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Soft neurological signs: Are they of any value in the assessment and diagnosis
of attention deficit hyperactivity disorder?

Article  in  Revista de neurologia · February 2008


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4 authors, including:

Esther Cardo Gloria García-Banda


Hospital Son Llàtzer University of the Balearic Islands
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Mateu Servera
University of the Balearic Islands
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Examining the internal, external, and diagnostic validity of Sluggish Cognitive Tempo View project

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DIFICULTADES DEL APRENDIZAJE

Signos neurológicos blandos:


¿tienen alguna utilidad en la evaluación y diagnóstico
del trastorno por déficit de atención/hiperactividad?
E. Cardo a, S. Casanovas a, G. de la Banda b, M. Servera b

SIGNOS NEUROLÓGICOS BLANDOS: ¿TIENEN ALGUNA UTILIDAD EN LA EVALUACIÓN


Y DIAGNÓSTICO DEL TRASTORNO POR DÉFICIT DE ATENCIÓN/HIPERACTIVIDAD?
Resumen. Introducción. La asociación entre dificultades en las habilidades motoras, la coordinación visuomanual y el com-
portamiento sobreactivo fue descrita mucho antes de que se estableciera como categoría diagnóstica el trastorno por déficit
de atención/hiperactividad (TDAH). Estas alteraciones se han intentado agrupar bajo diferentes terminologías, siendo una de
ellas los signos neurológicos blandos (SNB). Tradicionalmente se ha prestado más atención a los llamados SNB entre la co-
munidad científica europea que en la americana. En la actualidad, muchos neuropediatras y pediatras del desarrollo continúan
considerando que estos déficit, junto con la inatención y la hiperactividad, forman parte de un mismo trastorno. Desarrollo.
En este artículo se intenta realizar una revisión neurobiológica del movimiento, de la posible relación entre las alteraciones
motoras y los procesos cognitivos desde diferentes perspectivas: neuroanatómica, hallazgos en diferentes test de exploración
clínica y modelos experimentales neuropsicológicos. Conclusión. La mayoría de los artículos revisados concluyen que la pre-
valencia de los SNB es muy superior en los niños con TDAH respecto a los controles, por lo que se recomienda su inclusión
en los protocolos de evaluación y diagnóstico de estos trastornos, no sólo para mejorar la sensibilidad y especificidad en el
diagnóstico, sino también para poder evaluar cuáles son las necesidades reales de los pacientes con TDAH. [REV NEUROL
2008; 46 (Supl 1): S51-4]
Palabras clave. Déficit de atención. Hiperactividad. Motricidad. Percepción. Signos neurológicos blandos.

INTRODUCCIÓN raciones en el desarrollo de la coordinación en niños con tras-


Tras más de cien años desde la primera descripción del síndro- tornos hipercinéticos. Sólo en el apartado de diagnóstico dife-
me hipercinético por parte de Sir George Still, nos encontra- rencial, el DSM-IV refiere que la presencia de las dificultades
mos con infinidad de trabajos sobre el tema, desde todas las en la realización de movimientos hábiles en los niños con tras-
ópticas posibles, sin embargo todavía persisten dificultades, la- torno por déficit de atención/hiperactividad (TDAH) se atribu-
gunas y polémicas. Hay múltiples definiciones del trastorno, ye a los síntomas de inatención e impulsividad más que a una
pero quizá en la propuesta de Barkley [1] se intuye la discre- alteración motora, y permite la realización de ambos diagnósti-
pancia entre el fenómeno y su comprensión: ‘El TDAH es un cos. Sin embargo, los datos más recientes demuestran que alte-
trastorno del desarrollo caracterizado por unos niveles evoluti- raciones en los movimientos hábiles o motrices finos detecta-
vamente inapropiados de problemas atencionales, sobreactivi- dos en niños con TDAH se asocian a un déficit motor específi-
dad e impulsividad. Normalmente surgen ya en la primera in- co y no se pueden atribuir de forma exclusiva a los síntomas de
fancia, son de naturaleza relativamente crónica y no pueden ex- inatención o hiperactividad [3].
plicarse por ningún déficit neurológico importante ni por otros En la actualidad, muchos neuropediatras y pediatras del de-
de tipo sensorial, motor o del habla, sin que tampoco se detec- sarrollo continúan considerando que estos déficit, junto con la
te retraso mental o trastornos emocionales graves. Estas difi- inatención y la hiperactividad, forman parte de un mismo tras-
cultades guardan una gran relación con una dificultad para se- torno. En este artículo se intenta realizar una revisión neurobio-
guir las «conductas gobernadas por reglas» y con problemas lógica del movimiento, de la posible relación entre las alteracio-
para mantener una forma de trabajo consistente a lo largo de nes motoras y los procesos cognitivos desde diferentes perspec-
períodos de tiempo más o menos largos’. En ninguna de las de- tivas: neuroanatómica, hallazgo en los modelos clínicos y en los
finiciones del trastorno ni en los propios criterios diagnósticos modelos experimentales neuropsicológicos.
de la cuarta edición del Manual diagnóstico y estadístico de los
trastornos mentales (DSM-IV) [2] se mencionan las dificulta-
des motoras. La definición del DSM-IV no aporta ningún dato BASES NEUROBIOLÓGICAS DEL MOVIMIENTO
sobre la evidencia de muchos trabajos europeos en los que se Para poder entender de forma adecuada el papel de los trastor-
demuestra una mayor frecuencia de trastornos motores o alte- nos motores en el espectro de manifestaciones del TDAH, es
preciso realizar una evaluación de la anatomía cerebral y de las
áreas específicas del sistema nervioso que se ven involucradas
Aceptado: 16.01.08.
a
en la producción del movimiento.
Laboratorio de Neurociencias IUNICS. Hospital Son Llàtzer. b Departa-
mento de Psicología. Facultad de Psicología. Universitat de les Illes Balears.
El lóbulo frontal representa una tercera parte de la corteza
Palma de Mallorca, Baleares, España. cerebral humana. Es la estructura cerebral que más se ha desa-
Correspondencia: Dra. Esther Cardo. Laboratorio de Neurociencias IUNICS. rrollado filogenéticamente con respecto al resto de los mamífe-
Hospital Son Llàtzer. Ctra. Manacor, km 4. E-07171 Palma de Mallorca. ros. Podríamos resumir de una forma simplista las funciones
Fax: +34 871 202 290. E-mail: ecardojalon@gmail.com fundamentales del lóbulo frontal en tres grandes bloques: fun-
© 2008, REVISTA DE NEUROLOGÍA ción ejecutiva superior, regulación emocional y control del mo-

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E. CARDO, ET AL

vimiento. Las funciones ejecutivas se pueden definir como las trabajos realizados sobre la distribución del flujo sanguíneo ce-
habilidades necesarias para realizar una actividad propositiva, rebral durante la realización de tareas motoras [6]. Dicho es-
dirigida a una meta. Son los procesos cognitivos involucrados tudio demostró que el aumento del flujo sanguíneo en la corteza
en la planificación, en el mantenimiento de una meta determina- cerebral depende de la complejidad de la tarea motora. Los
da, en el control de los impulsos, en la memoria de trabajo y en movimientos sencillos (golpear con un dedo) sólo activaban
el control de la atención [1]. La regulación emocional se puede la CMP; la secuencia de movimientos (alternancia digital), la
definir como la capacidad de un sujeto de manifestar emociones CMP y la CPM, y los movimientos que requieren planificación
en un contexto e intensidad adecuados para responder a señales (trazar con el dedo un trayecto en un laberinto) requieren la co-
sociales de forma competente [4]. El control del movimiento es ordinación de movimientos en relación con un objetivo y acti-
el proceso encargado de la secuenciación y planificación moto- van la CMP, la CPM y la CPF, y también se activaban áreas de
ra, integrando la información del lóbulo frontal, parietal, tempo- la corteza parietal y temporal.
ral, ganglios de la base y cerebelo para realizar movimientos
precisos, eficaces y efectivos.
El movimiento tiene un control jerárquico que fue descrito ALTERACIONES NEUROANATÓMICAS
por primera vez por John Hughlings-Jackson [5]. La conducta EN PACIENTES CON TDAH
de coger una taza implica que el sistema visual inspecciona qué Estudios estructurales de resonancia magnética craneal en pa-
parte debe agarrar. La información pasa de la corteza visual a cientes con TDAH muestran una disminución global del volu-
las zonas motoras corticales, que planifican e inician el movi- men cerebral, que parece ser un déficit no progresivo, presumi-
miento enviando instrucciones a la médula espinal, que contro- blemente originado en factores genéticos tempranos en el desa-
la los músculos del brazo y de la mano. Cuando agarramos la ta- rrollo y factores ambientales [7]. También presentan –al menos
za, la información de los receptores sensoriales viaja hasta la en un porcentaje significativo de casos– una disminución del
médula espinal y a las regiones sensoriales corticales que con- volumen estructural de la CPF derecha, el núcleo estriado, espe-
trolan el tacto. La corteza sensorial informa a la corteza motora cialmente el núcleo caudado [7], y en las mismas zonas, con
que sostiene la taza. En el control de este movimiento intervie- cierta asiduidad, se ha detectado una menor actividad eléctrica,
nen los ganglios de la base, que regulan la cantidad de fuerza re- un menor flujo sanguíneo y una alteración en la disponibilidad
querida para cada movimiento particular, y el cerebelo, que co- de dopamina y noradrenalina. No obstante, en bastantes casos,
labora regulando la secuencia temporal (sincronización) y corri- las técnicas de exploración a través de la neuroimagen no detec-
ge errores de movimiento (precisión). Estos niveles actúan co- tan ningún tipo de problema relevante en niños con TDAH, y
mo un todo en el control del movimiento. que gran parte de las evidencias de disfunción bioquímica se
El lóbulo frontal es responsable de planificar e iniciar se- deben a datos indirectos (buena respuesta a psicofármacos) [8].
cuencias de conductas para la ejecución del movimiento. Se di- Una de las regiones más prometedoras e inesperadas en el TDAH
vide en tres áreas: corteza prefrontal (CPF), corteza premotora tiene relación con el cerebelo y sus conexiones con los circuitos
(CPM) y corteza motora primaria (CMP). La CPF planifica corticoestriado y talamocortical, que elige, inicia y desarrolla
conductas complejas, especifica el objetivo hacia el que deben complejas respuestas motoras y cognitivas. En este sentido, se
dirigirse los movimientos. No especifica los movimientos preci- han observado alteraciones estructurales en lóbulos VIII-X del
sos que deben realizarse. La CPM produce las secuencias com- cerebelo en niños con TDAH [9].
plejas de movimiento apropiadas para la tarea, y la CMP espe- Por otra parte, los estudios neurofisiológicos han aportado
cifica los detalles de cómo debe realizarse el movimiento. Es la resultados de gran interés, aunque tampoco definitivos, en los
responsable de ejecutar los movimientos hábiles. que implican una participación en los circuitos afectados en
A su vez, la CPF se divide en diversas regiones: dorsolateral, TDAH que incluye, además de la CPF, los ganglios basales y el
orbitofrontal y medial o cíngulo anterior. Estas regiones están cerebelo [10].
conectadas con diversas estructuras subcorticales –núcleo es- Muchos autores coinciden en destacar que los problemas en
triado (caudado y putamen, pálido y tálamo), formando circui- la ejecución motora, el TDAH y otros trastornos del aprendizaje
tos subcorticales. Hay cinco circuitos subcorticales reconocidos: compartirían una misma base genética [11]. En un estudio para
uno motor, que se origina en el área suplementaria motora; un intentar dilucidar el posible origen genético de estos problemas,
circuito oculomotor, que parte del área 8, y tres más que parten se valoró la fluidez y adaptabilidad motora tanto en niños con
de las distintas regiones de la CPF (dorsolateral, orbitofrontal y TDAH como en familiares de primer grado sin diagnóstico
medial o cíngulo anterior). Distintos perfiles cognitivos, con- de TDAH mediante dos tareas de control motor con ‘la tarea
ductuales y emocionales están asociados a estos circuitos. neuropsicológica de Ámsterdam’ [12]. La tarea de fluidez moto-
Por ejemplo, una lesión unilateral de la CPM deteriora la ra consistía en completar un recorrido (trayecto) automatizado
ejecución de una tarea que requiere ambas manos. En la lesión familiar para el sujeto, mientras que en la tarea de adaptabilidad
de la CMP, los pacientes tienen dificultades para dar a sus dedos motora, el sujeto debía realizar adaptaciones y ajustes del movi-
la forma adecuada para ejecutar la pinza y, por lo tanto, emplean miento de forma continua para completar una trayectoria impre-
en su lugar la presión de potencia [6]. decible y aleatoria. En los resultados se observó que tanto los ni-
La función del lóbulo frontal implica, por consiguiente, la ños con TDAH como sus hermanos obtenían peores resultados
ejecución de movimientos precisos, la planificación de los mo- en las tareas no automatizadas (adaptabilidad motora) con res-
vimientos y la coordinación de diferentes partes del cuerpo para pecto a los controles. Sólo los niños con TDAH realizaron signi-
llevarlos a cabo. Estas regiones del lóbulo frontal están relacio- ficativamente peor la tarea de movimiento automatizada, mos-
nadas jerárquicamente. La CPF formula un plan de acción e ins- trando una menor fluidez motora. Estos resultados sugieren que
truye a la corteza motora para que organice la secuencia apro- los déficit motores controlados por la CPF estarían asociados
piada de la conducta. Parte de esta evidencia se deriva de los con una susceptibilidad genética para presentar TDAH.

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DIFICULTADES DEL APRENDIZAJE

Esta hipótesis también se apoya en los estudios de comorbi- gieren que existe una disfunción motora asociada en los pacien-
lidad; así, la mayoría de los autores encuentran que cerca del tes con TDAH, pero no especifica si esa dificultad se debe a un
50% de los niños con TDAH experimenta problemas motores problema en la planificación motora, en la preparación motora o
[3,10,13]. en el ajuste motor.
Estudios de medidas clínicas de disfunción motora Estudios experimentales en disfunción motora
Aunque la conexión entre los TDAH y los trastornos de la coor- En otro estudio, utilizando un equipo que registraba el trazado
dinación motora han sido reconocidos y comunicados durante del movimiento [25], los autores demostraron que los niños con
más de 100 años, existen muy pocos estudios de investigación TDAH mostraban una mayor variabilidad en la velocidad del
serios que evalúen de forma objetiva la relación de estos dos movimiento. Observaron, además, que los niños con TDAH, en
procesos. Dichas alteraciones se han intentado agrupar bajo di- comparación con los controles, presentaban un mayor número
ferentes terminologías, una de las cuales es la de signos neuro- de sacudidas en estos movimientos y requerían un tiempo ma-
lógicos blandos (SNB). Los signos neurológicos blandos se de- yor cuando tenían que cambiar la dirección del movimiento. Es-
finen como anormalidades en la exploración neurológica en au- tos resultados son consistentes con una posible disfunción ce-
sencia de otras características de trastornos neurológicos. Están rebelosa en TDAH. No obstante, otros autores muestran una
asociados con el comportamiento, la coordinación, la velocidad adaptación motora normal, tras el uso de prismas en niños con
motora y movimientos anormales o asociados [14]. Los SNB TDAH, hecho que sugiere la existencia de una afectación en el
medidos con más frecuencia son la esterognosia, la grafestesia, mecanismo inhibitorio del caudado [26].
la disdiadococinesia, los movimientos en espejo, la velocidad En otro estudio, en el que se utilizaba una tarea de golpeteo
motora y los movimientos involuntarios. secuencial, se comparaban un grupo de TDAH, TDAH y tras-
Tradicionalmente se ha prestado más atención a los llama- tornos del desarrollo de la coordinación (TDC) con controles
dos SNB entre la comunidad científica europea que en la ameri- [19], y encontraron que ambos grupos realizaban la tarea signi-
cana. El grupo suizo liderado por Gilberg ha ido demostrando ficativamente más lenta que los controles. Sin embargo, el gru-
en múltiples trabajos la validez predictiva de la evaluación mo- po que se asociaba a TDC tenía peores resultados en el tiempo
tora en niños con dificultades de atención, control motor y per- de reacción inicial y ejercitaba un mayor pico en la fuerza del
cepción, acuñando el término ‘DAMP’ [3]. Una gran variedad golpeteo con respecto a controles y pacientes con TDAH. Las
de test neurológicos han demostrado que los niños con TDAH alteraciones en los picos de fuerza en las acciones motoras ya se
se diferencian de los grupos control. Entre ellos se pueden in- habían descrito en los niños con TDC, y fue explicada por un
cluir secuenciación y repetición de movimientos [15], alteracio- déficit en el output de la ejecución motora [23,27].
nes en la motricidad fina, que se asocia especialmente con el
subtipo inatento [3], alteración en la coordinación [16], control
del movimiento –especialmente sin guía visual– [17], balanceo CONCLUSIÓN
pobre [18], ritmo y control de fuerza deficientes en tarea de gol- La mayoría de los estudios revisados demuestran una afectación
peteo secuencial [19], movimientos excesivos [20], adquisición motora en un gran porcentaje de niños con TDAH respecto a los
de habilidades motoras [21] y enlentecimiento central en el controles, por lo que se recomienda su inclusión en los protoco-
tiempo de conducción motora [22]. Los autores demuestran los de evaluación y diagnóstico de estos trastornos, no sólo para
que, aumentando el intervalo entre el inicio de la fuerza y el pi- mejorar la sensibilidad y especificidad en el diagnóstico, sino
co, aumentaban los errores y la variabilidad en el movimiento también para poder evaluar cuáles son las necesidades reales de
en niños con TDAH [22]. Analizando de forma específica los los pacientes con TDAH. Los neuropediatras y pediatras deben
subtipos, se observó que los niños con TDAH combinado pre- reconocer y evaluar las dificultades motoras y de coordinación
sentan dificultades en habilidades motoras gruesas, mientras de estos pacientes y realizar recomendaciones apropiadas.
que el subtipo inatento mostraba mayores dificultades en motri- Sin embargo, no todos los niños con TDAH presentan alte-
cidad fina en los test de destreza manual [23]. Sin embargo, ración en estos procesos. En este sentido, futuras investigacio-
Leung [24] no encontró diferencias en una muestra de niños nes que utilicen técnicas más avanzadas de análisis podrán ayu-
chinos de Hong Kong. La mayoría de los estudios clínicos su- dar a diferenciar los procesos motores de forma más específica.

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SOFT NEUROLOGICAL SIGNS: ARE THEY OF ANY VALUE IN THE ASSESSMENT


AND DIAGNOSIS OF ATTENTION DEFICIT HYPERACTIVITY DISORDER?
Summary. Introduction. The association between difficulties on motor skills, visual-hand coordination and excess motor
activity was described previously of being established the attention-deficit/hyperactivity disorder (ADHD) as a diagnostic
category. These disorders have been grouped under different terminologies, being one of them the soft neurological signs
(SNS). Traditionally, the European scientific community has put more attention on the SNS than the American one. However,
nowadays there are a lot of neuropediatrician and community pediatrician that continue to think that those deficits, together
with inattention and hyperactivity, form part of the same disorder. Development. In this article we have tried to do a neuro-
biological revision of the movement and the possible relationship between motor problems and cognitive processes from
different points of view: neuroanatomical, findings on different clinical examination tests and neuropsychological experimental
models. Conclusion. Most of the revised articles conclude that the SNS prevalence is greater in ADHD children compared with
control. Therefore we recommend to include the SNS in the evaluation and diagnosis protocols of these disorders in order to
improve the sensitivity and specificity of the diagnosis and to be able to evaluate the real needs of the ADHD patients. [REV
NEUROL 2008; 46 (Supl 1): S51-4]
Key words. Attention deficit. Hyperactivity. Motricity. Perception. Soft neurological signs.

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