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CENTRO UNIVERSITÁRIO JORGE AMADO

CURSO DE BACHARELADO EM CIÊNCIAS BIOLÓGICAS

ALEX SANTANA SOUZA

PLEBEIA DRORYANA FRIESE, 1900 (HYMENOPTERA,


ANTHOPHILA, MELIPONINI) NO BRASIL: TAXONOMIA E
DISTRIBUIÇÃO GEOGRÁFICA

Salvador
2018
ALEX SANTANA SOUZA

PLEBEIA DRORYANA FRIESE, 1900 (HYMENOPTERA, ANTHOPHILA,


MELIPONINI) NO BRASIL: TAXONOMIA E DISTRIBUIÇÃO
GEOGRÁFICA

Trabalho de Conclusão de Curso para


obtenção do grau de Bacharel em Ciências
Biológicas pelo Centro Universitário Jorge
Amado.

Orientadora: Profª. Drª. Camila Magalhães Pigozzo


Co-Orientadora: Profª. Drª. Fávizia de Freitas Oliveira

Salvador
2018
Alex Santana Souza

PLEBEIA DRORYANA FRIESE, 1900 (HYMENOPTERA, ANTHOPHILA,


MELIPONINI) NO BRASIL: TAXONOMIA E DISTRIBUIÇÃO
GEOGRÁFICA

Trabalho de Conclusão de Curso para


obtenção do grau de Bacharel em Ciências
Biológicas pelo Centro Universitário Jorge
Amado.

Aprovada em _____ de ___________________ de ________.

BANCA EXAMINADORA:

Nome do Professor

__________________________________

Nome do Professor

__________________________________

Nome do Professor
__________________________________
DEDICATÓRIA

Este trabalho é dedicado ao


Dr. Alexandre Sérgio da Rocha
(Professor aposentado da UFRJ),
por ter estado ao meu lado sempre,
me apoiando nesta árdua jornada, me
fazendo acreditar que tudo
é possível, mesmo quando eu
estava confuso ou sem esperanças,
além de ter participado de forma tão
prestativa e significativa neste trabalho.
Se alguém pôde observar a
evolução e o crescimento não apenas
deste trabalho, mas também os meus,
esse alguém foi ele.
AGRADECIMENTOS

Agradeço a minha orientadora, Profª. Drª. Camila Magalhães Pigozzo, não apenas
pelo apoio e orientação no desenvolvimento deste trabalho, mas, também, pela
disponibilidade em atender e auxiliar ao longo de todo o meu curso de graduação.

Agradeço a minha co-orientadora, Profª. Drª. Favízia de Freitas Oliveira, pelo


acolhimento no BIOSIS-UFBA, além do inestimável apoio em todo o processo de
preparação e exame do material utilizado neste trabalho. A ela, devo a possibilidade
de caminhar com alguma segurança no fascinante mundo das abelhas.

Agradeço ao Sr. Donizete Silva (Maringá, PR), ao Msc. Alex Fabian Rabelo Teixeira
(Linhares,ES) e a Marcos Aurélio Pereira de Andrade (Salvador, BA) pela doação de
algumas das amostras das espécies aqui estudadas.

Agradeço a todos da equipe do BIOSIS, que me auxiliou neste trabalho,


especialmente a Jeferson Santana, quem esteve lado a lado comigo.

Agradeço ao Prof. Msc. Victor Gomes, quem me trouxe para o mundo da taxonomia.
Sem sua dedicação ao me ensinar o máximo que pode, sua paciência e
persistência, este trabalho, possivelmente, não existiria.

Agradeço aos meus amigos que ouviram minhas dúvidas e me deram apoio durante
a elaboração deste trabalho: André Nunes, Cesar Bachega, Cecília Leite, Jason
Reis e Victor Said.

Agradeço por último, mas não menos importante, ao Prof. Dr. Alexandre Sérgio da
Rocha, que é o meu mentor na vida e esteve sempre solicito a me ajudar em todos
os momentos, inclusive, de maneira significativa, na elaboração deste trabalho.
EPÍGRAFE

Há uma grandiosidade nesta


perspectiva da vida com os seus vários
poderes, que foi originalmente dada a
poucas formas de vida ou a uma só, e
que enquanto este planeta anda à volta
de acordo com a lei fixa da gravidade a
partir de um princípio tão simples, infinitas
formas de grande beleza e muito
maravilhosas evoluíram e estão a evoluir.
Charles Robert Darwin
RESUMO

As abelhas desempenham papel essencial na sobrevivência do ecossistema


que permite a vida animal e humana como conhecemos na terra, em virtude de sua
função como polinizadoras. Dentre elas, as abelhas do gênero Plebeia Schwarz,
1938 estão largamente distribuídas nos Neotrópicos, ocorrendo em todo o Brasil. A
espécie Plebeia droryana (Friese, 1900), foco do presente trabalho, foi descrita do
Brasil, com base em exemplares do Espírito Santo e Bahia. A série tipo encontra-se
perdida e, pelo fato de sua descrição original ser sumária, com poucos caracteres
diagnósticos explícitos, inúmeras dúvidas tem surgido quanto à identidade
taxonômica dessa espécie, especialmente relacionadas à distinção desta em
comparação às outras espécies semelhantes. Em se tratando de uma espécie
importante para a Meliponicultura Neotropical, e também para a polinização dirigida
de culturas agrícolas, e partindo dessa perspectiva da carência de elucidações
taxonômicas, o presente trabalho teve como objetivo principala elucidação da
identidade taxonômica da espécie Plebeia droryana, baseada no estudo de
exemplares dessa espécie coletados em diferentes localidades ao longo de sua
distribuição geográfica, representando os estados do Paraná (Maringá), São Paulo
(Cunha, Dracema e Ribeirão Preto), Bahia (Salvador, Ituberá, Camamu, Ilhéus,
Itamaraju, Nilo Peçanha, Jaguaripe, Ubaira, Valença) e Espírito Santo (Linhares).
Assim, foi realizado o estudo da morfologia externa de espécimes operárias e
machos, incluindo também um estudo comparativo da genitália dos machos. Os
dados levantados revelaram que a unidade taxonômica que vem sendo interpretada
como Plebeia droryana trata-se de um complexo de, pelo menos, duas espécies
crípticas, o que foi elucidado especialmente baseado na forma das estruturas
anexas e da genitália dos machos. Desta forma, para evitar confusões maiores
quanto à identidade taxonômica da espécie em questão, tendo em vista os estudos
previamente realizados por outros cientistas do Brasil e Argentina, e levando-se aqui
em consideração os caracteres da genitália dos machos em adição de caracteres
levantados na descrição original de Trigona droryana, o táxon representado
morfologicamente pelos espécimes coletados em localidades do Sul da Bahia
(Camamu, Ilhéus, Itamaraju, Ituberá, Jaguaripe, Nilo Peçanha, Ubaira e Valença) e
no Estado do Espírito Santo (Linhares) foi considerado como Plebeia
droryana (Friese, 1900), enquanto o táxon representado por exemplares coletados
nos estados do Paraná (Maringá), São Paulo (Cunha, Dracema, Ribeirão Preto) e
Bahia (Salvador) é proposto aqui como uma espécie nova para a ciência. Ainda
como resultados do presente trabalho, é provida uma diagnose ampliada da espécie
Plebeia droryana e descrição da espécie nova descoberta,como contribuição para o
entendimento mais seguro da identidade taxonômica de ambas as espécies,
fornecendo subsídios para estudos sobre sua biogeografia.

Palavras chave: Biodiversidade, Morfologia externa, Taxonomia.


ABSTRACT

Because of their pollinating function, bees have an essential role on


ecosystem surviving, which allows for animal and human life as we know on Earth.
Bees from genus Plebeia Schwarz, 1938 are largely distributed over the Neotropics,
being found all over Brazil. The species Plebeia droryana (Friese, 1900), focus of this
work, was described from Brazil, based on specimens from Espírito Santo and Bahia.
The type series has been lost and the original description is cursory, having few
explicit diagnostic characters. So, many issues have been arisen about that species’
taxonomic identity, mainly regarding to the comparative distinction amongst several
similar species. Because of the species’ importance to Neotropical Meliponiculture
and to agricultural pollinating, such a cursory taxonomic elucidation is a drawback.
So, this work´s main aim is toclarify the taxonomic identity of Plebeia droryana, based
on the study of exemplars collected in diverse locals along its geographical
distribution, namely on the states of Paraná (Maringá), São Paulo (Cunha, Dracema
and Ribeirão Preto), Bahia (Salvador, Ituberá, Camamu, Ilhéus, Itamaraju, Nilo
Peçanha, Jaguaripe, Ubaira and Valença) and Espírito Santo (Linhares). Then, the
study of males and worker specimens’ external morphology as well as the
comparative study of male’s genitals has been done. Obtained data show that the
taxonomic unity currently interpreted as Plebeia droryana actually corresponds to
species complex compound of at least two cryptic species, what was elucidate based
specially on the morphologic aspects of males’ genitals and its annex structures. In
order to avoid major confusions regarding the taxonomic identity of the species in
question, considering the studies previously performed by other scientists from Brazil
and Argentina, and taking into account here the characters of the males genitalia in
addition to the characters described in the original description of Trigona droryana,
the taxon represented morphologically by the specimens collected in localities of the
South of Bahia both (Camamu, Ilhéus, Itamaraju, Ituberá, Jaguaripe, Nilo Peçanha,
Ubaira, Valença) and in the state of Espírito Santo (Linhares) was considered as
Plebeia droryana (Friese, 1900), while the taxon represented by specimens collected
in the states of Paraná (Maringá), São Paulo (Cunha, Dracema, Ribeirão Preto), and
Bahia (Salvador) is proposed here as a new species for science. Also as a result of
the present work, a detailed diagnosis of the species Plebeia droryana and
description of the new species are provided, as a contribution to a more secure
understanding of the taxonomic identity of both species, providing subsidies for
studies on its biogeography.

Palavras chave: Biodiversity. External morphology . Taxonomy.


LISTA DE ILUSTRAÇÕES

Quadro 1: Ocorrência de Plebeia no Brasil......................................................................................17


Figura 1: Cápsula genital dos machos de Plebeia spp., provenientes do Brasil..........................30
Figura 2: Esternos quatro e cinco dos macho de Plebeia spp., provenientes do Brasil..............31
Figura3: Esternos seis e sete dos machos de Plebeia spp., provenientes do Brasil...................32
Figura 4: Espécimes de Plebeia spp., provenientes do Brasil.....................................................33
Quadro 2: Diferenças comparativas entre P. droryanae Plebeia. sp. nov....................................36
SUMÁRIO

1 INTRODUÇÃO ....................................................................................................... 10
2 O USO DO CONCEITO DE ESPÉCIE EM BIOLOGIA .......................................... 12
2.1 ANTHOPHORA................................................................................................... 14
2.2 MELIPONINI ....................................................................................................... 15
2.3 O GÊNERO PLEBEIA SCHWARZ, 1938 ........................................................... 16
2.4 PLEBEIA DRORYANA (FRIESE, 1900) ............................................................. 19
3 METODOLOGIA .................................................................................................... 20
4 RESULTADOS ....................................................................................................... 22
4.1 PLEBEIA DRORYANA (FRIESE, 1900) ............................................................. 23
4.2 PLEBEIA SP. NOV.,OLIVEIRA & SANTANA .................................................... 26
5 DISCUSSÃO .......................................................................................................... 34
6 CONSIDERAÇÕES FINAIS ................................................................................... 40
REFERÊNCIAS ......................................................................................................... 41
10

1 INTRODUÇÃO

Dentre os insetos, as abelhas têm sido consideradas como grupo de


polinizadores mais importante existente (DANFORTH et al., 2006), e os serviços
ecológicos provido pelo seu trabalho como polinizadores tem sido a base para a
conservação de diferentes ecossistemas onde ocorrem. Responsáveis pela
polinização de mais de 50% dos cultivos mundiais (FREITAS, 2004), as abelhas
auxiliam a reprodução de milhares de espécies de plantas em todo o planeta
(MICHENER, 2007). Contudo, a destruição dos habitats naturais onde animais
ocorrem tem acarretado o declínio do número de espécies de abelhas existentes,
bem como das espécies de plantas que são dependentes do serviço de polinização
(BIESMEIJER et al., 2006).
As abelhas da tribo Meliponini, também conhecidas como abelhas indígenas
sem ferrão, devido à atrofia desse órgão, podem ser encontradas em todo o trópico
do planeta (SILVEIRA et al., 2002; MICHENER, 2007). Os meliponídeos
desempenham uma função ecológica de grande importância, eles são responsáveis
pela polinização de 40% a 90% das plantas constituintes das florestas brasileiras
(ARAÚJO et al., 2004; KERR et al., 1996). Podem ser reconhecidas por terem um
corpo trigonimorfo a apimorfo, 1,8 à 13,5 milímetros de largura, fêmeas com garras
simples, arólios e ausência de esporão tibial e venação alar reduzida (MICHENER,
2007). No Brasil, existem centenas de espécies, contudo o valor é algo difícil de ser
contabilizado devido a existência de diversas espécies crípticas, sendo distinguidas
por caracteres triviais (MICHENER, 2007).
A criação de meliponídeos já era praticada pelos nativos brasileiros antes
mesmo da chegada dos portugueses (KERR, 1997) e, ainda na atualidade, essa
atividade é praticada e pode gerar renda pela venda de mel, própolis e cera; além
desses recursos, a criação racional dessas abelhas pode garantir o aumento da
produção de frutos (DORNELES et al., 2009).
O gênero Plebeia Schwarz, 1938 ocorre em todo o território brasileiro, sendo
que a espécie Plebeia droryana (FRIESE, 1900), foco do presente trabalho, tem sido
reportada ocorrendo em nove estados do Brasil, sendo eles: Bahia, Espírito Santo,
Minas Gerais, Paraná, Pernambuco, Rio Grande do Sul, Rio de Janeiro, Santa
Catarina e São Paulo (CAMARGO & PEDRO, 2013).Dúvidas sobre sua identidade
taxonômica têm surgido, o que restringe seu reconhecimento morfológico,
11

especialmente devido ao fato de sua descrição original ser sumária, com poucos
caracteres diagnósticos explícitos. Essa espécie foi descrita no Brasil, com base em
exemplares do Espírito Santo e Bahia, e como a série tipo encontra-se perdida
(OLIVEIRA, inf. pess.; ROIG-ALSINA & ALVAREZ, 2017), esse fato tem agravado
ainda mais as dúvidas quanto à identidade taxonômica dessa espécie,
especialmente relacionadas à distinção desta em comparação às outras espécies
semelhantes.
Em sua grande maioria, os artigos que citam essa espécie tratam apenas de
levantamento apifaunísticos (SOUZA et al., 2005), com apenas dois trabalhos mais
recentes que falam sobre a taxonomia da espécie (ALVAREZ et al., 2016; ROIG-
ALSINA & ALVAREZ, 2017).
Assim, o presente trabalho teve como objetivo principal a elucidação da
identidade taxonômica da espécie Plebeia droryana, baseada no estudo de
exemplares coletados em diferentes localidades ao longo de sua distribuição
geográfica, representando os estados do Paraná (Maringá), São Paulo (Cunha,
Dracema, Ribeirão Preto), Bahia (Salvador, Ituberá, Camamu, Ilhéus, Itamaraju, Nilo
Peçanha, Jaguaripe, Ubaira, Valença) e Espírito Santo (Linhares), com realização de
estudo da morfologia externa de espécimes operários e machos, incluindo também
um estudo comparativo da genitália dos machos. Formulou-se o seguinte problema
de pesquisa: as populações consideradas como representantes da espécie Plebeia
droryana ao longo de toda sua ditribuição geográfica representam realmente uma
mesma espécie?
12

2 O USO DO CONCEITO DE ESPÉCIE EM BIOLOGIA

A ideia de organização dos seres vivos por meio de uma classificação


remonta a Aristóteles, sendo esta fortemente embasada no reconhecimento
morfológico dos táxons. Ferígolo (2014) explica que, para o filósofo grego, “O
conceito de espécie [...] se relaciona às regras aplicáveis a comparação,
semelhança e diferença [...] além de estar intimamente relacionado ao conceito de
identidade”
Para Aristóteles, essa ideia não se restringe a ser utilizada para seres vivos.
Ela é parte do próprio conceito de definição: identidade genérica e diferença
específica. É o que acontece quando se quer, por exemplo, definir o homem como
“animal racional”: animal é a identidade genérica que ele tem com todos os outros
animais, mas deles difere pela posse da racionalidade específica.
O mesmo autor referido exemplifica o uso desses conceitos na biologia
arcaica: “No Historia Animalium (IV, 6), Aristóteles nos diz que as espécies de águia
se distinguem no seu cuidado com as crias. [...] na sua expressão "espécies de
águia", vemos que águia é o gênero. Então, "gênero" não tem, para Aristóteles, o
mesmo significado que tem depois de Lineu”.
Karl von Linnée não foi o primeiro a criar um sistema de classificação para os
seres vivos, em 1735 no seu livro intitulado Systema Naturae. Existiram outros
estudiosos, a exemplo de Tournefourt, e apenas no fim do século 18 é que o
sistema, idealizado primeiro para a botânica, foi aplicado para classificar animais,
contudo ele foi o primeiro a elaborar um método de classificação binominal
(PRESTE et al., 2009).
A diferenciação dos animais em espécies e a indagação acerca de como elas
se originam é frequentemente evocadora da figura de Charles Darwin. Porém
Darwin não foi o primeiro a pensar sobre a origem da diversidade de seres; contudo
ele foi um dos primeiros a pensar nela de forma evolucionista. Antes dele, a opinião
de todos incorporava um pensamento teológico, que era chamado de pensamento
essencialista: todos os seres e coisas tinham uma essência e eram incapazes de
evoluir ou se modificar. Aliás, Lineu era adepto desse pensamento.
Em termos modernos, existem mais de 20 conceitos de espécies e ao menos
11 deles são comumente abordados na atualidade (DE QUEIROZ, 2007; MAYDEN,
1997). Os diversos conceitos de espécie enfatizam cada um, uma linha de
13

pensamento distinto. Não obstante isso, todos eles apoiam-se na consideração de


propriedades biológicas de grande importância e, apesar das diferenças existentes
entres esses conceitos de espécies, todos eles podem ser válidos. Sua utilidade vai
depender de qual área e ponto de vista biológico se está e do momento histórico
(DE QUEIROZ, 2007; KISCHLAT, 2005).
Dentre os conceitos de espécie, destacam-se:
a) Conceito biológico de espécie – diz que espécies consistem em grupos de
populações naturais intercruzantes que são reprodutivamente isoladas de
outros grupos (MAYR, 1942; MAYR, 2000a);
b) Conceito ecológico de espécie – delimita espécie quanto ao nicho ou zona
adaptativa que ocupa (VAN VALEN, 1976; ANDERSSON, 1990);
c) Conceito evolucionista de espécie – espécie é uma entidade composta de
organismos que mantêm sua identidade perante outras iguais entidades
pelo tempo e espaço e possui seus próprios destino evolutivo e tendências
históricas independentes (SIMPSON, 1971; WILEY, 1978; MAYDEN
1997).
d) Conceito morfológico – considera espécie uma entidade que se diferencia
de outras espécies por características diagnósticas constantes ou grupos
consistente e persistentemente distintos, e distinguíveis por meios
ordinários (CRONQUIST, 1978; MAYR, 2000a).
Desde Aristóteles, as características reprodutivas têm lugar significativo entre
os elementos definidores. Ferígolo (2014) afirma que “na biologia de Aristóteles os
atributos considerados como differentiae são principalmente anatômicos (e.g.,
sangue, vértebras etc.), biomecânicos (e.g., bípede, tetrápode etc.) ou reprodutivos
(e.g., oviparidade, viviparidade e ovoviviparidade)”.
O uso das genitálias de insetos como padrão único de especificidade de cada
espécie é algo bem documentado (EBERHARD, 1985). Em muitos casos, pode ser a
única maneira possível para identificar uma espécie críptica, quando as suas
características morfológicas são muito similares às de outra espécie. Por este
motivo, a genitália masculina tem grande valor taxonômico para a identificação da
maioria das espécies de insetos existentes (EADES, 2000; SNODGRASS, 1937;
ZUMPT& HEINZ, 1950).
14

Esse método vem sendo utilizado desde o período pré-darwiniano e a teoria


de chave-fechadura é uma das mais antigas para explicar a evolução da genitália,
continuando a ser aceita por vários cientistas (ARNQVIST, 1996; DUNFOUR, 1844).
Segundo Arnqvist (1996), tal hipótese diz que a especificidade taxonômica
genital evolui via seleção por isolação reprodutiva pré-inseminação (isto é, evitando
hibridação). Assim, a genitália do macho evolui para ser especifica da espécie,
invariante e única (a chave) em ordem de se acoplar apropriadamente a genitália da
fêmea (a fechadura). É curioso que essa hipótese seja mais utilizada para defender
o conceito biológico de espécie do que o conceito morfológico.
Espécies constituem-se em unidades taxonômicas que compartilham uma
história evolutiva comum, cujos caracteres diagnosticáveis são expressões dessa
história via DNA (genótipo, fenótipo, bionomia e comportamento), sendo sua história
evolutiva representada através das classificações biológicas embasadas em estudos
filogenéticos e filogeográficos. Assim, o conceito de espécie mais moderno e mais
plausível, torna-se um misto de diferentes conceitos propostos até o momento.

2.1 ANTHOPHORA

Abelhas e vespas fazem parte do grupo de Himenópteros conhecido como


aculeados, por apresentarem modificação no último segmento abdominal
(ovopositor) para a defesa da colônia (ferrão). Contudo, as abelhas (Anthophora)
diferem das vespas por possuírem, normalmente, um corpo mais peludo e robusto
(com pilosidade plumosa), além de basearem sua dieta totalmente em recursos
alimentares vegetais (néctar e pólen), em todas as fases de sua vida (imaturos e
adultos), enquanto as vespas são, na sua grande maioria, predadoras de outros
artrópodes, pelo menos em uma fase da vida (MICHENER, 2007; BOHART &
MENKE, 1976). Apesar da separação dos aculeados em dois grandes grupos –
Apoidea e Vespoidea – existem grupos de vespas que são filogeneticamente mais
próximos das abelhas e estão incluídos neste táxon como vespas Spheciformes
(SILVEIRA et al., 2002).
As abelhas formam um grupo monofilético bastante distinto (Anthophora),
tanto em morfologia como em comportamento, possuindo um relacionamento
estreito com as plantas que visitam, num processo evolutivo tão especial que muitos
cientistas consideram como coevolução. Contudo, existe uma hipótese de que as
15

abelhas surgiram antes das angiospermas, no Jurássico, e coletavam seu alimento


de plantas que hoje já estão extintas, como as Bennettitales. Porém, esta hipótese
não se sustenta pelos registros fósseis do grupo (GRIMALDI & ENGEL, 2005).
Devido a essa dependência alimentar de recursos florais, as abelhas são tidas como
polinizadores essenciais, pois a busca por estes recursos pode levar ao processo de
polinização (MICHENER, 2007).
Existem tanto abelhas solitárias quanto abelhas sociais, sendo a maior parte
das abelhas atuais solitária. As fêmeas solitárias constroem seus próprios ninhos e
colocam alimento para sua prole, e normalmente morrem antes da maturação dessa
prole. Para que uma abelha possa ser considerada verdadeiramente social ou
eussocial, ela necessita ter algumas características fundamentais, como a divisão de
tarefas entre todos os indivíduos, a sobreposição de gerações e a divisão em castas
dos indivíduos (MICHENER, 2007).
As abelhas das tribos Apini e Meliponini são consideradas altamente sociais
(MICHENER, 2007). O sexo em abelhas é definido pela fecundidade dos ovos: os
nãos fecundados originam machos, e os fecundados, fêmeas (MACKENSEN, 1951;
MICHENER, 2007). No caso das fêmeas, a alimentação (em alguns casos
alimentação e genética) determina quem será uma rainha ou operaria. A fêmea
alimentada com geleia real irá gerar uma rainha, e as que são alimentadas com
néctar e pólen, mesmo que previamente alimentadas com geleia, irão transformar-se
em abelhas operárias.

2.2 MELIPONINI

Meliponini é uma tribo dentro da subfamília Apinae, cuja principal


característica é possuir um ferrão atrofiado, vestigial, perdendo a capacidade de
ferroar (uma reversão da condição aculeata dos Anthophila). No Brasil, devido à
ausência do comportamento defensivo de ferroar, estas abelhas são conhecidas
como “abelhas indígenas sem ferrão” (OLIVEIRA et al., 2013). Esse grupo é
bastante comum nas regiões tropicais e subtropicais do mundo, podendo ser
considerado um dos principais grupos responsáveis pelo trabalho de polinização
nessas áreas (MICHENER, 2007).
Nos Neotrópicos, existem 33 gêneros dessa tribo, com mais de 400 espécies
válidas (CAMARGO & PEDRO, 2013). Contudo, há divergências entre autores sobre
16

a classificação dos gêneros e subgêneros de meliponídeos. Isso ressalvado,


considera-se que existem 59 grupos que ocupam diferentes níveis taxonômicos de
acordo com diferentes autores: CAMARGO & PEDRO, 1992, 2007; CAMARGO
&ROUBIK, 2005; MICHENER, 1990, 2000, 2007; MOURE, 1946, 1951, 1961;
SCHWARZ, 1932, 1948; WILLE, 1979 (OLIVEIRA et al., 2013).
Os representantes desta tribo são indivíduos geralmente robustos, com
tamanho variando entre pequeno e médio, com coloração e hábitos de nidificações
que podem variar entre as espécies (SILVEIRA et al., 2002; MICHENER, 1974). Os
espécimes podem ser identificados pela redução da venação alar, a redução do
ferrão (apenas vestigial), a ausência de esporão nas tíbias posteriores e a presença
do lobo jugal nas asas posteriores (MOURE, 1961 apud OLIVEIRA et al., 2013), e
seus ninhos são considerados os mais bem elaborados, com grande diversidade de
formatos e cores (MICHENER, 2007).

2.3 O GÊNERO PLEBEIA SCHWARZ, 1938

O gênero Plebeia foi proposto por Schwarz (1938), que separou algumas
espécies do que diversos pesquisadores incluíam no gênero Trigona Jurine, 1807
para formar esse novo gênero (CAMARGO & PEDRO, 2013).
De acordo com Michener (2007), o gênero Plebeia apresenta três
subgêneros: P. Plebeia Schwarz, 1938; P. Scaura Schwarz, 1938 e P. Schwarziana
Moure, 1943a. Contudo, em trabalhos mais recentes, com base em biologia
molecular, estes subgêneros não são posicionados próximos filogeneticamente e,
desse ponto de vista, constituem gêneros distintos entre si (RASMUSSEN &
CAMERON, 2010; YAMADA, 2010; CAMARGO & PEDRO, 2013). O gênero Plebeia
possui também uma monofilia sustentada por analises moleculares, incluindo
sequências de rDNA 16S mitocondrial (COSTA et al., 2003).
Na Região Neotropical, são conhecidas 40 espécies de Plebeia, sendo que
dessas, 19 possuem ocorrência registrada para Brasil, distribuídas em 19 estados:
Amapá (AP), Pará (PA), Maranhão (MA), Amazonas (AM), Piauí (PI), Paraíba (PB),
Pernambuco (PE), Rondônia (RO), Acre (AC), Bahia (BA), Mato Grosso (MT), Minas
Gerais (MG), Espírito Santo (ES), Mato Grosso do Sul (MS), Rio de Janeiro (RJ),
São Paulo (SP), Paraná (PR), Santa Catarina (SC), Rio Grande do Sul (RS)
(CAMARGO & PEDRO, 2013), como pode ser observado no Quando 1.
17

Estado AP PA MA AM PI PB PE RO AC BA MT MG ES MS RJ SP PR SC RS

Espécie
Plebeia alvarengai x x x x
Moure, 1994
Plebeia catamarcensis x x
Holmberg, 1903
Plebeia droryana x x x x x x x x x
Friese, 1900
Plebeia emerina  Friese, x x x x
1900
Plebeia flavocincta x x x x
Cockerell, 1912
Plebeia grapiuna Melo x
& Costa, 2009
Plebeia julianii Moure, x
1962
Plebeia lucii Moure, x x
2004
Plebeia margaritae x x x
Moure, 1962
Plebeia meridionalis x x x x
Ducke, 1916
Plebeia mínima x x x
Gribodo, 1893
Plebeia mosquito x x
Smith, 1863
Plebeia nigriceps x x x x
Friese, 1901
Plebeia phrynostoma x x
Moure, 2004
Plebeia poecilochroa x x x x
Moure & Camargo,
1993
Plebeia remota x x x x x x
Holmberg, 1903
Plebeia saiqui Friese, x x x x x x
1900
Plebeia variicolor x x x
Ducke, 1916
Plebeia wittmanni x
Moure & Camargo,
1989
Quadro 1: Ocorrência de Plebeia Schwarz, 1938 no Brasil, segundo Camargo & Pedro
(2013).

As abelhas pertencentes ao gênero Plebeia podem ser reconhecidas pelas


seguintes características morfológicas, segundo Schwarz (1938, 1948), Moure
18

(1951), Wille (1979),Michener (2007), e a chave dicotômica de identificação de


Silveira et al. (2002):
 Corpo medindo 4 mm de comprimento ou menos, frequentemente com
áreas pigmentadas amarelas; espaço malar mais curto que o diâmetro
do flagelo; porção mediana do metanoto encoberta pelo escutelo em
vista dorsal; cerdas da superfície interna do basitarso posterior não
formando fileiras transversais; largura da faixa marginal glabra na
superfície interna da tíbia posterior estreita.
 Fronte não muito ampla, superfície pilosa e curta, distância mínima
entre os olhos menor que o comprimento total dos olhos; cabeça não
muito larga, não sendo mais larga que a largura do mesoescuto entre
as tégulas.
 Porção dorsal da região pré-ocipital sem a formação de lamela; dente
basal mandibular igual aos seguintes; corbicula não muito ampla;
laterais do propódeo com pilosidade branca, curta e densa; pilosidade
do corpo ereta e relativamente curta.
 Superfície interna da tíbia posterior com faixa marginal glabra estreita
(distintamente mais estreita que a metade da largura da área com
quirotríquias); ângulo submarginal agudo; margem posterior da tíbia
posterior apenas com cerdas simples; canto distal posterior da tíbia
posterior terminando em ângulo.
 Superfície externa da tíbia posterior côncava, com corbícula bem
desenvolvida, penicilo presente, rastelo composto por cerdas rijas;
labro normal, fracamente convexo.
 Basitarso posterior normal, sua superfície externa plana, sempre mais
estreito que a tíbia, cerdas da margem anterior de sua superfície
interna reta; rastelo ocupando não mais que 2/3 da margem distal da
superfície interna da tíbia; manchas amarelas sempre presentes.
 Tegumento da cabeça e mesossoma predominantemente brilhante,
pontuação pilígera relativamente fina e quase sempre esparsa; porção
lateral do mesepisterno com alguns pelos eretos simples entre a
pilosidade plumosa.
19

2.4 PLEBEIA DRORYANA (FRIESE, 1900)

A espécie Plebeia droryana foi descrita por Friese, em 1900, como


pertencente ao gênero Trigona, tendo sido posicionada em Plebeia após o trabalho
de Schwarz. Essa espécie foi descrita do Brasil, com base em exemplares do
Espírito Santo e Bahia, cujo material tipo teria sido depositado no Museum für
Naturkunde, Humboldt-Universität zu Berlin (Berlin, Alemanha) e no
Naturhistorisches Museum in Wien (Wien, Austria) (CAMARGO & PEDRO, 2013;
FRIESE, 1900).Porém, a série tipo encontra-se perdida (OLIVEIRA, inf. pess.; ROIG-
ALSIMA & ALVAREZ, 2017).
O táxon que vem sendo identificado como essa espécie distribui-se em quatro
países neotropicais: Argentina, Bolívia, Brasil e Paraguai. No Brasil, tem sido
registrado em nove estados: Bahia, Espírito Santo, Minas Gerais, Paraná,
Pernambuco, Rio Grande do Sul, Rio de Janeiro, Santa Catarina, São Paulo
(CAMARGO & PEDRO, 2013).
A descrição original da espécie é bastante sucinta, com poucos caracteres
diagnósticos detectáveis, nos seguintes termos: "Capite thoraceque nigris, abdomine
flavido-fuliginoso, segmentorum marginibus fuscescentibus; facie albido-signata,
genis linearibus, mesonoto utrinque albido-marginato, scutello albido-marginato,
lobis albidis; pedibus testaceis; alis hyalinis, nervuris fuliginosis, tegulis fiavidis".
20

3 METODOLOGIA

O presente trabalho foi realizado através do estudo de 205 espécimes de


Plebeia droryana depositados no acervo do Museu de História Natural da
Universidade Federal da Bahia (MHNBA) e do Laboratório de Bionomia,
Biogeografia e Sistemática de Insetos (BIOSIS) do Instituto de Biologia da
Universidade Federal da Bahia (UFBA). Os exemplares estudados foram
provenientes dos estados de São Paulo, Bahia, Espirito Santo e Paraná. O material
tipo que estaria depositado no Museum für Naturkunde, Humboldt-Universität zu
Berlin (ZMB - Berlin, Alemanha) e no Naturhistorisches Museum in Wien (NMW -
Wien, Austria) foi consultado pessoalmente in loco pela Dra. Favízia Freitas de
Oliveira (co-orientadora do presente trabalho), mas não encontrado, como também
mencionado por Roig-Alsima & Alvarez (2017).
O estudo morfológico do material analisado foi realizado no Laboratório
BIOSIS (UFBA), segundo normas padrão de estudos sobre a taxonomia de insetos,
com auxílio de microscópio estereoscópico Leica EZ4 e S6E, com identificação
baseada na literatura especifica disponível. As microfotografias e medidas, todas
são dadas em milímetros, foram realizadas com o auxílio de microscópio
estereoscópico Leica M165C, acoplado com câmera digital Leica DFC295 e
contendo o software Leica ApplicationSuite V4.1 Interactive Measurements,
Montage.
As estruturas anexas e as genitálias dos espécimes machos foram
removidase tratadas em solução de água com hidróxido de potássio (KOH), para
diafanização e melhor visualização dos caracteres. As genitálias, após estudadas,
foram guardadas em micro túbulos e conservadas em microvessels contendo
glicerina liquida, e mantido junto ao seu exemplar de origem.
Para as descrições e fotografias, tomou-se o cuidado de descrição e
fotografia de machos e operários do mesmo ninho, tendo em vista a variação no
padrão das manchas faciais, para determinação do padrão mais fixo das espécies
estudadas, especialmente, observando o padrão de morfologia da genitália dos
machos.
Os seguintes símbolos e siglas são utilizados para comporem as
descrições:♀- fêmea; ♂- macho; DO= diâmetro do ocelo médio; DP= diâmetro do
ponto; T1, T2, T3 ...= abreviação do tergo, seguindo de sua localização; E1, E2,
21

E3...= abreviação do esterno, seguindo de sua localização; DE= diâmetro do


escapo. As mensurações como larguras e comprimentos, foram obtidas em suas
larguras e comprimentos máximos.
22

4 RESULTADOS

Dos 205 espécimes provenientes do acervo do MHNBA e BIOSIS, 115 foram


identificados como Plebeia droryana e 90 espécimes correspondem a uma espécie
nova para a ciência.
Assim, os dados levantados revelaram que a unidade taxonômica que vem
sendo interpretada como Plebeia droryana trata-se de um complexo de, pelo menos,
duas espécies crípticas, o que foi elucidado especialmente baseado na forma da
genitália dos machos e de suas estruturas anexas, e em alguns caracteres
diagnosticados através da descrição original da espécie. Desta forma, para evitar
confusões maiores quanto à identidade taxonômica da espécie em questão, tendo
em vista os estudos previamente realizados por outros cientistas do Brasil e
Argentina, e levando-se aqui em consideração os caracteres da genitália dos
machos em adição de caracteres levantados na descrição original de Trigona
droryana, o táxon representado morfologicamente pelos espécimes coletados nas
localidades do Sul da Bahia (Ituberá, Camamu, Ilhéus, Itamaraju, Nilo Peçanha,
Jaguaripe, Ubaira, Valença) e no Estado do Espírito Santo (Linhares) foi
considerado como Plebeia droryana (Friese, 1900), enquanto o táxon representado
por exemplares coletados nos estados do Paraná (Maringá), São Paulo (Cunha,
Dracema, Ribeirão Preto) e Bahia (Salvador) é proposto aqui como uma espécie
nova para a ciência.
Embora tenha sido descoberta essa nova espécie críptica de Plebeia, a
unidade taxonômica que vinha sendo interpretada com Plebeia droryana é bastante
distinta das outras espécies de Plebeia conhecidas pela ciência, especialmente no
padrão das manchas faciais e na pilosidade geral do corpo, além do padrão de
construção da entrada do ninho (com resina clara, às vezes amarelada, construindo
duplo orifício de entrada), o que nos dá segurança do relacionamento da espécie
nova exclusivamente com Plebeia droryana.
23

4.1 Plebeia droryana (Friese, 1900)

Trigona droryana Friese, 1900, 23: 391[descrição original];


Plebeia droryana; Camargo & Pedro, 2013 [partim]; Castro, 2005, 80: 38-43 [40] [registro geográfico]
[partim]; Alvarez et al., 2016, 18(1): 65, 70-73 [taxonomia, chave] [partim]; Roig-Alsina & Alvarez,
2017, 4244 (2): 261-268 [taxonomia, distribuição geográfica] [partim].

Material estudado: (112♀ 3♂) BRASIL.

Jaguaripe: 1♀, 24-II-2011, P. Ferreira (MHNBA). Ubaira: 1♀, 25-III-2011, P.


Ferreira (MHNBA); Valença: 1♀, 19-XI-2011, P. Ferreira (MHNBA); Ituberá: 4♀, 20-
VII-2011, Reserva Ecológica Michelin, Equipe ECOPOL (MHNBA);3♀, 22-VII-2011,
Reserva Ecológica Michelin, Equipe ECOPOL (MHNBA); 6♀, 23-VII-2011, Reserva
Ecológica Michelin, Equipe ECOPOL (MHNBA); Camamu: 1♀, 1-X-2011, P. Ferreira
(MHNBA); 2♀, 6-X-2011, P. Ferreira (MHNBA); Ilhéus: 1♀, 30-X-2011, P. Ferreira
(MHNBA);1♀, 4-XI-2011, P. Ferreira (MHNBA) 1♀, CEPEC, 28-V-2013, J. Almeida
(MHNBA); Nilo Peçanha: 1♀, 16-IX-2011, P. Ferreira (MHNBA); Itamaraju: 1♀, 6-
IV-2011, P. Ferreira (MHNBA); Linhares: 88♀, 20-XII-2017, A. Texeira (MHNBA);
3♂, 20-XII-2017, A. Fabian Rabelo Texeira (MHNBA).

Descrição

Cor: Tegumento predominantemente enegrecido, com exceção das seguintes


partes amarelas, de um amarelo mais pálido: estria bastante estreita acompanhando
as órbitas internas, a uma altura/comprimento aproximado de 0,6mm, ocupando 1/4
do espaço compreendido entre as órbitas internas e os alvéolos antenais, com
largura relativamente constante, em torno de 0,05mm na altura dos alvéolos
antenais; clipeo predominantemente enegrecido, com duas manchas arredondas
muito pequenas nos cantos laterais, e uma estria muito fina amarelada contornando
o bordo posterior; labro amarelo; mandíbulas amarelas, contornadas de castanho;
mancha subtriangular relativamente grande, ocupando quase toda a área
supraclipeal; estria larga ocupando quase toda a face dorsal do pronoto, conectada
aos lóbulos pronotais, estes amarelos por completo, com mancha grande amarelo-
translúcida no canto superior; faixa amarela relativamente larga contornando as
margens laterais do mesoscuto; face dorsal das axilas; escutelo amarelado, com
24

mancha acastanhada grande ocupando toda a área discal; metanoto amarelado


medianamente e acastanhado nas laterais; pernas anteriores com coxas e fêmures
acastanhados, demais segmentos amarelados, exceto por uma macha acastanhada
muito sutil na face dorsal das tíbias, próximos aos bordos interno e externo, e uma
pequena mancha amarelado-mélia-translúcida na face externa da tíbia próxima ao
ápice; pernas médias com coxa acastanhada de ápice amarelado, trocanteres
amarelados, fêmures castanhos com ápice amarelado, tíbia acastanhada com base
e ápice amarelado, basitarso acastanhado, demais tarsomeros amarelados; perna
posterior com coxa castanha com ápice amarelado, trocanter amarelado, fêmur
castanho com ápice amarelada, tíbia castanha com base amarelada, basitarso
castanho, mediotarso acastanhado e os demais amarelados; membrana alar hialina,
com forte reflexo iridescente, as nervuras acastanhadas; tégula amarelo-mélea, um
pouco acastanhada na margem superior e com mancha translúcida discal.
Metassoma castanho, um pouco mais claro na porção vertical do primeiro segmento,
e nos três primeiros esternos.

Pilosidade: Esbranquiçada, bastante fina e relativamente densa, com


pilosidade plumosa abundante, intercalada por cerdas finas. Na face, pilosidade
plumosa semi-decumbente no clípeo e paroculares médias (pelos plumosos mais
longos que os da fronte, sem haste, e com ramos curtos e compactos), e eretas na
fronte (pelos plumosos bastante curtos, com haste curtíssima e ramos curtos e
compactos), intercalada por cerdas mais longas, no clípeo (0,4DO), fronte (0,6DO),
vértice (1DO), bordo posterior das metatíbias (2DO), mesepisternos (0,8DO) e
escutelo (2DO); algumas cerdas ramificadas muito longas no bordo anterior do
mesoscuto (2DO). No mesoscuto, pilosidade simples, bastante curta e semi-
decumbente, intercalada por cerdas finas eretas mais longas (0,6DO). Nos
mesepisternos, os ramos dos pelos plumosos ligeiramente mais longos que os do
clípeo, especialmente o amo apical, mais longo, os pelos, 1/2 do comprimento das
cerdas que os intercalam. T1 praticamente glabro; faixa de cerdas no bordo apical
de T2-T5, e em todo o T6, em T2 curtíssimas, ocupando o 1/3 apical (as mais longas
em torno de 0,6DO) e gradativamente mais longas em direção a T6 (1,2DO).

Esculturação do Tegumento: Pontuação fina, pilígera e esparsa, com


intervalos lisos e polidos entre os pontos, mais densa na fronte (variando de 1-
25

1,5DP), clípeo (1-2DP) e mesoscuto (2DP no 1/3 anterior e 3DP no disco). No labro,
clípeo, supraclipeal, mesepisternos e flancos do propódeo, o tegumento com
microreticulado superficial, o que torna a superfície mais fosca; nos mesepisternos, a
pontuação mais grossa, e o microreticulado mais visível no 1/3 superior. Área basal
do propódeo glabra, lisa, polida e brilhosa; o 1/3 basal com estrias finas como
ranhuras. Tergos extensivamente polidos, e brilhosos, com microreticulado
superficial no 1/3 apical, onde ocorre a faixa apical de cerdas, o que torna a região
mais fosca.

Estrutura: Operária: Comprimento total aproximado 3,6; comprimento da asa


anterior 2,5; largura da cabeça 1,6; largura e comprimento do clípeo 0,64:0,33; área
malar 0,03; comprimento da estria parocular 0,6mm; largura máxima da estria
parocular 0,05mm; largura e comprimento do olho 0,4:1,04; distância interorbital
superior, mediana e inferior 1:1,1:0,8; distância alveolorbital 0,2; distância
interalveolar 0,2; distância ocelorbital 0,24; distância interocelar0,32; diâmetro e
comprimento do escapo 0,09:0,5; diâmetro e comprimento do fêmur médio
0,2:0,8;largura e comprimento da tíbia média 0,2:0,6; largura e comprimento do
basitarso médio 0,1:0,4; diâmetro e comprimento do fêmur posterior 0,3:0,9; largura
e comprimento da tíbia posterior 0,4:1,1; largura e comprimento do basitarso
posterior 0,25:0,6; largura máxima de T2 1,3. Macho: largura da base da cápsula
genital 1,000mm; comprimento do gonóstilo0,77mm; comprimento da valva 0,54mm;
largura de E4 1,3mm na base; largura de E4 no ápice 0,77mm; comprimento de E4
0,59mm; largura de E5 na base 1,14mm; comprimento de E5 0,626mm; largura de
E6 na base 0,93mm; comprimento de E6 0,28mm; largura de E7 0,53mm; largura de
E7 0,24mm, comprimento de E7 0,83mm; largura de T7 0,83mm; comprimento de T7
0,59mm.

Variações: Observa-se pequena variação na largura das estrias


paroculares, porém mantém o padrão uniforme da largura ao longo da órbita.
Também, ocorre variação no clípeo, alguns exemplares apresentando mancha
arredondada discal, às vezes bastante pequena, outras vezes maior. Às vezes, a
mancha amarela da supraclipeal torna-se mais fina embaixo, lembrando um acento
circunflexo. Essas variações são observadas em indivíduos da mesma localidade e,
às vezes, do mesmo ninho.
26

4.2 Plebeia sp. nov.,Oliveira & Santana

Trigona droryana; Carvalho & Bego, 40 (2): 147-156 [151] [macho, visitação de flores][partim];
Plebeia droryana; Arias et al., 2003, pp. 308 [análise molecular e filogenia]; Camargo & Pedro, 2013
[distribuição geográfica; partim]; Castro, 2005. 80: 38-43 [40] [registro geográfico][partim]; Kerr,
2002, pp. 4-9 [registro geografico, abundância relativa] [partim]; Alvarez et al., 2016, 18(1): 65, 70-73
[taxonomia, chave] [partim]; Roig-Alsina & Alvarez, 2017, 4244 (2): 261-268 [taxonomia, distribuição
geográfica][partim].

Material estudado: (70♀ 20♂) BRASIL.

Holótipo operária (♀), de Salvador: 22-I-2000 (MHNBA); Alótipo macho


(♂), de Salvador: Mata da Faculdade de Tecnologia e Ciências, Paralela, 06-III-
2018, M. Aurélio P. de Andrade (MHNBA). Parátipos (N= 83): Salvador: 3♀, 22-I-
2000 (MHNBA); 1♀, 23-IX-2011, T. Oliveira (MHNBA);1♀, 29-IX-2011, T. Oliveira
(MHNBA); 1♀, Universidade Federal da Bahia, Campus Ondina, 13-III-2010, A.
Vieira (MHNBA); 1♀, Universidade Federal da Bahia, Campus Ondina, 23-IV-2010
(MHNBA); 6♀, Universidade Federal da Bahia, Campus Ondina, 03-VI-2011, Lailane,
Raissa (MHNBA);1♀, Universidade Federal da Bahia, Campus Ondina, Instituto de
Geologia, 28-IX-2011, T. Oliveira (MHNBA); 14♂, Mata da Faculdade de Tecnologia
e Ciências, Paralela, 06-III-2018, M. Aurélio P. de Andrade (MHNBA). Ribeirão
Preto: 1♀, Universidade de São Paulo, 20-VII-2012, T. Mahlmann
(MHNBA);Dracema: 4♀, VI-2017, W. Bellini, D. Nicodemo (MHNB); Cunha: 4♀, I á
II-2005, F. Oliveira (MHNBA); Marigá: 46♀, Meliponário do Donizete, 19-I-2018, F.
Freitas (MHNBA); 5♂, Meliponário do Donizete, Bairro, 19-I-2018, F. Oliveira
(MHNBA).

Descrição

Cor: Tegumento predominantemente enegrecido, com exceção das seguintes


partes amarelas: estria estreita acompanhando as órbitas internas, a uma
altura/comprimento aproximado de 0,7mm, ocupando 2/3 do espaço compreendido
entre as órbitas internas e os alvéolos antenais, com largura máxima de 0,1mm na
altura dos alvéolos antenais, porém, não alcançando o limite fóveastentoriais;
mancha disforme relativamente grande no disco do clípeo, às vezes ovalada (largura
em torno de 0,15mm), as áreas circundantes da mancha mais acastanhadas, como
27

se formasse uma mancha trapezoidal grande castanha mais clara, borrada, por
baixo da mancha amarela; uma mancha pequena alongada transversalmente nos
cantos laterais do clípeo; uma faixa muito estreita contornando o bordo apical do
clípeo; labro amarelo; mandíbulas amarelas, contornadas de castanho; mancha
subtriangular relativamente grande, ocupando quase toda a área supraclipeal; estria
larga ocupando quase toda a face dorsal do pronoto; lóbulos pronotais por completo,
com mancha grande amarelo-translúcida no canto superior; faixa amarela
relativamente larga contornando as margens laterais do mesoscuto; face dorsal das
axilas; 1/4 apical do escutelo, incluindo todo o bordo apical; metanoto acastanhado;
pernas anteriores totalmente amarelas, com pequena mancha amarelado-mélia-
translúcida na face externa da tíbia próxima ao ápice; pernas médias quase
totalmente amarelas, com mancha castanha na face ventral dos fêmures e pequena
mancha amarelado-mélia-translúcida na face externa da tíbia próxima ao ápice;
perna posterior quase totalmente amarela, com mancha castanha na face ventral do
fêmur, se estendendo na metade apical para as faces laterais e ápice, a base da
tíbia amarela, toda aparte alargada acastanhada, assim como os basitarsos, estes
com faixa amarela nos bordos anterior e posterior, e os distitarsos amarelos por
completo; tégulas amarelo-méleas, com manha translúcida central; membrana alar
hialina, com forte reflexo iridescente, as nervuras acastanhadas. Primeiro segmento
do metassoma mais amarelado nos 2/3 basais, incluindo a porção vertical, e
acastanhado no 1/3 apical; segundo segmento acastanhado na metade basal e
enegrecido na metade apical; demais segmentos enegrecidos por completo.

Pilosidade: Esbranquiçada, bastante fina e relativamente densa, com


pilosidade plumosa abundante, intercalada por cerdas finas. Na face, pilosidade
plumosa semi-decumbente no clípeo e paroculares médias (pelos plumosos mais
longos que os da fronte, sem haste, e com ramos curtos e compactos), e eretas na
fronte (pelos plumosos bastante curtos, com haste curtíssima e ramos curtos e
compactos), intercalada por cerdas mais longas, no clípeo (0,8DO), fronte (1DO),
vértice (1,4DO), bordo posterior das metatíbias (1,4DO), mesepisternos (1,6DO) e
escutelo (2,2DO). No mesoscuto, pilosidade simples, bastante curta e semi-
decumbente, intercalada por cerdas finas eretas mais longas (0,6DO); algumas
cerdas ramificadas muito longas no bordo anterior do mesoscuto (1,8DO). Nos
mesepisternos, os ramos dos pelos plumosos ligeiramente mais longos que os do
28

clípeo, especialmente o amo apical, mais longo, os pêlos, 1/2 do comprimento das
cerdas que os intercalam. T1 praticamente glabro; faixa de cerdas no bordo apical
de T2-T5, e em todo o T6, em T2 curtíssimas, ocupando o 1/3 apical (as mais longas
em torno de 0,4DO) e gradativamente mais longas em direção a T6 (1DO).

Esculturação do Tegumento: Pontuação fina, pilígera e esparsa, com


intervalos lisos e polida entre os pontos, mais densa na fronte (variando de 1-
1,5DP), clípeo (1DP) e mesoscuto (2DP no 1/3 anterior e 3DP no disco). No labro,
clípeo, supraclipeal, mesepisternos e flancos do propódeo, o tegumento com
microreticulado superficial, o que torna a superfície mais fosca; nos mesepisternos, a
pontuação mais grossa, e o microreticulado mais visível no 1/3 superior. Área basal
do propódeo glabra, lisa, polida e brilhosa; o 1/3 basal com estrias finas como
ranhuras. Tergos extensivamente polidos, e brilhosos, com microreticulado
superficial no 1/3 apical, onde ocorre a faixa apical de cerdas, o que torna a região
mais fosca.

Estrutura: Operária: Comprimento total aproximado 3,4; comprimento da asa


anterior 2,5; largura da cabeça 1,53; largura e comprimento do clípeo 0,65:0,3; área
malar 0,03; comprimento da estria parocular 0,7mm; largura máxima da estria
parocular 0,1mm; largura e comprimento do olho 0,37:1,06; distância interorbital
superior, mediana e inferior 0,97:1,02:0,71; distância alveolorbital 0,2; distância
interalveolar 0,2; distância ocelorbital0,2; distância interocelar0,3; diâmetro e
comprimento do escapo 0,09:0,5; diâmetro e comprimento do fêmur médio
0,24:0,78;largura e comprimento da tíbia média 0,2:0,7; largura e comprimento do
basitarso médio 0,2:0,5; diâmetro e comprimento do fêmur posterior 0,2:0,7; largura
e comprimento da tíbia posterior 0,4:1; largura e comprimento do basitarso posterior
0,27:0,55; largura máxima de T2 1,3. Macho: largura da base da cápsula genital 0,8
mm; comprimento do gonóstilo 0,076mm; comprimento da valva 0,57mm;
comprimento da parte estreita da valva 0,2mm; largura de E4 1,3mm na base;
largura de E4 no ápice 0,77mm; comprimento de E4 0,6mm; largura de E5 na base
1,14mm; comprimento de E5 0,63mm; largura de E6 na base 0,92mm; comprimento
de E6 0,31 mm; largura de E7 0,43mm; largura de E7 0,43mm, comprimento de E7
0,23mm; largura de T7 0,83mm; comprimento de T7 0,6.
29

Variações: Observa-se pequena variação na largura das estrias paroculares,


na altura dos alvéolos antenais, levemente mais alargadas em alguns exemplares.
Também, ocorre variação no formato da macha discal do clípeo, às vezes, com
pequena extensão inferior, que a conecta com as manchas alongas dos cantos
laterais, o entorno das manchas, às vezes mais acastanhado, borrado, como se
tivesse outra mancha mais clara de fundo. Às vezes, a mancha amarela da
supraclipeal torna-se mais fina embaixo, lembrando um acento circunflexo. A
coloração do metassoma varia também, com alguns segmentos mais amarelados ou
acastanhados em maior ou menor extensão. Essas variações são observadas em
indivíduos da mesma localidade e, às vezes, do mesmo ninho.
30

Figura 1.Cápsula genital dos machos de Plebeia spp., provenientes do Brasil. A-D –
Plebeia sp. nov., Oliveira & Santana:A (vista dorsal) e B (vista ventral) – Espécie proveniente de
Salvador (Bahia); C (vista dorsal) e D (vista ventral)– Espécime proveniente de Maringá (Paraná);
E (vista dorsal) e F (vista ventral) – Espécime de Plebeia droryana (Friese,1900) proveniente de
Linhares (Espírito Santo).
31

Figura 2. Esternos quatro e cinco dos macho de Plebeia spp., provenientes do Brasil. G-J
–Plebeia sp. nov., Oliveira & Santana: G (E 4) e H (E 5) – Espécime proveniente de Salvador (Bahia); I
(E 4) e J (E 5) – Espécime proveniente de Maringá (Paraná). K (E 4) e L (E5) – Espécime dePlebeia
droryana (Friese,1900) proveniente de Linhares (Espírito Santo).
32

Figura 3. Esternos seis e sete dos macho de Plebeia spp., provenientes do Brasil.
M-P –Plebeia sp. nov., Oliveira & Santana: M (E 6) e N (E 7)– Espécime proveniente de
Salvador (Bahia);O (E 6) e P (E 7)– Espécime proveniente de Maringá (Paraná). Q (E 6) e R (E
7)– Espécime de Plebeia droryana (Friese,1900) proveniente de Linhares (Espírito Santo).
33

Figura 4. Espécimes de Plebeia spp., provenientes do Brasil.S-V–Plebeia sp. nov.,


Oliveira & Santana:S-T – Espécime proveniente de Salvador (Bahia); U– Espécime proveniente de
Maringá (Paraná); V– Espécime proveniente de Cunha (São Paulo). W-X– Plebeia droryana
(Friese,1900): W– Espécime proveniente de Linhares (Espírito Santo); X – Espécime proveniente de
Nilo Peçanha (Bahia).
34

5 DISCUSSÃO

Os dados levantados revelaram que à unidade taxonômica que vem sendo


interpretada como Plebeia droryana trata-se de um complexo de, pelo menos, duas
espécies crípticas, o que foi elucidado especialmente baseado na forma da genitália
dos machos e de suas estruturas anexas, que são bem diferentes entre as
populações do Paraná (Maringá), São Paulo (Cunha, Dracema, Ribeirão Preto) e
Bahia (Salvador) [Plebeia sp. nov., Oliveira & Santana] e populações do Espírito
Santo (Linhares) e Sul da Bahia (Ituberá, Camamu, Ilhéus, Itamaraju, Nilo Peçanha,
Jaguaripe, Ubaira, Valença) [Plebeia droryana]. A forma aqui interpretada como
Plebeia droryana é bastante semelhante àquela de algumas das populações
argentinas interpretadas por Alvarez et al. (2016) e por Roig-Alsina & Alvarez (2017)
como pertencentes a essa mesma espécie (representadas pela fotografia das
operárias apresentada no artigo). É provável, também, que parte do material da
Argentina citado por Alvarez et al. (2016) e Roig-Alsina & Alvarez (2017) como
Plebeia droryana corresponda à nova espécie descrita aqui, como observado pela
estrutura da genitália do macho apresentado na fotografia publicada por Roig-Alsina
& Alvarez (2017). Devido ao fato da série tipo de Trigona droryana Friese, 1900
encontrar-se perdida, e para evitar confusões maiores quanto à identidade
taxonômica da espécie em questão, tendo em vista os estudos previamente
realizados por outros cientistas do Brasil e Argentina, e levando-se aqui em
consideração os caracteres da genitália dos machos em adição de caracteres
levantados na descrição original de Trigona droryana, o táxon representado
morfologicamente pelos espécimes coletados em localidades do Sul da Bahia
(Ituberá, Camamu, Ilhéus, Itamaraju, Nilo Peçanha, Jaguaripe, Ubaira, Valença) e no
Estado do Espírito Santo (Linhares), foram considerados como Plebeia
droryana (Friese, 1900), enquanto o táxon representado por exemplares coletados
nos estados do Paraná (Maringá), São Paulo (Cunha, Dracema, Ribeirão Preto) e
Bahia (Salvador) é proposto aqui como uma espécie nova para a ciência.
Um dos caracteres importantes para a distinção de P. droryana dentre as
demais espécies do complexo é o padrão das manchas faciais, mais estreitas e com
largura uniforme ao longo da órbita, e de coloração amarelada mais pálida, além da
coloração do corpo mais enegrecida de forma geral, incluindo pernas, metassoma e
escutelo. Foi a largura bastante estreita e uniforme das estrias orbitais e o pequeno
35

tamanho das manchas laterais arredondadas dos cantos laterais do clípeo, assim
como a coloração das pernas e escutelo, o que nos levantou, inicialmente, suspeitas
de que os espécimes encontrados no Sul da Bahia (Ituberá, Camamu, Ilhéus,
Itamaraju, Nilo Peçanha, Jaguaripe, Ubaira, Valença) fossem de uma espécie
distinta, e nos levou a comparar com material do Espírito Santo. Deste modo, será
necessário um estudo mais amplo das populações do Brasil e Argentina, para
compreensão da distribuição geográfica dessas duas espécies, as quais é provável
que ocorram em simpatia, em alguns pontos de suas distribuições geográficas.
Vale ressaltar ainda que Friese descreveu o metassoma de Plebeia droryana
como sendo amarelo-acizentado. Comparando os espécimes provenientes do Sul da
Bahia e Espírito Santo com os exemplares de São Paulo, Maringá e Salvador,
observa-se que muitos espécimes de Plebeia sp. nov., Oliveira & Santana exibem o
metassoma com o primeiro segmento mais amarelado, a exemplo dos espécimes de
Cunha e Maringá, e bastante mais amarelado a exemplo dos espécimes de
Salvador, com apenas os segmentos a partir do terceiro mais escurecidos. De forma
contrária, os espécimes de Linhares e Sul da Bahia possuem o corpo mais
escurecido de forma geral, com o metassoma também mais escurecido desde o
primeiro segmento, aproximando-se mais da descrição.
Quanto à estria amarela das paroculares, ocorre uma variação maior na
largura das estrias orbital ao longo da órbita, com alargamento suave na porção
inferior da estria nos exemplares do Paraná (Maringá), São Paulo (Cunha, Dracema,
Ribeirão Preto) e Bahia (Salvador), enquanto nos espécimes de Linhares e do Sul
da Bahia a estria se apresenta de forma linear e constante, com nenhum
alargamento na parte inferior (inclusive, em alguns exemplares a estria é bastante
estreita).
Um dos caracteres importantes para a distinção de Plebeia droryana dentre
as demais espécies do complexo é a forma peculiar das valvas da cápsula genital
(bastante mais alargada e retorcida), assim como o formato do quinto esterno mais
estreito, quase linear, enquanto as valas e o quinto esterno de Plebeia sp. nov.,
Oliveira & Santana se assemelha mais àquele descrito por Roig-Alsina & Alvarez
(2017), e no caso do quinto esterno, descrito por esses últimos autores como tendo
um formato de dedão com pontas plumosas.
Embora os espécimes de Plebeia droryana provenientes do Sul da Bahia
(Ituberá, Camamu, Ilhéus, Itamaraju, Nilo Peçanha, Jaguaripe, Ubaira, Valença) e
36

Linhares estudados no presente trabalho sejam morfologicamente semelhantes à


espécie Plebeia sp. nov., Oliveira & Santana (descrita como nova no presente
trabalho), o padrão totalmente diferente da genitáliados machos e de suas estruturas
anexas comprova tratar-se de uma espécie nova para a ciência. Por se tratar de
uma espécie críptica, seria importante a realização de trabalhos sobre biologia
molecular, comportamento, inclusive de bionomia e hábitos de nidificação, para o
entendimento de outros caracteres que permitam a distinção mais fácil entre essas
duas formas. Os caracteres indicados no quadro 2 parecem ser elementos
adicionais ajudando nessa diferenciação.

Plebeia sp. nov., Oliveira


Caracteres P. droryana
& Santana
Levemente mais alagada
na altura dos alvéolos
Estria parocular Largura uniforme.
antenais (pequena
variação de largura).
Coxas e fêmures
acastanhados, demais
segmentos amarelados,
exceto por uma macha
acastanhada muito sutil Amarelo-méleas, com
na face dorsal das tíbias, pequena mancha
Perna anterior próximos aos bordos translúcida na face
interno e externo, e uma externa da tíbia próximo
pequena mancha ao ápice.
amarelado-mélia-
translúcida na face
externa da tíbia próxima
ao ápice
Coxa acastanhada de Amarelo-méleas, com
ápice amarelado, mancha castanha na face
Perna média
trocanteres amarelados, ventral dos fêmures e
fêmures castanhos com pequena mancha
37

ápice amarelado, tíbia translúcida na face


acastanhada com base e externa da tíbia próxima
ápice amarelado, ao ápice.
basitarso acastanhado,
demais tarsomeros
amarelados.
Bilobado, com base Bilobado, com base
5º esterno bastante estreita e mais bastante estreita e ápice
afilado no ápice. do lóbulo subtruncado.
Fino, longo e com
Mais alargado, com
extremidade apical
Gonóstilo projeção angulosa no
encurvada para a face
terço médio.
interna.
Com pontas curvadas
para o interior e gancho Com ponta fina e ganchos
Valva
com apenas uma ponta finos.
fina.
Primeiro segmento mais
Metassoma Escurecido. amarelado, os demais
acastanhado.
Quadro 2. Diferenças comparativas entre Plebeia droryana (Friese, 1900) e Plebeia sp. nov.,
Oliveira & Santana.

Como mencionado anteriormente, artigos recentemente publicados por


Alvarez et al. (2016) e Roig-Alsina & Alvarez (2017), trazem caracteres adicionais ao
reconhecimento de P. droryana, incluindo fotografias. Entretanto, as populações
representadas pelas fotos das operárias apresentadas por Alvarez et al. (2016) e
Roig-Alsina & Alvarez (2017) parecem seguir o padrão de manchas faciais de
Plebeia droryana (Ituberá, Camamu, Ilhéus, Nilo Peçanha, Jaguaripe, Ubaira,
Valença e Linhares), enquanto as populações representadas pelas fotos da genitália
dos machos apresentadas por Roig-Alsina & Alvarez (2017) parecem seguir os
padrões das populações interpretadas aqui como Plebeia sp. nov., Oliveira &
Santana (Salvador, São Paulo e Maringá). No presente trabalho tivemos o cuidado
de compararmos machos e operárias das mesmas localidades (mesmos ninhos),
38

para termos certeza da correspondência dos machos às suas respectivas operárias.


Provavelmente, Roig-Alsina & Alvarez (2017) tenham considerado os machos
provenientes de ninhos diferentes (localidades) daqueles das operárias descritas, o
que explicaria a genitália diferente, uma vez que ambas as espécies crípticas
parecem ocorrer em simpatria. Outro fato a se considerar é a questão da
movimentação de colônias de um lugar para outro, uma vez que Plebeia droryana é
uma espécie bastante criada, e os meliponicultores trocam colônias entre si.
Friese (1900) menciona claramente na descrição original de Trigona droryana
as estrias amarelas das paroculares "lineares" como caráter diagnostico da espécie,
o que se assemelha muito ao padrão observado nos espécimes estudados do Sul da
Bahia e Espírito Santo, com largura mais estreita e uniforme ao longo da órbita.
Roig-Alsina & Alvarez (2017) especificam, baseados em espécimes da
Argentina, que as estrias orbitais de Plebeia droryana ocupam 2/3 da margem
interna da orbita ocular. As manchas faciais das populações interpretadas aqui como
Plebeia sp. nov., Oliveira & Santana seguem esse mesmo padrão observado por
Roig-Alsina & Alvarez (2017). No presente trabalho, foram realizadas mensuração
quantitativa e a definição cromática das estrias orbitais (amarelas) da espécie nova
descrita, as quais medem 0.7 mm de comprimento, aproximadamente, se alargando
sutilmente na altura dos alvéolos antenais, onde atinge sua largura máxima de
0,1mm, aproximadamente, ocupando assim 2/3 do espaço entre a órbita e o alvéolo
antenal, junto à órbita. Essa quantificação pode ser um caráter adicional para
comparação entre as duas formas, auxiliando na identificação da espécie, uma vez
que a estria orbital dos espécimes de Plebeia droryana provenientes de Linhares
apresentam comprimento em torno de 0,6mm, com largura máxima de 0,05mm,
ocupando uma área menor do que 2/3 do espaço entre a órbita e os alvéolos
antenais.
Roig-Alsina & Alvarez (2017) também enfatizam a discrepância cromática das
estrias justa-orbitais, marginais do mesonoto e apical do escutelo (brancas) descrita
por Friese (1900) para sua Trigona droryana. Embora, as diferenças cromáticas não
sejam impeditivas na identificação da espécie, é importante salientar que em latim
"album" pode significar apenas "claro", e não necessariamente branco, o que
explicaria a descrição de Friese para as manchas amarelas da cabeça e
mesossoma de sua Plebeia droryana, sendo que as manchas amarelas dos
espécimes provenientes do Sul da Bahia e Espírito Santo são de um amarelo muito
39

mais pálido do que os espécimes de São Paulo, Paraná e Salvador, o que se


aproximaria mais da interpretação de Friese.
Desta forma, os caracteres taxonômicos acima descritos justificam a
separaçãodas populações do Paraná (Maringá), São Paulo (Cunha, Dracema,
Ribeirão Preto) e Bahia (Salvador) [Plebeia sp. nov., Oliveira & Santana], das
populações do Espírito Santo (Linhares) e Sul da Bahia (Ituberá, Camamu, Ilhéus,
Itamaraju, Nilo Peçanha, Jaguaripe, Ubaira, Valença) [Plebeia droryana]. Entretanto,
o argumento de maior peso é a configuração da cápsula genital das populações do
Espírito Santo e do Sul da Bahia [Plebeia droryana], completamente diferente
daquela das populações do Paraná, São Paulo e Bahia (Salvador), especialmente o
formato das valvas e do gonóstilo. Neste trabalho, não apenas a comparação das
fotos é indicativa de que os espécimes aqui interpretados como P. droryana têm as
cápsulas genitais com morfologia completamente diferente dos espécimes
argentinos descritos por Roig-Alsina & Alvarez (2017), mas uma quantificação
específica das estrias justa-orbitais foi determinada, com a intenção de fornecer
elementos de comparação adicionais para pesquisadores futuros.
Também, foi observado que as populações do Espírito Santo (Linhares) e Sul
da Bahia (Ituberá, Camamu, Ilhéus, Itamaraju, Nilo Peçanha, Jaguaripe, Ubaira,
Valença) possuem padrão de manchas mais próximo da descrição das manchas
justa-orbitais descritas pelo Friese (1900) como "em linha", ambos estados listados
como localidade tipo na descrição original, o que poderia ser realmente mais
propício escolher essas populações como representantes da verdadeira P. droryana.
Como o material tipo encontra-se perdido, impedindo a definição acima de qualquer
duvida desse parâmetro, sendo necessária a designação de um neótipo para
Trigona droryana Friese, 1900, e levando-se em conta que P. droryana é uma
espécie bastante conhecida e criada no Brasil e Argentina, com dezenas de
trabalhos realizados sobre a mesma, inclusive com centenas de espécimes
depositados em coleções, a decisão da definição das formas representantes de
cada uma das espécies aqui identificadas foi realizada para evitar confusões
maiores sobre a identidade taxonômica dessa espécie ao longo de sua distribuição
geográfica, que parece ocorrer em simpatria coma espécie nova aqui descrita e
parte de sua distribuição.
40

6 CONSIDERAÇÕES FINAIS

Os dados levantados revelaram que a unidade taxonômica que vinha sendo


interpretada como Plebeia droryana trata-se de um complexo formado por duas
espécies crípticas, o que foi elucidado especialmente baseado na forma da genitália
dos machos e de suas estruturas anexas. O táxon representado morfologicamente
pelos espécimes provenientes do Sul da Bahia (Ituberá, Camamu, Ilhéus, Itamaraju,
Nilo Peçanha, Jaguaripe, Ubaira, Valença) e Espírito Santo (Linhares) foi
considerado correspondente à espécie Plebeia droryana (Friese, 1900), enquanto o
táxon representado por exemplares coletados em localidades dos estados do
Paraná (Maringá), São Paulo (Cunha, Dracema, Ribeirão Preto) e Bahia (Salvador)
foi proposto aqui como uma espécie nova para a ciência.
As decisões taxonômicas para a determinação de qual população deveria ser
representante da espécie Plebeia droryana foram baseadas em princípio apoiado
pelo Código de Nomenclatura Zoológica, com o propósito de evitar confusões
maiores quanto à identidade taxonômica da espécie em questão, tendo em vista os
estudos previamente realizados por outros cientistas do Brasil e Argentina, uma vez
que a série tipo de Trigona droryana Friese, 1900 encontra-se pedida. Um neótipo
para a espécie Trigona droryanaFriese, 1900 será designado por nossa equipe em
um outro artigo já em preparação, com esse mesmo propósito.
A descrição minuciosa dos caracteres morfológicos específicos de ambas as
espécies auxiliará no reconhecimento da identidade taxonômica tanto de Plebeia
droryana, quanto da nova espécie descria no presente trabalho.
41

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