Biogeografía que soporta las teorías de los refugios del pleistoceno

Resumen. — La explicación prevaleciente para los patrones de distribución observados y las áreas
de endemismo de los organismos de bosques tropicales es la hipótesis de la lucha plcistocócica, que
propone que se aislaron taxones ancestrales de gran alcance en refugios de bosques durante ciertos
períodos glaciares, y que este aislamiento fue Ellos con la oportunidad de especiar. John Endler ha
argumentado recientemente que dos predicciones de la hipótesis del refugio, que las zonas
contadas entre los vicarios deben ser refugios entre las que se encuentran y que las zonas contiguas
de mariposas que se reproducen rápidamente deben ser más anchas que las de las aves que se
reproducen más lentamente, no están respaldadas por la evidencia. Endler, por lo tanto, resuelve
la hipótesis del refugio. Demostramos que los datos disponibles son demasiado imprecisos para
permitir cualquier conclusión con respecto a los anchos de comunicación y que, de acuerdo con
nuestro nuevo análisis de los datos de aves africanas utilizados por Endler, todas las zonas de
contacto entre los vicarios sí ocurren entre los refugios, exactamente donde están esperado. Un
fuerte apoyo adicional para la hipótesis del refugio proviene de la existencia de muchos taxones
endémicos de las áreas forestales particulares que se han postulado como refugios y de los taxones
fragmentados que aún son alopátricos, nunca habiendo entrado en la zona secundaria.

La hipótesis de que los trastornos climáticos y vegetales durante la Pleistoceno fragmentaron los
rangos claramente continuos de muchas especies en refuerzos aislados, anteriores a la publicación
del Origen de Darwin. Fue propuesto por primera vez por Edward Forbes en 1846 para dar cuenta
de las disyunciones en las distribuciones de plantas en Europa. Darwin llegó a la misma conclusión
de forma independiente (Darwin, 1958 págs. 124-125) pero, extrañamente, nunca hizo uso de esta
hipótesis de conflicto cuando, en un período posterior, trató de explicar la especificación en los
continentes. En última instancia, Darwin favoreció una teoría de la especiación simpátrica para la
especificación en los continentes. Moritz Wagner (1868) se opuso a esta solución y sugirió que los
ríos y las montañas habían proporcionado todo el aislamiento necesario para la especiación
continental. Sin embargo, autores posteriores reavivaron la teoría del refugio, señalando que
durante la Pleistoceno las capas de hielo en progreso podrían haber proporcionado aislamiento para
especiar las poblaciones de zonas temperadas que sobrevivían en zonas aisladas de hábitat
adecuado (Mayr, 1963, p. 561). Como quedó claro que el Pleistoceno produjo cambios drásticos en
la distribución de la vegetación en los trópicos y subtrópicos, así como en la región templada, varios
autores argumentaron que el aislamiento por barreras vegetales podría haber sido tan efectivo
como el aislamiento por vegetación y Las barreras físicas habían estado en regiones más frías. Entre
los anales que establecieron estas ideas se encuentran los de Chapín (1932), Moreau (1952), Hall y
Moreau (1970) y Snow (1978), para las aves de África; Keast (1961) para las aves de Australia; y
Haffer (1974) para las aves de América del Sur. Vanzolini y Williams (1970), Hamil-ton (1976) y
Brown et al. (1974), entre otros, han presentado análisis similares para otros taxones. Todos los
autores argumentaron que los períodos de reducción de las precipitaciones llevaron a un
fraccionamiento temporal de los bosques lluviosos previos y continuos en islas forestales separadas
por amplios cinturones de savana. La fauna de las zonas tropicales de las tierras bajas se aisló en
estos refugios forestales y se les dio la oportunidad de esparcir. Con el regreso de condiciones más
mesicas, las islas forestales se expandieron, si bien con la reducción de las sabanas, y en muchos
casos se establecieron zonas contadas entre taxones forestales previamente aislados.
Tradicionalmente se reconocen cinco posibles resultados del contacto secundario de dichos
aislamientos:

A. Especiación no completada

1. Fusión suave si las poblaciones no hubieran divergido apreciablemente durante el período de

aislamiento.

2. Desarrollo de un borde de subespecie convencional si las diferencias morfológicas (por ejemplo,

el color) hubieran evolucionado, pero no aislando mecanismos o diferencias ecológicas

3. Desarrollo de una zona híbrida a lo largo de la línea de contad.

B. Especiación completa o completamente completada

4. Parapatía, con mínimo solapamiento o hibridación.

5. Invasión (unidireccional o mutua) y superposición de las poblaciones previamente alopátricas.

La documentación más detallada sobre la ocurrencia de estas cinco posibilidades ha sido

proporcionada por Haffer (1974) para las aves de la selva amazónica, y muy recientemente por
Prigogine (1984) para la región considerada en esta región tropical de África. No se han realizado
estudios intensivos de zonas contadas individuales (posibilidades 3 y 4 anteriores), por lo que
sabemos, en ninguno de los casos de bosques de tierras bajas tropicales, aunque numerosos
estudios de este tipo pueden citarse para especies temperadas (Meise, 1928; Dixon, 1955; Short,
1965; Selanderetal., 1969; Huntington, 1952; Barrowclough, 1980; Johnson and Johnson, 1985), y
Prigogine y Louctte (1983) han analizado recientemente el caso de un taxón de bosques tropicales
(no bosques de tierras bajas) . Estos análisis de las zonas contiguas muestran que tienen dos
características que uno esperaría encontrar en zonas de hibridación secundaria: 1) las poblaciones
en la zona híbrida tienen una gran variabilidad y contienen individuos que pueden variar desde el
fenotipo de uno de los taxa adyacentes a los de otros; y 2) fuera de la zona híbrida, las dos formas
son, en áreas amplias, relativamente uniformes, a lo sumo que varían clínicamente.

Esta interpretación de las etapas de la espe ciación en los refugios forestales del Pleistoceno
concuerda en todos sus detalles con la teoría de la escisión alopátrica y se ha adoptado de forma
casi unánime en todos los tratamientos evolutivos. En lugar de proporcionar documentación
adicional para la teoría del refugio, intentaremos refutar una teoría alternativa, recientemente
propuesta por John Endler (1982a, 1982b), que se basa en la ocurrencia posterior a la ocurrencia de
la brecha parapátrica. Nuestro propio análisis nos ha convencido de que Endler no ha defendido su
caso, y nuestro objetivo en este documento es refutar sus afirmaciones sobre la ocurrencia de la
separación parapátrica y confirmar la validez de la evidencia que respalda la especiación alopátrica
en refugios de bosques tropicales durante el Pleistoceno. Mostramos que no solo los datos de las
zonas de contacto, sino también de los taxones endémicos y separados, corroboran la teoría del
refugio.

Argumentos de Endler contra la teoría del refugio

Endler intenta refutar la hipótesis del refugio del Pleistoceno argumentando que el predicador no
confirma dos predicciones que siguen de la hipótesis. Estas predicciones son 1) que la mayoría de
las zonas de contacto deben estar aproximadamente a mitad de camino entre las enmiendas
postulativas, debido a que "no hay razón para suponer que las tasas de dispersión de dos especies
o sub-especies estrechamente relacionadas deben ser muy difíciles" ( Endler 1982a p. 642), y 2) que
las zonas de contacto de los taxones que se reproducen rápidamente (como las mariposas) deben
ser más anchas que las zonas de contacto de los taxones que se reproducen más lentamente (como
las aves), porque se puede calcular el ancho de una zona de contacto mediante la ecuación w = kl \
/ T, donde w es el ancho de la zona de contacto, / es la "distancia de flujo del gen", T es el número
de generaciones desde el contacto y k es una constante. (Ver Endler [1977, 1982a] para discusiones
detalladas de esta ecuación). Ahora discutiremos estas dos predicciones y las pruebas de Endler de
ellas y luego discutiremos algunos patrones distributivos adicionales que apoyan la hipótesis del
refugio, pero que no fueron considerados por Endler.

Posiciones de Zona de Contacto

No es de ninguna manera necesario suponer que las tasas de dispersión de especies o especies sub-
relacionadas estrechamente deberían ser similares, como afirma Endler (1982a p. 642). Este será el
caso a menudo, estamos de acuerdo, pero muchas especies de aves bien conocidas contienen
poblaciones migratorias y no migratorias. La tendencia a la discriminación está, en cierta medida,
bajo control genético (Mayr y Diamond, un-publ.), Pero existe la posibilidad de que exista un
componente de probabilidad considerable. Henee, la distancia a la que se encuentra un refugio
dado en los refugios de los habitantes, en comparación con otras especies en el mismo refugio o
con otras poblaciones de la misma especie en diferentes refugios, no es presumiblemente viable.
Aparentemente, se ha producido una expansión asimétrica de los refugios en Australia en el género
de sitella Daphoenositta, en el que las formas occidentales de las zonas de bosque más secas se
extienden regularmente más rápidamente que sus vicarios en los bosques más mesiceros (Mayr,
1963 p. 373). Sin embargo, a pesar de las reservas anteriores, estamos de acuerdo en que si la
hipótesis de refugio es verdadera, la mayoría de las zonas de contacto se encontrarán
aproximadamente a mitad de camino entre los refugios propuestos. "La situación relativamente
simple en África tropical ofrece una posible prueba de esta predicción" (Endler, 1982a p. 642).

Los estudiantes de mamíferos, aves, reptiles y anfibios, y mariposas, reconocen tres áreas de refugio
de bosque de tierras bajas en África Occidental: el Bosque de Guinea Superior (UG), el Bosque de
Guinea Baja Occidental (WLG) y el Este de Guinea Baja (o Este Congo) Bosque (ELG) (Fig. 1). Hall y
Moreau (1970) y Snow (1978) cartografiaron bien las distribuciones de las aves de las tierras bajas
de África en relación con estos refugios, y Endler basa su análisis de las posiciones de contacto de
zonc en los datos presentados en la primera de estas publicaciones. Concluye que "solo el 9 por
ciento de las zonas de contacto [entre taxones forestales] se encuentran entre los refugios
postulados" (1982a p. 643, fig. 35.2). Nuestro análisis de los mismos datos llega a conclusiones
totalmente diferentes. No sabemos cuáles de los varios cientos de taxones asignados por Hall y
Moreau se usan en los cálculos de Endler, pero puede haber usado una muestra inapropiadamente
heterogénea. Afirma, por ejemplo, que "el 52 por ciento de las zonas de contacto se producen entre
formas de bosque y formas que se encuentran fuera del bosque" (1982a p. 643). Tales casos son
irrelevantes para el problema, ya que la hipótesis del refugio forestal se limita a los taxones que
habitan en el bosque de tierras bajas. En otra de las categorías de Endler, donde se encuentran
zonas de contacto con refugios postulados con alambre (que supuestamente representan el 39%
del total), una gran cantidad aparentemente se encuentra entre los taxones de bosques de tierras
bajas y montañas, ya sea en las tierras altas de Camerún o el Congo oriental. Estos son igualmente
irrelevantes, porque nunca se ha sugerido que las formas de montaña evolucionaron en refugios de
bosques de tierras bajas. Dado que la historia de cada especie es algo diferente de la de otras
especies, el agrupamiento de casos no es necesariamente informativo. Por lo tanto, presentamos
un nuevo análisis de las posiciones de la zona de contacto de las aves africanas, en las que
especificamos los taxones que hemos considerado. Examinamos no solo los taxones paseriformes
de Hall y Mo-reau (1970), sino también las formas no paseriformes de Snow (1978).

Hay 222 especies de bosques de tierras bajas o grupos de especies según nuestro análisis de los
mapas en Hall y Moreau (1970) y Snow (1978). Esto incluye 47 formas no paseriformes y 62 formas
paserarias (ver Apéndice) que no son informativas, ya que se producen en todos los bosques de
tierras bajas y no se han desarrollado razas geográficas importantes. Hay cuatro especies de no
paseriformes (Snow, 1978 # 244, 262, 353 y 428) y nueve especies de paseriformes (Hall y Moreau,
1970 # 61, 112, 154, 163, 165, 221,222, 345, 382, y 404) cuyas distribuciones geográficas y zonas de
contacto son complejas y no se explican fácilmente por la hipótesis del refugio, ni por ningún otro
factor conocido en la actualidad. (Sin embargo, se han realizado estudios individuales de algunos de
estos casos complejos; véase Chapín [1948] en Terpsiphone, Erard [1975] en Batís, Payne [1982] en
Vidua, y la reciente revisión de Prigogine [1984]. 100 taxones son consistentes con y apoyan la
hipótesis del refugio. Los hemos agrupado en tres categorías amplias: A) grupos de subespecies o
alospecias ahora en contad, con distintas zonas de contad; B) grupos de subespecies o alospecias
que son endémicas de una o dos de las tres regiones forestales (UG, WLG, ELG) pero que están
ausentes en otros lugares; y los grupos de subespecies Q o allospecies que tienen distribuciones
discontinuas (no existen zonas de contacto). Discutiremos la categoría de categoría A aquí porque
es la categoría analizada específicamente por Endlcr. Catc-gorics B y C analizaremos a continuación
en la sección sobre taxones endémicos y disyuntivos; Estas categorías de taxones no fueron
analizadas por Endler, pero si las incluimos, proporcionan algunas de las pruebas más sólidas a favor
de la hipótesis del refugio.

Los taxones forestales (no pueden ser pasciformes y 15 paseriformes) para los cuales se pueden
determinar fácilmente las zonas de contacto se incluyen en la Tabla 1. Endlcr, como rcmarkcd
anterior, mapea la distribución de dichas zonas de contacto (sobre la base de una variedad no
declarada de taxa), y concluye que “solo el 9% de las zonas de contacto se producen entre los
refugios postulados” (1982a p. 543, fig. 35.2). Nuestro mapa de posiciones de la zona de contacto
(Fig. 2) se encuentra en una conclusión contraria. De las 23 zonas de contacto que identificamos,
seis se encuentran en Dahomey Gap (la barrera de la sabana entre los bosques de Uppcr y Baja
Guinea), otras 15 están también entre Upper y Lower Guinea pero no en Dahomey Gap, y tres están
entre West Lower Guinea. y este de baja guinea. (Los taxones separados por la brecha de Dahomey
no están estrictamente en contacto, pero probablemente lo estarían si el bosque fuera continuo).
Todas estas zonas de contacto son donde la hipótesis del refugio los predije. Por lo tanto,
consideramos la refutada afirmación de Endlcr de que las posiciones de las zonas de contacto no
están de acuerdo con la hipótesis del refugio.

Anchuras de las zonas de contacto

Endler deriva su argumento sccond en contra de la hipótesis del refugio forestal de su tesis de que
los anchos de las zonas de contacto deberían determinarse completamente por el tiempo desde
que se estableció el contacto, el número de generaciones desde ese momento y la "dispersión" o la
distancia del flujo de genes. "Sobre la base de estas suposiciones," las moscas de la mantequilla, con
un tiempo de generación más corto, tendrían un mayor w [ancho de contacto zonc] que las aves
"(1982a p. 646), y los datos disponibles, Endler argües, no son de acuerdo con esta predicción. Por
lo tanto, no apoyan la hipótesis del refugio, ya que la hipótesis del refugio supone que todas las
zonas de contacto se establecieron aproximadamente al mismo tiempo.

Vemos una serie de falacias en el argumento anterior. Primero, la hipótesis del refugio no predice
que todas las zonas de contacto deberían haberse establecido al mismo tiempo. Argumentamos a
continuación que muchos taxones estaban aislados en refugios, pero aún no han entrado en
contacto secundario, mientras que otros taxones aislados en los mismos refugios tienen amplias
zonas de contacto.

Luego, para los taxones en los cuales existen zonas de contacto, los anchos de estas zonas no pueden
evaluarse de manera realista sobre la base de las simples suposiciones de Endler. Los análisis de las
zonas de contacto de las regiones templadas (no hay casos de bosques tropicales bien estudiados),
como la situación entre Corvus corone y C. cor-nix, han revelado una zona de contacto que es muy
estrecha, aunque es evidente Establecido hace muchos miles de años (Meise, 1928). Además, la
parte sur de la zona de Corvus se estableció antes que la parte norte (quizás por más de 1.000 años),
sin embargo, no es más amplia y, de hecho, es incluso más reducida en períodos considerables. Lo
mismo se ha demostrado para muchas otras zonas híbridas de regiones templadas en Europa
(Selander et al., 1969) y América del Norte (Dixon, 1955; Johnson y Johnson, 1985).

¿Por qué consideramos inadecuados los supuestos de Endler sobre el control del ancho de la zona
de contacto? Como señaló Dobzhansky (1941), y como lo han confirmado muchos autores
secundarios desde entonces, a menudo hay una fuerte contra selección contra genes alienígenas
que cruzan una zona híbrida en el rango de una especie hermana. Tal vez esto haya sido mejor
estudiado para el cinturón híbrido entre Mus musculus y M. domesticus en Dcnmark, whcrc Sclander
ct al. (1969) han mostrado la tasa diferencial de la penetración de diferentes genes, y donde Ferris
et al. (1983) han demostrado que las mitocondrias de una de las especies han penetrado cientos de
kilómetros en el rango escandinavo de las otras especies. Los argumentos de Endlcr basados en
consideraciones oréticas no son válidos sin prestar atención al poder de la selección natural y la
resistencia de los genotipos a la invasión de los genes alienígenas. Puede haber casos en los que la
selección carezca relativamente de importancia (ver Barrowclough [1980] en Dendroica), pero estos
casos deben demostrarse empíricamente. Además, como argumentamos a continuación, muchos
taxones fragmentados no han establecido el territorio secundario, y sus características obligan al
rechazo de otra de las suposiciones de Endler, de que todas las zonas del territorio se establecieron
aproximadamente al mismo tiempo. Por lo tanto, la aparente estrechez o el ancho de las zonas de
contacto no entra en conflicto con la hipótesis del refugio forestal.

Incluso si la selección fuera irrelevante para el problema, los cálculos de Endler serían demasiado
imprecisos en el caso africano para ser realistas. Endler hace sus estimaciones de anchos de zona de
contacto con aves principalmente de Hall y Morcau (1970). Sin embargo, el mapa de Hall y Mo-reau
(1970 p. Xi) muestra que son comunes las brechas de 50 a 200 millas entre la recolección de
calidades bajas, y que serían significativas en las consultas de Endler. Además, es bien sabido cuán
dinámicas pueden ser algunas zonas de contacto, cambiando en posición y posición en varios años
o décadas (ver, por ejemplo, el análisis de Vermivora por Gilí [1980]). Los mapas de distribución de
Hall y Moreau son compuestos de más de 100 años de datos y no tienen en cuenta estas condiciones
cambiantes.

Las estimaciones de Endler sobre las discrepancias en el flujo de genes también están sujetas a
controversia. Casi no hay datos reales disponibles para los taxones tropicales en cuestión, y las
generalizaciones entre géneros o familias no son necesariamente limitadas. Como se mencionó
anteriormente, están bien estudiadas, las especies individuales de aves que contienen poblaciones
migratorias y no migratorias que, sin duda, tienen diferencias en las distancias de flujo del gen
promedio.

Taxis endémicos y geográficamente disyuntivos

Dos categorías de taxones de aves forestales africanas, no analizadas por Endler, proporcionan un
apoyo adicional considerable para la hipótesis de refugio. Estas son nuestras categorías B y C
anteriores: taxones endémicos de una o dos de las regiones forestales, pero se encuentran en otros
lugares, y taxones con distribuciones disyuntivas. Discutiremos los taxones en cada una de estas
categorías aquí.

Categoría B: los taxones endémicos de determinadas regiones forestales se enumeran en el Cuadro

2. Cuatro son endémicos del Bosque de Guinea Up-per, cuatro al Bosque de Guinea del Bajo Bajo
Oeste, cuatro al Bosque de Guinea Este Inferior y 17 al Bosque de Guinea Inferior Este. El Bosque de
Guinea Inferior como un todo (Este y Oeste).

Las distribuciones representativas de varios de estos taxones se muestran en la Figura 3. No hay

taxones de bosques de tierras bajas que sean endémicas a las regiones entre refuerzos postulados;
es obvio que estas áreas de endemismo no son aleatorias y están relacionadas con las ubicaciones
de refugio propuestas. Los análisis recientes de Diamond y Hamilton (1980) y Crowe y Crowe (1982)
han llegado exactamente a las mismas conclusiones. Este patrón de distribución es consistente con
el postulado de que los vicarios de estos taxones endémicos en los otros refugios se extinguieron
durante el período de mayor contracción, cuando solo se mantuvieron islas aisladas de hábitats
adecuados. La extinción de las poblaciones insulares es un proceso documentados particularmente
bien.

Categoría C: los taxones forestales que tienen disyuntivas distribuciones proporcionan algunas de
las evidencias más sólidas a favor de la hipótesis de riesgo. Hemos contado con veinte taxones no
paseriformes y 28 taxones paseriformes que parecen tener brechas en sus distribuciones; estos se
enumeran en la Tabla 3, y los rangos de varios se asignan en la Figura 4. Algunos de estos taxones
se han especificado, y algunos se han subspeciado, mientras que otros no han divergido
significativamente. Esto está en conjunto con muchos datos que sugieren que las tasas de
divergencia fenotípica en diferentes taxones no son iguales (Simpson, 1953). Ni nosotros ni otros
trabajadores, por lo que sabemos, responden a la afirmación de Endler (1982a p. 647) de que, según
la hipótesis del refugio, "la alopatía necesariamente conduce a la diferenciación".

Reconocemos que la ausencia de una especie en particular en un área es difícil de demostrar de

manera concluyente, y no nos sorprendería que algunas de estas brechas pudieran reducirse o
cerrarse mediante la recolección adicional. El trabajo reciente de Louette (1984) en las colecciones
del Musec Royal de 1 * Afrique Céntrale en Tervuren, por ejemplo, mostró que 14 taxones que
aparecieron en Hall y Morcau (1970) y Snow (1978) Para ser alopátricos en toda la cuenca del Congo,
en realidad están presentes en pequeñas cantidades en toda la Baja Guinea. Sin embargo, para
muchos otros taxones, Louette no encontró registros adicionales y, por lo tanto, su disyunción de
distribución es aún más compatible. Hay tantos taxones en esta categoría que no todos pueden ser
tomados en cuenta por una recaudación insuficiente. Con mucho, la explicación más simple de estas
distribuciones disyuntivas es que las poblaciones respectivas están aisladas en refugios forestales y
aún no han entrado en contacto secundario.