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786 Ricardo Antonio Marenco et al.

Fisiologia de espcies florestais da Amaznia: fotossntese, respirao


e relaes hdricas
Ricardo Antonio Marenco1, Saul Alfredo Antezana-Vera2, Paula Romenya dos Santos Gouva3,
Miguel Angelo Branco Camargo4, Marcilia Freitas de Oliveira5, Joanne Kelly da Silva Santos6
http://dx.doi.org/10.1590/0034-737X201461000004

RESUMO
A bacia amaznica tem mais de seis milhes de quilmetros quadrados e abriga a maior floresta tropical do
mundo, sendo particularmente importante pela sua biodiversidade e pelo seu papel na ciclagem de gua e carbono.
Fotossntese, condutncia estomtica e fluxo de seiva de espcies florestais da Amaznia apresentam variao ao
longo do dia seguindo a variao diurna observada na irradincia, temperatura e o dficit de presso de vapor. Em
decorrncia da fotorrespirao, cerca de 25% do carbono fixado retornado para a atmosfera. Os aumentos na
concentrao de CO2 na atmosfera previstos para as prximas dcadas podero apresentar efeito positivo na assimi-
lao de carbono deste ecossistema florestal. Em comparao poca chuvosa, reduo da umidade do solo e
aumento no dficit de presso de vapor (associado baixa umidade do ar e alta temperatura) favorecem o fechamen-
to dos estmatos em detrimento da fotossntese. Desse modo, em comparao com a estao chuvosa, a fotossntese
lquida menor no perodo seco. No geral, na Amaznia as rvores que atingem o dossel da floresta crescem a taxas
maiores na poca chuvosa. Exceto em anos de menor precipitao, o ecossistema florestal atua como sumidouro de
carbono na poca chuvosa. Mais estudos so necessrios para determinar como e de que forma fatores especficos
do ambiente fsico influenciam a assimilao de carbono e o crescimento de rvores nos diversos grupos funcio-
nais na Amaznia.
Palavras-chave: condutncia estomtica; potencial hdrico, fluxo de seiva, ecossistema florestal, fluxo notur-
no de seiva.

ABSTRACT

Physiology of Amazon tree species: photosynthesis, respiration and water relations


The Amazon basin comprises more than six million square kilometers and holds the largest tropical forest in the
world. It is particularly important for its biodiversity and for its role in the cycling of water and carbon. Photosynthesis,
stomatal conductance and sap flow of Amazon tree species show variation throughout the day following the diurnal
variation of irradiance, temperature and vapor pressure deficit. Due to photorespiration, at least 25% of the fixed
carbon is returned to the atmosphere. Thus, increases in atmospheric CO2 concentration in the decades to come
may have a positive effect on carbon assimilation of the forest ecosystem. Compared to the rainy season, low water

Recebido para publicao em 21/08/2014 e aprovado em 16/10/2014.


1
Engenheiro-Agrnomo, Doutor. Instituto Nacional de Pesquisas da Amaznia (INPA), Avenida Andr Arajo, 2936, 69067-375, Manaus, Amazonas, Brasil. rmarenco@inpa.gov.br
(autor correspondente).
2
Bilogo, Mestre. Programa de Ps-Graduao em Botnica, Instituto Nacional de Pesquisas da Amaznia (INPA), Avenida Andr Arajo, 2936, 69067-375, Manaus, Amazonas, Brasil.
saulantve@hotmail.com
3
Biloga. Programa de Ps-Graduao em Agricultura no Trpico mido, Instituto Nacional de Pesquisas da Amaznia (INPA), Avenida Andr Arajo, 2936, 69067-375, Manaus,
Amazonas, Brasil. paulagouvea.bio@gmail.com
4
Bilogo, Mestre. Programa de Ps-Graduao em Botnica, Instituto Nacional de Pesquisas da Amaznia (INPA), Avenida Andr Arajo, 2936, 69067-375, Manaus, Amazonas,
Brasil. mg.branco21@gmail.com
5
Biloga. Programa de Ps-Graduao em Botnica, Instituto Nacional de Pesquisas da Amaznia (INPA), Avenida Andr Arajo, 2936, 69067-375, Manaus, Amazonas,
Brasil.marciliabot@gmail.com
6
Estudante de Graduao. Escola Superior Batista do Amazonas, Instituto Nacional de Pesquisas da Amaznia (INPA), Avenida Andr Arajo, 2936, 69067-375, Manaus, Amazonas,
Brasil. joanne.kelly8@gmail.com

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availability in dry season and increased vapor pressure deficit (low humidity and high temperature) during the dry
period induce stomata closure, which eventually leads to photosynthesis decline. Several studies have shown that
Amazonian trees that reach the forest canopy grow at higher rates in the rainy season. Except in years with low
rainfall, the forest ecosystem is a carbon sink in the rainy season. More studies are needed to determine how and in
what extent specific factors of the physical environment influence carbon assimilation and growth of trees from
different functional groups in the Amazon region.
Key words: stomatal conductance, water potential, sap flux, forest ecosystem, nocturnal sap flux.

INTRODUO Townsend et al., 2011). Alguns fatores que podem influ-


enciar na produtividade primria bruta, AB (somatrio da
A floresta Amaznica a maior floresta tropical do
respirao total e da PPL) de florestas tropicais, como a
mundo, sendo particularmente importante devido ao seu
Amaznia, incluem temperatura, precipitao, radiao
papel na ciclagem de gua e carbono (Saatchi et al., 2007)
solar incidente, ocorrncia de eventos climticos extre-
e na conservao da biodiversidade do planeta. Houghton
mos (e.g. El Nio), concentrao de CO2 na atmosfera,
et al. (2000) estimam que a maior parte da Amaznia tem
disponibilidade de nutrientes (e.g., nitrognio e fsfo-
em mdia 21,0 kg (C) m-2 , variando entre 14 e 23 kg (C)
ro) e mudanas no uso da terra (Lewis et al., 2009).
m-2. De forma geral estima-se que a Amaznia armazena
Neste artigo maior nfase dada aos aspectos da fisio-
86 Pg de carbono (um petagrama equivale a um bilho de
logia de rvores relacionados com a fotossntese, respi-
toneladas) na biomassa total [i.e., parte area, razes e r-
rao e relaes hdricas do vegetal.
vores mortas (Saatchi et al., 2007)], sendo que que apro-
ximadamente 20% da biomassa total corresponde
FOTOSSNTESE
biomassa abaixo do solo (Houghton et al., 2000).
Em mdia 50% da precipitao que ocorre na regio A fotossntese o mecanismo pelo qual plantas e algu-
amaznica reciclada via transpirao (Salati, 1987; mas bactrias sintetizam compostos orgnicos utilizan-
Fisher et al., 2009). Estima-se que na Amaznia, a pro- do a luz como fonte de energia. A energia fixada via
duo primria lquida, PPL (i.e. tecido novo formado por fotossntese armazenada em compostos orgnicos os
unidade de tempo: ganho de biomassa em tronco, razes quais so utilizados no metabolismo celular da planta. A
e galhos, produo de folhas, flores e frutos ) oscile exceo da energia fixada por microrganismos quimios-
ente 0,1 e 0,5 kg(C) m-2 ano-1 (Malhi et al., 1998). A PPL sintetizadores, a energia fixada pelas plantas durante a
das florestas tropicais pode ser limitada por vrios fato- fotossntese constitui a base da cadeia alimentar do pla-
res, incluindo a disponibilidade de nutrientes (Vitousek neta. Fatores internos e externos tm influencia na ca-
et al., 2010), radiao solar (Graham et al., 2003) e teor pacidade fotossinttica da planta. Os fatores externos
de gua do solo (Wagner et al., 2012). incluem disponibilidade de gua e nutrientes, tempera-
De acordo com a classificao climtica de Kppen tura, irradincia e concentrao de CO2. J os fatores
a maior parte da regio amaznica possui clima tropical internos incluem fatores genticos propriamente ditos,
do tipo Af (tropical sem estao seca severa, 51% da re- espessura da lmina foliar, teor de clorofila, idade da
gio) ou tropical monsnico, Aw, tropical com inverno folha e em algumas plantas ritmos endgenos associa-
seco, 45% da regio (Alvares et al., 2013). A precipita- dos ao funcionamento celular. Desta forma, folhas em
o anual varia de 2100 a 2960 mm, a temperatura m- fase inicial de crescimento ou em fase de senescncia
dia anual oscila entre 25,5 e 26,2C e a radiao solar tm taxas menores de fotossntese do que folhas madu-
de 15,6 a 16,6 MJ m-2 dia-1 (Malhi & Wright, 2004). Na ras completamente expandidas.
bacia amaznica em geral, os meses mais secos (dficit
hdrico climatolgico) ocorrem de julho a novembro Irradincia
(dficit de 80 a 120 mm por ms), sendo setembro o Em nvel de folha a fotossntese aumenta com a
ms de maior dficit (Gatti et al., 2014). irradincia at atingir o ponto de saturao, PS (Figura
A maior parte dos solos da Amaznia so altamente 1A). A partir desse ponto, aumentos na irradincia no
intemperizados e pobres em nutrientes (Sanchez, 1977; causam aumentos na fotossntese. A irradincia de com-
Quesada et al., 2012). Uma hiptese que tem prevaleci- pensao (PC) atingida quando a quantidade de carbo-
do que a disponibilidade de alguns elementos, particu- no fixado via fotossntese igual a quantidade de carbo-
larmente fsforo, limita a produtividade da floresta na no perdido pela respirao (Figura 1B). Diversas equa-
Amaznia (Townsend et al., 2007; Vitousek et al., 2010; es tm sido sugeridas para descrever a fotossntese

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da folha em funo da irradincia (Lobo et al., 2013). Na base da luz incidente, o teor de clorofila tem efei-
Em plantas do tipo C3 como as rvores da Amaznia, a to em I. Isto por causa do efeito da clorofila na
resposta ao aumento da irradincia varia em funo da absorbncia da folha. Por exemplo, um aumento no teor
concentrao de CO2, como ilustrado na Figura 1. de clorofila de 174 para 697 mg m-2 causa aumento de
Um parmetro importante na resposta da fotossntese 28% na absorbncia da folha (Bjorkman & Demmig,
irradincia a eficincia quntica da fotossntese, 1987). A absorbncia da folha () pode ser calculada a
normalmente representada pela letra grega (phi). Esse partir dos teores de clorofila da folha: sendo = Chl/
parmetro representa a quantidade molar de CO2 fixado Chl + 76); em que: Chl representa o contedo de cloro-
por mol de fton absorvido. Em diversas espcies na base fila em mol m-2 por unidade de rea (Evans & Poorter,
da luz incidente, I varia de 0,077 a 0,098, j na base da 2001).
luz absorvida (A) o rendimento mdio de plantas do tipo Devido fotorrespirao, a concentrao de oxig-
C3 varia entre 0,090 e 0,11, isto porque na maioria das nio no entorno da folha tem efeito marcante nos valores
plantas a absorbncia mdia da folha () de 0,84 de . H efeito da temperatura na fotorrespirao
(Bjorkman & Demmig, 1987). (Marenco & Lopes, 2009), por isso em condies de
Os valores de so determinados em baixas CO2 ambiente os valores de diminuem com aumento
irradincia, geralmente entre 10 e 60 mol m-2 s-1. O va- da temperatura (Figura 2).
lor em irradincia zero normalmente excludo por causa A eficincia quntica da fotossntese () no deve
do efeito Kok (Villar et al., 1994). Devido s perdas de ser confundida com a eficincia fotoqumica mxima do
energia na forma de calor, diminui expressivamente fotossistema II definida pela relao FV/FM. Em que, FV
com a irradincia (Lobo et al., 2013). denota a fluorescncia varivel e FM a fluorescncia
mxima, FV = (FM-F0)/FM, sendo F0 a fluorescncia mni-
ma da folha adaptada ao escuro.
A relao FV/FM reflete a proporo de energia lumi-
nosa absorvida pelas clorofilas (no fotossistema II) que
utilizada no transporte de eltrons. Em razo disso h
estreita correlao (r = 0,98) entre os valores da rela-
o FV/FM e os valores de (Bjorkman & Demmig,
1987).
Em folhas de dossel de rvores da Amaznia os valo-
res da relao FV/FM variam ao longo do dia, de valores

Figura 2. Variao do rendimento quntico aparente () em


Figura 1. Resposta da fotossntese (A) radiao funo da temperatura, em ar (21,8% de O2, crculo cheio) e em
fotossinteticamente ativa (RFA) em concentrao ambiente (380 baixa concentrao de oxignio (1% de O2 e 99% N2, crculo
ppm) e 2000 ppm de CO2 na cmera foliar (A). Painel B mostra vazio). Observe que em ar, diminui com aumento da
A em funo de RFA em baixa irradincia e 380 ppm de CO2. PS: temperatura. Para uma mesma temperatura, a diferena entre
ponto de saturao; PC: ponto de compensao. Dados coletados dois pontos mostra o efeito da fotorrespirao (FTR). Dados
em uma arvoreta de Minquartia guianensis (aclimatada coletados em uma arvoreta de Minquartia guianensis utilizando
sombra) utilizando um medidor de fotossntese (Li-6400, Li-Cor, um medidor de fotossntese (Li-6400, Li-Cor, EUA, dados originais
EUA, dados originais no publicados). no publicados).

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prximos de 0,8 ao amanhecer at 0,7 nos horrios do caractersticas foliares, tais como a massa foliar espe-
meio dia, observando-se recuperao ao final da tarde cfica (Azevedo & Marenco, 2012).
como pode ser observado na Figura 3. A pouca reduo No perodo diurno a condutncia estomtica res-
na relao FV/FM mostra que folhas de dossel esto adap- ponde s mudanas na diferena de presso de vapor
tadas s condies de radiao solar intensa que preva- entre a folha e o ar (DPV). No geral os estmatos fe-
lecem durante o dia. Porm, mudas e arvoretas (rvores cham proporo que o DPV aumenta (Lloyd et al.,
na fase juvenil) submetidas radiao solar intensa so- 1995, Marenco & Lopes, 2009). A abertura dos
frem fotoinibio da fotossntese (Azevedo & Marenco, estmatos depende da atividade de uma bomba de
2012) e em casos de exposio prolongada foto-oxida- prtons e da condutncia de canais proteicos localiza-
o foliar (Magalhes et al., 2009). Em rvores e dos na membrana das clulas guarda (Shimazaki et al.,
arvoretas da Amaznia, as taxas de fotossntese variam 2007; Hozain et al., 2010). Assim, na ausncia de res-
ao longo do dia, observando-se os maiores valores na trio hdrica, a alta umidade do ar e o aumento da tem-
parte da manh e os menores na parte da tarde (Malhi et peratura dentro de uma faixa moderada (23-28C) le-
al., 1998; Doughty et al., 2006; Nascimento & Marenco, vam a um aumento da condutncia do mesofilo, ativi-
2013; Marenco et al., 2014). dade da Rubisco e do transporte de eltrons (Warren,
Em Inga capitata a fotossntese aumenta na parte da 2008) e como resultado aumenta a condutncia dos
manh at atingir um ponto mximo que ocorre pouco estmatos via efeito de retroalimentao da concen-
antes do meio dia, declinando de forma constante no trao de CO2 intercelular na abertura dos estmatos.
perodo da tarde (Figura 4). Um padro similar obser- Por isso, dependendo das condies ambientais, nas
vado em Coussapoa orthoneura e Protium opacum (Fi- primeiras horas da manh quando o potencial hdrico
gura 5). Independente da espcie h estreita relao en- da folha maior, gs pode aumentar independente do
tre fotossntese e condutncia estomtica (gs), confor- aumento do DPV. Porm, quando a temperatura e o DPV
me ilustrado na Figura 6. Deve-se mencionar, entretan-
to, que embora a maioria das espcies siga esse padro
diurno, h diferena nos valores absolutos entre as es-
pcies e rvores de uma mesma espcie em funo de

Figura 4. Variao diurna da fotossntese (A) e condutncia


Figura 3. Variao na relao Fv/Fm em funo da horrio do dia estomtica (gs) em folhas de Inga capitata Benth. O dossel foi
em rvores de Coussapoa orthoneura (Cecropiaceae) e Protium acessado utilizando uma torre de observao localizada na Reserva
opacum (Burseraceae). O dossel (22 a 27 m de altura) foi ZF2 do INPA (02 35 21" S, 60 06 53" W). Dados coletados
acessado utilizando uma torre de observao localizada na Reserva (Li-6400, Li-Cor, EUA) em [CO2] de 380 ppm e radiao
ZF2 do INPA (02 35 21" S, 60 06 53" W). Adaptado de Marenco fotossinteticamente ativa (PAR) de 500 mol m-2 s-1) na cmera
et al. (2007). foliar. Dados originais no publicados.

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excedem um ponto mximo, observa-se a resposta cls- tos antes do amanhecer evidenciando a participao de
sica de diminuio de gs com aumento no DPV. Con- um relgio biolgico no funcionamento estomtico.
forme mostrado na Figura 7, quando o DPV inferior a A fotossntese responde rapidamente variao na
1,6 kPa e a temperatura inferior a 32C, gs aumenta irradincia at atingir o ponto de saturao (PS), o qual
com temperatura. normalmente ocorre em irradincias de 500 mol m-2
Ao longo do dia, alm da luminosidade, o potencial s-1 (Figura 1, folha de sombra) a 1000 mol m-2 s-1 em
hdrico e a variao no DPV (Monteith, 1995; Singsaas folhas de sol (Marenco et al., 2001). O PS do ecossiste-
et al., 2000; Iio et al., 2004) so fatores que mais influ- ma florestal est acima de 1200 mol m-2 s-1 (Malhi et
enciam nos valores da fotossntese. Tanto em arvoretas al., 1998). Esse aumento (com relao folha indivi-
como em rvores de dossel outro fator que pode influ- dual) ocorre pela reduo de radiao devido ao auto
enciar a fotossntese de carter endgeno, associado sombreamento da folhagem no dossel das rvores. O
ao funcionamento de relgio biolgico (Doughty et al., ecossistema tambm apresenta ponto de compensao
2006). Mendes & Marenco (2014) observaram que no (PC) bem maior do que aquele observado em nvel de
seu ambiente natural, folhas de arvoretas iluminadas ar- folha, 170 mol m-2 s-1 (irradincia incidente no topo
tificialmente iniciam o processo de abertura de estma- da floresta) para o ecossistema (Malhi et al., 1998)

Figura 5. Variao da fotossntese (A) e condutncia estomtica (gs) em condies de luz saturante (Asat, gsat) e em elevada [CO2] na
cmera foliar (AsatCO2, gsatCO2) nos perodos da manh (08:00-11:00), meio dia (11:01-13:00 e tarde (13:01-16:00) em folhas de Coussapoa
orthoneura e Protium opacum. O dossel foi acessado utilizando uma torre de observao localizada na Reserva ZF2 do INPA (02
35 21" S, 60 06 53" W). Painel A,C em [CO2] ambiente, 380 ppm; painel B,D em elevada [CO2] na cmera foliar, 2000 ppm. Dados
coletados utilizando medidor de fotossntese (Li-6400, Li-Cor, EUA). Condies experimentais conforme descrito por Marenco et al.
(2007). Note que em alta [CO2] a fotossntese mostra pouca variao ao longo do dia, mostrando que a reduo observada em A
(manh vs tarde) em [CO2] ambiente deve-se a reduo em gs. Dados originais no publicados.

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contra 20 a 50 mol m-2 s-1 observado em folha indivi- o fator de especificidade da Rubisco, (tau). A especifi-
dual (Marenco et al., 2001). De fato, valores de PC in- cidade da Rubisco est definida pela equao (Brooks &
feriores a 20 mol m-2 s-1 podem ser encontrados em Farquhar, 1985):
plantas que crescem no sub-bosque da floresta (Men-
= VcKo/KcVo,
des & Marenco, 2014). Embora aumentos artificiais
na irradincia disponvel no dossel possam favorecer a Em que, V representa o Vmax para carboxilao (Vc) e
fotossntese (Graham et al., 2003), Malhi et al. (1998) oxigenao (Vo) e K denota o Km para carboxilao (Kc) e
no observaram aumentos na fotossntese em decor- oxigenao (Ko). A afinidade da Rubisco pelo CO2 mui-
rncia da maior irradincia que ocorre na poca seca to maior (Km de 10 a 20 M) do que a sua afinidade pelo
na Amaznia central. Tanto em nvel de folha (Marenco O2 (Km de 400 a 600 M; Jensen, 1990), mas como a
et al., 2014) como em nvel de ecossistema, a fixao concentrao de oxignio [O2] na atmosfera muito su-
de CO2 segue um padro diurno (Malhi et al., 1998). perior concentrao de CO2 (i.e. 21,8% versus 0,04%),
Em condio de alta irradincia a fixao de CO2 do a fixao de O2 nas plantas C3 expressiva. Estima-se que
ecossistema varia entre 16 e 25 mol m-2 s-1 (Malhi et a reduo na relao CO2/O2 nos cloroplastos seja res-
al., 1998; Goulden et al., 2004). Alm da irradincia, ponsvel por um tero do aumento na fotorrespirao em
outros fatores que influenciam no padro diurno da altas temperaturas. Isto , 66% das perdas de CO2 associ-
fotossntese e condutncia dos estmatos incluem va- adas fotorrespirao derivam da reduo no fator de
riaes diurnas no potencial hdrico () da folha (Costa especificidade da Rubisco (Von Caemmerer & Quick,
& Marenco, 2007; Camargo & Marenco, 2012), tem- 2000). Em Minquartia guianensis , o rendimento
peratura (Tribuzy, 2005) e DPV (Figura 7).

Fotorrespirao
As plantas do tipo C3 (e.g. rvores da Amaznia) apre-
sentam o fenmeno da fotorrespirao, processo que
ocorre devido a Rubisco (enzima de carboxilao) tam-
bm ter a capacidade de utilizar oxignio como substrato.
Desta forma a intensidade da fotorrespirao est rela-
cionada disponibilidade de oxignio nos cloroplastos.
O aumento da temperatura eleva a relao O2/CO2
dissolvido no cloroplasto, com isso aumenta a fotorrespi-
rao. Por outro lado, a temperatura tambm influencia

Figura 7. Temperatura da folha (TFOLHA) e condutncia estomtica


Figura 6. Relao entre fotossntese (A) e condutncia (gs) em funo da diferena de presso de vapor folha-ar (DPV)
estomtica (gs) em folhas de Coussapoa orthoneura Standley em folhas de Inga capitata Benth. Observe gs aumenta com
(Cecropiaceae) e Protium opacum Swart (Burseraceae). O dossel aumento do DPV at 32C (s 10:10 am), da em diante, gs declina
(22 a 27 m) foi acessado utilizando uma torre de observao com aumento no DPV. Note que quando TFOLHA atinge 36C o
localizada na Reserva ZF2 do INPA (02 35 21" S, 60 06 53" DPV aumenta rapidamente (destaque no painel superior). Dados
W). Dados coletados em [CO 2] de 380 ppm e radiao coletados de uma torre de observao a altura de 10 m do solo
fotossinteticamente ativa (PAR de 500 mol m-2 s-1) na cmera (irradincia de 500 mol m2 s-1 e 380 ppm de CO2), utilizando um
foliar. Dados coletados utilizando medidor de fotossntese (Li-6400, medidor de fotossntese (Li-6400, Li-Cor, EUA). Dados originais
Li-Cor, EUA). Dados originais no publicados. no publicados.

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quntico aparente (I) determinado temperatura de 26C carboxilao limitada pela taxa mxima de transporte
25% menor em ar ambiente do que em atmosfera com de eltrons, Jmax (Farquhar et al., 1980).
1% de O2, diminuindo em ar ambiente os valores de I Em experimento de longo prazo, entretanto, a expo-
conforme a temperatura aumenta (Figura 2). Em compa- sio continuada atmosfera enriquecida com CO2 pode
rao com mensuraes feitas em CO 2 ambiente, a levar a aclimatao da fotossntese (Marenco & Lopes,
fotossntese pode duplicar quando efetuada em atmosfe- 2009). Como resultado, quando a fotossntese
ra enriquecida com CO2 (Figura 1). De forma geral, esti- mensurada em alta concentrao de CO2 (e.g. 700 ppm),
ma-se que em temperaturas amenas (~25C) aproxima- plantas mantidas em atmosfera enriquecida apresentam
damente 25% do carbono fixado pela fotossntese per- taxas menores de fotossntese do que aquelas mantidas
dido via fotorrespirao (Marenco & Lopes, 2009). em concentrao ambiente de CO2 (e.g. 380- 400 ppm).
A taxa mxima de transporte de eltrons (Jmax) e Vcmax Nowak et al. (2004) analisaram os resultados de 16
(valores padronizados a 25C) variam consideravelmen- experimentos de longo prazo, representativos de vrios
te entre espcies. Vcmax varia na faixa de 10 a 75 mol m- tipos de vegetao no que se refere resposta ao enri-
2 -1
s (Domingues et al., 2014; Magalhes et al., 2014) e quecimento com CO2. Eles relatam que na atmosfera
Jmax varia entre e 40 e 112 mol m-2 s-1 (Domingues et enriquecida com CO2 a fotossntese foi 26% maior do
al., 2007; Magalhes et al., 2014), estando ambos que no controle (i.e. plantas em CO2 ambiente). Porm,
parmetros altamente correlacionados. A relao Jmax / eles tambm notaram que a resposta positiva da
Vcmax varia de 1 a 1,67 (Medlyn et al., 2002). fotossntese ao enriquecimento de CO2 estava associa-
da ao aumento do teor de nitrognio da folha. Isto mos-
Concentrao de CO2 tra a necessidade de se conduzir mais pesquisas para
A enzima Rubisco pode atuar em duas modalidades: poder se estimar com preciso qual o efeito real do en-
oxigenase (fixando O2 e induzindo a produo de CO2 riquecimento com CO2 na assimilao de carbono de
fotorrespiratrio) e carboxilase (fixando CO 2 na rvores da Amaznia.
fotossntese). Em experimentos de curto prazo, aumen- Desconsiderando eventual aclimatao da fotossnte-
to na concentrao de CO2 causa aumento na temperatu- se atmosfera enriquecida com CO2, estimativas feitas
ra tima da fotossntese (Figura 8). Isso ocorre porque utilizando tcnicas de modelagem preveem que pro-
em baixa concentrao de CO2 a funo oxigenase da poro que a concentrao de CO2 do ar aumenta ocor-
Rubisco predomina em relao funo carboxilase e rer tambm um aumento nas taxas de fotossntese, pelo
nessa condio (papel oxigenase) proporo que a tem- menos at 2050 (Lloyd & Farquhar, 2008).
peratura aumenta a produo de CO2 fotorrespiratrio Para ecossistemas terrestres no seu conjunto, o mo-
aumenta mais rapidamente do que a carboxilao. J em delo HadCM3LC (que leva em conta efeitos conjuntos
alta concentrao de CO2, a funo carboxilase predo- da atmosfera, biosfera e oceanos nas previses, i.e. mo-
mina e aumenta com a temperatura at o ponto em que a delo acoplado) prognostica ganhos de carbono nos
ecossistemas terrestres at o ano 2030, a partir da po-
der ocorrer declnio constante at valores negativos (6
gigatoneladas, Gt de carbono por ano) em 2100; outros
modelos (e.g. LLNL) prognosticam ganhos constantes
at um valor de 10 Gt (Carbono) ano -1, em 2100
(Friedlingstein et al., 2006).
No que se refere especificamente a florestas midas
tropicais, modelos matemticos tm mostrado que nes-
ses ecossistemas a produtividade primria bruta (AB)
aumentou de 1,94 kg(C) m-2 ano-1 em 1730 (Lloyd &
Farquhar, 1996) para 2,49 kg(C) m-2 ano-1 no ano 2000 e
estima-se que aumente para 3,25 kg(C) m-2 ano-1 em 2040
(Lloyd & Farquhar, 2008), assumindo 39,7C e 550 ppm
de CO2 em 2040.
Malhi et al. (1998) estimaram que na Amaznia cen-
tral, a produtividade primria bruta AB [o somatrio da
respirao (2,45) e das trocas lquidas do ecossistema
Figura 8. Ilustrao esquematizada da fotossntese em funo
da temperatura em baixa e elevada concentrao de CO2. A seta
(0,59)] foi de 3,04 kg(C) m-2 ano-1, um pouco acima dos
vertical indica o ponto de temperatura tima da fotossntese. valores estimados por Lloyd & Farquhar (2008) para flo-
Adaptado de Marenco & Lopes (2009). restas midas tropicais.

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Fisiologia de espcies florestais da Amaznia: fotossntese, respirao e relaes hdricas 793

Lewis et al. (2009) concluram que na Amaznia hou- al., 2014). Um dos principais efeitos de altas tempera-
ve ganhos na biomassa de rvores entre 1975 e 2005 e atri- turas o vazamento de prtons atravs da membrana, o
buram esses ganhos de carbono ao aumento na concentra- que desacopla a sntese de ATP do transporte de eltrons.
o de CO2 e em segundo lugar ao aumento da radiao Por isso, o aumento da estabilidade da membrana con-
solar. Embora os prognsticos estimem que a fotossntese dio essencial para a aclimatao alta temperatura.
aumente com aumento na concentrao de CO2, a relao No geral, a ativao da Rubisco diminui em altas tempe-
Ci/Ca (CO2 nos espaos intercelulares/CO2 no ar) deve per- raturas. A sntese de isoformas da Rubisco ativase com
manecer constante, devido ao aumento na taxa de maior estabilidade trmica contribui para a aclimatao
fotossntese ocorrer sem alterao na condutncia da Rubisco a altas temperaturas (35-40C). Alm disso,
estomtica (Bonal et al., 2011). Prognsticos de modela- sntese de protenas estabilizadoras de baixo peso
gem (e.g. Friedlingstein et al., 2006) so consistentes com molecular (chaperonas) tambm contribuem para
observaes feitas em parcelas experimentais da Amaz- aclimatao a altas temperatura (Yamori et al., 2014).
nia nas quais tem sido observado que a biomassa da parte
area (rvores acima de 10 cm de dimetro) tem aumenta- RELAES HDRICAS
do entre 100 e 122 g m-2 ano-1 (Baker et al., 2004).
A disponibilidade de gua um dos fatores que mais
Temperatura influencia a fotossntese e o crescimento das plantas. O
Estima-se que nas ltimas dcadas as florestas tro- estresse hdrico prolongado acelera a taxa de degrada-
picais tiveram incrementos aumentos na temperatura de o da clorofila (Mafakheri et al., 2010) e eventualmente
0,026C por ano e aumento anual de 1,66 ppm na con- estimula a senescncia precoce de folhas. Porm, o efei-
centrao de CO2 (Lewis et al., 2009). A temperatura to imediato do estresse hdrico causar o fechamento
afeta a atividade de enzimas da fotossntese e a cadeia dos estmatos (Loreto et al., 2003) e reduo na
do transporte de eltrons (Sage & Kubien, 2007). Au- condutncia do mesofilo (Flexas et al., 2012). O fecha-
mentos na temperatura aumentam tanto a fotorrespirao mento dos estmatos leva a reduo na fotossntese. Em
como a diferena de presso vapor (DPV). A fotor- funo disso h relao estreita entre condutncia
respirao tem efeito direto e o DPV efeito indireto na estomtica e fotossntese (Figura 6). Evidentemente,
fotossntese via o seu efeito no fechamento dos proporo que o estresse hdrico aumenta a limitao
estmatos (Doughty & Goulden, 2008; Marenco & da fotossntese causada por fatores no estomticos as-
Lopes, 2009). Por outro lado, aumento na temperatura sociados ao metabolismo fotossinttico torna-se mais
causa aumento na atividade da Rubisco em torno de 45C, evidente (Martin & Ruiz-Torres, 1992). Em condies
que muito maior do que a temperatura mxima para o de estresse hdrico tem-se observado tanto reduo na
transporte de eltrons, em torno de 35-37C (Cen & atividade da Rubisco (Parry et al., 2002) como reduo
Sage, 2005; Lloyd & Farquhar, 2008). Devido ao efeito na atividade da redutase do nitrato. O papel preponde-
da temperatura na fotorrespirao, o timo da tempera- rante da limitao estomtica associada ao estresse
tura aumenta em plantas expostas atmosfera enrique- hdrico na fotossntese tem sido demonstrado ao se eli-
cida com CO2 (Figura 8). minar a barreira imposta pelos estmatos. Por exemplo,
Plantas de diversas espcies tem mostrado capaci- ao se retirar a epiderme da folha de forma que o CO2
dade de aclimatao temperatura observada durante o possa penetrar livremente nas cavidades subestomticas
crescimento (Berry & Bjorkman, 1980). A aclimatao (Schwab et al., 1989). Outra abordagem utilizada pres-
baixa temperatura envolve mecanismos diferentes da- supe que o aumento da concentrao de CO2 no entor-
queles requeridos para aclimatao altas temperaturas. no da folha pode compensar a reduo na abertura dos
A aclimatao baixa temperatura envolve (1) aumento estmatos (Kaiser, 1987; Tourneux & Peltier, 1995).
no contedo de enzimas da fotossntese. Por exemplo, Em extensas reas da Amaznia ao longo do ano ocor-
aumento no contedo de Rubisco (por unidade de rea) rem variaes nos teores de umidade do solo, as quais
e de componentes do transporte de eltrons; (2) sntese so mais pronunciadas nas partes da bacia amaznica com
de formas da Rubisco tolerantes ao frio e (3) sntese de estao seca definida. A diminuio da umidade do solo
componentes de membrana que permitam a manuteno causa reduo nas taxas de fotossntese do ecossistema
de fluidez em baixas temperaturas. florestal na poca seca (Malhi et al., 1998). Em compa-
A aclimatao a altas temperaturas envolve (1) me- rao com a poca chuvosa, os estmatos tendem a per-
canismos que aumentam a capacidade do transporte de manecer menos tempo aberto na poca seca, como re-
eltrons; (2) a sntese de formas da Rubisco ativase sultado, a fotossntese diria total menor na poca seca
(enzima necessria para a ativao da Rubisco) toleran- do que na chuvosa. Quando experimentalmente a con-
tes ao calor e (3) a diminuio na respirao (Yamori et centrao de CO2 aumentada no entorno da folha, a

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794 Ricardo Antonio Marenco et al.

restrio na fotossntese imposta pela reduo em gs zar em 150 mL h-1 aps a meia noite do dia seguinte (Fi-
pode ser superada, conforme mostrado na Figura 5, o gura 11). Os picos de fluxos mximos relatados para
que indica que a reduo observada na fotossntese na Ceiba pentandra so menores do que aqueles observa-
poca seca (Malhi et al., 1998) provavelmente deve-se dos em outras espcies tropicais de dimetros simila-
a reduo em gs. Dependendo do ano, na Amaznia cen- res (Goldstein et al., 1998), mas a transpirao total (~
tral a umidade pode variar de 48% (v/v, poca seca) a 40 litros de gua por dia registrado em C. pentandra)
56% (v/v) no perodo chuvoso (Marenco et al., 2014). est dentro da faixa de valores observados por Cienciala
Quando as variaes na umidade do solo so de pouca et al. (2000) em plantaes de Acacia mangium. De fato,
magnitude as taxas de fotossntese e a condutncia a variabilidade do fluxo mostra o efeito de condies
estomtica de arvoretas (crescendo no sub-bosque) no ambientais, sobretudo no que se refere ao DPVar. Fluxo
mostram diferenas entre as pocas seca e chuvosa (Men- noturno ascendente pode indicar duas coisas: (1)
des & Marenco, 2010; Magalhes et al., 2014). Valores transpirao noturna ou (2) fluxo de seiva para recarga
de fotossntese saturada por luz (em nvel de folha) po- da gua dos tecidos e estruturas de armazenamento de
dem oscilar entre 2 e 15 mol m-2 s-1 e a condutncia
estomtica (em luz saturante ) de 0,03 a 0,3 mol m-2 s-1
(Mendes & Marenco 2010; Domingues et al., 2014). Es-
tudo mais recente tambm confirma que em ano mais seco
as variaes nos teores de umidade do solo entre as po-
cas secas e chuvosa causam diferenas nas taxas de assi-
milao de carbono (Gatti et al., 2014).
O potencial hdrico da folha no permanece cons-
tante ao longo do dia (Costa & Marenco, 2007) como
poder ser ilustrado na Figura 9. Isso ocorre porque a taxa
de transpirao da folha maior do que a capacidade de
absoro (razes) ou maior do que a capacidade de trans-
porte ao longo do tronco e galhos da rvore. O fluxo de
seiva aumenta ao amanhecer seguindo o efeito da
irradincia na abertura dos estmatos (Figura 10). Aps
atingir um mximo ao meio dia, o fluxo de seiva diminui
em paralelo com a diminuio do dficit de presso de
vapor do ar, DPVar (Figura 11, a partir do meio dia). Ob-
serve nessa figura que dias com maior radiao (Figura
10, dias 118-119) tiveram os maiores valores de fluxo
noturno (400 a 750 mL hr-1). J no dia nublado obser-
vou-se fluxo decrescente durante o dia todo at estabili-

Figura 10. Variao da diurna da radiao solar (A), velocidade


da seiva (B) e fluxo de seiva (C) em uma rvore de Ceiba
pentandra de 20 cm de dimetro. Dados coletados no Campus
do INPA-V8 entre 24 de abril e 06 de maio de 2014. O crculo em
linha contnua mostra um dia de baixa radiao solar (dia 124) e
fluxo diurno decrescente. O crculo em linha tracejada nos dias
119 e 120 (de alta radiao solar) mostram o fluxo noturno de 800
a 1000 mL hr-1. Painel B e C: dados coletados utilizando um medidor
Figura 9. Variao do potencial hdrico da folha () em Carapa de fluxo (SFM1, ICT International, Austrlia). Dados no
guianensis em funo do horrio do dia. Fonte: Costa & Marenco publicados. Os dados de radiao solar foram obtidos do INMET
(2007). (2014).

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Fisiologia de espcies florestais da Amaznia: fotossntese, respirao e relaes hdricas 795

gua, principalmente no tronco e galhos grossos da r- tro (sem perda nem ganho), devido reduo da
vore. A transpirao noturna tem sido relatada em vrias fotossntese por causa da falta de gua. J no ano chu-
espcies (Dawson et al., 2007; Kavanagh et al., 2007; voso (2011) houve acmulo de carbono [0.25 Pg(C)
Marks & Lechowicz, 2007; Forster, 2014) e est prin- ano-1], o que consistente com estimativas de longo
cipalmente relacionada ao dficit de presso de vapor, prazo, que indicam que a Amaznia atuar como sumi-
DPVar (Zeppel et al., 2010; Fisher et al., 2007). Por isso, douro de carbono. Por outro lado, quando as perdas de
se os estmatos no esto perdendo gua, como nor- CO2 devido ao efeito das queimadas foram levadas em
malmente ocorre quando o DPVar nulo (assumindo que considerao, no ano seco houve balano negativo e no
a folha e o ar tem a mesma temperatura), o fluxo de sei- ano chuvoso, os ganhos de carbono da fotossntese ape-
va noturno est essencialmente direcionado para a nas compensaram as perdas de carbono devido s quei-
recarga das estruturas de armazenamento (recarga da madas (Gatti et al., 2014).
capacitncia), assumindo participao nula do fenme- Na Amaznia central a fotossntese do ecossistema
no de gutao em rvores. Conquanto, tanto a recarga da mostra variao diurna com picos de fotossntese do
capacitncia como a transpirao atuam como foras ecossistema ocorrendo entre 10:00 e 12:00 e variando
motrizes do fluxo noturno quando a atmosfera est de 10 mol m-2 s-1 na poca seca para 20-25 mol m-2 s-1
insaturada com vapor de gua (umidade do ar < 100%). na poca chuvosa (Malhi et al., 1998). Estes autores atri-
Gatti et al. (2014) estudaram o balano de carbono buram as diferenas sazonais variao na umidade do
em um ano seco (2010) e outro chuvoso (2011) para a solo e as diurnas variao na irradincia e no DPVar.
bacia amaznica (6,77x106 km2). Estes autores conclu-
ram que no ano seco a Amaznia mostra balano neu- RESPIRAO
A respirao um processo essencial para a manu-
teno dos processos celulares e crescimento do vege-
tal (Marenco & Lopes, 2009). Devido aos efeitos da
fotossntese na respirao, a respirao da folha que
ocorre durante o dia (Rd) menor do que a respirao
noturna, RN (Brook & Farquhar, 1985). O valor de RN da
folha obtido como o valor absoluto da fotossntese de
folha no escuro. J o valor de Rd obtido como o valor
absoluto da fotossntese de uma folha exposta a luz e
em concentrao de CO2 nos espaos intercelulares (Ci)
igual a *. Em que, * definido como o ponto de com-
pensao por CO2 na ausncia de Rd (Brook & Farquhar,
1985). Tanto Rd como * variam com a temperatura, con-
forme mostrado na Figura 12.
A resposta da respirao mudana da temperatura
diferente da observada para a fotossntese. Enquanto a
temperatura tima da fotossntese ocorre em geral en-
tre 20 e 30C, a temperatura tima da respirao ocorre
a temperaturas relativamente altas (Figura 12), logo abai-
xo da temperatura de inativao pelo calor. Assim, quan-
do a temperatura ultrapassa o timo para a fotossntese,
a fotossntese declina, mas a respirao continua a au-
mentar. Por isso o processo de aclimatao a alta tem-
Figura 11. Variao da diurna da radiao solar (o: crculo vazio), peratura tambm envolve a aclimatao da respirao.
dficit de presso de vapor do ar (DPVar, : tringulo vazio) e Para uma determinada temperatura (e.g. 30C), folhas
fluxo de seiva ( : circulo cheio) em Ceiba pentandra em dias de aclimatadas a altas temperaturas apresentam taxas me-
alta (painel A, dia 119, fluxo total de 40 L dia-1) e baixa radiao nores de respirao do que folhas de ambientes mais frios
solar (painel B, dia 124). Dados coletados conforme descrito na
(Atkin et al., 2005).
Figura 10. No painel B, a linha tracejada mostra o DPVar. Observe
que no dia 124 o fluxo foi decrescente at estabilizar em 150 mL Em nvel de ecossistema a produtividade primria li-
hr-1 (velocidade de 1 cm hr-1) aps a meia noite do dia seguinte. quida, PPL (crescimento novo) reflete o balano entre
Dados originais no publicados. O dados de radiao solar, fotossntese bruta (AB) e respirao total. Isto :
temperatura e umidade para o clculo do dficit de presso de
vapor do ar (DPVar) foram obtidos do INMET (2014). PPL = AB (1-R),

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796 Ricardo Antonio Marenco et al.

Em que R representa a proporo de carbono assi- poca chuvosa do que na poca seca. Tem-se registrado
milado perdido via respirao total. A respirao (R) in- maior crescimento na poca chuvosa na Amaznia cen-
clui as perdas de carbono devido respirao noturna do tral (da Silva et al., 2002) e no sul da Amaznia (Grogan
vegetal (folhas, razes, etc.) e aquelas derivadas da emis- & Schulze, 2012). Porm, para outras localidades (e.g.
so de compostos orgnicos volteis, exsudao de com- centro leste) ainda no tem sido observada tendncia
postos orgnicos e carboidratos liberados pela raiz definida (Wagner et al., 2014). Entretanto, contrrio ao
(Lloyd & Farquhar, 2008). No geral, estima-se que em que tem sido observado em rvores adultas, para rvores
florestas tropicais do total de carbono assimilado (AB) na fase juvenil da Amaznia central no tem sido obser-
entre 60 e 85% seja utilizado na respirao (Lloyd & vado efeito da sazonalidade das chuvas no crescimento
Faquhar, 2008). Para a Amaznia central a respirao (Magalhes et al., 2014), provavelmente devido menor
total pode representar 80% de AB (Malhi et al., 1998). perda de gua em decorrncia da proteo recebida do
dossel da floresta. Tambm no se sabe se rvores adul-
CRESCIMENTO DE RVORES tas podem atuar como transportadores de gua para as
camadas mais superficiais do solo, o que favoreceria
Dependo da regio, as rvores da Amaznia podem
mudas e arvoretas do sub-bosque. Tem-se observado que
apresentar maior aumento em dimetro do tronco na
rvores na fase juvenil (mudas e arvoretas) crescem mais
rpido em ambientes menos sombreados (Mendes et al.,
2013), com correlao positiva entre a taxa de cresci-
mento das plantas e a fotossntese (Magalhes et al.,
2014).

CONCLUSES
Na poca seca observa-se aumento da irradincia o
que pode eventualmente favorecer a fotossntese. En-
tretanto, a limitao imposta pela restrio hdrica na
poca seca leva a reduo da fotossntese sobretudo em
rvores de dossel. rvores em fase juvenil esto menos
expostas s variaes na umidade do ar o que permite
que as taxas de fotossntese oscilem menos ao longo do
ano quando o perodo de seca de curta durao. Em
rvores da Amaznia a variao diurna da fotossntese
est relacionada variao na irradincia, temperatura e
dficit de presso de vapor. Associado ao aumento da
irradincia h tambm aumento da temperatura o que
aumenta o dficit de presso de vapor, isso favorece o
fechamento dos estmatos nos horrios da tarde. Em
algumas espcies, a assimilao de carbono varia ao lon-
go do dia em folhas mantidas em iluminao constante
o que sugere o envolvimento de um relgio biolgico, o
Figura 12. Ponto de compensao por CO2 () e respirao qual pode ser diariamente ajustado de forma a acompa-
diurna (Rd) em funo da temperatura em folhas de Minquartia
nhar as variaes dirias das variveis do ambiente, prin-
guianensis. * corresponde ao ponto de compensao
na ausncia de Rd. No ponto de compensao por CO2 () a cipalmente as variaes na irradincia. Diversos estu-
fotossntese lquida zero. Quando a concentrao intercelular de dos mostram que na maior parte da Amaznia rvores
CO2 atinge o valor * a quantidade de CO2 fixado via fotossntese com dimetro (a 1,3 m do solo) acima de 10 cm cres-
igual quantidade de CO2 produzido via fotorrespirao. Por cem a taxas maiores na poca chuvosa, sugerindo que o
isso, em * o CO2 liberado pela folha deve-se apenas contribuio
de Rd. Dados originais no publicados coletados utilizando um ecossistema florestal atua como sumidouro de carbono.
medidor de fotossntese (Li-6400, Li-Cor, EUA) seguindo o Pela expressiva extenso territorial da Amaznia e di-
protocolo de Brooks e Farquhar (1985). A linha tracejada no painel versidade de espcies da regio, mais estudos ainda so
superior mostra os valores de * calculados utilizando a equao necessrios para determinar como fatores especficos
de Brook e Farquhar (1985), sendo * = 42,7 + 1,68 (T-25) +
do ambiente fsico influenciam a assimilao de carbo-
0,012 (T-25)2 T em oC). No painel inferior, a linha tracejada mostra
a tendncia esperada de Rd assumindo queda brusca da respirao no e o crescimento de rvores nos diversos grupos fun-
a partir de 47C (Larcher, 1995). cionais.

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Fisiologia de espcies florestais da Amaznia: fotossntese, respirao e relaes hdricas 797

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