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Fisiopatología y técnicas de registro de los movimientos oculares

Physiopathology and recording techniques of ocular movements

L. Gila1, A. Villanueva2, R. Cabeza2

RESUMEN ABSTRACT
En el control de la motilidad ocular intervienen A number of functional systems are involved in
varios sistemas funcionales. Los reflejos vestíbulo-ocu- the control of eye movements. The vestibulo-ocular
lares y optocinéticos son respuestas automáticas para and optokinetic reflexes are automatic responses that
compensar los movimientos de la cabeza y del entorno compensate for the movements of the head and tho-
visual y poder estabilizar la imagen retiniana sobre un se of the visual environment in order to stabilize the
determinado punto de fijación. Los movimientos sa- retinal image on a given fixation point. The saccadic
cádicos son rápidos desplazamientos de la fijación de movements are quick displacements of fixation from
un punto a otro del campo visual. Los movimientos de one to another point in the visual field. The smooth
persecución lenta consisten en el seguimiento de estí- pursuit movements consist in the gaze following a
mulos móviles con la mirada. Finalmente, existen mo- moving target. Finally, there are some involuntary
vimientos involuntarios de muy escasa amplitud que movements of very small amplitude during fixation
se producen durante el mantenimiento de la fijación. maintenance. Each functional modality of movement
Cada modalidad funcional de movimiento depende de depends on specific neuronal circuits that work in a
circuitos neuronales específicos que trabajan coordina- coordinated manner for encoding the contraction of
damente para codificar la contracción de los músculos the oculomotor muscles to reach an adequate posi-
oculomotores correspondiente a la posición adecuada tion at every moment. These neuronal systems can be
en cada momento. Estos sistemas neuronales pueden altered by many neurological processes of different
verse alterados por múltiples procesos neurológicos de kinds and localizations, causing a broad variety of
diferente naturaleza y localización dando lugar a una oculomotor disturbances. The most salient aspects of
variada gama de trastornos oculomotores. Se revisan the physiopathology and the recording systems of eye
los aspectos más destacados de la fisiopatología y de movements are reviewed.
los sistemas de registro de los movimientos oculares.
Key words. Eye movements. Saccades. Eye tracking.
Palabras clave. Movimientos oculares. Sacadas. Segui- Presaccadic spike. Saccadic suppression.
miento ocular. Espiga presacádica. Supresión sacádica.

An. Sist. Sanit. Navar. 2009; 32 (Supl. 3): 9-26

1. Servicio de Neurofisiología Clínica. Correspondencia


Hospital Virgen del Camino. Pamplona. Luis Gila Useros
2. Departamento de Ingeniería Eléctrica y Servicio de Neurofisiología Clínica
Electrónica. Hospital Virgen del Camino
Escuela Técnica Superior de Ingenieros Irunlarrea, 4
Industriales y de Telecomunicación. 31008 Pamplona
Universidad Pública de Navarra. Pamplona. Tfno. 848429475
Fax 848429924
E-mail: lgilause@cfnavarra.es

An. Sist. Sanit. Navar. 2009, Vol. 32, Suplemento 3 9


L. Gila y otros

INTRODUCCIÓN 3. Micromovimientos asociados a la fi-


jación ocular: temblor, microsacadas
Los sistemas neuronales implicados y derivas.
en la mirada, el equilibrio y la postura ac-
túan para estabilizar el cuerpo y, junto con
la visión, para proveer información sobre Reflejos vestíbulo-oculares
el entorno espacial. Los seis músculos ex-
traoculares de cada ojo son los efectores Los movimientos de la cabeza son cap-
de los movimientos de los globos oculares. tados por los receptores de aceleración
Los impulsos nerviosos que controlan su angular de los canales semicirculares del
contracción llegan a través de los nervios laberinto posterior, que emiten señales
craneales tercero, cuarto y sexto cuyos nú- rápidamente (con un tiempo de latencia
cleos se encuentran en el mesencéfalo y la de unos 16 ms) para generar movimientos
protuberancia. En las motoneuronas de es- oculares que contrarrestan el desplaza-
tos núcleos converge la información elabo- miento de la cabeza asegurando la estabi-
rada por múltiples circuitos neuronales del lidad de la imagen en la retina.
sistema nervioso central para codificar el
grado de contracción de cada músculo en Reflejo optocinético
cada momento1. La musculatura intrínseca
del ojo, controlada por el sistema nervioso Permite que fijemos la mirada en un
autónomo, regula automáticamente el diá- punto del campo visual, que ocupa la vi-
metro pupilar y la curvatura del cristalino sión central, aunque los estímulos visuales
para que los rayos luminosos del entorno del campo periférico estén en movimiento.
puedan configurar una imagen enfocada El sistema optocinético asiste al sistema
sobre la retina. La actividad de la muscula- vestibular en los desplazamientos cefálicos
tura intrínseca (acomodación), del sistema de velocidad constante.
visual (visión) y de la motilidad ocular (mi-
rada) debe coordinarse y retroalimentarse
constantemente para que tenga lugar la Movimientos sacádicos
normal experiencia perceptiva visual. o de refijación
Son desplazamientos rápidos de los
TIPOS DE MOVIMIENTOS OCULARES ojos entre dos puntos de fijación. El rastreo
visual de una escena se produce mediante
En el sistema oculomotor puede defi- una sucesión de movimientos sacádicos
nirse una serie de modalidades funcionales (MSs) y las correspondientes fijaciones
con diferentes cometidos. Se distinguen entre ellos. Los MSs pueden ser ejecutados
tres tipos principales de movimientos ocu- voluntariamente y autoinducidos (no pro-
lares (MOs)2,3: vocados por la aparición de un estímulo es-
1. Movimientos automáticos de compen- pecífico) o en respuesta a estímulos visua-
sación de los movimientos de la cabe- les. La mayoría de estos últimos se realizan
za (reflejos vestíbulo-oculares) y del para dirigir la mirada hacia el nuevo estí-
entorno visual (reflejos optocinéticos) mulo (prosacadas) pero también pueden
para estabilizar la imagen retiniana y alejarse de él (antisacadas). Existen MSs
posibilitar la fijación voluntaria de la involuntarios como respuestas reflejas de
mirada en un determinado punto. orientación desencadenadas por la apari-
2. Movimientos voluntarios para des- ción súbita de un estímulo en la periferia
plazar la fijación de un punto a otro del campo visual, y los MOs del sueño REM.
del campo visual (movimientos de En conjunto, una persona normal realiza
refijación, sacádicos, sacadas) y más de 200.000 movimientos sacádicos a lo
para perseguir con la mirada objetos largo del día. Los movimientos sacádicos
móviles (movimientos de seguimien- pueden caracterizarse por una serie de pa-
to y de vergencia). rámetros (Tabla 1)2,4,5.

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Tabla 1. Parámetros para la caracterización de los movimientos y micromovimientos asociados a la


fijación visual.

Movimientos sacádicos
Amplitud máxima 30º desplazamientos superiores requieren movimiento de la cabeza
Duración 30-120 ms según la amplitud del desplazamiento
Velocidad máxima Alcanzada durante la sacada: hasta 700º/s
Main relation Relación constante entre amplitud y velocidad máxima: a mayor amplitud del
movimiento mayor velocidad máxima. La dirección y la velocidad no se pueden
modificar una vez lanzado el movimiento
Latencia o tiempo Tiempo entre la aparición de un estímulo y el inicio de la sacada: 180-300 ms. En
de reacción condiciones normales se producen movimientos de menor latencia (80-100 ms)
sacádica llamados sacádicos express. Dependen de un predominio de los mecanismos reflejos
de respuesta a estímulos
Periodo refractario 100-200 ms siguientes al término de una sacada durante los cuales no puede iniciarse
motor voluntariamente un nuevo movimiento sacádico
Tiempo mínimo de 200-350 ms, comprende el periodo refractario motor y un tiempo de procesamiento
fijación cognitivo del objeto enfocado (50 ms mínimo). Existe una relación directa duración de
la fijación y la amplitud de la sacada precedente: la fijación es más larga cuanto mayor
ha sido el desplazamiento sacádico anterior
Micromovimientos asociados a la fijación ocular
Derivas o Irregulares, lentos (0,1º/s), centrífugos y de 2-5 minutos de arco de amplitud.
fluctuaciones
(drifts)
Microsacadas Muy rápidos, amplitud < 1º, para corregir la posición cuando las derivas han alejado
(flicks) excesivamente la imagen del centro de la fóvea o cuando la fijación en un punto
estacionario excede los 300-500 ms
Temblor (tremor) Oscilaciones de alta frecuencia (30-150 Hz) y muy baja amplitud (24 segundos) que se
superponen a los otros micromovimientos

Movimientos de seguimiento imagen fusionada. En los movimientos de


o persecución lenta convergencia los ojos se dirigen hacia la
línea media para enfocar objetos cercanos
Son movimientos voluntarios conjuga- mientras que en los movimientos de diver-
dos de ambos ojos para mantener estabi- gencia sucede lo contrario. En ambos se
lizada la imagen foveal de estímulos que pueden alcanzar velocidades de unos 10º/s
se desplazan lentamente por el campo vi- y amplitudes de 15º.
sual. Su velocidad se adapta a la del objeto,
siempre que no supere los 45°/s.
Fijación ocular

Movimientos de vergencia Cuando fijamos la mirada en un punto


determinado, la imagen procedente del
Son movimientos de persecución en los mismo incide en la zona de mayor resolu-
que los ojos siguen direcciones opuestas. ción espacial de la retina, es decir, sobre la
Permiten una adecuada alineación binocu- fóvea. Pero durante la fijación los ojos no
lar en relación con la distancia del punto de permanecen totalmente inmóviles, por el
fijación para proyectar la imagen sobre la contrario, realizan constantes movimien-
retina de los dos ojos y obtener una única tos involuntarios (e independientes para

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cada ojo) de pequeña amplitud (inferior a ción de los globos oculares. En condiciones
1º). Inmovilizando completamente el ojo normales los ojos deben mantener la posi-
durante la fijación se esperaba que la agu- ción de partida, es decir, deben realizar un
deza visual aumentara al evitar la borrosi- movimiento relativo opuesto al giro cefá-
dad debida a los pequeños movimientos lico. En pacientes conscientes la explora-
oculares. Sin embargo en tales circunstan- ción selectiva de los reflejos vestíbulo-ocu-
cias se comprobó que la percepción de la lares (RVO) se realiza mediante registros
imagen desaparecía6. Este fenómeno de electrooculográficos en un sillón rotatorio
desvanecimiento (fading), debido a la sa- con los ojos cerrados. La verificación de
turación de los fotorreceptores, es evitado los RVO es fundamental para determinar
por los micromovimientos oculares duran- la naturaleza supranuclear de los déficits
te la fijación (Tabla 1)7. oculomotores, como ocurre en la parálisis
supranuclear progresiva (PSP), que provo-
ca acusadas alteraciones oculomotoras,
ALTERACIONES DE LOS pero con RVO normales.
MOVIMIENTOS OCULARES
Para estudiar los RVO se han utilizado
Los distintos tipos de MOs dependen multitud de protocolos utilizando sillones
de circuitos neuronales específicos cuya rotatorios y dispositivos análogos. Hoy
patología se expresa por diferentes trastor- se dispone de sistemas electrónicos e in-
nos oculomotores. A continuación se des- formatizados que permiten controlar los
criben las principales alteraciones de cada parámetros del estímulo y registrar con
sistema, si bien no es posible una perfecta alta precisión las respuestas oculares.
sistematización anatomoclínica. Analizando parámetros como la ganancia
(cociente entre la velocidad del movimien-
to ocular y la velocidad de rotación de la
Sistema vestíbulo-ocular cabeza) y la fase (relación temporal entre
La información sobre el movimiento de el inicio del movimiento cefálico y el inicio
la cabeza llega de los canales semicircula- del movimiento ocular) y comparando las
res por el nervio estatoacústico a los nú- respuestas de ambos lados, pueden definir-
cleos vestibulares. Éstos se conectan con se patrones de afectación periférica y cen-
los núcleos de los nervios oculomotores tral, uni o bilateral del sistema vestibular8,9.
ipsi y contralaterales mediante fibras que En las pruebas rotatorias, las respues-
discurren por la cintilla longitudinal poste- tas normales consisten en la aparición de
rior o fascículo longitudinal medial (FLM). un movimiento oscilatorio asimétrico de
Los núcleos vestibulares también esta- los ojos denominado nistagmo. No existe
blecen conexiones con otras estructuras una definición del nistagmo universalmen-
relacionadas con los movimientos sacádi- te aceptada, siendo tal vez la menos discu-
cos y de persecución, como son la forma- tida la de Megighian, puramente fenome-
ción reticular protuberancial paramediana nológica sin presuponer características
(FRPP), el núcleo intersticial rostral (NIR) específicas ni mecanismos de producción:
del FLM en la formación reticular mesen- «el nistagmo es un movimiento repetitivo e
cefálica y el lóbulo flóculo-nodular del ce- involuntario de los ojos»10. La aplicación de
rebelo. En la FRPP se integran las señales estímulos laberínticos, como en el sillón ro-
que controlan los movimientos conjugados tatorio o en las pruebas calóricas, provoca
horizontales y en el NIR se organizan los un desequilibrio en el estado funcional del
movimientos verticales.1 sistema vestibular de uno y otro lado. La
El estado de este sistema puede ex- actividad tónica asimétrica de los núcleos
plorarse clínicamente mediante el reflejo vestibulares sobre los núcleos oculomoto-
oculocefálico, que consiste en realizar un res correspondientes provoca un despla-
movimiento pasivo de giro de la cabeza zamiento lento de los ojos contralateral al
(horizontal o vertical) observando la posi- laberinto relativamente hiperfuncionante,

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que es corregido por un movimiento vo- que responden a estímulos visuales móvi-
luntario rápido de refijación (una sacada) les, proyectan al núcleo vestibular medial
en sentido contrario. Esta alternancia de (punto de convergencia entre los sistemas
movimientos lentos y rápidos configura el optocinético y vestibuloocular). Además
nistagmo fisiológico en estas condiciones. de este circuito, existe un componente cor-
En condiciones patológicas que pro- tical que incluye el cortex estriado, el área
vocan disfunción del sistema vestibular o temporal media (encrucijada témporo-pa-
sus conexiones pueden aparecer diferentes rieto-occipital) y el área temporal medial
tipos de nistagmo. Según la dirección del superior (área 39 de Brodman). Las lesio-
movimiento (horizontal, vertical, rotatorio, nes de estas zonas provocan alteraciones
retractorio o de convergencia), la relación o abolición de los reflejos optocinéticos,
con la mirada y la postura (espontáneo, asociadas generalmente con alteraciones
posicional, inducido por la fijación en dis- de los movimientos de persecución13,14.
tintas posiciones de la mirada), junto con El nistagmo optocinético se puede
su amplitud, velocidad, regularidad y otras inducir presentando un estímulo visual
características clínicas, se han definido periódico (un patrón repetido) como un
numerosas modalidades de nistagmo. La tambor giratorio o una cinta con franjas
estimación de las dimensiones de los mo- blancas y negras suficientemente amplias
vimientos nistágmicos puede optimizarse para estimular la retina periférica15. Se pide
con determinadas técnicas instrumenta- al paciente que intente contar el número de
les10. La más extendida de ellas es la elec- franjas para que fije la vista en la imagen
tronistagmografía, que es una aplicación de móvil. La respuesta oculomotora normal
la electrooculografía (EOG) para registrar consiste en un desplazamiento ocular lento
la variación en el tiempo de la orientación en el sentido del movimiento de las franjas
del dipolo eléctrico que forman los globos con sucesivas refijaciones intercaladas en
oculares11. Técnicas recientes, como la vi- sentido contrario. Estos movimientos (fase
deonistagmografía, incluyen sistemas de rápida del nistagmo optocinético) depen-
filmación y software de análisis de imáge- den del sistema sacádico. La frecuencia
nes9. En el electronistagmograma se miden del nistagmo es variable, aunque con movi-
parámetros como la amplitud y frecuencia mientos rápidos del estímulo puede alcan-
de las sacudidas nistágmicas y la velocidad zar los 5 Hz. La cuantificación por EOG de
angular de la fase lenta. Estos parámetros la respuesta optocinética incluye la ganan-
junto con una valoración cualitativa so- cia de la fase lenta del nistagmo (cociente
bre la regularidad del registro sirven para entre la velocidad angular del desplaza-
caracterizar el nistagmo, diferenciarlo de miento de la imagen y la velocidad angu-
otras discinesias oculares (opsoclono, lar de la fase lenta), amplitud, frecuencia y
ondas cuadradas, etc.) y orientar el diag- velocidad de los movimientos de refijación.
nóstico topográfico hacia la existencia de
lesiones vestibulares periféricas o centra-
les (bulbares, pontinas, mesencefálicas), Movimientos sacádicos
cerebelosas o hemisféricas congénitas o La mayoría de los MSs se realizan para
adquiridas12. desplazar la mirada desde un punto de inte-
rés a otro punto situado fuera del campo de
visión central. Antes de ejecutar la sacada,
Sistema optocinético
el estímulo presente en el punto periférico
La mayor parte de las aferencias de la no es percibido con detalle, sólo se tiene
retina periférica que sirven a los reflejos conciencia de su situación. La información
optocinéticos, se separan del tracto óptico espacial y la atención son fundamentales
antes del cuerpo geniculado lateral para lle- para orientar la sacada, y estas funciones
gar al núcleo del tracto óptico en la región cognitivas se integran en el cortex parietal
pretectal. Las neuronas de este núcleo, posterior (área 7)16. Una vez establecida la

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fijación en el nuevo punto, entran en juego en sentido contralateral. Las lesiones del
los mecanismos de la visión central en la COF causan paresia de la mirada horizon-
corteza estriada y las áreas asociativas vi- tal contralateral generalmente transitoria.
suales occipitotemporales para realizar el Igualmente, las lesiones del TCS también
análisis visual detallado (forma, color, etc.) producen alteración transitoria de los MSs
del objeto allí presente. porque permanece intacta la proyección
La corteza parietal posterior envía co- desde el COF al tronco encefálico. En mo-
nexiones excitadoras al tubérculo cuadri- nos, la lesión bilateral conjunta del COF y
gémino superior (TCS). Su lesión induce del TCS causa la abolición permanente de
aumento de la latencia de las sacadas e los MSs. Este modelo animal es similar a
imprecisión en la localización del objeti- la apraxia oculomotora congénita, un raro
vo. Los pacientes con síndrome de Balint trastorno caracterizado por la abolición de
(producido generalmente por lesiones bi- los MOs sacádicos y de persecución con
laterales de la corteza parietal posterior) conservación del reflejo oculocefálico19.
realizan pocos MSs, como si no pudieran Las lesiones de la corteza prefrontal
desplazar el foco de su atención desde la (sistema inhibidor fronto-nígrico) pro-
fóvea, por lo que sólo pueden percibir un ducen un estado de desinhibición de las
único objeto de su campo visual en cada respuestas del TCS a señales parietales de
momento; además muestran marcadas al- atención sobre los estímulos visuales. Esto
teraciones del seguimiento visual y ataxia se manifiesta por la sucesión de frecuentes
óptica (dificultad para guiar los movimien- sacadas de latencia corta (express) y por
tos de la mano con la vista)17. dificultad para suprimir las sacadas no de-
La programación motora de los MSs tie- seadas frente a estímulos visuales, como
ne lugar en tres áreas frontales: el campo se evidencia explorando movimientos anti-
ocular frontal (COF) en al área 8, el campo sacádicos: solicitando al paciente que eje-
ocular suplementario (parte más rostral cute un movimiento ocular de alejamiento
del área motora suplementaria) y la corte- con respecto al estímulo presentado20.
za prefrontal dorsolateral. El COF y la cor-
teza prefrontal controlan el TCS mediante
Movimientos de persecución lenta
conexiones directas y a través del núcleo
caudado y la sustancia negra, esta última Mediante el sistema de persecución
con efecto inhibidor sobre el TCS18. Por lenta los ojos igualan la velocidad de un
otra parte, el COF también proyecta a las determinado objetivo móvil. Las neuro-
formaciones reticulares pontina (FRPP) nas que controlan la velocidad ocular en
y mesencefálica (NIR), donde las órdenes la persecución se localizan en el núcleo
oculomotoras son codificadas para organi- vestibular medial y en el núcleo prepósito
zar los componentes horizontales y verti- del hipogloso, que reciben proyecciones
cales de los MSs. Estos centros reticulares del flóculo cerebeloso y conectan con los
premotores junto con otros núcleos como núcleos oculomotores. Las neuronas de
el núcleo vestibular medial, el núcleo pre- la FRPP también intervienen en los movi-
pósito del hipogloso y el flóculo cerebelo- mientos de persecución y reciben señales
so, intervienen también en la elaboración procedentes del vermis cerebeloso. A estas
de los movimientos de persecución y en la áreas llegan órdenes de la corteza cerebral
fijación. Desde estos centros subcorticales a través del núcleo dorsolateral pontino.
las señales codificadas para determinar la Las áreas corticales implicadas incluyen
posición y velocidad de los ojos llegan a los el área visual temporal media (encrucijada
núcleos oculomotores ipsi y contralatera- témporo-parieto-occipital y área temporal
les a través del FLM. medial superior) y el COF. Las áreas tempo-
La estimulación eléctrica del COF y rales, que reciben proyecciones del cortex
las descargas epilépticas de dicha zona estriado, proporcionan información sensi-
cortical provocan sacudidas de los ojos tiva para guiar los movimientos de perse-

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cución, pero la iniciación del movimiento Fijación ocular


depende del COF16,21.
Varios núcleos neuronales del tronco
La lesión de cualquiera de las estructu- cerebral intervienen en la elaboración de
ras relacionadas (corticales, cerebelosas los movimientos voluntarios y en el man-
o troncoencefálicas) altera la ejecución de tenimiento de la fijación. La FRPP y el NIR
los movimientos de persecución, mostran- contienen interneuronas excitadores con
do retraso en su inicio y menor velocidad patrones específicos de descarga (células
que el estímulo (ganancia disminuida), te- en ráfaga fásicas y células tónicas). En el
niendo que incorporar pequeños MSs de núcleo dorsal del rafe hay neuronas inhi-
aproximación17,22,23. Suelen coexistir alte- bidoras de las neuronas en ráfaga (células
raciones de las respuestas optocinéticas, omnipausa) y en la parte rostral del TCS
cuyas vías cerebrales comparten con las hay neuronas relacionadas con la fijación
del sistema de seguimiento visual. La EOG que inhiben al TCS al tiempo que excitan
puede cuantificar con exactitud la ganancia a las neuronas omnipausa protuberancia-
de persecución o cociente entre la veloci- les. Las neuronas inhibitorias impiden los
dad angular del estímulo visual y la de los MOs no deseados y su disfunción provoca
ojos. Los sedantes, el alcohol, la fatiga y la inestabilidad de la fijación (como en los
edad avanzada también disminuyen la efi- nistagmos congénitos), aparición de mo-
ciencia de estos movimientos, apareciendo vimientos discinéticos que interfieren con
persecución sacadizada, con velocidades la fijación e imprecisiones en la ejecución
superiores a 45°/s24. sacádica (Tabla 2)19.

Tabla 2. Alteraciones de la fijación ocular por discinesias oculomotoras e imprecisión sacádica.

Discinesias oculares
Bobbing ocular Salvas irregulares rápidas conjugadas hacia abajo, seguidas de retorno lento haciala
posición primaria,puede asociarse síndrome de enclaustramiento (locked-in)
Topografía Tegmento protuberancial (frpp y células omnipausa) con NIR indemne
Etiología Hemorragia causa más frecuente seguida de infarto
Seudobobbing Movimiento hacia abajo y adentro (en «v»)
Topografía Disfunción pretectal
Etiología Hidrocefalia
Dipping Desplazamiento lento hacia abajo seguido de retorno rápido
Topografía No se han descrito lesiones estructurales específicas
Etiología Coma con movimientos oculares erráticos
Crisis oculogiras Desviación tónica mantenida de la mirada conjugada
Topografía Hiperfexcitación de cof, frpp y/o NIR
Etiología Predominio colinérgico en enfermedades extrapiramidales (Wilson, distonía muscular,
encefalitis letárgica) o yatrogénico (distonía aguda por bloqueantes dopaminérgicos)
crisis epilépticas versivas
Miorritmia Mioclonías rítmicas a 1 Hz de vergencia ocular (convergencia y divergencia alterantiva)
oculomasticatoria y movimientos masticatorios
Topografía Disbalance excitatorio sobre el sistema mesencefálico de vergencia
Etiología Sólo se ha descrito en la enfermedad de Whipple

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Opsoclono Salvas de movimientos rápidos conjugados en todas las direcciones que se suceden sin
pausa intersacádica
Topografía Neuronas omnipausa del núcleo dorsal del rafe
Etiología Encefalitis víricas, paraneoplásico, tóxicos, fármacos, coma hiperosmolar, heredoataxias
Flutter ocular Se diferencia del opsoclono en que los movimientos son únicamente horizontales
Topografía Igual que opsoclono
Etiología Igual que opsoclono
Mioclonias oculo- Mioclonías del velo del paladar con mioclonías oculares habitualmente sincrónicas
-velopalatinas
Topografía Alteración del reflejo vestíbulo-ocular producida por la oliva bulbar hipertrófica
Etiología Lesiones del tracto dento-olivar
Intrusiones sacádicas
Ondas cuadradas Movimientos conjugados rápidos, de pequeña amplitud (<10°) generalmente
horizontales, seguidos, tras 200 ms, de un movimiento igual en sentido contrario
Topografía Descargas del tcs por desinhibición del mismo debida a hipofunción de la sustancia
negra
Etiología Demencias degenerativas, psp, Huntington, heredoataxias lesiones occipitales, tumores
y hemorragias cerebelosas, malformación de Arnold-Chiari, también descritas en per-
sonas normales
Ondas cuadradas Salvas de ondas cuadradas de amplitud mayor (20°-40°) y fluctuante (creciente y
gigantes y oscilaciones decreciente)
macrosacádicas
Topografía Igual que las ondas cuadradas
Etiología Igual que las ondas cuadradas
Trastornos de la precision sacádica
Hipo e hipermetría Refijaciones inadecuadas por defecto o exceso, respectivamente, que se siguen de
refijaciones correctoras tras un corto intervalo intersacádico
Topografía Trastorno de la programación del componente fásico (pulso) de las sacadas por
lesiones troncoencefálicas y/o cerebelosas (vermis dorsal y núcleo fastigio)
Etiología Heredoataxias, enfermedades extrapiramidales, vasculares, encefalopatías difusas
Dismetría Sacadas hipermétricas seguidas de derivas correctivas postsacádicas (postsaccadic
drifts) sin intervalo intersacádico
Topografía Disbalance fásico-tónico por lesiones del flóculo cerebeloso
Etiología Patología cerebelosa, especialmente heredodegeneraciones
FRPP: formación reticular paramediana protuberancial. NIR: núcleo intersticial rostral del fascículo longitudinal medial.
COF: campo ocular frontal. TCS: tubérculo cuadrigémino superior. PSP: parálisis supranuclear progresiva.g.

TRASTORNOS OCULOMOTORES haciendo referencia a los distintos siste-


EN ENFERMEDAdES DIFUSAS O mas oculomotores, las áreas y conexiones
MULTIFOCALES DEL SISTEMA neuronales relacionados y los trastornos
derivados de la lesión de dichas estruc-
NERVIOSO CENTRAL
turas17. En la Tabla 3 se completa este
En los apartados precedentes se ha repaso topográfico con los trastornos
seguido una sistemática fisiopatológica, producidos por lesiones focales tronco-

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encefálicas y diencefálicas19. A continua- focal del sistema nervioso central y que


ción nos referiremos a distintas entidades cursan con diversos tipos de alteraciones
que producen afectación difusa o multi- oculomotoras.

Tabla 3. Alteraciones oculomotoras por lesiones focales diencefálicas y troncoencefálicas.

Topografía Alteración oculomotora Etiología


Lesiones talámicas
Lesiones talámicas uni o Sacadas contralaterales hipométricas Lesiones vasculares
bilaterales Persecución sacadizada ipsilateral
Lesiones asociadas de Paresia de la mirada hacia abajo
centros oculomotores Paresias monoculares de la elevación
(NIR) con pseudoparálisis del VI par
Lesiones mesencefálicas
Lesión uni o bilateral Parálisis supranuclear de la mirada vertical con Lesiones vasculares
del NIR afectación de los movimientos sacádicos y de
persecución y reflejos vestibulares normales.
Lesión periacueductual o Síndrome de Parinaud: parálisis de la mirada ver- «
de la comisura posterior tical, nistagmo de convergencia (retractorio) y
alteraciones pupilares.
Lesión de las Desviación oblicua (skew deviation): alineación «
proyecciones centrales vertical anormal de los ojos.
del utrículo También se ha visto desviación oblicua asociada
a oftalmoplejía internuclear y en distintos tipos
de lesiones protuberanciales y bulbares.
Lesiones pretectales Desviaciones oblicuas alternantes (puede obser- «
varse en la oftalmoplejía internuclear)
Lesiones protuberanciales
Formacion reticular Parálisis de la mirada conjugada horizontal ip- Lesiones vasculares, tumo-
pontina paramediana silateral con defecto o abolición de las sacadas rales, infecciosas
(frpp) ipsilaterales.
Reflejo vestibuloocular, movimientos de persecu-
cióny mirada vertical normales
Si la lesión es bilateral pueden afectarse las
sacadas verticales.
Fascículo longitudinal Oftalmoplejía internuclear: parálisis ipsilateral de Infartos y esclerosis múlti-
medial (FLM): la aducción asociada a nistagmo atáxico del ojo ple las más frecuentes.
desconexión de los contralateral (del ojo que abduce).
Intoxicaciones medicamen-
núcleos del recto Puede alterarse la persecución vertical con dismi-
tosas, desmielinización
externo y del interno nución de ganancia, disminución del reflejo ves-
paraneoplásica, Wernicke,
contralateral tibular vertical y alteraciones de la supresión del
reflejo vestibular por la fijación visual. PSP, traumatismo craneal.

FRPP o núcleo abducens Síndrome del uno y medio: parálisis conjugada «


y FLM ipsilateral de la mirada más oftalmoplejía internuclear,
lo que da lugar a una parálisis completa de la
mirada horizontal del ojo ipsilateral a la lesión
más parálisis de la aducción del ojo contralateral,
exotropia y nistagmo (de abducción) de este
ojo de características similares a las de la
oftalmoplejia internuclear

An. Sist. Sanit. Navar. 2009, Vol. 32, Suplemento 3 17


L. Gila y otros

Entre la patología extrapiramidal des- frecuentes y características son las que


taca la PSP, paradigma de oftalmoparesia acompañan a la encefalopatía de Wernicke
supranuclear, con liberación de los refle- (similares a las de la enfermedad de Leigh)
jos oculocefálicos, RVO y optocinéticos. que incluyen nistagmo, parálisis del sexto
Los MSs (verticales sobre todo) son lentos par y de la mirada horizontal y oftalmople-
e hipométricos, la realización de antisaca- jía internuclear29.
das es deficiente (expresión de la afecta-
ción prefrontal) y la persecución muestra
ganancia disminuida e intrusiones de pe- TRASTORNOS OCULOMOTORES
queñas sacadas correctivas (persecución EN PATOLOGÍA PSIQUIÁTRICA
sacadizada o rueda dentada ocular). La La patología psiquiátrica merece espe-
fijación ocular es inestable con presencia cial consideración por su significación his-
de ondas cuadradas y frecuentes sacadas tórica y por las destacadas contribuciones
express. La degeneración corticobasal a la investigación de los MOs producidas
(otra taupatía, como la PSP) cursa con en ese ámbito. En 1908, Diefendorf y Do-
anomalías oculomotoras similares, aun- dge publicaron los primeros registros de
que presenta algún rasgo distintivo como MOs realizados con técnicas fotográficas
el marcado aumento de la latencia de los en enfermos neuropsiquiátricos (manía,
MSs, relacionado con la afectación del cor- depresión, demencia precoz, epilepsia).
tex parietal posterior en esta enfermedad. Estos autores definieron parámetros como
En la corea de Huntington pueden obser- velocidad y tiempo de reacción (latencia) y
varse trastornos supranucleares similares propusieron la tipificación de los MOs que
a la PSP pero menos acusados. En la en- manejamos actualmente (sacádicos, perse-
fermedad de Parkinson la anomalía más cución, reflejos compensatorios). Pese a lo
característica es el aumento de latencia prometedor de sus resultados y quizá por
de los MSs; en fases avanzadas puede ob- la compleja metodológica requerida, prác-
servarse alteraciones de la persecución y ticamente no se realizaron nuevos estudios
ondas cuadradas25,26. en este terreno hasta 65 años después.
En la ataxia de Friedreich y demás he- Sin embargo, a partir de entonces y hasta
redodegeneraciones espinocerebelosas y nuestros días, la investigación de los MOs
atrofias multisistémicas, la afectación del en Psiquiatría se han desarrollado enor-
núcleo dentado es prácticamente cons- memente, organizándose dos líneas bien
tante, lo que se manifiesta por frecuentes diferenciadas según el tipo de movimiento
alteraciones oculomotoras de tipo cere- (sacádico o persecución lenta) al que se
beloso como dismetrías, ondas cuadra- dedican30.
das, aumento de la ganancia de los RVO La demostración de dificultades para
y nistagmos cerebelosos (nistagmo de ejecutar antisacadas y para inhibir saca-
rebote, nistagmo posicional). A estas ano- das reflejas no deseadas inducidas por
malías se suman alteraciones sacádicas y estímulos visuales en pacientes epilépti-
de la persecución de intensidad variable cos sometidos a resecciones frontales31
y discinesias, como el opsoclonus, fre- condujo a investigar estos fenómenos en
cuente en la atrofia dentato-rubro-pálido- la esquizofrenia32, en la que se asume la
luysiana. existencia de un disfunción del córtex
Otros muchos procesos de naturaleza prefrontal dorsolateral (donde se han
carencial, metabólica adquirida o congé- documentado diversas alteraciones neu-
nita (enfermedad de Gaucher, Nieman- ropatológicas) y sus conexiones con el
Pick), mitocondrial (Kearns-Sayre, Leigh), cuerpo estriado, relacionándose los sín-
priónica, farmacológica (anticomiciales, tomas positivos de la enfermedad con
psicofármacos) o tóxica (talio, litio, tolue- un desequilibrio hiperdopaminérgico a
no) pueden cursar con alteraciones ocu- dicho nivel33. En consonancia con estos
lomotoras diversas19,27,28. Particularmente trastornos se han descrito alteraciones

18 An. Sist. Sanit. Navar. 2009, Vol. 32, Suplemento 3


Fisiopatología y técnicas de registro de los movimientos oculares

antisacádicas, si bien no son específicas de potencial de alrededor de 1 mV entre


de la esquizofrenia, apareciendo también la córnea (positiva), en el polo anterior,
en el trastorno bipolar, depresión y en el y el epitelio pigmentario de la retina (ne-
déficit de atención-hiperactividad30,34. En gativa), en el polo posterior10. Esta dife-
pacientes esquizofrénicos y familiares de rencia de potencial permite considerar al
primer grado35, así como en el trastorno ojo como un dipolo y representarlo como
esquizoafectivo, también se han descrito un vector sobre su eje anteroposterior. El
alteraciones de la latencia y la precisión campo eléctrico generado por este dipolo
de los MSs dirigidos a un estímulo (pro- puede registrarse mediante electrodos co-
sacádicos) y de los movimientos de per- locados alrededor de la órbita. La magni-
secución, con retraso en el inicio y len- tud del potencial generado por el dipolo y
tificación e intrusiones sacádicas en el su polaridad en un determinado momento
curso de los mismos36. Las alteraciones dependen del ángulo que forme con res-
oculomotoras se consideran un marcador pecto a los electrodos, lo cual permite co-
biológico de esquizofrenia aplicable a la rrelacionar las variaciones del potencial
detección precoz de personas con riesgo (del voltaje) con los MOs, con buena reso-
de desarrollar la enfermedad37. lución temporal (Fig. 1)11.
Los paradigmas de estudio desarrolla- Una modalidad de la EOG es la electro-
dos se han aplicado no sólo a las enferme- nistagmografía, para el estudio específico
dades psiquiátricas sino también a la inves- de los nistagmos y de los RVO mediante la
tigación neuropsicológica y farmacológica, combinación del registro oculográfico con
constituyendo las medidas oculomotoras la aplicación de estímulos vestibulares
un biomarcador para evaluar la influencia mediante sillones giratorios u otros dis-
de los fármacos en las funciones cognitivas positivos10. Todos los métodos de estudio
(volición, memoria de trabajo, inhibición, de los MOs, sea con EOG o con otros sis-
predicción, etc.)5,27. temas, implican el análisis de la relación
entre distintos parámetros de los MOs y
otras variables como la latencia entre la
TÉCNICAS DE REGISTRO DE LOS
aparición de un estímulo y el inicio de un
MOVIMIENTOS OCULARES movimiento sacádico o antisacádico. Por
Las primeras aproximaciones a la fisio- lo tanto, el oculograma siempre se com-
logía de los MOs se realizaron en la segun- bina con algún tipo de estimulación o de
da mitad del siglo XIX mediante observa- registro. Las modalidades más recientes
ción directa y con espejos. Los avances incluyen protocolos de estimulación mag-
en la fotografía posibilitaron los primeros nética transcraneal38 y obtención de imá-
registros a principios del siglo XX (Dodge, genes de las áreas cerebrales relacionadas
Cline, Diefendorf) mediante un fotocronó- con las funciones visuales y oculomotoras
grafo. El sistema consistía en la impresión mediante resonancia magnética funcio-
del reflejo luminoso corneal con una cáma- nal13,39.
ra dotada de lentes de aumento sobre una Además de una buena resolución tem-
película deslizante con control de su velo- poral, como ofrece la EOG, otras técnicas
cidad de desplazamiento. Para mejorar los brindan una mayor definición espacial,
registros se introdujeron algunas modifica- determinando la trayectoria de los MOs y
ciones invasivas, como la colocación en el también cefálicos. Tal es el caso de la téc-
ojo de gotas reflectantes o de finos espejos nica de bobina escleral en campo magné-
en forma de ventosa30. tico (scleral search coil) que se basa en la
Para aplicaciones médicas las técnicas interacción de un campo magnético con
más desarrollados han sido las electrofi- una bobina situada sobre la esclerótica me-
siológicas (la EOG en particular) basadas diante una lente de contacto y que genera
en las propiedades bioeléctricas del ojo. señales eléctricas que traducen las posicio-
En el globo ocular existe una diferencia nes ocular y cefálica40,41.

An. Sist. Sanit. Navar. 2009, Vol. 32, Suplemento 3 19


L. Gila y otros

Duración: 30-120 ms

Posición del objetivo

Final

Posición Amplitud: <30º


del ojo

Inicial

Velocidad máxima: <700 º/s

Periodo refractario:
Latencia:
Velocidad 100-200 ms
180-300 ms
del ojo

Aparición del objetivo Inicio sacada Final sacada

Figura 1. Esquema de un registro oculográfico de un movimiento sacádico horizontal con los pará-
metros básicos que pueden estimarse sobre el mismo. Electrodos situados en canto interno y canto
externo del ojo. El trazo superior representa la diferencia de potencial en el tiempo, correspondiente al
grado de rotación horizontal del globo ocular durante la sacada. El trazo inferior es la primera derivada
del superior: velocidad o variación de la posición en el tiempo.

Por otra parte, los métodos videoocu- temas actuales de monitorización o rastreo
lográficos permiten realizar registros sin de los MOs (eye tracking o gaze tracking)42
elementos invasivos y con relativa libertad permiten captar con videocámaras el movi-
de movimientos de la cabeza, pudiendo miento ocular con una resolución espacial
realizar registros durante diversas activi- de 0,2º y frecuencias de muestreo de 1 kHz
dades. El método más sencillo es la filma- utilizando la diferencia de distancias entre
ción directa del ojo con una videocámara y el punto de reflexión de la luz infrarroja
el análisis posterior de las posiciones y tra- (proporcionada por diodos LEDs emisores
yectorias oculares utilizando la reflexión de infrarrojos) sobre el limbo corneal y el
luminosa corneal o la técnica de Purkinje. punto central de reflexión retiniana a través
Esta última, muy utilizada en estudios so- de la apertura pupilar43,44. Los primeros sis-
bre lectura, se basa en la diferencia de posi- temas requerían inmovilización de la cabe-
ción del reflejo luminoso en los medios de za y calibración de las posiciones oculares.
refracción ocular (entre la imagen reflejada Después se diseñaron dispositivos fijados a
en la superficie externa de la córnea y la de la cabeza y actualmente se están desarro-
la superficie interna del cristalino). llando sistemas estereoscópicos utilizando
El enorme desarrollo que han tenido dos cámaras y con algoritmos basados en
los sistemas informáticos en las últimas redes neuronales artificiales45 con el obje-
décadas, tanto en recursos hardware como tivo de obviar la necesidad de calibración.
software, hace posible el procesamiento de Tal nivel de versatilidad está ampliando sus-
imágenes complejas en tiempo real. Los sis- tancialmente el campo de aplicación de los

20 An. Sist. Sanit. Navar. 2009, Vol. 32, Suplemento 3


Fisiopatología y técnicas de registro de los movimientos oculares

registros de MOs. Además de las aplicacio- tivo en el canto externo del ojo y un elec-
nes al diagnóstico neuro-oftalmológico y a trodo de referencia en línea media parietal
la investigación psicofísica de procesos cog- (Pz). Simultáneamente debe registrarse el
nitivos, el funcionamiento de los sistemas electrooculograma para determinar el ini-
de eye tracking en tiempo real hace posible cio de los movimientos. Para visualizar los
su utilización como interface con ordena- potenciales presacádicos es necesario pro-
dores o máquinas (de especial interés para mediar la actividad EEG que precede a un
personas discapacitadas)46, para la adapta- cierto número de sacadas (promediación
ción individualizada de lentes progresivas retrógrada). Con esta metodología se obtie-
mediante el análisis de las zonas de visión nen tres potenciales: un potencial premo-
preferencial o para monitorizar los MOs du- tor negativo (PMN), un potencial promotor
rante la conducción de vehículos47. positivo (PMP) y el llamado potencial de
El Departamento de Ingeniería Eléctrica espiga presacádico (PEP)53.
y Electrónica de la Universidad Pública de El PMN (promotor negativity), que prece-
Navarra ha contribuido a la investigación y de al movimiento sacádico en 800-1000 ms,
desarrollo tecnológico de los sistemas de corresponde a la actividad de la corteza pa-
eye tracking en aspectos como modelado rietal parietal posterior (área 7 de Brodman),
geométrico de la orientación pupilar48, for- relacionada con la atención y preparación
mulación de algoritmos robustos de segui- del movimiento (potencial preparatorio,
miento ocular49, optimización de la calibra- readiness potential o bereitschaftspotential)
ción50,51 y aplicaciones en discapacidades52. y tiene las mismas características que los
potenciales premovimiento de las extremi-
dades. El PMN aparece cuando las sacadas
POTENCIALES PRESACÁDICOS se ejecutan voluntariamente, no en las que
se desencadenan de forma refleja. Tampoco
La actividad bioeléctrica de las áreas aparece antes de los MSs del sueño REM. El
cerebrales implicadas en los MSs, que tiene PMP (promotor positivity) aparece de 100 a
lugar antes del inicio de los mismos (poten- 250 ms antes del inicio de la sacada y se co-
ciales presacádicos), puede extraerse de la rresponde con la formulación del plan motor
señal EEG registrando con un electrodo ac- en el COF (área 8)54. El PEP (Fig. 2), que apa-

10 µV

PEP
(canto externo – Pz)

50 µV

100 ms
EOG
(canto externo-canto interno)

Figura 2. Arriba: potencial de espiga presacádico (PEP). Abajo: elec-


trooculograma (EOG). Promedio durante la adquisición con umbral
(trigger) en el EOG de 80 barridos correspondientes a movimientos
sacádicos de abducción del ojo derecho. Los cursores verticales
(líneas discontinuas) se han situado en los puntos estimados vi-
sualmente como inicio del PEP e inicio del movimiento sacádico.

An. Sist. Sanit. Navar. 2009, Vol. 32, Suplemento 3 21


L. Gila y otros

rece hasta 20 ms antes de la sacada, repre- En el siglo XIX se observó que durante
senta la actividad de las unidades motoras la lectura los ojos no realizan movimien-
de los músculos extraoculares, principal- tos continuos suaves a lo largo de las
mente de las fibras musculares55. Este último líneas del texto sino rápidos saltos sacá-
es el potencial más reproducible de los tres, dicos y fijaciones intercaladas. Para obte-
aún así, los parámetros estudiados (como la ner la natural experiencia de continuidad
amplitud del PEP o latencia entre los respec- perceptiva sin interferencias por imáge-
tivos inicios del PEP y del movimiento sacá- nes distorsionadas durante los MOs, ya
dico) muestran un amplio rango de varia- entonces Von Helmholtz, Holtz y otros psi-
ción56. Parte de esa variabilidad depende cofísicos postularon la existencia de una
de la definición de los puntos de referencia interrupción de la percepción visual o, en
para las mediciones y de los algoritmos de la interpretación de Holtz, «una momentá-
premediación57. Nosotros hemos realizado nea anestesia visual central» durante las
un estudio preliminar de este problema uti- sacadas1. Una sencilla prueba como es la
lizando procedimientos automáticos para imposibilidad de observar el movimiento
establecer estos puntos de referencia offli- de nuestros propios ojos en un espejo,
ne, con resultados prometedores58. Minimi- permite comprobar el fenómeno de supre-
zando la variabilidad podrían delimitarse sión sacádica.
rangos de normalidad más estrechos, lo Aunque persiste la controversia sobre
que favorecería su aplicación al estudio de la intervención de mecanismos retinianos
patologías oculomotoras de origen neuro- y centrales en la supresión, se han apor-
muscular, escasamente desarrollado hasta tado abundantes evidencias experimen-
ahora59. tales de la existencia de una atenuación
perceptiva que tiene lugar entre 20-60
ms antes y 160-200 ms después del ini-
SUPRESION SACÁDICA
cio del movimiento sacádico61. Esto se ha
El estudio de las relaciones entre documentado con diferentes paradigmas
percepción visual y motilidad ocular ha psicofísicos62,63 y neurofisiológicos64,65 en
generado gran cantidad de experimenta- humanos y en monos, así como en estu-
ción y de especulación teórica. Un fenó- dios recientes de resonancia magnética
meno bien conocido en el medio clínico funcional66 que permiten analizar las áreas
es la degradación del potencial evocado cerebrales implicadas. En general son mé-
visual que ocurre cuando el paciente no todos complejos, aplicables en el ámbito
mantiene la fijación en el punto central de la investigación. Es esperable que los
del patrón reversible (pattern reversal) en nuevos sistemas de eye tracking permi-
la pantalla de estimulación (Fig. 3)60. Pro- tan simplificar los protocolos de estudio
bablemente el defecto en el enfoque, con y faciliten la incorporación a la práctica
el consiguiente deterioro de la imagen re- clínica del análisis de la supresión sacá-
tiniana, sea el factor que más influya en dica, la conducta exploratoria visual y las
la caída del potencial visual, pero no el habilidades visuoespaciales en diferentes
único. patologías.

22 An. Sist. Sanit. Navar. 2009, Vol. 32, Suplemento 3


A

Distancias al centro (mm)


B

Media: 10,7 Media: 57,4


SD: 3,0 SD: 19,6

C Velocidades (mm/s)

Media: 0,12 Media: 0,41


SD: 0,09 SD: 0,02

Figura 3. Potenciales evocados visuales (PEV) del ojo derecho con patrón reversible y control de los movimien-
tos oculares con sistema de rastreo ocular (eye tracking) obtenidos con fijación mantenida sobre el punto rojo en
el centro de la pantalla (gráficos y figuras de la columna izquierda) y con movimientos rápidos continuos durante
la estimulación en torno al centro. A) Posiciones correspondientes del ojo sobre la pantalla en cada instante de
estimulación (momento del cambio blanco/negro del patrón) detectadas con el sistema de eye tracking. B) Media,
desviación estándar (SD) e histograma de la distribución de distancias euclídeas de las posiciones del ojo res-
pecto al centro de la pantalla en cada estímulo (obsérvese la diferente escala en el eje horizontal). C) Los mismos
datos para las velocidades lineales de los movimientos del ojo entre sucesivos estímulos (obsérvese diferencias
de escalas en ambos ejes). D) PEV en ambas circunstancias: la amplitud del PEV obtenido con movimientos ocu-
lares es tres veces menor (3,7 μV) que la del PEV registrado con fijación en el centro (9,3 μV).
L. Gila y otros

BIBLIOGRAFÍA 16. Pierrot-Deseilligny C. Circuits oculomoteurs


céntraux. Rev Neurol 1985; 141: 349-370.
1. Goldberg ME. The gaze control. En: Kandel
17. Pierrot-Deseilligny C. Saccade and smooth-
ER, Schwartz JH, Jessell TM, editores. Prin-
pursuit impairment after cerebral hemisphe-
ciples of neural science. 4th ed. Nueva York:
ric lesions. Eur Neurol 1994; 34: 121-134.
McGraw-Hill 2000: 782-800.
18. McDowell JE, Dyckman KA, Austin BP, Clementz
2. Carpenter RHS. Eye movements. Londres: Ma-
BA. Neurophysiology and neuroanatomy of
cmillan 1991.
reflexive and volitional saccades: evidence
3. Pons AM, Martínez FM. Fundamentos de vi- from studies of humans. Brain Cogn 2008; 68:
sión binocular. Valencia: Universidad de Va- 255-270.
lencia 2004.
19. Miquel F. Trastornos supranucleares de la
4. Young LR, Sheena D. Eye-movement measure- motilidad ocular. En: Codina A, editor. Trata-
ment techniques. Am Psychol 1975; 30: 315- do de Neurología. Madrid: ELA 1994: 748-745.
330.
20. Goldman-Rakic PS, Selemon LD. Functional and
5. Smyrnis N. Metric issues in the study of eye anatomical aspects of prefrontal pathology
movements in psychiatry. Brain Cogn 2008; in schizophrenia. Schizophr Bull 1997; 23:
68: 341-358. 437-458.
6. Tulunay-Keesey U. Fading of stabilized retinal 21. Lencer R, Trillenberg P. Neurophysiology and
images. J Opt Soc Am 1982; 72: 440-447. neuroanatomy of smooth pursuit in humans.
7. Martínez-Conde S, Macknik SL, Troncoso XG, Brain Cogn 2008; 68: 219-228.
Dyar TA. Microsaccades counteract visual fa- 22. Lekwuwa GU, Barnes GR. Cerebral control of
ding during fixation. Neuron 2006; 49: 297-305. eye movements I. The relationship between
8. Wuyts FL, Furman J, Vanspauwen R, Van de Hey- cerebral lesion sites and smooth pursuit de-
ning P. Vestibular function testing. Curr Opin ficits. Brain 1996; 119: 473-90.
Neurol 2007; 20: 19-24. 23. Sharpe JA. Neurophysiology and neuroana-
9. Pérez N. Análisis tridimensional del reflejo tomy of smooth pursuit: Lesion studies. Bra-
vestíbulo-oculomotor calórico y rotatorio in Cogn 2008; 68: 241-254.
en población normal y efectos del envejeci- 24. Kanayama R, Nakamura T, Sano R, Ohki M, Oku-
miento. An Sist Sanit Navar 2002; 25: 357-359. yama T, Kimura Y, Koike Y. Effect of aging on

10. Bartual J, Pérez N. El sistema vestibular y sus smooth pursuit eye movement. Exp Brain
alteraciones. Masson, Barcelona, 1998. Res 2005; 165: 203-216.
11. Brown M, Marmor M, Vaegan, Zrenner E, Brigell 25. Stell R, Bronstein AM. Eye movements ab-
M, Bach M. ISCEV. ISCEV standard for clini- normalities in extrapyramidal disease. En:
cal electro-oculography (EOG) 2006. Doc Marsden CD, Fahn S, editores. Moviment di-
Ophthalmol 2006; 113: 205-212. sorders. 3rd ed. Oxford: Butterworth-Heine-
mann, 1994: 88-113.
12. Lavin PJM. Trastornos de los movimientos
oculares: diplopía, nistagmo y otras oscila- 26. Junqué C, Roig C, Vendrell P, Grau JM, Bruna
ciones oculares. En: Bradley WG, Daroff RB, O. Relación entre las alteraciones visoespa-
Fenichel GM, Jankovic J, editores. Neurolo- ciales y los parámetros oculomotores en la
gía Clínica. 4ª ed. Madrid: Elsevier España enfermedad de parkinson. Psicothema 2000;
2004: 199-216. 12: 187-191.
13. Konen CS, Kleiser R, Seitz RJ, Bremmer F. An 27. Reilly JL, Lencer R, Bishop JR, Keedy S, Sweeney
fMRI study of optokinetic nystagmus and JA. Pharmacological treatment effects on
smooth-pursuit eye movements in humans. eye movement control. Brain Cogn 2008; 68:
Acta Otolaryngol Suppl 1994; 511: 131-134. 415-435.
14. Lavin PJM, Donahue SP. Neurooftalmología: 28. Andonegui J. Manifestaciones oculares de las
sistema motor ocular. En: Bradley WG, Daroff enfermedades sistémicas. An Sist Sanit Na-
RB, Fenichel GM, Jankovic J, editores. Neuro- var 2008; 31 (Supl. 3): 7-11.
logía Clínica. 4ª ed. Madrid: Elsevier España 29. Squirrell D, Shipman T, Rennie I. Wernicke en-
2004: 697-722. cephalopathy. Arch Ophthalmol 2004; 122:
15. Dell’Osso LF, Daroff RB. Características y 418-419.
técnicas de registro de los movimientos ocu- 30. Klein C, Ettinger U. A hundred years of eye
lares. En: Glasser JS, editor. Neurooftalmolo- movement research in psychiatry. Brain
gía. Barcelona: Salvat 1982: 181-194. Cogn 2008; 68: 215-218.

24 An. Sist. Sanit. Navar. 2009, Vol. 32, Suplemento 3


Fisiopatología y técnicas de registro de los movimientos oculares

31. Guitton D, Buchtel HA, Douglas RM. Frontal 43. Villanueva A, Cabeza R. Evaluation of corneal re-
lobe lesions in man cause difficulties in su- fraction in a model of a gaze tracking system.
ppressing reflexive glances and in generating IEEE Trans Biomed Eng 2008; 55: 2812-2822.
goal-directed saccades. Exp Brain Res 1985; 44. Duchowsky AT. Eye tracking methodology.
58: 455-472. Springer Verlag, Berlín, 2003.
32. Weinberger DR, Berman KF, Zec RF. Physiolo- 45. Zhiwei Z, Qiang J. Robust real-time eye de-
gic Dysfunction of Dorsolateral Prefrontal tection and tracking under variable lighting
Cortex in Schizophrenia I. Regional cerebral conditions and various face orientations.
blood flow evidence. Archives of General Ps- Computer Vision and Image Understanding
ychiatry 1986; 43: 114-124. 2005; 98: 124-154.
33. Freedman R. Schizofrenia. N Eng J Med 2003; 46. Jacob R, Karn K. Eye tracking in human-com-
349: 1738-1749. puter interaction and usability research. El-
34. Gooding DC, Basso MA. The tell-tale tasks: A sevier Science, Oxford, 2003.
review of saccadic research in psychiatric 47. Qiang J, Zhiwei Z, Peilin L. Real time non-in-
patient populations. Brain Cogn 2008; 68: trusive monitoring and prediction of driver
371-390. fatigue. IEEE Transactions on Vehicular Te-
35. Calkins ME, Iacono WG, Ones DS. Eye move- chnology 2004; 53: 1052-1068.
ment dysfunction in first-degree relatives of
48. Villanueva A, Cabeza R, Porta S. Eye tracking:
patients with schizophrenia: a meta-analytic
pupil orientation geometrical modeling. Ima-
evaluation of candidate endophenotypes.
ge and Vision Computing 2006; 24: 663-667.
Brain Cogn 2008; 68: 436-461.
49. Goñi S, Echeto J, Villanueva A, Cabeza R. Robust
36. O’Driscoll GA, Callahan BL. Smooth pursuit in
algorithm for pupil-glint vector detection in
schizophrenia: a meta-analytic review of re-
a video-oculography eyetracking system.
search since 1993. Brain Cogn 2008; 68: 359-
Proceedings of the 17th International Confe-
370.
rence on Pattern Recognition (ICPR’04) 2004;
37. Keshavan MS, Diwadkar VA, Montrose DM, Ra- 4: 941-944.
jarethinam R, Sweeney JA. Premorbid indica-
50. Villanueva A, Cabeza R. A novel gaze estima-
tors and risk for schizophrenia: a selective
tion system with one calibration point. IEEE
review and update. Schizophr Res 2005; 79:
Trans Syst Man Cybern B Cybern 2008; 38:
45-57.
1123-1138.
38. Müri RM, Nyffeler T. Neurophysiology and
51. Cerrolaza, Villanueva A, Cabeza R. Taxonomic
neuroanatomy of reflexive and volitional
study of polynomial regressions applied to
saccades as revealed by lesion studies with
the calibration of video-oculographic sys-
neurological patients and transcranial mag-
tems. Proceedings of the 2008 symposium on
netic stimulation (TMS). Brain Cogn 2008; 68:
eye tracking research and applications 2008:
284-292.
259-266.
39. Kimmig H, Greenlee MW, Huethe F, Mergner T.
52. Blanco Y, Villanueva A, Cabeza R. Síntesis vi-
MR-Eyetracker: a new method for eye move-
sual del habla. An Sist Sanit Navar 2000; 23:
ment recording in functional magnetic reso-
nance imaging. Exp Brain Res 1999; 126: 443- 41-66.
449 53. Brooks-Eidelberg BA, Adler G. A frontal cor-
40. Bremen P, Van der Willigen RF, Van Opstal AJ. tical potential associated with saccades in
Applying double magnetic induction to mea- humans. Exp Brain Res 1992; 89: 441-416.
sure two-dimensional head-unrestrained 54. Thickbroom GW, Mastaglia FL. Cerebral events
gaze shifts in human subjects. J Neurophy- preceding self-paced and visually triggered
siol 2007; 98: 3759-3769. saccades. A study of presaccadic potentials.
41. Boleas-Aguirre M, Migliaccio AA, Carey JP Re- Electroencephalogr Clin Neurophysiol 1985;
gistro del reflejo vestibulooculomotor con 62: 277-289.
la técnica de la bobina corneal en campo 55. Riemslag FC, Van der Heijde GL, Van Dongen MM,
magnético (scleral search coil). Revisión Ottenhoff F. On the origin of the presaccadic
de afecciones vestibulares periféricas. Acta spike potential. Electroencephalogr Clin
Otorrinolaringol Esp 2007; 58: 321-326. Neurophysiol 1988; 70: 281-287.
42. Villanueva A, Cabeza R. Models for gaze trac- 56. Boylan C, Doig HR. Presaccadic spike poten-
king systems. Journal on Image and Video tial to horizontal eye movements. Electroen-
Processing 2007; Article ID 23570. cephalogr Clin Neurophysiol 1988; 70: 559-562.

An. Sist. Sanit. Navar. 2009, Vol. 32, Suplemento 3 25


L. Gila y otros

57. Shan Y, Moster ML, Roemer RA. The effects 62. Mitrani, L, Yakimoff, N, Mateeff ST. Saccadic
of time point alignment on the amplitude of suppression in the presence of structured
averaged orbital presaccadic spike potential background. Vision Res 1973; 13: 517-521.
(SP). Electroencephalogr Clin Neurophysiol
63. Volkmann FC. Human visual suppression. Vi-
1995; 95: 475-477.
sion Res 1986; 26: 1401-1416.
58. Castle MM, Villanueva A, Cabeza A, Gila L. Va-
riabilidad del potencial de espiga presacádi- 64. Duffy FH, Lombroso CT. Electrophysiological
co. Análisis preliminar. Rev Neurol 2008; 47: evidence for visual suppression prior to
551-552. the onset of a voluntary saccadic eye move-
ment. Nature 1968; 218: 1074-1075.
59. Boylan C, Doig HR. Presaccadic spike poten-
tial with congenital lateral rectus palsy. Elec- 65. Chase R, Kalil RE. Suppression of visual
troencephalogr Clin Neurophysiol 1989; 73: evoked responses to flashes and pattern
264-267. shifts during voluntary saccades. Vision Res
60. Saarinen J. Shifts of visual attention at fixation 1972; 12: 215-220.
and away from fixation. Vision Res 1993; 33: 66. Vallines I, Greenlee MW. Saccadic suppression
1113-1117. of retinotopically localized blood oxygen le-
61. Michael JA, Stark L. Electrophysiological co- vel-dependent responses in human primary
rrelates of saccadic suppression. Exp Neurol visual area V1. J Neurosci 2006; 26: 5965-
1967; 17: 233-246 5969.

26 An. Sist. Sanit. Navar. 2009, Vol. 32, Suplemento 3