PLANTAS ATRAYENTES DE INSECTOS PLAGA Gesareo Rodriguez Hernandez Programa de Entomologia y Acarologia Instituto de Fitosanidad Colegio de Postgraduados-Campus Montecillos Montecillo, Texcoco, Estado de México, México crhernan@colpos.mx Er. CIENCIAS AMBIENTALES Y AGRICULTURA. Tornero C. M., J. F. Lopez- Olguin y A. Aragon G. (Eds.). 2004. Publicacién especial de la Benemérita Universidad Autonoma de Puebla. Puebla, México. pp. 203-234. ISBN: 968 863 814 5.Ciencias ambientales y agricultura RESUMEN Las plantas emiten compuestos secundarios que atraen a los insectos fit6fagos, para alimentacién, oviposici6n y refugio. En algunas interacciones, los insectos se auxilian de la forma, color y tamafio para localizar a su planta hospedante, y discernir entre varios aleloquimicos (atrayente, arrestante, incitante y estimulante) en cada fase de atraccién, en cambio, en otras, donde las interacciones son mas especificas, se cumplen todas las fases de la atraccién en menos tiempo con respecto a la anterior, desarrolléndose niveles avanzados de coevoluci6n. En la atraccién de las plantas a los insectos siempre hay una fase de coevolucién, de manera que hay atrayentes de todo tipo en la relacién planta insecto, que se han utilizado en la practica para capturar a los insectos plaga. Se han empleado las plantas y los cultivos trampa, complementados con la aplicacion de insecticidas organosintéticos y el uso de parasitoides. También se han preparado extractos, jugos y aceites para buscar su implementacién practica que permita el manejo de atrayentes en mayor concentracién que la fuente natural, en cebos y en trampas, y en tiempos en que no exista la planta atrayente. Ademds, se han extraido e identificado los compuestos atrayentes para manejar adecuadamente sus concentraciones, almacenarlos y comercializarlos. De modo que algunos atrayentes se han elaborado en forma sintética (paracairomonas), con la finalidad de simplificar la molécula, darle mas estabilidad en el ambiente y disminuir los costs de produccién. No obstante que se han empleado compuestos puros (naturales o sintéticos), algunos extractos han demostrado ser mas efectivos que sus componentes puros o en mezcla. Paradéjicamente los compuestos puros se han usado més frecuentemente y han controlado con éxito a las plagas, pero en mezcla con insecticidas organosintéticos, trampas de colores, feromonas y parasitoides, dejando de lado el uso efectivo, natural, practico y economico de los preparados artesanales. Mezclado con insecticidas organosintéticos se ha utilizado el eugenol para erradicar las moscas de la frutas de Dacus spp, en varias islas con la “técnica de eliminacién de! macho”. La gran mayoria atraen hembras y machos, lo que complementa la accién de las feromonas. También atraen los parasitoides de las plagas. Por otro lado, la concentracién es importante porque al modificarse cambia la respuesta en el receptor, cuando es baja puede atraer a la hembra pero no estimular la oviposicién, perder el efecto atrayente y hasta provocar repelencia, y no ser tan atrayentes las hojas cuando se cortan de la planta. Lo fascinante de los atrayentes, radica en que algunos insectos utilizan a estas sustancias como afrodisiacos para estimular la liberacién de la feromona sexual e incitar a la copula. No menos extraordinario es la coevolucién entre cucurbitacinas y diabréticas, hipericina y los escarabajos de Chrysolina spp, y los glucosinolatos y las plagas de brasicéceas, que se han usado en la practica para controlar exitosamente a estas plagas (malezas de cucurbitaceas, Hypericum y brasicaceas y sus insectos). Sin embargo, estos atrayentes desempefian otras funciones en la naturaleza, a otras concentraciones son antibiéticos y paralizantes. En otras plagas, repelen y ocasionan mortalidad. 204Plantas atrayentes de insectos plaga No obstante ser una alternativa ecolégica, con notable efectividad y selectividad, de bajo costo y compatible con otfos métodos de control, no se ha explotado este potencial debido a lo imperante del paradigma de los insecticidas organosintéticos. De modo que en la busqueda de atrayentes para el manejo de las plagas agricolas, implementacion practica en cebos y trampas, y en el interés de resolver los enigmas existentes en esta interaccién se persigue estimular y reorientar la investigacién a otras formas de manejo de plagas que satisfaga la demanda social de producir alimentos sanos. PALABRAS CLAVE: Atrayentes, estimulantes, cairomonas, paracairomonas, plantas trampa, insectos plaga. INTRODUCCION La atraccién denodada de algunos insectos a ciertas plantas no se habia detectado, hasta que en 1863 se comenzé a utilizar la atraccién especifica de la cochinilla Dactylopius ceylonicus (Homoptera: Dactylopiidae) al cactus Opuntia vulgaris (Cactaceae), para controlarlo en la India (Clausen, 1978). A partir de entonces, se comenzaron a aprovechar estas interacciones para propiciar el control biolégico de malezas con insectos. Luego Verschaffelt (1910), citado por De Mendoza (1965), descubrié que las mariposas de Pieridae eran atraidas a las plantas que contenian aceite de mostaza; posteriormente Howlett (1915) encontré que el metil eugenol del zacate limén Cymbopogon nardus (Poaceae) atraia a los machos de las moscas de las frutas Dacus diversus y D. zonatus (Diptera: Tephritidae) No obstante los promisorios inicios en la investigacién y desarrollo de atrayentes de plantas para el control de insectos plaga, este método se abandond durante la segunda guerra mundial por la euforia del desarrollo del DDT y otros insecticidas organosintéticos, y luego por el excitante desarrollo de las feromonas' sexuales de insectos en 1960-70. En la actualidad resurge nuevamente esta alternativa debido a que la sociedad demanda la produccién de alimentos sanos, organicos e inocuos Este escrito compila la informacién practica del uso de plantas, cultivos, extractos, compuestos, trampas y cebos atrayentes de insectos plaga para proporcionar datos actualizados que permitan conocer el potencial existente de este método altemativo de manejo de plagas, no solo por ser econémico, bioracional y ecolégico, sino por ser efectivo y selectivo. * Sustancias secretadas por un organismo al medio externo, que causan una reaccién especifica en un organismo receptor de la misma especie. 205Ciencias ambientales y agricultura PLANTAS ATRAYENTES Las plantas. emiten una gran cantidad de compuestos secundarios o aleloquimicos? alifaticos, heterociclicos o ciclicos y de diferente peso molecular, al ecosistema, que afectan el comportamiento de los herbivoros receptores, entre éstos los insectos fitéfagos. La respuesta del receptor a estos mensajes quimicos puede ser positiva o negativa (atrayente o repelente) para alimentacién, oviposicién y/o refugio. El comportamiento de atraccién tiene una secuencia especifica acorde a la conducta del insecto y a la sustancia (0 sustancias) y a su concentracién, generalmente se da en cuatro fases; atrayente, arrestante, incitante y estimulante, siendo las dos primeras de caracter olfativo y visual, en tanto que las dos restantes de caracter gustativo y tactil. En este sentido, Metcalf (1987) indica que la orientacién a distancia corta hacia la planta hospedante y el arresto de la plaga, puede deberse a los compuestos volatiles emitidos por la planta. En términos generales, el insecto fitéfago que requiere alimentarse, ovipositar o refugiarse busca al cultivo dentro del ecosistema (ATRAYENTE), luego busca las plantas susceptibles (ARRESTANTE), en seguida prueba (INCITANTE) y finalmente cumple su cometido (ESTIMULANTE). Pero en realidad en cada fase también hay un repelente. Por ejemplo, un insecto plaga puede no ser atraido al cultivo (repelente), no ser arrestado (estimulante locomotor), no ser incitado (supreson), y finalmente no ser estimulado (disuasivo) (Rodriguez, 2000). PLANTAS TRAMPA La utiizacién de plantas atrayentes tiene como finalidad atraer los insectos plaga, y evitar que éstos se alimenten, ovipositen o refugien en los cultivos. Por ejemplo, en el cultivo del tabaco se han utilizado varias plantas trampa para evitar el dafio de sus plagas, como a la higuerilla Ricinus communis (Euphorbiaceae) para atraer a Spodoptera litura (Lepidoptera: Noctuidae) en la India (Chari et al, 1985), y a Polygonum pensylvanicum (Polygonaceae) para atraer al escarabajo japonés Popillia japonica (Coleoptera: Scarabaeidae) (Manley, 1985); otras plantas como Nicotiana kawakamii (Solanaceae) se han intercalado en el cultivo, en cuyos surcos se ha registrado hasta 4.3 veces mas poblacién de larvas de Heliothis virescens (Lepidoptera: Noctuidae) que en los surcos adyacentes de tabaco (Jackson y Sisson, 1998). Por otro lado, una plaga puede tener varias plantas atrayentes en diferentes lugares geograficos. En México, la mosca blanca es atraida por el girasol silvestre Tithonia tubiformis (Asteraceae) (Reyes et al, 1997) y por el guacatoro Martynia fragans (Martyniaceae) en Oaxaca (Bravo, 1993), por la acettilla Bidens odorata (Asteraceae), estrellita Galinsoga parviflora (Asteraceae) y gigantén T. tubiformis en ? Quimicos producidos por un organismo que afectan el crecimiento, salud, comportamiento o biologia de miembros de otra especie. 206Plantas atrayentes de insectos plaga Tlayacapan, Morelos (Ortega, 2003), por plantas de Crotalaria spp (Fabaceae) en la Costa de Hermosillo, Sonora (Fu, 1993), y por la verbena Verbena sp. (Verbenaceae) en El Valle de Culiacan, Sinaloa (Gastélum, 1996). En el caso de M. fragans y de Verbena sp., estas plantas atraen y atrapan una alta poblacién de adultos de mosca blanca con el exudado y pubescencia de sus hojas y tallos. En las malezas Euphorbia hypericifolia (Euphorbiaceae) © Ipomoea fortigiota (Colvolvulaceae) se desarrolla mayor cantidad de ninfas de mosca blanca Bemisia tabaci (Homoptera: Aleyrodidae) que en la soya (Arias de Lopez et al., 1995) El arbusto de maria preta Cordia verbenacea (Boraginaceae) se utiliza en Brasil para atraer a los adultos del picudo Cratosomus flavofasciatus (Coleoptera: Curculionidae), una plaga de citricos, y luego de colectarlos destruirlos manualmente (Nascimento et al., 1982) En Tlaxcala, México, se dejan las plantas de garbancillo Lupinus elegans (Fabaceae), dentro del terreno del maiz, para que el frailecillo Macrodactylus spp (Coleoptera: Scarabaeidae) se alimente de esta maleza y no del cultivo (Moreno et al,, 1981; Altieri, 1993). En los Valles centrales de Oaxaca, México, se acostumbra colocar brotes de palo bobo Ipomoea sp. en el maiz, en los primeros 20 dias después de la germinacion, para que las hormigas cortadoras de hojas se alimenten de esta planta y Se proteja al maiz de la defoliacion (Hemandez et al, 1983). La pifia madura atrae adultos del picudo del cocotero Rhynchophorus palmarum (Coleoptera: Curculionidae) (Camino et al., 1992). En terrenos infestados con gusano de alambre se puede utilizar papa o zanahoria como cebo alimenticio, se entierran en el suelo y a cierto intervalo de tiempo se recogen y destruyen las larvas (Philbrick y Philbrick, 1980). En la mayoria de las plantas trampa no se tiene informacién sobre su atraccién. No se sabe a que son atrayentes (alimentacién, oviposicién o refugio), nia que nivel se ejerce la atraccién (atrayente, arrestante, incitante o estimulante). Sus aspectos fitoquimicos poco se han estudiado. PLANTAS TRAMPA CON INSECTICIDA En las plantas atrayentes enunciadas anteriormente, no se conoce el compuesto secundario que atrae @ los insectos plaga, ni se tiene informacién de la dindmica de su concentracién, lo que significa un riesgo para manejar la plaga, pues los insectos atraidos y criados pueden invadir el cultivo al cambiar el escenario. Para evitar este riesgo, la plaga debe ser eliminada en esas plantas trampa con la utilizacion de insecticidas organosintéticos; aunque poca informacion existe al respecto. En Brasil se plantan de dos a tres arbustos de maria preta C. verbenacea por hectaérea de citricos para atraer adultos del barrenador de los citricos 207Ciencias ambientales y agricultura Macropophora accentifer (Coleoptera: Cerambycidae) y exterminarlos con insecticida (Primavesi, 1990). La raiz de tayuyé Cayaponia martiana (Cucurbitaceae) se corta en pequefios trozos y luego de tratarlos con malatién se ensartan en la parte superior de las estacas para atraer y matar a los adultos de Epicauta atomaria (Coleoptera: Meloidae) (Primavesi, 1990), o bien, se tratan con metomil para controlar a la diabrética Diabrotica speciosa (Coleoptera: Chrysomelidae) en el cultivo del frijol en Brasil (Milanez, 1987). Los frutos de Lagenaria vulgaris (Cucurbitaceae), sumergidos en carbaril al 0.11%, son eficientes hasta por 14 dias para controlar adultos de diabrética D. speciosa (Roel y Zatarin, 1989), y colocados en una trampa amarilla no solo atraen y matan adultos de D. speciosa, sino también de Cerofoma arcuata tingomariana (Coleoptera: Chrysomelidae) (Ventura ef al., 1996). CULTIVOS TRAMPA Los cultivos trampa, al igual que las plantas trampa, sirven para atraer y retener a una especie de insecto plaga o para proveer un ambiente favorable para el incremento de sus enemigos naturales (El-Zik y Frisbie, 1990). La preferencia de ciertos cultivos con respecto a otros, es una atraccién muy especial. El frijol atrae adultos de mosca blanca mas que el tomate, y de conchuela del frijol Epilachna varivestis (Coleoptera: Coccinellidae) mas que la soya. En Matagalpa, Nicaragua se siembra con anticipacién alrededor del semillero de tomate, para mantener la mosca blanca B. tabaci en este cultivo trampa (Molina et al., 1995). En Costa Rica se recomienda sembrarlo al lado del tomate para atraer adultos de mosca blanca B. tabaci en los primeros 36 dias (Arias y Hilje, 1993). También se siembra como barrera antes de la siembra de la soya para atraer adultos de la primera generacién de la conchuela del frijol E. varivestis y se controlan con la aplicacién de carbaril o la liberacién del parasitoide Pediobius foveolatus (Hymenoptera: Eulophidae) (Rust, 1977). La alfalfa es mas preferida que el algodén por la chinche ligus Lygus lineolaris (Heteroptera: Miridae), una plaga del algodén, por lo que se recomienda sembrar franjas de seis metros de alfalfa a intervalos de 91-152 metros de algodén (ElZik y Frisbie, 1990). En el cultivo trampa no se debe pemmitir que el insecto cumpla su ciclo biolégico, para no propiciar una cria de insectos, pues éstos al tener el mejor alimento, tendran mejor aptitud biolégica y seran mas competentes como plaga. Por lo tanto, se les debe eliminar frecuentemente para evitar su desarrollo y por ende el incremento poblacional; incluso, una vez que haya pasado la fase critica del cultivo deja de tener sustento el cultivo trampa. Es importante conocer la fase de atraccién de cultivo trampa y la fase critica del cultivo, para conocer exactamente su potencial y manejar adecuadamente esta herramienta en una forma integrada de control de plagas. Hay pocos casos 208Plantas atrayentes de insectos plaga exitosos donde los cultivos trampa por si solos protegen cultives; sin embargo, en una estrategia integrada pueden ser una parte fundamental EXTRACTOS, JUGOS Y ACEITES DE PLANTAS ATRAYENTES, Ademés de plantas y cultivos trampa, también se han utilizado los extractos, jugos y aceites de plantas atrayentes en cebos y trampas para explotar mas la atraccion hacia el insecto plaga y controlarlo a nivel de campo El extracto acuoso del algodén arresta y estimula la alimentacién del picudo del algodonero Anthonomus grandis (Coleoptera: Curculionidae) (Jacobson, 1966). Los extractos de varias plantas silvestres y cultivadas, como biche silvestre Cassia biflora (Fabaceae), flores de tabaco de coyote Nicotiana trigonophylia, tabaquillo Nicotiana glauca, capulin Prunus capollin (Rosaceae), Prunus fremonti, P. ilicifolia y durazno P. persica, son atrayentes de la mosca mexicana de la fruta Anastrepha ludens (Diptera: Tephritidae) (Lopez y Chambers, 1958) El jugo de pitta fermentado, atrae a la mosca de la fruta de la papaya Toxotrypana curvicauda (Diptera: Tephritidae) (Castrej6n et al., 1993). El aceite esencial de hinojo Foeniculum vulgare (Apiaceae) es un atrayente alimenticio para Papilio ajas (Lepidoptera: Papilionidae) (Dethier, 1941). El aceite de higuerilla R. communis atrae a las hormigas cortadoras Atta spp. (Hymenoptera: Formicidae), por lo que se puede mezclar con insecticidas para exterminarlas (Eckert y Wubker, 1991). El aceite de la semilla y el extracto del nabo Brassica napus (Brassicaceae) se afiade a trampas amarillas para atraer y capturar a ambos sexos del picudo del corazén de la col Ceutorhynchus assimilis (Coleoptera: Curculionidae), con la finalidad de muestrear su poblacin (Evans y Allen-Williams, 1993; Smart y Blight, 1997). No obstante, en otras plagas la respuesta a diferentes brasicaceas es diversa. Los extractos de hoja de B. napus ev regent atraen solamente a machos de la palomilla dorso de diamante Plutella xylostella (Lepidoptera: Plutellidae), en tanto que los extractos de la hoja de Brassica hirta cv ochre atraen a hembras y a machos de dicha especie y estimulan su oviposicién. Esta actividad se debe a los isotiocianatos, compuestos volatiles que se forman de la degradacion de los glucosinolates (Palaniswamy ef al., 1986). Por esta razén, en la practica se han utilizado los isotiocianatos de las semillas de brasicaceas para atrapar a los insectos plaga de estos cultivos (Feeny ef al., 1970; Stadler, 1985). Los fenilpropanos de las brasicéceas atraen a la mosca de la zanahoria Psila rosae (Diptera: Psilidae) a las trampas (Stadler, 1985). Los propilmercaptanos de la cebolla sirven para atraer a trampas a la mosca de la cebolla Hylemya antiqua (Diptera: Anthomyiidae) (Matsumoto y Thorsteinson, 1968). Los extractos de las plantas pueden combinarse con trampas de colores para acentuar mas la atraccion de las plagas.Ciencias ambientales y agricultura COMPUESTOS ATRAYENTES, Las plantas atrayentes se han analizado fitoquimicamente con fa finalidad de extraer e identificar los compuestos responsables de la atraccién de insectos plaga. No es frecuente encontrar atrayentes que tengan amplio espectro en el comportamiento de los insectos plagas, hasta ahora se ha encontrado al eugenol, gosipol y a los isotiocianatos. EI eugenol, conjuntamente con otros dos compuestos secundarios, atrae adultos del escarabajo japonés P. japonica (Ladd y McGovern, 1980), estimula la alimentacion de 58 especies de moscas de las frutas de Dacus spp (Metcalf y Metcalf, 1992), y en mezcla con otros tres terpenos estimula el inicio de la vitelogénesis y por lo tanto la reproduccién de la langosta Schistocerca gregaria (Orthoptera: Acrididae) (Carlisle ef al., 1965) El gosipol (Figura 1), un sesquiterpeno que CHO OH CH CHO se encuentra en el follaje y semilla del algodén, es 49 cH un estimulante de la alimentacién y ademas un estimulante de la oviposicién del picudo del algodonero A. grandis (Maxwell et al., 1967) Ho" OH Los isotiocianatos_ son _atrayentes generales del picudo del corazén de la col C. Fiaura 1. Gosinol assimilis (Smart ef al., 1997), del escarabajo Meligethes aeneus (Coleoptera: Nitidulidae) y de las pulgas saltonas Phyllotreta cnuciferae y P. striolata (Coleoptera: Chrysomelidae) (Smart y Blight, 2000); ademas son atrayentes de la alimentacién de adultos de la mariposita de la col Pieris brassicae (Lepidoptera: Pieridae) (Schoonhoven, 1968), Delia brassicae (Diptera: Anthomyiidae) y P. xylostella (Matsumoto ef al., 1985) y del pulgén Brevicoryne brassicae (Homoptera: Aphididae), y atraen y estimulan la oviposicién de la hembra de D. brassicae (Finch, 1978; Hawkes et al., 1978). Otros atrayentes importantes son las asaronas y los limonenos, compuestos con diversos isémeros. Las primeras atraen a machos de la mosca oriental de la fruta Dacus dorsalis (Jacobson, 1982) y estimulan la oviposicién de la mosca de la zanahoria P. rosae (Sato et al., 1999), en tanto que los segundos, generalmente en mezcla con otros compuestos secundarios, son atrayentes generales de la mosca del mediterraneo C. capitata (Howse y Knapp, 1996) y de Conotrachelus nenuphar (Coleoptera: Curculionidae) (Leskey ef a/., 2001), estimulantes de la alimentacién del adulto del picudo del algodonero A. grandis (Hedin, 1978), y estimulantes del inicio de la vitelogénesis y por lo tanto la reproduccién de la langosta S. gregaria (Carlisle et al, 1965). En virtud de que en los aldehidos existe un gran potencial para la atraccién de insectos plaga, es importante estudiarlos a fondo. Los atrayentes importantes en la localizacién de la planta hospedante, para varios investigadores, son los que estimulan la oviposicién, debido a que las ninfas o larvas que emerjan de los huevecillos se alimentaran de esa planta hospedante que la hembra seleccioné para la oviposicion. 210Plantas atrayentes de insectos plaga ATRAYENTES GENERALES. Existen varios compuestos secundarios atrayentes de insectos que atin no se han caracterizado completamente. No se sabe que tipo de comportamiento ocasionan (atrayentes para refugio, alimentacién u oviposicién) y menos atin a que nivel actiian (atrayente, arrestante, incitante y estimulante), razén por la que se consideran atrayentes generales. La mezcla de 3-butenil isotiocianato y 4-pentenil isotiocianato, obtenidos de B. napus, es atrayente del picudo del corazén de la col C. assimilis (Smart et al., 1997), en tanto que el bencil isotiocianato de Brassica oleracea atrae a los escarabajos de M. aeneus y a las pulgas saltonas P. cruciferae y P. striolata (Smart y Blight, 2000). EI limoneno y el isovalerato de etilo, obtenidos del fruto de Prunus domestica, son atrayentes de C. nenuphar, tanto en laboratorio como en campo (Leskey ef a/., 2001). Varias mezclas de propionato de fenetilo con eugenol y oH geraniol (Figura 2), atraen a los adultos del escarabajo japonés — P. japonica; propionate de fenetilo mas eugenol en la proporcién 7:3, propionato de fenetilo con eugenol y geraniol en la proporcion de 3.5:3.5:3 (McGovern ef al., 1970), propionato j de fenetilo y eugenol en la proporcién 3:7 (Ladd ef al., 1976), y propionato de fenetilo con eugenol y geraniol en proporcion de 3:7:3, respectivamente (Ladd y McGovern, 1980). Figura 2. Geraniol HQ Los terpenos linalool (Figura 3) y terpinoleno de Pinus pinaster (Pinaceae) son atrayentes de hembras de Dioryctria sylvestrella (Lepidoptera: Pyralidae) Figura 3. Linalool. (Kleinhentz et al., 1999). EI aceite de la raiz de calamo de la India OMe Acorus calamus (Araceae) airae a machos de la Gyo mosca oriental de la fruta D. dorsalis con la beta SS asarona [(E)-2,4,5-trimetoxipropenil benceno] (Figura | 4), a hembras de la mosca del melén Dacus —~oMe cucurbitae con la acoragermacrona (Figura 5), y a hembras y machos de la mosca del mediterraneo CH=CHCH, Figura 4. Beta asarona. ~ OMe one Ceratitis capitata (Diptera: Z Tephritidae) con asaritaldehido OMe (24,5 - trimetoxibenzaldehido) 0 éxo (Figura 6) (Jacobson et al, Figura 5, Acoragermacrona, Pewee: marnateanine, To Stascbson, 1082) 211Ciencias ambientales y agricultura El alfa copaeno, un sesquiterpeno presente en Angelica archangelica (Apiaceae), guayaba, naranja, mango y papaya, es un potente atrayente de machos de la mosca del mediterréneo C. capitata (Nishida ef al., 2000), en tanto que acetato de geranilo, alfa terpineol, limoneno y linalool son atrayentes generales (Howse y Knapp, 1996) EI acetato de terpineol, presente en varios aceites esenciales, es un atrayente de Grapholita molesta (Lepidoptera: Tortricidae) (Brunson, 1956) y de la mosca del mediterraneo C. capitata y C. rosae (Metcalf y 0H Metcalf, 1992), El acido benzoico (Figura 7) de la corteza del pino rojo Pinus densiflora y el alfa terpineol atraen al descortezador Blastophagus (Myelophilus) _ piniperda (Coleoptera: Scolytidae) (Jacobson, 1966; Kangas ef al., Figura 7. Acido benzoico. 1967). La mezcla de benzoato de amilo con salicilato de amilo atrae a Manduca quinquemaculata, M, sexta (Lepidoptera: Sphingidae), y 16 esfingidos mas (Morgan y Lyon, 1928). El indol de la flor de Cucurbita spp (Cucurbitaceae) atrae a Acalymma vittatum (Coleoptera: Chrysomelidae) (Andersen y Metcalf, 1986). El Acido capréico del durazno atrae al mayate verde de junio Cotinis nitida (Coleoptera: Scarabaeidae) (Metcalf y Metcalf, 1992). El anisaldehido es atrayente de los trips Ho 0 Frankiiniella_intensa (Thysanoptera: Thripidae), Thrips flavus, T. major y T. pillchi (Thysanoptera: Thripidae) (Kirk, 1985), en tanto que el jugo de durazno tiene etl nicotinato, para anisaldehido y benzaldehido (Figura 8) que atraen a los trips Frankfiniella occidentalis, Limothrips cerealium (Thysanoptera: Thripidae) y Thrips obscuratus (Teulon et al, 1993) En la medida que se tenga mayor informacién sobre estos atrayentes se tendré la capacidad de darle el mejor uso practico en el manejo de insectos plaga Figura 8. Benzaldehido, De esta informacién es destacable el amplio espectro de atraccién del terpineol y la respuesta de la mosca del mediterréneo C. capitata a varios atrayentes. El terpineol ha demostrado ser un atrayente de amplio espectro, pues atrae al descortezador B. piniperda, a la mosca del mediterraneo C. capitata, a G. molesta y a C. rosae. En contraste, la mosca del mediterréneo C. capitata es atraida por acetato de geranilo, acetato de terpineol, alfa copaeno, alfa terpineol, asarilaldehido, limoneno y linalool, por lo que se debe evaluar comparativamente el efecto atrayente de cada uno y en mezcla, en diferentes proporciones, para encontrar el mejor atrayente de esta plaga. 212Plantas atrayentes de insectos plaga ATRAYENTES DE ALIMENTACION Los adultos de Pieris rapae utilizan varios compuestos secundarios (2-feniletanol (alcohol), fenil acetaldehido (aldehido), benzaldehido (aldehido), metil fenilacetato (ester) y 6-metilhept-5-en-2-ona), emitidos por las flores de Ligustrum japonicum (Oleaceae), para encontrar la fuente de alimento (Honda et al., 1998) Los flavonoides dihidrocaenferol, pinocembrina y taxifolina de Prunus spp son atrayentes alimenticios de Scolytus mediterraneus (Coleoptera: Scolytidae) (Levy et al, 1974), en tanto que el triterpeno lupelil cerotato y el flavonide catequin 7-xilosido de Ulmus europea (Uimaceae) son atrayentes alimenticios de Scolytus multistriatus (Doskotch ef al., 1973). Los glucésidos cianogénicos linamarina y lotaustralina son atrayentes gustatorios de larvas y adultos de la conchuela del frijol E. varivestis (Nayar y Fraenkel, 1962; Nahrstedt, 1985). La sinigrina (Figura 9), un glucosinolato de Brassica Sglucosa -oampestris, es un atrayente gustatorio de la alimentacion de adultos de la mariposita de la col P. brassicae (Schoonhoven, 1968), de D. brassicae y P. xylostella (Matsumoto et al, 1985) y del pulgén B. brassicae, los que después de probarla y percibirla deciden alimentarse (Van Figura 9. Sinigrina. Emden, 1972). El fenil acetaldehido (Figura 10), presente en las flores de varias plantas, como Abelia grandiflora NOSO, A CH,CHO (Caprifoliaceae), Araujia sericofera (Asclepiadaceae) i y huele de noche Cestrum nocturnum (Solanaceae), ll atrae a la chinche ligus L. lineolaris y a vatios adultos NF de Noctuidae (Lepidoptera), como el batrenador europeo del maiz Ostrinia’ nubilalis (Lepidoptera’ Pyralidae), gusano cogollero del maiz Spodoptera frugiperda y Trichoplusia ni (Lepidoptera: Noctuidae) para alimentacién (Cantelo y Jacobson, 1979; Jacobson, 1982; Haynes ef al., 1991; Heath ef al., 1992; Metcalf y Metcalf, 1992). El metil eugenol (4-alil-1, 2-dimetoxibencen carboxilato) (Figura 11), presente en la flor de Cassia Oma fistula (Fabaceae) (Kawano et al., 1968), hoja de Zieria smithii (Rutaceae) (Fletcher et al., 1975) y en los aceites de citronela y de pino, es un atrayente de machos de la OMe __ mosca oriental de la fruta Bactrocera dorsalis (Diptera: Tephritidae) (Vargas ef al., 2003), quienes lo ingieren avidarnente a concentraciones de 0.0001-0.01 jg hasta el punto de explotar (Metcalf, 1979; Jacobson, 1982); CH,CH= CH, actuando como arrestante y estimutante alimenticio. Figura 11. Metil eugenol Ademas, es atrayente de 57 especies de moscas de las frutas del género Dacus (Metcalf y Metcalf, 1992) Figura 10. Fenil acetaldehido 213Ciencias ambientales y agricultura La 6-metoxi-luteolin 7-ramnosida, una flavona de Alternanthera phylloxeroides (Amaranthaceae), es un atrayente alimenticio de Agasciles sp. (Zielske et al., 1972) El quebrachitol de Pappea capensis (Sapindaceae) es un atrayente alimenticio de Serrodes pattita (Lepidoptera: Noctuidae) (Hewitt et N al, 1969). El alcaloide esparteina (Figura 12) de Sarothamnus scoparius (Fabaceae) y la hipericina de Hypericum hirsutum — (Hypericaceae) son los estimulantes gustatorios de la alimentacién del pulgén —Acyrthosiphon —_pisum (Homoptera: Aphididade) y del Coleéptero — Chrysomela Figura 12. Esparteina. brunswicensis _ (Coleoptera: Chrysomelidae), respectivamente (Fraenkel, 1969). La mezcla de atrayentes con patégenos tiene un gran potencial. Aunque en laboratorio se han mezclado los estimulantes alimenticios con el virus de la poliedrosis nuclear y los esporangios de Mattesia grandis (Neogregarinorida Lipotrophidae), para controlar respectivamente a la larva del gusano elotero Heliothis zea y al picudo del algodonero A. grandis (NAS, 1982), en la practica poco se ha explotado Entre otras perspectivas, los estimulantes alimenticios también pueden combinarse con sustancias esterilizantes y fotot6xicas. Los atrayentes alimenticios normalmente no atraen a los insectos a grandes distancias, como lo hacen los atrayentes sexuales. ATRAYENTES DE OVIPOSICION Los isotiocianatos de las brasicdceas atraen a la hembra de D. brassicae y estimulan su oviposicién (Finch, 1978; Hawkes ef al., 1978). La corteza de pino P. densiflora contiene cinco estimulantes de oviposicién (dihidroconiferil alcohol-9-O-B-D-glucopiranosido, cedrusin-4-O-B-D-glucopirano sido, cedrusin-4-O-a-L-thamnopiranosido, 7-O-metil cedrusin-4’-O-a-L-thamno piranosido y 4'-O-B-D-xilosido) de la hembra del barrenador de la madera Monochamus alternatus (Coleoptera: Cerambycidae); vector de! nematodo de la madera de pino Bursaphelenchus xylophilus (Sato et al., 1999). Varios compuestos de las asclepiadaceas son estimulantes de la oviposicién de la mariposa monarca Danaus plexippus (Lepidoptera: Danaidae); glucésido quercetinico de Asclepias curassavica (Asclepiadaceae) (Haribal y Renwick, 1996), y quercetina-3-orto-(2’”-beta-dextro-xilopiranosil)-beta-dextro- galactopiranosido y quercetina-3-orto-beta-dextro-galactopiranosido de Asclepias incamata y Asclepias syriaca (Haribal y Renwick, 1998). La trémulacina de Salix lasiolepis (Salicaceae) es un estimulante de oviposicién de fa mosca sierra Euura lasiolepis (Hymenoptera: Tenthredinidae); 214Plantas atrayentes de insectos plaga induce a la hembra a repetir y prolongar la prueba con el ovipositor (Roiningen ef al., 1999). El alfa fameseno (Figura 13), presente en la céscara de los frutos de manzana y pera, estimula la oviposicién (Wearing y Hutchins, 1973) y atrae larvas SS S ON? be primer instar de la palomilla de la manzana —_Laspeyresia___pomonella (Lepidoptera: Tortricidae) (Sutherland y Hutchins, 1972; Jacobson, 1982). La trans asarona es estimulante de la oviposicién de la mosca de la zanahoria P. rosae (Sato et al., 1999). Los monoterpenos alfa pineno, beta pineno (Figura 14), eugenol y limoneno, producidos por Commiphora myrrhae (Burseraceae) estimulan la vitelogénesis y la reproduccién, en la langosta S. gregaria (Catlisle et al., 1965). Figura 13. Alfa farneseno. La catarinita de la papa Leptinotarsa Figura 14. alfa y beta pineno. decemlineata (Coleoptera: Chrysomelidae), oviposita sobre chichiquelite Solanum nigrum (Solanaceae) 0 toloache grande Datura meteloides (Solanaceae), en igual o mayor cantidad que en la papa, aunque ambas plantas no sean sus hospedantes alimenticias (Hsiao y Fraenkel, 1968), lo que indica que tienen el mismo atrayente de oviposicién. La hembra de D. plexippus llega a ovipositar en Vincetoxicum (Cynanchum) nigrum (Asclepiadaceae) pero el primer instar larval no sobrevive, lo que indica que la planta contiene el estimulante de la oviposicién pero no es apropiada para la alimentacién y el desarrollo larval (Haribal y Renwick, 1998), Probablemente la monarea esta iniciando una fase de coevolucién con esta maleza, lo que permite demostrar que en la naturaleza existen estimulantes de oviposicion suicidas para la plaga Los colores son importantes en la atraccién para oviposicién, por ejemplo las mariposas prefieren colores verdes o verde azulosos (lise, 1941). e~EXTRACTOS O COMPUESTOS PUROS? Los extractos son mas efectivos que los compuestos secundarios puros, debido a que entre las substancias que los conforman hay algunas que sin tener efecto atrayente potencian su ~~ NZS accion. Tienen ademas diversas formas de accion (arrestantes y estimulantes) y son més practicos y econémicos. Figura 16. All isotiocianato, El alil isotiocianato (Figura 15) incrementa 215Ciencias ambientales y agricultura sustancialmente la oviposicién de Plutella maculipennis, pero el jugo de la hoja de mostaza es atin mas efectivo (Gupta y Thorsteinston, 1960). Las trampas con el extracto crudo de hojas o flores de B. napus son mas atractivas al picudo del corazén de la col C. assimilis que las trampas con los compuestos aislados, puros, solos 0 en combinacién. Incluso tienen efecto en otras plagas, al atraer también al escarabajo del polen M. aeneus (Evans y Allen- Williams, 1998) Es probable que en el extracto existan compuestos secundarios que acttien como antioxidantes, adherentes, dispersantes, emulsificantes, protectores de luz ultravioleta, incluso’ hasta sinergistas. Por ejemplo, el alfa farneseno no es un atrayente de C. assmilis, es un sinergista (Evans y Allen-Williams, 1998). Estos aspectos no se han investigado ampliamente. IMPORTANCIA DE LA CONCENTRACION DE LOS ATRAYENTES. La baja concentracién de glucosinolates atrae a los insectos plaga, pero para su oviposicién se requiere una mayor concentracién. En este sentido es importante conocer la concentracién de glucosinolatos para manejar los insectos plaga de las brasicdceas. Las variedades que tengan menor cantidad de glucosinolatos deben sembrarse en la época de mayor poblacién de adultos de P. xylostella para evitar la oviposicion, y las variedades de mayor concentracién de glucosinolatos deben utiizarse como cultivo trampa, para atraer y eliminar a los adultos (Palaniswamy et al., 1986) El aldehido (£)-2-hexenal (Figura 16), presente en las hojas del encino, estimula la liberacion de la feromona sexual en las hembras de Antheraea Pn AO polyphemus (Lepidoptera: Saturniidae) en baja SS concentracién, en tanto que a alta concentracién Figura 16. (E)-2-hexenal estimula el comportamiento de oviposicién (Riddiford, 1967; Jacobson, 1982). El 1-hexanol de B. napus, dependiendo de la concentracién, puede atraer 0 repeler a M. aeneus (Smart y Blight, 2000). El volatil mas comtin del algodén, beta bisabolol, atrae al picudo del algodonero A. grandis a baja concentracién, pero a alta concentracion lo repele (Dickens, 1986). El fenil acetaldehido, un atrayente de T. ni, reduce su concentracién a més de la mitad cuando se cortan las ramas florales, lo que indica que hay alteraciones en los materiales, lo cual puede afectar las inferencias de esta interaccién. La concentracién del atrayente puede influenciar la respuesta del insecto, lo que es importante saber para manejar el comportamiento de la plaga, evitar su dafio y proteger al cultivo. 216Plantas atrayentes de insectos plaga COMPUESTOS ATRAYENTES EN TRAMPAS Un gran ntimero de cairomonas® tienen uso practico como cebos para atraer a los insectos plaga a trampas, con la finalidad de muestrear o controlar sus poblaciones. La simplicidad, durabilidad, costo, tamatio, forma y color de las trampas son aspectos importantes a considerar en el disefio de trampas, para obtener una buena captura de plagas. Es necesario que en las trampas exista un dispositivo que mantenga cautivos a los insectos o que los elimine. Generalmente este tipo de trampas son para muestrear la poblacién, y para capturar y eliminar plagas. Las trampas deben ocupar un espacio pequefio y colocarse antes de la llegada de los primeros insectos plaga y de preferencia un poco antes de la fase susceptible del cultivo (Rust, 1977). El costo debe ser mas econémico o similar a otro método de control. Las trampas para atraer batrenadores de la madera contienen monoterpenos de las plantas hospedantes (usualmente alfa pineno) y etanol para simular el estimulo olfativo de un Arbol estresado 0 moribundo (Allison et ai., 2001). La mezcla de linoleato de metilo y linolenato de metilo, colocada en las trampas, atrae Hylurgops glabratus (Coleoptera: Scolytidae) e Ips typographus (Coleoptera: Scolytidae) (Jacobson, 1966). El hexanoato de butilo, un compuesto presente en el olor de la manzana, atrae a la mosca de la manzana Rhagoletis pomonella (Diptera: Tephritidae) a trampas de esfera roja (Reynolds y Prokopy, 1997), y en mezcla con hexanoato de propilo y tres butanoatos (de butilo, hexilo y pentilo) incrementa la atraccién de esta plaga a esferas rojas en huertas comerciales (Zhang ef al., 1999) Un cebo alimenticio con alfa pineno, beta bisabolol, beta cariofileno, beta oxido cariofileno y limoneno, del aceite de la semilla de algodon, atrae al adulto del picudo del algodonero A. grandis (Hedin, 1976). Aun no se ha explotado extensivamente la mezcla de los atrayentes con los insecticidas organosintéticos en trampas 0 cebos para: retrasar el dafio al cultivo (al eliminar a los primeros insectos que lleguen), disminuir la densidad de la poblacién a un nivel que no sea problema, y manejar integralmente el ecosistema. TECNICA DE ELIMINACION DEL MACHO En este tipo de técnica se utilizan trampas con la mezcla de atrayente y t6xico, para erradicar al insecto plaga de un ecosistema determinado. El éxito mas ? Substancias quimicas producidas por un organismo (en este caso las plantas) que al estar en coritacto con individuos de otra especie (en este caso insectos fit6fagos) evocan en el receptor una respuesta fisiologica y de Comportamiento que es adaptativamente favorable al receptor pero no al emisor. 217Ciencias ambientales y agricultura notable es el uso de eugenol para la eliminacién radical de los machos de la mosca de la fruta Dacus spp. EI metil eugenol, disponible comercialmente, es un fuerte atrayente del macho de la mosca oriental de la fruta D. dorsalis, la que lo ingiere desmesuradamente hasta morir. Por esta razon se mezeclé el orto metil eugenol con insecticidas organosintéticos (como naled) para erradicar a esta plaga de la Isla de Rota del Pacifico (Jacobson, 1966) y de las islas Marianas (Steiner et al., 1970), y a Bactrocera papayae de Australia (Lloyd ef al., 1998). Esta técnica de aniquilacion del macho, llamada asi, atrae y elimina a los machos, dejando a las hembras sin reproducirse. También se ha aplicado contra el macho de la mosca del melén Bactrocera cucurbitae (Chambers, 1977), y tiene potencial para el control de otras 55 especies de moscas de las frutas del género Dacus (Metcalf y Metcalf, 1992). El tiempo de efectividad de las trampas de metil eugenol es de 16 semanas cuando se les adiciona malation (Vargas ef al., 2000) y de 20 semanas cuando se mezcla con naled para atraer y matar machos de la mosca oriental de la fruta B. dorsalis y B. cucurbitae (Vargas et al., 2003). ATRAYENTES Y FEROMONAS Los volatiles de las plantas hospedantes pueden mezelarse con feromonas para sinergizar la atraccién de insectos plaga. De este modo, algunas partes de las plantas hospedantes, o sus compuestos volatiles especificos, se han mezclado con feromonas sintéticas para capturar varios picudos, tal es el caso de A. grandis (Dickens, 1986), Rhynchophorus cruentatus (Gibling-Davis et al. 1994) y Metamasius hemipterus sericeus (Coleoptera: Curculionidae) (Gibling-Davis ef al., 1996). EI isovalerato de etilo y el limoneno pueden combinarse con el Acido grandisoico, un atrayente producido por el macho de C. nenuphar en su feromona de agregacién, para incrementar la eficiencia de captura en las trampas (Leskey ef al, 2001). La combinacién de los terpenos de la corteza de coniferas con feromonas de agregacion atrae a trampas a los descortezadores (Payne, 1979). El alfa pineno se combina con la frontalina para atraer a la trampa a los adultos del descortezador Dendroctonus frontalis (Coleoptera: Scolytidae) (Matsumoto et al., 1985). La mayoria de las feromonas disponibles son sexuales, y especificas a un solo sexo, por lo que deben integrarse a atrayentes de plantas para atraer a ambos sexos y pueda correlacionarse acertadamente el numero de insectos trampeados con la densidad de poblacién de la plaga y el dafio al cultivo. 218Planias atrayentes de insectos plaga ATRAYENTES AFRODISIACOS De acuerdo con Nishida et af. (1988), los machos almacenan y metabolizan los compuestos secundarios adquiridos de la planta para producir precursores de feromonas. Los machos de la mosca oriental de la fruta B. dorsalis adquieren el metil eugenol de fuentes naturales, lo incorporan selectivamente dentro de las gléndulas rectales y lo usan para sintetizar alomonas* o feromonas sexuales (Tan y Nishida, 1996) El aldehido (E)-2-hexenal, presente en las hojas del encino, estimula la liberacién de la feromona sexual en las hembras de Antheraea polyphemus (Lepidoptera: Saturniidae) (Riddiford, 1967; Jacobson, 1982) La ingestion de aceite de la semilla de angélica Archangelica officinalis (Apiaceae) con alta cantidad de alfa ~N copaeno, incita al macho de la mosca del mediterraneo C. capitata a copular mas frecuentemente (Shelly, 1999), en tanto que el metil eugenol estimula la competitividad del macho de la mosca oriental de la fruta B. dorsalis en la copula (Shelly, 1995). El limoneno (Figura 17) es un componente (en trazas) de los volatiles liberados en el llamado sexual de los machos de la mosca del mediterréneo C. capitata (Jang ef al, 1989). Figura 17. Limonene. ATRAYENTES DE ENEMIGOS NATURALES Las plantas dafiadas por herbivoros producen mensajes quimicos que ademés de ser repelentes para los fitéfagos, les indican a los enemigos naturales donde se encuentra la presa o el huésped; alomonas para unos, cairomonas para otros. El frijol, cuando es dafiado por la mosca blanca Trialeurodes vaporariorum (Homoptera: Aleyrodidae), incrementa la liberacion de dos compuestos secundarios ((Z)-3-hexen-1-ol y 3-octanona), que en mezcla atraen al | parasitoide Encarsia formosa (Hymenoptera: Aphelinidae) (Birkett et al., 2003). | Las hojas dafiadas de algodén por larvas de Lepidoptera liberan mirceno (Figura 18), acetato de (Z)-3- hexenilo, (E)-B-ocimeno, linalool, (E)-4, 8-dimetil-1,3,7- nonatrieno, (E)-B-fameseno y (E, £)-4,8,12-trimetil-1,3,7,11- Figura 18. Mirceno. tridecatetraeno que atraen al parasitoide generalista Cotesia * Substancias quimicas producidas por un organismo (en este caso las plantas) que al estar en contacto con individuos de otra especie (en este caso insectos fitéfagos) evocan en el receptor una respuesta fisiolgica y de comportamiento que es adaptativamente favorable al emisor pero no al receptor. 219Ciencias ambientales y agricultura marginiventris (Hymenoptera: Braconidae) y al parasitoide especialista Microplitis croceipes (Hymenoptera: Braconidae) (Rose ef al., 1998). EI parasitoide Cotesia flavipes es atraido a las plantas de maiz cuando los. barrenadores Chilo partellus y C. sacchariphagus (Lepidoptera: Pyralidae), y Diatrea saccharalis (Lepidoptera: Pyralidae) se alimentan de ellas (Potting et al., 1995). Los olores emitidos por la col son importantes para que el parasitoide gregario Cotesia glomerata encuentre a su huéspedes P. brassicae y P. rapae (Sato, 1979). El parasitoide Trichogramma chilonis (Hymenoptera: Trichogrammatidae) usa los olores del chile Capsicum annum (Solanaceae) y de Helicoverpa assulta (Lepidoptera: Noctuidae) para encontrar los huevecillos de esta plaga y G parasitarios (Boo y Yang, 2000). El adulto de ta crisopa Chrysopa camea (Neuroptera: Chrysopidae), un depredador de varios insectos plaga, es atraido a las plantas de algodén por el catiofileno (Figura 19) que éstas emiten (Flint ef al., 1979; Jacobson, 1982). Figura 19. Cariofileno. No obstante que en la siembra intercalada de N. kawakamil con tabaco comercial hubo mayor poblacién de larvas de H. virescens en la primera, el parasitismo de Campoletis sonorensis (Hymenoptera: Ichneumonidae) y de Cardiochiles nigriceps (Hymenoptera: Braconidae) fue similar (Jackson y Sisson, 1998), lo que indica que puede haber compatibilidad entre cultivos intercalados y control biolégico de plagas. Las plantas no dafiadas liberan trazas de volatiles por lo que solamente atraen parasitoides por su forma y color. El endoparasitoide M. croceipes usa los estimulos visuales y olfatorios para encontrar el sitio de su huésped (Wackers y Lewis, 1994). De manera general, los cultivos no dafiados atraen a los enemigos naturales por el color y su forma, y cuando hay dajio por lo volatiles que emiten. Pero no siempre el parasitoide encuentra a la plaga a través del cultivo. Por ejemplo, el parasitoide especialista Macrocentrus grandii_ (Hymenoptera Braconidae) controla al barrenador europeo del maiz O. nubilalis cuando se alimenta de maiz, pero cuando éste cambia de planta hospedante no hay parasitismo (Udayagiri y Jones, 1993), lo que indica que se ha desfasado la coevolucién y que el enemigo natural debe seguir presionando a la plaga para alcanzar el mismo nivel de coevolucién. Las plantas ademas de atraer a los depredadores y parasitoides para encontrar su huésped, también los atraen para alimentacién y refugio, aspectos poco estudiados 220Plantas atrayentes de insectos plaga COEVOLUCION Las plantas, insectos y enemigos naturales han interaccionado desde hace aproximadamente 400 millones de afios, generando una gran diversidad de formas de vida terrestre, de manera que la seleccién reciproca entre estos tres niveles ha provocado diferentes formas de interacci6n El ataque de un insecto fitéfago selecciona nuevas defensas en la planta, a las cuales el insecto debe adaptarse para seguir subsistiendo. La presién continua entre ellos, en varios ciclos, ocasiona una relacién especifica, hasta que se diferencian de sus congeneres para llegar a la primera fase de coevolucién. Luego la relacion continua para seguir coexistiendo a través del tiempo. En este proceso los insectos desarrollan mecanismos de destoxificacion para neutralizar los compuestos secundarios que han actuado como una barrera para la alimentacién, propiciando una modificacién quimica al toxico, su conversién a un conjugado inocuo o el almacenamiento en tejidos especiales. Las plagas que se alimentan de una planta que ha coevolucionado con otro insecto plaga generalmente son intoxicadas, por el desfase en la coevolucion De manera que la accién de los compuestos secundarios como alomonas (repelentes) 0 cairomonas (atrayentes), en uno y otro nivel, regulan los procesos de coevolucion, ocasionando especiacién de insectos, zoogeografia, quimiotipos, ecotipos y biotipos. Existen diferentes fases y niveles de coevolucién entre plantas e insectos; la mayor coevolucién se ha encontrado entre cucurbitacinas y diabroticas, hipericina y Chysolina, y glucosinolatos y plagas de brasicaceas. CUCURBITACINAS Y DIABROTICAS, Las cucurbitacinas triterpenos tetraciclicos oxigenados de las cucurbitéceas como calabaza, melén y pepino, se desarrollaron como alomonas para disuadir a sus herbivoros, pero las diabroticas después de desarrollar sistemas apropiados de destoxificacién las convirtieron a cairomonas para localizar a su planta hospedante (Metcalf, 1986; Metcalf y Metoalf, 4992); se encuentran en las ° raices, tallos, cotiledones, hojas y HQ frutos de las cucurbitaceas, siendo mayor la concentracién en las primeras, en donde se incrementa °. OH ~ con la edad (Sharma y Hall, ° 1973). Existen aproximadamente HO 20 cucurbitacinas diferentes, siendo la cucurbitacina B (Figura 20), la predominante, la cual se 0’ encuentra en el 91% de las especies que tienen cucirbita cinas (Metcalf y Lampman, 1989). Figura 20. Cucurbitacina B. 221Ciencias ambientales y agricultura Aunque no son volatiles, en cantidades pequefias acttian como arrestantes locomotores y fagoestimulantes. Por ejemplo, las cucurbitacinas B y E son arrestantes de adultos de Diabrotica balteata, D. undecimpunctata howardi y D. virgifera virgifera a la concentracién de 5x10” g y estimulantes de la alimentacion a la concentracién de 1x10" g (Metcalf ef al., 1980; Peterson y Schalk, 1985). La atraccién de las diabroticas a pequefias cantidades de cucurbitacinas convierten a esta relaci6n biolégica en una excelente estrategia de manejo de plagas, a través de cebos alimenticios con insecticidas. Los cebos “atracticidas” en dosis de 10 kilogramos por hectérea llevan 1 g de cucurbitacinas por hectérea y 10 g de insecticida por hectarea, mezclando también el atrayente 4-metoxicinamaldehido para el caso de D. v. virgifera y 4- metoxifenetanol para D. barberi (= D. longicomis) (Metcalf et al., 1993). Esta coevolucisi se ha aprovechado en la practica, usando trozos de raiz de tayuyé C. martiana con metomil o de frutos de L. vulgaris con carbaril, para atraer y eliminar adultos de la diabrética D. speciosa en Brasil (Milanez, 1987: Roel y Zatarin, 1989; Ventura et al., 1996). Los depredadores atin no han acompafiado esta coevolucién. Los mantidos rechazan a las diabréticas que se alimentan de cucurbitacinas, en cambio aceptan a las que se alimentan de polen (Metcalf y Lampman, 1989)... El uso de-cebos “atracticidas” como método selectivo de control de plagas tiene un gran potencial en el manejo integrado de plagas. HIPERICINA Y Chrysolina OH OOH La hipericina (4,5,7, 4°,5',7’-hexahidroxi-2, 2° dimetil-naptodiantrona) (Figura 21), es un compuesto secundario secretado’ por las glandulas de tallos, hojas y flores de por lo menos HO 140 especies de Hypericum, que actia como alomona para varios herbivoros, pero también HO. come atrayente, arrestante y fagoestimulanie de 12 especies de Chrysolina (Coleoptera: Chrysomelidae) (Metcalf y Metcalf, 1992). Esta coevolucién se ha aplicado en el control biolégico de maiezas, para controlarlas en lugares donde se han convertido en un grave problema. Por ejemplo, la maleza Hypericum perforatum, introducida en 1900 a California (EUA), se controlé con éxito en 1959 con Chrysolina hyperici y C quadrigemina, introducidos de Europa (Huffaker y Kennett, 1959) GLUCOSINOLATOS Y PLAGAS DE BRASICACEAS Los glucosinolatos de las brasicdceas atraen, arrestan, incitan y estimulan la oviposicién de las especies de Autographa, Brevicoryne, Phaedon, Phyllotreta, Pieris y Plutella, ademas de estimular la alimentacién de ninfas y larvas (Kogan, 1976). OH O OH Figura 21. Hipericina. 222Plantas atrayentes de insectos plaga PARACAIROMONAS A los anélogos sintéticos de los atrayentes naturales se les llaman paracairomonas. El metil eugenol tiene sus paracairomonas (3,4-dimetoxipropil benceno, 3,4- dimetoxibencil metil eter y 3,4-dimetoxifenil etil eter), atrayentes de la mosca oriental de la fruta D. dorsalis (Mitchell ef al., 1985). Otras paracairomonas se muestran en el Cuadro 1. Cuadro 1. Principales atrayentes sintéticos (paracairomonas). Atrayente natural Paracairomona Insecto atraido Alfa copaeno Siglure, medlure y trimediure C. capitata Cetona de frambuesa _Anisil acetona D. cucurbitae Cinnamaldehido Cinnamonitrilo D. u. howardi 4-metoxicinnamaldehido 4-metoxicinnamonitrilo D. v. virgifera Alcohol cinnamilico 3-enilpropanol D. barberi Fuente: Metcalf y Metcalf, 1992. Las paracairomonas generalmente tienen una estructura quimica mas simple y un costo de produccion menor que los atrayentes naturales. Tienen mejores propiedades toxicolégicas; por ejemplo, el 3,4-dimetoxi-1-propil benceno, sustituto del metil eugenol, es poco cancerigeno (Metcalf y Metcalf, 1992) ATRAYENTES CON ACTIVIDAD ANTIBIOTICA Y PARALIZANTE Las hormigas defoliadoras llevan follaje de canavalia Canavalia ensiformis (Fabaceae) o de ajonjoli Sesamum indicum (Pedaliaceae) al hormiguero para usarlo como alimento para el hongo que ellas cultivan, pero estas plantas tienen compuestos secundarios que actuan como inhibidores de crecimiento de! hongo (Rodriguez, 1999) Se coloca follaje de canavalia alrededor de la entrada del hormiguero, para bajar drasticamente, a las tres semanas, la poblacion de hormigas, por el efecto de la dimetil homopterocarpina, un antibistico que elimina a los hongos que cultivan las hormigas defoliadoras Atta spp (Hymenoptera: Formicidae), en Colombia (Mullenax, 1979). Después de este tiempo aparecen algunas hormigas negras y pequefias que son facimente combatidas con dosis bajas de insecticidas. El ajonjoli se planta alrededor de los hormigueros, luego las hormigas cortan las hojas y las meten al hormiguero para usarlas en el cultivo de su hongo alimenticio. Pero, por su efecto antibiético, los hongos no crecen en este sustrato, muriendo asi toda la poblacién (Primavesi, 1990), Respecto a atrayentes con efecto paralizante, en Aloburo, Ecuador, el agricultor de escasos recursos econémicos coloca hojas de higuerilla R. communis, en maiz recién sembrado para reducir la poblacién de tenebriénidos nocturnos, los cuales prefieren alimentarse de las hojas de R. communis que del maiz, exhibiendoCiencias ambientales y agricultura pardlisis a las 12 horas después del consumo (Altieri, 1993). Esto evita que el insecto se oculte en el suelo y muera por su exposicién al sol 0 sufra el ataque de enemigos naturales. Este tipo de compuestos secundarios tiene doble propésito, atraer a la plaga y afectarlas posteriormente. ATRAYENTES DE LABORATORIO INOCUOS EN CAMPO Algunos atrayentes slo manifiestan su efecto en laboratorio y no en condiciones naturales. El salicilato de metilo de B. napus y el (z)-3-hexen-1-ol atraen al picudo del corazén de la col C. assimilis en laboratorio, pero no en campo (Bartlet ef al., 1997; Smart y Blight, 2000). De igual manera, la mosca del mediterraneo C. capitata es atraida por limoneno, alfa terpineol, linalool y acetato de geranilo en laboratorio, pero no en campo (Howse y Knapp, 1996). ATRAYENTES QUE TAMBIEN REPELEN O MATAN EI alfa pineno producido por Pinus spp atrae a D. frontalis pero repele al descortezador B. piniperda (Kangas et al., 1967; Matsumoto et al., 1985); el gosipol, producido por el algodén, es un estimulante de la alimentacién para el picudo del algodonero A. grandis, pero un disuasivo de la alimentacién de Heliothis spp (Bottger et al., 1964; Lukefahr y Houghtaling, 1979); las cucurbitacinas son excitantes de la alimentacién para adultos de Acalymma spp y Diabrotica spp, pero repelentes de abejas, avispas y 4caros (Andersen y Metcalf, 1986; Metcalf y Lampman, 1989). El limoneno, un monoterpeno abundante en la naranja agria Citrus aurantium (Rutaceae), es un buen atrayente de machos de la mosca del mediterraneo C. capitata (Jacobson, 1982), pero también un insecticida efectivo contra los adultos del gorgojo Callosobruchus phaseoli (Coleoptera: Bruchidae) (Taylor y Vickery, 1974) Las furanocoumarinas de Apiaceae son téxicas a varias larvas de Lepidoptera (Berembaum, 1978), mientras que por otro lado, estimulan la oviposicién de la mosca de la zanahoria P. rosea (Stadler, 1985) Los compuestos secundarios generalmente tienen mas de una funci6én en la naturaleza, en general a unos receptores beneficia y a otros perjudica. CONSIDERACIONES GENERALES En principio, debe considerarse que no existe un atrayente universal de insectos, por el contrario la atraccion se debe a varios compuestos secundarios. Por ejemplo, la catarinita de la papa L. decemlineata es atraida por una mezcla compleja de volatiles que parecen ser tipicos de sus plantas hospedantes (Visser et al,, 1979), y M. aeneus es atraido a un gran numero de compuestos volatiles florales (Smart y Blight, 2000), lo que sugiere que los insectos fitéfagos son atraidos a una gran variedad de compuestos de las plantas. 224Plantas atrayentes de insectos plaga Debido a que el efecto se debe a varios compuestos, se pueden utilizar extractos o bien se pueden hacer varias combinaciones de sus ingredientes en diferentes proporciones y concentraciones. Por esta razén, los atrayentes de insectos continuamente se estén mejorando para encontrar mejor efectividad. Por ejemplo, las agencias federales y estatales de Estados Unidos de Norte América recomendaron la mezcla de propionato de fenetilo y eugenol en la proporcién 3:7 como atrayente estandar para capturar adultos del escarabajo japonés P. japonica (Ladd ef al., 1976), pero poco después se encontré que la mezcla de propionato de fenetilo con eugenol y geraniol en proporcién de 3:7:3 fue mas atractiva (Ladd y McGovern, 1980) La combinacién de diferentes compuestos secundarios propiciara mejores atrayentes, incluso pueden simplificarse las mezclas. Por ejemplo, Prokopy et al. (1973) demostraron la atraccién en campo de moscas de R. pomonelia a la mezcla de siete compuestos; (E)-2-hexen-1-il acetato, 2-metil butanoato de buttilo, hexanoato de propilo (1), propanato de hexilo, hexanoato de butilo (2), butanoato de hexilo (3) y acetato de hexilo, pero posteriormente Zhang ef al, (1999) demostraron que la mezcla de 1, 2 y 3 con dos butanoatos (de butilo y de pentilo) incrementé la eficiencia de atraccién de R. pomonella a esferas rojas en huertas comerciales, lo que redujo de siete a cinco compuestos el atrayente, conteniendo tres compuestos en comtn. Es comin que haya varios isémeros en los compuestos secundarios de las plantas, pero pocos tienen el efecto biolégico y generalmente uno lo tiene en mayor proporcién. Esta consideracién debe tomarse en cuenta para la formulacién de atrayentes. Los atrayentes pueden ser de refugio, oviposicién o alimentacién y generalmente en cuatro niveles: atrayente, arrestante, incitante y estimulante. Es necesario entender la dinémica de atraccién y el comportamiento a diferentes concentraciones para explicar los errores o éxitos en el uso de esta altemativa de manejo de plagas. Los compuestos secundarios que determinan la seleccién de la planta hospedante son los atrayentes de oviposicién y no de alimentacin, de acuerdo con Palaniswamy ef al. (1986), quienes sustentan que la hembra siempre seleccionara a la planta donde se alimentaran sus inmaduros. La hierba del carbonero Sphaeralcea angustifolia (Malvaceae) atrae al frailecillo, més que el maiz, en Tepetitian, Hidalgo, México, pero sélo durante cierto periodo de tiempo, tal como lo hace también el garbancillo L. elegans en Tlaxcala Aunque hay observaciones en la practica y se pueden hacer deducciones parciales, no se conoce la dinémica de concentracién del atrayente en el tiempo y en relacion a las fases fenoldgicas de las plantas atrayentes. Por esta razén, es comun encontrar que cierta planta es atrayente de tal plaga, pero no se describe en que condiciones Efectivamente, en el ecosistema hay muchos atrayentes y repelentes, de muchos emisores para muchos receptores, en constante dinamica, y que en un momento determinado se conjuntan las condiciones para que determinadas plantas sean 225-neias ambientales y agricultura atrayentes para ciertos insectos. Debe investigarse a fondo para conocer el tipo de atrayente a que se refiere y al nivel que ejerce su efecto, para emplearlo por su conocimiento no por su desconocimiento Los cultivos emiten compuestos secundarios que son tomados como cairomonas por las plagas para localizar a sus hospedantes, por lo que hay que evitar que las plantas emitan estos atrayentes, manejando la fertilizacion, el riego y las labores culturales, e incentivando el mejoramiento genético para que liberen la sustancia en la menor concentracién posible en la fase critica. Los atrayentes, como plantas o cultivos trampa, en mezcla, extractos o solos, naturales © sintéticos, sirvieron para capturar insectos en infestaciones tempranas y estimar sus poblaciones, pero en la actualidad se explota como un verdadera alternativa de manejo de plagas. En mezcla con insecticidas organosintéticos han sido un gran éxito en la erradicacién de moscas de la frutas, en ecosistemas determinados. El uso de este método de control de plagas propicia la reduccién del uso de insecticidas organosintéticos, por ende a disminucién de la contaminacion del suelo, agua y aire, y por otro lado estimula el control altemativo de plagas. Con esta practica se obtendra una cosecha inocua. El productor gastaré menos y no se intoxicara, y se le estimularé al uso de medidas naturales existentes en su propio ecosistema. La principal ventaja de estos atrayentes es su especificidad, lo que permitira hacer un manejo selectivo de insectos plagas. A esta opcién de manejo de plagas se le pueden sumar otros métodos de control para estructurar un manejo integrado de plagas. El uso de atrayentes es compatible con insecticidas organosintéticos, enemigos naturales, trampas de colores, feromonas, insecticidas vegetales. sustancias fototoxicas y esterilizantes. Por ejemplo, alrededor del almacigo de tomate se siembra frijol, con suficiente tiempo de anticipacion, para mantener la mosca blanca en este cultivo trampa y posteriormente aplicarle endosulfan, o bien atraerla a trampas amarillas pegajosas (Molina ef al., 1995). Los cebos son una herramienta ideal para el control de plagas en éreas turales y de baja tecnologia, pues aparte de ser econémicos, son selectivos y ecologicos. En algunos se han utlizado los azticares de las plantas como atrayentes, Por ejemplo en Iziicar de Matamoros, Puebla, México, se mezcia el polvo de la hierba de Puebla o hierba del perro Senecio ehrenbergianus (Asteraceae) con piloncillo, para esparcir ésta en el interior de los hormigueros con la finalidad de eliminar a las hormigas (Escobar, sin fecha). En Nicaragua, la mezcla de pulpa de toronja con sorgo molido, melaza y oxicloruro de cobre se suministra a las hormigas, tres veces a la semana en un periodo de 33 dias, para su eliminacién (Morales, 1997). De igual manera, para reas tecnificadas es una estrategia adecuiada para Ia producci6n inocua y organica. Existen muchos atrayentes de plantas atin no descubiertos, que la naturaleza Pone de manifesto, se requiere ser perspicaz para encontrarlos y tenaz para 226Plantas atrayentes de insectos plaga descubrir su potencial. Esté area requiere de mucha investigacién para lograr tener la relacién de los atrayentes mas potentes para las plagas mas importantes. A la Dra. Laura Delia Ortega Arenas, Profesora Investigadora Adjunta del Programa de Entomologia y Acarologia, Instituto de Fitosanidad, Colegio de Postgraduados en Ciencias Agricolas, por la exhaustiva revisién y aportaciones sustanciales al presente escrito. BIBLIOGRAFIA Allison, J.0.: J.H. Borden; R.L. Mcintosh; P. de Groot and R. Gries. 2001. Kairomonal response by four Monochamus species (Coleoptera: Cerambycidae) to bark beetle pheromones. J. Chem Eool. 27(4):633-646. Altieri, M.A. 1993. Designing and improving pest management systems for subsistence farmers. In: Crop Protection Strategies for Subsistence Farmers. Altier, M.A. (ed.). Westview press. Boulder, Colorado, USA. p. 1-20. Andersen, JF. and R.L. Metcalf. 1986. Identification of a volatile attractan for Diabrotica and Acalymina spp. from blossoms of Cucurbita maxima Duchesne. J. Chem. Ecol. 12:687-99, Arias de Lopez, M; V. Alvarez; R. Guaman y J. Bagafia. 1995. Evaluacién de poblaciones de mosea blanca en lineas y variedades de soya y malezas asociadas. Ceiba 36(1):120. Arias, TR. y L. Hille. 1993. Uso del frol como cultivo trampa y de un aceite agricola para disminuir la incidencia de virosis transmitida por Bemisia tabaci (Gennadius) en el tomate. Manejo Integrado de Plagas (Costa Rica) 27: 27-34. Bartlet, E; MM. Blight; P. Lane and |.H. Williams. 1997. The responses of the cabbage seed weevil, Ceutorhynchus assimilis, to volatile compounds from oilseed rape in a linear track olfactometer. Entomol. Exp. Appl. 85:257-62 Berembaum, M. 1978. Toxicity of a furanocoumarin to armyworms: a case of biosynthetic escape from insect herbivores. Science 201'532-4, Birkett, M.A.; K. Chamberlain; E. Guerrier; J.A. Pickett; L.J. Wadhams and T. Yasuda. 2003 Volatiles from whitefly-infested plants elicit a host-ocating response in the parasitoid, Enearsia formosa. J. Chem. Ecol. 29(7):1589-1600 Boo, K.S. and J.P. Yang. 2000. Kairomones used by Trichogramma chilonis to find Helicoverpa assulta eggs. J. Chem. Ecol. 28(2):359-75 Bottger, G.T.; E.T. Sheehan and M.T. Lukefahr. 1964. Relations of gossypol content of cotton plants to insect resistance. J. Econ. Enotmol, 57:283-5. Bravo M., E. 1993. Fluctuacién poblacional de mosca blanca Bemisia iabaci Genn. (Homoptera: Aleyrodidae) en el cultivo de jtomate en la Mixteca Baja de Oaxaca, Resimenes del XXVIll Congreso Nacional de Entomologia. Cholula, Puebla, Mexico. p. 330-1. Brunson, M.H. 1955, Effect on the oriental fruit moth of parathion and EPN applied to control the plum curculio on peach, J. Econ, Entomol. 48:390-2. Camino L, M.A. Jiménez y F. Castrején, 1992. Pruebas de atraccién de Rhynchophorus palmarum (Coleoptera: Curculionidae) hacia cebos naturales en diferentes localidades en el Estado de Morelos. Acta Mexicana de Ciencia y Tecnologia 10(37):29-34. 227Ciencias ambientales y agricultura Cantelo, WW. and M. Jacobson. 1979. Phenylacetaldehyde attracts moths to bladder flower and to blacklight traps. Environ. Entomol. 8:444-7. Carlisle, D.B.; P.E. Ellis and E, Betts. 1965. The influence of aromatic shrubs on sexual maturation in the desert locust, Schistocerca gregaria. J. Insect Physiol. 11:1541-88. Castafios, C. M. 1967. Nuevos conceptos sobre el combate de insectos y dcaros. Fitéfilo No. 54. SAG. México, D.F. p. 5-25. Castrején, G.V.; M. Aluja y R. Figueroa. 1993. Evaluacion de dos atrayentes naturales y su dinamica de atraccién para la mosca de la papaya Toxotrypana curvicauda en trampas McPhail, en Morelos, México. Restimenes del V Congreso Latinoamericano y Xill Venezolano de Entomologia. Porlamar, Venezuela. p.132. Chambers, D.L. 1977. Attractans for fruit fly survey and control. i: Chemical control of insect behavior. Shorey, H.H. and J.J. McKelvey (Eds). Wiley, New York, USA. p. 327-344. Chari, M.S; T.M. Bharboda and S.N, Patel. 1985. Studies on integrated management of Spodoptera litura Fab. in tobacco nursery. Tob. Res. 11:93-8. Clausen, C.P. (Ed.). 1978. Introduced parasites and predators of the arthropod pests and weeds: a world review. Agricultural Handbook 480. United States Department of Agriculture. Washington D.C., USA. 545p. De Mendoza de R., M. 1965. Atrayentes de insectos. SAG. México, D.F. Fitofilo No. 47:5-13, Dethier, V.G. 1941. Chemical factors determining the choice of food plants by papilio larvae. Am. Naturalist 75:61-73, Dickens, J.C. 1986. Orientation of boll weevil, Anthonomus grandis Boh. (Coleoptera: Curculionidae), to pheromone and volatile host compound in the laboratory. J. Chem. Ecol. 1291-8, Doskotch, R.W.: AA. Mikhail and S.K. Chatterji, 1973. Structure of the water soluble feeding stimulant for Scolytus multistriatus: a revision. Phytochemistry 12:1183-5. Eckert, S. y S. Wubker. 1991. Control natural de plagas en el Paraguay. Ediciones CECTEC y HELVETAS. Asuncién, Paraguay. p. 39-41 ElZik, K.M. and R.E. Frisbie, 1990. Integrated crop management systems for pest control. CRC Handbook of natural pesticides: methods. Volume 1; theory, practice, and detection. Mandava, N.B. (Ed.). CRC Press. Boca Raton, Florida, USA. Escobar, R. Sf. Enciclopedia agricola y de conocimientos afines. Chihuahua, México. Tomo Il p.308 y 343. Evans, KA. and LJ. Allen-Williams. 1993. Distant olfactory responses of the cabbage seed weevil, Ceutorhynchus assimils, to oilseed rape odour in the field. Physiol. Entomol. 18:251-6. Evans, KA. and L.J. Allen-Williams, 1998. Response of cabbage seed weevil (Ceutorhynchus assimilis Payk.) to baits of extracted and synthetic host-plant odor. J. Chem. Ecol. 24(12):2101-13. Feeny, P; K. L. Paauwe: N. J. Demong. 1970. Flea beetles and mustard oils: host plant specifity of Phyllotreta cruciferae and P. striolata adults (Coleoptera: Chrysomelidae) Ann. Ent. Soo. Am. 63:832-41 Finch, S. 1978. Volatile plant chemicals and their effect on host plant finding by the cabbage root fly (Delia brassicae). Ent. Exp. Appl. 24:350-9. Fletcher, B. S.; M. A. Bateman; N. K. Hart and J. A. Lamberton. 1975. Identification of a fruit fly attractant in an Australian plant, Zieria smithii, as o-methyl eugenol. J. Econ. Entomol. 68: 815-16, 228Plantas atrayentes de insectos plaga Flint, H. M.; . S. Salter and S. Walter. 1979. Caryophyllene: an attractan for the green lacewing Environ. Entomol. 8: 1123-6. Fraenkel, G, 1969. Evaluation of our thoughts on secondary plant substances, Ent. Exp. Appl. 12: 473- 86, FuC., A.A. 1998, Siluacién actual y estrategias para el manejo integrado de la mosca blanca. Cd ‘Obregon, Sonora, México. CECH INFORMA afio VII No. 31. 16 p. Gastélum L., R. 1996. Manejo integrado de mosca blanca con métados altemativos. Seminario I Primavera, 1996. Entomologia, IFIT, Colegio de Postgraduados. Montecilio, Texcoco, México 15p. Giblin-Davis, RM; LE. Pefia, AC. Oehischlager and AL. Perez, 1996. Optimization of ‘semiochemical-based trapping of Metamasius hemipterus sericeus (Olivier) (Coleoptera Curculionidae). J. Chem, Ecol. 22:1389-410. Giblin-Davis, R.M.; T.J. Weissling; A.C. Oehischlager and L.M. Gonzalez. 1994. Field response of Rhynchophorus cruentatus (Coleoptera: Curculionidae) to its aggregation pheromone and fermenting plant volatiles. Fla. Entomol, 77:164-77. Gupta, P.D. and A.J, Thorsteinson, 1960. Food plant relationships of the diamond-back moth (Plutella maculipennis (Curt)): sensory regulation of oviposition of the adult female. Ent. Exp. Appl. 3:305-14. Haribal, M. and J.A.A. Renwick. 1996. Oviposition stimulants for the monarch butterflies: flavonol glycosides from Asclepias curassavica. Phytochemistry 41:139-44. Haribal, M. and JAA. Renwick. 1998. Identification and distribution of oviposition stimulants for monarch butterflies in hosts and nonhosts. J. Chem. Ecol, 24(5):891-904 Hawkes, C.; S. Patton and T.H. Coaker. 1978, Mechanisms of host plant finding in adult cabbage root fly, Delia brassicae. Ent. Exp. Appl. 24:219-27. Haynes, K.F.; J.Z. Zhao and A. Latif. 1991. Identification of floral compounds from Abetfa granaiffora that stimulate upwind flight in cabbage looper moths. J. Chem. Ecol. 17:637-46 Heath, R. R.; P. J. Landolt; B. Dueben and B. Lenczewski, 1992. Identification of fioral compounds of rnight-blooming jessamine attractive to cabbage looper moths. Environ. Entomol, 21(4):854-9. Hedin, P.A. 1976. Seasonal variations in the emission of volatiles by cotton plants growing in the field. Environ. Entomol, 5:1234-8 Hemandez X, E; F.R. Inzunza M. y C.B. Solano S. 1983. Intentos de control de plagas y enfermedades identificadas en la agricultura tradicional en México. Revista Chapingo 40:55-6. Hewitt, P.H.; V.B. Whitehead and J.S. Read. 1969. Quebrachitol: a phagoestimulant for the larvae of the moth, Serrodes partita. J. Insect Physiol. 15:1929-33, Honda, K; H. Omura and N. Hayashi. 1998. Identification of floral volatiles from Ligustrum japonicum that stimulate flower-visiting by cabbage butterfly, Pieris rapae. J. Chem. Ecol 24(12):2167-80. Howlett, F.M. 191. Chemical reactions of fruit fies. Bull. Entomol. Res. 6:297-305. Howse, P.E. and J.J. Knapp. 1996. Pheromones of Mediterranean fruit fly: presumed mode of action and implications for improved trapping techniques. in: Fruit fly pests. McPheron, B.A. and G.J. Steck (Eds). St. Lucie press. Delray Beach, Florida, USA. p.91-9. Hsiao, TH. and G. Fraenkel. 1968. The role of secondary plant substances in the food specificity of the Colorado potato beetle. Ann. Ent. Soc. Amer. 61:485-93, Huffaker, C.B. and C.E. Kennett. 1959. A ten year study of vegetational changes associated with biological contro! of Klamath weed. J. Range Management 12:69-82. 229Ciencias ambientales y agricultura lise, D. 1941. The colour vision of insects. Proc. Roy. Phil. Soc. Glasgow 58:98-112. Jackson, D.M. and V.A. Sisson, 1998. Potential of Nicotiana kawakamii (Solanaceae) as a trap crop for protecting flue-cured tobacco from damage by Heliothis virescens (Lepidoptera Noctuidae) larvae. J. Econ. Entomol. 91(3):759-68. Jacobson, M. 1966. Natural insect attractans and repellents, new tools in pest control, In: Natural pest control agents. Advances in Chemistry Series 53. Amer. Chem. Soc. Washington, D.C., USA. p.17-26. Jacobson, M. 1982. Plants, insects, a man-their interrelationships. Economic Botany 36(3): 346-54. Jacobson, M.; |. Keiser, D. H. Miyashita and E. J. Harris. 1976. Indian calamus root oit altractiveness of the constituents to oriental fruit flies, melon flies, and mediterranean fruit flies. Lloidia 39:412-5. Jang, EB. DM. Light; R.A. Flath; J.T. Nagata and T.R. Mon. 1989. Electroantennogram responses of the Mediterranean fruit fly, Ceratitis capitata to identified volatile constituents from calling males. Ent. Exp. Appl.50:7-19. Kangas, E; V. Pertunnen; H. Oksanen and M. Rinne. 1967. Laboratory experiments on the olfactory orientation of Blastophagus piniperda L. (Coleoptera: Scolytidae) to substances isolated from pine rind. Acta Entom. Fenn. 22:1-87. Kawano, Y.; W. C. Mitchel and H. Matsumoto. 1968. Identification of the male oriental fruit fly attractant in the golden shower blossom. J. Econ. Entomol. 61: 986-8. Kirk, W.D.J. 1985. Effect of some floral scents on host finding by thrips (Insecta: Thysanoptera). J Chem. Ecol. 11:35-43. Kleinhentz, M.; H. Jactel and P. Menassieu. 1999. Terpene attractant candidates of Dioryctria sylvestrella in maritime pine (Pinus pinaster) oleoresin, needles, liber, and headspace samples. J. Chem. Ecol. 25(12):2741-56. Kogan, M. 1976. The role of chemical factors in inseclplant interrelationships. Proc. XV Int. Cong. Entomol. Washington, DC, USA. p.211-27. Ladd, TL. and T.P. McGovern. 1980. Japanese beetle: a superior attractan, phenethyl propionate + eugenol + geraniol, 3:7:3. J. Econ. Entomol. 73(6):689-91, Ladd, T..: TP. McGovern; C.R. Buriff and MG. Klein. 1976. Japanese beetles: attractancy of phenethyl propionate + eugenol (3:7) and synthetic eugenol. J. Econ. Entomol. 69:468-70. Leskey, T.C.; RJ. Prokopy; S.E, Wright; P.L. Phelan and L.W. Haynes. 2001. Evaluation of individual components of plum odor as potential attractants for adult plum curculios. J. Chem, Ecol, 27(1):1-17, Levy, E.C.)I. Ishaaya; E. Gurevitz; R. Cooper and D. Lavie. 1974. Isolation and identification of host compounds eliciting attraction and bite stimuli in the fruit tree bark beetle, Scolytus mediterraneus. Journal of Agricultural and Food Chemistry 22(3):376-379. Lloyd, A; P. Leach and R. Kopittke. 1998. Effects of exposure on chemical content and efficacy of male annihilation blocks used in the eradication of Bactrocera papayae in North Queensland. Gen. Appl. Entomol.28:1-8. Lopez D., F.y D. L. Chambers. 1958. Investigaciones sobre extractos de plantas mexicanas como alrayentes para la mosca mexicana de la fruta. Memoria del Primer Congreso Nacional de Entomologia y Fitopatologia. ENA. Chapingo, México. p. 218-22. Lukefahr, M.J. and J.E. Houghtaling, 1979. Resistance of cotton strains with ligh gossypol content to Heliothis spp. J. Econ. Entomol. 62:588-91 230Plantas atrayentes de insectos plaga Manley, D.G, 1985. Managing the japanese beetle on tobacco in south Carolina. J. Agric, Entomol. 2:398-9, Matsumoto, Y. and A.J. Thorsteinon. 1968. Effect of organic sulfur compounds on oviposition in onion maggot Hylemya antiqua Meigen (Diptera: Anthomyiidae). Appl. Ent. Zool, 3:5-12 Matsumoto, KE; R. G. Buttery; R. A. Flath; T. R. Mon; R. Teranishi, 1985. Protein hydrolysate volatiles as insect attractants. Im: Bioregulators for pest control. Hedin, P. A. (Ed.). ACS ‘Symposium Series 276. Washington, D.C. p.353-66. Maxwell, F.G.; J.N. Jenkings and W.L. Parrott. 1967. Influence of constituents of the cotton plant on feeding, oviposition, and development of the boll weevil. J. Econ, Entomol, 60:1294-7. MeGover, T.P.; M. Beroza; T.L. Ladd; J.C. Ingagni and J.P. Jurimas. 1970. Phenethy! propionate, a potent new attractant for Japanese beetles. J. Econ. Entomol. 63:1727-9. Metcalf, R. L. 1979. Plants, chemicals, and insects: some aspects of coevolution. Entomol. Soc. ‘Amer. Bull. 25:30-5, Metcalf, R.L. 1986. Coevolutionary adaptations of rootworm beetles, (Coleoptera: Chrysomelidae) J. Chem, Ecol. 12:1 109. Metcal, R.L. 1987. Plant volatiles as insect attractans. CRC Crit. Rev. Plant Sci, 5:251-301 Metcalf, R.L, and R. L. Lampman, 1989, The chemical ecology of Diabroticites and Cucurbitaceae Experientia 45:240-7, Metcalf, R.L. and E.R. Metcalf. 1992, Plant kairomones in insect ecology and control. Chapman and Hall. New York, NJ, USA. Metcalf, R.L.; L. Deem-Dickson and R.L. Lampman. 1993. Attracticides for the control of diabroticite rootworms. In: Pest management: biologically based technologies. Lumsden, R.D. and J.L. Vaughn (Ed). Conference Proceedings Series, ACS. Washington, D.C., USA. p.258-64. Metcalf, R.L; R.A. Metcalf and A.M. Rhodes. 1980. Cucurbitacins as kairomones for diabroticite beetles. Proc. Nat. Acad. Sci. (USA) 77:3769, Milanez, J.M. 1987. Atratividade e controle de Diabrotica speciosa (Germar, 1824) pelo uso da raiz de tayuya (Cayaponia spp.) na cultura do feijéo. Resumos do 11 Congreso Brasileiro de Entomologia. Campinas, SP, Brasil. p. 293. Mitchell, W.A.; R.L. Metcalf, E.R. Metcalf and S. Mitchell, 1985. Candidate substitutes for methyl eugenol as a attractants for the area wide monitoring and control of the oriental fruit fly, Dacus dorsalis Hendel, Environ. Entomol. 14:176-81 Molina, J.; B. Jarquin; J. Laguna; R. Gutiérrez y D. Gémez. 1995. Manejo integrado de la mosca blanca en tomate en El Valle DE Sébaco, Matgalpa, Nicaragua. Ceiba 36(1):139. Morales, D. 1997. Validacién de técnicas participativas de control para el manejo de las poblaciones de zompopos (Atta spp y Acromyrmex spp). Primer Congreso Regional de Manejo Integrado de Plagas. 17 y 18 de julio de 1997. Leén, Chinandega, Nicaragua. p.7-9. Moreno A., L. E.; S. Ruiz D.; J. Trujllo A. 1981. Reconocimiento de las plantas silvestres abundantes en maiz y frjol en el Estado de Tlaxcala. Resumenes del Il Congreso Nacional de la Ciencia de laMaleza, Del 4 al 7 de noviembre de 1981. Chapingo, México. p. 28. Morgan, A.D. and S.C. Lyon. 1928. Notes on amyl salicylate as an attractan to the tobacco hornworm moth. J. Econ, Entomol, 21:189-91 Mullenax, C. H. 1879. The use of jackbean (Canavalia ensiformis) as a biological control for leafcutting ants (Atta spp.). Biotropica 11(4): 313-4, Nahrstedlt, A. 1985, Cyanogenic compounds as protecting agents for organisms. Pl. Syst. Evol, 150:35- 47, 231Ciencias ambientales y agricultura NAS. 1982, Manejo y control de plagas de insectos (Volumen Il. Control de plagas de plantes y animales. National Academy of Sciences (NAS). Segunda reimpresién de la 1* edicion (1978). Editorial Limusa. México. p. 252, 296, 312-3, 326-9. Nascimento, A.S.; G.J. Morais; J.R.M. Cabrita; LMS. Silva; O.M. Porto; P.C.R. Casino; S. Gravena e WBS. Pinto. 1982. Manual de manejo integrado das pragas do pomar citrico. CNPMF- EMBRAPA. Cruz das Almas, Bahia, Brasil Nayar, J.K. and G. Fraenkel. 1962. The chemical basis of host selection in the Mexican bean beetle, Epilachna varivestis. Ann, Entom. Soc. Amer. 56:174-8. Nishida, R.; T.E. Shelly; T.S. Whitter and K.Y. Kaneshiro. 2000. a-copaene, a potential rendesvous cue for the mediterranean fruti fly, Ceratitis capitata?. J. Chem. Ecol, 26(1):87-100. Nishida, R.; KH. Tan; M. Serit; N.H. Lajis; AM. Sukari; S. Takahashi and H. Fukami, 1988 ‘Accumulation of phenylpropanoids in the rectal glands of males of the oriental fruit fly, Dacus dorsalis. Experientia 44:534-6, Ortega A, L.D. 2003. Manejo de la mosquita blanca a través de la manipulacion de arvenses. In: ‘Agricultura, ambiente y desarrollo sustentable. Tomero, C.M.; J.F. Lopez-Olguin y A. Aragén . (eds). Publicacion especial de la Benemérita Universidad Autonoma de Puebla, Puebla, México. 209-21 Palaniswamy, P.; C. Gillott and G.P. Slater, 1986. Attraction of diamondback moths, Plutella xylostella (L.) (Lepidoptera: Plutellidae), by volatile compounds of canola, white mustard, and faba bean. The Canadian Entomolgist 118:1279-85 Payne, T.L. 1979. Pheromone and host odour perception in bark beetles. In: Neurotoxicology of insecticides and pheromones. Narahashi, T. (Ed). Plenum press. NY, USA. p.27-57 Peterson, K.K. and J.M. Schalk. 1985. Semiquantitative bioassay for levels of cucurbitacins using the banded cucumber beetle (Coleoptera: Chrysomelidae). J. Econ. Entomol. 78:738. Philbrick, H. y J. Philbrick. 1980. El libro de los insectos; control inofensivo de insectos. Primera edicién en espafiol, CECSA. México, D.F. 117p. Potting, R.P.J.; E.M.L. Vet and M. Dick, 1995. Host microhabitat location by stem-borer parasitoid Cotesia Nlavipes: the role of herbivore volatiles and locally and systematically induced plant volatiles. J. Chem. Ecol. 21(5):525-38. Primavesi, A. 1990. Manejo ecolégico de pragas e doengas: técnicas alternativas para a produgao ‘agropecuaria e defesa do melo ambiente. 1% reimpressao. Nobel. Sao Paulo, SP, Brasil 137p. Prokopy, RJ.; V. Moericke and G.L, Bush. 1973, Attra‘ Environ. Entomol. 2:743-9. n of apple maggot flies to odor of apples. Reyes C., H A Castro P. y J. Del Real S. 1997. Mosquita blanca: su manejo integral. Ecosta Yutu Cull. Tututepec, Oaxaca, México, p. 6-8, 13-23. Reynolds, AH. and R.J. Prokopy. 1997. Evaluation of odor lures for use with red sticky spheres to trap apple maggot. J. Econ. Entomol. 90:1655-60. Riddiford, L. M. 1967. Trans-2-exenal: mating stimulant for polyphemus moths. Science 188: 139-41 Rodriguez H., C. 1999. Técnicas tradicionales p~ra el combate de hormigas defoliadoras. Avances en Ia investigacion, 1998. Instituto de Fitosanidad, Colegio de Postgraduados. Montecillo, Texcoco, México. p. 15-7. Rodriguez H., C. 2000. Inhibicion de la alimentacién en insects plaga. lm Métodos de investigacién en las ciencias ambientales. Lépez-Olauin, J.F.; A. Aragon G. y M.A. Valera P. (Eds). Publicacién especial. Benemérita Universidad Auténoma de Puebla. Puebla, México. p. 75-97. 232Plantas atrayentes de insectos plaga Roel, A. R. e M. Zatarin, 1989. Eficiencia de iscas a base de abébora d’agua, Lagenaria vulgaris (Cucurbitaceae) tratadas com inselicidas, na atratividade a Diabrotica speciosa (Germar, 1824) (Coleoptera: Chrysomelidae). An, Soc. Ent, Brasil 18(2): 213-9, Roiningen, H.; P.W. Price; R. Julkunen-Thtto; J. Tahvanainen and A. Ikonen. 1999. Oviposition stimulant for a gall-inducing sawfly, Euura lasiolepis, on willow is a phenolic glucoside. J. Chem, Ecol. 25(4):943-53 Rose, U.S.R.; WJ. Lewis and J.H. Tumlinson. 1998. Specificity of systemically released cotton volaliles as attractans for specialist and generalist parasitic wasps. J. Chem. Ecol. 24(2):303- 19. Rust, R.W. 1977. Evaluation of trap crop procedures for control of mexican bean beetle in soybean and lima beans. J. Econ. Entomol, 70(5):630-2 Sato, M.; S.Q. Islam and T. Yamasaki. 1999. Glycosides of a phenylpropanoid and neolignans’ oviposition stimulants in pine inner bark for Cerambycid beetle, Monochamus alternatus. J. Pesticide Sci. 24(4):397-400. Sato, Y, 1979. Experimental studies on parasitazation by Apanteles glomeratus. IV Factors leading a female to the host. Physiol. Entomol. 4:63-70, Schoonhoven, L.M. 1968. Chemosensory bases of host plant selection. Ann. Rev. Entom. 13:115- 36. Sharma, G. C. y C. V. Hall. 1973. Relative attractante of spotted cucumber beetle to fruits of fifteen species of Cucurbitaceae. Environmental Entomology 2(1):154-6, Shelly, T.£, 1995, Methyl eugenol and the mating competitiveness of irradiated male Bactrocera Gorsalis (Diptera: Tephritidae), Ann, Entomol. Soc. Am, 88:883-6, Shelly, T.E. 1999. Trimedlure and the mating competitiveness of irradiated male Mediterranean fruit flies (Diptera: Tephritidae), Environ. Entomol. 28:780-5, ‘Smart, LE. and MM. Blight. 1997. Field discrimination of oilseed rape, Brassica napus volatiles by cabbage seed weevil, Ceutorhynchus assimilis. J. Chem. Ecol. 23:2555-67. ‘Smart, L.E. and M.M. Blight. 2000. Response of the pollen beetle, Meligethes aeneus, to traps baited with volatiles from oilseed rape, Brassica napus. J. Chem. Ecol. 26(4):1051-64, ‘Smart, LE: MM. Blight and A.J. Hick. 1997. Effects of visual cues and a mixture of isothiocyanates on trap capture of cabbage seed weevil, Ceutorhynchus assimilis. J. Chem. Ecol. 23:889-902. Stadler, E. 1985. Attractans, arrestants, feeding and oviposition stimulants in insect-plant relationships: applications for pest management. In: Natural products for innovative pest management. Whitehead, D.L. and W.S. Bowers (Eds). Current Themes in Tropical Science. Volume 2. Pergamon press. Oxford, England, p.243-58. Steiner, LF; W.G. Hart; EJ. Harris; RT. Cunningham; K. Ohinata and D.C. Kamakahi. 1970. Eradication of the oriental fruit fiy from the Mariana Islands by the methods of male annihilation and sterile insect release. J, Econ. Entomol, 63°131-5. Sutherland, O. RW. and R. FN. Hutchins. 1972. a-famesene, a natural attractant for codling moth larvae, Nature 239:170. Tan, KH. and R. Nishida. 1996. Sex pheromone and mating competition after methyl eugenol consumption in the Bactrocera dorsalis complex. In: Fruit fly pests, McPheron, B.A. and G.J. Steck (Eds). St. Lucie press. Delray Beach, Florida, USA. p.147-153. Taylor, W. E. and B. Vickery. 1974. Insecticidal properties of limonene, a constituent of citrus oil Ghana J. Agric. Sci. 7: 61-2. 233Ciencias ambientales y agricultura Teulon, D.A; D.R. Penman and M.J. Ramakers. 1993. Volatile chemicals for thrips (Thysanoptera: Thripidae) host finding and application for thrips pest management. J. Econ. Entomol. 86(5):1405-15. Udayagiri, S. and R.L. Jones. 1993. Variation in flight response of the specialist parasitoid ‘Macrocentrus grandii Goidanich to odours from food plants of its European corn borer host. Ent. Exp. Appl. 69:183-93. Van Emden, H.F, 1972. Aphids as phytochemists. /n: Phytochemical ecology. Harborne, J.B. (Ed). ‘Academic press. London. p.25-44, Vargas, R.I.; N.W. Miller and J.D. Stark. 2003. Field trials of Spinosad as a replacement for naled, DDVP, and Malathion in Methyl eugenol and cue-lure bucket traps to attract and kill male oriental fruit flies and melon flies (Diptera: Tephritidae) in Hawaii, J. Econ. Entomol 96(6):1780-5. Vargas, R.l.; J.D. Stark; M.H. Kido; H.M. Ketter and L.C. Whitehand, 2000. Methyl eugenol and cue- lure traps for suppression of male oriental fruit flies and melon flies (Diptera: Tephritidae) in Hawaii: effects of lure mixtures and weathering, J. Econ, Entomol. 93:81-7. Ventura, M.U.; M. Ito and R, Montalvan. 1996. An attractive trap to capture Diabrotica speciosa (Ger.) and Cerotoma arcuata tingomariana (Bechyné). An, Soc. Entomol. Brasil 25(3):529-36. Verschaffelt, E. 1910. The cause determining the selection of food by some herbivorous insects. Proc. K. Akad. Wetensch, Amsterdam Sect. Sci. 13:536-52. Visser, J.H.; S. Van Straten and H. Maarse. 1979, Isolation and identification of volatiles in the foliage of potato, Solanum tuberosum, a host plant of the Colorado beetle, Leptinotarsa decemtineata. J. Chem. Ecol. §:11-23 Wackers, F.L. and W.J. Lewis, 1994, Olfactory and visual learning and their combined influence on host site location by the parasitoid Microplitis croceipes (Cresson). Biocontrol 4:105-12. ‘Wearing, C. H. and R. F. N. Hutchins, 1973. a-farnesene, a naturally occurring oviposition stimulant for the codling moth, Laspeyresia pomonelia, J. Insect Physiol. 19: 1251-2. Zhang, A.; C. Linn Jr; S. Wright; R. Prokopy; W. Reissig and W. Roelofs. 1999. Identification of a new blend of apple volatiles attractive to the apple maggot, Rhagoletis pomonella. J. Chem. Ecol, 25(6):1221-32 Zielske, A.G,; J.N. Simons and R.M. Silverstein. 1972. A flavone feeding stimulant in alligatorweed, Phytochemistry 11:393-6. 234