ABSTRACTO

Ir:

1. EL ORIGEN DE LOS PLÁSTIDOS: UN SOLO EVENTO DE

IMPORTANCIA GLOBAL
La endosimbiosis ha desempeñado muchos roles en la evolución de la vida, pero los dos
efectos más profundos de este proceso fueron indudablemente los orígenes de las
mitocondrias y los plástidos en las células eucariotas. Hay muchos paralelos en cómo se
originaron estos orgánulos y cómo se desarrolló su evolución posterior, por ejemplo, la
reducción del genoma simbionte bacteriano y el desarrollo de un sistema de selección
de proteínas ( Whatley et al ., 1979 , Douglas 1998 , Gray 1999 ; Gray et al .,
1999 ; Gould et al ., 2008) Sin embargo, también hay muchas diferencias, y una de las
más llamativas es el destino final del orgánulo una vez establecido: donde las
mitocondrias se integraron en el huésped y las dos nunca más se volvieron a separar
( Williams & Keeling 2003 ; van der Giezen et al. 2005 ), la evolución de los plástidos
ha visto muchos giros, giros y callejones sin salida (para otras revisiones que cubren
varios aspectos de esta historia, ver Delwiche 1999 ; McFadden 1999 , 2001 ; Archibald
& Keeling 2002 ; Stoebe y Maier 2002 ; Palmer 2003 ; Williams y Keeling
2003 ; Keeling 2004 ;Archibald 2005 ; Keeling en prensa).
Finalmente, las mitocondrias y los plástidos (con la pequeña pero interesante excepción
detallada en §2) han sido bien establecidos para haber evolucionado a partir de un solo
evento endosimbiótico que involucra una alfa-proteobacteria y cianobacteria,
respectivamente ( Gray 1999) Esta conclusión no ha llegado sin un debate considerable,
que se ha originado en varias fuentes. En primer lugar, la naturaleza antigua del evento
dificulta la reconstrucción de su historia debido a que se han producido muchos cambios
desde el origen de este sistema, y todo este cambio enmascara la historia
antigua. Además, sin embargo, la complejidad de la posterior evolución de los plástidos
ha creado problemas especiales y menos esperados. Específicamente, los plástidos se
establecieron originalmente en un subconjunto de eucariotas mediante una llamada
endosimbiosis 'primaria' con un antiguo linaje de cianobacterias. Una vez establecidos,
los plastidios primarios se propagan desde ese linaje a otros eucariotas mediante rondas
adicionales de endosimbiosis entre dos eucariotas (endosimbiosis secundarias y
terciarias, que se analizan en detalle en su propia sección a continuación). Esto condujo
a una imagen muy confusa de la diversidad y distribución de los plástidos, ya que los
plástidos y sus huéspedes pueden tener diferentes historias evolutivas. Hasta que esto se
realizó, la tendencia fue, razonablemente, tratar a todos los linajes fotosintéticos como
parientes cercanos, lo que creó una larga lista de observaciones paradójicas donde el
plástido de algún linaje parecía similar al de un tipo de eucariota, pero el componente
del huésped apareció más similar a otro (Dougherty y Allen 1960 ; Leedale
1967 ; Brugerolle y Taylor 1977 ). Por ejemplo, los euglenidos tenían plástidos como
los de las algas verdes, pero sus características citosólicas eran como los tripanosomas,
que de hecho demostraron ser exactamente el caso.
Una vez que estas capas adicionales de complejidad se resolvieron, o al menos se
entendió que existían (Gibbs 1978 , 1981 ; Ludwig y Gibbs 1989 ), el origen múltiple
versus único de los plástidos se redujo a resolver el origen de los plastos primarios. Los
plástidos primarios están rodeados por dos membranas salientes y solo se encuentran en
tres linajes. Los glaucophytes son un pequeño grupo de algas microbianas con plástidos
que contienen clorofila a , y se distinguen por la presencia de un relicto de la pared de
peptidoglicano que habría estado entre las dos membranas del simbionte
cianobacteriano ( Bhattacharya & Schmidt 1997 ; Steiner & Loffelhardt 2002) Las algas
rojas son considerablemente más diversas y conspicuas que las glaucófitas, con 5000-
6000 especies que van desde pequeñas células cocoides no flageladas en ambientes
extremos a macroalgas marinas que son conocidas por cualquiera que haya caminado en
la zona intermareal rocosa ( figura 1 ). Sus plástidos también contienen clorofila una y
ficobilisomas y se distinguen por la presencia de ficoeritrina ( Graham & Wilcox
2000 ). Las algas verdes también son un grupo diverso y abundan tanto en ambientes
marinos como de agua dulce ( figura 1).), y en tierra firme donde han proliferado
algunos linajes de algas verdes (por ejemplo, Trentopohales y muchos Trebouxiophytes
que interactúan con los hongos en los líquenes), así como también dando lugar a las
plantas terrestres, un importante linaje con impactos terrestres globales. Sus plástidos
contienen clorofila un y b y se distinguen también por el almacenamiento de almidón en
el plástido ( Lewis & McCourt 2004).
Figura 1.
Diversidad de eucariotas fototróficos y sus plástidos. Plástidos primarios se encuentran en un
subconjunto de los eucariotas fotosintéticos, más visible en las algas verdes (( un ) Ulva , o al
mar lechuga) y sus parientes cercanos las plantas terrestres (( b ) Typha , o de espadaña), y en
las algas rojas (( c ) Chondracanthus , o toalla turca). Los plastidios secundarios son conocidos
en muchos otros linajes, incluidas algunas algas multicelulares grandes como las algas marinas
y sus parientes ( f ) Fucus , una alga marrón). En algunos plastidios secundarios, el núcleo del
alga endosimbiótica se retiene y se denomina nucleomorfo (( d ) el nucleomorfo
dePartenskyella glossopodia ). En algunos dinoflagelados, una capa adicional de simbiosis,
simbiosis terciaria, ha creado células de complejidad aún mayor, por ejemplo, ( e ) Durinskia ,
donde cinco diferentes compartimentos genéticamente distintos han resultado de la
endosimbiosis: el núcleo del huésped (rojo), el núcleo endosimbionte (azul), el plástido
endosimbionte (amarillo) y las mitocondrias tanto del huésped como del endosimbionte
(púrpura). ( g ) Chromera velia es una alga recientemente descrita que ha arrojado mucha luz
sobre la evolución de los plastos por endosimbiosis secundaria. La imagen ( a ) es cortesía de K.
Ishida, ( e) es cortesía de K. Carpenter y todas las demás imágenes son del autor.
Los plástidos en estos tres linajes comparten bastante en común entre sí, y las
secuencias del genoma de los tres linajes también comparten varias características que
no se conocen en ningún linaje de cianobacterias, por ejemplo, la presencia de
repeticiones invertidas que rodean el operón rRNA ( Palmer 1985 ; McFadden y Waller
1997 ). Las filogenias moleculares de los genes codificados por plastidios han
demostrado consistentemente que son monofiléticas con exclusión de todos los linajes
de cianobacterias actualmente conocidos ( Delwiche et al ., 1995 ; Helmchen et al .,
1995 ; Turner et al, 1999 ; Yoon et al ., 2002;Hagopian et al . 2004 ; Khan et
al . 2007 ). El análisis adicional de proteínas dirigidas a plástidos también mostró que
los plástidos contienen una proteína compleja de recolección de luz única que no se
encuentra en ninguna cianobacteria conocida ( Wolfe et al ., 1995 ; Durnford et al .,
1999 ). Todas estas observaciones son más consistentes con la monofilia de los
plástidos, pero el debate persistió, principalmente debido a los análisis de secuencias
nucleares. En las filogenias moleculares tempranas, los tres linajes de plastidios
primarios no eran monofiléticos ( Bhattacharya et al ., 1995 ; Bhattacharya y Weber,
1997).), y en algunos casos, los árboles genéticos parecían mostrar evidencia bien
respaldada contra esta monofilia (Stiller et al . , 2001 , 2003 ; Kim y Graham,
2008 ). Sin embargo, los primeros análisis no se han mantenido, y los grandes conjuntos
de datos de genes concatenados han demostrado más consistentemente la monofilia de
los linajes nucleares, y en los análisis con la mayor cantidad de datos se recupera con un
fuerte apoyo ( Moreira et al ., 2000 ; Rodríguez-Ezpeleta et al 2005. ; Hackett et
al 2007. ; Burki et al . 2009 ).
El consenso actual es que hay un solo linaje, llamado Plantae o Archaeplastida ( Adl et
al ., 2005 ), en algún ancestro heterotrófico probablemente biflagelado del cual tuvo
lugar la captación principalmente endosimbiótica de una cianobacteria. La cianobacteria
se redujo por la pérdida de genes y sus funciones correspondientes, y también se integró
genéticamente con su hospedador. Se estableció progresivamente un complejo
mecanismo para dirigir las proteínas codificadas por núcleos hacia el endosimbionte,
dando como resultado los complejos de membrana externa e interna hoy conocidos
como membranas de cloroplasto translocon externo (TOC) e interno (TIC) ( McFadden
1999 ; van Dooren et al ., 2001 ; Wickner y Schekman 2005 ;Hormann et
al . 2007 ; Gould et al . 2008 ). Las proteínas dirigidas adquirieron principalmente los
líderes amino terminales llamados péptidos de tránsito, que son reconocidos por el TOC
y utilizados para arrastrar la proteína a través de las membranas, y que posteriormente
se escinden en el estroma del plástido mediante una peptidasa específica ( McFadden
1999 ; Wickner y Schekman 2005 ; Hormann et al ., 2007 ; Patron & Waller
2007 ; Gould et al ., 2008 ), un sistema notablemente similar al sistema de selección de
proteínas utilizado por las mitocondrias ( Lithgow 2000).) Este sistema probablemente
coevolucionó con la transferencia de algunos genes al núcleo, y una vez que el sistema
se estableció, su presencia facilitaría que muchos genes se movieran hacia el genoma
del huésped. Hoy en día, los genomas de plástidos son una pequeña fracción del tamaño
de los genomas de cianobacterias ( Douglas 1998 , Douglas y Raven 2003 ), y hay
relativamente poca diversidad en el tamaño y la estructura general del genoma, al menos
en comparación con los genomas mitocondriales y gen el contenido es relativamente
estable, aunque se sabe que muchos genes se han trasladado al núcleo de forma
independiente en múltiples linajes ( Martin et al ., 1998 ; Gould et al ., 2008).) Ha
habido cierto debate sobre si el endosimbionte también donó una cantidad sustancial de
genes cuyos productos no están dirigidos ahora al plastidio (Martin et
al . , 1998 , 2002 , Martin 1999 , Reyes-Prieto et al ., 2006 ), pero estos no lo harán. ser
discutido aquí.
Una vez que el endosimbionte se estableció e integró con su huésped, los tres linajes
principales de Archaeplastida divergieron ( figura 2 ). De nuevo, existe una considerable
controversia sobre el orden de ramificación de estos tres grupos, pero los datos actuales
se inclinan primero hacia la ramificación de los glaucophytes. Los plastidios
Glaucophyte son únicos en la retención de la pared de peptidoglucano entre las dos
membranas, lo que parece apoyar esto ( Bhattacharya y Schmidt 1997 , Steiner y
Loffelhardt 2002). Sin embargo, se ha propuesto que los tres grupos sean más basales
en un momento u otro ( Cavalier-Smith 1982 ; Kowallik 1997 ; Martin et al .,
1998) Filogenias moleculares no han proporcionado una particularmente fuerte
respuesta a esta pregunta, pero muchos análisis recientes sobre la base de grandes
conjuntos de datos de ambos genes nucleares y de plastidios a menudo muestran
glaucophyta ramificación en primer lugar, aunque algunos también muestran algas rojas
ramificación anterior ( Moreira et al 2000. ; Rodríguez- Ezpeleta et al .,
2005 ; Hackett et al ., 2007 ). También se ha demostrado que los glaucófitos solos
retienen la cianobacteria ancestral bifosfato aldolasa ancestral, y que tanto en algas
verdes como rojas el gen original ha sido reemplazado por un duplicado de la enzima
citosólica no homóloga (análoga) codificada nuclearmente ( Gross et al. 1999 ;Nickol et
al . 2000 ). El análisis filogenético de los genes de algas rojas y verdes ha demostrado
que los parálogos plástido y citosólico forman cada uno un clado (débil) que incluye
genes de algas rojas y verdes ( Rogers y Keeling 2003 ), lo que sugiere que el reemplazo
génico debe ser ancestral para ambos algas rojas y verdes, y que los glaucophytes por lo
tanto divergieron antes de este evento, haciéndolos el primer linaje divergente de la
Archaeplastida ( figura 2 ).
Figura 2.
Vista esquemática de la evolución de los plástidos en la historia de los eucariotas. Los diversos
eventos endosimbióticos que dieron lugar a la diversidad y distribución actual de plastidios
implican divergencias y reticulaciones cuya complejidad se asemeja a un diagrama de circuito
electrónico. Los eventos de endosimbiosis están enmarcados, y las líneas están coloreadas para
distinguir los linajes sin plástidos (grises), plástidos del linaje de algas verdes (verde) o el linaje
de algas rojas (rojo). En la parte inferior se encuentra la endosimbiosis primaria única que
conduce a tres linajes (glaucofitas, algas rojas y algas verdes). En la parte inferior derecha, un
evento endosimbiótico secundario discreto dentro de los euglenidos condujo a su plástido. En la
parte inferior izquierda, se tomó una alga roja en el ancestro de los cromalveolados. De este
antepasado, haptófitos y criptomonas (así como sus parientes no fotosintéticos como
katafádidos y telonemidos) divergieron por primera vez. Después de la divergencia del linaje
rhizarian, el plástido parece haber sido perdido, pero en dos subgrupos de Rhizaria, fue
recuperado fotosíntesis: en los chlorarachniophytes por endosimbiosis secundaria con un alga
verde, y enPaulinella tomando una cianobacteria (muchos otros linajes rhizarianos siguen
siendo no fotosintéticos). En la parte superior izquierda, los stramenopiles divergieron de los
alveolatos, donde los plástidos se perdieron en ciliados y se volvieron predominantemente no
fotosintéticos en el linaje apicomplexano. En la parte superior derecha, cuatro eventos diferentes
de reemplazo de plástidos se muestran en dinoflagelados, que implica una diatomea,
Haptophyta, cryptophyta (tres casos de endosimbiosis terciaria) y alga verde (una endosimbiosis
secundaria de serie). La mayoría de los linajes que se muestran tienen muchos miembros o
parientes que no son fotosintéticos, pero estos no han sido mostrados en aras de la claridad.
Ir:

2. PAULINELLA Y LA POSIBILIDAD DE UN SEGUNDO ORIGEN

DE PLÁSTIDOS
Todos los datos descritos anteriormente se relacionan con el origen último de los
plástidos en casi todos los linajes principales de eucariotas. Sin embargo, hay una gran
cantidad de relaciones endosimbióticas aparentemente basadas en la fotosíntesis que se
comprenden menos y varían a lo largo de todo el espectro de integración, desde
asociaciones a largo plazo y asociaciones aparentemente bien desarrolladas (por
ejemplo, Rumpho et al ., 2008).) De hecho, la línea entre lo que es un orgánulo y lo que
es un endosimbionte es arbitraria. Existen algunos criterios diferentes y específicos que
se han argumentado para distinguir los dos, el más común es la integración genética de
los dos socios y el establecimiento de un sistema de selección de proteínas. La mayoría
de los endosimbiontes fotosintéticos probablemente no están integrados con su huésped
en este nivel, pero un caso ha atraído considerable atención reciente por posiblemente
haberlo hecho, y este es P. chromatophora .
Paulinella es un género de ameba euglifos, que son miembros del Cercozoa
( Bhattacharya et al ., 1995 ). Estas son amebas testadas con conchas construidas a partir
de escamas silíceas de gran complejidad. La mayoría de los euglífidos, incluida la
mayoría de los miembros del género Paulinella , son heterótrofos no fotosintéticos que
se alimentan con filopodos granulares que emergen de una abertura en su prueba
( Johnson et al ., 1988 ). Sin embargo, una especie, P. chromatophora , ha perdido su
aparato de alimentación y en su lugar adquirió un endosimbionte cianobacteriano que le
permite vivir sin alimentación: cada P. chromatophoraLa célula contiene dos
simbiontes cinaobacterianos en forma de riñón, llamados cromatóforos ( figura 2 ), y su
división se sincroniza con la del ciclo de la célula hospedadora para que cada ameba
hija conserve el simbionte ( Kies 1974 ; Kies y Kremer 1979 ). Las primeras
observaciones llevaron a la sugerencia de que los cromatóforos eran cianobacterias
relacionadas con Synechococcus , y las filogenias moleculares confirmaron
posteriormente que están relacionadas con
el linaje Synechococcus / Prochlorococcus ( Marin et al ., 2005 ; Yoon et al .,
2006).) Los primeros trabajos también demostraron que el simbionte transfirió
fotosintato al hospedador de la ameba ( Kies y Kremer 1979 ), sugiriendo en conjunto
que el simbionte, llamado cromatóforo, era al menos funcionalmente equivalente a un
plástido.
Ha habido un gran debate sobre si el cromatóforo debería llamarse un "organelo" o un
"plástido", o un "endosimbionte" ( Theissen & Martin 2006 ; Yoon et al .,
2006 ; Bhattacharya et al ., 2007 ; Bodyl et al.2007) Hasta cierto punto, esto es
semántico, pero de otra manera la distinción en lo que llamamos es importante porque
afecta la manera en que pensamos sobre los orgánulos. Si definimos 'organelos' de una
manera estrecha, por ejemplo, restringidos a casos en los que ha evolucionado un
sistema de selección de proteínas, inevitablemente llegaremos a la conclusión de que los
'orgánulos' solo pueden originarse o integrarse de ciertas maneras. Todos los otros
cuerpos celulares recibirán un nombre diferente y tendrán menos impacto en nuestro
pensamiento sobre la organelogénesis. Podría ser beneficioso dejar la definición un
poco más abierta, ya que dos células pueden integrarse de muchas maneras en mayor
medida que las proteínas. Si, por ejemplo, un endosimbionte se vuelve dependiente de
su anfitrión para controlar la división y segregación del endosimbionte, entonces uno
podría considerar que el endosimbionte es un orgánulo,
Volviendo al cromatóforo, el debate sobre si debería llamarse o no orgenelle ha sido
alimentado por la secuencia completa de su genoma ( Nowack et al ., 2008 ). Como se
indicó anteriormente por análisis filogenético de genes individuales, el genoma muestra
claramente que el cromatóforo es miembro
del linaje Synechococcus / Prochlorococcus ( Marin et al ., 2005 ; Yoon et al ., 2006 ),
pero en lugar de los aproximadamente 3 Mbp y 3300 genes. común a los miembros del
género Synechococcus , el genoma del cromatóforo tiene un tamaño de solo 1 Mbp y
codifica solo 867 genes ( Nowack et al ., 2008).) La reducción se ha llevado a cabo
principalmente mediante la eliminación de vías completas y clases funcionales de
genes. Esta reducción es diferente de la observada en los plástidos, porque no solo es
menos grave (el cromatóforo tiene más de cuatro veces el número de genes codificados
incluso por el plastidio más grande conocido), sino también por la tendencia a perder
vías completas o mantenido: en los plástidos, la mayoría de las vías que se retienen son
incompletas porque muchos o la mayoría de los genes se han movido al núcleo
( Nowack et al ., 2008 ). Esto, al pie de la letra, sugirió que no había una proteína
dirigida o transferencia de genes ( Keeling & Archibald 2008 ). Sin embargo, el análisis
de las etiquetas de secuencia expresadas del genoma nuclear de Paulinella encontró una
copia de psaE( Nakayama e Ishida 2009 ). El gen está relacionado filogenéticamente
con el linaje Synecococcus / Prochlorococcus , y falta en el genoma cromatóforo, por lo
que es muy probable que se trate de una transferencia del simbionte al huésped
( Nakayama e Ishida 2009 ). No se sabe si la proteína PsaE se dirige de nuevo al
cromatóforo, y curiosamente no hay evidencia de una extensión del objetivo de la
proteína amino terminal. Es posible que el gen psaE no sea funcional, funcione en el
huésped (lo que parece poco probable dado el gen), o que el objetivo haya evolucionado
por un mecanismo completamente nuevo, lo que no sería sorprendente dado que es una
endosimbiosis independiente. Paulinella es un sistema fascinante que sin duda recibirá
mucha más atención, y si resulta ser un "orgánulo" completamente integrado,
determinar cómo su evolución ha sido paralela a la de los plástidos canónicos y cómo ha
diferido proporcionará valiosas comparaciones.
Ir:
3. ENDOSIMBIOSIS SECUNDARIA Y AUMENTO DE LA
DIVERSIDAD DE PLÁSTIDOS
Como se mencionó anteriormente, los plastidios primarios se encuentran en
glaucophytes, algas rojas y algas verdes (de las cuales se derivan las plantas). Estos
grupos representan una gran diversidad y son colectivamente importantes desde el punto
de vista ecológico, pero solo representan una fracción de los fotótrofos eucarióticos. La
mayoría de los linajes de algas adquirieron sus plástidos a través de endosimbiosis
secundaria, que es la captación y retención de una célula de alga primaria por otro linaje
eucariota ( Delwiche 1999 ; McFadden 2001 ; Archibald & Keeling 2002 ; Stoebe &
Maier 2002 ; Palmer 2003 ; Keeling 2004 , en prensa ; Archibald 2005 ; Gould et
al 2008.) Los plastidios en la mayoría de los linajes de algas se pueden atribuir a este
proceso, a saber, los de cloratranofitos y euglenidos, que adquirieron plástidos de algas
verdes y haptófitos, criptomonas, heterokonts, dinoflagelados y apicomplexanos, que
adquirieron un plástido de una alga roja ( figura 2 ) . En general, esta propagación
secundaria de los plástidos tuvo un gran impacto en la diversidad eucariota, la evolución
y la ecología global ( Falkowski et al ., 2004).) Muchos de los linajes con plastidios
secundarios han llegado a dominar principalmente la producción en su entorno, y
colectivamente representan una fracción significativa de la diversidad eucariota
conocida: se ha estimado que el linaje que abarca a todos los plastidios secundarios de
algas rojas representa más del 50% de la especie protista descrita actualmente
( Cavalier-Smith 2004 ).
Nuestra comprensión de cómo pudo haber ocurrido tal proceso es en realidad algo más
clara que nuestra comprensión de cómo la endosimbiosis primaria podría haberse
desarrollado, en parte porque los eventos fueron más recientes, pero más importante
porque sucedió más de una vez, por lo que los paralelismos y las diferencias puede ser
comparado. Como fue el caso de la cianobacteria en la endosimbiosis primaria, las algas
endosimbióticas secundarias se degeneraron progresivamente hasta que todo lo que
permaneció en la mayoría de los casos fue el plástido y una o dos membranas
adicionales a su alrededor. Esencialmente, ningún rastro de mitocondrias, flagelos,
Golgi, retículo endoplásmico (ER) u otras muchas características celulares permanecen
en estos endosimbiontes. En la mayoría de los linajes (ver §4 para excepciones), el
núcleo de algas está completamente ausente, y todos los genes de las proteínas plástidas
que codificó una vez se han movido una vez más al genoma nuclear del huésped
secundario (parece probable que muchos otros genes también se trasladaron a ese
genoma, pero esto no se ha investigado muy a fondo). En general, se cree que la
endosimbiosis secundaria se produce por endocitosis, por lo que el alga eucariótica se
absorbe en una vacuola derivada del sistema de endomembrana del huésped (Delwiche
1999 ; McFadden 2001 ; Archibald y Keeling 2002 ; Keeling 2004 ; Archibald
2005 ; Gould et al . 2008 ). Después de la reducción, se predice que un plástido estaría
rodeado por cuatro membranas, que corresponden (desde el exterior hacia adentro) a la
endomembrana del huésped, la membrana plasmática del alga engullida y las dos
membranas del plástido primario ( McFadden 2001 ; Archibald & Keeling
2002 ; Keeling 2004 ; Gould et al ., 2008) La mayoría de los plastidios secundarios
están de hecho rodeados por cuatro membranas, y hay abundantes pruebas de que la
membrana más externa se deriva del sistema de endomembrana del huésped. De hecho,
en cryptomonads, haptophytes y heterokonts, la membrana más externa es
demostrablemente contigua con el ER del huésped y la envoltura nuclear ( Gibbs
1981 ). En otros casos, la misma situación se infiere de la forma en que se dirigen las
proteínas ( Foth et al ., 2003 ; Gould et al ., 2008 ; Bolte, et al ., 2009).) Muchas
proteínas plástidas están codificadas en el nuevo núcleo del huésped, y están dirigidas al
plástido postraduccionalmente, pero el proceso requiere un paso adicional en
comparación con el proceso análogo en los plástidos primarios. Recordemos que la
selección en plastidios primarios normalmente depende del reconocimiento de un
péptido de tránsito N-terminal por los complejos TOC y TIC en las
membranas plásticas externas e internas ( McFadden 1999 ; Wickner & Schekman
2005 ; Hormann et al ., 2007 ; Patron & Waller 2007 ; Gould et al ., 2008) Los plástidos
secundarios están rodeados por membranas adicionales y están ubicados dentro del
sistema de endomembrana del huésped secundario (a diferencia del plástido primario,
que está situado en el citosol de su huésped), por lo que cualquier proteína expresada en
el citosol no está directamente expuesta a la membrana externa del plástido y no podía
ser importada únicamente por el sistema TIC-TOC ( McFadden 1999 ; Gould et al .,
2008 ; Bolte et al ., 2009 ; Kalanon et al ., 2009).) Esto ha llevado a una etapa adicional
en el viaje desde el citosol al plástido, y debido a que estos plástidos están ubicados en
la endomembrana de su huésped, el viaje al plástido se realiza inicialmente a través del
sistema secretor. Como resultado, las proteínas dirigidas a plastidios secundarios tienen
un líder bipartito más complejo, que consiste en un péptido señal seguido de un péptido
de tránsito ( Patron y Waller 2007 ). El péptido señal es reconocido por la partícula de
reconocimiento de señal, que detiene la traducción y dirige la proteína al ER rugoso
(RER), donde se reanuda la traducción y la proteína naciente cruza la membrana a
medida que se alarga. Cómo la proteína cruza la siguiente membrana recién está
emergiendo en algunos grupos ( Hempel et al ., 2007 ; Sommeret al . 2007 ; Bolte et
al . 2009 ), y aún no es seguro si todos los plástidos secundarios utilizan el mismo
mecanismo, pero una vez expuesto al par interno de membranas, el complejo de TOC y
TIC finalmente puede reconocer el péptido de tránsito y completar la importación.
El origen de las membranas en plastidios secundarios de cuatro membranas presenta
pocos misterios y se corresponde bien con lo que se conoce sobre el tráfico de proteínas
a través de esas membranas. Sin embargo, en euglenidos y dinoflagelados, el plástido
secundario está delimitado por solo tres membranas ( figura 2 ). Esto planteó preguntas
sobre si una membrana se había perdido, y si es así, cuál, o si estos plástidos se
derivaron por un proceso diferente. Específicamente, se ha propuesto que estos
plastidios fueron adquiridos por myzocytosis, una estrategia de alimentación mediante
la cual un depredador se adhiere a una célula de alimento y aspira su contenido en una
vacuola de alimentación, en lugar de envolver la célula completa ( Schnepf &
Deichgraber 1984) La miocitosis es conocida en dinoflagelados y euglenidos, y tal
proceso podría explicar la topología de la membrana, pero sigue sin estar claro cómo un
alga captado por la miocitosis podría sobrevivir y dividirse sin su membrana
plasmática. Además, ahora es muy claro que el plastidio dinoflagelado de tres
membranas es ortólogo al plástido de cuatro membranas en apicomplexans ( Moore et
al ., 2008 ; Keeling en prensa ), por lo que la topología de tres membranas de los
plastidios dinoflagelados y eugénidos debe ser el resultado de algún otro camino
evolutivo convergente ( Lukes et al ., 2009)) Si el proceso de los orígenes de los
plástidos es el mismo para los plástidos secundarios de tres y cuatro membranas (como
debe ser el caso en los dinoflagelados), ¿qué membrana se perdió y por qué? No hay
una respuesta segura a esto, pero por un proceso de reducción debe haber sido la
segunda membrana, que corresponde a la membrana plasmática del alga engullida. La
razón de esta conclusión es que todas las demás membranas están atravesadas por un
mecanismo conocido en la selección de proteínas, y la eliminación de cualquiera de
ellas tendría efectos predecibles y desastrosos en el tráfico. Por ejemplo, como la
membrana más externa es parte del sistema de endomembrana del huésped y el tráfico
de proteínas utiliza los primeros pasos en la ruta de secreción para dirigir las proteínas
plastídicas a este compartimento, la pérdida de esta membrana significaría que las
proteínas dirigidas a plástidos serían desviadas al secretor camino. De manera similar,
las dos membranas internas están involucradas en la función de los plástidos y son
necesarias para el reconocimiento del péptido de tránsito, por lo que probablemente no
puedan perderse. En contraste, no se ha propuesto una explicación satisfactoria de por
qué se retiene la segunda membrana (y, por lo tanto, podemos imaginar más fácilmente
su pérdida), y el mecanismo que se cree que se usará para cruzarlo en algunos grupos no
es claramente incompatible con la pérdida (Bolte et al . 2009 ). Esto no quiere decir que
la pérdida no haya afectado a la orientación, porque sí lo ha hecho. Curiosamente, las
proteínas dirigidas a plástidos tanto de euglenidos como de dinoflagelados tienen
péptidos dirigidos que son diferentes en algunos aspectos de los de otros plástidos
secundarios ( Sulli et al ., 1999 ; Nassoury et al ., 2003 ), y comparten diferencias
similares ( Patron et al. 2005 , Durnford & Gray 2006 ), a pesar de haber adquirido sus
plástidos independientemente de una alga verde y roja, respectivamente.
Ir:

4. NUCLEOMORFOS
Otra excepción que ha surgido más de una vez es la retención de un núcleo relicto del
alga endosimbiótica secundaria, estructuras llamadas nucleomorfos ( Gilson y
McFadden 2002 , Archibald 2007 ). En la mayoría de los casos, el núcleo
endosimbionte secundario se pierde por completo, presumiblemente debido al
movimiento de todos los genes necesarios para el mantenimiento del plástido al núcleo
del nuevo huésped secundario. En cryptomonads y chlorarachniophytes, sin embargo,
este núcleo de algas ha persistido (figuras 1 y y2)2 ) y ha sido el foco de mucha
atención. Cuando estas diminutas estructuras se describieron por primera vez utilizando
microscopía electrónica de transmisión (TEM) ( Greenwood et al ., 1977 ;Hibberd y
Norris 1984 ), no se apreció el proceso de endosimbiosis secundaria y la distribución de
los plástidos correspondientemente difícil de entender. La demostración de que
cryptophyta y compartimentos chlorarachniophyte de plástidos se asociaron con un
núcleo eucariota y el citoplasma residual con ribosomas 80S ( Ludwig y Gibbs
1989 ; Douglas et al 1991. ; McFadden et al . 1994 ) fue un descubrimiento de
galvanización que marcó el comienzo de la aceptación generalizada de que eukaryote-
la simbiosis eucariota fue una parte importante de la evolución de los plástidos.
No sorprendentemente, la atención pronto se dirigió a los genomas retenidos en
nucleomorfos. A medida que el plasto cryptophyta está claramente derivado de un alga
roja y el plastidio chlorarachniophyte de un alga verde, sus nucleomorphs deben haber
evolucionado de forma independiente a partir de núcleos de algas de pleno derecho,
pero pronto se encontró que compartir una serie de similitudes superficiales. En todas
las especies examinadas hasta la fecha, el genoma nucleomorph se compone de tres
pequeños cromosomas, para un tamaño total del genoma de tan poco como 373 kpb a
más de 650 kpb ( Rensing et al1994. ; McFadden et al 1997. Un ; Gilson y
McFadden 1999 , 2002 ; Gilson et al . 2006 ;Archibald 2007 ; Silver et al . 2007 ). En
casi todos los casos, los operones de ARNr se encuentran como repeticiones
subteloméricas en los seis extremos de los cromosomas, aunque se enfrentan en
direcciones opuestas en algunas especies (Gilson y McFadden 1996 , 2002 ; Archibald
2007 ). Entre estas repeticiones, los cromosomas están repletos de genes, los genomas
secuenciados tienen densidades genéticas de alrededor de un gen por kilobase, la
densidad más alta conocida para un genoma nuclear. Esta estrecha organización
aparentemente ha afectado a la expresión génica en nucleomorfos tanto en
cryptomonads como en clorarachniophytes, por lo que ahora existe una alta frecuencia
de transcripción solapante: en Guillardia theta, casi el 100% de las transcripciones
caracterizadas o bien comienzan en un gen aguas arriba, terminan dentro o más allá de
un gen corriente abajo, o ambas ( Williams et al ., 2005 ).
Si bien estas similitudes ciertamente sugieren que los genomas en ambos linajes han
estado bajo presiones y restricciones similares o han sido afectados por modos similares
de evolución, hay más diferencias entre las más profundas. Lo que es más importante,
no existe un patrón real para los genes reales retenidos en los nucleomorfos. Cuando
nucleomorphs fueron descubiertos primero, se pensó que podrían albergar una amplia
colección de genes para las proteínas plastid orientada, pero en los genomas completos
secuenciados hasta la fecha, genes de proteínas plastid orientada son relativamente
escasos: sólo el 17 en natans Bigelowiella ( Gilson et al . 2006 ) y 30 en las criptomonas
( Douglas et al ., 2001 ; Lane et al ., 2007) han sido identificados. Además, no existe
una superposición significativa en la identidad de estos genes, sino que parecen ser dos
subconjuntos aleatorios de posibles proteínas de plástidos ( Gilson et al ., 2006 ). Se han
encontrado otras diferencias interesantes en cómo estos genomas han reaccionado a
cualquier proceso que condujo a su reducción y compactación severa. Por ejemplo,
intrones en nucleomorphs cryptophyta no son inusuales en el tamaño o secuencia, pero
son extremadamente raros en número: la theta G. genoma tiene sólo 18 intrones
( Douglas et al 2001. ; Williams et al 2005. ), Y la nucleomorph de Hemiselmis
andersenii los ha perdido por completo ( Laneet al . 2007 ). En contraste, los genes
chlorarachniophyte nucleomorph están plagados de intrones: la B. natans genoma
conserva más de 800 intrones identificados, y la mayoría parece estar intrones antiguos
conservados con las algas verdes y otros chlorarachniophytes ( Gilson et
al 2006. ). Estos intrones, sin embargo, han reducido drásticamente en tamaño de modo
que todos los casos conocidos en B. natans son entre 18 y 21 pb, y la mayoría son de 19
pb, una situación más o menos conservadas en otras chlorarachniophytes ( Slamovits y
Keeling 2009 ).
La mayoría de los genes en los genomas nucleomorfos son genes de limpieza
responsables del mantenimiento y la expresión del genoma en sí, aunque en ningún caso
el complemento de genes en un genoma nucleomorfo es suficiente para todas las
funciones necesarias ( Douglas et al ., 2001 ; Gilson et al . 2006 ; Lane et al . 2007) Se
deduce que muchos genes se han movido al núcleo del huésped, y presumiblemente
están dirigidos al citoplasma que rodea el nucleomorfo (el compartimiento periplasto o
PPC) o el nucleomorfo mismo. Las proteínas dirigidas a PPC son interesantes desde el
punto de vista del tráfico de proteínas, porque en la mayoría de los plastidios
secundarios existe poca actividad entre los dos pares de membranas, y probablemente
pocos genes dirigidos a este compartimento. En las células con un nucleomorfo, por
otro lado, muchos genes parecen estar dirigidos a este compartimento y, como está a
mitad de camino del plástido, la forma en que se dirigen es una pregunta interesante que
podría ayudar a resolver cómo las proteínas cruzan la segunda membrana ( véase más
arriba). Los primeros genes que se identificaron estaban en el cryptomonad, G. theta, y
se demostró que los líderes incluyen un péptido señal y un péptido de tránsito (Gould et
al ., 2006 a , b ). Curiosamente, los péptidos de tránsito comparten una única
característica común, que fue la falta de un residuo de fenilalanina inmediatamente
corriente abajo del péptido señal. Este residuo es parte de un motivo común para los
péptidos de tránsito de glaucophytes, algas rojas y todos los plastidios derivados de
algas rojas ( Patron et al ., 2005 ; Patron & Waller 2007 ). La adición de una
fenilalanina a esta posición de las proteínas dirigidas a PPC condujo a su
redireccionamiento hacia el plástido, lo que sugiere que esta posición juega un papel
importante en la distinción de las proteínas PPC de las proteínas plástidas (Gould et
al.. 2006 a , b ), una función que parece estar dirigida por una derivada del complejo
ERAD ( Sommer et al ., 2007 ; Bolte et al ., 2009 ).
Curiosamente, la selección de plastidios verdes secundarios no se basa en el residuo F
( Patron et al ., 2005; Patron y Waller, 2007 ), por lo que esta información no puede
participar ni siquiera parcialmente en la distinción entre PPC y Plastid-targeting. Solo
dos proteínas putativas dirigidas a PPC se han identificado en cloraradiophytes, para los
factores de traducción EFL y eIF1 ( Gile y Keeling 2008 ). Una vez más, la información
de direccionamiento en estas proteínas parece consistir en un péptido señal seguido de
una secuencia con todas las características de un péptido de tránsito. Curiosamente, la
única diferencia entre los líderes de proteínas dirigidas a PPC y dirigidas a plástidos es
la presencia de un dominio rico en ácido en el extremo C del péptido de tránsito (Gile y
Keeling 2008 ). El genoma de B. natans se está secuenciando actualmente, y
presumiblemente proporcionará una larga lista de proteínas dirigidas a PPC cuya
información de focalización, junto con la capacidad de transformar Lotharella
amebiformis ( Hirakawa et al ., 2008 ), arrojarán luz adicional sobre este problema.
Los nucleomorfos de cryptomonads y clorarachniophytes son componentes
relativamente bien estudiados de un endosimbionte eucariótico, y han evolucionado a lo
largo de líneas notablemente similares. Pero esto no significa que tal camino sea
inevitable. De hecho, en la asociación terciaria endosimbiótica entre una diatomea y
dinoflagelados como Kryptoperidinium y Durinskia (véase más adelante), el núcleo
endosimbionte y su genoma no se han reducido en absoluto, sino que se han expandido
ampliamente ( Kite et al ., 1988).) Estos endosimbiontes están completamente
integrados en el ciclo de la célula huésped, pero están poco estudiados a nivel molecular
y no se sabe si se ha producido algún intercambio genético. Debido a su enorme
tamaño, los núcleos no se conocen como nucleomorfos, pero de alguna manera la
situación es similar a los argumentos sobre el cromatóforo de Paulinella y si debería
llamarse plástido: el punto interesante no es tanto el nombre, pero que el orgánulo ha
seguido un camino evolutivo diferente al de los que tienen los endosymbiontes
cryptomonad y chlorarachniophyte.
Ir:

5. ¿CUÁNTAS VECES SE HAN MOVIDO LOS PLÁSTIDOS ENTRE

EUCARIOTAS?
Sabemos que la endosimbiosis secundaria ha sucedido en múltiples ocasiones, porque
se conocen endosimbiontes de algas verdes y rojas, pero exactamente cuántas veces ha
tenido lugar la endosimbiosis secundaria ha sido un tema de debate continuo.
En el lado verde, la pregunta está más o menos resuelta. Los plastidios de algas verdes
secundarias son conocidos en euglenidos y cloraracniófitos, y no existe una gran
similitud entre los dos. Los Euglenids tienen plastidios de tres membranas y almacenan
paramylon en el citosol, mientras que los cloraradiophytes tienen plastidios de cuatro
membranas con un nucleomorfo y almacenan beta-1-3-glucanos en el citosol
( McFadden y col ., 1997 b ; Leedale & Vickerman 2000 ; Ishida et al. al . 2007 ). Los
hospedadores también son diferentes, y aunque los clorarafiólicos han encontrado
recientemente un hogar en el árbol de eucariotas con Cercozoa ( Bhattacharya et al .,
1995 ;Cavalier-Smith & Chao 1997 ; Keeling 2001 ; Nikolaev et al . 2004 ; Burki et
al . 2009 ), estaba claro desde el principio que los euglenidos eran similares a los
tripanosomas ( Leedale y Vickerman 2000 ), y no a los clorarafiólicos. De acuerdo con
esto, las filogenias moleculares tempranas no respaldaron una relación estrecha entre los
dos grupos. Sin embargo, se propuso que sus plástidos compartían un ancestro común,
en la llamada hipótesis de Cabozoa ( Cavalier-Smith 1999).) El fundamento de esta
hipótesis era que la endosimbiosis secundaria y la evolución de un sistema de selección
de proteínas en particular es un proceso complejo, y las hipótesis para la evolución de
los plástidos deberían limitar severamente el número de veces que esto hubiera tenido
lugar. Sin embargo, el análisis de genomas completos de plástidos ha refutado esta
propuesta, porque ahora se ha demostrado que los cloratranofitos y los genomas de
plástidos eugénidos están específicamente relacionados con diferentes linajes de algas
verdes ( Rogers et al ., 2007 a ; Turmel et al ., 2009 ) y no podían se han derivado de
una única endosimbiosis ( figura 2 ).
La evolución de los plástidos secundarios de las algas rojas es mucho más compleja y se
trata de un número mucho mayor de linajes. Los plastidios de algas rojas secundarias se
encuentran en cryptomonads, haptófitos, heterokonts, dinoflagelados y
apicomplexans. Aunque estos organismos representan una gran cantidad de diversidad
plástica (algunos tienen nucleomorfos, algunos no son fotosintéticos, otros tienen tres
membranas, etc.), y aunque las filogenias moleculares originalmente no agruparon ni los
linajes nucleares ni los plastidios juntos, nuevamente se propuso que sus plástidos
surgió de una única endosimbiosis común, una idea conocida como la hipótesis
cromalveolada ( Cavalier-Smith 1999).) En contraste con la hipótesis de Cabozoa, los
datos finalmente surgieron para apoyar la hipótesis cromalveolada y, aunque todavía
son polémicos, una variación de esta hipótesis está ganando cierta aceptación general
( figura 2 ). La evidencia de esta relación y las controversias que la rodean se revisaron
recientemente en otra parte ( Keeling en prensa ), pero como los datos están surgiendo
rápidamente y porque representan una fracción importante de la diversidad de plástidos,
la evidencia se resumirá brevemente aquí.
Las filogenias del gen Plastid han apoyado la relación de heterokonts, haptófitos y
criptomonas con la exclusión de los pocos linajes de algas rojas que se han muestreado
( Yoon et al ., 2002 , Hagopian et al ., 2004 , Khan et al ., 2007 , Rogers et al .,
2007, a), pero los extraños genomas de plástidos de los apicomplexanos y
dinoflagelados los han excluido esencialmente de tales análisis. Además, dos genes
codificados por núcleo para proteínas dirigidas a plástidos, glicerol-3-fosfato
deshidrogenasa y fructosa bisfosfato aldolasa, también han respaldado el origen común
de los plastidios cromalveolados porque los genes cromalveolados tienen una historia
evolutiva única que difiere de los homólogos en otros plastos ( Fast et al .,
2001 , Harper & Keeling 2003 , Patron et al ., 2004 ). Las filogenias de genes nucleares
generalmente no son compatibles con un cromalveolado monofilético (p. Ej., Kim y
Graham 2008 ), incluidos los análisis de algunos grandes conjuntos de datos
multigénicos ( Patrónet al . 2004 ; Burki et al . 2007 , 2008 ). Sin embargo, otros
grandes análisis de múltiples genes (por ejemplo, Hackett et al ., 2007 ,Hampl et al .,
2009 , Burki et al ., 2009 ) han recuperado un monofilético cromalveolado, con una
importante disposición: que también incluye Rhizaria. En el tiempo relativamente corto
desde que se descubrió la monofilia de Rhizaria ( Cavalier-Smith & Chao
1997 , Keeling 2001 , Archibald y otros 2002 ,Nikolaev y otros 2004), se los ha
considerado un supergrupo por derecho propio, pero una serie de análisis a gran escala
han demostrado consistentemente que están estrechamente relacionados con los
alveolados y heterokontes (Burki et al . , 2007 , 2008 , 2009 , Hackett et al .,
2007 ; Hampl et al ., 2009 ), y recientemente se demostró que comparten una nueva
clase de Rab GTPasa ( Elias et al ., 2009).) Si todas estas observaciones son correctas,
también significa que el ancestro de Rhizaria poseía el plástido de algas rojas que
todavía está presente en muchos cromalveolados. Esto es interesante, sobre todo porque
dos linajes rhizarianos son hoy fotosintéticos: cloraradiophytes y Paulinella , pero han
adquirido sus plástidos más recientemente y de diferentes fuentes (ver arriba). Si
Rhizaria se deriva de un cromalveolado ancestralmente fotosintético, estos dos linajes
han vuelto a la fototrofia al entrar en nuevas simbiosis ( figura 2 ).
Aunque el único origen de todos los plastidios cromalveolados sigue en cuestión, el
estado ancestral de dos subgrupos grandes y diversos se ha vuelto mucho más claro en
los últimos años. En primer lugar, muchos análisis filogenéticos multigénicos grandes,
así como la presencia compartida de una rara transferencia genética horizontal en el
genoma del plástido, han demostrado que las criptomonas y las haptófitas son hermanas
( Rice y Palmer 2006 , Burki et al . , 2007 , 2008 , 2009). ; Hackett et
al 2007. ; Hampl et al2009. ; Okamoto et al 2009.) Al mismo tiempo, se ha demostrado
que están relacionados con una serie de linajes menos estudiados, incluidos varios que
no son fotosintéticos ( Okamoto & Inouye 2005 ; Not et al ., 2007 ; Cuvelier et al .,
2008 ; Burki et al . 2009 ; Okamoto et al ., 2009 ). Este grupo de rápido crecimiento de
creciente importancia y diversidad ha sido llamado recientemente Hacrobia
( Okamoto et al ., 2009).) El otro grupo donde el estado ancestral está ahora bien
establecido es el apicomplexans y el dinoflagelado. Desde el descubrimiento del
plastidio apicomplexano, ha habido un largo debate sobre la ascendencia de los
plástidos en estos dos linajes, y de hecho si el plástido apicomplexano se deriva de un
alga roja o verde ( Williamson et al ., 1994 ; Köhler et al. 1997 , Roberts et al .,
1998 , Keeling et al ., 1999 , Fast et al ., 2001 , Funes et al ., 2002 , Waller, et al .,
2003.) Este debate es un problema difícil, porque los genomas de plástidos de estos dos
linajes son altamente derivados y casi no comparten genes, por lo que son casi
imposibles de comparar directamente ( Keeling 2008 ). Sin embargo, el descubrimiento
de Chromera velia, la hermana fotosintética de Apicomplexa ( figura 1 ), cambia esto
por completo ( Moore et al ., 2008 ). Chromera forma un enlace entre estos dos linajes
inusuales para que la caracterización inicial de los datos moleculares ( Moore et al .,
2008) y ahora la secuencia completa de su genoma plastídico (J. Janouskovec, A.
Horak, M. Obernik, J. Lukes y PJ Keeling 2009, datos no publicados) elimina
completamente cualquier base para el origen verde del apicomplexan plastid, y apoya
firmemente la presencia de un plastidio en el ancestro común de los apicomplejos y
dinoflagelados.
Ir:

6. PÉRDIDA PLÁSTICA Y PLASTIDIOS CRÍPTICOS

Uno de los resultados de la hipótesis cromalveolada ha sido un mayor interés en el
proceso de pérdida de plástidos y la prevalencia de plastidios crípticos, no fotosintéticos
en linajes heterotróficos. Esto se debe a que el origen temprano del plastidio de algas
rojas secundario, central para la hipótesis cromalveolada, requiere que varios linajes
actualmente no fotosintéticos tengan antepasados fotosintéticos. Para comprender las
implicaciones de este aspecto de la hipótesis, es necesario considerar varias cosas
cuidadosamente, en particular la diferencia entre la pérdida de plástidos y la pérdida de
fotosíntesis, y también qué tan bien comprendemos realmente la distribución de
plastidios crípticos.
La diferencia entre perder la fotosíntesis y perder un plástido puede parecer sencillo,
pero la distinción es sorprendentemente ignorada. Esto es problemático, porque la
evidencia disponible sugiere que las probabilidades de los dos procesos son bastante
diferentes. La fotosíntesis se ha perdido muchas veces, y hay al menos un caso de esto
en casi todos los grupos fotosintéticos ( Williams & Hirt 2004 ; Krause 2008). Las
plantas terrestres han perdido la fotosíntesis al menos una docena de veces ( Nickrent et
al ., 1998 ), y es igualmente probable que los dinoflagelados prescindan del proceso
( Saldarriaga et al ., 2001 ; Hackett et al ., 2004, a) En muchos de estos linajes, el
plástido es fácilmente detectable (por ejemplo, Sepsenwol 1973 , Siu y
otros 1976 , Nickrent y otros 1998 , Williams & Keeling 2003 , Krause 2008 ), mientras
que en otros ha sido más difícil de detectar (ver abajo) . La pérdida de plástidos, por
otro lado, podría verse como un subconjunto extremo de casos en los que se ha perdido
la fotosíntesis, y es un subconjunto aparentemente raro que es muy difícil de demostrar:
los plastidios no fotosintéticos pueden ser difíciles de detectar y mostrar están ausentes
es sustancialmente más difícil nuevamente ( Williams & Hirt 2004 ; Krause 2008)) No
se ha demostrado inequívocamente que un plástido exista sin un genoma (pero
véase Nickrent et al ., 1997 ), pero sigue siendo una posibilidad (las mitocondrias han
perdido su genoma muchas veces; Williams & Keeling 2003 ; van der Giezen et al .,
2005 ; Hjort et al . al. 2010 ); por lo tanto, se podría argumentar que se requiere una
secuencia completa del genoma nuclear para concluir con confianza que la célula carece
de un plastidio críptico y de todas las proteínas asociadas al plastidio
asociadas. Además, para que haya ocurrido la pérdida de plástidos , el antepasado de un
linaje debe haber tenido una vezun plástido. Si bien esto puede parecer trivial, en
muchos casos es un aspecto importante del argumento. Por ejemplo, dentro de los
cromalveolados, podemos afirmar concretamente que no hay plástidos en los ciliados y
oomicetos con genomas completos ( Aury et al ., 2006 , Eisen et al ., 2006 , Tyler et
al ., 2006 ), pero si sus antepasados tuvieron una Plastid aún está abierto a debate, y no
podemos estar seguros de la pérdida de plástidos hasta que esto se demuestre claramente
(aunque se ha argumentado que ambos grupos relictieron, los genes derivados del
endosimbionte se han conservado, Tyler et al ., 2006 ; Reyes-Prieto et al . 2008) Por el
contrario, hay pruebas contundentes de que los antepasados de los katafádidos contenían
un plástido ( Patron et al ., 2007 ), pero carecemos de datos suficientes de estos
heterótrofos no fotosintéticos para concluir con seguridad que todavía no existe un
relicario críptico en este linaje. De hecho, Cryptosporidium es posiblemente el único
linaje de eucariotas que se puede concluir que ha perdido su plastid
absoluto. Actualmente es único entre todos los eucariotas en que la evidencia estructural
y genómica está disponible para concluir que este organismo no contiene un plástido
( Abrahamsen et al ., 2004 ; Xu et al ., 2004).), y al mismo tiempo, la evidencia
evolutiva también está disponible para afirmar que sus antepasados sí contenían un
plástido ( Keeling 2008 ; Moore et al ., 2008 ). Esto no quiere decir que este es el único
linaje en el que se han perdido los plástidos: es probable que muchos linajes no
fotosintéticos hayan perdido completamente los plástidos, así como muchos
dinoflagelados con plastidios terciarios (ver más abajo).
En todos los linajes no fotosintéticos restantes donde se ha hecho algún argumento
evolutivo para un linaje portador de plástidos, ahora se han encontrado plastidios
crípticos, o simplemente se desconoce la presencia o ausencia de un plástido. De hecho,
la evidencia de plastidios crípticos ahora está emergiendo en varios linajes donde las
relaciones filogenéticas habían sugerido una posible ascendencia plástica. El ejemplo
mejor caracterizado es el llamado apicoplast de apicompelxan parásitos, donde el
plástido puede haber sido descubierto recientemente ( McFadden y
otros 1996 , Wilson et al ., 1996 , Köhler et al ., 1997), pero ya se encuentra entre los
mejor estudiados Plastids (para reseñas, ver Wilson 2002; Ralph et al . 2004 ; Lim y
McFadden 2010 ). En otro linaje previamente enigmático de parásitos, el
Helicosproidia, una historia similar se ha desarrollado: mientras que anteriormente se
creía que estaban relacionados con parásitos como Apicomplexa, el análisis filogenético
molecular demostró que en realidad son algas verdes ( Tartar et al ., 2002 ). Esto llevó a
la sugerencia de que contienen un plástido críptico, cuya presencia se confirmó
mediante la identificación del genoma del plástido ( Tartar et al ., 2003 ; de Koning y
Keeling 2006 ) y varios genes nucleares para proteínas dirigidas a plástidos ( de Koning
& Keeling 2004) A pesar de estos avances, el organelo en sí aún no se ha identificado.
Una imagen menos completa también se está formando para dos linajes hermanos no
fotosintéticos a dinoflagelados. En Perkinsus , los genes de varias proteínas derivadas
de plástidos se han caracterizado y también hay evidencia de la presencia de un
orgánulo real ( Grauvogel et al ., 2007 ; Stelter et al ., 2007 ; Teles-Grilo et al .,
2007 ; Matsuzaki et al . 2008 ). En Oxyrrhis puerto deportivo, otra hermana no
fotosintética de dinoflagelados, también se han encontrado varios genes derivados de
plástidos, y algunos de ellos tienen líderes que sugieren que las proteínas están dirigidas
a un orgánulo aún no identificado, aunque curiosamente ya no aparecen otras proteínas
derivadas de plastidios. ser objetivo ( Slamovits & Keeling 2008 ).
Las funciones de estos orgánulos también son conocidas o parcialmente conocidas en
muchos casos, y existen muchos paralelos. Donde se conoce el genoma de un plastidio
críptico (es decir, los de los apicomplejos y los helicosporidianos), dan pocas pistas
sobre la función del orgánulo, y la mayoría de los genes funcionalmente significativos
son genes codificados en el núcleo cuyos productos están dirigidos al plástido. El
plastidio críptico que mejor se caracteriza funcionalmente es el apicoplast, que participa
en la síntesis de ácidos grasos, isoprenoides y hemo, aunque existe cierta variabilidad
entre diferentes especies ( Wilson 2002 ; Foth y McFadden 2003 ; Ralph et al .,
2004 ; Sato et al . al . 2004 ;Goodman y McFadden 2008 ; Gould et
al . 2008 ). En Helicosporidium , también se han encontrado genes representativos
implicados en todas estas vías, así como genes en varias rutas biosintéticas de
aminoácidos y genes implicados en el control del potencial redox ( de Koning y Keeling
2004 ), y un complemento similar de proteínas putativas dirigidas a plástidos también se
ha encontrado en Prototheca ( Borza et al ., 2005 ), una alga verde no fotosintética
estrechamente relacionada con Helicosporidium . Pequeños números de genes son
conocidos de Oxyrrhis y Perkinsus, pero también representan subconjuntos de estas vías
( Grauvogel et al ., 2007 ; Stelter et al ., 2007 ; Teles-Grilo y otros, 2007 ; Matsuzaki y
otros, 2008 ; Slamovits & Keeling, 2008 ), lo que sugiere que representan las funciones
centrales de diversos plastidios crípticos.
Los genomas de plastidios no fotosintéticos son ahora conocidos por una variedad de
linajes, y en muchos casos se pueden comparar con parientes cercanos que son
fotosintéticos. Los genomas de los plástidos no fotosintéticos se reducen predecible en
tamaño (hasta el momento, que son sistemáticamente más pequeñas que las de sus más
cercanos parientes fotosintéticos: Figuras 2 y y3),3 ), pero generalmente retienen
algunas o todas de las características comunes de un genoma de plastidio, como la
repetición invertida o los operones de proteína ribosómica. Como han perdido la
fotosíntesis, uno esperaría que todos los genes relacionados con este proceso también
desaparecieran, y en varios casos lo son ( Wilson et al ., 1996 ; de Koning & Keeling
2006).) En otros casos, sin embargo, algunos de los genes que se han conservado son de
interés dada la ausencia de fotosíntesis, como los genes de la ATP sintasa en
las subunidades Prototheca o Rubisco en heterokontes y plantas no fotosintéticas
( Wolfe & dePamphilis 1997 ; Knauf & Hachtel 2002 ; Sekiguchi et
al 2002. ; McNeal et al 2007. ; Barrett y Freudenstein 2008 ; Krause 2008 ).

Figura 3.
Variación de la estructura del genoma de Plastid en linajes fotosintéticos y no
fotosintéticos. Los genomas del linaje verde están a la izquierda, el linaje rojo a la derecha y el
genoma glaucofítico se muestra en el centro en azul. Las repeticiones invertidas que codifican
los operones de ARNr se muestran como líneas engrosadas. Los números con nombres indican
el porcentaje del genoma que codifica las proteínas. Cuando ambos están disponibles, se
muestra un genoma de una especie no fotosintética dentro del de un pariente fotosintético para
mostrar la escala de reducción. En general, los genomas de plástidos se mapean como círculos y
tienen una repetición invertida que codifica el operón de ARN ribosómico. La principal
excepción a esto es el genoma plastídico de los dinoflagelados, que se ha reducido en capacidad
de codificación y se ha dividido en minicírculos de un solo gen. En algunos casos raros, la
repetición y / o el operón se ha perdido (p. Ej., EnHelicosporidium y Chromera ), o el operón de
rRNA está codificado en tándem (por ejemplo, en Euglena ). Los plastidios no fotosintéticos se
reducen considerablemente en tamaño, pero tienden a retener la estructura general de sus
contrapartes fotosintéticas.
Ir:

7. ENDOSIMBIOSIS TERCIARIA: UNA SINGULARIDAD

DINOFLAGELADA
En dinoflagelados, se ha agregado otra capa de complejidad endosimbiótica a la historia
evolutiva de los plástidos: endosimbiosis terciaria. El ancestro de los dinoflagelados ya
tenía un segundo plastidio endosimbiótico de origen algal rojo; sin embargo, en algunos
linajes de dinoflagelados, este plástido ha desaparecido o, al menos, ya no es activo
fotosintéticamente, y la producción primaria se lleva a cabo por un nuevo plástido
derivado de otro linaje con un plástido secundario de origen de algas rojas. Hasta el
momento, se sabe que los dinoflagelados han adquirido tales plástidos terciarios de las
criptomonas ( Schnepf y Elbrächter 1988 ), haptófitos ( Tengs y otros, 2000 ) y
diatomeas ( Dodge 1969 ; Chesnick et al ., 1997).), y también han adquirido un nuevo
endosimbionte secundario del linaje de algas verdes en un caso llamado "endosimbiosis
secundaria en serie" ( Watanabe et al ., 1990 ).
Se sabe relativamente poco sobre el proceso de la endosimbiosis terciaria, y el nivel de
integración genética parece ser variable. Por ejemplo, el haptophyte endosymbiont
de Karlodinium y Karenia se ha reducido a un extremo similar a la mayoría de los
plastidios secundarios, por lo que todo lo que queda es el plastidio en sí, y tal vez
algunas membranas adicionales ( Tengs et al ., 2000 ). No hay evidencia de la retención
del plastidio dinoflagelado original, y muchos nuevos genes codificados por el núcleo y
un sistema dirigido a plastidios sirven al nuevo plastidio ( Nosenko et al .,
2006 ; Patron et al ., 2006); entonces, en este caso, el proceso parece haber sustituido
completamente a un plástido completamente integrado por otro. Por el contrario, el
endosimbionte de diatoma encontrado en otro linaje de dinoflagelados (incluidos los
géneros Kryptoperidinium , Durinskia y otros) es mucho menos reducido ( figura 1 ):
este endosimbionte conserva un gran núcleo con genes codificantes de proteínas, una
cantidad sustancial de citosol e incluso su mitocondrias originales, una afección única
entre eucariotas ( Dodge 1969 ; Chesnick et al ., 1997 ; McEwan & Keeling
2004 ; Imanian & Keeling 2007).) Se desconoce si el núcleo del dinoflagelado codifica
genes para proteínas dirigidas al plástido de diatomeas, pero puede no ser necesario
dado que el núcleo de la diatomea está presente y no muestra signos de
reducción. Además, en al menos algunos de estos géneros, también se cree que el
plástido original se conservó en la forma de una mancha acotada por tres membranas
( Dodge 1969 ). A diferencia de Karlodinium y Karenia , donde la endosimbiosis
terciaria condujo a una sustitución total de organelas, en este caso el proceso ha
resultado en un considerable grado de redundancia y subfuncionalización ( Imanian y
Keeling 2007 ).
Terciaria endosymbiosis también presenta otra arruga en la evolución de las proteínas
plástidas porque, en estos eventos, un nuevo plástido se introduce en un linaje que ya es
fotosintético, o al menos tenía antepasados fotosintéticos y podría haber retenido un
plastidio críptico. Durante la integración del nuevo plástido, si se establece un sistema
de selección de proteínas y los genes se trasladan del núcleo endosimbionte terciario al
núcleo del hospedador, es posible que ya exista un número de genes derivados de
plastos en el núcleo del huésped. ¿Qué pasa con los viejos genes? ¿Están 'sobreescritos'
por los genes entrantes que se adaptan mejor al compartimiento donde siempre han
funcionado, o algunos de los genes de plastidio dinoflagelados sobreviven
compartimentando el nuevo plástido? Encuestas de etiquetas de secuencia expresadas
de Karlodiniumy Karenia muestran que ambos tipos de eventos tienen lugar: la mayoría
de las proteínas dirigidas a plástidos se derivan del linaje plastídico haptophye y, por lo
tanto, probablemente provienen del endosimbionte terciario (aunque véase más
adelante), pero una fracción significativa deriva del linaje de dinoflagelados plastidios.
y por lo tanto han sido redirigidos al nuevo plastidio ( Nosenko et al ., 2006 ; Patron et
al ., 2006) Esto también sugiere que el antiguo plástido coexistió con el nuevo, o que los
genes dirigidos a los plástidos podrían haberse perdido antes de que pudieran ser
dirigidos al nuevo plástido. Curiosamente, los péptidos dirigidos en estos linajes tienen
poca similitud con los de dinoflagelados o haptófitos, por lo que la integración del
plastidio terciario debe haber provocado trastornos en el sistema de tráfico de proteínas
( Patron et al ., 2006 ). Es posible que este trastorno permitió a las proteínas
dinoflageladas suplantar las proteínas haptófitas entrantes que presumiblemente estaban
mejor adaptadas al orgánulo porque ambas clases de proteínas tenían la misma
probabilidad de adaptarse con el sistema de tráfico cambiante.
La endosimbiosis terciaria también es importante porque los eventos son mucho menos
antiguos que los orígenes plastidios endosimbióticos secundarios y primarios, y pueden
ofrecer una ventana al proceso que muestra no solo resultados diversos, sino también
evidencia de estados transitorios que se han desvanecido en eventos más antiguos. Uno
de los más interesantes se relaciona con el cambio entre una asociación transitoria
huésped-simbionte y la fijación de una asociación permanente. Aunque a menudo se
caracteriza como un evento repentino, las asociaciones endosimbióticas se integran más
probablemente gradualmente durante largos períodos de tiempo. Es probable que un
host se adapte a las asociaciones con tipos particulares de simbiontes, y después de un
largo período de asociaciones transitorias, que incluso pueden incluir la transferencia de
genes y la identificación de proteínas, se produjo algún evento que hizo la asociación
permanente (tal vez un cambio en el control sobre la división celular del
endosimbionte). El orden exacto de los eventos fue probablemente diferente en la
fijación de diferentes organelos endosimbióticos, pero la mayoría de los casos
probablemente involucraron una etapa intermedia basada en asociaciones a largo plazo
pero no permanentes. Aunque esto parece probable, no hay evidencia directa de este
estado en los orgánulos endosimbióticos primarios y secundarios altamente integrados
que permanecen en la actualidad. En el caso de los endosimbiontes terciarios, sin
embargo, la evidencia importante de este período crítico permanece en al menos dos
casos. Los huéspedes dinoflagelados con plastidios haptófitos están estrechamente
relacionados, al igual que los hospedadores dinoflagelados que tomaron diatomeas. Sin
embargo, en ambos casos, los endosimbiontes se derivan de diferentes linajes de
haptophyte y diatom, respectivamente. Se han corregido al menos dos endosimbiontes
haptófitos diferentes, uno enKarlodiniumy uno diferente en Karenia ( Gast et al .,
2007 ). De forma similar, se han fijado al menos tres endosimbiontes de diatomeas
diferentes, uno central y dos diatomeas pinnadas distantes ( Horiguchi y Takano
2006 ; Takano et al ., 2008) Esto implica que hubo un período en el que estos linajes de
dinoflagelados formaban relaciones transitorias con tipos particulares de algas, y que en
múltiples subgrupos estas asociaciones se fijaban con simbiontes diferentes. A partir de
estos linajes, debemos ser capaces de detectar eventos relacionados con la integración
que provienen del período transitorio ilusorio (genes centrados en plastidios derivados
de diatomeas céntricas en un linaje con diatomeas pennate, por ejemplo), pero
actualmente hay pocos datos de una naturaleza comparativa de estos grupos.
 Ir:

8. TRANSFERENCIA HORIZONTAL DE GENES DE PLÁSTIDOS

La endosimbiosis y la evolución de los orgánulos obviamente implican un gran
movimiento de información genética, pero el movimiento de genes entre un huésped y
simbionte es solo una variedad especial de transferencia horizontal de genes. En
términos más generales, las transferencias también pueden tener lugar entre células más
transitorias, alimentos, transmisión de vectores o quizás solo ADN del ambiente
( Gogarten et al ., 2009 ). Cualquiera que sea el modo de transferencia, está cada vez
más claro que los eucariotas pueden y han adquirido genes de una variedad de fuentes
más allá de sus orgánulos ( Keeling y Palmer 2008 ), lo que plantea una pregunta
interesante: ¿los orgánulos se han visto afectados por la transferencia horizontal de
genes?
En el caso de la mitocondria de las plantas, se ha descrito una gran cantidad de
transferencia, por lo que es quizás la clase más promiscua de genomas celulares
conocidos (Bergthorsson et al . , 2003 , 2004 ). Esto significa que, al menos para las
plantas, existe el mecanismo para transferir genes entre organelos de distintas especies,
entonces, ¿qué hay del plástido? Curiosamente, el análisis de plastidios vegetales no
solo no logró mostrar el mismo alto nivel de transferencia que se encuentra en las
mitocondrias, sino que no reveló evidencia alguna de transferencia ( Rice & Palmer
2006 ). (Se ha encontrado que un género de plantas parásitas codifica un fragmento del
genoma del plástido de otro género de plantas, pero no se sabe que resida en el propio
plástido; Park et al.. 2007 ). Esto se cree que refleja el hecho de que las mitocondrias de
las plantas se fusionan cuando las células se fusionan, pero los plástidos no lo hacen,
una limitación razonable de transferencia en las plantas (Bergthorsson et
al . , 2003 , 2004 ; Rice & Palmer 2006 ; Richardson & Palmer 2007 ). Sin embargo,
extender la búsqueda a todos los plástidos conocidos reveló una notable falta de
evidencia para la transferencia en general ( Rice & Palmer 2006 ). De todos los genes y
genomas plastídicos conocidos, un buen caso para la adquisición horizontal de genes
solo puede hacerse para unos pocos genes y varios intrones. Se ha descubierto que las
transferencias de intrones afectan a muchos linajes de plastidios e implican varios tipos
de intrones, incluidos los intrones del grupo I ( Choet al . 1998 ; Besendahl et
al . 2000 ), intrones del grupo II ( Sheveleva y Hallick 2004 ) y una subclase de intrones
del grupo II llamados intrones del grupo III, en este caso anidados dentro de un intrón
del grupo II en una situación llamada 'twintrons'. Inicialmente, se pensó que los intrones
de Twintrons y del grupo III eran únicos para los plastos de euglenidos ( Hallick et al .,
1993 ), pero se ha encontrado que se han transferido a la criptomadina Rhodomonas
salina ( Maier et al ., 1995 ).
La primera transferencia de secuencias del gen del plastidio que se describieron fueron
las subunidades grandes y pequeñas de rubisco ( rbcS y rbcL ). Los plástidos en algas
verdes, plantas y glaucófitos usan un rubisco de tipo I derivado de la cianobacteria que
parece ser nativo del plástido. En plastidios verdes, solo rbcL está codificado en el
plástido, y rbcS está codificado en el núcleo. Por el contrario, los genomas de plastidios
de algas rojas codifican ambas subunidades, pero parecen derivarse de proteobacterias
mediante transferencia horizontal de genes ( Valentin & Zetsche 1989 ; Delwiche &
Palmer 1996).) Un análisis temprano de las secuencias de Rubisco reveló esta
transferencia, y un análisis posterior basado en cientos de genomas de orgánulos y
bacterias ha prestado apoyo adicional a la interpretación original ( Rice & Palmer
2006 ). El segundo gen para el que existe una fuerte evidencia de transferencia génica
horizontal es rp3636 , donde la copia encontrada en haptophyte y cryptomonad plastid
genomas es claramente un parálogo de la copia encontrada en todos los otros plástidos,
y parece derivarse de un linaje bacteriano indefinido ( Rice y Palmer 2006 ). De manera
similar, se encontró un gen dnaX bacteriano en el genoma de plástidos de R. salina ,
pero no en ningún otro genoma de plástidos, incluido el de su pariente cercano G.
theta (Khan et al . 2007 ).
Es probable que los genomas plastídicos no adquieran genes mediante transferencia
horizontal, pero esto no significa que el proceso no afecte al proteoma plástido, porque
la mayoría de las proteínas plástidas están codificadas en el núcleo. De hecho, uno de
los primeros y más famosos casos de transferencia lateral de genes a un eucariota fue el
rubisco dirigido a plastidios en dinoflagelados. Los dinoflagelados habrían usado
originalmente el rubisco proteobacteriano adquirido por transferencia horizontal por el
antecesor de algas rojas, pero en dinoflagelados, el gen proteobacteriano ha sido
reemplazado por otra transferencia horizontal de una subunidad de rubisco tipo II de
otra proteobacteria ( Morse et al ., 1995). ; Whitney y otros 1995 ; Palmer 1996) El
posible impacto de la transferencia horizontal en el proteoma plástido se ha explorado
ahora en análisis a gran escala en algunos linajes. El análisis de las etiquetas de
secuencias expresadas del cloratranofito B. natans mostró que alrededor del 20% de los
genes para los que se resolvió la filogenia no derivaban evidentemente de un alga verde
clorofila, la fuente del plástido secundario en esta especie ( Archibald et al ., 2003 ) En
cambio, varios genes se relacionaron con algas rojas o plastidios secundarios de algas
rojas, algas verdes estreptofitas (una vez más, se encontró que la subunidad pequeña de
rubisco (SSU) se había transferido), o linajes de bacterias no cianobacterianas, aunque
el historial de transferencia de algunos de estos genes es más complejo de lo previsto
originalmente (Rogers et al . 2007 b). De forma similar, los análisis genómicos de genes
para proteínas dirigidas a plástidos en varios dinoflagelados han encontrado varios casos
de dicha transferencia en este linaje ( Bachvaroff y col ., 2004 , Hackett y col ., 2004 b ,
Waller y col ., 2006 a , b ; Nosenko & Bhattacharya 2007 ), y una variedad de eventos
de transferencia de genes individuales también se han registrado en haptófitos y
diatomeas ( Armbrust et al ., 2004 ; Obornik & Green 2005 ; Patron et al ., 2006).) En
general, parece que algunos linajes son propensos a reemplazar genes por proteínas
dirigidas a plástidos, y otros no, tal vez un reflejo de ascendencia mixotrófica o
puramente autotrópica, ya que comer otras algas proporcionaría una fuente obvia
continua para potenciales genes nuevos.
Ir:

9. OBSERVACIONES FINALES: LAS HISTORIAS CONTRASTANTES

DE DOS ORGÁNULOS
Volviendo a los contrastes entre la evolución de los plástidos y la mitocondria
planteados en la Introducción, los diferentes caminos recorridos por estos orgánulos a
través del tiempo y la biodiversidad eucariótica están ahora más claros que nunca. La
evolución mitocondrial indudablemente ha llevado a una rica diversidad de organelos
muy derivados, pero la evolución de este orgánulo parece haber sido completamente
vertical y sin callejones sin salida. En contraste, la evolución plástica ha resultado en
una diversidad igualmente rica de orgánulos, pero ha agregado capas de complejidad
porque los plástidos se han movido entre linajes huéspedes en varias ocasiones -una
estimación conservadora basada en datos actuales sería siete veces: dos endosimbiosis
secundarias verdes , una endosimbiosis secundaria roja, una endosimbiosis secundaria
en serie verde y tres endosimbiosis terciarias. En adición,Paulinella , y una clara
evidencia de pérdida total y completa de plástidos en al menos uno ( Cryptosporidium))
y probablemente muchos otros linajes. Estas desviaciones y callejones sin salida no
tienen analogía en la evolución mitocondrial, donde la transferencia secundaria y la
pérdida total nunca se han observado. Esto probablemente se deba a una variedad de
factores contribuyentes: si bien es probable que el grado de integración metabólica de
los dos orgánulos difiera y restrinja más la evolución de las mitocondrias, también
parece probable que la distribución original de las mitocondrias y los plástidos
establezca la dos orgánulos para diferentes historias. Los plástidos se originaron dentro
de uno de los supergrupos eucariotas, por lo que la mayoría de los eucariotas no poseían
ancestralmente un plástido. Esto, al menos intuitivamente, parece apoyar la probabilidad
de una endosimbiosis secundaria, ya que sugiere que hay algún punto en el proceso (es
decir, la propagación de un orgánulo útil a nuevos linajes). Las mitocondrias, por el
contrario, se originaron en el ancestro común de todos los eucariotas; todos los
eucariotes poseían ancestralmente una mitocondria. Esto cuestiona el punto y, por
extensión, la probabilidad de una transferencia secundaria porque las únicas células
receptoras posibles ya tendrían un orgánulo homólogo. Tal transferencia reemplazaría
un orgánulo por otro orgánulo muy similar, o requeriría que el huésped perdiera o
redujera sustancialmente su mitocondria, y luego lo "recuperara" a través de una
endosimbiosis secundaria. Incluso si se conociera un mecanismo para tal evento, se
reduce enormemente el posible rango de linajes de receptores ya que las mitocondrias
reducidas son relativamente raras en general y tienden a restringirse a hábitats en los
que las mitocondrias aerobias son igualmente raras,