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422 C.S.S. Pires et a.

Enfraquecimento e perda de colnias de abelhas no Brasil:


h casos de CCD?
Carmen Slvia Soares Pires(1), Fbia de Mello Pereira(2), Maria Teresa do Rgo Lopes (2),
Roberta Cornlio Ferreira Nocelli(3), Osmar Malaspina(4), Jeffery Stuart Pettis (5) e rica Weinstein Teixeira(6)
Embrapa Recursos Genticos e Biotecnologia, Parque Estao Biolgica, Avenida W5 Norte (Final), Caixa Postal02372,
(1)

CEP70770917 Braslia, DF, Brasil. E-mail:carmen.pires@embrapa.br (2)Embrapa MeioNorte, Avenida Duque de Caxias, no5.650,
Buenos Aires, Caixa Postal001, CEP64006220 Teresina, PI, Brasil. E-mail:fabia.pereira@embrapa.br, mariateresa.lopes@embrapa.
br (3)Universidade Federal de So Carlos, Departamento de Cincias da Natureza, Matemtica e Educao, Rodovia Anhanguera,
Km174, CEP13600970 Araras, SP, Brasil. E-mail:roberta@cca.ufscar.br (4)Universidade Estadual Paulista, Centro de Estudos de Insetos
Sociais, Departamento de Biologia, Instituto de Biocincias, Avenida24, no1.515, Bela Vista, CEP13506900 Rio Claro, SP, Brasil. E-mail:
malaspin@rc.unesp.br (5)United States Department of Agriculture, Agricultural Research Service, Bee Research Laboratory, Bldg.306 BARCE, 10300
Baltimore Avenue, 20705 Beltsville, Maryland, Estados Unidos. E-mail: Jeff.Pettis@ars.usda.gov (6)Agncia Paulista de Tecnologia dos Agronegcios,
SAASP, Avenida Professor Manoel Cesar Ribeiro, no1.920, CEP 12400970, Pindamonhangaba, SP, Brasil. E-mail:erica@apta.sp.gov.br

ResumoNas ltimas dcadas, o declnio de populaes de abelhas silvestres e o colapso de colnias de Apis
mellifera tm preocupado pesquisadores e apicultores. Oobjetivo deste artigo de reviso foi compilar alguns dos
estudos mais relevantes relacionados s possveis causas desses problemas como nutrio, manejo, patgenos,
parasitas e efeitos de agrotxicos , alm de apresentar um breve histrico da sndrome colony collapse disorder
(CCD) nos Estados Unidos e na Europa. Abordaram-se com mais detalhes os estudos desenvolvidos no Brasil,
principalmente sobre agrotxicos utilizados na agricultura e patgenos e parasitas que acometem as colnias de
A.mellifera africanizada. Casos de enfraquecimento, declnio e colapso tm sido registrados, principalmente
nos estados de So Paulo e Santa Catarina, que somam grandes perdas. Resultados das ocorrncias analisadas
indicaram que as mortalidades em massa registradas no Brasil no estavam associadas a patgenos ou a parasitas.
Somente dois casos com caractersticas semelhantes s descritas para CCD foram registrados, porm sem causas
definidas. Para que se conheam as causas de enfraquecimentos e perdas de colnias de abelhas, urgente a
implementao de programas oficiais de levantamento sistemtico da sanidade apcola, associados a pesquisas
com foco nas avaliaes dos possveis impactos da fragmentao de habitats e das prticas agrcolas sobre as
comunidades de abelhas.
Termos para indexao: Apis mellifera, abelha africanizada, distrbio do colapso das colnias, nutrio de
abelhas, patologia apcola, polinizao.

Weakness and collapse of bee colonies in Brazil: are there cases of CCD?
AbstractIn the last decades, the decline of wild bee populations and the collapse of Apis mellifera colonies
have concerned researchers and beekeepers. The objective of this review was to compile some of the most
relevant studies related to the possible causes of these problems such as nutrition, management, pathogens,
parasites, and the effects of pesticides , besides presenting a brief history of the colony collapse disorder
syndrome (CCD) in the United States and Europe. The studies developed in Brazil were presented in more
detail, mainly those on pesticides used in agriculture and on pathogens and parasites that attack the colonies
of Africanized A.mellifera. Cases of weakening, decline, and collapse have been recorded in Brazil, mainly in
the states of So Paulo and Santa Catarina, which add up to great losses. Results of the analyzed occurrences
indicated that the recorded mass mortalities were not associated with pathogens or parasites. Only two cases
with characteristics similar to those described for CCD were recorded, but without defined causes. In order to
know the causes of the weakening and collapses of colonies, the implementation of official programs is urgent
for the systematic survey of bee health, associated with research focusing on assessments of possible impacts
of habitat fragmentation and agricultural practices on bee communities.
Index terms: Apis mellifera, Africanized honey bees, colony collapse disorder, bee nutrition, honey bee health,
pollination.

Introduo aumento de produo em consequncia da polinizao


Cerca de 70% das plantas cultivadas, que so promovida por animais, principalmente abelhas (Klein
utilizadas diretamente para o consumo humano, tm etal., 2007). Das141 espcies de plantas cultivadas

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no Brasil para uso na alimentao humana, produo tm sido apontadas como as principais causas (Potts
animal, biodiesel e fibras , aproximadamente 60% etal., 2010).
(85espcies) dependem em certo grau da polinizao Associadas aos declnios das populaes de abelhas
animal (Giannini etal., 2015a). Estima-se que o valor silvestres na ltima dcada, mortalidades sucessivas
econmico da polinizao promovida por insetos de colnias manejadas de A.mellifera tm sido
corresponde a 9,5% do valor total da produo agrcola registradas nos Estados Unidos em mdia 30%
mundial, considerando-se a produo agrcola de 2005 de perdas de colnias, em avaliaes consecutivas
de 100 culturas usadas diretamente para alimentao efetuadas entre 2006 e 2010, conforme vanEngelsdorp
humana (Gallai etal., 2009). Levando-se em conta etal. (2007, 2008, 2010, 2011) e em alguns pases
a produo agrcola brasileira de 2012, estimou-se da Europa (Laurent etal., 2015). Desde os primeiros
o valor econmico da polinizao para 44culturas, registros no continente norte americano, j no
que apresentam ganhos variados com a polinizao inverno de 20062007, verificou-se que colnias que
animal, em aproximadamente 30% da produo total entravam em colapso apresentavam caractersticas
de 45bilhes de dlares (Giannini etal., 2015a). bem definidas, embora sem causa conhecida. Por ser
Os servios de polinizao nas reas agrcolas reconhecido somente aps ocorrido e por meio de
dependem tanto das espcies domesticadas quanto um conjunto de sintomas, o fenmeno passou a ser
das populaes de abelhas silvestres (Garibaldi etal., tratado como uma sndrome e recebeu a denominao
2013). Asabelhas Apis melliferaL. tm sido as mais de colony collapse disorder (CCD), conforme
utilizadas em todo o mundo para a polinizao de vanEngelsdorp etal. (2009), em Portugus, distrbio
plantas cultivadas, em razo de seu fcil manejo, do colapso das colnias. Ossintomas da CCD so: a
tamanho de suas colnias, sua abundncia em rpida perda de abelhas operrias, evidenciada pelo
diferentes ecossistemas e seu perfil generalista na busca enfraquecimento ou morte da colnia com excesso de
de recursos. Some-se a tais benefcios a importncia crias, em comparao ao nmero de abelhas adultas;
que representam em termos de produo de mel e ausncia de crias e abelhas adultas mortas dentro
de outros produtos apcolas. Em2013, o valor da ou fora da colmeia; e ausncia de invaso imediata
produo de mel no Brasil foi de 316 milhes de reais da colmeia por pragas como, por exemplo, traas
(Produo da pecuria municipal, 2014). Noentanto, (vanEngelsdorp etal., 2009). Osprincipais fatores que
no pas, ainda incipiente a polinizao dirigida com tm sido associados sndrome so estresses causados
uso de abelhas A.mellifera como prtica que visa o por patgenos, manejo inadequado das colnias, uso
aumento de produtividade e de qualidade de frutos. de agrotxicos, m nutrio e a combinao entre estes
Apesar da grande diversidade de espcies encontradas fatores (vanEngelsdorp etal., 2009).
no territrio nacional, o uso das espcies nativas, Nesta reviso, apresentamos um breve histrico
principalmente as abelhas sem ferro, na polinizao sobre a sndrome da CCD na Amrica do Norte e
de plantas cultivadas e produo de mel, tem recebido Europa, alm de uma compilao de alguns dos
ainda menos ateno (Moure etal., 2007; Jaff etal., estudos mais relevantes relacionados s possveis
2015). causas da CCD (nutrio, patgenos, parasitas e
Os processos de expanso das reas de produo efeitos dos agrotxicos) e discutimos, ainda, como
e intensificao da agricultura tm ameaado a as mudanas climticas em curso podem afetar essa
biodiversidade e os servios ecossistmicos, inclusive sndrome. Com o objetivo de responder pergunta:
a polinizao (Garibaldi etal., 2011). Defato, trabalhos Existem casos comprovados de CCD no Brasil?,
recentes tm mostrado o declnio de polinizadores focou-se nos estudos que esto sendo realizados
silvestres e domesticados, com redues registradas no pas, principalmente sobre agrotxicos em uso
no nmero de espcies de polinizadores e nos servios na nossa agricultura e os patgenos e parasitas que
de polinizao em diferentes regies do globo (Potts afetam as colnias manejadas das abelhas melferas.
et al., 2010). Vrios fatores esto associados ao Ao final, com base nas experincias de outros pases,
declnio das populaes silvestres de polinizadores, foram discutidas as possveis medidas de mitigao
em que a perda e fragmentao dos habitats naturais e os principais estudos necessrios abordagem

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sobre declnios, enfraquecimentos e outros colapsos, No incio de 2007, foi realizada nos EUA uma
levando-se em conta a realidade brasileira. reunio com a participao de cientistas de rgos
federais, universidades, representantes da indstria
Histrico da sndrome distrbio do colapso apcola e dos produtores, com o objetivo de identificar
das colnias nos Estados Unidos e na Europa a causa ou causas da rpida mortalidade das colnias.
Um conjunto de sintomas foi identificado e resultou
Ainda no se sabe o momento exato em que as na denominao dessa sndrome como colony colapse
primeiras perdas de colnias de A. mellifera atribudas disorder (CCD). Apartir da foi criado um comit
CCD ocorreram nos EUA e em outras reas do mundo. de investigao e um de gesto da CCD, este ltimo
Em20062007, antes da polinizao das amendoeiras, encarregado de elaborar um plano de ao e relatar
em fevereiro de 2007, apicultores do Estado da anualmente os progressos atingidos (Colony Collapse
Califrnia observaram a ocorrncia de colmeias que, Disorder, 2015). OComit Gestor da CCD inclui
em apenas algumas semanas, passaram rapidamente governo federal e estaduais, universidades pblicas e
a apresentar condies precrias. Eles relataram que pesquisadores de instituies privadas, liderados pelo
as colnias pareciam boas, mas, inexplicavelmente, Agricultural Research Service (ARS) do Usda e pelo
perdiam as abelhas adultas em apenas algumas National Institute of Food and Agriculture (Nifa).
semanas, as quais morriam ou ficavam demasiadamente Inmeras causas da CCD tm sido propostas e
fracas para polinizar os campos de amendoeiras. examinadas. Noentanto, agora est claro que nenhum
Em2006, o United States Department of Agriculture fator sozinho deve ser responsvel pela sndrome. Nveis
(USDA) realizou um levantamento nas colnias, em elevados de patgenos continuam a ser identificados
boas e ms condies, mas no conseguiu identificar nas abelhas afetadas pela CCD (CoxFoster etal.,
um organismo causador (patgeno ou predador) que 2007), sem que um patgeno especfico possa ser
explicasse as perdas. Um levantamento conduzido em associado definitivamente sndrome (Cornman
etal., 2012). Alm disso, avaliaes quanto ao
2007 pelos inspetores do Apiary Inspectors of America
caro Varroa destructor, um parasita j conhecido,
(AIA) estimou que os apicultores americanos perderam
e quanto ao microspordio Nosema ceranae que,
30% de suas colmeias de A. mellifera, no outono e
inicialmente, eram suspeitos de desempenhar papel
inverno daquele ano, ou cerca de 750 mil colmeias.
importante na CCD, no foram capazes de evidenciar
Daquela perda total, cerca de 13% (325 mil colnias)
a responsabilidade destes pela sndrome. Estudos tm
foi atribuda CCD, os outros 17% poderiam incluir
mostrado que as abelhas esto expostas a uma ampla
algumas colnias com CCD, uma vez que difcil
gama de agrotxicos (Mullin etal., 2010; Pettis etal.,
separar todas as perdas em categorias distintas. Desde
2013) e que alguns deles tm efeitos sinergsticos com
2007, os levantamentos e registros tm sido conduzidos outros agrotxicos ou com parasitas ou patgenos que
anualmente (vanEngelsdorp etal., 2007, 2008, 2010, acometem as abelhas (Pettis etal., 2013). Emgeral,
2011). Nosltimos anos, nos EUA, os levantamentos esses estudos sustentam a hiptese de que a CCD uma
tm registrado perdas durante todo o ano e, em 2014, sndrome relacionada sobrecarga de estresse, causada
a perda total mdia ficou em torno de 43% de colnias por diferentes fatores que atuam em combinao ou
de A. mellifera (Lee etal., 2015). sinergisticamente (Cornman etal., 2012). Noentanto,
Esses inventrios tm um valor inestimvel na busca mais dados so necessrios para confirmar totalmente
por tendncias e tm direcionado as pesquisas para os essa hiptese e, assim, estudos com essa abordagem
problemas mais urgentes que os apicultores relatam continuam a ser conduzidos.
como sendo as causas da morte de suas colnias. Uma Embora as causas da CCD no tenham sido totalmente
tendncia interessante que o nmero de apicultores esclarecidas, as pesquisas esto sendo conduzidas por
americanos que relataram sintomas de CCD em suas equipes multidisciplinares, de forma coordenada e
colmeias diminuiu nos ltimos anos, mas as perdas com foco em resolver o problema (Pettis & Delaplane,
mdias anuais permaneceram quase to altas quanto no 2010). Neste sentido, vrios projetos esto sendo
pico dos relatos sobre a CCD, entre 2006 e 2008 (cerca financiados pelo Nifa e pelo Agricultural Research
de 30% de perda durante o inverno). Service (ARS). Como resultado, com contribuies

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adicionais de uma srie de outras fontes, como colnia e poder auxiliar, assim, a preveno contra a
National Honey Board, Almond Board of California, CCD (DeGrandiHoffman & Chen, 2015).
Burts Bees, HagenDaz, North American Pollinator De acordo com o Plano de Ao da CCD, amostras de
Protection Campaign, Project Apis, Foundation for abelhas tambm esto sendo analisadas extensivamente
the Preservation of Honey Bees e outras, tem surgido quanto aos agrotxicos pela Pennsylvania State
uma variedade de estudos e agregao de novas University, pelo ARSBeltsville e pelo Departamento
competncias que trabalham em questes relacionadas de Agricultura da Pensilvnia, em cooperao com
sanidade apcola. os laboratrios Agricultural Marketing Service
O laboratrio do ARS, em Beltsville, identificou (AMS) do USDA. Pormeio do genoma da abelha
que uma nova espcie de Nosema N. ceranae melfera recentemente sequenciado, os pesquisadores
est presente nos EUA desde pelo menos 1995. Este descobriram que as abelhas podem ter um menor
parasita do trato digestivo continua a impactar a sade nmero de enzimas desintoxicantes, o que as torna
das abelhas, mas no parece ser a nica causa da CCD. especialmente suscetveis aos agrotxicos. Assim,
Viroses relacionadas sade das abelhas continuam embora no se tenha confirmado nenhum padro de
a ser investigadas, especialmente em conjunto com a exposio a agrotxicos com as mortes, as abelhas
infestao do caro V. destructor. de colnias associadas CCD continuaro a ser
O impacto do transporte de colnias de abelhas analisadas quanto exposio a agrotxicos e doenas.
(apicultura migratria) e sua relao com a CCD Vrios estudos tm mostrado que uma ampla gama de
tambm tm sido investigados pelo USDAARS e agrotxicos pode ser encontrada nas colnias (Mullin
etal., 2010) e que estes compostos podem interagir
universidades. Grande parte do trabalho sobre o estresse
com agentes patognicos (Pettis etal. 2013). Efeitos
causado pela migrao das colnias est sendo realizado
de inseticidas sobre as rainhas foram documentados,
pelo Projeto Areawide on Honey Bee Health do ARS
mas o efeito em toda a colnia muitas vezes no
(Pettis & Delaplane, 2010). Oobjetivo destas pesquisas
observado de forma significativa (Sandrock etal., 2014;
sobre o estresse das migraes desenvolver um
Dively etal., 2015). Outros estudos de campo foram
conjunto de prticas de manejo mais adequadas para os
realizados, mas os resultados ainda so controversos
apicultores migratrios. Dados preliminares apontaram
(Pilling etal., 2013; Cutler etal., 2014; Rundlf etal.,
perda de 30% dos imaturos nas colnias transportadas,
2015).
em comparao com aquelas que permaneceram Na Europa, a perda de colnias no um fenmeno
fixas. Sondas de temperatura colocadas em colmeias novo, e a CCD por si s no tem sido amplamente
experimentais mostraram certa incapacidade das registrada. As avaliaes oficiais de perdas de
abelhas de manter a temperatura estvel na colnia colnias so mais recentes do que nos EUA e no
(termorregulao), o que foi correlacionado perda de esto disponveis com a mesma periodicidade, como
crias. Ahn etal. (2012) observaram que as glndulas ocorre no continente americano, pois envolve adeso
hipofaringeanas das abelhas nutridoras, de colnias de pases da UE, bem como o engajamento de
transportadas por longas distncias, tm menor volume rgos para a padronizao de metodologia em tais
em comparao quelas de abelhas de colnias fixas. avaliaes (Laurent etal., 2015). Aps a introduo
Isso provavelmente afeta a capacidade de alimentar do caro Varroa, na dcada de 1970, as perdas de
a prole em abelhas nutridoras, o que pode levar ao colnias passaram a ser elevadas na Europa, apesar
enfraquecimento da colnia. das tentativas de controle feitas pelos apicultores (De
Com relao nutrio, o Usda desenvolveu, em Jong, 1982; Genersch etal., 2010). Entre 2006 e 2008,
parceria com a iniciativa privada, o MegaBee ou o a Europa sofreu perdas de colnias, embora para tais
Tucson Bee Diet, uma dieta suplementar de protenas perdas no se tenha constatado sintomas semelhantes
comparvel ao plen coletado naturalmente, quanto queles associados CCD nos EUA. NaEuropa, os
atratividade para as abelhas, s taxas de consumo e ao caros Varroa ou a exposio a agrotxicos tm sido
estmulo do crescimento da colnia. Adieta MegaBee e apontados como os causadores das perdas de colnias
outras dietas comerciais so um componente importante (Genersch etal., 2010). Noincio da dcada de 2000,
para mitigar o impacto da m nutrio sobre a sade da os apicultores franceses culparam os inseticidas

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neonicotinoides, usados na cultura do girassol a humana, aps dcadas de estudos. Recentemente, os


(Helianthus annuusL.), pela morte de colnias de estadosmembros da Unio Europeia, em relatrio de
A. mellifera. Alguns estudos investigaram esta 20122014 (Laurent etal., 2015), tm disponibilizado
associao, mas no conseguiram mostrar exposio vultosos recursos para pesquisas, com o objetivo de
suficiente aos agrotxicos que pudesse causar tais conhecer os fatores envolvidos nessa sndrome.
perdas de colnias (Chauzat etal., 2010). Osefeitos do
Varroa so muitas vezes mais claros, e monitoramentos Enfraquecimento e perda de colnias no Brasil
conduzidos na Alemanha tm mostrado que, em
alguns anos, esse caro pode ser apontado como um No continente latinoamericano, apesar da relevncia
fator significativo de perda de colnias (Genersch econmica que a atividade apcola representa, o status
etal., 2010). Noentanto, o uso de neonicotinoides em da sanidade apcola no que tange problemtica da
canola (Brassica napus) e perdas de colnias ocorridas CCD no est bem documentado, com ausncia de
no Reino Unido foram investigados no perodo de relatos sobre perdas massivas devidas ao fenmeno
2000 a 2010 e foi encontrada relao significativa (Vandame & Palacio, 2010). At o incio dos anos
entre o uso de imidaclopride (inseticida do grupo dos 2000, no havia registros na literatura sobre a perda
neonicotinoides) e perdas de colnias de A. mellifera de colnias de A. mellifera no Brasil, com exceo
(Budge et al., 2015). Com base em vrios outros de perdas ocorridas em virtude de indisponibilidade
estudos, a Unio Europeia, em 2014, suspendeu o uso de recursos naturais (secas prolongadas), manejo
de vrios inseticidas desse grupo para reavaliao, com inadequado (em especial relacionados manuteno de
deciso definitiva marcada para o fim de 2015. Assim, rainhas improdutivas, entre outros fatores) ou em razo
na Europa e ao redor do mundo, continua o debate do plen txico de barbatimo (Stryphnodendronspp.)
sobre o papel da exposio aos agrotxicos nas perdas (Carvalho & Message, 2004; Castagnino etal., 2011).
de colnias de A. mellifera (Godfray etal., 2014). A partir de 2007, possvel constatar o uso de termos
Um grupo de trabalho que coordenou a pesquisa como declnio e colapsos de colnias no pas,
sobre o Varroa por muitos anos na Europa foi em congressos e na mdia popular (jornais e revistas
transformado em uma rede de pesquisa mais ampla,
impressas ou portais digitais), em que se procura
que tem investigado as perdas de colnias associadas
estabelecer semelhanas com o fenmeno da CCD
a todos os fatores. Esse grupo foi denominado Colony
identificado nos Estados Unidos. Em 2010, foi levantada
Loss Network ou Coloss (Coloss, 2015a). Arede
a possibilidade de ocorrncias de CCD em abelhas
Coloss no visa financiar as investigaes, mas tem
africanizadas na regio sudeste do pas (no municpio
como objetivo coordenar as atividades de pesquisa
de Altinpolis, SP), com caractersticas semelhantes
em toda a Europa e tem trabalhado para ser uma rede
s descritas pelos americanos, todavia, sem causas
de pesquisa mundial, que inclui pesquisadores de
outros continentes. AColoss tem todos os trs grupos estabelecidas. Igualmente, sem definio de causas,
envolvidos com a problemtica: cientistas, apicultores constataes de crias amareladas, amarronzadas e com
e indstria, visando complementar as abordagens aparncia anmala (abdmen retrado e ressecado)
de investigao e criar novas alianas e sinergias foram relatadas. Embora os apirios estudados
entre os membros da rede. Esta rede tem publicado estivessem em rea de plantio de canadeacar e
artigoschave, relacionados s perdas de colnias eucalipto (com considervel uso de neonicotinoides e
(Coloss, 2015b) e publicou o Bee book standard fipronil) e, ainda, tenha sido constatada a presena de V.
methods for Apis mellifera research, que props destructor e de diversos patgenos, entre os quais vrus
metodologias padronizadas a serem utilizadas nas e o fungo N. ceranae (Teixeira etal., 2008a, 2012),
pesquisas com as abelhas melferas. no foi possvel concluir qual seria a causa ou causas
O fenmeno CCD foi e continua sendo amplamente de tais colapsos. Fica patente a necessidade de estudos
estudado, mas ainda existem muitas perguntas sem que ampliem e aprofundem tais conhecimentos,
respostas, considerando-se toda a complexidade que inclusive avaliaes de possveis efeitos sinergsticos
naturalmente norteia uma sndrome, a exemplo de entre os compostos e os patgenos presentes, em todas
muitas sndromes que afetam outras espcies, inclusive as fases de desenvolvimento das abelhas.

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Em 2007, as primeiras amostras de abelhas praticamente inexistem registros de deslocamentos


A. mellifera africanizadas, oriundas de apirios de colmeias, por parte do produtor e rgos oficiais
brasileiros da regio Sudeste, cujas colnias envolvidos. Aausncia de programas governamentais
apresentavam enfraquecimento e queda de produo devidamente regulamentados, que visem avaliar
repentinas, foram enviadas ao Bee Research Laboratory, a situao real da sanidade apcola em territrio
USDA, Beltsville, EUA, como parte de pesquisa nacional, constitui-se tambm em fato que contribui
desenvolvida pela Agncia Paulista de Tecnologia sobremaneira para tal situao. Ao se considerar o que
dos Agronegcios, da Secretaria de Agricultura e preconizado pela Organizao Mundial da Sade
Abastecimento de So Paulo (Apta, SAASP), em Animal (OIE, World Organisation for Animal Health),
colaborao com a Universidade Federal de Viosa, quanto ao controle que deveria ser executado por
para identificao de patgenos com a aplicao organismos oficiais, no que diz respeito s doenas
das mesmas ferramentas moleculares utilizadas nas que acometem as abelhas, constante em seu Cdigo
amostras diagnosticadas com CCD naquele pas. Terrestre de Sade Animal (World Organisation for
Naquela ocasio, os dados da presena de patgenos Animal Health, 2015), os dois primeiros e principais
e das caractersticas observadas nessas colnias no itens requeridos no so efetuados apropriadamente
indicaram que essas mortalidades registradas nos no Brasil. O primeiro est relacionado ao registro de
apirios brasileiros estivessem associadas CCD. apirios pelas autoridades competentes em todo o pas.
Relatos de mortes em massa de A. mellifera tambm Esse registro importante para que levantamento ou
tm sido reportados por apicultores Apta e ao Centro controle de doenas possam ser efetuados. rgos
de Estudos de Insetos Sociais da Universidade Estadual executores de Defesa Agropecuria de pouqussimos
Jlio de Mesquita Filho, em Rio Claro, SP, e a membros estados iniciaram tais cadastros, bem como alguns
do Comit Cientfico Consultivo de Sanidade Apcola organismos de representao de classe, que se
do Mapa. Todavia, para que se tornem dados oficiais, encontram, todavia, ainda incompletos e falhos.
h a necessidade de registro por parte do rgo de Porm, no h uniformizao de tais cadastros, o que
defesa agropecuria da unidade federativa envolvida. inviabiliza a comunicao entre os poucos e diferentes
Nosltimos 10 anos, foram registradas perdas de dezenas sistemas elaborados com vistas a serem usados como
de milhares de colmeias de abelhas africanizadas no ferramentas em aes padronizadas e coordenadas.
Estado de So Paulo. Emalgumas visitas ao campo, Osegundo item abrange a organizao, por parte de
pela equipe do Laboratrio de Ecotoxicologia e rgos oficiais para levantamentos sistemticos, o que
Conservao de Abelhas, da Universidade Federal inclui coletas contnuas, acompanhadas de avaliaes
de So Carlos, observou-se um nmero elevado de apropriadas que permitam pronta disseminao da
operrias mortas no entorno das colmeias, mas no informao obtida. Ono atendimento a estes dois itens
se observou nenhuma das caractersticas associadas inviabiliza a gerao de informaes confiveis, para
CCD. Ascausas dessas perdas no foram efetivamente emisso de documentos oficiais que atestem a sade das
investigadas. Ahiptese levantada para explicar essas colnias de uma determinada regio e que compem os
mortalidades em massa a aplicao de agrotxicos requisitos propostos pelo organismo regulamentador
nas reas prximas dos apirios, alm do uso incorreto internacional OIE, do qual o pas signatrio. Assim,
dos diferentes tipos de aplicao existentes. sem o conhecimento do efetivo de produtores e colnias
No entanto, no h dados sobre mortalidade de presentes no Brasil, no h chance de se mensurar a
abelhas melferas manejadas e nativas efetivamente magnitude das perdas, sejam atribudas CCD ou a
registrados, relacionados presena de patgenos, outros tipos de colapso. Aimplementao de redes
exposio aos agrotxicos ou a combinao desses de laboratrios que deem suporte aos levantamentos
fatores, em razo da inexistncia de um sistema de epidemiolgicos essencial. Atualmente, existe no
monitoramento das colnias nos apirios, meliponrios Brasil apenas um laboratrio especializado (Apta,
e tambm nos ambientes naturais. NoBrasil, no SAASP), o qual no tem condies de atender
se tem cadastro amplo e efetivo de apicultores e demanda nacional. Assim, pelo menos um laboratrio
meliponicultores, salvo iniciativas individualizadas de oficial por regio do pas seria necessrio, de forma a
pouqussimos estados, geralmente incompletas. Ainda, atender problemas sanitrios especficos.

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Possveis causas da CCD de doenas (Pereira etal., 2011). Pesquisas para


determinar as exigncias nutricionais das abelhas no
Estado nutricional e manejo das colnias so fceis de serem realizadas, pois cada casta tem sua
A deficincia nutricional da colnia afeta as reservas necessidade. Asexigncias nutricionais so diferentes
de alimento, os cuidados com as crias, aumenta o entre crias e adultos e so reguladas de acordo com a
canibalismo e prejudica o estado nutricional das idade, funo dos adultos na colnia, poca do ano e
geraes subsequentes de operrias (Brodschneider taxa metablica.
& Crailsheim, 2010). Problemas nutricionais afetam o Atualmente, recomenda-se a suplementao das
sistema imunolgico das abelhas e das colnias e esto colnias sempre que necessrio, mesmo em perodos
associados s causas da CCD (DeGrandiHoffman produtivos. Onvel timo de desenvolvimento das
& Chen, 2015). Osistema imunolgico individual colnias ocorre quando se fornecem 20 a 23% de
importante para a preveno de doenas causadas por protena bruta e todos os aminocidos considerados
microrganismos. Nasabelhas, a resistncia individual essenciais (De Groot, 1953). Considera-se tambm
inclui as barreiras mecnicas (cutcula, epiderme), importante que o alimento, natural ou formulado,
barreira fisiolgica (com mudanas de pH e outras contenha os aminocidos no essenciais glicina,
mudanas qumicas do intestino das abelhas) e o serina e prolina , para estimular o crescimento em
sistema imunolgico, entre outros (Evans & Spivak, A. melfera, pois a deficincia de qualquer um destes
2010). Aresposta imune dos insetos afetada pela aminocidos pode prejudicar a sntese das protenas
baixa disponibilidade de aminocidos essenciais, que os contm (Dadd, 1973; Brodschneider &
imprescindveis para a sntese de peptdeos do sistema Crailsheim, 2010). Oscarboidratos so importantes
imunolgico, e pela carncia de carboidratos que reduz no fornecimento da energia que ser usada na sntese
a disponibilidade de energia metablica necessria aos da matria orgnica, contrao muscular, conduo
processos associados ao sistema imunolgico (Cotter
de impulsos nervosos, produo de aminocidos,
etal., 2011).
produo de cera, entre outros. Contudo, nem todo
Se, por um lado, a desnutrio afeta a imunidade
acar pode ser metabolizado. Glicose, frutose,
e facilita a infestao por parasitas, por outro, o
sacarose, maltose, trealose e melezitose podem ser
parasitismo afeta o estado nutricional do organismo.
utilizadas pelas abelhas adultas, e os quatros primeiros
Assim, a relao entre nutrio e resposta imunolgica
so usados com maior eficincia (Brodschneider &
aos parasitas no to simples, alm disso, h
Crailsheim, 2010). Embora importantes, as exigncias
interao entre estes fatores. Ainfestao de operrias
nutricionais de vitaminas e sais minerais so pequenas
nutrizes de A. mellifera pelo caro Varroa interfere na
quantidade de alimento fornecido s larvas e no teor e por vezes difcil determinar a quantidade necessria
de aminocidos essenciais na hemolinfa das operrias ou a influncia desses no metabolismo dos insetos.
(Aronstein etal., 2012). Oparasitismo por Varroa causa Ofornecimento de xarope enriquecido com vitamina C
a disseminao de vrus e reduo do metabolismo aumenta a sntese proteica, o peso corporal das abelhas
de protenas essenciais ao sistema imunolgico das adultas e a quantidade de cria nas colnias (Andi &
abelhas (Alaux etal., 2011; DeGrandiHoffman & Ahmadi, 2014), o que deve influenciar o sistema
Chen, 2015). imunolgico individual e coletivo. Oteor de zinco do
As maiores fontes de alimento das abelhas so o plen de uma regio pode variar de 5,1 a 340,0mgkg1,
nctar, que ser transformado em mel, e o plen que contudo um teor menor que 30,0mgkg1 insuficiente
fermentado por microrganismos presentes no trato para manter as colnias saudveis. Assim, sugere-
digestrio das abelhas. Esses alimentos possuem uma se o fornecimento de soluo de sacarose a 50%,
variao nutritiva muito grande, que ocorre de acordo enriquecida com 30mgkg1 de zinco, para aumentar a
com a espcie botnica de onde so obtidos, e fornecem atividade antioxidante e a longevidade das operrias,
todos os nutrientes essenciais. Adeficincia de algum conforme Zhang etal. (2015). Estes autores tambm
destes nutrientes pode prejudicar o desenvolvimento, recomendam o enriquecimento do xarope com 60
manuteno e reproduo das colnias, reduzir a vida a 75mgkg1 de zinco para melhorar a qualidade das
das abelhas, provocar estresse e facilitar o aparecimento larvas produzidas.

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Enfraquecimento e perda de colnias de abelhas 429

A abundncia e diversidade de plen influencia a frequentemente em colnias destinadas aos servios de


sade dos polinizadores. Dietas poliflorais deixam polinizao, que so instaladas geralmente em locais de
o sistema imunolgico mais eficiente do que dietas monocultura e ficam sujeitas a uma dieta menos variada
monoflorais (Alaux et al., 2011). Nas operrias de e, consequentemente, mais pobre (Brodschneider &
colnias que possuem dieta diversificada, observa- Crailsheim, 2010).
se aumento da concentrao de hemcitos e do peso Alm disso, tambm pode ocorrer estresse em
do corpo gorduroso (indicadores imunolgicos ou de consequncia das condies e da frequncia do
capacidade imunolgica individual) e alta atividade da transporte das colmeias. NosEstados Unidos, por
glicoseoxidase (indicador imunolgico social) (Alaux exemplo, nas grandes empresas que prestam servios
etal., 2011). Para as abelhas, o valor nutritivo do plen de polinizao, as colmeias so transportadas em
depende, alm da diversidade, da disponibilidade de caminhes por longas distncias e podem mudar
nutrientes, em especial dos aminocidos essenciais, de de lugar de duas a cinco vezes por safra, conforme
sua digestibilidade e da presena de outros nutrientes, Ahn etal. (2012), que observaram que, alm dos
como lipdeos e carboidratos (Frias etal., 2015). aspectos nutricionais, o confinamento e as flutuaes
A composio qumica do plen pode variar de de temperatura nas colnias constituem fatores
acordo com a espcie vegetal, condies ambientais, estressantes adicionais que podem aumentar a
idade e estado nutricional da planta, regio, estaes suscetibilidade a doenas, alm de expor as colnias
do ano e mesmo de acordo com o ano (Szczesna a outros parasitas e patgenos. Noentanto, a migrao
etal., 2002). Assim, essencial o conhecimento da de colnias em servios de polinizao nem sempre
composio nutricional do plen apcola produzido, considerada um fator importante para o aumento
como estratgia de alimentao artificial das colnias das perdas anuais, desde que o estresse causado pela
nos perodos de escassez de alimento. Aqualidade migrao seja minimizado ou compensado por prticas
da dieta de plen influencia diretamente a fisiologia, adequadas de manejo (vanEngelsdorp etal., 2010).
sade e sobrevivncia da abelha e pode causar efeitos Em muitos pases, e particularmente no Brasil,
negativos no comportamento de forrageamento as perdas anuais de colnias podem ser atribudas
e capacidade de alimentao da cria por abelhas ao manejo inadequado. Fatores como exposio a
nutridoras (Frias et al., 2015). Uma deficincia da fontes de gua limitadas ou contaminadas, falta de
quantidade e qualidade do plen e nctar leva reduo sombreamento em regies de climas quentes, no
do nmero de abelhas nas colnias e da quantidade de fornecimento de alimentao suplementar, uso de
colnias em uma regio. Aspesquisas mostram que as quadros velhos, ataque de inimigos naturais e no
perdas de colnias podem ser reduzidas, se o estresse substituio de rainhas tm sido apontados como causas
decorrente de dietas desbalanceadas for aliviado com de perdas de colnias, alm do plen do barbatimo
o uso de prticas que valorizem os recursos florais nos (Haddad, 2011; Message etal., 2012; Vidal, 2013;
agroecossistemas (Decourtye etal., 2001). Souza etal., 2014; HolandaNeto etal., 2015).
O desmatamento e as grandes reas de monocultura Patgenos, parasitas e predadores
tm afetado a composio florstica da paisagem Um histrico circunstanciado da sanidade
e contribudo para o declnio dos polinizadores apcola no Brasil foi recentemente compilado por
(Donkersley etal., 2014). Adieta das abelhas A. mellifera Message etal. (2012) e trouxe informaes sobre os
inclui plantas dos mais diversos grupos, uma vez que primeiros registros de diversos patgenos, parasitas
so generalistas na explorao de recursos florais. e predadores relacionados s abelhas melferas
Emreas com vegetao diversificada, ao terem acesso em territrio nacional: a bactria Melissococcus
ao plen de diversas fontes, as abelhas garantem uma pluton, atualmente Melissococcus plutonius; o fungo
alimentao balanceada, compensando a deficincia de Aschosphaera apis; os parasitas Acarapis woodi e
nutrientes de algumas espcies de plantas. Noentanto, Varroa jacobsoni (atualmente Varroa destructor); os
colnias instaladas em regies com extensas reas protozorios Malpighamoeba mellificae e Nosema apis
de monocultura sofrem com deficincia de nutrientes (atualmente classificado como fungo); os nematoides
essenciais, o que afeta a imunidade (Brodschneider & Agamomermissp. e Gordiussp.; as moscas Melaloncha
Crailsheim, 2010). Essa condio tem sido observada ronnai, Sarcophaga surrubea e Braula coeca; as traas

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Achroia grisella e Galleria mellonela; o percevejo 2011, devidamente notificados ao rgo oficial de defesa
Apiomerus lanipes; a formiga Myrmeleon januarius. agropecuria do Estado (Mitidiero, 2013).
Estes autores tambm apresentaram a identificao de Os escassos levantamentos epidemiolgicos
alguns vrus por meio da tcnica de dupla imunodifuso j realizados no Brasil so pontuais e efetuados
(Filamentous virus, Acute paralysis virus (ABPV), especialmente nas regies Sul e Sudeste. Pouco se
Black queen cell virus (BQCV) e Cloudy wing virus conhece sobre a situao sanitria dos apirios do
(CWV)). Alguns destes patgenos e parasitas esto CentroOeste, Norte e Nordeste do Brasil. Tambm, nada
sendo associados CCD nos Estados Unidos e na se conhece sobre a situao sanitria dos meliponrios
Europa. brasileiros, das colnias de abelhas nativas do Brasil
Pesquisas recentemente desenvolvidas no Brasil (Message etal., 2012) ou de colnias de A.mellifera que
esto centradas em uma das vertentes apontadas entre se encontram na natureza. Emrazo da diversidade de
as causas de colapso: a possibilidade de envolvimento microrganismos associados s abelhas, nessas anlises
de patgenos e parasitas (Teixeira etal., 2008a, 2008b, foi fundamental a aplicao de protocolos previamente
2012, 2013; Santos etal., 2014; Schwarz etal., 2014); estabelecidos por meio de colaborao da Apta com o
e a crescente vulnerabilidade das abelhas, em virtude Bee Research LaboratoryUSDA, em Beltsville. Essas
da diminuio de mecanismos de defesa em casos de tcnicas esto sendo utilizadas especialmente para
coinfeco (CoxFoster etal., 2007; vanEngelsdorp testar as semelhanas com possveis agentes envolvidos
et al., 2009). Entretanto, o conhecimento insuficiente com a CCD (CoxFoster etal., 2007). Assim, as
sobre a localizao das unidades produtivas (apirios) primeiras identificaes genticomoleculares de
patgenos que infectam A.mellifera africanizadas no
compromete o acesso ao conhecimento amplo sobre
Brasil foram obtidas, e nenhum patgeno em particular
patgenos existentes no pas. Infelizmente, no Brasil,
pareceu ser predominante nas colnias afetadas pelo
no h monitoramento neste sentido, pois este
mencionado declnio, conforme Teixeira etal. (2008a),
inviabilizado pelas precrias informaes disponveis
que relatam ainda que trs vrus foram identificados
quanto localizao de colnias em produo e de
Acute bee paralysis virus (ABPV), Black queen cell
apicultores, associado s dimenses continentais
virus (BQCV) e Deformed wing virus (DWV) e que,
do Pas. Outros pontos que dificultam as avaliaes
dos 1.920 indivduos analisados, 43 apresentaram
epidemiolgicas so: a falta de informaes sobre os
coinfeco, tendo sido 15 com ABPV e DWV, 19
manejos adotados nos apirios; a diversidade de flora com BQCV e DWV e 21 com ABPV e BQCV; entre
e de culturas, no raio de ao das abelhas; e as prticas esses indivduos, apenas seis apresentaram coinfeco
agrcolas ali adotadas, principalmente quanto ao uso com os trs vrus. Estes autores tambm constataram
de agrotxicos. que aproximadamente 26% das amostras analisadas
Estudos foram conduzidos em localidades especficas que incluam colnias onde foram relatadas perdas,
da regio Sudeste do Brasil, em populaes de enfraquecimentos repentinos e colnias sadias
A.mellifera africanizadas, que apresentaram problemas encontravam-se infectadas pelo vrus Israeli acute
sanitrios identificados como enfraquecimento paralysis virus (IAPV), patgeno identificado como
repentino e perda de colnias, em especial entre os um dos responsveis pela CCD nos Estados Unidos
meses de maro e julho (outono e inverno) (Teixeira (CoxFoster etal., 2007). Essa foi a primeira evidncia
etal., 2008a, 2012). Colnias usadas em servios de do vrus IAPV na Amrica do Sul e mostrou que a
polinizao, especialmente de macieira, em Santa presena do vrus nas amostras brasileiras no estava
Catarina, tambm foram avaliadas quanto s perdas relacionada ao declnio da populao de abelhas adultas
considerveis registradas pela Federao daquele estado da localidade estudada, o que foi posteriormente
(Gonalves, 2012). Vinte e quatro notificaes de confirmado por Teixeira etal. (2012).
ocorrncia de problemas sanitrios foram atendidas em Recentemente, Chen etal. (2014), por meio de
apirios de Santa Catarina e, no ano de 2012, realizou- complexo estudo de caractersticas biolgicas e
se o monitoramento em 18 apirios, no total de mais de moleculares envolvidas na infeco causada pelo vrus
500 amostras de abelhas analisadas pela Apta, advindas IAPV em A.mellifera, mostraram que este capaz
de reas que apresentaram problemas sanitrios em de infectar todas as fases de desenvolvimento desta

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Enfraquecimento e perda de colnias de abelhas 431

espcie de abelha (ovo, larva e abelhas adultas de todas Aparentemente, h grande variao da taxa de
as castas), embora sem sinais clnicos da infeco. infestao conforme a regio do pas, em consequncia
Os patgenos N. ceranae, M.plutonius, Leptomonas das variaes climticas, e conforme as linhagens.
apis, e Spiroplasma apis foram tambm identificados O fungo unicelular N.ceranae tambm tem sido
nas amostras brasileiras, e as relaes entre os alvo de estudos nas populaes de A.mellifera. Ambos
patgenos foram estudadas por meio de tcnicas os patgenos V.destructor e N.ceranae vm
moleculares. Foram identificadas correlaes com sendo associados presena de vrus em colnias de
outros patgenos presentes em amostras de A. mellifera, A.mellifera (Miranda etal., 2012) e tm sido indicados
oriundas do Sudeste do Brasil (negativa paraL. apis como possveis responsveis pela CCD no hemisfrio
x ABPV e positiva para ABPV x BQCV e ABPV x norte, junto com o vrus IAPV (Cox-Foster etal.,
DWV), fato que pode indicar efeito sinergstico entre 2007) e o vrus Invertebrate iridescent virus (IIV)
espcies de patgenos (Teixeira etal., 2008a). Ensaio (Bromenshenk etal., 2010).
multiplex RTPCR ("reverse transcriptasepolymerase Anlises realizadas em abelhas africanizadas, com
chain reaction") foi, posteriormente, desenvolvido e os parasitas V.destructor e N.ceranae e o vrus IAPV,
validado para as amostras brasileiras, quanto a alguns no confirmaram a hiptese de associao da presena
dos principais vrus identificados (BQCV, ABPV e deles, isolados ou em coinfeco, com colapsos no
DWV (Teixeira etal., 2008b). Aocorrncia comum Brasil (Teixeira etal., 2008a, 2012; Santos etal.,
de muitos vrus em populaes de A. mellifera, 2014). Ovrus IIV ainda no foi pesquisado em abelhas
oriundas de colnias que aparentam caractersticas oriundas do Brasil, e Tokarz etal. (2011), ao utilizar
saudveis mesmo quando diferentes vrus esto os mesmos dados metagenmicos dos estudos de
presentes, sugerem que infeces no aparentes podem Bromenshenk etal. (2010), com amostras de colnias
permanecer presentes por muitas geraes, causando com ou sem CCD, mostraram a ausncia da associao
pouco ou nenhum dano, vindo a desencadear, em do vrus IIV com o fenmeno CCD.
condies favorveis, replicao rpida ou infectar de O possvel envolvimento do microspordio N.
forma aguda a colnia, frequentemente com infeco ceranae foi reportado em colapsos de colnias nos
fatal (Miranda et al., 2012). Esta problemtica Estados Unidos e Europa (CoxFoster etal., 2007;
relacionada presena de vrus em A.mellifera vem Paxton etal., 2010), no entanto, sabe-se que o patgeno
sendo discutida h dcadas, em virtude da considervel est presente em todos os continentes, inclusive a
dificuldade de avaliao e diagnstico de infeces Amrica do Sul, onde colapsos ainda no esto bem
virais nessas abelhas em campo, considerando-se os documentados sistematicamente (Klee etal., 2007;
sintomas no especficos e no aparentes, alm da MartnHernndez et al., 2007). Embora o primeiro
diversidade de 18 tipos virais que podem acometlas registro do patgeno no Brasil tenha sido feito
(Bailey & Ball, 1991). somente em 2007 (Klee etal., 2007), recentemente
Diante da possibilidade de rota de transmisso foi confirmada a presena do microspordio no pas
de vrus, em que o ectoparasita V. destructor teria h pelo menos trs dcadas (Teixeira et al., 2013).
importante papel como vetor (Sumpter & Martin, Aampla prevalncia da espcie N.ceranae em
2004), alguns estudos tm avaliado a possibilidade da relao a N.apis foi tambm relatada, j que, de 637
presena de vrus em A.mellifera associado presena amostras de abelhas oriundas de 10 estados brasileiros
do caro, com evidncia de distribuio sazonal que (So Paulo, Santa Catarina, Paran, Rio de Janeiro,
atinge seu pice coincidentemente no pico de infestao Maranho, Cear, Mato Grosso do Sul, Bahia, Minas
de V.destructor em pases europeus (Miranda etal., Gerais e Gois), 79% estavam infectadas com Nosema,
2015). das quais 98,82% com N. ceranae, 0,39% com N.apis
No Brasil, as abelhas africanizadas apresentam (registrado em Caador, SC e Tamarana, PR), e 0,79%
algumas caractersticas que favorecem a resistncia das amostras estavam infectadas por ambas as espcies
ao caro, inclusive elevada infertilidade do parasita (Teixeira etal., 2013; Santos etal., 2014). Embora N.
nesse bitipo (Rosenkranz, 1999), o que pode ceranae esteja amplamente presente no Brasil, no
explicar os baixos nveis de infestao observados parece haver padro quanto intensidade da infeco
no pas (Strapazzon etal., 2009; Santos etal., 2014). deste microspordio ao longo do ano, em territrio

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nacional (Teixeira etal., 2013), nem sinais clnicos ou feita em amostras de apirio proveniente da regio Sul,
relao direta com colapsos, o que parece indicar seu onde produtores relataram enfraquecimento e perdas
baixo impacto biolgico sobre abelhas africanizadas. de colnias, no se constataram abelhas mortas dentro
Considerando-se antigos relatos sobre a presena ou no entorno das trs colmeias infestadas com esse
de bactria do gnero Spiroplasma em abelhas caro (Teixeira etal., 2014). Estudos mais detalhados,
moribundas ou mortas coletadas fora de colmeias nos que visem avaliar a relao de tais caros com A.
Estados Unidos (Clark, 1977), e a identificao dessa mellifera (se parasita ou comensal), so necessrios.
bactria em abelhas africanizadas oriundas de apirios Tambm, em razo da presena de T.putrescentiae em
do Brasil, cujas colmeias apresentavam histrico de pupas, abelhas adultas, clulas vazias e po de abelha
enfraquecimento (Teixeira etal., 2008a), duas espcies, (plen fermentado estocado nos favos), avaliaes
S.apis e S.melliferum, foram estudadas em 139 quanto a possveis danos sade humana, em virtude
amostras de abelhas melferas coletadas em apirios da ingesto de tais caros, devem ser consideradas
brasileiros, entre 2011 e 2013 (Schwarz etal., 2014). (Teixeira etal., 2014).
Verificou-se que as diferenas observadas nas taxas de Avaliaes de expresso gnica foram tambm
infeco e coinfeco das bactrias, nos dois pases, conduzidas com as amostras brasileiras, com o
pode ter sido consequncia de maior disponibilidade objetivo de avaliar a expresso de genes relacionados a
de recursos florsticos ao longo do ano, na regio diferentes processos de defesa das abelhas A.mellifera
tropical, j que esses recursos so importantes vias de (Evans, 2006), sem que houvesse, no entanto,
transmisso e facilitadoras do ciclo das duas espcies diferenas entre as colnias, sejam as acometidas pelo
de bactria em um mesmo indivduo (Schwarz etal., enfraquecimento, sejam as classificadas como sadias
2014). Asamostras brasileiras foram coletadas nos (Teixeira etal., 2008a).
estados de Santa Catarina, So Paulo, Bahia, Cear, O projeto Honey Bee Genome Sequencing
Gois, Minas Gerais, Mato Grosso do Sul, Paran, Rio Consortium (Baylor College of Medicine Human
de Janeiro, Rio Grande do Norte e Rio Grande do Sul, Genome Sequencing Center, 2015), bem como
com predominncia de amostragens nos dois primeiros. outros esforos recentes, representam uma fonte de
Osresultados obtidos comprovaram que as variaes conhecimento de genes relacionados aos mecanismos
de prevalncia da bactria no Brasil e nos EUA so de resistncia das abelhas a certos patgenos
dependentes de variaes geogrficas, climticas (Whitfield etal., 2002; Evans, 2006). Oentendimento
e temporais. Com as evidncias de alteraes de da funcionalidade de tais genes pode gerar ferramentas
resposta imune, em abelhas infectadas por diferentes que podero ser usadas em programas de melhoramento
microrganismos, h possibilidade de a bactria tornar assistido, que visam a seleo de indivduos mais
o inseto mais suscetvel a outros patgenos. produtivos e mais resistentes s doenas. Considerando-
Alm dos microrganismos, dois caros tambm se a variabilidade gentica existente nos apirios
foram identificados recentemente em alguns apirios brasileiros, fruto dos cruzamentos aleatrios ocorridos
brasileiros: larvas de Leptussp. aderidas ao corpo naturalmente nos anos que sucederam a introduo
de abelhas campeiras, em colnias localizadas da subespcie africana, sugere-se a explorao de
em So Jos dos Campos, SP (Teixeira, 2008) e tais recursos, focando-se na busca de linhagens
Tyrophagus putrescentiae, em diferentes estgios resistentes a doenas e mantendo-se a ausncia de uso
de desenvolvimento, que infestaram colnias de de medicamentos em apirios brasileiros. NoBrasil, as
apirio do municpio de Rio Negrinho, SC (Teixeira abelhas africanizadas refletem dcadas de introgresso
etal., 2014). Com relao s larvas de Leptussp., o entre as subespcies europeias e a subespcie africana
relato por parte do produtor de cerca de 20% de A.mellifera scutellata (Vandame etal., 2002).
mortalidade de abelhas adultas em suas colnias , Ascaractersticas genticocomportamentais das
no pde ser conclusivamente relacionado infestao abelhas africanas foram amplamente preservadas neste
do caro, visto que no foram observados caros processo, e um dos fatores do sucesso adaptativo das
aderidos s abelhas adultas mortas, coletadas na frente abelhas africanizadas est associado ao elevado nvel
do alvado (Teixeira, 2008). Quanto infestao de de resistncia a patgenos e parasitas (Vandame etal.,
T.putrescentiae, embora a identificao tenha sido 2002; Schneider etal., 2004).

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Enfraquecimento e perda de colnias de abelhas 433

O uso de agrotxicos na agricultura podem ser encontradas em certas plantas (Dively


Na agricultura brasileira atual, baseada no alto & Kamel, 2012). Noentanto, Rundlf etal. (2015)
uso de insumos, o controle de pragas e doenas est avaliaram, em campo, doses recomendadas da mistura
centrado principalmente no uso de diversas classes de de clotianidina (neonicotinoide) e betaciflutrina
agrotxicos, como herbicidas, fungicidas e inseticidas (piretroide), para o tratamento de sementes de canola,
entre outros. At pouco tempo, a intoxicao das e encontraram efeitos negativos na comunidade de
abelhas por agrotxicos era relacionada exclusivamente abelhas, como reduo da abundncia de abelhas
exposio letal (intoxicao aguda), que resulta em silvestres e de nidificao da espcie solitria Osmia
indivduos mortos prximos s colnias. Atualmente, a bicornisL. e diminuio da taxa de reproduo e do
preocupao aumenta com as possveis consequncias crescimento em colnias de mamangava (Bombus
dos efeitos subletais s abelhas, aqueles que no levam terrestrisL.). Entretanto, colnias de A. mellifera no
morte imediata, mas podem afetar o comportamento, foram afetadas por essa mistura de inseticidas. Assim,
o desenvolvimento e o sistema imunolgico, alterando estes autores propuseram que os dados obtidos sobre
a capacidade de combater infeces e causando A. mellifera no sejam extrapolados para as outras
problemas crnicos provocados por exposio em espcies de abelhas e que outros estudos sejam feitos
longo prazo (Frazier etal., 2008; Whitehorn etal., para entender o impacto real dos inseticidas sobre esse
2012). grupo de organismos.
Vrios estudos tm relacionado o crescente uso de Verifica-se que os resultados obtidos at o momento
agrotxicos e seus efeitos subletais com o fenmeno so controversos, e muitos estudos ainda so
CCD no hemisfrio norte, principalmente os inseticidas necessrios, principalmente em relao s diferenas
do grupo dos neonicotinoides (Goulson, 2015). entre as diversas culturas sobre as quais os produtos
Os inseticidas desta classe j foram relacionados so aplicados, as formas de aplicao, as rotas de
a alteraes comportamentais e morfofisiolgicas exposio e a biologia das abelhas existentes nos
(Suchail etal., 2001; Decourtye etal., 2004) que afetam agroecossistemas onde esses produtos so usados.
a capacidade de forrageamento (Yang etal., 2008; Alm das consequncias que provocam, os
Schneider etal., 2012), aprendizagem (Decourtye agrotxicos podem interagir com diferentes patgenos,
etal., 2004) e vigor da colnia (Whitehorn etal., 2012). aumentando a suscetibilidade das abelhas a estes e
Os efeitos dos neonicotinoides sobre as abelhas potencializando seus efeitos. Doublet etal. (2015)
em situaes reais de campo tm sido questionados, mostraram que o neonicotinoide tiaclopride aumenta
uma vez que a maioria dos estudos foi realizada em os efeitos deletrios de dois patgenos comuns
laboratrio, e os dados de campo levantados at o A.mellifera: o microspordio N.ceranae e o vrus
momento so contraditrios. Em estudos de campo, BQCV. Alm disso, no s os inseticidas causam
realizados com tiametoxam por Pilling etal. (2013) efeitos negativos s abelhas, como tambm diferentes
e com clotianidina por Cutler etal. (2014), ambos no grupos de ingredientes ativos usados na agricultura,
tratamento de sementes e com as doses recomendadas, encontrados em amostras de nctar e plen, podem
nenhum efeito adverso foi observado sobre as abelhas causar algum efeito deletrio (Pettis etal., 2013).
campeiras. Noentanto, Dively etal. (2015) encontraram Em bioensaios de laboratrio, doses recomendadas
alteraes significativas na taxa de sobrevivncia do herbicida glifosato, usado no controle de certas
das abelhas expostas s doses de 20 e 100 gkg1 de plantas invasoras, afetaram o comportamento das
imidacloprido, em comparao ao grupocontrole, abelhas quanto sensibilidade sacarose (Herbert
durante trs anos. Porm, a dose de 5 gkg1 dose etal., 2014), a habilidade de navegao (Balbuena
residual encontrada nas matrizes vegetais, como etal., 2015) e o estabelecimento de sistemas complexos
plen e nctar em girassol (Schmuck etal., 2001), e de associao (Herbert etal., 2014). Isto pode impactar
em coletas em diferentes culturas (Bonmatin etal., a capacidade de forrageamento, coleta de alimento e
2003) , no causou alteraes de comportamento de retorno para a colnia. Pettis etal. (2013) observaram
forrageamento e da taxa de sobrevivncia. Osautores que amostras de plen, coletadas por abelhas que
destacam que, mesmo no sendo os valores residuais retornaram colnia aps forragear em diferentes
mais comuns encontrados, as doses de 20 e 100 gkg1 culturas, continham at 35 diferentes ingredientes

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ativos detectveis, a maioria deles representada por Naverdade, qualquer espcie de abelha que voe em
resduos de fungicidas. Osmesmos autores testaram o reas de cultivos que utilizem agrotxicos tero seu
impacto desses compostos sobre a resistncia de abelhas desempenho prejudicado (Goulson, 2015).
adultas infeco por N.ceranae e verificaram que as No Brasil, a maior preocupao em relao aos
abelhas que se alimentam com plen contaminado so inseticidas, principalmente aqueles aplicados por
muito mais suscetveis ao patgeno. aeronaves sobre as grandes extenses de monoculturas.
Alm das rotas de exposio de contato e ingesto De2000 a 2012, as vendas de agrotxicos no Brasil
j mencionadas, o contato com a cera outra rota de cresceram 194,09% (Boletim de comercializao
exposio aos agrotxicos e tem sido negligenciada, de agrotxicos e afins, 2013). S em 2013, foram
o que pode induzir interpretao errnea das causas vendidas 495.764,55 toneladas de ingredientes
de algumas perdas. Johnson etal. (2010) mostraram ativos, dos quais 11,5% de substncias com ao
que os maiores resduos nos produtos da colnia exclusivamente inseticida. Esse uso tem impactado
foram justamente encontrados na cera, mesmo em sobre a diversidade de abelhas silvestres brasileiras,
colnias localizadas em reas distantes daquelas da uma vez que muitas espcies de abelhas nativas tm
aplicao. Segundo estes autores, uma das grandes se mostrado mais sensveis do que a polihbrida
suspeitas de mortalidade e, mais frequentemente, de A. mellifera africanizada.
morbidade, em colnias localizadas em reas livres de Estudos comparativos sobre a suscetibilidade
aplicao de agrotxicos, recai sobre a cera advinda de espcies da fauna brasileira evidenciaram a alta
de reas em que as colnias estiveram expostas a tais toxicidade de diferentes ingredientes ativos para
produtos, pois esses, aps troca e laminao da cera esse grupo de espcies: permetrina, heptacloro,
ali permanecem, mesmo que em concentraes mais dieldrina, cipermetrina, endossulfam, malationa,
baixas, em comparao quelas obtidas de colnias acetato, carbaril e fenvalerato para Trigona spinipes
expostas diretamente aos agrotxicos. Asamostras (Macieira & HeblingBeraldo, 1989); deltametrina,
analisadas nos diferentes estudos relatados incluem triclorfom e malationa para Scaptotrigona tubiba
resduos em quantidades considerveis das maiores (Moraes etal., 2000); deltametrina e metamidofs
classes de agrotxicos. Alm disso, os apicultores tm para Melipona quadrifasciata (Del Sarto etal., 2014),
o hbito, principalmente no Brasil, de reutilizar favos imidacloprido para Melipona scutellaris (Costa etal.,
nos diferentes ciclos de produo, o que aumentaria a 2015) e Scaptotrigona postica (Soares etal., 2015);
exposio ao longo do tempo. fipronil para M. scutellaris (Loureno etal., 2012a,
No entanto, no s as abelhas da espcie A.mellifera 2012b) e S.postica (Jacob etal., 2013). Muitos desses
vm sendo afetadas, esses efeitos tm sido registrados ingredientes ativos, durante sua rota metablica,
tambm quanto a outras espcies, tanto sociais quanto afetam diferentes processos celulares que impactam a
solitrias. De acordo com Feltham et al. (2014), longevidade, o comportamento e a fisiologia do inseto,
inseticidas como o neonicotinoide imidacloprido podem e podem causar efeitos individuais e consequncias
afetar a eficincia da coleta de plen de B.terrestris, para a colnia ao longo do tempo. Osdados mostram
se estas abelhas forem alimentadas com solues de que eles podem afetar o processamento das informaes
sacarose contendo o referido inseticida a 0,7gkg1. no crebro de S. postica e Melipona quadrifasciata
Esta dose similar encontrada em canola (Bonmatin (Jacob et al., 2015; Tom et al., 2015). H dados,
etal., 2003). Oestudo mostrou que a eficincia da coleta inclusive, que mostram que produtos classificados
de plen por viagem pode cair at 30% em abelhas como biopesticidas, como a azadiractina, podem
expostas, o que pode afetar a produo da rainha e ter causar deformaes nas larvas e causar impactos sobre
impactos sobre a colnia. Estudos recentes mostraram a manuteno do nmero de indivduos da colnia
que tanto A. mellifera quanto B. terrestris preferiram (Barbosa etal., 2015).
fontes de alimentos que continham neonicotinoides, o Porm, os dados existentes no cobrem a diversidade
que aumenta o risco de exposio e, consequentemente, de abelhas que ocorrem no Brasil aproximadamente
de contaminao da colnia, uma vez que os estoques 1.700 espcies , distribudas em quase 300gneros
de plen e nctar contaminados podem ser maiores do (Moure etal., 2007). Adepender do ecossistema
que aqueles sem contaminao (Kessler etal., 2015). considerado, essa diversidade responsvel pela

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polinizao de 22 a 89% da flora nativa (Pinheiro etal., Para algumas espcies de abelhas, j existem
2014). Alm disso, s em 2012, foram comercializados evidncias de alterao na distribuio geogrfica.
produtos de 386 ingredientes ativos diferentes, nas mais Porexemplo, algumas espcies do gnero Bombus na
diversas formulaes (Boletim de comercializao de Europa e Estados Unidos tm migrado para regies
agrotxicos e afins, 2013). No h registros na literatura de maior altitude, que so mais frias (Kerr etal.,
sobre a toxicidade da maioria desses ingredientes para 2015). Anlises de cenrio futuro sobre a distribuio
as abelhas silvestres brasileiras, a no ser os dados geogrfica de espcies do gnero Centris e Melipona,
de DL50 para A.mellifera exigidos para o registro do no Brasil, indicam que haver uma reduo das reas de
produto, que tem acesso restrito. Osdados sobre a abrangncia destas espcies at 2080, em comparao
suscetibilidade de abelhas solitrias a esses produtos s projees atuais (Giannini etal., 2015b).
so inexistentes. Diante desse cenrio, so necessrios A migrao das abelhas e a modificao de suas
estudos sobre a suscetibilidade das abelhas nativas, distribuies geogrficas favorecer o contato com
tanto sociais quanto solitrias, aos diferentes produtos patgenos, parasitas e predadores com os quais elas no
usados hoje na agricultura brasileira. bvio que coexistiam anteriormente (Le Conte & Navajas, 2008).
impossvel testar todos os ingredientes ativos, para As alteraes do clima podero, ainda, beneficiar
todas as espcies de abelhas, mas necessrio que ou estagnar a manifestao de algumas doenas que
algumas espcies da fauna brasileira sejam escolhidas dependem de fatores climticos para se manifestarem
como modelo para essas avaliaes. Ressalta-se, (Le Conte & Navajas, 2008) e favorecer a instalao de
neste sentido, a importncia de os bioensaios com espcies invasoras patognicas, que migram em busca
A.mellifera serem realizados com colnias do bitipo de condies mais adequadas para seu desenvolvimento.
brasileiro (A.mellifera africanizada). Deste modo, Alm disso, microrganismos, parasitas e predadores
haver informaes que podero fornecer subsdios, que atualmente no so considerados como problemas
para que sejam desenvolvidos planos de manejo das podem modificar seu ciclo de desenvolvimento e ao
culturas e medidas de mitigao mais adequadas s e se tornar futuramente um problema sanitrio (Reddy
condies brasileiras. etal., 2012).
Para as abelhas, provavelmente, o maior impacto
Mudanas climticas que as mudanas climticas podero causar se refere
Apis mellifera tem uma grande capacidade de extino de espcies vegetais, alteraes dos perodos
se adaptar a diferentes condies climticas e de florescimento e a quantidade e qualidade de nctar
essa capacidade pode ser observada em sua ampla e plen (Reddy etal., 2012). Oarmazenamento de
distribuio geogrfica. Anecessidade de adaptao aos alimento uma estratgia de sobrevivncia para
diversos ambientes e a presso exercida pelo homem perodos com pouca disponibilidade de nctar e plen
por um sistema cada vez mais produtivo tm provocado (Le Conte & Navajas, 2008), pois, qualquer interferncia
a constante adaptao desta espcie. Contudo, as sobre a quantidade de alimento disponvel pode afetar
elevadas taxas de mortalidade e a perda de colnias o estado nutricional das colnias e, consequentemente,
registradas recentemente, em nvel mundial, mostram o sistema imunolgico. Ascolnias que estiverem
a fragilidade das populaes manejadas de A.mellifera instaladas em apirios podero, certamente, receber
(Le Conte & Navajas, 2008). Oimpacto das mudanas uma suplementao do apicultor, e os impactos deste
climticas sobre as diferentes espcies de abelhas problema podero ser reduzidos. Contudo, as colnias
poder ser observado em diversas avaliaes, como: que no estiverem recebendo um manejo adequado, a
nas modificaes do seu comportamento e fisiologia; exemplo das colnias instaladas em matas e florestas
na desestabilizao das relaes plantapolinizador, ou de produtores menos cuidadosos, podero sofrer
em razo da alterao do perodo de fornecimento de um processo de desnutrio, ter sua resistncia natural
alimento; no aumento de competio intraespecfica muito afetada e sofrer com ataques de inimigos
por fontes de alimento e locais de nidificao; na naturais, infeces por patgenos ou infestaes
migrao e definio de novas reas de distribuio; por parasitas, como o caso do vrus Israeli acute
e na modificao das relaes com os seus parasitas, paralysis (IAPV) e do caro V.destructor. Estas
agentes patognicos e predadores (Le Conte & Navajas, colnias, enfraquecidas, antes de serem naturalmente
2008; Reddy etal., 2012). eliminadas, tero contribudo para a disseminao

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destes agentes patognicos, inclusive os apontados efetivo dos rgos oficiais), muitos foram constatados
como principais causadores da CCD. in loco. Asqueixas por parte dos apicultores tm se
Todos esses impactos afetaro as atividades que tornado cada vez mais frequentes na ltima dcada.
exploram comercialmente as abelhas, seja com seu Casos com suspeita de envolvimento de agrotxicos,
servio de polinizao, seja com os produtos apcolas. mediante constatao de exacerbado nmero de
Asfronteiras da apicultura devero ser alteradas em abelhas adultas mortas dentro e fora das colmeias,
razo das mudanas climticas e da disponibilidade foram presenciados por pesquisadores que conduziram
de recurso florstico. Haver tambm uma busca por os estudos ora apresentados. Considerando-se os
subespcies mais resistentes e melhor adaptadas s conhecimentos acumulados em mais de dois sculos
novas condies ambientais (Le Conte & Navajas, de estudos sobre patologia apcola em todo o mundo,
2008). Neste sentido, o melhoramento gentico e sabe-se que nenhuma doena causa tal impacto, dessa
a conservao de germoplasma sero ferramentas forma to aguda, seno intoxicaes.
fundamentais para a adaptao da atividade apcola a No Brasil, vrios fatores contribuem para a atual
essa nova fase. falta de registros oficiais e o desconhecimento de
molculas possivelmente envolvidas nesses casos de
Consideraes finais perdas em massa de colnias. Entre vrios fatores,
podemos ressaltar: a falta de conhecimento por parte
Embora as causas da CCD ainda no estejam do apicultor sobre como agir diante do ocorrido
totalmente compreendidas, os esforos despendidos (desconhecimento de como coletar as amostras e a
at o momento, principalmente nos EUA e na Europa, que rgo reportar o fato); a escassez de laboratrios
possibilitaram a gerao de um volume considervel que adotem tcnicas apropriadas matriz em estudo
de informaes sobre as possveis ameaas biticas (abelhas ou produtos apcolas oriundos das colmeias
e abiticas sade das abelhas. Importantes avanos afetadas), suficientemente sensveis para a deteco de
cientficos impulsionados, em especial, pelas concentraes que levem a tais danos; o exacerbado
ferramentas moleculares disponveis, apontam para a custo inerente s tcnicas adotadas para anlises de
impossibilidade de atribuir tais colapsos das colnias resduos; e a caracterstica da apicultura, em muitos
de abelhas melferas a um nico fator, exceto quando casos, no ser a atividade principal do produtor, que
advindos de mortalidade aguda comprovadamente gera dificuldade de coleta de amostras apropriadas em
ocasionada por agrotxicos. Assim, fundamental tempo hbil, na maioria dos casos (at 24horas aps
elucidar os mecanismos de atuao das coinfeces o ocorrido).
e quais so os impactos dessas sobre o organismo Como o Brasil reconhecidamente um grande
das abelhas, alm da necessidade de se conhecer a consumidor mundial de agrotxico e diante do
abundncia, distribuio e diversidade gentica dos conhecimento dos impactos negativos de muitas
organismos associados s abelhas, considerando-se o molculas hoje utilizadas, cabem investigaes e
ambiente em que elas vivem e as interferncias dos reflexes sobre as consequncias de tais efeitos em
fatores externos (agrotxicos, alimento e clima) nas longo prazo, no apenas em razo dos patgenos
interaes abelhaspatgenosparasitas. existentes e suas relaes com o hospedeiro, mas
As pesquisas que visam avaliar os impactos dos tambm pelas relaes destes compostos qumicos
patgenos e parasitas sobre Apis mellifera africanizada com a microbiota natural do intestino das abelhas
e espcies silvestres, concomitantes aos efeitos de (reconhecidamente uma extenso do sistema
agrotxicos usados na agricultura, precisam ser imunolgico), tanto na perspectiva individual como
ampliadas e aprofundadas, na busca por respostas s social (colnia). Perdura, ainda, a ausncia na literatura
perdas ou enfraquecimentos repentinos de colnias de dados de avaliaes de tais molculas em campo ou
no Pas. Osreferidos estudos, mesmo que escassos semicampo, nas condies ambientais brasileiras, alm
e restritos a determinadas regies do Brasil, no de avaliaes dos efeitos subletais em todas as fases de
apontam para evidncias de envolvimentos isolados de desenvolvimento das abelhas.
patgenos com tal problemtica. Quanto aos relatos de Enquanto no forem institudas polticas pblicas
mortalidade, embora empricos, por ausncia de dados que visem contribuir com avaliaes mais amplas da
oficiais (o que s ser possvel com o envolvimento sanidade apcola, em territrio nacional, tanto por parte

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mesmos que esto causando o declnio das populaes
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Recebido em 1 de outubro de 2015 e aprovado em 4 de maro de 2016

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DOI: 10.1590/S0100-204X2016000500003