Estudos integrados em ecossistema.

Estação
Ecológica de Jataí
Organizado por:
José Eduardo dos Santos, José Salatiel Rodrigues Pires, Luiz Eduardo
Moschini.
São Carlos : EdUFSCar, 2006. 3 volume.

ISBN: 85-7600-082-2

Palavras Chave: 1. Ecossistema. 2. Estação Ecológica de Jataí (SP). I. Título.

 Atividade de nitrato redutase e
conteúdo de nitrogênio em folhas
de espécies arbóreas de cerradão da
Estação Ecológica de Jataí,
Luiz Antônio, SP

Pereira-Silva, E. F. L.,1,2 Santos, J. E.,2 Hardt, E.3 & Aidar, M. P. M.4

Abstract – Nitrate reductase activity and nitrogen content in leafs of arboreal savanna
(cerradão) species in the Jataí Ecological Station, Luiz Antônio, SP – Leaves from 30 ar-
boreal species were estimated the nitrogen content and the nitrate reductase activity (NRA)
like a probable strategies of nitrogen acquisition by species from arboreal savanna (cerradão)
of a natural conservation area (Jataí Ecological Station, Luiz Antônio, SP). Soil analysis indi-
cated low nitrogen content and a predominance of ammonium over nitrate (in average, four
times more ammonium). Leaf nitrogen content (Nleaf) showed high correlation with soil
total nitrogen (R2 = 0,78), and NRA showed a negative correlation with soil nitrate. Almost
all species showed low NRA activity and low Nleaf, suggesting difficulty in nitrogen acquisi-
tion. However, seven Leguminosae species showed higher Nleaf, indicating higher efficiency
in nitrogen utilization, even when in low concentration. The results suggest that some species
can use the scarce soil nitrate, but ammonium is probably the major nitrogen source for most
species as a consequence of its higher soil content. Leguminosae species regarded as nitrogen
fixers showed very low Nleaf, suggesting that this nitrogen acquisition strategy is not favored
in the study area.
Keywords: nitrate reductase activity; arboreal savanna; arboreal species; NO3–; NH4+.

Resumo – Foram avaliados o conteúdo de nitrogênio e a assimilação de NO3- via atividade de

nitrato redutase (ANR) foliares como indicadores das estratégias de assimilação do nitrogênio
pela vegetação lenhosa de cerradão da Estação Ecológica de Jataí, Luiz Antônio, SP. O solo
apresentou baixo conteúdo de nitrogênio e predominância de amônia em relação ao nitrato
(em média, quatro vezes mais). O nitrogênio foliar (Nfoliar) das espécies analisadas mostrou
alta correlação com o nitrogênio total presente no solo (R2 = 0,78), e a ANR foliar apresentou
correlação negativa com o conteúdo de nitrato do solo. A maioria das espécies apresentou baixa

1 Programa de Pós-Graduação em Biologia Vegetal, Unicamp. e-mail: <candeia@email.com>.

2 Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Recursos Naturais, UFSCar. e-mail: <djes@power.ufscar.br>.
3 Programa de Pós-Graduação em Recursos Florestais, Esalq-USP. e-mail: <isahardt@esalq.usp.br>.
4 Instituto de Botânica, Seção de Fisiologia e Bioquímica de Plantas. e-mail: <maidar@uol.com.br>.
66 Estudos Integrados em Ecossistema. Estação Ecológica de Jataí

ANR e baixa concentração de Nfoliar, sugerindo dificuldades em sua assimilação. Entretanto,

sete espécies de Leguminosas apresentaram maior conteúdo de Nfoliar em relação às demais
espécies, sugerindo que essa Família apresenta maior eficiência no uso do nitrogênio, mesmo
quando em baixas concentrações no ambiente. Os resultados obtidos sugerem que algumas
espécies utilizam o escasso nitrato do solo, mas provavelmente a amônia é a principal fonte de
nitrogênio, como conseqüência de sua maior disponibilidade. Algumas espécies de Legumi-
nosas, reputadas como fixadoras de nitrogênio por meio de simbiose, apresentaram conteúdo
de Nfoliar extremamente baixo, sugerindo que essa estratégia de aquisição de nitrogênio não é
favorecida na área de estudo.
Palavras-chave: atividade de nitrato redutase; cerradão; espécies lenhosas; NO3–; NH4+.

Introdução
As savanas recobrem cerca de um quinto da superfície terrestre, sendo um dos ecossistemas
mais importantes e o menos estudado do planeta (Scholes & Walker, 1993), principalmente
em relação à dinâmica de nutrientes. Em ecossistemas savânicos neotropicais, a principal fon-
te de nitrogênio está relacionada à atividade simbiótica entre microorganismos e leguminosas
(Kozovits et al., 1995), uma vez que os solos são geralmente pobres e lixiviados, e as formas
de nitrogênio inorgânicas e orgânicas estão pouco disponíveis (Schmidt & Lamble, 2002).
Desse modo, as espécies vegetais que ocorrem nesses ambientes desenvolvem estratégias que
aumentam a eficiência no uso de nutrientes, incluindo o nitrogênio (Fernandes & Rossielo,
1995; Bustamante et al., 1997).
O cerrado brasileiro é caracterizado por solos profundos, bem drenados e estruturados,
com alta taxa de lixiviação e baixa fertilidade (Kirkbride Júnior, 1984), o que reflete as bai-
xas concentrações de nutrientes nos tecidos das espécies vegetais nativas (Araújo & Harida-
san, 1988). A fixação biológica do nitrogênio é uma das principais estratégias que as plantas
do cerrado encontraram para compensar as perdas líquidas de nitrato e amônia por lixiviação,
desnitrificação e por volatilização provocada pelas queimadas, entre outros fatores (Medina,
1992). Sugere-se que a característica aparentemente escleromorfa das plantas do cerrado está
relacionada à relativa falta de nitrogênio assimilável (Arens, 1958), o que provavelmente re-
sulta no escleromorfismo oligotrófico da vegetação do cerrado, adaptada à condição de defi-
ciência de minerais no solo.
A assimilação de nitrogênio é realizada nas raízes, sob as formas de íons NH4+ ou NO3–
(Pires-O’Brien & O’Brien, 1995). Entretanto, as plantas também podem reduzir NO3– na
parte aérea, transportando via xilema, embora possa existir preferência na redução em um
desses dois sítios (Bustamante et al., 1997). A utilização de nitrogênio em espécies arbóreas
de florestas tropicais pode variar segundo diferentes estratégias de regeneração (Aidar et al.,
2003), indicando que o processo pode variar de acordo com os grupos taxonômicos (Guiler,
2001 apud Aidar et al., 2003).
Recentemente foi demonstrado que as plantas podem assimilar nitrogênio orgânico do
solo, além do nitrogênio inorgânico, por meio da fixação simbiótica de N2 e de íons voláteis,
como NH4+ e NOx (Stewart et al., 1993; Schmidt et al., 1998). O custo da assimilação dessas
formas nitrogenadas segue, preferencialmente, a seqüência NH4+ > NO3– > N2 (Pate, 1983),
com diferentes concentrações de NO3–, acumulando em ordem crescente em flores, frutos,
 Atividade de nitrato redutase e conteúdo de nitrogênio em folhas de espécies... 67

grãos, raízes, pecíolos e caules (Maynard et al., 1976). A redução de NO3– é proporcional-
mente maior nas folhas que nas raízes, em razão da disponibilidade do poder redutor de ener-
gia e de esqueletos de carbono produzidos pela fotossíntese (Harris et al., 2000).
Na assimilação do NO3–, a primeira reação ocorre no citoplasma e consiste na redução de
NO3 para NO2– (nitrito) pela enzima nitrato redutase (Oaks, 1992). Essa enzima forma um
–

grupo prostético com molibdênio (Yaneva et al., 2000), e sua regulação é influenciada por:
quantidades de NO3–, período de luz, níveis de carboidratos (Kaiser et al. 1999), disponibi-
lidade de água (Franco et al., 1991), variações de temperatura (Hatch & McDuff, 1991),
além de outros fatores ambientais. Entretanto, a estabilidade dessa enzima, tanto in vitro como
in vivo, permite seu uso em ensaios laboratoriais com raízes e folhas de plantas superiores
(L’vov & Safaraliev, 1988), e sua atividade indica o desempenho dos processos metabólicos
envolvidos no crescimento vegetal (Yaneva et al., 2000).
Os níveis de nitrato redutase associados às taxas fotossintéticas (Wallsgrove et al.,
1983) e à presença de NO3– (Smith & Rice, 1983) indicam que, em comunidades florestais,
as espécies pioneiras ou de locais com elevada luminosidade apresentam níveis relativamen-
te altos de atividade da enzima na folha, reduzindo o NO3– transportado desde as raízes via
xilema. Em ambientes com menor luminosidade, como sub-bosques de florestas tropicais, as
espécies apresentam níveis relativamente baixos de atividade de nitrato redutase nas folhas e,
de modo geral, assimilam NH4+ como fonte de nitrogênio (Andrews, 1986; Stewart et al.,
1988; Stewart et al., 1990; Aidar et al., 2003).
Considerando a importância da caracterização do metabolismo primário do nitrogênio em
comunidades florestais, este trabalho avalia o conteúdo de nitrogênio e a assimilação de NO3–
via atividade de nitrato redutase (ANR) foliares como indicadores das estratégias de assimilação
do nutriente pela vegetação lenhosa de cerradão de uma unidade de conservação.

Material e Métodos
O estudo foi realizado em um remanescente de cerradão com 1.735,55 ha, denominado Oito-
centos Alqueires, localizado a sudoeste da Estação Ecológica de Jataí (EEJ) (21°30' e 21°40'S,
47°40' e 47°50'O, 600 m de altitude), no município de Luiz Antônio, SP. A área dos Oitocentos
Alqueires pertencia à unidade de produção da Estação Experimental de Luiz Antônio (EELA)
até 2002, quando então foi incorporada à EEJ (decreto-lei 47.096, de 18/9/2002, SP) como área
de proteção integral (Figura 1).
Nesse remanescente de cerradão foi estabelecida uma amostra composta por 30 espécies
lenhosas da comunidade, ocorrentes em 11 parcelas de 10 m x 25 m dispostas em um tran-
secto de 2.700 m, de onde também foram retiradas 11 amostras de solo, uma em cada parcela,
na profundidade de 0-20 cm, utilizando trado de caçamba. Das amostras de solo, foram esti-
madas as concentrações de NO3– e de NH4+ (Van Raij, 1981), submetidas a análises químicas
de macro e micronutrientes, e determinadas as variáveis de qualidade do solo (Van Raij &
Zullo, 1977).
As 30 espécies lenhosas selecionadas representaram 70,85% do índice de valor de impor-
tância (IVI) e 84,1% da área basal total das 114 espécies amostradas na área dos Oitocentos
Alqueires (Pereira-Silva, 2003). Foram selecionados três indivíduos de cada espécie, sempre
que possível, e recolhidos ramos no período das 9h às 11h do mês de dezembro de 2003, em
dias de céu claro.
68 Estudos Integrados em Ecossistema. Estação Ecológica de Jataí

As determinações de atividade da enzima nitrato redutase (ANR) (Stewart et al.,

1986) foram realizadas utilizando uma solução de tampão fosfato 0,1 M, pH 7,5, contendo
100 mmol KNO3 e 1,5% (v/v) 1-propanol e mantendo resfriadas as folhas das espécies sele-
cionadas entre o período de coleta e o ensaio.
O material foliar restante foi seco em estufa a 60°C, durante 24 h, e depois triturado em
moinho (40 mesh). O nitrogênio foliar foi determinado por titulação, após digestão sulfúrica
(Valderrama, 1981).

Figura 1 Localização da Estação Ecológica de Jataí (EEJ), Luiz Antônio, SP, e do remanescente de cerra-
dão dos Oitocentos Alqueires. *EELA: Estação Experimental de Luiz Antônio.
 Atividade de nitrato redutase e conteúdo de nitrogênio em folhas de espécies... 69

Resultados e Discussão
O solo da área dos Oitocentos Alqueires pode ser caracterizado como ácido (pH = 3,75 ± 0,02,
p < 0,05), distrófico, álico, deficiente em nutrientes como fósforo, cálcio e magnésio, com alta
concentração de ferro e concentrações médias de cobre, zinco e manganês, de acordo com os
critérios de Malavolta & Kliemann (1985), além de baixo conteúdo de nitrogênio total e predo-
minância na concentração de NH4+ em relação ao NO3–, na ordem de 1,5 a 11 vezes (Tabela 1).
Goodland & Ferri (1979) obtiveram uma taxa média de nitrogênio total de 0,1% em 28
amostras de solo de cerradão, valor muito semelhante à média obtida para as 11 amostras de
solo da área dos Oitocentos Alqueires (0,1%). Essa taxa pode ser classificada entre média e
baixa para solos de cerrado (0,09% a 0,14%), de acordo com Malavolta & Kliemann (1985).
Na profundidade entre 0 e 20 cm, a taxa de nitrogênio total no solo da área dos Oitocen-
tos Alqueires corresponde a 2,0 t N.ha-1, estando disponível 100 kg N.ha-1.ano, considerando
que 5% do nitrogênio total possa ser mineralizado por ano e que não ocorra limitação do
elemento (Malavolta & Kliemann, 1985). A dificuldade em ocorrer a mineralização pode
estar associada à acidez que predomina nos solos de cerrado, dificultando a atividade micro-
biana em níveis satisfatórios (Malavolta & Kliemann, op. cit.).
O conteúdo de nitrogênio foliar do cerradão estudado apresentou alta correlação (R2 = 0,78)
com o conteúdo de nitrogênio do solo (Figura 2), do mesmo modo que o observado para comu-
nidades naturais (Handley et al., 1999) e para a floresta ombrófila densa montana (R2 = 0,93)
(Aidar, 2000).
O NO3– tem sido considerado a principal fonte de nitrogênio mineral assimilável pelas
raízes das plantas superiores, embora existam evidências de que NH4+ possa predominar em
algumas situações (Stewart et al., 1993). Em solos ácidos do cerrado (Kozovits et al., 1995),
com predominância de NH4+ como forma nitrogenada no solo, as espécies vegetais estão adap-
tadas a essa condição, utilizando preferencialmente esse íon (Fernandes & Rossielo, 1995).
A ANR das 30 espécies analisadas mostrou correlação negativa em relação ao conteúdo
de NO3– do solo (r = -0,12), sugerindo que a atividade da enzima não está relacionada com o
conteúdo de nitrogênio do solo. Provavelmente as plantas da área de cerradão dos Oitocen-
tos Alqueires devem utilizar outras fontes de nitrogênio, além do NO3–. Resultados similares
foram obtidos em área de cerrado stricto sensu (s.s.) (Kozovits et al., 1995) e em floresta
ombrófila densa montana (Aidar, 2000).
As concentrações de NO3– dificilmente são observadas em solos de savana, por causa
da alta competição por esse íon entre as raízes e os microrganismos (Kozovits et al., 1995).
Além disso, as plantas parecem ter desenvolvido uma estratégia de sobrevivência, aumentan-
do a habilidade em absorver NO3– em solos pobres em nutrientes (Fernandes & Rossielo,
1995). Em períodos secos, há menor disponibilidade de NO3–, provocando a diminuição
das concentrações de NH4+, por causa da absorção deste íon pelas plantas (Pires O’Brien &
O’Brien, 1995).
 70
Tabela 1 Valores de macronutrientes em dez parcelas selecionadas de solo: fósforo (P - mg/dm3), enxofre (S - mg/dm3), potássio (K), cálcio (Ca),
magnésio (Mg), alumínio (Al) – (mmolc/dm3); de micronutrientes: cobre (Cu), boro (B), ferro (Fe), manganês (Mn), zinco (Zn) – (mg/dm3); e de va-
riáveis de qualidade do solo: acidez potencial (H + Al – mmolc/dm3), matéria orgânica (MO – g/dm3), pH (CaCl2), soma de bases (SB – mmolc/dm3),
capacidade de troca de cátions (CTC – mmolc/dm3) e saturação de bases (V%), nitrogênio total (N – %), nitrato (NO3-) e amônia (NH4+) – (%), na
profundidade de 0-20 cm do solo da área dos Oitocentos Alqueires, Estação Ecológica de Jataí, Luiz Antônio, SP. Desvio-padrão (DP).

P(Resina) M.O. pH K Ca Mg H+Al Al SB CTC V B Cu Fe Mn Zn S N(NH4+) N(NO3-) N

Parcelas mg/dm3 g/dm3 CaCI2 mmolc/dm3 % mg/dm3 ug/g %

01 10 37 3,8 2,1 5 4 58 14,6 11,1 69,1 16 0,39 0,7 165 5,5 0,7 17 3,12 2,27 0,11
03 5 29 3,7 2,0 1 1 55 14,3 4,0 59,0 7 0,39 1 163 4,3 0,4 9 2,83 1,70 0,11
05 2 30 3,8 1,2 1 1 52 13,6 3,2 55,2 6 0,3 0,9 123 4,1 0,4 7 3,40 0,85 0,13
07 2 22 3,8 1,6 1 1 52 13,8 3,6 55,6 6 0,25 1,3 130 2,2 1 9 3,40 0,85 0,09
11 2 27 3,7 1,1 1 1 55 16,0 3,1 58,1 5 0,26 0,6 140 1,7 0,4 9 2,83 0,57 0,11
13 3 29 3,7 1,1 1 1 58 15,0 3,1 61,1 5 0,28 0,8 165 2,2 0,3 9 2,83 0,85 0,09
15 3 25 3,7 0,9 1 1 52 13,0 2,9 54,9 5 0,28 0,6 132 2,1 0,4 7 3,12 0,85 0,09
19 1 27 3,7 0,9 1 1 52 14,0 2,9 54,9 5 0,35 0,6 180 1,4 0,3 8 2,55 0,57 0,09
21 2 29 3,8 0,8 1 1 52 12,8 2,8 54,8 5 0,22 0,6 166 1 0,2 9 2,55 0,57 0,09
Estudos Integrados em Ecossistema. Estação Ecológica de Jataí

23 2 30 3,8 1,1 1 1 52 14,3 3,1 55,1 6 0,25 1 129 4,6 0,4 7 3,12 0,28 0,11
25 4 30 3,8 1,3 1 1 55 11,9 3,3 58,3 6 0,23 1,1 135 4 0,5 9 3,12 1,13 0,11
Média 3,3 28,6 3,8 1,3 1,4 1,3 53,9 13,9 3,9 57,8 6,6 0,3 0,8 148 3,0 0,5 9,1 2,98 0,95 0,10
DP 2,5 3,7 0,1 0,4 1,2 0,9 2,4 1,1 2,4 4,3 3,2 0,1 0,2 19,9 1,5 0,2 2,8 0,29 0,57 0,01
 Atividade de nitrato redutase e conteúdo de nitrogênio em folhas de espécies... 71

0,15

0,10
N do solo (%)

y = 0,0184x + 0,0715
0,05 R2 = 0,78

0,00
0 0,5 1 1,5 2 2,5 3

N foliar (%)
Figura 2 Correlação entre as concentrações de nitrogênio foliar (%) e nitrogênio no solo (%) da área de
cerradão dos Oitocentos Alqueires, Estação Ecológica de Jataí, Luiz Antônio, SP.

Entre as famílias que compõem a flora do cerrado, Caesalpiniaceae, Fabaceae e Mimo-

saceae destacam-se por sua representatividade e importância quanto à ocorrência da fixação
simbiótica de nitrogênio, especialmente as duas últimas (Cordeiro, 2002). Entretanto, fatores
edáficos, como pH, deficiência de cálcio, toxidez de alumínio e de manganês, e fatores climá-
ticos, como altas temperaturas e deficiência hídrica, afetam sensivelmente essa associação e a
própria sobrevivência dos nódulos (Cordeiro, 2002). A decomposição da serrapilheira pode
ser um fator limitante para as associações simbióticas, uma vez que a produção de compostos
fenólicos resultantes da decomposição pode inibir o crescimento de populações microbianas
associadas à fixação biológica do nitrogênio e à nitrificação (Kuiters, 1990).
Entre as leguminosas amostradas, Pterodon pubescens apresentou menor ANR (27,63 ±
25,38 pKat.g-1PF, p < 0,05), apresentou o segundo maior conteúdo de nitrogênio foliar para a
Família (3,27 ± 0,02%, p < 0,19) e o terceiro entre todas as espécies analisadas (Tabela 2). Essa
espécie tem sido relacionada à baixa ocorrência de micorriza (Carneiro et al., 1998) e à baixa
nodulação (Faria et al., 1984; Faria & Lewis, 1989), sugerindo que utiliza preferencialmente
NH4+ como fonte de nitrogênio. É uma espécie comum nas fitofisionomias de cerrado e de
cerradão e em matas mesofíticas (Almeida et al., 1998).
Dimorphandra mollis apresentou quantidades médias de nitrogênio foliar (2,51% ±
0,36%) e baixa ANR (1,74 ± 0,23 pKat.g-1PF) (Tabela 2), assim como em cerrado s.s. e em
campo cerrado (ANR = 27 pKat.g-1PF), de acordo com relatos de Stewart et al. (1992). Nor-
malmente, essa espécie apresenta nodulação (Halliday, 1984; Cordeiro 2002), mas não é
micotrófica (Carneiro et al., 1998). Essas informações sugerem que a espécie provavelmente
utiliza a fixação simbiótica do nitrogênio como fonte do nutriente, podendo ainda utilizar
NH4+, embora provavelmente de modo menos eficiente que P. pubecens.
Diptychandra aurantiaca e Platymenia reticulata apresentaram valores de ANR que evi-
denciam a capacidade na assimilação de NO3– (Tabela 2). Entretanto, os valores dos conteúdos
de nitrogênio foliar (1,94% ± 0,04% e 1,29% ± 0,01%, respectivamente) sugerem que não são
espécies eficientes na utilização de outras fontes de nitrogênio, estando provavelmente restri-
tas à pequena disponibilidade de NO3– no solo.
72 Estudos Integrados em Ecossistema. Estação Ecológica de Jataí

As espécies Bowdichia virgilioides, Bauhinia holophylla e Copaifera langsdorffii provavel-

mente utilizam NH4+, pois, embora apresentem baixa ocorrência de nodulação (Faria et al.,
1984) e baixa ou nenhuma incidência de micorriza (Carneiro et al., 1998), apresentaram va-
lores elevados de nitrogênio foliar e baixos valores de ANR (Tabela 2) para a área de estudo.
Hymenaea stigonocarpa apresentou o maior valor de nitrogênio foliar entre as Legumino-
sas (3,79% ± 0,07%), mas baixa ANR foliar (Tabela 2), sugerindo que a espécie utiliza eficien-
temente NH4+ disponível no solo. Essa espécie é considerada não-formadora de associações
simbióticas, tanto por nodulação (Leitão, 1997) como por micorriza (Carneiro et al., 1998).
Outro aspecto a ser considerado é sua capacidade potencial de reciclagem interna do nitro-
gênio, por meio da remobilização do nutriente ao longo do ciclo sazonal de crescimento e
deciduidade foliares (Millard, 1995; Aidar et al. 2003).
Bauhinia holophylla apresentou alto valor de nitrogênio foliar (3,21% ± 0,15%) e mode-
rada ANR (43,00 ± 4,33 pKat.g-1PF), evidenciando capacidade de uso de NO3–; provavelmente
também utiliza NH4+ como fonte prevalente de nitrogênio (Tabela 2). Essa espécie apresenta
baixa ocorrência de nodulação (Faria et al., 1984) e baixa ou nenhuma incidência de micor-
riza (Carneiro et al., 1998).
Bowdichia virgilioides, que possui capacidade de nodulação (Faria et al., 1984), apresen-
tou ANR considerável (114,05 ± 3,11 pKat.g-1PF) e altos valores de nitrogênio foliar (3,19% ±
0,07%), sugerindo que é uma espécie capaz de utilizar as diversas fontes de nitrogênio eventual-
mente disponíveis no ambiente (Tabela 2).
Copaifera langsdorffii, considerada uma espécie não-nodulante (Faria et al., 1984), apre-
sentou baixa ANR (4,94 ± 0,65 pKat.g-1PF) (Tabela 2) e, relativamente às demais espécies,
baixa concentração de nitrogênio foliar (1,87% ± 0,02%), sugerindo menor eficiência no uso
das fontes de nitrogênio disponíveis na área de estudo.
Ainda em relação às leguminosas, as espécies nodulantes Anadenathera falcata e Vatairea
macrocarpa apresentaram baixos valores de ANR e de nitrogênio foliar (Tabela 2), evidencian-
do que a nodulação pode estar sendo dificultada nesse ambiente.
Um aspecto a ser ressaltado é que as espécies de Mimosaceae comumente apresentam
consideráveis taxas de ANR e de nodulação. Entretanto, na área de estudo, A. falcata e P. reti-
culata apresentaram baixos valores de ANR e de nitrogênio foliar, evidenciando uma possível
dificuldade na nodulação e obtenção de NO3– do solo. A baixa ocorrência de nodulação em
Caesalpiniaceae pode estar relacionada ao fato de essa família apresentar os gêneros mais
primitivos na escala de evolução das espécies arbóreas com capacidade de nodulação. A nodu-
lação parece ser uma característica posteriormente estabelecida e, por isso, amplamente distri-
buída em leguminosas mais evoluídas, como Fabaceae (Polhill et al., 1981 apud Moreira,
1994).
Um resultado interessante foi a concentração de nitrogênio observada em Coussarea
hidrangeaefolia (Rubiaceae), apesar da baixa capacidade de redução foliar de NO3– como su-
gerido pelos níveis de ANR (Tabela 2). A família Rubiaceae é conhecida por sua produção
de compostos secundários, como alcalóides purínicos presentes na cafeína, os quais contêm
duplo anel de carbono, com quatro átomos de nitrogênio.
Uma espécie bem representada na área foi Roupala montana (Proteaceae), considerada
em risco de extinção no Estado de São Paulo (DOE, 1998), que apresentou valores de ANR e
de nitrogênio foliar que sugerem dificuldade na assimilação de nitrogênio, assim como Xylo-
pia aromatica e Siparuna guianensis (Tabela 2).
 Atividade de nitrato redutase e conteúdo de nitrogênio em folhas de espécies... 73

Tabela 2 Valores médios (desvio-padrão entre parênteses) da atividade de nitrato redutase (ANR) e
concentração de nitrogênio foliar (N foliar) das espécies lenhosas e suas respectivas famílias amos-
tradas no remanescente de cerradão dos Oitocentos Alqueires, Estação Ecológica de Jataí, Luiz
Antônio, SP. Chave: chave de identificação das espécies; Do: dominância nos estratos; S: superior;
M: médio; I: inferior; n: número de indivíduos analisados; IVI: índice de valor de importância;
ANR: atividade de nitrato redutase (pKat.g-1PF); N foliar: concentração de nitrogênio foliar (%).
ANR N foliar
-1
Espécie Família Chave Do n IVI pKat g PF % PS
Coussarea hidhrangeaefolia (Benth.)
Rubiaceae Ch M 3 5,1 39,3 (26,0) 4,53 (0,38)
Müll. Arg.
Hymenaea stigonocarpa Mart. ex Hayne Caesalpiniaceae Hs M 2 1,0 84,1 (8,2) 3,79 (0,07)
Pterodon pubescens (Benth.) Benth. Fabaceae Pp S 3 20,8 27,6 (25,4) 3,27 (0,02)
Bauhinia holophylla (Bong.) Steud. Caesalpiniaceae Bh I 3 1,4 43,0 (4,3) 3,21 (0,15)
Bowdichia virgilioides Kunth Fabaceae Bv M 2 2,1 114,1 (3,1) 3,19 (0,07)
Guapira opposita (Vell.) Reitz Nyctaginaceae Go M 2 0,5 205,4 (12,8) 2,85 (0,10)
Xylopia aromatica (Lam.) Mart. Annonaceae Xa M 3 17,3 85,4 (34,3) 2,68 (0,13)
Dimorphandra mollis Benth. Caesalpiniaceae Dm I 2 0,2 1,7 (0,2) 2,51 (0,36)
Diptychandra aurantiaca Tul. Caesalpiniaceae Da S 3 12,1 114,5 (8,6) 1,94 (0,04)
Copaifera langsdorffii Desf. Caesalpiniaceae Cl S 3 12,1 4,9 (0,7) 1,87 (0,02)
Caryocar brasiliensis Cambess. Caryocaraceae Cb S 3 1,6 127,3 (5,1) 1,85 (0,10)
Terminalia brasiliensis (Cambess. ex A.
Combretaceae Tb M 1 1,3 35,2 (9,2) 1,67 (0,12)
St.-Hil.) Eichler
Casearia arborea (Rich.) Urb. Flacourtiaceae Ca M 3 11,2 172,5 (28,0) 1,62 (0,44)
Didymopanax vinosum (Cham. &
Araliaceae Dv I 3 8,8 9,9 (0,2) 1,60 (0,07)
Schltdl.) Marchal
Vatairea macrocarpa (Benth.) Ducke Fabaceae Vm M 3 7,1 10,0 (5,4) 1,59 (0,28)
Virola sebifera Aubl. Miristicaceae Vs I 3 7,6 89,3 (18,6) 1,56 (0,05)
Byrsonima intermedia A. Juss. Malpighiaceae Bi M 3 0,9 230,7 (117,6) 1,53 (0,10)
Plathymenia reticulata Benth. Mimosaceae Pr S 3 3,2 145,4 (7,8) 1,29 (0,01)
Aspidosperma tomentosum Mart. Apocynaceae At M 3 2,2 10,7 (0,8) 1,23 (0,19)
Ocotea corymbosa (Meisn.) Mez Lauraceae Oc S 3 21,5 14,1 (22,6) 1,14 (0,10)
Miconia albicans (Sw.) Triana Melastomataceae Ma I 3 10,6 48,5 (4,6) 1,13 (0,10)
Myrcia lingua O. Berg. Myrtaceae Ml M 3 14,0 10,6 (3,1) 0,98 (0,01)
Roupala montana Aubl. Proteaceae R S 3 6,5 41,5 (14,5) 0,66 (0,12)
Anadenanthera falcata (Bent.) Speg. Mimosaceae Af M 3 3,3 8,4 (1,7) 0,57 (0,02)
Erythroxylum pelleterianum A. St-Hil. Erythroxylaceae Ep I 3 1,3 15,8 (4,0) 0,53 (0,05)
Strychnos bicolor Progel Loganiaceae Sb I 1 1,6 145,2 (3,0) 0,49 (0,07)
Tapirira guinanesis Aubl. Anacardiaceae Tg S 3 13,7 42,5 (29,7) 0,48 (0,08)
Vochysia tucanorum Mart. Vochysiaceae Vt. M 3 3,2 5,0 (0,1) 0,42 (0,03)
Siparuna guianensis Aubl. Monimiaceae Sg M 3 17,0 90,0 (19,8) 0,36 (0,10)
Campomanesia pubescens (DC.) O.
Myrtaceae Cp I 2 3,1 59,5 (5,2) 0,30 (0,14)
Berg.
74 Estudos Integrados em Ecossistema. Estação Ecológica de Jataí

Caryocar brasiliense, espécie componente do estrato superior do cerradão, é considerada

de baixa incidência de micorriza (Carneiro et al., 1998). Para essa espécie, os valores de ANR
e nitrogênio foliares (Tabela 2) sugerem a utilização de NO3– como fonte de nitrogênio.
A espécie Byrsonima intermedia, predominante do estrato inferior e presente no estrato
médio, apresentou baixo valor de nitrogênio foliar, mas o maior valor de ANR entre as 30
espécies analisadas (Tabela 2), sugerindo a assimilação preferencial de NO3–, mesmo quando
pouco presente no solo. As espécies com habilidade em assimilar NO3– podem ser utilizadas
como indicadoras de nitrificação e de disponibilidade de NO3– no solo (Schmidt et al., 1999).
Em outras comunidades florestais, os baixos níveis de ANR mostram que o NO3– não é a fonte
preferencial de nitrogênio para as plantas, enquanto os altos níveis de atividade enzimática po-
deriam indicar o contrário (Erskine et al., 1996; Turnbull et al., 1996; Aidar et al., 2003).
Guapira opposita apresentou valores elevados de ANR (205,4 ± 12,8 pKat.g-1PF) e de ni-
trogênio foliares (2,85 ± 0,02 pKat.g-1PF) (Tabela 2), similares aos observados por Aidar et al.
(2003).
Famílias como Myrtaceae, Proteaceae e Melastomataceae, ocorrentes na área dos Oito-
centos Alqueires e que apresentaram baixo valor de nitrogênio foliar (Tabela 2), confirmam
as observações em cerrado s.s. (Prado & Moraes, 1997) e em florestas tropicais (Schimidt
& Stewart, 1998; Aidar et al., 2003). Essas famílias estão representadas nos três estratos da
regeneração natural da comunidade de cerradão, embora Melastomataceae seja dominante no
estrato inferior e Myrtaceae predomine no estrato médio e esteja presente no estrato inferior
(Pereira-Silva, 2003).
Não foi possível evidenciar diferenciação na ANR entre os estratos da comunidade, não
comprovando, portanto, a hipótese de que em situações de baixa luminosidade, como no sub-
bosque do cerradão dos Oitocentos Alqueires, a ANR possa provavelmente ser mais dificul-
tada (Figura 3).
A distribuição da freqüência das espécies por classe de ANR indica sua baixa ocorrência
na comunidade estudada (Figura 4a), provavelmente associada à baixa disponibilidade do
NO3– no solo. Mais de 90% das espécies apresentam ANR menor que 200 pKat.g-1PF, valor
relativamente baixo quando comparado com os resultados obtidos por Stewart et al. (1988),
para comunidades australianas, e por Aidar et al. (2003), para a Mata Atlântica. Entretanto, o
mesmo não ocorre com a concentração de nitrogênio foliar, cujos valores médios obtidos são
relativamente similares aos dos ambientes anteriormente citados, ainda que a distribuição em
classes de concentração indique que a maioria das espécies apresenta valores inferiores a 2%
(Figura 4b). A média da concentração de nitrogênio foliar para todas as espécies foi estimada
em 1,69% ± 1,12%; a média para as Leguminosas foi de 2,40% ± 1,03% e para as não-Legumi-
nosas, 1,38% ± 1,04%. Entre as espécies com maior conteúdo de nitrogênio foliar (Tabela 2),
sete são Leguminosas, sugerindo que a família apresenta grande eficiência no uso do nitrogê-
nio, mesmo quando pouco disponível no ambiente.
 Atividade de nitrato redutase e conteúdo de nitrogênio em folhas de espécies... 75

Oc Pp Cl
Tg Pr

15
Da
Cb
Xa
Rm
Dv
Af
10 Vt
Sp Ml Ch
Bi
Altura (m)

Bh Go
Ca Bv Hs
Tb
Ma Vm
5 Cp
Sb
Vs At Dm
Ep

0
Espécies

Média de ANR Média de N

Estrato (pKat.g-1.PF) Foliar (%)
h > 8,0 m 64,72 1,56
4,0 > h < 8,0 m 78,66 1,92
h < 4,0 51,61 1,41

Figura 3 Estratificação em classes de altura (inferior: h < 4,0m; médio: 4,0 < h < 8,0m; e superior: h > 8,0m)
das 30 espécies selecionadas e valores médios de atividade de nitrato redutase (ANR - pKat.g-1PF) e de nitro-
gênio foliar (%) para cada estrato da área de cerradão dos Oitocentos Alqueires, Estação Ecológica de Jataí,
Luiz Antônio, SP.

60
60
b
a
-1 50 N foliar (%)
50 ANR (pKat.g PF)

40
40
% de espécies
% de espécies

30
30

20
20

10
10

0
0
0-50 50-100 100-200 >200 <1 1-2 2-3 >3

Classe de atividade Classe de concentração

Figura 4 Distribuição de freqüência das espécies em classes: (a) atividade de nitrato redutase (ANR;
pKat g-1PF); (b) concentração foliar de nitrogênio (N foliar; %).
76 Estudos Integrados em Ecossistema. Estação Ecológica de Jataí

Evidências da ANR e do conteúdo de nitrogênio foliar, associadas à disponibilidade de ni-

trogênio no solo, indicam que NO3– não é uma fonte preferencial de nitrogênio para as espécies
estudadas, muito provavelmente por causa de sua limitada ocorrência. As associações simbió-
ticas aparentemente estão limitadas, pois as espécies conhecidas como formadoras de simbiose
apresentaram baixa concentração de nitrogênio foliar. A NH4+ é, provavelmente, a principal
fonte de nitrogênio utilizada pela maioria das espécies, sendo a forma nitrogenada mais dis-
ponível no ambiente estudado. Um aspecto não abordado neste trabalho, mas de fundamental
importância para o entendimento da ciclagem do nitrogênio no ambiente é a capacidade de
reciclagem interna do nutriente pelas plantas, principalmente para as espécies que apresentam
deciduidade e ciclos de vida mais longos (Millard, 1995; Aidar et al., 2003).

Agradecimentos
Ao professor dr. Evaldo Luiz Gaeta Espíndola, do Laboratório de Limnologia do SHS, da Es-
cola de Engenharia de São Carlos – USP, pela colaboração nas análises de nitrogênio foliar;
ao técnico ambiental Edson Aparecido Jacinto da Silva, pelo apoio técnico nas campanhas de
campo; e ao engenheiro agrônomo Antonio Carlos Scatena Zanato, pesquisador do Instituto
Florestal e administrador das Estações Ecológica de Jataí e Experimental de Luiz Antônio, pela
colaboração e pelo apoio na elaboração das atividades de pesquisa deste trabalho.

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