Ver discusiones, estadísticas y autor per fi les de esta publicación en: https://www.researchgate.

net/publication/277779863

Amilasa salival - La enzima de los animales euryphagous no especializadas

Artículo    en    Archivos de biología oral · mayo de 2015

DOI: 10.1016 / j.archoralbio.2015.05.008 · Fuente: PubMed

CITACIONES LEE

17 797

3 autores , incluso:

Oliver Zierau

Universitätsklinikum Dresden Universidad Técnica de Dresde

2 PUBLICACIONES     17 CITACIONES     107 PUBLICACIONES     1236 CITACIONES    

VER EL PERFIL VER EL PERFIL

Algunos de los autores de esta publicación también están trabajando en estos proyectos relacionados:

interacción ER-AHR Ver Proyecto

Seguridad y e fi cacia de naringenins Ver proyecto Carolin Boehlke

Todo el contenido de esta página siguiente fue subido por Carolin Boehlke el 23 de enero de 2018. El usuario ha solicitado la

mejora de la descargado fi l.
 archivesoforalbiology 6 0 (2 0 1 5 ) 1 1 6 2 - 1 1 7 6

Disponible en línea en www.sciencedirect.com

ScienceDirect

revista Página de inicio: http://www.elsevier.com/locate/aob

revisión

Salival amilasa - Los enzima de no especializado

euryphagous animales

Carolin Boehlke un , segundo , Oliver Zierau segundo , cristiano Hanning un , *

un clínica de Operativa y Odontopediatría de la Facultad de Medicina Carl Gustav Carus, Universidad Técnica de Dresde, Fetscherstrasse 74, 01307 Dresde, Alemania

segundo Instituto de Zoología, Molecular Cell Fisiología y Endocrinología, Universidad Técnica de Dresde, 01062 Dresden, Alemania

información del artículo abstracto

Artículo historia: Introducción: Alfa-amilasa (EC 3.2.1.1) es la enzima más abundante en la saliva del hombre y de varios vertebrados. En los seres

Aceptado el 19 de de mayo de el año 2015 humanos, la amilasa salival se forma principalmente en la glándula parótida; su actividad es de gran variabilidad inter-individual e

intra-individual. Las funciones fisiológicas de un- amilasa aún no se ha explorado completamente. Es bien sabido que la enzima

palabras clave:
escinde el un-( 1,4) enlaces glucosídicos de polisacáridos. Además, juega un papel importante en la bioadhesión inicial en el hombre,

Enzyme Saliva lo que facilita el metabolismo de los hidratos de carbono y la adhesión bacteriana a la superficie del diente y con ello el inicio de

Amilasa Pellicle caries. Sin embargo, todavía es un asunto de interés por qué los humanos tienen tales altas cantidades de amilasa salival.

dietética desplaza

caries
Objetivo: La revisión presenta un enfoque evolutivo considerando la amilasa salival en el reino animal, con especial énfasis en los

mamíferos divididos en los tres principales tipos de nutrición carnívoros, herbívoros y omnívoros; se postuló que para la mayoría de

los animales salival de mamífero un- amilasa es esencial.

resultados: La enzima se ha detectado en la saliva de algunos herbívoros y omnívoros muchos animales, pero no en los carnívoros puros.

Centrándose en los rumiantes, niveles insignificantes o una ausencia de un- se determinó amilasa. Presencia y actividad probablemente difieren

dependiendo de la dieta en especies específicas. Los animales que se alimentan de frutas verdes, semillas, raíces y bulbos presentan una mayor

actividad de la saliva un- amilasa que las especies que consumen frutas maduras, insectos y vertebrados.

Conclusión: En contraste con la mayoría de los carnívoros y herbívoros, omnívoros tienen una considerable cantidad de amilasa en la

saliva. Aunque, la enzima almidón de digestión se ha investigado bien, la función fisiológica de la amilasa en la saliva todavía no se

ha explorado completamente. Cabe la hipótesis de que los hábitos nutricionales afectan a la expresión de las enzimas en la saliva de

los animales. Tiene que ser veri fi, si un- amilasa está determinada genéticamente o epigenético. Como consecuencia del desarrollo de

la agricultura, y después de cambios en la dieta, la amilasa puede ser reconocido como un marcador nutricional y evolutiva. la

investigación evolutiva interdisciplinario podría ofrecer nuevas perspectivas para la odontología preventiva.

# 2015 Publicado por Elsevier Ltd.

* Correspondiente autor. Tel .: 49 351 4582713. E-mail dirección: Christian.Hannig@uniklinikum-dresden.de (C.

Hannig).
http://dx.doi.org/10.1016/j.archoralbio.2015.05.008
0003-9969 / # 2015 Publicado por Elsevier Ltd.
 1163

Contenido

1. Introducción. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 1163

1.1. Papel de un- amilasa en bioadhesión inicial en el hombre . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 1163

1.2. La caries como resultado de cambios en la dieta . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 1164

1.3. La aparición de la amilasa salival en otros mamíferos . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 1165

2. métodos . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 1166

3. tipos
3 po nu
nutricionales
ona e . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 1166

31 an oo 1166

3 2 he b o o 1166

3 3 omn o o 1167

4 D u ón 1168

5 on u one 1171

E p e one de g a ud 1172

e e en a 1172

En e o gan mo humano n o oen ma de a am a a e puede de e m na Te

1 n oducc ón o o ma de a am a a a a do o o ma de a am a a pan eá a pueden e
a gnado en do am a A B de a oen ma La d e en a en e e a am a e puede

La a a a p n pa omponen e de u do o a de mam e o e p n pa men e pub ado po o ob e a e pe amen e en e on en do de a boh d a o a am a A on ene h d a o de

e p n pa e g ándu a a ae pa ó da ubmand bu a ub ngua un g an núme o de a bono 62 Da m en a que a am a B no mp a a boh d a o de e ab e 56 Da am a a

a a meno g ándu a o a ada po oda a a dad o a En e homb e ba o n e mu a pan eá

ond one a on p odu do po e pán ea e be an en e a o d ge o donde e

de a g ándu a pa ó da eg egan 15 20% de a a m en a que 70% p o eden de a ubmand bu a on nuó a d ge ón de a m dón h d o ado po e emp o g u o a e eab o be en e

a g ándu a ub ngua e 5 8% de a g ándu a meno e Con bu one de ada amb o ne no de gado Ademá de u e e an a pa a a d ge ón a en ma amb én e on de a

g ándu a ba o e mu a ón de modo que 45 50% de o a a a e e ón e be ada po a omo un ma ado de e é

g ándu a pa ó da Una de a a e en ma en a a a de mu ho e eb ado e am a a

EC 3 2 1 1 en e homb e e e má abundan e p o e na en a a a pa ó da S n emba go a
ub ngua g ándu a amb én n e a un am a a

Lo n e e de am a a aumen an en e pue a a e é agudo po e emp o a pun ón eno a pa a a d mo

o e un onam en o de ma a ón deb do a a a dad de ema ne o o mpá o e

e ón de a e a one en e ue po E e po u ado a menudo ado ene que e on de ado en

de a e En gene a o amb o en e ema ne o o au ónomo deb do a a en ón e e e a

En on e uen a depend endo de a d e en e eg one en a a dad o a a ua a a am a apo a be a ón modu ada de a a a on e a nume o a p o e na en e e o am a a a

d bu ón a a on de ab emen e Pa ó da a a a e amb én a a e ado po ba o n e e neu ona e n u endo en ada de ambo mpá o pa a mpá o egu an a e e ón po a
de mu na pe o de a a an dade de p o e na a en p o na PRP é u a a na e Po o an o mu ha en ma a a e e án egu ado de a m ma mane a

amb a mu p obab emen e deb do a e é La de e m na ón de a am a a a a med an e e

La a a am a a e nde omo un h d o a a de un 1 4 en a e g u o d o de po a á do F gu a u o de mé odo á e a uda a nd a e e é pe o e dema ado aga omo pa a ama o

1 Po o an o de empeña un pape mpo an e en a que n a a d ge ón de po a á do a un ma ado po que o a en ma amb én pueden amb a deb do a a e po ón a e é

pa de a a dad o a de o e e humano donde e a m dón e pa a men e d ge do a ma o a

gu o a De e e modo a en ma a egu a que e a ou du e puede e pe b do

S n emba go oda a un one o óg a de a am a a aún no e án de odo a a

E o ha a go o e en una e p a ón omp e a de a a dad de a am a a a a en a a a

humana u ne e dad o óg a

1 1 Pape de un am a a en b oadhe ón n a en e homb e

Una un ón e en a de a a a humana e a o ma ón de a pe u a den a adqu da una

apa de e e m en o de gada de a a ena dad que ub e oda a upe e ó da en a
a dad o a Se ompone de p o e na g op o e na Se ub a a upe e de d en e
e omo una ba e a e ampón a o agen e de de m ne a a ón

Ademá a a b omo é u a an ba e ano e nmo an en e a apa p o e ná ea De

a ue do on e o en p n p o a pe u a e una apa p o e o a o óg a S n emba go a

F gu a 1 E o e me an mo de un am a a Lo en ma e nde o amen e un 1 4 en a e ba e a o a e e han adap ado a e a e u ua a ba e a e adh e an a

g u o d o de a m dón
1164 archivesoforalbiology 6 0 (2 0 1 5 ) 1 1 6 2 - 1 1 7 6
específica receptores en la capa de película. 22,24-27 Esto significa que el inicio de bacteriana bio fi
lm formación.
Ahi esta casi sin información sobre la formación de película en los animales. En
consecuencia, la excursiones que se basa en
origen humano tienen propiedades protectoras. En contraste, las glicosiltransferasas son
en situ Los estudios en el hombre. Película formación se produce de forma casi instantánea, una película
tenaz con la función fisiológica completa y inmovilizado enzimáticos actividades es detectable
dentro de minutos. 22,23 Este proceso rápido se atribuye al modo en cual salival proteínas se
secretan. En general, no hay un solo proteínas, pero agregados de proteínas globulares o de
micelas de proteína-como estructuras, así como micelas, aproximadamente 200 nm de diámetro. 28
Estas glóbulos salivales y micelas son como las estructuras considerado como precursores
peliculares supramoleculares 29 asegurando una rápida formación de este capa proteinácea. Los
con bacterias y enzimas bacterianas en el metabolismo de hidratos de carbono en la superficie
componentes típicos de estas son estructuras anfifílico biomoléculas tales como mucinas, lisozima, estaterina,
histatina, ricas en prolina-proteínas y amilasa. 30 Estos son también abundantes componentes de
la película.
Aparentemente, amilasa es un componente estructural esencial de el en el lugar capa de
película en los seres humanos 31-33 pero su papel funcional es incierto. Eso sirve como un receptor
fi específica para la adherencia de numerosos las bacterias. 10,22,27 Se puede postular que la
amilasa es una clave estructural componente de unas películas al que las bacterias han
adaptado. Con la ayuda de Los análisis inmunológicos y bioquímicos, p.ej técnicas de microscopía
electrónica de oro-immunolabeling 32 presencia de amilasa salival en todas las capas de la pellicle
se ha demostrado. Además, la enzima se ha demostrado para formar heterotıpica complejos de
tipo micela 34
ese contribuir a película formación. 29 Lo más probable, la amilasa es adsorbido en el capa de
película con estos complejos heterotípicos. La amilasa es inmovilizado en la película en una
conformación activa. 33,35 A pesar de la aumentar el conocimiento sobre la composición de la película
y la aplicación de la proteómica moderna métodos que no pueden ser especificados fi, que
porcentaje de la total salival amilasa es incorporado en la película. La cantidad de amilasa actividad
presente en la superficie de la película (Es decir, acceso completo al sustrato) es mucho más
importante. Se ha demostrado que una alta cantidad de inmovilizado amilasa la actividad está
presente en la superficie de la película dentro minutos, la actividad de la enzima presente en la
superficie es solamente apenas influida por el tiempo de formación de la película. 33 Alto intra-individual,
así como entre las variaciones individuales de pellicle actividad de la amilasa con destino tiene
que tenerse en cuenta. 33 por carbohidrato metabolismo de las bacterias cariogénicas almidón hidrólisis presentes en las unas películas de diferentes especies animales y si la caries dental está
a la superficie del diente es de considerable pertinencia. los K metro- valor de la enzima inmovilizada
es más alto que la de la enzima salival libre 33 indicando menor afinidad a la sustrato. Esto es
especialmente relevante para la comida pegajosa, y por lo tanto baja peso molecular hidratos de
carbono fermentables por glucolítica bacterias cariogénicas están presentes en la superficie del
diente.
específica. En un evolutivamente muy poco tiempo, la nutrición humana ha cambiado
Otro capa de revestimiento de alta especificidad en la cavidad oral es el mucosa película. En contrastar
a la película de esmalte muy pequeña cantidades y ninguna actividad de la amilasa unidos a las
células epiteliales orales se han determinado. 36 Probablemente no es la amilasa capaz de unirse
a la mucosa por las interacciones fi c no especificada como otra componentes, 36 posiblemente la
enzima sólo se puede unir con el ayuda de una receptor o proteína se requiere reticulación,
respectivamente. 37 En Además de amilasa, peroxidasa, anhidrasas carbónicas I, II y IV, glucosiltransferasas
investigación sobre neandertales (230,000-30,000 antes del presente (BP)) han demostrado que
(GTF) y
lisozima han sido identificados en en el lugar y en vivo unas películas de esmalte en una
conformación activa. 6,35,38,39 La lisozima tiene propiedades antibacterianas 6,40 y regula el
microbioma por vía oral; anhidrasas carbónicas catalizan mecanismos de amortiguación en la
superficie del diente 41 y peroxidasa Detoxi fi ca radicales. 42 En consecuencia, estas enzimas de
moléculas pioneras bacterianas y un factor de virulencia clave de Streptococcus mutans. 43 Son
detectable en la nueva película en cuestión de minutos que forman soluble en agua y glucanos
-insoluble principalmente de sacarosa. 43,44 Estos glucanos también sirven receptores fi c como
se especifica para la adherencia bacteriana 22 y son componentes de la matriz extracelular
después de la bacteriana biopelícula; formación de glucano se incrementa debido a hidrolizados
de almidón después de la escisión amilasa 35 ( Figura 2 ). Estas múltiples interacciones de amilasa
del diente indican claramente que la amilasa es una enzima importante en la iniciación de la
caries. 6,43 Se ha postulado que la amilasa y GTF tienen los mismos epítopos. 6,43
En este contexto, es digno de mención, que muchos compuestos de alimentos biológica y
metabolitos secundarios de plantas que también son relevantes para la nutrición de muchos
animales han sido discutidos y analizados con respecto a sus propiedades preventivas caries. 45,46
Ejemplos de ello son los polifenoles, por ejemplo, taninos, metabolitos secundarios de las plantas
procedentes de hojas y frutos de las plantas superiores. Tienen una alta afinidad para la capa de
película y para las enzimas salivales libres. 22,47 Esto podría inducir la agregación y la
desnaturalización de las enzimas. 42 Por un lado, el uso de ácido tánico, el efecto de esto lleva de
unión a una inhibición de la amilasa salival. 48 También receptores fi cas para la adhesión
bacteriana pueden ser bloqueados. Debido a este resultado, taninos podrían prevenir la
bioadhesión y por lo tanto reducir las enfermedades orales. 48,49 Por otro lado, la actividad de la
amilasa en el en el lugar película no es influida por un té rico en polifenoles (Cistus). 49 Sin
embargo, la secreción de saliva un- amilasa puede aumentar debido a la estimulación de vías
simpáticas cuando los animales son alimentados con taninos. 47
Con todo, sería de gran interés saber si amilasa y glicosiltransferasas también están
presente.
1.2. La caries como resultado de cambios en la dieta
Centrándose en la cavidad oral, la caries es una de las llamadas enfermedades de la civilización
y la principal enfermedad oral crónica de los seres humanos que está soportado por un- amilasa
como ya se mencionó anteriormente. 50 tejidos duros dentales se desmineralizada y
descompuestos por bacterias películas bio metabolizan carbohidratos de bajo peso molecular. 11
Evolutivamente, animales, así como los seres humanos están muy adaptados a una dieta
drásticamente y la caries aumentado considerablemente.
Las lesiones de caries como se han encontrado en varios linajes de homínidos fósiles como
el Paranthropus robustus, Homo erectus, Homo heidelbergensis y Homo neanderthalensis. 51-53 La
la caries era muy raro en esta especie de homínidos. 53-56 Entre los primeros humanos modernos
(europeos y de Oriente Próximo Homo
 archivesoforalbiology 6 0 (2 0 1 5 ) 1 1 6 2 - 1 1 7 6 1165

Figura 2 - Papel de un- amilasa y glucosiltransferasas en la película. Las flechas curvadas indican el proceso de almidón (S) desglose catalizada por un- amilasa (Amy). Glicosiltransferasa (GTF) es

capaz de sintetizar glucanos (G) utilizando hidrolizados de almidón (SH) suministrado por la amilasa. Además glucanos y amilasa pueden apoyar la colonización bacteriana de la superficie del diente sirviendo

sitios de unión como específicos para la adhesión de los microorganismos. Ambas proteínas estructurales interactúan entre sí (modificado de acuerdo con Hannig et al. 6 ).

sapiens) la caries dental está presente pero todavía esporádica durante el Alto Paleolítico. 51 Antes de determinado un mayor AMY1 número de copias en poblaciones de alto almidón entonces en

la expansión de la agricultura y la domesticación de animales empezaron planta silvestre y partes de individuos que consumen cantidades bajas de almidón. Sin embargo, el número de copias génicas

animales salvajes representado el principal componentes de la pre-agrícola la dieta de los homínidos. 57 En no se correlaciona muy bien con el contenido de almidón de la dieta, que tiene que ser considerado.

consecuencia, la población de cazadores y recolectores no estaba muy afectada por caries 58 principalmente Probablemente, la coherencia entre AMY1 copias y niveles de amilasa salival afectan a la preferencia

porque comida componentes como los productos lácteos, los cereales y re fi nida azúcar no eran disponible. de una fuente de alimento, respectivamente preferencia de la nutrición rica en almidón, por

57 Evolutivamente, la percepción del sabor dulce implica generalmente alimentos no tóxico con un alto individuos debido a la influencia de la actividad de amilasa en la propiedad sensorial oral. 62

contenido de energía. Hasta 13000 BP, 59 este sabor se sabe que los seres humanos sólo para maduro frutas

y miel. 57 Pero en ese momento, la explotación de los cereales por granos cazadores-recolectores

aumentaron 59 y el consumo de almidón se convirtió en una más componente importante. Amilasa La investigación sobre los niños mexicanos apoya esta hipótesis. Los niños con alto AMY1 el número

salival se aseguró de que el almidón como una nueva fuente de alimento podría ser reconocido: de copias que significa que los niveles de amilasa alta salivales parecen ser fuertemente protegible

debido a la masticación durante mucho tiempo un sabor dulce que puede ser percibido como una potencial contra la obesidad. 67 Probablemente, alta actividad de amilasa con un alto impacto en las
propiedades sensoriales orales transmitir niños una sensación de saciedad debido a almidón
recompensar señal. 60-63 Teniendo en cuenta los seres humanos en América del Norte Sudeste, caries prevalencia

de los agricultores fue tres veces mayor que en recolectores de épocas anteriores. 64 Eso ilustra, que la escindido en glucosa que afecta a la regulación del apetito. Por lo tanto, podrían consumir menos

caries no es una enfermedad moderna, debido a que durante la evolución de el homínidos la caries alimentos que los niños obesos que tienen bajos niveles de amilasa salival. Igualdad de coherencia

especie había ocurrido previamente. Sin embargo, se puede demostrar que la prevalencia de la entre el nivel de amilasa y el índice de masa corporal (IMC) fue encontrado por Miller et al. 68 y Falchi

et al. sesenta y cinco

caries tiene aumentado rápidamente con el comienzo de la agricultura.

En su conjunto, el desarrollo de la agricultura condujo a una transformación evolutivamente

muy rápido de las características de la dieta escalada aún más después de la revolución

industrial, que varía dependiendo de la distribución geográfica y el nicho ecológico de las

especies de homínidos. 57 En este momento un aumento de la caries comenzó. 69 Por lo tanto,

Sin embargo, hay las diferencias en la actividad de la amilasa salival y la cantidad de la surge la pregunta de si la caries es el precio que hay que pagar por la abundancia nutricional.
enzima en función de diferentes especies. Más AMY1 copias se pueden encontrar en Homo
sapiens sapiens que en nuestra pariente vivo más cercano, los chimpancés. 66

En adición, alteración en AMY1 número de copias del gen influye en la actividad y la cantidad de

amilasa salival. 62,65 Muchos 1.3. La aparición de la amilasa salival en otros mamíferos
AMY1 copias pueden conducir a altos niveles de amilasa salival. Además, Perry y colegas 66 encontrado

coherencia entre amilasa actividad y la cantidad de almidón en la dieta. Ellos En 1948, paralelo al aislamiento y caracterización un- amilasa en la saliva humana, Meyer et al. 70 también

descubrió la enzima en el
1166 archivesoforalbiology 6 0 (2 0 1 5 ) 1 1 6 2 - 1 1 7 6
saliva de domesticado roedores. Dependiendo del organismo y el ocurrencia dentro de, la enzima
tiene un peso molecular variar entre 10 kDa en Bacillus halodurans a 241 kDa en Thermotoga marítimo.amilasa y un- glucosidasa a p-nitrofenol. La liberación de pnitrophenol es directamente
71 Sin embargo, la amilasa salival de Rattus norvegicus tiene un masa molecular de 56 kDa,
proporcional a la actividad de la amilasa. 20
mientras que el molecular peso de la amilasa salivar humana difiere entre las isotipos familia B (56
kDa) hasta familia A (62 kDa), dependiendo de estado de glicosilación. 14 Por ahora, la
investigación se ha ampliado en una número de especies incl. rumiantes 72,73 y primates. 74-76
En en general, en el reino animal se producen tres tipos de nutrición; carnívoros, herbívoros y
omnívoros pueden ser distinguidos. Esto conduce a la pregunta de si la amilasa se puede
encontrar en saliva de estos diferente tipos nutricional y si es así, si el cantidad es comparable a la
de los seres humanos.
2. métodos
Determinación de enzima actividades en muestras biológicas es generalmente interpretado por medición
enzimas en la ultraestructura de la película. 22 Otro método basado en un enfoque similar se
de la disminución de un sustrato o el aumento de un producto con la ayuda de fotométrica o fl
uorimetric métodos. 42 ensayos fluorimétricos basado en sintético sustratos son más exacto y
sensible que los ensayos convencionales. 77
A determinar actividad de la amilasa, diferente específico und inespecífico métodos se
pueden utilizar. Con la ayuda de electroforética y analítico inmunoquímica procedimientos como
gel de poliacrilamida electroforesis (PAGE) 78 y inmunoabsorción ligado a enzimas ensayo (ELISA), 39 3. Los tipos nutricionales
proteínas, p.ej un- amilasa, puede ser detectada y cuanti fi pero no es un método fi específico para
la salival enzima. Una muy exitoso método para purificar individuo salival proteínas es representado
por una combinación de PÁGINA con elución electroforética y concentración. 78
UN específica método para determinar ocurrencia son yodo almidón amilasa métodos y
almidón azul las pruebas de la placa de polímero-agar. 73 por suero amilasa de, los ensayos por
Smith et al. 79 y la alcaravea método 80 fueron dos de los fi técnicas colorimétricas primeros. Estas métodos
de amilasa de almidón-yodo se caracterizan por mezclar la sustrato amilosa con un reactivo de
yodo dando un azul color cambiando. Amylochrome y Dyamyl-L son utilizada en teñido-almidón métodos
reconocido que ni la saliva del gato domesticado ( felis silvestris F. catus) ni de perro doméstico ( Canis
para visualizar la presencia de la enzima en suero. De este modo, la absorbancia de la
sobrenadante es proporcional a la actividad de la amilasa. 81
Eso Hay que señalar que los métodos basados ​en la hidrólisis de almidón son rápidos y
fáciles, pero no e fi ciente y técnicas más bien imprecisos. Debido a la hidrólisis múltiple del
sustrato, no lineal enzima cinética se puede lograr. Una reacción lineal puede ser adquirido cuando
se utiliza otro método fotométrico basado en el color reactivo ácido 3,5-dinitrosalicílico. Productos
de almidón por hidrólisis salival un- amilasa reducir el reactivo naranja, produciendo un color rojo producto
coloreado. 82,83 En otro enfoque, hidrólisis de la sustrato sintético 2-cloro-4-nitrofenil-4- O- segundo- RE-
galactopyranosylmaltotrioside (GalG 2 CNP) resultados en el producto coloreado 2-cloro-4-nitrofenolato
(CNP). También se utiliza para medir la actividad de la amilasa pancreática. 84 Esta método ha
sido utilizado en varias ocasiones para la determinación de amilasa actividad en la saliva y en el en
el lugar
película. 33,85 En Además, la actividad de un- amilasa también se puede determinar utilizando cinético pruebas
colorimétricas, por ejemplo, kits de ensayo.
El nitrofenil sustrato etiliden se convierte por salival un-
Más adelante, para determinar la actividad de un- amilasa en suero fl uorimetrically, almidón
soluble se utiliza como sustrato. 86 En contraste con los métodos descritos antes, las reacciones
de una quinasa, deshidrogenasa y productos de la digestión del almidón, por ejemplo, glucosa,
conducen a la formación de un producto que contiene lactato-y NADH que se equipara a la
actividad de un- amilasa. 86
Sin embargo, este método tiene las desventajas conocidas de los ensayos de multienzimáticos. Tomados
en conjunto, una amplia variedad de ensayos utilizados para la determinación de un- amilasa límites de
actividad comparabilidad de las diferentes publicaciones considerablemente o incluso hace que sea
completamente imposible.
La visualización y la cuantificación de las enzimas inmovilizadas en capas proteicas o bio
películas - por ejemplo en el pellicle
- puede ser realizada por una técnica de inmuno-etiquetado de oro. 32
electrónicas de transmisión métodos microscópicos como TEM o REM permiten evaluar la
integración de adherente inmovilizada
denomina etiquetado inmuno fluorescente. 87 Aunque la resolución de CLSM o fluorescencia
microscopía es menor que en la microscopía electrónica, esta técnica permite la visualización de
las interacciones entre diferentes proteínas y bacterias o glucanos, respectivamente. 22
3.1. carnívoros
Los carnívoros son animales que derivan sus requerimientos nutricionales y energéticos
principalmente o exclusivamente a partir de tejidos animales. El uso del término '' carnívoro ''
conduce a veces a la confusión, porque describe no sólo una preferencia comida, pero también
se refiere a la orden de los mamíferos Carnivora. Hasta ahora, la saliva de los carnívoros que
sólo se ha investigado poco. Por lo tanto, sólo hipótesis se pueden postular. Meyer et al. 70
familiaris lupus)
contenida un componente de almidón-hidrolizar. Este resultado es evidente si mirar a su dieta
natural que suele ser de origen animal. Estas observaciones fueron más tarde confirmada por
Ohya et al. 73 y Rajasingham et al. 88 ( Fig. 3 ). La investigación sobre la saliva de los carnívoros
delfín nariz de botella ( Tursiops truncatus), 89 falsa orca ( crassidens Pseudorca) 90 y foca monje
de Hawai ( Monachus Schaunslandi) 91 se concentró en sólo hormonas, lo que no permite
ninguna declaración acerca de enzimas en su saliva. Debido a pocos estudios que sólo se
puede suponer que los carnívoros no requieren la amilasa salival.
3.2. herbívoros
En el otro lado de la escala nutricional no son herbívoros, que devoran principalmente material
vegetal. Este material vegetal difiere enormemente en su contenido de almidón, dependiendo de
las partes de plantas consumidas. En cobayas domesticados ( Cavia porcellus)
salival un- se detectó amilasa 72,73 ( Fig. 3 ). Este roedor devora la totalidad de una planta mientras
que una enzima digestiva de almidón podría ser ventajoso. Los estudios sobre la saliva de los
marsupiales eran
 archivesoforalbiology 6 0 (2 0 1 5 ) 1 1 6 2 - 1 1 7 6 1167

Fig. 3 - Cualitativo sinopsis de la saliva un- actividad de la amilasa de carnívoros, omnívoros y herbívoros. Los ensayos se realizaron con diferente sustratos. Las diferentes especies se pueden asignar a
los tipos de nutrición por diferentes letras c (carnívoros), o (omnívoros) y h (herbívoros). Gray muestra baja actividad, negro significa una alta actividad de la enzima. 70,73,94,95,101,107,109,117

Beal hecha por quien en comparación con el componentes en saliva de canguro rojo ( Macropus estudios de detección de cantidades muy pequeñas de salival un- amilasa en el ganado ( Bos

rufus), koala ( Cinereus) y comunes wombat ( Vombatus Papio) y se encontró salival parótida primigenius F. Tauro) 72,73 surge la pregunta de por qué hay herbívoros con y sin salivar un- amilasa.

Como ya se ha mencionado, tiene que tenerse en cuenta, que las plantas, así como partes de la

un- amilasa en rojo canguro, un fermentador de intestino anterior. 92,93 No hay actividad de la planta se diferencian en el contenido de almidón y herbívoros consumen diferentes plantas, así

amilasa era detectable en la saliva de la koala, 94,95 lo que sugiere que la ausencia de salival un- amilasacomo partes de la planta. Tomados en conjunto, un insignificante hasta una baja actividad de la

puede ser una consecuencia de su extremadamente dieta exclusiva; la koala muestra una alta saliva un- amilasa dentro del grupo de los herbívoros ha sido reconocida ( Fig. 3 ).

preferencia por 30 de los 600 especies de Eucalyptus describen. Las mayoría de preferredspecies

son microcorys eucalipto, Eucalyptus tereticornis,

y Eucalipto camaldulensis. 96 Eucalyptus es baja en almidón; por lo tanto un- amilasa puede no ser 3.3. omnívoros
necesario. Además, el gastrointestinal paso de la koala es mucho más larga que la de su más
cercano relativa, el wombat común ( V. ursinus). 95 posiblemente esto también podría ser influida por El tercer grupo de animales se alimentan de plantas, así como material de origen animal y por lo
la ausencia de enzimas digestivas en el boca. En contraste con el koala, la saliva de común wombats tanto se caracteriza como omnívoros. Los omnívoros son un grupo no relacionado
muestra una alta actividad de un- amilasa que facilita la digestión del almidón de la planta. 95 filogenéticamente de especies como roedores, cerdos, osos, erizos y algunos primates. Este

grupo no especializado nutricionalmente, también llamado alimentadores generales, adaptado

para ser capaz de mantenerse a sí mismos en una gran variedad de diferentes compuestos

nutricionales. Los omnívoros mejor estudiados lado de los seres humanos son ratones y ratas.

Bajo Abajo a actividad insignificante de salival un- amilasa se detectó en (conejos Oryctolagus Centrándose en estos roedores ( Fig. 3 ), Los componentes de la saliva de ratas marrones
cuniculus F. domestica). 72,73,88,97 domesticados ( R. norvegicus) están bien documentados. En contraste con los conejos y perros,

Los estudios sobre caballos domésticos ( Equus ferus) han mostrado una similarmente baja de alta actividad un- amilasa (hasta 3000 U / ml) se ha detectado. 72,73,88,97 En las investigaciones

actividad de un- amilasa. 73 Franzini y Bonini 98 comprobada la falta de amilasa. La sospecha de en la cepa de ratas Sprague-Dawley, Humphreys-Beher et al. 103 confirmó los resultados de la

que un- bola 104 que describe un incremento de un- actividad de la amilasa en las glándulas parótidas en el

momento del destete lo que sugiere que la enzima es de particular importancia para la
amilasa no es una componente de la saliva de los animales que se alimentan sólo de plantas es subrayado
cuando se centra en el elefante pura herbívoro ( Loxodonta africana) devorar la hierba, frutos, descomposición de los componentes nutricionales cuando se inicia la ingestión por su propia

corteza y la madera. los heces son compuesto de los ingredientes grandes leñosas que caracterizar cuenta. La enzima digestiva del almidón es también un componente de la saliva de otros

una ine digestión deficiente, posiblemente no a partir de el oral cavidad. Además, la digestión de los roedores, por ejemplo, hámsteres domesticados omnívoros ( Mesocricetus auratus), 73 campañol

elefantes es más eficaz que la de los caballos. 99 Por lo tanto, el descrito falta de salival un- amilasa banco ( Myodes glareolus; antes Clethrionomys glareola) 105 y el ratón doméstico ( Mus musculus) 106 ;

en varios herbívoros puede contradecir un puramente función digestiva de esta enzima salival. 100 de los cuales el último contiene 50% menos salival activa un- amilasa en comparación con la rata

En los rumiantes las ausencia de un- amilasa en la saliva de cabra domesticada ( Capra aegagrus domesticado. 73

hircus) estaba reconocida por Meites y Rogols 101

y Mau et al. 75 Ang et al. 102 apoyado este hallazgo al analizar la la secreción de las glándulas

salivales de Holstein Friesian ganado ( Bos taurus taurus). Ni la actividad ni presencia de un- amilasa Para otros animales omnívoros como el erizo europeo ( europaeus Erinaceus) ( Fig. 3 )

se Reconocido ( Fig. 3 ). Debido a la anterior Estudios sobre saliva indicaron la presencia de un- amilasa. 107 Teniendo en cuenta la dieta,
1168 archivesoforalbiology60(2015)1162–1176

erizos no son absolutamente insectívoros pero omnívora, también. Se alimentan de invertebrados, los seres humanos es bajo en comparación poco con que en estos Cercopithecines. 75 fi co nutrición

pero a veces también en material de plantas y donde las frutas un- amilasa puede ser importante especies especí puede explicar por qué las cantidades más altas de la saliva un- amilasa han sido

para explotar componentes de nutrición. Centrándose en los animales de granja ( Fig. 3 ), el cerdo reconocidos. 75

domesticado ( Sus domesticus scrofa) es omnívoro como otros cerdos y un número de autores babuinos hamadryas su mayoría se alimentan de frutos verdes y semillas que tienen un alto contenido de
obtuvieron similar pero los valores individualmente ligeramente variables para la actividad de salival almidón, mientras que los geladas son en su mayoría especializados en una dieta de hierba (semillas, hojas,

un- amilasa. Ohya et al. 73 y Rajasingham et al. 88 bulbos y raíces). 120

Debido a una dieta alta en las dicotiledóneas, por ejemplo, árboles frutales, P. hamadryas

produce proteínas ricas en prolina (PRP) en los fluidos orales 121 que son capaces de unirse taninos y

detectado una mayor en la actividad cerdos domesticados que en los herbívoros pura caballo ( E. ferus). En otros polifenoles. 122 Estos componentes secundarios de las plantas sirven como un sistema de

contraste con los caballos, cuyos dieta natural contiene comparativamente pequeños cereales, cerdos resistencia química de las plantas, por ejemplo, las dicotiledóneas, evitando que los animales se
se alimentan de forma natural en callos y raíces que contienen almidón. Además de esto, en los alimentan de ellos. 121 PRPs desactivan efectivamente este mecanismo de defensa. 121123 En
cerdos un- amilasa se descrito como un biomarcador de estrés no invasiva. Salival un- actividad de la contraste, monocotiledóneas, por ejemplo, hierbas, no producen taninos lo que puede explicar la falta
amilasa aumentó significativamente pero variablemente entre animales como resultado de la tensión. 108 de PRPs en T. gelada. 121 Estas similitudes con los mamíferos de pastoreo, es decir, cebras, indican

una variedad de la dieta limitada principalmente basado en monocotiledóneas 121 En consecuencia,

los geladas se las conoce como '' '' caballos de primates. 120 Además, Cercopithecines mantener los

Concentrandose en (Haplorhines Fig. 3 ), Higham et al. 109 alimentos durante mucho tiempo en su bolsa de la mejilla 124125 que podría representar el primer paso

llevado a cabo investigación sobre la saliva de macaco rhesus ( Macaca mulatta) lo que de la digestión. Considerándolo todo, un- amilasa en la saliva puede tener un papel potencial en todas

demuestra la presencia de un- amilasa. Bird et al. 110 mostró una aumento de la parótida un- actividad digestivo Cercopithecines.
de la amilasa y concentración de rhesus macacos después de que se alimentaron con xilitol, pero
no en sacarosa. Esto sugiere que las propiedades bioquímicas de la saliva podría ser cambiado
por azúcares de la dieta fi cas. 74 Junto a esto, por macacos cangrejeros ( Macaca fascicularis antes
Macaca irus) se ha demostrado que el almidón de escisión enzima es una componente de saliva. 73111112 Como ya se ha mencionado anteriormente, la saliva del chimpancé mono ( P. troglodytes) posee

bajos niveles de un- amylase, which might be explained by their nutrition based on ripe fruits low

in starch content. This means that low levels of a-

Administración de diferentes grasas de la dieta inducen ningún cambio de amylase is sufficient. 75 Similar enzyme activity has been detected in the closely related bonobos
( Pan paniscus). 76,128
un- amilasa la actividad en la saliva, lo cual no es sorprendente. 112 Esto refuerza la hipótesis de un
posible efecto selectivo de los azúcares en el bioquímico propiedades de saliva. 74 La nutrición de japonés
However, when compared with Western lowland gorilla ( Gorilla gorilla gorilla), Sumatran
(macacos Macaca fuscata) varía debido al hábitat y temporada. 113 Estas macacos devoran orangutan ( Pongo abelii) and Bornean orangutan ( Pongo pygmaeus) Behringer et al., recorded
principalmente material de la planta, tales como corteza y semillas, sino también los frutos secos, low a- amylase activity in the saliva of both Pan species. On the other hand they identified a higher
bulbos, frutos e insectos inmaduros. 114 Esta implica que la especie no es muy selectivo. 115 basal salivary a- activity in

Gorilla spec. and Pongo spec. These high amounts of the enzyme activity could result from

En contraste, japonés macacos que predominantemente alimentarse de frutas, insectos, crustáceos species-specific nutrition which contains high amounts of tannins, 47 as the amount of salivary a- amylase

y parcialmente las hojas parecen exhibir una mayor salival un- actividad de la amilasa de macacos may increase due to stimulation of sympathetic pathways when animals are fed with tannins. 47

cangrejeros 73 Investigación en monos ardilla ( Saimiri sciureus) indica que son el único primate

conocido con insignificante a no actividad detectable de la amilasa salival (6.9-10 U /

In conclusion, focusing on the activity of salivary a-

amylase in humans, interesting differences from other primates and other Hominidae can be
found ( Fig. 4 ). The variations in a- amylase activity occurring between different ape species could
gramo). 116117 ocurriendo diferencias pueden ser causadas por diferentes tipos de salival glándulas examinado
por los autores. monos ardilla son frugívoros y insectívora, sino que también se alimentan de result from the different dietary patterns and the corresponding genetic disposition and selection. 76

pequeños vertebrados. Debido a un contenido de almidón de baja de esta dieta, probablemente amilasa
no es una componente de la saliva. En contraste, alta los niveles de amilasa (2400 U / g) se han
detectado en el saliva de con cuello mangabey ( Cercocebus torquatus). 117 Accordingy, it is still unclear which nutritional component is mainly responsible for these

inter-species differences in enzyme activity.

principalmente la mono se alimenta de semillas, frutos secos, frutas y hojas y con poca frecuencia However, it has to be taken into account that the reported

en los pequeños animales que sugieren que la amilasa salival sería ventajoso. a- amylases differ in molecular weight among species tested. Amylase in humans and

chimpanzees is of similar molecular weight (60 kDa), slightly minor amylase molecules have

La investigación sobre oliva (babuinos Papio anubis) revela la presencia de amilasa en la been described for hamadryas baboon and gelada. 75 This lead to the question of whether

saliva parótida 118 lo que podría explicarse por el consumo de una amplia variedad de alimentos, por isoforms of the enzyme have similar or differing functions among the species investigated up to

ejemplo, raíces, frutas, semillas y corteza. 119 Las investigaciones sobre Cercopithecines cautivos now.

(viejo mundo monos) por Mau et al. 75 mostraron que, entre otros, la alta salivales un- la expresión

de amilasa hamadryas babuino ( Papio hamadryas) y gelada ( Theropithecus gelada) No significativamente

varían entre ambas especies. Para comparar esto con cautivo (chimpancés Pan troglodytes) los

autores notado una menor amilasa expresión. Sorprendentemente, incluso alto salival un- amilasa expresión
4. Discussion

detectado en algunos

It has been hypothesized that the salivary a- amylase is essential for most mammalian animals.

The digestive enzyme has been detected in saliva of some herbivores and many so
 archivesoforalbiology60(2015)1162–1176 1169

Fig. 4 – Activity of a- amylase of humans and different ape species. Grey bars represent log of a- amylase activity. Standard error is indicated by error bars. A, B and C indicate different human subjects.

Activity of a- amylase in apes and human subject C was determined by hydrolysis of a synthetic substrate whereas enzyme activities of human saliva A and B were investigated using starch as a

substrate. Considerable inter-individual variability within humans is recognizable (for more details see Ohya et al. 73 Behringer et al. 128 and Mebs 107 ).

far investigated omnivorous animals, but until now not in pure carnivores ( Table 1 ). However, the increase in AMY1 copy numbers possibly induces dietary shifts of an individual in the direction of
presence and activity of salivary a- amylase differ within these nutrition groups, probably depending high starch content. Coherence between AMY1 copies and levels of salivary amylase affect
even more on their species-specific diet. Therefore, it can be speculated that nutritional habits preference of starch-rich nutrition or food source, respectively, due to the impact of amylase
affect expression of enzymes in the saliva of animals. An open question to be verified is, whether activity on taste perception. 62 Accordingly, further studies are required based on experimental
there is an induction of this digestive enzyme by nutritional habits of the investigated animals on setups comparable to that of Dawes at al. in order to prove these postulates. 62,66,126 In their study
an epigenetic background. Research on rats demonstrated no influence of diet on amylase activity. 126 change of diet had no impact on amylase in rats. 126 The statement, that amylase is not fully

genetically determined is a speculation due to parallel-changing pattern, e.g. the increase of the

expression of salivary a- amylase and changing dietary shifts during evolution, which has to be

verified.

Due to few investigations further experiments have to be carried out to verify whether a- amylase

expression is genetically determined or if a- amylase can be also induced by diets rich in starch.

Besides, the postulates on the differences in primates mentioned above require further

investigations. As mentioned above, coherence of salivary amylase gene ( AMY1) copy numbers Focusing on humans, salivary a- amylase is very active in comparison with that in many other

and amounts of salivary animals as discussed above 73,76,107 ( Fig. 4 ). However, it has to be kept in mind that large

individual differences in a- amylase activity have been described for humans, 127 regarding different

days as well as different times of the day. In addition, there is a considerable topical variability of

enzyme activities in the oral fluids due to the differing composition of the various salivary glands´
a- amylase has been found in man. 62,65,66 In comparison with human saliva (800 U/g), salivary a- amylase
secretions. 33 Accordingly, both high intra-individual and inter-individual variation of amylase
expression in chimpanzees (100–135 U/g) is six to eight fold lower 75,117 which might result from nutritional

differences as discussed previously. This correlation would lead to the assumption that activity concerning position of the sample in the oral cavity and incubation time have been

recorded. 33 As mentioned above, stress can also influence concentration of salivary amylase. 7,16,17

Besides, activity of the enzyme differs in stimulated and unstimulated saliva. 85 Pathological

AMY1 copy number has increased during hominid evolution, being triggered by selection pressures, e.g.changes of the salivary glands may also have an impact on amylase activity. 85

dietary shifts in the direction of high starch content. 62 This would suggest that amylase is not genetically

determined, but rather epigenetically regulated, as the AMY1 copy number can be affected by a

change in starch-varying nutrition as already concluded by Perry et al. 66 From the current point of

research this is only a hypothesis. Generally, it is presumed that many AMY1 copies lead to high levels

of salivary amylase. Nevertheless, there is no consensus on the cause and effect of this

coherence. As described above, Mandel et al. 62 have suggested that an

Nevertheless, results lead to other possible influencing factors and further unknown

functions of a- amylase. Regarding all these various reasons causing inter and intra individual

differences of salivary a- amylase activity in humans, the same

1170 archivesoforalbiology60(2015)1162–1176

Table 1 – Summary of salivary a- amylase activities in species categorized into the three nutrition types; + indicates a-
amylase activity, S represents missing a- amylase activity.

Nutrition type Species a- Amylase activity

Carnivores Domesticated dog ( Canis lupus familiaris)

Domesticated cat ( Felis silvestris f. catus)

Herbivores Common wombat ( Vombatus ursinus) +

Koala ( Phascolarctos cinereus)

Red kangaroo ( Macropus rufus) +

Domesticated goat ( Capra hircus)

Holstein Friesian cow ( Bos taurus taurus)

Cattle ( Bos primigenius f. taurus) +

Horse ( Equus ferus caballus)

Rabbit ( Oryctolagus cuniculus f. domestica)

Elephant ( Loxodonta africana)

Omnivores Domesticated guinea pig ( Cavia porcellus) +

Domesticated brown rat ( Rattus norvegicus) +

Domesticated pig ( Sus scrofa domesticus) +

Hedgehog ( Erinaceus europaeus) +

Mouse ( Mus musculus) +

Bank vole ( Myodes glareolus) +

Domesticated hamster ( Mesocricetus auratus) +

Japanese macaque ( Macaca fuscata) +

Crab-eating macaque ( Macaca fascicularis) +

Rhesus macaque ( Macaca mulatta) +

Common squirrel monkey ( Saimiri sciureus)

Collared mangabey ( Cercocebus torquatus). +

Olive baboon ( Papio anubis) +

Baboon ( Papio hamadryas) +

Gelada ( Theropithecus gelada) +

Chimpanzee ( Pan troglodytes) +

Bonobo ( Pan paniscus) +

Gorilla ( Gorilla gorilla gorilla) +

Sumatran orangutan ( Pongo abelii) +

Bornean orangutan ( Pongo pygmaeus) +

Human ( Homo sapiens sapiens) +

should hold true for animals. With stress, this has already been proven for pigs 108 and baboons. 128 dental services caries decreased in adults of westernized countries during the last three
decades. 133,134 On the other hand, there is an increase of caries in lower socioeconomic groups
and their children, not benefiting from the preventive strategies. 135,136,138
The digestive enzyme is a major component of the oral fluid of humans, a species which is best characterized

as an omnivore. As already mentioned, the nutrition transformed considerably in the course of evolution.

Nowadays, in the United States, 72.1% of total daily energy of people is derived from refined sugars

and grain (e.g. bakery foods), dairy products, refined vegetable oils and alcohol. 57 In This leads to the question of whether tannins, which may prevent bioadhesion on the tooth

pre-agricultural hominine/human diets these food types were much less relevant up to not available. surface, should be seen as an essential component of diet. This is an unconventional approach,

57 Keeping this in mind, it can be speculated that this shift in diet is one of the most important because tannins as bitter plant compounds are normally considered as a plant signal to prevent

factors in the arising diseases of civilization. They possibly arose because of slow adaption of the herbivorous predators. A future question to address is, whether animals feeding on a tannin-rich

human genome to this rapidly changing diet. 129–131 Focusing on caries, regulation of amylase happeneddiet are less affected by caries.

epigenetically due to dietary shifts, i.e. to digest nutritional components rich in starch. Probably, it

is the reason why high amounts and activity of a- amylase, i.e. twothirds of adult values, can be

detected already in saliva of three months-old children. 132 But in the long run, this promotes an In general, there is a tremendous number of animal studies Investigations on omnivore

apparent disadvantage - caries ( Fig. 2 ). Stress could be another factor for caries progression in ‘‘laboratory’’ animals, e.g. hamsters, gerbils and rats indicate a possible occurrence of caries if

humans. As mentioned earlier, the level of salivary amylase increases during stress, supporting they are fed with cariogenic substances. 137–144 Research on rats demonstrated that carbonated

bacterial colonization of the tooth surface. Because of health-related behaviours and sugar drinks and honey are the most cariogenic substances in contrast to milk. 145

Remembering a high activity of a- amylase in hamsters and rats, occurrence of tooth decay seems

plausible if these animals consume cariogenic food. Investigation on wild agoutis ( Dasyprocta spec.)

suggests a high risk for dental caries. 146 Considering the species-specific diet of this omnivore, 146

comprising roots, fruits, leaves and nuts, 147,148 it can be hypothesized that saliva of agoutis

contains high amounts

 archivesoforalbiology60(2015)1162–1176 1171

of amylase which may support caries. Regarding brown bears ( Ursus arctos spec.) no caries has protection against caries. At the beginning of the investigation, the presence of potentially
been detected on teeth of freeranging bears, 149 whereas bears captive for over ten years have a high caries-inhibiting bacteria was supposed. However, there was no evidence for substances in the
prevalence of dental caries. 150 These problems seemed to be enhanced by mostly low-fibre and saliva of bats inhibiting bacterial growth. 174 A completely different approach offered an
paste-like food. 150 The group also determined an even higher average caries frequency in Alaskan grizzlies
explanation. Compared with humans, tooth structure of the fruit bats shows nano-structural
( Ursus arctos horribilis). In general bears are omnivores with a large dietary spectrum feeding on fruits, differences of the enamel surface. Human tooth structure is comparable with a hole structure. 175 With
berries, nuts, fish, rodents and ungulates. 151 advanced microscopic techniques (SEM, AFM, and CPLSM) a remarkably thin enamel layer of

bats was observed. 174 In addition, the group has identified no pores on the enamel surface of fruit

bats and the layer represents only about 20% of the total hard tissue. This specific surface

texture seems to provide easy-to-clean effects. This might offer new perspectives for preventive

Therefore, a- amylase which facilitates caries initiation, possibly is a component of saliva in bears, dentistry, e.g. protective substances in toothpastes or the development of biomimetic

but this has not yet been investigated. easy-to-clean surfaces. 176

This might be true also for raccoons ( Procyon lotor), another omnivore where caries was
detected. 152 Investigations on Cercopithecines (old World monkeys) confirm the presumption that many
omnivores can be affected by caries. This oral disease was established intentionally in an
experimental setup in crab-eating macaques ( M. fascicularis formerly M. irus) 153–155 and rhesus monkeys
( M. mulatta). 156–158 Taken together, the level of caries affection which has been described in carnivores,

herbivores and omnivores so far, seems to be proportional to the activity of salivary a- amylase.

Independent from different species, salivary amylase has an important role in the initiation of

Only a few geladas ( Theropithecus spec.) yield prevalence of dental caries 159 which is probably caries as described above. Although most studies found little or no association to amounts of

induced by their highly specialized diet, being a grazer as described above. amylase in the saliva of the species investigated, we found coherence between them. Animals

with high salivary amylase levels also develop caries under certain conditions. It would be a very

Caries-like lesions have been found in teeth of seven orang utans ( Pongo satyrus borneensis), interesting task to characterize the role of the pellicle during caries initiation progression in

160 two yellow baboons ( Papio cynocephalus) and two free-living chimpanzees ( P. troglodytes). 161,162 different species.

As described above, in captive chimpanzees low levels of salivary a- amylase activity have been

determined, probably due to low-starch diet, resulting in low caries prevalence. These observations

in our closest relative confirm the presumption that dietary shifts in the direction of high starch amounts

are responsible for increasing occurrence of caries. Nevertheless, it has to be kept in mind that caries determined in captive animals may be

promoted by nonspecies-appropriate nutrition and/or stress as well as cariogenic bacteria

transferred from humans.

All in all, as a result of developing agriculture, animal husbandry and following dietary

Research on dogs indicated that this carnivore is also affected by caries but occurrence of changes, amylase can be seen as a nutritional as well as an evolutionary marker. Last but not

caries is considerably lower in comparison to humans. 163 Wider inter-dental spaces with less area least, beside the named open questions, it should be examined whether there are other reasons

for food impaction and stagnation, a higher salivary pH and conical tooth shape might be some why humans produce such high amounts of this salivary enzyme and whether there are so far

reasons. 163 Although, the saliva of dogs contains negligible levels of salivary unknown functions of this enzyme. Based on these results conclusions could be drawn with
respect to oral biology and nutrition in man. In addition, understanding evolutionary strategies in
the animal kingdom might offer new perspectives in preventive dentistry based on biological and
biomimetic strategies. A relevant example of animals adapted to highly cariogenic cost without
a- amylase, tooth decay can be determined which might be caused by modern diets comprising considerable

amounts of carbohydrates, e.g. sugars, opposing their natural nutrition. being affected by caries has been shown for Jamaican fruit bats. 174

Considering cats, veterinarians mostly agree that they are not affected by caries. 140 In comparison

with dogs, teeth can be affected by

feline odontoclastic resorptive lesions

(FORL’s). 164,165 Nevertheless, very small carious lesions on mandibles of cats have been found
which is considered as the first recognized case of feline caries. 166 Their natural diet which is low
in starch and the fact that cats cannot taste sweet flavour 167 can explain their low caries
5.
prevalence. Research on ferrets ( Mustela putorius furo) supports assumption that carnivores are affected Conclusions
by caries to a small extent or not at all. 168

In contrast to carnivores and most herbivores, omnivores have considerable amounts of amylase

in their saliva. It has to be verified, whether a- amylase is genetically or epigenetically determined.

Dental caries was also detected on teeth of herbivores, e.g. Besides, amylase can be recognized as a nutritional and evolutionary marker. Though, the

cheek tooth of horses 169–172 but a study on Swedish horses for slaughter pointed out that caries starchdigesting enzyme has been investigated well, the complete physiological function of

amylase in saliva has not yet been explored completely; the enzyme seems to play an important
occurred only in six percent of the horses. 173 Concentrated feed rich in carbohydrate can probably promote

caries in horses. Perhaps low prevalence of caries-like-lesions in this species might be attributed role in caries initiation and oral bioadhesion phenomena. Evolutionary approaches might offer

also to low levels of salivary a- amylase. new perspectives for preventive dentistry.

Research on the Jamaican fruit bat ( Artibeus jamaicensis)

points to the presumption that certain animals can possess

1172 archivesoforalbiology60(2015)1162–1176
Funding
None.
Competing interests
None declared.
Ethical approval
Not required.
Acknowledgments
We thank Thomas Brockmann, Wolfgang Ludwig and Dimitri Widmer from Zoo Dresden GmbH for
their help.
references
1. Shackleford JM, Klapper CE. Structure and carbohydrate
histochemistry of mammalian salivary glands. Am J Anat
1962; 111( 1):25–47.
2. Veerman ECI, Keybus PAM, Vissink A, Amerongen AVN.
Human glandular salivas: their separate collection and analysis. Eur J Oral Sci 1996;
104( 4):346–52.
3. Denny PC, Ball WD, Redman RS. Salivary glands: a
paradigm for diversity of gland development. Crit Rev Oral Biol Med 1997; 8( 1):51–75.
4. Sreebny LM. Saliva in health and disease: an appraisal and
update. Int Dent J 2000; 50( 3):140–61.
5. Noble RE. Salivary alpha-amylase and lysozyme levels: a
non-invasive technique for measuring parotid vs submandibular/sublingual
gland activity. J Oral Sci
2000; 42( 2):83–6.
6. Hannig C, Hannig M, Attin T. Enzymes in the acquired
enamel pellicle. Eur J Oral Sci 2005; 113( 1):2–13.
7. Nater UM, Rohleder N. Salivary alpha-amylase as a non-
invasive biomarker for the sympathetic nervous system: current state of research. Psychoneuroendocrinology
2009; 34( 4):486–96.
8. Carpenter GH. The secretion, components, and
properties of saliva. Annu Rev Food Sci Technol 2013; 4( 1): 267–76.
9. Sas R, Dawes C. The intra-oral distribution of unstimulated
and chewing-gum-stimulated parotid saliva. Arch Oral Biol
1997; 42( 7):469–74.
10. Douglas CWI. Bacterial–protein interactions in the oral
cavity. Adv Dent Res 1994; 8( 2):254–62.
11. Touger-Decker R, Van Loveren C. Sugars and dental caries.
Am J Clin Nutr 2003; 78( 4). 881S–892S.
12. Hill CJ, Rowe SI, Lovrien EW. Probable genetic linkage
between human serum amylase ( amy2) and duffy blood group. Nature 1972; 235( 5334):162–3.
13. Kauffman DL, Zager NI, Cohen E, Keller PJ. The isoenzymes
of human parotid amylase. Arch Biochem Biophys
1970; 137( 2):325–39.
14. Keller PJ, Kauffman DL, Allan BJ, Williams BL. Structural
differences between the isoenzymes of human parotid
a- amylase. Biochemistry (Mosc) 1971; 10( 26):4867–74.
15. Brayer GD, Sidhu G, Maurus R, Rydberg EH, Braun C, Wang
Y, et al. Subsite mapping of the human pancreatic a-
amylase active site through structural, kinetic, and mutagenesis techniques. Biochemistry
(Mosc)
2000; 39( 16):4778–91.
16. Nater UM, Rohleder N, Gaab J, Berger S, Jud A, Kirschbaum
C, et al. Human salivary alpha-amylase reactivity in a psychosocial stress
paradigm. Int J Psychophysiol
2005; 55( 3):333–42.
17. Koh D, Ng V, Naing L. Alpha amylase as a salivary
biomarker of acute stress of venepuncture from periodic medical examinations. Front
Public Health 2014:2.
18. Chatterton RT, Vogelsong KM, Lu YC, Hudgens GA.
Hormonal responses to psychological stress in men preparing for skydiving. J
Clin Endocrinol Metab
1997; 82( 8):2503–9.
19. Ljungberg G, Ericson T, Ekblom B, Birkhed D. Saliva and
marathon running. Scand J Med Sci Sports 1997; 7( 4):214–9.
20. Nater UM, Lamarca R, Florin L, Moses A, Langhans W, Koller M, et al. Stress-induced
changes in human salivary alpha-amylase activity—associations with adrenergic
activity. Psychoneuroendocrinology 2006; 31( 1):49–58.
21. Lendenmann U, Grogan J, Oppenheim FG. Saliva and dental
pellicle – a review. Adv Dent Res 2000; 14( 1):22–8.
22. Hannig M, Joiner A. The structure, function and properties
of the acquired pellicle. Monogr Oral Sci 2006; 19: 29–64.
23. Hannig M, Hannig C. The pellicle and erosion. Monogr Oral
Sci 2014; 25: 206–14.
24. Scannapieco FA, Torres G, Levine MJ. Salivary a- amylase:
role in dental plaque and caries formation. Crit Rev Oral Biol Med 1993; 4( 3):301–7.
25. Scannapieco FA. Saliva-bacterium interactions in oral
microbial ecology. Crit Rev Oral Biol Med 1994; 5( 3):203–48.
26. Scannapieco FA, Torres GI, Levine MJ. Salivary amylase
promotes adhesion of oral streptococci to hydroxyapatite.
J Dent Res 1995; 74( 7):1360–6.
27. Rogers JD, Palmer RJ, Kolenbrander PE, Scannapieco FA.
Role of Streptococcus gordonii amylase-binding protein A in adhesion to
hydroxyapatite, starch metabolism, and biofilm formation. Infect Immun 2001; 69( 11):7046–56.
28. Rykke M, Smistad G, Ro¨ lla G, Karlsen J. Micelle-like
structures in human saliva. Colloids Surf B Biointerfaces
1995; 4( 1):33–44.
29. Vitkov L, Hannig M, Nekrashevych Y, Krautgartner WD.
Supramolecular pellicle precursors. Eur J Oral Sci
2004; 112( 4):320–5.
30. Lee YH, Zimmerman JN, Custodio W, Xiao Y, Basiri T, Hatibovic-Kofman S, et al.
Proteomic evaluation of acquired enamel pellicle during in vivo formation. PLOS
ONE 2013; 8( 7):e67919.
31. Iontcheva I, Oppenheim FG, Troxler RF. Human salivary
mucin mg1 selectively forms heterotypic complexes with amylase, proline-rich
proteins, statherin, and histatins. J Dent Res 1997; 76( 3):734–43.
32. Deimling D, Breschi L, Hoth-Hannig W, Ruggeri A, Hannig
C, Nekrashevych Y, et al. Electron microscopic detection of salivary a- amylase in the
pellicle formed in situ. Eur J Oral Sci 2004; 112( 6):503–9.
33. Hannig C, Attin T, Hannig M, Henze E, Brinkmann K, Zech
R. Immobilisation and activity of human a- amylase in the acquired enamel pellicle. Arch
Oral Biol 2004; 49( 6): 469–75.
34. Soares RV, Lin T, Siqueira CC, Bruno LS, Li X, Oppenheim
FG, et al. Salivary micelles: identification of complexes containing mg2, siga,
lactoferrin, amylase, glycosylated proline-rich protein and lysozyme. Arch Oral Biol
2004; 49( 5):337–43.
35. Vacca-Smith AM, Venkitaraman AR, Quivey RG, Bowen
WH. Interactions of streptococcal glucosyltransferases
 archivesoforalbiology60(2015)1162–1176
with alpha-amylase and starch on the surface of salivacoated hydroxyapatite. Arch
Oral Biol 1996; 41( 3):291–8.
36. Gibbins H, Proctor G, Yakubov G, Wilson S, Carpenter G. Concentration of salivary
protective proteins within the bound oral mucosal pellicle. Oral Dis 2014; 20( 7):707–13.
37. Gibbins HL, Yakubov GE, Proctor GB, Wilson S, Carpenter
GH. What interactions drive the salivary mucosal pellicle formation? Colloids Surf B Biointerfaces 59. Bar-Yosef O. The natufian culture in the levant, threshold
2014; 120: 184–92.
38. Pruitt KM, Caldwell RC, Jamieson AD, Taylor RE. The
interaction of salivary proteins with tooth surface. J Dent Res 1969; 48( 5):818–23.
39. Li J, Helmerhorst EJ, Troxler RF, Oppenheim FG.
Identification of in vivo pellicle constituents by analysis of serum immune responses. J
Dent Res 2004; 83( 1):60–4.
40. Hannig C, Hoch J, Becker K, Hannig M, Attin T. Lysozyme
activity in the initially formed in situ pellicle. Arch Oral Biol
2005; 50( 9):821–8.
41. Parkkila S, Kaunisto K, Rajaniemi L, Kumpulainen T, Jokinen K, Rajaniemi H. Immunohistochemical 63. Treesukosol Y, Smith KR, Spector AC. Behavioral evidence
localization of carbonic anhydrase isoenzymes VI, II, and I in human parotid and submandibular
glands. J Histochem Cytochem Off J Histochem Soc 1990; 38( 7):941–7.
42. Hannig C, Spitzmu¨ ller B, Knausenberger S, Hoth-Hannig W, Hellwig E, Hannig M. Detection
and activity of peroxidase in the in situ formed enamel pellicle. Arch Oral Biol
2008; 53( 9):849–58.
43. Bowen WH, Koo H. Biology of Streptococcus mutans- derived
glucosyltransferases: role in extracellular matrix formation of cariogenic biofilms. Caries
Res 2011; 45( 1):69–86.
44. Scheie AA, Ro¨ lla G. Cell-free glucosyltransferase in saliva
(short communication). Caries Res 1986; 20( 4):344–8.
45. Ferrazzano G, Amato I, Ingenito A, Zarrelli A, Pinto G, Pollio
A. Plant polyphenols and their anti-cariogenic properties: a review. Molecules 2011; 16( 12):1486–507.
67. Mejı´a-Benı´tez MA, Bonnefond A, Yengo L, Huyvaert M, Dechaume A, Peralta-Romero J, et
46. Kensche A, Reich M, Ku¨mmerer K, Hannig M, Hannig C. Lipids in preventive dentistry. Clin
Oral Investig
2013; 17( 3):669–85.
47. Da Costa G, Lamy E, Capela e Silva F, Andersen J, Sales
Baptista E, Coelho AV. Salivary amylase induction by tannin-enriched diets as a
possible countermeasure against tannins. J Chem Ecol 2008; 34( 3):376–87.
48. Kandra L, Gye´ma´nt G, Zaja´cz A´ ., Batta G. Inhibitory effects
of tannin on human salivary a- amylase. Biochem Biophys Res Commun 2004; 319( 4):1265–71. 69. Sobkowiak EM, Berg P, Held M, Schumacher. Comparative
49. Hannig C, Spitzmu¨ ller B, Al-Ahmad A, Hannig M. Effects of
cistus-tea on bacterial colonization and enzyme activities of the in situ pellicle. J Dent 2008;
36( 7):540–5.
50. Selwitz RH, Ismail AI, Pitts NB. Dental caries. Lancet
2007; 369( 9555):51–9.
51. Pezo L, Eggers S. Caries through time: an anthropological
overview. In: Li M-Y, editor. Contemporary approach to dental caries. InTech; 2012.
52. Ungar PS, Grine FE, Teaford MF, Pe´ rez-Pe´ rez A. A review of
interproximal wear grooves on fossil hominin teeth with new evidence from Olduvai
Gorge. Arch Oral Biol
2001; 46( 4):285–92.
53. Grine FE, Gwinnett AJ, Oaks JH. Early hominid dental
pathology: interproximal caries in 1.5 million-year-old
Paranthropus robustus from swartkrans. Arch Oral Biol
1990; 35( 5):381–6.
54. Ogilvie MD, Curran BK, Trinkaus E. Incidence and
patterning of dental enamel hypoplasia among the neandertals. Am J Phys
Anthropol 1989; 79( 1):25–41.
55. Trinkaus E, Smith RJ, Lebel S. Dental caries in the aubesier 5
neandertal primary molar. J Archaeol Sci 2000; 27( 11):1017–21.
56. Walker MJ, Zapata J, Lombardi AV, Trinkaus E. New
evidence of dental pathology in 40,000-year-old neandertals. J Dent Res 2011;
90( 4):428–32.
1173
57. Cordain L, Eaton SB, Sebastian A, Mann N, Lindeberg S, Watkins BA, et al. Origins and
evolution of the western diet: health implications for the 21st century. Am J Clin Nutr
2005; 81( 2):341–54.
58. Forshaw R. Dental indicators of ancient dietary patterns:
dental analysis in archaeology. Br Dent J 2014; 216( 9):529–35.
to the origins of agriculture. Evol Anthropol Issues News Rev
1998; 6( 5):159–77.
60. Robbins CT. Wildlife feeding and nutrition. New York:
Academic Press; 1983: 254.
61. Sclafani A. Carbohydrate taste, appetite, and obesity: an
overview. Neurosci Biobehav Rev 1987; 11( 2):131–53.
62. Mandel AL, Peyrot des Gachons C, Plank KL, Alarcon S, Breslin PAS. Individual
differences in amy1 gene copy number, salivary a- amylase levels, and the perception
of oral starch. PLoS ONE 2010; 5( 10):e13352.
for a glucose polymer taste receptor that is independent of the T1R2+ 3 heterodimer in
a mouse model. J Neurosci
2011; 31( 38):13527–34.
64. Powell ML. The analysis of dental wear and caries for
dietary reconstruction. In: Gilbert RI, Mielke LJH, editors.
The analysis of prehistoric diets. New York: Academic Press;
1985. p. 307–38.
65. Falchi M, El-Sayed Moustafa JS, Takousis P, Pesce F, Bonnefond A,
Andersson-Assarsson JC, et al. Low copy number of the salivary amylase gene
predisposes to obesity. Nat Genet 2014; 46( 5):492–7.
66. Perry GH, Dominy NJ, Claw KG, Lee AS, Fiegler H, Redon R, et al. Diet and the evolution
of human amylase gene copy number variation. Nat Genet 2007; 39( 10):1256–60.
al. Beneficial effect of a high number of copies of salivary amylase amy1 gene on
obesity risk in Mexican children. Diabetologia
2015; 58( 2):290–4.
68. Miller AL, Sturza J, Rosenblum K, Vazquez DM, Kaciroti N, Lumeng JC. Salivary alpha
amylase diurnal pattern and stress response are associated with body mass index in
low-income preschool-aged children.
Psychoneuroendocrinology 2015; 53: 40–8.
studies of caries epidemiology using skulls from the Iron, Slavic, and Middle Ages as
well as modern subjects (author’s transl). Zahn Mund Kieferheilkd Zentralbl
1978; 66( 4):359–66.
70. Meyer KH, Fischer EH, Staub A, Bernfeld P. Sur les enzymes
amylolytiques X. Isolement et cristallisation de l’ a- amylase de salive humaine. Helv Chim
Acta 1948; 31( 7):2158–64.
71. BRENDA. Information on ec 3.2.1.1 – alpha-amylase. [cited
07.12.14]. Available from: http://www.brenda-enzymes.
org/enzyme.php?ecno=3.2.1.1 .
72. Malacinski GM, Rutter WJ. Multiple molecular forms of a-
amylase from the rabbit. Biochemistry (Mosc)
1969; 8( 11):4382–90.
73. Ohya I, Iwasa M, Komoriya H, Bunai Y, Sagisaka K. Identification of human saliva
by antisera to alphaamylase in human salivary glands. Tohoku J Exp Med
1986; 150( 3):309–15.
74. Ma¨kinen KK, Bowen WH, Dalgard D, Fitzgerald G. Effect of
peroral administration of xylitol on exocrine secretions of monkeys. J Nutr 1978; 108( 5):779–89.
75. Mau M, Su¨ dekum K-H, Johann A, Sliwa A, Kaiser TM.
Indication of higher salivary a- amylase expression in hamadryas baboons and
geladas compared to chimpanzees and humans: salivary amylase in primates and
humans. J Med Primatol 2010; 39( 3):187–90.
1174 archivesoforalbiology60(2015)1162–1176
76. Behringer V, Borchers C, Deschner T, Mo¨ stl E, Selzer D, Hohmann G. Measurements of
salivary alpha amylase and salivary cortisol in hominoid primates reveal withinspecies consistency
and between-species differences. PLOS ONE 2013; 8( 4):e60773.
77. Proctor GB, Chan K-M. A fluorometric assay of peroxidase
activity utilizing 2 0, 7 0- dichlorofluorescein with thiocyanate: application to the study of
salivary secretion. J Biochem Biophys Methods 1994; 28( 1):69–76.
78. McLaren RD, McIntosh JT, Howe GW. The purification and
characterization of bovine salivary proteins by electrophoretic procedures. Electrophoresis
1987; 8( 7): 318–24.
79. Smith BW, Roe JH. A photometric method for the
determination of a- amylase in blood and urine, with use of the starch–iodine color. J Biol
Chem 1949; 179( 1):53–9.
80. Caraway WT. A stable starch substrate for the
determination of amylase in serum and other body fluids.
Am J Clin Pathol 1959; 32( 1):97–9.
81. Gitlitz PH, Frings CS. Interferences with the starch–iodine
assay for serum amylase activity, and effects of hyperlipemia. Clin Chem 1976;
22( 12):2006–9.
82. Kirsop BH. Rapid method of estimating the activity of b-
amylase in barley extracts. J Inst Brew 1953; 59( 5):378–81.
83. Miller GL. Use of dinitrosalicylic acid reagent for
determination of reducing sugar. Anal Chem
1959; 31( 3):426–8.
84. Morishita Y, Iinuma Y, Nakashima N, Majima K, Mizuguchi
K, Kawamura Y. Total and pancreatic amylase measured with 2-chloro-4-nitrophenyl-4-o-
b- dgalactopyranosylmaltoside. Clin Chem 2000; 46( 7):928–33.
85. Schlueter N, Ganss C, Po¨ tschke S, Klimek J, Hannig C. Enzyme activities in the oral
fluids of patients suffering from bulimia: a controlled clinical trial. Caries Res
2012; 46( 2):130–9.
86. Guilbault GG, Rietz EB. Enzymatic, fluorometric assay of
alpha-amylase in serum. Clin Chem 1976; 22( 10):1702–4.
87. Kensche A, Basche S, Bowen WH, Hannig M, Hannig C. Fluorescence microscopic visualization
of non cellular components during initial bioadhesion in situ. Arch Oral Biol
2013; 58( 10):1271–81.
88. Rajasingham R, Bell JL, Baron DN. A comparative study of
the isoenzymes of mammalian alpha-amylase. Enzyme
1971; 12( 2):180–6.
89. Hogg C, Vickers E, Rogers T. Determination of testosterone
in saliva and blow of bottlenose dolphins ( Tursiops truncatus) using liquid chromatography–mass
spectrometry. J Chromatogr B 2005; 814( 2):339–46.
90. Atkinson S, Combelles C, Vincent D, Nachtigall P, Pawloski
J, Breese M. Monitoring of progesterone in captive female false killer whales Pseudorca
crassidens. Gen Comp Endocrinol
1999; 115( 3):323–32.
91. Pietraszek J, Atkinson S. Concentrations of estrone sulfate
and progesterone in plasma and saliva, vaginal cytology, and bioelectric impedance
during the estrous cycle of the Hawaiian monk seal ( Monachus schaunslandi). Mar
Mammal Sci 1994; 10( 4):430–41.
92. Beal AM. Amylase activity, protein and urea in saliva of the
red kangaroo ( Macropus rufus). Arch Oral Biol
1987; 32( 11):825–32.
93. Beal AM. Enzyme activity in parotid and mandibular saliva
from red kangaroos, Macropus rufus. Arch Oral Biol
1998; 43( 9):695–9.
94. Beal A. Composition of sublingual saliva of the koala
( Phascolarctos cinereus). Comp Biochem Physiol A Physiol
1990; 97( 2):185–8.
95. Beal AM. Secretion of electrolytes, protein and urea by the
mandibular gland of the common wombat ( Vombatus ursinus). J Comp Physiol
B 1995; 164( 8):629–35.
96. Osawa R. Dietary preferences of koalas, Phascolarctos
cinereus ( marsupiala: phascolarctidae) for Eucalyptus spp. with a specific reference
to their simple sugar contents.
Aust Mammal Soc 1993; 16( 1):85–8.
97. Chauncey HH, Henriques BL, Tanzer JM. Comparative
enzyme activity of saliva from the sheep, hog, dog, rabbit, rat, and human. Arch Oral
Biol 1963; 8( 5):615–27.
98. Franzini C, Bonini PA. Lack of alpha-amylase in horse
serum. Experientia 1969; 25( 6):597–8.
99. Clauss M, Loehlein W, Kienzle E, Wiesner H. Studies on
feed digestibilities in captive asian elephants ( Elephas maximus). J Anim Physiol
Anim Nutr 2003; 87( 3–4):160–73.
100. Raubenheimer EJ, Dauth J, Dreyer MJ, de Vos V. Parotid
salivary gland of the African elephant ( Loxodonta africana):
structure and composition of saliva. J S Afr Vet Assoc
1988; 59( 4):184–7.
101. Meites S, Rogols S. Amylase isoenzymes. Crit Rev Clin Lab
Sci 1971; 2( 1):103–38.
102. Ang C-S, Binos S, Knight MI, Moate PJ, Cocks BG, McDonagh
MB. Global survey of the bovine salivary proteome: integrating multidimensional
prefractionation, targeted, and glycocapture strategies. J Proteome Res
2011; 10( 11):5059–69.
103. Humphreys-Beher MG, Hollis DL, Carlson DM.
Comparative developmental analysis of the parotid, submandibular and sublingual
glands in the neonatal rat.
Biochem J 1982; 204: 673–9.
104. Ball WD. Development of the rat salivary glands: IV. Amylase and ribonuclease activity
during embryonic and neonatal development of the parotid and submaxillary glands. Dev
Biol 1974; 41( 2):267–77.
105. Nielsen JT. Genetic studies of the amylase isoenzymes of
the bank vole, Clethrionomys glareola. Hereditas
1969; 61( 3):400–12.
106. Sick K, Nielsen JT. Genetics of amylase isozymes in the
mouse. Hereditas 1964; 51( 2–3):291–6.
107. Mebs D. Studies on biological and enzymatic activities of
salivary glands from the european hedgehog ( Erinaceus europaeus). Toxicon Off J Int
Soc Toxinology 1999; 37( 11):1635–8.
108. Fuentes M, Tecles F, Gutierrez A, Otal J, Martinez-Subiela S, Ceron JJ. Validation of an
automated method for salivary alpha-amylase measurements in pigs ( Sus scrofa
domesticus)
and its application as a stress biomarker. J Vet Diagn Invest
2011; 23( 2):282–7.
109. Higham JP, Vitale AB, Rivera AM, Ayala JE, Maestripieri D. Measuring salivary analytes
from free-ranging monkeys.
Physiol Behav 2010; 101( 5):601–7.
110. Bird JL, Baum BJ, Makinen KK, Bowen WH, Longton RW.
Xylitol associated changes in amylase and protein content of monkey parotid saliva. J
Nutr 1977; 107( 10):1763–7.
111. Jacobsen N. Isoelectric variants of Macaca irus salivary
alpha-amylase. Comp Biochem Physiol B 1973; 44( 1):157–61.
112. Alam AQ, Alam BS. Effect of dietary lipids on saliva
composition. J Nutr 1982; 112( 5):990–6.
113. Hanya G. Diet of a Japanese macaque troop in the coniferous
forest of Yakushima. Int J Primatol 2004; 25( 1):55–71.
114. Maruhashi T. Feeding behavior and diet of the Japanese
monkey ( Macaca fuscata yakui) on Yakushima island, Japan.
Primates 1980; 21( 2):141–60.
115. Gron K. Primate factsheets: Japanese macaque Macaca
fuscata taxonomy, morphology, & ecology 2007. [cited
25.01.15]. Available from: http://pin.primate.wisc.edu/
factsheets/entry/japanese_macaque .
116. Cowley LH, Shackleford JM. An ultrastructural study of the
submandibular glands of the squirrel monkey, Saimiri sciureus. J Morphol 1970; 132(
2):117–35.
117. McGeachin RL, Akin JR. Amylase levels in the tissues and
body fluids of several primate species. Comp Biochem Physiol A 1982; 72( 1):267–9.
 archivesoforalbiology60(2015)1162–1176
118. Williams BI, Keller PJ. Amylase and other protein
components of parotid saliva of the baboon, Papio anubis.
Comp Biochem Physiol A 1973; 44( 2):393–400.
119. Lang CK. Primate factsheets: olive baboon ( Papio anubis)
taxonomy, morphology, & ecology. 2006. [cited 25.01.15]. Available from: http://pin.primate.wisc.edu/factsheets/
entry/olive_baboon/taxon .
120. Dunbar RIM, Bose U. Adaptation to grass-eating in gelada
baboons. Primates 1991; 32( 1):1–7.
121. Mau M, Su¨ dekum K-H, Johann A, Sliwa A, Kaiser TM. Saliva
of the graminivorous Theropithecus gelada lacks proline-rich proteins and tannin-binding
capacity. Am J Primatol
2009; 71( 8):663–9.
122. De Freitas V, Mateus N. Structural features of procyanidin
interactions with salivary proteins. J Agric Food Chem
2001; 49( 2):940–5.
123. Lamy E, da Costa G, Santos R, Capela e Silva F, Potes J, Pereira A, et al. Effect of condensed
tannin ingestion in sheep and goat parotid saliva proteome: tannin effects on sheep
and goat saliva proteome. J Anim Physiol Anim Nutr
2011; 95( 3):304–12.
124. Rahaman H, Srihari K, Krishnamoorthy RV. Polysaccharide
digestion in cheek pouches of the bonnet macaque.
Primates 1975; 16( 2):175–80.
125. Lambert JE, Competition. predation, and the evolutionary
significance of the cercopithecine cheek pouch: the case of
Cercopithecus and Lophocebus. Am J Phys Anthropol
2005; 126( 2):183–92.
126. Dawes C, Shaw JH. The effects of changes in the proportion
and type of dietary carbohydrate on the amylase and protein concentrations in rat
saliva. Arch Oral Biol
1965; 10( 2):261–7.
127. Lapis TJ, Penner MH, Lim J. Evidence that humans can taste
glucose polymers. Chem Senses 2014; 39( 9):737–47.
128. Behringer V, Deschner T, Mo¨ stl E, Selzer D, Hohmann G. Stress affects salivary alpha-amylase
activity in bonobos.
Physiol Behav 2012; 105( 2):476–82.
129. Eaton SB, Konner M. Paleolithic nutrition: a consideration
of its nature and current implications. N Engl J Med
1985; 312( 5):283–9.
130. Eaton SB, Konner M, Shostak M. Stone agers in the fast
lane: chronic degenerative diseases in evolutionary perspective. Am J Med 1988;
84( 4):739–49.
131. Boaz NT. Evolving health: the origins of illness and how the
modern world is making us sick. New York: Wiley; 2002.
132. Sevenhuysen GP, Holodinsky C, Dawes C. Development of
salivary alpha-amylase in infants from birth to 5 months.
Am J Clin Nutr 1984; 39( 4):584–8.
133. Bratthall D, Ha¨nsel-Petersson G, Sundberg H. Reasons for
the caries decline: what do the experts believe? Eur J Oral Sci 1996; 104( 4):416–22.
134. Dye BA, Tan S, Smith V, Lewis BG, Barker LK, Thornton-
Evans G, et al. Trends in oral health status: United States, 1988–1994 and 1999–2004. Vital
Health Stat 2007; 11( 248):1–
92.
135. Bagramian RA, Garcia-Godoy F, Volpe AR, Others. The
global increase in dental caries. a pending public health crisis. Am J Dent 2009; 22( 1):3–8.
136. Dye BA, Thornton-Evans G. Trends in oral health by
poverty status as measured by healthy people 2010 objectives. Public Health
Rep 2010; 125( 6):817.
137. Francis MD. Methods of evaluating tin and fluoride salts as
anticaries agents in animal caries experiments. J Dent Res
1965; 44( 4):635–43.
138. Fitzgerald DB, Fitzgerald RJ. Induction of dental caries in
gerbils. Arch Oral Biol 1966; 11( 1):139–232.
139. Krasse B, Carlsson J. Various types of streptococci and
experimental caries in hamsters. Arch Oral Biol
1970; 15( 1):25–32.
1175
140. Navia JM. Evaluation of nutritional and dietary factors that
modify animal caries. J Dent Res 1970; 49( 6):1213–27.
141. Stookey GK, Warrick JM, Miller LL, Greene AL. Animal
caries models for evaluating fluoride dentifrices. Adv Dent Res 1995; 9( 3):198–207.
142. Bowen WH. Rodent model in caries research. Odontology
2013; 101( 1):9–14.
143. Xu J-S. The effect of eugenol on the cariogenic properties of
Streptococcus mutans and dental caries development in rats.
Exp Ther Med 2013; 5( 6):1667–70.
144. Xu J-S, Cui Y, Liao X-M, Tan X-B, Cao X. Effect of emodin on
the cariogenic properties of Streptococcus mutans and the development of
caries in rats. Exp Ther Med
2014; 8( 4):1308–12.
145. Bowen WH, Lawrence RA. Comparison of the cariogenicity
of cola, honey, cow milk, human milk, and sucrose.
Pediatrics 2005; 116( 4):921–6.
146. McWilliams DA. Determinants for the diet of captive
agoutis ( Dasyprocta spp.). Vet Clin North Am Exot Anim Pract
2009; 12( 2):279–86.
147. Henry O. Frugivory and the importance of seeds in the diet
of the orange-rumped agouti ( Dasyprocta leporina) in French Guiana. J Trop Ecol 1999; 15(
3):291–300.
148. Silvius KM, Fragoso J. Red-rumped agouti ( Dasyprocta
leporina) home range use in an Amazonian forest: implications for the aggregated
distribution of forest trees.
Biotropica 2003; 35( 1):74–83.
149. Stro¨mquist A, Fahlman a˚ ., Arnemo JM, Pettersson A. Dental and periodontal health in
free-ranging Swedish brown bears ( Ursus arctos). J Comp Pathol 2009; 141( 2–3):
170–6.
150. Wenker CJ, Stich H, Mu¨ ller M, Lussi A. A retrospective
study of dental conditions of captive brown bears ( Ursus arctos spp.) compared with
free-ranging Alaskan grizzlies ( Ursus arctos horribilis). J Zoo Wildl Med Off Publ Am
Assoc Zoo Vet 1999; 30( 2):208–21.
151. Lorenzo S. Husbandary manual for the brown bear, Ursus
arctos 2009. [cited 01.02.15]. Available from: http://
nswfmpa.org/Husbandry%20Manuals/
Published%20Manuals/Mammalia/Brown%20Bear.pdf .
152. Hungerford LL, Mitchell MA, Nixon CM, Esker TE, Sullivan
JB, Koerkenmeier R, et al. Periodontal and dental lesions in raccoons from a farming
and a recreational area in Illinois.
J Wildl Dis 1999; 35( 4):728–34.
153. Bowen WH, Eastoe JE, Cock DJ. The effect of sugar solutions
on the ph of plaque in caries-active monkeys ( Macaca irus).
Arch Oral Biol 1966; 11( 8):833–915.
154. Beighton D, Hayday H, Walker J. The acquisition of
Streptococcus mutans by infant monkeys ( Macaca fascicularis)
and its relationship to the initiation of dental caries. J Gen Microbiol 1982; 128( 8):1881–92.
155. Russell RRB, Peach SL, Colman G, Cohen B. Antibody
responses to antigens of Streptococcus mutans in monkeys ( Macaca fascicularis) immunized
against dental caries. J Gen Microbiol 1983; 129( 3):865–75.
156. Lehner T, Challacombe SJ, Caldwell J. An experimental
model for immunological studies of dental caries in the rhesus monkey. Arch Oral
Biol 1975; 20( 5–6):299–304.
157. Russell MW, Challacombe SJ, Lehner T. Serum
glucosyltransferase-inhibiting antibodies and dental caries in rhesus monkeys
immunized against Streptococcus mutans. Immunology 1976; 30( 5):619.
158. Scully CM, Lehner T. Opsonization, phagocytosis and
killing of Streptococcus mutans by polymorphonuclear leukocytes, in relation to dental
caries in the rhesus monkey ( Macaca mulatta). Arch Oral Biol 1979; 24( 4):307–12.
159. Smith P. The relation of canine size to pattern and
extent of attrition in baboons. Am J Phys Anthropol
1969; 30( 1):45–53.
1176 archivesoforalbiology60(2015)1162–1176
160. Stoner KE. Dental pathology in Pongo satyrus borneensis. Am
J Phys Anthropol 1995; 98( 3):307–21.
161. Poole DF, Shellis RP, Tyler JE. Rates of formation in vitro of
dental caries-like enamel lesions in man and some nonhuman primates. Arch Oral Biol 1981;
26( 5):413–7.
162. Kilgore L. Dental pathologies in ten free-ranging
chimpanzees from Gombe national park, Tanzania. Am J Phys Anthropol 1989; 80( 2):219–27.
163. Hale FA. Dental caries in the dog. Can Vet J 2009; 50( 12):1301.
164. Lommer MJ, Verstraete FJ. Prevalence of odontoclastic
resorption lesions and periapical radiographic lucencies in cats: 265 cases (1995–1998). J
Am Vet Med Assoc
2000; 217( 12):1866–9.
165. Niemiec BA. Oral pathology. Top Companion Anim Med
2008; 23( 2):59–71.
166. Berger M, Stich H, Hu¨ ster H, Roux P, Schawalder P. Feline
caries in two cats from a 13th century archeological excavation. J Vet Dent 2006;
23( 1):13–7.
167. Li X, Li W, Wang H, Bayley DL, Cao J, Reed DR, et al.
Cats lack a sweet taste receptor. J Nutr 2006; 136( 7): 1932S–4S.
168. Eroshin VV, Reiter AM, Rosenthal K, Fordham M, Latney L, Brown S, et al. Oral examination
results in rescued ferrets: clinical findings. J Vet Dent 2011; 28( 1):8–15.
View publication
publication stats stats View
169. Dacre I, Kempsot S, Dixon PM. Equine idiopathic cheek
teeth fractures. Part 1: Pathological studies on 35 fractured cheek teeth. Equine Vet J 2007;
39( 4):310–8.
170. Fitzgibbon CM, Du Toit N, Dixon PM. Anatomical studies of
maxillary cheek teeth infundibula in clinically normal horses: anatomical studies
of maxillary cheek teeth infundibula. Equine Vet J 2009; 42( 1):37–43.
171. Erridge ME, Cox AL, Dixon PM. A histological study of
peripheral dental caries of equine cheek teeth. J Vet Dent
2012; 29( 3):150–6.
172. Dixon PM, du Toit N, Staszyk C. A fresh look at the
anatomy and physiology of equine mastication. Vet Clin North Am Equine Pract 2013;
29( 2):257–72. v.
173. Gere I, Dixon PM. Post mortem survey of peripheral dental
caries in 510 Swedish horses. Equine Vet J 2010; 42( 4):310–5.
174. Bra¨ndel S. Bats without bad teeth – low percentage of
dental caries in a neotropical frugivorous bat 2013. [cited
06.02.15]. Available from: https://atbc.confex.com/atbc/
2013/webprogram/Paper1670.html .
175. Meckel AH, Griebstein WJ, Neal RJ. Structure of mature
human dental enamel as observed by electron microscopy.
Arch Oral Biol 1965; 10( 5):775–83.
176. Hannig M, Hannig C. Nanomaterials in preventive
dentistry. Nat Nanotechnol 2010; 5( 8):565–9.