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ECOLOGÍA QUÍMICA
Ecología química
ISBN-970-722-113-5
Impreso en México
Printed in México
A Enrique y a mis hijos Enrique Gabriel, Ana Sofia y Andrés Miguel,
a quienes agradezco su amor, su gran apoyo y su paciencia.
JENÓFANES
ÍNDICE
l
LA ECOLOGÍA
Orígenes 19
Resumen histórico 19
Los enfoques de la ecología 24
La ecología y el manejo de recursos 27
La ecología química 29
¿Qué rumbos de investigación toma la ecología química? 32
Bibliografía 33
2
METABOLISMO SECUNDARIO
Fotosíntesis 35
Factores que afectan a la fotosíntesis 36
Metabolismo de los carbohidratos 37
Metabolismo secundario 37
Clases de metabolitos secundarios 39
Clasificación biosintética de los metabolitos secundarios 42
Fenilpropanos 42
Acetogeninas 45
Terpenoides 48
Esteroides 53
Alcaloides 59
Metabolitos secundarios y productos naturales 62
Factores que afectan la cantidad de metabolitos secundarios producidos
por las plantas 63
Importancia de los factores intrínsecos en la variabilidad química
y morfológica de las plantas 65
Importancia de los factores extrínsecos en la variabilidad química
y morfológica de las plantas 66
Los nutrimentos del suelo 66
La intensidad de la luz 67
[11]
12 ÍNDICE
Sequía y salinidad 68
Cambios inducidos en el metabolismo secundario 69
Estacionalidad 69
Contaminantes del aire 70
Distribución geográfica de los metabolitos secundarios en las plantas 71
Latitud, deriva continental y contenido de alcaloides
en las plantas 72
Bibliografía 73
3
ORIGEN, DIVERSIFICACIÓN Y EVOLUCIÓN
DE LOS METABOLITOS SECUNDARIOS
4
LOS MICROORGANISMOS Y LA ECOLOGÍA QUÍMICA
Anabiosis 114
Relaciones simbióticas entre microorganismos 118
Líquenes 118
Relaciones entre microorganismos y plantas 119
Intercambio de señales en las interacciones planta-microorganismo 120
Mecanismos de reconocimiento 120
Formas de defensa de las plantas ante los microorganismos patógenos 122
Fitoalexinas 125
Factores proteicos 128
Agrobacterium y las agallas de la corona radical 128
Simbiosis entre las bacterias fijadoras de nitrógeno y las plantas 130
Relaciones planta-micorrizas 133
Bibliografía 136
5
LOS CAMINOS ADAPTATIVOS EN LA DEFENSA Y EL ATAQUE
6
TEORÍA DE LA DEFENSA VEGETAL
7
BIOQUÍMICA DE LA POLINIZACIÓN
Introducción 205
El papel del color en las flores 206
La química de los colores de las flores 207
Evolución de los colores de las flores 207
El papel del aroma de las flores 209
Tipos de esencias 209
Feromonas de los insectos y esencias florales 210
Papeles del néctar y el polen 211
Los azúcares del néctar 211
Aminoácidos en los néctares 211
Lípidos en los néctares 212
Toxinas en los néctares 213
Nectarios extraflorales 213
Valor nutritivo del polen 214
Brasinosteroides que promueven el crecimiento de las plantas 214
Hormonas en el polen 215
Terminología y química de los brasinosteroides 216
Relaciones estructura-actividad 218
ÍNDICE 15
LAS FEROMONAS
Introducción 225
Feromonas que derivan de la dieta 227
Evolución de las feromonas 228
Aprovechamiento de las feromonas por el hombre 228
Feromonas de marcaje 229
Feromonas de alarma 229
Escarabajos de la subfamilia Scarabaeinae: algunos aspectos de su
ecología química 230
Origen de semioquímicos 232
Feromonas sexuales y de agregación 232
Protección contra moscas y hongos 233
Feromonas de mamíferos 233
Señales olorosas 233
Relaciones hormonales entre plantas y animales 235
Bibliografía 237
9
ECOLOGÍA DE LAS DEFENSAS QUÍMICAS MARINAS
10
ALELOPATÍA
Generalidades 255
Antecedentes históricos 255
Cualidades distintivas y objetivos de la alelopatía 259
Terminología 261
Química de la alelopatía 261
Ejemplos de algunos tipos de compuestos químicos identificados
como alelopáticos 263
Ácidos orgánicos simples solubles en agua, alcoholes de
cadena larga, aldehidos alifáticos y cetonas 263
Lactonas simples insaturadas 263
Ácidos grasos de cadena larga y poliacetilenos 264
Naftaquinonas, antraquinonas y quinonas complejas 264
Fenoles simples, ácidos benzoicos y derivados 265
Ácido cinámico y derivados 265
Otros ejemplos 266
Destino y significado de los alelopáticos 272
Volatilización 273
Lixiviación 275
Exudados de las raíces 276
Los residuos vegetales como fuente de alelopáticos 278
Modos de acción de los alelopáticos 281
Efectos directos e indirectos 281
Acción primaria sobre las membranas celulares 282
División y elongación celular 283
Acción sobre las fitohormonas 284
Apertura estomática 284
Fotosíntesis 285
Respiración 286
Función enzimática 286
Estrés aleloquímico 287
Alelopáticos y herbicidas 289
Factores que interactúan con la alelopatía 290
Bibliografía 292
ÍNDICE 17
11
IMPORTANCIA DE LA ECOLOGÍA QUÍMICA
EN EL MANEJO DE LOS RECURSOS NATURALES
12
ANTECEDENTES Y PERSPECTIVAS DE LA INVESTIGACIÓN
EN ECOLOGÍA QUÍMICA EN MÉXICO
ORÍGENES
RESUMEN HISTÓRICO
Buscando en los orígenes de la ecología, pudiéramos retroceder hasta los pueblos ca-
zadores del paleolítico, los cuales poseyeron un conocimiento nada despreciable so-
bre la manera de funcionar de la naturaleza. El inicio de la ecología es en realidad
difuso, podemos decir que empieza con la historia natural de los griegos, particular-
mente con Teofrasto, amigo de Aristóteles, quien se refería ya a las relaciones entre
los organismos y a las relaciones entre los organismos y su medio no vivo (Marga-
leff, 1980).
[19]
20 ECOLOGÍA QUÍMICA
Durante la mayor parte del siglo XIX la ecología se dirige básicamente al estu-
dio de la vegetación: ¿cómo se disponen las especies en el espacio, qué rasgos carac-
terísticos pueden observarse en las cubiertas vegetales, cuáles son las especies domi-
nantes (pinares, encinares, selvas altas, manglares, etc.)?
El estudio del medio acuático fue abordado por los primeros ecólogos antes de
que se iniciaran las investigaciones sistemáticas en los ecosistemas terrestres. En
1880, Forbes, cuyo trabajo fue fuertemente influenciado por el darwinismo, publi-
ca un trabajo titulado "El lago como un microcosmos" (reimpreso en 1925), don-
de puede observarse ya la tendencia hacia los enfoques holísticos. Junto con Forbes,
Cowles y Clements empezaron a desarrollar nuevos métodos cuantitativos y princi-
pios teóricos (estructura de las comunidades, dinámica de poblaciones, sucesión
ecológica) que constituyeron las bases para esta nueva ciencia, la ecología (Forbes,
1925; Braun-Blanquet, 1932).
En la primera mitad del siglo XX, dos grupos de botánicos, uno en Europa y
otro en Estados Unidos, estudiaron las comunidades vegetales desde dos puntos de
vista:
1. Los europeos se abocaron al estudio de la composición, estructura y distri-
bución de las comunidades de plantas.
2. Los norteamericanos estudiaron la manera como se desarrollaban las comu-
nidades vegetales, dicho de otra forma, se dedicaron al entendimiento del
proceso de sucesión.
La ecología estaba dividida entonces en vegetal y animal, hasta que los científi-
cos norteamericanos llamaron la atención respecto a la necesidad de considerar am-
bos grupos como una unidad biótica. Clements y Shelford (1939) titulan un libro
suyo como "Bioecología", puesto que entonces se consideraba verdaderamente no-
vedoso estudiar y describir conjuntamente a las comunidades vegetales y animales.
Frederic Clements fue importante también porque publicó el primer libro de texto
sobre ecología en Estados Unidos (Research methods in ecology, 1905). Su teoría eco-
lógica giraba alrededor de dos ideas básicas: el concepto de la sucesión ecológica de
las formaciones vegetales, y el de considerar a la comunidad vegetal como un "orga-
nismo complejo" que desarrollaba un ciclo de vida y una historia evolutiva análogas
a las de un organismo individual. El proceso de sucesión vegetal vinculaba una re-
lación continua entre el hábitat y las formas de vida de la comunidad. Al actuar en
forma recíproca, alcanzaban finalmente un estado estable: el climax. Este estado po-
día persistir durante millones de años, si el clima permanecía estable y la mano del
hombre no intervenía (Hutchinson, 1941; Kingsland, 1991).
Harper (1977) afirma que en contraste con los "vegetacionistas", cuya preocu-
pación fue describir e interpretar las formaciones de plantas en áreas terrestres, las
observaciones ecológicas de Darwin y las preguntas que se hizo, estaban basadas en
consideraciones sobre los individuos y las poblaciones, y una preocupación funda-
mental respecto a los números. Ya eran, en realidad, planteamientos sobre biología
de poblaciones, sobre una demografía que nunca había encontrado su lugar en la
22 ECOLOGÍA QUÍMICA
ro es particularmente apropiado en las ciencias más formalizadas tales como la lógica, las matemáticas
y la física teórica. Por medio de tal método es posible llevar a cabo en dichas ciencias pruebas formales,
en las que se establece que las conclusiones a las cuales se llega son formalmente válidas (Ferrater, 1983).
LA ECOLOGÍA 25
nan las malezas, se combaten las enfermedades; todo ello para evitar que la energía
sea aprovechada por otros organismos y que el hombre, libre de competencia, ob-
tenga el máximo rendimiento (Vandemeer, 1981).
El éxito de la producción en los sistemas agrícolas depende de que las plantas
cultivadas y los animales domésticos se adapten a las condiciones ambientales, y
que, genéticamente hablando, sean capaces de responder positivamente a las prácti-
cas de cultivo, fertilización y manejo.
La fertilización altera los ciclos de nutrimentos y puede acarrear efectos adversos
e incontrolables, como la eutroficación de los cuerpos de agua, donde el exceso de
ciertos nutrimentos, como el fósforo, provoca un crecimiento desmesurado de algas.
Las parcelas agrícolas simplificadas determinan la aparición de plagas y malezas
cuya eliminación es costosa y se realiza cada vez en mayor grado con plaguicidas sin-
téticos que, además de ser muy caros, están dañando a muchas especies silvestres en
todo el planeta. Por otro lado, los monocultivos propician la erosión por la lluvia y
el viento, ya que porciones significativas del terreno quedan sin cubierta vegetal, y
por lo tanto, desprotegidas y expuestas. Asimismo, se crían animales que por medio
del consumo de pasto y forrajes benefician directamente al hombre con una serie de
productos, como carne, leche, huevos, pieles, lana, etc. (Anaya, 1989).
En el caso del manejo de bosques, selvas y pastizales, muchas veces se utilizan
los cortes y quemas controladas con el fin de mantener estos ecosistemas en un es-
tado de desarrollo que favorezca a aquellas especies de mayor importancia económi-
ca (Do Amo, 1992).
El aprovechamiento de las especies marinas requiere de un amplio conocimien-
to de la biología pesquera y de los aspectos físicos y biológicos del ambiente mari-
no. Si éste no se realiza con bases científicas, entonces las especies aprovechadas pue-
den ser sobreexplotadas y llegar incluso a extinguirse.
Por otro lado, es fácil constatar que cada día se liberan al ambiente más sustan-
cias tóxicas y materiales dañinos, muchos de los cuales no son reciclables o se produ-
cen en cantidades mayores de las que se degradan y reciclan. Esto está produciendo
un impacto ecológico muy difícil de solucionar y controlar, y de perspectivas ame-
nazantes para toda la biosfera. El caso del DDT puede ejemplificar los efectos de un
compuesto sintético en los ciclos biogeoquímicos; su circulación a través de la at-
mósfera y las corrientes oceánicas lo han llevado a todos los rincones de la tierra. De
esta manera, el DDT se ha introducido en los ciclos biogeoquímicos, se transfiere de
unos organismos a otros y llega a acumularse, en ocasiones en forma letal, en cier-
tos niveles tróficos. También debemos citar como uno de los tipos de contaminan-
tes más peligrosos, a los desechos nucleares, que pueden introducirse a los procesos
metabólicos de los organismos, causando daños severos en la salud y desarrollo de
éstos.
La salud y el bienestar del hombre dependen de la forma en que los seres hu-
manos apliquemos los principios de la ecología para encontrar soluciones a muchos
problemas ecológicos y ambientales urgentes (Margaleff, 1980).
LA ECOLOGÍA 29
LA ECOLOGÍA QUÍMICA
La ecología nos enseña que todos los seres vivos interactúan de forma variable con
los diversos componentes del ambiente; responden ante ellos, y a su vez, influyen de
modo diverso sobre el medio. En muchas de estas interacciones se presentan cam-
bios en la morfología y en el contenido químico de los organismos; pero al mismo
tiempo, la producción de diversos compuestos químicos por los organismos y su li-
beración al ambiente afectan significativamente las condiciones de éste e influyen
sobre el crecimiento, la salud, la conducta y en suma la biología poblacional de plan-
tas, animales y microorganismos, de modo distinto al relacionado con la nutrición;
este hecho determina la existencia de interacciones bióticas particulares, las relacio-
nes químicas entre los organismos. En esta dinámica compleja, la ecología química
encuentra su nicho particular dentro de la ciencia.
Como es lógico, la ecología química comparte con la ecología general su carác-
ter multidisciplinario. Los esfuerzos coordinados de investigación de equipos forma-
dos por diversos especialistas, son las herramientas por excelencia en el difícil cami-
no que debe recorrer este particular campo de la ecología, siempre con el espíritu de
observar los fenómenos de relación química entre los organismos y su medio, cons-
truir hipótesis, proyectos experimentales y proponer teorías, considerando estas úl-
timas como verdades parciales siempre sujetas a modificaciones y a rechazos, como
en cualquier campo del quehacer científico.
Aunque algunos aspectos de lo que hoy conocemos como ecología química han
sido motivo de estudio científico desde hace más de 50 años, particularmente en
Europa, dicho estudio hasta muy recientemente, había estado ocurriendo en forma
un tanto inconsciente. Es decir, los investigadores habían estado cultivando esta dis-
ciplina en ausencia de un marco de referencia conceptual formalizado. Esto tuvo
como consecuencia, entre otras cosas, que el desarrollo de esta ciencia fuera muy
lento en sus primeros 30 años. Sin embargo, hacia la mitad de la década de los 60,
algunas contribuciones científicas de primera línea establecen un verdadero partea-
guas en el estudio y concepción de las relaciones ecológicas entre organismos, que
tienen, como matriz de fondo, las características químicas de los mismos:
1. Los estudios de Dethier (1954) y Fraenkel (1959) en los que se sugiere que
ciertos metabolitos de las plantas desempeñan un papel primordial como de-
fensas contra los enemigos de éstas.
2. Los estudios de Ehrlich y Raven sobre ecología y evolución conjunta de ma-
riposas y plantas (1965).
3. Los estudios de Lincoln Brower y colaboradores sobre la ecología evolutiva
de plantas productoras de cardenólidos y sus herbívoros asociados adaptados
a estos metabolitos altamente tóxicos, en especial la mariposa monarca (Bro-
wer y Brower, 1964; Brower et ai, 1968; Brower, 1969).
El común denominador de estos estudios fue su caracter multidisciplinario.
Paralelamente, el trabajo de investigación sobre las interacciones químicas plan-
30 ECOLOGÍA QUÍMICA
Se sabe que el número de publicaciones científicas se incrementa año con año, aun
cuando existen divergencias de opinión respecto a si este crecimiento se muestra co-
mo una función geométrica, exponencial o linear. Esto, sin duda, depende del cam-
po de investigación de que se trate, reconociendo que en ello existen "modas" que
determinan el número de investigaciones, y por ende, de publicaciones, sobre un te-
ma o un campo particular de la ciencia.
A través de un estudio, usando un programa de una computadora personal,
para investigar las bases de datos con referencias científicas y resúmenes en el cam-
po de la ecología química, Byers (1992) demuestra que la tendencia de crecimiento
puede ser descrita tanto por una ecuación exponencial, geométrica como linear. Se-
gún este estudio, en 1990 se publicaron más artículos en esta materia que nunca an-
tes, con alrededor de 540 000 publicaciones en más de 9 000 revistas disponibles en
este campo. En ese mismo año, el Journal of Chemical Ecology, que es la revista es-
pecializada que más publica al respecto, publicó 281 artículos, cuyo número se si-
gue incrementando anualmente. El estudio de Byers muestra también cuáles han
sido las tendencias de investigación dentro de la ecología química: el promedio
anualizado de los artículos que se refieren a animales es de 89.4%; de este total, el
79% se refiere a insectos, el 13.9% a vertebrados (especialmente mamíferos) y sólo
el 7.4% a microorganismos. Las plantas son incluidas en el 41.6% de los artículos;
de ellas, las plantas vasculares son mencionadas 7.5 veces más que las no vasculares;
desde otro punto de vista, las angiospermas son 4 veces más estudiadas que las gim-
nospermas, y las dicotiledóneas, tres veces más que las monocotiledóneas.
Analizando las publicaciones, se pudo demostrar que la ecología química com-
bina los campos biológicos de la ecología, la conducta, la evolución, la genética y la
fisiología, con el de la química. De estos campos biológicos, el que más se mencio-
na (23%) es el de la conducta, seguido por la fisiología y la ecología (3.6%). La ale-
lopatía es mencionada en aproximadamente 6% de los trabajos. Un 5.8% hacen
mención al sentido del olfato y 5.4% hablan de defensa. La genética, la adaptación
y la competencia tienen menos de 2% de representatividad.
Otra cosa importante que se pone en evidencia con este estudio, es que una
LA ECOLOGÍA 33
BIBLIOGRAFÍA
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34 ECOLOGÍA QUÍMICA
FOTOSÍNTESIS
Toda la energía libre que es consumida por los sistemas biológicos proviene del sol.
Las plantas verdes, las algas y algunas bacterias, por medio del proceso de la fotosín-
tesis, tienen la capacidad de utilizar la energía electromagnética del sol y sintetizar
el trifosfato de adenosina (ATP) y la coenzima fosfato de nicotinamida-adenin-dinu-
cleótido (NADP). Este proceso es básicamente un proceso redox (óxido-reducción),
y puede afirmarse que es el reverso de la respiración, como se ilustra en la siguiente
figura:
CH 2 0 + 0 2
CH2 + 0 2
[35]
36 ECOLOGÍA QUÍMICA
La tasa fotosintética en las plantas verdes, puede ser alterada por diversos factores;
los más importantes son:
• la calidad y cantidad de la luz;
• el bióxido de carbono;
• la temperatura.
Las vías metabólicas de la fotosíntesis también pueden ser bloquedas o alteradas
en ciertas etapas, por diversos agentes químicos, por ejemplo, algunos herbicidas y
el DDT, actúan bloqueando el flujo de electrones en algunas de las reacciones de la
etapa II de la fotosíntesis, impidiendo de este modo, la producción de ATP o NADP.
Hoy en día, los inhibidores de la fotosíntesis (compuestos orgánicos sintéticos) se
emplean ampliamente como herbicidas. Las dos clases de compuestos de mayor im-
METABOLISMO SECUNDARIO 37
portancia comercial, y que comprenden más de la mitad de todos los herbicidas co-
munmente utilizados, son aquellas que bloquean las funciones fotosintéticas:
1. Los grupos químicos de las ureas, amidas, triazinas, triazinonas, piridazino-
nas, carbamatos conocidos como herbicidas tipo diurón.
2. Los nitrofenoles conocidos como herbicidas tipo II (inhibidores PS-II, que
bloquean el fotosistema II dependiente de las reacciones de Hill) (Moreland
et al, 1982; Black, 1985; Merlin, 1997).
METABOLISMO SECUNDARIO
Existen sólo ligeras divergencias entre las vías metabólicas primarias de la Neurospora
crassa y las del Homo sapiens, lo que constituye un argumento vigoroso para la expli-
cación de la teoría evolutiva. Si buscamos las diferencias fundamentales, encontramos
38 ECOLOGÍA QUÍMICA
que una de ellas estriba en las vías metabólicas secundarias, cuya base, aparentemen-
te, la constituyen los compuestos químicos que se producen al final de la glicólisis:
• el fosfoenol piruvato;
• el piruvato;
• la acetil CoA.
Se supone que cualquier excedente de estos compuestos, puede desviarse o
"bombearse" hacia el "metabolismo secundario", lejos del ciclo del ácido cítrico, lo
que puede representar la clave de éste, el llamado metabolismo de "derivación" o
"exceso".
De esta manera, paralelamente a los compuestos primarios: aminoácidos, pro-
teínas, carbohidratos, lípidos, ácidos nucleicos, ácidos carboxílicos, etc., y a través
de las mismas o similares vías de biosíntesis, se originan otro tipo de compuestos
que por sus características particulares y específicas se denominan, compuestos o
metabolitos secundarios (MS) y se caracterizan a grandes rasgos, por lo siguiente:
1. La gran heterogeneidad de su estructura química.
2. Su distribución restringida.
3. Su formación por medio de enzimas codificadas por material genético especial.
4. El control estricto de su biosíntesis, por medio de la regulación de la canti-
dad de enzimas involucradas y de la actividad de éstas.
5. La compartimentación de enzimas, precursores, intermediarios y productos
involucrados en su biosíntesis, almacenamiento y desintegración.
6. La expresión del metabolismo secundario como un aspecto de especialización
celular, o bien, de la formación de nuevas células especializadas que se integran
en los programas de diferenciación y desarrollo del organismo productor.
7. La importancia relativa para la célula sintetizadora como tal, y la mayor im-
portancia para el organismo como un todo.
8. La falta de continuidad filogenética en muchos de ellos.
Sin embargo, algunas de las anteriores características pueden ser aplicables a
ciertos compuestos primarios como las proteínas; por ello, en algunos casos, es su-
mamente difícil establecer una frontera definida entre metabolitos primarios y se-
cundarios, por ejemplo, existen muchos aminoácidos poco comunes, que deben ser
considerados como MS, por el contrario, muchos de los compuestos considerados
como secundarios se encuentran presentes en todas las plantas y son esenciales para
su sobrevivencia. Muchos esteroles (alcoholes esteroidales) tienen un papel estruc-
tural esencial en muchos organismos y por ello deben ser considerados como meta-
bolitos primarios (Mann, 1987).
Debido a que los ácidos grasos, los alkanos y sustancias relacionadas, ciertos
monos y sesquiterpenos, diterpenos, triterpenos, carotenoides, ácidos cinámicos, fla-
vonoides, y posiblemente alcaloides y glucósidos cianogénicos, son ubicuos o univer-
sales, todas las plantas poseen las vías biogénicas que los producen. Esto demuestra
que las dos formas de metabolismo están interrelacionadas; el metabolismo primario
provee un cierto número de pequeñas moléculas que son empleadas como materia-
METABOLISMO SECUNDARIO 39
les precursores de todas las vías metabólicas secundarias importantes (Seigler, 1981).
El amplio rango de características químicas en los MS deriva de un grupo de
precursores sorprendentemente reducido. Como puede observarse en la Figura 2,
existen tres precursores principales:
1. El ácido shikímico, precursor de muchos compuestos aromáticos, incluyen-
do los aminoácidos aromáticos, los ácidos cinámicos y ciertos polifenoles.
2. Los aminoácidos, que dan origen a los alcaloides, y los antibióticos peptídi-
cos incluyendo las penicilinas y las cefalosporinas.
3. El acetato, precursor de los poliacetilenos, las prostaglandinas, antibióticos
macrocíclicos, polifenoles e isoprenoides (terpenos, esteroides y carotenoi-
des), a través de dos caminos biosintéticos totalmente separados.
Los precursores de estos MS, también son utilizados para la biosíntesis de cier-
tos metabolitos primarios: proteínas, ácidos grasos, etc. Es importante señalar que
las reacciones biológicas que están involucradas con la síntesis de los metabolitos
primarios y secundarios, están catalizadas por multitud de enzimas diferentes y, en
principio, son reversibles. Las enzimas, frecuentemente son específicas a un sustra-
to o grupo de sustratos particulares.
Actualmente se conocen cientos de miles de MS, pero tal vez existan millones, y lo
que es importante recalcar, es que se siguen biosintetizando más, gracias a las inte-
racciones bióticas dentro y entre especies y a la continua evolución de los organis-
mos. Entre los principales MS podemos citar:
• compuestos alifáticos, carbocíclicos y heterocíclicos;
• compuestos que contienen nitrógeno, fósforo y azufre;
• compuestos saturados e insaturados;
• glicósidos;
• péptidos;
• ácidos hidroxámicos;
• azometinas, que contienen grupos funcionales diversos: hidroxi, epoxi, ester,
eter, amino, nitro, carboxi.
Estos grupos diversos de MS, se forman durante los procesos biosintéticos, de
cambios simples en la molécula de los precursores, por ejemplo, la remoción de un
radical activo, la oxidación, reducción, metilación, introducción de un grupo hidro-
xilo, ciclización de una cadena, etc.
En algunos casos es fácil detectar en los MS, rasgos estructurales característicos
que sugieren un precursor químico particular. Algunos alcaloides poseen en su mo-
lécula los esqueletos de aminoácidos simples, mientras que algunos terpenos y los
esteroides contienen un número integral de unidades de 5 carbonos (isopreno), pre-
cursoras de todos ellos.
40 ECOLOGÍA QUÍMICA
Taninos hidrolizables
Aminoácidos y polipéptidos
Alcaloides y cianohidrinas
Ácido shikímico
Ácido Cumarinas
mevalónico
E. Floroglucinol y polifloroglucinoles.
órganos de una sola planta, se encuentre una gran variación en el contenido de MS.
Los cambios asociados con las partes reproductivas de la planta son notables; estos
órganos también muestran la mayor cantidad de cambios morfológicos durante el
crecimiento y desarrollo de la planta. Los pigmentos de las flores y frutos (antocia-
ninas y otros flavonoides, carotenoides, antraquinonas, betalinas, etc.), generalmen-
te son diferentes a los compuestos encontrados en las porciones vegetativas de la
planta. Los MS contenidos en las raíces y en la madera, difieren también en muchos
casos. Los lípidos de semillas y frutas, contienen algunas veces, ácidos grasos raros,
mientras que los de las hojas contienen ácidos grasos comunes a todas las plantas
(Luckner, 1982). A pesar de una cierta especificidad en la producción de MS en los
organismos, en la mayoría de ellos pueden encontrarse tipos similares. Esto hace su-
poner que los compuestos secundarios tienen de una manera general, un origen si-
milar en toda la materia viva (Luckner, 1984). Aun en la actualidad, la importancia
metabólica integral que tienen estos compuestos, está lejos de conocerse. En cam-
bio su importancia ecológica se ha puesto en evidencia más fácilmente, y se ha es-
tudiado, en algunos de ellos, extensamente.
Actualmente, con el advenimiento de la espectroscopia de resonancia magnéti-
ca nuclear (RMN), la espectrometría de masas y la cristalografía de rayos X, la iden-
tificación estructural de los compuestos químicos es mucho más sencilla y se puede
dedicar más tiempo a la comprobación de las hipótesis biogénicas. Estas investiga-
ciones se han beneficiado enormemente gracias a la disponibilidad de moléculas
precursoras, isotópicamente marcadas con C 14 , H 3 , y más recientemente con C 13 ,
H2, O 1 8 y N 1 5 .
De acuerdo con Whittaker y Feeny (1971), los MS, con algunas excepciones, pueden
clasificarse, desde el punto de vista biosíntético, en cinco grupos químicos principales:
1. Fenilpropanos.
2. Acetogeninas.
3. Terpenoides.
4. Esteroides.
5. Alcaloides.
Fenilpropanos
nólicas, como el ácido gálico, ácido tánico, ácido benzoico y ácido protocatéquico
(galotaninos), hasta las tropolonas derivadas de los fenoles (la colchicina es una de
las más complejas).
Tanto los ácidos fenólicos como algunos azúcares, pueden dar origen a raninos,
que son polifenoles de tamaño y complejidad molecular variable, solubles en agua
y con pesos moleculares entre 500 y 3 000; los taninos tienen la capacidad de pre-
cipitar alcaloides, gelatina y otras proteínas (Haslam, 1988). Los taninos se dividen
en dos grupos estructurales:
• condensados o no hidrolizables (protoantocianidinas);
• hidrolizables.
Los taninos han sido frecuentemente utilizados para ejemplificar la importan-
cia que para las plantas tienen los MS. Se supone que su mayor importancia radica
en su efectividad como repelentes de depredadores o microorganismos. La propie-
dad astringente de estos compuestos causa que los tejidos sean impalatables para los
animales, por la precipitación de las proteínas salivales, y en el caso de los organis-
mos parásitos, impiden la invasión de los tejidos de la planta, al inmovilizar las en-
zimas extracelulares de estos organismos (Fraenkel, 1959; Janzen, 1979).
Si ocurre una desaminación de la fenilalanina, se origina el ácido cinámico y los
cinamaldehídos, de los que se derivan numerosos fenilpropanos, en cambio si es la
tirosina la que se desamina, entonces se origina el ácido p-cumárico. Otros ácidos
fenólicos estrechamente relacionados con éstos son: el ácido caféico, el ferúlico y el
hidroxiferúlico. Otros productos naturales derivados de los ácidos cinámicos son:
los alilfenoles, los estirenos, las acetofenonas, benzofenonas, xantonas, los ácidos
benzoicos y los estilbenos.
La reducción del grupo carbonilo de los ácidos cinámicos conduce a los corres-
pondientes alcoholes cinamílicos. Estos, a su vez, son intermediarios de varios produc-
tos naturales, de los cuales, uno de los más prominentes es la lignina. El acohol coni-
ferílico ha sido propuesto como el precursor directo de diversos lignanos, así como del
eugenol. Los ácidos y alcoholes dihidroxicinámicos parecen ser intermediarios en la
biosíntesis de los alcaloides de la mesembrina y de la rhododendrina (Mann, 1987).
Los fenilpropanos más aromáticos contribuyen al olor y sabor característicos de
muchas hierbas y especias como la canela (cinamaldehído) y el clavo (eugenol). La
capsaicina es un fenol que constituye el principio picante del chile.
El esqueleto de los fenilpropanos es la base de diversas cumarinas naturales, lac-
tonas derivadas del ácido cinámico, como la propia cumarina, la escopoletina, la um-
beliferona y otras cumarinas ampliamente distribuidas en las plantas, cuyos efectos
sobre el crecimiento y desarrollo de las plantas se ha estudiado exhaustivamente.
El sitio de formación de estos compuestos es variable, se ha comprobado que
las hojas jóvenes en crecimiento, juegan un papel importante en su síntesis, sin em-
bargo, también se producen en hojas maduras, tallos y frutos. Diversos estudios han
demostrado que los órganos de las plantas tienen capacidad individual de sintetizar
y acumular productos secundarios; y aún más, no necesariamente todas las partes de
44 ECOLOGÍA QUÍMICA
tos como los carotenoides y flavonoides). En una fase específica durante el desarrollo
del polen de Tulipa, se acumulan, de forma altamente diferenciada, diversos fenil-
propanos simples, como chalconas, flavonoides y antocianinas. Algunos flavonoides
tienen origen acetogénico y fenilpropánico a la vez.
Acetogeninas
geranilbenzoquinona juglona
griseofulvina α-tocoferolquinona
(+)-coniína plumbagina
Terpenoides
Este grupo de MS se producen a través de la vía del acetato y están formados por uni-
dades de isopreno (C 5 H 8 ) n en una cadena linear. Su aislamiento es difícil, ya que en
la naturaleza se encuentran en estado líquido, formando mezclas con compuestos si-
milares. La cadena linear puede ciclarse dando origen a la gran variedad de terpenos
cíclicos.
Los terpenos, pueden dividirse según el número de unidades de isopreno que
contienen, en los siguientes grupos:
Núm. de unidades
de isopreno Grupo de compuestos Ejemplos
1 hemiterpenos isopreno, alcohol dimetilalílico, isopentenol,
alcohol isoamílico
2 monoterpenos constituyentes de los aceites esenciales
(geraniol, mentol, timol), iridoides (loganina,
secologanina)
3 sesquiterpenos constituyentes de aceites esenciales (farnesol,
bisabolol) y lactonas sesquiterpénicas
(matricina, ácido absícico, hormonas
juveniles, sirenina)
4 diterpenos constituyentes de las resinas (ácido abiético,
fitol, vitamina A, crocetina)
5 sesterterpenos constituyentes de extractos de lípidos
insaponificables
6 Cnterpenos escualeno, esteroides, triterpenos pentacíclicos
8 tetraterpenos carotenos, xantofilas
>8 politerpenos solanesol, espadicol, hule
Hemiterpenos
Isopentenol Isopreno
Monoterpenos
Sesquiterpenos
rona) son fitoalexinas formadas en las plantas en respuesta a las infecciones micro-
bianas. Otras, son toxinas producidas por los microbios, como el helmintosporal.
Clitocybe illudens (hongo bioluminiscente) produce dos principales sesquiterpenos
tóxicos: iludina M e iludina 5. Ciertos escarabajos, producen la cantaridina como
un antialimentario. Los esteres del transfarnesilo son feromonas sexuales de algunas
abejas; y el transfarnesol regula la contracción de los estomas de las plantas, y de es-
ta forma, la respiración (Keeler y Tu, 1983).
Por último debe mencionarse el gran grupo de lactonas sesquiterpénicas, que tie-
nen un interés especial, ya que muchas de ellas poseen potentes propiedades antitumo-
rales. Muchos de estos metabolitos se encuentran en un sola familia de plantas, la Com-
positae o Asteraceae. Por ejemplo, la OC-santonina, vernolepina, plenolina y elefentanina.
El número de tipos diversos de esqueletos sesquiterpénicos parece no tener fin,
cada año se descubren nuevos y más exóticos compuestos, en particular en los orga-
nismos marinos, que han mostrado ser una rica fuente de sesquiterpenos halogenados.
Diterpenos. Los diterpenos son sustancias alifáticas tri o tetra cíclicas que pue-
METABOLISMO SECUNDARIO 51
Diterpenos
fitol
Triterpenos
lanosterol cucurbitacina B
Tetraterpenos
zeaxantina
den contener diversos grupos funcionales. Algunos, como la aconitina (alcaloide di-
terpénico), contienen nitrógeno.
Los diterpenos se encuentran distribuidos en plantas, animales y microorganis-
mos, pero los alcaloides diterpénicos son exclusivos de las plantas superiores. Los di-
terpenos pueden derivarse de los tetraterpenos en plantas y animales.
La transformación del geranil-geraniol a fitol es de gran significancia, ya que és-
52 ECOLOGÍA QUÍMICA
Esteroides
Junto con los terpenoides, son conocidos genéricamente como isoprenoides. En este
grupo de metabolitos, se encuentran compuestos como el colesterol, las hormonas se-
xuales de los mamíferos, las vitaminas D, etc. que son vitales para la vida de los orga-
nismos, especialmente los animales. Dada su importancia, podemos situarlos entre los
MS que no pueden ser considerados como "secundarios" en el sentido estricto. Sin em-
bargo no todos los organismos son capaces de sintetizar colesterol y triterpenoides;
muchos insectos, crustáceos, moluscos y protozoarios tienen que depender de los fi-
tosteroles que ingieren de las plantas para satisfacer sus necesidades de esteroides. Por
esta razón, la distribución de esteroides en los seres vivos es restringida.
El colesterol y otros esteroides no son verdaderos triterpenos, en el sentido de
que su estructura no se apega al patrón C30; poseen esqueletos C27-C29 (o más pe-
queños), pero están correctamente clasificados dentro del grupo de los triterpenos
verdaderos ya que todos derivan del mismo precursor C 30 , el escualeno (la poliole-
fina que se encuentra en grandes cantidades en el aceite de hígado de tiburón), mo-
lécula que puede ciclarse de manera diversa o bien, epoxidarse, dando origen a una
gran variedad de estructuras esteroidales. Ejemplos de esteroides son los esteróles,
54 ECOLOGÍA QUÍMICA
sas y, como los jabones, causan la formación de espumas estables, por esto se han
utilizado ampliamente por sus propiedades detergentes; en Europa, la raíz de Sapo-
naria officinalis (Caryophyllaceae) y en América del Sur la corteza de Quillaia sapo-
naria (Rosaceae). Esta misma propiedad, incrementa la permeabilidad de las mem-
branas celulares; tienen propiedades hemolíticas, son venenosas si se inyectan, sin
embargo por vía oral son prácticamente inactivas; la zarzaparrilla es rica en saponi-
nas y sin embargo, se utiliza para la preparación de una bebida no alcohólica; debi-
do a su sabor amargo pueden funcionar como antialimentarios.
Las saponinas tienen elevado peso molecular y su aislamiento en estado puro
ofrece ciertas dificultades.
estigmasterol diosgenina
brassinólido colesterol
α-solanina
progesterona testosterona
lanosterol oestriol
dos que ingieren al comer plantas ricas en ellos. De esta forma, estos animales ad-
quieren ventajas adaptativas que los protegen, con relativa efectividad, de los depre-
dadores.
Los glucósidos cardíacos se encuentran en varias familias de plantas superiores
principalmente: liliaceas, ranunculaceas, asclepiadaceas, apocynaceas y escrofularia-
ceas. Una planta muy conocida por su capacidad de sintetizarlos es Digitalis purpu-
rea. Los bufadienólidos han sido aislados sólo de algunos géneros de plantas: Scilla
y Helleborus. Por otro lado, los cardenólidos son sintetizados por ciertos escarabajos
crisomélidos.
Es importante señalar que los isoprenoides, en particular triterpenos y esferoi-
des, con sus complejas estructuras tridimensionales, tienen un potencial obvio como
moléculas "de información". Esto es que entre ellos, se produce una casi infinita va-
riedad de multiformas en sus moléculas. Por eso, muchos de los MS con una función
biológica conocida se encuentran entre los isoprenoides, más que entre otro tipo de
MS. Muy probablemente, las vías biosintéticas hacia las estructuras básicas triterpe-
noides, han existido desde que la vida apareció en nuestro planeta (1 X 109 años). Es-
queletos de moléculas triterpenoides se han encontrado en los registros fósiles, sedi-
mentos y esporas, y por lo común, poseen la misma estereoquímica que sus parientes
modernos. Es lógico pensar que las vías biogénicas a través de las cuales se sintetizan,
deben haber sido utilizadas a lo largo del continuum biológico, y existen pruebas
irrefutables de que han jugado un papel profundamente significativo en la evolución
de aquellas formas de vida cuyas interacciones son actualmente objeto de estudio de
la ecología química (Stumpf y Conn, 1981; Luckner, 1984; Mann, 1987).
Alcaloides
cafeína sedamina
ricina papaverina
nicotina
(+)-coniína
atropina
herbicida, etc.; en muchos casos, los productos naturales son metabolitos secunda-
rios. Dos ejemplos de productos naturales típicos son:
1. La morfina, alcaloide que se encuentra solamente en dos especies de amapo-
la: Papaver somniferum y P. setigerum.
2. Las penicilinas, antibióticos que son producidos sólo por unas cuantas espe-
cies de hongos.
Lo que sucede en realidad es que todos estos compuestos pueden denominarse
de forma distinta, dependiendo del punto de vista del cual se estén considerando: si
es el farmaceútico o fitoquímico, se hablará de productos naturales; si es el biosin-
tético, se les llamará metabolitos secundarios, si es el ecológico, se les llamará por
ejemplo, aleloquímicos o alelopáticos, etc. Obviamente, la conclusión a la que se lle-
ga, es que muchos MS pueden ser útiles al hombre, una vez que se descubre su im-
portancia ecológica o metabólica.
El interés que existe en los productos naturales, se extiende de manera creciente
hacia otros tópicos biológicos: la quimiotaxonomía, la fisiología y la ecología química.
Este hecho nos demuestra que el estudio de los MS es indudablemente una cuestión in-
terdisciplinaria que involucra a la química y a la mayoría de las ramas de la biología.
En los anteriores incisos, hemos visto las principales características de los MS (quí-
micas, ecológicas, metabólicas) y sus fuentes de origen en diversos tipos de organis-
mos. En vista de la relación que tienen los MS con el metabolismo primario, de los
grupos químicos que pueden formar parte de su molécula y los cambios que ésta
puede experimentar, y considerando el número y clase de precursores, enzimas y
coenzimas que intervienen en su biogénesis, podremos entender que numerosos fac-
tores físicos, químicos y biológicos, externos e internos, pueden afectar su produc-
ción, tanto en calidad como en cantidad.
Entre los factores más importantes encontramos los siguientes:
I. Radiación.
1. Calidad de la luz;
• radiación ionizante;
• radiación ultravioleta;
• radiación roja y roja lejana.
2. Intensidad de la luz.
3. Fotoperiodo.
II. Edad, estado fenológico y órgano de la planta.
III. Deficiencias minerales.
1. Nitrógeno.
2. Azufre.
64 ECOLOGÍA QUÍMICA
3. Fósforo.
4. Potasio.
5. Magnesio.
6. Boro.
7. Calcio.
IV. Temperatura.
V. Estrés hídrico.
VI. Compuestos orgánicos diversos presentes en el medio.
VIL Factores genéticos.
VIII. Interacciones bióticas intra e interespecíficas.
IX. Contaminantes sintéticos.
Las presiones que estos factores ejercen sobre las plantas, se modifican en el
tiempo y en el espacio creando condiciones complejas y heterogéneas y ocasionan-
do que las plantas pongan en juego diversos mecanismos de adaptación en la lucha
por la sobreviviencia. La adaptación involucra también cambios en la bioquímica
básica de la célula, que pueden observarse a diferentes niveles del metabolismo: pue-
den afectar las enzimas y producir substituciones de aminoácidos en la secuencia
primaria de las proteínas o alterar el balance de las isoenzimas; pueden afectar el me-
tabolismo intermedio o el metabolismo secundario; esto es especialmente válido
cuando se trata de adaptaciones a la depredación.
Las adaptaciones bioquímicas de los organismos a los distintos factores am-
bientales están estrechamente relacionadas con las adaptaciones fisiológicas, y sin
duda, es difícil distinguir entre unas y otras. Algunas veces existe una clara distin-
ción entre las adaptaciones bioquímicas de corta y larga duración. Entre los cam-
bios en la bioquímica básica de la célula, como mecanismo de adaptación, se in-
cluyen:
• desarrollo de nuevas vías metabólicas (adaptación fotosintética, fotosíntesis
C4, que se lleva a cabo a temperaturas altas y de larga duración).
• Acumulación de metabolitos de bajo peso molecular (por ejemplo, manitol,
sorbitol y glicerol), que generalmente provienen de las reservas de carbohidra-
tos o de nitrógeno, y que pueden desempeñar un papel protector, por ej. con-
tra las bajas temperaturas (elevan la presión osmótica e impiden la formación
de cristales de hielo en las vacuolas).
• Cambios en los niveles hormonales (acumulación de ácido abscísico en las
plantas durante la sequía, el cual produce cierre de los estomas).
• Síntesis de proteínas especiales (los peces de la Antártida son capaces de sin-
tetizar glucoproteínas anticongelantes que al circular en la sangre previenen la
formación de cristales de hielo a temperaturas bajo cero; o bien, Drosophila
melanogaster puede sintetizar proteínas especiales durante un shock o golpe de
calor de corta duración).
• Mecanismos de detoxificación (combinación de metales pesados con ácidos
orgánicos o péptidos especiales).
METABOLISMO SECUNDARIO 65
1
La introgresión es el proceso mediante el cual los genes de un taxón se mezclan con los genes de
otro por hibridización de los dos taxa seguida del retrocruzamiento de las plantas híbridas con alguno
de los progenitores.
66 ECOLOGÍA QUÍMICA
las diferentes partes de una sola planta. Los cambios asociados con las partes repro-
ductivas de una planta son sorprendentes; estos órganos también muestran la ma-
yor cantidad de modificaciones morfológicas durante el desarrollo y crecimiento de
una planta. Los compuestos que le confieren su sabor o su olor a los frutos o a las
hojas, pueden cambiar de una parte de la planta a otra. Los alcaloides de las espe-
cies de Baptisia muestran mayor variación entre los diversos órganos de las plantas
de una misma especie, que entre los mismos órganos de las plantas de diferente es-
pecie (Harborne, 1970; Harborne, et al, 1975; Seigler, 1981).
La intensidad de la luz
Diversos taxa están adaptados a una enorme variación en la intensidad de la luz in-
cidente, pero otros están adaptados a condiciones de alta o baja intensidad de luz.
Los patrones de crecimiento de ciertas plantas (formación de ramas y hojas) y la re-
generación de retoños en los tocones, se relacionan con un aumento en la intensi-
dad de luz. Es lógico pensar que las plantas que están adaptadas a crecer a la sombra,
68 ECOLOGÍA QUÍMICA
Sequía y salinidad
Los daños causados por factores físicos, invasión de patógenos o herbivoría, frecuen-
temente conducen a una respuesta bioquímica de la planta que reduce la aceptabi-
lidad del órgano herido o del organismo entero, a futuros ataques. Los ejemplos más
claros se refieren a la producción de novo de fitoalexinas en respuesta a la invasión
por patógenos, o al aumento en la cianogénesis por presión de los insectos herbívo-
ros, lo que se verá con mayor extensión en los capítulos sobre microorganismos y
relaciones planta-insecto.
Estacionalidad
La influencia de los contaminantes del aire sobre la vida de las plantas ha sido estu-
diada por más de 50 años en relación con las anomalías morfológicas, anatómicas y
fisiológicas que provocan. La mayor parte de las plantas estudiadas han sido de in-
terés hortícola, en cambio, las plantas productoras de MS, como las medicinales, no
se han estudiado con respecto al efecto de los contaminantes. La mayor parte de los
estudios se refiere al efecto del ozono (O3) y sus productos de reacción con el dió-
xido de nitrógeno y las olefinas; en menor grado se ha investigado el efecto del dió-
xido de azufre reductor. Se ha podido comprobar que el ozono daña las células en
empalizada del haz de las hojas, y que este daño está determinado por la respuesta
de los estomas a este gas. Las plantas de tabaco (Nicotiana tabacum) se muestran es-
pecialmente sensibles a la exposición al ozono en presencia de luz, aunque este da-
ño puede prevenirse por medio de la aspersión foliar con ácido ascórbico y por una
óptima exposición a la luz, lo que conduce a la acumulación de este ácido; la pro-
tección por medio de los ascorbatos también ha sido observada en los frijoles y las
lechugas (Menser, 1964). Por el contrario, la aspersión de azúcar sobre las hojas de
Vicia faba puede aumentar el daño producido por el ozono. Los daños visibles pue-
den ir acompañados por un incremento en la respiración y una reducción de la re-
lación P/O en la fosforilación oxidativa, de la actividad de la citocromo C-oxidasa
y de la absorción de O2 mitocondrial en presencia de succinato. Simultáneamente,
puede disminuir el transporte de electrones en la cadena, desde la ornitina a las pi-
rrolinas. Ambas cosas podrían reducir la síntesis de nicotina y análogos de los alca-
loides del tropano. Por el contrario, la disminución general de la que normalmente
constituye la principal vía respiratoria, podría provocar un aporte mayor de energía
hacia la biosíntesis de alcaloides.
El dióxido de azufre es producido por los motores de los automóviles y por la
industria; en presencia de la luz, se combina con el oxígeno del aire para formar sul-
fitos y ozono, y al hidratarse se convierte en ácido sulfúrico. El dióxido de azufre
METABOLISMO SECUNDARIO 71
puede sustituir algunos grupos disulfuro en los sistemas biológicos, esto explica los
síntomas de toxicidad que se observan en Vicia faba, Verbena officinalis, Hyoscyamus
niger, Nicotiana glauca y Lycopersicon esculentum cuando se someten al efecto de es-
te compuesto (Jonas, 1969).
Existen datos ambivalentes respecto a un decremento de almidón, azúcares re-
ductores y nitrógeno total en Medicago sativa, semillas de Hordeum spp. y hojas de
Triticum vulgare por efecto del dióxido de azufre. Por otro lado, se ha reportado ele-
vación del nivel de azúcares reductores en la alfalfa y las hojas de Pinus spp., lo cual
podría resultar contradictorio en relación con el decremento de la fotosíntesis y el
aumento en la respiración en estas especies, producidos por este contaminante. Las
hojas de pino sintetizan menor cantidad de cera cuticular. Esta inestabilidad de los
niveles de carbohidratos puede afectar indirectamente la síntesis de MS, por ejem-
plo, los alcaloides y ceras por medio de la incorporación de acetato con el concurso
de la coenzima A. Su bloqueo puede deberse a la acción reductora del SO2 sobre los
grupos R-S-S-R (Katz y Pasternack, 1939).
El dióxido de nitrógeno (NO2) es uno de los principales productos en el humo
de los automóviles. El (NO2) daña a las plantas en proporción a la apertura estomá-
tica e inhibe el crecimiento a una concentración arriba de las 0.5 ppm. Los tomates
muestran una reducción de peso y del calcio tisular lo que podría indicar un debi-
litamiento de las paredes primarias de las células. Por el contrario, los daños causados
por el nitrato de peroxiacetilo (PAN) compuesto muy tóxico producto de la fotodes-
composición del NO 2 , se concentran principalmente sobre el parénquima esponjo-
so, al contrario del ataque del O3 sobre el parénquima en empalizada. El ozono pue-
de convertir al AIA (ácido indol acético) en una forma modificada de triptofano. El
PAN también puede modificar al AIA, y este efecto pudiera extrapolarse a otros regu-
ladores de crecimiento como las giberelinas. Esta acción de diversos contaminantes
sobre los compuestos que regulan el crecimiento de las plantas, repercute directa-
mente sobre la fotosíntesis, el crecimiento y el metabolismo, y por ende, sobre el
metabolismo secundario (Jonas, 1969).
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ORIGEN, DIVERSIFICACIÓN Y EVOLUCIÓN
DE LOS METABOLITOS SECUNDARIOS
Como se mencionó, los metabolitos primarios (azúcares, grasas, proteínas, etc.), po-
seen una química básica y una ultraestructura que son comparables en plantas, ani-
males y microorganismos Con base en esta generalización, podemos afirmar lo si-
guiente:
1. Las necesidades generales de nutrición son semejantes en todos los herbívo-
ros.
2. Las plantas contienen en general todos los nutrimentos necesarios para fun-
damentar la vida animal.
3. Cualquier hoja verde representa una comida teóricamente aceptable y con-
veniente para cualquier tipo de organismo herbívoro.
Estos tres puntos, constituyen lo que puede llamarse compatibilidad nutricio-
nal fundamental entre los organismos, que es posible gracias a los metabolitos pri-
marios, y que alienta la variedad de ciertas relaciones entre organismos: herbivoría,
carnivoría, patogenicidad, parasitismo, etc. En cambio, la prevención, modificación
y mediación de estas relaciones, están determinadas en gran parte por los metaboli-
tos secundarios (MS). Algunas interacciones biológicas dependen de éstos y son con-
troladas, promovidas, e incluso impedidas por ellos, y por lo mismo, adquieren la
gran riqueza, variedad y complejidad que en ocasiones tienen (Conn, 1981; Swain
y Cooper-Driver, 1981).
Los siguientes, son algunos de los argumentos que se utilizan para explicar la
aparición de los MS en los sistemas vivientes, y en relación con ello, el nacimiento
de las interacciones bioquímicas:
1. La vida se origina en los océanos, determinando que el agua sea el factor eco-
lógico más significativo para los organismos.
2. Muchos compuestos derivados del ciclaje incompleto de los compuestos pri-
marios dentro del metabolismo de los organismos, son solubles en agua.
3. Los organismos primitivos eran acelulares o unicelulares y de pequeño tama-
ño.
4. Muchos MS por su bioactividad, son peligrosos para el productor, si se acu-
mulan dentro de él.
5. Muchos MS afectan por lo menos, un proceso biológico importante.
Estos argumentos constituyen las premisas para formular la hipótesis que pro-
[77]
78 ECOLOGÍA QUÍMICA
pone que los primeros MS aparecieron en la escena evolutiva como productos de de-
secho de los organismos, los cuales se excretaban por solución directa al medio acuo-
so circundante. Esta hipótesis se apoya además, en otros hechos relacionados con la
colonización de los medios terrestres por los organismos. Cuando esta colonización
se dio, el agua dejó de constituir el factor mayoritario del entorno ecológico y la at-
mósfera ocupó su lugar; las nuevas formas vivientes desarrollaron adaptaciones a las
nuevas condiciones ecológicas, lo cual determinó la aparición de novedosos y más
complejos mecanismos de excreción de los desperdicios o desechos, y también ma-
yor variedad y complejidad de éstos. Asimismo, aparecieron nuevas interacciones
biológicas, cambios y adaptaciones a éstas. Algunos de los hechos relacionados con
la colonización de los medios terrestres, son los siguientes:
a. Las algas verde-azules parecen ser más permeables comparadas con las plan-
tas terrestres más evolucionadas.
b. Las plantas y los animales acuáticos tienen sistemas más sencillos de excre-
ción.
c. Los peces excretan amoníaco a través de las agallas y no necesitan formar urea
u otros compuestos nitrogenados complejos como la mayoría de los anima-
les terrestres.
d. Los renacuajos contienen menos enzimas detoxificantes que los sapos.
e. Los mamíferos neonatos, prácticamente no poseen oxidasas, en cambio, cier-
to tiempo después de nacidos, las producen en grandes cantidades.
Durante el proceso de adaptación, las formas vivientes que colonizaron los di-
versos hábitats terrestres que el planeta poseía, adquirieron formas más complejas y
sufrieron transformaciones fisiológicas y cambios en el metabolismo básico. Muchas
plantas y animales se diversificaron y ocuparon nichos más estrechos, debido al au-
mento de la competencia y la depredación. Todo esto determinó la elevación de los
costos de la excreción de desechos ricos en energía y la elaboración de mecanismos
para detoxificar o aislar estos desechos, lo que posiblemente contribuyó a que la se-
lección natural encontrara un uso "benéfico" para estas "molestas" sustancias de des-
perdicio. Los organismos se encontraban en un medio biótico cada vez más comple-
jo, más agresivo, más competitivo, y fue entonces cuando los MS probablemente
comenzaron a desempeñar un papel mediador en las relaciones entre los organis-
mos; fueron convirtiéndose en medios efectivos para atraerse mutuamente y repro-
ducirse, repelerse, dispersarse, defenderse, etc. (Harborne, 1977; Conn, 1981; Ni-
klas, 1982; Luckner, 1984).
Todas las formas de vida en el planeta tienen en esencia una base común, pero los
sustratos donde estas formas de vida se desarrollan, son sumamente variables. Si a
esto le sumamos que la dinámica y el cambio continuo son dos de las característi-
ORIGEN, DIVERSIFICACIÓN Y EVOLUCIÓN DE LOS METABOLITOS SECUNDARIOS 79
cas más sobresalientes de la vida, podemos concluir que dentro de esta esencia co-
mún de los seres vivos, existe una gran diversidad de formas.
Quizás una explicación del grado de diversidad biológica existente deriva de los
"erráticos" mecanismos de replicación genética. En este proceso, es frecuente la po-
sibilidad de que durante la duplicación de los genes se lleve a cabo algún cambio,
por ejemplo en la secuencia de aminoácidos, lo que explica, por un lado, la dificul-
tad de que se realice una duplicación cromosómica precisa y por el otro, la apari-
ción de nuevos caracteres en los organismos (Malik, 1982).
tas que son capaces de producir los mismos compuestos que éstas, por ejemplo las
giberelinas; las vías biosintéticas de las giberelinas en las plantas superiores y en los
hongos son idénticas.
Vamos a explorar algunos datos que nos ofrece la paleobioquímica en relación con
el origen, diversificación y evolución particulares de los MS en las plantas.
La composición química de diversos fósiles de plantas, puede ser determinada
por medio de técnicas para el análisis geoquímico orgánico, y posteriormente, ser
utilizada para reconstruir algunos aspectos de los perfiles bioquímicos de grupos ta-
xonómicos específicos. Suponiendo que pudiéramos muestrear una gran cantidad
de taxa de numerosos periodos geológicos, los datos paleobioquímicos que se obten-
drían, probablemente permitirían determinar a nivel molecular, dentro de un contex-
to biosintético, eventos evolutivos muy significativos. Los resultados más relevantes
que hasta ahora se han obtenido, se han analizado particularmente desde tres pun-
tos de vista:
• La transición de las plantas acuáticas, presumiblemente no vasculares, hacia
plantas terrestres vasculares (traqueofitas), lo que aparentemente ocurrió en el
Silúrico.
• La consolidación de las plantas terrestres vasculares durante el Paleozoico tem-
prano.
• El reciente surgimiento y diversificación de las plantas con flores durante el
Cretácico y el Terciario.
La composición química de algunos fósiles del Silúrico temprano, indica que
los sistemas biosintéticos capaces de producir moléculas semejantes a la lignina, y el
aislamiento de estos constituyentes en tipos celulares especializados, pudo haber
ocurrido en este periodo antes de la aparición de los tejidos vasculares. Con la apa-
rición de las traqueidas, al final del Silúrico, parecen surgir un número diverso de
compuestos asociados con la lignificación, la producción de cutículas, esporopole-
nina y biopolímeros estructurales. Estas características anteceden o coinciden con la
radiación adaptativa de las traqueofitas (Niklas, 1982).
Los análisis paleobioquímicos de las plantas del Devónico y el Carbonífero ba-
jo, han puesto en evidencia algunas sustancias producto de la degradación de feno-
les relativamente complejos y de hidrocarburos, que facilitaron la clasificación qui-
miotaxonómica de grupos supragenéricos (riniofitas, trimerofitas, zosterofilofitas y
licopodios) (Cronquist, 1977).
El ordenamiento de los grupos taxonómicos por medio de los perfiles bioquí-
micos, se ha logrado con mayor éxito al caracterizar los fósiles de plantas antofitas
recientes. Los cicloalkanos (terpenos tri- tetra- y pentacíclicos), y aquellos compues-
tos derivados de la clorofila, los carotenoides y los flavonoides (pigmentos que le
ORIGEN, DIVERSIFICACIÓN Y EVOLUCIÓN DE LOS METABOLITOS SECUNDARIOS 85
dan su color característico a diversas flores), se han podido aislar de las angiosper-
mas del Eoceno y el Mioceno y han permitido el establecimiento de relaciones qui-
miotaxonómicas a nivel de especie. El aislamiento de flavonoides de las angiosper-
mas del Mioceno ha resultado hasta ahora, el método más sensitivo por medio del
cual, las plantas fósiles pueden ser comparadas directamente con los taxa vivientes
(Alston y Turner, 1963).
Los intentos de reconstruir la historia evolutiva de las plantas con flores, han es-
tado basados predominantemente en la morfología comparativa y los estudios bio-
geográficos de las formas modernas. Las recientes correlaciones estratigráficas de pó-
lenes y hojas fósiles, han contribuido también a la evaluación directa de la evolución
de las angiospermas. Paralelamente, los análisis morfológicos comparativos de las
angiospermas vivas y fósiles, y el uso de la química y la bioquímica en la sistemática
vegetal, han dado información relevante para entender más claramente la clasifica-
ción de los vegetales y la forma como se ha llevado a cabo la evolución. Presumible-
mente, los cambios bioquímicos que coinciden con las principales etapas evolutivas
de las plantas, pueden deducirse y relacionarse con fuertes presiones de selección
(Niklas, 1982).
Otro aspecto relevante de la investigación ha sido la correlación entre los perfi-
les bioquímicos y el aislamiento de ultraestructuras orgánicas. El microscopio elec-
trónico ha revelado la estructura bien preservada de cloroplastos y otros organelos
en los tejidos de las angiospermas del Mioceno. La investigación citoquímica de es-
tos tejidos, puede aportar información sobre la compartimentación de MS (Niklas et
ai, 1978).
Mientras los análisis geoquímicos de angiospermas fósiles se han limitado gene-
ralmente a unas cuantas localidades del Eoceno y Mioceno, y a estudios prelimina-
res de algunos fósiles del Cretácico temprano, las comparaciones químicas entre los
taxa fósiles y modernos han sido muy amplias y han contribuido con algunas de las
más detalladas y directas evidencias de los eventos bioquímicos evolutivos en el re-
gistro de plantas fósiles (Swain, 1966; Harborne, 1970; Luckner et al., 1976).
Los análisis geoquímicos muestran que después de la aparición de las primeras
plantas vasculares terrestres, ocurrió una diversificación bioquímica muy rápida,
que involucró en algunos casos alteraciones biogenéticas fundamentales. Como ya
se mencionó, en los estudios recientes con microorganismos, un cambio genético
pequeño puede provocar una modificación muy significativa en el patrón de en-
zimas involucradas en el metabolismo, y por ende en la síntesis de diversos meta-
bolitos.
La capacidad de sintetizar lignina, y paralelamente suberina y cutina, les dio a
las plantas el soporte necesario para poder desarrollar patrones estructurales más
complicados en el medio terrestre. Pudieron formar ramas y fueron capaces de re-
sistir fuerzas de compresión impuestas por la disposición vertical del peso.
86 ECOLOGÍA QUÍMICA
LA LIGNINA
ciclos de vida, por ejemplo en las algas verdes como Ulva y Monostroma. De este
modo, la detoxificación por excreción hacia un ambiente acuoso o semi-acuoso, ha
evitado los efectos perjudiciales de la biosíntesis de fenoles, y agregado a esto, los be-
neficios obvios de la inhibición de los microbios patógenos. Desde este mismo en-
foque, puede suponerse que algunas algas que sintetizan flavonoides, particularmen-
te las carofitas, tienen la ventaja selectiva adicional de contar con estas efectivas
sustancias-filtro de luz UV (Provasoli, 1965; Friend, 1981; Marquis, 1991, 1992).
La acumulación de los fenoles en las partes superficiales de la planta (cutículas)
o en vacuolas, es un proceso que no requiere de la participación de enzimas especia-
les, ni mucho menos, y por lo tanto, tiene un bajo costo energético, además puede
reportar los siguientes beneficios:
• un mecanismo de defensa generalizado y efectivo;
• un escudo contra la radiación UV;
• un mecanismo molecular que regula el flujo externo de agua sobre la superfi-
cie de la planta, similar al sistema ectohídrico de las briofitas.
Como se mencionó anteriormente, la polimerización de moléculas constituye un
mecanismo efectivo de detoxificación, y adicionalmente, proporciona los siguientes
beneficios:
• confiere rigidez estructural para el auto soporte;
• actúa como repelente alimenticio;
• es un medio molecular que permite hidrolizar selectivamente las paredes de
las células que conducen agua.
Se ha sugerido que tal vez los fenoles cuticulares pueden polimerizarse, sin la par-
ticipación de enzimas, formando moléculas de lignina (Swain y Cooper-Driver, 1981).
Los estudios comparativos demuestran que la diversificación bioquímica, ana-
tómica y de historia de vida de las plantas terrestres, ocurrió con rapidez, en parti-
cular la dicotomía que se observa entre musgos y hepáticas (briofitas), y traqueofi-
tas. Las primeras no tienen lignina ni traqueidas y no producen auxina endógena,
en ellas, los gametofitos constituyen la generación dominante; las segundas, además
de sintetizar lignina y auxinas, tienen en los esporofitos su forma de vida dominan-
te. Esta dicotomía ha sido el resultado de los límites genéticos particulares, y por lo
tanto biosintéticos, de cada grupo, y de diversas presiones de selección a las que han
respondido diversas estrategias de historia de vida.
Se piensa que las briofitas y las traqueofitas derivaron de un ancestro común,
un alga vetde que tenía la capacidad de sintetizar clorofila a y b, carotenoides, almi-
dón y esporopolenina; poseía además paredes celulares ricas en celulosa e hidroxipro-
lina, junto con características citológicas tales como cloroplastos específicos y flage-
los; la división celular probablemente se llevaba a cabo por medio de fragmoblastos
(Niklas, 1982; Stenlid, 1970).
La lignificación, la biosíntesis de auxinas y la diferenciación de xilema están in-
volucradas en un sistema interactivo complejo. En las plantas verdes, la presencia de
auxina (ácido indolacético, AIA) producida en forma endógena, está correlacionada
88 ECOLOGÍA QUÍMICA
tro de este grupo de plantas, lo que parece estar relacionado con una evolución cro-
mosómica también lenta. Sin embargo, también es posible que haya sido muy rápi-
da, pero aun no lo sabemos (Levin y Wilson, 1976; Pragcr et al., 1976).
Con la aparición de las angiospermas en el Cretácico, la elaboración y diversi-
ficación de muchas clases de MS, parece haber alcanzado el zenit. Muchos de estos
compuestos funcionan como guías para los polinizadores y los dispersores de semi-
llas, y otros funcionan como toxinas, reflejando las relaciones diversas y la evolución
conjunta de variados organismos. La distribución de repelentes tales como taninos,
iridoides, poliacetilenos y lactonas sesquiterpénicas, y de atrayentes (flavonoides)
dentro de los grupos de las angiospermas, indican que estos taxa experimentaron
presiones ecológicas y fisiológicas reiteradas durante su historia. Cuando el arsenal
químico de un grupo de angiospermas fue quebrantado por un consumidor, surgie-
ron nuevos repelentes que permitieron a ese grupo entrar a una nueva zona adapta-
tiva y diversificarse (Ehrlich y Raven, 1964). La necesidad de atraer polinizadores,
por un lado, y de repeler plagas, por el otro, llevó a la compartimentación de MS en
varias partes de la planta. Las partes perennes como los troncos leñosos generalmen-
te contienen defensas o repelentes cuantitativos que son inmóviles y no metaboliza-
bles (lignina y taninos), mientras que partes con crecimiento activo contienen fre-
cuentemente pequeñas cantidades de repelentes cualitativos (alcaloides, glucósidos
cianogénicos, glucosinalatos). Las partes florales muestran a menudo una localiza-
ción de metabolitos más compleja en el espacio y en el tiempo (Baker et al., 1978;
Niklas, 1982).
Law y Regnier (1971) proponen el término semioquímicos (del griego semion que
significa marca o señal) para todos aquellos MS que están involucrados en las rela-
ciones entre los organismos. Whittaker y Feeny (1971) realizan una extensa revisión
de la naturaleza química de los semioquímicos involucrados en toda la gama de re-
laciones biológicas entre organismos de la misma y diferente especie, desde las po-
sitivas como el mutualismo y la simbiosis, pasando por las interacciones neutras,
hasta las negativas (desde el punto de vista de individuos) como la depredación, el
parasitismo y la competencia. En esta revisión, proponen una terminología, para di-
ferenciar desde el punto de vista funcional y adaptativo, a los compuestos que de-
terminan el establecimiento de una relación entre dos organismos. La clasificación
propuesta considera ventajas adaptativas, las que se señalan con un signo +; desven-
tajas adaptativas, que se señalan con un signo -; y neutralidad adaptativa, señalada
con un 0; el signo /, indica que la ventaja o desventaja no ha sido especificada. Es-
ta clasificación divide a estos MS en dos grandes grupos:
1. Metabolitos secundarios semioquímicos, que median interacciones entre or-
ganismos de la misma especie, los cuales se dividen a su vez en:
90 ECOLOGÍA QUÍMICA
• Autotoxinas (- /), cuando son tóxicas para la misma especie que las produce y
emite.
• Autoinhibidores adaptativos (+ /), cuando controlan el número de individuos
de la población.
• Feromonas (+ /), cuando su papel es el de permitir la comunicación por me-
dio de señales químicas entre los organismos de una misma especie (conduc-
ta reproductora, regulación social, reconocimiento, control y diferenciación
de las castas, alarma y defensa, territorialidad y marcaje, y localización de la
comida).
2. Metabolitos secundarios que median interacciones entre organismos de dife-
rente especie, los cuales son denominados como aleloquímicos. Estos se di-
viden en:
• Alomonas (+ /), metabolitos que le dan ventaja al organismo que los produ-
ce. Las alomonas incluyen un rango muy amplio de sustancias, desde venenos
y repelentes en animales y plantas, sustancias de escape como las tintas de los
cefalópodos, inductores, atrayentes, hasta inhibidores del crecimiento como
sustancias alelopáticas y algunos antibióticos.
• Kairomonas (/ +), que le confieren ventajas al organismo que recibe la acción
del metabolito secundario. Entre éstos se encuentran los atrayentes, los induc-
tores, las señales de peligro y los estimulantes como las hormonas.
• Depresores (0 - ) , que sin darle ventajas al organismo emisor, perjudican al re-
ceptor. Entre los depresores encontramos numerosos compuestos tóxicos, co-
mo las toxinas de las bacterias, algunos alelopáticos y compuestos ectócrinos
del planctón.
Esta clasificación ha sido modificada y mejorada por diversos autores como
Nordlund y Lewis (1976), y Dicke y Sabelis (1988). De estas modificaciones y adi-
ciones, surgió una terminología que clasifica más adecuadamente a los MS involu-
crados en las interacciones bióticas, y que considera, además de las ventajas adapta-
tivas y el origen de los compuestos, un análisis de los costos y beneficios.
Desde un punto de vista más integral, el término semioquímico, se refiere a dos
tipos de compuestos:
• los que transmiten información diversa a los receptores;
• los que funcionan como toxinas o nutrimentos.
El porqué los organismos invierten en producir "transmisores de información"
no está muy claro, aunque sea lógico pensar que el organismo que produce y emite
estos transmisores, debe salir beneficiado con ello. La evolución de su producción
es menos obvia que la de los nutrimentos y toxinas, que constituyen por sí mismas,
un beneficio o un perjuicio para el organismos receptor. Dicke y Sabelis (1988) pro-
ponen clasificar a las sustancias venenosas como toxinas, y a las sustancias alimen-
tarias como nutrimentos, cuando se estén considerando los aspectos venenosos o ali-
mentarios respectivamente; y que se clasifiquen como infoquímicos cuando se esté
considerando su papel como acarreadores de información. De esta manera, un com-
ORIGEN, DIVERSIFICACIÓN Y EVOLUCIÓN DE LOS METABOLITOS SECUNDARIOS 91
puesto específico puede ser tanto toxina como infoquímico, dependiendo de que as-
pecto de su química se esté discutiendo.
Bajo esta óptica, el termino semioquímico se convierte en infoquímico, y la ter-
minología quedaría como sigue:
lnfoquímicos. Compuestos que en el contexto natural acarrean información en
una relación entre dos individuos, despertando en el receptor una respuesta fisioló-
gica o conductual con carácter adaptativo para uno de los organismos interactuan-
tes o para ambos.
Feromona. lnfoquímicos que median una relación entre organismos de la mis-
ma especie, donde el beneficio puede ser para el organismo productor (+ /), para el
receptor (/ +) o para ambos (+ +).
Aleloquímicos. lnfoquímicos que median la relación entre dos individuos que
pertenecen a diferente especie.
Alomonas. Aleloquímicos que son pertinentes para la biología de un organismo
(organismo 1) y que, cuando entran en contacto con un individuo de otra especie
(organismo 2), despiertan en el receptor una respuesta conductual o fisiológica que
es favorable desde el punto de vista adaptativo para el organismo 1 (+ /).
Kairomonas. Aleloquímicos que son pertinentes para la biología de un organis-
mo (organismo 1) y que, cuando entran en contacto con un individuo de la otra es-
pecie (organismo 2), despiertan en el receptor una respuesta conductual o fisiológi-
ca que es favorable desde el punto de vista adaptativo para el organismo 2, pero no
para el organismo 1 (/ +).
Sinomonas. Aleloquímicos que son pertinentes para la biología de un organismo
(organismo 1) y que, cuando entran en contacto con un individuo de otra especie
(organismo 2), despiertan en el receptor una respuesta conductual o fisiológica que
es favorable desde el punto de vista adaptativo para ambos organismos 1 y 2 (+ +).
Finalmente, es importante tener en consideración lo que Rhoades (1979) afir-
ma en relación con dos principios que rigen todos los tipos de interacciones bióticas
que se presentan dentro de los ecosistemas, incluyendo las interacciones químicas:
1. En el desarrollo de los ecosistemas, las interacciones negativas tienden a re-
Infoquímicos
Feromonas Aleloquímicos
(+/)(/+)(++) Alomonas Kairomonas Sinomonas
92 ECOLOGÍA QUÍMICA
ducirse al grado mínimo en favor de las positivas, que son las que refuerzan
la sobrevivencia de las especies que actúan entre sí.
2. Las asociaciones recientes o nuevas tienen más probabilidades de desarrollar
coacciones negativas graves, que las asociaciones más antiguas.
El concepto de coevolución está estrechamente relacionado con el primer prin-
cipio, ya que se refiere a acciones evolutivas entre organismos, en las que el inter-
cambio de información genética entre las clases es mínimo o nulo. La coevolución
implica acción selectiva recíproca entre grupos de organismos de relación ecológica
estrecha, por ejemplo algunas plantas y herbívoros, o bien, grandes organismos y sus
microorganismos parásitos (Futuyma y Slatkin, 1983).
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Science 171:757-770.
4
LOS MICROORGANISMOS Y LA ECOLOGÍA QUÍMICA
[95]
96 ECOLOGÍA QUÍMICA
1. El hábitat.
2. El sustrato.
3. El pH.
4. La temperatura.
5. La humedad o agua disponible.
6. La presión.
7. El potencial de óxido reducción (Eh).
8. Las toxinas.
9. Las interacciones bióticas.
hábitat
Cada especie microbiana (como la de cualquier otro organismo) tiene una am-
plitud ecológica acorde con el ambiente donde reside, y límites de tolerancia a diver-
sos factores que en conjunto determinan el nicho ecológico que ocupa en el ecosis-
tema. Es necesario considerar que los límites reales dentro de los cuales se encuentra
viviendo un organismo dado, abarcan solo una pequeña porción de los límites que
biológicamente tolera. Los niveles o intensidades de un factor, no son fijos para una
población determinada, sino que dependen de las circunstancias ambientales. Esto
debe ser cuidadosamente considerado cuando se trata de extrapolar los resultados de
un experimento donde se ha evaluado un sólo factor.
Los límites de tolerancia pueden ser distintos para los individuos de una sola
especie; esto probablemente está determinado por la variabilidad fenotípica, que tie-
ne gran importancia en la selección natural. Para cada factor hay un límite máximo,
mínimo y óptimo, que pueden cambiar cuando se valoran aisladamente o en con-
junto.
Los depredadores y parásitos, representan casos especiales en relación con sus lí-
mites de tolerancia, ya que éstos están restringidos por los de su presa u hospedero,
en estos casos existe una interacción entre los límites de tolerancia o la amplitud
ecológica entre macro y microorganismos en una interacción biótica de esta natura-
leza (Alexander, 1971; Klug y Reddy, 1984; Atlas y Bartha, 1987).
Sustrato
Al hablar del suelo como sustrato para los microorganismos, en realidad nos re-
ferimos a un mosaico de sustratos donde abundan las fuentes de carbono (compues-
tos orgánicos diversos), como sucede en casi todos los medios, con pocas excepcio-
nes. De la misma manera, el microambiente constituye un mosaico heterogéneo de
microhábitats, cada uno de los cuales contiene potencialmente, distintas poblacio-
nes y una comunidad diferente. Los microorganismos que viven en lo que parece
ser el mismo ambiente general, pueden estar viviendo en realidad, bajo diferentes
condiciones particulares, ya que el microambiente es un microcosmos con entidad
propia e independiente, y tiene propiedades que no pueden ser apreciadas o enten-
didas por medio de medidas ecológicas gruesas.
La tendencia de la microbiología de suelos se ha enfocado a las actividades me-
tabólicas de los organismos que viven en ellos y al papel que desempeñan en el flujo
de energía y el ciclaje de nutrimentos asociados a la productividad primaria. Adicio-
nalmente, esta disciplina se relaciona con los impactos ambientales, tanto favorables
como desfavorables, de los organismos del suelo y de los procesos en los que inter-
vienen. En un amplio sentido, la microbiología de suelos, si se le considera desde
un punto de vista mecanístico,1 puede considerarse como bioquímica de suelos. En
un principio, el interés se centraba en la vida microscópica del suelo, pero se empezó
a extender a los organismos de talla macroscópica que viven en el suelo y participan
en su dinámica. Incluidos en la biota del suelo, junto con los organismos unicelu-
lares, se encuentran los pequeños invertebrados del suelo que forman la mesofauna
edáfica. Estos pueden ser macro o microscópicos. Algunos protozoarios son macros-
cópicos, y muchas algas y hongos forman estructuras comunales o filamentosas que
son medibles en centímetros o decímetros.
La micro y mesofauna desempeñan un papel primordial en las transformacio-
nes de la materia orgánica, pero no poseen la amplia gama de capacidades enzima-
ticas de la microflora del suelo. La inclusión de los pequeños invertebrados dentro
del escenario de la microbiología edáfica se llevó a cabo de manera lenta; un retra-
so similar ocurrió con respecto a las micorrizas. Durante muchos años sólo unos
cuantos micólogos estaban comprometidos con el estudio de los hongos asociados
con las raíces y conocidos como micorrizas. A medida que aumento el número de
investigadores en esta área, se incrementaron las investigaciones en relación con la
transferencia de nutrimentos y la importancia de las micorrizas empezó a tomar su
verdadera dimensión, se les empezó a ver como parte fundamental en muchos de
los procesos y no como parte marginal de los mismos.
En el suelo, las bacterias son retenidas por los constituyentes coloidales: mine-
rales arcillosos y humus. Las partículas coloidales, por ejemplo una partícula de ar-
cilla, están cargadas negativamente y por lo tanto, atraen iones H+; esto da como re-
1
Doctrina que pretende explicar los fenómenos vitales por las leyes de la mecánica de los cuerpos
inorgánicos (se opone a vitalismo). El vitalismo trata de explicar los fenómenos bióticos suponiendo que
son debidos a la fuerza vital, y no exclusivamente a las fuerzas químicas y físicas.
LOS MICROORGANISMOS Y LA ECOLOGÍA QUÍMICA 99
sultado que el pH de la partícula sea más bajo que el de la solución que la rodea.
Una célula que vive adherida a una superficie cargada negativamente, en realidad vi-
ve en un medio más ácido (por las razones expuestas) del indicado por los valores de
pH resultantes de una medición usual en un ambiente fluido. En el medio natural,
es posible observar microbios anaerobios estrictos, viviendo en vecindad con los ae-
robios, esta discrepancia, que no se obtiene en condiciones de laboratorio, se expli-
ca por la heterogeneidad del microhábitat, donde un ambiente teóricamente anae-
robio, puede contener dentro de sí, de manera dispersa, pequeñas bolsas oxigenadas.
Para entender un poco más las condiciones en las que viven las diversas poblacio-
nes de microorganismos en la naturaleza, debemos tratar de visualizar el conjunto de
microhábitats donde se establecen, los cuales se caracterizan por ser discontinuos, no
sólo en el espacio, sino también en el tiempo, y pueden sufrir cambios drásticos gene-
ralizados o en una zona particular, lo cual está fuera del control de los microorganis-
mos. Esto ocurre constantemente, lo que ocasiona que éstos se enfrenten con una serie
de circunstancias totalmente nuevas, que muchas veces son incompatibles con su vida.
La discontinuidad espacial, por la ausencia o presencia de ciertas condiciones,
elementos o compuestos, produce una zonación determinada que hace que varíe la
distribución de los microorganismos, por ejemplo, en un grano de arena se desarro-
llan pequeñas colonias separadas por grandes áreas desprovistas totalmente de vida.
Los cambios ambientales pueden producir generalmente adaptaciones fenotípi-
cas o genotípicas, dependiendo de la duración de los mismos, y del tipo de microor-
ganismos de que se trate, entre otras cosas (Burges y Raw, 1967; Alexander, 1971;
Atlas y Bartha, 1987).
pH
Temperatura y luz
gunda población; Bacillus crece a 65°C siempre y cuando se encuentre presente al-
guna bacteria termófila; Arthrobacter crece a 37°C en presencia de cualquier otra
bacteria u hongo, pero no en cultivo puro. No se sabe exactamente porqué sucede
esto, pero es un hecho que algunos microbios cambian las condiciones del ambien-
te (físicas y químicas), lo cual es un efecto definitivo para la vida de otros organis-
mos y para la dinámica del ecosistema. Esto puede observarse normalmente en to-
do proceso de sucesión, en el cual los organismos que se establecen en primer lugar
en un ambiente dado (organismos pioneros), producen en él una serie de cambios
que lo disponen para que otros organismos puedan establecerse.
La temperatura es un factor limitante para aquellos microorganismos que po-
seen límites estrechos de tolerancia a este factor, por ejemplo, algunas especies pa-
tógenas, como Cryptococcus, limitan su distribución en el cuerpo humano a ciertas
regiones con mayor temperatura. La distribución espacial de algunos hongos fitopa-
tógenos (Uncinula spp.) a lo largo de una planta, está determinada por los diversos
microclimas en un gradiente de temperatura desde el suelo hasta la parte más alta
de la planta. La temperatura además, afecta a la humedad, que es otro componente
del microclima que tiene gran importancia en el mosaico microterritorial. Por otra
parte, la temperatura influye sobre la cantidad de gas disuelto en el agua y sobre el
grado de crecimiento, reproducción y desplazamiento de los organismos en el agua.
Los océanos constituyen un ambiente ideal para el crecimiento de microorga-
nismos autótrofos y fotosintéticos, ya que contienen agua suficiente, CO 2 , nutri-
mentos, una temperatura favorable y una dotación razonable de nitrógeno y fósfo-
ro hasta grandes profundidades, sin embargo, el 95% de su volumen se encuentra
en la obscuridad total, lo que limita el crecimiento de este tipo de organismos.
En el mundo microbiano, la lucha por la existencia se hace muy evidente, por
ejemplo, en aquellos ambientes expuestos a la luz solar intensa. Los organismos fo-
tosintéticos requieren de luz, pero varían en su capacidad para utilizar las diferentes
longitudes de onda que reciben. En realidad, este factor actúa como una fuerza se-
lectiva en dos formas opuestas: estimulando preferentemente a los organismos sobre
la base de longitudes de onda que particularmente requieren para la fotosíntesis, y
eliminando a los que son sensibles a la luz y no la toleran. Este doble efecto, es es-
pecialmente evidente entre las algas; algunas, son representativas de la superficie de
las aguas, de las caras de las rocas expuestas a la luz, de los suelos o los órganos de las
plantas desprovistos de sombra, mientras que otros grupos, no pueden tolerar la luz
completa del sol, y viven por ello, en aguas más profundas o en lugares sombreados.
La distribución vertical de las algas en el agua responde no sólo a la cantidad,
sino a la calidad de la luz a distintas profundidades El agua absorbe preferentemen-
te la luz roja, y a medida que la profundidad se incrementa, esta longitud de onda
decrece, por ello, las algas que contienen pigmentos capaces de absorber la luz azul
y verde, que son las únicas disponibles a ciertas profundidades, tienen ventajas so-
bre otras, por ejemplo, las algas que viven en la superficie, que poseen pigmentos
que absorben preferentemente la luz roja, y viceversa.
LOS MICROORGANISMOS Y LA ECOLOGÍA QUÍMICA 103
Agua
Presión
Los microorganismos tienen una tolerancia alta a la presión osmótica, algunos son
capaces de vivir en soluciones muy concentradas; esta cualidad, está más acentuada
en las bacterias y en las cianoficeas donde se encuentran los organismos más euriha-
linos; en ellos el protoplasma es denso y carece de vacuolas, por esta razón no tie-
nen problemas osmóticos. En cambio en los protozoarios u otros microorganismos
LOS MICROORGANISMOS Y LA ECOLOGÍA QUÍMICA 105
Oxígeno
La célula microbiana está compuesta por una multitud de compuestos orgánicos que
conjuntamente determinan su estructura y su actividad fisiológica; estos incluyen
aminoácidos, vitaminas, purinas y pirimidinas, entre otros. Ciertos organismos son
incapaces de producir una o más de estas sustancias esenciales. Por lo tanto, para que
puedan sobrevivir y desarrollarse, deben existir fuentes externas disponibles de estas
sustancias, las cuales se toman del exterior y son los llamados factores de crecimien-
to (compuestos orgánicos que en pequeñas concentraciones promueven el creci-
miento). Entre estos factores podemos incluir, materiales inorgánicos, aminoácidos,
ácidos grasos, ácidos nucléicos, etc., pero en realidad, cualquier elemento o com-
puesto, si es incorporado a la célula o si promueve el crecimiento, puede ser consi-
derado como factor de crecimiento. Definitivamente, es necesario reconocer factores
primarios y secundarios entre los factores de crecimiento. Los primarios son aquellos
obligatorios para la existencia de los microorganismos y de cualquier organismo en
general. Los factores pueden funcionar a nivel bioquímico, fisiológico o nutricional.
Las funciones específicas de estos factores, en muchos casos, no se conocen.
106 ECOLOGÍA QUÍMICA
NUTRIMENTOS
DIFERENCIACIÓN
Ciclohexano Ciclohexanol
Pseudomonas
Ciclohexanona
carbono y energía. Esto solo es posible por un ataque sinergista al plaguicida; estan-
do aisladas, ninguna de las dos cepas puede mineralizar el anillo pirimidinílico del
'Diazinón', ni crecer sobre este compuesto (Atlas y Bartha, 1987).
En el suelo, el control del movimiento activo microbiano, puede depender de
un gradiente químico, que da lugar a quimiotaxis positiva o negativa. Por ejemplo,
Dictyostelium mucuroides en sus etapas mixoamiboideas, es repelida por los miem-
bros de su especie, y este comportamiento da lugar a una separación radial entre los
individuos de la población. Esta disposición espacial facilita la depredación de las
bacterias, lo que puede compararse con el pastoreo de ovejas por los perros, o con
la disposición de los melanoblastos de las salamandras.
El 3,5, monofosfato cíclico de adenosina (AMP, acrasina), producido por bacte-
rias y algunos hongos, ha sido señalado como factor químico que dispara el movi-
miento de separación entre las bacterias, y al contrario, tiene un efecto de agrega-
ción en Dictyostelium; éste, produce la enzima acrasinasa (fosfodiesterasa), que anula
la acción dispersante de la acrasina. El AMP cíclico, es un mensajero secundario que
media la acción de muchas hormonas animales y está involucrado en la inhibición
de enzimas catabólicas de las bacterias. Es pertinente recordar que este compuesto
es un derivado de la adenosina, que a su vez, es producida durante el metabolismo
del ATP (compuesto energético por excelencia dentro de las células); en los anima-
les, la adenosina se libera en muchos tejidos cuando las células sufren una deficien-
cia de oxígeno.
La importancia fisiológica de la adenosina es muy grande, y en general, su ac-
ción es diversa; en el hombre, se ha comprobado que puede inhibir la agregación
plaquetaria, dilatar los vasos sanguíneos, principalmente la circulación coronaria y
cerebral, disminuir la liberación de algunos neurotransmisores que excitan al siste-
ma nervioso central, así como la contracción del músculo intestinal y la lipólisis en
el tejido adiposo, además, actúa como protector de la función hepática. Otro aspec-
to interesante de la adenosina, es su relación con las metilxantinas (alcaloides de la
purina) que son compuestos bloqueadores de la fosfodiesterasa, la cual rompe e
inactiva al AMP cíclico; las metilxantinas son además, potentes antagonistas de las ac-
ciones de la adenosina. Las metilxantinas están consideradas entre las drogas de ma-
yor consumo por los seres humanos, los alcaloides cafeína, teofilina y teobromina,
son algunos ejemplos de este grupo de compuestos. Se cree que el efecto estimulan-
te de las bebidas que contienen estos alcaloides, puede deberse al antagonismo en-
tre ellas y la adenosina (Konijn et al., 1967; Atlas y Bartha, 1987).
La quimiotaxis positiva, tiene el efecto de producir agregados celulares o bien,
conjugación sexual. Gracias a las cualidades específicas conferidas por la agregación,
los microorganismos han logrado ocupar nuevos nichos, por lo tanto, los agregados
celulares tienen valor adaptativo.
Por el contrario, en formas multicelulares, como por ejemplo el hongo Rhi-
zopus spp., parte del crecimiento se da por la repulsión que unas hifas muestran
por las otras. Se supone que esto ha dado origen a diversos modelos de crecimien-
114 ECOLOGÍA QUÍMICA
Antibiosis
Líquenes
Estos se originan por la estrecha relación simbiótica que establece un hongo (el mi-
cobionte) con un alga (ficobionte) o una cianobacteria (microbionte), donde los dos
miembros de la asociación crecen íntimamente asociados formando un talo.2 Los li-
quenes son probablemente el ejemplo más sobresaliente de relaciones simbióticas
entre poblaciones de microorganismos. El fotobionte en esta asociación, captura
energía, a través de la fotosíntesis, y si es una cianobacteria, puede incluso fijar ni-
trógeno. A cambio de la fuente de carbono (y en su caso de nitrógeno), el micobion-
te provee de nutrimentos a su asociado y le ayuda a regular sus requerimientos de
agua y luz. De este modo, los ficobiontes de los líquenes son productores primarios,
y los micobiontes, son consumidores. En algunos casos, los micobiontes también
proveen a los fotobiontes de ciertos factores de crecimiento. Las capas que forman
ambos organismos unidos en el liquen, funcionan como tejidos primitivos.
La asociación entre hongos, algas o bacterias en los líquenes, permite la sobre-
vivencia de ambas partes en ambientes sumamente agresivos y pobres, como la su-
perficie de las rocas o los troncos de los árboles, donde ninguno de los asociados po-
dría sobrevivir aisladamente.
La especificidad entre algas y hongos en los líquenes es evidente, pero no abso-
luta. Una especie dada de alga puede formar una asociación con cualquier especie
de hongo compatible con ella, y viceversa. En algunos líquenes pueden existir po-
blaciones múltiples de ficobiontes y micobiontes. Algunos líquenes son capaces de
fijar el N atmosférico, especialmente aquellos que poseen algas fijadoras de N 2 , co-
mo Nostoc.
2
Talo es un cuerpo vegetativo no diferenciado en un eje caulinar (tallo) folioso y en raíces; unas
veces es unicelular y de forma muy simple, otras veces, filamentoso o laminar. Las plantas y otros orga-
nismos con talo forman el grupo de los talofitos (algas, bacterias, hongos, liqúenes).
LOS MICROORGANISMOS Y LA ECOLOGÍA QUÍMICA 119
Los estudios sobre líquenes sugieren que esta simbiosis es realmente un caso de
parasitismo controlado en el cual el alga ha desarrollado un grado de resistencia tal
al hongo parásito, que el porcentaje de células del alga muertas por el hongo, se
equilibra mediante la producción de nuevas células.
El balance de la asociación simbiótica de un liquen es muy delicado y puede ser
roto por cambios ambientales; son particularmente sensibles a los contaminantes
del aire, como el dióxido de azufre que inhibe a las algas de los líquenes. Poco des-
pués de que el alga desaparece, el micobionte también desaparece.
Algunas algas y protozoarios pueden formar también asociaciones mutualistas
o simbióticas; Paramecium puede hospedar numerosas células del alga Chlorella den-
tro de su citoplasma. Algunos foraminíferos viven con algas Pyrrophycophytas o
Chrisophycophytas en su interior, la presencia de estas algas les da un color rojo a
los paramecios (Atlas y Bartha, 1987).
Las relaciones entre microorganismos y plantas han tenido sin duda, enorme impor-
tancia en el desarrollo de la civilización, desde que los seres humanos comenzaron a
depender de manera extensiva de las plantas cultivadas para su alimentación. Las
crónicas antiguas sobre hambrunas, plagas y epidemias muestran que algunas de las
más serias enfermedades de las plantas, como las royas, tizones y mohos, fueron re-
conocidos mucho antes de que surgiera la agricultura organizada.
Más recientemente, las enfermedades de las plantas han llegado a producir ca-
tástrofes y hambrunas en varias partes del mundo. En 1840, una enfermedad ter-
minó prácticamente con toda la cosecha de papas en Irlanda, cuando la papa era la
base de la alimentación de los irlandeses. El potencial de estas catástrofes por enfer-
medades en las plantas cultivadas persiste aun en la actualidad. La causa de ello es
la tendencia de la agricultura moderna de producir a base de monocultivos, con
plantas mejoradas y genéticamente homogéneas; además, muchos de los cultivos es-
tán estrechamente relacionados (los cereales) y se siembran cercanos unos a otros,
cubriendo grandes extensiones de tierra cultivada en todo el mundo. Esto ha suce-
dido con la avena y el maíz, entre otros.
Además de provocar pérdidas en las cosechas, algunas enfermedades de las plan-
tas pueden causar problemas directamente al hombre y a los animales domésticos;
por ejemplo, el cornezuelo del centeno, Claviceps purpurea que es altamente tóxico
por su contenido en alcaloides del ergot. Los cuerpos fructíferos de estos hongos
pueden ir mezclados con el grano y ser molidos junto con éste, lo que provoca que
la harina se contamine con las toxinas y a su vez se vuelva tóxica.
Debido a que las raíces constituyen una fuente de carbono orgánico, la densi-
dad de poblaciones de microorganismos, especialmente bacterias, es considerable-
mente mayor en la rizósfera que en otras partes del suelo. El incremento relativo en
120 ECOLOGÍA QUÍMICA
Mecanismos de reconocimiento
3
Apoplasma o apoplasto: sistema continuo de paredes celulares y de espacios aéreos intercelulares
en los tejidos de las plantas.
LOS MICROORGANISMOS Y LA ECOLOGÍA QUÍMICA 121
to del suelo, y las concentraciones en la rizósfera son suficientemente altas como pa-
ra producir efectos morfogenéticos en las raíces (Marschner, 1995; Paul y Clark,
1996).
En suma, el suelo puede contener muy diversos compuestos secundarios que
provienen de la actividad de microorganismos, plantas y animales. Las interacciones
entre el suelo, las plantas, otros organismos y las condiciones abióticas son tan com-
plejas y numerosas que es imposible pretender una generalización de estas interac-
ciones y todos los procesos involucrados en ellas. La variedad de promotores del cre-
cimiento vegetal, antibióticos, volátiles, fitoalexinas, sideróforos,4 cianuros, sulfuro
de hidrógeno, etileno, ácido acético, auxinas, ácido giberélico, ácido absísico, pseu-
dobactina, catecoles, tricina y muchos otros, hablan de la diversidad química que
está aunada a la biológica en el edafosistema.
En general, las plantas responden ante los microorganismos patógenos por medio
de:
• MS sintetizados antes del ataque (defensas constitutivas);
• síntesis de fitoalexinas microbianas;
• respuesta hipersensitiva;
• modificación de la pared celular.
Por otro lado, el microbio, al reconocer al hospedero, puede responder desarro-
llando formas parasíticas.
Existen pruebas de la existencia de una relación gene a gene entre el hospedero
y el patógeno. Para cada gene que controla la resistencia en el hospedero, existe el co-
rrespondiente gene en el patógeno que gobierna la avirulencia específica para ese hos-
pedero. En relación a la dominancia que estos genes presentan, generalmente, la re-
sistencia en el hospedero, es dominante, lo mismo que la avirulencia en el patógeno.
Lo anterior significa que la resistencia y la avirulencia requieren de expresión
genética, y por lo tanto, la sensibilidad y la virulencia están determinadas por la pér-
dida de la función de los genes (Sequeira, 1984).
La síntesis de fitoalexinas, no es el único mecanismo de resistencia usado por
las plantas, ni tampoco es un mecanismo infalible de resistencia. La rápida muerte
de las células en las cercanías del sitio infectado, una respuesta que se llama reacción
hipersensitiva, es una respuesta común de defensa y se caracteriza por pérdida de
agua, un rápido colapso de las células, decoloración y daños en la membrana. Los
4
En el suelo, el Fe3+, la forma más común de fierro, es insoluble. Para que las plantas lo absorban
debe haber exudación de protones (acidificación) o una reacción con los compuestos orgánicos con
fuerte afinidad por el Fe3+; estos compuestos se conocen como ferricromos o sideróforos y consisten fre-
cuentemente en hidroxioximatos con un grupo hidroxi íntimamente relacionado con la porción nitro-
genada de la molécula (schizokineno y micobactina).
LOS MICROORGANISMOS Y LA ECOLOGÍA QUÍMICA 123
Clase Descripción
Compuestos pre-infección:
1. Prohibitinas Metabolitos que reducen o detienen completamente
el desarrollo in vivo de los microorganismos.
2. Inhibitinas Metabolitos que aumentan después de una infección
y expresan su toxicidad total.
Compuestos post-infección:
1. Post-inhibitinas Metabolitos formados por la hidrólisis u oxidación
de substratos no tóxicos pre existentes.
2. Fitoalexinas Metabolitos formados de novo después de la invasión,
por medio de bloqueo o activación génica
de un sistema latente de enzimas.
Aun cuando este esquema muestra una cierta arbitrariedad para clasificar a los
MS involucrados en las defensas contra los microorganismos, puede ser útil para en-
tender los mecanismos de formación de las distintas clases de compuestos señalados
como tales.
Cierto número de plantas poseen un mecanismo de resistencia a las enfermeda-
des basado, en parte, en la presencia de fungitoxinas (prohibitinas, que pueden con-
siderarse como constitutivas) que son suficientes para prevenir la invasión por algún
microbio. Estos compuestos tienen una estructura básicamente fenólica, aunque
existen otro tipo de compuestos como los triterpenos y los alcaloides.
124 ECOLOGÍA QUÍMICA
Fitoalexinas
Las fitoalexinas son un grupo de compuestos muy heterogéneo de bajo peso mole-
cular con propiedades antimicrobianas. Las fitoalexinas no se encuentran presentes
en las plantas sanas, sino que aparecen sólo en las que sufren alguna enfermedad, y
específicamente, en el sitio de la infección. La síntesis de fitoalexinas puede ser in-
ducida por moléculas de origen biótico o abiótico llamadas inductores, entre ellas
se encuentran los (3-glucanos, glicoproteínas y lípidos de la pared celular. Por ejem-
plo, la enzima endopoligalacturonasa, aislada de las paredes celulares de hongos y
bacterias, funciona como un inductor que provoca la liberación de otro inductor
(endógeno) de la pared celular de la planta, y que simplemente consiste en fragmen-
tos pécticos liberados de la pared vegetal como consecuencia de la acción de la en-
zima microbiana (Ebel. 1986).
Otros ejemplos de fitoalexinas son: el coumestrol de la alfalfa, la medicarpina
de esta misma especie y del trébol rojo, los ácidos clorogénico y caféico (y las quino-
nas de éstos), la escopolina, α-solanina y OC-chaconina de la papa, el sesquiterpeno
capsidiol del pimiento, el gosipol del algodón, diversos furanoterpenoides del camo-
te, los dihidrofenantrenos: orquinol, hircinol y loroglosol de las orquídeas, y diver-
sos diterpenos aislados de la superficie foliar de Nicotiana spp. Todos estos compues-
tos han sido aislados de plantas infectadas por hongos (Kuc y Shain, 1974; Helgeson
yDeverall, 1984).
En las Pinaceae, las oleoresinas, que son mezclas hidrofóbicas compuestas en
gran medida de resinas y ácidos grasos, mono y sesquiterpenos y algunos alkanos,
aumentan en cantidad alrededor de las heridas y los tejidos infectados, convirtién-
dose en una efectiva barrera mecánica y química, deficiente en agua que repele a los
microorganismos. El estilbeno pinosilvina es un fungistático que existe en grandes
cantidades en el duramen de la madera, y se forma en la albura, como respuesta al
ataque por patógenos (Kuc y Shain, 1974; Bell, 1981).
Los cítricos son infectados por una asociación de hongos que se conoce con el
nombre de fumagina, la cual produce amarillamiento y caída de las hojas, desarro-
llo de frutos pequeños, bloqueo de la fotosíntesis y la nutrición foliar. Cuando las
plántulas de Citrus se infectan experimentalmente con Trichoderma harzianum, en
los tejidos de la planta se activa la síntesis de derivados de la cumarina, típicamente
asociados a una respuesta de defensa. El objetivo de muchas investigaciones en re-
lación a las respuestas de las plantas a los fitopatógenos, es lograr el fitomejoramien-
to de especies y variedades de diversos cultivos que presenten una mayor resistencia
al ataque de estos microorganismos. Para ello se trata, entre otras cosas, de identifi-
car los genes que inducen la biosíntesis de los compuestos defensivos, para conocer
las bases bioquímicas de la interacción y la forma como actúan estos genes antipa-
tógenos que se activan específicamente después de la infección. Es necesario tener
primero este tipo de información para pensar, después, en el fitomejoramiento por
medio de la ingeniería genética (Chiong y Pérez, 1989).
126 ECOLOGÍA QUÍMICA
membrana plasmática
ELICITORES pared celular
apresorio
Cualquier medio que interfiera con la habilidad del patógeno para sintetizar las
enzimas detoxificadoras de las fitoalexinas, o disminuir la actividad de estas enzi-
mas, puede aminorar o nulificar la patogenicidad del hongo. Es posible que existan
ciertas enfermedades sobre las cuales, los factores ambientales y fisiológicos (dismi-
nución de glucosa), tengan efectos significativos sobre la producción o actividad de
estas enzimas detoxificadoras. A los inhibidores potenciales o reales de estas enzi-
mas, se les denomina sinergistas de las fitoalexinas. Los progresos logrados por la
ingeniería genética, sugieren que puede lograrse una agricultura exenta de plaguici-
das, si las vías biosintéticas de las fitoalexinas de los cultivos, pueden alterarse de tal
modo que produzcan fitoalexinas diferentes; en este caso, sus patógenos pueden
verse imposibilitados de detoxificar o tolerar los nuevos compuestos. Esta posible
modificación de las vías biosintéticas, está aun muy lejos de lograrse (VanEtten et
al, 1989).
128 ECOLOGÍA QUÍMICA
Factores proteicos
Las lectinas son proteínas no catalíticas o cuasi catalíticas, que se detectaron y aisla-
ron por vez primera de algunas semillas tóxicas, como el ricino, debido a su activi-
dad biológica —que en este caso se refiere a la capacidad de aglutinar eritrocitos—
y al consecuente uso medicinal de las plantas que las contienen. Las lectinas pueden
desempeñar un papel importante en la resistencia de las plantas a los microbios.
La primera vez que se habló de las características proteicas de las lectinas, fue al
caracterizar el principio activo de las semillas de Abrus precatorius "jeriquití", que
contiene abrina, albúmina muy tóxica con propiedades hemaglutinantes semejantes
a las del ricino. La lectina de la soya ha sido implicada en la respuesta de la resisten-
cia a la infección por Phytophtora megasperma e incluso se ha comprobado que exis-
te mayor cantidad de esta lectina, en las variedades resistentes a Phytophtom de este
cultivo (Liener et al, 1986).
Una característica sobresaliente de las lectinas, se refiere a su propiedad de ligar-
se de modo específico, con los carbohidratos y sus derivados, por ello son usadas
ampliamente con propósitos preparativos y analíticos en bioquímica, biología celular,
inmunología, etc. Por ejemplo, los espermatozoides de los erizos de mar, reconocen
a los óvulos, gracias a una lectina que contienen en la membrana y que se asocia de
manera específica con los carbohidratos de la membrana del óvulo. Las lectinas tam-
bién contribuyen a la identificación de los grupos sanguíneos ABO de los humanos.
Los receptores de lectinas, se encuentran exclusivamente en la superficie de las
membranas (Liener et al., 1986).
Neisseria gonorrhoeae puede ser diferenciada de otras Neisseria o bacterias rela-
cionadas, porque se aglutina con la lectina aglutinina del germen de trigo. Esta aglu-
tinina se liga específicamente a los extremos y septos de las hifas de Tricoderma vi-
ride; la germinación y el crecimiento de T. viride son visiblemente inhibidas por la
aglutinina a una concentración de 30-50 mg en 50 ml (Liener et al., 1986).
5
Inductor del tumor.
130 ECOLOGÍA QUÍMICA
Bacteria Leguminosa
R. leguminosarum Chícharo
R. phaseoli Frijol
R. trifolii Trébol
R. meliloti Alfalfa
Bradyrhizobium/R.japonicum Soya
Relaciones planta-micorrizas
Las asociaciones simbióticas toman muchas formas, aquellas que involucran a los
hongos incluyen además de los líquenes ya mencionados (formados, tanto por hon-
gos y algas, como por hongos y cianobacterias), a las asociaciones micorrízicas entre
los hongos y las raíces de numerosas plantas. Esta asociación puede darse entre só-
lo dos organismos (la planta y el hongo micorrízico), o bien, entre tres organismos,
como en el caso de las plantas que están asociadas simbióticamente con microorga-
nismos capaces de fijar N2 de la atmósfera. En las leguminosas, la asociación invo-
lucra a las plantas de esta familia, a Rhizobium y al hongo micorrízico. En el caso
del aile (Alnus spp.) la asociación se establece entre el árbol, el actinomiceto Frankia
y los hongos micorrízicos.
Las asociaciones micorrízicas difieren de otras asociaciones de las raíces de las
plantas y los microorganismos en la rizósfera, por la gran especificidad y organiza-
ción de la relación planta-hongo. La asociación micorrízica involucra la integración
de las raíces de la planta y el micelio del hongo, para constituir unidades morfoló-
gicamente integradas (Atlas y Bartha, 1987).
Los registros fósiles muestran que la asociación entre las raíces de las plantas y
los hongos es tan antigua como las plantas terrestres. Las famosas plantas fósiles de
Rhynie, Aberdeen en Escocia, tienen gran significancia para seguir la pista de la evo-
lución de las plantas vasculares. Estas plantas constituyen el órden Psilophytales de
la clase o subdivisión Psilopsida. Las rocas que contienen estos fósiles pertenecen al
Devónico Bajo de hace aproximadamente 370 millones de años. Estas plantas po-
seen estructuras fúngicas identificables, muy similares a las actuales micorrizas ar-
busculares. En esta asociación, los órganos subterráneos de la planta, con los que el
hongo estaba asociado, no eran verdaderas raíces. A través de la evolución se ha po-
dido constatar que ha habido más adaptaciones de parte de las plantas que de los
hongos (Paul y Clark, 1996).
Los hongos micorrízicos se asocian prácticamente con todas las plantas, lo que
habla de la importancia de esta asociación; sin embargo, algunas especies de las fa-
milias Cyperceae, Juncaceae, Urticaceae, Chenopodiaceae, Caryophyllaceae, Ama-
ranthaceae y Brassicaceae (Cruciferae) son infectadas en mucho menor grado que
las otras familias. Algunas de las más perjudiciales malezas en los cultivos, no son
micorrizables, y para desarrollarse rápidamente en las áreas donde los nutrientes son
adecuados, dependen de sus hábitos de rápido crecimiento y de finos pelos radica-
les no infectados por las micorrizas.
Existe una relación negativa general entre la presencia de raíces finas o pelos ra-
dicales y la formación de micorrizas. Las plantas que tienen raíces muy finas y mu-
chos pelos radicales, como los pastos, no son tan dependientes de sus hongos aso-
ciados, como lo son otras plantas con raíces menos finas y pocos pelos radicales
(ciertas leguminosas, cítricos y pinos, por ejemplo).
Aquellas plantas capaces de formar micorrizas, tienen en general un atributo co-
134 ECOLOGÍA QUÍMICA
queña masa de material fúngico que difícilmente excede el 10% del peso de la raíz.
Además de nitrógeno y fósforo, el hongo absorbe y transfiere a la planta elementos
como el cobre y el zinc. Existe una mayor actividad de fosfatasas en las raíces mico-
rrizables que en las no micorrizables, por lo tanto, los hongos micorrízicos pueden
transferir fosfatos de las fuentes externas a sus plantas hospederas. Algunos cálculos
han mostrado que las raíces micorrizadas pueden contener 4 veces más fósforo que
las que no están colonizadas. En algunos casos existe una combinación de ecto y en-
domicorrizas que se conoce como ectendomicorrizas; la existencia de éstas demues-
tra que en realidad existe un continuum entre las ecto y las endomicorrizas VA.
Esta clasificación original de las micorrizas en dos grupos, ha sido ampliada a 7
tipos, a medida que se obtiene mayor información de las diferentes asociaciones mi-
corrízicas que hongos y plantas son capaces de establecer. El tipo de las ectomicorri-
zas persiste hasta la actualidad, en cambio las endomicorrizas ya han sido divididas
en diversos grupos, entre ellos, los de las orquidaceas, monotropoides y ericoides,
representan asociaciones con tipos de hospederos específicos.
Los hongos septados que forman asociaciones micorrízicas con las 12 000 a
30 000 especies de la familia de las orquídeas, merecen especial mención por la sig-
nificancia que tiene esta asociación tanto para las orquídeas como para los hongos,
y por el interés económico y estético que existe por el grupo de las orquídeas. Estas
plantas, cuyo estado maduro puede ser clorofílico o aclorofílico, pasan por un esta-
do de plántula, durante el cual son incapaces de fotosintetizar. Sus semillas son tan
pequeñas que casi no contienen reservas nutritivas. Una vez que germinan, el em-
brión no puede sobrevivir si no tiene una fuente externa de carbohidratos y nutri-
mentos o si no es infectada por un hongo simbiótico como Rhizoctonia, Marasmius,
Armillaria y Fomes, que en su estado no micorrízico frecuentemente se comportan
como patógenos destructivos.
Las hifas intracelulares dentro de la orquídea tienen una vida limitada; empie-
zan a ser digeridas a las 30 o 40 horas de haber penetrado a la planta y la destruc-
ción se completa alrededor de los 11 días. De este modo, debe iniciarse una nueva
infección para que la asociación persista. Se pensaba que la digestión del hongo
constituía la fuente de alimento para la plántula, pero se ha visto que la transferen-
cia de nutrimentos es un proceso continuo que parece realizarse a través de las mem-
branas intactas del hongo hacia las células hospederas de la orquídea. Aun existe
muy poca información sobre si la orquídea, una vez que madura y puede fotosinte-
tizar, transfiere compuestos orgánicos hacia el hongo. Las orquídeas epífitas tropica-
les se conectan con la planta que las soporta, a través de las hifas del hongo mico-
rrízico, lo que indica un grado de parasitismo de la orquídea con la otra planta (Paul
y Clark, 1996; Smith y Read, 1997).
Los hongos micorrízicos VA, deben haber enfrentado y superado, casi siempre,
problemas con las defensas de las plantas. Por otro lado, las plantas que se asocian
con estos hongos, ejercen sobre ellos un cierto control durante la asociación simbió-
tica, ya que la colonización se limita a una proliferación del micelio del hongo con-
136 ECOLOGÍA QUÍMICA
finada al tejido parenquimatoso cortical de la raíz. Las plantas poseen un muy va-
riado sistema defensivo que puede ser disparado por el ataque de los microorganis-
mos. Durante las interacciones con hongos MVA compatibles, se produce en las
plantas una activación de respuestas de defensa inducidas, débiles, transitorias, po-
co coordinadas o extremadamente localizadas, que difieren de aquellas que se pre-
sentan durante las interacciones con patógenos. Cuando los genes de la planta, re-
lacionados con la simbiosis, sufren una mutación, las respuestas típicas de defensa
que se presentan determinan la resistencia de la raíz a la colonización por las MVA.
En contraste, las plantas que constitutivamente expresan genes de defensa no son
afectadas en su capacidad simbiótica. Los mecanismos por medio de los cuales, las
plantas pueden modular las respuestas defensivas durante las interacciones simbió-
ticas y la forma en que el hongo VA las enfrenta, son variadas y complejas (Giani-
nazzi-Pearson et al., 1996).
Actualmente, existe ya cierta información sobre MS provenientes de los exudados
radicales, que pueden afectar, positiva o negativamente, el desarrollo de los hongos
micorrízicos en las raíces de las plantas. Elias y Safir (1987) encontraron un aumen-
to en la elongación de las hifas cuando un hongo micorrízico creció en un medio
conteniendo exudados de Trifolium repens; Tsai y Phillips (1991) observaron este
mismo efecto, pero con los exudados radicales de zanahoria; de igual modo, Poulin
et al. (1993) identificaron, en los exudados radicales de plántulas de alfalfa, algunos
compuestos que estimulaban el crecimiento de las hifas de Gigaspora margarita. En
cambio, otros trabajos ponen en evidencia la presencia de compuestos inhibitorios
del crecimiento de hongos endomicorrízicos en los exudados de raíces; algunos de és-
tos metabolitos tóxicos no permiten el establecimiento de los hongos en la raíces de
las plantas no hospederas (Tester et al., 1987). Koviac y colaboradores (1984) encon-
traron que las raíces de pino ponderosa y de pino rojo, liberan compuestos que in-
ducen una supresion alelopática en los hongos MVA. Los extractos acuosos de raíces
de Brassica oleracea inhibieron la germinación de esporas de Glomus mosseae (Vierhei-
lig y Ocampo, 1990), y los compuestos extraídos con solventes orgánicos de raíces
frescas de Brassica kaber y B. nigra, ocasionaron inhibición significativa en la germi-
nación de esporas de Glomus intramdices y G. etunicatum (Schreiner y Koide, 1993).
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LOS CAMINOS ADAPTATIVOS
EN LA DEFENSA Y EL ATAQUE
[139]
140 ECOLOGÍA QUÍMICA
Pollard (1992) señala que hay por lo menos tres variantes dentro del significa-
do que se le da al término 'defensa': la antibiosis, la defensa funcional y la defensa
adaptativa. Diversos estudios han demostrado que en la antibiosis, los aleloquími-
cos o las estructuras que poseen las plantas son perjudiciales para un herbívoro. Lo
que Pollard define como defensa funcional es una característica de la planta que
causa que el herbívoro coma menos de ella, ya sea porque francamente la rechaza
(disuasión), porque coma a un ritmo más lento o porque sus niveles de población
se ven afectados. Las defensas adaptativas son las que evolucionan en respuesta a
presiones de selección impuestas por los herbívoros, cosa que es difícil de compro-
bar en muchos casos, por lo que puede caerse en el error de pensar que un herbí-
voro ha sido la fuerza de selección que determinó la producción de una 'defensa en
una planta.
El término 'mecanismo de defensa' tiene una connotación fundamental de
adaptación. La adaptación defensiva es difícil de probar y debe realizarse con base
en la variación genética (Jones, 1971).
En las siguientes secciones se analizarán los principales aspectos involucrados en
los procesos adaptativos durante la defensa y el ataque.
MECANISMOS DE DEFENSA
Entre los mecanismos de defensa que desarrollaron las plantas se pueden citar cua-
tro grupos principales:
• físicos (espinas y tricomas, follaje fibroso o resinoso, cutícula y corteza endu-
recidas, gruesas y suberizadas, paredes celulares lignificadas);
• fenológicos (etapas del ciclo de vida de la planta que se desfasan de los tiem-
pos en que aparecen los herbívoros o patógenos);
• de asociación (relaciones mutualistas con diversos organismos, por ej. hormi-
gas, hongos, bacterias);
• químicos, de gran importancia para las plantas, basados en los metabolitos se-
cundarios tóxicos o repelentes que las plantas producen (ductos o cavidades
llenas de resinas, paredes celulares impregnadas de fenoles, células que contie-
nen metabolitos secundarios diversos).
Entre estos ejemplos, debe añadirse que ciertas plantas son capaces de almace-
nar el nitrógeno en formas no aprovechables para los herbívoros. Las plantas asig-
nan parte de su presupuesto energético a la elaboración de estos mecanismos de-
fensivos, procurando optimizar su adecuación individual (Langenheim, 1978,
1984; Behnke, 1984; Berryman, 1988; Bernays, 1991; Grubb, 1992; Fiala et al,
1994).
LOS CAMINOS ADAPTATIVOS EN LA DEFENSA Y EL ATAQUE 141
Escape
Defensa
Defensas constitutivas
Las plantas han desarrollado numerosas estructuras y compuestos químicos que han
incorporado a sus tejidos con el propósito de defenderse. Las defensas constitutivas
pueden detener, repeler, intoxicar o interferir con el desarrollo o reproducción de los
1
El desarrollo de algunos insectos en el huevo, se inicia inmediatamente después de la oviposi-
ción, se prolonga durante unas cuantas semanas y luego se detiene durante un cierto periodo que se co-
noce como diapausa.
142 ECOLOGÍA QUÍMICA
Defensas inducidas
ción natural sobre los caracteres inducidos de interés, los principios que rigen la
reacción y los caracteres de adecuación correlacionados, También existen dudas so-
bre el valor de las defensas inducidas, que son eventuales, comparadas con las de-
fensas constitutivas permanentes (Rollinson y Anderson, 1985; Eisner y Meinwald,
1995).
Todas las respuestas de defensa, de cualquier organismo, sean éstas estructura-
les o inmunológicas, comparten las siguientes propiedades:
• especificidad;
• capacidad de aumento de las defensas;
• memoria.
Especificidad
das con las defensas químicas. Acacia depranolobius, que es ramoneada por cabras,
responde produciendo ramas muy delgadas con mayor número de espinas (y de ma-
yor longitud) que las normales. De igual forma, las proyecciones espinosas de Ru-
bus e Illex son más largas y afiladas en aquellas plantas que crecen en zonas donde
pasta el ganado. Ahora bien, al igual que en otros organismos, las defensas induci-
das de las plantas, también se pueden producir por estímulos abióticos (Levin,
1976).
Las defensas inducidas se han visto siempre como fenómenos condicionados por un
estímulo determinado, sin embargo la relación estímulo-respuesta no es un hecho
simple. Se ha comprobado que el vigor de una respuesta puede acrecentarse, si au-
menta la fuerza del estímulo. Esto se ha comprobado especialmente en las relacio-
nes parásito-hospedero. En las infecciones por helmintos, particularmente de lom-
brices intestinales, el mantenimiento y grado de inmunidad dependen de una
continua reinfección. En algunos ratones infestados de céstodos, la inmunidad se
produce arriba de cierto umbral de infección; cuando éste se rebasa, todos los pará-
sitos son arrojados. En los moluscos, un simple parásito puede inducir resistencia, y
ésta se incrementa si el número de parásitos crece. Esta propiedad de las defensas in-
ducidas, permite una modulación de la respuesta, dependiente de la densidad, lo
cual parece ser muy importante en todos los tipos de resistencia adquirida que se
han investigado. Por ejemplo, la longitud de las espinas inducidas de los briozoarios
marinos, se incrementa con el nivel del estímulo; cada colonia tiene su propio um-
bral de respuesta y su trayectoria de amplificación. Otra característica de la respues-
ta de estos animales, es que para un nivel constante de estímulo, el nivel de defen-
sas se incrementa proporcionalmente con el tamaño de la colonia (Gilbert, 1966).
Otros estudios con organismos marinos, demuestran que la edad de los orga-
nismos de una colonia es importante para una respuesta de defensa; sólo los zooi-
des jóvenes en una colonia de briozoarios, son capaces de producir estolones contra
otros miembros de la colonia. Los jóvenes se encuentran en la periferia de la colo-
nia, donde pueden defenderla más efectivamente (Harvell, 1990). La propiedad de
amplificar la respuesta de las defensas inducidas se ha observado en diversos tipos de
organismos marinos y plantas, aunque en estas últimas, el tipo de MS producido
puede cambiar dependiendo del tipo de estímulo (Baldwin, 1989).
En algunos animales existe un momento muy definido para que la exposición
a un estímulo, produzca una defensa. Los rotíferos y algunos cladóceros, requieren
que la inducción se dé durante el desarrollo embrionario, para que se produzca una
progenie clonal con defensas. Otros cladóceros pueden ser inducidos por los estí-
mulos cuando se encuentran en el segundo y tercer estadio, o bien producirse du-
rante cualquier etapa de su crecimiento postnatal (Dodson, 1989).
LOS CAMINOS ADAPTATIVOS EN LA DEFENSA Y EL ATAQUE 145
Memoria
En este punto, es importante referirnos a las defensas químicas que algunos anima-
les han adquirido a través de la evolución. Entre los animales terrestres, un grupo
que está dotado con un sistema químico de armamento defensivo muy agresivo y
diverso, es el de los artrópodos. Sus defensas contra los depredadores han sido am-
pliamente estudiadas y pueden dividirse en dos grupos:
1. las que son elaboradas por las glándulas exócrinas;
2. aquellas que no son estrictamente de origen glandular y que se encuentran
en la sangre, el intestino u otro lugar dentro del cuerpo.
Las defensas glandulares se dividen a su vez en dos grupos dependiendo de la
forma como son administradas a los enemigos:
1. las inyectables;
2. las no inyectables.
Como ejemplo clásico de las primeras, se encuentran los venenos asociados con
los aguijones de los alacranes y de los Hymenoptera (avispas), las mandíbulas de los
cienpiés y los quelíceros de las arañas. Estos no sólo son defensas contra los depre-
dadores, sino que se utilizan también para paralizar a la presa (Eisner, 1970; Eisner
y Meinwald, 1995).
146 ECOLOGÍA QUÍMICA
Defensas glandulares
Las orugas de las mariposas Papilionidae poseen una glándula defensiva, el osmete-
rium, situada en la parte dorsal de la cabeza, que consiste en dos invaginaciones den-
tadas capaces de surgir bruscamente como un par de "cuernos", cuando el animal es
molestado. Estas protuberancias son intesamente olorosas y contienen una secreción
cuyos principales componentes son: el ácido isobutírico y el 2-metil butírico. Si la
perturbación es provocada en uno de los costados de la oruga, la protuberancia co-
rrespondiente al mismo lado, crecerá más que la del lado contrario, la oruga arquea-
rá el cuerpo hacia este mismo lado y pegará sus cuernos al intruso que la molesta.
Los milípedos poseen una serie de glándulas a los lados del abdomen que pue-
den descargar una secreción que contiene benzoquinonas y que es rociada en la re-
gión del cuerpo del milípedo que ha sido perturbada, como una reacción de defen-
sa. El escarabajo armado Chauliognathus lecontei contiene ácido aceti-lénico (ácido
8-cis-dihidromatricárido) en la secreción lechosa que producen sus glándulas proto-
rácicas y abdominales. El efecto irritativo y repelente de estas defensas tiene una cor-
ta duración, generalmente mientras dura el ataque. Algunos artrópodos son capaces
de absorber por las mismas glándulas el sobrante de los líquidos defensivos después
de un ataque.
Muchos artrópodos tienen la habilidad de rociar sus secreciones defensivas con
mayor o menor precisión y hasta cierta distancia. El escarabajo carabideo Galerita
janus, rocía una secreción que contiene ácido fórmico y que proviene de dos glán-
dulas que se abren en el extremo de su abdomen junto al ano. El escarabajo rocía
con una glándula o la otra, dependiendo de que lado se le perturbe, y controla la di-
rección de la descarga flexionando, más o menos, la punta del abdomen.
Los artrópodos, por regla general, descargan sólo en respuesta al estímulo por
contacto directo. La presión de la eyección es variable; en ciertos Hemiptera puede
alcanzar desde 20 cm hasta 1 m.
Anisomorpha sp. ("manta"), es uno de los pocos insectos que puede detectar al
enemigo antes de que éste lo toque; la manta expulsa sus secreciones defensivas
cuando detecta algún pájaro cercano; el mecanismo por el cual logra está detección,
se desconoce y no parece estar relacionado con alguna vibración o perturbación vi-
sual, y si es así, debe tratarse de alguno sumamente especializado hacia los pájaros
(Eisner y Meinwald, 1995).
Las glándulas defensivas difieren considerablemente en su capacidad de alma-
cenamiento, grado de producción de la secreción y otros parámetros funcionales,
dependiendo del grupo y tipo de artrópodo que las posea. Ciertas glándulas contie-
nen los compuestos precursores de las sustancias de defensa, y la estructura morfo-
lógica de tales glándulas permite la mezcla de estos precursores en el momento de la
descarga, así, los principios activos de la secreción se producen en el momento en
que ésta es liberada; tales glándulas se denominan glándulas reactivas (Hólldobler y
Wilson, 1990).
LOS CAMINOS ADAPTATIVOS EN LA DEFENSA Y EL ATAQUE 147
Al parecer son dos los mecanismos principales por medio de los cuales las glán-
dulas expulsan su contenido:
• por compresión muscular, que involucra simplemente la contracción de los
músculos apropiados que rodean el reservorio de la glándula, por ejemplo en
los escarabajos carabideos y en Anisomorpha (fásmido);
• por la elevación de la presión en el hemocele, determinada por una cierta for-
ma de contracción de todo el cuerpo; las glándulas que expulsan sus secrecio-
nes en esta forma carecen de músculos alrededor del reservorio.
Los dos mecanismos no son excluyen tes, el escarabajo Eurycotis floridana pare-
ce descargar el contenido de sus glándulas, por medio de una combinación de los
dos mecanismos.
Diploptera punctata, otro escarabajo, posee un tercer mecanismo de expulsión
que depende de la presión del aire contenido en las traqueas de este animal (Eisner,
1970; Eisner y Meinwald, 1995).
Defensas no glandulares
Este tipo de defensas consiste en una serie de principios activos contenidos en la he-
molinfa, que pueden ejercer un control sobre el depredador cuando la sangre se li-
bera durante un ataque. El gorgojo del frijol Epilachna varivestis, libera una gota de
sangre en el sitio donde sufre alguna lastimadura, por ejemplo, la mordida de una
hormiga; esta sangre tiene un efecto repelente sumamente efectivo y no significa una
pérdida importante para el gorgojo.
Los insectos que poseen principios defensivos en la sangre pueden tener tam-
bién glándulas defensivas. Se ha comprobado que los compuestos en ambas par-
tes son similares. El saltamontes Poekilocerus bufonius produce una secreción de-
fensiva en una glándula abdominal cuyos principios activos son el dihidrocloruro
de histamina y diversos cardenólidos, principalmente calactina y calotropina. La
sangre de este insecto contiene los mismos compuestos aunque en proporción di-
ferente.
Descargas entéricas
Harborne (1988) resume las principales clases de MS de las plantas que han sido in-
volucrados en las interacciones planta-animal en la Tabla 1.
Cuando se trata de insectos en particular, los MS que han mostrado tener efec-
tos negativos contra ellos, en el sentido de afectar la mortalidad, la tasa de creci-
miento o la reproducción, o bien ser repelentes para las actividades de forrajeo, in-
cluyen también a las piretrinas, rotenoides, isobutilamidas no saturadas de cadena
larga, fitoecdisonas y análogos de las hormonas juveniles, glucósidos de los aceites
de la mostaza, oxalatos, protoanemoninas, hipericina, ácidos fluoro-grasos, seleno-
aminoácidos, inhibidores de proteinasa, limonoides, cromenos, elagitaninos y metil
LOS CAMINOS ADAPTATIVOS EN LA DEFENSA Y EL ATAQUE 149
cetonas, entre otros. Pero algunos de estos compuestos se han reportado como ino-
cuos y en algunos casos, como atrayentes de algunos otros herbívoros. De la gran
variedad de MS que las plantas contienen, algunos han sido ya considerados como
compuestos defensivos primarios: particularmente, los terpenoides, alcaloides, feno-
les y muchos derivados (Harborne, 1988; Duke, 1990).
En los diversos órganos de una planta se ha dado una especialización de MS, se-
gún el tipo de organismos que más frecuentemente se relacionan con ella, a través
de un órgano determinado. Por ejemplo, en las raíces predominan las defensas con-
tra microorganismos, y en cambio en las partes aéreas, las defensas se dirigen más
hacia los herbívoros. En una misma planta, hay por lo tanto, una diversidad de me-
canismos defensivos, estrategias, compuestos secundarios, concentraciones, periodi-
cidad, combinaciones, etc.
Una especie con semillas químicamente indefensas porque carecen de MS tóxi-
cos, depende para sobrevivir, de saciar al depredador con sus semillas; éstas son por
lo tanto pequeñas, numerosas, se producen al mismo tiempo y se dispersan facil-
mente. Las semillas que estan protegidas con MS son grandes, escasas, capaces de te-
ner latencia y difícilmente dispersadas; sus mecanismos de dispersión son costosos,
pero efectivos (Dethier, 1970; Janzen, 1979).
Muchas veces la producción de defensas químicas está determinada por un es-
trés, ya sea de tipo biológico (el ataque de un depredador, parásito, patógeno, com-
petidor; el ataque por hongos o herbívoros provoca la producción de defensas de ti-
po cualitativo como se verá más adelante) o bien, por un estrés hídrico o mineral,
que induce también la síntesis de compuestos defensivos (Fenny, 1975).
En los climas fríos los insectos tienen una mayor preferencia por los tejidos de
las plantas orientados hacia el sur, y por las partes en crecimiento donde las tasas fo-
tosintéticas son mayores y también el contenido de nutrimentos. En estos sitios, de-
bido a la presión de los herbívoros, hay asimismo una mayor producción de defen-
sas químicas.
Cuando la relación planta-herbívoro involucra a árboles con ciclos de vida muy
largos, y a insectos con ciclos de vida cortos, puede suceder que se originen hasta
200 generaciones de insectos en una sóla de los árboles. Esto permite una especiali-
zación dietética del herbívoro, mucho antes de que se produzca una reacción y un
cambio químico en el hospedero (Raffa y Berryman, 1987; Harborne, 1988).
Los mecanismos defensivos contra los herbívoros se han desarrollado no sólo a
nivel de individuo o de especie, sino que en ocasiones existen mecanismos de defen-
sa que funcionan a nivel de una comunidad de plantas de diversas especies. En es-
tas comunidades existe un mosaico biológico que se corresponde con uno químico,
el cual es sumamente efectivo como mecanismo amortiguador de la presión de los
herbívoros; éstos tienen mayor dificultad para orientarse y encontrar a sus hospede-
ros, particularmente si se trata de herbívoros especialistas, consecuentemente, la
abundancia relativa por especie de herbívoro, será menor en una comunidad vege-
tal diversificada (Bernays, 1991).
LOS CAMINOS ADAPTATIVOS EN LA DEFENSA Y EL ATAQUE 151
del enemigo. Los oxalatos y rafideos de sílice presentes en muchas plantas pueden
ayudar a la entrada de diversas toxinas vegetales al interior de los tejidos del herbí-
voro, al producir abrasión sobre las paredes intestinales. Los tricomas de muchas
plantas pueden inyectar el veneno sobre la superficie o en el interior del herbívoro.
Los aminoácidos no proteicos de muchas leguminosas son altamente polares; estos
compuestos entran al herbívoro por medio de acarreadores que los "confunden" con
los aminoácidos esenciales de la dieta normal.
Las respuestas de los herbívoros a las plantas con defensas químicas son diversas. Rhoa-
des (1985) dividió las estrategias ofensivas de los animales fitófagos en dos grupos:
1. discretas;
2. oportunistas.
Los herbívoros 'discretos' minimizan el daño a la planta y suprimen de ese mo-
do a las defensas inducidas. En cambio, los oportunistas pueden emplear un ataque
masivo para apoderarse de su alimento y someter totalmente a la planta.
En términos bioquímicos, se puede observar que algunos insectos pasan los
venenos a través de sus diversos sistemas, sin sufrir daño alguno; Manduca sexta
puede alimentarse impunemente sobre las hojas de tabaco, ricas en alcaloides,
gracias a que excreta rápidamente la nicotina, sin metabolizarla, de otra manera,
sería muy venenosa para esta larva. Otros insectos, metabolizan y detoxifican los
MS; la mosca doméstica metaboliza la nicotina y la convierte en nor-nicotina que
no es tóxica. Otros los secuestran y los almacenan de modo que no les cause da-
ño, como en el caso de la mariposa monarca (Kubo y Klocke, 1983; Reese et al.,
1989).
En la Tabla 3, se muestra el modo en que Harborne (1988) resume las variacio-
nes en el estilo de vida de los insectos que se alimentan de plantas tóxicas, y en las
formas como evitan el daño de los MS.
En los mamíferos, los sistemas de detoxificación son muy elaborados, el cangu-
ro puede detoxificar iones mortales como el fluoracetato que existe de modo natu-
ral en leguminosas como Gastrolobium y Oxylobium. El fluoracetato puede ser mor-
tal para otros mamíferos a una concentración de 1 mg/1 080 kg de peso corporal.
Esta toxina bloquea la respiración, es convertido en fluorocitrato que es un inhibi-
dor competitivo de la hidratasa aconitasa, y detiene el ciclo ácido tricarboxílico de
Krebs en la etapa del citrato. Existe una verdadera coevolución adaptativa entre es-
tas leguminosas y los canguros; éstos se han logrado adaptar al fluoracetato de las le-
guminosas, y la presión selectiva ejercida por los canguros sobre estas plantas ha ele-
vado la concentración de fluoracetato en ellas. El mecanismo de detoxificación no
se conoce totalmente; se sabe que ocurre una defluorinación y que el tripéptido glu-
tatión está involucrado en el proceso.
LOS CAMINOS ADAPTATIVOS EN LA DEFENSA Y EL ATAQUE 155
Las angiospermas y los insectos aparecieron más o menos al mismo tiempo, hace
aproximadamente 200 millones de años, en el carbonífero bajo. A partir de enton-
ces, se observa una diversificación explosiva de MS en las angiospermas seguida de
una diversificación, también explosiva, de los insectos herbívoros. El caso de la di-
versidad de éstos es interesante no sólo por que se refiere al amplio y complejo te-
ma de la variación, como un fenómeno común entre los organismos, sino que inci-
de también en la importancia que los metabolitos secundarios han tenido en este
proceso. Otras facetas de la evolución paralela entre ambos grupos de organismos
son por ejemplo, el cerramiento de carpelos y la conversión de la polinización ane-
mófila a una polinización por pájaros e insectos (Dethier, 1970).
En las gimnospermas y los heléchos hay poca diversificación de MS; en los he-
lechos existen algunos que sin ser tan variados son muy efectivos como defensas
LOS CAMINOS ADAPTATIVOS EN LA DEFENSA Y EL ATAQUE 157
contra insectos, por ejemplo, las sustancias análogas a las hormonas juveniles (Har-
borne, 1988).
utilizando como claves de identificación de las mismas, a los MS que, alguna vez, las
plantas elaboraron como defensa.
Una de las consecuencias para muchas de estas mariposas capaces de ingerir MS
diversos, fué la adquisición y apropiación de las defensas químicas de las plantas, las
que, en un momento dado, les permitieron de igual modo, defenderse de sus depre-
dadores. La mariposa papilionada Pachlioptera aristolochiae contiene ácido aristoló-
quico; las larvas de ella consumen exclusivamente plantas de la familia Aristolochia-
ceae, ingiriendo este ácido, el cual es absorbido sistémicamente y retenido por la
pupa y por el adulto. La palomilla Calimorpha jacobaeae contiene alcaloides del Se-
necio, planta de la familia Asteraceae de la que se alimenta. El escarabajo cantárido
Chauliognathus lecontei produce una secreción defensiva que contiene ácido 8-cis-di-
hidromatricárico; algunos compuestos acetilénicos similares, se encuentran en algu-
nas compuestas, y se sabe que este escarabajo visita periódicamente a estas plantas.
Probablemente el ejemplo más conocido de un mecanismo de incorporación de
compuestos secundarios tóxicos producidos por plantas, a los insectos que las co-
men, es el de la mariposa monarca, descrito por Brower y Brower (1964; Brower et
al, 1968). Las larvas de la monarca comen frecuentemente asclepiadaceas, plantas
ricas en cardenólidos. En vista de que los cardenólidos son esteroides, y de que los
insectos tienen sólo una capacidad limitada de sintetizarlos a partir de un precursor
no esteroidal, se sospechó que los cardenólidos encontrados en las mariposas y otros
insectos que pueden comer asclepiadaceas, provenían de estas plantas. Los experi-
mentos realizados con pájaros (arrendajos azules, Cyanocitta cristata bromia de la fa-
milia de los cuervos), demostraron lo anterior; los arrendajos azules podían comer
mariposas que en estado larvario se habían alimentado de plantas no tóxicas, como
Gonolobus rostratus, pero eran inducidos al vómito inmediato, si comían monarcas
alimentadas con Asclepias, Calotropis o Gomphocarpus, debido a las propiedades
eméticas de los cardenólidos. Estos experimentos confirmaron que la palatabilidad
de las mariposas dependía de la planta con la que se alimentaba. El hecho de que las
mariposas alimentadas con Gonolobus eran totalmente palatables, condujo a Brower
y colaboradores (1967) a proponer una categoría adicional de mimetismo: el auto-
mimetismo, fenómeno que consiste en que una especie de mariposa es polimórfica
para la palatabilidad debido a la selección que realiza la hembra ovipositora en de-
terminada planta hospedera (tóxica o no tóxica). En vista de que el automimetismo
es intraespecífico, los individuos palatables son réplicas o mímicos visuales perfec-
tos de los miembros no palatables de su propia especie. De esta manera, los depre-
dadores son incapaces de discriminar visualmente entre los dos tipos de mariposas,
y la experiencia que tienen, obtenida por medio de la ingestión previa de una mo-
narca tóxica, los conducen a rechazar a cualquiera de las dos. La ventaja de este au-
tomimetismo para la mariposa palatable es indudable. En vista de que el contenido
de glucósidos cardíacos en varias especies de la familia Asclepiadaceae, varía cuali y
cuantitativamente (de cero a grandes cantidades), el grado de palatabilidad de los
insectos que de ellas se alimentan, para sus vertebrados depredadores, debe respon-
LOS CAMINOS ADAPTATIVOS EN LA DEFENSA Y EL ATAQUE 159
der asimismo a un patrón que va desde los insectos completamente aceptables has-
ta los completamente inaceptables.
puestos más polares, como los alcoholes, no fueron atractivos. La atracción que el
aroma de la papa ejerce sobre este parasitoide estuvo basada en la presencia de las
mismas clases de compuestos que produjeron atracción en el maíz; en el caso del fri-
jol, los atrayentes fueron compuestos más polares. Entre los 21 compuestos que
Udayagiri y Jones (1992) aislan de las hojas del maíz, se incluyen aldehidos, ceto-
nas, alcoholes, esteres y sesquiterpenos.
Las plantas jóvenes de Cinchona ledgeriana contienen dos tipos de alcaloides: al-
caloides del indol en las hojas (cinchofilinas) y alcaloides quinolínicos en las raíces. Las
cinchofilinas muestran un efecto perjudicial sobre las larvas de Spodoptera exigua (Le-
pidoptera): reducen el crecimiento, retardan el desarrollo y provocan mortalidad en
ellas. Un efecto similar es producido por la molécula de corinanteal que forma parte
de las cinchofilinas, lo cual prueba que es la parte activa de este tipo de alcaloides del
indol. En cambio los alcaloides quinolínicos de la raíz no producen ningún efecto, al
menos sobre las larvas de este lepidóptero, lo cual indica que las cinchofilinas presen-
tes en altas concentraciones en las hojas más jóvenes y vulnerables de la planta, están
involucradas en las defensas químicas contra los herbívoros (Aerts et al, 1992).
Algunas plantas han logrado sintetizar MS química o funcionalmente idénticos
a una o más hormonas juveniles, antijuveniles y de mudación, o antagónicas de los
insectos, alcanzando con ésto un grado muy alto de sofisticación y especialización
de sus defensas. Por otra parte, algunos insectos han alcanzado un alto grado de de-
pendencia de las plantas, al utilizar a éstas, no sólo como fuente básica de nutrimen-
tos y energía, sino como materias primas para la fabricación de sus propias feromo-
nas, usando a ciertos MS de las plantas como precursores de ellas.
Root (1981) comenta que las asociaciones planta-artrópodo representan a las co-
munidades que el denomina "componentes"; éstas comunidades constituyen sistemas
ecológicos bien integrados, que a su vez constituyen porciones de comunidades más
grandes llamadas "compuestos". Root afirma que la distinción entre estos dos tipos de
sistemas, facilita el análisis de la estructura de la comunidad, especialmente cuando
ésta tiene una rica biodiversidad. Su hipótesis llamada de "concentración de recursos"
sugiere que los herbívoros buscan y permanecen en hospederos que crecen en pobla-
ciones densas o casi puras; las especies más especializadas, frecuentemente alcanzan
densidades relativas más altas en estos ambientes simples, y como resultado de ello, la
biomasa tiende a concentrarse en unas cuantas especies, causando una disminución
en la diversidad de herbívoros en las poblaciones puras de plantas. Pero como es ló-
gico, en este tipo de comunidades vegetales simples (que podrían ejemplificarse en los
monocultivos), la diversidad de depredadores y parasitoides de los herbívoros también
es mayor. En cambio, en los hábitats diversificados el número de especies de herbívo-
ros es mayor y la presión que ejercen sobre las plantas es muy variable.
La divergencia de linajes en los insectos no está necesariamente correlacionada
en el tiempo con la de las plantas de las que se alimentan. Si consideramos que mu-
chas subfamilias relacionadas de insectos, comen plantas que no están relacionadas
entre sí, como por ejemplo, las mariposas del azufre de la subfamilia Coliadinae (fa-
162 ECOLOGÍA QUÍMICA
Spencer (1988) realizó una amplia búsqueda de plantas hospederas de los insectos
brasileños con colores llamativos (y por ello, presumiblemente con defensas quími-
cas). Supuestamente, en cualquier sistema de plantas y herbívoros donde la quími-
LOS CAMINOS ADAPTATIVOS EN LA DEFENSA Y EL ATAQUE 163
Brown y colaboradores (1989) resumen en tres los principales síndromes que se pre-
sentan durante las relaciones coevolutivas entre mariposas aposemáticas y sus plan-
tas hospederas:
1. Progresión coevolutiva clásica de las coadaptaciones con transmisión de de-
fensas químicas de la planta al herbívoro por medio de secuestro y almace-
namiento.
En los herbívoros aposemáticos especialistas que se alimentan de plantas hospe-
deras tóxicas, la coevolución verdadera a largo plazo debe llevar hacia lo siguiente:
a. una diversificación química de las plantas;
b. una similaridad química entre el herbívoro y la planta hospedera, con bajas
concentraciones de compuestos altamente tóxicos en ambos organismos, y,
c. una asociación entre especies primitivas en ambos lados, o bien entre espe-
cies evolucionadas, con filogenias más o menos paralelas por medio de etapas
identificables.
La relación Troidini-Aristolochia parece ser un ejemplo de este tipo de coevolu-
ción; en ella están involucrados grupos muy primitivos de mariposas y plantas. En
los neotrópicos pueden encontrarse más de 50 especies de ambos grupos con aso-
ciaciones típicas entre troidinos muy primitivos con las aristoloquias más primiti-
vas, y mariposas evolucionadas con las aristoloquias mas avanzadas, donde se obser-
va un complejo químico secundario muy singular. Las larvas de troidinas almacenan
pequeñas cantidades (menos del 1% de peso seco) de varios compuestos de las ho-
jas de Aristolochia, especialmente alcaloides de la benzilisoquinolina (y también los
ácidos aristolóquicos derivados, cuando se encuentran presentes), y de esta manera
pasan a los adultos; el procesamiento químico de estos compuestos también tiene
lugar en los insectos, y las larvas, probablemente son quienes biosintetizan sus pro-
pios terpenos defensivos. Se ha propuesto que una serie preliminar de adaptaciones
mutuas se lleva a cabo en ambos lados, lo que da como resultado posteriormente
una interfase muy estable (Brown et al., 1989).
2. Casos en que no hay almacenamiento de las toxinas de la planta en las larvas
y las filogenias no son congruentes; los adultos privados de defensas quími-
cas tienen la libertad de colonizar nuevos huéspedes y presentar una adapta-
ción posterior.
Las mariposas de los grupos Danainae e Ithomiinae están cercanamente empa-
rentadas y altamente diversificadas (150 y 300 especies respectivamente). El cono-
LOS CAMINOS ADAPTATIVOS EN LA DEFENSA Y EL ATAQUE 165
alimentan sobre fuentes ricas en linamarina que conjugan con enzimas pro-
tectoras, y luego, generalmente las excretan sin almacenarlas aun cuando al
mismo tiempo están biosintetizanuo el mismo compuesto en otros tejidos.
Estos grupos han adquirido una completa emancipación de sus plantas hospe-
deras y se encuentran libres para colonizar nuevos hospederos sin perder sus defen-
sas químicas. Muchas de ellas tienen preferencias generalizadas al buscar sus ali-
mentos.
Como es de esperarse, dentro de estos tres síndromes básicos, existen muchas
variaciones y particularidades.
Las mariposas son animales casi siempre diurnos, que se exponen mucho al
buscar alimento, desplazarse o cortejarse, y este tipo de insectos tienen, por lo gene-
ral, defensas muy eficientes contra sus depredadores que incluyen frecuentemente
compuestos químicos (Tabla 4).
Como en cualquier estudio de ecología química, las técnicas utilizadas para aislar e
identificar los compuestos involucrados en las interacciones biológicas, asi como las
relativas a probar compuestos o bien extractos de las plantas o microorganismos so-
bre el desarrollo o conducta de un organismo de prueba, son primordiales. Sin em-
bargo, el aislamiento bio-dirigido de sustancias naturales con actividad biológica, re-
quiere el monitoreo de todos los productos de fraccionamiento y purificación, por
medio de un sistema de bioensayos que constituye un proceso que puede alargarse
significativamente, haciendo que la investigación sea pesada y rutinaria. En el caso
de las pruebas de compuestos anti-alimentarios o anti-herbívoros sobre insectos, Es-
coubas y colaboradores (1992) proponen un método que facilita esta evaluación; es-
tá basado en el principio de bioautografía; esta técnica es aplicable en otro tipo de
bioensayos donde en vez de larvas de insectos, se utilizan semillas u hongos como
organismos de prueba (Figura 2).
Como puede observarse, las placas de cromatografía en capa fina (CCF), una vez
desarrolladas con el sistema de solventes adecuado, se cubren con una delgada capa
de agar simple (en el caso de que se utilicen semillas) o de dieta artificial incorpora-
da al agar (en el caso de que se usen larvas de insectos). Sobre la placa cubierta de
dieta artificial se colocan las larvas y se guardan las placas dentro de cajas de plásti-
co cerradas para conservar la humedad, y/o para que las larvas no se salgan; se man-
tienen durante 24-48 horas en condiciones adecuadas para el organismo de prueba
(generalmente en la obscuridad), y después se observan los resultados: las zonas o
bandas que no fueron comidas, son indicativas de que existen en ellas compuestos
bioactivos, por ello se comparan con los valores de Rf de las manchas o bandas cro-
matográfícas de una placa idéntica, previamente revelada, con el fin de determinar
168 ECOLOGÍA QUÍMICA
bandas no comidas
zonas comidas
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6
TEORÍA DE LA DEFENSA VEGETAL
El escenario general que muestra el capítulo anterior en relación a los diversos me-
canismos de defensa, ataque y adaptación en los organismos, y de su evolución a tra-
vés de la historia de la vida sobre la Tierra, nos proporciona el sustrato sobre el cual
podemos discutir los aspectos más sobresalientes de la Teoría de la Defensa Vegetal,
la cual se ha desarrollado paulatinamente a la luz del conocimiento sobre las inte-
racciones bio-químicas mediadas por diversos MS.
En relación con el estudio de las interacciones entre las planta y los herbívoros,
pueden reconocerse, en general, dos corrientes de ideas:
1. La más antigua se deriva de la idea de considerar a los herbívoros como pla-
gas en los ecosistemas agrícolas y forestales y tiene una base fuertemente cuan-
titativa. Esta corriente se enfoca sobre la dinámica de poblaciones de los con-
sumidores y asume que la teoría clásica de la depredación puede ser aplicada
directamente a la herbivoría; con frecuencia, considera que las tasas de creci-
miento de las plantas afectan directamente la cantidad de alimento disponi-
ble para los herbívoros, y por lo tanto, sus propias tasas de crecimiento. Esta
forma de pensar no considera ni la dinámica de las poblaciones de plantas, ni
aquellas propiedades especiales de las plantas como individuos, que pudieran
modificar directamente algunos aspectos de los modelos depredador-presa.
2. La segunda corriente, la más reciente, ignora, en contraste, la dinámica de los
consumidores y se enfoca sobre las plantas individuales, particularmente so-
bre las propiedades cualitativas que demuestran que las plantas son cierta-
mente tipos especiales de presas. Esta segunda corriente tiene en cuenta las
propiedades químicas y estructurales de las plantas individuales que afectan
su resistencia frente a los herbívoros y ha generado una teoría sobre cómo
funcionan estas propiedades como defensas contra los enemigos naturales de
las plantas, cómo los cambios evolutivos de estas propiedades son inducidos
por los herbívoros y cómo los cambios en las defensas de las plantas afectan
la habilidad de los herbívoros para adaptaciones posteriores. Esta es una teo-
ría no matemática y fue desarrollada para explicar las diferencias que se han
presentado en los patrones de defensa observados en diferentes tipos de plan-
tas, propone mecanismos para explicar estos diferentes patrones y proporcio-
na una explicación del daño, aparentemente pequeño, causado por los her-
bívoros en las comunidades vegetales naturales.
[173]
174 ECOLOGÍA QUÍMICA
Ante estos dos puntos de vista, se empieza a levantar un tercero que intenta
conciliar a ambos enfoques: defensas de las plantas y dinámica de los componentes
de las comunidades vegetales y de los herbívoros. Según Fox (1981) la segunda co-
rriente tiene un aspecto de gran interés: a partir de argumentos sobre las propieda-
des de los individuos, trata de extrapolar a la comunidad en su conjunto para en-
tender sus propiedades. Este investigador, como muchos otros en la actualidad,
opina que la teoría de la defensa vegetal tiene muchos aspectos que deben ser mo-
dificados, y de hecho han surgido numerosas propuestas sobre cuáles deben ser es-
tas modificaciones (las más importantes se discuten en este capítulo). Sin embargo,
el marco general de esta teoría, para Fox, aun debe considerarse como razonable.
Con base en los estudios realizados en Inglaterra durante 12 años sobre los patrones
de interacción entre insectos herbívoros y árboles de encino (Quercus robur), y con-
siderando también los estudios realizados con varias especies de cruciferas en el es-
TEORÍA DE LA DEFENSA VEGETAL 175
tado de Nueva York, Feeny (1976) concluyó que hay dos grandes diferencias entre
las defensas químicas de estos dos grupos de plantas. Por un lado, los taninos, que
parecen representar a las defensas químicas mayoritarias de las hojas adultas del en-
cino, se encuentran presentes en cantidades relativamente grandes en estos órganos
(más de 5% del peso seco), y su efecto inhibitorio sobre las larvas de la palomilla
Operophtem brumata es dependiente de la dosis: a mayor concentración de taninos,
mayor inhibición del crecimiento de las larvas. El modo de acción de los taninos,
consiste en reducir la disponibilidad de fuentes de nitrógeno por medio de la for-
mación de complejos relativamente indigeribles con las proteínas de las hojas, y es
capaz de limitar el potencial de contra-adaptación bioquímica de los insectos que
ingieren estos compuestos. Las larvas que se alimentan de las hojas de encino cre-
cen muy lentamente, a menos de que se trate de minadores de las hojas, los cuales
parecen estar capacitados para evitar algunas de las defensas de la planta.
En contraste, los glucosinalatos, que representan las principales defensas quími-
cas de las cruciferas, se encuentran presentes en pequeñas cantidades en el follaje de
estas plantas; el contenido de alil-glucosinalato en variedades silvestres de Bmssica
nigra, oscila entre 0.18 y 0.66% del peso fresco de las hojas. Estas cantidades son
suficientes para causar la muerte de los insectos no adaptados que comen de sus ho-
jas, y en cambio, no afectan significativamente la tasa de crecimiento de los insec-
tos que están adaptados a comer de ellas, como las larvas de la mariposa de la col
Pieris rapae. Comparando la velocidad de crecimiento de las especies de lepidopte-
ros que comúnmente se alimentan de las cruciferas, con la de las larvas que se ali-
mentan en forma natural de las hojas de encino, encontramos que la de las prime-
ras es relativamente mayor a la de las segundas.
Basado en estos hallazgos, Feeny (1976) afirmó que pueden distinguirse dos ti-
pos de defensas químicas:
1. Las cualitativas, como los glucosinalatos, que son efectivas, aun en pequeñas
cantidades, contra los insectos fitófagos no adaptados, pero que evidente-
mente son susceptibles de ser rápidamente detoxificados por los insectos
adaptados. Este tipo de MS parecen actuar, al contrario de las adaptaciones
específicas, como una barrera cualitativa que tiene poco efecto sobre los di-
versos costos (fenotípicos) del crecimiento del insecto.
2. Cuantitativas, como los taninos, que impiden la depredación por insectos ac-
tuando como una barrera, aun en contra de los insectos que naturalmente
comen las hojas que los contienen. Los taninos incrementan los diversos cos-
tos del insecto durante su crecimiento, y por lo tanto, reducen su tasa de cre-
cimiento y, presumiblemente, la aptitud de una amplia variedad de insectos
que los ingieren.
Para explicar el contraste ecológico entre taninos y glucosinalatos, Feeny, se ba-
sa en la vulnerabilidad que tienen encinos y cruciferas de ser descubiertas por sus di-
versos enemigos en el tiempo ecológico. Muchas cruciferas son efímeras, caracterís-
ticas de las primeras etapas de la sucesión, y son relativamente difíciles de que las
176 ECOLOGfA QUÍMICA
encuentren los enemigos adaptados a ellas, de los cuales la planta debe escapar, tan-
to en el espacio como en el tiempo. La selección natural, parece haber favorecido a
estas especies con un rápido crecimiento y una rápida maduración, altas tasas re-
productivas y gran habilidad para dispersarse y colonizar nuevas áreas en un corto
tiempo. Este tipo de plantas no están capacitadas para enfrentar el alto costo meta-
bólico que representa la síntesis de defensas cuantitativas, ya que disminuiría sus re-
servas metabólicas para el crecimiento y reproducción, y quizás su potencial de com-
petencia contra plantas de su misma u otras especies. Los encinos, por el contrario,
son árboles pertenecientes a etapas climax, dominantes y conspicuos para sus ene-
migos; por estas razones, la depredación podría ser muy severa para ellos. Tales plan-
tas, pueden invertir mayor cantidad de recursos para sintetizar defensas cuantitati-
vas y con ello escapar de sus numerosos enemigos.
El tamaño de una planta, su abundancia relativa, su forma de crecimiento y su
persistencia, son características importantes que influyen en las posibilidades de ser
o no ser conspicua para los herbívoros.
De esta forma, se podría resumir diciendo que las plantas de vida corta, crípti-
cas o raras, y las partes de las mismas que no son constantes y que sólo aparecen en
determinados periodos, o no son conspicuas, son consideradas en general, dentro
del grupo de plantas llamadas "no aparentes"; éstas, tienden a producir frecuente-
mente, MS específicos conocidos como defensas cualitativas.
En cambio las plantas de vida larga y las partes conspicuas y permanentes de las
plantas, tienden a producir defensas llamadas "cuantitativas" o generales, que por lo
mismo, son menos específicas. Estas plantas y órganos, pertenecen al grupo de las
llamadas plantas "aparentes".
Las especies (órganos) no aparentes, producen en general, defensas metabólica-
mente caras que se producen en órganos (células) específicos y que son virulentas en
pequeñas cantidades. Estas defensas pueden ser recicladas dentro del metabolismo
para recuperar parcialmente el costo de su producción. Las defensas cualitativas re-
presentan menos de 2% de la biomasa de la planta que las produce y son poco di-
versificadas dentro de la misma. Por ejemplo, las fitoalexinas, los anticuerpos y los
inhibidores de proteasas.
Las plantas que son persistentes como individuos pero forman parte de poblacio-
nes de baja densidad en diversas comunidades, pueden tener características tanto de
aparentes como de no aparentes. Por ejemplo, las herbaceas perennes y los árboles de
selva dentro de diversas comunidades, están en riesgo de ser encontradas por herbívo-
ros más especializados que pueden establecer poblaciones residentes localizadas, asi
como por consumidores más generalistas de la comunidad. Estos tipos de plantas pue-
den tener tanto defensas cualitativas como toxinas específicas particularmente efecti-
vas para aumentar las posibilidades de establecimiento de las plántulas, y pueden po-
seer defensas cuantitativas que aumenten la persistencia de los tejidos de vida larga.
La teoría de la defensa (Tabla 1) predice también que la presión de los herbívo-
ros sobre plantas no aparentes selecciona tanto variaciones de defensa intraespecífi-
TEORÍA DE LA DEFENSA VEGETAL 177
cas como interespecíficas, e incluye defensas novedosas efectivas aun contra especia-
listas asi como modificaciones de defensas ya existentes usadas principalmente sobre
generalistas.
Con el fin de resumir y a la vez discutir la importancia que actualmente se les con-
fiere a las presiones de los herbívoros en la evolución de las plantas, analicemos lo
que Coley et al. (1985) afirman, basados en la "teoría de la defensa óptima", lo que
178 ECOLOGÍA QUÍMICA
ran el momento adecuado para crecer y reemplazar a las especies pioneras. Este ti-
po de especies, poseen ciclos de vida muy largos, son tolerantes a la sombra y tienen
bajos requerimientos de recursos. Las tasas de lento crecimiento, la escasez de recur-
sos y la fuerte inversión en las defensas son consecuencias de la elección de los esti-
los conservadores de vida.
Es más probable que las especies oportunistas tengan mejores defensas en sus
yemas y sus semillas, puesto que dependen de ellas; por el contrario, las conserva-
doras, no tienen que invertir tanto en defensas para estos particulares órganos, por-
que el crecimiento rápido no es tan crítico para ellas y la producción de semillas
puede llevarse a cabo a muy largo plazo (Berryman, 1988).
Bajo esta perspectiva, las fuerzas de selección deberán maximizar las aptitudes,
tales como los genes que controlan la frecuencia y velocidad de apertura de las ye-
mas y los periodos de fructificación (posibilidades de escape), asi como los genes que
controlan las defensas físicas constitutivas y las químicas inducidas. Además, la se-
lección debe actuar sobre los genes que gobiernan la asignación de los recursos dis-
ponibles, especialmente los energéticos, para las diversas funciones: metabolismo
basal, crecimiento, reproducción y defensa. Sin duda, las plantas se enfrentan a mu-
chos conflictos durante su demanda de recursos energéticos, pero el esquema de
asignación óptima de los mismos, debe proporcionarles la mejor oportunidad para
maximizar sus aptitudes (Rhoades, 1985; Raffa y Berryman, 1987).
Siguiendo en la misma linea, Herms y Mattson (1992) afirman que las restric-
ciones fisiológicas y ecológicas desempeñan un papel muy importante en la evolución
de los patrones de crecimiento de las plantas, especialmente en relación con la defen-
sa contra los herbívoros. Las teorías fenotípicas y de historia de vida se ven unificadas
dentro de la trama del balance entre crecimiento y diferenciación, y forman un siste-
ma integrado de teorías que tratan de explicar y predecir los patrones de defensa de
las plantas y las interacciones competitivas en el tiempo ecológico y evolutivo.
La actividad de las plantas a nivel celular, puede ser clasificado como crecimien-
to (división y elongación celular) o diferenciación (cambios químicos y morfológi-
cos que conducen a la maduración y especialización de la célula). La hipótesis del
balance entre crecimiento y diferenciación sostiene que hay un intercambio fisioló-
gico entre los procesos de diferenciación y crecimiento. El intercambio entre creci-
miento y elaboración de defensas se lleva a cabo debido a las restricciones fisiológi-
cas que existen para el metabolismo secundario y el reforzamiento estructural
durante la división y elongación celular, y porque desvían recursos de la producción
de una nueva área foliar. De aquí el dilema para las plantas: deben crecer suficien-
temente rápido para poder competir, y también mantener las defensas necesarias pa-
ra sobrevivir en presencia de los patógenos y los herbívoros.
El intercambio fisiológico entre los procesos de crecimiento y diferenciación,
interactúa con la herbivoría y la competencia planta-planta, para manifestarse asi-
mismo como un intercambio genético entre el crecimiento y la defensa, en la evo-
lución de las estrategias de historia de vida de la planta. En la evolución de las de-
180 ECOLOGÍA QUÍMICA
donde se hizo esta investigación, mostró que existen áreas donde la abundancia de
moluscos es considerable, en contraste con áreas con pobre representación de mo-
luscos. La implicación de esto, es que hay zonas con diferente presión de herbivo-
rismo por moluscos. En las zonas donde éstos abundan, hay una sobrerrepresenta-
ción de morfos cianogénicos, y donde son escasos los moluscos, predominan las
formas acianogénicas. Experimentos de competencia entre plantas cianogénicas y
acianogénicas, en presencia y ausencia de moluscos, demostraron una habilidad
competitiva superior de la forma acianogénica en ausencia de moluscos; este hallaz-
go implica además que la ventaja indiscutible de la defensa por cianogénesis en Tri-
folium tiene un costo traducido en menor habilidad competitiva. Estudios como
éste, prueban que los MS en algunos casos, actúan inequívocamente como mecanis-
mos de defensa y son atributos adaptativos; el problema es definir en cuántos de los
múltiples casos propuestos, podemos formalmente sostener esta aseveración (Dirzo
y Harper, 1982; Dirzo, 1984; Dirzo, 1985).
Dirzo (1989) cuestiona la importancia ecológica que se le ha dado a algunos MS
y a sus repercusiones evolutivas (principalmente coevolutivas), a la luz de las si-
guientes observaciones:
1. Una planta, en su interacción con los herbívoros, es mucho más que un pa-
quete de metabolitos tóxicos. Atributos químicos tales como la calidad de
nutrimentos del follaje, en particular su contenido de nitrógeno y agua, pue-
den ser tan (o más) importantes que los MS. Un escrutinio concienzudo de
la literatura, particularmente agronómica, produce evidencia contundente al
respecto.
2. Características ambientales, extrínsecas a las plantas, pueden explicar, en
gran medida, los niveles y patrones de herbivorismo que con frecuencia ob-
servamos en las mismas. Los factores ambientales tal vez más notables en es-
te sentido, son depredadores y parasitoides de los herbívoros. Se han docu-
mentado casos en que la distribución espacial de depredadores de larvas
fitófagas, determinan los niveles de daño al follaje, independientemente del
perfil de MS del mismo.
3. Los MS, bien podrían ser caracteres pleitrópicos (los genes pleitrópicos afec-
tan directamente dos o más caracteres), que sólo en forma casual y no cau-
sal, determinan los patrones de herbivorismo de una planta. Es notable la fal-
ta de estudios genéticos pertinentes a los MS, en particular de plantas en su
interacción natural con herbívoros.
4. En un terreno de tipo más evolutivo, sería útil reconocer que la función apa-
rentemente defensiva actual (i.e. proximal) de un MS dado, no necesariamen-
te refleja un origen adaptativo en respuesta a los herbívoros actuales de la
planta. En otras palabras, algunos metabolitos defensivos bien podrían ser re-
sultado de una adaptación fósil.
Estos cuatro hechos, sin embargo, no van dirigidos a negar del todo la impor-
tancia que los MS pueden tener para una o varias interacciones particulares. La lia-
182 ECOLOGÍA QUÍMICA
producción de ambos compuestos. Más aun, en las hojas perennes que permanecen
en la planta varios años, el balance de los costos se inclina favorablemente hacia los
taninos.
Defensas cualitativas vs. defensas cuantitativas. La distinción entre ambas no es
absoluta, aunque algunos compuestos cumplan con la definición en ambos casos.
En algunas especies de menta y en algunos árboles de selva, los terpenos se encuen-
tran en concentraciones bajas y con una variación intraespecífica muy alta, tal como
se esperaría de las defensas cualitativas (Lincoln y Langenheim, 1976; Langenheim,
et al, 1978). Sin embargo, en algunos árboles de eucalipto los terpenos parecen
comportarse como defensas cuantitativas porque constituyen hasta 20% del peso se-
co de las hojas. Además algunos herbívoros adaptados, pueden detoxificar o tolerar
las defensas cuantitativas como los taninos, sin reducir su eficiencia de alimentación,
crecimiento o reproducción. Un estudio sobre 15 especies de grillos de muchas par-
tes del mundo, mostró que el rango de respuestas al ácido tánico (tanino hidroliza-
ble) está estrechamente relacionado a la presencia de taninos en las dietas normales
de estos herbívoros. Aquellos grillos acostumbrados a comer pastos que no contie-
nen taninos, fueron severamente afectados por los taninos, pero los grillos que nor-
malmente comen plantas con taninos, se adaptaron rápidamente e incluso mejo-
raron con la dieta rica en taninos. Estos datos son particularmente importantes
porque los taninos están señalados como una de las barreras químicas defensivas
más efectivas de las plantas. Si exploramos por el lado de los microorganismos, en-
contramos que los hongos como Aspergillus y Penicillium producen una enzima in-
ducible, la tanasa, que rompe los taninos hidrolizables.
Algunos herbívoros responden a las toxinas de manera dependiente de la dosis,
por ejemplo, los sesquiterpenos contenidos en algunas hojas resultaron tóxicos para
el herbívoro generalista Spodoptera exigua, el cual mostró una respuesta dependien-
te de la dosis al cariofileno, componente de este tipo de compuestos. Un incremen-
to de 0 a 2% (porcentaje que corresponde a las concentraciones naturales de las to-
xinas en las plantas) dió como resultado un incremento de 9 veces la mortalidad del
insecto. Otro tipo de toxinas, como los glucósidos cardíacos y los glucosinalatos
tienen un efecto como toxinas y reductores de la digestibilidad al mismo tiempo,
aunque sus efectos pueden ser dependientes de la dosis en aquellos herbívoros par-
cialmente adaptados a ingerirlos. Estos datos pueden significar que no existen dife-
rencias fundamentales dependientes de la dosis en la acción de las defensas cualita-
tivas y cuantitativas y que ambas pueden ser superadas efectivamente por algunos
herbívoros. Una clasificación química a priori no es suficiente para identificar el mo-
do de acción en un contexto específico. Un grupo particular de defensas puede afec-
tar a los herbívoros de manera "cualitativa" o "cuantitativa". Sin embargo existen
distinciones entre los compuestos que actaan de forma "tóxica" ó "reductora de la
digestibilidad" con consecuencias importantes para las interacciones entre plantas y
herbívoros. Las diferencias en las propiedades de las toxinas y los reductores de la
digestibilidad pueden afectar lo siguiente:
184 ECOLOGÍA QUÍMICA
Las mayores diferencias en las defensas entre plantas aparentes y no aparentes de-
penden de las diferencias en la estructura de la comunidad, especialmente el núme-
ro de herbívoros involucrados en las interacciones.
Las interacciones coevolutivas paralelas son posibles principalmente en las co-
munidades de plantas no aparentes porque en ellas el modelo coevolutivo depende
de un limitado número de especies involucradas (Tabla 2). En el caso más simple,
cada especie de planta es comida por sólo una especie de herbívoro especialista y se
ejercen fuertes presiones evolutivas entre uno y otro protagonista. Este caso es de-
masiado sencillo para la mayoría de las comunidades naturales, pero en realidad en
aquellas comunidades de plantas no aparentes, la estructura limita al número de
herbívoros. El tamaño y densidad de la población de plantas no aparentes es bajo,
por ello los herbívoros especialistas tienen más dificultades para encontrar su comi-
da, pues se pierden entre la confusión de olores de las plantas vecinas. En segundo
lugar las plantas no aparentes serán usadas solamente por unos cuantos herbívoros
puesto que son pequeñas, estructuralmente simples y están disponibles sólo por un
tiempo corto en un lugar o cada año. Estos patrones reflejan tanto la complejidad
estructural de las diferentes plantas como su persistencia local y predictibilidad en
el espacio y tiempo.
Con estas limitaciones entre el número de interrelaciones entre los componen-
tes de una comunidad, las interacciones recíprocas evolutivas pueden ser muy fuer-
tes, la selección será muy fuerte tanto para los herbívoros al buscar a su presa y triun-
far sobre sus defensas, como sobre las plantas que tratan de rechazarlos. En este caso,
186 ECOLOGÍA QUÍMICA
el modo más común de defensa favorecido por la selección debe ser muy específico
en su acción y debe trabajar muy rápido para causar mortalidad. Las toxinas bajo
control genético simple podrán ser seleccionadas aun cuando los herbívoros puedan
pasar sobre ellas con relativa facilidad; en consecuencia, los sistemas polimórficos
pueden ser más efectivos porque probablemente involucran unos cuantos loci2, pro-
porcionan una gran variación intraespecífica (por ej. diversos tipos de alcaloides) y
permiten una rápida modificación como respuesta a los cambios en los herbívoros.
Fox (1981) sostiene que las toxinas son seleccionadas específicamente para las
plantas no aparentes, no porque sean baratas, como proponía la teoría convencio-
nal de las defensas, sino porque son las únicas que pueden tener éxito en esas cir-
cunstancias, es decir actúan rápido sobre consumidores específicos.
En contraste, el patrón de herbivoría para las plantas grandes y persistentes es
muy diferente. Cada población vegetal y cada árbol individual podrá ser comido,
aun hablando localmente, por una gran variedad de herbívoros: algunos generalis-
tas y otros especialistas. Además, un árbol tiene una gran variedad de partes compo-
nentes, hojas, ramas, corteza, raíz, que frecuentemente son comidas por diferentes
herbívoros. Las interacciones poblacionales entre estas plantas y las asociaciones de
herbívoros comiendo de ellas son complejas. Dentro de cualquier comunidad, las
plantas aparentes se encontrarán en estas circunstancias de presión de todo tipo de
herbívoros, generalistas y especialistas. Las interacciones evolutivas de las plantas
2
El término locus (plural loci) se emplea tanto para indicar la situación de un gene en un mapa
de cromosomas como para designar la unidad cuyas variantes actúan como alelos. En último sentido
locus es casi equivalente a gene.
TEORÍA DE LA DEFENSA VEGETAL 187
dad para los herbívoros, sin embargo, las presiones de selección que actúan sobre
ellas son distintas por lo que es de esperarse que tengan protección diferente. Si nos
apegáramos a esta teoría, deberíamos esperar que las hojas jóvenes tengan de prefe-
rencia compuestos tóxicos, sin embargo, se ha observado a una gran variedad de
herbívoros comiendo las hojas más tiernas, y los estudios químicos de este tipo de
hojas, e inclusive de yemas, demuestran que los compuestos reductores de la diges-
tibilidad también están presentes.
La selección difusa da como resultado cambios menores continuos en las defen-
sas de las plantas en respuesta a los distintos grupos de herbívoros que las consumen.
De este modo, las defensas no deben verse como simple resultado de interacciones
coevolutivas consecutivas u órdenadas, ni la presencia de compuestos reductores de
la digestibilidad debe relacionarse simplemente con costos bajos, como sugiere el
modelo de apariencia, aunque si debe reconocerse que constituyen la mejor forma
de defensa contra un gran número de especies de herbívoros.
Dentro de límites muy amplios, las consideraciones sobre las diferencias en los
costos entre toxinas y reductores de la digestibilidad pudieran ser irrelevantes. Por
lo tanto, es importante modificar, a la luz de nuevos estudios y hallazgos, diversos
aspectos de la teoría de la defensa, considerando por ejemplo que algunos compues-
tos importantes caben dentro de los dos grupos: ciertas defensas "cualitativas" pue-
den producir respuestas dependientes de la dosis en herbívoros parcialmente adap-
tados, y por otro lado, es evidente que existe la posibilidad para los herbívoros de
superar totalmente las defensas cuantitativas como los taninos. Sin embargo, los tér-
minos que describen el modo de acción de diferentes defensas, continúan siendo
muy útiles y biológicamente apropiados; las toxinas y los compuestos reductores de
la digestibilidad describen tanto las acciones como sus efectos.
Las diferencias en complejidad de las diversas comunidades de herbívoros, dan
como resultado diferencias en los tipos de defensas que han evolucionado en las
plantas aparentes y no aparentes. Existe mayor posibilidad de que se presente una
coevolución continuada siguiendo una cierta secuencia, en diversas comunidades de
plantas de vida corta, que en las de plantas persistentes. Los patrones espaciales y
temporales en cada comunidad han dado como resultado diferencias significativas
en la complejidad de los grupos de herbívoros que consumen las plantas de estas co-
munidades. Entre las plantas aparentes, tanto la herbivoría como la coevolución,
son difusas, lo que se traduce en ajustes graduales y continuos, más que en cambios
escalonados en un sistema simple. El modelo que Fox ofrece de los dos procesos coe-
volutivos que afectan las interacciones planta-herbívoro, realiza las mismas observa-
ciones que la teoría original de la defensa, sin embargo, por muy diferentes razones,
con mecanismos distintos y suposiciones muy diferentes; además, explicando nue-
vos datos que no son compatibles con la teoría de la defensa convencional.
Diversos factores adicionales pueden modificar la coevolución escalonada, aun
en las comunidades vegetales no aparentes: la restricción de la dieta de los herbívo-
ros por el número de hospederos potenciales u otras características de una comuni-
TEORÍA DE LA DEFENSA VEGETAL 189
dad en particular; otros tipos de estrés ambiental sobre los herbívoros o las plantas
que pueden reducir las densidades de las poblaciones, creando cuellos de botella
evolutivos. La dinámica de las especies está relacionada de formas muy complejas,
a la vez que afectada, por otras presiones ecológicas. Los compuestos y estructuras
defensivas pueden afectar también la mortalidad causada por los predadores y pa-
rásitos de los herbívoros. Del mismo modo, los mismos compuestos afectan las in-
teracciones alelopáticas entre las plantas. Esto último puede ser particularmente
importante en las comunidades muy complejas de plantas no aparentes. Esto quie-
re decir que todas las posibles explicaciones que surjan en relación con las defensas
y contraadaptaciones deberán tener en cuenta los efectos de los competidores, de
los herbívoros, de los enemigos naturales y de la interferencia entre las plantas com-
petidoras.
En muchas comunidades, rara vez se presentan patrones sencillos de interac-
ción que conduzcan a un modelo de evolución escalonada simple; es más factible
que sean más difusos y muestren una combinación amplia de pequeñas respuestas,
apropiadas a la circunstancia de interacción entre muchos genomas. La simple coe-
volución escalonada ó secuencial, probablemente es más común, cuando el número
de especies que interactúan es pequeño; la coevolución difusa cobrará mayor impor-
tancia a medida que el número de especies aumente. Sin embargo, debe enfatizarse
que la interacción en las comunidades complejas tiene propiedades especiales que
no pueden derivar de la escueta suma de todas las interacciones simples que se lle-
van a cabo en ella (Fox, 1981). En este caso, se cumple la regla de que "el todo es
mayor que la suma de sus partes".
Otra hipótesis relacionada con la defensa de las plantas, se refiere al balance car-
bono-nitrógeno (Bryant et al, 1983 a y b) y supone que las plantas que crecen en
lugares con luz suficiente, pero sobre suelos limitados en nutrimentos, particular-
mente nitrógeno, estan defendidas básicamente a partir de compuestos del carbono
(fenoles y terpenos). Al contrario, las plantas que crecen en suelos ricos en nutri-
mentos, basan sus defensas químicas en compuestos del nitrógeno (alcaloides, glu-
cósidos cianogénicos, aminoácidos no proteicos).
Otras opiniones como la de Marquis (1991) permiten enriquecer la discusión
en torno al escenario evolutivo dentro del cual se han llevado a cabo las interaccio-
nes entre las plantas y los herbívoros. Los caracteres de resistencia de las plantas son
heredables y reducen el daño que la planta puede sufrir por el ataque de los herbí-
voros. Sin embargo, en la actualidad, nuestro conocimiento sobre el proceso real por
medio del cual estos caracteres de resistencia evolucionan en los sistemas naturales,
es limitado, a pesar de la importancia hipotética de los herbívoros como agentes de
evolución.
Cuando nos concentramos en las relaciones planta-insecto, efectivamente po-
demos constatar que las plantas muestran una amplia variedad de caracteres que les
confieren resistencia contra el ataque de los insectos herbívoros. Esta resistencia al
ataque resulta de numerosos caracteres físicos y químicos que reducen el consumo,
190 ECOLOGÍA QUÍMICA
voros es por medio de las especies de ciclo de vida corto para tener una idea de co-
mo las respuestas evolutivas en los caracteres de resistencia pueden interactuar con
diversas funciones fisiológicas. Sin embargo, no pueden ignorarse las especies peren-
nes, ya que constituyen la mayoría de las plantas. Necesitamos considerar a la her-
bivoría en el contexto global del regimen selectivo al cual las plantas se encuentran
sometidas, con el fin de entender las fuerzas que actúan sobre la evolución de la re-
sistencia. En los sistemas donde se conocen las bases de la resistencia aleloquímica
ó es fácil aprenderlas por su sencillez, pueden realizarse estudios que permitan acla-
rar como se restringe o se promueve la evolución de la resistencia como resultado de
vías bioquímicas alternativas (Marquis, op. cit).
Dentro de este mismo contexto, es necesario tomar en cuenta lo que Jones y
Firn (1991) proponen como hipótesis que contradice a la postura "lógica" que afir-
ma simplemente que las plantas con una 'buena defensa' deben tener una diversi-
dad moderada de compuestos secundarios con actividad biológica alta. Estos inves-
tigadores afirman que aunque es cierto que se conocen compuestos con una alta
actividad biológica en las plantas, como la azadiractina, los piretroides, la nicotina,
etc, sin embargo, la mayoría de los compuestos activos raramente son 100% letales
ó inhibitorios a las concentraciones en que existen en la naturaleza.
Aunque la mayoría de las plantas contienen unos cuantos compuestos activos,
el número de compuestos activos es un porcentaje pequeño de todos los compues-
tos que han sido aislados en la actualidad. Los estudios encaminados a probar gran
cantidad de extractos vegetales o compuestos puros tienen una muy baja frecuencia
de descubrimiento de compuestos altamente activos, independientemente de si
estos estudios se realizan sobre consumidores u otros organismos de prueba (por
ejemplo, citotóxicos, medicinales, reguladores del crecimiento vegetal). En las prue-
bas hechas al azar, se considera casi como un dogma básico, que sólo un pequeño
porcentaje de muestras resulten activas. Por ejemplo, en el Instituto Nacional del
Cancer en Estados Unidos, dentro del programa de búsqueda de productos antican-
cerígenos, sólo 4.3% de las especies de plantas tienen alguna actividad, y los com-
puestos puros con gran actividad se encuentran sólo en 0.07% de las especies estu-
diadas. La empresa Dupont estima que alrededor de 0.005% de los compuestos
probados como insecticidas, reguladores del desarrollo o anti alimentarios logran
desarrollar un producto comercial. En Ciba-Geigy, la búsqueda al azar o dirigida,
utilizando productos sintéticos o naturales, tiene una éxito sumamente bajo.
Contrariamente a lo que se piensa, Jones y Firn {op. cit.) afirman que en reali-
dad las plantas contienen una gran diversidad de MS, la mayoría de los cuales son
inactivos, y sostienen que este patrón está determinado por el hecho de que los com-
puestos que se producen a través de mutaciones tienen una baja probabilidad inhe-
rente de poseer cualquier actividad biológica. Si esto es cierto, entonces las plantas
con una diversidad absoluta alta de MS tienen mayor probabilidad de producir uno
ó más compuestos activos en un momento dado que las plantas con baja diversidad.
Como las plantas están continuamente expuestas al ataque de nuevos herbívoros,
TEORÍA DE LA DEFENSA VEGETAL 193
entonces las que tienen mayor diversidad de MS tienen mayor probabilidad de po-
seer compuestos potencialmente activos contra estos colonizadores. Esto significa
que solamente aquellas plantas que producen muchos compuestos estarán bien de-
fendidas. Contra lo que pudiera pensarse, los compuestos inactivos son retenidos
por las plantas y no son eliminados, debido a que constituyen la base para incre-
mentar la probabilidad de producir nuevos compuestos activos. Los compuestos
pueden proteger contra el estrés abiótico o el daño, y al mismo tiempo desempeñar
un papel metabólico primario y uno defensivo.
La presencia de una alta diversidad de compuestos, la mayoría inactivos, impli-
ca que la relación entre la composición química específica de una planta y su equi-
po total de defensas pudiera ser débil. Por ello, también la relación entre la quími-
ca actual y las interacciones bióticas pasadas podría ser débil. Muchos compuestos
podrían estar desempeñando sólo el papel de contribuir a la diversidad necesaria pa-
ra incrementar la probabilidad de tener unos cuantos compuestos activos. Si existe
suficiente diversidad, la probabilidad de aislar un compuesto activo es realmente al-
ta. Es erroneo asumir como generalidad que un compuesto o la clase a la que per-
tenece, evolucionó específicamente como consecuencia de la selección de un orga-
nismo particular. Un compuesto producido por una especie de planta que es activo
contra un organismo y se encuentra ampliamente distribuido en plantas relaciona-
das, no significa necesariamente que haya evolucionado específicamente como una
defensa química y haya sido seguido después por una subsecuente especiación; po-
dría ser, por ejemplo, que este compuesto se originara por medio de una mutación
que dió origen a una vía biosintética ramificada pues existe una alta probabilidad de
encontrar similaridad química por esta razón, que pudiera actuar independiente-
mente de la actividad biológica.
La correlación entre la calidad o cantidad de MS en una planta y la abundancia
de consumo o de daño que en un momento dado reciba, podría resultar desde el
punto de vista estadístico, un simple hecho azaroso. Por otro lado, no debe pensar-
se que los compuestos en las plantas son inactivos solamente debido a que los con-
sumidores se han adaptado a ellos. Un compuesto que es inactivo en la actualidad
pudo haber sido activo anteriormente, y viceversa, un compuesto inactivo en el pa-
sado, via mutación, pudo haberse convertido en un compuesto activo. Por último,
lo más importante es que los caracteres metabólicos generales que confieren diver-
sidad pueden haber sido seleccionados desde etapas tempranas en la evolución de
las plantas, quizás antes de la evolución de las plantas terrestres. Los microorganis-
mos y las algas muestran caracteres muy similares que pueden implicar convergen-
cia o quizás una característica ancestral que fue selccionada en los organismos pri-
mitivos. Sin embargo, una vez presentes estos caracteres, el proceso de selección
natural de la diversificación y la eliminación pudo proceder de forma más o menos
independiente de las interacciones bióticas específicas, siempre y cuando hubiera
una selección de las plantas con 'buenas defensas'. Lo anterior no significa que la ca-
nalización del metabolismo no haya sido influenciada por interacciones bióticas es-
194 ECOLOGÍA QUÍMICA
pecíficas, pero si implica que tales canalizaciones pudieron no haber sido críticas pa-
ra la evolución de las plantas con 'buenas defensas'. Esta hipótesis visualiza un mun-
do que se caracteriza por lo siguiente:
• La probabilidad de actividad biológica es baja.
• Algunos daños a las plantas son siempre inevitables.
• Los organismos consumidores siempre pueden adaptarse, frecuentemente con
rapidez.
• La composición de la comunidad de consumidores está constantemente cam-
biando.
producción. Cuando existen dos vías de síntesis con sus costos ya establecidos, una
nueva biosíntesis que involucra a sustancias pertenecientes a cada vía puede incre-
mentar la diversidad de metabolitos con un costo eYtra relativamente bajo los com-
puestos de origen biosintético combinado son comunes; por ejemplo, los ácidos
micofenólicos, cannabinoides, quinonas isoprenoides, furanocumarinas, furanoqui-
nolinas, antraquinonas y ciertos flavonoides y alcaloides (Mann, 1987).
Regulación de vías. Muchos compuestos en las vías metabólicas secundarias se
producen en cantidades mínimas y uno o varios componentes resultan cuantitativa-
mente dominantes. Los componentes abundantes y los escasos se combinan en con-
centraciones que difieren en tres o cuatro órdenes de magnitud. Los componentes
escasos tienen el potencial de ser tan activos como los abundantes debido a que tan-
to las dosis a las cuales diferentes compuestos afectan al mismo organismo, como las
dosis a las cuales el mismo compuesto afecta a diferentes organismos pueden variar
en varias órdenes de magnitud. De esta manera una planta puede obtener el mismo
grado de defensa a partir de componentes escasos menos costosos como de compo-
nentes abundantes más costosos. Las mutaciones en la regulación de las vías como
resultado de las alteraciones en los genes promotores o reguladores y en las afinida-
des enzima-sustrato, pueden dar origen a un nuevo perfil cuantitativo. Los com-
puestos abundantes se convierten en escasos y viceversa, lo que resulta en una des-
viación marcada en la actividad biológica sin un cambio real en el costo. Las especies
cercanamente relacionadas o los genotipos que poseen los mismos compuestos, pue-
den tener perfiles cuantitativos substancialmente diferentes, como el de los mono-
terpenos en las coniferas, prueba de que estos cambios son relativamente comunes.
De manera similar, la regulación de las vías puede ser alterada de tal manera
que virtualmente todos los compuestos se reducen a cantidades mínimas. Esto
mantiene la diversidad y el potencial de actividad biológica, pero reduce el material
y los costos energéticos. Por otro lado, los compuestos defensivos pueden ser pro-
ducidos obedeciendo a una señal particular asociada con el ataque de los consu-
midores y hacerse presentes en periodos relativamente cortos de tiempo. Estas vías
inducibles pueden reducir el material y los costos de energía sin comprometer la ca-
pacidad defensiva. Las vías sintéticas inducibles están ampliamente distribuidas en-
tre las plantas.
Vías biosintéticas ocultas. Pudiera ser que las mutaciones en los genes regulado-
res o promotores, o cualquier tipo de mutación que elimine la primera etapa de una
vía, diera como resultado otra vía completa que no se hubiera expresado con ante-
rioridad y que podría significar ahorros sustanciales en energía y materiales. Sin em-
bargo, la maquinaria genética o biosintética continuaría existiendo con la capacidad
de re-expresar la vía completa después de subsecuentes mutaciones, lo que daría co-
mo resultado que las plantas contuvieran vías biosintéticas ocultas. Por ejemplo, las
zanahorias, de la familia de las Umbelliferae, son capaces de sintetizar mínimas can-
tidades de metil sulfuros, compuestos característicos de la muy lejana familia de la
cebolla (Liliaceae) y no reportados para ninguna otra umbelífera. Esto indicaría que
196 ECOLOGÍA QUÍMICA
MS, herbívoros y patógenos que están involucrados en estas interacciones. Los es-
tudios más intensivos, como los realizados con Pteridium aquilinum revelan que la
resistencia a una comunidad de herbívoros involucra compuestos diferentes dentro
y entre vías de biosíntesis (Jones, 1983). Por ello, la creencia de que las cumarinas
son la principal defensa de las umbelíferas, los alcaloides de las solanaceas, los glu-
cosinalatos de las cruciferas y los cardenólidos de las asclepiadaceas es sólo un re-
flejo de estudios parciales y datos inadecuados, y no de una verdadera parsimonia
molecular. Desde el punto de vista toxicológico, no es posible que una diversidad
de defensas químicas pueda ser cubierta por un simple tipo molecular, ya que los
estudios profundos muestran que existen diferencias sustanciales en la actividad
biológica del mismo o diferentes compuestos, dentro y entre los distintos organis-
mos de prueba. Esto se debe tanto a la variación en el modo de acción (que sitio
de enlace ó que interacción compuesto-compuesto están involucrados) como a la
variación en la afinidad (grado de enlace a un receptor particular). Los compuestos
con estructuras diferentes generalmente se unen a diferentes tipos de receptores.
Los compuestos similares en estructura, con el mismo modo de acción, pueden va-
riar en órdenes de magnitud en su afinidad al mismo sitio del receptor. La varia-
ción en la estructura del sitio receptor en los organismos de prueba, puede dar co-
mo resultado una enorme variación en el grado de enlace del mismo compuesto.
Consecuentemente, un simple tipo molecular no produce diferentes tipos de acti-
vidad biológica. La variación en la afinidad al receptor da como resultado que la
dosis para que se manifieste la actividad biológica sea diferente en cada caso. Des-
de esta óptica, no habría diferencia entre los términos 'tóxico' y 'reductor de la di-
gestibilidad', ya que se trataría sólo de una cuestión de afinidad, dosis y efectos ne-
tos sobre los herbívoros. No debe confundirse el modo de acción con la afinidad.
Si un compuesto requiere de pequeñas dosis para ser activo, desde el punto de vis-
ta clásico se denomina toxina; si en cambio se requieren dosis muy altas, entonces
se le llama reductor de la digestibilidad. Desde el punto de vista toxicológico, las
dosis bajas significan gran afinidad y las dosis altas significan baja afinidad, y esto
podría ser cierto para el mismo modo de acción. Los compuestos varían tanto en
modo de acción como en afinidad (respuesta a la dosis) y la combinación de estas
dos características da como resultado los efectos netos sobre los herbívoros (Jones
y Firn, 1991).
En años recientes se ha desarrollado la llamada hipótesis de disponibilidad de
recursos y defensa. La esencia de esta hipótesis afirma que la selección en los hábi-
tats ricos en recursos favorece a las plantas con tasas de crecimiento altas. Estas ta-
sas se logran cuando se producen hojas poco costosas que pueden ser rápida y fácil-
mente reemplazadas a medida que el dosel también se eleva rápidamente. En
contraste, las plantas en hábitats pobres en recursos, se caracterizan por un creci-
miento lento y hojas de vida más larga. El reemplazo de las hojas es mucho más cos-
toso en estos hábitats y por lo tanto la designación de las defensas tiene que ser más
alta para evitar la pérdida de estas hojas más valiosas (Tabla 3).
200 ECOLOGÍA QUÍMICA
Según esta hipótesis, las plantas que invierten más en defensas, se ven benefi-
ciadas por tener una mayor cantidad de éstas en comparación con la pérdida relati-
va de los costos indirectos de su lento crecimiento.
Bazzaz y Harper (1977) proponen algunos cambios en la correlación entre la
inversión en las defensas, en términos del valor relativo del órgano, las tasas de cre-
cimiento y la probabilidad de ataque (Tabla 4).
El beneficio o costo neto de una defensa depende del grado de daño por herbi-
voría. El costo indirecto para el herbívoro debe ser considerado al igual que el cos-
to indirecto de la defensa.
El valor de los órganos para una planta depende de las características del hábi-
tat en el que se encuentra. Una planta puede invertir más en la producción de raí-
ces en aquellos hábitats pobres en nutrimentos, o mayor biomasa de follaje donde
la luz es escasa, pero siempre de modo tal que exista un balance de recursos óptimo
para un máximo crecimiento. Si la luz o el carbono son los factores limitantes, las
plantas deben incrementar la cantidad de tejido subterraneo. Aunque la raíz sea tan
valiosa como la parte aerea, los valores unitarios de raíces y tallos pueden variar de-
bido a que las plantas pueden alterar la relación raíz/tallo para una adquisición ba-
lanceada de recursos. Los tallos de las plantas con una relación raíz/tallo alta, tienen
TEORÍA DE LA DEFENSA VEGETAL 201
un valor unitario mayor y deben tener mayores defensas por unidad de peso si to-
do lo otro es igual; el valor unitario del tallo y las defensas del mismo declinarán sin
embargo si la relación raíz/tallo disminuye.
Sin duda se han hecho progresos en relación con la evaluación de la teoría de
la defensa, sin embargo, el campo de estudio es aun muy joven, como lo prueba la
aun escasa cantidad de hipótesis generadas al respecto. Para facilitar la resolución de
algunas excepciones aparentes a la defensa de la teoría de la defensa óptima, Zangerl
y Bazzaz (1992) proponen las siguientes hipótesis:
• La congruencia espacial entre el valor de un tejido para la planta y la inver-
sión en las defensas, no necesariamente ocurre de modo que se lleva a cabo
una asignación óptima de las defensas.
• Las defensas inducibles son estrategias de ahorro en el costo de la resistencia,
que pueden ser empleadas por los organismos en todos los hábitats; sin em-
bargo, las poblaciones con altas probabilidades de ser atacadas, deben depen-
der menos de la inducción para su protección.
• El valor de las raíces y los tallos para una planta, es el mismo; sin embargo, el
nivel de defensas asignado a una unidad cuantitativa de raíz es inversamente
proporcional a la relación de biomasa entre raíces y tallos, considerando pro-
babilidades iguales de ataque para ambas.
• La escala de la distribución de las defensas debe ser interpretada en el contex-
to de la herbivoría. Por ejemplo, una escala fina de distribución de las defen-
sas probablemente es relevante sólo para los pequeños herbívoros.
Al analizar las discusiones generales y conclusiones que la literatura científica
contiene sobre las relaciones planta-herbívoro, encontramos que, básicamente, se
asume que los herbívoros, por medio de su impacto negativo sobre la salud y apti-
tud general de las plantas, han sido los agentes responsables de la evolución de los
caracteres de resistencia que las plantas poseen. Estos caracteres de resistencia deter-
minan una disminución en el consumo, el crecimiento y la sobrevivencia de los her-
bívoros. Sin embargo, para cualquier sistema individual, tenemos sólo un conoci-
miento limitado sobre la naturaleza del proceso microevolutivo que conduce hacia
los cambios en la resistencia de las poblaciones vegetales en el tiempo. Sabemos que
siempre existe una variación en el daño a los individuos dentro de una población, y
que en la mayoría de los casos, el daño tiene un impacto negativo sobre los compo-
nentes que conforman la salud y aptitudes de las plantas. Sabemos además que exis-
te una base genotípica para los caracteres que determinan la cantidad del daño. En
muy escasas ocasiones, cada uno de estos puntos se ha estudiado en suficiente deta-
lle como para demostrar que los herbívoros son el factor que selecciona cambios en
la resistencia de las plantas, durante el curso del estudio. No se han realizado toda-
vía estudios que midan la respuesta real a la selección en la naturaleza. En sólo dos
sistemas, el de una umbelífera y en el del trabol blanco y sus folívoros, se han iden-
tificado y estudiado caracteres de resistencia real en el contexto del impacto selecti-
vo de los herbívoros. Y aun cuando hemos identificado los caracteres responsables
202 ECOLOGÍA QUÍMICA
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7
BIOQUÍMICA DE LA POLINIZACIÓN
INTRODUCCIÓN
Cuando los insectos, los murciélagos y los pájaros visitan las flores para comer el
néctar y el polen (o los colectan para consumirlos después), generalmente las poli-
nizan, de tal manera que en este proceso, la planta y el animal, así asociados, se be-
nefician claramente por medio de una relación mutualista en la cual encontramos
tres factores bioquímicos:
1. la esencia de la flor.
2. el color de la flor.
3. el valor nutritivo del néctar y el polen.
Cuando un polinizador se acerca a una planta en floración, una de las señales que
recibe es olfativa y proviene de la esencia floral. Los animales viven en un mundo de
comunicación química, de feromonas, y son capaces de detectar a una cierta distancia,
los terpenos y otros compuestos volátiles del olor de las flores. A medida que el polini-
zador se acerca, recibe también una señal visual que proviene del color contrastante de
la flor en el fondo verde del follaje. Cuando se posa en la flor, debe llegar al néctar por
medio de las guías visuales sobre los pétalos, las cuales derivan de la diferente distribu-
ción de los pigmentos dentro del tejido floral (Bergstróm, 1978; Harborne, 1988).
A pesar de lo mucho que se ha investigado en relación con la ecología de la po-
linización, los aspectos bioquímicos detallados, se han explorado en raras ocasiones.
El tema de la polinización biológica es muy vasto, especialmente porque esta inte-
racción planta-animal es muy compleja e involucra aspectos sutiles y sofisticados, y
también, porque casi todos los grupos de plantas tienen su manera particular de
atraer a los polinizadores, y esto quiere decir que existe una enorme variabilidad de
adaptaciones morfológicas de las plantas a los polinizadores disponibles.
Entre los grupos de animales que polinizan a las plantas con flores, encontra-
mos a las conspicuas abejas y abejorros, las mariposas, los colibríes, las avispas y los
escarabajos, cuya actividad sobre las flores, se concentra especialmente durante el
día. Sin embargo, no debemos olvidar que existen grupos de polinizadores muy im-
portantes que tienen hábitos nocturnos, como los murciélagos y las palomillas.
También encontramos polinizadores ocasionales, como es el caso de algunos roedo-
res: el ratón y la musaraña que polinizan a diversas especies de Protea, en Sudáfrica,
y la rata canguro, polinizadora de Banksia spp. en Australia. Finalmente, encontra-
mos una variedad de pequeños animales, principalmente artrópodos, algunos vola-
dores, que pueden polinizar a un número diverso de antofitas (plantas con flores).
[205]
206 ECOLOGÍA QUÍMICA
Las abejas prefieren los colores que ante los ojos humanos parecen azules y amari-
llos. Estos insectos pueden diferenciar las distintas absorbancias que las flores tienen
en la región ultravioleta (uv) del espectro luminoso; las abejas son sensibles a las fla-
vonas y flavonoles que absorben intensamente la luz UV, y que están presentes en
casi todas las flores blancas, o como co-pigmentos en las flores azul-violetas.
BIOQUÍMICA DE LA POLINIZACIÓN 207
A pesar de que Apis mellifera visita casi cualquier flor, tiene preferencia por cier-
tas familias: Labiatae, Scrophulariaceae, Leguminosae (Lotoideae), Rutaceae y Aste-
raceae, que frecuentemente poseen flores azules, amarillas y blancas.
La preferencia que otros grupos de polinizadores muestran por los colores, ha
sido menos estudiada. Los colibríes son más sensibles a los colores rojos y a los vio-
letas claros y encendidos, sin embargo, es posible observarlos visitando las flores
blancas, como las de los cítricos, el jazmín e incluso las de los eucaliptos. Algunos
colibríes poseen colores brillantes semejantes a los de las flores que visitan, este es
un claro caso de adquisición, por selección, de colores protectores, ya que con ellos
pueden pasar desapercibidos para sus depredadores.
Las mariposas prefieren los colores brillantes, mientras que las avispas y palo-
millas los prefieren pardos y apagados. Finalmente, los murciélagos y los escaraba-
jos, que no son capaces de ver los colores, dependen de otro tipo de señales para vi-
sitar a sus flores (Harborne, 1988).
El color de las flores está determinado en gran medida, por la presencia de los pig-
mentos en los plastos o las vacuolas celulares del tejido floral. La química y la gené-
tica de los pigmentos ha sido extensamente estudiada (Goodwin, 1976). Los colo-
res producidos por la reflección y refracción de la luz en las superficies celulares, tan
importantes en los animales, no están presentes en las plantas.
Los flavonoides constituyen el grupo de pigmentos florales más importante de
las plantas; contribuyen a los colores azulados (anaranjado, rojo y azul), así como al
amarillo y al blanco. El otro grupo importante de pigmentos está formado por los
carotenoides que contribuyen a los tonos amarillos y a algunos rojos y anaranjados.
De mucho menos importancia para los colores de las flores son las clorofilas (ver-
des), las quinonas (ocasionalmente rojas o amarillas) y los alcaloides de la betalaina
(amarillos, rojos y púrpura en Centrospermae).
La base química de los colores ciánicos, es simple; existen tres pigmentos, todos
flavonoides, conocidos como antocianidinas: pelargonidina (Pg) (anaranjado-rojo),
cianidina (Ci) (magenta) y delfinidina (Df) (malva); sus estructuras difieren sólo en
el número (1, 2 o 3) de grupos hidroxilo en el anillo B. Estos tres pigmentos, se pre-
sentan ocasionalmente mezclados (Goodwin, 1976).
al tipo de flora y parece ser que se presenta una selección natural de los colores par-
ticulares en distintos ambientes, de acuerdo a los polinizadores más activos presen-
tes en él.
Los análisis realizados indican que la selección ha actuado en dos direcciones a
partir de la cianidina como el tipo más básico o primitivo; en los ecosistemas tropi-
cales, los colores escarlatas y anaranjados han sido favorecidos por los colibríes, y en
los ecosistemas templados los colores azules, por las abejas. La prueba de que las cia-
nidinas son el tipo de pigmento más primitivo radica en que son comunes en los
ancestros de las angiospermas. Es el pigmento más extendido entre los grupos ane-
mófilos como los pastos, y el más común en las hojas (órganos más primitivos que
las flores).
La pelargonidina es más evolucionada que la cianidina, la prueba es que se en-
cuentra regularmente en las plantas tropicales y prácticamente está ausente de las
floras de ecosistemas templados. La delfinidina y sus derivados también son más
evolucionados que la cianidina; lo demuestran su distribución en las angiospermas
y su presencia en las más avanzadas familias polinizadas por abejas (Scrophularia-
ceae, Boraginaceae, Hydrophyllaceae y Polemoniaccac).
La naturaleza dicotómica de las tendencias evolutivas en los colores ciánicos
puede observarse también en aquellas familias que tienen miembros en los trópicos
y en las latitudes templadas. Las Polemoniaceae son exclusivas de América, pero tie-
nen especies neárticas y neotropicales exclusivas. En esta familia puede observarse
un claro contraste en el color y la forma de las flores dependiendo de si son polini-
zadas por abejas o colibríes. Las asociadas a estos últimos, poseen flores tubulares
con corolas largas y estrechas, principalmente escarlatas. Las asociadas con abejas,
tienen flores con corolas cortas de forma abierta casi todas azules. Otras flores de es-
ta familia tienen corolas cortas y estrechas, malvas o rosas y son polinizadas por ma-
riposas. Existe una clara correlación entre el color de la flor, el tipo de antocianidi-
na presente en ella y el tipo de polinizador:
• colibríes, pelargonidina (con una excepción)
• abejas, delfinidina
• lepidópteros, cianidina y cianidina+delfinidina
Sin duda, las diversas especies de plantas tienen una considerable flexibilidad y
son capaces de eliminar, modificar o restablecer la síntesis de antocianidinas, depen-
diendo de los polinizadores presentes (Dodson, 1975; Gilbert y Raven, 1975).
Las guías florales son parte del patrón de pigmentos de las flores y su papel es
muy importante para indicar al polinizador (especialmente los insectos) donde se
encuentra el centro de la flor, y por ende, los órganos reproductores. Son especial-
mente importantes en las flores polinizadas por abejas y adquieren formas variables.
Muchas son visibles al ojo humano, pero algunas no lo son. En general contrastan
mucho con el color de los pétalos y pueden tener la forma de manchas o líneas. Las
guías invisibles al ojo humano, pueden verse con luz ultravioleta. Los análisis quí-
micos revelan la presencia de carotenoides que son los que reflejan la luz UV. Por es-
BIOQUÍMICA DE LA POLINIZACIÓN 209
ta razón, las guías florales invisibles de las flores amarillas, pueden ser fácilmente ob-
servadas bajo luz uv, usando los filtros apropiados. Esta técnica es especialmente
práctica para observar las flores en ejemplares de herbario (Dodson, 1975\ Harbor-
ne, 1988).
Tipos de esencias
El olor o esencia de las flores determinan muchas veces la atracción que éstas ejer-
cen sobre los polinizadores. Las abejas pueden relacionarse con aquellas flores con
fragancias agradables y fuertes. Los olores son particularmente importantes para los
polinizadores nocturnos, donde los estímulos visuales están prácticamente ausentes.
Las flores polinizadas por murciélagos y palomillas se caracterizan por poseer olores
fuertes.
Muchas flores que aparentemente carecen de olor, pueden tener una fragancia
que sólo es percibida por algunos insectos, como abejas y mariposas. En muchas es-
pecies, el olor de la flor está coordinado con el tiempo en que el polen está maduro
y la flor está lista para la polinización.
Para un humano los olores de las flores pueden ser fragantes, agradables y afru-
tados, o bien, desagradables y aminados. Los olores agradables radican generalmen-
te en los aceites esenciales ricos en mono o sesquiterpenos, sustancias aromáticas, al-
coholes simples alifáticos, cetonas y ésteres. Es importante señalar que los aromas
florales han sido utilizados ampliamente por el hombre para la elaboración de los
perfumes, y aun cuando éstos pueden contener compuestos sintéticos, los produc-
tos naturales tienen una gran importancia en su producción.
Los principales constituyentes de las flores con olores aminados, son las monoa-
minas que tienen olores desagradables parecidos a los de los pescados (Gilbert y Ra-
ven, 1975; Harborne, 1978, 1988).
En los bosques neotropicales, miembros de Orchidaceae, Araceae, Gesneria-
ceae y otras familias de plantas han evolucionado diferentes fragancias florales para
atraer a las abejas euglosinas que las polinizan. Williams y Dodson (1972) reportan
aproximadamente 60 distintas fragancias florales de las orquídeas. Cada especie de
orquídea, tiene una combinación característica de terpenos y fenoles volátiles que
aparentemente es detectada particularmente, por el tipo de abejas atraídas. Cuando
ambos tipos de compuestos son experimentados sobre Euglossa viridissima, es mu-
cho más frecuente que las poblaciones de esta abeja que viven en el noreste de Mé-
xico sean atraídas por el metil cinamato, mientras que las que viven en el oeste de
México, son fuertemente atraídas por el eugenol (Langenheim, 1984).
210 ECOLOGÍA QUÍMICA
La conducta de los insectos parece estar controlada por una serie de compuestos o
señales químicas que provienen de constituyentes orgánicos volátiles liberados por
un insecto y que afectan a otro. Estas sustancias son activas en muy pequeñas can-
tidades y reciben el nombre de feromonas, término que indica su estrecha relación
con las hormonas. Las feromonas están estrechamente relacionadas con todos los as-
pectos de la vida de los insectos (y también, por supuesto, de la vida de muchos
otros animales, incluyendo al hombre); alimentación, sexo, agregación, oviposición,
defensa y marcaje dependen de ellas. Muchos alcoholes alifáticos simples, ácidos y
ésteres son feromonas.
Los insectos son sensibles a los compuestos volátiles, su sistema quimiorrecep-
tor controla su comunicación con el entorno ecológico; por ello es lógico que sean
capaces de detectar los aromas de las flores. Los insectos pueden aprender a recono-
cer los olores de flores particulares, y este hecho, más que ningún otro, es responsa-
ble de la constancia en las visitas del insecto a sus flores. Algunas flores producen
esencias que para los insectos pueden resultar especialmente atractivas, narcóticas o
alucinógenas, de tal modo que los insectos son "atrapados" por estas flores y enton-
ces puede surgir una estrecha relación simbiótica entre ellos. Esto parece suceder en
Datura inoxia, cuyo néctar contiene los típicos alcaloides del tropano que poseen es-
tas cualidades.
Dacus dorsalis, la mosca oriental de la fruta, posee una feromona sexual consti-
tuida por el metil éter eugenol (fenilpropanoide). Este mismo compuesto es produ-
cido por Cassia fistulosa (Leguminosae) como un atrayente de la polinización y por
los aceites esenciales de las hojas de otras especies, como Ziera smithii (Rutaceae). El
metil eugenol puede utilizarse como un compuesto trampa, cuando esta mosca ad-
quiere proporciones de plaga.
Las abejas solitarias del género Andrena son atraídas por el aroma de la orquí-
dea Ophrys sp., y actúan como polinizadores de ésta. La forma y el color de la or-
quídea semejan a las de la hembra de esta abeja, y por esta razón el macho aterriza
sobre la flor para realizar lo que se ha llamado una pseudo cópula, durante la cual
se lleva a cabo la polinización de la orquídea. La forma de la orquídea actúa como
señuelo visual, asociada con el aroma, y constituye una mímica extraordinaria de la
abeja hembra. Además, esta orquídea no produce néctar y por esta razón no es visi-
tada por las hembras de esta especie de abeja.
Otras abejas {Colletes) también realizan pseudo cópulas con este género de or-
quídeas, los olores de éstas y los de las hembras de las abejas se derivan de constitu-
yentes semejantes: compuestos alifáticos de cadena corta, monoterpenos y sesquiter-
penos bicíclicos (y-cadineno) (Bergstrom, 1978).
BIOQUÍMICA DE LA POLINIZACIÓN 211
Las propiedades nutritivas del néctar y el polen, son una de las principales razones
por las que los animales visitan a las flores. Para las mariposas, el néctar significa la
única fuente de energía que tienen al alcance, es decir, el único alimento. Parece ser
que el néctar desempeña un único papel en las flores de las angiospermas, atraer a
los polinizadores. La mayoría de ellos están constituidos por una mezcla de azúca-
res (15 a 75% de su peso), muchos son dulces y contienen tres carbohidratos prin-
cipales, comunes en el metabolismo vegetal: glucosa, fructosa y sacarosa. También
están presentes los oligosacáridos, aunque en pequeñas cantidades, el más frecuente
es el trisacárido rafinosa. Otros más escasos aún son los disacáridos maltosa, treha-
losa y melibiosa, y el trisacárido melezitosa.
Harborne (1988) divide a las especies de Rhododendron en cinco clases, según
la proporción de los tres principales azúcares en el néctar y la presencia/ausencia de
un oligosacárido:
1. glucosa-fructosa y sacarosa 1:1:1.
2. sacarosa con trazas de glucosa y fructosa.
3. glucosa-fructosa-sacarosa con oligosacárido.
4. sacarosa sola.
5. glucosa y fructosa.
Las familias leñosas primitivas, tienden a tener menos aminoácidos que las her-
baceas, más avanzadas. Esto está relacionado también con el hecho de que las fami-
lias que contienen pocos aminoácidos generalmente están polinizadas por abejas; es-
tos insectos tienen acceso a diversas fuentes de nitrógeno además del néctar. Las
familias con mayor proporción de aminoácidos en el néctar, son polinizadas por ma-
riposas y en menor grado por palomillas
Todos los aminoácidos comunes de las proteínas están presentes en el néctar
de las flores, y lo que es muy significativo, es que los 10 aminoácidos esenciales pa-
ra los insectos: arginina, histidina, lisina, triptofano, fenilalanina, metionina, treo-
nina, leucina, isoleucina y valina están mejor representados que otros aminoácidos,
lo que habla de la importancia que este grupo de animales ha tenido en la evolu-
ción de las plantas con flores. La variación en los aminoácidos detectables entre las
especies es consistente y puede usarse como un caracter quimiotaxonómico (Har-
borne, 1978).
Los lípidos y sus ácidos grasos tienen un alto valor energético, mayor que el de los
azúcares, por esta razón pudiera haber una cierta ventaja para aquellas plantas que
los contienen pues son caracteres que resultan "atractivos" desde el punto de vista
nutricional para algunos polinizadores. Se han encontrado lípidos en las siguientes
familias de plantas: Scrophulariaceae, Iridaceae, Krameriaceae, Malpighiaceae y Or-
chidaceae. La producción de lípidos parece estar relacionada con la polinización por
abejas solitarias, polinizadoras de las anteriores familias.
BIOQUÍMICA DE LA POLINIZACIÓN 213
En algunos casos, los lípidos se presentan en forma de aceites del tipo de los tri-
glicéridos y dentro de tricomas en el interior de las flores (Harborne, 1988).
Nectarios extraflorales
Son glándulas que producen azúcares y que se encuentran en las bracteas, hojas, pe-
ciolos o tallos de un gran número de angiospermas, en familias como Legumino-
sae, Orchidaceae y Passifloraceae. Los análisis realizados en estos nectarios muestran
que su contenido químico es semejante al de los nectarios florales, en cuanto a ti-
po de azúcares y aminoácidos. Parece ser que su papel es el de atraer a ciertas hor-
migas que pueden constituirse como defensas de la planta. En la interacción Aca-
cia-hormiga el mutualismo está muy desarrollado y la hormiga constituye una de
las mejores defensas que la planta tiene contra los herbívoros. En Ipomoea leptophy-
lla existen nectarios en las hojas y en los sépalos; éstos atraen a las hormigas, cuyo
papel defensivo, se refiere a la protección de las semillas que pueden ser atacadas
por brúquidos, y a la de las flores que son comidas por chapulines (Gilbert y Ra-
ven, 1975).
214 ECOLOGÍA QUÍMICA
Vamos a hacer una revisión más amplia de este grupo de compuestos, en vista de
que su papel más significativo, es el de promover el crecimiento de las plantas. En
muchos capítulos de este libro, nos hemos referido a la presencia y acción inhibido-
ra o tóxica de gran variedad de MS en las plantas y los animales, sin embargo, poco
se ha dicho de los compuestos capaces de estimular el crecimiento. En este caso par-
ticular, se trata de un tipo de compuestos que ha recibido una significativa atención
en los últimos años.
En 1979 se encontró en el polen de Brassica napus (Cruciferae) una novedosa
lactona esteroidal promotora del crecimiento, llamada brasinólido. Desde entonces,
químicos y biólogos han aislado brasinólidos e identificado compuestos relaciona-
dos, en varias plantas superiores e inferiores.
El brasinólido y sus análogos, brasinosteroides (Bs) han sido sintetizados y pues-
tos a disposición de los biólogos para realizar estudios básicos en fisiología y bioquí-
mica, y para experimentos en el campo. La síntesis de estos compuestos ha permi-
BIOQUÍMICA DE LA POLINIZACIÓN 215
Hormonas en el polen
por medio del bioensayo del segundo internodo del frijol. De esta manera, probaron
cerca de 60 tipos distintos de pólenes y evaluaron un grupo significativo de éstos.
La fracción lipídica del complejo brasínico que contenía ésteres glucosílicos fue
purificada y de ella se aisló el brasinólido cristalino. Al realizarse la cuantificación
correspondiente, se encontraron aproximadamente, 200 ppb (partes por billón) de
brasinólido en el polen y 10 ppm en la fracción lipídica purificada.
Los brasinosteroides son un grupo de polihidroxiesteroides naturales. Todos los
BRs que han sido caracterizados de las plantas son derivados del 5-a-colestano y
pueden ser clasificados como esteroides C27, C28 y C29. Todos los brasinosteroides
contienen un núcleo esteroide (algunos con la función oxígeno en el anillo B) con
una cadena lateral en C-17, similar a la cadena lateral del colesterol.
Los químicos se han sentido enormemente atraídos por el aislamiento, síntesis
y biosíntesis de los esteroides (entre los premios Nobel otorgados a químicos, alre-
dedor de 20 corresponden al descubrimiento y estudio de esteroides). Los esteroi-
des poseen un singular núcleo fusionado; varios constituyentes se encuentran en el
núcleo, y varias cadenas están unidas a él (por ejemplo, el colesterol); esta reactivi-
dad y estos aspectos estereoquímicos, originan diversas formas enantioméricas. Se
han desarrollado diferentes esquemas para diseñar moléculas esteroides en una for-
ma controlada (estereoselectiva y estereoespecífica) y evitar la formación de isóme-
ros no naturales e indeseados durante la síntesis.
El brasinólido, presente en 200 ppb en el polen de nabo, fue el primer brasi-
nosteroide aislado en forma cristalina y caracterizado por análisis físico y espectros-
cópico. El polen de nabo mostró otro BR que se denominó brasinona (Mandava et
al. 1982).
El descubrimiento del brasinólido (después de 10 años de intensas y costosas
investigaciones), despertó el interés mundial en todos los compuestos relacionados.
Los japoneses se abocaron a la tarea de buscarlos y lograron su aislamiento en la es-
pecie Distylium racemosum (el descubrimiento de la giberelina fue un proceso simi-
lar; las Imperial Chemical Industries en la Gran Bretaña y el Departamento de Agri-
cultura de Estados Unidos desempeñaron un papel clave en la determinación de la
estructura del ácido giberélico, que fue detectado por primera vez en Japón).
En la investigación sobre los brasinólidos, se ha puesto mayor énfasis en la sín-
tesis y aislamiento de esta hormona y sus compuestos relacionados, seguida de su
evaluación biológica. No es sorprendente que en relación con este tema, los japone-
ses hayan publicado cerca de 50 trabajos de los 100 que han aparecido.
bioensayo del epicótilo del garbanzo y el bioensayo del primer internodo del frijol,
también han sido usados para medir la actividad brasínica.
De los 16 brasinosteroides naturales identificados hasta ahora, 15 han sido ais-
lados de las plantas superiores y 1 de una planta inferior.
En la Tabla 3 pueden verse los números que han sido asignados a los BRs des-
critos hasta ahora, con sus nombres originales (y los asignados por Mandava (1988)
en una detallada revisión de este grupo químico) y los nombres de los investigado-
res que los han descubierto y reportado.
Un método analítico consistente en la boronación (con ácido metil borónico)
de los grupos glicólicos vecinos, seguido de identificación de los derivados por cro-
matografía de gases/espectrometría de masas (GC-MS) ha sido reportado para iden-
tificar brasinosteroides en otras especies de plantas (Ikekawa y Takatsuto, 1984). Los
derivados boronados fueron analizados por medio de un monitoreo selectivo de io-
nes (MSI) en espectrometría de masas (Ikekawa et al, 1983). Estos investigadores
aseguran que el método MSI es capaz de detectar BRs a niveles de ppb en los teji-
dos de las plantas.
Los bioensayos realizados, la identificación de distintos brasinosteroides en
plantas superiores e inferiores y el resultado de inmunoensayos (Horgan et al.,1984)
sugieren que los BRs, como las giberelinas y las auxinas, están ampliamente distri-
218 ECOLOGÍA QUÍMICA
Relaciones estructura-actividad
Además de los BRs naturales (BRi-BR16), se han sintetizado diversos análogos para
establecer las relaciones de estructura-actividad en estos compuestos. El primer
bioensayo utilizado para determinar estas relaciones, fue el bioensayo del segundo
internodo del frijol (Mitchell y Livingston, 1968; Mandava et al., 1982). A pesar de
que en este bioensayo las giberelinas pueden causar sólo elongación del internodo
tratado, así como de los superiores, los BRs actúan tanto sobre la elongación como
sobre la división celular, dando como resultado, la elongación, el engrosamiento, el
resquebrajamiento y la curvatura del segundo internodo (lo que se llama actividad
brasínica como ya se había mencionado). Los cambios morfológicos, como el engro-
samiento y resquebrajamiento del internodo tratado, son afectados por la concen-
tración de los BRs. Las auxinas y las citoquininas no son detectadas mediante este
bioensayo. Un bioensayo con arroz, en el cual los agentes activos causan inclinación
de la lámina, ha sido reportado como específico de los BRs. Las auxinas producen
una respuesta en esta prueba, pero a mucho mayor concentración que los BRs. Las
BIOQUÍMICA DE LA POLINIZACIÓN 219
trolan la elongación en los tallos; tanto auxinas como citoquininas (y algunas veces
las giberelinas) controlan la división celular; las giberelinas y el ácido abscísico con-
trolan la germinación de las semillas; y el etileno, cuya formación es estimulada por
auxinas, modifica el transporte lateral de las auxinas. De aquí que sólo a través de
interacciones como ésas, los BRs pueden desempeñar un papel regulador en el cre-
cimiento y desarrollo de las plantas. Sin embargo la naturaleza de estas interaccio-
nes aun no es clara y requiere de una vasta investigación.
La elongación celular y la división celular que dan como resultado el crecimiento ti-
sular, requieren de la síntesis de ácido nucléico y de proteínas. Las hormonas vege-
tales como las auxinas, giberelinas y citoquininas regulan el metabolismo del ácido
nucléico en las plantas (Key, 1969)
En experimentos realizados con inhibidores del ácido ribonucleico (ARN) (acti-
nomicina D, 6-metil purina, 2,6-diaminopurina, 8-azaguanina, 2-azauracil, 2-
thiouracil y 5-fluorouracil) y de la síntesis de proteínas (cicloheximida, puromicina
y cloranfenicol), para estudiar sus efectos sobre el crecimiento del epicótilo induci-
do por BRs, se comprobó que todos ellos interfieren con este crecimiento, particu-
larmente la actinomicina D y la cicloheximida. Estos estudios indican claramente
que los efectos de crecimiento inducidos por Br como resultado de la elongación y
la división celular, al igual que los inducidos por auxinas y giberelinas, dependen de
la síntesis de ácidos nucléicos y proteínas celulares.
Los BRs incrementan la actividad de la ARN y ADN polimerasas, la síntesis de
ambos ácidos nucléicos y la de otras proteínas en frijoles. Esto sugiere que los BRs
están involucrados en la transcripción y replicación durante el crecimiento tisular.
Sin embargo, la inducción de la síntesis de proteínas se realiza sólo sobre algunas de
éstas y no en forma de un incremento indiscriminado de la síntesis proteica general.
Se han llevado a cabo algunos experimentos en el campo, aplicando diversos BRs sobre
cultivos como el frijol, la soya, lechuga, rábano, pimiento, cebada e incluso especies le-
ñosas como el olmo. En la mayoría de ellos se han obtenido respuestas de crecimiento
inducidas por estos compuestos y también aumento de la tolerancia al estrés por frío y
sequía, disminución del daño por herbicidas y aumento de la resistencia a algunas en-
fermedades. Aun cuando estos resultados parecen muy halagadores, en realidad se han
obtenido de experimentos pequeños llevados a cabo en invernaderos y pequeñas parce-
las, por lo que es necesaria una investigación más profunda y a mayor escala.
BIOQUÍMICA DE LA POLINIZACIÓN 221
El problema para lograr esto, es que no existe una amplia disponibilidad de BRs
y sus análogos a nivel comercial; su aislamiento y análisis, debido a su baja concen-
tración en los tejidos, requieren una metodología analítica sofisticada y cara. Los es-
fuerzos para avanzar efectivamente en esta dirección, dependen de dos cosas impor-
tantes: recursos económicos y trabajo en equipo, especialmente entre biólogos,
químicos y bioquímicos. En este sentido los inmunoensayos muestran ser promiso-
rios en la detección de BRs, por ello deben combinarse sus técnicas con otros mé-
todos analíticos. Al respecto la industria debe responder con mayor atención e inte-
rés en este campo de la investigación científica.
Los mecanismos de acción de los BRs son aun desconocidos. ¿Cuál es el sitio
específico de acción, la pared celular, el citoplasma o el núcleo? ¿Cómo afectan a las
enzimas como la peroxidasa, polifenol oxidasa, ATPasa, y polimerasas ARN y ADN?
¿Existe formación de enzimas protéicas especiales cuando la planta es tratada con
BRs? ¿Cómo afectan los niveles de lípidos, carbohidratos y ácidos orgánicos duran-
te el crecimiento y desarrollo? Asimismo debe realizarse investigación en relación
con el destino metabólico de los BRs durante el crecimiento y desarrollo; determi-
nación de cualquier efecto tóxico u otros efectos ambientales, anticipadamente a su
aplicación comercial; y desarrollo de métodos microbiológicos y de recombinación
de ADN para evaluar el potencial de los BRs en la agricultura moderna. En Japón un
consorcio académico-industrial con el apoyo del gobierno está investigando en la ac-
tualidad las aplicaciones prácticas de los BRs.
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8
LAS FEROMONAS
INTRODUCCIÓN
Desde la propuesta del término feromona (Karlson y Butenandt, 1959) hasta el es-
tudio del hamster dorado (Agosta, 1992) donde se descubrió que tan sólo 200 mo-
léculas de dimetil disulfuro del olor de la hembra, eran suficientes para atraer al ma-
cho, la investigación de las feromonas ha cobrado una creciente importancia. Las
feromonas pueden ser, entre otras cosas, señal de una gran fecundidad, por ejem-
plo, la hembra de una serpiente fabrica la feromona vitelogenina. El hígado la en-
vía, no sólo al ovario para producir huevos, sino a la piel, donde permanece hasta
el siguiente año cuando pueda exudarla a través de la misma. La cantidad de fero-
mona de ese año, representa para el macho una señal de la cantidad de huevos pues-
tos por la hembra. El macho elige a aquella hembra con el nivel más alto de fero-
mona y por lo mismo, a la que ha puesto más huevos.
Aunque a través del reino animal, encontramos todo tipo de feromonas, mu-
cha de la información que ahora tenemos sobre este tipo de MS de comunicación,
se debe a los estudios de feromonas en insectos. La abundancia de estudios en ani-
males inferiores, se debe a la facilidad que ofrece el monitoreo de las actividades
feromónicas en ellos, el cual es mucho más difícil en animales superiores, especial-
mente en los mamíferos. El lenguaje químico de los insectos puede ser muy com-
plejo, las hormigas usan de 10 a 20 señales, la mayoría químicas, para coordinar
su colonia (Holldobler y Wilson, 1990). Las abejas usan más de 30 señales quími-
cas. Las feromonas asociadas con la dinámica de Apis mellifera incluyen entre otras
a las siguientes:
• Feromonas de la reina que atraen a las obreras hacia ella y las estimulan para
alimentarla y cuidarla.
• Feromonas de atracción sexual y de la cópula.
• Feromonas del aguijón asociadas a la defensa del nido.
• Feromonas de la colecta de alimento, aparentemente producidas en unas glán-
dulas del abdomen (Nassanoff) de las obreras.
• Feromonas para enjambrarse y emigrar, las cuales, aparentemente están rela-
cionadas con las feromonas de la reina.
Las feromonas frecuentemente son mezclas de compuestos. En las serpientes la
feromona del macho contiene escualeno, que no existe en las hembras, pero otro
compuesto tiene que entrar en escena para estimular la acción del escualeno. En los
hamsters, el 60% del poder atractivo del olor vaginal reside en el escualeno, pero la
[225]
226 ECOLOGÍA QUÍMICA
actividad integral requiere la mayoría o todos los otros volátiles que forman parte de
las secreciones.
Varias feromonas pueden controlar la conducta de manera secuencial. Por ejem-
plo, la conducta reproductora de ciertas garrapatas es guiada por tres feromonas:
• El diclorofenol de la hembra atrae al macho.
• El oleato de colesteril (proveniente de la sangre de la dieta) induce al macho
a montar a la hembra.
• Una mezcla de ácidos grasos con 14, 16, 18 y 20 átomos de carbono del trac-
to digestivo de la hembra facilita la cópula efectiva.
En los peces dorados una feromona sexual esteroide de la hembra estimula al
macho a impregnar los huevos con esperma. Después de eso, una prostaglandina
atrae al macho.
En los ratones machos, una feromona existente en la orina, induce y acelera el
ciclo estrogénico en la hembra. El efecto es más pronunciado en aquellas hembras
cuyos ciclos han sido suprimidos por el agrupamiento entre ellas (también como
una respuesta feromónica) en ausencia del macho. Este último efecto, ha sido ob-
servado en humanos; las mujeres que viven juntas, frecuentemente sincronizan sus
ciclos menstruales de tal forma que muchas de ellas tienen la menstruación al mis-
mo tiempo. Aunque estos hechos ya se reconocen y se aceptan, los compuestos in-
volucrados en ellos son desconocidos en su mayoría (Harborne, 1988).
En los insectos, las feromonas son secretadas por glándulas exócrinas y trans-
portadas hacia otros miembros de la especie en forma de vapores. La liberación de
menos de 1 u-g/seg de feromona de la hembra de la palomilla de la seda puede atraer
al macho; éste empieza a reaccionar cuando la concentración es de 100 molécu-
las/ml de aire. Una simple hembra de palomilla libera su feromona, con viento a fa-
vor, hasta varios kilómetros hacia adelante y cientos de metros de diámetro, crean-
do lo que Wilson (1972) llama "el espacio aéreo activo"; cualquier macho que vuele
dentro de él, se dirigirá de inmediato hacia ella. El tamaño del espacio activo varía
con la velocidad del viento. En dicho sistema, un compuesto químico será activo,
dependiendo de la volatilidad y del peso molecular. Muchas feromonas tienen am-
bas características pues son derivados de hidrocarburos con un número de carbonos
entre C5 y C 20 , y pesos moleculares entre 80 y 300.
El sistema de comunicación sexual de la palomilla de la fruta está compuesto
por una feromona sexual de larga distancia que emite la hembra y que atrae al ma-
cho, y de una feromona de cortejo emitida por el macho, que tiene un radio de ac-
ción a corta distancia y que atrae a las hembras. La feromona de cortejo, como la de
todos los lepidópteros, contiene compuestos que pueden ser tomados por los ma-
chos directamente de las plantas, retenidos y emitidos por cerdas olorosas especiales
para "seducir" a las hembras. Los componentes activos son el etil trans-cinamato y
el metil-2-epijasmonato. Las hembras de los lepidópteros contienen en su feromo-
na sexual compuestos derivados de ácidos grasos. Para que el macho inicie el vuelo
hacia la hembra, requiere que se cumplan estrictamente varias sofisticadas condicio-
LAS FEROMONAS 227
nes: debe llegar a él de manera intermitente y cada 0.5 segundos, una nube de fero-
mona de la hembra que contenga tres de sus componentes en las siguientes propor-
ciones exactas: 6% de acetato de (E) -8-dodecenil y 3% de alcohol (Z) -8-dodece-
nil en acetato de (Z) -8-dodecenil (Harbome, 1988).
En contraste con el anterior tipo de feromonas transportadas por el viento,
aquellas que actúan sobre los organismos acuáticos, son menos volátiles y de mayor
peso molecular, y presumiblemente, solubles en agua; su efectividad depende del
grado de difusión en el agua. Generalmente, las feromonas transportadas por el agua
son de naturaleza proteica, por ejemplo, las sustancias producidas por Volvox (alga
clorofita) y las que controlan la atracción y el establecimiento de las larvas de Bala-
nus balanoides. Otras señales también transportadas por el agua son de naturaleza
esteroidal: por ej. la feromona sexual de Carassius duratus (pez dorado).
Las feromonas no son necesariamente específicas. Muchas de ellas son com-
puestos comunes; en las algas pardas, existen diversos hidrocarburos; en los nemáto-
dos que atacan a la soya, ácido vainíllico, en los ácaros, benzaldehído y escualeno, y
en las culebras, escualeno. Más aun, un mismo compuesto u otros estrechamente re-
lacionados, pueden encontrarse en diferentes especies, desempeñando un papel dis-
tinto; las prostaglandinas son feromonas de eclosión en los percebes, y es una hor-
mona atrayente sexual en los peces dorados. La exo-brevicomina se encuentra como
feromona de agregación en escarabajos y la dehidro-exo-brevicomina en la orina del
ratón macho. Finalmente, dos especies animales relacionadas pueden usar la misma
mezcla de compuestos, Dermacentor variabilis y D. andersoni comparten la misma
mezcla de ácidos grasos como feromona copulativa, pero las hembras de D. ander-
soni contienen 12 veces más feromona que las de D. variabilis (Agosta, 1992).
Uno de los aspectos más interesantes del estudio de las feromonas es el relacionado
con su origen biosintético. En el caso de los insectos, es probable que muchas de
ellas se hayan sintetizado de novo dentro del cuerpo del animal a partir de precurso-
res simples. Otras, pudieron derivar de la dieta, tanto directamente como a través
de precursores. En Dendroctonus brevicomis, el mirceno tomado de Pinus ponderosa
pasa directamente a ser un constituyente de su feromona de agregación.
Las hembras de las garrapatas toman oleato de colesteril de la sangre con que se
alimentan. Este compuesto es una señal para el macho de que existe un hospedero
disponible, y determina la monta sobre la hembra.
Ips paraconfusus, con la intervención de las bacterias de su intestino, convierte
al mirceno de las plantas, en ipsenol e ipsdienol, y el OC-pineno en cis-verbenol. To-
dos estos compuestos forman la feromona de agregación.
En el caso de los compuestos de defensa animales (alomonas), existen muchos
ejemplos de artrópodos que han podido "secuestrar" los MS tomados de las plantas y
228 ECOLOGÍA QUÍMICA
La forma como algunos animales utilizan las señales químicas puede dar cierta luz
sobre la evolución de sus sistemas químicos de comunicación. En los peces dorados,
una hormona esteroidal, actúa primero como hormona para estimular la produc-
ción de huevos y después como una feromona que estimula al macho a producir la
mezcla lechosa de semen. La prostaglandina como feromona atrae al macho y como
hormona estimula el desove.
Cuando los organismos unicelulares evolucionaron hacia las formas de los me-
tazoarios, pudieron haber incorporado a sus tejidos, sus feromonas intercelulares de
comunicación con otros organismos, como hormonas que iban a desempeñar un
papel de comunicación interna entre los órganos (Agosta, 1992).
La nepetalactona fue identificada de la hembra del áfido Myoura viciae; pero
antes, había sido encontrada en la planta Nepeta cataría, y este compuesto es nota-
ble porque actúa como un poderoso atrayente en los gatos. Este es un claro ejemplo
de una molécula que tiene funciones no relacionadas en las plantas, los insectos y
los mamíferos.
La mayor parte de las feromonas de los insectos son sintetizadas dentro de ellos.
Los compuestos alifáticos, derivados de ácidos grasos, se forman por las vías de la
acetil Co A y la malonil Co A, seguidas de sus respectivas modificaciones. Por ejem-
plo las feromonas de una palomilla de la col, se forman a partir del ácido esteárico
o del palmítico, a través de desaturación, acortamiento de la cadena, reducción y
acetilación. Sólo en casos excepcionales como los ya mencionados de las mariposas
reina y monarca y del escarabajo de la corteza, las feromonas se originan de la dieta.
Las feromonas sexuales son explotadas por el hombre como medio para atrapar, por
ejemplo, los insectos plaga; sin embargo no es el único ser en usar este medio para
atrapar insectos. Algunas arañas son notables por el tipo pequeño de red que tejen
LAS FEROMONAS 229
y el hecho de que sólo capturan un tipo de presa, palomillas macho. Los análisis quí-
micos de estas arañas muestran que la araña produce un aroma similar al de la hem-
bra de la palomilla; se han identificado tres compuestos principales: acetato de (Z)-
9-tetradecenil, (Z)-9-tetradecenal y (Z)-ll-hexadecenal, y los mismos compuestos
constituyen ias feromonas de ías palomillas.
Las moléculas orgánicas sintéticas pueden mimetizar en ocasiones la actividad
de las feromonas naturales; dos de ellas que han sido utilizadas comercialmente son:
la trimedlura, que es activa sobre la mosca del Mediterráneo, y la cuelura que atrae
a los machos de la mosca del melón, Dacus cucurbitae (Harborne, 1988).
FEROMONAS DE MARCAJE
Este tipo de feromonas, son utilizadas por los insectos para dejar una marca oloro-
sa que permite a otros miembros de la especie seguirlos desde el nido hasta una
fuente de alimento y regresar de nuevo. Entre los insectos, estas feromonas son ca-
racterísticas de las hormigas, las abejas y las termitas que las producen en una gran
variedad de tejidos glandulares especiales.
Las feromonas de marcaje están representadas por diversos tipo de estructuras
químicas. Atta texana produce una feromona de mareaje muy activa: el metil 4-me-
tilpirrol 2-carboxilato, que es detectado por las hormigas a una concentración de
0.08 pg/cm de marca, equivalente a 3.48 X 108 moléculas/cm de marca. Sobre es-
ta base, es posible calcular que 0.33 mg de esta sustancia puede ser suficiente para
trazar un camino marcado alrededor del mundo. El origen biosintético de esta acti-
vísima feromona puede radicar en la acción de las bacterias del intestino sobre el
triptofano de los alimentos. La bioquímica de las hormigas cortadoras de hojas es
muy interesante porque además de producir esta excepcional feromona, producen
además tres compuestos de naturaleza hormonal que utilizan para controlar el cre-
cimiento de la colonia de hongos de su "jardín", formado por las hojas masticadas
y utilizadas como sustrato para el crecimiento de los hongos de los cuales se alimen-
tan. Dos de ellas son: el ácido indol acético (AIA) y el ácido fenil-acético (AFA), am-
bas auxinas vegetales, la primera de las cuales (AIA), es usada para estimular el creci-
miento de los hongos, la segunda (AFA) para prevenir el crecimiento de las bacterias,
y la tercera sustancia, la mirmicacina, para prevenir la germinación de las esporas de
los hongos indeseables (Harborne, 1988; Anaya, 1992).
FEROMONAS DE ALARMA
undecano
ácido fórmico Fórmica
Fórmica
terpinoleno
Amitermes
Favila (2001) explica que en las zonas tropicales los escarabajos de la subfamilia Sca-
rabaeinae (Coleóptera: Scarabaeidae) son el principal grupo de insectos que utiliza
estiércol y carroña como fuente de alimentación y reproducción. Ambos recursos
tienen una alta calidad nutricional que se pierde rápidamente y su distribución es
muy irregular en el tiempo y el espacio, por lo que son sustratos muy competidos.
LASFEROMONAS 231
En pocos minutos un escarabajo localiza y llega al alimento. Ahí, tiene que distin-
guir entre individuos de la misma o de otra especie. Durante la reproducción, debe
reconocer rápidamente a su compañero, determinar su estado de madurez sexual y
cooperar con él para empacar el estiércol en galerías debajo de la boñiga (escaraba-
jos cavadores), o cortar un fragmento pequeño de alimento y rodarlo a cierta dis-
tancia en donde lo entierra superficialmente (escarabajos rodadores). Este escenario
ha favorecido la comunicación química en este grupo de insectos durante la atrac-
ción y reconocimiento sexual, así como el desarrollo de mecanismos químicos para
la protección y preservación del alimento.
Los Scarabaeinae tienen un sistema de glándulas exócrinas que se asocia a sus
diferentes estilos de vida y a la complejidad de su comportamiento reproductor. En
los escarabajos rodadores se encuentran placas glandulares bien diferenciadas en la
región abdominal que actúan durante la atracción sexual a larga distancia (emisión
de feromonas) y durante el rodaje de la bola, impregnando el alimento con las se-
creciones que sirven para atraer a la hembra a corta distancia. En las hembras pare-
cen actuar sólo durante la fabricación de las bolas nido. Los escarabajos rodadores
tienen glándulas en las patas que pueden servir para impregnar la bola de alimento
con sustancias atractivas y/o para dejar pistas químicas durante el rodaje. La emisión
de feromonas por parte de los machos de los escarabajos rodadores, determina la po-
sibilidad de que la hembra seleccione a los machos que emiten las feromonas sexua-
les de mayor calidad. Es lógico pensar que existe competencia entre los machos por
obtener una hembra.
Las glándulas pigidiales1 están presentes en los escarabajos rodadores, en los ca-
vadores con una nidificación muy compleja (formación de varias bolas nido y cui-
dado a la progenie) (Coprini) y en cavadores que también pueden transportar en el
suelo fragmentos de alimento (Dichotomini); estas glándulas participan durante la
defensa de los escarabajos contra competidores y depredadores. La glándula mandi-
bular está presente en todos los Scarabaeinae y parece estar relacionada con el reco-
nocimiento sexual.
Es poco lo que se sabe de la composición química de las sustancias que secre-
tan los escarabajos del estiércol. Por ejemplo, las secreciones de las glándulas abdo-
minales de los machos del escarabajo rodador Kheper lamarcki están compuestas de
una proteína que transporta y controla la difusión de las sustancias volátiles que ac-
túan como feromonas sexuales (ácidos carboxílicos y alcoholes). En Canthon cyane-
llus cyanellus, otro rodador, los compuestos volátiles de los machos también son áci-
dos carboxílicos y alcoholes que actúan durante la atracción de las hembras. La
glándula mandibular de C. c. cyanellus contiene varios ácidos carboxílicos, entre
ellos el ácido malónico tiene una actividad antimicrobiana y fungicida reconocida
(Favila, 2001).
1
El pigidio, en los Coleóptera adultos, es el último segmento del abdomen que los élitros dejan
visible (los élitros son el par de alas anteriores modificadas como fuertes cubiertas protectoras).
232 ECOLOGÍA QUÍMICA
De esta forma, aunque todavía se sabe poco sobre los compuestos de las secre-
ciones glandulares de los Scarabaeinae, los estudios hasta ahora efectuados sugieren
que están relacionados con las siguientes actividades:
1) Atracción sexual. Feromonas sexuales volátiles.
2) Reconocimiento sexual. Feromonas de contacto.
3) Defensa contra competidores y depredadores. Alomonas.
4) Defensa del nido. Antimicrobianos y fungicidas.
5) Pistas químicas.
6) Comunicación padres-crías.
ORIGEN DE SEMIOQUÍMICOS2
Los escarabajos del estiércol han sido introducidos en aquellas zonas ganaderas en
donde no existe una fauna autóctona que pueda consumir el estiércol del ganado
bovino y caprino introducido. El uso de feromonas sintéticas sexuales y de agrega-
ción podría ser el medio de proporcionar los catalizadores para acelerar el proceso
de incorporación del estiércol a los ciclos biogeoquímicos en estos lugares.
2
Law y Regnier (1971), proponen el término semioquímico (del griego semion que significa mar-
ca o señal) para todos aquellos metabolitos secundarios que están involucrados en las interacciones en-
tre los organismos. Semioquímico puede ser sinónimo de infoquímko.
LAS FEROMONAS 233
Canthon cyanellus cyanellus produce compuestos que tienen un efecto repelente con-
tra moscas del género Calliphom. Independientemente del interés teórico que pue-
da tener esto, es claro que podría encontrársele una gran utilidad práctica en la ob-
tención de un repelente natural contra dípteros. Lo mismo se puede decir para el
caso de protección contra hongos. En el mismo C. c. cyanellus se ha demostrado
también la acción de los padres para evitar el desarrollo de hongos sobre sus nidos.
La identificación de los compuestos que evitan el desarrollo de hongos del género
Botrytis, podría tener impacto en áreas inesperadas. En el norte del país, Botrytis ata-
ca diferentes cultivos. Actualmente en el Centro de Investigación en Alimentación
y Desarrollo, A.C., se están buscando compuestos bioactivos que puedan inhibir o
frenar su desarrollo (Vargas-Arispuro, com. pers.).
FEROMONAS DE MAMÍFEROS
Sin duda, tal como lo señala Harborne (1988), el zorrillo (Mephitis mephitis) repre-
senta el ejemplo más clásico de mamífero dotado de una defensa olorosa de gran efi-
cacia. Cuando está asustado, libera una sustancia de defensa de las glándulas anales
mientras se para de manos. El olor de esta feromona de defensa del zorrillo es repug-
nante e irritante, sus principios activos incluyen tres compuestos sulfurosos, el crotil
e isopentenil mercaptano, y el metilcrotil sulfuro. Estos componentes actúan como fe-
romonas y alomonas a la vez, y son similares, en muchas formas, a los de los insectos.
El conocimiento que se tiene sobre la química de las feromonas de los mamífe-
ros es muy escaso todavía, ya que es difícil observar la actividad de feromonas en es-
te grupo tan diverso y complejo, como ya se había mencionado, y muchas veces, re-
sulta extraordinariamente difícil estudiar un sólo compuesto, presumiblemente con
actividad feromónica, puesto que la conducta de los mamíferos depende de multi-
tud de factores, y no sólo de la presencia de un compuesto o un grupo de compues-
tos, por lo que, en muchas ocasiones, resulta impredecible.
El tipo de MS implicados en la comunicación química entre los mamíferos es
muy grande, y esta lista se está incrementando de manera continua, Sobre este te-
ma, Albone (1984) hace una amplia revisión.
Señales olorosas
Una de las ventajas que tienen las señales olorosas en comparación con las visuales
y auditivas, es que el olor persiste por algún tiempo, después de que el animal que
lo dejó, se ha retirado. Esto es sumamente valioso, en lo que respecta a las señales
de alerta y a las que marcan el territorio.
234 ECOLOGÍA QUÍMICA
Las señales olorosas que los mamíferos producen y liberan, están relacionadas
con diversos aspectos de su biología y de sus características individuales como
miembro de una población, por ejemplo: sexo, edad, identidad y estado de ánimo.
El venado cola negra, posee 6 áreas glandulares especializadas; las secreciones son es-
parcidas por el individuo sobre otras partes de su cuerpo o las sustancias son depo-
sitadas en sitios elegidos por el individuo dentro de su hábitat. Las secreciones de-
positadas en su cuerpo, se difunden a través del aire y son percibidas por otros
miembros de la manada. La y-lactona ha sido identificada en la secreción de la glán-
dula tarsal de este venado, y proviene de la orina, pero en realidad, se desconoce la
parte mayoritaria de la base química de este conjunto de complejas señales.
En las ovejas, el macho puede detectar el momento en que las hembras están
listas para la monta, por medio de los cambios en el olor de su orina. Estos, están
relacionados con las cantidades crecientes de estrógeno durante el ciclo sexual.
El macho del antílope americano (Antilocarpa americana) marca la vegetación
dentro de su territorio secretando una serie de alcoholes de cadena larga y ácidos or-
gánicos de cadena corta (por ej. ácido isovalérico) producidos por sus glándulas su-
bauriculares.
Los MS implicados en el despertar sexual del pecan han sido identificados co-
mo una mezcla de 5ac-androst-l6-en-3a-ol y su 3-cetona; ambos compuestos de
naturaleza esteroidal y muy semejantes a las hormonas sexuales del hombre, an-
drosterona y testosterona, tienen un fuerte olor a almizcle. Presumiblemente exis-
te un paralelismo de estos compuestos con la civetona del gato de algalia, y la mus-
cona del buey almizcleño, las cuales poseen un aroma semejante. La cetona del
pecarí ha sido detectada en pequeñísimas cantidades en dos plantas: en la raíz de
chirivía (Umbelliferae) y los tallos del apio. Se piensa que el apio tiene propieda-
des afrodisíacas, pero no se sabe si esto tiene relación con la presencia de esta fero-
mona del pecarí en él. El olor del pecarí puede quedarse impregnado en su carne,
y es curioso que sea mucho más evidente para una mujer que la coma, que para un
hombre. Es posible que en los contactos sexuales entre hombre y mujer, se produz-
can interacciones feromonales, por medio de la liberación de hormonas esteroides,
femeninas y masculinas, por las axilas y los órganos sexuales, ya que es de todos co-
nocido, que tanto el hombre como la mujer, poseen aromas particulares (Harbor-
ne, 1988).
La presencia de la androstenona, que es parte del olor del pecarí, ha sido mo-
nitoreada en los humanos en diversos experimentos, para determinar si tiene una
función como feromona. La cetona ha sido identificada en la saliva de 6 de 9 de los
hombres examinados, a concentraciones entre 0.8 y 1.8 nmol/1, y también en 1 de
4 mujeres, en concentración de 0.8 nmol/1. Está presente también, en cantidades va-
riables, en el olor de las axilas. La axila de los varones la genera desde 5 a 1,019 pmol
en 24 horas. En la mujer está presente en menores cantidades, entre 1 y 17 pmol
por día. La cetona tiene un cierto olor a orina, y éste ha sido descrito por las muje-
res, como desagradable y repelente, lo que prácticamente la descalifica como atra-
LAS FEROMONAS 235
yente sexual. Las diferencias en su concentración entre ambos sexos pudiera simple-
mente reflejar las diferencias en las poblaciones bacterianas de las axilas y en el he-
cho de que la mujer, probablemente se lava más y mejor estos sitios de su cuerpo,
que el hombre.
Lo anterior, ejemplifica claramente la problemática en el estudio de las feromo-
nas en la especie humana. Un acercamiento a la realidad del papel desempeñado por
ciertos olores en la conducta sexual humana, podría ser el estudio de los procesos de
detección olfativa y comportamiento, en humanos cuyos rasgos culturales los iden-
tifiquen como "poco civilizados" o "primitivos"; sin embargo, para convencer a un
grupo de personas (aunque esté reducido a dos), de que se presten voluntariamente
a ser sujetos de observación y de experimentación durante el cortejo y la cópula,
traspasa los límites de ciertos valores de índole ética y moral, los cuales pueden cons-
tituir una barrera insalvable para la ciencia. Seguramente el ingenio humano y la
suerte, pueden ser decisivos en alcanzar con éxito, en un futuro cercano, el conoci-
miento en esta materia.
Los aromas de alerta que despiden ciertos depredadores y que tienen el efecto
de aterrorizar a sus presas, son interesantes desde el punto de vista de las feromonas.
Las secreciones del saco anal de las comadrejas, contienen diversos tietanos y ditia-
ciclopentanos (con azufre) muy específicos. En los lobos los derivados de azufre no
son comunes, sus aromas dependen de otro tipo de compuestos como alcoholes, al-
dehidos y cetonas volátiles. Por el contrario, el zorro contiene compuestos nitroge-
nados y con azufre en sus secreciones anales y en la orina. Las ratas criadas en el la-
boratorio, conservan una respuesta de estrés, que es hereditaria, a los olores del zorro
rojo; esto permite probar la efectividad de los componentes químicos individuales
de este olor, como inductores de un estrés en ellas. Nueve de estos MS con azufre en
la molécula, son capaces de inducir tal respuesta en las ratas. Una consecuencia prác-
tica de estos estudios, ha sido la de utilizar algunos de estos compuestos como repe-
lentes contra las ratas (Sondheimer y Simeone, 1972).
Hemos visto en incisos anteriores, que se pueden presentar ciertas interacciones hor-
monales entre los animales y las plantas.
En los animales, las hormonas se producen en glándulas endócrinas especiales
y después son transportadas hasta el sitio de acción por medio del sistema circula-
torio. Las hormonas de los animales, son básicamente de naturaleza esteroidal o
peptídica y pueden clasificarse fácilmente de acuerdo a sus efectos.
En las plantas, la capacidad de sintetizar hormonas, radica en muchas de sus cé-
lulas. El sitio de síntesis, varía a medida que la planta se desarrolla y las hormonas
pueden ser translocadas a distancias relativamente cortas. Desde el punto de vista
químico, las hormonas de las plantas, son muy diversas, según sus precursores:
236 ECOLOGÍA QUÍMICA
• purinas (citoquininas)
• aminoácidos (auxinas)
• terpenoides (dormirías y giberelinas)
• etileno
El hecho de que las hormonas sexuales humanas, tanto femeninas como mas-
culinas, se encuentren como parte del conjunto de MS en ciertos grupos de plantas,
es bien conocido, e inclusive que este hecho, constituye la base para la producción
de fármacos específicos, por ejemplo, los anticonceptivos, cuya industria estuvo ba-
sada, en un principio, en el contenido de saponinas esteroides de diversas especies
de Dioscorea. Los estrógenos tienen una distribución entre las plantas más amplia de
lo que se pensaba. Diversas plantas y partes de ellas, han sido relacionadas con los
efectos sobre la ovulación de las mujeres que de ellas se alimentan: bulbos de tuli-
panes, ajo, avena, cebada, café, girasol, apio y papas, entre otras. Pueraria mirifica
produce un principio activo, con una estructura muy semejante a los estrógenos,
que tiene un fuerte efecto abortivo. La leguminosa Trifolium subterraneum produce
una serie de isoflavonoides que también tienen efectos estrogénicos. Estos isoflavo-
noides mimetizan el núcleo esteroidal del estrógeno femenino natural y esa es la ra-
zón de sus propiedades hormonales (Harborne, 1988).
Otras moléculas más simples, contenidas en especial en los pastos, como el
ácido ferúlico y p-cumárico pueden inhibir la reproducción de los roedores her-
bívoros.
Otro compuesto existente en algunas gramíneas, es el 6-metoxibenzoxazolino-
na, que tiene un efecto contrario pues estimula la reproducción de los roedores. Es-
te MS deriva del ácido hidroxámico (DIMBOA) que se encuentra en muchos pastos.
Este ácido tiene por si mismo, efectos biológicos claramente comprobados: actúa co-
mo anti alimentario, tanto en el trigo como en el maíz, contra el ataque de áfidos.
La razón de esta coincidencia de MS de naturaleza esteroidal en grupos tan di-
versos de organismos (plantas y animales), no se conoce. Sin embargo, pudieran ha-
berse seleccionado, como una forma de defensa en algunas plantas, las cuales esta-
rían dirigidas a interferir con la capacidad reproductivas del herbívoro (en muchos
casos, el hombre).
En el caso de los insectos, dos hormonas principales de los mismos, las de la
muda y las juveniles, pueden ser sintetizadas por las plantas, así como compuestos
diversos que son capaces de mimetizar a estas hormonas o interferir con su síntesis.
Los insectos son afectados también, por MS de las plantas que tienen actividad fero-
mónica y que pueden ser secuestrados y almacenados por ellos, para utilizarlos o
convertirlos en feromonas (Rice, 1974).
La propiedad de las plantas de sintetizar ecdisonas (hormonas de la mudación),
seguramente se adquirió tempranamente en su historia evolutiva. Los helechos y las
gimnospermas contienen mayores cantidades de fitoecdisonas que las angisopermas,
y de manera coincidente, estos dos grupos de plantas son menos atacadas por los in-
sectos. El efecto de estas hormonas sobre los insectos, depende de la forma como
LAS FEROMONAS 237
BIBLIOGRAFÍA
LAS ALGAS
1
Los ungulados son mamíferos que poseen pezuñas. Se dividen en dos órdenes: Perissodactyla y
Artiodactyla. Entre los primeros se encuentran las ovejas, cabras, camellos, cerdos, vacas, venados y an-
tílopes. En el segundo podemos encontrar a los caballos, los rinocerontes y los tapires.
[239]
240 ECOLOGÍA QUÍMICA
Los MS de las algas, pueden funcionar como repelentes o sustancias que disua-
den a los herbívoros, o como alelopáticos. Pero las investigaciones hasta ahora rea-
lizadas, indican que su papel más importante es como compuestos anti-herbívoros;
como en el caso de los organismos terrestres, los MS de los organismos marinos pue-
den desempeñar múltiples o alternadas funciones.
Las algas son similares a la vegetación terrestre en el sentido de que ocupan el
mismo nicho, son los productores primarios, y de ellos depende la vida de todos los
demás organismos de la red trófica. Así pues, es lógico pensar que sus mecanismos
de defensa sean más o menos semejantes a los de sus equivalentes terrestres. Las al-
gas producen terpenos, compuestos aromáticos, acetogeninas, derivados de aminoá-
cidos y polifenoles; pero difieren de las plantas terrestres, en que las algas incorpo-
ran halógenos dentro de las estructuras de sus MS y no producen los alcaloides que
son muy comunes en algunas plantas terrestres, como las leguminosas. Las familias
y géneros de las 4 divisiones de las algas producen metabolitos secundarios, algunos
de los cuales son productos de vías biosintéticas consistentes, por ejemplo, son pro-
ducidos a partir de derivados terpenoides o del ácido acético (Hay y Fenical, 1988).
Rhodophyta
Entre las rodofitas podemos encontrar gran variedad de MS bio-activos desde las
simples halo-cetonas alifáticas y los fenoles con bromo, hasta más complejos mono-
terpenos, sesquiterpenos y diterpenos; algunos pueden llegar a significar hasta un
5% del peso seco de la planta.
Los géneros más estudiados de este grupo de algas son: Laurencia, Plocamium,
Asparagopsis, Bonnemaisonia, Ochtodes, Chondrococcus y Sphaerococcus. Varias espe-
cies de Laurencia producen terpenoides y acetogeninas muy complejos; dentro de
los terpenos, más de 400 diferentes compuestos, representan por lo menos 26 dife-
rentes clases estructurales, de las cuales, al menos 16, son nuevas y se encuentran só-
lo en Laurencia. El mejor conocido es el eleatol un sesquiterpenoide de la clase cha-
migreno que es citotóxico, ictiotóxico, insecticida y repelente de los peces del
arrecife (Hay y Fenical, 1988) (Figura 1).
Chlorophyta
Las clorofitas son algas que también han sido bastante estudiadas y contienen MS
muy activos. Diversos géneros de la familia Caulerpaceae, Udoteaceae y Halimeda-
ceae producen un grupo relacionado de sesquiterpenoides y diterpenoides con am-
plia actividad biológica en los ensayos farmacológicos y repelen a los herbívoros en
los ensayos en condiciones experimentales y naturales. La mayoría representa entre
0.2 y 1.5% del peso seco de las algas.
Uno de los más conocidos es el trialdehído diterpénico halimedatrial, produci-
do por numerosas especies de Halimeda, que muestra actividad contra bacterias,
hongos, peces, esperma, huevos fertilizados y larvas de erizo marino (Hay, 1988).
Phaeophyta
Los polifenoles son producidos sólo por las algas pardas, en estos vegetales, los po-
lifenoles difieren químicamente de los de las plantas terrestres; en contraste con el
complejo origen bioquímico de los fenoles en las plantas terrestres, los de las algas
derivan de un simple precursor C6: el floroglucinol (1,3,5-trihidroxibenceno). De-
bido a estas diferencias químicas, algunos autores utilizan el término florotaninos
para referirse a los polifenoles de las algas pardas.
El alga parda Desmarestia, concentra hasta 18% de su peso seco de ácido sulfú-
rico; este ácido no parece ser liberado por las algas saludables, pero las algas arras-
tradas hasta las rocas de la costa y lixiviadas sobre ellas, pueden disolver los percebes
fijados en ellas.
Las cianofitas, consideradas ahora como cianobacterias, y no como algas, pro-
ducen MS que pueden contener sustituyentes halogenados, tendencia especialmente
notable en la familia Oscillatoriaceae. Las cianobacterias pueden sintetizar MS que
contienen nitrógeno, los cuales son inhibitorios de hongos, bacterias y células can-
cerosas (Hay y Fenical, 1988).
las comunidades marinas, pues aquí los peces y los erizos constituyen los herbívoros
más significativos, y sus tiempos generacionales pueden promover la co-evolución. A
pesar de que durante mucho tiempo se consideró a los insectos como uno de los fac-
tores coevolutivos más importantes en la vida de las plantas terrestres, los estudios
recientes sugieren que la verdadera coevolución es poco probable y aparentemente
poco común, tanto en los ambientes terrestres como en los marinos (Hay, 1984).
La segunda diferencia fundamental entre herbívoros terrestres y marinos, es la
forma en que los juveniles localizan a la planta hospedera. En muchos insectos es-
pecializados, los adultos sumamente móviles, que poseen frecuentemente defensas
químicas y colores aposemáticos,2 no están fijos a la planta de la que se alimentan
(mariposas, palomillas y escarabajos voladores); ellos buscan en áreas muy grandes,
el lugar más apropiado para ovipositar. La movilidad, visión y exactitud quimiosen-
sorial de los adultos permite a la especie utilizar exitosamente plantas no aparentes.
En contraste con esto, los peces herbívoros y los erizos de mar, tienen etapas larva-
les planctónicas que son liberadas en los hábitats costeros, pero permanecen un
tiempo desarrollándose en el plancton antes de regresar a las comunidades cercanas
a la costa donde pueden establecerse, pasar a los estados juveniles a través de la me-
tamorfosis y comenzar a alimentarse de las algas (Lewis, 1985; Hay, 1985).
A pesar de que las larvas tienen conductas que promueven su regreso y reten-
ción en las costas, su habilidad nadadora es débil comparada con las corrientes, por
lo que su capacidad de influir en la dirección hacia donde se mueven, especialmen-
te la horizontal, es limitada, así como la de escoger sus microhábitats particulares.
Estos organismos, viven en un gran océano que es impropio para su existencia adul-
ta y están obligados a enfrentarse con éxito no sólo al hecho de encontrar el peque-
ño borde de ese océano en el que puedan vivir como adultos, sino también la por-
ción apropiada de ese borde (arrecife de coral, fondo lodoso, o zona de manglar).
Aunque algunas larvas se fijan selectivamente en respuesta a caracteres generales
del hábitat, es posible que no tengan posibilidades de encontrar a las plantas no apa-
rentes, puesto que éstas son muy escasas. Además, el acercamiento de las larvas ha-
cia la costa está acompañada por una depredación intensa sobre ellas, por parte de
los peces y los organismos bentónicos que se alimentan filtrando el agua. De esta for-
ma, se ven restringidas para encontrar una planta hospedera rara. Estos factores, con-
ducen hacia una selección en favor de los herbívoros generalistas, que puedan ali-
mentarse de una amplia variedad de plantas, lo que quiere decir que los especialistas
deben ser mucho más raros en el ambiente marino que en el terrestre (Hay, 1984).
Por otro lado, muchos herbívoros en el medio terrestre son homeotermos,y en
cambio, muchos herbívoros marinos son ectotermos (los peces) y los invertebrados
raramente presentan diapausa (erizos, gasterópodos, poliquetos y crustáceos). Debi-
do a la ectotermia, los cambios en la temperatura pueden afectar en mayor grado las
2
Los organismos aposemáticos son aquellos que advierten a otros organismos de sus habilidades
defensivas por medio de apariencia o de colores conspicuos.
ECOLOGÍA DE LAS DEFENSAS QUÍMICAS MARINAS 243
Los pequeños herbívoros marinos que viven sobre las plantas que consumen,
con frecuencia comen selectivamente aquellas algas que poseen defensas contra los
peces. El forrajeo que realizan no es afectado (por el contrario, puede ser estimula-
do) por los US que son activos contra los peces. De esta manera, estos pequeños her-
bívoros reducen dramáticamente su susceptibilidad a la depredación por medio de
esta asociación con las plantas hospederas que son tóxicas para los peces.
Algunas similitudes ecológicas entre estos pequeños herbívoros marinos y nu-
merosos insectos terrestres, sugieren que los insectos terrestres han logrado evolucio-
nar sus preferencias por las plantas tóxicas, porque de esta manera disminuyen sus
pérdidas causadas por lo depredadores, parásitos y patógenos.
Aunque las plantas marinas y terrestres evolucionaron en ambientes muy dife-
rentes, la investigación en el medio marino ha permitido responder ciertas pregun-
tas de importancia fundamental para los investigadores de los ambientes tanto ma-
rinos como terrestres.
Lubchenco y Gaines (1981) afirman que el efecto de los herbívoros sobre las al-
gas a nivel de individuo, población y comunidad, es una función de la probabilidad
que tiene un herbívoro de encontrar a la planta y no sólo de eso, sino de la proba-
bilidad que tiene de comérsela, después de haberla encontrado.
A su vez, estas probabilidades son una función compleja donde interactúan las
características del herbívoro, de la planta y del ambiente. Debido a que las plantas
y los herbívoros varían respecto a sus características particulares, el efecto de los her-
bívoros sobre la abundancia, distribución, diversidad y sucesión puede variar den-
tro de límites muy amplios.
Para entender más amplia y profundamente las interacciones planta-herbívoro
en el ambiente marino, deberán responderse diversas preguntas hasta ahora sin re-
solver, por ejemplo:
• ¿Cómo se afecta el forrajeo de los diferentes herbívoros, por la acción de las
olas, la turbidez, la temperatura y la salinidad?
• ¿Qué es lo que determina las preferencias de los herbívoros sobre las algas?
• ¿Cómo se afectan las predicciones basadas en los modelos de los efectos de los
herbívoros sobre la estructura de la comunidad de las algas, cuando se anali-
za el sistema interactivo biológico desde el punto de vista integral?
• ¿Qué diferencias existen entre las interacciones planta-herbívoro, marinas y
terrestres?
• ¿Cuáles son las similitudes y diferencias específicas entre los diversos tipos de
herbívoros o algas?
• ¿Qué tan generales son las acciones de diversas defensas antiherbívoro, contra
diferentes herbívoros?
Estas son sólo algunas de las muchas preguntas que en un futuro podrán res-
ponderse por medio de la investigación multidisciplinaria en ambos ambientes.
Como una conclusión general, podemos decir que se han identificado miles de
metabolitos secundarios marinos y se ha demostrado que muchos de ellos repelen a
ECOLOGÍA DE LAS DEFENSAS QUÍMICAS MARINAS 245
nicos en las concentraciones y en los tipos de defensas de las algas, en los inverte-
brados bentónicos y en el fitoplancton. Deben fomentarse las investigaciones que
comprueben las consecuencias ecológicas de estos cambios. Deben probarse amplia
y extensamente las hipótesis relativas a los efectos de las defensas químicas de las lar-
vas en la evolución de los ciclos de vida complejos y en los diferentes modos de de-
sarrollo entre los invertebrados marinos (Lindquist y Hay, 1996).
Los microorganismos marinos producen una amplia variedad de MS con fuerte
actividad biológica que pueden tener efectos devastadores en todo el ecosistema so-
bre otros organismos, por ej., la mortalidad de peces por las mareas rojas. La fun-
ción natural de estos metabolitos está pobremente estudiada, pero los pocos estudios
ecológicos que se han efectuado, indican que estos compuestos pueden funcionar
como repelentes contra los consumidores así como contra otros organismos peque-
ños o microscópicos. Adicionalmente, los macroorganismos pueden utilizar los me-
tabolitos producidos comúnmente por sus microbios simbióticos para repeler a los
consumidores, someter a sus presas y defender a sus embriones de los microbios pa-
tógenos. El estudio de la ecología química microbiana ofrece posibilidades ilimita-
das para los investigadores creativos que desarrollan métodos experimentales más ri-
gurosos y ecológicamente más relevantes (Hay, 2001).
Olguín (2001) comenta que la fase inicial de la colonización de una superficie arti-
ficial sumergida en el ambiente marino consiste en la adhesión de una fina película
de materia orgánica o "microfilm" (Kirchman et al., 1982; Wahl, 1989) y la adhe-
sión de bacterias que van a constituir una fina película, o "biopelícula", sobre la cual
se van a fijar subsecuentemente esporas de algas y larvas de organismos bentónicos.
La inducción e inhibición de la fijación de larvas de muchos invertebrados marinos
por la película bacteriana es debida a neurotransmisores, pigmentos, lípidos, polisa-
cáridos, proteínas, etc. (Pawlik, 1992, 1993). Szewzyk y colaboradores (1991) de-
mostraron que un exopolisacárido de Pseudomonas sp. S9, puede determinar la fija-
ción de las larvas de la ascidia Ciona intestinalis. Gatenholm y colaboradores (1995)
ponen en evidencia la inhibición de la fijación de larvas de invertebrados por una
substancia producida por una bacteria que se encuentra sobre la superficie de la as-
cidia C. intestinalis (Holmstrom et al., 1992). Uno de los compuestos activos fue
identificado como una molécula de <500 Da.
Pigmentos bacterianos
Los pigmentos bacterianos pueden tener diversas actividades y funcionar como an-
tibióticos o como protección contra los rayos ultravioleta. El pigmento rojo aislado
de un bacteria terrestre, Serratia marcescens, denominado prodigiosina (Figura 2), es
bien conocido de todos los bacteriólogos. Este pigmento de estructura pirrólica
también es producido por bacterias marinas como S. marinorubra y Vibrio psych-
roerythreus (Margalith, 1990) y ha sido aislado de una ascidia de color azul obscu-
ro, colectada en Australia (Kazlauskas et ai, 1982). La presencia del pigmento en la
ascidia puede ser de origen bacteriano, pero es difícil saber si la ascidia lo almacena,
si adquiere un beneficio de él o si su presencia es únicamente accidental.
El famoso pigmento obtenido del molusco púrpura Murex brandaris, la viola-
ceína (Figura 2), utilizado en tiempos remotos para la tinción de tejidos, es un de-
rivado bromado del índigo y probablemente sea de origen bacteriano (Margalith,
1990).
Desde un punto de vista biotecnológico, la posibilidad de cultivar una bacteria
para la producción de pigmentos no siempre es plausible, dado que no siempre dis-
ponemos del substrato adecuado. Por otra parte, muchas bacterias pueden estar im-
plicadas en reacciones que conducen a la elaboración de productos que modifican
el substrato dando origen a materiales de color, que no son realmente de origen me-
tabólico (Olguín, 2001).
1
Biofilm.
248 ECOLOGÍA QUÍMICA
prodigiosina
violaceína
Pesando (1990) notó que los extractos químicos de muchas algas microscópicas tie-
nen un espectro de actividad importante sobre muchos micro-organismos. Los
compuestos activos producidos por algas microscópicas tienen efectos sobre las al-
gas y los hongos e incluyen ácidos grasos, glicolípidos, fenoles, terpenoides, carbo-
hidratos, glicósidos, péptidos, alcaloides, toxinas y otros compuestos relativamente
sencillos como dicetonas o el ácido acrílico (ver la revisión de Borowitzka, 1995).
Targett y Ward (1991) hicieron una importante revisión sobre el impacto de los me-
tabolitos de las microalgas en el comportamiento y la fisiología de larvas planctóni-
cas y otros organismos filtradores bentónicos, pero dichos metabolitos no han sido
caracterizados químicamente.
Un trabajo interesante fue realizado por Sieburth entre 1959 y 1961, y en él se
afirma que la ecología química depende de diversos factores y no puede considerar-
se como una interacción estable. Sieburth (1961) observó que el ácido acrílico (Fi-
gura 3), producido por la diatomea Phaeocystis pouchetii durante sus afloramientos
estacionales, es el factor determinante de la ausencia de la flora intestinal de los pin-
güinos del antartico, pasando por un consumidor intermediario, el crustáceo Eup-
hasia superba. Es muy probable que la actividad antimicrobiana del ácido acrílico
sólo sea realmente importante durante los afloramientos algales, pero no en condi-
ciones normales.
ECOLOGÍA DE LAS DEFENSAS QUÍMICAS MARINAS 249
Protozoarios
Olguín (2001) comenta que durante varios años fue sugerido el origen microbioló-
gico de muchos productos naturales obtenidos de plantas y animales marinos, pero
se carecía de bases experimentales para sostener tal hipótesis. Actualmente algunos
trabajos ponen en evidencia el papel de las bacterias asociadas en la producción de
los metabolitos previamente aislados de esponjas (Unson y Faulkner, 1995; Kon-ya
et al., 1995) y de ascidias (Olguín-Uribe et al, 1997). Las sustancias obtenidas de las
bacterias aisladas de la superficie de estos organismos bentónicos pueden tener una
función ecológica como inhibidores de la colonización por epibiontes.
Stierle y colaboradores (1988) señalaron que las dicetopiperazinas obtenidas de
la esponja Teadania ignis, son producidas por un Micrococcus sp. que vive en asocia-
ción con esta esponja. Posteriormente, Elyakov y colaboradores (1991), obtuvieron
un difeniléter bromado de una bacteria del género Vibrio, aislada de una esponja,
Dysidea sp. Más tarde Unson y colaboradores. (1994) y Unson y Faulkner (1995)
demostraron claramente que otro difeniléter bromado aislado de la especie Dysidea
herbacea es realmente producido por la cianobacteria simbiótica Oscillatoria sponge-
liae. En ninguno de estos estudios se consideró el posible papel ecológico de las sus-
tancias aisladas. Sin embargo, las cianobacterias pueden transferir sustancias quími-
cas a sus huéspedes; de hecho, los macrólidos de varias esponjas son similares en
estructura a aquellos producidos por las cianobacterias asociadas (Kobayashi e Ishi-
bashi, 1993).
Algunos metabolitos secundarios aislados de moluscos, esponjas y tunicados
son estructuralmente similares a los productos de cianobacterias. En los moluscos,
los productos derivan generalmente de la ingestión de cianobacterias, mientras que
algunos productos obtenidos de ciertas esponjas y ascidias pueden provenir de cia-
nobacterias simbióticas (Moore, 1991) o de otro tipo de bacterias, como la mimo-
250 ECOLOGÍA QUÍMICA
mimosamicina
ubiquinona-8
Existe una gran diferencia entre la composición de los medios de cultivo tradi-
cionales con respecto a la composición de los substratos utilizables por las bacterias
en el medio natural (columna de agua, sedimentos, superficie o interior de otros or-
ganismos). Okami y colaboradores (1976) han observado que la producción de sus-
tancias activas como las aplasmomicinas por Streptomyces griseus SS-20, sólo se lleva
a cabo en un medio de cultivo específico y pobre en nutrimentos. Por otra parte,
Jensen y colaboradores (1996) aislaron una cantidad importante de bacterias mari-
nas utilizando un medio de cultivo con un bajo contenido de nutrimentos y sugie-
ren que es necesario crear nuevos medios de cultivo tratando de reproducir las can-
tidades y los componentes nutricionales naturales.
La clasificación y la identificación bacteriana han conocido una evolución ver-
tiginosa gracias a las nuevas técnicas empleadas en biología molecular. Las secuen-
cias de la subunidad 16S del ARN ribosomal (Woese et al, 1990; Olsen et al., 1994)
y la hibridización ADN-ADN (Fox et al, 1992) son técnicas muy fiables para identi-
ficar los microorganismos y determinar su grado de similitud genética. Aunque el
repertorio de las bacterias marinas es todavía limitado, algunas secuencias pueden
consultarse actualmente en el servidor GenBank:
http://www.ncbi.nlm.nih.gov/genbank/query-form.html
Es importante señalar que aún cuando las nuevas técnicas de identificación han des-
plazado a las técnicas tradicionales, el estudio de las características metabólicas nos
proporciona informaciones importantes y complementarias sobre una especie deter-
minada, y quizás puedan darnos algunas ideas para emprender el estudio de su eco-
logía química en el medio natural (Olguín, 2001).
BIBLIOGRAFÍA
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170.
252 ECOLOGÍA QUÍMICA
GENERALIDADES
ANTECEDENTES HISTÓRICOS
[255]
256 ECOLOGÍA QUÍMICA
do involucrado con las relaciones entre plantas durante el cultivo, es decir que su es-
tudio está estrechamente asociado con la agricultura.
Durante los últimos 25 años, el progreso de la alelopatía ha sido enorme, des-
de que se comprobó que los alelopáticos pueden producir impactos muy significa-
tivos en los ecosistemas naturales y cultivados, y su estudio ha demostrado que esta
ciencias es única, en cuanto a que las interacciones biológicas mediadas por meta-
bolitos secundarios, probablemente involucran más disciplinas científicas que cual-
quier otro simple fenómeno. La alelopatía impacta virtualmente todas las ciencias
botánicas y la fitopatología, así como la microbiología y la química de productos na-
turales.
A partir de la segunda mitad del siglo XX, el interés en el estudio de la alelopa-
tía crece de manera muy significativa, particularmente por las siguientes razones:
1. Por el descubrimiento de nuevos MS y la posibilidad de modificar sus molé-
culas, con el fin de buscar mayor actividad biológica en ellas. Los estudios
encaminados a la identificación química de los MS responsables de algun
efecto alelopático, se justifican prácticamente solos, ya que es una de las me-
tas obligadas, más deseada por los científicos dedicados a este campo. El po-
tencial de productos naturales que pueden usarse por sus propiedades bioló-
gicas particulares, como herbicidas, insecticidas, bactericidas, reguladores del
crecimiento, fungicidas, antibióticos e inclusive como anticancerígenos, es
prácticamente inagotable, aunque para su descubrimiento y posterior apro-
vechamiento sea necesaria una considerable cantidad de recursos materiales
y humanos.
2. Por el interés de profundizar en el conocimiento de los procesos naturales
dentro de los ecosistemas, en especial las relaciones químicas entre los orga-
nismos y sus consecuencias en la dinámica de las comunidades. Esto se rela-
ciona con el manejo de recursos en la agricultura y las relaciones alelopáticas
que pueden establecerse entre plantas cultivadas, plantas silvestres, microor-
ganismos y algunos animales, dentro de los agroecosistemas. Son muy am-
plias las posibilidades de sacar ventaja del manejo directo de las numerosas
interacciones químicas entre los organismos que forman parte de la comuni-
dad de un ecosistema agrícola, en beneficio de una producción sostenible y
ecológicamente más racional.
3. Por la contribución de estos estudios al conocimiento de los modos de ac-
ción de los alelopáticos a nivel fisiológico y bioquímico, y de los mecanismos
de respuesta a diversos niveles, de los sistemas biológicos, ante un estrés bio-
químico. El hecho de que un metabolito secundario o alelopático afecte la
germinación, el crecimiento, el desarrollo o la salud de una planta, animal o
microorganismo, nos habla de un efecto específico sobre diversos procesos
celulares, relativos a la respiración, fotosíntesis, división y elongación celular,
propiedades de las membranas, cinética enzimática, estructura cromósomi-
ca, etc. Es necesario pues, estudiar directamente en las células, cuáles son los
258 ECOLOGÍA QUÍMICA
procesos afectados, para conocer los principales modos de acción de los ale-
loquímicos. Estos aspectos de la alelopatía han sido poco estudiados, a pesar
de que pueden contribuir de manera muy importante al conocimiento de los
diversos procesos celulares.
4. Por el surgimiento de innovaciones en las muy diversas técnicas que se utili-
zan en su estudio, en diferentes niveles de organización biológica. Es necesa-
rio puntualizar la enorme importancia que una técnica adecuada tiene para
el estudio de esta ciencia, ya que dada su complejidad es frecuente cometer
errores de interpretación de los resultados experimentales. Mucho tiene que
avanzarse en el aspecto técnico del estudio, en todos los niveles, ecológico, fi-
siológico, bioquímico y químico.
5. Por la relación que tiene el estudio de la alelopatía con la investigación de las
vías metabólicas de síntesis de los metabolitos secundarios, las que probable-
mente se resuelven a través de una red metabólica, y no de un simple cami-
no, presentando particularidades dentro de los diversos taxa, lo que reviste
una gran importancia para la sistemática y la taxonomía vegetal. Muchos de
los compuestos implicados en la alelopatía han sido originados a través de las
rutas biosintéticas del ácido shikímico y el ácido acético, o de otros compues-
tos que provienen de los componentes de estas dos vías. Las razones de la in-
mensa diversidad que posee el metabolismo vegetal aun no se conocen, sin
embargo, se presume que la formación de vías altamente especializadas e in-
dividualizadas, está determinada por la presión de la selección natural. Por lo
tanto, la biosíntesis y la biodegradación desempeñan un importante papel en
la fisiología y la ecología de los organismos y ambas se reflejan en la cantidad
y calidad de aleloquímicos en los tejidos de la planta, lo que puede variar con
los estados fisiológicos del desarrollo, variaciones diurnas y estacionales, y
partes funcionalmente diversas de una planta. Los estudios de los mecanis-
mos biosintéticos de algunos alelopáticos, son de gran importancia para co-
nocer los aspectos bioenergéticos más significativos del proceso. En el mismo
sentido, las investigaciones sobre los procesos que pueden ser energizados por
sustratos específicos para diversos caminos metabólicos, son relevantes. En
las levaduras, por ejemplo, puede diferenciarse entre toxicidad a nivel de la
glucólisis y toxicidad a nivel de la fosforilación oxidativa, mediante la utili-
zación de la glucosa o etanol como sustratos para energizar el transporte de
potasio o de protones (Uribe et al., 1985). Diversos estudios sobre el meta-
bolismo de importantes aleloquímicos en las plantas, han sido realizados por
George R. Waller (Waller et al., 1986; Waller, 1987; Waller et al., 1989), es-
pecialmente con alcaloides, saponinas y otro tipo de aleloquímicos: quimio-
taxonomía, control genético e influencias ambientales sobre la producción,
sitios de formación, papel que desempeñan en las plantas, modificaciones
metabólicas (catabólicas) en las plantas, posible significado fisiológico y me-
tabólico de los aleloquímicos, la regulación metabólica de su síntesis y el uso
ALELOPATÍA 259
TERMINOLOGÍA
Kolina
Planta superior Planta superior
Fitoncida
Marasmina
Antibiótico
Microorganismo Microorganismo
QUÍMICA DE LA ALELOPATÍA
Muchos aleloquímicos son sustancias que han sido llamadas 'secundarias' (Fraenkel,
1959), debido a que no se encuentran en toda la materia viva sino que se presentan
262 ECOLOGÍA QUÍMICA
Existen muchos tipos de lactonas y su complejidad es variable. Sólo las lactonas sim-
ples se originan a partir del acetato; las más complejas como las cumarinas y los glu-
cósidos cardíacos (esteroides), se discutirán en categorías posteriores.
Algunos ejemplos de lactonas simples con un efecto inhibitorio sobre la ger-
minación y el crecimiento de diversas plantas, y también sobre el desarrollo de bac-
terias, son: el ácido parasórbico identificado en los frutos de Sorbus aucuparia, que
es un fuerte inhibidor de la germinación y el crecimiento, e incluso, es antibacte-
riano; el aglicón de la ranunculina (protoanemonina) que producen diversas Ra-
nunculaceae, inhibe también la germinación de las semillas y es antibacteriano (Ri-
ce, 1984).
264 ECOLOGÍA QUÍMICA
Ambos grupos son muy importantes en la alelopatía. Los ácidos de cadena larga son
fitotoxinas comunes entre las algas, Chlorella spp. y Chlamydomonas reinhardii pro-
ducen diversos ácidos de este tipo ( Q 4 a C2o) que son muy tóxicos sobre otras es-
pecies de algas; entre estos ácidos encontramos al nonanoico, decanoico, laúrico,
mirístico, plamítico, esteárico, oleico y linoleico. Parece ser que la toxicidad es di-
rectamente proporcional a la cantidad de dobles ligaduras del ácido. Tanto los áci-
dos cortos como los largos, tienen también efectos antibacterianos (Katayama,
1962; McCracken et al, 1980).
Entre las plantas superiores, los ácidos grasos también son importantes en la ale-
lopatía; por ejemplo, ocho de ellos se encontraron en los residuos en descomposición
de Polygonum aviculare: mirístico, palmítico, oleico, esteárico, araquídico, 11,14-ei-
cosadienoico, heneicosánico y behénico (Alsaadawi et al, 1983 y Rice, 1982).
Los poliacetilenos han sido identificados en diversas familias de dicotiledóneas,
especialmente en Asteraceae, por ejemplo, en Solidago altissima y Erigeron annuus.
Las raíces de Tagetes erecta secretan α-tertienil el cual causa el 5 0 % de mortalidad a
diversas plántulas, en concentraciones entre 0.15 y 1.93 ppm. Las hojas de Bidens
pilosa producen fenilheptatriina que en concentraciones de 0.66 y 1.82 ppm tam-
bién causa 50% de mortalidad sobre plántulas diversas. La especie Carthamus tinc-
torius produce dos poliacetilenos antifúngicos, el safinol y el dehidrosafinol, cuya
concentración se incrementa significativamente cuando la planta es atacada por el
hongo Phytophtora drechsleri, causante de la pudrición de tallos y raíces en las plan-
tas (Rice, 1984).
Las quinonas, como ya se ha mencionado, son otro de los grupos químicos cuya
importancia aleloquímica es muy grande. Una de los primeras sustancias identifi-
cada como alelopático, es la juglona (5-hidroxinaftaquinona) producida por el no-
gal negro Juglans nigra, única naftaquinona que hasta ahora se ha identificado co-
mo alelopático. En los lixiviados de Helianthus annuus se aisló un derivado del
naftaleno, probablemente derivado del OC-naftol. Diversos antibióticos y marasmi-
nas han sido identificados como antraquinonas, por ejemplo la helmintosporina de
ALELOPATÍA 265
Los fenoles simples, el ácido benzoico y sus derivados, forman un grupo muy co-
nocido de alelopáticos, cuya estructura molecular no es muy compleja, pero que
tienen efectos muy significativos sobre la germinación, crecimiento y desarrollo de
plantas y microorganismos. En esta categoría se encuentran la vainillina, el ácido
vainíllico y la hidroquinona (aglicón de la arbutina). La arbutina, el floroglucinol
y el ácido p-hidroxibenzoico han sido identificados en diversas plantas, en el sue-
lo y en los residuos en descomposición, junto con el ácido siríngico, también con
efecto alelopático (Chou y Patrick, 1976; Guenzi y McCalla, 1962; Einhellig,
1985).
Numerosas algas rojas y azul-verdes, producen y secretan al medio fenoles bro-
minados, muchos de los cuales son antibacterianos e inhiben a otras algas. La ma-
yor parte de las algas pardas, producen polifloroglucinoles que son muy tóxicos tam-
bién para las algas (Rice, 1984).
Desde 1907, el trabajo de Schreiner y Reed puso en evidencia que este grupo de
MS era muy importante en la alelopatía. Se han encontrado a muchos tipos de de-
rivados del ácido cinámico, como responsables de efectos de inhibición de la ger-
minación y el crecimiento de numerosas plantas superiores, por ejemplo, el ácido
trans-cinámico en las raíces del guayule y los ácidos clorogénico y caféico produ-
cidos por los tubérculos de la papa, tienen efectos antifúngicos y se pueden indu-
cir cuando la planta se inocula con Helminthosporium carbonum. Los ácidos p-cu-
márico, O-cumárico, ferúlico, p-cumarilquínico, isoclorogénico y neoclorogénico
entre otros, son los aleloquímicos más frecuentes, señalados como inhibidores en
plantas (Camelina alyssum, Ambrosia psylostachia y A. artemisiifolia, Sorghum hala-
pense, Bromus japonicus, Eucalyptus globulus, E. camaldulensis, Digitaria sanguina-
lis, Platanus occidentalis, Celtis laevigata y Arctostaphylos glandulosa, entre otras),
residuos (maíz y centeno) y suelos (Rice, 1984). Las cumarinas (lactonas del áci-
do p-hidroxicinámico), como la cumarina, esculetina, escopoletina, umbeliferona
y novobiocina, tienen propiedades tóxicas que se han puesto en evidencia frecuen-
temente.
266 ECOLOGÍA QUÍMICA
Otros ejemplos
Psilostaquina B Psilostaquina C
Cumambrina A Cumanina
ción de diversas esporas, dentro de sus "jardines", donde cultivan ciertas especies
de hongos que utilizan como alimento. Estos jardines son continuamente impreg-
nados por las hormigas, con las secreciones de sus glándulas, y por ello se encuen-
tran libres de "intrusos", como los mencionados. El AFA se ha encontrado también
en algunas secreciones glandulares de los elefantes, donde al igual, parece desem-
peñar un papel importante como medio de comunicación química entre estos ani-
males.
Romo y Joseph-Nathan (1964) aislaron de las raíces de Psacalium decompositum
(Asteraceae) un sesquiterpeno denominado cacalol. Anaya et al. (1996) mostraron
la toxicidad del cacalol y de los extractos acuosos y de eter de petreleo de las raíces
de P. decompositum sobre la germinación y el crecimiento radical de Amaranthus hy-
pochondriacus (Amaranthaceae) y Echinochloa crus-galli (Poaceae), y sobre el creci-
miento radial de cuatro especies de hongos fitopatógenos. El cacalol afectó también
la morfología y coloración de los micelios de los hongos.
Algunas especies de la familia Compositae (Asteraceae), por ejemplo Ambrosia
cumanensis, contienen también numerosas lactonas sesquiterpénicas (Figura 2), las
cuales constituyen un importante grupo de MS, implicados en la alelopatía (Amo
del y Anaya, 1978), y que poseen además una amplio espectro de actividad bioló-
gica, como ya se ha mencionado (Stevens y Merrill, 1985; Fischer, 1989). Otros
estudios recientes realizados en México pusieron en evidencia diversos tipos de me-
tabolitos secundarios con actividad fitotóxica. De la planta medicinal Ratibida me-
268 ECOLOGÍA QUÍMICA
A B
Ácido masticadienoico
Dihidroquercetina
11: R = -CH2CH = CH 2
12:R = -CH = CHCH0
13:R = -CH = CHCH3
14:R = -CH = CHCH20H
15:R = =CHO
Fargesina Asarinina
Pelitorina 4,5-epoxi-β-car¡ofileno
Volatilización
Lixiviación
Aun cuando el volumen de los exudados de las raíces de las plantas es generalmen-
te pequeño, estos exudados son frecuentemente significativos desde el punto de
vista alelopático, puesto que muchos de ellos pueden influenciar a los microorga-
nismos del suelo y a las plantas. Los estudios encaminados al aislamiento e identi-
ficación de los exudados, aun cuando se llevan a cabo en condiciones controladas,
enfrentan grandes dificultades pues es difícil separar a estos exudados de los com-
puestos que provienen de la descomposición de las células muertas de las raíces. Se
han probado técnicas diversas para aislar los exudados, entre otras, la hidroponia o
bien el aislamiento con solventes de diversa polaridad, de los compuestos del papel
filtro en contacto directo con las raíces, sin embargo, siempre es difícil controlar el
crecimiento de los microorganismos, los cuales actúan de inmediato sobre muchos
de estos compuestos.
En las condiciones naturales de la rizósfera, los microorganismos definitiva-
mente tienen un papel esencial sobre los compuestos orgánicos que las raíces exu-
dan; en algunos casos pueden inactivar a los MS, y en otros casos convertirlos en ale-
loquímicos activos.
Los exudados varían de acuerdo con la especie de planta, edad, temperatura,
luz, nutrimentos, actividad microbiana alrededor de las raíces y naturaleza del
sustrato.
Inoue y colaboradores (1992), realizaron un experimento en el cual probaron
de modo continuo los exudados de la raíz de Polygonum sachalínense, mediante un
sistema de recirculación, sobre el crecimiento de plántulas de lechuga, obteniendo
una inhibición significativa de su crecimiento radicular. Otra técnica interesante
empleada por estos investigadores, consistió en que después de correr y revelar
muestras de extractos acetónicos de la planta, sobre placas de cromatografía, cubrie-
ron éstas con agar al 0.5% y pusieron a germinar en ellas, semillas de diversas espe-
cies, dispuestas perpendicularmente a las bandas del cromatograma; de esta mane-
ra, se pudo valorar más rápidamente la actividad de las fracciones y compuestos
extraídos de la planta (Figura 8). Estos investigadores aislaron dos antraquinonas de
los rizomas de Polygonum: emodina y fisciona. La emodina también fue encontra-
da en las soluciones de suelo donde esta planta crece, en concentraciones suficien-
tes (especialmente durante el otoño) como para afectar el crecimiento de diversas
plantas asociadas.
Li y colaboradores (1992) reportan que las plantas del género Sasa, constituyen
en Japón, malezas muy agresivas y un verdadero problema en zonas agrícolas y fo-
ALELOPATÍA 277
réstales, pues llegan a cubrir hasta el 6 0 % del suelo. El suelo de la rizósfera de esta
planta, inhibe hasta en un 7 0 % el crecimiento de diversas mono y dicotiledóneas.
Los compuestos responsables de esta inhibición son de naturaleza fenólica, los áci-
dos ferúlico, p-cumárico, vainíllico y p-hidroxibenzoico, así como el p-hidroxiben-
zaldehido. Li y colaboradores (op cit.) confirmaron también que esta planta produ-
ce compuestos aromáticos volátiles, entre los cuales se reportan pentenol, hexenal,
benzaldehido, hexenol, hexanal y OC-terpineol.
Los exudados radicales de Sorghum bicolor, están constituidos principalmente
por dihidroquinona que es oxidada rápidamente y convertida en una p-benzoqui-
nona, la sorgoleona; este compuesto, muestra una actividad biológica muy signifi-
cativa sobre diversas plantas, y sin duda, contribuye a la actividad alelopática que el
sorgo tiene (Rice, 1984).
Este amplio abanico de efectos, sugiere que las funciones de las membranas son las
primeras perturbaciones celulares que los MS provocan. Las alteraciones pueden
ocurrir en la permeabilidad de la membrana, sus procesos energéticos, el transporte
y probablemente reconocimiento de fitohormonas y enlaces (Figura 9).
ALELOPATÍA 283
ción casi total, del crecimiento de la radícula y en gran medida del hipocotilo de las
plántulas del café. En las semillas intactas, la cafeína se almacena en el endospermo,
y el embrión permanece alejado de ella. Durante las primeras etapas de la germina-
ción, no se presenta división celular en los meristemos apicales de la radícula, hasta
que la expansión y elongación celular, empujan a ésta fuera de la semilla (1 a 3 mm
fuera del endospermo) y por lo tanto, lejos de la cafeína. Al finalizar esta etapa, la
cafeína se mueve del endospermo hacia los cotiledones, donde se acumula; cuando
la germinación termina, la raíz muestra sólo pequeñas cantidades del alcaloide. De
esta manera, la cafeína es conservada lejos de los sitios donde se lleva a cabo la divi-
sión celular. Probablemente, el mecanismo de acción de la cafeína, sobre la división
celular, radica en que este alcaloide puede ser incorporado a las cadenas de ácidos
nucleicos del ADN y ARN, y de esta manera, bloquea el proceso. La autotoxicidad de
la cafeína puede presentarse en la naturaleza. Alrededor de los arbustos de café en
los suelos de Coatepec, Veracruz, existen cantidades considerables de éste y otros al-
caloides provenientes de la hojarasca de la planta, que se va acumulando a través de
los años. La cantidad anual de hojarasca producida en un cafetal, varía entre 150 a
200 g de materia seca/m2/año. Esta cantidad puede liberar 1 a 2 g de cafeína/m2
junto con otros MS, que en conjunto pueden contribuir a una disminución en la
producción de café en las plantaciones viejas.
Apertura estomática
Los movimientos de los estomas pueden ser alterados por diversos aleloquímicos, lo
cual repercute sobre el crecimiento y el desarrollo de la planta, por ejemplo, en las
hojas de Vicia faba, las células estomáticas de la epidermis aislada, mostraron una
gran sensibilidad y cerraron el estoma cuando fueron tratadas con concentraciones
ALELOPATÍA 285
muy bajas de ácido salicílico (0.001 mM); en cambio, la longitud del tallo, el peso
fresco de la planta y las tasas de transpiración, que están directamente relacionadas
con la apertura estomática, se afectaron a concentraciones mucho mayores (3.5
mM), aunque para ello fue necesario que las plántulas recibieran el tratamiento por
un periodo prolongado con este ácido fenólico. Posiblemente Vicia fabo, tiene la ca-
pacidad de detoxificar el ácido salicílico y por ello se puede observar una discrepan-
cia en estos resultados, si es así, en condiciones naturales, el ácido salicílico no ejer-
cerá una acción alelopática sobre esta especie. Los estomas de Euphorbia hirta,
presentan una respuesta semejante a este ácido, cierran sus estomas a concentracio-
nes entre 5 y 25 ppm; por el contrario, los de Commelina communis responden
abriendo los estomas en presencia de este ácido (Manthe et al., 1992). Probable-
mente algunos de los modos de acción del ácido salicílico, están relacionados con la
depolarización de la membrana y el incremento de su permeabilidad a los iones
inorgánicos; en diferentes plantas, este ácido provoca la salida de iones de manera
descontrolada, especialmente de potasio. En plantas de frijol, se pueden reducir las
tasas de transpiración cuando el compuesto se aplica a través de la corriente de
transpiración en concentración de 1 mM (Larqué-Saavedra, 1979).
Fotosíntesis
sobre diferentes grupos de organismos, además de las plantas. Este hecho constitu-
ye un atractivo adicional para investigar nuevos compuestos con alguna actividad
biológica.
Respiración
Müller et al. (1969) observaron que los compuestos volátiles producidos por Salvia
leucophylla inhibían el consumo de oxígeno en suspensiones de mitocondrias vege-
tales. Uribe y colaboradores (1984, 1985) demostraron que uno de los compuestos
activos del aceite esencial de Piper auritum (Anaya et al., 1987), E-pineno, desaco-
pla el proceso de fosforilación oxidativa e inhibe la respiración en mitocondrias ais-
ladas de hígado de rata. Estos efectos pueden ser explicados por la interacción del
Bt-pineno con la membrana mitocondrial. Encontraron también que este terpeno in-
hibe la respiración de células de levadura y que esta inhibición depende de la rela-
ción entre la concentración del terpeno y la cantidad de células de levadura; para una
concentración fija de Bi-pineno, la inhibición disminuye a medida que la cantidad de
células de levadura aumenta. En relación con esto, Weidenhamer y colaboradores
(1987) demostraron que las concentraciones bajas de fitotoxinas, pueden producir
inhibiciones equivalentes o mayores que las concentraciones altas, cuando es mayor
la cantidad disponible de fítotoxina por semilla. Demostraron lo anterior, poniendo
a germinar semillas de pepino tratadas con diversas concentraciones de ácido ferúli-
co, y combinando diferentes volúmenes de solución y números de semillas.
Cruz Ortega y colaboradores (1988) realizaron un estudio sobre los efectos cau-
sados por los compuestos alelopáticos presentes en un extracto etanólico de polen
de maíz, sobre mitocondrias aisladas del hipocotilo de plántulas de sandía y sobre
células meristemáticas de la radícula de esta misma planta. El extracto actuó como
un inhibidor de la transferencia de electrones, disminuyendo el consumo de oxíge-
no en el estado 3, con malato y succinato como sustratos. El probable sitio de inhi-
bición está localizado antes del citocromo C. El extracto etanólico del polen de maíz
causó además, una disminución de la actividad mitótica y produjo núcleos irregu-
lares y picnóticos.
Función enzimática
Otra forma de actuar de los aleloquímicos, está ejemplificada con el efecto del áci-
do clorogénico el cual inhibe la actividad de la fosforilasa de la papa. Muchos otros
MS, como los taninos, tienen un efecto significativo sobre numerosas funciones en-
zimáticas importantes de las plantas (Horsley, 1977; Devi y Prasad, 1992).
Cruz Ortega y colaboradores (1990), comprobaron que el compuesto alelopá-
tico, diacetil-piquerol, inhibe la germinación y el crecimiento de las radículas de
ALELOPATI'A 287
Ipomoea purpurea, y que esta inhibición es provocada en parte, por el efecto del
compuesto sobre la actividad de las ATPasas de los microsomas; el efecto sobre la
ATPasa de membrana plasmática fue mayor que el observado sobre la actividad de
esta enzima en el tonoplasto. La ATPasa de H+ de membrana plasmática, genera un
gradiente de protones que constituye la fuente de energía para diversos sistemas de
transporte (aminoácidos, azúcares y otros iones). Igualmente, contribuye al estable-
cimiento del pH intra y extracelular, que es importante para el desarrollo de funcio-
nes tales como la elongación y diferenciación celular.
Calera y colaboradores (1995c), comprueban que la resina glicosídica de Ipo-
moea tricolor, Convolvulaceae, anteriormente mencionada en este capítulo, inhibe
la actividad de hidrólisis de ATP de la ATPasa de membrana plasmática, la disminu-
ción de la actividad de esta enzima es directamente proporcional a la concentración
de la resina glicosídica en el medio de reacción. El porcentaje de inhibición fue de
25 a 35% en un rango de concentración de 20 a 200 ug. Posteriormente, se probó
el efecto del compuesto mayoritario de esta resina glicosídica, la tricolorina A, ais-
lada por Pereda-Miranda y colaboradores (1993). La inhibición de la hidrólisis de
ATP por la tricolorina fue ligeramente mayor que la de la resina (21a 38%), dentro
del mismo rango de concentración, lo cual demuestra que la alteración de la acti-
vidad de la enzima presentada por la resina, se debe al compuesto mayoritario de
ésta. Esta actividad inhibitoria determina cambios en los procesos fisiológicos que
dependen de la acción de la ATPasa, y puede resultar de una interacción directa de
la resina con algún sitio de la enzima, lo que podría ocurrir en la parte interior o
exterior de la célula, ya que la resina por ser hidrofóbica puede atravesar fácilmen-
te la membrana. Como el efecto máximo de reducción de la hidrólisis de ATP es de
38%, seguramente se presentan otros mecanismos de acción que pueden actuar
conjuntamente. Otros estudios han mostrado que los compuestos fenólicos, como
el flavonol, los flavonoides y el diacetil-piquerol alteran las propiedades de la mem-
brana causando una despolarización e interfiriendo con la actividad de las ATPasas,
lo que produce un desacoplamiento en la fosforilación oxidativa, la cual provee la
energía necesaria para las funciones celulares (Cruz-Ortega et al., 1990; Calera et
al. 1995c).
Otros procesos, como la absorción de iones minerales y el balance hídrico, tam-
bién pueden ser afectados por los alelopáticos. Por otra parte, se ha demostrado que
en plantas de soya, pepino, jitomate y Sorghum, el potencial hídrico de las hojas dis-
minuye por efecto de los ácidos ferúlico, cumárico, gálico y por la cafeína (Blum y
Dalton, 1985).
Estrés aleloquímico
ferasa, están relacionadas con mecanismos de defensa de las plantas frente a facto-
res bióticos y abióticos. Es necesario profundizar más sobre el estudio de estas dos
proteínas durante el estrés aleloquímico para entender mejor su papel durante el
mismo. Se tienen muchas otras proteínas modificadas, cuya expresión aumentó o
disminuyó por efecto de los lixiviados acuosos de las plantas alelopáticas; la secuen-
cia de sus aminoácidos proporcionará mayor información sobre lo que está ocu-
rriendo en la célula vegetal en periodos de estrés aleloquímico. También se tienen
algunas clonas de DNA identificadas, cuya expresión es modificada durante el estrés
aleloquímico; actualmente se está estudiando su secuencia para poder identificar
sus productos, los cuales también darán información acerca del efecto específico de
éste tipo de estrés.
Las plantas cultivadas utilizadas en estos estudios, responden de manera dife-
rencial al estrés aleloquímico, el cual, por lo tanto, tiene un efecto específico sobre
estas plantas receptoras. Por ello, el objetivo de este tipo de estudios es profundizar
en los mecanismos de respuesta de los organismos receptores al estrés producido por
los metabolitos secundarios liberados al medio por una planta y conocer a través de
la identificación de proteínas y de genes, cuya expresión es modificada por el estrés,
cuáles son los mecanismos de acción de los compuestos aleloquímicos y/o los me-
canismos de tolerancia de las plantas receptoras a este factor de estrés. La identifica-
ción de proteínas y genes será la base para posteriores estudios donde se compara-
rán las respuestas moleculares de las plantas al estrés aleloquímico con otros tipos de
estrés como el hídrico, los patógenos y la temperatura, entre otros, a los cuales, se
está enfrentando la planta en su medio natural.
ALELOPÁTICOS Y HERBICIDAS
Figura 10. Modelo de las relaciones entre los distintos tipos de estrés
y la concentración de aleloquímicos en las plantas (modificado de Einhellig, 1989).
292 ECOLOGÍA QUÍMICA
Por otro lado, el tipo de suelo es crucial en el efecto de los inhibidores sobre el
crecimiento de las plantas, de ahí que el poder de adsorción de éste y la participación
de los coloides orgánicos sean muy significativos, así como la presencia de carbona-
tos, caolín y silicatos; de igual manera, el manejo del suelo es de gran importancia pa-
ra evitar la acumulación de sustancias tóxicas de origen orgánico: la aereación y el in-
cremento del drenaje favorecen las condiciones aeróbicas e impiden la formación de
productos derivados de la descomposición anaeróbica que pueden tener efectos per-
judiciales sobre el desarrollo de las plantas. Desde el punto de vista agrícola y forestal,
las técnicas de manejo de suelos en los planes integrales de desarrollo, deben incluir
investigaciones continuas respecto al papel que las fitotoxinas desempeñan en las in-
teracciones planta-planta, planta-microorganismo y planta-animal (Worsham, 1989).
Einhellig (1989), propone el llamado Modelo Aleloquímico Aditivo, el cual
sostiene que la concentración de los aleloquímicos en el suelo no es uniforme, y que
puede ser mayor en ciertos microambientes que en otros; por esta razón, no es po-
sible cuantificar la concentración real de los aleloquímicos en el medio, y menos
aún, validar su concentración en términos de su actividad biológica. Por otro lado,
afirma que no es posible que una interferencia alelopática esté determinada por la
acción de un sólo compuesto secundario. De hecho, el fenómeno es típicamente el
resultado de una acción combinada de muchos compuestos, como este mismo au-
tor ha comprobado en diversos experimentos.
Debido a su complejidad y amplitud, el fenómeno de la alelopatía probable-
mente involucra más disciplinas científicas que ningún otro fenómeno sólo. Por es-
to, invade virtualmente todas las disciplinas relacionadas con la ecología, la edafo-
logía, la botánica, la microbiología, la química de productos naturales, la fisiología,
la bioquímica y la agronomía.
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11
IMPORTANCIA DE LA ECOLOGÍA QUÍMICA
EN EL MANEJO DE LOS RECURSOS NATURALES
Los recursos naturales están constituidos por todos los ecosistemas que constituyen
el entorno del hombre, es decir por el conjunto de plantas, animales, microorganis-
mos, agua, suelo, aire y luz, guardando una estrecha interacción entre sí, y un equi-
librio dinámico con la suma total de la vida sobre la Tierra.
Cualquier actividad que esté dirigida a la obtención de un beneficio directo o
indirecto a partir de algún recurso natural, sea éste renovable o no, y que implique
un cambio en la dinámica natural del recurso, una desviación de su curso normal,
un cambio de lugar, el fomento de su cantidad, el cuidado y estímulo de su creci-
miento, en pocas palabras, su dirección, su control o su manipulación, puede tra-
ducirse como manejo. Las formas más antiguas de manejo de recursos pueden ejem-
plificarse con la aparición de la agricultura y la irrigación.
La agricultura es una de las actividades más importantes que el hombre ha rea-
lizado; de ella dependen la obtención de la mayor parte de sus alimentos y de mu-
chas materias primas utilizadas para cubrir diversas necesidades de vivienda, vestido,
medicinas, industria, recreación, etc. La agricultura abarca también a la silvicultura,
la horticultura, la pesca, la jardinería y la ganadería como formas principales de ma-
nejo de recursos terrestres y acuáticos (Anaya, 1989).
Agua, luz, nutrimentos, bióxido de carbono, flora, fauna y suelo son los recur-
sos que naturalmente el hombre tiene a su disposición para producir. A éstos, el
avance de la técnica ha añadido, energía adicional, combustibles, máquinas, fertili-
zantes y plaguicidas, sin embargo, el balance de esta lucha por lograr más y más pro-
ducción, le resta muchos méritos a los métodos modernos de producción, la tecno-
logía sofisticada pierde brillo y prestigio, la magia de la revolución verde se esfuma
ante las desastrosas consecuencias de su aplicación: erosión, salinización, contami-
nación, destrucción de ecosistemas naturales y desertificación (Altieri et al., 1983;
Stoll, 1986).
¿Cuántos factores entran en juego en la producción agrícola? ¿Cuáles son deter-
minantes para optimizar la producción? ¿Cuáles deben ser los métodos de produc-
ción agrícola en el siglo XXI con las perspectivas de población humana y deterioro
ambiental que hoy vislumbramos?
[299]
300 ECOLOGÍA QUÍMICA
ye por sí misma una forma de protección preventiva que surge de manera natural
del manejo agrícola múltiple, debido entre otras, a las siguientes razones:
1. Hay una gran disponibilidad de hábitats pequeños y una multiplicidad de
fuentes de alimentos.
2. Los movimientos y la conducta migratoria de las plagas, están influidas por
la atracción visual y aromática de las plantas hospederas y no hospederas (los
metabolitos secundarios son importantes en este aspecto), así como por los
diversos microclimas que existen; de esta manera pueden confundirse y de-
sorientarse, y por lo tanto se muestran incapaces de detectar con facilidad a
la planta que les sirve de alimento.
3. La cobertura del suelo, debido a la combinación de plantas cultivadas, es más
amplia, a veces total, durante todo el ciclo de cultivo, por esta razón, sólo la
sombra producida, elimina a aquellas especies de arvenses demandadoras de
luz, lo que disminuye el trabajo invertido en el control de malezas.
4. Los efectos repelentes e inhibitorios de algunas plantas en este tipo de agroe-
cosistemas también reducen la dispersión de plagas o el crecimiento de ma-
lezas (Trenbath, 1976; Putnam y Duke, 1978; Gliessman y Altieri, 1982;
Einhellig y Leather, 1988; Alien y Van Dusen, 1988; Anaya et ai, 1988).
contribuir realmente al avance del conocimiento en esta materia y lograr una apli-
cación significativa en favor de la producción sostenible de alimentos y materias pri-
mas naturales, los científicos requerimos mucho más apoyo económico y mayor nú-
mero de instituciones bien organizadas que permitan realizar investigación multi e
interdisciplinaria (Waller, 1982).
PAPEL DE LA ALELOPATÍA
De igual manera, se han realizado diversos estudios sobre el efecto que tiene el
rastrojo del arroz incorporado al suelo (práctica ancestral común en China) sobre el
desarrollo y producción del grano en el segundo y tercer ciclo del cultivo. Las fito-
toxinas producidas a través de la descomposición de los residuos del arroz, parecen
inhibir la fijación de nitrógeno que realizan las algas azul-verdes y los nódulos de
Rhizobium en las raíces de las plantas de soya y otras leguminosas, que pueden ro-
tarse con el arroz (Chou y Lin, 1976).
Elliot y Cheng (1987) realizan un estudio de las bacterias de la rizósfera de las
plantas de remolacha y comprueban que algunas de ellas son capaces de afectar el
crecimiento de este cultivo, causando distorsión y lesiones en la raíz, reduciendo la
elongación de la misma, incrementando la infección por hongos y disminuyendo
significativamente el crecimiento radical. Algunas de estas bacterias son por ejem-
plo, cierto tipo de pseudomonas que también colonizan la rizósfera de las plantas de
trigo, afectando negativamente a éste; las pseudomonas parecen estar asociadas a los
residuos dejados por el cultivo anterior.
La germinación y el crecimiento de cultivos y malezas, pueden ser afectados
también, por diversas características físicas y químicas de la solución del suelo, co-
mo el pH, el tipo de solutos, el contenido de nutrimentos y el de materia orgánica.
MANEJO DE RECURSOS NATURALES 307
En relación con esto, Blum y colaboradores (1992) observaron que los efectos de los
ácidos fenólicos sobre el crecimiento de ciertos cultivos, es mayor bajo condiciones
ácidas del medio, comparados con los efectos en un pH neutro.
El ácido ferúlico es uno de los ácidos fenólicos más comunes producto de la
descomposición de residuos de plantas en el suelo; este ácido puede inhibir el creci-
miento de la raíz del maíz y reducir significativamente la actividad de las enzimas
hidrolíticas en sus semillas: amilasa, maltasa, invertasa, y proteasa y fosfatasa ácidas,
lo que refleja un mecanismo de acción de este tipo de inhibidores naturales (Devi y
Prasad, 1992).
El centeno, produce un metabolito tóxico la benzoxazolona (BOA), que en el
suelo, en condiciones naturales, es transformado a aminofenoxazinona, que es do-
blemente tóxica, comparada con la anterior. En cambio, en un experimento donde
se usó suelo estéril, la BOA fue recuperada sin haber sufrido ningún cambio, lo que
indica que es hidrolizada por la acción de los microorganismos del suelo, quienes
desempeñan frecuentemente un papel determinante en la producción de metaboli-
tos tóxicos durante la descomposición de la materia orgánica (Gagliardo y Chilton,
1992).
En el caso de la producción de alelopáticos durante la descomposición de resi-
duos vegetales, uno de los problema que debemos investigar, es si la inhibición del
desarrollo de la planta afectada, se debe al efecto directo de las toxinas o a los cam-
bios en la disponibilidad de nutrimentos. Los experimentos que aclaran en forma
definitiva esta disyuntiva, son verdaderamente escasos. Kimber (1973) reportó que
tanto la inmovilización del nitrógeno como las toxinas, afectan la producción final
de trigo, cuando este cultivo crece en presencia de un exceso de paja residual. Al adi-
cionar nitrógeno por medio de un fertilizante, no se logró una recuperación total de
la producción, lo cual indica que la paja por sí sola, tiene un efecto inhibitorio. Por
el contrario, Elliot y Cheng (1987) reportaron que los efectos negativos de la paja
de trigo de invierno, podía revertirse por medio de aplicaciones de grandes cantida-
des de nitrógeno. La función del nitrógeno ha sido considerada importante para in-
crementar la disponibilidad de nutrimentos y de manera complementaria, para re-
ducir la toxicidad de fenoles.
A medida que el sistema radicular de una planta se desarrolla, los compuestos
orgánicos e inorgánicos exudados por las raíces, pueden estimular el crecimiento de
algunos hongos y bacterias e inhibir a otros. Las raíces de las plántulas de lupino
(Lupinus sp.), estimulan a ciertas especies de hongos y bacterias en la rizósfera has-
ta unos 80 mm de distancia, mas allá de los cuales, el número de bacterias por gra-
mo de suelo disminuye marcadamente (Hoagland y Williams, 1985).
Diversos trabajos sobre el potencial alelopático del girasol, Helianthus annuus,
han demostrado que numerosos compuestos fenólicos, presentes en diferentes par-
tes de la planta, inhiben el desarrollo de bacterias nitrificantes, y por lo mismo, el
proceso de nitrificación en el suelo. Esto último, posiblemente aumenta la eficien-
cia del nitrógeno aplicado en los fertilizantes. Leather y Forrence (1979) prueban el
308 ECOLOGÍA QUÍMICA
potencial alelopático del girasol, el cual ha sido señalado como un cultivo de "supre-
sión" o como un cultivo de "cobertura"; este tipo de cultivos puede ser benéfico
cuando se utilizan técnicas de labranza mínima o de no labranza, con el fin de re-
ducir la erosión del suelo, la retención de agua y el control de las malezas (Anaya y
Tamayo, 1992); en el caso de estos mismos sistemas, una ventaja más podría ser la
supresión de la nitrificación provocada por el girasol, cuando se quiere aumentar la
eficiencia del nitrógeno de la fertilización inorgánica.
Como puede observarse, la alelopatía ha sido relacionada en general con pro-
blemas de interferencia entre distintos cultivos y malezas, con fitotoxicidad de abo-
nos verdes y rastrojos, con problemas en cierto tipo de rotación de cultivos, con au-
totoxicidad en plantaciones viejas o con fracasos en la reforestación. Teniendo en
cuenta la necesidad de racionalizar e intensificar la producción de alimentos y ma-
terias primas y de proteger y restaurar la naturaleza a la vez, podemos recalcar que
una de las opciones que la alelopatía ofrece, es el hallazgo de diversas sustancias sus-
ceptibles de utilizarse como herbicidas, insecticidas, fungicidas y microbicidas, me-
nos dañinos para el ambiente en general y por lo tanto más controlables (Stoll,
1986; Einhellig, 1989). Este camino de aplicación es muy promisorio aunque largo
y costoso. Los inhibidores de la germinación, crecimiento y desarrollo, producidos
por las plantas o los microorganismos a ellas asociados, representan un extenso nú-
mero de compuestos químicos, sin embargo, pocos de ellos se han caracterizado to-
talmente, por ello, debe fomentarse y apoyarse este tipo de investigación, pues ya se
ha comprobado que produce frutos abundantes.
Swain (1977) reportó que más de 10 000 metabolitos secundarios de bajo pe-
so molecular, han sido aislados de las plantas verdes y de los hongos, y calculó que
el número total de compuestos aislados e identificados es de alrededor de 400 000.
Estas sustancias y sus análogos químicos, constituyen una fuente valiosa para la sín-
tesis de nuevos herbicidas en el futuro, especialmente para el control de malezas por
medio de sustancias naturales. Otro tipo de compuestos útiles pueden surgir de los
estudios fitoquímicos biodirigidos en todo tipo de plantas, por ejemplo, los extrac-
tos alcohólicos de 50 especies de la flora marina de la India, fueron probados para
investigar diversas actividades biológicas. Una de estas especies resultó con propie-
dades anti-amibianas, otra actuó como antiviral, tres tuvieron actividad anti-im-
plantación, 9 resultaron hipoglicémicas, 11 hipotensoras, 14 diuréticas y una antiin-
flamatoria (Bhaküni et al., 1992)
El mejoramiento de cultivos (quizás a través de la ingeniería genética) puede
asimismo producir plantas que eliminen a sus competidores o que sirvan de fuentes
naturales de diversas sustancias químicas útiles. Considerando esto, debemos insis-
tir que en México, el aspecto aplicado de la alelopatía debe ser más ampliamente
abordado, buscándose la participación conjunta de la industria y las instituciones de
investigación y enseñanza superior.
Actualmente, existen datos provenientes de las investigaciones en el campo de
la ecología agrícola, que pueden explicar el fenómeno de fatiga del suelo en los lu-
MANEJO DE RECURSOS NATURALES 309
gares sujetos de manera sucesiva a un mismo cultivo. Entre las consecuencias de es-
ta práctica se encuentran:
• disminución de uno o varios nutrimentos
• desarrollo de organismos patógenos
• acumulación de toxinas producidas por arvenses o plantas cultivadas.
Ciertas variedades de manzano contienen considerables cantidades de florizina
en la corteza de las raíces, que al descomponerse, origina toxinas como la floretina,
los ácidos p-hidroxibenzoico y p-hidroxicinámico, y floroglucinol; el durazno en-
cierra en los tejidos de la raíz gran cantidad de amigdalina, la cual al descomponer-
se, produce benzaldehído y ácido cianhídrico. La fatiga del suelo puede relacionar-
se hipotéticamente con la alelopatía de tipo autotóxico, que se presenta en ciertos
casos, como el de Typha latifolia, Kalanchoe daigremontian, Acer negundo, Coffea spp.
y Ambrosia cumanensis, entre otras especies; en algunas ocasiones, la auto-alelopatía
puede constituir un mecanismo natural de control de la población (McNaughton,
1968; Groner, 1975; Anaya y del Amo, 1978; Waller et al, 1989).
Chenopodium album es una arvense muy común que puede exudar cantidades
tóxicas de ácido oxálico en la época en que está en floración e inhibir con ello la ger-
minación y el crecimiento de otras plantas y organismos diversos (Caussanel y Ku-
nesch, 1979). Bye (1979), comenta que los tarahumaras cultivan esta arvense com-
binándola en rotación con el maíz, para tener menor incidencia de malezas en sus
milpas. Esto sugiere que las secreciones y residuos de esta planta tienen un efecto
alelopático.
La combinación de diversos cultivos y variedades, puede retardar el inicio de
una enfermedad, reduciendo la diseminación de esporas o modificando las condi-
ciones microambientales como la humedad, la luz, la temperatura y los movimien-
tos del aire (Browning y Frey, 1969; Larios, 1976). Ciertas asociaciones de plantas
pueden funcionar como repelentes, interruptoras del crecimiento o tóxicas, sobre
diversos microorganismos. En el caso de los patógenos del suelo, algunas combina-
ciones de plantas y abonos orgánicos pueden favorecer la fungistasis y antibiosis en
los suelos (Sumner et al, 1981; Putnam, 1985).
El entendimiento de las interacciones entre las plantas, los microorganismos,
los insectos herbívoros y sus enemigos naturales, puede darnos pautas para mejorar
los sistemas de control biológico. Por ejemplo, diversos caracteres químicos y físicos
son esenciales para la localización de los hospederos entomófagos; las avispas del gé-
nero Trichogramma, parasitan en mayor grado a los huevos de Heliothis sp. y Plusii-
nae sp., que son mariposas que atacan a diversos cultivos, cuando se encuentran so-
bre plantas de tomate, que cuando crecen sobre maíz, sorgo, tabaco o trébol.
Seguramente algún carácter químico del tomate, atrae a las avispas de tal forma que
éstas aumentan sus posturas sobre los huevos de estas plagas. Con base en esto, pue-
den utilizarse plantas diversas y compuestos volátiles de las mismas, para mejorar o
hacer mas atractivo el hábitat y la selección de los hospederos de los insectos pará-
sitos de plagas. Recientemente se encontró que las mencionadas avispas del género
310 ECOLOGÍA QUÍMICA
Trichogramma aumentan su ataque, parasitando a los huevos del gusano del maíz,
cuando se esparcen sobre los cultivos extractos de Amaranthus sp. (Altieri, et ai,
1983).
Las diversas variedades de plantas cultivadas, poseen diferentes sustancias quí-
micas secundarias y en cantidad variable dentro de sus tejidos. Muchas de sus de-
fensas potenciales contra el ataque de los herbívoros, residen en estas sustancias, y
cuando éstas varían, se modifica también su potencial alelopático. Las sustancias se-
cundarias como el gosipol en el algodón y los alcaloides en los lupinos, desempeñan
un papel importante en la resistencia a las enfermedades y plagas. El mejoramiento
genético de los cultivos, que ha puesto mucho énfasis en buscar plantas que tengan
mayor rendimiento, ha eliminado muchas propiedades químicas de las mismas que
les conferían ventajas en el sentido de la defensa química contra sus enemigos. Ac-
tualmente se intenta, por medio de la ingeniería genética, mejorar e introducir a
otras variedades, diversas defensas químicas naturales que muchas plantas poseen
(Burke, 1987).
Podemos citar otros estudios que pueden justificar ampliamente estas investiga-
ciones, y que se han realizado en agroecosistemas muy importantes donde se produ-
cen alimentos básicos; nos referimos a las "chinampas" del Valle de México, los "ca-
mellones" de Tlaxcala, las milpas múltiples y los huertos del sureste del país. En
estos estudios se ha puesto en evidencia, el papel de los alelopáticos en el control de
malezas y plagas diversas y también en la producción (Anaya, 1989). El apoyo para
realizar mayor investigación al respecto, sin duda contribuirá al entendimiento del
papel ecológico que desempeñan tanto las especies cultivadas como las silvestres que
conviven con ellas durante el ciclo de cultivo y nos conducirá a la selección y mejo-
ramiento de las técnicas de manejo de recursos más viables desde los puntos de vis-
ta económico, cultural y ecológico.
Otra justificación de carácter económico para un estudio de alelopatía, puede
ejemplificarse con el caso del café. Este cultivo ocupa el segundo lugar entre los pro-
ductos de exportación de México, el mejoramiento de su cultivo es pues de gran im-
portancia. Pero es indispensable que se investiguen cuáles son las técnicas adecuadas
a las distintas regiones y condiciones locales, ya que el manejo moderno del cafetal,
eliminando la sombra y usando una amplia gama de insumos agrícolas, reporta so-
lo el beneficio de aumentar la cantidad de la producción a corto plazo. Analizando
esto con cuidado, podemos afirmar que se trata de un beneficio cuestionable ya que
a cambio de ello, este manejo moderno además de ser sumamente caro, deja una es-
tela de destrucción y contaminación que lo debía descalificar como alternativa de
producción en el país (Anaya et ai, 1992).
A pesar de lo anterior, las metas económicas aun tienen prioridad sobre las eco-
lógicas, y no ha sido posible todavía conciliar a ambas en beneficio del ambiente y
los recursos bióticos, por un lado, y la producción y el nivel de vida de los produc-
tores en el campo, por el otro. Se ha demostrado que los aleloquímicos del cafeto,
de los árboles de sombra y de algunas arvenses que cubren el piso de los cafetales,
MANEJO DE RECURSOS NATURALES 311
Como corolario a este capítulo, y con base en las numerosas investigaciones que se
realizan en la actualidad al respecto, voy a resumir los aspectos que la investigación
de la alelopatía aplicada a la agricultura debe abordar, para que contribuya cada vez
más, al conocimiento sobre el fenómeno, en cuanto a su importancia y su aprove-
chamiento dentro de los agroecosistemas. Entre éstos se encuentran los siguientes:
1. Estudio de todas las plantas con potencial alelopático, cultivadas y silvestres;
de todos los factores que determinan cambios en la composición química
de las plantas; de la etapa del ciclo de vida de las plantas en la que éstas con-
tienen mayor cantidad de metabolitos secundarios, y de los organismos de
la comunidad que están involucrados en los procesos alelopáticos.
2. Creación de los sistemas de bioensayos más apropiados, para determinar la
clase de organismos a los que los MS afectan de alguna manera, y el modo
de acción de éstos metabolitos; esto es, su efecto sobre membrana celular,
división celular, respiración y fotosíntesis, entre otros procesos.
3. Diseño de experimentos que permitan determinar el umbral de actividad
biológica y el tiempo que dura activo el compuesto en el suelo.
4. Diseño de controles que impidan la variación en los experimentos.
5. Estudio de los principales compuestos liberados durante la descomposición
de la materia orgánica o generados a través del metabolismo de los microor-
ganismos descomponedores durante su acción sobre los restos orgánicos.
6. Interpretación y transferencia de los resultados del laboratorio e invernade-
ro a las situaciones en el campo.
7. Aplicación de los resultados para el óptimo manejo de los recursos bióticos
en el espacio y el tiempo.
8. Utilización de asociaciones benéficas de plantas: cultivos mixtos y combi-
nación de cultivos con arvenses.
9. Utilización de abonos verdes y cultivos de cobertura.
10. Manejo de arvenses, con base en el conocimiento de la fisiología de la ger-
312 ECOLOGÍA QUÍMICA
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12
ANTECEDENTES Y PERSPECTIVAS DE LA
INVESTIGACIÓN EN ECOLOGÍA QUÍMICA EN MÉXICO
Los primeros estudios sobre esta materia se llevaron a cabo en ecosistemas natura-
les, principalmente en las comunidades secundarias que reemplazan a la selva cuan-
do ésta es alterada significativamente.
En 1970 los estudios sobre alelopatía en las zonas tropicales eran muy escasos,
en México no existían. Las contribuciones de Marinero (1962), Müller (1966,
1969, 1970), Webb et al, 1967; Frei y Dodson (1972), Gliessman y Müller (1972),
y Quaterman (1973), representaban un antecedente importante para iniciar algu-
nas investigaciones sobre el potencial alelopático de algunas especies de las prime-
ras etapas de la sucesión secundaria (Anaya, 1976; Anaya y Rovalo, 1976), en la es-
tación biológica de la UNAM localizada en Los Tuxtlas, Veracruz en la planicie
costera del Golfo de México, como parte del proyecto 'Regeneración de Selvas' di-
rigido por el Dr. Arturo Gómez-Pompa, en aquel entonces, jefe del Departamento
de Botánica del Instituto de Biología de la UNAM. La mayor parte de las especies se-
leccionadas y probadas en este trabajo, inhibieron in vitro, el crecimiento de la ra-
dícula y el hipocótilo de las especies de prueba (Mimosa púdica L., Fabaceae; Bidens
pilosa L., Asteraceae; Achyranthes aspera L., Amaranthaceae; Ochroma lagopus Sw.,
Bombacaceae; Heliocarpus donnell-smithii Rose, Tiliaceae). Las de mayor potencial
alelopático fueron: Piper auritum Kunth, Piperaceae; P. hispidum Sw., Piperaceae;
Croton pyramidalis Don. Sm., Euphorbiaceae; y Siparuna nicaraguensis Hemsl.,
Monimiaceae. Los aceites esenciales de las Piperaceae fueron altamente inhibitorios
sobre la germinación y el crecimiento de la mayoría de las plántulas de prueba; en
cambio el de Croton pyramidalis fue menos inhibitorio e incluso produjo estimula-
ciones. Se constató que el safrol constituye entre un 60% a 70% del aceite esencial
de P. auritum, hecho previamente reportado por Collera en 1956, pero el α y β-pi-
neno, existentes en mucho menor cantidad en este aceite, mostraron una mayor ac
tividad biológica que el safrol (Rovalo, 1973; Anaya et al., 1987a). En relación con
otro tipo de compuestos presentes en las Piperaceae, Holyoke y Reese (1987) men-
cionan que las isobutilamidas ofrecen protección a las plantas que las producen, a
concentraciones relativamente bajas, y que constituyen insecticidas naturales muy
interesantes.
Como parte del mismo proyecto, se realizó un estudio sobre el potencial alelo-
[315]
316 ECOLOGÍA QUÍMICA
pático de una maleza común de Los Tuxtlas, Ambrosia cumanensis Kunth, Asteraceae
(Anaya y del Amo, 1978) que crece vigorosamente y en poblaciones prácticamente
monoespecíficas. Los lixiviados acuosos de Ambrosia cumanensis produjeron in vitro
una fuerte inhibición del crecimiento de algunas malezas. Las soluciones acuosas del
suelo colectado bajo Ambrosia en julio (durante su floración), produjeron mayor in-
hibición que las del suelo colectado en diciembre. Esto confirmó que el estado fe-
nológico, así como las condiciones climáticas en distintas épocas del año, son deter-
minantes para la cantidad y calidad de los metabolitos secundarios producidos,
liberados y acumulados en el suelo por las plantas. La descomposición de hojas y raí-
ces de Ambrosia en el suelo estéril y sin esterilizar de macetas en un experimento en
el invernadero, afectó de manera diversa a las especies de prueba sembradas en ellas.
Estos resultados indican que los microorganismos juegan un papel importante en la
liberación de metabolitos durante la descomposición.
Otra investigación que involucró a A. cumanensis, consistió en una serie de
bioensayos con lactonas sesquiterpénicas, la mayoría de las cuales son producidas
por esta planta; en ellos se puso en evidencia que el efecto inhibitorio o estimulan-
te de las lactonas, depende de su concentración (del Amo y Anaya, 1978). Al pare-
cer, el potencial alelopático de A. cumanensis, además de afectar a diversas plantas
en su entorno, contribuye al auto-control de su propia población, previniendo la
germinación y el crecimiento de semillas y plántulas de su propia especie.
Nava-Rodríguez et al. (1985), realizaron un estudio sobre el efecto de los acei-
tes esenciales de estados juveniles de especies primarias de Los Tuxtlas, sobre el cre-
cimiento de diversos hongos fitopatógenos, con el fin de valorar el potencial fungi-
cida de los metabolitos secundarios de estos aceites. Se concluyó que durante la
época de lluvias se registró mayor daño por hongos sobre las hojas de las plantas y
a la vez un aumento cualitativo y cuantitativo de MS en los aceites esenciales, pro-
duciéndose una respuesta de tipo fitoalexínico.
La información obtenida en este proyecto realizado en Los Tuxtlas, permitió po-
ner en evidencia que algunas especies de diversas etapas de la vegetación secundaria,
son capaces de producir MS, que inhiben o estimulan el crecimiento de otras plan-
tas, provocando en ocasiones un efecto tóxico que se manifiesta paralelamente sobre
el tropismo de las plántulas, la función de las auxinas, la síntesis de pigmentos y
otros procesos metabólicos. La producción de alelopáticos en el trópico, particular-
mente si se producen y liberan al ambiente continuamente, puede contribuir a la eli-
minación de especies ya establecidas o a la selección de aquellas que empiezan ape-
nas a establecerse dentro de la comunidad (Anaya, 1976; Ramos-Prado, 1981).
Estudios en Tabasco
bajó en milpas donde controló diversas densidades de una maleza considerada por
los campesinos locales como "mal monte": Bidens pilosa (cadillo). Alejos comprobó
que cuando Bidens es dominante durante los primeros 30 días después de sembra-
do el maíz, ejerce un efecto perjudicial sobre el crecimiento de éste y de su produc-
tividad. Esto podría ser parcialmente explicado por el potencial alelopático del ca-
dillo, que fue puesto en evidencia en el laboratorio y el invernadero.
Los campesinos clasifican a las malezas como "buen" o "mal monte". En gene-
ral, el buen monte aparece tardíamente en los campos de cultivo, porque estas plan-
tas no pertenecen a las primeras etapas de la sucesión secundaria. Al contrario, el
mal monte aparece tempranamente (Chacon y Gliessman, 1982).
La combinación de la calabaza (Cucurbita pepo L., Cucurbitaceae) en los culti-
vos mixtos maíz/frijol, o en los monocultivos de maíz y frijol, contribuye al control
de malezas (Amador, 1980). La calabaza se siembra principalmente por esta cuali-
dad, que en la práctica, beneficia al cultivo del maíz y del frijol; por lo tanto, cual-
quier producción de calabaza que se obtenga, deja un beneficio adicional al campe-
sino. La calabaza crece, formando un tapete continuo sobre la superficie del suelo,
lo que impide que otras arvenses se desarrollen, y al mismo tiempo restablece la pro-
ductividad del suelo por la gran cantidad de materia orgánica que aporta (8 a 10 ton
de materia seca por hectárea).
En Cárdenas, Tabasco, Martínez-Becerra (1982) probó 10 arvenses comunes
con un alto índice de importancia, incorporadas al suelo de macetas en el inverna-
dero, sobre el crecimiento de maíz, frijol, rábano y calabaza. El maíz fue muy inhi-
bido, especialmente por el efecto de Bidens pilosa, Digitaria horizontalis (Willd.)
Rendle, Poaceae; Scleria pterota C. Presl, Cyperaceae, y Spilanthes americana (Mutis
ex L. f.) Hieron., Asteraceae. Por otro lado, Cyperus odoratus (L.) Schrad. Ex Nees,
Cyperaceae, Commelina diffusa y Paspalum conjugatum P.J. Bergius, Poaceae, esti-
mularon el crecimiento del maíz.
Durante las tareas de labranza, los campesinos en Tabasco, eliminan a las male-
zas rápida y totalmente, y promueven a las arvenses buenas por los múltiples bene-
ficios que proporcionan; estas mismas prácticas son realizadas por los cafeticultores
en Coatepec, promoviendo a las cornelinas; podemos afirmar que éstas últimas ar-
venses son un muy buen ejemplo de "buen monte" (Ramos et al., 1983).
En relación al policultivo maíz-frijol-calabaza, Le Tourneau (1983) concluye,
que existe una reducción de los daños causados por plagas en este tipo de agroeco-
sistemas, y asegura que esto sucede por una combinación de efectos, tales como el
incremento de las poblaciones de insectos benéficos, depredadores y parásitos de los
insectos plaga.
Gliessman y Altieri (1982) encontraron una reducción de los insectos herbívo-
ros cuando cultivaron hortalizas combinadas con otro tipo de cultivos que no resul-
taban atractivos para las plagas, o cuando permitieron un cierto crecimiento de ma-
lezas alrededor de las plantas de cultivo.
Rosado-May et al. (1985, 1986) afirman que en los agroecosistemas del trópi-
ANTECEDENTES Y PERSPECTIVAS EN MÉXICO 319
Como parte del proyecto sobre manejo de diferentes etapas de la sucesión secunda-
ria en esta región, que tenía como una de sus metas la de sugerir la incorporación
de ciertas especies de la vegetación secundaria al manejo integral de los recursos (del
Amo, 1986), se realizó un estudio comparativo de la dinámica de malezas y produc-
ción de cultivos en un monocultivo de maíz y en un policultivo de 14 diferentes
plantas (Caamal y del Amo, 1986, 1987). Los resultados indicaron que la produc-
ción agrícola total en el policultivo, fue el doble que en el monocultivo. Los poli-
cultivos, representan un sistema de manejo muy eficiente donde se incluye el con-
trol natural de malezas, particularmente de los pastos, muy agresivos en las zonas
tropicales. El camote {Ipomoea batatas (L.) Lam., Convolvulaceae) es muy eficiente
para controlar a las malezas, de igual manera puede hablarse del fríjol terciopelo,
Mucunapruriens (L.) D C , Fabaceae (sin. Stizolobium pruriens) y de otro tipo de fri-
joles tropicales y también de otras especies de Ipomoea, las cuales interfieren con éxi-
to sobre el crecimiento de la mayoría de las arvenses; en esta interferencia, contri-
buyen de modo importante los potenciales alelopáticos de estas plantas (Anaya,
1989; Anaya et ai, 1990; Caamal et ai, 2001).
Por otro lado, Mucuna y las otras leguminosas de su tipo, incorporan nitróge-
no al suelo, mejorando su fertilidad y, por lo tanto, aumentando la productividad
del maíz. Estas leguminosas muestran un potencial alelopático en los bioensayos
realizados con lixiviados acuosos de sus partes aéreas, especialmente Mucuna. Esta
planta es usada también como forraje y sus semillas son hervidas o tostadas y utili-
zadas como sustituto del café, por ésta razón los campesinos la llaman "nescafé"
(Gliessman, 1982; Chacon y Gliessman, 1982; Arévalo y Jiménez, 1988).
Escárzaga (1987) determinó los órganos y el estado fenológico en los cuales
320 ECOLOGÍA QUÍMICA
Mucuna presenta las concentraciones más altas de alelopáticos. Las hojas parecen te-
ner el mayor potencial fitotóxico, el cual se manifiesta de manera selectiva. Las di-
cotiledoneas se inhiben más, cuando son tratadas con un lixiviado acuoso de las ho-
jas de este frijol en floración; y las monocotiledoneas, cuando sobre ellas se aplica el
lixiviado obtenido de las hojas de la planta en estado de fructificación.
El efecto de Mucuna sobre el crecimiento de hongos, puede ser estimulatorio o
inhibitorio, dependiendo de las especies de prueba. Los lixiviados acuosos de hojas
secas inhibieron el crecimiento radial (55%) de Helminthosporium sativum y estimu-
laron (50%) el de Fusarium (Anaya et al., 1992b).
Dentro del mismo proyecto, Nava et al. (1987), llevaron a cabo diferentes
bioensayos con el fin de detectar el efecto alelopático de las frondas verdes del hele-
cho Pteridium aquilinum (L.) Kuhn: Dennstaedtiaceae, probando éstas sobre algu-
nas plantas cultivadas y malezas, bacterias y hongos fitopatógenos. Las frondas incor-
poradas al suelo, inhibieron el crecimiento de 4 de las 5 malezas probadas, y también
del cacahuate (Arachis hypogaea L., Fabaceae) y de la jicama (Pachyrrhizus erosus (L.)
Urban, Fabaceae), y la germinación de la pimienta (Brassica nigra (L.) W.D.J. Koch,
Cruciferae) y el chile {Capsicum annuum L., Solanaceae). El crecimiento de los hon-
gos fue fuertemente inhibido por el extracto acuoso de este helécho.
Del Amo et al. (1986) encontraron diferencias químicas cualitativas y cuantita-
tivas significativas al realizar una evaluación de algunos constituyentes, particular-
mente fenoles y terpenos volátiles, en las hojas de los estados juveniles de tres espe-
cies primarias de selva alta perennifolia. Las diferencias en la composición química
de las hojas de Nectandra ambigens (S.E Blake) C.K. Alien, Lauraceae; Omphalea
oleífera Hemsl., Euphorbiaceae; y Licaria alata Miranda, Lauraceae, dependen de la
época del año y del grado de infección natural por hongos. El aceite esencial de la
última especie, mostró una toxicidad grande sobre todas las especies de hongos pro-
badas. Así mismo, el aceite esencial de las especies que no mostraban daño por hon-
gos, mostraba mayor actividad inhibitoria, especialmente sobre Colletotrichum sp.
Las diferencias cualitativas y cuantitativas relacionadas con el grado de infección de
las plantas, confirma lo establecido por Stoesl (1970) en relación con aquellos com-
puestos que permanecen constantes y pertenecen a los llamados compuestos cons-
titutivos, y a otros que sólo se encuentran en las plantas dañadas, lo que los coloca
dentro del grupo de las fitoalexinas o defensas inducidas.
mo una de las peores malezas acuáticas por su capacidad de establecerse en todo tipo
de cuerpos de agua y por su crecimiento vegetativo extenso y rápido, que sugieren me-
canismos agresivos de invasión, en los cuales puede estar involucrada la alelopatía.
Los bioensayos realizados en el laboratorio, probando lixiviados del lirio sobre
el crecimiento de diversas especies, demostró que la parte aérea y las flores, poseían
compuestos fitotóxicos.
Por otro lado, el lirio acuático es ampliamente utilizado como abono verde en
la zona chinampera, por sus cualidades de mejorar el suelo y ejercer cierto control
sobre la aparición de las malezas dentro de las chinampas. Se realizó por lo tanto,
un estudio sobre el efecto del lirio, usado a la manera tradicional, sobre la produc-
ción agrícola y el crecimiento de malezas en chinampas sembradas con nabo, rába-
no, lechuga y col. La preparación del suelo y la siembra, se llevaron a cabo según las
técnicas de los chinamperos. Los tratamientos aplicados en este experimento fueron:
a) control (usando sólo el suelo de la chinampa); b) aplicación de fertilizante quí-
mico (10:10:15); c) aplicación de estiércol de vaca; y d) aplicación de distintas par-
tes del lirio como abono vegetal (parte aérea, raíz, y planta entera).
Los resultados del experimento se muestran en las Tablas 1 y 2. Todas las parce-
las tratadas con lirio, mostraron una mayor productividad. En aquellas parcelas don-
de se añadió la parte aérea y la planta completa, el crecimiento de malezas fue muy
escaso. Todos estos efectos, pudieron deberse al mejoramiento de las características
físicas y químicas del suelo, lo que favoreció a los cultivos, pero no a las malezas; y
por una disminución de la salinidad superficial del suelo, por efecto de la capa de li-
rio que lo cubría y que impidió la evaporación excesiva del agua en la superficie. Es-
tos estudios abren alternativas nuevas y vastas, no sólo relacionadas con la alelopatía,
sino con otros aspectos agroecológicos relativos a las interacciones cultivo-maleza.
Suelo con:
2. Fertilizante químico
10:10:15 1.435* 0.190 1.075 0.633 3.233*
3. Estiércol de vaca 2.303* 0.901* 3.22* 1.766* 8.19*
Lirio acuático:
4. Planta entera 3.344* 1.156* 4.523* 2.193* 11.212*
5. Raíz 2.864* 1.058* 4.934* 3.541* 12.397*
6. Parte aérea 3.062* 1.913* 5.369* 2.693* 13.07
* P < .05. Datos de Anaya et ai, 1987.
322 ECOLOGÍA QUÍMICA
Tabla 2. Peso seco de malezas (ton/ha) presentes en las chinampas con diversos
cultivos bajo distintos tratamientos de abonos animales y vegetales (lirio acuático)
Cultivos
Tratamientos Nabo Rábano Lechuga Col Total
1. Control (sólo suelo) 0.1733 2.24 2.8 3.33 8.54
Suelo con:
2. Fertilizante químico
10:10:15 0.1733 2.24 3.2 6.0 11.61
3. Estiércol de vaca 0.1733 1.30* 1.95 4.33 7.75
Lirio acuático:
4. Planta entera 0.08* 1.14* 2.8 1.8* 5.82*
5. Raíz 0.2 1.3 3.4 2.66 7.56
6. Parte aérea 0.033* 1.1* 2.4 1.4* 4.93*
* P < .05. Datos de Anaya et ai, 1987.
Estudios en Tlaxcala
Altieri y Trujillo (1987) describen las técnicas tradicionales del cultivo del maíz en
Tlaxcala y mencionan el arreglo de los policultivos y los diseños agroforestales que
dan como resultado una serie de procesos importantes para los insectos plaga y el
manejo de la fertilidad del suelo. Demostraron que los árboles integrados a los
agroecosistemas, modifican el ambiente aéreo y edáfico de la milpa, influenciando
su crecimiento y su producción. Las concentraciones superficiales de la mayoría de
los nutrimentos es mayor junto a los árboles y va disminuyendo en razón directa a
la distancia a ellos. Algunas especies de árboles afectan más la productividad del
maíz que otras. La abundancia de los artrópodos también varía, dependiendo de su
grado de asociación con uno o más componentes del sistema. La densidad de los
predadores y el "frailecillo" del maíz Macrodactylus sp., dependen estrechamente de
la presencia y la fenología de las parcelas adyacentes de alfalfa.
Altieri et al. (1983) mencionan que las diferentes plantas y los compuestos vo-
látiles que producen, pueden mejorar y hacer más atractivo el hábitat y la selección
de hospederos para las plagas. Por ejemplo, cuando sobre las milpas se rocían extrac-
tos de Amaranthus sp, la avispa del género Trichogramma sp., aumenta su ataque pa-
rasitario sobre los huevecillos del gusano "cogollero" del maíz.
Como parte del proyecto de ecología química del Instituto de Fisiología Celu-
lar de la UNAM, Anaya et al. (1987b) llevaron a cabo un experimento de campo en
un camellón tradicional en Tlaxcala. Los camellones son sistemas agrícolas semejan-
tes a las chinampas, su estructura es compleja, incluye el manejo de muy diversos
cultivos, los árboles que rodean al camellón, los arbustos que crecen debajo de los
árboles, y de numerosas y variadas arvenses.
En los camellones, los campesino cultivan una enorme variedad de plantas, uti-
lizan abonos animales y vegetales: hojas de maguey, capulín, sabino y aile, o la ma-
teria orgánica que se acumula en los canales que rodean a algunos campos de culti-
324 ECOLOGÍA QUÍMICA
vo (González-Jácome, 1984; Anaya et al, 1992b). Estos canales, representan los res-
tos de un antiguo sistema hidrológico constituido en otros tiempos por lagunas, ríos
y canales. Desde hace cientos de años, el sistema ha probado su eficacia en el mane-
jo del agua y de todas las variadas y numerosas plantas, cultivadas y silvestres, de los
camellones (Armillas, 1984).
En este experimento (Anaya et al, 1987b) se sembró una parcela con maíz pin-
to combinado con frijol y calabaza., en un diseño experimental que permitió com-
parar los resultados de los tres cultivos bajo diferentes tratamientos: 1) monoculti-
vo y policultivo; 2) efecto del uso de cubiertas vegetales (hojas de Alnus acuminata
Kunth, Betulaceae; Berula erecta (Huds.) Coville, Apiaceae, y Juncus sp., Juncaceae),
y al mismo tiempo, registrar el crecimiento de las malezas y el desarrollo de los no-
dulos de Rhizabium en las raíces del frijol. Se realizó también la evaluación del po-
tencial alelopático de cultivos y malezas y de las consecuencias de éste en las inte-
racciones entre las plantas de la comunidad.
El número de malezas en las parcelas con cubierta de hojas de Alnus, Berula y
Juncus fue significativamente reducido, en comparación con el de las parcelas sin cu-
bierta. También el número de malezas en las parcelas con cubierta de Berula y Jun-
cus fue menor que el de las parcelas con hojas de Alnus. Esto sugiere que la descom-
posición de ambas cubiertas puede liberar algunos metabolitos capaces de afectar el
crecimiento de diversas arvenses. El número total de malezas en el policultivo maíz-
calabaza, fue significativamente menor que en el policultivo maíz-frijol o el mono-
cultivo de maíz. Esto se debe probablemente al potencial alelopático de la calabaza,
observado y reportado en otros agroecosistemas (Chacon y Gliessman, 1982; Jimé-
nez y Schultz, 1981). La producción de maíz fue similar en los tres tratamiento y
en el mono y policultivo; la producción de frijol aumentó en las parcelas con cu-
bierta vegetal, y la de la calabaza sólo aumentó con la cubierta de Berula y Juncus
(Tabla 3). Esta cubierta, por otro lado, tuvo el mayor efecto inhibitorio sobre el cre-
cimiento de las malezas, y además, fue el único tratamiento que aumentó la produc-
ción de la calabaza. A su vez, ésta afectó a las malezas, como ya se esperaba, por su
conocido potencial alelopático.
El número de nódulos en las raíces del frijol, varió significativamente entre los
frijoles inoculados y no inoculados a los 60 días de haberse sembrado este cultivo.
Las cubiertas vegetales probadas, causaron un incremento en el número de nódulos,
especialmente la de Berula y Juncus (Tabla 4). En los camellones se pueden encon-
trar diversos microorganismos fijadores de nitrógeno, de vida libre y asociados con
diversas especies cultivadas y silvestres, entre ellas, Alnus es una de las principales. La
naturaleza de los exudados de las plantas es determinante para el desarrollo de los
microorganismos en la rizósfera, y a su vez, estos microorganismos tienen un efec-
to directo o indirecto sobre las plantas. Todos los nutrimentos y compuestos que
una planta obtiene del suelo, sufren la influencia de la rizósfera y están por lo tan-
to, sujetos a las transformaciones biológicas, físicas y químicas de esta zona (Hoa-
gland y Williams, 1985).
ANTECEDENTES Y PERSPECTIVAS EN MÉXICO 325
2
Tabla 3. Producción d<; cultivos (kg/m ) con diferentes tratamientos de
cubiertas ve getales en un "camellón" de Tlaxcala.
Tratamientos
Sin cubierta Hojas de Hojas de
Cultivo vegetal Alnus Berula y Juncus Total
Maíz 198 203 202 603
Frijol 1.7 2.6a 2.7a 7.0
Calabaza 11.9 14.8 25.5 52.2
Total 211.6 220.4 230.2
a
P < .001, Datos de Anaya et al, 1987.
Anaya et al. (1987b) mencionan también el papel de las plantas trampa para in-
sectos, especialmente el desempeñado por los ailes (Alnus) y por los arbustos de la
especie Baccharis glutinosa Pers., Asteraceae; ambas plantas retienen durante el vera-
no a diversas plagas del maíz y otros cultivos, en especial al frailecillo Macrodactylus
sp., evitando que éstas ataquen a los cultivos y reduzcan la productividad.
En los agroecosistemas tradicionales, la heterogeneidad biótica que se corres-
ponde a su vez, por una heterogeneidad química, constituyen en sí mismas formas
de protección, determinadas también por la gran disponibilidad de pequeños hábi-
tats y por las numerosas fuentes de alimento (Janzen, 1973; Trenbath, 1976; Le
Tourneau, 1983).
326 ECOLOGÍA QUÍMICA
especies del mismo género —P. peltatum (Kunth) Cass., P sinuatum (Cerv.) H. Rob.
& Brettell, y Psacalium sp., y la especie Acourtia thurberi (A. Gray) Reveal & R.M.
King— todas pertenecientes a la familia Asteraceae y nativas de México y sur de los
Estados Unidos —P. decompositum forma parte de un complejo medicinal muy uti-
lizado en esta área. La infusión de las raíces de P. decompositum, se utiliza para el tra-
tamiento del reumatismo, los catarros, dolores estomacales, dolores de espalda, ic-
tericia, malaria, diabetes y mordeduras de serpiente. Se emplea también como
tónico y diurético (Linares y Bye, 1987). Respecto al potencial farmacológico de P
decompositum, Jiménez-Estrada et al. (1992) encontraron que los extractos orgáni-
cos de las raíces, el cacalol y algunos de sus derivados tienen actividad antimicrobia-
na contra Candida albicans, Cryptococcus neoformans, Staphylococcus aureus y Strep-
tococcus pyogenes.
Anaya et al. (1990) estudian el potencial alelopático de Ipomoea tricolor Cav.,
Convolvulaceae, usada como abono verde en algunos agroecosistemas tradicionales
para controlar el crecimiento de malezas (véase Capítulo 10). Esta planta también
tiene usos medicinales como purgante y sus semillas se utilizan por sus propiedades
alucinógenas en rituales mágicos. En este estudio se comprobó que en el principio
purgante de esta planta, las resinas glicosídicas, radica principalmente, el potencial
alelopático de la misma.
Castañeda et al. (1992) reportan los efectos de algunos compuestos aislados de
un árbol endémico de la costa del Pacífico Mexicano, Celaenodendron mexicanum
(Euphorbiaceae), sobre el crecimiento de dos plantas y de algunos hongos fitopató-
genos. Estos investigadores identificaron dos tipos principales de compuestos: ter-
penoides y flavonoides. Los monoterpenos y sesquiterpenos, son los terpenoides
más comúnmente involucrados con efectos alelopáticos tanto sobre plantas como
sobre microorganismos. Los triterpenos, como los reportados en este trabajo (frie-
delina, maytensifolina B y el nuevo triterpeno 3(3-hidroxifriedelan-l6-ona) no ha-
bían sido estudiados como agentes alelopáticos. En relación con los flavonoides, que
también se aislaron en este mismo trabajo (ginkgetina, bilobetina y amentoflavona),
se han reportado algunos con diversos efectos biológicos, incluyendo los implicados
en la alelopatía, y otros se han reportado como antialimentarios. En el estudio de
Castañeda y colaboradores, se observó en términos generales, que bajo condiciones
in vitro, las biflavonas inhibieron el crecimiento de amaranto y los triterpenos, el de
Echinochloa crus-galli (la otra planta de prueba).
Tal como se ha indicado en este capítulo, gran parte de los estudios sobre el po-
tencial alelopático de plantas en México, se ha realizado en el laboratorio de Ecolo-
gía Química del Instituto de Fisiología Celular y del Instituto de Ecología de la
UNAM. A través de los años, se aplicó un modelo metodológico de estudio para de-
tectar metabolitos bio-activos en las plantas y valorar su efecto sobre el desarrollo y
sobrevivencia de diversos organismos de prueba, especialmente sobre semillas de
malezas y plantas cultivadas, hongos fitopatógenos, Anemia salina, nemátodos fito-
patógenos e insectos. En los últimos años, se han efectuado estudios sobre el poten-
ANTECEDENTES Y PERSPECTIVAS EN MÉXICO 329
altura que crece exclusivamente en la vertiente del Golfo de México, desde Veracruz
hasta Quintana Roo, en diferentes tipos de selva. Es muy abundante en la Penínsu-
la de Yucatán. En ocasiones forma poblaciones puras, o bien se asocia con otros ár-
boles de importancia ecológica y económica como, Manilkara zapota (L.) P. Royen,
Sapotaceae; Vitexgaumeri Greenm., Verbenaceae; Cedrela mexicana M. Roem., Me-
liaceae; Bursem simaruba (L.) Sarg., Burseraceae; y Haematoxylon campechianum L.,
Fabaceae. Como otras especies de la familia Anacardiaceae, M. brownei es bien co-
nocido por los serios problemas que causa en la salud. Posee un látex blanco muy
irritante y venenoso que provoca fuertes dermatitis alérgicas. Esta especie tiene un
uso medicinal como antiviral, catártico, diaforético y sedante. Su madera es dura y es-
tá hermosamente veteada, por ello, a pesar de los problemas que causa durante su pro-
ceso industrial, se le utiliza para la fabricación de lambrín para pisos y recubrimien-
tos diversos. El estudio fitoquímico convencional del extracto CHCl 3 -MeOH (1:1)
de las hojas y ramas de M. brownei permitió el aislamiento y caracterización del áci-
do masticadienóico bajo la forma de su ester metílico. Este compuesto no presentó
actividad biológica en los bioensayos realizados con Artemia salina y con semillas de
arvenses. El estudio fitoquímico biodirigido de la madera, utilizando semillas y hon-
gos fitopatógenos, permitió el aislamiento de dos flavonoides, dihidroquercetina y
eriodictiol. El primero fue el compuesto mayoritario y mostró actividad biológica so-
bre los hongos fitopatógenos y Artemia salina. Es la primera vez que se reportan estos
dos compuestos en alguna especie de Metopium. Por medio de CG-EM (cromatogra-
fía de gases-espectrometría de masas) se logró la detección de una mezcla de 3-alquil-
catecoles en el extracto hexánico de la corteza. Estos compuestos son los responsables
de la dermatitis de contacto que el chechém negro provoca. Los metabolitos secun-
darios aislados son característicos de las anacardiaceas, en particular el triterpenoide
de tipo tirucalano y los 3-alquilcatecoles, por lo mismo tienen importancia quimio-
taxonómica (Rivero-Cruz et al., 1997; Anaya et al, 1999).
El extracto clorofórmico de la especie Malmea depressa (Baill.) Fr. (Annonaceae)
(ver Capítulo 10) demostró un efecto inhibidor significativo sobre las malezas Ama-
ranthus hypochondriacus y Echinochloa crus-galli (IC50 = 134 y 457 flg/ml respecti-
vamente). De manera adicional, el extracto inhibió el crecimiento radial del hongo
fitopatógeno Fusarium oxysporum con una concentración inhibidora mínima de 400
Jig/ml. El fraccionamiento biodirigido del extracto activo, utilizando un método au-
tobiográfico para monitorear la actividad fitoinhibitoria, condujo al aislamiento y
caracterización de 4 fenilpropanoides conocidos, el l,2,3,4-tetrametoxi-5-(2-prope-
nil)-benceno; el 2,3,4,5-tetrametoxicinamaldehído; la trans-isomiristicina y el
2,3,4,5-tetrametoxi-5-(3-hidroxi-propenil)-benceno, y de un nuevo compuesto de
tipo Cg-C], el cual fue caracterizado como el 2,3,4,5-tetrametoxibenzaldehído. El
l,2,3,4-tetrametoxi-5-(2-propenil)-benceno, componente mayoritario de una de las
fracciones activas del extracto clorofórmico, inhibió de manera selectiva el creci-
miento radicular de A hypochondriacus (IC50 = 43 |J.g/ml). Este compuesto también
resultó responsable de la actividad antifúngica contra Fusarium oxysporum. La con-
ANTECEDENTES Y PERSPECTIVAS EN MÉXICO 331
este sentido, con efectos más lentos. Pero antes, debe evaluarse su efecto sobre el
desarrollo de especies cultivadas, con el fin de no afectarlas negativamente en caso
de resultar sensibles al potencial alelopático de la materia orgánica en descomposi-
ción (García-Santana, 1995; Mata et al., 1998). En este sentido, actualmente se sa-
be que el efecto de las hojarascas u otros residuos vegetales en el suelo sobre el de-
sarrollo de las plantas u otros organismos, es un efecto multifactorial ya que afecta
tanto a los factores físicos (temperatura, humedad), químicos (toxinas de los resi-
duos, contenido de nutrimentos), como a los biológicos asociados (microorganis-
mos); el papel que cada uno de estos factores desempeña, debe ser dilucidado an-
tes de que se trate de determinar que cualquiera de ellos es el agente responsable de
la inhibición del crecimiento o cualquier otro efecto biológico (Blum, 1999).
El potencial alelopático de la Cucurbitaceae Sicyos deppei G. Don, Cucurbita-
ceae, fue reportado por Hernández-Bautista, et al. (1996). Los lixiviados acuosos
(1%) y los extractos orgánicos de S. deppei, causaron una severa inhibición sobre el
crecimiento radicular de diversas especies de plantas. Se observó que la punta de la
radícula de las plantas afectadas mostraba un engrasamiento y una coloración café
en comparación con las del control. En otro estudio se realizaron observaciones de
la punta de las radículas de Phaseolus vulgaris y Cucurbita ficifolia tratadas con el li-
xiviado acuoso al 1 % de 5. deppei, utilizando el microscopio convencional y los mi-
croscopios de barrido y de transmisión electrónica. Las observaciones con el micros-
copio convencional mostraron que en las radículas de Phaseolus las células alrededor
del núcleo quiescente se encontraban comprimidas y los tejidos se veían desorgani-
zados e indiferenciados; en cambio C. ficifolia no mostró estas diferencias tan mar-
cadas. Los microscopios de barrido y electrónico mostraron que las radículas de las
plantas tratadas sufrieron alteraciones en la ultraestructura de algunos organelos, de
la membrana plasmática y de la pared celular. Las células de la cofia de las radículas
tratadas, se veían amorfas y con núcleos, mitocondrias y retículo endoplásmico inac-
tivos. Dentro de las vacuolas se podían observar algunas invaginaciones que corres-
pondían a componentes celulares dañados que habían sido incorporados al conte-
nido vacuolar (Cruz-Ortega et al, 1998).
El proceso de síntesis de proteínas puede ser un blanco muy adecuado sobre el
cual dirigir los estudios de los mecanismos de acción de los aleloquímicos, ya que se
ha demostrado que se presenta una inhibición en la incorporación de aminoácidos
radiactivos en proteínas, como respuesta a un estrés, por ejemplo el causado por
ciertos compuestos puros (Putnam y Tang, 1986).
Una de las respuestas de las plantas a la exposición de aleloquímicos se refiere a
la síntesis de diversas proteínas, aunque una reacción semejante sucede cuando la
planta se enfrenta con otro tipo de estrés, como el calor, el estrés hídrico, la presión
osmótica, la hipoxia, los metales pesados, la patogénesis, el pH y otros (Ownby y
Hruschka, 1991; Cruz-Ortega y Ownby, 1993; Cruz-Ortega et al, 1995; Cruz-Or-
tega, et al. 1997).
Ciertos compuestos químicos, como el ácido salicílico, son capaces de inducir
ANTECEDENTES Y PERSPECTIVAS EN MÉXICO 333
En los geles de electroforesis se pudo observar que fueron muchas las proteínas
de alto, mediano y bajo peso molecular que desaparecieron, o bien que su cantidad
disminuyó debido al efecto de los tratamientos; el lixiviado acuoso de Sicyos inhibió
significativamente el crecimiento de la raíz del frijol (75%). La desaparición de pro-
teínas sugiere que son varios los procesos metabólicos que están siendo afectados du-
rante el estrés producido por la mezcla de aleloquímicos presente en los lixiviados
acuosos, particularmente el de Sicyos.
Los resultados de todos estos estudios constituyen una contribución al conoci-
miento de la naturaleza química de los principios alelopáticos de diversas especies
vegetales de la flora mexicana y ponen de manifiesto su potencial agroquímico y far-
macológico como fuentes de nuevos principios activos. Asimismo, han contribuido
al descubrimiento de muchos de los mecanismos de acción a nivel fisiológico y mo-
lecular de los metabolitos secundarios identificados. Es importante destacar que la
diversidad estructural de los principios alelopáticos aislados, refleja la riqueza de la
biodiversidad de nuestro país y constituye un campo de estudio interdisciplinario
que puede abrir nuevas alternativas para el aprovechamiento racional de nuestro re-
cursos naturales renovables, y sin duda, aportar argumentos de peso para la conser-
vación de esta riqueza biológica y química de México. Estos resultados representan
también una prueba fehaciente de la función vital que las universidades desempe-
ñan, a través del trabajo de investigación multidisciplinaria y de formación de re-
cursos humanos de alto nivel, en el desarrollo económico y cultural del país.
rante biodiversidad de esta región del planeta. A mayor riqueza biológica, mayor di-
versidad de interacciones biológicas (muchas de las cuales aun no hemos estudiado),
las que a su vez conducen hacia la evolución de una mayor diversidad de productos
naturales, muchos de los cuales aún no hemos descubierto, y cuyo potencial de Uti-
lidad para el nombre, ni siquiera sospechamos. No es exagerado señalar que Méxi-
co constituye un campo privilegiado para el desarrollo conceptual y aplicado de es-
te tipo de disciplinas pues contamos con dos de los ingredientes indispensables: la
riqueza biológica y el potencial humano (Dirzo y Anaya, 1989).
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