas de
agua desde las plantas y proporcionan proteccin contra la congelacin. Sin
embargo, la desecacin de las clulas resulta de la evaporacin del agua
celular en respuesta al gradiente de presin de vapor provocado por la
formacin de hielo extracelular y no debido a la transpiracin. No existe
evidencia de que los antitranspirantes reducen la desecacin debido a la
formacin de cristales de hielo extracelular.

LA EVITACIN, LA TOLERANCIA
Y EL ENDURECIMIENTO
Las plantas resisten las temperaturas bajas evitndolas o tolerndolas. Las
estrategias para evitar las temperaturas bajas incluyen: La retencin de
nieve a lo largo del invierno, protege tanto las partes areas de las plantas
como las subterrnea;

El efecto biofsico de cubiertas densas, que protegen parte de la

planta de una atmsfera fra.
rganos con elevada capacidad de calor (e.g. troncos y frutos
grandes) que retrasan la cada de temperatura respecto a la
temperatura del aire, lo que pude salvarlos de las temperaturas que
ms daan.
Los mtodos de proteccin contra heladas artificiales, que modifican
el microclima de las plantas (e.g. espumas, coberturas y nieblas).

La tolerancia a bajas temperaturas puede conseguirse:

Evitando la congelacin mediante una disminucin del punto de

congelacin o un aumento en el grado de superenfriamiento.
Tolerancia de la congelacin extracelular reduciendo la cantidad de
hielo formado debido a un incremento de la concentracin de solutos
en el protoplasma.
Tolerancia de un grado ms alto de desecacin debido a la plasmolisis
del protoplasma.
Aumento de la permeabilidad de la membrana del plasma para evitar
la congelacin intracelular.

La temperatura a la cual ocurre la congelacin puede fluctuar

considerablemente dependiendo de la dureza que han alcanzado las
plantas. Sin embargo hay plantas (e.g. bastantes plantas C4, hojas de
 palmeras y plantas de tomate) que tienen muy poca o ninguna
capacidad de endurecimiento. El endurecimiento implica tanto
mecanismos de evitacin como de tolerancia a la congelacin. La
acumulacin de azcares o azcaresalcoholes disminuye la temperatura
de congelacin de los tejidos (e.g. en hojas de olivo y de ctricos) y
aumenta el superenfriamiento en muchos rboles frutales caducifolios o
de hoja perenne en respuesta a una baja temperatura del aire. Algunas
clulas pueden endurecer aumentando la proporcin de cidos grasos no
saturados de los lpidos de la membrana del plasma, que aumentaran la
estabilidad de la membrana durante la desecacin. Como el
endurecimiento es un proceso activo que depende del nivel de
asimilados en los tejidos, todas las condiciones que disminuyan el
conjunto de asimilados en los tejidos reducirn el endurecimiento.
Aunque las temperaturas fras provocan que los frutos de las plantas se
endurezcan contra los daos por helada, el endurecimiento se pierde
rpidamente tras unos pocos das clidos. Las yemas de los frutos se
volvern a endurecer pero a un ritmo mucho ms lento que al que lo han
perdido. sta es la base de la prctica de enfriar los cultivos con
aspersores durante los perodos ms clidos del da para reducir la
temperatura y evitar la prdida de endurecimiento.

En el pasado, los investigadores han atribuido las fluctuaciones en la

sensibilidad a la congelacin a cambios fisiolgicos, pero la contribucin
de INA a la sensibilidad, lo cual tambin puede ser un factor a
considerar, se ha ignorando en general. Por ejemplo, un aumento rpido
en la concentracin de bacterias nucleadoras de hielo puede ocurrir
tambin en periodos clidos. Conforme vayan volviendo las
temperaturas fras, la concentracin de bacterias puede disminuir
lentamente.

LA SENSIBILIDAD DE LAS
PLANTAS
Las plantas se agrupan en cuatro categoras de sensibilidad a la
congelacin:

frgiles .
ligeramente resistentes.
moderadamente resistentes.
muy resistentes.

Las plantas frgiles son aquellas que no han desarrollado la evitacin de la

congelacin intracelular (e.g. muchas plantas tropicales). Las plantas
ligeramente resistentes incluyen muchos de los rboles frutales
subtropicales, rboles caducifolios, y cultivos hortcolas que son sensibles al
enfriamiento hasta los -5 C. Las plantas moderadamente resistentes
incluyen aquellas que pueden acumular suficientes solutos para resistir el
dao por heladas hasta temperaturas tan bajas como -10 C, principalmente
evitando el dao por deshidratacin, pero son menos capaces de tolerar
temperaturas ms bajas. Las plantas muy resistentes son capaces de evitar
la congelacin intracelular as como de evitar el dao debido a la
desecacin de las clulas. A pesar de que las categoras de sensibilidad a la
congelacin dan una informacin general sobre el fro que un rgano de una
planta puede aguantar antes de que ocurra el dao por helada, el
endurecimiento y el estadio fenolgico son casi tan importantes. Por
ejemplo, la temperatura que produce mortandad de yemas del 10% (T10) y
del 90% (T90) aumenta con el avance de la estacin desde la primera
hinchazn hasta despus de la floracin. Adems, las temperaturas que
producen la muerte de yemas T90 en rboles de hoja caduca aumentan ms
rpidamente y se acerca a las temperaturas que producen la mortandad
T10. Wang y Wallace (2003) presentaron una lista de frutas frescas y
hortalizas segn categoras de susceptibilidad a la congelacin mostrando
las sensibilidades relativas cuando eran expuestas a temperaturas de
congelacin. Caplan (1988) facilit una lista de flores anuales agrupadas por
su tolerancia a la congelacin.
TIPOS DE DAO Y
TEMPERATURAS CRTICAS
Hay muchos estudios sobre temperaturas dainas crticas (Tc) para una
variedad de cultivos. Estos nmeros se obtuvieron utilizando un conjunto de
mtodos y se debera ser cauteloso a la hora de intentar utilizar las
temperaturas crticas publicadas como temperaturas para la puesta en
marcha y la detencin de los mtodos de proteccin activos. Por ejemplo,
algunos investigadores han comparado registros de daos comerciales a
largo plazo con las medidas de temperatura de casetas meteorolgicas
estndar. En algunos casos, el sensor de temperatura, la proteccin, la
altura del montaje, etc., no se indican. Estos factores pueden afectar a los
resultados y es difcil aplicar la informacin de una localidad a otra ya que
se dispone de informacin insuficiente. Tambin hay siempre diferencias
microclimticas, incluso dentro de una parcela experimental que puede
afectar a los resultados. Por ejemplo, se han observado diferencias
espaciales de 1,0 C o ms dentro de un par de cientos de metros en un
campo de frutales durante una noche de helada, medidas a la misma altura
sobre la tierra en un terreno llano. Por ello, es de algn modo cuestionable
que los valores de Tc de temperaturas de una caseta meteorolgica sean
aplicados universalmente. Muchos investigadores han cortado pequeas
ramas de los rboles y las han colocado en una cmara de clima controlado
donde las ramas escindidas fueron enfriadas a intervalos de temperaturas
bajo cero para observar el dao. Mientras que este proceso est ms
estandarizado que las medidas de campo, el microclima dentro de una
cmara de atmsfera controlada no es el mismo que el de las ramas
expuestas a la intemperie. Por ejemplo, se puede determinar la cantidad de
dao en ramas expuestas durante 30 minutos a intervalos de temperaturas,
pero dentro de un rbol las ramas sin cortar van a tener un intervalo distinto
de temperaturas. Las ramas en la parte superior del rbol estarn ms
expuestas y por consiguiente van a estar ms fras que la temperatura del
aire. Inversamente, las ramas dentro de la cubierta estn ms calientes y en
consecuencia menos expuestas a sufrir daos. En rboles caducifolios,
antes que las hojas estn completamente desarrolladas, normalmente hay
una inversin desde el suelo hacia arriba, y por ello las temperaturas del
aire ms fras estn cerca de la parte baja de los rboles. Cuando los
rboles tienen la mayora de las hojas expandidas, sin embargo, la
temperatura mnima en las noches con helada de radiacin, aumenta con la
altura donde estn la mayora de las hojas. En cualquier caso, la utilizacin
de temperaturas de una caseta meteorolgica va a proporcionar
nicamente una aproximacin grosera del dao esperado. Adems de las
variaciones de temperatura de las distintas partes de las plantas dentro de
un rbol, viedo o campo cultivado, existen tambin variaciones en las
bacterias INA, que ahora se sabe que son un factor determinante de hasta
que punto las plantas se superenfriarn. Para nuestro conocimiento, ningn
investigador ha tenido en cuenta las diferencias en las concentraciones de
bacterias nucleadoras de hielo cuando se han evaluado las temperaturas
crticas. Por ejemplo, es conocido que los almendros tienen grandes
concentraciones de bacterias INA. Si en un bloque de frutales se han
aplicado bactericidas que reducen la poblacin de bacterias INA y otro no
fue tratado, entonces la temperatura crtica para el bloque con menos
bacterias tendra que tener temperaturas crticas ms bajas. Este es otro
factor que complica la decisin de poner en marcha los mtodos de
proteccin activos. En general, la mejor aproximacin es utilizar los valores
publicados como una directriz e iniciar y paralizar la proteccin basndose
en factores de correccin de seguridad adicionales de los valores publicados
de Tc. Es mejor equivocarse por arriba.

Es importante observar que las temperaturas crticas determinadas en un

laboratorio se han obtenido en congeladores controlados con un lento
movimiento del aire. La temperatura del aire en el congelador desciende en
intervalos pequeos y predeterminados y mantenidos por 20 a 30 minutos o
ms despus de cada intervalo para permitir que las yemas entren en
equilibrio. Esta prctica ha llevado a un error muy generalizado de que las
yemas tienen que estar a una temperatura de 20 a 30 minutos para que se
produzca el dao. Lo cierto es que para periodos cortos (2 a 24 h) el tiempo
que el tejido de una planta est por debajo de una temperatura en
particular es menos importante que cunto de baja ha llegado la
temperatura (Levitt, 1980). Los tejidos de las plantas se enfran a un ritmo
que depende del balance de radiacin y de la diferencia de temperatura
entre el tejido y su ambiente. Por consiguiente, si el aire cae de repente
varios grados, el tejido puede enfriarse rpidamente por debajo de los
niveles crticos resultando en daos por congelacin. Si el tejido de la planta
contiene agua superenfriada, la agitacin mecnica de las hojas y las yemas
por los ventiladores o helicpteros puede iniciar la formacin de cristales de
hielo, resultando en dao incluso si los tejidos estn por encima de los
valores de temperatura crtica determinada en cmara. Sin embargo, los
valores de cmara proporcionan unas directrices sobre cundo las medidas
de proteccin necesitan ser implementadas.
CULTIVOS ANUALES Y
BIENALES
Los sntomas de dao en cultivos hortcolas varan ampliamente y a veces
pueden confundirse con dao bitico. Las especies difieren enormemente en
su resistencia a las heladas, pero el nivel mximo de resistencia slo se
consigue cuando las condiciones ambientales permiten que tenga lugar el
endurecimiento. La variedad es, a menudo, tan importante como la especie
a la hora de definir la resistencia a las heladas, especialmente cuando hay
tipos de invierno y de primavera. En general, tambin existe una relacin
inversa entre la precocidad de una variedad y la resistencia a las heladas.
Los experimentos de campo sobre las temperaturas dainas crticas para
frutas y verduras son, de alguna manera, limitados.
Durante eventos de
heladas rigurosas sin
nieve, las hojas jvenes
de los pastos y las
plntulas de los cereales
de invierno pueden
daarse, pero es posible
la recuperacin si el nudo
de ahijamiento no se ve
afectado. Sin embargo, si
se daa el meristemo, se
producir la muerte invernal. Al principio y al final del invierno y al principio
de la primavera, las plantas pueden ser menos resistentes, lo cual favorece
el dao. La retencin de la nieve reduce este tipo de dao (Ventskevich,
1958). Ms adelante, durante la floracin y el crecimiento inicial del grano
de los cereales, el dao por helada reduce el nmero de granos por espiga.
El resultado visual es la formacin de unas bandas ms delgadas y
descoloridas en las espigas por cada evento de helada, las aristas se rizan, y
cmo el peso del grano es menor, las espigas se mantienen verticales cerca
de la madurez. Para los cereales, la resistencia relativa a la congelacin es
(desde el ms resistente): Centeno > Trigo blando > Triticale > Cebada >
Avena y Trigo duro. Durante el invierno, las temperaturas crticas cambian
con relacin al grado de endurecimiento. Sin embargo, cuando el
endurecimiento se completa, no se produce destruccin de las plantas con
temperaturas que oscilan entre -40 y -45 C para el centeno, hasta por
encima de los -10 C para el trigo duro (Lecomte, 1989). La congelacin
puede daar algunos cultivos incluyendo los cultivos forrajeros anuales y
cultivos para ensilar, que pierden hoja y en consecuencia producen menos
materia seca.

CULTIVOS PERENNES
Los lmites de la distribucin natural de muchas plantas, incluidos algunos
rboles frutales, estn relacionadas con la temperatura mnima a la cual se
produce la supercongelacin (i.e. punto de nucleacin homogneo), que es
prximo a -40 C. Por debajo del punto de nucleacin homogneo, el
congelamiento es intracelular y letal.

PROTENAS
ANTICONGELANTES

Muchas de las plantas que sobreviven a temperaturas bajas secretan

protenas anticongelante.

Esquema de la regulacin gentica en la aclimatacin al fro. Se induce

sntesis de factores de transcripcin y activacin de un inductor de la
expresin del gen CBF denominado ICE que no slo induce la expresin
de esos genes sino que adems inducira la expresin de otros genes que
participaran en la aclimatacin al fro y en otros estreses que involucran
deshidratacin.

La funcin de la AFP no es prevenir el congelamiento, sino que reducir el

dao causado por el crecimiento de los cristales (Griffith et al. 2005; Griffith
& Yaish
2004). Las protenas AFP se presentan slo en las plantas tolerantes
despus que ellas se han expuesto a bajas temperaturas. Lo sorprendente
de estas protenas es que son homlogas a las protenas relacionadas con la
patognesis causada por hongos (PR), que son liberadas al apoplasto en
respuesta a la presencia del patgeno y cuya funcin es degradar las
paredes del hongo e inhibir sus enzimas.
La sntesis de las protenas AFP est regulada por bajas temperaturas, das
cortos, deshidratacin, ABA y etileno. Su regulacin es compleja ya que
involucra tejidos especficos y respuestas de desarrollo. Plantas de centeno
sometidas a bajas temperaturas o sequa sintetizan etileno que induce la
expresin de nuevos genes, como la sntesis de protenas AFP y PR las que
son secretadas y acumuladas en la superficie exterior de la pared (Griffith &
Yaish 2004). En centeno de invierno, especie resistente al congelamiento se
han encontrado 6 AFP diferentes con pesos de 16 a 35 kD las que se
localizan en clulas epidermales y en clulas que rodean los espacios
intercelulares inhibiendo el crecimiento del cristal extracelular.
cido abscsico (ABA)

En plantas que presentan aclimatacin al fro hay un aumento de ABA a

comienzos de otoo.
Este incremento es mayor en especies tolerantes al fro que en especies
sensibles. La aplicacin de ABA en especies que presentan aclimatacin al
fro aumenta la tolerancia al congelamiento; en plntulas de alfalfa, induce
alrededor de un 50% de sobrevivencia comparado con tratamientos
normales de aclimatacin (Mohapatra et al. 1988). El tratamiento induce la
sntesis de las mismas protenas que se producen por efecto de la
aclimatacin o por un dficit hdrico mediano (Taiz & Zeiger 2006). Se
piensa que estas protenas protegen a la clula de la deshidratacin y del
congelamiento estabilizando protenas y membranas.
Mutantes de Arabidopsis que son insensibles al ABA (abi1) o deficientes en
ABA (aba-
1) no pueden ser aclimatados al congelamiento debido a que son incapaces
de expresar los genes regulados por el fro.
Se ha observado que existe un paralelismo entre las respuestas fisiolgicas
de la planta a las bajas temperaturas y a la sequa. En general, las plantas
resistentes al fro tambin presentan una resistencia a la sequa. Se piensa
que las caractersticas celulares que permiten la resistencia al fro seran
similares o las mismas que las que confieren resistencia a la sequa. Sin
embargo, no existen evidencias claras que el ABA juegue un rol fundamental
en la activacin de la respuesta al fro y se piensa que su papel es menor
(Thomashow 1999).

Rol del calcio

El fro induce aumento de Ca citoplasmtico que participa como segundo

mensajero en la fosforilacin de protenas y en la activacin de varios
factores de transcripcin que formaran parte de la cascada de seales que
se produce durante la aclimatacin. El Ca citoplasmtico activa las protenas
kinasas (MAPK) desencadenando la cascada de MAPK, que es una parte
importante de la va de transduccin (Sung et al. 2003). Sin embargo an no
se conoce como el fro gatilla la secuencia de eventos que lleva a la salida
del Ca (Knight & Knight 2001).
Debido a que en la clula el primer efecto de la baja temperatura es el
cambio de fluidez de las membranas, se ha sugerido que la membrana
plasmtica acta como el sensor primario de la temperatura a travs de
cambios dinmicos en su estado fsico.

GERMINACIN DE SEMILLAS
EN BAJAS TEMPERATURAS
La semilla es un sistema funcional constituido por clulas meristematicas de
crecimiento reducido o suspendido reservas de alimento y una cubierta
protectora restrictiva muy importante en la regulacin de la germinacin. El
proceso de germinacin se inicia cuando la semilla se hidrata y la radcula
empieza a crecer y finaliza cuando la radcula atraviesa la cubierta seminal.
Comprende tres fases sucesivas: la inhibicin (aumenta la actividad
respiratoria), la germinacin sensu stricto y la fase de crecimiento (el
proceso se vuelve irreversible).Desde un punto de vista agronmico una
semilla germina cuando ha formado una planta joven. El reposo en las
semillas es una estrategia adaptativa de supervivencia de las plantas que
pueden mediante este proceso ampliar los mbitos de tolerancia a
condiciones climticas extremas como sequia, bajas temperaturas fuego y
lluvia marcadamente estacional. A la vez los requerimientos especficos
para la germinacin de ciertas especies la restringen a periodos de
temperatura y humedad tales, que permiten garantizar la supervivencia de
las plntulas.

DESHIDRATACIN EN
CLULAS EN
TEMPERATURAS MENORES
DE 0C
La solucin del apoplasto es ms diluda que la del protoplasto y tiene un
punto de fusin del agua + elevado que el del contenido celular, el hielo se
formar primero en el apoplasto, xilema.
Pero, qu pasa con el cuando el agua pasa de lquida a slida?

Se produce un descenso muy brusco en el apoplasto respecto al protoplasto,

por esto el agua lquida de la cell saldr hacia el apoplasto, producindose
la congelacin del agua que sale y como consecuencia la plasmlisis =
separacin de la pc del plasmalema.

Las plantas tolerantes se distinguen de las sensibles a la hora de la

descongelacin, cuando se aumenta la temperatura al fundirse el hielo el
agua es reabsorvida por el protoplasto y la clula vuelve a su estado natural
de turgencia. La temperatura de transicin de fase es de -5 a -6C, el agua
puede salir. Las plantas sensibles sufren una plasmlisis irreversible, las
membranas y el protoplasto no pueden reabsorver esta agua. Otro punto
importante es la temperatura de transicin de fase de la membrana
citoplasmtica. Si el mecanismo para evitar la congelacin requiere una
salida de agua al apoplasto, ser necesario que la temperatura de transicin
de fase est por debajo del punto de fusin del agua porque si la membrana
tiene un punto de transicin de fase entre 2-3C la membrana se encoge y
solidifica y su permeabilidad al agua disminuye mucho, si ahora tenemos
formacin de hielo y necesita salir el agua pero ya se ha dado la transicin
de fase se podr dar la congelacin del protoplasto.
SUPERCOILING
UNDERCOILING.
El undercooling se podra explicar por el potencial osmtico pero no por la
presencia de agua lquida a 40C. Para entender el supercooling tenemos
que considerar las propiedades fsicas del agua , cuyo punto de fusin es
0C (paso de slida a lquida) pero el punto de solidificacin (lquida a
slida) no es de 0C sino de 38C en el agua pura.

Normalmente el agua en la naturaleza se solidifica a -2 3C ya que el

agua no es pura y contiene partculas que actan como centros de
nucleacin del hielo. A medida que descienden las tras las molculas de
agua tienden a asociarse con cualquier partcula que acte como centro de
nucleacin. El agua se asienta hacia el centro de nucleacin y cuando
algunas molculas lo han hecho, el resto tambin se asienta. Pero cuando
hay agua pura el agua no se solidifica hasta -38C, el problema es relacionar
este hecho fsico con el supercooling. Hay plantas que presentan agua
lquida a 47C y se cree que la presencia de sustancias anticongelantes
que evitan la orientacin ordenada de las molculas de agua podra explicar
el supercooling en agua pura. Se cree que hay unas sustancias que actan
como crioprotectores, pero se desconoce el mecanismo. Si cogemos ramas
de las especies vegetales con supercooling y las congelamos con N lquido
podemos observar agua lquida dentro.

FORMACION DE CRISTALES DE
HIELO EN EL APOPLASTO Y EN
EL SIMPLASTO
La exposicin a bajas temperaturas hace que se formen cristales de hielo
inicialmente en los espacios intercelulares y luego en el protoplasto. La
formacin de cristales de hielo y la consecuente deshidratacin del
protoplasto mata las clulas. El hielo se forma primero en los espacios
intercelulares y en los vasos del xilema. La exposicin prolongada a
temperaturas de congelamiento, hace que el crecimiento de cristales
extracelulares rompa y deshidrate las clulas. La formacin de hielo ice
nucleation depende de las superficies involucradas. Ciertos polisacridos
grandes y protenas facilitan la formacin de cristales, son los hielo
nucleadores. La formacin de cristales de hielo normalmente es letal a los
tejidos. Entonces, la limitacin de la formacin de hielo contribuye a la
tolerancia a las heladas. Existen protenas vegetales especializadas que
limitan el crecimiento de los cristales (anticongelantes). La sntesis de estas
protenas es inducida por bajas temperaturas. Parece que los azcares y las
protenas anticongelantes tienen efectos crioscpicos. Este efecto permite
estabilizar las protenas de las membranas durante la deshidratacin por
bajas temperaturas. La sacarosa predomina entre los azcares asociados
con la tolerancia al congelamiento. La formacin de cristales de hielo en los
espacios intercelulares, comienza entre -3 y -5 grados centgrados. Algunas
bacterias que viven en la superficie de las hojas, incrementan el dao a las
heladas, por ejemplo Pseudomonas syringae y Erwinia herbcola. Cuando las
hojas se enfran entre -3 y -5 se acelera la formacin de cristales sobre la
superficie (escarcha). El hielo de la superficie rpidamente se extiende a los
espacios intercelulares dentro de la hoja, causando la deshidratacin celular.
En la actualidad se trabaja para modificar genticamente estas bacterias
para que pierdan su carcter de hielo nucleares. Se piensa que a futuro se
pueden hacer aspersiones foliares de estas bacterias para que compitan con
las nativas, minimizando el nmero potencial de los puntos de hielo
nucleacin.

MECANISMOS DE EVITACIN Y
TOLERANCIA A HELADAS
Los mecanismos responsables de la resistencia a heladas pueden dividirse
en dos tipos: evitacin y tolerancia. La evitacin o escape es la capacidad
de la planta para evitar la formacin de hielo en los tejidos; por ejemplo,
mediante sobreenfriamiento. El sobreenfriamiento consiste en la
permanencia del agua en estado lquido a medida que la temperatura
disminuye a valores bajo cero. Para que ocurra la evitacin, se requiere la
ausencia de sustancias de nucleacin responsables de generar hielo en el
tejido, o una discontinuidad en la fase lquida entre las clulas
sobreenfriadas y el tejido adyacente que contiene. La tolerancia es la
capacidad de la planta de sobrevivir a la formacin de hielo extracelular y la
consecuente deshidratacin celular sin dao irreversible. Aun dentro de un
mismo gnero, el comportamiento de las plantas ante temperaturas bajo
cero puede variar. Kadir y Proebsting (1994) mencionan que las yemas
florales de 20 especies de Prunus mostraron diferentes estrategias para
hacer frente a bajas temperaturas.

-Anatoma de las yemas florales y propagacin del hielo

En duraznero, existe una barrera anatmica a la propagacin del hielo

desde el eje de la yema floral hacia el interior de la flor, siendo un
mecanismo de evitacin a heladas. Adems, la primera y segunda escamas
de la yema floral actan como sitios de secuestro de hielo, favoreciendo el
sobreenfriamiento de los rganos florales. Ashworth et al. (1989)
propusieron que la separacin espacial del hielo dentro de las yemas de
duraznero es consecuencia de la morfologa de las yemas y del desarrollo
vascular. Durante el reposo invernal, los tejidos vasculares en rganos
florales no estn del todo diferenciados, y la continuidad xilemtica entre los
rganos florales y los tejidos subyacentes no est establecida. De manera
similar, el principal mecanismo de resistencia a la congelacin en qunoa
parece ser la evitacin mediante un sobreenfriamiento moderado. La
compartimentalizacin del hielo no es exclusiva del reino vegetal; en el
mosquito (Exechia nugatoria Johannsen) la congelacin se restringe
inicialmente al abdomen; mientras que la cabeza y el trax, con menor
contenido de agua, permanecen sobreenfriados, evidenciando la presencia
de una barrera anatmica que impide la formacin de hielo en los
compartimentos anteriores del cuerpo. La ausencia de continuidad
xilemtica, aunque aparentemente crtica, es slo una de numerosas
posibles caractersticas del tejido que permiten el sobreenfriamiento
profundo. Al respecto, Flinn y Ashworth (1994b) observaron en arndano
que la distribucin de hielo no se relacion con la distribucin de haces
xilemticos maduros.

-Reservas nutricionales

Las reservas nutricionales de los tejidos vegetales pueden ejercer una gran
influencia en la capacidad de sobreenfriamiento, y por lo tanto, de evitacin
a la congelacin. El almidn no aumenta en s mismo la resistencia al fro
debido a que es osmticamente inerte, pero s de manera indirecta. En vid,
la desaparicin invernal del almidn pudo ser explicada casi completamente
por la aparicin de una cantidad equivalente de azcares.
Concordantemente, Hamman et al. (1996) observaron que temperaturas
bajas en el perodo previo a la helada favorecieron la resistencia al fro de
yemas de vid, asocindose a una mayor concentracin de fructosa, glucosa,
rafinosa y estaquiosa en yemas. En nogal, Poirier et al. (2010) observaron
durante el invierno una interconversin entre almidn y azcares solubles
(glucosa, fructosa y sacarosa) con relacin a las temperaturas del aire.
Jacobsen et al. (2007) mencionan que la concentracin osmtica en hojas de
qunoa aument con la aclimatacin; debindose principalmente al aumento
en la concentracin de azcares solubles. En Zoysia japonica Steud cv.
Meyer hubo una disminucin en la concentracin de almidn entre mitad
y fines del invierno (Rogers et al., 1975).

Sumado a factores climticos, las reservas nutricionales pueden ser

afectadas por factores intrnsecos de la planta, como la carga frutal. Gagnon
et al. (1990) observaron que la remocin de frutos en el otoo permiti una
mayor acumulacin de reservas en races y mejor la tolerancia al fro y la
supervivencia invernal en frutilla (Fragaria x ananassa Duch.).
RESUMEN
En general, tanto las altas como las bajas temperatura alteran la velocidad
de las reacciones qumicas; los cambios de estado del agua, cambios en la
estructura y actividad de las macro molculas, las funciones asociadas a la
membrana y la actividad enzimtica. Los efectos de la temperatura sobre
cada uno de los procesos determinan su efecto global sobre el crecimiento
de la planta; las bajas temperaturas disminuyen el crecimiento e incluso
pueden causar la muerte al disminuir la velocidad de las reacciones
enzimticas afectando los procesos fisiolgicos. Sin embargo, hay
determinados procesos como: induccin e incremento de la floracin,
germinacin, induccin y trmino de la dormancia en semillas y yemas,
formacin de tubrculos de papa, bulbos y cormos que necesitan
temperaturas bajas para que ocurran.

Muchas plantas requieren bajas temperatura para inducir su floracin,

proceso denominado vernalizacin. La percepcin del estmulo del fro y la
respuesta y se localiza en los meristemos, pero estn separadas
temporalmente. Gran parte de los conocimientos sobre vernalizacin
provienen de estudios realizados en Arabidopsis, determinndose que su
accin es suprimir la expresin de genes represores de la floracin. La
identificacin del gen FLC en Arabidopsis y del VRN2 en trigo proporciona
indicios de la forma en que la vernalizacin vuelve competente al pice para
florecer al impedir la expresin de estos represores florales.

El concepto de dormancia no est universalmente aceptado y para referirse

al mismo fenmeno hay diversas acepciones, en general, se refiere a la
suspensin temporal del crecimiento de un meristemo, tiene carcter
adaptativo para superar condiciones desfavorables al crecimiento, es un
fenmeno con base gentica, pero la expresin de dichos genes est
influida por factores ambientales. En ste captulo se plantean las hiptesis
ms frecuentes que intentan explicarla: hormonal, trmica y metablica,
pero que no satisfacen completamente todas las situaciones. Las
estructuras que presentan esta condicin son las semillas y las yemas y
segn sus causales hay diversas clasificaciones.

Antes de examinar el caso en semillas se analizan dos aspectos

fundamentales sobre estos rganos propios de las espermatfitas: la
longevidad y la germinacin. Se entiende por la primera el perodo que una
semilla puede permanecer viva y se discuten las caractersticas del
fenmeno, as como los factores que inciden en su duracin. Al respecto se
hace una presentacin sobre los bancos de semillas del suelo ya que es la
condicin natural en que se mantienen las semillas. La germinacin es el
proceso que sigue, una vez que se ha superado el estado dormante de las
semillas, esta corresponde a la etapa entre el fin de la maduracin de la
semilla y el crecimiento de la plntula. Se analizan las caractersticas
generales del fenmeno de germinacin en sus tres fases y luego se
discuten los factores ambientales que inciden en ella. El anlisis termina con
una breve discusin sobre el crecimiento inicial de la plntula denominado
emergencia.

En la dormancia de semillas se describen los tres tipos principales:

endodormancia

(embrionaria), paradormancia (tegumentaria) y ecodormancia (ambiental),

analizando las caractersticas de cada una, la forma de ruptura y algunos
ejemplos ilustrativos. La dormancia de yemas, tanto en rboles como de
bulbos, rizomas y otros, implica, para las plantas que la presentan, un
crecimiento cclico que determina inactividad en los perodos desfavorables.

Es un fenmeno progresivo en el tiempo, que ocurre en grados de

intensidad variable; influido por factores ambientales como el fotoperodo y
el fro que regulan el inicio

y/o trmino del proceso, se caracteriza adems el estado fisiolgico de las

yemas.

En zonas templadas y fras las temperaturas diurnas son superiores a las

nocturnas lo que determina en las especies naturales una adecuacin de su
crecimiento conocido como termoperodo.

Aspectos importantes en estas respuestas de termoperiodicidad es el

balance entre produccin de fotoasimilados y la magnitud de la respiracin
nocturna y las temperaturas ptimas de los diversos procesos que inciden
en el transporte y niveles de crecimiento de los principales rganos.

No se sabe exactamente como la planta mide la duracin del fro para salir
de la vernalizacin o liberar de la dormancia a yemas y semillas. Previo al
perodo de fro requerido para la vernalizacin las plantas deben aclimatarse
al fro, esto implica estabilizar las membranas contra el dao por
congelamiento para mantener su fluidez. Se han identificado genes y
protenas que tienen roles en la tolerancia al congelamiento. Las plantas
tolerantes al fro presentan protenas anticongelamiento (AFPs) cuyo rol es
inhibir el crecimiento y la recristalizacin del hielo que se forma en los
espacios intercelulares. Estas protenas se acumulan en respuesta al fro,
das cortos, deshidratacin, ABA y etileno. Al igual que en muchas otras
respuestas el Ca est implicado como 2 mensajero en la aclimatacin al fro

La identificacin y caracterizacin de los factores de trasmisin y de los

genes que participan en la respuesta a la vernalizacin y en la adaptacin a
las bajas temperaturas permitirn entender la forma en que reaccionan las
plantas y disear as estrategias para mejorar su capacidad de soportar
bajas temperaturas. Los resultados logrados en estas investigaciones tienen
una potencial aplicacin prctica en la produccin hortofrutcola cuando el
peligro de heladas es el principal factor que limita su distribucin
geogrfica.

CONCLUSIONES:
A temperaturas muy bajas, las biomembranas se gelifican, se forman
grietas, se alteran su permeabilidad y toda la actividad enzimtica.
La formacin de cristales de hielo intracelulares, deshidrata el
protoplasto y mata las clulas.
Existen protenas vegetales osmoprotectoras y crioprotectoras que
limitan el crecimiento de cristales de hielo.
La exposicin gradual de una planta a bajas temperaturas induce las
sntesis de estas protenas dando lugar al fenmeno conocido como
aclimatacin.
 Las hojas expuestas a bajas temperaturas se foto-inhiben fcilmente
con grave dao ala maquinaria fotosinttica. la premiacin de solutos
refleja el dao a nivel de plasmalema y tonoplasma.

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