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Classificação,
distribuição geográfica,
ciclo biológico e
importância econômica
das principais espécies
de carrapatos no Brasil

Jaqueline Matias
Wilson Werner Koller
Marcos Valério Garcia
Capítulo 1 Classificação, distribuição geográfica, ciclo biológico e importância econômica das principais espécies de carrapatos no Brasil 3

Atualmente são catalogadas 896 espécies de carrapatos no mundo, divididas em


três famílias: Argasidae ou “carrapatos moles” (193 espécies); Ixodidae ou “carrapa-
tos duros” (702 espécies) e, Nuttalliellidae, com somente uma espécie (GUGLIEL-
MONE et al., 2010). A fauna brasileira ixodídica conhecida até o momento é com-
posta por 65 espécies segundo Martins et al. (2013).
As espécies de carrapatos que parasitam animais domésticos são as mais estuda-
das sendo a sua biologia, capacidade vetorial e formas de controle, alvos de inúmeras
pesquisas no Brasil (VERONEZ, 2009). As espécies que apresentam maior incidên-
cia são: Rhipicephalus (Boophilus) microplus, R. sanguineus, Amblyomma cajennense,
Dermacentor nitens, Argas miniatus e Ornithodoros brasiliensis.
No Brasil, R. sanguineus é a principal espécie de carrapato encontrada em cães
em áreas urbanas (SZABÓ et al., 2001) e raramente é visto parasitando outros hos-
pedeiros. O carrapato A. cajennense pode ser também encontrado parasitando cães,
nesse caso restrito às áreas rurais (LABRUNA e CAMPOS PEREIRA, 2001), po-
rém esta espécie é mais comum em cavalos e capivaras (LABRUNA et al., 2000).
Ambas as espécies de carrapatos representam grupos importantes para a saúde pú-
blica.
A. miniatus é um carrapato que afeta as aves domésticas causando perdas de pro-
dutividade e podendo disseminar agentes patogênicos (LISBOA, 2006).

Rhipicephalus microplus

Trata-se de um carrapato monoxeno que tem os bovinos como principal hospe-


deiro podendo ser também encontrado parasitando outros animais, domésticos ou
não. Conhecido como carrapato-do-boi e denominado de Boophilus microplus, foi
recentemente, em consequência de análises filogenéticas, realocado por Murrell e
Barker (2003) no gênero Rhipicephalus passando a se denominar Rhipicephalus (Bo-
ophilus) microplus (Figura 1.1). O antigo gênero nesta espécie é geralmente mantido
como subgênero, facilitando a recuperação de publicações em que aparece com o
antigo nome. Este carrapato representa grandes perdas na pecuária mundial, além de
ser transmissor de diversos agentes patogênicos (GUGLIELMONE et al., 2006).
FIGURA 1.1.

A: Fêmea de Rhipicephalus
(Boophilus) microplus ingurgitada
(teleógina) ovipondo. B: macho em
vista dorsal – Museu do carrapato,
a B Embrapa Gado de Corte MS.
Fotos: Jaqueline Matias.
4 Capítulo 1 Classificação, distribuição geográfica, ciclo biológico e importância econômica das principais espécies de carrapatos no Brasil

Classificação
Segundo o National Center for Biotechnology Information (NCBI-ID: 6941) dos
Estados Unidos da América, a classificação taxonômica do R. Microplus é:
• Reino – Metazoa
• Filo – Arthropoda
• Classe – Arachnida
• Subclasse – Acari
• Superordem - Parasitiformes
• Ordem – Ixodida
• Superfamília – Ixodoidea
• Família – Ixodidae
• Subfamília – Rhipicephalinae
• Gênero – Rhipicephalus
• Subgênero – Boophilus
• Espécie – Rhipicephalus (Boophilus) microplus

Distribuição geográfica
Este carrapato é originário da Índia e da Ilha de Java, na Ásia. As expedições
exploradoras, conforme registrado na história, incluíam o transporte de merca-
dorias e animais. Foi por meio da dispersão de animais domésticos que ocorreu a
introdução deste parasita nas regiões tropicais e subtropicais: Austrália, México,
América Central, América do Sul e África. Posteriormente, veio a estabelecer-se
entre os paralelos 32° Norte e 32° Sul, com alguns focos no paralelo 35° Sul
(NUÑES et al., 1982).
O carrapato R. microplus foi relatado pela primeira vez parasitando bovinos em
1872, na Ilha de Darwin, tendo sido introduzido da Indonésia, espalhando-se, pos-
teriormente por toda a Queensland até New South Wales em 1906, na Austrália
(AGRICULTURE HANDBOOK, 1976). Sua introdução no Brasil provavelmen-
te ocorreu no início do século XVIII, sendo atualmente encontrado em todas as
regiões, variando de intensidade de acordo com as condições climáticas e raças de
bovinos (GONZALES, 1995).

Ciclo biológico
Trata-se de uma espécie monoxena, ou seja, que necessita de um único hospedeiro
para completar seu ciclo de vida (ROCHA, 1984). Possui preferência pelos bovinos,
com maior predileção para Bos tauros em relação a B. indicus, entretanto, ovelhas,
cavalos, veados, cães, cabras, o homem e outros também podem ser hospedeiros,
mas apenas em épocas de grande infestação nas pastagens (GONZALES, 1975).
A fase de vida parasitária começa com a fixação da larva no hospedeiro até o
estádio de adulto ingurgitado (fêmea) que, ao se desprender do animal, inicia a
fase de vida livre dando início à postura, incubação e posterior eclosão das larvas
(Figura 1.2).
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Ciclo biológico do
carrapato-do-boi,
Rhipicephalus
(Boophilus)

FIGURA 1.2.
microplus,
mostrando a fase
de vida livre e
a fase de vida
parasitária. Fotos:
Jaqueline Matias.

Importância
O carrapato R. microplus é responsável por um prejuízo estimado em US$ 2 bi-
lhões/ano (GRISI et al., 2002), sendo que o rebanho bovino comercial do Brasil é
o maior do mundo e determinante para a economia do país. Este ectoparasito causa
considerável redução na produção de leite, redução da natalidade, gastos elevados com
carrapaticidas, perdas de peso, gastos com mão-de-obra utilizada para o seu controle,
e perda na qualidade do couro (INDICADORES RURAIS, 2001; GOMES, 2004).
Além disso, o R. microplus é um importante vetor de agentes patogênicos, muitas
vezes letais, aos bovinos. Dentre os agentes destacam-se os da “Tristeza Parasitária
Bovina - TPB” (GUGLIELMONE et al., 2006). A TPB compreende duas enfer-
midades bem conhecidas – a babesiose, determinadas pelos protozoários Babesia
bigemina e B. bovis, e a anaplasmose, determinada por Anaplasma marginale (AL-
MEIDA et al., 2006; GUEDES JÚNIOR et al., 2008).

Rhipicephalus sanguineus
Vulgarmente conhecido como o “carrapato vermelho do cão”, Rhipicephalus sangui-
neus (Figura 1.3) é um carrapato trioxeno e que se alimenta principalmente em cães e
acidentalmente em outros hospedeiros, incluindo os seres humanos (WALKER et al.,
2005). É considerado o principal vetor e reservatório da Rickettsia conorii implicada com
a Febre Maculosa do Mediterrâneo na Europa, África e Ásia (PAROLA et al., 2005).

Classificação
Segundo o National Center for Biotechnology Information (NCBI-ID: 34632),
dos Estados Unidos da América, a classificação taxonômica do R. sanguineus é:
• Reino – Metazoa
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FIGURA 1.3.
Rhipicephalus sanguineus.
A: macho dorsal. B: fêmea
dorsal ingurgitada. Foto:
Jaqueline Matias. Museu do
a B
carrapato, Embrapa Gado de
Corte MS.

• Filo – Arthropoda
• Classe – Arachnida
• Subclasse – Acari
• Superordem - Parasitiformes
• Ordem – Ixodida
• Superfamília – Ixodoidea
• Família – Ixodidae
• Subfamília – Rhipicephalinae
• Gênero – Rhipicephalus
• Espécie – Rhipicephalus sanguineus

Distribuição geográfica
Originário do continente africano, onde existem aproximadamente 79 espécies
do gênero Rhipicephalus, incluindo cinco espécies que foram do gênero Boophilus e
que estão agora no subgenero Rhipicephalus (Boophilus) (BOWMAN; NUTTALL,
2008), o carrapato R. sanguineus é uma espécie cosmopolita e, provavelmente, a de
maior distribuição geográfica (LABRUNA, 2004; WALKER; KEIRANS; HORAK,
2005).

Ciclo biológico
Este gênero de carrapatos possui ciclo trioxeno, ou seja, que necessita de três
hospedeiros para completar seu ciclo de vida (Figura 1.4). Os únicos hospedeiros
primários conhecidos para os estágios parasitários do carrapato R. sanguineus são os
cães, (SZABÓ et al., 1995). Há relatos de parasitismo em outras espécies de animais,
incluindo alguns representantes da fauna silvestre brasileira, mas esse parasitismo
acontece com pouca frequência e, quando ocorre, esse fato está estreitamente re-
lacionado com o contato desses hospedeiros com o cão (LABRUNA et al., 2001).

Importância
R. sanguineus pode transmitir patógenos como Babesia canis, para cães; Rickettsia
conorii, para seres humanos (MAROLI et al., 1996) e Ehrlichia canis, para cães e
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FIGURA 1.4.
Ciclo biológico
do Rhipicephalus
sanguineus.
Fotos: Jaqueline
Matias.

humanos, já que a Erliquiose Monocítica Canina (EMC) é considerada uma doença


de importância zoonótica desde 1992 (BENENSON, 1992). Esse ectoparasito tam-
bém serve de vetor para Citauxzoon felis, responsável pela citauxzoonose em felinos
(HOSKINS, 1991).
No continente americano, o R. sanguineus está incriminado na transmissão de
outras doenças, como a Febre Maculosa, e no Brasil é o principal transmissor de
Hepatozoon canis (O’DWYER; MASSARD, 2001).

Amblyomma cajennense

Popularmente conhecido como “carrapato-estrela” ou “carrapato do cavalo” (Fi-


gura 1.5), possui um ciclo trioxeno e apesenta uma baixa especificidade parasitá-
ria, podendo ser visto parasitando várias espécies de animais domésticos e silvestres
(LOPES et al., 1998).

Classificação
Segundo o National Center for Biotechnology Information (NCBI-ID: 34607),
dos Estados Unidos da América, a classificação taxonômica do A. cajennense é:
• Reino – Metazoa
• Filo – Arthropoda
• Classe – Arachnida
• Subclasse – Acari
• Superordem - Parasitiformes
• Ordem – Ixodida
• Superfamília – Ixodoidea
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FIGURA 1.5.
Amblyomma cajennense. Foto: Jaqueline
Matias.

• Família – Ixodidae
• Subfamília – Amblyomminae
• Gênero – Amblyomma
• Espécie – Amblyomma cajennense

Distribuição
Primeiramente relatado em Cayenna (Guiana Francesa) e descrito por Fabricius
em 1787 (OLIVER, 1989) é um carrapato amplamente distribuído na região neotro-
pical, desde o sul dos Estados Unidos até norte da Argentina, incluindo as Ilhas do
Caribe (ARAGÃO, 1936; WALKER e OLWAGE, 1987). Estudos em andamento
especulam a existência de pelo menos seis prováveis subespécies de Amblyomma
cajennense.

Ciclo Biológico
Possui um ciclo trioxeno (Figura 1.6) e supõe-se que, na América do Sul, antas
(Tapirus terrestris L.) e capivaras (Hydrochoerus hydrochaeris) sejam os principais
hospedeiros primários para A. cajennense (LABRUNA et al., 2001). Após a intro-
dução de cavalos na América Latina durante a colonização europeia, A. cajennense
se tornou uma praga séria a estes animais, que também atuam como hospedeiros
primários para todos os estágios do ectoparasita (LABRUNA et al., 2002).

Importância
Este carrapato ocasiona importantes perdas econômicas em consequência da
queda de produtividade dos animais e dos gastos com o uso de carrapaticidas
(PRATA et al., 1996). Além do que é a principal espécie que parasita os seres
humanos na América Central e no Brasil (ARAGÃO, 1936; LABRUNA et al.,
2001), sendo o principal vetor da Rickettsia rickettsii, o agente causador da Febre
Maculosa Brasileira (FMB) em humanos (DIAS; MARTINS; RIBEIRO, 1937;
LEMOS, 1997). A. cajennense também demonstrou ser um vetor competente do
vírus venezuelano de encefalomielite equina em condições laboratoriais (LIN-
THICUM et al., 1991).
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FIGURA 1.6.
Ciclo do
Amblyomma
cajennense. Foto:
Jaqueline Matias.

Argas miniatus

Argas miniatus Kock (1844) (Figura 1.7) é a única espécie do gênero que ocorre
no Brasil, e tem como hospedeiro as aves domésticas. Na natureza é encontrado
em pequenas criações de Gallus gallus provocando perdas na produtividade (MAR-
CHOUX e SALIMBENI, 1903).

Classificação
Segundo lista atualizada por Horak, Camicas e Keirans (2002), a classificação
taxonômica do A. miniatus é:
• Reino – Metazoa
• Filo – Arthropoda
• Classe – Arachnida
• Subclasse – Acari
FIGURA 1.7.

Argas miniatus. A: vista dorsal.


B: parasitando uma ave. Foto:
Jaqueline Matias. Museu do
a B carrapato, Embrapa Gado de
Corte MS.
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• Superordem - Parasitiformes
• Ordem – Ixodida
• Superfamília – Ixodoidea
• Família – Argasidae
• Subfamilia Argasinae
• Gênero – Argas
• Subgênero - Persicargas
• Espécie – Argas miniatus

Distribuição geográfica
Todas as espécies do gênero Argas Latreille, 1796 são consideradas hematófagas
nos estágios de larva, ninfas e adulto, parasitando aves domésticas e silvestres. A
espécie A. (Persicargas) miniatus pode ser encontrada na América do Norte, Central
e principalmente na América do Sul, apresentando, portanto, distribuição neotro-
pical. Nessa região existem pelo menos 10 espécies classificadas no gênero Argas,
sendo destas, sete pertencentes ao subgênero Argas e três ao subgênero Persicargas
(BARROS-BATTESTI et al., 2006).

Ciclo Biológico
É um carrapato heteroxeno, ou seja, necessita de mais de um hospedeiro para
completar seu ciclo de vida. No caso desta espécie utiliza-se de dois hospedeiros.
Seu ciclo de vida, em condições de temperatura e umidade relativa controladas, pode
durar até 201 dias, enquanto que, em condições naturais, pode chegar até 317 dias
(SCHUMAKER e OBA, 1988). Possui hábito de repasto noturno e, durante este
processo, a larva permanece parasitando o hospedeiro durante dias, enquanto que
ninfas e adultos realizam seus repastos sanguíneos em poucos minutos. Estes car-
rapatos, durante a fase de vida livre, são encontrados em abrigos e ninhos de seus
hospedeiros, locais nos quais ocorrem a muda e a cópula (ROHR, 1909).

Importância
São conhecidas 60 espécies como pertencentes ao gênero Argas Latreille, 1796
(GUGLIELMONE et al., 2003; VENZAL et al., 2006). A espécie A. miniatus tem
importância econômica na criação de aves nas Américas, acarretando prejuízos tais
como, perdas na produtividade, anemia, espoliação e transmissão de patógenos.
Entre os patógenos transmitidos destaca-se a Borrelia anserina (MARCHOUX e
SALIMBENI, 1903). As larvas, em consequência do seu hematofagismo, podem
causar paralisia induzida em aves jovens, paralisia esta que é conhecida como “Tick
Paralysis” (MAGALHÃES et al., 1987). A paralisia é causada por uma neurotoxina
liberada ao final do ingurgitamento, provocando paralisia flácida ascendente, levan-
do rapidamente à morte geralmente por parada respiratória; sete espécies do gênero
Argas podem produzir esta toxina (MANS et al., 2004).
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No continente americano, a ocorrência desta espécie é conhecida em diversos


países, entre outros, no México (HOFFMAN e LOPEZ-CAMPOS, 2000); nos Es-
tados Unidos e Peru (CRUZ, 2001); no Brasil, Colômbia, Cuba, Guyana, Panamá,
Porto Rico, Venezuela (GUGLIELMONE et al., 2003); e Chile (GONZÁLEZ-
ACUÑA e GUGLIELMONE, 2005).
Segundo Santos (2009), em função dos erros cometidos na classificação taxo-
nômica, A. (P.) miniatus já foi registrado na Argentina, Barbuda, Brasil, Colômbia,
Cuba, Guiana, Jamaica, Martinica, México, Panamá, Porto Rico, Trinidad e Tobago,
e Venezuela. Considera-se ainda que a maioria dos registros de A. (P.) persicus da
Argentina, Bolívia, Chile, Guiana Francesa, Paraguai, Peru e Uruguai, assim como
diversas descrições no Brasil e México são de fato de A. (P.) miniatus.

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2 Espécies de carrapatos
relatadas no estado de
Mato Grosso do Sul

Marcos Valério Garcia


Jaqueline Matias
Dayana Campelo
Renato Andreotti
Capítulo 2 Espécies de carrapatos relatadas no estado de Mato Grosso do Sul 17

INTRODUÇÃO

Os carrapatos pertencem ao filo Arthropoda, classe Arachnida, ordem Acari e


subordem Ixodida. São ectoparasitas hematófagos obrigatórios capazes de infestar
a grande maioria dos animais vertebrados (mamíferos, aves, répteis e anfíbios) e
apresentam uma ampla distribuição geográfica, sendo encontrados em todos os con-
tinentes do mundo.
A grande capacidade de adaptação às condições climáticas extremas, bem como à
diversidade de hospedeiros em que eles se alimentam, indica que eles são organismos
altamente bem sucedidos (WANG; NUTTALL, 1999). Diante de tal fato, um pro-
cesso de coevolução com êxito implica que uma espécie de vetor parasito geralmente
depende da presença de uma ou mais espécies de hospedeiros para a sua manutenção
dentro de um ecossistema específico (PIGNATI, 2004).
Estima-se que estes artrópodes surgiram a aproximadamente 240 milhões de
anos, durante o período Triássico (FACCINI; BARROS-BATTESTI, 2006). Rela-
tos mostram que esses ectoparasitas coabitam a terra desde o final do período pale-
olítico ou início do mesolítico, em regiões de clima quente e úmido. Notadamente
uma figura em uma tumba egípcia, datada de 1500 a.C, representando um animal
semelhante à hiena com três protuberâncias no pavilhão auricular interno, é o regis-
tro mais antigo da presença do carrapato (ARTHUR, 1965).
Sua primeira denominação foi Cynorhaestea, citada por Homero cerca de 800
a.C. Em 355 a.C., Aristóteles, em sua Historia Animalium, referiu-se aos carrapatos,
acreditando que sua origem fosse o capim. Na Antiga Grécia era chamado de Cro-
ton, semelhante à mamona e, pela mesma razão, foi denominado Ricinus na Antiga
Roma. No ano 77 d.C., o carrapato foi citado como hematófago por Plínio, em sua
História Natural (ARTHUR, 1961).
Mais recentemente o estudo do genoma de uma múmia de 5.300 anos revelou
a presença de material genético da bactéria Borrelia burgdorferi, causadora da
borreliose ou “doença de Lyme”, que é transmitida pela picada de carrapatos.
A enfermidade, diagnosticada apenas no século XVIII, provoca desde sintomas
leves, como irritação cutânea, até mais graves, como distúrbios neurológicos.
Assim, o presente fato se torna o registro mais antigo dessa doença (KELLER
et al., 2012).
No mundo, aproximadamente 896 espécies de carrapatos já foram catalogadas
(GUGLIELMONE et al., 2010), sendo que destas, 65 já foram identificadas no
Brasil (MARTINS et al., 2013). Sabe-se que, para a manutenção de uma determinada
especie de carrapato, apenas a presença de seu hospedeiro primário não é o suficiente
para o estabelecimento da espécie. A distribuição geográfica dos carrapatos varia de
acordo com a adaptação das espécies às condições abióticas e bióticas encontradas
nas áreas nas quais ocorrem. As condições abióticas, que atuam no ciclo dos carra-
patos em suas fases de vida livre, são representadas pela temperatura, fotoperíodo
e umidade do ambiente. Já os fatores bióticos, interferem pouco na sazonalidade
destes parasitos e estão relacionados aos hospedeiros e às espécies de carrapatos
envolvidas (FACCINI; BARROS-BATTESTI, 2006).
18 Capítulo 2 Espécies de carrapatos relatadas no estado de Mato Grosso do Sul

As interfaces entre o meio urbano e as matas favorecem o intercâmbio parasi-


tário entre os dois ambientes e também permitem a disseminação do próprio vetor
silvestre para o meio rural ou urbano, pela adaptação a um novo hospedeiro, animal
doméstico ou ainda aqueles de hábito sinantrópico. O crescente interesse mundial
na preservação da natureza está intensificando a coexistência de nichos naturais com
a civilização, estabelecendo condições para a transmissão de bioagentes veiculados
por carrapatos e o surgimento de doenças infecciosas até então pouco conhecidas
(FIGUEREDO et al.,1999).
Estes artrópodes, por serem obrigatoriamente hematófagos, podem causar rele-
vantes problemas à saúde pública e animal, visto que apresentam potencial aumen-
tado de transmissão de agentes patogênicos para o homem e animais suscetíveis
(ESTRADA-PENA; JONGEJAN, 1999; FREIRE, 1972).
O carrapato Rhipicephalus (Boophilus) microplus (R. microplus) é responsável
por prejuízos econômicos notáveis na pecuária (CASTRO, 1997). No Brasil esti-
ma-se um prejuízo de 2 bilhões de dólares ao ano (GRISI et al., 2002). A maioria
das espécies de carrapatos presentes no Brasil, e mesmo aquelas relatadas no Estado
de Mato Grosso do Sul, representam uma relevância, ainda não estimada ou quan-
tificada, na possível transmissão de patógenos de importância zoonótica, tais como
Amblyomma cajennense que é a espécie de maior população e de maior distribuição
geográfica (SZABÓ et al., 2007).
Algumas doenças transmitidas aos humanos por picadas de carrapatos são mo-
tivo de preocupação, como por exemplo: Febre Maculosa Brasileira (FMB), enfer-
midade esta causada pela bactéria Rickettsia rickettsii, transmitida por carrapatos,
principalmente de hábitat silvestre (GUEDES, 2009). Outro exemplo é a doença
de Lyme, que ocorre nos Estados Unidos, também relacionada à presença destes
ectoparasitas (LANE; BURGDORFER,1988).
No Brasil, os gêneros e espécies de carrapatos que parasitam animais domésticos
são mais conhecidos, porque a sua biologia, capacidade vetorial e formas de controle
têm sido alvo de inúmeras pesquisas (VERONEZ et al., 2010). As espécies de maior
prevalência são: R. microplus, R. sanguineus, Amblyomma cajennense, Dermacentor
nitens, Argas miniatus e Ornithodoros brasiliensis (MASSARDI; FONSECA, 2004;
RECK et al., 2011).
Em contrapartida, a maioria dos carrapatos da fauna silvestre brasileira é pouco
conhecida e faltam dados sobre a biologia, a distribuição, os hospedeiros habituais e
a capacidade vetorial de bioagente destas espécies (VERONEZ et al., 2010).
Não menos preocupante é o fato de que o ambiente silvestre pode sofrer interfe-
rências pela introdução de ectoparasitas de animais domésticos e/ou doenças trans-
mitidas por estes vetores, ameaçando a sobrevida de hospedeiros selvagens, como
descrito por Szabó et al. (2003). Exemplos deste intercâmbio parasitário e possíveis
consequências nocivas foram relatadas em várias partes do mundo (HOOGSTRA-
AL, 1981). Assim, considerando a necessidade de compreender a emergência de do-
enças transmitidas por carrapatos se fazem necessários: a disponibilização de infor-
mações sobre a biologia; a ecologia destes ácaros, bem como, sobre possíveis patóge-
nos envolvidos que eles podem veicular. Isso será importante para a compreensão da
epidemiologia da doença e para a possibilidade de intervenção efetiva.
Capítulo 2 Espécies de carrapatos relatadas no estado de Mato Grosso do Sul 19

CaRRaPaTOS QUE aCOMETEM aNIMaIS DOMÉSTICOS EM MaTO


GROSSO DO SUL, BRaSIL
Rhipicephalus microplus (CaNESTRINI, 1888)
É originário da Ásia, notadamente da Índia e da Ilha de Java. As expedições ex-
ploradoras registradas na história, com a movimentação de animais e mercadorias
foram responsáveis por sua introdução nas regiões tropicais e subtropicais: Austrá-
lia, México, América Central, América do Sul e África. Acabaram por se estabelecer
dentro da área demarcada pelos paralelos 32° Norte e 32° Sul, com alguns focos no
35° Sul, área esta que lhes é favorável ao desenvolvimento (NUÑES et al., 1982).
A introdução deste ectoparasita no Brasil provavelmente ocorreu no início do
século XVIII, sendo atualmente encontrado em todas as regiões, variando de inten-
sidade de acordo com as condições locais do clima e das raças de bovinos explorados
(GONZALES, 1995).
R. microplus é um carrapato monoxeno. Este ectoparasito causa reduções con-
sideráveis na produção de leite e natalidade, gastos elevados com carrapaticidas e
mão-de-obra, perda de peso e queda na qualidade do couro, além disso, o R. micro-
plus é um importante vetor de agentes patogênicos, muitas vezes letais, aos bovinos.
Dentre estes agentes destacam-se os da “Tristeza Parasitária Bovina” - TPB (GU-
GLIELMONE et al., 2006) que compreendem duas enfermidades bem conhecidas:
a babesiose, determinada pelos protozoários Babesia bigemina e B. bovis, e a anaplas-
mose, determinada por Anaplasma marginale (ALMEIDA et al., 2006; GUEDES
JÚNIOR et al., 2008).

Rhipicephalus sanguineus (LaTREILLE, 1806)


Originário do continente africano, onde existem aproximadamente 79 espécies do
gênero Rhipicephalus (BOWMAN; NUTTALL, 2008). A espécie R. sanguineus, tam-
bém conhecida como carrapato vermelho do cão, é trioxena, cosmopolita e, provavel-
mente a de maior distribuição geográfica (LABRUNA, 2004; WALKER et al., 2005).
Os únicos hospedeiros primários conhecidos para os estágios parasitários do car-
rapato R. sanguineus são os cães (SZABÓ et al., 1995). Há relatos deste ixodídeo
parasitando secundariamente outras espécies de animais, incluindo alguns represen-
tantes da fauna silvestre brasileira, mas isso ocorre com certa raridade. Quando isso
acontece esse fato está estreitamente relacionado com o contato desses hospedeiros
com o cão (LABRUNA; PEREIRA, 2001).
Sabidamente R. sanguineus pode transmitir patógenos como Babesia canis, para
cães; Rickettsia conori, para seres humanos (MAROLI et al., 1996); e Ehrlichia canis,
para ambos, já que a Erliquiose Monocítica Canina (EMC) é considerada uma zoo-
nose desde 1992 (BENENSON, 1992). Esse ectoparasito também serve de vetor para
Citauxzoon felis, responsável pela citauxzoonose em felinos (HOSKINS, 1991).
Outras doenças, como a Febre Maculosa Brasileira, causada pela Rickettsia ri-
ckettsii, e a borreliose ou doença de Lyme, causada pela Borrelia sp., no continente
americano, têm o R. sanguineus como possível vetor (YOSHINARI et al., 1997).
20 Capítulo 2 Espécies de carrapatos relatadas no estado de Mato Grosso do Sul

No Brasil, o principal transmissor de Hepatozoon canis é a espécie R. sanguineus


(O’DWYER ; MASSARD, 2001).

Amblyomma cajennense (FaBRICIUS, 1787)


Carrapato trioxeno que está amplamente distribuído na região neotropical, des-
de o sul dos Estados Unidos até o norte da Argentina, incluindo Ilhas do Caribe
(WALKER; OLWAGEl 1987). Acredita-se que, na América do Sul, antas (Tapirus
terrestris L.) e capivaras (Hydrochaeris hydrochaeris Erxleb.) sejam os principais hos-
pedeiros primários para A. cajennense (LABRUNA et al., 2001). Após a introdução
de cavalos na América Latina durante a colonização européia, A. cajennense se tor-
nou uma praga séria a estes animais, que também atuam como hospedeiros primários
para todos os estágios do ectoparasita (LABRUNA et al., 2002).
A. cajennense é o principal carrapato que parasita os seres humanos na Europa
Central e no Sul do Brasil (ARAGÃO, 1936; LABRUNA et al., 2001), sendo o prin-
cipal vetor da Rickettsia rickettsii, causador da Febre Maculosa Brasileira (DIAS et al,
1937; LEMOS, 1997). Além disso, foi observado que, em condições laboratoriais, A.
cajenennse se mostrou um vetor competente do virus venezuelano de encefalomieli-
te equina (LINTHICUM et al., 1991).

Dermacentor nitens (NEUMaNN, 1897)


A distribuição geográfica de D. nitens varia de partes do sul da Flórida e do Texas,
nos Estados Unidos, ao norte da Argentina. D. nitens é uma das principais espécies
de carrapatos que parasita equídeos (BORGES; LEITE, 1993).
Conhecido como “carrapato da orelha do cavalo” (FLECHTMANN, 1997) é res-
ponsável por lesões no pavilhão auricular, e provoca uma predisposição para instalação
de larvas de moscas e infecção bacteriana secundária, depreciando os animais em ter-
mos zootécnicos e econômicos (MALHEIRO, 1952; BORGES; LEITE, 1998).
D. nitens é um carrapato monoxeno que origina diferentes gerações por ano na
região Sudeste do Brasil (BORGES et al., 2000; LABRUNA et al., 2001),) cujas
fêmeas adultas transmitem o agente Babesia caballi para sua progênie por trans-
missão transovariana (ROBY; ANTHONY, 1963). Todas as fases do carrapato (lar-
vas, ninfas, e adulto) agem como vetores competentes do mencionado protozoário
(STILLER; FRERICHS, 1979).

Ornithodoros brasiliensis (aRaGÃO, 1923)


Na região Neotropical existem 50 espécies de Ornithodoros. No Brasil já foram
catalogadas algumas espécies, tais como: O. brasiliensis, O. rostratus, O. lataje e O.
nattereri. Entretanto, O. brasiliensis é uma espécie que tem causado preocupação, sen-
do motivo de muitas pesquisas recentes apesar do seu registro ter sido relatado já
há algum tempo, entretanto somente nos últimos anos os estudos foram retomados
(ARAGÃO, 1923; RECK et al., 2011). Este carrapato é extremamente agressivo a
seres humanos e animais, e possui caráter endêmico do Estado do Rio Grande do Sul,
Capítulo 2 Espécies de carrapatos relatadas no estado de Mato Grosso do Sul 21

além de apresentar hábitos semelhantes ao O. rostratus, da qual é considerada espécie


próxima (ARAGÃO, 1931).
Segundo Di Primio (1934) estes ectoparasitas, podem viver até seis anos em je-
jum quando adultos. Esta espécie foi encontrada naturalmente infectada por Borrelia
brasiliensis, bioagente causador de febre em cobaias de laboratório (DAVIS, 1952).

Argas miniatus (KOCH, 1844)


É uma espécie de carrapato neotropical encontrada principalmente na América
do Sul, mas também ocorre nas Américas do Norte e Central. Esse argasídeo se
mantém na natureza principalmente em pequenas criações domésticas de galinhas
Gallus gallus. Pode determinar perdas na produtividade, decorrentes do hemato-
fagismo, da transmissão de agentes patogênicos, como Borrelia anserina (MAR-
CHOUX; SALIMBENI, 1903) e da paralisia induzida pelas larvas em aves jovens
(MAGALHÃES et al., 1987).
É um carrapato heteróxeno e com hábito alimentar noturno. Durante o processo
de alimentação a larva permanece sobre o hospedeiro durante dias, enquanto ninfas e
adultos realizam seus repastos sanguíneos em poucos minutos. Na fase de vida livre,
são encontrados em abrigos e ninhos de seus hospedeiros (SANTOS et al., 2008).

LISTa DE CaRRaPaTOS (PaRaSITO-HOSPEDEIRO) COM


OCORRêNCIa EM MaTO GROSSO DO SUL (aCaRI, IxODIDaE,
aRGaSIDaE)
No presente estudo foi realizado uma segunda lista com 21 espécies de carrapatos
(Acari: Ixodidae, Argasidae) com ocorrência já registrada no estado de Mato Grosso
do Sul. A listagem anterior havia sido elaborada por Aragão (1913), antes do des-
membramento do estado de Mato Grosso, em 1977, para criação do estado de Mato
Grosso do Sul.
Os nomes comuns dos hospedeiros foram incluídos segundo Guglielmone et al.
(2010).

Gênero: Argas
 Argas miniatus (Koch, 1844) (Figura 2.1).
Hospedeiros: galinha-doméstica (Gallus gallus).
Referência: Prette et al. (2012).

Gênero: Rhipicephalus
 Rhipicephalus microplus (Canestrini, 1888) (Figura 2.2).
Hospedeiros: gado bovino (Bos indicus e o B. taurus), veado-campeiro (Ozoctoceros
bezoarticus), cervo-do-Pantanal (Blastocerus dichotomus), veado-catingueiro (Mazama
gouazoubira), e onça-pintada (Panthera onca).
Referências: Bechara et al. (2000), Pereira et al. (2000), Labruna et al. (2002),
Szabó et al. (2003).
22 Capítulo 2 Espécies de carrapatos relatadas no estado de Mato Grosso do Sul

FIGURA 2.1.
Argas miniatus. Foto: Jaqueline Matias.
Embrapa Gado de Corte. Museu do carrapato.

FIGURA 2.2.

Rhipicephalus microplus parasitando bovino.


Foto: Jaqueline Matias.

 Rhipicephalus sanguineus (Latreille, 1806) (Figura 2.3).


Hospedeiro: cães domésticos (Canis familiaris)
Referência: Almeida et al. (2012). No prelo.

Gênero: Ixodes
 Ixodes loricatus (Neumann, 1899) (Figura 2.4).
Hospedeiros: gambá-de-orelha-branca (Didelphis albiventris).
Referência: Miziara et al. (2008).

Gênero: Dermacentor
 Dermacentor nitens (Neumann, 1897) (Figura 2.5).
Hospedeiros: cervo-do-Pantanal (Blastocerus dichotomus).
Referência: Szabó et al. (2003).

Gênero: Amblyomma
 Amblyomma cajennense (Fabricius, 1787) (Figura 2.6).
Hospedeiros: cervo-do-Pantanal (Blastocerus dichotomus), veado-catingueiro
(Mazama gouazoubira), quati (Nasua nasua), tamanduá-bandeira (Myrmecophaga
Capítulo 2 Espécies de carrapatos relatadas no estado de Mato Grosso do Sul 23

FIGURA 2.3.
Rhipicephalus sanguineus. A: fêmea
vista dorsal. B: macho vista dorsal. Foto:
a B
Jaqueline Matias. Embrapa Gado de
Corte. Museu do carrapato.

FIGURA 2.4. Macho de Ixodes loricatus. A: vista


dorsal. B: vista ventral. Foto: Jaqueline
a B Matias. Embrapa Gado de Corte. Museu
do carrapato.
FIGURA 2.5.

Macho de Dermacentor nitens. Foto: Jaqueline


Matias. Embrapa Gado de Corte. Museu do
carrapato.

trindactyla), tamanduá-mirim (Tamandua tetradactyla), capivara (Hydrochaeris hydro-


charis), gado bovino (Bos indicus; B. taurus), cavalo-pantaneito (Equus caballus), cão
doméstico (Canis familiaris), porco-monteiro (Sus scrofa), tatu-amarelo (Euphractus
sexcinctus), gambá-de-orelha-branca (Didelphis albiventris), tatu-galinha (Dasypus
septemcinctus), cachorro-do-mato (Cerdocyon thous), onça parda (Puma concolor), porco-
do-mato (Tayassu tajacu), bugio-preto (Aloutta caraya), macaco-prego (Cebus apella).
Referências: Aragão (1913), Bechara et al. (2000), Pereira et al. (2000), Costa et
al. (2002), Labruna et al. (2002), Szabó et al. (2003), Medri et al. (2010).

 Amblyomma rotundatum (Koch, 1844) (Figura 2.7).


Hospedeiros: jararaca (Bothrops moojeni), jibóia (Boa constrictor).
Refererência: Labruna et al. (2002).
24 Capítulo 2 Espécies de carrapatos relatadas no estado de Mato Grosso do Sul

FIGURA 2.6.
Amblyomma cajennense.
A: fêmea dorsal. B: macho
vista dorsal. Foto: Jaqueline
a B
Matias. Embrapa Gado de
Corte. Museu do carrapato.
FIGURA 2.7.

Amblyomma rotundatum. Foto: Jaqueline Matias. Embrapa


Gado de Corte. Museu do carrapato.

 Amblyomma longirostre (Koch, 1844).


Hospedeiros: porco-espinho ou “ouriço” (Coendou prehensilis).
Referência: Labruna et al. (2002).

 Amblyomma coelebs (Neumann, 1899) (Figura 2.8).


Hospedeiros: onça-parda (Puma concolor).
Referência: Labruna et al. (2002).

 Amblyomma parvum (Aragão, 1908) (Figura 2.9).


Hospedeiros: veado-catingueiro (Mazama gouazoubira), quati (Nasua nasua),
porco-monteiro (Sus scrofa), tamanduá-mirim (Tamandua tetradactyla), cervo-do-
Pantanal (Blastocerus dichotomus), guaxinim (Procyon cancrivoros), lobinho (Cer-
docyon thous), cão doméstico (Canis familiaris), cutia (Dasiprocta asarae), gado bovino
(Bos indicus e B. taurus), porco-doméstico (Sus scrofa), porco-monteiro (Sus scrofa),
cateto (Tayaçu tajacu), tamanduá-bandeira (Myrmecophaga trindactyla), tamanduá-
mirim (Tamandua tetradactyla), onça-pintada (Panthera onca), onça parda (Puma
concolor), veado-monteiro (Mazana Americana), capivara (Hydrochaeris hydrocharis),
anta (Tapirus terrestres).
Referências: Bechara et al. (2000), Pereira et al. (2000), Martins et al. (2004).
Capítulo 2 Espécies de carrapatos relatadas no estado de Mato Grosso do Sul 25

FIGURA 2.8.
Amblyomma coelebs. Foto: Jaqueline Matias.
Embrapa Gado de Corte. Museu do carrapato.

Amblyomma parvum.

FIGURA 2.9.
A: macho dorsal.
B: fêmea dorsal.
Foto: Jaqueline
Matias. Embrapa
a B
Gado de Corte.
Museu do carrapato.

 Amblyomma tigrinum (Aragão, 1908).


Hospedeiros: veado-catingueiro (Mazama gouazoubira), quati (Nasua nasua), lobi-
nho (Cerdocyon thous), onça-pintada (Panthera onca), cão doméstico (Canis familiaris).
Referências: Bechara et al. (2000), Pereira et al. (2000), Onófrio (2007).

 Amblyomma dissimile (Koch, 1844).


Hospedeiro: jabuti (Geochelonia carbonaria), jararaca-boca-de-sapo (Bothrops
matogrossense).
Referência: Cançado (2008).

 Amblyomma ovale (Koch, 1844) (Figura 2.10).


Hospedeiros: quati (Nasua nasua), porco-monteiro (Sus scrofa), guaxinim
(Procyon cancrivoros), lobinho (Cerdocyon thous), cão doméstico (Canis familiaris),
quati (Nasua nasua), jaguatirica (Leopardus pardalis).
Referências: Bechara et al. (2000), Pereira et al. (2000).

 Amblyomma triste (Koch, 1844) (Figura 2.11).


Hospedeiros: tamanduá-bandeira (Myrmecophaga trindactyla), cervo-do-Pantanal
(Blastocerus dichotomus).
Referências: Labruna et al. (2002), Szabó et al. (2003).
26 Capítulo 2 Espécies de carrapatos relatadas no estado de Mato Grosso do Sul

FIGURA 2.10.
Amblyomma ovale. Foto: Jaqueline Matias.
Embrapa Gado de Corte. Museu do carrapato.

FIGURA 2.11.
Amblyomma triste. A: fêmea
dorsal. B: Macho dorsal.
Foto: Jaqueline Matias.
a B
Embrapa Gado de Corte.
Museu do carrapato.

 Amblyomma scalpturatum (Neumann, 1906).


Hospedeiros: tamanduá-bandeira (Myrmecophaga trindactyla), tatu-galinha
(Dasypus septemcinctus).
Referências: Bechara et al. (2000), Pereira et al. (2000).

 Amblyomma naponense (Packard, 1869) (Figura 2.12)


Hospedeiros: porco-monteiro (Sus scrofa), queixada (Tayassu pecari), caititu
(Tayassu tajacu).
Referência: Onófrio (2007).

 Amblyomma pseudoconcolor (Aragão, 1908).


Hospedeiros: tatu-peba (Euphractus sexcinctus).
Referências: Bechara et al. (2000), Pereira et al. (2000).

 Amblyomma nodosum (Neumann, 1899) (Figura 2.13).


Hospedeiros: tamanduá-mirim (Tamandua tetradactyla), tamanduá-bandeira
(Myrmecophaga trindactyla).
Referência: Pereira et al. (2000), Labruna et al. (2002), Martins et al. (2004).
Capítulo 2 Espécies de carrapatos relatadas no estado de Mato Grosso do Sul 27

FIGURA 2.12.
Macho de Amblyomma naponense. Foto: Jaqueline Matias.
Embrapa Gado de Corte. Museu do carrapato.

FIGURA 2.13.

Amblyomma nodosum. Foto: Jaqueline Matias. Embrapa


Gado de Corte. Museu do carrapato.
FIGURA 2.14.

Amblyomma dubitatum. Foto: Jaqueline Matias. Embrapa


Gado de Corte. Museu do carrapato.

 Amblyomma calcaratum (Neumann, 1899).


Hospedeiros: tamanduá-mirim (Tamandua tetradactyla), tamanduá-bandeira
(Myrmecophaga trindactyla).
Referência: Onófrio (2007).

 Amblyomma dubitatum (Neumann, 1899) (Figura 2.14).


Hospedeiros: capivara (Hydrochaeris hydrocharis).
Referências: Labruna et al. (2002), Barros-Battestti et al. (2006), Onófrio (2007).
28 Capítulo 2 Espécies de carrapatos relatadas no estado de Mato Grosso do Sul

FIGURA 2.15.

Ornithodoros rostratus. Foto: Jaqueline Matias. Embrapa Gado de


Corte. Museu do carrapato.

Gênero: Ornithodoros
 Ornithodoros rostratus (Aragão, 1911) (Figura 2.15).
Hospedeiros: porco-monteiro (Sus scrofa).
Referência: Aragão (1913).

Gênero: Carios
 Carios fonsecai (Labruna, 2009).
Hospedeiros: morcegos (Peropteryx macrotis e Desmodus rotundus)
Referência: Labruna et al. (2009).

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3 Principais doenças
transmitidas por
carrapatos no Brasil

Robson Almeida Ferreira Cavalcante


de Almeida
Renato Andreotti
Capítulo 3 Principais doenças transmitidas por carrapatos no Brasil 35

INTRODUÇÃO

Os carrapatos são cosmopolitas e estão amplamente dispersos no Brasil (BARROS-


BATESTI et al., 2006), agindo como vetores de bioagentes (SONENSHINE 1991;
ESTRADA-PEÑA; JONGEJAN, 1999), e por si só exercendo diversos efeitos
deletérios no organismo do hospedeiro, que vão desde a lesão cutânea, à anemia
ocasionada por uma infestação maciça, à inoculação de toxinas neurotrópicas que
causam paralisia flácida ascendente (SERRA-FREIRE, 1983), paralisias setoriais, e
eventualmente induzir à morte. Obviamente, tais efeitos variam conforme a espécie
de carrapato e a área geográfica (SERRA- FREIRE et al., 2011).
Para os animais de produção e trabalho os agentes do complexo da tristeza pa-
rasitaria (Anaplasma spp. e Babesia spp.) são os que merecem maior atenção. Nos
animais de companhia, os carrapatos são considerados os ectoparasitos mais impor-
tantes e transmissores da erlichiose e babesiose canina, que são responsáveis por
muitos óbitos, principalmente em raças de cães que são sensíveis a ixodidioses e seus
agentes patogênicos (ALMEIDA et al., 2012a).
Esses ectoparasitas também têm despertado o interesse da comunidade científica
e de saúde pública devido à sua participação na transmissão de doenças e esse inte-
resse vem aumentando por causa da emergência e reemergência dessas enfermidades
e pela natureza zoonótica, e muitas vezes letal, que algumas exercem sobre os seres
humanos. A capacidade desses parasitos de transmitirem os agentes patogênicos de
um estágio para o outro (transmissão transestadial: de larvas para ninfa, ou de ninfa
para adulto) e/ou entre gerações (transmissão transovariana de uma fêmea para seus
ovos), fazem dos carrapatos grandes reservatórios de patógenos na natureza (LA-
BRUNA, 2004). Desta forma, o conhecimento desse parasito e de seus patógenos,
que participam diretamente na manutenção enzoótica de doenças in loco, também
permitem obter informações sobre o diagnóstico rápido e preciso, de estratégias de
controle da doenças em animais, e das antrozoonoses emergentes e re-emergentes
transmitidas por carrapatos.

PRINCIPaIS DOENÇaS TRaSMITIDaS POR CaRRaPaTOS


animais de produção e trabalho
Bovinos
As principais doenças em bovinos transmitidas por carrapatos pertecem ao com-
plexo da tristeza parasitária bovina (TPB). A TPB compreende duas enfermidades
bem conhecidas: a babesiose, determinadas pelos protozoários Babesia bigemina
(Figura 3.1) e Babesia bovis, e a anaplasmose determinada por Anaplasma marginale
(ALMEIDA et al., 2006; GUEDES JÚNIOR et al., 2008). A TPB é responsável por
grandes prejuízos econômicos como mortalidade no rebanho, queda na produção de
leite, diminuição do ganho de peso, além de gastos com controle e profilaxia (GON-
ÇALVES, 2000; GRISI et al., 2002; BARROS et al., 2005).
36 Capítulo 3 Principais doenças transmitidas por carrapatos no Brasil

Na maioria das regiões do Brasil, o carrapato R. microplus, principal vetor de


A. marginale e o único de B. bigemina e B. bovis, ocorre durante o ano inteiro e
proporciona condições para que todos bezerros se infectem nos primeiros meses
de vida. Neste período os bezerros precisam receber o colostro para obter os anti-
corpos protetores contra esses agentes para, desta forma estabelecer um quadro de
equilíbrio enzoótico entre os parasitos e o hospedeiro. De acordo com trabalhos
australianos a população bovina susceptível à babesiose é aquela que não se infecta
até 9 meses de idade. Apesar destas circunstâncias tem sido constatada incidência
de babesiose e anaplasmose em bezerros, principalmente na faixa etária entre um
a quatro meses de idade, nos estados de Mato Grosso do Sul e de Minas Gerais
(MADRUGA et al., 1987).
Nos bovinos, a manifestação clínica da tristeza parasitária está na dependência
da presença do vetor, caracterizando a região para condições de instabilidade e/ou
estabilidade enzoótica, do clima, do manejo dos animais, das condições fisiológicas
do hospedeiro e da raça (SOUZA et al., 2000).
Com relação às babesioses, B. bovis e B. bigemina são as espécies mais comuns
que infectam os bovinos (FIGUEROA et al., 1998). De modo geral, a babesiose
bovina progride da forma aguda à crônica, dependendo do curso da infecção. O
período de incubação é, geralmente, de 14 a 21 dias após o contato com carrapatos
infectados. No entanto, esse período pode variar de acordo com as condiçoes fisio-
lógicas e da imunidade do animal. As manifestações clínicas da doença são típicas
de doenças com anemia hemolítica, e o quadro observado em bovinos adultos com
B. bovis geralmente é mais patogênico do que em B. bigemina. Mais precisamente,
quando ocorre a lise dos eritrócitos parasitados, subsequentemente os sinais clí-
nicos aparecem, como anemia, icterícia, hemoglobinúria, incoordenação motora e
sintomas de hipertermia, dispnéia e taquicardia. A evolução da doença está intima-
mente ligada com a idade do hospedeiro, imunidade humoral pelos anticorpos co-
lostrais, quantidade do inócuo, virulência da amostra e do estado nutricional do
animal (KUTTLER, 1998). Às vezes em infecções por B. bovis podem existir sinais
neurológicos graves, que estão associados com sequestro de eritrócitos infectados
em capilares cerebrais.
FIGURA 3.1.

Babesia bigemina (Foto: Arquivo pessoal).


Capítulo 3 Principais doenças transmitidas por carrapatos no Brasil 37

O diagnóstico laboratorial pode ser realizado por meio de esfregaço sanguíneo


delgado, principalmente de sangue periférico (ponta de orelha), por reação em ca-
deia da polimerase e por métodos imunoenzimáticos.
Organismos da Familia Anaplasmataceae compreendem um grupo de bactérias
gram-negativas, intracelulares obrigatórias, que podem infectar animais e seres hu-
manos (SACCHI et al., 2012). Em bovinos a anaplasmose é considerada uma das
hemoparasitoses prevalentes (BARBET et al., 1987; PALMER, 1989). Guglielmone
(1995) avalia que, nos Estados Unidos e nos países da América Central e do Sul,
excetuando-se a Argentina e o Uruguai, a anaplasmose é um problema mais sério do
que a babesiose. A anaplasmose clínica evolui para inapetência, depressão, parada da
ruminação, emagrecimento, fezes escuras, taquicardia, taquipneia, constipação in-
testinal e mucosas ictéricas e pálidas. Como não há destruição dos glóbulos verme-
lhos na anaplasmose, os eritrócitos infectados são, posteriormente, fagocitados por
macrófagos, especialmente no baço, resultando em um quadro de intensa anemia,
mas sem ocorrer hemoglobinúria e hemoglobinemia.
A transmissão é feita principalmente por carrapatos R. microplus, no entanto, mos-
cas, mosquitos e outros insetos picadores, como os tabanídeos podem trasmitir a do-
ença (ARTECHE, 1992; SCOLES et al., 2005). No entanto, a capacidade de transmis-
são de A. marginale por insetos hematófagos deve ser objeto de mais pesquisas antes
de considerá-los como vetores epidemiologicamente importantes (KESSLER, 2001).
A. marginale multiplica-se nas células do epitélio intestinal do carrapato e este
pode infectar-se em qualquer estágio. A transmissão para o bovino ocorre de estágio
para estágio e os machos, por sua maior longevidade e mobilidade, são considerados
mais importantes na transmissão da anaplasmose (KESSLER; SCHENK, 1998) e
servem como reservatórios da infecção.
Eritrócitos são as células alvo de A. marginale, que sofre um ciclo de desenvol-
vimento complexo, que se inicia nos carrapatos por infecção de células intestinais,
e a transmissão aos hospedeiros susceptíveis ocorre a partir de glândulas salivares
durante a alimentação. Proteínas principais de superfície (MSPs) desempenham um
papel crucial na interação do agente com células do hospedeiro, e incluem proteínas
de adesão e MSPs de famílias multigênicas que sofrem alteração antigênica e seleção
em bovinos, contribuindo, assim, para a manutenção de infecções persistentes (KO-
CAN et al., 2010).
Como a imunidade contra A. marginale pode ser induzida por imunização com
MSPs, a identificação dessas proteínas conservadas entre A. marginale stricto sensu
podem ser úteis na identificacação de proteínas candidatas a antigenos para diagnós-
ticos e para produção de vacina (ARAUJO et al., 2005; KOCAN et al., 2010).
As vacinas têm protegido eficazmente a anaplasmose clínica em bovinos, mas não
conseguiram bloquear a infecção por A. marginale. As vacinas são necessárias para
prevenir a doença clínica e, simultaneamente, evitar a infecção em animais e carra-
patos, eliminando, assim, estes hospedeiros como reservatórios da infecção. Avan-
ços em genômica, proteômica, imunologia e tecnologias bioquímicas e moleculares
durante a última década têm sido aplicados à pesquisa de A. marginale e organismos
relacionados. O recente desenvolvimento de um sistema de cultura de células para
A. marginale tem proporcionado um formato para estudar a relação patógeno/car-
38 Capítulo 3 Principais doenças transmitidas por carrapatos no Brasil

rapato (HERNDON et al., 2010). Os avanços recentes e novas metodologias de


pesquisa devem oferecer oportunidades adicionais para o desenvolvimento de novas
estratégias de prevenção e controle da anaplasmose bovina.
Mais estudos são necessários para compreender os mecanismos de regulação exer-
cidos por A. marginale sobre o sistema imunológico bovino, para delineamento de es-
tratégias mais eficientes de imunização contra essa riquétsia (RIBEIRO et al., 2006).

Equídeos
Em equinos as principais enfermidades transmitidas por carrapatos são as babe-
sioses e a erliquiose granulocítica equina.
A babesiose tem sido citada como a principal parasitose equina por causa dos
danos diretos como as perdas de performance e mortalidade, além de danos indire-
tos como o impedimento para comercialização e principalmente exportação (FRIE-
DHOFF et al., 1990). Pode ser causada por dois hematozoários distintos, Babesia
caballi (Figura 3.2) e Babesia equi (sinonímia de Theileria equi) (Figura 3.3), que são
transmitidos naturalmente por meio de carrapatos, sendo que os equídeos podem ser
parasitados por uma ou ambas as espécies de Babesia spp. Estudos epidemiológicos
em criações de equinos na América do Sul revelaram elevada infestação por D. nitens,
R. microplus e A. cajennense associada a altos níveis de babesioses em equinos, sendo a
primeira espécie associada à B. caballi e as duas últimas à T. equi (RONCATI, 2006).
FIGURA 3.2.

Babesia caballi (Foto: PIOTTO, 2009).


FIGURA 3.3.

Theileria equi (Foto: PIOTTO, 2009).


Capítulo 3 Principais doenças transmitidas por carrapatos no Brasil 39

Os animais doentes podem apresentar clinicamente febre, anemia, petéquias ou


até hemorragias de membranas mucosas, icterícia e hemoglobinúria. Após o perío-
do de incubação que é de cerca de 8 a 10 dias, o primeiro sinal evidente é o aumento
de temperatura corpórea, que pode se apresentar em picos ao final da tarde. A
anemia é causada pela diminuição no número de eritrócitos, havendo hemólise in-
travascular, resultando em liberação de hemoglobina e deposição de bilirrubina nos
tecidos (icterícia). A parasitemia de Babesia caballi pode chegar a 1% das células,
da linhagem vermelha e dificilmente o animal morre de anemia, mas principalmente
pela formação de microtrombos. No caso de Theileria equi a parasitemia é maior,
comumente por volta de 7% dos eritrócitos, mas em animais imunodeprimidos ou
sem qualquer contato prévio, a parasitemia pode chegar a 80% e a morte se dá por
anemia aguda.
O diagnóstico desses hematozoários é realizado, principalmente, por meio de
esfregaços sanguíneos corados, entretanto a sensibilidade desta tecnica é baixa, e
muitos animais apresentam resultados falso negativos. Outros testes utilizados para
diagnóstico são a reação em cadeia da polimerase (PCR) e testes de imunoadsorção
enzimática (cELISA). Nos ensaios sorológicos, apesar de resultados positivos não
diferirem animais portadores daqueles que apresentam apenas anticorpos de memó-
ria, essas provas são de grande sensibilidade e confirmam os resultados negativos,
diminuindo os riscos de se introduzir animais portadores em áreas onde a doença
não é endêmica e os carrapatos vetores estão presentes (PIOTTO, 2009).
Outra importante enfermidade dos equideos associada a carrapatos, a erliquiose
granulocítica equina é uma doença infecciosa, não contagiosa sazonal, que ocorre
principalmente nos EUA, no norte da Califórnia, mas também notificada em vários
outros estados, bem como na Europa e América do Sul. O agente causal foi inicial-
mente denominado Ehrlichia equi, mas com base em relações de sequência de DNA,
o organismo é agora referido como Anaplasma phagocytophilum que, além de ser
um problema médico-veterinário é, também, de saúde pública, por acometer tanto
animais como humanos (DAGNONE et al., 2001).
A. phagocytophilum é uma bactéria intracelular de glóbulos brancos e a severidade
dos sinais clínicos é variável, com base numa diversidade de fatores incluindo idade,
raça e pode ser evidente de 1 a 12 dias pós-inoculação. Após a inoculação da bactéria
os cavalos desenvolvem sinais progressivos de febre, depressão, letargia, anorexia
parcial, edema de membros, lesões petéquias, icterícia e outras complicações podem
ser incluídas, como abortos (STUEN, 2007). A morte dos equinos é considerada um
fato raro, no entanto, traumas por ataxia e infecções secundárias agravam o quadro
e podem ocorrer abortos (FRANZÉN et al., 2007).
Outros animais domésticos também podem ser infectados com esta riquétsia e
serem considerados reservatórios do agente (TORINA et al., 2008), ou podem de-
senvolver doenças subclínicas e atuarem como amplificadores da infecção para os
carrapatos. O diagnóstico tem sido confirmado a partir dos sinais clínicos, altera-
ções hematológicas, e principalmente pela visualização dos corpúsculos de inclusão
em células do sistema monocítico fagocitário presente nos esfregaços sanguíneos.
Também pode ser diagnosticada por meio de ensaio imunoenzimático indireto
(i-ELISA) e por técnica de biologia molecular (PARRA, 2009).
40 Capítulo 3 Principais doenças transmitidas por carrapatos no Brasil

Cães
As hemoparasitoses babesiose e erlichiose são as doenças infecciosas transmitidas
por carrapatos mais comuns em cães. São conhecidas popularmente como “doenças
de carrapato”, pois seu principal vetor e reservatório é o carrapato R. sanguineus
conhecido como “carrapato marrom” ou “carrapato vermelho” do cão (DANTAS-
TORRES et al., 2004).
A transmissão de Babesia spp. ocorre por meio da picada de ixodídeos, que ino-
culam esporozoítos presentes em sua glândula salivar (SOLANO-GALLEGO; BA-
NETH, 2011). A propagação de B. canis (Figura 3.4) pelo carrapato ocorre de duas
formas distintas: transmissão transestadial ou horizontal e, a transmissão transova-
riana ou vertical. Na primeira, os carrapatos adquirem Babesia spp. nos estágios de
larva e ninfa, e a transmitem no estágio seguinte. Já na segunda, os esporocinetos
invadem os ovários da fêmea ingurgitada, e como consequência as larvas eclodem
infectadas (O’DWYER; MASSARD, 2002).
Os agentes etiológicos da babesiose canina são Babesia gibsoni e Babesia canis,
sendo que esta última ocorre mundialmente com alta prevalência, nas regiões tro-
picais e subtropicais, (TABOADA et al., 1992). São conhecidas três subespécies de
B. canis: B. canis canis transmitida por Dermacentor reticulatus na Europa; B. canis
vogeli, transmitida por R. sanguineus em regiões tropicais e subtropicais e B. canis
rossi, transmitida pelo Haemophysalis leachi na África do Sul. Sob a classificação de
B. gibsoni provavelmente se encontram espécies diferentes, porque existe uma diver-
sidade genética muito grande entre os isolados da Ásia, Europa e Estados Unidos.
Estudos realizados com isolados brasileiros de babésias de cães mostram que no Bra-
sil a babesiose canina é causada predominantemente por B. canis vogeli, com relatos
de ocorrência de B. gibsoni no sul do país (JOJIMA et al., 2008).
A babesiose monocítica canina é uma doença cosmopolita, com ampla distribui-
ção geográfica e determinada por protozoários intraeritrocitários, responsáveis por
manifestações clínicas severas e a morte de canídeos em várias regiões do mundo. As
infecções por Babesia spp. têm como principal manifestação a anemia hemolítica se-
vera, sendo que os anticorpos produzidos pelo organismo do próprio indivíduo são
responsáveis pelo quadro de anemia hemolítica (FURLANELLO et al., 2005). Nes-
ses casos ocorrem hemólises intra e extravasculares. A primeira acontece quando há
FIGURA 3.4.

Babesia canis (Foto: Arquivo pessoal).


Capítulo 3 Principais doenças transmitidas por carrapatos no Brasil 41

rompimento das hemácias pelo parasita e quando os eritrócitos são destruídos pelo
sistema complemento. A hemólise extravascular ocorre por causa dos eritrócitos
parasitados presentes na corrente sanguínea que são fagocitados por macrófagos do
baço e do fígado (FURLANELLO et al., 2005).
A erliquiose monocítica canina (EMC) é uma das mais importantes doenças
transmitidas por carrapatos, sendo determinada por uma bactéria intracelular obri-
gatória, a Ehrlichia canis, com distribuição mundial, especialmente em áreas tropi-
cais e subtropicais. No Brasil foi descrita pela primeira vez em 1973, sendo a espécie
mais comum do gênero Ehrlichia spp. (LABRUNA et al., 2007).
A EMC geralmente apresenta um período de incubação de 8 a 20 dias. A doença
é caracterizada por manifestações clínicas multissistêmicas, que variam na intensi-
dade de acordo com as fases da doença, quais sejam: aguda, assintomática (subclí-
nica) e crônica. Durante a fase aguda, os cães infectados se recuperam espontane-
amente, entrando numa fase assintomática ou subclínica, podendo permanecer in-
fectados por longos períodos. Nesta fase, cães imunocompetentes podem eliminar
o parasita ou, ocasionalmente, desenvolvem a fase crônica da doença, caracterizada
por supressão medular, sangramentos por mucosas e conjuntivas e alta letalidade
(HARRUS et al., 1997).
O diagnóstico da erliquiose canina é alcançado pela avaliação clínica do animal,
associado a apresentações hematológicas, sorologia e por técnica de biologia mo-
lecular.

Zoonoses
No Brasil, os carrapatos sempre foram estudados em Medicina Veterinária pela
grande capacidade de transmissão de patógenos aos animais, no entanto, sua impor-
tância na Saúde Pública vem aumentando ao longo dos anos, principalmente pela
emergência de doenças em humanos associadas a carrapatos. Mesmo que no Brasil,
muitas dessas doenças ainda não tenham sido diagnosticadas, estudos devem ser
realizados para a observação de anticorpos circulantes em humanos, distribuição e
presença dessas enfermidades.
A anaplasmose, babesiose, erliquiose e outras doenças têm sido estudadas e reco-
nhecidas pela sua importância em Saúde Pública Veterinária. São zoonoses carrapato
associadas, determinadas por agentes intracelulares e com relatos escassos de sua
ocorrência. Os sintomas geralmente incluem febre, mialgia, dor de cabeça e, com
erupção em casos raros, podendo levar à morte. Essas doenças, em virtude da di-
ficuldade do diagnóstico clínico e a ausência de sinais clínicos patognomônicos do
acometimento, podem levar a casos de subnotificação dessas patologia, dificultando
a elaboração de medidas de profilaxia e controle.
No Brasil, são duas as zoonoses mais estudadas que possuem como vetores carra-
pato. A Febre Maculosa com vários relatos de ocorrência dessa enfermidade, princi-
palmente no Sudeste, e a Doença de Lyme. Esta última tem por base dados clínicos,
sorológicos e epidemiológicos que evidenciam a existência de uma borreliose no
Brasil com características semelhantes à Doença de Lyme norte-americana.
42 Capítulo 3 Principais doenças transmitidas por carrapatos no Brasil

Febre Maculosa
A Febre Maculosa no Brasil apresenta-se como doença infecciosa aguda, de gra-
vidade variável, determinada por Rickettsia rickettsii e, pelo que se conhece até o
momento, é transmitida por carrapatos do gênero Ambyomma spp., e a ecologia e
a distribuição do carrapato vetor determinam os principais aspectos epidemiológi-
cos desta enfermidade (LEMOS et al., 1997). A doença apresenta uma sazonalidade
bastante definida, onde o número de casos se concentram de setembro a novembro,
fato que pode ser explicado pela maior atividade dos carrapatos nesta época, pois é
na primavera e verão que se encontram as melhores condições para a multiplicação
desses vetores.
Mesmo sendo relatados como hospedeiros acidentais, não sendo considerados
reservatórios da doença, e também não colaborarem com a propagação do agente,
os seres humanos são acometidos de maneira bastante intensa pelo agente. Após
a penetração no corpo, pela picada do carrapato, as riquétsias invadem as células
endoteliais da parede vascular e a partir daí disseminam-se pelo organismo por via
hematógena ou linfática. A multiplicação bacteriana gera uma vasculite e induz a
ativação e do sistema de coagulação, podendo levar a um quadro de trombose. As
lesões geradas no endotélio vascular provocam aumento da permeabilidade capilar
e, frequentemente, distúrbios hemostáticos podendo levar à formação de petéquias,
escaras, úlcera pruriginosas e exantema (BROUQ, 1997).
Pelo quadro clínico da Febre Maculosa Brasileira podemos considerá-la uma
doença multissistêmica, que apresenta um curso variável, desde quadros clássicos
até formas atípicas sem exantema, viscerotrópicas e fulminantes. Inicia-se, geral-
mente de forma abrupta, com manifestações inespecíficas tais como febre, mal-
-estar generalizado, cefaleia, hiperemia conjuntival e mialgias. Os sinais e sintomas
clínicos podem variar com comprometimento gastrintestinal com náusea, vômito,
dor abdominal, diarreia e, eventualmente, comprometimento hepático com icte-
rícia; manifestações renais com azotemia pré-renal relacionada à hipovolemia e à
necrose tubular aguda; comprometimento pulmonar com tosse, edema pulmonar
e alterações radiológicas incluindo infiltrado alveolar, pneumonia intersticial, der-
rame pleural; manifestações neurológicas como déficit neurológico, meningite/
encefalite e vasculite retiniana (DONOHUE, 1980; WALKER, 1989; DOEN-
ÇAS..., 2010).
O exantema é o sinal mais importante da febre maculosa, e aparece geralmente
no terceiro-quinto dia de doença, podendo estar ausente em 15% a 20% dos pa-
cientes, o que dificulta e retarda o diagnóstico, determinando maior número de óbi-
tos. Inicialmente macular, o exantema pode evoluir posteriormente para um padrão
maculopapular-petequial. Geralmente, no início da doença atinge as extremidades,
disseminando-se a seguir centripetamente para o tronco. Pode envolver as palmas
das mãos e solas dos pés, o que auxilia o diagnóstico, embora este comprometimen-
to não seja observado em todos os casos. Podem ser observadas lesões equimóticas
ou purpúricas, determinando necrose/gangrena, em decorrência da extensa lesão da
microcirculação, requerendo, às vezes, amputação de dedos ou membros (KAPLO-
WITZ et al., 1983; HELMICK et al., 1984; DANTAS-TORRES, 2007).
Capítulo 3 Principais doenças transmitidas por carrapatos no Brasil 43

Dentre as doenças transmitidas por carrapatos, as riquetsioses têm recebido es-


pecial atenção em todo mundo, sendo consideradas doenças de ameaça emergente
global (LIM et al., 2012). Todas as espécies de riquétsias do GFM conhecidas até o
momento mantêm seu ciclo de vida na natureza entre o carrapato vetor e algumas
espécies de mamíferos silvestres, chamados de hospedeiros amplificadores. Desta
forma, o efeito amplificador que alguns hospedeiros silvestres desempenham deve
existir para assegurar a manutenção da bactéria na natureza (BURGDORFER,
1988). Nesse caso, o hospedeiro amplificador mantém a população bacteriana em
níveis altos em sua corrente sanguínea por alguns dias ou semanas, garantindo que
novos carrapatos se infectem, amplificando a infecção na população de carrapatos
(BURGDORFER, 1988; LABRUNA et al., 2001).
No Brasil, os carrapatos do gênero Amblyomma spp. estão distribuídos por todas
as regiões (BARROS-BATTESTI et al., 2006), servindo como vetores competentes
para a transmissão de Rickettsia spp. Estudos in loco devem ser realizados para iden-
tificar a presença de riquétsias na natureza e as relações epidemiológicas desses bioa-
gentes com os hospedeiros locais, especialmente em áreas sem relato de casos, mas
que apresentam condições favoráveis à circulação dessas bactérias. A identificação
dos hospedeiros amplificadores é um ponto importante no entendimento epidemio-
lógico das riquetsioses, pois muitos deles colonizam áreas urbanas e peridomiciliares,
determinando a aproximação dos seres humanos e animais domésticos à ixodofauna
silvestre potencialmente infectada, aumentando a probabilidade de novos contágios.
No Brasil existem casos registrados de febre maculosa em vários estados, em es-
pecial nos estados da região Sudeste. No estado de São Paulo existem vários estudos
destacando a ocorrência de riquétsias em vetores e hospedeiros. Na região Centro-
Oeste do Brasil, embora existam as condições ideais para circurculação do agente, so-
mente no Estado de Mato Grosso do Sul foram identificadas bactérias do grupo da
Febre Maculosa Brasileira infectando carrapatos das espécies Amblyomma calcaratum
(OGRZEWALSKA et al., 2012), Amblyomma nodosum (ALMEIDA et al., 2012b).
Em ambos os casos foi determinada a presença da Rickettsia parkeri-like, que é patogê-
nica para seres humanos e determina sinais clínicos mais moderados, como linfoadea-
denopatia e lesões papulares no local da picada do carrapato (WITHMAN et al., 2007).

Doença de Lyme
Esta zoonose é causada por espiroquetas pertencentes ao complexo Borrelia burg-
dorferi sensu lato (sl), que compreende pelo menos 18 genoespécies em todo o mun-
do (CHU et al., 2008; MARGOS et al., 2010). O complexo Borrelia burgdorferi sl
inclui um grupo com grande número de agentes infecciosos causadores de doenças
capazes de comprometer vários órgãos, razão pela qual despertam interesse em várias
especialidades médicas, como a dermatologia, reumatologia, cardiologia, neurologia
e doenças infecciosas (ABELE; ANDER, 1990; YOSHINARI et al., 1995). O espec-
tro de apresentação clínica dessa enfermidade difere conforme as regiões geográficas,
associando-se às características antigênicas de Borrelia spp. encontradas no local, as-
sim como a sua interação com o ecossistema e o vetor presente na região (ABELE;
ANDER, 1990). Na América do Norte há predomínio de manifestações cutâneas e
44 Capítulo 3 Principais doenças transmitidas por carrapatos no Brasil

articulares; no continente Europeu, de manifestações cutâneas e neurológicas; e na


Ásia a sintomatologia é, basicamente, cutânea (YOSHINARI et al., 1995; SOARES
et al., 2000). Em qualquer situação o eritema migratório recidivante (EMR) é o mais
relevante achado, permitindo a suspeita clínica (BERGER et al., 1983).
As borrélias patogênicas conhecidas determinam cinco grupos de enfermidades
distintas: (a) Febre Recorrente Epidêmica Humana (FREH), causada por B. recur-
rentis, e febre recorrente endêmica, com mais de 20 espécies do gênero Borrelia spp.
até recentemente nominadas de acordo com o carrapato transmissor; (b) borreliose
aviária, a qual é determinada por uma única espécie, B. anserina, e causa processo
anêmico febril, apatia e altas taxas de morbidade nas aves; (c) borreliose bovina,
causada pela B. theileri, espécie cosmopolita que pode determinar discreto processo
anemiante em ruminantes e eqüinos, sendo considerada pouco patogênica; (d) abor-
to enzoótico bovino, enfermidade que acomete bovinos e cervídeos, determinada
pela B.coriaceae; (e) borreliose de Lyme (ou doença de Lyme) e borreliose de Lyme
simile, as quais são causadas pelogrupo da B. burgdorferi sl (SOARES et al., 2000).
Considerando as diferenças etiológicas e os aspectos clínicos e laboratoriais,
quando comparada com a borreliose de Lyme norte-americana ou europeia, a infec-
ção no Brasil deve ser referida como borreliose de Lyme-símile (YOSHINARI et al.,
2003), com os primeiros casos publicados no início da década de 1990 (AZULAY et
al., 1991; YOSHINARI et al., 1992), sendo que os prováveis carrapatos responsáveis
pelo ciclo silvestre pertencem ao gênero Ixodes, enquanto que gênero Amblyomma
spp. estaria implicado na transmissão a animais domésticos e seres humanos (ABEL
et al., 2000, SOARES et al., 2000, YOSHINARI et al., 2003).
Estudos conduzidos por Ishikawa et al. (1999), indicaram que soros bovinos
analisados pelo teste ELISA indireto apresentaram altos títulos de anticorpos IgG
contra B. burgdorferi, e em alguns animais soropositivos verificaram a presença de
claudicação e aumento de volume da articulação rádio-carpiana. Na mesma região,
também foram identificados casos humanos com suspeita clínica e sorologia positiva
(ELISA e “Western blotting”) para Borreliose de Lyme.
Apesar de que várias técnicas de diagnósticos são eficazes, existe ainda a necessidade
de desenvolver tecnologia rápida e de baixo custo, que pode ser utilizada em levanta-
mentos de campo, bem como em ambientes de clínicas. Também existe a necessidade de
desenvolvimento de técnicas que permitam a identificação eficiente e que sejam capazes
de diferenciar as genoespécies de Borrelia spp. em carrapatos (HOUCK et al, 2011).

CONSIDERaÇõES FINaIS

Carrapatos são eficientes vetores de doenças para seres humanos e responsáveis


por transmissão de doenças em animais. Apesar de amplamente estudados esses pa-
rasitas estão se mantendo na natureza e nos setores produtivos, transmitindo pató-
genos e mantendo os agentes no meio ambiente. A utilização de maneira indiscri-
minada de produtos carrapaticidas tem levado à seleção de populações de carrapatos
resistentes a esses compostos que, associados às mudanças ambientais e antrópicas,
podem levar a outros fatores de risco epidemiológico.
Capítulo 3 Principais doenças transmitidas por carrapatos no Brasil 45

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4 Tristeza parasitária
bovina: avanços no
controle
Lenita Ramires dos Santos
Flábio Ribeiro de Araújo
Carlos Alberto do Nascimento Ramos
Claudia Cristina Gulias Gomes
Emanuelle Baldo Gaspar
Magda Vieira Benavides
Capítulo 4 Tristeza parasitária bovina: avanços no controle 51

INTRODUÇÃO

A Tristeza Parasitária Bovina (TPB) é um complexo infeccioso, causado pelos


protozoários Babesia bovis e Babesia bigemina, e a riquétsia Anaplasma marginale.
A TPB tem ampla distribuição, envolvendo áreas de clima tropical e subtropical as
quais englobam praticamente todo o território nacional. Os prejuízos causados pela
TPB são resultantes das perdas diretas com mortalidade e morbidade; e indiretos,
com tratamentos ou profilaxia; sendo estimados em 500 milhões de dólares por ano
no Brasil (GRISI et al., 2002). Neste capítulo, abordaremos os avanços no controle
dos agentes da TPB, estando dividido em parte 1: com uma rápida revisão sobre a
epidemiologia e a patogenia da doença, seguido dos aspectos imunológicos e de vaci-
nação, e parte 2: com uma abordagem voltada aos mecanismos de resistência à TPB.
Os agentes da TPB são transmitidos biologicamente por carrapatos ixodídeos.
No Brasil, B. bovis, B. bigemina e A. marginale têm como hospedeiro intermediário
o carrapato Rhipicephalus (B.) microplus. Além da transmissão biológica por esse
ixodídeo, A. marginale também é passível de transmissão mecânica de sangue infeta-
do por dípteros hematófagos ou fômites, como agulhas, e instrumentos de castração
ou descorna. A transmissão transplacentária também contribui para a epidemiologia
da anaplasmose em algumas regiões (AUBRY; GEALE, 2011).

EPIDEMIOLOGIa Da TPB NO BRaSIL

No Brasil, a TPB é endêmica na maior parte do território. No entanto, diferentes


situações epidemiológicas são encontradas, em função das condições climáticas e de
manejo dos animais, que definem situações mais favoráveis ou desfavoráveis à trans-
missão dos agentes etiológicos aos bovinos.
Grande parte do território brasileiro é caracterizada por situação de estabilidade
endêmica. Nesta há um equilíbrio entre as relações parasito/hospedeiro, de tal forma
que a exposição aos agentes da TPB desde os primeiros meses de vida, quando os be-
zerros apresentam imunidades, passiva e inata, mais acentuadas contra os mesmos,
permite que se desenvolva uma resposta específica protetora, na maioria das vezes,
sem a ocorrência de casos clínicos (aspectos da imunidade serão tratados, de forma
detalhada, mais adiante neste capítulo).
Regiões do estado da Bahia (ARAÚJO et al., 1997); mesorregião Norte Flu-
minense (SOARES et al., 2000); Mato Grosso do Sul (MADRUGA et al., 2001a);
mesorregião fluminense do Alto Paraíba (SOUZA et al., 2001); nordeste do Pará
(GUEDES et al., 2008); Araguaína, Tocantins (TRINDADE et al., 2010); sudoeste
amazônico (BRITO et al., 2013), dentre outras, apresentam altas prevalências de bo-
vinos positivos para anticorpos contra A. marginale e/ou Babesia sp., caracterizando
situações de estabilidade endêmica.
O clima semiárido, definido por longos períodos de estiagem e baixa umidade,
constitui uma limitação ao desenvolvimento do R. microplus, resultando em baixas
taxas de transmissão dos agentes da TPB aos bovinos. A pesquisa de anticorpos
contra os agentes da TPB em bovinos no semiárido do estado da Paraíba resultou
52 Capítulo 4 Tristeza parasitária bovina: avanços no controle

em taxas de 15,0% (intervalo: 0-75%) para A. marginale; 9,5% (intervalo: 0-40%)


para B. bigemina e 26,9% (intervalo: 0-73,7%) para B. bovis, caracterizando uma
situação de instabilidade endêmica, com risco de surtos da enfermidade (COSTA et
al., 2013). Da mesma forma, nos municípios de Uauá e Juazeiro, semiárido do estado
da Bahia, situações de instabilidade endêmica foram caracterizadas para Babesia sp.,
uma vez que as soroprevalências foram: B. bovis - 63,7 e 56,4%, e B. bigemina - 53
e 54,8%, respectivamente. As soroprevalências de A. marginale, no entanto, foram
superiores a 94,8%, que é uma indicação da condição de estabilidade endêmica para
a riquétsia (BARROS et al., 2005).
Ao sul do Brasil, o clima mais frio também pode prejudicar o desenvolvimento
do R. microplus, determinando também situações de instabilidade enzoótica (MA-
RANA et al., 2009), com ocorrências de surtos, já que animais nascidos nas épocas
de clima mais adversos ao desenvolvimento dos carrapatos podem não entrar em
contato com os agentes da TPB quando a imunidade está mais alta. Ao extremo sul
do país (município de Santa Vitória do Palmar, RS) praticamente não há condições
climáticas para o desenvolvimento de carrapatos, e os bovinos dessa região são su-
jeitos a surtos de TPB, pela introdução acidental de carrapatos de outras regiões
(SCHILD et al., 2008).

PaTOGENIa Da TPB

A doença causada por B. bovis é caracterizada por febre, anemia, anorexia, he-
moglobinúria e uma síndrome de choque hipotensivo. Em animais com infecções
agudas, eritrócitos parasitados são sequestrados nos microcapilares do cérebro e
pulmões, resultando em baixos níveis de parasitemia na circulação periférica, doença
cerebral e uma síndrome respiratória associada à infiltração de neutrófilos nos capi-
lares pulmonares (CLARK; JACOBSEN, 1998). A patogênese da infecção por B.
bovis tem uma contribuição marcante da produção excessiva de citocinas e agentes
vasoativos, causando vasodilatação, aumento na permeabilidade capilar, edema, de-
sordens de coagulação, danos aos endotélios e estase circulatória (WRIGHT et al.,
1989; AHMED, 2002).
O principal ponto da patogenia da babesiose por B. bovis é sem dúvida o com-
prometimento cerebral causado pela obstrução da microvasculatura por eritrócitos
infectados. Essa obstrução ocorre devido a um aumento na rigidez e adesividade dos
eritrócitos parasitados, dificultando sua passagem pelos pequenos capilares sanguí-
neos (HUTCHINGS et al., 2007).
Embora as causas exatas da rigidez e adesividade aumentada dos eritrócitos pa-
rasitados por B. bovis não sejam conhecidas, estudos com microscopia eletrônica
de força atômica tem permitido a observação de rugas (ridges) na superfície dos
eritrócitos parasitados por B. bovis em contraste a eritrócitos parasitados por B.
bigemina, o que pode estar associado a maior adesividade dos eritrócitos parasitados
(HUTCHINGS et al., 2007).
A patogênese da infecção por B. bigemina é quase inteiramente relacionada à
rápida, às vezes massiva, hemólise intravascular (CALLOW, 1984). Com a maioria
Capítulo 4 Tristeza parasitária bovina: avanços no controle 53

das cepas de B. bigemina, os efeitos patogênicos se relacionam mais diretamente à


destruição de hemácias. A hemoglobinúria está presente mais cedo e de forma mais
consistente do que em infecções por B. bovis. Bovinos com infecção aguda geral-
mente não são tão severamente afetadas como aqueles com infecção de B. bovis.
Não há envolvimento cerebral e a recuperação em casos não fatais é, geralmente, rá-
pida e completa. No entanto, em alguns casos, a doença pode desenvolver-se muito
rapidamente, com súbita e grave anemia, icterícia e morte (CALLOW et al., 1993).
Após a infecção por A. marginale, o número de eritrócitos infectados aumenta
geometricamente. As células parasitadas são subsequentemente fagocitadas por ma-
crófagos, principalmente no baço, resultando em anemia branda a severa e icterícia,
sem ocorrência de hemoglobinemia ou hemoglobinúria (KOCAN et al., 2003). No
curso da anemia induzida pela anaplasmose não ocorre depressão da medula óssea.
Ao contrário, os bovinos apresentam hiperplasia eritroide, que constitui um meca-
nismo compensatório (JATKAR: KREIER, 1967).
Outros sinais clínicos são febre, perda de peso, aborto e letargia. A morte pode
ocorrer principalmente em animais acima de dois anos de idade (AJAYI et al., 1978;
KOCAN et al., 2003). Os animais que sobrevivem à fase aguda da anaplasmose
desenvolvem infecções persistentes, caracterizadas por baixas riquetsemias cíclicas
(104 a 106 eritrócitos infectados por mL de sangue) e tornam-se reservatórios de A.
marginale (KIESER et al., 1990; ERIKS et al., 1993). A remoção do baço de bovinos
portadores crônicos resulta em recrudescência da riquetsemia e o aparecimento de
sintomatologia (YOUNG et al., 1977).
A severidade da anemia na anaplasmose parece não estar relacionada diretamente
ao número de organismos infectantes (GALE et al., 1996).
As alterações necroscópicas na anaplasmose bovina são emaciação, desidratação,
fígado com aumento de volume e necrose centro-lobular; pulmões com edema, con-
gestão, acúmulo de fluido seroso e infiltração celular. Os linfonodos apresentam
edema, hiperplasia e deposição de hemossiderina. No coração são encontradas he-
morragias. O baço apresenta-se aumentado de volume e com deposição de hemos-
siderina. Os rins apresentam-se congestos, e o sangue, com aspecto aquoso (GA-
LHOTRA et al., 1977).

IMUNIDaDE CONTRa a TPB

A resposta imune na TPB precisa ser considerada em função do tipo de agente


invasor, uma vez que a TPB pode ser causada tanto pela riquétsia A. marginale como
pelos protozoários B. bovis e B. bigemina, como citado anteriormente. Há situa-
ções em que o animal pode estar infectado com apenas um dos agentes, dois ou até
mesmo pelos três (ALMEIDA et al., 2006). As particularidades relacionadas a uma
resposta imune específica contra microrganismos de diferente natureza devem ser
ponderadas, além daquelas próprias da espécie em questão.
É interessante que a A. marginale e Babesia spp., se abrigam obrigatoriamente
em uma célula que não é capaz de denunciar sua infecção para o sistema de defesa.
As hemácias não apresentam em sua superfície moléculas de histocompatibilidade
54 Capítulo 4 Tristeza parasitária bovina: avanços no controle

(MHC). Ainda assim, é possível a indução de imunidade celular, vista principalmen-


te pela ação de linfócitos T auxiliares específicos (CD4+) os quais têm um importan-
te papel em toda a logística de proteção.

a resposta imune contra Anaplasma marginale


Tanto a estimulação do sistema imune inato quanto a estimulação do sistema
imune adaptativo é importante para a resolução das infecções na TPB. No entan-
to, A. marginale pode ser capaz de evadir do sistema imune de defesa inato e isso
ocorre por dois principais fatores: i) o fato de habitar eritrócitos, como mencionado
anteriormente; ii) a falta de genes que codificam moléculas padrão associadas ao
patógeno (PAMPs), tais como LPS e peptideoglicano, entre outras (como revisto
em BROWN et al., 2012), reduzindo de modo significativo a ativação da imunidade
inata via receptores Toll-like. Somado a isso, deve-se destacar que na riquetsemia
aguda, IFN-gama também pode ter um papel limitado como componente da respos-
ta imune inata (GALE et al., 1997).
A resposta imune adaptativa induzida contra A. marginale contempla tanto fato-
res humorais quanto celulares. Linfócitos B reconhecem diretamente epítopos pre-
sentes em antígenos da superfície do patógeno. Sabe-se que a membrana externa de
corspúsculos iniciais de A. marginale apresenta um conjunto de polipeptídeos que
estão envolvidos em funções celulares importantes (McGAREY et al., 1994 apud
MADRUGA et al., 2001). Anticorpos anti-A. marginale providenciam então a es-
pecificidade para a fagocitose realizada por macrófagos, atuando como agentes op-
sonizantes (CANTOR et al., 1993), além da capacidade neutralizante bloqueando
a invasão de eritrócitos pela riquétsia (PALMER: McGUIRE, 1984), lise direta dos
corpúsculos iniciais por anticorpo e pela via clássica do complemento. Contudo, a
presença isolada de anticorpos específicos não é o suficiente para proteção contra in-
fecção aguda. Isto é claramente ilustrado pelo fato de que a transferência passiva de
soro de animais imunes em bovinos susceptíveis não é capaz de conferir imunidade
protetora contra o desafio com A. marginale (GALE et al., 1992).
Anticorpos específicos e células T CD4+ juntos contribuem sobremaneira para o
controle da infecção aguda (PALMER et al., 1999), demonstrando um papel extre-
mamente relevante dos mecanismos de ação do sistema imune adaptativo. Todos es-
tes eventos específicos iniciam e finalizam com a participação de macrófagos e ação
de seus produtos derivados pós-ativação (CARSON et al., 1976). Na imunidade
gerada contra A. marginale, quer seja após infecção aguda ou induzida por vacinação,
a ação de IFN-gama, produzido pós-ativação de macrófago, leva às condições neces-
sárias para eliminação do patógeno, sendo elas a indução da troca de isotipos durante
a produção de anticorpos específicos para o isotipo IgG2 nos linfócitos B (ESTES et
al., 1994), aumento da expressão de receptores Fc, fagocitose, fusão fagolisossomal
e produção de óxido nítrico nos macrófagos (GALE et al., 1996; BROWN, 1998a).
O desenvolvimento de uma resposta imune primária, após infecção aguda por
A. marginale, contribui para a resolução dos altos níveis de riquetsemia, mas, mes-
mo na presença de resposta imune protetora, o animal permanece persistentemente
infectado (KIESER et al., 1990). A persistência caracteriza-se por ciclos sequen-
Capítulo 4 Tristeza parasitária bovina: avanços no controle 55

ciais, nos quais os baixos níveis de riquetsemia sobem e descem alternadamente.


Mecanismos de evasão de A. marginale frente à resposta imune adaptativa provi-
denciam as condições para o estabelecimento do quadro de persistência. Entre estes
mecanismos estão: variação antigênica e supressão e/ou deleção de células T CD4+
(revisto em BROWN et al., 2012). Os antígenos de A. marginale que propiciam o
processo de escape por variação antigênica são, principalmente, as proteínas MSP2
e MSP3 (BRAYTON et al., 2003; PALMER et al., 2009). A resposta imune gerada
contra estas proteínas é predominantemente direcionada para porções hipervariáveis
(FRENCH et al., 1999). Dessa forma, durante os picos cíclicos de riquetsemia, no-
vas variantes antigênicas devem ser apresentadas, as quais não são reconhecidas pe-
los componentes do sistema imune humoral nem celular, previamente estimulados.
Por outro lado, ao invés disso, induzem uma nova resposta primária protetora. In-
teressantemente, têm sido demonstrado que, seguindo a infecção por A. marginale,
células T CD4+ específicas induzidas por imunização prévia rapidamente desapare-
cem do sangue periférico próximo ao pico de riquetsemia. As questões relacionadas
aos possíveis mecanismos de evasão de A. marginale frente ao sistema imune são
recentes, mas têm sido cada vez mais abordadas. A compreensão destes mecanismos,
aliada às informações já obtidas em função de proteção em animais infectados/imu-
nizados são essenciais para o controle definitivo da anaplasmose em bovinos.

a resposta imune contra Babesia spp.


A infecção por Babesia em bovinos, assim como por Anaplasma, se resolvida, é
capaz de induzir uma resposta imune protetora de longa duração. Estes animais tor-
nam-se persistentemente infectados, porém, resistentes à reinfecção. A destruição/
eliminação de eritrócitos infectados por macrófagos ativados e a ação de anticorpos
neutralizantes coparticipam para o controle da infecção.
Em se tratando de resposta imune inata, deve ser mencionado que a ativação de
macrófagos esplênicos e consequente fagocitose e morte dos microrganismos pode
levar à resolução da infecção aguda em animais resistentes. Estas células foram pri-
meiramente implicadas como tendo participação na imunidade contra Babesia em
estudos realizados por Rogers (1974), o qual demonstrou fagocitose de eritrócitos
infectados. Neste contexto, ocorre a participação de IFN-gama e produção de óxido
nítrico, entre outros metabólitos e citocinas, que se constituem como elementos
importantes da resposta à infecção. Dentre as citocinas, podemos mencionar além
de IFN-gama, a participação de TNF-alfa e IL-12 (EAST et al., 1997; SHODA et
al., 2000; GOFF et al., 2003).
Outro componente da resposta imune inata que está envolvido na produção de
citocinas no contexto da infecção por Babesia é a célula Natural Killer (NK). As
células NK foram predominantemente encontradas no baço de animais infectados
(GOFF et al., 2003). Assim, em animais que resolvem a infecção, a produção inicial
de IL-12 e IFN-gama mediada por células NK podem tanto agir sob macrófagos
estimulando a produção de óxido nítrico (que possui efeito babesicidas), como po-
dem atuar para que a resposta imune adaptativa seja então estabelecida (revisto em
BROWN et al., 2006).
56 Capítulo 4 Tristeza parasitária bovina: avanços no controle

A imunidade inata frente à infecção por Babesia pode ser estimulada via recepto-
res de reconhecimento padrão (PRRs), os quais reconhecem PAMPs. Neste contex-
to, tem sido demonstrado que motivos CpG não metilados no DNA de B. bovis po-
dem interagir com PRRs (Tool-like) resultando na estimulação de linfócitos B (em
animais não previamente expostos ao parasito), ativação de macrófagos e produção
de IL-12, TNF-alfa e óxido nítrico (BROWN et al., 1998b; SHODA et al., 2001).
Além de motivos CpG não metilados do DNA de B. bovis, glicolipídeos derivados
de membrana também são conhecidos como moléculas derivadas da superfície do
patógeno capazes de ativar macrófagos durante a indução da resposta imune inata
(GAZZINELLI et al., 1997), resultando em uma ação inflamatória que é capaz de
controlar os níveis de infecção, mas que é incapaz de eliminar completamente o pa-
rasito, originando então o quadro de infecção permanente.
Com relação à imunidade adquirida, a resposta de células T antígeno-específica
em bovinos protegidos, seguindo-se a infecção por Babesia e tratamento, tem reve-
lado que células TCD4+ respondem in vitro ao estímulo com antígenos de B. bovis
e B. bigemina (BROWN et al., 1993; RODRIGUEZ et al., 1996). Como parasitas
Babesia spp. infectam eritrócitos, a apresentação de antígenos se dá apenas no con-
texto de moléculas do MHC de classe II de células apresentadoras de antígenos que
tenham adquirido/fagocitado o microrganismo ou eritrócitos infectados, as quais
necessariamente interagem com células TCD4+. Como consequência, é possível
que eritrócitos infectados possam ser eliminados por macrófagos esplênicos ativa-
dos (ocorrido em decorrência da ação do IFN-gama produzido por linfócitos T)
seguindo-se a ação de anticorpos opsonizantes específicos contra antígenos na su-
perfície de eritrócitos. Anticorpos específicos, produzidos por linfócitos B, também
contribuem pela ação neutralizante e opsonizadora contra antígenos na superfície de
merozoítos extracelulares (BROWN et al., 2006).
A importância da função dos anticorpos específicos contra Babesia no controle
da infecção persistente e na proteção contra infecção homóloga é bem conhecida
(pode ser revisto em MADRUGA et al., 2001). Classicamente, tem sido demonstra-
do o papel protetor de imunoglobulinas da resposta imune humoral pela administra-
ção passiva de soro de bovinos hiperimunizados com B. bovis a animais não imunes
e esplenectomizados (MAHONEY et al., 1979). De forma semelhante, títulos de
anticorpos colostrais elevados também propiciam imunidade passiva e controle da
infecção por B. bovis e B. bigemina aos animais expostos nos primeiros meses de
vida (MADRUGA et al., 1987).
O mecanismo celular da resposta imune adquirida, caracterizado pela presença de
células TCD4+ específicas, responde por uma elevada produção de IFN-gama, ainda
que algumas células sejam capazes de expressar RNA mensageiro para IL-4 (BRO-
WN et al., 1993). Como resultado, nos linfócitos B, ocorre indução da produção
de anticorpos específicos de isotipo IgG1 (pela ação de IL-4 em níveis suficientes
para indução da troca de classe de isotipo), assim como na indução de anticorpos
de isotipo IgG2 por ação da citocina IFN-gama (ESTES et al., 1994). Em bovinos,
anticorpos deste último isotipo são caracterizados como os melhores agentes opso-
nizantes dentre os diferentes isotipos de imunoglobulinas do tipo G (McGUIRE et
al., 1979). A participação de células T CD4+ na ativação de macrófagos e sua ação
Capítulo 4 Tristeza parasitária bovina: avanços no controle 57

direta na eliminação de B. bovis têm sido demonstrada in vitro. Foi observado que
linhagens de células TCD4+ estabelecidas de bovinos imunes a B. bovis secretam
IFN-gama e TNF-alfa como resposta após cultura com antígenos de específicos. In-
teressantemente, estes sobrenandantes são capazes de estimular macrófagos a pro-
duzir óxido nítrico e isto ocorre em uma proporção significantemente maior do que
pelo uso de altas concentrações de IFN-gama apenas. Assim, é possível que além
de IFN-gama outras citocinas ou mesmo produtos do parasita contribuam para a
ativação de macrófagos.

VaCINaÇÃO CONTRa OS aGENTES Da TPB

As medidas de controle contra a Tristeza Parasitária Bovina têm sido praticamen-


te as mesmas há bastante tempo, e incluem: o controle do vetor, o tratamento com
antibióticos e quimioterápicos, a quimioprofilaxia e a vacinação. A antibioticoterapia
ou a quimioterapia são medidas caras e de difícil manejo, especialmente em grandes
rebanhos. Além disso, existem poucas alternativas terapêuticas e corre-se o risco de
o tratamento selecionar cepas resistentes de Anaplasma e Babesia (KOCAN et al.,
2003), que poderia agravar o problema. Quimioterápicos derivados da diamina (dia-
zoamino dibenzamidina) e do imidocarb (Dipropionato de imidocarb) são drogas
babesicidas, sendo que esta última é também eficaz no tratamento da anaplasmose,
embora em uma dose bem maior. A droga de escolha para o tratamento da anaplas-
mose é o cloridrato de oxitetraciclina (ALVES-BRANCO et al., 1994). O dipropio-
nato de imidocarb pode também ser usado na quimioprofilaxia da TPB, que consiste
em aplicar uma dose menor que a recomendada para o tratamento e expor os animais
aos carrapatos de forma constante por pelo menos 30 dias. O nível sérico da droga
vai caindo de maneira gradual, permitindo a sobrevivência de uma quantidade cada
vez maior dos hemoparasitos, permitindo o desenvolvimento da resposta imuno-
lógica sem o aparecimento da doença (SACCO, 2002). O método mais eficiente e
econômico de controle e prevenção da TPB é a vacinação. Embora na maioria das
vezes as vacinas sejam compostas e imunizem contra todos os agentes da TPB, como
as vacinas foram estudadas separadamente, para facilitar o entendimento, vacinas
contra A. marginale e contra Babesia serão tratadas em subitens distintos.

Vacinas contra Anaplasma marginale


No início do século XX, Theiler observou que Anaplasma centrale era menos
virulento que A. marginale, mas que promovia imunidade cruzada contra este para-
sito (revisto em KOCAN et al., 2010). Tinha início, desta forma, a vacinação contra
anaplasmose. Um século depois, este mesmo patógeno continua sendo utilizado
como vacina (DALGLIESH et al., 1990) na África, Austrália, Israel e América do
Sul (KOCAN et al., 2003), apesar dos inúmeros esforços na tentativa de produção
de uma vacina mais segura e eficaz (PALMER; McELWAIN, 1995; KOCAN et al.,
2003; KOCAN et al., 2010; SUAREZ; NOH, 2011).
58 Capítulo 4 Tristeza parasitária bovina: avanços no controle

A vacina de A. centrale é produzida em bovinos esplenectomizados. Existem epíto-


pos CD4+ conservados entre A. marginale e A. centrale que contribuem para a prote-
ção cruzada entre as duas espécies (SHKAP et al., 2002). Apesar da eficiência da vacina
em impedir a doença clínica, esta, em alguns casos, não impede a infecção concomi-
tante com A. marginale (SHKAP et al., 2008) e pode falhar até mesmo em promover
imunidade protetora (BRIZUELA et al., 1998). Ademais, apesar da baixa virulência,
existem casos de anaplasmose causada por A. centrale (CARELLI et al., 2008).
Uma estratégia alternativa para a multiplicação de A. marginale é a propagação
desta bactéria em cultura de células, que eliminaria a necessidade do uso de animais
em sua produção (KOCAN et al., 2003). Entretanto, vacinas inativadas de A. mar-
ginale derivado de cultura de células de carrapato promovem proteção apenas parcial
(de la FUENTE et al., 2002) ou são ineficazes em proteger os animais, apesar de
promoverem a produção de anticorpos (LASMAR et al., 2012). Já houve também a
tentativa de produção de cepas atenuadas de A. marginale por irradiação ou passa-
gens em hospedeiros não usuais, como ovinos ou cervídeos (CARSON et al., 1977;
KUTTLER; ZAUGG, 1988), porém, a proteção promovida por estas vacinas não
alcançou níveis satisfatórios (KOCAN et al., 2010).
Vacinas mortas contra A. marginale compostas por microrganismos inteiros ina-
tivados foram desenvolvidas na década de 1960 nos Estados Unidos e foram comer-
cializadas até 1999 naquele país (KOCAN et al., 2010). Estas vacinas mostraram-se
capazes de proteger os animais contra o aparecimento da doença clínica, mas são
menos eficientes que as vacinas vivas (BROCK et al., 1965; PALMER et al., 1999),
exigem revacinações e nem sempre promovem proteção satisfatória em desafios he-
terólogos (KUTTLER et al., 1984; KOCAN et al., 2010).
Vacinas acelulares compostas por fração de membrana externa de A. marginale
também já foram testadas e protegem contra o desafio homólogo, mas induzem
proteção apenas parcial contra o desafio heterólogo (TEBELE; PALMER, 1991).
O fato de a vacina de fração de membrana externa de A. marginale ser imunogênica
e induzir proteção abriu novas possibilidades para o uso de vacinas de subunidades,
compostas por uma ou mais proteínas da membrana externa de A. marginale. Seis
proteínas principais de membrana (MSP, do inglês Major Surface Protein) (MSP1-a,
MSP1-b, MSP2, MSP3, MSP4 e MSP-5) foram caracterizadas a partir da década de
1980 (PALMER; McGUIRE, 1984; ORBELE et al., 1993; McGAREY et al., 1994;
ALLEMAN et al., 1997) e, tanto as formas nativas, quanto as recombinantes des-
tas proteínas têm sido estudadas quanto a imunogenicidade e proteção, em modelo
murino e em bovinos, apresentando graus variáveis de proteção e imunogenicidade
(PALMER et al., 1986; McGUIRE et al., 1994; KAWASAKI et al., 2007; ARAÚJO
et al., 2006; NOH et al., 2013).
Além das MSP, outras proteínas de membrana de A. marginale foram estudadas
como imunógenos potenciais (LOPEZ et al., 2005). Entre estas, as proteínas do
sistema de secreção do tipo IV (TFSS, do inglês Type Four Secretion System), TFSS,
VirB9, Virb10 e CTP (da sigla em inglês Conjugal Transfer Protein)(LOPEZ et al.,
2007; ARAÚJO et al., 2008), OMP4 (do inglês Outer Membrane Protein), OMP9,
elongation factor-Tu, Ana29 e OMA87 (LOPEZ et al., 2008); VirB2, VirB7 putativa,
VirB11 e VirD4 (SUTTEN et al., 2010; LOPEZ et al., 2008; MORSE et al., 2012).
Capítulo 4 Tristeza parasitária bovina: avanços no controle 59

De acordo com o “postulado de Waksman”, a escolha de antígenos que não evo-


quem forte resposta imunológica, isto é, antígenos subdominantes, seria mais ra-
cional no desenho de uma vacina (BROWN et al., 2006). Entretanto, o antígeno
subdominante de A. marginale, AM779 foi testado como vacina, mas falhou em pro-
mover imunidade protetora (ALBARRAK et al., 2012).
Mesmo as vacinas mais eficientes contra anaplasmose produzidas até hoje indu-
zem proteção e previnem a doença clínica, porém são incapazes de impedir a infec-
ção. Os animais vacinados podem se tornarem persistentemente infectados, e agi-
rem como reservatórios para a manutenção do patógeno na população (KOCAN et
al., 2003). A busca por uma vacina mais eficaz e de menor custo contra anaplasmose
bovina continua sendo uma meta para a comunidade científica.

Vacinas contra Babesia spp.


A história da vacinação contra Babesia remonta o fim do século XIX, quando
pesquisadores notaram que os animais naturalmente infectados por estes hemopara-
sitas desenvolviam imunidade duradoura e que o sangue destes animais, quando ino-
culado em animais sadios, provocava uma forma mais branda da doença (de WAAL:
COMBRINK, 2006). Estas características permitiram o desenvolvimento de cepas
imunogênicas e pouco virulentas ou avirulentas de B. bovis e B. bigemina, que são
utilizadas até hoje como vacina (CALLOW; MELLORS, 1966; DALGLIESH et
al., 1981; de WAAL; COMBRINK, 2006). Assim como a vacina contra anaplas-
mose ainda em uso, a vacina viva atenuada contra Babesia é produzida em bezerros
(CALLOW et al., 1979; SUAREZ; NOH, 2011). As vacinas atenuadas, refrigeradas
ou congeladas, têm sido usadas há vários anos na Austrália, América do Sul, África
do Sul e Israel (SHKAP et al., 2007). Vacinas vivas atenuadas (cepas atenuadas de B.
bovis e B. bigemina e a subespécie A. marginale centrale), com formulações refrige-
rada e congelada, também foram desenvolvidas no Brasil (ARTECHE, 1992; KESS-
LER et al., 1991; KESSLER et al., 1998). Vacinas vivas atenuadas também já foram
produzidas por métodos de cultivo in vitro dos parasitas (MANGOLD et al., 1996),
entretanto, a produção deste tipo de vacina foi descontinuada, pois a proteção con-
tra o desafio heterólogo era variável (de WAAL; COMBRINK, 2006).
A vacina viva atenuada previne o aparecimento de formas clínicas graves da do-
ença, mas nem sempre protege os animais completamente. A imunidade a este tipo
de vacina se desenvolve 3 a 4 semanas após a vacinação e persiste por cerca de três
anos para B. bovis, enquanto que a imunidade contra B. bigemina é de mais curta
duração (cerca de 16 meses) (de WAAL: COMBRINK, 2006). Assim, em áreas
endêmicas não é recomendado o controle intenso de carrapatos após a vacinação
(de WAAL; COMBRINK, 2006). Recomenda-se vacinar animais de até 9 meses de
idade. A vacina e não deve ser aplicada durante a gestação, pois pode causar febre e,
consequentemente, abortos (de WAAL; COMBRINK, 2006).
O sobrenadante de cultura de B. bovis e B. bigemina contém exoantígenos que,
quando usados na imunização dos animais, promovem graus variáveis de proteção
(TIMMS et al., 1983; MONTENEGRO-JAMES et al., 1987), indicando que uma va-
cina morta (inclusive de subunidades), contra estes parasitas seria factível, ao menos
60 Capítulo 4 Tristeza parasitária bovina: avanços no controle

visando a proteção parcial (PALMER; McELWAIN, 1995). Um dos principais en-


traves à produção de uma vacina de subunidade contra Babesia é o fato de que, das
proteínas de superfície analisadas, poucas são genética e antigenicamente conservadas.
Polimorfismos nas proteínas de superfície parecem ser a regra, e não a exceção (PAL-
MER; McELWAIN, 1995). Além disso, a complexidade antigênica dos protozoários, a
complexidade do ciclo de vida destes parasitas e a falta de conhecimento aprofundado
da imunidade efetiva contra estes, assim como das possíveis alterações existentes na
relação parasito-hospedeiro, dificulta a produção de uma vacina deste tipo.
A imunidade promovida contra vacinas mortas de B. bovis, contendo micror-
ganismos inteiros foi demonstrada ainda na década de 1970 (MAHONEY, 1967;
MAHONEY; WRIGHT, 1976). O grau de proteção obtido por estas vacinas foi
bom e impulsionou a pesquisa por componentes imunogênicos e protetores deste
parasita (WRIGHT et al., 1992). Entre algumas das proteínas de merozoítos sele-
cionadas a partir de fracionamentos e sub-fracionamentos do parasita e que já foram
testadas para a imunização contra B. bovis, podemos citar os antígenos designados
12D3 (WRIGHT et al., 1985) 11C5, (GOODGER et al., 1985), T21B4, (COM-
MINS et al., 1985) também chamado de Bv60 (SUAREZ et al., 1991) e RAP-1 (do
inglês Rhoptry associated protein), Bv80 ou Bb-1 (TRIPP et al., 1989), que agora é
designada SBP-1 (do inglês Spherical Body Protein-1). Estas proteínas foram estuda-
das por não serem nem imunodominantes, nem muito abundantes (WRIGHT et al.,
1992; BROWN et al., 2006) e apresentaram graus variáveis de proteção.
Outra estratégia de identificação de potenciais antígenos é a identificação de pro-
teínas de superfície de merozoítos (MSP do inglês Merozoite Surface Protein) ou
de proteínas do complexo apical que sejam importantes para invasão dos parasitas
aos eritrócitos, identificadas frente à reatividade com soro de animais imunizados
ou infectados (BROWN et al., 2006). Esta abordagem permitiu a identificação de
algumas proteínas em B. bovis, tais como o antígeno de superfície de merozoítos-1
(MSA-1 do inglês Merozoite Surface Antigen)(BROWN et al., 2006), MSA-2, que,
na verdade, é uma família de quatro genes (FLORIN-CHRISTENSEN et al., 2002),
VMSA (do inglês Variable Merozoite Surface Antigen) (FLORIN-CHRISTENSEN
et al., 2007). Outras proteínas de B. bovis identificadas por sua habilidade em induzir
a produção de anticorpos são RAP-1, SBP-1 (do inglês Spherical Body Protein), tam-
bém conhecida como Bb-1 (HINES et al., 1995), SBP-2 (DOWLING et al., 1996)
e SBP-3 (RUEF et al., 2000), que são proteínas de corpos esféricos ou expressas nas
membranas dos eritrócitos infectados (BROWN et al., 2006).
Alguns antígenos de superfície de B. bigemina também foram definidos por
sua imunodominância humoral (McELWAIN et al., 1991). Estes antígenos fo-
ram definidos como proteínas de 36, 45, 55 e 58 kDa (RAP-1)(SUAREZ et al.,
1998). Outros antígenos de B. bovis foram identificados por sua imunodominân-
cia celular, ou seja, pela capacidade em gerar resposta imunológica em linfócitos T.
(BROWN et al., 1995; STICH et al., 1999). Esta metodologia permitiu determinar
antígenos que estimulam resposta linfoproliferativa e que já haviam sido descri-
tos como indutores de resposta humoral, como MSA-1, MSA-2, RAP-1 e SBP-1
(Bb-1) (STICH et al., 1999), ou que eram protetoras, como 12D3 (WRIGHT
et al., 1992). Além da determinação de outros antígenos T com potencial para
Capítulo 4 Tristeza parasitária bovina: avanços no controle 61

vacina, como a proteína de choque térmico (Hsp, do inglês Heat Shock Proteins)
70, Hsp90 (BROWN et al., 2006), Hsp de 20 kDa (BROWN et al., 2001), acetil
coenzima A sintetase (ACS-1 – Acyl Coenzyme A Synthetase) (NORIMINE et al.,
2006) e a fosfoproteína P0 (BROWN et al., 2001), que foi recentemente sugerida
como uma candidata universal para a vacinação contra babesiose (TERKAWI et al.,
2007). P0 de B. bovis é altamente conservada entre diversos isolados brasileiros e
também possui considerável nível de homologia com Babesia spp. de outras espé-
cies ou com outros parasitas do filo Apicomplexa (RAMOS et al., 2009), o que a
faz um bom candidato à vacinação.
A comparação genética de B. bovis com Plasmodium, que é um microrganismo
relacionado à Babesia e extensamente estudado, permitiu a identificação de duas
proteínas de Babesia homólogas a proteínas de Plasmodium, AMA-1 (do inglês Api-
cal Membrane Antigen 1) e TRAP (Thrombospondin-Related Anonymous Protein),
cujo antissoro inibe a invasão celular de B. bovis (GAFFAR et al., 2004a; GAFFAR
et al., 2004b).
Assim como no caso da vacina contra anaplasmose ainda em uso, a única vacina
contra babesiose disponível é a vacina viva atenuada, que deixa a desejar em termo de
proteção e segurança, além de ser uma vacina de elevado custo de produção. A busca
por novos imunógenos contra babesiose também continua sendo uma importante
meta para a comunidade científica.

CONSIDERaÇõES GERaIS SOBRE a VaCINa CONTRa TRISTEZa


PaRaSITáRIa BOVINa
A vacina viva contra babesiose e anaplasmose, única disponível, possui diversos
pontos negativos. Em primeiro lugar, não é completamente eficaz. Por não impedirem
a infecção, os animais vacinados acabam servindo de reservatório para a circulação des-
tes patógenos na população (KOCAN et al., 2003). Por ser produzida em bovinos, o
custo de produção é elevado, pela necessidade em se manter animais livres de carrapato
e de doenças que possam ser transmitidas aos receptores. Ainda assim, apresentam
o risco de transmissão de outros patógenos, caso o controle dos doadores não seja
totalmente eficaz (BOCK et al., 2004). Como ela é, na verdade, composta por sangue
infectado de animais doadores, apresenta o risco adicional de imunização contra gru-
pos sanguíneos (WRIGHT; RIDDLES, 1989). Por ser uma vacina atenuada, no caso
de Babesia, corre-se o risco de reversão da virulência (TIMMS et al., 1990) e de perda
de imunogenicidade após longo tempo de manutenção in vitro (SHKAP et al., 2007;
BOCK et al., 2004). Este tipo de vacina tem ainda uma importante implicação ética
por requerer a infecção de bovinos susceptíveis para a sua produção.
A vacina viva contra TPB pode ser resfriada ou congelada. A vacina resfriada
tem a desvantagem adicional de ter vida de prateleira muito curta (7 dias). Já a va-
cina congelada, apesar de ter vida de prateleira maior (até 18 meses), demanda uma
logística mais complexa para a comercialização, já que é dependente de nitrogênio
líquido. Além disso, o descongelamento deve ser efetuado de forma adequada, sob
pena de não se conseguir o efeito desejado (de WALL; COMBRINK, 2006).
62 Capítulo 4 Tristeza parasitária bovina: avanços no controle

Relativamente poucos antígenos foram testados até hoje como vacina contra
TPB e, mesmo alguns dos antígenos citados acima merecem ser mais bem estudados
para a definição do seu real potencial como imunógeno (SUAREZ; NOH, 2011).
O sequenciamento completo e anotado de microrganismos dos gêneros Anaplasma
e Babesia, o barateamento das técnicas de sequenciamento e o aperfeiçoamento de
softwares de bioinformática constituem-se como ferramentas importantíssimas na
identificação de antígenos novos e que atendam os pré-requisitos de antígeno ideal,
facilitando a escolha de possíveis futuros candidatos que serão testados para confir-
mação do potencial imunológico.

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5 Tristeza parasitária
bovina: resistência
genética
Lenita Ramires dos Santos
Flábio Ribeiro de Araújo
Carlos Alberto do Nascimento Ramos
Claudia Cristina Gulias Gomes
Emanuelle Baldo Gaspar
Magda Vieira Benavides
Capítulo 5 Tristeza parasitária bovina: resistência genética 73

INTRODUÇÃO

A resistência de bovinos a TPB é definida pela resposta imunológica do orga-


nismo ao parasitismo. Esta resposta pode ser do tipo não específica ou específica.
Na primo-infecção, o controle depende fortemente da resposta não específica que
culmina com a ativação de macrófagos, resultando na morte do parasito por fagoci-
tose e ação de metabólitos tóxicos. Em animais já imunizados, células antígeno es-
pecíficas passam a regular a resposta imune adaptativa (ALLISON; CLARK, 1977;
BROWN et al., 2006). A infecção aguda por B. bovis, B. bigemina e A. marginale
geralmente conduz a um estado de infecção permanente com quadro clínico saudá-
vel em animais que sobrevivem à doença (imunidade adaptativa adquirida). Animais
com infecção latente ou crônica tendem a permanecer resistentes a reinfecção com
cepas homólogas (BROWN et al., 2006) por períodos longos, mesmo após a elimi-
nação da infecção latente (ECKLAD; MAGONIGLE, 1983). A resistência imuno-
lógica a estes hemoparasitas será influenciada principalmente por fatores intrínsecos
do hospedeiro, como o estado fisiológico determinado pela idade, variação genética
entre raças, variação genética individual, estado nutricional e presença de infecções
concomitantes nos bovinos. Entre os fatores extrínsecos se destaca a taxa de inocu-
lação dos hemoparasitas no hospedeiro.
A relação hospedeiro-parasito sempre foi abordada sob a ótica do parasitismo: o
parasito provoca infecção no hospedeiro, desenvolvimento de resposta imune (pro-
tetiva ou não), multiplicação do parasito e início de processo inflamatório. Animais
sucessivamente expostos a determinados patógenos possuem maior probabilidade
de ter um sistema imune mais desenvolvido para combater ou suportar infecções
parasitárias. No entanto, nas duas últimas décadas têm sido frequentes relatos da
existência de animais refratários a infecções parasitárias, mesmo ao primeiro contato
com o patógeno.
Estas observações têm levado a uma nova interpretação desta visão clássica hospe-
deiro-parasito. A identificação de variações (polimorfismos) nos genes que determi-
nam a resistência ou a sensibilidade dos animais a uma determinada doença é de gran-
de importância, pois permite a seleção de animais resistentes e também possibilita
uma maior compreensão dos mecanismos que atuam na resistência/susceptibilidade
a patógenos. Também abre possibilidades, no longo prazo, do desenvolvimento de
imunomoduladores efetivos, ou seja, proteínas do sistema imune que, administradas
a animais suscetíveis, podem conferir proteção frente à determinada enfermidade.

RESISTêNCIa DE BOVINOS À TPB

A resistência de bovinos à TPB varia conforme a raça e o tipo de hemoparasita


que causa a infecção. Nas infecções por B. bovis e B. bigemina, animais Bos indicus
e suas composições apresentam manifestações clínicas menos severas da doença, se
comparado a um bovino de origem europeia. Esta resistência é expressa tanto na pri-
mo-infecção (resposta imunológica não específica) quanto em infecções subsequen-
tes (resposta imunológica específica), mas pode variar conforme a suscetibilidade
74 Capítulo 5 Tristeza parasitária bovina: resistência genética

individual dos bovinos. O grau de resistência será maior conforme a contribuição da


genética zebuína na composição racial (CARTER, 2011). Assim, animais B. indicus
são significativamente mais resistentes que as composições de B. indicus x Bos tau-
rus (FRANCIS, 1966; BOCK et al., 1997; 1999a; CARTER, 2011), que, por sua vez,
são mais resistentes que animais B. taurus (FRANCIS; LITTLE, 1964; BOCK et al.,
1997, 1999a; 1999b; CARTER, 2011). Este padrão de resistência é observado tanto
em infecções naturais (parasitismo pelo carrapato) quanto nas artificiais (inóculo
padronizado de sangue infectado). Variações na virulência de cepas de B. bigemina,
associadas à variação na suscetibilidade individual dos bovinos a este hemoparasita,
podem, no entanto, resultar em suscetibilidade de B. indicus e B. taurus semelhantes,
como foi demonstrado em trabalhos anteriores (ARNOLD, 1948; DALY; HALL,
1955; JOHNSTON et al., 1978).
A diferença de suscetibilidade de diferentes raças (Tuli, Senepol, Wagyu e Charo-
lês) pertencentes ao mesmo grupo genético (B. taurus) não foi observada até o mo-
mento (CARTER, 2011). Por outro lado, a variação de suscetibilidade individual foi
comprovada nas raças Hereford e Angus na infecção por B. bovis (BENAVIDES;
SACCO, 2007). Com base na reação à infecção induzida artificialmente, foi possível
classificar 240 bovinos em três diferentes fenótipos: animais suscetíveis, intermedi-
ários e resistentes. Animais classificados como sensíveis apresentaram sinais clíni-
cos da doença e necessitaram de tratamento, animais intermediários também apre-
sentaram sinais clínicos, mas se recuperaram sem tratamento, enquanto os animais
classificados como resistentes apresentaram soro conversão, porém não chegaram a
apresentar sinais clínicos da doença. A frequência de cada fenótipo foi de 45,4; 26,7
e 27,9%, respectivamente.
Mais de sete estudos já foram conduzidos para determinar a suscetibilidade de
diferentes raças à infecção por A. marginale. Jonsson et al. (2008) fazem uma revi-
são destes relatos. Estes resultados, juntamente com o trabalho recente de Carter
(2011), demonstram que o grau de resistência à infecção não difere substancial-
mente entre bovinos B. indicus, B. taurus e suas composições raciais, todos sendo
altamente sensíveis aos efeitos da infecção por A. marginale.
A imunidade não específica para TPB é inversa com relação à idade, ou seja, a
resistência à primo-infecção por Babesia spp. e A. marginale é maior em animais
com até 6 - 9 meses (GOFF et al., 2001). Evidências demonstram que a infecção
primária em animais com menos de sete meses raramente resultam em sinais clí-
nicos e o desenvolvimento da imunidade duradoura não seria dependente de uma
reinfecção, ao contrário do que ocorre em animais expostos a primo-infecção tar-
diamente (MAHONEY et al., 1973,1979; WILSON, 1979; AGUIRRE et al., 1993;
GUGLIELMONE, 1995). Essa resistência está relacionada ao efeito protetor de
anticorpos maternos, associado a uma resposta imune antecipada e com altos níveis
de IL-12, IFN-gama e NO (BROWN et al., 2006).
Independente do grau de resistência do hospedeiro à TPB pode-se afirmar que
a constante inoculação dos agentes que causam a doença, como ocorre em regiões
endêmicas, estimula o desenvolvimento e manutenção da imunidade natural contra
a doença, reduzindo o risco de surtos no rebanho. Mahoney et al. (1980) estimaram
que a estabilidade imunológica para babesiose é alcançada quando 75% do rebanho
Capítulo 5 Tristeza parasitária bovina: resistência genética 75

é exposto aos protozoários até os nove meses de idade. Nestas condições, são raros
os casos de doenças clínicas. Portanto, em locais onde a imunização via vacina não
se encontra disponível, a infestação dos bovinos por carrapato de forma controlada,
principalmente até os nove meses de idade, deve ser adotado como prática para se
evitar surtos da doença. O contato com o vetor não é, no entanto, fator suficiente
para garantir a infecção contínua, já que nem todos eles se encontram infectados pe-
los protozoários ou pela riquétsia. Os bovinos portadores sadios de Babesia spp. ou
A. marginale são importantes reservatórios para infecção dos vetores. A parasitemia/
riquetsemia nestes animais é baixa e, na maioria das vezes, indetectável por exame de
esfregaço sanguíneo, embora fatores como a imunossupressão, estresse ambiental
ou nutricional e infecção concorrente com outras doenças possam provocar flu-
tuação nos níveis da parasitemia/riquetsemia e, até mesmo, o retorno da doença
(ERIKS et al., 1989). A infecção latente por B. bigemina foi confirmada experimen-
talmente após 12 anos da ocorrência da infecção clínica na raça Criola (B. taurus)
(AGUIRRE et al., 1993). Johnston et al. (1978) também confirmaram permanência
de infecção latente por B. bigemina por até dois anos na raça Droughtmaster (3/8 a
5/8 Brahman x Raça Britânica). Por outro lado, registraram perda de continuidade
da infecção com menos de um ano na raça Hereford (JOHNSTON et al., 1978).
Para A. marginale, a duração máxima de infecção latente registrada até o momento
foi de três anos (ERIKS et al., 1989). O equilíbrio mantido na infecção de animais
portadores favorece a sobrevivência tanto do parasito quanto do hospedeiro.
A contribuição do nível de parasitemia/riquetsemia de bovinos portadores na
infecção do carrapato por Babesia spp. e A. marginale é um fator dependente da raça
e idade do rebanho. Aguirre et al. (1988; 1990) acompanharam a infecção natural por
B. bovis, B. bigemina e A. marginale, por meio de esfregaço de sangue, de bovinos
das raças Hereford, Criola e Nelore mantidos sob o mesmo manejo. A quantidade
de lâminas positivas foi maior na raça Hereford, seguido da raça Criola e Nelo-
re. O número de esfregaços positivos foi significativamente menor na raça Nelore,
quando comparado com a raça Hereford. Mais recentemente, Oliveira et al. (2008)
examinaram o esfregaço de sangue de bovinos e hemolinfa de teleóginas desenvol-
vidas em vacas e animais jovens (8-12 meses idade) de diferentes grupos genéticos
(Nelore, Angus + Nelore, Canchim + Nelore, e Simental + Nelore) e encontraram
merozoitos de B. bigemina (6/60) e oocinetos de Babesia spp. (9/549) somente nas
amostras originadas dos animais jovens, embora todos os animais fossem positivos
para B. bigemina confirmado por exame de PCR. De acordo com Mahoney; Ross
(1972), a curva de incidência de B. bigemina em situações de estabilidade enzoótica é
menor para bezerros e animais velhos, atingindo seu pico máximo na faixa de 6 a 24
meses de idade, o que explicaria os resultados observados. A frequência de infecção
dos carrapatos por B. bigemina não diferiu entre os cruzamentos de B. taurus x B.
indicus e B. indicus, mas foi maior para carrapatos desenvolvidos em animais B. tau-
rus (OLIVEIRA et al., 2008). A raça e idade dos bovinos são, portanto, fatores in-
terferentes na epizootiologia da babesiose, pois afetam a taxa de inoculação do vetor.
Por consequência, sistemas de criação com maior contribuição de raças europeias na
genética do rebanho e focados em recria tendem a ter taxas de infecção do carrapato
por Babesia spp. mais elevadas e, consequentemente, taxas de inoculação de Babesia
76 Capítulo 5 Tristeza parasitária bovina: resistência genética

spp. e A. marginale no hospedeiro maiores. De forma contrária, em rebanhos B.


indicus e seus cruzamentos, mantidos sob o mesmo manejo que animais B. taurus, a
taxa de inoculação dos agentes da TPB tende a ser menor devido a maior resistência
destas raças ao Rhipicephalus (Boophilus) microplus o que acarreta menor infestação.
Nestes rebanhos, observa-se, ainda, menor taxa de infecção dos carrapatos por Ba-
besia spp. e A. marginale, em consequência a menor parasitemia/riquetsemia nos bo-
vinos (FRANCIS; LITTLE, 1964; JONSSON et al., 2008). Rebanhos B. taurus têm,
desta forma, maior probabilidade de desenvolver altos níveis de imunidade contra a
anaplasmose ou babesiose do que animais B. indicus, quando mantidos sobre iguais
condições de manejo (JONSSON et al., 2008).
Além da raça do hospedeiro, a abundância do vetor é regulada pelo clima, micro-
clima e tipo de estratégia de controle parasitário adotada na propriedade. A imunida-
de adquirida em rebanhos onde ocorre a estabilidade enzoótica1 não deve, portanto,
ser vista como absoluta, pois pode ser descontinuada quando, por qualquer motivo,
há alteração na taxa de infecção do vetor por Babesia spp. e A. marginale ou na taxa
de inoculação destes agentes no hospedeiro (ARNOLD, 1948).
Além da raça, idade e taxa de inoculação do parasita, fatores como a condição nu-
tricional e infecções concomitantes têm demonstrado afetar a patogênese da TPB.
Wilson (1979) demonstrou que animais submetidos a um plano de alimentação po-
bre em nutrientes apresentaram maior resistência a A. marginale do que animais bem
nutridos. A maior resistência em animais mal nutridos estaria relacionada a baixa
disponibilidade de aminoácidos essenciais para o desenvolvimento de A. marginale.
A resistência à infecção por A. marginale é maior também em bovinos adultos por-
tadores crônicos de infecção por Theileria. A percentagem de animais que necessita-
ram de tratamento para se recuperar dos efeitos clínicos da infecção por A. marginale
aumenta de 50 para 91% em bovinos com e sem infecção crônica. A ausência de
reatividade cruzada ente estes dois parasitas, sugere que o aumento de resistência
à infecção por A. marginale esteja relacionado à imunidade não específica mediada
por células (GALE et al., 1997). Ainda em relação a infecções mistas, Bessenger et
al. (1983) sugeriram a ocorrência de supressão da reação à infecção por B. bovis,
baseado na redução do período pré-patente quando ocorre infecção concomitante
com B. bigemina.

a RESISTêNCIa GENÉTICa DOS HOSPEDEIROS a


HEMOPaRaSITOS E a IDENTIFICaÇÃO DE MaRCaDORES
MOLECULaRES PaRa a CaRaCTERíSTICa DE RESISTêNCIa À TPB
Trabalhos com babesiose são inexistentes na área de genética animal, porém es-
tudos de QTLs (do inglês Quantitative Trait Loci), ou seja, regiões (marcadores ou
genes) do cromossomo que estão associadas a outras hemoparasitoses como tripa-
nossomose e malária podem contribuir para o avanço do conhecimento, no sentido
1
Conceito estabelecido por Mahoney; Ross (1972), que caracteriza situação epidemiológica onde a taxa de transmis-
são de Babesia spp. é suficiente para infectar a maioria dos bezerros antes da perda da resistência natural que ocorre
entre 6 e 9 meses de idade.
Capítulo 5 Tristeza parasitária bovina: resistência genética 77

de indicar regiões do genoma com maior probabilidade de afetar o desenvolvimento


do sistema imune do hospedeiro frente às hemoparasitoses. Assim como a babesiose
provoca perdas produtivas e mortes em bovinos oriundos de regiões marginais para
a presença do carrapato R. microplus, a tripanossomose bovina tem grande impor-
tância econômica em regiões onde a mosca tsé-tsé (Glossinia sp.), vetor dos hemo-
protozoários extracelulares Trypanosoma brucei brucei, T. congolense e T. vivax, é
prevalente (África Equatorial) e também em áreas onde outros vetores transmitem
esta enfermidade, como na Ásia, Oriente Médio e América Latina (d’IETEREN et
al., 2000). Ambos hemoparasitos (Babesia e Trypanosoma) causam sintomas como
anemia, perda de peso e aborto, porém a tripanossomose também causa linfoadeno-
patia e caquexia em animais sensíveis, que podem permanecer infectados por meses
ou anos. Ambos parasitos são responsáveis pela perda de bilhões de dólares por ano.
Algumas raças bovinas como a N’Dama e a West African (ROBERTS; GRAY, 1973;
ROELANTS, 1986; DOKO et al., 1991) possuem a característica de ser ‘resilientes’
ou ‘tripanotolerantes’, que é a capacidade de um indivíduo manter-se produtivo ape-
sar de estar infectado com o tripanossoma. A inexistência de vacinas e problemas de
resistência dos parasitos frente às drogas comercialmente disponíveis no mercado
têm levado a um extenso estudo da base genética da ‘tripanotolerância’ visando sua
utilização como alternativa no controle da enfermidade.
Como estratégia alternativa de trabalho, experimentos sobre resistência genética
à tripanossomose também foram realizados em camundongos. Como esta espécie
possui menor intervalo de gerações, maior número de progênies e um mapa gené-
tico bastante saturado, comparado com a espécie bovina, é possível identificar as
possíveis regiões de interesse nos camundongos e depois, por genômica compara-
tiva, identificá-las nos bovinos. Jennings et al. (1978) e Morrison; Murray (1979)
observaram que várias linhagens de camundongos apresentavam variação fenotípica
de resposta a tripanossomose quando estes eram infectados experimentalmente com
o parasito. Assim, camundongos de linhagens ‘suscetíveis’ (BALB/c e A/J) foram
cruzados com linhagem ‘resistente’ (C57BL/6J) para formar uma população F2 para
o estudo de genes associados à tripanossomose.
Os primeiros resultados dos estudos de QTL mostraram três3 QTLs nos cromos-
somos 1, 5 e 17 na população BALB/c_C57BL/6J e dois QTLs nos cromossomos
5 e 17 da população A/J_C57BL/6J como regiões do cromossomo murinho, que
estão associados a uma maior resistência dos camundongos frente ao desafio por T.
congolense isolado ILNat3.1 (KEMP et al., 1997). O QTL localizado no cromosso-
mo 17 foi o mais relevante, pois explicou 15% e 9% da variação total encontrada nas
populações BALB/c_C57BL/6J e A/J_C57BL/6J, respectivamente. Em trabalhos
posteriores, Clapcott et al. (2000) observaram que o QTL do cromossomo murino
17 apresentava uma segregação que dependia do genótipo do pai (‘imprinting’ genô-
mico) uma vez que duas populações com pais F1 e mães BALB/c tiveram uma taxa de
sobrevivência mais alta comparada às duas populações com pais BALB/c e mães F1.
Usando metodologia similar a dos camundongos, bovinos N’Dama (‘tripano-
tolerantes’) foram acasalados com bovinos da raça Boran (‘tripanosensíveis’) para
formar uma população F2, nos quais as diferentes respostas dos indivíduos foram
medidas após inoculação com T. congolense. A população bovina delineada para estu-
78 Capítulo 5 Tristeza parasitária bovina: resistência genética

dar QTLs em tripanosomose foi originada de 4 famílias F1 N’Dama x Boran e gerou


177 animais F2. Aos 12 meses de idade, todos os animais, mais seis animais de cada
raça parental, foram expostos a moscas tsé-tsé (Glossinia morsitans centralis) infec-
tadas com T. congolense (mesmo clone usado para o trabalho em camundongos). O
monitoramento da infecção foi realizado até que o volume globular (medida indi-
reta do grau de anemia) dos animais atingisse 12% ou até 150 dias pós-inoculação.
A população foi caracterizada para 477 marcadores moleculares e as análises mos-
traram 16 QTLs em 15 cromossomos (dois deles no cromossomo bovino 16). As
características associadas com as regiões genômicas foram: volume globular, carga
parasitária e peso corporal (HANOTTE et al., 2003).
Trabalhos como o de Kemp et al. (1997) e Hanotte et al. (2003) são importan-
tes para mostrar quais regiões genômicas são interessantes de serem testadas na re-
sistência do hospedeiro de outras espécies animais à hemoparasitos. É interessante
notar que no segundo trabalho foi possível verificar que além de regiões genômicas
relacionadas com a carga parasitária, também haviam regiões relacionadas com ca-
racterísticas de peso corporal e principalmente de controle de anemia. Os autores
discutem a possibilidade de que fatores não-imunológicos, como os de adaptação
e de hematopoiese também possam ser igualmente importantes no mecanismo de
controle da infecção de hemoparasitos pelos hospedeiros.
Um outro fator positivo na pesquisa com Babesia é a sua estreita relação com
o gênero Plasmodium. Este gênero causa malária em humanos e em outras espé-
cies animais e ambos Plasmodium e Babesia pertencem ao filo Apicomplexa. Ambos
gêneros compartilham aspectos comuns como variação antigênica clonal, cito-ade-
rência e sequestro de hemácias no sistema microvascular (ALLRED, 1998). Consi-
derando a estreita relação filogenética e de patogenicidade entre os hemoparasitos
dos gêneros Babesia e Plasmodium, é possível que os conhecimentos acumulados
nos estudos em malária possam beneficiar os trabalhos de pesquisa com Babesia spp.
Diversas moléculas estão envolvidas na resistência de indivíduos à malária. A
mais notória é o antígeno Duffy (DARC) receptor de citocinas, localizado na mem-
brana dos eritrócitos. Hemácias de indivíduos Duffy negativo são refratárias a infec-
ções por Plasmodium vivax (LIVINGSTONE, 1984), pois o antígeno Duffy é um
receptor essencial para a entrada do parasita nas hemácias uma vez que interage com
a proteína de ligação Duffy (DBP) dos merozoítos de P. vivax (WERTHEIMER;
BARNWELL, 1989). Consequentemente, hemácias Duffy negativas não permitem
a ligação DBP-Duffy o que dificulta a invasão de merozoítos em eritrócitos. Varia-
ção genética de Duffy (Fya e Fyb) também foi observada em eritrócitos bovinos
(NAKAMOTO et al., 1998), sendo que há uma alta frequência de indivíduos Du-
ffy negativo (Fya-b-) em Bos indicus (86%), enquanto que somente 14% dos Bos
taurus tem este fenótipo. Indivíduos Bos indicus são considerados mais resistentes
à babesiose do que Bos taurus (JAMES, 1988). Porém, traçando um paralelo com os
resultados obtidos por Nakamoto e os estudos de que indivíduos resistentes à ma-
lária causada por P. vivax são Duffy negativo, seria esperado que aproximadamente
14% dos zebuínos fossem afetados pela TPB. No entanto esta baixa porcentagem
de infecção em zebuínos não é observada quando estes animais são utilizados em
infecções experimentais e também não são raros os casos de surtos de babesiose em
Capítulo 5 Tristeza parasitária bovina: resistência genética 79

zebuínos no campo campo quando estes são criados na ausência de Rhipicephalus


microplus (Ana Maria Sacco, dados não publicados). Sendo assim, o antígeno Duffy
não poderia ser sugerido como o único determinante da resistência à babesiose, nem
em zebuínos nem em taurinos, nos quais provavelmente outras proteínas do sistema
imune tenham papel de maior importância neste processo.
Outros genes também podem ser capazes de reduzir o risco de indivíduos frente à
malária. Eritrócitos deficientes em glicose 6 fosfato desidrogenase (G6PD), enzima
fundamental no metabolismo da glicose, apresentam um reduzido risco de infecção
pelo Plasmodium (BEUTLER, 1994), uma vez que células deficientes para esta en-
zima inibem o crescimento do parasito nos primeiros ciclos da infecção (RUWEN-
DE; HILL, 1991; BEUTLER, 1994). Em humanos existem sete alelos para G6PD,
sendo que o alelo G6PD A- está associado com uma atividade enzimática média de
12% (variando entre 0 a 25%) e acredita-se que confira proteção à malária em popu-
lações africanas (RUWENDE et al., 1995).
Polimorfirmos em genes do complexo de histocompatibilidade principal, tanto
de classe I como de classe II, também têm sido associados com o grau de severidade
de infecção em indivíduos parasitados por malária. Hill et al. (1991) encontraram que
genótipos HLA-B53 e os haplótipos DRB1*1302 - DQB1*0501 protegiam indiví-
duos de malária severa. Dentre as citocinas, o fator de necrose tumoral alfa (TNF-
-alfa) tem chamado atenção tanto pelo seu papel na defesa do hospedeiro quanto na
patogenia da malária cerebral em humanos. McGuire et al. (1994) encontraram que
crianças homozigotas para o alelo TNF308A tinham aumentada susceptibilidade à
malária cerebral. A região promotora deste gene apresenta três alelos em humanos
e esta variabilidade seria determinante na diferença de expressão do TNF-alfa, uma
vez que cada alelo teria diferente nível de transcrição. A associação do TNF308A
com malária também foi encontrada por Wattavidanage et al. (1999) e este alelo tam-
bém foi associado com susceptibilidade a lepra, leishmaniose, tracoma e septicemia
meningocócica (ABRAHAM; KROEGER, 1999).
Estudos de QTL identificaram que a parasitemia do P. falciparum em humanos
era parcialmente controlada por um QTL no cromossomo 5 (RIHET et al., 1998).
Em estudo realizado com uma população de 340 camundongos F1 de linhagens A/J
(suscetíveis) e C57BL/6J (resistentes) desafiados com P. chabaudi, Hernandez-
Valladares et al. (2004) encontraram dois QTLs para resistência a malária nos cro-
mossomos murinos 5 e 17. Comparando estes resultados com os de Kemp et al.
(1997), é possível observar que a região do cromossomo 17 é similar para ambas as
enfermidades, e até é possível que se trate do mesmo gene. No entanto somente uma
maior saturação destas regiões em termos de marcadores e de genes será capaz de
mostrar que o mesmo gene esteja atuando na resistência do camundongo à malária
e à tripanossomose.
Dos trabalhos acima citados é possível sugerir que a resistência do hospedeiro
à malária e à tripanossomose deva ser determinada por vários genes uma vez que
se tratam de respostas imunes do hospedeiro frente a patógenos, e esta resposta
geralmente depende de um sistema complexo e ‘em cascata’ onde são ativados e
produzidos sucessivos processos celulares e proteínas. É, portanto, possível que a
resposta imune frente a estes patógenos, e também a Babesia, seja determinada por
80 Capítulo 5 Tristeza parasitária bovina: resistência genética

vários genes e não por um gene principal que determine grande parte da variação na
resposta. De qualquer maneira, o fato da existência de respostas individuais dentro
de raças é animador, pois possibilita identificação de marcados genéticos ligados a
resistência de hospedeiro e, portanto, passível de seleção.

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6 Resistência genética de
bovinos ao carrapato
Rhipicephalus
(Boophilus) microplus

Fabiane Siqueira
Fernando Flores Cardoso
Cláudia Cristina Gulias Gomes
Luciana Correia de Almeida Regitano
Marco Antônio Machado
Capítulo 6 Resistência genética de bovinos ao carrapato Rhipicephalus (Boophilus) microplus 85

INTRODUÇÃO

No ano de 2012, o Brasil produziu um total de 9,4 milhões de toneladas de equi-


valente carcaça de carne bovina. Desses, 1,5 milhão de toneladas tiveram como des-
tino a exportação, gerando um faturamento de US$ 5,7 bilhões e consolidando a
posição de maior exportador mundial de carne bovina (ABIEC, 2013). Entretanto,
apesar do grande destaque no mercado mundial, a carne bovina brasileira ainda é
produzida em sistemas de criação sujeitos à escassez periódica de forragens e ao
controle sanitário insatisfatório.
Entre as principais causas de perdas econômicas nos sistemas de produção de bo-
vinos no Brasil, e nos demais países de clima tropical, está o carrapato Rhipicephalus
(Boophilus) microplus. As perdas provocadas pelo ectoparasita provocam reduções
drásticas nas produções de carne e leite e o País deixa de produzir 26 milhões de
arrobas de carne/ano e quatro bilhões de litros de leite/ano, refletindo em prejuízos
da ordem de R$ 2,24 bilhões (MARTINEZ et al., 2004). Os prejuízos causados
pelo R. microplus são decorrentes tanto de sua ação direta sobre o hospedeiro, tais
como: perda de peso, baixa conversão alimentar, diminuição na produção de carne
e leite, desvalorização do couro pela ocorrência de lesões e miíases, toxicoses, le-
sões da pele, anemia, bem como de perdas indiretas relacionadas à transmissão de
patógenos, responsáveis pela babesiose (Babesia bovis e B. bigemina) e anaplasmose
(Anaplasma marginale), hemoparasitoses estas que caracterizam o complexo da Tris-
teza Parasitária Bovina (TPB). Contribuem também para compor o quadro de agra-
vantes deste parasitismo os altos custos com tratamentos químicos, equipamentos,
instalações e mão de obra.
Este cenário tem motivado, há anos, pesquisas direcionadas para o desenvolvi-
mento de métodos de controle e diferentes estratégias têm sido propostas. Histori-
camente, o método de controle para o carrapato que mais tem sido utilizado desde
o final do século XIX baseia-se na utilização de produtos químicos, que atuam na
fase de vida parasitária do parasita. Os acaricidas que já foram utilizados incluem
derivados arsenicais, organoclorados, organofosforados, carbamatos, piretróides
sintéticos e amidinas. Porém, a experiência de algumas décadas de uso contínuo des-
ses fármacos demonstra que as expectativas do controle parasitário não podem ser
depositadas somente no tratamento químico, pois a alta capacidade de adaptação
destes ácaros conduz, invariavelmente, à seleção de indivíduos resistentes, tornando
este tipo de controle cada vez menos viável economicamente (FRISCH, 1999). Os
custos crescentes para o desenvolvimento de novas drogas e o curto período de vida
útil que elas apresentam têm desestimulado a procura de bases químicas com meca-
nismos de ação diferenciados.
O uso de carrapaticidas em grande escala também apresenta como fator limitante
a possibilidade de ocorrência de resíduos na carne, leite e meio ambiente, compro-
metendo a segurança alimentar e contrariando as novas exigências dos mercados
consumidores, que apresentam demanda crescente por alimentos mais saudáveis ob-
tidos por meio de uma produção sustentável e ecologicamente correta.
Técnicas de manejo dos animais e das pastagens baseadas na epidemiologia e eco-
logia do R. microplus, como o cultivo de espécies forrageiras com ação repelente ou
86 Capítulo 6 Resistência genética de bovinos ao carrapato Rhipicephalus (Boophilus) microplus

acaricida sobre as larvas; a alternância de pastoreio entre ovinos e bovinos; e a rota-


ção ou o descanso de pastagens dificultam a sobrevivência das fases de vida livre do
parasita, podendo, assim, reduzir a frequência do tratamento químico. No entanto,
poucas propriedades rurais adotam estas práticas, por falta de acesso ao conheci-
mento ou por dificuldades logísticas e orçamentárias para implantação.
Nesse contexto, diversos métodos de controle estão sendo pesquisados como
formas alternativas ou complementares ao controle químico. Entre estes se desta-
cam o uso de micro-organismos patogênicos aos carrapatos, como fungos, bactérias
e nematódeos; a utilização de compostos naturais com efeito acaricida ou repelente
(fitoterápicos, nutracêuticos e semioquímicos), vacinas multi-antígenos e a seleção
genômica para a característica de resistência ao R. microplus.
Até o momento, os únicos produtos alternativos ao controle químico disponí-
veis no mercado são as vacinas TickGard, desenvolvida na Austrália pela Divisão de
Ciências Animais Tropicais do CSIRO, e a Gavac, desenvolvida no Centro de Enge-
nharia Genética e Biotecnologia de Cuba, esta última à venda no Brasil. Ambas são
baseadas na proteína Bm86, que foi identificada no intestino de fêmeas do carrapa-
to. Embora essas vacinas estejam disponíveis comercialmente, elas não asseguram o
grau de proteção necessário para suprimir de imediato o uso de acaricidas, sugerindo
a necessidade da identificação de outros antígenos protetores.
As limitações apresentadas pelos métodos de controle existentes indicam a ne-
cessidade de disponibilizar aos criadores medidas alternativas para complementar os
procedimentos de controle tradicionais, mas que ao mesmo tempo não resultem em
maiores gastos no processo de obtenção do produto final. A seleção de animais resis-
tentes em programas de melhoramento genético foi indicada por Frisch (1999) como
uma das formas mais promissoras de controle parasitário, uma vez que tem como
premissa a prevenção, com efeito permanente durante a vida do animal e acumula-
tivo no rebanho ao longo do tempo. Diferentes níveis de resistência dos bovinos ao
carrapato foram observados por diversos autores, tanto dentro de raças como entre
raças. Estas diferenças podem ser utilizadas para adequar genótipo e ambiente, visan-
do aumentar a eficiência produtiva dos sistemas de produção de carne e leite do País.

RESISTêNCIa GENÉTICa DOS BOVINOS aO CaRRaPaTO

O mecanismo de resistência dos bovinos ao carrapato R. microplus é um fenô-


meno complexo e ainda pouco compreendido, sendo que a resistência à infestação
ou a capacidade de desenvolver uma resposta imunológica eficaz é geneticamente
determinada. Existem dois tipos de mecanismos de resistência: a resistência inata, já
presente no animal na primeira infestação e que não depende do contato prévio do
bovino com o carrapato e a resistência adquirida, que começa a ser evidenciada após
a exposição do animal a algumas infestações.
As respostas imunes desenvolvidas pelo bovino contra o carrapato são dirigidas,
essencialmente, contra os antígenos presentes na saliva deste ectoparasita, os quais
são inoculados no hospedeiro durante o repasto alimentar. Estas respostas podem
ser de três tipos: a) alguns antígenos salivares com baixo peso molecular (haptenos)
Capítulo 6 Resistência genética de bovinos ao carrapato Rhipicephalus (Boophilus) microplus 87

associam-se às proteínas da pele do hospedeiro para estimular uma resposta imu-


ne celular e em uma exposição subsequente, estes haptenos estimulam uma reação
de hipersensibilidade tardia; b) os antígenos salivares podem se ligar às células de
Langerhans presentes na epiderme e induzir uma hipersensibilidade cutânea do tipo
basofílica, associada à produção de imunoglobulina da classe G (IgG) e infiltração
basofílica; c) os antígenos salivares estimulam a produção de IgE, desencadeando
uma reação de hipersensibilidade do tipo I. Esta resposta induz uma severa inflama-
ção na pele, ocorrendo prurido e dor (SOARES et al., 2001).
Tais mecanismos imunológicos podem modificar a pele do hospedeiro e, des-
ta forma, o repasto é prejudicado. Entretanto, as respostas imunes contra antíge-
nos são de curta duração. Assim, a resistência imunológica natural aos carrapatos
é expressa, principalmente, sobre o estádio larval com participação de células da
inflamação e substâncias por elas produzidas (SOARES et al., 2001). A autolimpeza
dos bovinos é uma das formas desta expressão. Neste comportamento, os animais
tentam se livrar das larvas lambendo o corpo, roçando-o em uma superfície áspera e/
ou lançando a cauda sobre o dorso, em reação à hipersensibilidade provocada pelas
secreções salivares das larvas. Quanto maior a intensidade da resposta imunológica
maior será a reação edematosa exsudativa e pruriginosa.
A comparação de hospedeiros susceptíveis e resistentes mostrou que reações
cutâneas diferem significativamente no local da injúria. A resposta imune frequen-
temente desenvolve-se com influxo de basófilos, neutrófilos e eosinófilos para a
derme e a epiderme que cercam o local da picada. De acordo com Allen et al. (1979),
este mecanismo promove hipersensibilidade basófila cutânea caracterizada pela de-
granulação destas células com a liberação de histamina, possivelmente inibindo a
salivação e a alimentação do carrapato. Kashino et al. (2005) avaliaram os níveis de
anticorpos contra antígenos salivares de carrapatos em bovinos das raças Holandesa
(susceptíveis) e Nelore (resistentes) e verificaram que após algumas infestações os
níveis de anticorpos IgG1 e IgG2 diminuíram nos animais Holandeses, permane-
cendo inalterados nos animais Nelore, indicando que as infestações com carrapato
suprimem a resposta humoral mediadas por anticorpos IgG em animais susceptíveis.
Alguns estudos têm associado os fenótipos resistentes a mecanismos imunológi-
cos adquiridos, após a exposição dos animais a repetidas infestações. Esta resistência
é caracterizada pela redução na quantidade e no tempo da alimentação, diminuição
do número e viabilidade de ovos, além da morte das fêmeas ingurgitadas (WIKEL;
BERGMAN, 1997). Tal fato foi observado por Wagland (1975) em rebanhos austra-
lianos das raças Brahman (Bos taurus indicus) e Shorthorn (Bos taurus taurus), sem
contato prévio com R. microplus e submetidos a infestações artificiais. Neste estudo,
após a primeira exposição, os dois grupos apresentaram resultados similares quanto
ao número de fêmeas adultas do parasita presente no corpo dos animais. Entretanto,
após quatro infestações sucessivas, bovinos Shorthorn apresentaram-se significati-
vamente mais infestados que os bovinos Brahman.
Frisch e O’Neill (1998) classificaram os bovinos B. taurus indicus (Zebu africano
e indiano) como de elevada resistência ao carrapato; os B. taurus taurus do grupo
Sanga como de resistência um pouco mais baixa, e os B. taurus taurus britânicos e
continentais como de baixa resistência. De acordo com Frisch (1999), as raças que
88 Capítulo 6 Resistência genética de bovinos ao carrapato Rhipicephalus (Boophilus) microplus

evoluíram na presença de contínuos desafios pelo carrapato apresentam, em média,


alta resistência a estes ectoparasitas. Exceto em circunstâncias incomuns, zebuínos
e algumas raças taurinas indígenas desenvolveram uma relação relativamente estável
com os carrapatos. Assim, os zebuínos asiáticos, zebuínos africanos, sangas, as raças
taurinas do Oeste da África e as raças crioulas da América do Sul são ricas fontes
de material genético que podem ser utilizadas para identificação de raças específicas
que apresentem alta resistência a determinadas espécies de carrapatos.
A maior tolerância de animais zebuinos quando comparados com taurinos tem
sido amplamente reportada na literatura e estudos envolvendo cruzamentos entre
animais destes grupos apontam, inclusive, uma proporcionalidade entre a frequ-
ência de genes zebuínos e o grau de resistência dos hospedeiros. Quanto maior a
proporção de genética zebuína no mestiço, maior será sua resistência ao carrapa-
to (LEMOS et al., 1985; MORAES et al., 1986; OLIVEIRA; ALENCAR, 1990;
WAMBURA et al., 1998; CARDOSO, 2000; SANTOS JR. et al., 2000; SILVA et
al., 2006a).
No Brasil, Teodoro et al. (1984) analisaram a resistência de touros mestiços 5/8,
3/4 e 7/8 europeu x zebu sob infestação artificial com carrapatos e observaram maior
proporção de animais 5/8 resistentes e menor resistência genética para os animais
7/8. O mesmo resultado foi observado por Lemos et al. (1985) em infestações natu-
rais de novilhas de diferentes grupos genéticos, os quais variaram de 1/4 Holandês
x zebu a Holandês puro por cruza. Os autores observaram maior carga parasitária à
medida que se aumentava a proporção de genes da raça Holandesa. Veríssimo et al.
(2002) compararam fêmeas das raças Holandês, Gir e mestiças e atribuíram a menor
resistência às vacas Holandês e a maior às vacas Gir. Silva et al. (2007) analisando di-
ferentes grupos genéticos expuseram fêmeas bovinas a quatro infestações artificiais,
atribuindo a menor susceptibilidade a novilhas Nelore, resistência intermediária a
fêmeas Canchim x Nelore e a maior carga parasitária aos produtos do cruzamento
entre Angus x Nelore e Simental x Nelore.
Resultados similares também foram observados por Silva et al. (2010) em in-
festação natural de fêmeas bovinas de corte dos grupos genéticos Nelore, Angus
x Nelore, Canchim x Nelore e Simental x Nelore. Foram realizadas de seis a dez
contagens em cada animal. Os animais do grupo Simental x Nelore apresentaram
grau de infestação semelhante aos Angus x Nelore no inverno e na primavera do ano
de 2003 e no verão e outono de 2004, porém apresentaram maior infestação do que
os animais Angus x Nelore nos outros anos/épocas do experimento. Os animais do
grupo Nelore apresentaram menor grau de infestação do que os cruzados em todos
os anos/épocas, com exceção dos Canchim x Nelore na primavera de 2003. Estes
resultados mostram que, mesmo as fêmeas cruzadas Canchim x Nelore que tem, em
média, apenas 31,25% de genética taurina, apresentaram maior infestação de carra-
patos do que a raça Nelore. Quando os autores desconsideraram a interação entre
grupo genético x ano/época, a tendência foi idêntica à anterior, ou seja, os animais
da raça Nelore apresentaram menor infestação, seguidos dos grupos Canchim x Ne-
lore; Angus x Nelore, e Simental x Nelore.
Na Austrália, o uso de animais zebuínos resistentes e seus cruzamentos com
raças europeias têm sido intensamente praticado ao longo dos anos. Utech et al.
Capítulo 6 Resistência genética de bovinos ao carrapato Rhipicephalus (Boophilus) microplus 89

(1978) avaliaram, após infestação artificial, a resistência de bovinos em várias raças


de corte e leite determinada pela porcentagem de larvas que não conseguiram sobre-
viver até a maturidade. Em gado de corte, animais da raça Brahman apresentaram
maior grau de resistência quando comparados com animais de raças britânicas. Em
gado leiteiro, foi relatada na raça Jersey maior grau de resistência do que nas raças
Guernsey, Illawarra Australiana, Shorthorn e Friesian. Prayaga (2003) observou di-
ferenças significativas (P < 0,05) nas contagens de carrapatos em grupos genéticos
derivados de zebu, principalmente da raça Brahman, e animais derivados do grupo
Sanga (Belmont Red-Africander x Hereford-Shorthorn) e/ou do grupo de raças bri-
tânicas adaptadas (Belmont Adaptur x Hereford-Shorthorn). Segundo o autor, com
o aumento da proporção de genética zebuína nos cruzamentos o número de fêmeas
ingurgitadas de carrapato diminuiu. Estes resultados reforçam a vantagem genética
das raças da subespécie B. taurus indicus e seus cruzamentos sobre as raças da subes-
pécie B. taurus taurus.
Diferentes níveis de susceptibilidade são observados não apenas entre B. taurus
indicus e B. taurus taurus, mas também entre raças de mesma origem e entre indiví-
duos de mesmo grupo racial. Entre as raças europeias, os bovinos Jersey são apon-
tados como mais resistentes quando comparados a outros grupamentos de B. taurus
taurus, enquanto que na raça Brahman, considerada uma das mais resistentes entre
as zebuínas, cerca de 10% dos animais apresentam apenas resistência intermediária
ao carrapato (UTECH et al., 1978).
A existência de diferenças entre raças e indivíduos quanto ao grau de infestação
por carrapato sugere a possibilidade da utilização do cruzamento para aproveitar
as vantagens da heterose e da complementaridade em características produtivas e
de adaptação, visando ao aumento da eficiência produtiva dos rebanhos. Vários
estudos mostraram que a herdabilidade da característica de resistência ao carrapa-
to é considerada de baixa a alta, variando de 0,09 a 0,44 (ANDRADE et al., 1998;
BURROW et al., 2001; FRAGA et al., 2003; HENSHALL, 2004; CARDOSO et
al., 2006; REGITANO et al., 2006; SILVA et al., 2006b; MACHADO et al., 2010;
TURNER et al., 2010; BIEGELMEYER et al., 2012). Esta grande variação nas
estimativas provavelmente existe em decorrência das diferenças nos métodos de
infestação (natural e artificial), nos grupos genéticos, nos modelos estatísticos e
nos métodos de análise estatística. Apesar disto, diversos trabalhos mostram que
existe variação genética aditiva, justificando sua inclusão em programas de seleção
(ALENCAR et al., 2005).
A obtenção de diferenças esperadas na progênie (DEPs) para resistência a este
parasita e sua utilização como critério de seleção juntamente com outras caracte-
rísticas de importância econômica poderá contribuir para aumentar a eficiência dos
sistemas de produção. Dessa forma, para evitar perdas econômicas, quando as con-
dições ambientais são favoráveis ao carrapato, o emprego de genótipos resistentes
é de fundamental importância para o sistema produtivo (ALENCAR et al., 2005).
O descarte ou tratamento diferenciado de animais sensíveis, para reduzir o nível
de infestação geral e a manutenção ou aumento da participação do sangue zebu no
rebanho são exemplos de práticas de manejo que também favorecem o controle do
carrapato tendo por base a resistência genética do hospedeiro.
90 Capítulo 6 Resistência genética de bovinos ao carrapato Rhipicephalus (Boophilus) microplus

MaRCaDORES MOLECULaRES E a RESISTêNCIa DO


HOSPEDEIRO aO CaRRaPaTO
Os primeiros estudos sobre herdabilidade e genética molecular visando associar a
resistência do hospedeiro às variações biológicas foram realizados a mais de 40 anos.
Entretanto, no final da década de 80 ocorreu uma mudança no foco das pesquisas quan-
do este passou da genética para a imunologia, com o intuito de desenvolver uma vaci-
na contra o carrapato. Este fato levou a uma escassez de pesquisas sobre marcadores
biológicos para resistência no período de 1990 a 2000 (PORTO NETO et al., 2011a).
Devido à necessidade de identificar e disseminar raças bovinas que sejam adapta-
das e eficientes em diferentes ambientes, bem como às limitações da vacina contra
carrapatos, o interesse em entender os mecanismos fisiológicos envolvidos com a
adaptação genética bovina, incluindo a característica de resistência a parasitas, foi
retomado e alguns progressos estão sendo feitos na compreensão dos mecanismos
de resposta imune a infestação e o controle genético destas expressões fenotípicas.
De acordo com Frisch (1999), as raças bovinas que durante o seu período evo-
lutivo estiveram em contato com carrapatos de uma determinada espécie, provavel-
mente, acumularam grande quantidade de genes de efeitos menores. Este tipo de
característica poligênica promove resposta rápida e efetiva à seleção em raças que
apresentam de moderada a alta resistência ao carrapato, mas o mesmo não ocorre
com raças de baixa resistência. Nestes casos, a melhor estratégia, para sair de um es-
tado onde os animais sofrem com o parasitismo e ocorrem perdas econômicas para
uma situação de convivência com os carrapatos, seria explorar genes de efeito maior
que estivessem associados com a característica de resistência do hospedeiro.
Seguindo este raciocínio, pesquisadores australianos desenvolveram na década
de 50 a raça sintética Adaptur, resistente aos carrapatos, a partir do cruzamento de
animais Hereford e Shorthorn, que eram as raças usadas para produção de carne no
Norte da Austrália antes da introdução da raça Brahman. Em termos evolucionários,
a raça Adaptur foi pouco exposta ao parasitismo e, ao contrário das raças tropicais,
não teve a oportunidade de acumular, gradualmente, significativa resistência poligê-
nica (FRISCH, 1999).
O processo usado para identificar um gene de resistência ao carrapato de efeito
maior em animais Adaptur foi descrito por Kerr et al. (1994) e Frisch (1994). Ao
longo de mais de 20 anos de seleção, a frequência do gene foi aumentando na popu-
lação por meio do uso contínuo de animais resistentes como pais das novas gerações.
O número médio de carrapatos por animal com 2, 1 ou 0 cópias do gene foi de 7, 36
e 128, respectivamente. Dessa forma, cada cópia do gene reduziu sequencialmente a
contagem de carrapatos em 75% e a frequência do gene na raça Adaptur foi estimada
em 25%. Embora este gene controle uma proporção significativa da variação gené-
tica para a característica de resistência ao carrapato nesta raça, estudos posteriores
indicaram que a ação é poligênica (HENSHALL, 2004).
A maioria das características quantitativas de importância econômica para a pro-
dução animal é influenciada pelo ambiente e controlada por vários genes, cada um
deles contribuindo com pequeno efeito na determinação fenotípica. Os genes espe-
cíficos que controlam essas características são amplamente desconhecidos, quanto a
sua localização e o tamanho do efeito que cada um deles exerce sobre a característica.
Capítulo 6 Resistência genética de bovinos ao carrapato Rhipicephalus (Boophilus) microplus 91

Estudos de QTL (Quantitative Trait Loci) têm como proposta identificar regiões
cromossômicas que contêm genes ou blocos de genes responsáveis por uma parte
quantificável da variação da característica fenotípica. Um QTL, portanto, é defini-
do como uma região cromossômica que apresenta padrão mendeliano de transmissão
genética e que afeta uma característica de interesse. Uma vez localizado o QTL, é
possível obter informações quanto ao seu efeito, as quais podem ser utilizadas na sele-
ção assistida por marcadores moleculares (MAS) que, em conjunto com a seleção por
métodos quantitativos, poderá trazer ganhos genéticos em menor espaço de tempo.
A identificação de QTLs é dependente do desenvolvimento de mapas genéticos
de marcadores moleculares altamente polimórficos. Dentre as variações de técni-
cas usadas na análise de polimorfismos no DNA, a identificação de marcadores do
tipo Microssatélites ou repetições de sequências simples (Simple Sequence Repeats
– SSRs) e Polimorfismos de Base Única (Single Nucleotide Polymorphisms – SNPs)
têm sido as mais usadas para a característica de resistência ao R. microplus.
Apesar da importância econômica dos carrapatos para a pecuária, ainda existem
poucos resultados descritos na literatura sobre a identificação de genes ou marcado-
res moleculares para a característica de resistência a este ectoparasita, o que pode ser
explicado pela dificuldade de identificação em larga escala de indivíduos resistentes.
Entre os genes mais estudados do sistema imunológico e associados à resistência
dos hospedeiros estão os genes do complexo maior de histocompatibilidade (Major
Histocompatibility Complex - MHC) ou sistema BoLA (Bovine Lymphocyte Anti-
gen). Localizados no cromossomo 23, estes genes codificam glicoproteínas de su-
perfície celular que atuam como receptores nas células apresentadoras de antígenos,
acoplando e apresentando peptídeos antigênicos para os linfócitos T, responsáveis
pelo início da resposta imune. Desta forma, variações nos genes de classe I e II deste
complexo poderiam influenciar a capacidade imune dos animais, e os mecanismos
de resistência e desenvolvimento da resposta imunológica poderiam ser elucidados
a partir da compreensão da expressão destes genes (BIEGELMEYER et al., 2012).
Associações significativas entre alelos microssatélites ou PCR-RFLP (Polymera-
se Chain Reaction – Restriction Fragment Lenght Polymorphism) e resistência bovina
ao carrapato foram observadas nos alelos BoLA-DRB3.2 (MARTINEZ et al., 2006),
DRB1 e DRB3 (UNTALAN et al., 2007) e DRB1 e DRBP1 (ACOSTA-RODRÍ-
GUES et al., 2005). Estes resultados confirmam que há evidência científica suficien-
te suportando a função destes locos na resistência bovina.
Nos últimos anos, análises de ligação e estudos de associação genômica ampla
(Genome-Wide Association Studies - GWAS) com marcadores moleculares do tipo
microssatélites foram realizadas para fazer varreduras nos cromossomos bovinos,
visando à identificação de efeitos significativos para a característica de resistência ao
carrapato. Para estes trabalhos, foi utilizada uma família F2 de referência (Holandês
x Gir) desenvolvida na Embrapa Gado de Leite em Minas Gerais no período de 1999
a 2005. Esta família de 382 animais F2 foi avaliada para resistência ao carrapato por
meio de infestação artificial durante duas estações do ano, conforme descrito por
Gasparin et al. (2007). De acordo com Regitano et al. (2008), cinco QTLs localiza-
dos nos cromossomos 4, 5, 11, 18 e 23 foram detectados na estação chuvosa e três
QTLs nos cromossomos 7, 10 e 14 foram identificados na estação seca, indicando
92 Capítulo 6 Resistência genética de bovinos ao carrapato Rhipicephalus (Boophilus) microplus

interação genótipo X ambiente para esta característica. Peixoto et al. (2008) analisa-
ram esta mesma população F2 e identificaram mais dois QTLs nos cromossomos 15
e 27, explicando 7,1% da variabilidade fenotípica observada durante a estação seca.
No total, os QTLs mapeados nesta família explicaram 13,1% da variação fenotípica
durante a estação chuvosa e 18,4% na estação seca.
Machado et al. (2010) analisaram 376 animais desta mesma população F2 com
180 marcadores microssatélites, que cobriam todos os cromossomos autossômi-
cos. Os autores encontraram seis QTLs que apresentaram efeitos significativos na
carga parasitária nas diferentes estações, indicando também a influência ambiental
na contagem dos carrapatos. Durante a estação seca QTLs foram identificados nos
cromossomos 2 e 10; na estação chuvosa os QTLs foram detectados nos cromosso-
mos 5, 11 e 27 enquanto que no cromossomo 23 foi encontrado um QTL em ambas
estações, localizado na região genômica que contém os genes do sistema BoLA.
Análise de associação genômica usando SNPs é outra estratégia que tem sido
usada para detectar evidências de associação com resistência ao carrapato por todo
o genoma. Várias regiões genômicas localizadas em mais de 13 cromossomos foram
identificadas usando chips contendo 10.000 SNPs em seis diferentes raças compos-
tas de gado de leite. A maioria dos marcadores explicou apenas uma pequena pro-
porção, aproximadamente 1%, da variação fenotípica da característica, sugerindo
que se SNPs forem usados em programas de seleção deverá ser por meio de um
painel de marcadores e não por meio de um marcador individual com efeito maior
(BARENDSE, 2007; TURNER et al., 2010).
Utilizando os genótipos dos marcadores que foram significativamente associa-
dos com a contagem de carrapatos nos trabalhos de Barendse (2007) e Turner et
al. (2010), e complementando com marcadores adicionais localizados nas mesmas
regiões genômicas, Porto Neto et al. (2010a; 2011b) confirmaram os QTLs identi-
ficados nos cromossomos 3 e 10 em bovinos de leite e na raça Brahman. Os interva-
los dos QTLs foram reduzidos e genes candidatos foram identificados. Entretanto,
análises adicionais mostraram que nenhum dos genes candidatos estudados foram
responsáveis pela mutação causativa.
Resultados obtidos a partir de padrões de expressão gênica analisados após a in-
festação artificial de animais resistentes e susceptíveis também são importantes para
identificação de genes candidatos para a característica de resistência ao carrapato.
Wang et al. (2007) analisaram uma população de animais Hereford x Shorthorn re-
sistentes e susceptíveis ao carrapato. A infestação com as larvas de carrapato resultou
em um padrão de expressão gênica que foi comum aos dois grupos. Especificamente,
72 genes apresentaram maior nível de expressão e 76 genes tiveram nível menor de
expressão na pele dos dois grupos de animais após a infestação. Dezoito genes foram
mais expressos nos bovinos considerados altamente resistentes enquanto 48 genes
apresentaram maiores níveis de expressão nos animais de baixa resistência. Entre
eles, os genes do colágeno tipo I, III e IV apresentaram expressão mais alta nos
animais resistentes quando comparados aos animais susceptíveis. Esses resultados
sugerem que parte da variação genética para esta característica pode ser explicada por
genes relacionados ao tecido epitelial.
Capítulo 6 Resistência genética de bovinos ao carrapato Rhipicephalus (Boophilus) microplus 93

Piper et al. (2008) investigaram a expressão diferencial de 44 genes associados


com resposta imune, queratina e colágeno na pele de animais das raças Holandês
(susceptível) e Brahman (resistente). Não foi detectada nenhuma diferença de ex-
pressão gênica para os genes relacionados com queratina e colágeno nas duas raças,
contrariando os resultados anteriores de Wang et al. (2007). Entretanto, foram ob-
servadas diferenças nos genes relacionados com a inflamação inata, incluindo vá-
rios receptores toll-like (TLR: TLR5, TLR7, TLR9), quimiocinas e seus receptores
(CCR1, CCl2, CCL26), citocinas e seus fatores associados (IL-1β, IL-10, Traf-6,
NFKBp50), os quais apresentaram maiores níveis de expressão no sítio de fixação
das larvas de carrapato nos animais de raça holandesa. Segundo Porto Neto et al.
(2011b), é possível que os altos níveis de inflamação local em resposta a fixação das
larvas nos animais susceptíveis não seja uma característica de defesa do animal con-
tra o carrapato, mas que seja um mecanismo utilizado pelo carrapato para alterar a
fisiologia do hospedeiro, visando aumentar o fluxo sanguíneo no local de fixação da
larva e, assim, proporcionar uma maior oferta de nutrientes.
Porto Neto et al. (2010b) utilizaram metanálise para combinar resultados de GWAS
e de estudos de expressão gênica. Em dois trabalhos de GWAS foram analisados 8.000
SNPs em gado de leite (TURNER et al., 2010) e 54.000 SNPs em bovinos da raça
Brahman. As análises de expressão gênica foram realizadas com 18.000 sondas gêni-
cas em bovinos das raças Holandês e Brahman por Piper et al. (2008). As regiões de
SNPs significativas e genes expressos foram mapeados no genoma bovino e as regiões
sobrepostas foram identificadas nos cromossomos 2, 10, 13 e 19 e incluíram 20 genes.

SELEÇÃO GENôMICa

Grandes avanços em produtividade têm sido obtidos na pecuária oriundos do


trabalho realizado por programas de avaliação genética por meios tradicionais, a
partir das informações fenotípicas de cada indivíduo e de todos os seus parentes,
interligadas por meio de uma matriz de parentesco nas equações de modelos mistos.
Este método tradicional para estimar valor genético tem consistentemente gerado
ganhos genéticos anuais para a maioria das características produtivas avaliadas pelos
programas de melhoramento, não só no Brasil, como no mundo todo.
Até recentemente, a incorporação de informações de marcadores moleculares
em programas de melhoramento genético, por meio da seleção assistida por marca-
dores, tem se baseado na utilização de alguns poucos marcadores e, salvo algumas
raras exceções, não tem trazido ganhos adicionais significativos aos já obtidos pela
seleção tradicional. Isso se deve ao fato de que, geralmente, as características de
importância econômica são controladas por muitos genes e, portanto, a informa-
ção destes poucos marcadores explica somente uma pequena parcela das diferenças
genéticas observadas entre os animais. Por outro lado, inovações nas tecnologias
de sequenciamento de DNA e de genotipagem de marcadores moleculares do tipo
SNP, difundidas na última década, viabilizaram a implementação de métodos para
praticar a seleção assistida por marcadores em escala genômica, a qual é denominada
de seleção genômica (MEUWISSEN et al., 2001).
94 Capítulo 6 Resistência genética de bovinos ao carrapato Rhipicephalus (Boophilus) microplus

Em vez do mapeamento de limitado número de QTLs, todo o genoma é dividi-


do em segmentos cromossômicos, definidos por marcadores adjacentes, e todos os
QTLs são mapeados. A seleção genômica explora o desequilíbrio de ligação (DL),
sob a pressuposição de que os efeitos dos segmentos cromossômicos serão os mes-
mos em toda a população porque os marcadores estão em DL com o QTL que eles
delimitam. Desta forma, a densidade de marcadores deve ser suficientemente alta
para assegurar que todos os QTLs estejam em DL com os marcadores ou com os
haplótipos dos marcadores, o que só é possível com uso de chips de alta densidade e
com cobertura genômica (VAN TASSELL et al., 2007).
Atualmente, estão disponíveis no mercado chips de alta densidade para a genoti-
pagem de marcadores do tipo SNP, que podem ter 777.962 marcadores no caso do
Illumina High Density Bovine Bead Chip Array ou 648.874 SNPs no caso do Affyme-
trix Axiom Genome Wide BOS 1 Array. Outro chip muito usado é o BovineSNP50K
da Illumina que tem a capacidade de genotipar, aproximadamente, 54.000 SNPs. A
utilização destes chips permite investigar todo o genoma em busca das variações que
estão associadas com diferenças de desempenho dos animais e, a partir desta infor-
mação, estimar valores genéticos em escala genômica (valores genéticos genômicos
- VGG), os quais têm proporcionado ganhos em acurácia e redução do intervalo de
gerações, entre outras vantagens.
De forma análoga ao que acontece no melhoramento tradicional, na seleção ge-
nômica não há necessidade de se identificar os genes ou mutações específicas, que
tem efeito sobre a(s) característica(s) avaliada(s). São necessários, entretanto, mui-
tos SNPs distribuídos por todo o genoma, para que um ou mais desses marcadores
esteja ligado a cada gene afetando as características de interesse, para que a transmis-
são dos fragmentos do genoma possa ser rastreada dos pais para os filhos. Os mé-
todos de seleção genômica permitem que a identificação dos animais geneticamente
superiores seja feita antes da coleta de dados fenotípicos, acelerando o processo de
tomada de decisões e diminuindo custos, desde que uma ampla população de refe-
rência seja formada com o aporte tanto de dados fenotípicos como genotípicos.
Outra vantagem da seleção genômica é que por meio dos marcadores é possível
corrigir os eventuais erros nos dados de pedigree, que prejudicam a estimativa dos
valores genéticos e diminuem o ganho nas avaliações tradicionais. Além disso, quan-
do se utiliza a matriz de parentesco baseada em pedigree, considera-se apenas uma
proporção média de genes compartilhados entre os animais parentes. De posse das
informações de marcadores SNPs é possível corrigir a matriz de parentesco e utilizar
informações mais precisas da correlação entre parentes no cálculo das DEPG (DEPs
Genômicas). O modelo conceitual elementar para a implementação da seleção genô-
mica, ou seja, para estimar os efeitos dos marcadores e valores genômicos, pode ser
n
representado por: yi = µ + ∑ xij g j +ε i , em que, yi = fenótipo observado do animal i;
j=1

m = média geral; xij = variável indicadora que relaciona o efeito do genótipo gj ao


fenótipo observado do animal i; e ei é um erro aleatório. O valor genômico (aˆi ) de
um determinado animal i pode ser predito simplesmente somando-se as estimativas
dos efeitos dos marcadores disponíveis: ˆai = ∑ xij ˆg j .
Capítulo 6 Resistência genética de bovinos ao carrapato Rhipicephalus (Boophilus) microplus 95

Basicamente, para a implementação da seleção genômica, três etapas principais


são necessárias: (1) genotipagem de uma população referência, caracterizada fenoti-
picamente, com conjuntos de SNPs em média e/ou alta densidade e posterior esti-
mativa dos efeitos dos marcadores; (2) validação dos efeitos estimados em um grupo
de animais que não pertence à população referência e, finalmente; (3) a predição dos
valores genéticos de indivíduos candidatos à seleção, baseados nos genótipos dos
marcadores e nos efeitos estimados.
A implantação de práticas de melhoramento genético nos rebanhos depende
da identificação do grau de resistência ao carrapato de cada indivíduo. A fenoti-
pagem para a característica de resistência ao carrapato (acompanhamento da carga
parasitária) ao sobreano vem sendo utilizada desde 2001 como critério de seleção
dos rebanhos da Conexão Delta G, uma associação de criadores das raças Here-
ford, Braford e Nelore com fazendas em sete estados do País (Bahia, Goiás, Mato
Grosso do Sul, Mato Grosso, Paraná, Rio Grande do Sul e São Paulo). Entretan-
to, observou-se uma estimativa de herdabilidade apenas moderada nos rebanhos
desses criadores. Isto é, somente ao redor de 20% da superioridade fenotípica dos
animais para a resistência aos carrapatos era de origem genética aditiva (CARDO-
SO et al., 2006).
Outro fator limitante identificado na seleção fenotípica para o uso de avalia-
ção genética em larga escala foi o custo elevado da coleta de dados, pois além de
requerer técnicos capacitados para realizar as contagens, é necessário expor os ani-
mais ao desafio por carrapatos, podendo diminuir o desempenho destes em outras
características de importância econômica (p.ex., ganho de peso, taxa de prenhez,
etc.), aumentar os casos de Tristeza Parasitária Bovina (TPB), contaminar pasta-
gens, além da necessidade de tratamento de animais doentes (CARDOSO et al.,
2011).
A Embrapa, a Conexão Delta G e a Empresa Gensys Consultores Associados S/S
firmaram um convênio em 2009, com apoio da Associação Brasileira de Hereford e
Braford, para desenvolver um projeto de pesquisa, visando o avanço do conhecimen-
to dos mecanismos genéticos de resistência aos carrapatos em bovinos e, também,
o desenvolvimento de métodos e estratégias para combinar ferramentas de genética
quantitativa e molecular para implementar ferramentas de seleção genômica para
essa característica. A estratégia adotada envolveu os seguintes passos:
1. Coleta de dados de contagem de carrapatos para caracterização do nível de
resistência em 3.114 animais das raças Hereford e Braford dos rebanhos vin-
culados à Conexão Delta G no sul do Brasil;
2. Formação de um banco de dados combinando informações de contagens de
carrapatos coletadas desde 2001 pelo Gensys nesses rebanhos (3.413 regis-
tros), os dados de pedigree (incluindo mais de 15.000 animais) e as contagens
durante a execução do projeto;
3. Extrações de amostras de DNA de 2.160 animais (1.898 Braford e 262 Here-
ford), que tinham pelo menos duas contagens de carrapato dentro dos 3.114
avaliados, para estudo do código genético (genotipagem) com 54,6 mil mar-
cadores SNPs cobrindo todo o genoma bovino (Illumina® Bovine SNP50 Be-
adChip);
96 Capítulo 6 Resistência genética de bovinos ao carrapato Rhipicephalus (Boophilus) microplus

4. Utilização conjunta das informações de contagens de carrapato, pedigree e


dos marcadores moleculares utilizando a metodologia de uma etapa (AGUI-
LAR et al., 2010) para predizer a resistência genética de animais das raças
Hereford e Braford ao carrapato, por meio do procedimento denominado de
seleção genômica.
A utilização das informações de marcadores moleculares associados aos genes
responsáveis pela resistência à infestação por carrapatos em bovinos Hereford e Bra-
ford permitiu aumentar a herança genética estimada desta característica passando
dos 20%, tipicamente encontrados quando se usam somente informações de pedi-
gree e os dados de contagens, para 29% no presente estudo. Portanto, os resulta-
dos obtidos permitiram explicar quase um terço das diferenças de infestações por
carrapatos observadas entre os animais, tendo isso sido possível por meio de fatores
genéticos aditivos, quando foram acrescentadas informações dos marcadores mole-
culares e utilizados conjuntamente os dados de contagens de carrapatos e o pedigree
dos animais (CARDOSO et al., 2011).
A validação desse resultado foi realizada pela comparação dos valores genéticos
dos animais obtidos com base nas informações dos marcadores moleculares e do
pedigree, antes da avaliação por meio da exposição aos carrapatos, com os valo-
res genéticos calculados após os animais terem sido desafiados e suas contagens
de carrapatos incluídas na avaliação genética. Essa estratégia compara os resultados
obtidos pela seleção sem expor o animal ao carrapato, a qual já pode ser feita logo
ao nascimento, com aquela realizada após o desafio com carrapatos ao redor de 18
meses de idade que, por sua vez, tem como desvantagens o aumento do custo com
tratamentos, a contaminação das pastagens e a ocorrência de casos de TPB (CAR-
DOSO et al., 2011).
A correlação entre os valores genéticos pelos dois procedimentos (já ao nasci-
mento ou após o desafio e contagens de carrapatos aos 18 meses) foi de 0,71 para a
raça Braford (Figura 6.1) e 0,60 para a raça Hereford. Esses valores de correlação,

avaliação Genômica (r=0,71)


Valor genômico (dados + pedigree + marcadores)
0,2 0,4

Correlação (r) de valores


0,0

genéticos de animais da
raça Braford obtidos a partir
de dados de contagens de
-0,2

carrapato, de pedigree e de
FIGURA 6.1.

marcadores moleculares
aos 18 meses de idade e
-0,4

pela seleção genômica ao


-0,4 -0,2 0,0 0,2 0,4 nascimento, usando somente
Valor genômico (pedigree + marcadores) dados de marcadores
moleculares e pedigree.
Capítulo 6 Resistência genética de bovinos ao carrapato Rhipicephalus (Boophilus) microplus 97

relativamente alto para o Braford e moderado para o Hereford, demonstram a viabi-


lidade da utilização da seleção genômica nessas raças. Os valores mais baixos para a
raça Hereford eram esperados pelo menor número de animais avaliados. Por outro
lado, a correlação entre os valores genéticos estimados com base apenas no pedigree
(sem informação de marcadores) antes e depois de obter os dados de contagens em
animais jovens foi de apenas 0,27 (Figura 6.2). Utilizando estratégias semelhantes de
seleção de animais logo ao nascimento, esses resultados permitiram estimar que os
ganhos genéticos com a seleção genômica (que inclui as informações de marcadores)
seriam duas vezes maiores do que os previstos com a seleção tradicional, baseada
somente em dados de pedigree.
É importante destacar também na Figura 6.2, que muitos animais ficam com valor
genético estimado pelo pedigree igual a zero, pois de fato não há informação para
caracterizar geneticamente os filhos de reprodutores múltiplos e de touros e vacas
que não tenham outros filhos ou parentes com fenótipos (contagem de carrapatos).
Por outro lado, observa-se na Figura 1 que os marcadores moleculares fornecem in-
formação para cálculo do valor genético de todos os animais, independentemente de
seus pedigrees serem mais ou menos completos (CARDOSO et al., 2011).
As primeiras avaliações genômicas de touros das raças Hereford e Braford ge-
raram um dos mais relevantes resultados deste trabalho (CARDOSO et al., 2012),
tornando disponível aos criadores destas raças, de forma inédita no Brasil, a DEPG,
a tecnologia mais moderna de avaliação da qualidade do material genético oferecido
aos criadores. A partir desta publicação, os produtores podem praticar a escolha de
touros-pais para serem usados no melhoramento dos seus plantéis via inseminação
artificial com o auxílio de informações genotípicas associadas às informações fenotí-
picas e de pedigree obtidas do banco de dados histórico dos criadores participantes
do Projeto.
Além disso, para a seleção de animais jovens, o modelo proposto para as raças
Braford e Hereford prevê que o criador ou sua associação contratem os serviços

avaliação Genética Convencional (r=0,27)


0,4
Valor genético (pedigree + dados)
0,0 0,2

Correlação (r) de valores


genéticos de animais da
-0,2

raça Braford obtidos a partir


FIGURA 6.2.

de dados de contagens de
carrapato e de pedigree aos
-0,4

18 meses de idade e pela


-0,4 -0,2 0,0 0,2 0,4 seleção ao nascimento pela
Valor genético (somente pedigree) média dos pais, usando
somente dados de pedigree.
98 Capítulo 6 Resistência genética de bovinos ao carrapato Rhipicephalus (Boophilus) microplus

de genotipagem e de predição genômica e recebam a informação dos genótipos de


todos os marcadores para os indivíduos testados e dos valores genéticos calculados
utilizando a informação desses marcadores. Assim, os produtores, além de selecio-
nar os animais superiores, poderão futuramente incorporar essas informações nos
programas de melhoramento que participam e validar a associação desses marcado-
res com características incluídas nos seus programas de seleção.
As ferramentas genômicas desenvolvidas, uma vez incorporadas aos programas
de seleção nacionais e internacionais, servirão para desenvolver linhagens de bovinos
mais resistentes ao carrapato, as quais serão capazes de produzir carne de qualidade
com menor uso de insumos em regiões de prevalência desse ectoparasita.

CONCLUSÃO

O uso contínuo de tratamentos com acaricidas para controlar o carrapato em


populações bovinas tem historicamente levado ao aparecimento de cepas resistentes
deste ectoparasita aos princípios ativos utilizados, gerando grandes despesas com
tratamentos ineficazes e a necessidade de altos investimentos para descoberta de
novas drogas. A incorporação de métodos de controle não químicos pode reduzir o
uso de tratamentos carrapaticidas e, consequentemente, os resíduos químicos, evi-
tando problemas comerciais e de saúde ambiental e pública.
O entendimento da variação genética e dos mecanismos fisiológicos que levam
às diferenças fenotípicas associadas à resistência ao carrapato é de grande auxílio no
desenvolvimento de métodos antiparasitários efetivos, como vacinas multiantígeno
e/ou aumento da resistência genética do rebanho. Apesar de sua grande importância
econômica, a resistência genética à infestação por carrapatos é de difícil medição e o
acompanhamento nas fazendas depende da exposição do animal às infestações e do
monitoramento constante destas.
A seleção genômica para a característica resistência ao R. microplus permitirá a
identificação mais precisa destes indivíduos, eliminando a necessidade de exposição
dos animais ao parasitismo e possibilitando a classificação destes quando ainda jovens.
Os grandes avanços que vem ocorrendo na genotipagem, sequenciamento e quan-
tificação da expressão gênica em larga escala, sugerem que a aplicação destas novas
tecnologias, em combinação com os métodos tradicionais de melhoramento genético,
poderá contribuir para aumentar a eficiência da seleção para resistência ao carrapato.

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7 Vacinas contra o
carrapato-do-boi
no Brasil

Rodrigo Casquero Cunha


Renato Andreotti
Fabio Pereira Leivas Leite
Capítulo 7 Vacinas contra o carrapato-do-boi no Brasil 105

Rhipicephalus (Boophilus) microplus é um dos ectoparasitos que causam maior


impacto econômico, levando a grandes perdas para a bovinocultura brasileira. Esses
prejuízos acontecem, em parte, de maneira direta, pelo efeito da picada: irritabilidade,
perda de sangue, perda de peso, diminuição na produção de leite, predisposição à mií-
ases, danos no couro e transmissão dos agentes parasitários e infecciosos. São amplia-
dos, também, de forma indireta pelo custo do controle químico e os danos causados
pelos resíduos tóxicos deixados nos subprodutos e no ambiente (HORN, 1983).
Os rebanhos leiteiros no Brasil são, em sua maioria, estabelecidos em raças euro-
peias (Bos taurus) ou mestiças. Os rebanhos de gado de corte, por sua vez, apesar da
menor presença de raças européias, têm sofrido um aumento no uso destas nos cru-
zamentos industriais ao longo do tempo. Desta forma, considerando que a espécie
B. taurus é mais susceptível à infestação por carrapato do que Bos indicus, é clara a
necessidade do estabelecimento de um método de controle sistemático do carrapato
(GOMES, 1995) e, para isso, é imprescindível a busca e proposição de novas ferra-
mentas de controle.
Há uma busca mundial por novas alternativas de controle do carrapato, sendo
que, o controle por meio de vacinas tem sido o foco principal de muitos pesquisado-
res. O manejo integrado de pragas para o controle do carrapato, com o uso de vaci-
nas associado à utilização de produtos químicos e a rotação de pastagens pode abrir
possibilidades para o controle mais efetivo do carrapato. Espera-se, pois, com o uso
de vacinas, reduzir a contaminação ambiental e a seleção de carrapatos resistentes
aos princípios ativos químicos.
Dentro da perspectiva de encontrar novas estratégias para o controle do carrapa-
to, na Embrapa Gado de Corte tem sido produzidos e avaliados antígenos vacinais
recombinantes presentes em um isolado regional de R. microplus.

TIPOS DE CONTROLE

O controle de R. microplus, que é a principal espécie de carrapato que compromete


a produtividade da pecuária bovina, ainda é um grande problema para o sistema pro-
dutivo de bovinos no Brasil. Tal constatação é evidente, principalmente, devido ao au-
mento da pressão para seleção de indivíduos resistentes deste carrapato aos diferentes
princípios químicos ativos, limitando o sucesso do seu principal método de controle.
Formas de controle alternativo do carrapato vêm sendo estimuladas apesar de re-
sultarem, até o momento, respostas ainda pouco expressivas. Os métodos empregados
são os mais variados: seleção de bovinos resistentes aos carrapatos; rotação de pasta-
gens (ELDER et al., 1980); cultivo de pastagens que dificultam a sobrevivência das
larvas (SUTHERST et al., 1982); manejo de predadores naturais, como Egretta íbis
– ou garça-vaqueira (ALVES-BRANCO et al., 1983), formigas (GONZALES, 1995);
uso de patógenos como a bactéria Cedecea lapagei (BRUM, 1988); o fungo Beauveria
bassiana (CORDOVÉS, 1997), e inúmeros fitoterápicos (ANDREOTTI et al., 2013).
O controle químico é, ainda, o mais amplamente utilizado no combate ao carra-
pato, e a aplicação das formulações feita por diversas formas, tais como: aspersão,
imersão (banho em solução aquosa), no dorso (pour on), por injeção ou por inges-
106 Capítulo 7 Vacinas contra o carrapato-do-boi no Brasil

tão de bolos gástricos (ANDREOTTI et al., 2002). Os princípios ativos mais utili-
zados têm sido os derivados de piretróides, ivermectinas e benzoilfeniluréia (VAZ
JÚNIOR, 1997), sendo que para todos estes já foi registrado populações de carra-
patos resistentes (ALVES-BRANCO et al., 1992).
O uso de acaricidas de maneira extensiva leva a problemas como o aumento do
custo de produção, devido à dificuldade de conduzir o gado ao brete e estresses de-
correntes do manejo, ao uso de doses inadequadas (aumento compensatório na bus-
ca de eficácia) e diminuição do período de proteção. Além disso, promove a seleção
de linhagens de carrapatos geneticamente resistentes, tornando o controle difícil e
aumentando o custo do tratamento. Nos últimos anos, a resistência dos carrapatos
aos princípios ativos vem aumentando de forma mais intensa comprometendo o uso
de certas moléculas no manejo do controle de carrapato em diversas regiões produ-
toras (CATTO et al., 2010; GOMES et al., 2011).
A observação de que o número de carrapatos que se desenvolvem em raças zebu-
ínas é menor do que em raças européias indicou ser possível desenvolver raças bo-
vinas resistentes. Esta resistência está associada ao sistema imunológico dos hospe-
deiros, já que, em uma primeira infestação, o número de carrapatos que completa o
ciclo é semelhante em todas as raças (HEWETSON, 1972; MATTIOLI et al., 1993;
GHOSH et al., 1999). A principal dificuldade para estes avanços é a de selecionar
animais resistentes sem que haja perda de características de produção, fazendo com
que esta abordagem para o controle de R. microplus não seja factível no curto ou
médio prazo (FURLONG, 2005). Esta resistência manifesta-se por diminuição do
número e do tamanho dos carrapatos e pode ser transmitida pelo soro (ROBERTS;
KERR, 1976) e por células de gânglios linfáticos (WIKEL et al., 1996). A demons-
tração de que drogas imunossupressoras eliminam esta resistência reafirmou a natu-
reza imune desta resposta (BERGMAN et al., 2000).
As vacinas surgem neste contexto como uma ferramenta alternativa para o con-
trole do carrapato, podendo ser usadas em associação com o controle químico, di-
minuindo o número de aplicações dos acaricidas, os custos gerais envolvidos, e os
impactos sobre o ambiente e os alimentos produzidos. Naturalmente, os custos de
produção serão reduzidos desde que os custos com vacinas associadas aos químicos
convencionais sejam menores do que os gastos existentes ao utilizar apenas o con-
trole químico. Em meio à grande procura por formas alternativas de controle do
carrapato, o controle por meio de vacinas, com a indução da resposta imune em bo-
vinos, contra os carrapatos, tem mostrado resultados promissores (ANDREOTTI
et al., 2002). As principais vantagens de uma vacina sobre os acaricidas são, princi-
palmente, por não serem agentes químicos, por terem um menor custo e porque o
desenvolvimento de carrapatos resistentes à vacina é mais lento do que aos produtos
químicos (WILLADSEN, 1997).

CONTROLE POR MEIO DE VaCINaS

Em meados de 1980, na Austrália, pesquisadores começaram a estudar a resposta


imune dos bovinos contra os carrapatos R. microplus. Os primeiros estudos cien-
Capítulo 7 Vacinas contra o carrapato-do-boi no Brasil 107

tíficos com formulações vacinais contra este ectoparasito a serem publicados são
datados de 1986 (AGBEDE; KEMP, 1986; JOHNSTON et al., 1986; KEMP, 1986)
e foram encorajados por pesquisa feita na década anterior. Nessa última, os autores
testaram duas formulações vacinais: a primeira composta de antígenos derivados
de intestino e ovário; e a segunda composta de extrato de todos os órgãos inter-
nos – ambas de teleóginas semi-ingurgitadas de Dermacentor andersoni. Relataram
que a utilização de glândulas salivares como antígeno em bovinos não foi capaz de
gerar imunidade ao carrapato, assim como, antígenos derivados de fêmeas adultas
não ingurgitadas foram ineficazes como imunógenos, sugerindo uma mudança nos
padrões de expressão de antígenos em fêmeas alimentadas em relação às não alimen-
tadas (ALLEN; HUMPHREYS, 1979).
Bovinos da raça Hereford (Bos taurus), com 12 meses de idade, e vacinados com
extratos de teleóginas de R. microplus, demonstraram um perfil diferente de resis-
tência ao carrapato quando comparado àqueles que adquiriram resistência ao serem
expostos a sucessivas infestações. Observou-se que, nesses últimos, os mecanismos
da resistência atuavam na fase larval do carrapato, enquanto que nos animais vacina-
dos, eles atuavam na fase adulta, provocando lesões no intestino com consequente
extravasamento de hemácias para a linfa ou então a diluição da mesma. Neste mesmo
experimento, até 60 % das teleóginas sofreram algum tipo de dano no intestino e,
para que as lesões ocorressem, demonstrou-se que a presença das proteínas do siste-
ma complemento era necessária, sugerindo que ocorreria a lise das células intestinais
pelo sistema complemento (KEMP et al., 1986).
Após a constatação de que a inoculação de extratos de fêmeas adultas (teleógi-
nas) de R. microplus em bovinos produziu uma resposta imune mediada por anti-
corpos contra o tecido intestinal do carrapato (AGBEDE et al., 1986; KEMP et al.,
1986), investigações subsequentes identificaram uma glicoproteína presente no in-
testino dos carrapatos capaz de induzir imunoproteção (WILLADSEN et al., 1988;
RAND et al., 1989). Diferentes protocolos foram utilizados para isolar e purificar
este antígeno protetor. Pesquisadores australianos isolaram uma glicoproteína de 89
kDa, denominada Bm86 (WILLADSEN et al., 1989), expressa em células do intes-
tino de R. microplus (GOUGH; KEMP, 1993). Esta proteína foi clonada, e expressa
em Escherichia coli e utilizada para vacinar bovinos resultando em 77% de prote-
ção (RAND et al., 1989). Este imunógeno proporcionou proteção de 88% quando
expresso sistema eucarioto (sistema baculovírus) (RICHARDSON et al., 1993).
Níveis distintos de eficácia foram obtidos quando expresso em levedura (RODRI-
GUEZ et al., 1994; DELA FUENTE et al., 1995).
No Brasil, foi demonstrado que o uso da Bm86, em bovinos submetidos à in-
festação natural de R. microplus, reduziu entre 45% e 60% o índice de infestação
dos bovinos vacinados (ANDREOTTI, 2006). Porém, a eficácia das vacinas que
já estiveram disponíveis comercialmente variou entre 51% a 91% dependendo da
população de carrapatos e da condição nutricional dos bovinos utilizados nos testes
(PARIZI et al., 2009).
Foi sugerido que a variação na eficácia observada entre diferentes regiões do mun-
do era devido às variações nas sequências de aminoácidos das Bm86 entre as diferen-
tes populações de carrapatos (GARCIA-GARCIA et al., 2000). De fato, análises de
108 Capítulo 7 Vacinas contra o carrapato-do-boi no Brasil

populações de carrapatos da Argentina mostraram polimorfismos no gene da Bm86,


que resulta em uma proteína solúvel em vez da proteína ligada à membrana como as
detectadas em carrapatos da Austrália e Cuba, o que explicaria porque os carrapatos
argentinos são resistentes à vacinação com Bm86. Para superar esta resistência, uma
nova vacina recombinante foi produzida a partir do gene da Bm95 (alelo do gene
Bm86). Este novo antígeno foi eficiente para proteger bovinos de infestações por
carrapatos da Argentina e Cuba (GARCÍA-GARCÍA et al., 2000).
Variações nas sequências de aminoácidos superiores a 2,8% seriam suficientes
para diminuir a eficiência da vacinação quando antígenos recombinantes são utiliza-
dos (GARCÍA-GARCÍA et al., 1999). Cepas de várias regiões do Brasil, Argentina,
Uruguai, Venezuela e Colômbia foram analisadas e ficou demostrado que os genes
das Bm86 e Bm95 apresentam variações que vão de 3,4% a 6,8% e de 1,14% a 4,56%
nas sequências de aminoácidos, respectivamente (SOSSAI et al., 2005). Em estu-
do de variabilidade da Bm86-CG, uma proteína homóloga a Bm86, isolada de uma
cepa de Campo Grande - Mato Grosso do Sul, mostrou variações de 3,5% e 3,7%
na sequência de aminoácidos quando comparada às Bm86 e Bm95, respectivamente
(ANDREOTTI et al., 2008).
Além disso, os bovinos vacinados com Bm86 mostraram níveis variáveis de re-
sistência contra espécies próximas filogeneticamente de R. microplus (FRAGOSO
et al., 1998; DE VOS et al., 2001; ODONGO et al., 2007). Estes níveis de proteção
refletem não só a variação entre isolados de R. microplus, mas também as relações
filogenéticas entre diferentes espécies de carrapatos, indicando que os epítopos
imunologicamente importantes são, pelo menos, parcialmente conservados (AN-
DREOTTI et al., 2008; SOSSAI et al., 2005; ODONGO et al., 2007).
A proteína Bm91 também foi testada como antígeno vacinal, porém em associa-
ção com a Bm86 (WILLADSEN et al., 1996), e foi caracterizada como tendo ativi-
dades carboxipepitidase (JARMEY et al., 1995).
Na Austrália, a vacina baseada na proteína Bm86 foi comercializada com o nome
de TickGARD® e, em Cuba, com o nome de GAVAC®. As vacinas desenvolvidas
a partir da Bm86 conferem proteção parcial aos bovinos contra futuras infestações
por R. microplus diminuindo o número de carrapatos, a produção de ovos e a fertili-
dade. Esses resultados, no entanto, não asseguram a proteção desejada na produção
bovina, sugerindo a necessidade de mais de um antígeno protetor.
Além do antígeno Bm86, que compõem as vacinas já existentes, outras proteínas
também conferem algum grau de imunoproteção ou induzem a produção de anti-
corpos que interferem no sucesso reprodutivo do carrapato, como por exemplo:
um precursor de protease aspártica acumulado no ovo (BYC- BoophilusYolk pro-
Cathepsin) (LOGULLO et al., 1998) e inibidores de tripsina provenientes de larvas
de carrapato, BmTIs (ANDREOTTI et al., 2002).
Já foi demonstrado que anticorpos funcionais podem ser encontrados na hemo-
linfa de carrapatos quando os carrapatos se alimentam em um bovino imunizado (DA
SILVA VAZ et al., 1996). Esta observação permitiu a produção de antígenos de ou-
tros órgãos do carrapato e não somente do intestino e da saliva. A vacinação de bovi-
nos com a BYC nativa e recombinante foi capaz de estimular uma resposta humoral
dos bovinos (DA SILVA VAZ et al., 1998). A capacidade da BYC de induzir uma res-
Capítulo 7 Vacinas contra o carrapato-do-boi no Brasil 109

posta imunitária contra R. microplus protetora em bovinos foi testada por ensaios de
vacinação e por inoculação de anticorpo monoclonal (MAb) anti-BYC em teleóginas
totalmente ingurgitadas. Nas experiências de imunização, as medições de vários parâ-
metros biológicos demonstraram uma proteção parcial contra R. microplus, variando
de 14% a 36%. A inoculação do MAb produziu uma diminuição dose dependente na
oviposição e sobrevivência do ectoparasita (DA SILVA VAZ et al., 1998).
A imunização de bovinos com uma associação de BmTIs, purificadas em coluna
de tripsina sepharose, apresentou 72,8% de eficiência na proteção contra o carrapa-
to-do-boi (ANDREOTTI et al., 2002). Um peptídeo sintético foi desenhado com
base em uma sequência conservada de aminoácidos dessas BmTIs, porém, quando
testado em stall test, apresentou 18,4 % de proteção contra o carrapato (ANDRE-
OTTI et al., 2007).
Foi demonstrado que um peptídeo quimérico recombinante, desenhado a par-
tir das sequências de BmTI e carrapatin, induziu resposta imune em camundongos
Balb/C, mas quando utilizado em bovinos com adjuvante completo de Freud não
induziu resposta protetora (SASAKI et al., 2006).
Um desses inibidores foi descrito pela Embrapa Gado de Corte em associação
com a Escola Paulista de Medicina, denominado BmTI-A (TANAKA et al., 1999).
Pesquisadores da Embrapa Gado de corte criaram uma sequência de DNA sintética
deste gene e a clonaram em um plasmídeo de expresssão em Pichia pastoris para a
expressão do gene sintético. A proteína expressa por este sistema foi denominada
RmLTI e, após ser utilizada para a vacinação, conferiu proteção de 32% em bovinos
infestados com R. microplus (ANDREOTTI et al., 2012).
Glutationa-S-transferases (GSTs) é uma família de enzimas envolvidas na desin-
toxicação metabólica de xenobióticos e compostos endógenos (AGIANIAN et al.,
2003). A imunização de bovinos com essa enzima recombinante de Haemaphysalis
longicornis (rGCT-HL) induziu uma resposta imunitária parcial em bovinos, indica-
da pela diminuição do número de teleóginas que sobreviveram nos animais vacina-
dos, chegando a 57% de eficácia média (PARIZI et al., 2011).
A enzima VTDCE (Vitellin Degrading Cysteine Endopeptidase) é um tipo de
Catepsina L encontrado em ovos de R. microplus (SEIXAS et al., 2003) caracte-
rizada como a proteína mais ativa na hidrólise da vitelina. Utilizada em ensaios de
vacinação, animais que receberam quatro doses de 100 µg de VTDCE produziram
anticorpos específicos contra VTDCE gerando uma resposta imune com proteção
parcial ao desafio com larvas de R. microplus. Os pesos de ovos férteis de teleóginas
de animais vacinados diminuíram aproximadamente 17,6% e a eficácia média obser-
vada foi de 21% (SEIXAS et al., 2008).
Outras proteínas também têm sido isoladas e expressas de forma recombinante,
porém, ainda não foram testadas em desafios com R. microplus. A enzima THAP
(Tick Heme-binding Aspartic Proteinase), segundo o grupo que a isolou, conside-
rando-se que está envolvida na hidrólise da vitelina pode ser outro alvo promissor
em busca de controle imunológico do carrapato (SEIXAS et al., 2012).
O gene de uma proteína calreticulin de R. microplus (BmCRT) foi amplificado e
expresso em E. coli. A BmCRT é inoculada pelo carrapato em seu hospedeiro junto
com a saliva (REF). Conhecida como sendo ligante de cálcio, e por estar presente
110 Capítulo 7 Vacinas contra o carrapato-do-boi no Brasil

na saliva do carrapato, provavelmente auxilia na alimentação do carrapato, atuando


como agente imunossupressor e anticoagulante (REF). Ensaios de inoculação mos-
traram que a BmCRT é imunogênica, porém, nenhum teste de proteção foi realizado
(PARIZI et al., 2009).
No Brasil, o uso do peptídeo sintético (SBm7462), desenhado a partir da Bm86,
desenvolvido pela Universidade Federal de Viçosa, mostrou resultados positivos em
testes preliminares de imunoproteção de bovinos e posterior desafio com larvas,
alcançou 81,05% de eficiência (PATARROYO et al., 2002). Além disso, quando o
peptídeo SBm7462 foi utilizado para comparar a saponina e microesferas de PGLA
50:50 como adjuvantes, o imunógeno encapsulado, embora viáveis após encapsula-
ção, induziu níveis de anticorpos significativamente mais baixos do que os detecta-
dos com o peptídeo emulsionado em saponina (SALAE-JUNIOR et al., 2005).
Na tentativa de prolongar o título de anticorpos contra a Bm86 ou, até mesmo,
eliminar a necessidade de reforço vacinal periódico, outra estratégia utilizada foi o
desenvolvimento de vacinas de DNA. Ovinos, murinos e bovinos foram vacinados
com plasmídeo codificando para o gene da Bm86 obtiveram uma resposta imune hu-
moral, com produção de imunoglobulinas, especialmente do tipo IgG, contra o an-
tígeno Bm86 (DE ROSE et al., 1999). Após a vacinação, os ovinos mostraram uma
proteção parcial contra uma subsequente infestação de carrapatos, com diminuição
do peso de teleóginas recuperadas – média de 232 g no grupo controle contra 201 g
no vacinado; e do peso de ovos por teleógina – média de 1,07g no grupo vacinado
contra 0,5 no grupo controle (DE ROSE et al., 1999).
Isolamentos de anticorpos foram também utilizados na tentativa de se identificar
potenciais antígenos vacinais. MAb’s contra membranas intestinais de carrapatos
foram utilizados para precipitarem, a partir de extratos de carrapatos, antígenos so-
lúveis a serem utilizados como antígenos vacinais. A vacinação de bovinos com antí-
genos, obtidos com esta técnica, isolados a partir do MAb QU13 provocou 99% de
redução na oviposição, comparado ao grupo vacinado (LEE; OPDEBEECK, 1991).
Resultados similares também foram obtidos pela inoculação de MAb produzido
contra extratos não purificados de intestino e embrião em teleóginas totalmente
ingurgitadas de R. microplus (TORO-ORTIZ et al., 1997). Um anticorpo policlonal
purificado anti-N-acetilhexosaminidase (anti-HEX), produzido a partir da proteína
nativa purificada de extrato de larvas de R. microplus e inoculada em camundongos,
foi inoculado em teleóginas totalmente ingurgitadas e, como resultado, observou-se
26% de diminuição da oviposição (DEL PINO et al., 1998).
A avaliação sorológica de animais imunizados com diferentes antígenos para o
controle do carrapato mostrou que os níveis de anticorpos tendem a decrescer em
alguns meses, reduzindo a proteção. Isto indica a necessidade de um reforço de
vacinação com os diferentes antígenos disponíveis. Assim, o uso de adjuvantes ade-
quados é um ponto importante no processo do desenvolvimento da vacina contra o
carrapato do bovino.
Em uma vacina a especificidade da resposta imune é dada pelo antígeno, entretan-
to os adjuvantes são as substâncias que ampliam e modulam a imunogenicidade do
antígeno vacinal. Ao desenvolver uma vacina um aspecto que influencia grandemen-
te o seu desenvolvimento é a interação que ocorre entre o patógeno e o hospedeiro.
Capítulo 7 Vacinas contra o carrapato-do-boi no Brasil 111

Esta interação determina o tipo de resposta imune à qual a vacina necessita induzir
para proteger o bovino de forma eficiente em um desafio. Entretanto, vacinas con-
tra carrapato apresentam um desfio extra ao compararmos a outros patógenos, pois
estes apresentam fase distinta no hospedeiro e fora deste. Além disso, a resposta
imune a estes parasitos é muito complexa e a interação imunológica entre hospedei-
ro-parasito não está totalmente esclarecida.
Na montagem da resposta imune há uma ligação entre a resposta inata e a adap-
tativa, e baseado neste conceito um adjuvante pode amplificar a resposta adaptativa
da vacina modulando sinais envolvidos no processo de sinalização da resposta inata.
Como as modernas vacinas contra o carrapato bovino são baseadas em antígenos
sintéticos purificados os quais em geral não estimulam uma resposta inata, se faz
necessário à utilização de adjuvantes que ativem esta em conjunto com a adquiri-
da. Entretanto não há um adjuvante universal que cubra as necessidades vacinais.
Porém, este deve cobrir certos itens como: Induzir uma rápida resposta, modular
resposta humoral e celular; produzir uma resposta protetora elevada; desenvolver
uma resposta duradoura, e ser efetiva em populações mais susceptíveis.
Desta forma, o estudo da interação hospedeiro-patógeno (bovino-carrapato) se
faz cada vez mais necessário para que no seu conhecimento possamos escolher me-
lhores antígenos e entendermos que respostas imunes precisam ser induzidas, via
vacina, para protegermos de forma eficaz o rebanho bovino sensível ao carrapato.

CONSIDERaÇõES FINaIS

A eficiência da vacinação no controle do carrapato é maior quando seguir uma


programação estratégica e/ou ela estiver associada ao controle químico, significando
que a resposta vacinal é melhor quando o número de larvas infestando os bovinos é
menor; em consequência do que o grau de contaminação das pastagens pelas larvas
influencia na resposta vacinal.
Há vários relatos de diferentes graus de proteção em relação às linhagens de carra-
patos em estudos com o antígeno Bm86 em diversas regiões do mundo. Estudos das
populações regionais de carrapatos são importantes para a verificação da eficiência
dos antígenos em questão e o seu uso no controle do carrapato por meio de vacina.
Uma maneira de aumentar a eficiência no controle e dificultar a pressão de sele-
ção nas populações de carrapato seria o uso de vacina poliantigênica, com antígenos
atuando em diferentes fases do ciclo biológico e em situações fisiológicas impor-
tantes na vida do carrapato. Acredita-se que a vacina, mesmo com um efeito parcial,
seja uma alternativa valiosa para o controle do carrapato. Esta, no entanto, deverá ser
usada de forma estratégica como qualquer alternativa de controle. É muito impor-
tante, porém, que as vacinas precisam ser reforçadas a cada seis meses já que o título
de anticorpos reduz em aproximadamente três meses, e estar ciente, também que a
proteção contra futuras infestações por R. microplus é parcial.
Uma vacina contendo dois antígenos contra o carrapato bovino mostra vanta-
gem na imunização do rebanho, visto que a resposta imunológica a um antígeno
seria compensada pelo outro, ou seja, animais que responderiam mal a um antígeno
112 Capítulo 7 Vacinas contra o carrapato-do-boi no Brasil

responderiam bem ao outro. Dessa forma, a vacina com dois ou mais antígenos seria
economicamente mais viável para os produtores de bovinos e produziria um maior
impacto na redução de microrganismos transmitidos pelo carrapato (GUERRERO
et al., 2012).
Comparadas aos agentes químicos, as vacinas são atóxicas, não poluentes, me-
nos onerosas em relação à produção e, também, reduzem a quantidade de acaricidas
aplicada ao ano. No entanto, tendem a ser espécie-específicas, o que as torna comer-
cialmente indicadas para situações problema onde está sendo envolvida apenas uma
espécie de carrapato.
Ainda, especula-se que uma vacina com 100% de eficácia possa trazer um possí-
vel problema de instabilidade enzoótica para a tristeza parasitária bovina, substituin-
do um problema por outro. Com base nisso, poderia justificar-se que uma vacina
com uma eficiência em torno de 70% poderia contribuir no controle estratégico do
carrapato evitando assim o impacto na epidemilogia da tristeza parasitária bovina.
Torna-se, pois, importante e urgentíssimo que seja criado um programa de gover-
no para orientar políticas de controle do carrapato visando aperfeiçoar a produção e
qualidade na cadeia da carne bovina do país. Isso em função da importância social e
econômica que o carrapato significa para a produção e a necessidade de se pensar no
seu controle com base no manejo da sua população, com vistas a tornar a pecuária
do Brasil mundialmente mais e mais competitiva.

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Potencial acaricida

8
de plantas como
componente de
sistema integrado
para o controle de
Rhipicephallus
(Boophilus) microplus

João Batista Catto


Capítulo 8 Potencial acaricida de plantas como componente de sistema integrado para o controle de Rhipicephallus (Boophilus) microplus 119

Carrapatos são importantes parasitas de animais domésticos e afetam aproxima-


damente 800 milhões de bovinos em todo o mundo. Prejudicam os hospedeiros
danificando o couro, reprimindo o apetite, retardando o crescimento e a produção
de leite, e transmitindo doenças ou promovendo infecções secundárias. Em todo o
mundo as perdas anuais causadas pelos carrapatos são estimadas em 20 bilhões de
dólares (KAYAA, 2000).
Desde a sua introdução o emprego de acaricidas sintéticos tem sido o método
mais comum no controle de carrapatos levando a problemas como poluição am-
biental, presença de resíduos nos alimentos e ação deletéria em organismos benéfi-
cos como os inimigos naturais do próprio carrapato e de outros parasitos bovinos.
Muitos acaricidas afetam outros organismos provocando mortalidade, redução da
população no longo prazo e bioacumulação na cadeia alimentar (FLAMINI, 2003).
Mais de uma dezena de princípios ativos foi colocada no mercado desde meados do
século passado, e estes, pela praticidade no uso, eficiência elevada e ganhos na pro-
dutividade têm sido intensamente e, muitas vezes, erroneamente utilizados levando
à emergência da resistência a quase todos os princípios ativos em uso.
Por isso, tais fatores negativos têm pressionado para medidas de controle do carra-
pato mais favoráveis para o ambiente e a saúde humana, aumentando o esforço de pes-
quisas por novas alternativas que possam ser utilizadas de forma isolada ou integrada,
tais como: desenvolvimento de vacina; seleção de animais resistentes; controle bioló-
gico e uso de substâncias com propriedade acaricida obtidas de plantas (fitoterápicos).
Óleos essenciais obtidos de plantas têm sido utilizados ao longo dos séculos
no controle de pragas. As plantas são a mais rica fonte de compostos orgânicos
na Terra e muitas das substâncias químicas naturais que elas possuem são dotadas
de propriedades pesticidas. No início do século XIX, com o desenvolvimento da
química farmacêutica, as plantas passaram a representar a fonte principal de subs-
tâncias para o desenvolvimento de medicamentos. Atualmente, apesar do grande
desenvolvimento da síntese orgânica e de novos processos biotecnológicos, 25%
dos medicamentos prescritos nos países industrializados são originários de plantas
(HOSTETTMANN et al., 2003).
Mais recentemente renovou-se o interesse pelos produtos que as plantas sinte-
tizam como metabólitos secundários para defesa contra microorganismos, insetos
fitófagos e herbívoros. A tecnologia permite agora explorar as propriedades tóxicas
desses compostos e usá-los contra organismos aos quais não foram originalmente
destinados (PANELLA, 2013).
As vantagens do uso de compostos fitoterápicos é a sua obtenção a partir de
recursos renováveis; o desenvolvimento mais lento da resistência pela presença de
vários agentes com diferentes mecanismos de ação; degradação mais rápida, sem
efeito em organismos não alvos; baixa toxicidade para animais e seres humanos, e
baixa contaminação ambiental e dos alimentos (OLIVO et al., 2008; BORGES et al.,
2011; PANELLA, 2013).
Estudos in vitro com extratos e óleos essenciais (OEs) de plantas têm apresenta-
do resultados promissores, mas poucos testes têm sidos realizados em animais. Difi-
culdades para preparar formulações apropriadas, diferenças na composição química
das plantas da mesma espécie devido a fatores intrínsecos e extrínsecos, e informa-
120 Capítulo 8 Potencial acaricida de plantas como componente de sistema integrado para o controle de Rhipicephallus (Boophilus) microplus

ções esparsas sobre os princípios ativos são entraves que precisam ser solucionados
(BORGES et al., 2011).
Os estudos de avaliação da atividade acaricida de plantas no carrapato-do-boi
Rhipicephalus (Boophilus) microplus têm sido realizados com OEs, principalmente,
de frutos e folhas e com extratos de partes aéreas com solventes de diferentes pola-
ridades. Nos últimos anos este parasito tem sido alvo de um aumento expressivo de
ensaios in vitro com larvas e fêmeas ingurgitadas, mas poucos trabalhos in vivo em
condições de sistemas produtivos. Há também um número crescente de trabalhos
com a identificação dos compostos presentes nos OEs e nos extratos avaliados.
Borges et al. (2011) estimou que 55 espécies de plantas pertencentes a 26 famílias
tinham sido avaliadas contra R. microplus. Em algumas espécies os compostos ativos
presentes nos extratos e OEs foram identificados, mas apenas algumas foram provadas
como ativas. O Brasil abriga 55 mil espécies de plantas, aproximadamente um quarto
de todas as espécies conhecidas. Destas, dez mil podem ser úteis como fontes fornece-
doras de produtos farmacêuticos, cosméticos e agroquímicos (BARATA, 1995).
A ação das plantas no R. microplus pode ocorrer sem a interveniência direta do
homem. O principal habitat do carrapato não é a vegetação, mas as larvas para fa-
zer a transferência para os hospedeiros movem-se para o ápice das plantas. As pro-
priedades de repelência e acaricida de Melinis minutiflora, Andropogon Gayanus
e várias espécies de Stylosanthes em larvas de R. microplus têm sido documentadas
na América do Sul e Austrália (THOMPSON; ROMERO, 1978; FERNANDEZ-
RUVALCABA et al., 2004; AYCARDI et al., 1984).
Flamini (2003) em uma revisão da literatura (1990 - 2001) sobre o efeito aca-
ricida de OEs em R. microplus relacionou seis estudos e, em outra revisão, Borges
et al. (2011) relacionaram dez trabalhos. No primeiro Chungsamarnyart; Jiwajinda
(1993) observaram alta mortalidade em larvas e teleóginas com OE de folhas verdes
de Cymbopogum citratus e C. nardus diluídos em etanol nas concentrações de 1:2 e
1:3, respectivamente. Os mesmos autores, Chungsamarnyart; Jiwajinda (1996) es-
tudaram o OE obtido por prensagem de várias espécies de Citrus (Citrus máxima,
C. reticulata, C. suncris, C. sinensis e C. hystrix) e de d-limonene isolado, nas con-
centrações de 1:5, 1:10 e 1:15 diluídos em etanol. O OE de C. máxima e C. reticulata
mostraram alta mortalidade em teleóginas na concentração 1:10 e foi duas vezes
mais elevada que a ação isolada de d-limonene. Os OEs das outras espécies mostra-
ram fraca atividade acaricida.
Nos primeiros trabalhos realizados no Brasil, o OE de M. minutiflora (capim
gordura) matou 100% das larvas após 10 minutos de exposição. A análise do OE
identificou os componentes majoritários, que foram: ácido propiônico, ácido butí-
rico, álcool feniletílico, hexanal, 1,8-cineol e 9-E-eicoseno. Dois dos componentes
(1,8-cineol e n-hexanal) apresentaram também 100% de mortalidade às larvas de
carrapato-do-boi em dez minutos (PRATES et al., 1993; 1998).
Os estudos sobre o efeito acaricida de OE de plantas sobre R. microplus foram
até agora realizados principalmente in vitro, e com as partes aéreas das plantas (fo-
lhas, galhos, casca do tronco e frutos). Os testes realizados com larvas são feitos
para estimar somente a mortalidade das mesmas. No entanto, nas fêmeas ingurgita-
das o teste de imersão permite avaliar efeitos na mortalidade, na ovipostura e na taxa
Capítulo 8 Potencial acaricida de plantas como componente de sistema integrado para o controle de Rhipicephallus (Boophilus) microplus 121

de eclosão. Estes efeitos, em combinação, permitem também avaliar in vitro o efeito


acaricida total nas fêmeas ingurgitadas (DRUMMOND et al., 1973).
Com menos frequência ensaios in vivo em animais experimentalmente ou na-
turalmente infestados são realizados para estimar o efeito dos OEs e extratos de
plantas no controle das infestações mensurando o efeito na carga parasitária e nos
índices reprodutivos. Assim, a menos que seja explicitado no texto, efeito nas larvas
significa efeito na mortalidade e efeito acaricida é o efeito total do extrato ou OE em
fêmeas ingurgitadas quando submetidas ao teste de imersão.
Os óleos essenciais, voláteis ou etéreos, são misturas complexas com dois a 60
componentes, representados por compostos orgânicos voláteis oriundos do metabo-
lismo secundário das plantas, que possuem baixo peso molecular e que são formados
principalmente por monoterpenos, sesquiterpenos e fenilpropanóides. Podem cons-
tituir ainda os OEs os álcoois, ésteres, éteres, aldeídos, cetonas, lactonas, fenóis e éte-
res de fenol. Geralmente o efeito carrapaticida é atribuído aos constituintes isolados
em maior quantidade, porém, a atividade do componente principal pode ser modu-
lada por outros compostos que estão em menor quantidade (CAMPOS et al., 2012).
O metabolismo secundário de plantas pode variar dependendo de vários fatores,
tais como: sazonalidade, variabilidade genética, ritmo circadiano, idade e estágio de
desenvolvimento, temperatura, disponibilidade de água, qualidade do solo, altitude,
composição atmosférica, resposta ao ataque de patógenos, etc (GOBBO-NETO;
LOPES, 2007).
A toxicidade de uma planta contra artrópodes não a qualifica, necessariamente,
como um pesticida. Vários aspectos devem ser levados em consideração, tais como:
a forma de extração e conservação dos extratos; a eficácia em baixas concentrações;
ausência de toxicidade para mamíferos e animais superiores; fácil obtenção, mani-
pulação e aplicação, e viabilidade econômica (VIEGAS JUNIOR, 2003). No Brasil
o registro de fitoterápicos para a medicina veterinária exige todos os requisitos para
registro dos medicamentos convencionais. Além disso, os OEs e extratos poderão
funcionar como fonte de moléculas para a síntese de novos carrapaticidas, dimi-
nuindo a dependência dos pecuaristas aos produtos organossintéticos existentes no
mercado (CAMPOS et al., 2012).
Dentre as plantas avaliadas para o controle de insetos, destaca-se a planta de
origem asiática Azadirachta indica (Nim) por sua propriedade deterrente, inibindo
a alimentação, a ovipostura e a eclodibilidade. Azadirachtin, o principal compos-
to com atividade inseticida, é ativo em aproximadamente 550 espécies de insetos
(ANURADHA; ANNADURAI, 2008). Apesar do conhecimento secular da pro-
priedade inseticida e acaricida de A. indica somente nos anos 90 do século passado
OEs foram experimentados em R. microplus.
Bovinos naturalmente infestados mostraram 52,4 e 60% de diminuição na in-
festação em animais tratados com OE de A. indica (KALAKUMAR et al., 2000;
SHRIVASTAVA, 2003). Também em animais naturalmente infestados e pulveriza-
dos cinco vezes em intervalos de seis dias com solução na concentração de 1:4 de
produto comercial contendo OEs de: Cedrus deodara, Pongamia glabra, A. indica,
Eucalyptus globulus e Acorus calamus resultou na eliminação de 65,3; 87,6; 96.5; 99,6
e 100% dos carrapatos, respectivamente. Além disso, os animais permaneceram li-
122 Capítulo 8 Potencial acaricida de plantas como componente de sistema integrado para o controle de Rhipicephallus (Boophilus) microplus

vres de carrapatos pelos próximos 30 dias (KUMAR; CHAUHAN, 2000). In vitro


e em teleóginas Broglio-Michelete et al. (2010) observaram efeito acaricida de 17,6 e
65,6% em dois OEs comerciais de A. indica na concentração de 2%.
Com OE de semente de A. indica, de P. glabra e suas misturas 1:1 Bisen et al.
(2011), com duas imersões das teleóginas, obtiveram 100% de mortalidade com OE
de P. glabra e com uma ou duas imersões a ovipostura das fêmeas tratadas com OE
de P. glabra foi significativamente menor que nas tratadas com OE de A. indica e
suas misturas. Óleo de nim comercial na concentração de 40% matou 55% das larvas
e teve efeito acaricida de 46% nas teleóginas (GARCIA et al., 2012).
O gênero Citronella é outro grupo de plantas que tem se destacado com OEs
avaliados para o controle de insetos. O óleo de folhas frescas ou parcialmente des-
secadas, já é muito usado como repelente e inseticida. Essa propriedade é atribuída
à presença de substâncias voláteis em suas folhas, como citronelal, eugenol, gera-
niol e limoneno, entre outras, denominadas de um modo geral como monoterpenos
(SHASANY et al., 2000).
Tratamento com OE de Cymbopogum winteranus apresentou LC50 de 6,1 e 4,1%
em fêmeas ingurgitadas e larvas, respectivamente, e não houve eclosão de larvas na
concentração de 7,14%. Citronellal, geraniol e citronellol foram os três compostos
principais e, quando testados isoladamente, citronellal e geraniol mostraram eficácia
acaricida maior que citronellol (MARTINS, 2006).
Em teleóginas, OE de C. citratus em seis concentrações de um a 100% teve efeito
acaricida de 32; 64; 83; 100; 88 e 82% (SANTOS; VOGEL, 2012). Em larvas Torres
et al. (2012) com OE fracionado de C. winterianus e Schinus molle, diluídos em etanol
verificaram que as frações 4 e 5 de C. winterianus foram as mais ativas com LC50 de
1.20 e 1.34 micro L/mL, respectivamente, enquanto que a LC50 do óleo total foi 3.30
micro L/mL. Diferentemente do encontrado por Martins (2006), quando verificaram
maior atividade acaricida do citronellal e geraniol em relação à citronellol, nesse estu-
do a fração contendo menor concentração de citronellal foi a mais ativa, o que pode
ter ocorrido pela alta quantidade de geraniol nessa fração. A maior ação da fração
cinco foi atribuída à maior concentração de geraniol e de terpenos, os quais devido
ao peso molecular mais elevado podem permanecer mais tempo em contato com as
larvas. A fração 3, a menos volátil do OE de S. molle foi a mais ativa com LC50 de 8.80
micro L/mL, indicando que o tempo de contato também influenciou no efeito tóxico.
Olivo et al. (2008) testaram OE de folhas frescas de C. nardus em teleóginas que
foram submetidas a três imersões com intervalo de 24 horas usando-se concentrações
de 0,1; 0,25; 0,5; 1,0; 10, 25; 50; e 100%. A eficácia acaricida observada foi de 0,7; 2,8;
51,6; 79,3; 81,0; 87,1; 86,7; 89,5%, respectivamente. Os compostos predominantes
foram citronelal, citronelol e geraniol com 50,07; 7,93 e 13,87%, respectivamente.
OEs de semente de Carapa guianensis e de folhas de C. martinii e C. schoenan-
thus, foram caracterizados pelo ácido oleico (46.8%) como o composto principal
em C. guianensis e, geraniol em C. martinii (81.4%) e C. schoenanthus (62.5%). Em
teleóginas C. martinii mostrou a melhor eficácia com LC90 de 6.66%. Nas larvas
a LC90 para C. martinii e C. schoenanthus foi 0.57% e 0.96%, respectivamente. Os
autores inferiram que a maior proporção de gereniol em C. martinii explicou a maior
atividade em relação a C. shoenanthus (CHAGAS et al., 2012).
Capítulo 8 Potencial acaricida de plantas como componente de sistema integrado para o controle de Rhipicephallus (Boophilus) microplus 123

Bovinos mantidos em pastagem e tratados 20 dias pós-infestação experimental


com 40 mL de OE de C. winterianus puro pour on ou com 2 litros por aspersão
com OE na concentração de 10% em álcool 95% estavam significativamente menos
parasitados do que os animais controles nos dias 22, 24, 26 e 28 pós-infestação. O
acompanhamento dos animais por provas bioquímicas também não mostrou altera-
ções no sangue e no fígado dos animais (MARTINS; GONZÁLEZ, 2007).
Outro grupo de plantas com resultados promissores pertence à família Pepiraceae.
Brown et al. (1998) avaliaram a eficácia de OEs de frutos, casca, folhas e galhos de
Pimenta dioica em fêmeas ingurgitadas comparando com eugenol e iso-eugenol. O
óleo do fruto foi o mais efetivo na mortalidade (100% com 3 mg/g) e na inibição da
ovipostura (100% com 3 mg/g da teleógina). Inferiram que a atividade poderia ser
atribuída ao eugenol, um fenilpropanoide que representou 65% do óleo total. A mor-
talidade de larvas em eugenol puro diluído em diferentes solventes, em várias diluições
foi acima de 95% a partir da concentração de 5.0 µl/mL (MONTEIRO et al., 2012).
OEs de P. dioica e Cuminum cyminum nas concentrações decrescentes de 20 a
1,25% mataram 100% das larvas em todas as concentrações, exceto OE de P. dioica
na concentração de 1,25% e OE de Ocimum basilicum que não mostraram efeito
tóxico. Os compostos predominantes foram: P. dioica - methyl eugenol (62.7%)
e eugenol (8.3%); C. cyminum - cuminaldehyde (22.03%), γ-terpinene (15.69%),
2-caren-10-al (12.89%), linalool (30.61%) e estragole (20.04%) (MARTINEZ; VE-
LASQUEZ et al., 2011).
OE de Piper aduncum, coletada na Amazônia, rica em dillapiole (94.84%), acres-
cida de quantidades menores de sesquiterpenos, matou 100% das larvas na concen-
tração de 0,1 mg/ml (SILVA et al., 2009). Ribeiro et al. (2010) testaram o OE de
Hesperozygis ringens constituído principalmente por pulegone (86%) em teleóginas
e larvas. Na dose de 50 e 25 microL/mL inibiu a ovipostura e a eclosão em 30 e 95%,
respectivamente. Nas larvas a LC99.9 foi 0.541 micro L/mL. Pulegone isolado e
testado separadamente mostrou efeito similar nas fêmeas e nas larvas.
Ensaio em larvas com OE da parte aérea de três espécies de Piper (Piper amalago,
P. mikanianum e P. xylosteoides) mostrou que somente P. mikanianum e P. xylosteoi-
des, tendo fenilpropanoides como componentes principais (67.9% e 48.5%, respec-
tivamente), demonstraram eficácia de controle, enquanto que P. amalago, rico em
monoterpeno e sesquiterpeno (84.9%), foi inativo (FERRAZ et al., 2010).
APEL et al. (2009) testaram o OE de partes aéreas de cinco espécies de Cunila
em larvas nas concentrações de 2,5; 5 e 10 µL/mL e observaram que C. angustifolia
rica em sabinene e C. incana rica em α-pinene e β-pinene causaram 100% de mor-
talidade das larvas na concentração mais baixa e C. spicata na concentração de 5 µL/
mL. C. microcephala tendo menthofuran como componente principal e C. incisa,
1,8-cineole mostraram efeito acaricida baixo.
Diversas outras espécies pertencentes a várias famílias têm tido o OE investi-
gado como acaricida em R. microplus. Martinez et al. (2011) com OEs de Lippia
graveolens e Allium sativum, nas concentrações de 20% a 1,25%, observaram mor-
talidade de 90 a 100% em todas as concentrações. OE de Rosmarinus officinalis foi
menos eficaz, com ausência de mortalidade nas concentrações mais baixas. Thy-
mol (24,59%), carvacrol (24,54%), p-cymene (13,6%) e gamma-terpinene (7,43%)
124 Capítulo 8 Potencial acaricida de plantas como componente de sistema integrado para o controle de Rhipicephallus (Boophilus) microplus

foram os principais compostos identificados em L. graveolens e d diallyl trisulfide


(33,57%), diallyl disulfide (30,93%) e methyl allyl trisulfide (11,28%) em OE de A.
sativum, enquanto que no OE de R. officinalis predominaram os compostos alpha-
-pinene (31.07%), verbenone (15,26%), e 1,8-cineol (14,2%).
Lage et al. (2013) testaram OE das partes aéreas de Lippia triplinervis composto
principalmente por carvacrol (31,9%), thymol (30,6%), e p-cymene (12,3%), nas
concentrações de 2,5, 5, 10 15 e 20 mg/mL em larvas, e de 10, 20, 30, 40 e 50 mg/mL
em fêmeas ingurgitadas. A mortalidade de larvas foi maior do que 95% em todas as
concentrações. Nas fêmeas houve declínio na massa de ovos, no índice de produção
de ovos e na taxa de eclosão, iniciando nas concentrações de 30, 40 e 20 mg/mL,
respectivamente. Também em larvas e teleóginas, OE de L. sidoides, composto por
67,7% de thymol, nas concentrações de 2,5, 5, 10, 15 e 20 micro L/ml, a mortalidade
de larvas foi acima de 95% a partir da concentração de 10 micro L/ml, e nas fêmeas
ingurgitadas houve redução significativa na ovipostura a partir de 40 micro L/ml
(GOMES et al., 2012). Limonene, óxido de limonene e oito derivados sintéticos
testados isoladamente nas concentrações de 10 a 2,5 micro g/mL foram altamente
letais para larvas (FERRARINI et al., 2008).
Citronelall, principal componente em Eucalyptus citriodora e 1,8-cineole em E.
globosus, e vários componentes agindo sinergicamente em E. staigeriana foram con-
siderados como os constituintes responsáveis pela ação acaricida observada em larvas
e teleóginas. O OE de E. citriodora matou 100% dos carrapatos a uma concentração
média de 17,5%, o de E. globulus a 15% e o de E. staigeriana a 12,5% (CHAGAS et
al., 2002).
Concentrações de 0,5; 1; 2; 5; 10; 20; 50 e 100% de OE de Corymbia citriodora
em fêmeas ingurgitadas teve efeito acaricida de 0; 30,5; 75,5; 91; 100; 100; 100; 100 e
100%, respectivamente. Em vacas em lactação naturalmente infestadas o efeito acari-
cidada foi de 96,4% com um tratamento na concentração de 3,5%. No leite e iogurte
não houve efeito nas variáveis físico-químicas e sensoriais (OLIVO et al., 2013).
Com aplicações de óleo comercial a 4% de C. nardus ou amitraz, em vacas em lac-
tação, quando as infestações eram superiores a 10 teleóginas, Agnolin et al. (2010)
obtiveram uma eficácia de 30,9% na redução das infestações, enquanto que a eficácia
de Amitraz a 0,025% foi de 71,8%. No período de 28 dias a relação entre o núme-
ro de aplicações foi de 1:2,5 para o amitraz e o óleo de citronela, respectivamente
Os valores da análise cromatográfica apresentaram como componentes ativos mais
importantes o citronelal, o geraniol e o citronelol, correspondendo a 50,07; 13,87;
7,93%, respectivamente.
Depositado no dorso de teleóginas, OE de Hyptis verticillata nas doses de 1 a 4
µL/g mostrou efeito dose dependente na mortalidade, na inibição da ovipostura e
na taxa de eclosão. Os sesquiterpenoids (30,7%) foram os constituintes mais abun-
dantes (FACEY, 2005). OE de partes aéreas de H. crenata caracterizado por borneol
(17,8%), 1,8-cineol (15,6%) e p-cimene (7,9%), na concentração de 2,5%, inibiu em
94,4% a ovipostura (VIOLANTE et al., 2012).
Foi observada completa inibição da ovipostura ao utilizar-se concentração de
10%, e 100% de mortalidade de larvas na dose de 6,25 micro L/mL, com OE de Dri-
mys brasiliensis caracterizado por sesquiterpenoids (66%) (RIBEIRO et al., 2008).
Capítulo 8 Potencial acaricida de plantas como componente de sistema integrado para o controle de Rhipicephallus (Boophilus) microplus 125

Ensaio de mortalidade de larvas com OE de Calea serrata e precocene II, um


benzopyran presente no extrato dessa planta e com efeito inseticida conhecido,
mostrou uma LC99 de 3,94 micro L/mL para o óleo total contendo precocene II
e sesquiterpenos, e de 4,25 mg/mL para o precoce II isolado indicando sinergismo
entre os componentes do OE e o precocene II (RIBEIRO et al., 2011).
Gazim et al. (2011) identificaram 31 compostos em OE de folhas de Tetradenia
riparia, com predominância dos sesquiterpenes: 14-hydroxy-9-epi-cariophyllene
(18,03%), cis-muurolol-5-en-4-α-ol (11,73%), ledol (7,18%), e α-cadinol (4,90%);
seguido pelos monoterpenos: limonene (3,69%) e fenchone (12,87%). Testaran 8 con-
centrações variando de 12,50% a 0,056% w/v e observaram amplitude na mortalidade
de 100% a 2,05%; no número total de ovos produzidos de 0 a 90,2; na taxa de eclosão
de 0 a 70,3% e na eficácia de 100 a 2,89%. Nas larvas, em 13 concentrações variando
de 100%, a 0,014% w/v a mortalidade variou de 100 a 10,6% e foi dose dependente.
Na concentração de 20%; 10%; 5%; 2,5% e 1,25% em teleóginas, e de 20%, 10%;
5%; 2,5%; 1,25 e 0,75% em larvas, OE de semente de Carapa guianensis mostrou
CL50 de 4,332 e CL50 de 5,228; respectivamente, para a ovipostura e para a mor-
talidade de larvas. A menor concentração em que se observou eficácia máxima do
óleo da semente de C. guianensis foi de 10% (FARIAS et al., 2012). OE de folhas e
caule de Tagetes minuta nas concentrações de 2,5 a 40% com predominância de mo-
noterpeno dihydratogetone (54%) mostrou efeito acaricida nas teleóginas de 22% a
100% e mortalidade de 26% a 100% das larvas.
OEs da resina e da madeira de cinco espécies de coniferas (Araucaria columna-
ris, Agathis moorei, A. ovata, Callitris sulcata, e Neocallitropsis pancheri) mostraram
efeitos diferentes em larvas. O OE da madeira de C. sulcata e A. columnaris foram os
mais ativos com LC50 de 0,65%; 0,55% e 1,62%, respectivamente. O OE da resina
de A. columnaris foi caracterizado por níveis altos de sesquiterpenos principalmen-
te por aromadendrene (23,1%) e bicyclogermacrene (16,0%) (LEBOUVIER et al.,
2013). Santos et al. (2012) com OE de Syzygium aromaticum na concentração de
2,5% e 5% conseguiram, respectivamente, uma eficácia de 97,1% e 99,4% em teleó-
ginas ingurgitadas.

ExTRaTOS

Nos últimos anos muitos trabalhos têm sido publicados sobre o efeito acaricida
de extratos e suas frações e, em menor número, trabalhos com os componentes
isolados. O Brasil é o país que mais tem publicado sobre o tema refletindo a im-
portância do carrapato-do-boi no sistema produtivo nacional; o potencial da nossa
diversidade botânica; a emergência crescente da resistência, e os efeitos colaterais
dos acaricidas sintéticos. Somente com OEs de A.indica o efeito acaricida em R.
microplus foi avaliado em mais de duas dezenas de trabalhos, tendo alguns destes
estudos sido feitos in vivo. Assim, como com os OEs, os extratos de A. indica, de
Cymbopogom spp. e de Piperáceas têm sido os mais estudados.
Extrato etanólico de sementes de A. indica na concentração de 8% em animais
experimentalmente infestados promoveu a morte de 92% das teleóginas três dias
126 Capítulo 8 Potencial acaricida de plantas como componente de sistema integrado para o controle de Rhipicephallus (Boophilus) microplus

pós-tratamento, e nas teleóginas sobreviventes o efeito acaricida foi de 80%, compa-


rável aos resultados obtidos sobre teleóginas em animais tratados com cypermethrin
(SRIVASTAVA et al., 2008).
Valente et al. (2007) após tratar dois grupos de bovinos naturalmente infestados,
sendo um tratado semanalmente durante um mês com extrato aquoso de A. indica,
e outro tratado apenas uma vez com abamectina pour on, não observaram diferença
nas infestações e concluiram que o extrato aquoso é barato, fácil de preparar e pode-
ria substituir o acaricida sintético.
Giglioti et al. (2011) trabalharam com extratos de sementes de A. indica com
quantidade conhecida de azadirachitin 2000, 5000, 9000 e 10000 ppm diluída em
concentrações de 1,25% a 12,8%. Ao submeterem fêmeas ingurgitadas às diferentes
diluições observaram que o principal efeito foi sobre os parâmetros reprodutivos,
diminuindo os índices de reprodução, principalmente nas concentrações mais eleva-
das. O efeito acaricida foi maior na solução com 10000 ppm, mas não houve morta-
lidade nas larvas.
Extrato oleoso, hexânico, de frutos de Melia azadirachta nas concentrações de
0,25 a 0,0156% teve eficácia acaricida de 100% a 3,6% nas fêmeas ingurgitadas e
100% de mortalidade das larvas nas concentrações maiores (SOUSA et al., 2008).
Bezerros experimentalmente infestados e banhados com solução a 0,25% de extra-
to oleoso hexânico, de M. azadirachta tiveram carga parasitária significativamente
menor, mas a ovipostura e a taxa de eclosão não foram afetadas pelo tratamento
(BORGES et al., 2005).
Testes in vitro com extratos hexânicos de frutos de M. azadirachta resultaram na
morte de 100% das larvas e inibição em 100% da ovipostura em fêmeas ingurgitadas
(BORGES et al. 2003). Santos et al. (2012) com extratos de folhas frescas de A. in-
dica, em água, a 10% e 50%, e etanol a 10 e 50%, obtiveram em fêmeas ingurgitadas
eficácia de 15,4%; 20,0% e 52,9% e 74,3 %, respectivamente.
Heimerdinger et al. (2006) trataram bovinos naturalmente infestados com Ami-
traz e extrato etanólico de C. citratus nas concentrações de 1,36% e 2,72% (150 e
300 gramas da planta total fresca em 11 litros de água). As contagens de teleóginas
nos dias 1 a 7 e 14 mostrou redução zero do parasito submetido à diluição de 1,36%
e redução de 46% na diluição 2,72%. O Amitraz teve efeito superior a 97%.
Trabalhando com formulações com diferentes concentrações de tinturas de C.
nardus, Chenopodium ambrosoides e Quassia amara, em teleóginas, Santos et al.
(2013) verificaram que aproximadamente 84% das formulações apresentaram efici-
ência acaricida acima de 95%. A formulação de tintura com C. nardus na concentra-
ção de 5% ou mais, independente da concentração das tinturas de C. ambrosoides e
Q. amara, mostrou os melhores resultados e a 10% teve eficiência de 100%.
Formulações isoladas ou combinadas de extrato de Melia azadirachta a 0,25% e
0,50%, e o fungo Beauveria bassiana 2.4 × 108 conídeos foram aspergidas em animais
experimentalmente infestados. As associações dos dois agentes foram mais eficien-
tes que os compostos isolados indicando compatibilidade ou sinergismo entre M.
azadirachta e B. bassiana (SOUSA et al., 2011).
Outro exemplo do potencial de uso de produtos naturais no controle do R. mi-
croplus são os resultados obtidos por Romo-Martinez et al. (2013) quando testaram
Capítulo 8 Potencial acaricida de plantas como componente de sistema integrado para o controle de Rhipicephallus (Boophilus) microplus 127

em animais experimentalmente infestados a ação isolada ou conjunta de Metarhi-


zium anisopliae, Bacillus thuringiensis e extrato de Solanum verbascifolium em ba-
nhos de aspersão. A percentagem de controle obtida foi acima de 98% sendo similar
ao controle obtido com um produto comercial à base de amitraz.
As anonáceas, grupo de plantas ricas em acetogeninas, moléculas com atividade
antitumoral e pesticida conhecidas, também têm sido avaliadas como acaricida em
R. microplus. Com espécies desse grupo Catto et al. (2009) testaram extratos eta-
nólicos de 3 espécies que ocorrem na região do Pantanal sobre fêmeas ingurgitadas.
Extratos do lenho da raiz e da casca da raiz de Annona dioica, da raiz e da casca do
caule de Simarouba versicolor, da raiz de Annona cornifolia e de Duguetia furfuracea
tiveram atividade acaricida entre 50% e 100% e resposta dose-dependente. Extratos
de Dimorphandra mollis, Magonia pubescens, Protium heptaphyllum, Hyptis crenata,
Sebastiana hispida, Aspidosperma australe, Senna occidentalis e de Elyonurus muticus
mostraram atividade acaricida baixa ou ausente (0% a 10%).
Magadum et al. (2009) com extrato de sementes de Annona squamosa observaram
70,8% de mortalidade em teleóginas in vitro no intervalo de 24 horas. In vivo, contudo,
o extrato de A. indica foi mais eficaz (47,1%) que o extrato de A. squamosa (31,2%).
Boglio-Michelette et al. (2009) compararam, em fêmeas ingurgitadas, a eficácia
acaricida de extratos etanólicos a 2% obtidos de folhas de C. citratus e A. indica,
de sementes de A. indica e A. muricata e flores de Syzygium malaccensis. O extrato
de sementes de A. muricata mostrou 100% de eficiência, com 100% na redução da
eclosão, seguido dos extratos de flor de S. malaccensis (57,2%), de sementes de A.
indica (38,5%), e de folha de A. indica (2,25%). Kalakumar et al. (2000) em bovinos
naturalmente infestados e tratados com OE de sementes de A. squamosa observaram
100% de eficácia inibindo completamente a ovipostura. Madhumitha et al. (2012) ob-
servaram mortalidade de 100%; 92%; 68%; 45% e 33% em larvas com extrato aquoso
de fruto de A. squamosa nas concentrações de 2000, 1500, 1000, 500 e 250 ppm.
Constata-se, portanto, que já existem muitas informações sobre a ação acaricida
in vitro de OEs e extratos de plantas sobre larvas e teleóginas de R. microplus com
compostos ativos identificados. In vivo, em animais experimentalmente ou natural-
mente parasitados, alguns dos OEs testados têm origem em plantas que já são cul-
tivadas para a indústria farmacêutica, de cosméticos, e de alimentos, como espécies
dos gêneros Cymbopogom, Eucalyptus e Piper. Portanto, não haveria necessidade de
construir novos sistemas de produção dessas plantas para a obtenção dos OEs.
As informações existentes já permitem testar in vitro e in vivo formulações des-
ses OEs e extratos para uso isolado ou em misturas com os principais compostos
ativos quantificados. Uma das características dos compostos orgânicos naturais é
a persistência limitada nas condições de campo. Temperatura, luz ultravioleta, PH,
chuvas e outros fatores ambientais podem influenciar negativamente nos princípios
ativos. Assim, formulações com aditivos que prolonguem sua ação e aumentem o
contato com o parasita poderiam aumentar a ação acaricida.
Formulações acaricidas com essas características e que atendam os demais re-
quisitos da legislação para seu registro poderiam ter ampla aceitação, especialmente
nos sistemas produtivos de leite orgânico e nas propriedades que já convivem com a
resistência do parasita a várias classes de acaricidas sintéticos.
128 Capítulo 8 Potencial acaricida de plantas como componente de sistema integrado para o controle de Rhipicephallus (Boophilus) microplus

Se por um lado é curto o efeito dos OEs e extratos dos inseticidas naturais e,
possivelmente, não provoquem mortalidade imediata como os sintéticos, por outro
lado podem reduzir substancialmente a fecundidade, diminuindo, também, gradual-
mente a infestação do ambiente pelas larvas e a carga parasitária nos bovinos. A vida
residual relativamente curta dos princípios ativos fitoterápicos pode ser considerada
uma desvantagem do ponto de vista puramente econômico, mas não do ponto de
vista ecológico e como ferramenta útil na luta para a inibição da emergência da resis-
tência (SCHMUTTER, 1990).
Pesticidas baseados em OEs e extratos de plantas, ou seus constituintes, têm
demonstrado eficácia contra pragas de cereais estocados, pragas domésticas, para-
sitas hematófagos, fungos, etc. Eles podem ser aplicados na forma de fumigação,
formulação granular ou aspersão apresentando efeito letal, ou de repelência, ou de
deterrência sobre os índices reprodutivos (KOUL et al., 2008).
A limitação de vida média relativamente curta de fitoterápicos, quando compara-
da com os pesticidas sintéticos, pode requerer concentração mais elevada do produto
ativo e aplicações mais frequentes quando utilizados no ambiente. As necessidades
visando à aplicação comercial destes pesticidas incluem disponibilidade de quantida-
de suficiente, pradonização e aprovação de regulamentos. Pelo fato de sua natureza
volátil, há um risco muito menor dos OEs para o meio ambiente. Além disso, a
probabilidade de emergência de resistência seria menor devido à mistura complexa
de seus constituintes. Assim, a regulamentação do uso desses compostos deveria ser
ajustada, como, por exemplo, à exigência de eficiência maior que 95% obrigatória
para registro dos produtos sintéticos. Decifrar a presença de efeito sinérgico, aditivo
ou supressivo dos componentes dos OEs e extratos será importante para a regula-
mentação e registro desses compostos. Isso é de fundamental importância porque
em muitos dos estudos realizados os compostos ativos isolados foram menos ativos
do que os extratos ou OEs dos quais foram isolados.
A fitoterapia tem se mostrado como uma alternativa promissora e viável aos pro-
dutos sintéticos em uso devido à grande variabilidade de espécies vegetais existentes,
do baixo custo para a sua obtenção e fácil disponibilidade natural em certas regiões
(AGNOLIN et al., 2010). Nos países tropicais e em desenvolvimento com maior
diversidade botânica há uma maior probabilidade de estes acaricidas serem utilizados
como um dos componentes em sistemas integrados de controle do R. microplus.

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9
Controle biológico

Marcos Valério Garcia


Wilson Werner Koller
Jaqueline Matias
Capítulo 9 Controle biológico 137

CONTROLE BIOLóGICO: PREDaDORES, FUNGOS E NEMaTOIDES

Denomina-se de controle biológico natural a regulação espontânea de população


de animais ou vegetais por outros organismos vivos, predador, parasita ou patógeno
conhecidos como inimigos naturais. Este tipo de controle não deve ser subestimado,
já que populações de muitos protozoários, artrópodes e helmintos parasitos podem
apresentar crescimento descontrolado na ausência de seus respectivos antagonistas
naturais (GRONVOLD, 1996). Com base neste comportamento natural, surgiu o
conceito de controle biológico, agora com a intervenção humana, para controlar e/
ou combater as chamadas pragas parasitárias, observadas tanto na agricultura quanto
em medicina veterinária.

PREDaDORES

Fêmeas do carrapato-do-boi, Rhipicephalus (Boophilus) microplus, de todo ou


parcialmente ingurgitadas, constituem rica fonte de alimento na dieta de diversas
espécies de besouros, formigas, roedores e aves (PEREIRA, 1982). Além de repre-
sentantes dos grupos acima mencionados, algumas espécies de aranhas, dípteros,
dermápteros, anfíbios e ratos também fazem parte da lista de seus inimigos naturais
(FALEIROS et al.,1983; ROCHA, 1984; VERISSIMO, 1995).
Apesar das denominações dadas às garças Egretta ibis e Bubulcus ibis de “garça-
vaqueira”, “garça-boiadeira”, ou ainda, “garça-carrapateira”, não há especificidade
destas aves em predar apenas carrapatos. Elas são consideradas generalistas quanto
às presas, tendo preferência por insetos. Sua associação com o gado se dá em função
da facilidade de visualização e captura de insetos que são espantados enquanto os
animais pastejam. Contudo, o consumo de carrapatos foi confirmado, entre outros
autores, por Alves-Branco et al. (1983) que, para tanto, necropsiaram quatro aves
tendo encontrado 132 carrapatos em média por ave. Encontraram ainda, principal-
mente gafanhotos (67 exemplares por ave), além de grilos e aranhas. A oferta de
fêmeas de carrapato ingurgitadas ocorre de modo sazonal e isso é um dos motivos,
entre outros, pelo qual os predadores aqui referidos não podem contar com esta
fonte de alimento como exclusiva.
Em estudo efetuado por Della Bella e Azevedo-Junior (2004) na região do Agres-
te, em Pernambuco, foi observada grande variação populacional de B. ibis, a qual
pode estar relacionada com os deslocamentos característicos da espécie. A atividade
de forrageamento ocorre, no geral, associada ao gado conforme verificado, também,
para a espécie E. ibis em outras regiões do país. Embora a atividade das garças-va-
queiras deva estar resultando em benefícios para a atividade pecuária existe a preocu-
pação de que possam causar impactos negativos sobre a fauna nativa.
Veríssimo (1995), com respeito às aves, cita um grande número de espécies que
ingerem carrapatos, tanto aqueles já desprendidos que encontram-se no solo quan-
to arrancando dos hospedeiros. Em propriedades pequenas até mesmo as galinhas
domésticas (Gallus gallus domesticus), e a galinha-d’angola (Numida meleagris) auxi-
liam no controle deste parasita bovino. Somam-se a estas o “anu” (Crotophaga ani); o
138 Capítulo 9 Controle biológico

gavião-carrapateiro “cara-cará” (Milvago chimachima); o gavião-pomba (Leucopter-


nis lacernulatus); o “chimango” (Milvago chimango); a perdiz (Nothura maculosa); o
pássaro “vira-bosta” (Molontrus bonariensis) e, o “quero-quero” (Varellus chilensis).
Ainda segundo o autor acima, entre as formigas (Hymenoptera: Formicidae),
que predam o carrapato-do-boi, destaca-se a espécie Solenopsis saevissima, popular-
mente conhecida como “formiga lava-pé”. Estas formigas são mais frequentemente
vistas, assim como seus ninhos, em áreas úmidas ou próximas a estas. Entretanto,
podem ser encontradas em camadas profundas do solo para ficarem próximas à umi-
dade. Desse modo podem estar presentes na maioria dos ambientes ocupados por
pastagens. As formigas lava-pés são, também, importantes predadoras dos carrapa-
tos do cão (Rhipicephalus sanguineus) e do cavalo (Amblyomma cajennense). Há mais
de 185 espécies no gênero Solenopsis, sendo também conhecidas como importantes
predadoras de carrapatos as espécies S. invicta e S. geminata.
Foram ainda identificadas outras espécies de formigas predadoras de carrapatos,
entre as quais, Camponotus rengeri, conhecida como “formiga sapé”, que atuam so-
bre ovos e teleóginas, e a “formiga tesoura” ou “formiga preta”. Ambas as espécies
parecem preferir fêmeas de carrapato não totalmente ingurgitadas ou de menor ta-
manho. Outra formiga encontrada predando ovos e teleóginas é a “formiga carpin-
teira” ou “formiga amarela caseira” (Camponotus spp.).
Chagas et al. (2002) registraram como predadora de carrapatos a espécie
Pachycondyla striata, formiga esta que ocorre no Uruguai, Paraguai, Argentina e Bra-
sil. No Brasil sua presença foi confirmada nos estados de Goiás, Minas Gerais, Es-
pírito Santo, Rio de Janeiro, São Paulo, Paraná, Santa Catarina e Rio Grande do Sul.
Entre os dípteros, cita-se uma pequena mosca da família Phoridae, Megaselia sca-
laris (VERISSIMO, 1995; ANDREOTTI et al., 2003). Este díptero se alimenta em
diferentes substratos orgânicos e é atraído quando estes substratos se encontram em
processo de decomposição. Pode ser encontrado em vários ambientes, pois possui a
capacidade de explorar uma grande variedade de nichos ecológicos e/ou fontes ali-
mentares. Tal habilidade é resultante da variedade de hábitos alimentares apresenta-
dos, o que a caracteriza como uma espécie polífaga, incluindo saprofagia, sarcofagia,
necrofagia e parasitismo facultativo. Tais moscas causam transtornos, em especial,
em substratos alimentares e/ou colônias de insetos mantidos no laboratório (COS-
TA et al., 2007), e atacam colônias enfraquecidas de Apis melífera (ANDREOTTI
et al., 2003). No laboratório, observa-se que o início da infestação por estas moscas,
em amostras de carrapatos ingurgitados ou de larvas de berne, entre outros, aconte-
ce quando há resíduos orgânicos fétidos e/ou indivíduos mortos. Depois de consu-
mirem parcialmente o material em processo de deterioração as larvas de M. scalaris
passam a atacar o restante da amostra penetrando nos organismos vivos (MATEUS,
1979; ROCHA et al., 1984).
Goulart et al. (1986), verificaram em pastagens de Jaboticabal, SP, grande consu-
mo de ovos de carrapato por insetos conhecidos como “tesourinhas”, pertencentes à
Ordem Dermaptera, família Forficulidae. Na verdade, as tesourinhas reúnem várias
espécies em diferentes gêneros, presentes em ambientes diversos e apresentando
espécies úteis no controle de várias pragas agrícolas, tais como pulgões, lagartas do
milho e algodão, entre outras (PARRA et al., 2002).
Capítulo 9 Controle biológico 139

Rocha Woelz e Rocha (1983) citam a aranha “tarântula” (Lycosa erythognata)


como predadora do carrapato-do-boi e, a “aranha armadeira” Phoneutra nigriventer
que, posteriormente, foi criada e se reproduziu normalmente tendo apenas teleógi-
nas por dieta Rocha (1984).
Em condições de campo e de estábulo, no Campus da Unesp de Jaboticabal,
Faleiros et al. (1983) verificaram que ratos e camundongos domésticos, Rattus rat-
tus e Mus musculus, são ávidos predadores de teleóginas. Em Campo Florido, MG,
Rocha (1984) notificou outra espécie de rato, diferente de R. rattus e R. norvegicus,
mas provavelmente do mesmo gênero, o qual foi atraído por teleóginas do carrapato
bovino usadas como isca em uma ratoeira.
Segundo Veríssimo et al. (1995) e Rocha e Vasconcelos (1989), sapos também in-
tegram a lista de predadores de R. microplus, especialmente a espécie Bufo paracnemis
que, conforme Garcia et al. (1985), consome este parasita em qualquer estágio do
seu período de desenvolvimento.

FUNGOS ENTOMOPaTOGêNICOS

O termo entomopatogênico é a propriedade que alguns organismos possuem de ma-


tar ou mesmo causar no hospedeiro uma patogenia, isso geralmente em insetos, fato
bastante comum e muito utilizado na biologia para animais que exercem a função de
inseticidas por meio da liberação de toxinas e outras substancias. (ALMENARA, 2011)
Entre os fungos entomopatogênicos usados no controle biológico de carrapatos
ou com potencialidade para tanto, o fungo Metarhizium anisopliae apresenta-se como
um agente microbiano de grande relevância no programa de controle biológico. A
capacidade que esse micro-organismo apresenta em controlar populações de praga é
amplamente conhecida e difundida, desde ambientes de clima temperado até clima
tropical. Pertencente à classe Deuteromycetes, ordem Moniliales, família Moniliaceae,
a espécie foi descrita pela primeira vez como Entomophtora anisopliae por Metschi-
nikoff em 1879. Este pesquisador realizou o primeiro trabalho de controle micro-
biano, utilizando o fungo para controle de larvas do besouro Anisopliae austriaca.
Sendo finalmente classificado por Sorokin em 1883 como Metarhizium anisopliae. A
partir de então, a utilização deste vêm sendo estudada sobre muitas espécies de in-
setos, com grandes potencialidades para o controle biológico (ALVES, 1998). Des-
crito há muitos anos (BARON, 1958 7 apud SILVA, 1985; LATCH, 1965), o fungo
apresenta um corpo de frutificação semelhante a um esporodóquio agregado a hifas
intimamente entrelaçadas, contendo uma massa compacta de conidióforos, simples
ou ramificados, resultando em células esporogênicas denominadas fiálides, das quais
se originaram os fialospóros que não são septados, tem forma cilíndrica, são hialinos
ou levemente pigmentados e são produzidos em cadeias.
O fungo M. anisopliae tem mostrado ser um promissor agente no controle de
algumas espécies de carrapatos como Rhipicephalus sanguineus, Anocentor nitens,
Amblyomma variegatum, Amblyomma cajennense e R. (B) microplus (KAAIA et al.,
1996; BITTENCOURT et al., 1999; GARCIA et al., 2004; LOPES et al., 2007;
GARCIA et al., 2011).
140 Capítulo 9 Controle biológico

Entretanto, os fungos entomopatogênicos quando aspergidos ou pulverizados no


campo estão expostos a fatores bióticos e abióticos que influenciam na sua sobrevi-
vência, propagação e infecção no hospedeiro (GOETTEL et al., 2000; GARCIA et al.,
2011). Entre os fatores abióticos, o de maior importância é a radiação solar UV (FAR-
GUES et al., 1996; BRAGA et al., 2001, CAGAN & SVERCEL, 2001), que pode inati-
var o conídio, provocar danos letais ao DNA e mutações (NICHOLSON et al., 2000).
Outros fatores de importância vital sobre os fungos são a temperatura e umida-
de, que são os fatores físicos mais estudados. Altas temperaturas são prejudiciais à
sobrevivência do fungo, enquanto que baixas temperaturas aumentam a sua persis-
tência, característica essa desejável (RATH, 1992; MONTEIRO, 1995).
Já entre os fatores bióticos, vários trabalhos relatam a ação fungistática de mi-
croorganismos presentes na microbiota do solo inibindo a ação ou sobrevivência de
fungos entomopatogênicos (GRODEN & LOCKWOOD, 1991).
O efeito fungistático sobre a população de fungos no solo pode ser provocado
por substâncias fitotóxicas, ou pela elaboração de substâncias inibidoras por bacté-
rias e actinomicetos (OLIVEIRA et al., 1981). Sharapov & Kalvish (1984) relataram
o efeito fungistático do solo na germinação, crescimento e desenvolvimento dos
fungos entomopatogênicos M. anisopliae, Beauveria bassiana, Paecilomyces farinosus,
Paecilomyces fumosoroseus. Os autores verificaram que em todos os solos estudados
houve ação fungistática sobre os fungos, sendo que o mais afetado foi o M. anisopliae.
Garcia et al.,(2011) em estudo a campo investigaram o efeito do M. anisopliae em
larvas de R.(B) microplus na pastagem e observaram que o fungo não exerceu con-
trole sobre larvas e nem permaneceu no solo e na pastagem por um período superior
a 24 horas pós pulverização, esses resultados corroboram com a literatura citada que
afirma a sensibilidade desses entomopatógenos aos efeitos deletérios do clima sobre
o meio ambiente.

NEMaTOIDES ENTOMOPaTOGENICOS

Nematoides são organismos invertebrados que pertencem ao Filo Nematoda, or-


dem Rhabditida, são considerados os organismos de maior abundância e apresentam
uma grande diversidade de espécies (CARES & HUANG, 2008). Segundo Doucet
et al. (1998) e Taylor et al. (1998), nematoides entomopatogênicos vem sendo utili-
zados no controle de uma grande variedade de insetos que incluem além das pragas
de solo, também insetos pragas da parte aérea de plantas, bem como varias ordens de
artrópodes, estudos mostram que carrapatos das famílias Argasidae e Ixodidae são
sensíveis à infecção por nematoides (SAMISH et al, 2000).
Os nematoides Steinernema spp. e Heterorhabditis spp. são os únicos associados a
insetos que são largamente utilizados para o controle de pragas (BATISTA FILHO,
1996; GIOMETTI et al., 2011; LEITE et al., 2006). Com cerca de 1 mm de compri-
mento, esses agentes possuem a habilidade de localizar e invadir o corpo de insetos
hospedeiros por suas aberturas naturais ou mesmo através da cutícula. A localização
do hospedeiro é possível através de quimiorreceptores localizados na região cefálica,
que detecta principalmente o CO2 liberado pelo inseto. Após invadir o corpo do
Capítulo 9 Controle biológico 141

inseto, alcançam o hemoceloma e ali liberam uma bactéria, que provoca septicemia
e causa a morte do hospedeiro em aproximadamente 48 horas (POINAR, 1990;
JAROSZ et al., 1991; KAYA e GAUGLER, 1993; DOLINSKI, 2006).
O ciclo biológico dos NEPs é realizado em três fases: ovo, juvenil e adulto (ma-
chos e fêmeas) a fase juvenil composta de quatro estádios - J1, J2, J3 ou Juvenil
Infectante (JI) e J4 (DOLINSKI, 2006). O único instar de vida livre dos NEPs é o
Juvenil Infectante que é encontrado no solo onde consegue localizar seu hospedeiro,
esses NEPs tem preferência por orifícios naturais como boca, anus, órgão genital,
espiráculo, já o gênero Heterorhabditis spp possui um dente quitinoso localizado
frontalmente na extremidade anterior, que penetra a cutícula do hospedeiro até al-
cançar a hemocele (KAYA e GAUGLER, 1993; DOLINSKI, 2006).
Alguns fatores abióticos podem interferir no ciclo de vida desses organismos
como altas temperaturas que afetam os nematoides de diferentes formas, causando
a destruição da cutícula, enquanto que as baixas temperaturas podem causar a coa-
gulação do citoplasma. A temperatura ótima para os nematódeos varia de 15 a 30ºC.
Além da sobrevivência, a temperatura também afeta o crescimento, a reprodução e a
distribuição dos nematoides, sendo um fator crítico no movimento e na infecção do
patógeno (VAN GUNDY, 1985; TIHOHOD, 1993).
Vale resaltar que esses organismos das familias Steinernematidae e Heterorhabi-
ditidae apresentam simbiose com alguns tipos de bactérias dos gêneros Xenorhabdus
spp. ou Photorhabdus spp as quais se encontram alojadas no intestino desses nematoi-
des. As bactérias fazem a bioconversão dos tecidos do hospedeiro que vão servir de
alimento para o nematoide e este por sua vez protege a bactéria, sendo que essa não é
encontrada isoladamente no ambiente. (WOODRING E KAYA, 1988).
Após a infecção pelo nematoide essas bactérias simbióticas são liberadas no in-
terior do hospedeiro produzindo toxinas provocando sua morte num período apro-
ximado de 24 a 72h pós infecção (DOWDS e PETERS, 2002) e também atuam na
produção de antibióticos que impedem o surgimento de outros micro-organismos
(DOLINSKI, 2006). Essas particularidades tornam os NEPs capazes de matar in-
setos e também carrapatos, tornando os uma promissora ferramenta no controle
desses artrópodes.
Segundo Kocan et al. (1998) varias espécies de carrapatos se mostraram susceptí-
veis aos NEPs, bem como uma significativa redução na postura de ovos das fêmeas
ingurgitadas que não morreram quando infectadas. Estudo realizado por Carvalho et
al. (2010) mostrou uma eficácia de 90% de mortalidade em fêmeas de R. (B) microplus
quando expostas por 24 horas aos nematoides Steinernema glaseri estirpe CCA.
Vários estudos já realizados comprovaram que os NEPs e os fungos entomopa-
togênicos são eficazes no controle de varias espécies de carrapatos em todos seus
instares, em condições laboratoriais, tornando os uma alternativa promissora para o
uso como carrapaticidas biológicos.

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10 Resistência do
carrapato-do-boi
Rhipicephalus
(Boophilus) microplus
aos acaricidas

Renato Andreotti
Capítulo 10 Resistência do carrapato-do-boi Rhipicephalus (Boophilus) microplus aos acaricidas 147

O carrapato-do-boi, Rhipicephalus (Boophilus) microplus (Canestrini, 1887) (Aca-


ri: Ixodidae), causa grandes prejuízos econômicos à pecuária brasileira. Estas perdas
são representadas por diminuição na produção de leite e carne, bem como por danos
no couro e peles. Além de provocar reações inflamatórias nos locais de fixação do
carrapato ele pode ainda transmitir doenças como a tristeza parasitária bovina (que
é causada por protozoários do gênero Babesia e pela bactéria do gênero Anaplasma).
Acarreta, também, outros prejuízos ao produtor que são relacionados à mão-de-
obra, despesas com instalações, aquisição de carrapaticidas e de equipamentos de
suporte para aplicação dos mesmos nos rebanhos.
De uma maneira geral, a contaminação da carne e do leite com resíduos químicos,
assim como no próprio ambiente, tem sido para a sociedade uma das maiores preo-
cupações quanto ao uso sistemático de pesticidas químicos.
A pecuária brasileira movimenta em torno de 185,8 milhões de bovinos
(ANUALPEC, 2012), mas a produtividade do setor é minada pelo carrapato R.
microplus que, sozinho, é responsável por prejuízos anuais de mais de US$ 2 bilhões
(GRISI et al., 2002). Neste cenário, a resistência do carrapato aos acaricidas é um
motivo de preocupação permanente entre produtores; indústrias; agências governa-
mentais, assim como de técnicos.
O mercado de parasiticidas no Brasil movimenta cerca de US$ 960 milhões
por ano e constitui 34% do mercado de produtos veterinários (SINDAN, 2010).
Há uma dificuldade crescente para obtenção de novos acaricidas, haja vista que
para serem registrados os novos produtos devem apresentar pelo menos 95% de
eficácia, segundo critérios do Ministério da Agricultura e Abastecimento (Mapa).
Não existe em vigor no país um programa oficial de controle do carrapato e, por
esta razão, os critérios para a gestão de infestações são definidos exclusivamente
pelos produtores. Em geral, informações sobre a epidemiologia regional do parasita
são negligenciadas; acaricidas são escolhidos por critérios que não a sua eficácia, e
a aplicação destes é feita inadequadamente, desafiando o sucesso do tratamento.
Além disso, efetua-se o controle da mosca-do-chifre (Haematobia irritans) com
produtos que também possuem ação acaricida (piretroides e organofosforados),
mas estes são aplicados em doses insuficientes para garantir o controle do carra-
pato, o que contribui indiretamente para o aumento da resistência do carrapato
(MARTINS, 2004; BARROS et al., 2007).
Em geral, a resistência pode ocorrer por meio de diversos mecanismos no carra-
pato, os quais podem ser classificados como: mutação local, metabólica ou de pene-
tração reduzida.
Neste contexto, a detecção precoce da resistência é essencial para evitar a seleção
de carrapatos resistentes em situações de uso contínuo do mesmo princípio ativo,
bem como para atrasar a propagação da resistência.

CLaSSES DOS aCaRICIDaS


O uso de acaricidas passou a ser feito de forma sistemática a partir do uso do arsê-
nico no controle de carrapatos em bovinos no ano de 1896 que, a partir de 1910, foi
liberado nos Estados Unidos criando um mercado internacional para esse produto.
148 Capítulo 10 Resistência do carrapato-do-boi Rhipicephalus (Boophilus) microplus aos acaricidas

A evolução da resistência dos carrapatos ao arsênico após 1937 na Austrália,


bem como o risco à saúde e as preocupações relacionadas a resíduos, motivaram
o desenvolvimento de novos produtos. Por estas razões é que foram gerados os
produtos organoclorados em 1946, ciclodienos e toxafeno em 1947, formamidi-
nas em 1975, piretroides em 1977 e as lactonas macrocíclicas em 1981 (GEOR-
GE et al., 2008).
Os acaricidas também são classificados por sua via de ação em: a) por contato
– quando o produto é aplicado por meio de pulverização, imersão ou “pour on” e,
b) sistêmicos – quando o princípio ativo que atua na circulação sanguínea é meta-
bolizado e distribuído por todo o corpo, aplicado por meio de injeções ou no dorso
do animal. Os acaricidas utilizados atualmente no Brasil são classificados em sete
grupos distintos, que serão descritos a seguir.

Organofosforados
É o grupo mais antigo de carrapaticida ainda comercializado para bovinos. Apare-
ceram em torno de 1955 para substituir os organoclorados, como DTT e BHC, por
estes apresentarem resistência cruzada a diferentes espécies de carrapatos, gerando
preocupações com relação à sua persistência no ambiente e pela acumulação na gor-
dura corporal de animais (GEORGE et al., 2008).
Os organofosforados não apresentam poder residual quando aplicados sob a
forma de pulverização, sugerindo um intervalo de tratamento de 21 dias. Podem
ser encontrados em associação com piretroides ou com bernicidas.
São derivados orgânicos do ácido fosfórico, caracterizados por um mesmo meca-
nismo de ação, e inibem a enzima acetilcolinesterase, ocasionando um aumento de
acetilcolina em níveis tóxicos para os carrapatos e causando um aumento das contra-
ções dos músculos até atingir a paralisia.
Neste grupo, a resistência do carrapato está relacionada normalmente a um úni-
co gene semidominante, ou seja, os indivíduos heterozigotos também apresentam
resistência, embora menor do que os homozigotos resistentes. Os mecanismos da
resistência aos organofosforados ainda precisam ser convenientemente elucidados,
mas sabe-se que existe relação com a insensibilidade da acetilcolinesterase (FOIL et
al., 2004), com o aumento do metabolismo das esterases localizadas no integumento
de teleóginas resistentes e com a superexpressão dessas enzimas em larvas (VILLA-
RINO et al., 2001).
Na verdade, mais do que uma acetilcolinesterase pode ser envolvida nas respos-
tas de acaricidas (BAFFI et al., 2008; TEMEYER et al., 2010). Sete contigs com
similaridade de sequência significativa com a acetilcolinesterase foram relatados em
transcriptoma de R. microplus (BELLGARD et al., 2012).
Temeyer et al. (2010) expressaram três acetilcolinesterases transcrições isoladas
de duas amostras resistentes a organofosforados e de uma linhagem suscetível de R.
microplus e mostrou que existiam alelos variantes entre indivíduos na estirpe apre-
sentando respostas diferentes a organofosforados.
Estes autores concluíram que “a resistência fenotípica aos organofosforados
pode ser complexa multigênica”. Infelizmente, nenhuma das mutações específicas
Capítulo 10 Resistência do carrapato-do-boi Rhipicephalus (Boophilus) microplus aos acaricidas 149

em acetilcolinesterase foi correlacionada com resistência a organofosforados em po-


pulações de campo.

amidinas (diamínicos)
É um grupo de carrapaticidas que sucedeu aos fosforados sendo lançado em 1975.
Caracteriza-se por ter poder residual de 14 dias, permitindo intervalos maiores de
tratamentos.
Após penetrar no carrapato, a amidina é metabolizada em um composto denomi-
nado de N–2,4 – dimetilfenil N–metilformamidina. Possui uma intensa ação sobre
a postura de ovos das teleóginas, e é tóxico para as fases do carrapato, em especial
para as larvas. A sua ação direta está relacionada com a inibição de algumas enzimas
importantes para o metabolismo do carrapato, como as monoaminooxidades.
Foi amplamente aceito pelos produtores e continua sendo um dos mais utilizados
no mercado, mesmo depois de mais de 20 anos de comercialização. O período de
carência para leite é de 24 horas e para carne é de 14 dias.
Até o momento, foi encontrado em algumas cepas de R. microplus resistentes
um aumento da atividade esterásica e glutationa-S-transferases, podendo isso
estar relacionado com a insensibilidade de um sítio de ligação de um receptor de
octopamina (LI et al., 2004).

Piretroides
Este grupo surgiu em 1977. Com o aparecimento de resistência aos acaricidas
de grupos à base de organofosforados tradicionalmente usados no país na déca-
da de 1980, foi estimulado o uso extensivo de piretroides. Existem no mercado
produtos originários de pelo menos três subgrupos dessa família (Deltametrina,
Cipermetrina e Alfametrina). Esses acaricidas não apresentam poder residual
quando aplicados sob a forma de pulverização, devendo obedecer a um intervalo
de tratamento sugerido de 21 dias. Com aplicação “pour on”, o período residual
é de sete dias. Não deve ser utilizado para consumo humano o leite de animais
tratados antes de decorridas 24 horas da aplicação do produto. Não devem ser
abatidos animais tratados antes de decorridos sete dias da aplicação do produto.
Para aumentar a eficiência dos piretroides, também foram desenvolvidas novas
formulações, nas quais os piretroides passaram a ser associados aos fosforados,
aumentando, assim, a eficiência. É importante lembrar que os piretroides apresen-
tam baixa toxicidade aos mamíferos quando comparados aos organofosforados.
Foram identificados dois padrões de resistência para este grupo: um é a forma
de alteração do sítio de ação das esterases, tornando-os insensíveis por mutações
do gene relacionado aos canais de sódio. A proteína codificada por esse gene
altera sua estrutura, o que o torna resistente ao piretroide (HE et al., 1999).
O segundo mecanismo, menos entendido, envolve detoxificação metabólica me-
diada pela ação de esterases e de citocromo P450 (MILLER et al., 1999). Porém,
podem ser encontradas variações genéticas em diferentes populações para esses me-
canismos (GUERRERO et al., 2001).
150 Capítulo 10 Resistência do carrapato-do-boi Rhipicephalus (Boophilus) microplus aos acaricidas

O canal de sódio dependente da voltagem é o local alvo para a atividade de pire-


troides. Miller et al. (1999) trabalhando com populações de carrapatos resistentes
aos piretroides do México e He et al. (1999) com base em sequenciamento gené-
tico verificou substituição específica de aminoácidos no Domínio III (fenilalanina
para isoleucina) do R. microplus canal de sódio R nessas populações de carrapatos
mexicanos.
Um ensaio de PCR de diagnóstico (GUERRERO et al., 2001) foi desenvolvido
que permitiu a detecção rápida desta substituição de aminoácidos em indivíduos
na fase de larvas. Um grande número de carrapatos foi testado por este método e
este mecanismo de resistência foi identificado no México (ROSÁRIO-CRUZ et al.,
2005; 2009) e numa estirpe de surto nos Estados Unidos (Miller et al., 2007).
A localização desta mutação no canal de sódio é rara, pois nos artrópodes a resis-
tência associada à mutação no canal de sódio em piretroides está localizada mais no
Domínio II do que nos outros três domínios (SODERLUND; KNIPPLE, 2003).
Em pesquisas em amostras resistentes de R. microplus a piretroides em Mato
Grosso do Sul, não foi detectada mutação no canal de sódio (ANDREOTTI et al.,
2011). Também não foi encontrada mutação no domínio III do canal de sódio em
amostra brasileira e australiana. No entanto, recentemente, Morgan et al. (2009) e
Jonsson et al. (2010) relataram diferenças de nucleotídeos na região do Domínio II
do canal de sódio em populações resistentes de R. microplus na Austrália.
Essas diferenças de nucleotídeos no gene canal de sódio australiano levou a mudan-
ças de aminoácidos que se correlacionaram com a resistência a piretroides. Morgan et
al. (2009) relatam a alteração de aminoácidos de leucina a isoleucina, enquanto que nas
alterações observadas por Jonsson et al. (2010) foram relatadas uma glicina e a valina.
O efeito fenotípico de cada uma das três mutações difere significativamente. A
mudança no Domínio III fenilalanina para isoleucina confere um elevado nível de
resistência à permetrina, cipermetrina, e flumetrina no estado homozigótico como
visto na estirpe Corrales mexicano acaricida-selecionado positivamente (> 1000 ve-
zes, MILLER et al., 1999). As mutações no domínio II são relacionadas com meno-
res níveis de resistência.
A mudança de isoleucina para leucina relatada por Morgan et al. (2009) transmite
níveis moderados (estimativas 100-400 dobra) de resistência a permetrina, ciper-
metrina, e flumetrina, enquanto que mudança da glicina para valina era específico
para resistência à flumetrina e sugere proporcionar níveis mais baixos de resistência
(JONSSON et al., 2010). Assim, há pelo menos três mecanismos no local alvo para
a resistência aos piretroides em R. microplus.
Os aspectos moleculares de resistência metabólica ainda não estão bem definidos
em R. microplus. Embora a resistência metabólica tenha sido geralmente atribuída
ao do citocromo P450, as esterases, e glutathione S-transferases (BELLGARD et
al., 2012).

Fenilpirazole
Sua ação é semelhante às avermectinas, isto é, age sobre o sistema nervoso dos
carrapatos, paralisando-os. Não pode ser usado em animais em lactação e é aplicado
Capítulo 10 Resistência do carrapato-do-boi Rhipicephalus (Boophilus) microplus aos acaricidas 151

de forma “pour on”. Denominado de Fipronil, age por bloqueio não-competitivo


dos canais de cloreto dos receptores específicos GABA (Ácido gama aminobutíri-
co). Demonstra potencial de bioacumulação (ZHAO et al., 2004).
Esta atividade sobre os dois alvos provavelmente desempenha um papel em retar-
dar ou prevenir a acumulação de elevados níveis de resistência. Contudo, um desses
alvos é partilhado com a classe de pesticidas ciclodienos, e baixos níveis de resis-
tência ao fipronil podem ser associados com resistência a dieldrina em Drosophila
melanogaster (BLOOMQUIST, 1994).
Resistência ao Fipronil foi documentada em populações de campo de R. micro-
plus no Uruguai (CUORE et al., 2007; CASTRO-JANER et al., 2010a; 2011), em-
bora estudos sobre os mecanismos não foram relatados.

Thiazolina
Possui formulação em associação com piretroide, e é utilizado na forma de pul-
verização ou imersão. Encontra-se liberado para uso em animais em lactação, e exige
carência de apenas três dias para a utilização da carne. Ainda não existe relato de
resistência do R. microplus à thiazolina.

Lactonas macrocíclicas
Esses produtos surgiram no início da década de 1980 (1981) e produziram
grande revolução no mercado mundial dos antiparasitários. Além de apresen-
tarem maior poder residual que os piretroides, são também eficientes contra
vermes e bernes, sendo, por isso, chamados de “endectocidas”. São derivados
de produtos obtidos com a fermentação do fungo Streptomyces avermitiles, e
existem quatro subgrupos no mercado (Ivermectin, Moxidectin, Doramectin e
Abamectin) (FURLONG; MARTINS, 2000).
Esses carrapaticidas agem bloqueando a transmissão dos impulsos nervosos nos
carrapatos, que por isso morrem paralisados. O mecanismo de desenvolvimento da
resistência ainda não está esclarecido.
Não podem ser utilizados em animais em lactação e em gado de corte 30 dias
antes do abate. A formulação com nome comercial de Eprinex® é a única exceção.

Fluazuron (inibidor do crescimento)


O fluazuron tem a capacidade de interferir na produção de quitina, uma substância
que possibilita o endurecimento da cutícula dos carrapatos. Completamente diferente
de todos os carrapaticidas já citados, ele não permite que os carrapatos mudem de fase
e cresçam, além de impedir que se reproduzam, controlando a população.
De maneira semelhante aos derivados das avermectinas, também não pode ser
utilizado nos animais em lactação. É aplicado na forma “pour on”, sendo metaboliza-
do pelo organismo, atuando de modo sistêmico pela circulação sanguínea. O único
representante no mercado até o momento é o Acatak® (FURLONG; MARTINS,
2000).
152 Capítulo 10 Resistência do carrapato-do-boi Rhipicephalus (Boophilus) microplus aos acaricidas

DESENVOLVIMENTO Da RESISTêNCIa
Os mecanismos de resistência do R. microplus a cada classe de acaricida ainda não
foram completamente elucidados.
Com o decorrer do uso de um produto químico, parte da população de carrapa-
tos sobrevive. Às vezes, a resistência está instalada em uma população de carrapatos
até mesmo antes de estes entrarem em contato com aquele produto. Isso acontece
porque já existem na população alguns indivíduos naturalmente resistentes, cerca
de um a cada um milhão ou mais de indivíduos (ROUSH, 1993). Ou então, como
é mais comum, o uso frequente do produto causa alterações (mutações) em alguns
indivíduos da população, tornando-os resistentes. É o chamado estabelecimento do
alelo resistente (FURLONG; MARTINS, 2000).
Com o uso contínuo de determinado princípio ativo, há o aumento de indi-
víduos com essa característica de resistência, uma vez que morrem os sensíveis,
não resistentes, e os resistentes acasalam entre si, produzindo descendentes cada
vez mais resistentes e em maior número na população. É a chamada propagação
do alelo resistente por pressão de seleção (FURLONG; MARTINS, 2000). Ou
seja, a pressão de seleção aumenta a proporção da população de carrapatos que
carregam os genes para estes fatores de resistência.
A taxa na qual um alelo resistente torna-se estabelecido na população e o
tempo que leva para o acaricida se tornar ineficaz no controle de carrapatos
depende de muitos fatores. Estes incluem: a frequência das mu- tações na po-
pulação original antes do tratamento; o modo de herança do alelo resistente
(dominante e codominante ou recessiva); a frequência do tratamento carrapa-
ticida; o gradiente de concentração do acaricida e, a proporção da população
de carrapatos total que não é exposta ao acaricida (denominadas de refúgios)
(FAO, 2003).
Como ao longo destas últimas cinco décadas têm sido utilizados acaricidas
baseados em diferentes princípios químicos (arsenicais, organoclorados, orga-
nofosforados, carbamatos, nitroguanidinas, fenilpirazoles, formamidinas, pire-
troides, lactonas macrocíclicas e fenil ureias), diversos mecanismos de resistên-
cia foram sendo desenvolvidos como estratégia de sobrevivência pelo carrapato
(FREITAS et al., 2005).
A pressão de seleção acarretada pelo uso de acaricidas favorece o surgimento
de populações com diferentes características genéticas em diferentes graus. Es-
tas características variam desde a redução do poder de penetração do pesticida ao
aumento do poder sequestrante de moléculas tóxicas ou mesmo insensibilidade
a compostos tóxicos.
Além disso, o aumento da detoxificação celular (OAKESHOTT et al., 2003)
torna os pesticidas utilizados defasados em curto espaço de tempo, sendo neces-
sário aumentar a concentração de uso, mudar o princípio ativo ou utilizar outros
princípios ativos combinados (SUTHERST et al., 1983).
Os mecanismos fisiológicos da resistência estão relacionados, principalmente,
com a diminuição de penetração cuticular da droga, a resistência metabólica e a re-
sistência por insensibilidade de sítio de ação.
Capítulo 10 Resistência do carrapato-do-boi Rhipicephalus (Boophilus) microplus aos acaricidas 153

A resistência metabólica é caracterizada por um aumento na capacidade que


os indivíduos resistentes têm de detoxificar e/ou eliminar os produtos acaricidas
utilizados no tratamento. Esse aumento pode ser resultado: a) do aumento de
expressão de enzimas responsáveis pelo metabolismo de drogas (por exemplo,
citocromo P450 monooxigenases, esterases e glutationa-S-transferases); e b) do
aumento da especificidade dessas enzimas pelo substrato (PEREIRA et al., 2008).
A resistência por insensibilidade de sítios de ação é o segundo mecanismo mais
encontrado. Caracteriza-se, principalmente, por uma mutação de nucleotídeo na
região codificadora de um gene. Essa mutação pode conferir uma mudança de
aminoácido e, consequentemente, uma alteração tridimensional na proteína for-
madora do receptor. Essa mudança estrutural pode alterar a habilidade da molé-
cula de se ligar ao sítio de ação, resultando em resistência (PEREIRA et al., 2008).
O modo de ação das lactonas macrocíclicas (MLs) em artrópodes é atribuído à
sua alta afinidade com os canais de cloreto-glutamato (Glu-Cl) que estão presentes
em músculos e nervos. A abertura desses canais causa um lento e irreversível aumen-
to da condutância da membrana, resultando na paralisia da musculatura somática e a
consequente morte do parasita (CULLY et al., 1994).
Três formas de resistência podem ser explicadas em função das ações molecu-
lares: aquela que resulta do aumento de expressão de genes ou aumento da ativi-
dade de enzimas envolvidas em metabolismo de xenobióticos/detoxificadoras;
as que surgem por mutações em neurorreceptores; e as que ocorrem por mu-
tações em canais de sódio (MARTIN et al., 2003; OAKESHOTT et al., 2003;
RUFINGIER et al., 1999).
Três famílias de proteínas são as principais responsáveis pelo metabolismo de aca-
ricidas: os citocromos P450; as esterases (Est), e as glutationa S-transferases (GSTs)
(RANSON et al., 2002). As proteínas dessas famílias também estão envolvidas na
síntese e na lise de vários metabólitos endógenos, na proteção contra o estresse oxi-
dativo, na transmissão de sinais nervosos, e no transporte celular (HEMINGWAY
et al., 2002).

DETECÇÃO Da RESISTêNCIa

A resistência do carrapato R. microplus aos acaricidas existe nas diferentes regi-


ões do mundo onde é realizado o controle químico. Esse evento faz parte da habili-
dade da população de carrapatos em buscar alternativas de sobrevivência no ambien-
te. Em condições de uma forte pressão seletiva, o desenvolvimento da resistência é
inevitável. Assim, o seu monitoramento em situações regionais é fundamental para
avaliação da situação e propostas de ações para contornar esse problema.

TESTES PaRa MONITORaR a RESISTêNCIa DOS CaRRaPaTOS

Para realização dos testes de resistência, alguns procedimentos e cuidados na co-


leta e no transporte de amostras devem ser observados.
154 Capítulo 10 Resistência do carrapato-do-boi Rhipicephalus (Boophilus) microplus aos acaricidas

Cuidados na coleta e no transporte de carrapatos para os testes


Independentemente do tipo de teste a ser utilizado, deve ser providenciada a coleta
de teleóginas. Como a maioria das teleóginas cai do hospedeiro no início da manhã, é
importante manter os animais infestados contidos em locais durante a noite e realizar
a coleta nos animais, e/ou no chão em torno deles, no início da manhã seguinte.
É importante lembrar que a coleta da amostra deve ser realizada após um período
mínimo do último tratamento realizado em função do efeito residual, e esse tempo
depende do acaricida utilizado no manejo da propriedade. As amostras devem ser
coletadas e imediatamente identificadas com o nome do produtor (proprietário); a
data de coleta, local e tratamento utilizado.
O número de carrapatos coletados vai depender do teste a ser aplicado. Para o
AIT (Teste de imersão de adultos), em geral, pode ser usado um número mínimo
de 10 teleóginas para cada acaricida e o mesmo para o controle. Para LPT (Teste de
imersão de larvas), a amostra pode conter de 10 a 50 teleóginas. Neste último teste
poucas teleóginas são suficientes para fornecer as larvas a serem utilizadas no ensaio.
As teleóginas podem ficar em temperatura de geladeira (4°C) por um período de
até 5 dias sem efeitos adversos, se forem imediatamente refrigeradas.
Para AIT, podem ser refrigeradas por até dois dias se forem mantidas em tempe-
ratura moderada para campo um dia antes da refrigeração. Fatores que influen-
ciam a viabilidade da teleógina vão ter um efeito direto nos resultados do AIT,
mas não nos resultados do LPT (FAO, 2003).
No transporte das teleóginas, é importante acondicioná-las em caixas protegidas
de pressão, com papel toalha umedecido no seu interior. O transporte até ao labo-
ratório deve ser em baixa temperatura dentro de caixa, com gelo, por exemplo, e o
mais rápido possível.

Condições em laboratório
Ao chegar ao laboratório as teleóginas devem ser lavadas em água corrente para
remover os ovos provenientes de postura durante o transporte. As teleóginas que
começaram a postura não devem ser utilizadas para o AIT. A condição de incubação
de teleóginas, ovos e larvas antes e durante o teste deverá ser de 27 a 28°C e 85-
95% de umidade relativa (UR) e sem iluminação.
A qualidade das teleóginas deve ser observada: utilizar indivíduos acima de 15 mg
de peso; que ainda não estiverem realizando postura; sendo que indivíduos que apre-
sentam algum tipo de alteração na coloração e/ou algum dano devem ser descartados.

Teste de imersão de adultos (aIT)


O AIT com dose de discriminação tem sido recomendado como um ensaio pre-
liminar para a resistência porque é relativamente simples. É um bioensaio aplicado
em fêmeas ingurgitadas (teleóginas) de carrapatos. A metodologia do teste AIT foi
descrita por Drummond et al. (1973) e foi utilizada para determinar a eficácia re-
lativa de acaricidas contra carrapatos.
Capítulo 10 Resistência do carrapato-do-boi Rhipicephalus (Boophilus) microplus aos acaricidas 155

Teste de pacote de larvas (LPT)


A Organização das Nações Unidas para agricultura e alimentação (FAO) tem
escolhido para uso o teste de pacote de larvas (LPT) para estudos de campo sobre
resistência acaricida. O Centro Mundial de Referência para a Resistência a Acari-
cidas (WARRC) apoia os países membros da FAO na determinação dos padrões
de resistência, especialmente a organofosforados e piretroides. No entanto, outros
métodos continuam sendo utilizados e melhorados.
O teste conhecido como LPT baseia-se na utilização do carrapaticida em di-
ferentes concentrações e no índice de sobrevivência de larvas expostas a estas
concentrações. Os resultados deste bioensaio de larvas para o diagnóstico de
resistência em R. microplus ficam prontos em cerca de seis semanas.
Neste teste, as larvas são expostas a papéis de filtro impregnado quimicamen-
te e sua mortalidade subsequente é quantificada após 24 horas do desafio. O kit
contém materiais padronizados e processos obtidos a partir de dados que permi-
tem comparar ensaios em diferentes partes do mundo. Porém, um treinamento
adequado é essencial para atingir um elevado grau de confiança na técnica.
Mais recentemente, os protocolos foram adaptados para lactonas macrocíclicas
(LM), porém, existem alguns problemas com a aplicação do LPT padrão, AIT e
protocolos para a suscetibilidade ao amitraz, exigindo modificações específicas para
esse acaricida.
Miller et al. (2002), adaptando tecido de nylon ao LPT, produziram resultados
que melhor se adequam ao modelo log probit. É recomendado o uso de larvas de 14
a 21dias de idade (FAO, 2003).

Teste de imersão de larvas (LIT)


O teste de imersão larval (LIT) foi modificado por Sabatini et al. (2001) e
usado para testar cepas de R. microplus com LMs para determinar as concen-
trações letais DL 50% e 99,9% e definir uma dose de discriminação (DD) que
poderia ser usada para diagnosticar a resistência LMs.
Esse bioensaio de larvas (SHAW, 1966) não é tão amplamente utilizado para o
diagnóstico de resistência e não foi escolhido pela FAO. O método proporciona um
resultado em seis semanas, mesmo tempo que o LPT. Estudos comparativos têm
indicado que os resultados do LIT podem ser comparados com os resultados LPT.
A incapacidade do LPT para diagnosticar a resistência potencial para fluazuron
também se aplica ao LIT.
O LIT foi utilizado pela primeira vez para detecção de resistência às ivermectinas
com sucesso para diferenciar população resistente de população sensível, apesar de
ainda não ser recomendado pela FAO (KLAFKE et al., 2006).

Detecção de atividade esterásica


A relação entre o aumento na atividade da acetylcolinesterase (AChE), com
resistência aos organofosforados em linhagens de carrapato foi demonstrado
por Baxter; Barker (1998).
156 Capítulo 10 Resistência do carrapato-do-boi Rhipicephalus (Boophilus) microplus aos acaricidas

Foi desenvolvido um teste para avaliar carrapatos baseado na atividade AChE


identificada em singânglio ou “‘cérebro’” extraído a partir de teleóginas e inibida
na presença do propoxur (carbamato). Este ensaio pode ser usado para diagnos-
ticar insensibilidade para organofosforados e segregar os resultados em genóti-
pos resistentes e susceptíveis (BAXTER; BARKER, 1999).
Uma otimização do método de extração da AChE em singânglios de machos e
fêmeas de carrapatos adultos por meio de sonificação forneceu extração homogê-
nea entre as amostras e aumento da quantidade de AChE para ensaios bioquímicos
quantitativos, levando a resultados mais seguros (PRUETT; POUND, 2006).
Jamroz et al. (2000) encontraram um aumento na atividade carboxiesterase
(CaEs) em cepa mexicana resistente a piretroide. Li et al. (2005) identificaram um
acaricida insensível a AChE em uma cepa resistente ao organofosforado do México.
Uma análise comparativa feita entre padrões de sensibilidade para esterase em
malation e deltametrina em carrapatos sensíveis, revelou quatro bandas de estera-
ses contra acetato anaphthyl, duas das quais foram carboxilesterases e duas foram
AchEs sendo que uma delas com grande atividade em carrapatos resistentes ao ma-
lation (BAFFI et al., 2008).

DIaGNóSTICO MOLECULaR

Os ensaios biológicos para a determinação da resistência do carrapato mostram


resultados relacionados com o fenótipo, sendo necessária uma média de seis sema-
nas para verificar o seu efeito. Já o diagnóstico molecular, realizado por meio da am-
plificação do DNA, mostra o genótipo da população em apenas um dia, permitindo
identificar mutações específicas.
O papel da carboxilesterases (CaES) e acetylcholinesterases (AChEs) na resis-
tência de R. microplus tem sido investigado demonstrando que o fenômeno pode
estar relacionado com o número de cópias do gene e mutações pontuais em genes
que codificam esterases (VILLARINO et al., 2003; OAKESHOTT et al., 2005).
Dois genes codificando AChE foram identificados e sequenciados (AChE1 e
AChE2) em cepas resistentes (BAXTER; BARKER, 2002).
Hernandez et al. (2000) identificaram um ponto de mutação em um fragmen-
to de DNA com aproximadamente 372 pares de bases de uma carboxiesterase
em larvas e hemolinfa de adultos resistentes a piretroides em uma população de
carrapatos mexicana. Esta mutação (G → A, substituição no nucleotídeo 1120)
gera um local de reconhecimento para a enzima de restrição EcoRI (CTTAAG),
que foi identificado pela digestão dos produtos amplificados.
Hernandez et al. (2002) encontraram uma alta frequência do genótipo homo-
zigoto mutante em uma cepa resistente a permetrina (96% das larvas resistentes
e 33% de fêmeas adultas resistentes) e identificaram que a transcrição contendo
o ponto de mutação foi mais abundante na cepa resistente.
Por meio da técnica de PCR, foram identificadas mutações em linhagens mexica-
nas de R. microplus que ocorrem por substituição de dois aminoácidos em uma pro-
teína de canal de sódio. Essas mutações, com as substituições de Phe para Ile e Asp
Capítulo 10 Resistência do carrapato-do-boi Rhipicephalus (Boophilus) microplus aos acaricidas 157

para Asn, são responsáveis por conferir a estas linhagens de carrapato resistência a
piretroides (GUERRERO et al., 2002).
Por meio da PCR, foi possível detectar uma mutação específica em genes
de canal de sódio associada com resistência a permetrina utilizando um único
carrapato em qualquer estágio de desenvolvimento e em poucas horas. Também
por PCR, é possível detectar um gene esterase responsável pela metabolização
de permetrina, CzEst9 (FOIL et al., 2004).
Pontos de mutação em genes codificadores para esterase constituem um dos
principais mecanismos de resistência em R. microplus. A reação de polimerase em
cadeia/polimorfismo do comprimento de fragmento de restrição (PCR-RFLP) foi
usada para investigar a presença de mutações em um fragmento de uma carboxiles-
terase importante em carrapatos com história de resistência.
Digestão de um fragmento com 372 pb utilizando EcoRI revelou diferentes fre-
quências de três genótipos. A comparação de sequências indicou a presença de ou-
tras mutações e polimorfismo EcoRI em cepas moderadamente resistentes e resis-
tentes (BAFFI et al., 2007).

RESISTêNCIa NO BRaSIL

Os primeiros registros de resistência do R. microplus ao arsênio no Brasil da-


tam de 1953 (FREIRE, 1953). A resistência foi confirmada para organoclorados
em 1953 (MARTINS et al., 2003), organofosforados em 1963 (FURLONG,
1999), piretroides sintéticos em 1989 (ARANTES et al., 1995), amidinas em
1995 (MARTINS, 1995) e lactonas macrocíclicas em 2001 (MARTINS; FUR-
LONG, 2001; MARTINS et al., 2003; KLAFKE et al., 2006). Para fluazurom
e spinosad a resistência, no entanto, ainda não foi detectada.

Resistência aos organofosforados (OP)


A resistência aos organofosforados foi notada inicialmente em 1963, no Rio
Grande do Sul, estado mais afetado por carrapatos bovinos devido ao fato de
seu rebanho ser composto principalmente de raças europeias (WHARTON;
ROULSTON, 1977) e, posteriormente, na década de 1970 (MARTINS, 1995).
No primeiro estudo bioquímico de resistência de R. microplus no Brasil, por
Mendes et al. (2001), as larvas da cepa susceptível Mozo (MZ) e da cepa de campo
Mancilha (MC) foram testadas para atividade de acetilcolinesterase (AChE), corro-
borando os dados do bioensaio. Acetato de alfa-naftil foi hidrolisado mais rápido na
cepa MC do que na cepa MZ, demonstrando resistência a piretroides, mais especi-
ficamente, para a deltametrina. A máxima inibição da atividade de AChE foi obtida
com propoxur 50 mM.

Resistência a piretroides sintéticos


A resistência a piretroides foi relatada no final de 1980 no Rio de Janeiro
(LEITE, 1988) e no Rio Grande do Sul (LARANJA et al., 1989) e, posterior-
158 Capítulo 10 Resistência do carrapato-do-boi Rhipicephalus (Boophilus) microplus aos acaricidas

mente, em várias fazendas nos dois Estados (ALVES-BRANCO et al., 1992;


1993; MARTINS et al., 1992; FLAUSINO et al., 1995). Em 1992, 81% dos ba-
nheiros carrapaticidas em fazendas no Rio Grande do Sul continham piretroides
(MARTINS, 1995).
Atualmente, a resistência aos piretoides sintéticos tem ocorrência generaliza-
da também nos estados de São Paulo, Paraná, Mato Grosso do Sul e Minas Gerais
(NOLAN, 1994).
Com o objetivo de controlar a susceptibilidade de R. microplus aos acaricidas,
Fernandes (2001) investigou os efeitos de cipermetrina, deltametrina e permetrina
sobre larvas coletadas em Goiânia, no estado de Goiás. As taxas de mortalidade
média após 24 horas variaram de 76,3%, para deltametrina 25 ppm, a 100%, para
permetrina 2.500 ppm, mas os carrapatos foram resistentes às concentrações
comerciais de deltametrina e cipermetrina. Apenas permetrina a 2.500 ppm al-
cançou o nível de eficácia oficialmente recomendado no Brasil.
A cepa de R. microplus Santa Luiza, originada no sul do Brasil é resistente a per-
metrina e amitraz. As investigações sobre a base genética da resistência à permetrina,
com experimentos de conjugação cruzada, e os mecanismos de resistência à perme-
trina, por meio de bioensaios sinérgicos e análise bioquímica da esterase, sugerem a
presença de um gene responsável pela resistência à permetrina na cepa Santa Luiza
(LI et al., 2008).
A seleção de larvas F3 da cepa Santa Luiza para permetrina ou amitraz levou a
um significativo aumento de resistência para ambos os acaricidas, indicando uma
estreita ligação entre os genes responsáveis pela resistência a permetrina e amitraz.
Os resultados sugerem que outros mecanismos, incluindo uma possível mutação no
canal de sódio distinto da que atualmente é conhecida, podem ser responsáveis pela
resistência à permetrina nesta cepa (LI et al., 2008).

Resistência ao amitraz
Traços de resistência ao amitraz foram inicialmente detectados no Rio Gran-
de do Sul (NOLAN, 1994) e a confirmação da resistência para R. microplus
alguns anos mais tarde (FURLONG, 1999).
Na cepa Santa Luiza, a resistência ao amitraz foi até 154 vezes maior do que em
uma cepa sensível. Esse foi o nível mais elevado de resistência entre todas as cepas
de R. microplus estudadas até o momento com a versão modificada do bioensaio da
FAO (MILLER et al., 2002).
Em um teste de pacote de larvas da FAO modificado para medir os níveis de sus-
ceptibilidade de larvas de cepas parentais, F1, retrocruzadas, F2, e gerações de F3, o
uso da cepa Santa Luiza como parental resistente revelou que a resistência ao amitraz
deve ser herdada como um recessivo incompleto envolvendo mais de um gene, com
forte efeito materno na expressão da resistência amitraz na progênie larval. Taxas
de CL50 de 0,0024% para cepa susceptível (Muñoz) homozigoto (SS), 0,45% para
carrapatos homozigotos resistentes, 0,022% para os heterozigotos com um macho
susceptível e uma fêmea parental resistente, e 0,0089% para os heterozigotos com
um macho resistente e uma fêmea sensível (LI et al., 2005).
Capítulo 10 Resistência do carrapato-do-boi Rhipicephalus (Boophilus) microplus aos acaricidas 159

Resistência a lactonas macrocíclicas


A resistência a lactonas macrocíclicas (MLs) em R. microplus foi primeiramen-
te relatada no Rio Grande do Sul em um estudo com a cepa São Gabriel, que se
mostrou resistente à doramectina. Nesse estudo, a cepa foi submetida ao teste de
imersão de adultos (AIT), com MLs utilizando o protocolo proposto por Sabatini
et al. (2001). A cepa São Gabriel foi capaz de sobreviver e produzir ovos viáveis após
o tratamento com imersão 200-1.000 ppm de ivermectina e moxidectina, enquanto
que a cepa suscetível de Porto Alegre alcançou 100% de mortalidade nas mesmas
concentrações (MARTINS; FURLONG, 2001).
Uma investigação realizada no Vale do Paraíba, estado de São Paulo, em uma
área endêmica de R. microplus com altos níveis de resistência acaricida, levou à
primeira detecção in vitro de R. microplus resistentes a ivermectina utilizando
o teste de imersão larval (LIT) proposto por Sabatini et al. (2001). Outras in-
vestigações permitiram detectar a resistência de R. microplus à ivermectina em
condições de laboratório pela primeira vez (KLAFKE et al., 2010).

Fipronil
A resistência ao Fipronil foi documentada em populações de campo de R. microplus
no Brasil (CASTRO-JANER et al, 2010b), embora estudos sobre quais sejam os
mecanismos envolvidos não foram relatados.

aVaLIaÇõES REGIONaIS Da RESISTêNCIa

No Brasil, o carrapato tem sido mais estudado nas seguintes regiões: Sul, por
onde passa o paralelo 32°S e onde a pecuária é baseada em animais de origem
europeia causando situações de instabilidade enzoótica para doenças transmiti-
das por carrapatos; no Sudeste, onde o setor é mais tecnificado; e, mais recen-
temente, na região Centro-Oeste do país, com a grande expansão da pecuária.
No Nordeste, há pouca informação a respeito e, na região Norte, não há relatos.
Após a detecção inicial de traços de resistência ao amitraz no Rio Grande do Sul
(NOLAN, 1994), a sensibilidade/resistência de R. microplus e a dinâmica de utili-
zação de acaricidas foram investigadas no estado na última década por Farias et al.
(2008), aplicando o teste de imersão de fêmeas ingurgitadas coletadas em 124 pro-
priedades. O surgimento de resistência aos piretroides foi detectado durante os três
primeiros anos estudados, e a resistência ao amitraz nos últimos três anos (eficácia
de 79% nos últimos três anos contra 95% nos três primeiros).
Outro estudo mostrou uma comparação de médias de desempenho entre re-
giões topográficas distintas - serra e encosta -, no estado, mostrando eficácia
para cipermetrina de 50-58% e deltametrina de 37-54%, respectivamente. Para
o amitraz apesar de a média estar em torno de 94%, foram observados valores
mínimos de 8-56%, respectivamente (SANTOS et al., 2008).
Em outro estudo no mesmo estado, Camillo et al. (2009) revelaram maior eficá-
cia para a associação de amitraz e clorpirifós, com resultados desejáveis em 100% das
160 Capítulo 10 Resistência do carrapato-do-boi Rhipicephalus (Boophilus) microplus aos acaricidas

propriedades testadas. Associações com cipermethrina-clorpirifós-citronelol foram


eficientes nos carrapatos em 61% das propriedades e cipermetrina/ethion, em 37%.
A cipermetrina foi eficiente em 20,7% e o amitraz, um dos produtos mais utilizados
nas propriedades, foi eficiente em 14,2% das propriedades.
Estes resultados demonstram a baixa efetividade da maioria dos medicamentos
utilizados regionalmente para o controle de R. microplus, medida in vitro.
Também no Rio Grande do Sul, um estudo dos efeitos de acaricidas estraté-
gicos, mais seletiva contra R. microplus, como uma prática com um potencial de
criação de refúgios para os carrapatos foi realizado.
Um ensaio foi desenvolvido para investigar os efeitos de tratamento estra-
tégico seletivo dentro de um rebanho Bos taurus com o objetivo de reduzir os
custos de tratamento e oferecer um “refúgio” para os carrapatos não submetidos
ao tratamento. Um grupo foi tratado estrategicamente com avermectina e proje-
tado para atuar diretamente contra a primeira e terceira gerações de R. microplus.
O outro grupo, na mesma área, não foi tratado e a infestação foi monitorada em
todo o rebanho. Os bovinos tratados tiveram altas infestações fora do período
de tratamento em níveis que seriam inaceitáveis pelos fazendeiros. O grupo não
tratado mostrou altas infestações nos dois períodos e as pastagens também se
mostraram com altas infestações (MARTINS et al., 2002).
Em um estudo no Brasil Central, a sensibilidade do carrapato-do-boi foi moni-
torada durante 10 anos (1.603 testes de imersão), revelando que apenas as associa-
ções entre cipermetrina-clorpirifós e cipermetrina-clorpirifós-citronela-butóxido de
piperonila apresentaram eficácia de pelo menos 95%, satisfazendo as exigências do
Ministério da Agricultura e Abastecimento (FURLONG et al., 2007).
No estado de Minas Gerais, a sensibilidade/resistência do carrapato aos acari-
cidas foi avaliada de 1997 a 1999. Em geral, a eficácia acaricida foi baixa, sendo
que os amidínicos apresentaram o melhor desempenho, com apenas 61%, o que
pode explicar o contínuo e longo prazo de sucesso de vendas da família de acaricidas
(FURLONG; MARTINS, 2000).
No Vale do Paraíba (São Paulo), ensaios laboratoriais conduzidos em
2001-2004 avaliaram a eficácia de ixodicidas comerciais contra teleóginas de
R. microplus utilizando a técnica de imersão. A eficácia foi baixa para os pi-
retroides sintéticos (28,24%), amitraz (47,19%) e a associação de piretroides
sintéticos e organofosforados (88,64%) (PEREIRA, 2006). Na mesma região, a
resistência de R. microplus à cipermetrina, deltametrina e clorpirifós, bem como
práticas de controle de carrapato foi investigada em 12 fazendas. A utilização do
teste do pacote de larvas (LPT), aprovado pela FAO, revelou resistência estabeleci-
da a piretroides (cipermetrina e deltametrina) e resistência emergente a organofos-
forados (clorpirifós).
Um questionário aplicado aos agricultores mostrou que as combinações de
piretroides e organofosforados foram as preparações mais comuns utilizadas na
região para controlar os carrapatos, seguido por amitraz e lactonas macrocíclicas
(MENDES et al., 2007).
Em Ilhéus, no estado da Bahia, testes de imersão in vitro, utilizando qua-
tro carrapaticidas, foram realizados com fêmeas ingurgitadas de R. microplus
Capítulo 10 Resistência do carrapato-do-boi Rhipicephalus (Boophilus) microplus aos acaricidas 161

coletadas em 30 propriedades rurais aleatoriamente selecionadas. Os níveis de


eficácia foram de 30,95% para amidina, 65,04% para deltametrina, 75,73% para
cipermetrina-diclorvós e 75,13% para triclorfon-coumaphós ciflutrina (CAM-
POS JUNIOR; OLIVEIRA, 2005).
Na região semiárida do Nordeste, no estado da Paraíba, a resistência foi ava-
liada utilizando R. microplus ingurgitadas e R. sanguineus. Para ambas as espé-
cies, a eficácia foi maior para amitraz (97,70% e 100%, respectivamente) do que
para cipermetrina (70,5% e de 80,5%, respectivamente) (SILVA et al., 2005).
No estado do Mato Grosso do Sul, uma avaliação da suscetibilidade de R. micro-
plus a carrapaticidas piretroides mostrou que a eficácia foi geralmente inferior a
70%, tornando-os não recomendados para as fazendas investigadas. Dos 12 pro-
dutos avaliados, apenas dois (DDVP-clorfenvinfós e cipermetrina-clorpirifós-
butóxido de piperonila-citronela) apresentaram níveis de eficácia superiores a
95% (97,68% e 100%, respectivamente) (KOLLER et al., 2009).
Em geral, o diagnóstico da resistência contribui na escolha das bases químicas
que compõem os carrapaticidas a serem empregados na população de carrapato de
uma determinada propriedade. Além disso, a aplicação correta também é um fator
crucial na tentativa de prolongar o período de eficácia de acaricidas existentes, haja
vista que é pequena a expectativa, pelo menos em princípio, para que novos ingre-
dientes ativos com novos mecanismos de ação sejam lançados comercialmente no
curto prazo em função do custo de desenvolvimento desses novos produtos. Desta
forma, as informações disponibilizadas neste texto encorajam o desenvolvimento de
novos estudos para ampliar o entendimento desses mecanismos e novas formas de
abordagem para buscar soluções para essa questão.

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11 Carrapato-dos-bovinos:
ações simples permitem
convivência em
harmonia

John Furlong
Márcia Cristina de Azevedo Prata
Capítulo 11 Carrapato-dos-bovinos: ações simples permitem convivência em harmonia 169

O carrapato-dos-bovinos, cujo nome científico é Rhipicephalus (Boophilus) mi-


croplus, é um animal que pertence ao grande grupo das aranhas e dos escorpiões. É
classificado como um parasita, uma vez que necessita passar, obrigatoriamente, uma
fase de sua vida sobre outros animais.
De todos os parasitas dos bovinos no Brasil, o carrapato é um dos principais
problemas do produtor, considerando que, com exceção dos estados da Região Sul,
acontece durante o ano todo. As fêmeas são a parte maior do problema, em função
da grande quantidade de sangue que ingerem enquanto estão sobre os animais. Ade-
mais, tanto elas quanto os machos inoculam substâncias nos animais, pela saliva,
causando coceira e diminuição do apetite. Também podem inocular os microrganis-
mos Babesia bovis, Babesia bigemina e Anaplasma marginale, dependendo do estádio
de desenvolvimento e do sexo do carrapato. As doenças causadas por estes agentes
patogênicos, por terem sintomas semelhantes, geralmente são agrupadas no comple-
xo “Tristeza Parasitária Bovina”.
Os orifícios no couro causados pelos carrapatos, além de desvalorizar o produto,
também podem favorecer a penetração de pequenas larvas de moscas causadoras das
bicheiras e do berne. Por todos esses fatores, o carrapato tem sido incriminado, eco-
nomicamente, como o mais importante parasita de bovinos do País, particularmente
em raças taurinas ou seus cruzamentos.
Pelo exposto, é evidente a percepção de que um dos maiores inimigos do produ-
tor de leite é, sem dúvida, o carrapato-dos-bovinos. Por mais insignificante que este
parasita possa parecer, suas ações, sejam na retirada de sangue, sejam na introdução
de patógenos no organismo animal, determinam prejuízos de dois bilhões de dólares
anuais no Brasil, segundo registros de especialistas no tema.
Os produtores, em geral, combatem os parasitas na propriedade apenas aplicando
produtos carrapaticidas nos carrapatos sobre os animais, e esta única tarefa geral-
mente é realizada sem a devida atenção e capricho. Esse procedimento tem, então,
levado a um conjunto de consequências, como, por exemplo, a contaminação do
ambiente, das pessoas que aplicam o carrapaticida e dos produtos alimentícios de-
rivados destes animais. Como o controle nem sempre é realizado de forma racio-
nal e levando em conta os fatores biológicos do parasita, acaba não combatendo o
carrapato e permitindo a disseminação da resistência das populações, bem como, o
aumento crescente dos prejuízos econômicos por ele causados.
Como então resolver esse problema, em função de sua importância cada vez
maior na produção de leite e carne? Isso é possível conhecendo bem os detalhes da
vida do carrapato e suas relações com as variações do tempo, principalmente com
respeito à temperatura e umidade, com o ambiente - considerando o tipo e o ma-
nejo da pastagem e, com os animais - em relação ao grau de sangue e à lotação. Em
função desse conhecimento adquirido, resta então corrigir os erros ainda praticados,
escolhendo o produto adequado ao combate da população de carrapatos de cada
propriedade, aplicá-lo nas épocas mais propícias, e da “maneira mais correta possí-
vel”. Por “maneira mais correta possível” deve ser entendido que: os carrapaticidas
“de contato”, como o próprio nome diz, necessitam ter contato com os carrapa-
tos, no mínimo nas quantidades recomendadas pelos fabricantes; serem muito bem
misturados e aplicados com pressão suficiente para penetrar entre os pelos, além
170 Capítulo 11 Carrapato-dos-bovinos: ações simples permitem convivência em harmonia

de molhar completamente o animal, que deve ser tratado individualmente. Neste


capítulo, portanto, são apresentadas as informações referentes à época mais propícia
para tratamento dos animais e a maneira de determinar o carrapaticida adequado
em cada propriedade, bem como em relação ao modo correto de utilizá-lo. Para um
entendimento adequado, no entanto, é importante que se conheçam os detalhes do
ciclo de vida do inimigo a ser combatido.

CICLO BIOLóGICO DO CaRRaPaTO

Machos e fêmeas adultos acasalam sobre o bovino, e as fêmeas começam então o


processo de alimentação e ingurgitamento com sangue. Na verdade, as fêmeas dos
carrapatos são verdadeiras máquinas de condensar, uma vez que depois de ingerido
o sangue elas separam a parte sólida – que são as células vermelhas, as células brancas
e as plaquetas –, da parte líquida – o plasma –, e o devolvem para o bovino na forma
de saliva. Assim, conseguem aumentar a capacidade de armazenamento de alimento
útil, retendo apenas as proteínas que utilizarão para a produção dos ovos. Uma vez
repletas, e tendo aumentado cerca de duzentas vezes o seu peso, se desprendem do
animal, ocorrendo isso, de preferência, nas primeiras horas da manhã.
Começa então a fase de vida do carrapato que é chamada de “fase não parasitária”,
uma vez que se desenvolve fora do bovino. No chão, a fêmea ingurgitada, tecnica-
mente chamada de teleógina, popularmente conhecida por “mamona” ou “jabuti-
caba”, procura um lugar úmido e abrigado do sol, e começa a fazer a digestão dos
componentes do sangue ingerido, no intuito de obter matéria-prima (energia) para
a formação dos ovos. Sempre em função da umidade e da temperatura, num período
de aproximadamente 60 dias – nos meses quentes e úmidos do ano –, e 120 dias – nos
meses frios e secos –, na Região do Brasil-Central, os ovos, em torno de 3.000 por
fêmea, se desenvolvem e originam larvas, popularmente conhecidas como micuins.
As larvas logo após a eclosão ficam no chão, próximas às cascas dos ovos, por um pe-
ríodo de dois a três dias, aguardando o endurecimento da cutícula ou carapaça. Depois,
mantendo-se agrupadas, sobem no primeiro talo de planta que encontram, permanecen-
do juntas e formando bolinhos, à espera da passagem de seus hospedeiros. Atraídas pelo
gás carbônico da respiração dos animais, ou pelo deslocamento do ar, percebem a apro-
ximação do hospedeiro, preferencialmente bovino, no qual tratam de subir e fixar-se.
Começa então a chamada “fase parasitária” do ciclo de vida do carrapato.
Uma vez no bovino, as larvas procuram se fixar, pela introdução de seu aparelho
fixador, após o que começam a alimentar-se e a crescer. A partir do 18º dia as primei-
ras fêmeas fecundadas e ingurgitadas, “mamonas” ou “jabuticabas”, começam a des-
prender-se do hospedeiro, e a maioria tende a cair durante o 22º dia de parasitismo,
podendo esse período estender-se até o 25º dia. Durante a fase parasitária, apesar
de haver comida e espaço para fixação à vontade no hospedeiro, principalmente as
larvas sofrem um ataque muito forte dos bovinos. Esse ataque é realizado tanto pela
lambedura do animal, em função da irritação causada pela picada, quanto pela reação
alérgica local no entorno da picada, com infiltração de células de defesa do animal,
o que não permite uma alimentação adequada. Em função disso, e dependendo da
Capítulo 11 Carrapato-dos-bovinos: ações simples permitem convivência em harmonia 171

resistência genética do hospedeiro, um grande número de larvas pode ser eliminado,


auxiliando assim, significativamente, na diminuição de carrapatos, tanto nos animais
quanto na pastagem.

QUaL CaRRaPaTICIDa UTILIZaR PaRa MaTaR OS CaRRaPaTOS


DO REBaNHO?
Quando o produtor duvida da eficiência de determinado produto carrapaticida
no controle dos carrapatos do rebanho, o que ele comumente faz é trocá-lo indis-
criminadamente por outro, da mesma família ou não. Entretanto, outras causas da
falha no controle dos carrapatos, além do carrapaticida em si, podem ser as respon-
sáveis pela baixa eficiência do produto, como é o caso do mau preparo e da aplicação
incorreta do produto.
Para conseguir um controle satisfatório do carrapato pode e deve ser realizado
um teste muito simples (Teste Caseiro), considerando-se, nesse caso, os carrapatici-
das pertencentes às famílias ou grupos químicos “de contato”. Com este teste pode
ser esclarecida qualquer dúvida sobre a eficiência de determinado carrapaticida, bem
como, ele permite determinar o produto mais eficiente para a população de carrapa-
tos a tratar, evitando-se, com isso, a troca constante e indiscriminada de produtos.
Não serve, contudo, para os produtos “sistêmicos” (injetáveis e alguns de aplicação
sobre a linha do dorso - “pour on”), uma vez que estes somente entram em contato
com os carrapatos por meio da alimentação, sem que se tenha controle sobre a con-
centração necessária para matar os carrapatos.
Na elaboração do teste, preparam-se soluções para banho (um litro é o suficiente),
conforme a dose recomendada pelo fabricante, para cada produto a ser testado, utili-
zando-se para isso seringas plásticas de cinco ou 10 ml, copos plásticos descartáveis, ou
vidros limpos, rotulados com os nomes dos produtos testados. Outro vidro ou copo
deve ser utilizado com água, como grupo controle. É muito importante a leitura atenta
da bula para que seja seguida a recomendação de dose preconizada pelo fabricante, e a
utilização de seringa plástica graduada para medir o pequeno volume do carrapaticida a
ser utilizado. Cada produto terá o seu próprio kit (seringa, frasco para a solução carra-
paticida, etc.) que não deve entrar em contato ou ser usado para os demais.
Arrancam-se dos animais, com uma leve torção, em torno de dez fêmeas ingur-
gitadas, as “mamonas”, para mergulhar em cada produto já diluído a ser testado e
mais dez para mergulhar na água (tratamento usado para controle e comparação).
Só são apropriados para o teste os carrapatos grandes, completamente ingurgitados
ou cheios, uma vez que estes são as fêmeas que estão prontas para postura de ovos.
Os grupos de dez “mamonas” são colocados nos recipientes com as soluções
prontas para pulverização, após bem misturadas. O grupo de “mamonas-controle”
é colocado no recipiente com água. Depois de cinco minutos, os carrapatos são
retirados dos recipientes e secos levemente com um pedaço de papel higiênico. Em
seguida são colocados em outros recipientes limpos, previamente identificados de
maneira a se saber em qual deles estão os carrapatos que foram mergulhados na água
ou em cada uma das soluções carrapaticidas em teste.
172 Capítulo 11 Carrapato-dos-bovinos: ações simples permitem convivência em harmonia

Os recipientes devem ser colocados num lugar abrigado do sol. Em regiões e


épocas com umidade do ar muito baixa, pode ser colocado um chumaço de algodão
embebido em água no recipiente de modo a manter úmido o ambiente.
Em sete a dez dias pode-se avaliar o resultado. Um detalhe muito importante sobre
este teste é que ele somente será válido, caso as “mamonas” do grupo-controle, mergu-
lhadas em água, realizem a postura. Isto porque, por exemplo, a temperatura pode ter
sido a causa da postura não ocorrer no prazo citado. Nesta situação, a falta de postu-
ra também pelos carrapatos mergulhados na solução carrapaticida poderia levar à falsa
conclusão de que o produto está eficiente. Isso pode não ser verdade, porque a ausência
de ovos pode ser por outra causa, como a temperatura e/ou umidade inadequadas. Em
época de frio, a avaliação do resultado deve ser feita com mais tempo, uma vez que as
“mamonas” demoram mais tempo para iniciar a postura, e os ovos, para incubar.
A maioria dos carrapatos mergulhados na água (controle) fará a postura de gran-
de quantidade de ovos, marrons, brilhantes e aderidos uns aos outros, formando
uma massa de ovos. Em relação às “mamonas”, mergulhadas nas soluções carrapa-
ticidas, podem ocorrer duas situações, expostas a seguir. Na primeira, o produto
sendo eficiente, ou seja, não existindo resistência, a maioria dos carrapatos morre
antes de começar a postura ou permanece vivo, mas sem colocar ovos. Em algumas
fêmeas, contudo, pode ocorrer a postura de poucos ovos, porém de cor escura, secos
e separados uns dos outros, completamente diferentes dos ovos obtidos das “mamo-
nas” que foram mergulhadas na água. Desses ovos não nascerão larvas. O produto é
então considerado eficiente. Se, porém, essa eficiência não for confirmada quando o
produto for aplicado no rebanho, isso indica que o problema pode estar no preparo
e/ou na aplicação da solução carrapaticida (banho ou tratamento mal feito).
Na segunda situação, quando o produto for ineficiente, ou seja, existindo resis-
tência dos carrapatos, a maioria das “mamonas” não morrerá e colocará ovos de apa-
rência e quantidade semelhantes às fêmeas do grupo-controle. Isso indica resistência
dos carrapatos àquele determinado carrapaticida. Quanto mais numerosos os ovos e
quanto mais o aspecto se aproximar do aspecto dos ovos do grupo-controle, maior
é o nível de resistência na população de carrapatos testada.
A escolha do carrapaticida mais eficiente para a população de carrapatos da pro-
priedade deve ser feita baseada no resultado deste tipo de teste, escolhendo-se o pro-
duto que melhor resultado apresente. Imediatamente após a avaliação, os carrapatos
devem ser eliminados em água fervente, evitando-se assim que indivíduos resistentes
utilizados no teste continuem reproduzindo.

O TESTE DE SENSIBILIDaDE DOS CaRRaPaTOS aOS


CaRRaPaTICIDaS
O “teste caseiro” possibilita informação ao produtor capaz de auxiliar na elimi-
nação da dúvida em relação se o problema do controle ineficiente é decorrente de
resistência propriamente dita ou do banho mal feito, dificultando o contato entre o
carrapaticida e os carrapatos. Melhor do que isso é fazer o teste laboratorial, onde é
possível conhecer qual a porcentagem de eficiência de cada produto comercial testado.
Capítulo 11 Carrapato-dos-bovinos: ações simples permitem convivência em harmonia 173

Este teste demora aproximadamente 40 dias para ficar pronto. Para sua execução é
necessário que sejam observadas algumas orientações, em relação à remessa dos carra-
patos. Só servem para o teste os carrapatos grandes, completamente cheios de sangue,
que são as fêmeas ingurgitadas ou “mamonas”. Os bovinos de onde serão retirados os
carrapatos não devem ter tido contato com produtos carrapaticidas há pelo menos 25
dias no caso de produtos “de contato” que forem aplicados por banho de aspersão,
e 35 dias, no caso de produtos “sistêmicos” (avermectinas, etc.). A prática de deixar
dois ou três animais sem tratar com carrapaticida e depois colher destes a quantidade
necessária ajuda, uma vez que não se necessita deixar todo o rebanho com carrapatos.
Devem ser colhidos aproximadamente 150 ou mais carrapatos grandes, cheios de
sangue, os quais devem ser colocados num recipiente (saco plástico, frasco de vidro ou
pote plástico), com o nome e o endereço do produtor e da propriedade, dados estes
que são necessários para a remessa do resultado do teste. Os carrapatos devem ser en-
viados por Sedex, para o endereço do laboratório, de preferência no início da semana.
Caso os carrapatos não possam ser enviados imediatamente pelos Correios, podem ser
armazenados por no máximo 24 horas na parte inferior da geladeira, para que o início
da postura seja retardado.

O TRaTaMENTO COM CaRRaPaTICIDa

Os produtos carrapaticidas tradicionais, aplicados por imersão ou aspersão, atu-


am por contato, intoxicando os carrapatos molhados pelo produto diluído na água.
A dosagem recomendada na bula é a mínima necessária para uma boa ação do pro-
duto, e quando o preparo da solução para tratamento não é realizado corretamente,
não se obterá uma mistura homogênea.
O tratamento do rebanho por meio do banheiro de imersão, forma de tratamento
peculiar na Região Sul, cujo manejo é totalmente diferenciado das demais regiões do
País, será comentado mais adiante. No caso de banhos por aspersão o processo do ba-
nho inicia-se pelo preparo da solução para pulverização com a quantidade de carrapa-
ticida indicada na bula, a qual deve ser adicionada a uma pequena quantidade de água
(calda). Somente depois de a calda estar misturada homogeneamente, adiciona-se
o volume de água necessário para completar a quantidade total da solução a ser pre-
parada. A solução final também deve ser muito bem misturada para se obter uma
diluição homogênea.
A aplicação do carrapaticida deve ser feita individualmente, com o animal contido
em “brete de cordoalha” no caso de utilização de equipamento manual ou mecânico
de aspersão. O equipamento deve ser prático, confortável e capaz de possibilitar um
banho com pressão forte o suficiente para pulverizar a solução carrapaticida na for-
ma de uma nuvem de gotículas, para que chegue até o couro do animal. O bico utili-
zado no equipamento deve ser em forma de leque, e a aplicação de baixo para cima,
no sentido contrário ao dos pêlos, em todo o corpo do animal e sempre a favor do
vento, para proteção do aplicador, o qual, desde o início do preparo da solução, de-
verá estar protegido com macacão, botas, luvas e máscara, para evitar o contato com
o produto químico. Após o banho, o animal deve ter sido completamente molhado,
174 Capítulo 11 Carrapato-dos-bovinos: ações simples permitem convivência em harmonia

pois os carrapatos pequenos, localizados debaixo dos pêlos de partes do corpo onde
não são vistos com facilidade, representam parcela importante da população que
parasita os animais, e caso não sejam molhados pelo produto, não morrerão.
São diversos os equipamentos utilizados na aplicação de carrapaticida, tais como
o pulverizador costal, a bomba de pistão manual, os vários tipos de adaptação de
bombas d’água elétricas e a câmara atomizadora. Como regra geral, a escolha do
tipo de equipamento a ser utilizado depende do tamanho do rebanho. Independen-
temente do tipo de equipamento, o seu uso deve seguir as recomendações descritas,
capazes de permitir uma pulverização correta.
No tocante aos equipamentos para aplicação de carrapaticidas por aspersão, mé-
todo mais comum em bovinos de leite, devem ser considerados alguns aspectos es-
senciais para que funcionem a contento. Em relação à bomba costal é muito impor-
tante considerar o desconforto e o trabalho para se executar a tarefa. Esse fato faz
com que o operador canse logo, não produzindo a pressão necessária para a cober-
tura de toda a área corporal do animal, de forma que a aspersão chegue até o couro.
Geralmente não são utilizados os bicos em leque, adequados à aspersão nos animais,
o que também contribui para o insucesso da operação. Além disso, o estado de má
conservação do equipamento pode expor o operador ao contato com o produto, em
função dos frequentes vazamentos nas mangueiras e arruelas de vedação. O aplica-
dor deve sempre estar atento a esse fato para que a sua saúde não seja comprometida,
uma vez que a pele é uma das principais vias de absorção desses produtos tóxicos.
Uso de equipamentos de proteção individual (luvas, máscara, óculos, macacão ou
capa plástica, botas) é fundamental para que se evitem riscos à saúde.
A bomba de pistão manual - em algumas regiões chamada de bomba capeta -, di-
ferente da bomba costal, necessita de, no mínimo, dois operadores, um para produ-
zir a pressão e outro para banhar. Como possibilita a utilização de duas mangueiras
de saída é consideravelmente mais confortável para uso. Possui grandes vantagens
comparativas à bomba costal no que se refere à qualidade do serviço e ao rendimen-
to do trabalho, permitindo um banho de melhor qualidade e em número maior de
animais por unidade de tempo.
Os vários tipos de adaptação de bombas d’água elétricas podem superar as duas
bombas citadas acima em qualidade de banho e quantidade de animais tratados. Têm
a grande vantagem de poderem ser dimensionadas para o tamanho do rebanho a ser
tratado e adaptadas às condições das instalações de manejo do rebanho. Em proprie-
dades com vários retiros distantes, é possível a confecção de um conjunto móvel.
Os equipamentos de lava-jato domésticos têm proporcionado melhorias signi-
ficativas na qualidade do banho carrapaticida em pequenas e médias propriedades.
Têm as vantagens de serem multiuso e portáteis. A desvantagem está no fato de que
a solução carrapaticida corroi a bomba, diminuindo assim a vida útil do equipamen-
to. Por isso é sempre necessário promover o funcionamento do equipamento com
água corrente por alguns minutos após a utilização com carrapaticida.
A câmara atomizadora, com seu túnel repleto de bicos aspersores é a maneira
mais prática de aplicação de carrapaticida pelo método de aspersão em rebanhos
médios ou grandes. Possibilita que uma ou duas pessoas embretem e conduzam os
animais pelo túnel, permitindo um banho bem feito e econômico, na medida em
Capítulo 11 Carrapato-dos-bovinos: ações simples permitem convivência em harmonia 175

que os animais após o banho ficam em área de espera, para escoamento do líquido, o
qual é captado e retorna ao depósito para reutilização. Tem a desvantagem de possuir
custo elevado em relação às opções anteriores e de necessitar manutenção frequente
para desentupimento dos bicos, limpeza do pedilúvio, da área de espera, e da caixa
coletora, além de requerer cuidados para manter a tela protetora da caixa de depósito
sempre sem furos. Como nos equipamentos descritos anteriormente, a solução para
tratamento deve ser preparada no momento do banho e não serve para ser utilizada
no dia seguinte.
Com relação ao banheiro de imersão, é importante que as instruções referentes às
cargas e recargas dos carrapaticidas, prescritas pelos fabricantes, sejam rigorosamen-
te obedecidas. Sempre deve ser feita uma pré-diluição do produto a ser utilizado,
antes da colocação no banheiro. Esta pode ser feita em recipiente plástico exclusivo
para esta finalidade. A análise periódica da concentração da calda do banheiro é uma
importante recomendação a ser adotada. Em hipótese nenhuma, misturas de dife-
rentes princípios ativos carrapaticidas podem ser permitidas no banheiro. Recomen-
da-se o uso sempre do mesmo nome comercial para as cargas e recargas. A limpeza
do brete e do escorredouro, diminuindo a entrada de sujidades para o tanque de
imersão, é um procedimento que deve ser corriqueiro antes da passagem dos ani-
mais pelo banheiro. Ademais, a aferição da régua graduada, que confere a capacidade
correta do banheiro e o volume de líquido removido, é fundamental para o acompa-
nhamento das necessidades das recargas. A homogeneização do líquido do banheiro
com o mexedor e com a passagem de 20 a 30 animais, antes de considerar-se o início
do banho propriamente dito, é outro procedimento a ser adotado durante a execu-
ção do banho. É importante que haja um registro por escrito das datas dos banhos,
número de animais tratados, volume do banheiro antes e após o banho, bem como a
carga e as recargas carrapaticidas efetuadas.
Recomenda-se que, anualmente ou sempre que se suspeitar de falhas após a apli-
cação carrapaticida, amostras de carrapatos adultos sejam colhidas e enviadas para
laboratórios capacitados para a realização de testes que irão propiciar informações
para um diagnóstico de situação.
Em resumo, para um tratamento carrapaticida adequado, devem ser considerados:

a segurança do operador
Os carrapaticidas são venenos que atuam principalmente no sistema nervoso cen-
tral, causando alergias, intoxicações, malformações de órgãos e processos tumorais.
Geralmente, as pessoas que têm contato com eles são as mesmas na propriedade, e
como o fazem com frequência, tendem a diminuir o cuidado no manuseio com essas
substâncias tóxicas. É de suma importância que as pessoas que trabalham com carra-
paticidas sejam devidamente instruídas, tanto sobre os perigos dessa tarefa, quanto
sobre os cuidados para proteger-se ao máximo, e ainda sobre os sintomas mais co-
muns que sinalizam uma possibilidade de intoxicação e a necessidade de procurar
assistência médica. Nada disso terá valor se a pessoa não tiver à sua disposição, ou
não utilizar, o equipamento de proteção individual (EPI), composto de macacão ou
capa plástica, máscara, óculos de proteção, botas e luvas impermeáveis.
176 Capítulo 11 Carrapato-dos-bovinos: ações simples permitem convivência em harmonia

a dose do carrapaticida, a validade do produto e a conservação


A concentração indicada na bula é a mínima necessária para se obter um bom
controle da população de carrapatos. A utilização de dose inferior às recomendadas,
ou de produto vencido ou armazenado em condições inadequadas, possibilita que
cada vez mais rápido os carrapatos sobrevivam ao tratamento com o carrapaticida.

a quantidade de solução
Uma vez que os carrapaticidas diluídos na água matam os carrapatos através do
contato com seu corpo, é fácil entender que se a quantidade de solução carrapaticida
aplicada não for suficiente para cobrir toda a área corporal do bovino, carrapatos
ficarão sem ter contato com o produto e não morrerão. Em média, para banhar
adequadamente um animal adulto, são necessários quatro a cinco litros de solução
carrapaticida.

a pressão da aspersão
A camada de pêlos faz uma proteção natural do couro e, além disso, a gordura do
pêlo prejudica a penetração da solução, fazendo com que esta escorra pela pelagem,
sem atingir o couro, onde os carrapatos se encontram. Em função disso, é muito
importante que a pressão de aspersão seja tal que produza pequenas gotículas de
solução com capacidade para penetrar entre os pêlos e chegar até o couro. Gotas
grandes, com maior peso e menor pressão, tendem a bater nos pêlos e escorrer, sem
penetrar até o couro.

Os locais de aplicação
Embora os carrapatos grandes sejam vistos mais nos lugares em que os animais
não conseguem lamber, como tábua do pescoço, orelhas, entrepernas e axilas, nas
outras partes do corpo estão os carrapatos pequenos recém-chegados, os quais, se
não tratados, chegarão até fêmeas adultas visíveis mais tarde. Por isso todo o corpo
dos animais deve ser tratado para se ter sucesso no controle estratégico, eliminando
uma geração inteira e não permitindo que algumas fêmeas ingurgitadas sadias se
desprendam e continuem contaminando a pastagem com ovos e larvas.

O horário e a condição dos animais


Os carrapaticidas são produtos químicos que, em determinadas condições, po-
dem intoxicar e matar os animais. Por isso, é muito importante ler sempre a bula do
produto e seguir exatamente as recomendações do fabricante. Alguns produtos não
podem ser aplicados em bezerros até quatro meses de idade, e outros em animais em
avançado estado de gestação ou em lactação. Os animais em final de gestação devem
ser tratados separadamente dos demais, e de forma a não lhes causar apertos no cur-
ral e no brete, evitando-se possibilidades de aborto. Também, em função do estresse
que causam quando de suas aplicações, os animais devem ser banhados ou tratados
Capítulo 11 Carrapato-dos-bovinos: ações simples permitem convivência em harmonia 177

cedo pela manhã ou no final da tarde, nunca em períodos de sol forte e nunca ime-
diatamente após esforço físico, ou seja, devem estar descansados e desestressados.

O leite em condições adequadas de consumo


É cada vez maior a exigência do consumidor em relação à qualidade dos produtos,
como também as exigências da legislação em relação a isso. Assim sendo, aqueles
que não estiverem capacitados a produzir leite e carne com qualidade e segurança
alimentar, sofrerão as penalidades do mercado.
Totalmente inaceitáveis e absurdas são as práticas de se continuar aplicando pro-
dutos não recomendados para animais em lactação; de não serem respeitados os
períodos de carência para a utilização do leite; de ainda serem utilizadas formulações
caseiras feitas com produtos destinados a pragas agrícolas. A história comum de,
antes da aplicação dos produtos proibidos, separar alguns animais dos quais será re-
tirado o leite para o consumo de casa, reflete bem esse comportamento e configura
uma prática ilícita e de má fé para com o consumidor.

CONTROLE ESTRaTÉGICO

Infelizmente, para grande parcela dos produtores, o fator determinante para a


aplicação de carrapaticida é o número elevado de fêmeas ingurgitadas no rebanho, e
na maioria das propriedades esse é o único método de controle dos carrapatos. Isso
é feito várias vezes ao ano, e com diversos tipos de equipamentos, os quais variam
desde o banheiro de imersão até o pulverizador costal. Seria muito mais producente
tratar contra carrapatos quando estes ainda não estiverem totalmente ingurgitados,
antes que alguns deles já tenham se desprendido e, com isso, garantido a manuten-
ção da população no ambiente. A troca do carrapaticida geralmente é frequente e
indiscriminada, principalmente em rebanhos pequenos. Ademais, a aplicação é, na
maioria das vezes, feita de maneira incorreta, por uma série de razões, não cum-
prindo o seu objetivo específico de controlar os carrapatos, e permitindo que sejam
selecionados mais rapidamente os indivíduos tolerantes aos carrapaticidas, tornando
a população rapidamente resistente.
A única alternativa viável a esse estado de coisas, em relação ao controle do
carrapato-dos-bovinos, é a conscientização de que a atitude de manejo contra os
carrapatos na propriedade deve ser realizada de maneira séria, responsável, técnica,
e sempre considerando os requisitos necessários para a obtenção de sucesso. Em
resumo, resulta como benefício disso a aplicação de produto adequado à população
de carrapatos do rebanho, da maneira mais correta e no menor número de vezes
possível, na época mais favorável ao produtor e desfavorável ao carrapato. A isso é
que se chama de “controle estratégico”.
Assim sendo, por controle estratégico entende-se a realização de banhos ou tra-
tamentos com carrapaticidas em períodos desfavoráveis ao desenvolvimento do car-
rapato na pastagem. Como essas condições variam de região para região no País, o
controle estratégico deve ser regionalizado.
178 Capítulo 11 Carrapato-dos-bovinos: ações simples permitem convivência em harmonia

Basicamente, é apenas durante a fase em que o carrapato se encontra no cam-


po que podemos atuar estrategicamente, uma vez que durante a fase parasitária, as
condições de vida do carrapato são constantes e adequadas ao seu desenvolvimento.
Além disso, sobre o animal geralmente existem populações em diferentes estádios
de desenvolvimento, e “mamonas” se desprendendo entre intervalos de tratamentos,
assegurando as reinfestações. As duas variáveis climáticas que mais influenciam o
desenvolvimento e a sobrevivência das fases do carrapato no ambiente são a tem-
peratura e a umidade. Dependendo da altitude da região, a variação de um ou outro
desses fatores causa prejuízos biológicos diminuindo a quantidade de larvas na pas-
tagem, momento propício para a atuação estratégica. O que se busca então é atuar
“estrategicamente” sobre uma geração de desenvolvimento rápido e de menor popu-
lação, para, reduzindo-a ainda mais, gerar cada vez menos descendentes nas gerações
subsequentes.
O sistema estratégico convencional é realizado com uma série de cinco ou seis
banhos ou tratamentos com carrapaticida de contato com intervalos de 21 dias ou
menos; ou três a quatro aplicações de carrapaticida “pour on” também de contato,
no fio do lombo, em intervalos de 30 dias. Após a série de banhos ou tratamentos,
os animais terão poucos carrapatos por muitos meses, e não necessitarão de novas
aplicações. Em geral, após a aplicação dos banhos ou tratamentos estratégicos, pou-
cos animais no rebanho sempre carregarão a maioria dos carrapatos (animais ditos
de “sangue doce”). Apenas esses animais devem ser tratados, esporadicamente, caso
se percebam neles populações de 25 ou mais fêmeas ingurgitadas em qualquer um
dos lados do corpo dos animais, em média. O não tratamento dos animais restantes
permitirá o desenvolvimento neles de poucos carrapatos, os quais, sem tanto conta-
to com o carrapaticida, terão maior chance de retardar o aparecimento da resistência
na população ao produto químico (tática do refúgio). No ano seguinte o sistema
estratégico deve ser novamente realizado.
O Brasil-Central se caracteriza por ter um clima com duas fases bem distintas.
Uma época de chuvas, ou águas, como o produtor costuma falar, durante os meses
de primavera e verão, outubro a março, e um período de seca, durante os meses de
outono e inverno, abril a setembro. Durante a época das águas, a temperatura e a
umidade são favoráveis ao desenvolvimento das fases do carrapato na pastagem, e
desde o momento da postura até à eclosão das larvas, esse processo é rápido, com-
parando com a época da seca. Entretanto, após o nascimento, as larvas ou micuins,
por mais que procurem se proteger das temperaturas mais elevadas nesse período do
ano, virando para o lado inferior da folha ou descendo um pouco na planta, não con-
seguem grandes vantagens, uma vez que o ambiente onde se encontram na pastagem
é quente. Assim, os micuins transpiram e perdem água durante o dia, necessitando
repor essa água perdida durante a noite, quando as temperaturas são mais amenas e
a umidade do ar é maior.
Considerando que as larvas após nascerem ainda não se alimentaram, essa neces-
sidade de repor a água faz com que morram rapidamente nessa época do ano, por
falta de energia para continuar vivendo, à espera do bovino. Em função das altas
temperaturas em que a pastagem se apresenta ocorre uma menor condição de pos-
tura pelas fêmeas ingurgitadas caídas no solo, restringindo-se, também, o percentual
Capítulo 11 Carrapato-dos-bovinos: ações simples permitem convivência em harmonia 179

de incubação dos ovos – os quais ressecam muito –, e tendo como resultado por
tudo isso um menor número de larvas no período. Estrategicamente, essa é uma
época adequada para atacar o carrapato nas regiões de baixas altitudes e temperaturas
elevadas no verão.
Em determinados lugares ou microrregiões a diferença de altitude propicia tem-
peraturas médias amenas durante o verão. Isso proporciona condições climáticas
locais capazes de neutralizar as vantagens das elevadas temperaturas sobre os es-
tádios do carrapato na pastagem citadas no exemplo anterior. Tais microrregiões
acontecem em diferentes partes da Região Sudeste, contrastando com o macroclima
no qual há predominância de altas temperaturas. Em função desse comportamento
da população do parasita, que não diminui significativamente durante os meses de
verão nas microrregiões de clima mais ameno, é possível fazer-se modificação na es-
tratégia de controle, baseando-se na atuação sobre a geração de início de primavera,
setembro a dezembro. Nestas microrregiões as condições climáticas com frio mais
intenso no inverno são desfavoráveis ao desenvolvimento e sobrevivência de carra-
patos, porém melhores condições de temperatura e umidade lhes são oferecidas no
início da primavera. Na primavera o ciclo biológico se acelera e é possível perceber-se
aumento significativo na população de carrapatos em comparação com aquela obser-
vada durante o inverno, justificando, assim, que se inicie o controle estratégico antes
que a população do carrapato aumente.
A condição do tempo também exerce forte influência no desenvolvimento de
ovos e larvas na pastagem, diminuindo significativamente a sua disponibilidade no
período, na Região do Cerrado brasileiro, na qual a umidade do ar é muito baixa
durante a segunda metade da época seca (julho, agosto e setembro). Tem-se assim,
também, um período estratégico de controle do carrapato típico para a região, uma
vez que a população, semelhante à época mais quente, é menor na pastagem.
O combate a essas gerações, que ainda se encontram em baixos níveis popula-
cionais, em resposta às condições menos favoráveis de desenvolvimento e sobrevi-
vência de ovos e larvas do carrapato, impedirá o surgimento da grande população de
verão nas microrregiões com clima diferenciado.
Em resumo, não existe uma regra padrão, única, para o controle estratégico do
carrapato na grande região do Brasil-Central. Assim, cada produtor deve, com a ajuda
do veterinário, decidir qual a melhor época para a atuação estratégica na sua micror-
região. Qualquer ação baseada no conhecimento da vida do parasita, que não seja a de
concentrar as aplicações de carrapaticida nos animais quando estes apresentam mais
carrapatos, como geralmente é feito na maioria das propriedades, com certeza resul-
tará em melhor controle, menor custo e menor disseminação da resistência.
Seja em que região for, deve-se sempre considerar as peculiaridades locais da tem-
peratura e umidade na região, tendo em mente os fundamentos do controle estra-
tégico. Estes fundamentos se baseiam na atuação sobre a população do carrapato
quando esta se apresenta em momento desfavorável do seu ciclo de vida, em relação
ao desenvolvimento e à sobrevivência na pastagem.
A eficiência do sistema estratégico nas propriedades varia muito, pois depen-
de de diversos fatores, tais como, o número de carrapatos na pastagem; a altura
da forragem; tipo e lotação da pastagem; maior ou menor grau de sangue europeu
180 Capítulo 11 Carrapato-dos-bovinos: ações simples permitem convivência em harmonia

do rebanho; aplicação correta ou não de carrapaticida e, principalmente, resistência


das populações de carrapatos aos carrapaticidas em uso. O método estratégico de
controle não dará bons resultados, caso a pulverização ou o tratamento não sejam
bem-feitos, ou se o carrapaticida usado não estiver mais agindo contra os carrapatos.
De qualquer maneira, quando bem-feito, será sempre mais eficiente que o método
de combate tradicional, baseado apenas e tão somente no número de carrapatos pre-
sentes nos animais.
A aparente desvantagem do “sistema estratégico de controle” é que deve ser rea-
lizado em plena época de chuvas, tanto na Região Sul quanto no Brasil-Central. Para
escapar dessa desvantagem, uma das alternativas é programar banhos ou tratamentos
com intervalos menores, como, por exemplo, 18 a 19 dias. Assim, em caso de chuva
nesses dias, será possível retardar o tratamento dos animais até um dia sem chuva e
antes do intervalo máximo de 22 dias. Caso esteja chovendo no dia marcado para o
tratamento, pode-se esperar pelo dia seguinte, ou deixar os animais sob uma coberta
protegidos da chuva, no mínimo por duas horas após o tratamento, em caso de reba-
nhos pequenos. Os produtos usados em imersão ou pulverização matam os carrapa-
tos por contato, e o tempo de duas horas é suficiente para que eles se intoxiquem e
morram. Após intoxicar os carrapatos, a solução carrapaticida poderá ser lavada pela
água da chuva, e desaparecer dos pêlos e do couro. Assim sendo, as larvas começam a
subir nos animais mais cedo do que o esperado, mas isso não impedirá que elas sejam
mortas no próximo tratamento, o que acaba não interferindo no sucesso do esquema
estratégico. O custo para o controle será aumentado em períodos de chuva, em fun-
ção da diluição ou arrasto do produto carrapaticida, porque os animais, no intervalo
entre os tratamentos, permanecerão com mais carrapatos do que o previsto. Isso é
esperado porque logo após o banho o resíduo do produto desaparece do pêlo e do
couro, possibilitando que as larvas que vierem a subir, não encontrando produto na
concentração letal se desenvolverão normalmente.
E para finalizar, conhecendo-se a vida dos carrapatos nos diversos meses do ano;
selecionando e aplicando corretamente o carrapaticida, é possível melhorar a eficácia
do seu controle. Recorrendo-se ao “sistema estratégico” de modo “integrado” com
outras práticas de manejo relacionadas aos animais e também à pastagem, isso pos-
sibilitará uma grande diminuição na população do parasita e dos prejuízos que causa
diminuindo, inclusive, as despesas relativas ao desperdício com produtos ineficien-
tes e o estresse ocasionado pela necessidade de aplicações frequentes.

REFERÊNCIAS

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Capítulo 11 Carrapato-dos-bovinos: ações simples permitem convivência em harmonia 181

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