Você está na página 1de 275

1

2
UNIVERSIDADE DE SÃO PAULO
INSTITUTO DE BIOCIÊNCIAS

BOTÂNICA NO INVERNO 2018

Organizadores

Laboratório de Algas Marinhas Laboratório de Fisiologia do


Fábio Nauer da Silva Desenvolvimento Vegetal
Nuno Tavares Martins Bruno Nobuya Katayama Gobara
Laboratório de Anatomia Vegetal Frederico Rocha Rodrigues Alves
Leyde Nayane Nunes dos Santos Silva Renata Callegari Ferrari
Erika Prado Maximo Laboratório de Sistemática, Evolução e
Laboratório de Biologia de Sistemas Biogeografia de Plantas Vasculares
Daniele Silva Pereira Rosado Aline Possamai Della
Laboratório de Fitoquímica Andressa Cabral
Gislaine das Neves Sacramento

Professora responsável
Profa. Dra. Cláudia Maria Furlan

Autores
Aline Possamai Della Luana Jacinta Sauthier
Allyson Eduardo Nardelli Luíza Teixeira Costa
Andressa Cabral Maria Camila Medina Montes
Annelise Frazão Maria Carolina Las-Casas e Novaes
Antônio Azeredo Coutinho Neto Mariana Maciel Monteiro
Augusto Giaretta Mariana Sousa Melo
Bianca Kalinowski Canestraro Matheus Colli-Silva
Bruno Lenhaverde Sandy Milena de Godoy Veiga
Camila Dellanhese Inácio Natalie do Valle Capelli
Carmen Lucia Gattás Nuno Tavares Martins
Eduardo Damasceno Lozano Pamela Santana
Ellenhise Ribeiro Costa Pâmela Tavares da Silva
Emanuelle Lais dos Santos Patrícia Guimarães Araújo
Erika Prado Maximo Priscila Pires Bittencourt
Fábio Nauer Raquel Paulini Miranda
Filipe Christian Pikart Rebeca Laino Gama
Gisele Alves Renata Callegari Ferrari
Jéssica Nayara Carvalho Francisco Sabrina Gonçalves Raimundo
José Hernandes Lopes Filho Sebastião Maciel do Rosário
Juan Pablo Narváez-Gómez Tiphane Andrade Figueira
Juliana Lovo Valéria Ferrario Bazalar
Karoline Magalhães Vanessa Ariati
Leyde Nayane Nunes dos Santos Silva Vinícius Daguano Gastaldi
Lorena Bueno Valadão Mendes

São Paulo
2018

3
Imagem de fundo da capa: Colagem da folha diafanizada de Tetrapterys mucronata Cav., uma
das espécies de Malpighiaceae estudadas no projeto de doutorado da discente Leyde Nayane Nunes
dos Santos Silva, do programa de Ciências Biológicas (Botânica) da Universidade de São Paulo.

VIII Botânica no Inverno 2018 / Org. Aline Possamai Della [et al.]. – São Paulo: Instituto de
Biociências da Universidade de São Paulo, Departamento de Botânica, 2018. 275 p. : il.

ISBN Versão online: 978-85-85658-77-9

Inclui bibliografia

1. Biodiversidade e Evolução. 2. Estrututa e Desenvolvimento. 3. Recursos Econômicos


Vegetais. 4. Ensino em Botânica.

VIII Botânica no Inverno 2018.

4
PREFÁCIO

Fundado em 1934 pelo professor Felix Kurt Rawitscher, o Departamento de Botânica do


Instituto de Biociências da Universidade de São Paulo atualmente é referência em nível internacional
de pesquisa e ensino. Possui uma equipe formada por 28 docentes (3 aposentados), os quais estão
distribuídos em 8 áreas de conhecimento. Apresenta como infraestrutura 11 laboratórios, um herbário
com a coleção de plantas vasculares, algas e madeiras estimado em 300.000 espécimes e, um fitotério,
com uma coleção de plantas vivas para uso didático, estufas e casas de vegetação. Somando-se ao
grande número de pós-graduando (dentre esses, estrangeiros) e a alta atividade científica dessa
comunidade, a Pós-Graduação de Botânica possui conceito CAPES 7, o mais alto entre as botânicas
do país.
Realizado desde o ano de 2011, o curso de Botânica no Inverno, é uma iniciativa dos pós-
graduandos que visa divulgar esse trabalho realizado no Departamento de Botânica, possibilitando o
futuro acolhimento de alunos (potenciais) pesquisadores ao seu corpo discente.
Na VIII edição, o Curso de Botânica no Inverno pretende, com os alunos de graduação e
recém-formados, revisar e atualizar conceitos fundamentais das subáreas Anatomia Vegetal,
Educação em Botânica, Ficologia, Fisiologia Vegetal, Fitoquímica, Sistemática e Taxonomia
Vegetal, além de proporcionar a experiência de vivenciarem as atividades realizadas em nossos
laboratórios, despertando o primeiro interesse dos possíveis futuros acadêmicos em projetos de
pesquisa do Departamento.
Para a realização do VIII Botânica no Inverno, agradecemos à Universidade de São Paulo, à
direção do Instituto de Biociências, à chefia do Departamento de Botânica, à Comissão Coordenadora
do Programa de Pós-graduação em Botânica, as agências de fomento FAPESP, CAPES e CNPq.

O conteúdo dos capítulos é de responsabilidade dos respectivos autores.

Desejamos a todos um bom curso.


Comissão Organizadora do VIII Botânica no Inverno

5
ÍNDICE
PREFÁCIO. ........................................................................................................................................................................5
PARTE I: DIVERSIDADE E EVOLUÇÃO
Capítulo 1: Origem e evolução do cloroplasto. .....................................................................................................................8
Capítulo 2: Criptofíceas: um pequeno grupo de grande importância. .................................................................................13
Capítulo 3: Macroalgas marinhas: técnicas de cultivo e aplicação. ....................................................................................20
Capítulo 4: Ecologia de costões rochosos: metodologias de amostragem e monitoramento. ..............................................29
Capítulo 5: Mudanças climáticas e os efeitos sobre macroalgas marinhas. ........................................................................46
Capítulo 6: Macroalgas e suas aplicações biotecnológicas. ...............................................................................................51
Capítulo 7: Morfologia e ecologia das briófitas. .................................................................................................................67
Capítulo 8: Tópicos gerais sobre licófitas e samambaias. ...................................................................................................77
Capítulo 9: Herbáceas de sub-bosque. ................................................................................................................................94
Capítulo 10: Inferindo a história evolutiva de organismos: dos fundamentos básicos da obtenção dos dados à reconstrução
de uma hipótese filogenética. ...........................................................................................................................................102
Capítulo 11: Fundamentos de taxonomia vegetal. ............................................................................................................125
Capítulo 12: Biogeografia neotropical: história e conceitos. ............................................................................................145

PARTE II: ESTRUTURA E DESENVOLVIMENTO


Capítulo 13: Bases de anatomia para compreensão de aspectos funcionais da madeira. ...................................................168
Capítulo 14: Estruturas secretoras.....................................................................................................................................175
Capítulo 15: Interação planta-animal: uma pequena abordagem sobre os mecanismos por detrás dos mutualismos ........193

Capítulo 16: Genômica e elementos de transposição ..............................................................................................200

PARTE III: RECURSOS ECONÔMICOS VEGETAIS


Capítulo 17: Fatores que influenciam no desenvolvimento das plantas: Água e Macronutrientes. ...................................211
Capítulo 18: Reações luminosas da fotossíntese: produzindo NADPH e eletricidade. .....................................................226
Capítulo 19: Estresse hídrico em plantas: aspectos morfofisiológicos, adaptações e mecanismos de resposta. ................235

PARTE IV: ENSINO EM BOTÂNICA


Capítulo 20: Precisamos falar sobre a Bioinformática. .....................................................................................................246
Capítulo 21: Educomunicação como ferramenta de Educação Ambiental: Projeto Ecossistemas Costeiros. ...................262

6
Parte I

DIVERSIDADE E EVOLUÇÃO

7
CAPÍTULO 1
Origem e evolução dos cloroplastos
Karoline Magalhães (Universidade de São Paulo)
Fábio Nauer (Universidade de São Paulo)

A diversidade biológica encontrada atualmente em nosso planeta está classificada em três


domínios, Archaea, Bacteria e Eukarya, sendo os dois primeiros procariontes e o último eucarionte.
As células de eucariontes são fruto do processo de endossimbiose que ocorreu há mais de 1.4 bilhões
de anos. Nesse processo, um endossimbionte foi retido e integrado à célula hospedeira, originando a
mitocôndria. Toda a diversidade biológica encontrada dentro de Eukarya descende deste único
processo de endossimbiose.
Os processos endossimbiose podem impactar dramaticamente a arquitetura celular e genômica
das células envolvidas. Ao longo do processo de estabelecimento de endossimbiose, parte do material
genético do endossimbionte é transferido para o núcleo principal da célula hospedeira. Tal fato resulta
na diminuição dos genomas organelares, assim como reestruturação genética nessas organelas.
Consequentemente, mitocôndrias e cloroplastos passam a ser dependentes de proteínas produzidas
pelo núcleo, que são marcadas para realizarem funções como expressão, reparo e replicação dentro
nessas organelas.
A endossimbiose teve uma ampla influência sobre a diversificação das linhagens de
eucariontes. Há teorias que defendem que o processo foi fundamental para o surgimento do sistema
de endomembranas e da origem do núcleo dos eucariontes. As células procariontes são cerca de 10
vezes menores que os eucariontes e assim exigem um outro nível de compartimentação para seu
funcionamento. A capacidade de criar um fagócito por meio de uma invaginação celular, que fosse
capaz de envolver partículas tão grandes quanto bactérias, foi crucial para a evolução dos eucariontes.
A fotossíntese surgiu originalmente nas cianobactérias (algas azuis) há aproximadamente 3.5
bilhões de anos. Esses organismos foram responsáveis pela oxigenação da atmosfera, permitindo a
colonização do ambiente terrestre e modificando completamente o clima na Terra. Após o surgimento
das células eucariontes, a endossimbiose envolvendo cianobactérias entram em cena. Chamamos de
endossimbiose primária, aquela na qual um organismo eucarionte heterotrófico englobou e reteve
uma cianobactéria, culminando no surgimento dos cloroplastos. Acredita-se que um único processo
de endossimbiose primária deu origem à Archaeplastida (Figura 1). Tal grupo compreende a
importantes linhagens que conhecemos atualmente, são as glaucófitas, rodofíceas (algas vermelhas)
e clorofíceas (algas verdes e plantas terrestres).

8
A partir do processo de endossimbiose primária, os primeiros cloroplastos surgiram.
Posteriormente, processos de endossimbiose envolvendo dois eucariontes se iniciaram. Em processos
distintos de endossimbiose secundária envolvendo uma alga verde ancestral como endossimbionte,
as chlorarachniofítas e euglenofíceas adquiriram seus plastídios (Figura 1). As características das
células hospedeiras dos dois grupos é bastante distinta. Enquanto as euglenofíceas estão
proximamente relacionadas aos tripanossomídeos e leishmanias (Discicristata), as chlorarachniofítas
são relacionadas aos foraminíferos e radiolários (Rhizaria).
Embora filogenia dos plastídios secundários verdes já seja melhor compreendida, a história
dos grupos com plastídios derivados de algas vermelhas ainda é controversa. Não há consenso sobre
quantos eventos de endossimbiose originaram as linhagens de plastídios vermelhos. Inicialmente,
acreditava-se que um único evento de endossimbiose secundária envolvendo uma alga vermelha e
um hospedeiro heterotrófico se diversificou e deu origem as linhagens atuais de criptofíceas,
dinoflagelados, haptofíceas e heterocontes. Esse grupo foi chamado Chromoalveolata. Outra teoria
proposta para a evolução dos plastídios vermelhos, supõe que dois eventos distintos deram origem às
linhagens vermelhas atuais. As haptofíceas e criptofíceas são fruto de um único evento de
endossimbiose, sendo agrupadas em Hacrobia. Já os heterocontes teriam adquirido seus plastídios em
um evento separando.
Entretanto, trabalhos recentes utilizando filogenômica nuclear não embasam tais teorias.
Recentemente, uma nova teoria sobre a origem e evolução dos plastídios secundários vermelhos foi
proposta, em que propõe que as criptofíceas adquiriram seus cloroplastos por meio de um único
evento de endossimbiose secundária com uma alga vermelha. Posteriormente, um eucarionte
heterotrófico englobou uma criptofícea, originando plastídios terciários dos heterocontes. A partir de
então, outro eucarionte heterotrófico englobou o heteroconte (plastídio terciário) em um processo de
endossimbiose quaternária, dando origem a linhagem das haptofíceas (Figura 2). Entretanto, muito
ainda precisa ser investigado para se chegar a um consenso sobre a evolução dos grupos de
organismos que possuem plastídios de algas vermelhas. Os dinoflagelados são constantemente
excluídos dessas analises.

9
Figura 1. Representação esquemática dos processos de transferência lateral dos plastídios nas atuais linhagens de
eucariontes

10
Figura 2. Representação das teorias atuais sobre a origem dos plastídios derivados de algas vermelhas.

11
Referências
Burki, F., Kaplan, M. Tikhonenkov, D., Zlatogursky, V., Minh, B. Q., Radaykina, L., Smirnov, A.,
Mylnikov, A. P., Keeling, P. J. 2016. Untangling the early diversification of eukaryotes; a
phylogenomic study of the evolutionary origins of Centrohelida, Haptophyta and Cryptista.
Proceedings of the Royal Society Biological Sciences, v. 283, n. 1823, p. 20152802.
Charrier, B., Bail, A., Reviers, B. 2012. Plant Proteus: Brown Algal Morphological Plasticity And
Underlying Developmental Mechanisms. Trends In Plant Science, August 2012, Vol. 17, No.
8.
Graham, L.E.; Graham, J.M. & Wilcox, L.W. 2009 Algae. 2. ed. Pearson Benjamin Cummings, 616
p.
Guimarães, S.M.P.B. 1990 Rodofíceas marinhas bentônicas do Estado do Espírito Santo: ordem
Cryptonemiales. Tese de Doutorado, Universidade de São Paulo, São Paulo, 275 p.
Guiry, M.D. 2011 The seaweed site: information on marine algae (Online). Acesso em 02 de junho
de 2012.
Knoll, A.H. The Multiple Origins Of Complex Multicellularity. Annu. Rev. Earth Planet. Sci. 2011.
39:217–39.
Lee, R.E. 2008 Phycology. 4ª ed. Cambridge University Press, 547 p.
Paula, E.J.; Plastino, E.M.; Oliveira, E.C.; Berchez, F.; Chow, F. & Oliveira, M.C. 2007 Introdução
à Biologia das Criptógamas. Instituto de Biociências da Universidade de São Paulo,
Departamento de Botânica, São Paulo, SP, 184 p.
Smith, D. R., Keeling, P. J. 2015. Mitochondrial and plastid genome architecture: reoccurring themes,
but significant differences at the extremes. Proceedings of the National Academy of Sciences,
p. 20144049.
Spalding, M.D., Fox, H.E., Allen, G.R., Davidson, N., Ferdaña, Z.Z., Finlayson, M., Halpern, B.S.,
Jorge, M.A., Lombana, A., Lourie, S.A., Martin, K.D., Mcmanus, E., Molnar, J., Recchia, C.A.,
Robertson, J. 2007. Marine Ecoregions of the World: A Bioregionalization of Coastal and Shelf
Areas. BioScience 57(7): 573-583.

12
CAPÍTULO 2
Criptofíceas: um grupo pequeno de grande importância
Karoline Magalhães (Universidade de São Paulo)

Cryptophyceae, ou criptofíceas, é uma linhagem monofilética de organismos


majoritariamente fotossintéticos. Algumas formas com plastídios sem cor (leucoplastos) podem
ocorrer no gênero Cryptomonas. Há também espécies heterotróficas do gênero Goniomonas, que não
possuem plastídios. Em estudos recentes, as criptofíceas são colocadas como irmãs de linhagens
heterotróficas, como katableparídeos, telonemídeos e palpitia, que juntos formam o clado Cryptista.
Entretanto, não há uma teoria consenso a respeito do relacionamento das criptofíceas com as demais
linhagens de autótrofos cujos plastídios são derivados de algas vermelhas e ainda há debate na
literatura cientifica a respeito deste tema.
Inicialmente, o grupo foi classificado junto com as haptofíceas e heterocontes, como
Chromista. Tal hipótese de classificação foi baseada em características compartilhadas pelos três
grupos, como o armazenamento de β1-3 glicano no citoplasma, a presença de clorofila c nos
tilacóides, aliado ao fato dos plastídios serem revestidos por quatro membranas (duas extras). A
relação de ancestralidade dos plastídios dessas linhagens também foi confirmada por meio de dados
filogenômicos dos cloroplastos. Entretanto, trabalhos filogenômicos utilizando os genomas do núcleo
e da mitocôndria indicam que Cryptista (criptofíceas e outras linhagens heterotróficas) é grupo irmão
de Archaeplastida.
As criptofíceas são organismos unicelulares e biflagelados. Suas células são assimétricas,
devido a inserção de um par de flagelos ligeiramente distintos. O flagelo maior (dorsal) é geralmente
adornado por duas fileiras de mastigonemas, enquanto o flagelo menor com apenas uma fileira
(Figura 1). Próximo a inserção dos flagelos, uma citofaringe, que é uma invaginação celular, se
estende para o interior da célula. Alguns táxons podem ter uma abertura dessa citofaringe (gullet),
chamada de sulco (furrow), que pode ser parcial ou total. Ejectiossômios, que são organelas
explosivas, estão dispostos ao redor da região da citofaringe/ sulco. Eles também são encontrados
entre as placas do periplasto em outras regiões da célula. Supõem- se que os ejectiossômios sejam
organelas relacionadas a fuga e defesa contra injurias, e esses são diferentes dos tricocistos dos
dinoflagelados.
O periplasto cobre as células das criptofíceas e é organizado em duas camadas de proteínas
que revestem a membrana plasmática por dentro (componente interno do periplasto-CIP) e por fora
(componente externo do cloroplasto-CEP). As formas das placas do periplasto variam entre as

13
linhagens de criptofíceas e são muitas das vezes usadas como caracteres taxonômicos do grupo. A
mitocôndria é unitária e tem forma tubular, que pode ser não ramificada à até complexas formas
ramificadas. A mitocôndria se dispõe ao longo das demais organelas. O núcleo principal da célula
está sempre disposto na parte antapical da célula (Figura 1).

Figura 1. Morfologia básica das células fotossintetizantes de criptofíceas. (Am) amido, (Ci) citofaringe, (Cl) cloroplasto,
(E) ejectiossômios, (F) flagelos, (M) mastigonemas, (Pi) pirenoide, (Nu) núcleo, (V) vestíbulo.

As criptofíceas surgiram por meio de um processo de endossimbiose, cujo endossimbionte foi


uma alga vermelha (Figura 2). Consequentemente, seus plastídios são complexos e têm algumas
características únicas. Quatro membranas envolvem os cloroplastos das criptofíceas. Os dois pares
de membranas externas correspondem ao retículo endoplasmático, e o par de membranas interno são
do envelope do cloroplasto. A membrana formada pelo vacúolo durante o englobamento do
endossimbionte parece ter se fundido com o envelope nuclear.
A grande maioria das espécies tem um único cloroplasto parietal lobado, com um pirenoide
conspícuo (Figura 1). Os pigmentos fotossintéticos do grupo são clorofilas a e c, ficobiliproteínas e
carotenoides. As ficobiliproteínas não estão dispostas em ficobilissomos, a despeito das algas
vermelhas e cianobactérias. Existem estudos que indicam que todos os tipos de ficobiliproteínas
encontrados nas criptofíceas são originalmente derivados uma ficoeritrina, visto que a aloficocianina
e ficocianina foram perdidas ao longo do processo evolutivo.

14
Figura 2. Representação esquemática do processo evolutivo que resultou no surgimento de Cryptophyta

Nas células desse grupo, as ficobiliproteínas estão localizadas dentro dos tilacóides e apenas
um tipo é encontrado por organismo. Sendo assim, ao se obter um extrato de ficobiliproteína de uma
espécie é possível saber qual tipo de ficobiliproteína essa possui por meio de uma varredura em
espectrofotômetro dentro dos comprimentos de onda da luz visível (400-750nm). O tipo de
ficobiliproteína tem sido utilizado para auxiliar a taxonomia das criptofíceas e existe correlação entre
o tipo do pigmento e a filogenia molecular. Nos grupos vermelhos de criptofíceas, as ficobiliproteínas
são mais conservadas. Por exemplo, a ficoeritrina 545nm é encontrada nos gêneros Rhodomonas,
Rhinomonas, Storeatula, Teleaulax, Hanusia, Guillardia, Proteomonas Plagioselmis e Geminigera.
A ficoeritrina 566nm é exclusiva do Cryptomonas, assim como a ficocianina 569nm do gênero
Falcomonas. Já nos gêneros Chroomonas e Hemiselmis têm variação do tipo de ficobiliproteína de
acordo com a linhagem. Em Hemiselmis, cinco tipos diferentes de ficobiliproteinas já foram descritas,
sendo que algumas são espécie-especificas (até o momento).
Os cloroplastos das criptofíceas ainda retêm o núcleo vestigial do endossimbionte, chamado
de nucleomorfo. Portanto, as células de criptofíceas possuem quatro genomas (Figura 3), dois
eucariontes (núcleo e nucleomorfo), e dois procariontes (cloroplasto e mitocôndria). Enquanto os
genomas da mitocôndria e do núcleo são heranças da célula hospedeira, os genomas do nucleomorfo
e do cloroplasto advêm do endossimbionte (alga vermelha). Cada genoma comanda sua síntese de

15
proteínas em compartimentos celulares distintos e fazem intercambio de moléculas, o que requere um
mecanismo de coordenação dos compartimentos celulares.
O nucleomorfo das criptofíceas tem três cromossomos, mas o tamanho do genoma varia e não
há correlações obvias entre a filogenia do grupo e o tamanho do genoma do nucleomorfo. O processo
de compactação do material genético do nuclemorfo se iniciou há milhões de anos atrás, sendo
responsável pela eliminação e transferência de quase todos os genes para o núcleo principal do
hospedeiro. Além do mais, o nucleomorfo tem sido considerado muito importante para o
entendimento dos processos de endossimbiose e origem dos cloroplastos, visto que é um estado
intermediário de redução do núcleo do endossimbionte. As células de criptofíceas têm dois
citoplasmas, um da célula hospedeira e outro do endossimbionte. O citoplasma do endossimbionte
fica localizado entre as duas membranas internas e externas do cloroplasto, e é chamado de espaço
periplastidial (EPP). Nessa região celular são encontrados grãos de amido, os ribossomos 80S e o
nucleomorfo (Figura 3).

Figura 3. Representação da célula de criptofíceas evidenciando os quatro genomas e dois citosois presentes em cada
organismo. (Am) amido, (EPP) espaço periplastidial, (G) complexo de Golgi, (MT) mitocôndria, (NM) nucleomorfo, (Pi)
pirenoide, (RER) retículo endoplasmático rugoso .

Ehrenberg descreveu as primeiras espécies de criptofíceas em 1832. Outras espécies e gêneros


foram sendo descritos ao longo do tempo. Entretanto, a grande maioria dos autores tinha dificuldade
16
de separar espécies e propor filogenias devido ao pequeno tamanho da maioria das espécies (menor
que 40µm) e a falta de características morfológicas conspícuas. A partir da década de 60, trabalhos
com criptofíceas utilizando microscopia eletrônica se tornaram mais comuns, o que aumentou o
número de caracteres morfológicos para sistemática e filogenia do grupo. Muitos gêneros foram
criados, entretanto, há uma grande divergência na literatura sobre quais caracteres morfológicos são
válidos para estabelecer as categorias taxonômicas. Por meio de imagens de microscopia eletrônica,
a reprodução sexuada foi reportada nas criptofíceas, sendo que em alguns gêneros, como
Proteomonas, pode haver dimorfismo entre os haploides de diploides.
A partir da década de 90, trabalhos utilizando inicialmente sequências moleculares
ribossomais para inferência filogenética validaram muitos dos gêneros estabelecidos previamente
com base em caracteres morfológicos. Outros táxons já foram invalidados, como Chilomonas,
atribuído as espécies atualmente classificadas como Cryptomonas (que possuem leucoplasto). Para
outros táxons, as filogenias moleculares indicaram para- ou polifilia, e, portanto, necessitam de
revisão taxonômica para validar ou não esses grupos. O uso de sequências moleculares junto a dados
morfológicos também possibilitou a identificação de dimorfismo dentro de uma mesma espécie, que
anteriormente poderiam classificadas como duas espécies distintas. Tal fato já foi documentado para
espécies do gênero Cryptomonas.
As criptofíceas são encontradas em ambientes marinhos, salobros e dulcícolas desde
ambientes tropicais até áreas polares. São frequentemente reportadas na comunidade planctônica de
ambientes aquáticos, embora raras espécies tenham sido documentadas para o solo e gelo.
Ocasionalmente, algumas populações podem se multiplicar rapidamente resultado em florações, que
são rapidamente sucedidas por florações de seus predadores, como dinoflagelados e ciliados.
As criptofíceas são importantes como fonte de alimento para animais e protistas, como larvas e
ciliados. Sendo assim, para reduzir a predação, algumas espécies de Cryptomonas desenvolveram
comportamento de migração vertical na coluna d’água em lagos. Durante o dia vão para a zona
eufótica e durante a noite migram para ambientes anôxicos e com sulfito de hidrogênio. Atribui-se
que tal mecanismo consiga reduzir as perdas da população por predação em 38%.
Alguns organismos marinhos do plâncton marinho podem manter cloroplastos de criptofíceas
como cleptoplastídeos por um período de tempo. Os hospedeiros assim se favorecem pelos produtos
da fotossíntese. O ciliado Myrionecta rubra e alguns grupos de dinoflagelados, como Dinophysis, são
conhecidos por manter temporariamente plastídios de criptofíceas. Os hospedeiros temporários dos
plastídios das criptofíceas também são capazes de formar florações, já reportadas na costa do Brasil
e outras partes do mundo. Entre os dinoflagelados hospedeiros de cleptoplastídeos de criptofíceas, há
espécies potencialmente produtoras de toxinas que podem causar envenenamento humano.

17
A estimativa do número de espécies de criptofíceas é incerto e chega a próximo de 200, sendo
que cerca de metade dessas são marinhas e outra metade dulcícola. As ordens mais diversas são
Cryptomonadales (166 espécies) e Pyrenomonadales (40 espécies). O gênero Cryptomonas conta com
o maior número de espécies descritas atualmente (54 espécies), seguido pelos gêneros Chroomonas,
Rhodomonas e Hemiselmis. Entretanto, muitas dessas espécies necessitam de uma investigação mais
detalhada devido a carências na tipificação.
Estudos recentes utilizando abordagem metagenômica, amostrando os oceanos em uma escala
global (ver TARAOCEANS), identificaram cerca de 150 unidades taxonômicas operacionais (UTO)
para as criptofíceas usando bibliotecas da região V9 do 18S rRNA. Esses dados representam mais da
metade da diversidade de espécies previamente estimada para o grupo nos ambientes marinhos.
Adicionalmente a grande maioria das UTO (90%) encontradas para as criptofíceas foram dentro da
fração do picoplâncton marinho. Entretanto, grande parte das espécies descritas de criptofíceas são
da fração do nanoplâncton. Tais dados nos levam a supor que boa parte das espécies de criptofíceas
marinhas ainda não foram descritas.
A descrição de espécies do grupo numa perspectiva geral é bastante limitada. Todos os táxons
descritos são resultados de coletas de oportunidade, o que resulta em uma baixa amostragem e
representatividade numa perspectiva global. A imensa maioria das espécies descritas foram coletadas
para o Hemisfério Norte. No Brasil, o conhecimento a respeito da flora das criptofíceas é ainda
incipiente. Poucos trabalhos foram publicados e todos eles se baseiam apenas em descrições
morfológicas obtidas por meio observações em microscopia de luz. Consequentemente, as
estimativas do número de espécies em território nacional são incertas, uma vez que espécies crípticas
são comumente descritas para o grupo. A escassez de taxonomistas para criptofíceas, aliado a
problemas como falta de infraestrutura para microscopia eletrônica e biologia molecular, são fatores
que contribuem para a carência de dados para o grupo em território brasileiro. Trinta e quatro espécies
foram documentadas no Brasil, sendo 31 de ambientes continentais e duas de ambientes marinhos.

Referências
Burki, F., Kaplan, M. Tikhonenkov, D., Zlatogursky, V., Minh, B. Q., Radaykina, L., Smirnov, A.,
Mylnikov, A. P., Keeling, P. J. 2016. Untangling the early diversification of eukaryotes; a
phylogenomic study of the evolutionary origins of Centrohelida, Haptophyta and Cryptista.
Proceedings of the Royal Society Biological Sciences, v. 283, n. 1823, p. 20152802.
De Vargas, C.; Audic, S.; Henry, N.; Decelle, J.; Mahe, F.; Logares, R.; Lara, E.; Berney, C.; Le
Bescot, N.; Probert, I.; Carmichael, M.; Poulain, J.; Romac, S.; Colin, S.; Aury, J.-M.; Bittner,
L.; Chaffron, S.; Dunthorn, M.; Engelen, S.; Flegontova, O.; Guidi, L.; Horak, A.; Jaillon, O.;

18
Lima-Mendez, G.; Luke, J.; Malviya, S.; Morard, R.; Mulot, M.; Scalco, E.; Siano, R.; Vincent,
F.; Zingone, A.; Dimier, C.; Picheral, M.; Searson, S.; Kandels-Lewis, S.; Acinas, S. G.; Bork,
P.; Bowler, C.; Gorsky, G.; Grimsley, N.; Hingamp, P.; Iudicone, D.; Not, F.; Ogata, H.; Pesant,
S.; Raes, J.; Sieracki, M. E.; Speich, S.; Stemmann, L.; Sunagawa, S.; Weissenbach, J.;
Wincker, P.; Karsenti, E.; Boss, E.; Follows, M.; Karp-Boss, L.; Krzic, U.; Reynaud, E. G.;
Sardet, C.; Sullivan, M. B.; Velayoudon, D. 2015. Eukaryotic plankton diversity in the sunlit
ocean. Science, v. 348, n. 6237, p. 1261605–1261605.
Falkowski, P. G.; Katz, M. E.; Knoll, A. H.; Quigg, A.; Raven, J. A.; Schofield, O.; Taylor, F. J. R.
2004. The Evolution of Modern Eukaryotic. Science, v. 305, n. July, p. 354–360.
Gantt, E.; Edwards, M. R.; Provasoli, L. 1971. Chloroplast structure of the Cryptophyceae. Evidence
for phycobiliproteins within intrathylakoidal spaces. Journal of Cell Biology, v. 48, n. 2, p. 280–
290.
Guiry, M. D.; Guiry, G. M. 2018. AlgaeBase. Disponível em: <http://www.algaebase.org>. Acesso
em: 13 mai. 2018.
Hoef-Emden, K. 2005. Multiple Independent Losses of Photosynthesis and Differing
EvolutionaryRates in the Genus Cryptomonas (Cryptophyceae): Combined Phylogenetic
Analyses of DNA Sequences of the Nuclear and the Nucleomorph Ribosomal Operons. Journal
of Molecular Evolution, v. 60, n. 2, p. 183–195.
Hoef-Emden, K. 2007. Revision of the Genus Cryptomonas (Cryptophyceae) II: Incongruences
between the Classical Morphospecies Concept and Molecular Phylogeny in Smaller Pyrenoid-
less Cells. Phycologia, v. 46, n. 4, p. 402–428.
Kim, J.; Yoon, H.S.; Yi, G.; Shin, W.; Archibald, J. M. 2018. Comparative mitochondrial genomics
of cryptophyte algae:gene shuffling and dynamic mobile genetic elements. BMC Genomics, v.
19, n. 1, p. 275.
Laza-Martínez, A. 2012. Urgorri complanatus gen. et sp. nov. (Cryptophyceae), A red-tide-forming
species in brackish waters. Journal of Phycology, v. 48, n. 2, p. 423–435.
Lee, R.E. 2008 Phycology. 4ª ed. Cambridge University Press, 547 p.
Stiller, J. W.; Schreiber, J.; Yue, J.; Guo, H.; Ding, Q.; Huang, J. 2014. The evolution of
photosynthesis in chromist algae through serial endosymbioses. Nature Communications, v. 5,
p. 5764.

19
CAPÍTULO 3

Macroalgas marinhas: técnicas de cultivo e aplicação


Patrícia Guimarães Araújo (Universidade de São Paulo)
Allyson Nardelli (Universidade de São Paulo)

As algas marinhas são utilizadas pelo homem a milhares de anos. E apesar de seu consumo
ser mais evidente pelos povos orientais, estudos arqueológicos demonstraram a utilização de
macroalgas na costa sul do Chile a 14.000 anos atrás, sugerindo que as algas também fazem parte da
dieta humana no Hemisférico Ocidental desde a antiguidade. Nos últimos 400 anos, as algas marinhas
representam uma parte importante da culinária asiática, e após a segunda guerra mundial, o consumo
deste recurso também se expandiu para o Ocidente. Atualmente elas são utilizadas na alimentação
direta, em sopas, chás, saladas e sushi, como matéria-prima para produção de hidrocolóides, um
espessante utilizado na indústria alimentícia, na composição de adubos, tintas, ração animal, na
indústria farmacêutica, cosmética, nutracêutica e biotecnológica.
Até a Idade Média, as algas eram provenientes de coleta em bancos naturais, mas a partir do
século XVII com o surgimento dos primeiros substratos artificiais para criação de peixes marinhos,
também se desenvolviam os primeiros cultivos de algas. Atualmente, a algicultura tem um papel
fundamental no desenvolvimento da maricultura mundial, representa uma alternativa para suprir a
demanda de mercado, no complemento de renda de diversas comunidades tradicionais e minimiza a
sobreexplotação dos bancos naturais.
De acordo com o último levantamento da FAO (Organização das Nações Unidas para
Agricultura e Alimentação), a produção de algas em 2014 foi de 27.300 toneladas, que corresponde
a 20% do total da produção mundial de organismos marinhos, com um valor de US$ 6,7 bilhões em
2014. A maior parte desta produção ocorre na Ásia, principalmente na China, Indonésia, Filipinas,
Coréia, Japão, Malásia e Tanzânia. Entre os países ocidentais, destacam-se o Chile, com 99% da
produção de Gracilaria spp. no continente americano, seguido dos países da África como a Tanzânia,
Madagascar, África do Sul e Namíbia. As principais espécies cultivadas são Kappaphycus alvarezii,
Eucheuma spp., Gracilaria spp., Laminaria japonica Areschoug (Kelps), Undaria pinnatifida
(Harvey) Suringar, Porphyra spp. (Pyropia spp.) e Sargassum fusiforme (Harvey) Stechell. No Brasil,
há registros de cultivos de Gracilaria spp. nos Estados do Ceará, Rio Grande do Norte e Paraíba, e
da espécie Kappaphycus alvarezii (Doty) Doty ex. P. C. Silva no litoral do Rio de Janeiro e São Paulo.
Apesar do potencial para produção de algas, condições ambientais favoráveis, demanda social e

20
diversos estudos desenvolvidos neste setor, os cultivos de algas no país ainda são em pequena escala
e representa uma atividade incipiente.

Tecnologias para produção de macroalgas marinhas


As técnicas de cultivo de algas desenvolveram-se rapidamente nos últimos 70 anos,
principalmente na Ásia e, mais recentemente, nas Américas e na Europa. No entanto, ainda há muitos
desafios a serem superados relacionadas a técnicas de cultivo mais robustas e economicamente
viáveis, especialmente para ambientes offshore, seleção e desenvolvimento de linhagens tolerantes a
variações térmicas e de salinidade, resistentes a doenças e organismos epífitos e incrustantes, com
altas taxas de crescimento e alta concentração de moléculas de interesse.
De modo geral, o cultivo de algas é baseado na propagação vegetativa dos talos. As mudas de
macroalgas são presas a cabos, redes ou colocadas em tanques onde ocorre um aumento da biomassa
através de crescimento vegetativo. As mudas são originadas da coleta de bancos naturais, algas
arribadas1, da produção do próprio cultivo ou da produção de esporos a partir de linhagens
selecionadas.
As algas vermelhas dos gêneros Gracilaria Greville, Gracilariopsis E.Y. Dawson,
Kappaphycus Doty e Eucheuma J. Agardh são as mais cultivadas no mundo. Elas são produzidas a
partir de quatro técnicas diferentes: (i) cultivos em cordas flutuantes em um sistema denominado tie-
tie, (ii) balsas flutuantes ou semi-flutuantes com cordas ou redes tubulares, (iii) estacas presas ao
fundo e (iv) em sistemas de tanques (Figura 1). As estruturas de tie-tie e balsas podem ser alocadas
em baías protegidas ou mar aberto, enquanto que o método de estacas é utilizado em áreas rasas e
protegidas, próximo à costa. O período de colheita varia de acordo com a espécie cultivada,
geralmente varia entre dois a três meses. A técnica de cultivos em tanques possui a vantagem de
controle do sistema, que garante uma produção com altos padrões de qualidade e biossegurança, no
entanto, o custo elevado de manutenção torna esta técnica limitada.
Atualmente a maior parte estoques de mudas de Gracilaria e Gracilariopsis são provenientes
da coleta de bancos naturais, mas também são observadas a reposição de mudas a partir de talos
jovens produzidos do cultivo ou de esporos (carpósporos e tetrásporos) provenientes de linhagens
selecionadas. Esta última técnica é comumente utilizada no Chile para produção de Gracilaria
chilensis C.J. Bird, McLachlan & E.C. Oliveira e outras regiões como o Havaí. A dependência de
mudas a partir dos estoques naturais pode causar sérios problemas em virtude da variabilidade
genética das populações de algas, além de ocasionar a sobre-explotação deste recurso natural. As

1
Algas arribadas são algas desprendidas do substrato pela força das correntes e que ficam atiradas a linha de praia
durante a maré baixa.
21
mudas de Kappaphycus e Eucheuma são originadas de talos jovens do próprio cultivo. As espécies
destes gêneros apresentam alta taxa de crescimento e facilidade de manejo do cultivo, por esta razão,
estas espécies têm sido introduzidas em diversas regiões tropicais e subtropicais com objetivo de
maricultura

Figura 1. Técnicas de cultivo de algas dos gêneros Gracilaria, Gracillariopsis, Kappaphycus e Eucheuma. A) Sistema
de cabo flutuante ou tie-tie, B) Balsas flutuantes onde as algas estão presas a cabos ou redes tubulares, C) Sistema de cabo
presos no fundo.

Os desafios da produção destas algas vermelhas é reduzir os problemas de incrustação,


epifitismo e herbivoria. Geralmente, a manutenção dos cultivos é feita 2-3 vezes por semana para
retirada de incrustantes e epífitas das estruturas e algas cultivadas. Algumas soluções bem-sucedidas
incluem o enxágue das algas com água doce, determinação de densidade de algas ideal e cultivos em
tanques. As doenças também são frequentes entre as espécies de Kappaphycus e Eucheuma, e que
ameaça a produção de diversas fazendas de algas marinhas. A mais comum é denominada de ice-ice,
devido ao surgimento de manchas brancas ao longo dos talos, que causa ruptura e morte celular.
Ainda não se conhece ao certo o vetor desta doença, infecções bacterianas, virais ou estresse físico
podem ser fontes potenciais.

22
O método de cultivo de Porphyra C. Agardh e Pyropia J. Agardh, comercialmente conhecidas
como nori, envolve todo ciclo produtivo da alga. Na primeira fase, denominada conchocelis, ocorre
a liberação e semeadura de esporos que se fixam em redes e são cultivados em tanques sobre
condições controladas de temperatura, salinidade, pH e luminosidade. Na segunda fase, os talos
gametofíticos (mudas) são transferidos para áreas maiores: tanques maiores, estacas fixas, redes e
jangadas semi-flutuantes e flutuantes, que crescem por propagação vegetativa até atingir um tamanho
comercial (Figura 2). As técnicas de controle de epífitas variam de acordo com os sistemas de cultivo.
Podem ser através da dessecação com a exposição da estrutura de cultivo ao ar para matar epífitas e
organismos incrustantes, através do controle do pH com aplicação de ácidos orgânicos nas redes.
A produção das algas pardas Saccharina Stackhouse e Undaria Suringar, conhecidas como
kelps, é semelhante as técnicas de produção do nori. Envolve a liberação e semeadura de esporos e
crescimento de talos gametofíticos em tanques, e posterior instalação destas mudas em sistemas off-
shore, onde os talos atingem até 5 metros de comprimento.

Figura 2. Técnicas de cultivo de algas envolvendo todo reprodutivo.

23
Cultivo de algas multi-trofico
Segundo a FAO, a produção no setor da aquicultura deve crescer 17% até 2025, em relação a
safra de 2015, que foi de 166 milhões de toneladas. Está expansão na produção, gera apreensão com
o uso sustentável dos corpos d’águas. Uma vez que as operações aquícolas podem causar impactos
negativos como a eutrofização dos corpos d’água, devido ao aumento da concentração de nutrientes,
o que pode provocar a hipóxia e acidificação das áreas sobre influência dos cultivos, afetando a
diversidade dos organismos bentônicos e planctônicos, proliferando patógenos e ameaçando a saúde
do ecossistema. Com isso, é relevante a aplicação de métodos de produção alinhados a bioeconomia,
que visem, não apenas o crescimento econômico, mas também, uma maior abordagem ecológica e
social, sendo fundamental para o desenvolvimento sustentável da atividade produtiva. Nesse
contexto, é recomendável a utilização de métodos de produção que visem não apenas o crescimento
econômico, mas também uma maior abordagem ecológica e social. Uma maneira para alcançar este
objetivo é a implementação da Aquicultura Multi-Trófica Integrada Marinha (AMTIM).
A AMTIM é uma abordagem que pode ser adotada para mitigar os possíveis efeitos negativos
da monocultura. Esta estratégia de aquicultura baseia-se na produção aquática sob o conceito de
reciclagem e reutilização. Em lugar de cultivar uma única espécie (monocultura) e incidir os esforços
sobre suas necessidades, a AMTIM tenta imitar um ecossistema natural, combinando o cultivo de
várias espécies com funções ecossistêmicas complementares, de modo que um tipo de alimento não
consumido, por exemplo, resíduos, nutrientes e subprodutos, possam ser reaproveitados e convertidos
em nutrientes, alimentos e energia para outras culturas, tendo a água como meio de conectividade
entre os níveis tróficos.
Sistemas AMTIM envolvem espécies como peixes ou camarões, que são alimentados com
ração e/ou rejeitos de pesca (arraçoados), organismos filtradores de material orgânico particulado
(MOP), como ostras, vieiras e mexilhões, e filtradores de compostos inorgânicos, como algas (Figura
3). Os peixes introduzem material orgânico na coluna d’água devido a alimentos não consumidos e
produção de fezes, além de liberar compostos inorgânicos como NH4+, PO4-3 e CO2, devido à ação
metabólica. Organismos filtradores de MOP podem ter um reforço na sua dieta devido ao
abastecimento de resíduos particulados de alimentos e fezes provenientes dos organismos arraçoados,
assimilando parte deste material em seu tecido. Assim, espécies filtradoras podem apresentar uma
maior taxa de crescimento, acima das observadas em monocultora de filtradores. Como consequência,
a integração dos filtradores possibilitaria a diminuição da carga de MOP para os arredores do cultivo.
Por sua vez, os filtradores também introduzem compostos inorgânicos na água pelas suas vias
metabólicas. Os compostos inorgânicos provenientes dos arraçoados, dos filtradores e do processo de
biodegradação de material orgânico pela ação microbiana, são aproveitados pelos produtores

24
primários como as macroalgas que os usam na produção de compostos vitais para o seu
desenvolvimento, como por exemplo, a produção de açúcares, proteínas e enzimas.

Figura 3. Interações entre os organismos cultivados em sistema multitrófico

No cultivo integrado, as macroalgas retiram da água compostos como NH4+, PO4-3 e CO2, que
são provenientes das ações metabólicas dos organismos de níveis tróficos superiores, e os incorporam
na sua biomassa, o que favorece o seu desenvolvimento, aumentando as taxas de crescimento. Estudos
demostraram que as algas cultivadas em sistemas AMTIM apresentam um acúmulo de compostos de
alta qualidade, como proteínas, polissacarídeos, pigmentos e compostos funcionais, contribuindo
dessa forma na produção de biomassa de alta qualidade nutricional. Além disso, as macroalgas
contribuem para o aumento da concentração de O2 dissolvido na água e estabilização do pH da água.
Deste modo, o cultivo de algas integrado a outros níveis tróficos, não só favorece o aumento da
produtividade da região, mas também contribui para a manutenção da saúde do ecossistema da área
de cultivo e arredores.

Aplicação das macroalgas


O mercado global de algas marinhas movimentou cerca de US$ 6,7 bilhões em 2014,
representando 20% do total de produção mundial de organismos aquícolas. Grande parte da
população mundial consome algas marinhas ou produtos derivados dela, como laticínios, carnes e
frutas processadas, iogurtes, flans, pudins, sorvetes, tintas, creme dental, cosméticos e produtos
farmacêuticos. Os países asiáticos ainda representam o principal mercado de algas marinhas,
especialmente na indústria alimentícia, no consumo direto e de aditivos. Todavia, a demanda nos
mercados Americanos e Europeus tem crescido nos últimos anos, com aditivos e espessante de
alimentos, novas fontes de proteínas, suplementos alimentares saudáveis e alimentos nutracêuticos.

25
Além disso, também são utilizadas na alimentação direta ou suplemento da ração animal como
abalones, aves, porcos e peixes.
A aplicação das macroalgas nas indústrias farmacêutica, cosmética e biotecnológica também
tem crescido significativamente os últimos anos. As algas marinhas são ricas em compostos bioativos
com propriedades anti-inflamatória, antioxidantes, antiviral, anticâncer, antifúngica e ação de
proteção contra radiação ultravioleta. As algas ainda são utilizadas na agricultura para prevenção de
patógenos, na produção de biopolímeros e na solução integrada de biorrefinarias para produção de
biocombustíveis.
Todavia, apesar da grande demanda de mercado e os esforços de pesquisas na área ainda são
muitos os desafios para o desenvolvimento e expansão da indústria sustentável de algas marinhas.
Diversos estudos têm sido realizados para desenvolver linhagens resistentes a doenças, epífitas,
variações de temperatura e salinidade, alta taxa de crescimento, melhor propriedade nutricional e
maior concentração de moléculas bioativas. Esforços também têm sido realizados para melhoria nos
processos de manutenção, colheita, processamento, armazenamento das algas e desenvolvimento de
fazendas offshore, com ampliação de áreas cultiváveis.
Considerando as técnicas aquícolas atuais, as algas marinhas representam os organismos mais
apropriados para o cultivo no mar. Comparado a outros organismos, são técnicas de baixo custo,
requer menor esforço de trabalho para manutenção e colheita, menor tempo de ciclo de produção e
baixo impacto ambiental. Além disso, representa uma alternativa de renda para diversas comunidades
costeiras ao redor do mundo.

Referências
Alexander, K. A., & Hughes, A. D. 2017. A problem shared: Technology transfer and development
in European integrated multi-trophic aquaculture (IMTA). Aquaculture 473: 13–19.
Alveal, K., Ferrario, M.E., Oliveira, E.C. & Sar, E. 1995. Manual de Metodos Ficologicos.
Universidad de Concepcion, Chile. 863p.
Buschmann, A. H., Varela, D. A., Hernández-González, M. C. & Huovinen, P. 2008. Opportunities
and challenges for the development of an integrated seaweed-based aquaculture activity in
Chile: Determining the physiological capabilities of Macrocystis and Gracilaria as biofilters.
Journal of Applied Phycology 20: 571–577.
Chopin, T. 2011. Progression of the Integrated Multi-Trophic Aquaculture (IMTA) concept and
upscaling of IMTA systems towards commercialitazion. Aquaculture Europe 36: 4–12.
Chopin, T. et al. 2001. Integrating seaweeds into marine aquaculture systems: key toward
sustainability. Journal of Phycology 37: 975–986.

26
Chopin, T. et al. 2004. The AquaNet Integrated Multi-Trophic Aquaculture Project: Rationale of the
Project and Development of Kelp Cultivation as the Inorganic Extractive Component of the
System. Bulletin of the Aquaculture Association of Canada 104: 11–18.
Dillehay, T. D., et al. 2008. Monte Verde: seaweed, food, medicine, and the peopling of South
America. Science 320: 784-786.
Edwards, P., Pullin, R. S. V. & Gartner, J. 1988. Research and Education for the Development of
Integrated Crop-livestock-Fish Farming Systems in the Tropics. ICLARM Studies and Reviews
16: 16–53.
Ekau, W. et al. 2010. Impacts of hypoxia on the structure and processes in pelagic communities
(zooplankton, macro-invertebrates and fish). Biogeosciences, 7: 1669–1699.
Ertör, I. & Ortega-Cerdà, M. 2015. Political lessons from early warnings: Marine finfish aquaculture
conflicts in Europe. Marine Policy 51: 202–210.
FAO 2016. The State of World Fisheries and Aquaculture 2016 (SOFIA). Contributing of food
security and nutrition for all. Rome. 200pp.
FAO. 2009. Integrated Mariculture A Global Review. FAO Fisheries and Aquaculture Technical
Paper. No. 529. 183 pp.
Hayashi, L., Bulboa, C., Kradolfer, P., Soriano, G. & Robledo, D. 2014. Cultivation of red seaweed:
a Latin American perspective. Journal of Applied Phycology 26: 719-272.
Hayashi, L., Hurtado, A. Q., Msuya, F. E., Bleicher-Lhonneur, G. & Critchley, A. T. 2010. A review
of Kappaphycus farming: prospects and constraints. In Israel, A., Einav, R. & Seckbach, J.
(Eds.) Seaweeds and Their Role in Globally Changing Environments: Cellular Origin, Life in
Extreme Habitats and Astrobiology. Springer, New York, pp. 251- 283.
Hurtado, A.Q., Critchley, A.T., Trespoey A., Bleicher-Lhonneur, G. 2006. Occurrence of
Polysiphonia epiphytes in Kappaphycus farms at Calaguas Is. Camarines Norte, Philippines.
Journal of Applied Phycology 8:301–306.
Irisarri, J.,Fernández-Reiriz, M. J., Labarta, U., Cranford, P. J. & Robinson, S. M. C. (2015)
Availability and utilization of waste fish feed by mussels Mytilus edulis in a commercial
integrated multi-trophic aquaculture (IMTA) system: A multi-indicator assessment approach.
Ecological Indicators 48: 673–686.
Kim, G.H., Moon, K.H., Kim, J.Y., Shim, J. & Klochkova, T. A. 2014. A revaluation of algal diseases
in Korean Pyropia (Porphyra) sea farms and their economic impact. Algae 29:249-265.
Kim, J.K, Yarish C., Hwang, E. K., Park, M & Kim, Y. 2017. Seaweed aquaculture: cultivation
technologies, challendes and its ecosystem services. Algae 32: 1 -13

27
Martínez-Espiñeira, R. et al. 2015. Estimating the biomitigation benefits of Integrated Multi-Trophic
Aquaculture: A contingent behavior analysis. Aquaculture 437: 182–194.
McHugh , D.J. 2003. A guide to the seaweed industry. FAO Fisheries Technical Paper 441, FAO,
Rome. 118p.
Neori, A. et al. 2003. Integrated aquaculture: Rationale, evolution and state of the art emphasizing
seaweed biofiltration in modern mariculture. Aquaculture 226: 69-90.
Pereira, R. & Yarish, C. 2008. Mass production of marine macroalgae. In Jørgensen, S. E. & Fath, B.
D. (Eds.) Encyclopedia of Ecology. Vol. 3. Ecological Engineering. Elsevier, Oxford, Pp. 2236-
2247.
Pereira, R. & Yarish, C. 2010. The role of Porphyra in sustainable culture systems: physiology and
applications. In Israel, A. & Einav, R. (Eds.) Role of Seaweeds in a Globally Changing
Environment. Springer Publishers, New York, Pp. 339-354.
Schuenhoff, A. et al. 2003. A semi-recirculating, integrated system for the culture of fish and
seaweed. Aquaculture 221: 167–181.
Tiller, R., Brekken, T. & Bailey, J. 2012. Norwegian aquaculture expansion and Integrated Coastal
Zone Management (ICZM): Simmering conflicts and competing claims. Marine Policy 36:
1086–1095.
Tiwari B.K. & Troy D.J. 2015. Seaweed sustainability – food and nonfood applications. In: Tiwari
B. K. & Troy D. J. (eds.) Seaweed Sustainability – Food and Non-Food applications. Elsevier
ed. USA. Pp: 1 – 6.
Troell, M. et al. 2009. Ecological engineering in aquaculture - Potential for integrated multi-trophic
aquaculture (IMTA) in marine offshore systems. Aquaculture 297: 1–9.
Vairappan C.S., Chung C. S., Hurtado A.Q., Soya F.E., Lhonneur G.B. & Critchley A. 2008.
Distribution and symptoms of epiphyte infection in major carrageenophyte-producing farms.
Journal of Applied Phycology 20: 477– 483.
Wang, X. et al. 2012. Discharge of nutrient wastes from salmon farms: Environmental effects, and
potential for integrated multi-trophic aquaculture. Aquaculture Environment Interactions 2:
267–283.
White W.L. & Wilson P. 2015. World seaweed utilization. In: Tiwari B. K. & Troy D. J. (eds.)
Seaweed Sustainability – Food and Non-Food applications. Elsevier ed. USA. Pp: 7 – 25.

28
CAPÍTULO 4

Ecologia de costões rochosos: metodologias de amostragem e monitoramento


Mariana Sousa Melo (Universidade de São Paulo)
Sabrina Gonçalves Raimundo (Universidade de São Paulo)
Bruno Lenhaverde Sandy (Universidade de São Paulo)

Introdução
Grande parte da superfície da Terra é coberta pelos oceanos com aproximadamente setenta e
um por cento do planeta coberto por águas marinhas e mesmo assim, é um ambiente relativamente
pouco investigado se comparado com o ambiente terrestre. Contudo, tem grande importância para os
seres humanos, indo muito além de um prazeroso banho de mar. A maior parte da população mundial
vive nas regiões costeiras, o que se relaciona diretamente com os inúmeros serviços que o oceano nos
proporciona, como o fornecimento de alimentos, extração de petróleo, entre outros. Porém, esta
proximidade e relações estreitas tornam este ambiente muito vulnerável, em parte pelo seu
desconhecimento e seus ecossistemas. Com fronteiras sutis, os ecossistemas estão todos ligados, de
forma que eventos ocorridos no continente influenciam o oceano, podendo citar o aporte de nutrientes
e água doce. Assim, o ambiente marinho sofre diversas influências oriundas das atividades humanas,
bem como: a queima de combustíveis fósseis libera gás carbônico (CO2) na atmosfera, que ao se
dissolver no oceano acidifica a água, dificultando a formação de conchas e estruturas calcárias por
moluscos (como o mexilhão), algas e corais.
Atualmente é sabido que a profundidade média dos oceanos é 3.800 metros, e em locais mais
profundos atingem quase 11.000 metros e possui cerca de 300 vezes mais espaço para a ocupação
dos seres vivos do que os ambientes terrestres e de água doce combinados. Existem mais filos de
animais no oceano do que em água doce ou em terra, embora cerca de 80% das espécies animais não
sejam marinhas devido à grande diferença dos habitats terrestres. No entanto, o ambiente marinho
possui duas grandes regiões: pelágica, (a coluna d’água) e a bentônica (o assoalho marinho). A região
pelágica contém dois grupos, o plâncton e o nécton, e a região bentônica apenas o bentos (Figura 1).
Dentre as regiões citadas, a pelágica agrupa os organismos da coluna d’água que vivem à
deriva, ou seja, com poder limitado de locomoção, sendo transportados passivamente por correntes e
massas d’água. O plâncton possui uma diversidade mais específica: zooplâncton (pequenos animais,
animais de baixa mobilidade e larvas de peixes e organismos bentônicos, entre outros) e fitoplâncton
(organismos fotossintetizantes do plâncton, como as microalgas) (Figura 2A).

29
Figura 1. Os grupos dentro dos Domínios Marinhos: Plâncton, Nécton e Bentos.

Figura 2. Biodiversidade presente nos Domínios Marinhos: Plâncton: (A) fitoplâncton e zooplâncton; Nécton: (B) peixe
e Bentos: (C) ouriço-do-mar, (D) mexilhões, (E) alga verde e (F) estrela-do-mar.

Embora muito pequenas, as microalgas do fitoplâncton são responsáveis pela produção de


aproximadamente cinquenta por cento do oxigênio disponível na atmosfera através do processo da
30
fotossíntese. O oxigênio liberado neste processo vem da quebra da molécula de água e a matéria
orgânica resultante é construída a partir do dióxido de carbono (CO2). Além de liberar oxigênio,
organismos fotossintetizantes também produzem matéria orgânica (alimento, na forma de glicose) a
partir de gás carbônico (CO2), utilizando a energia do Sol. Por isso, são considerados produtores
primários, que compõem a base da cadeia alimentar de quase todos os ecossistemas do planeta.
Tratando-se do outro grupo da região pelágica, o nécton é composto por organismos que
vivem na coluna d’água e que possuem órgãos eficientes para natação, possuindo então capacidade
de locomoção e podendo nadar longas distâncias, independente de correntes e movimentos de massas
d’água (Figura 2B). Por fim, os organismos bentônicos os quais fazem parte da região bentônica são
os que vivem junto ao leito oceânico de diversas naturezas, sejam eles sésseis ou fixos, como os
mexilhões e as algas verdes (Figura 2D e E) ou móveis, como as estrelas-do-mar e os ouriços-do-mar
(Figura 2C e F).
Além disso, existe uma grande diversidade de habitats marinhos e costeiros, resultando em
um grande mosaico de diferentes tipos de ambientes. De forma geral, os ambientes marinhos são
regiões sobre a influência do mar, cada qual com uma condição de pressão, salinidade, profundidade,
temperatura, luminosidade e diversidade biológica. Entre os diversos ecossistemas marinhos e
costeiros podemos destacar os recifes de corais, as fontes hidrotermais, os manguezais e marismas,
as praias arenosas, os costões rochosos, ambientes de mar profundo, entre outros.
Embora existam vários ecossistemas que estão presentes na região costeira, como os costões
rochosos, os quais são considerados muito importantes por apresentar alta riqueza de espécies de
importância ecológica e econômica, por exemplo: mexilhões, ostras, algas, crustáceos e uma
variedade de peixes. Além disso, por receber grande quantidade de nutrientes proveniente dos
sistemas terrestres, estes ecossistemas de transição entre o ambiente terrestre e marinho, apresentam
uma grande biomassa e produção primária de microfitobentos e de macroalgas. Como resultado, os
costões rochosos são locais de alimentação, crescimento e reprodução de muitas espécies. Entre
outras características, existe limitação de substrato ao longo de um gradiente existente, favorecendo
a ocorrência de fortes interações biológicas entre a grande diversidade de espécies presentes. A grande
variedade de organismos e o fácil acesso tornaram os costões rochosos uns dos mais populares e bem
estudados ecossistemas marinhos.

Costões Rochosos
Os costões rochosos são afloramentos de rochas cristalinas que em geral estão situadas na
transição entre os ambientes terrestres e marinho e, por isso, sofrem influência da maré e de diversos

31
fatores relacionados ao oceano como a temperatura da água. Desta forma, há diversas formações
rochosas, como por exemplo, as falésias, os matacões e os costões rochosos verdadeiros (Figura 3).

Figura 3. Exemplos de Costões Rochosos: (A) Matacões em Itaguá – Ubatuba, SP e (B) Costões Rochosos Verdadeiros
no Parque Estadual da Ilha Anchieta – Ubatuba, SP.

Estes ecossistemas atuam como substrato para comunidades biológicas, e é considerado como
um ambiente muito mais marinho que terrestre já que as espécies que o habitam estão muito mais
relacionadas ao mar. No Brasil, as rochas possuem origem vulcânica e estão estruturadas de diversas
formas, desde paredões verticais bastante uniformes (ex. a Ilha de Trindade/RJ) ou matacões de rocha
(ex. a costa de Ubatuba/SP). Assim, encontramos ambientes de costa rochosa em quase toda costa
brasileira. No entanto, a maior concentração dos verdadeiros costões rochosos na região Sul e Sudeste
entre Cabo Frio (RJ) e o Cabo de Santa Marta (SC).
Os costões rochosos podem apresentar muitas características complexas, mas de forma geral
quanto maior sua complexidade, maior a diversidade de organismo ali encontrada. Por exemplo,
existem costões rochosos expostos e outros protegidos que compreendem uma variação biológica
distinta entre eles. Os costões expostos são aqueles que recebem frequente impacto de ondas e por
isso são pouco fragmentados, aparentando-se a um paredão liso. Assim, possuem menor quantidade
de habitats comparados aos costões protegidos, os quais estão localizados em baias abrigadas,
podendo ou não ser orientadas para o continente. Além disso, por ser um ambiente que sofre com o
alto hidrodinamismo (locais onde o embate de ondas é mais forte), não favorece a existência de
organismos mais frágeis. No entanto, possuem alta produção primária devido ao fluxo de nutrientes
que chega pela água, de modo que as algas (em geral de talos ramificados) se utilizam desta energia
para realização da fotossíntese.
Já os costões protegidos estão localizados em áreas em que o hidrodinamismo é menor, como
por exemplo áreas no qual aconteceram rolamentos de matacões formando piscinas naturais. Assim,
esses lugares apresentam alto nível de complexidade biológica, resultando numa grande riqueza de

32
espécies associadas. Nessas áreas podemos encontrar organismos maiores que os de costão exposto,
como algas com talos bem desenvolvidos e com abundante biota associada a essas algas (algas,
briozoários, esponjas, vermes, entre outros) e que conseguem viver ali.

Zonação
Ao se observar um costão rochoso pela primeira vez desde sua porção submersa até a porção
rochosa exposta, um dos fatores mais notáveis é a disposição dos organismos em faixas ao longo de
um perfil vertical deste ecossistema. A esta disposição vertical denominamos zonação, a qual resulta
da influência de diversos fatores físicos e biológicos, como por exemplo, a variação das marés e a
predação, respectivamente. No costão rochoso é possível observar três zonas distintas:

SUPRALITORAL

MEDIOLITORAL INFRALITORAL

Foto: Bruno Sandy

Figura 4. Zonação em costões rochosos: Foto representativa de costão rochoso no Parque Estadual da Ilha Anchieta -
Ubatuba/SP com esquema didático mostrando zonas de supra, médio e infralitoral.

1. Supralitoral: Zona na qual encontra-se organismos que nunca ficam submersos, mesmo na
maré alta. Esta zona está sujeita apenas a borrifos de água e abriga uma comunidade de líquens,
cianobactérias (algas azuis) e de alguns animais móveis, como pequenos moluscos (como a
Echinolittorina sp.) e artrópodes (como a Lygia sp., a baratinha-do-mar);
2. Médiolitoral: Também chamada de zona “entremarés” é localizada logo abaixo da zona de
supralitoral e é o nível no qual os organismos estão sujeitos à variação da maré, ficando expostos ao
ar durante a maré baixa e submersos na água durante a maré alta. Na região superior do médiolitoral
podemos observar organismos como cracas e mexilhões, que possuem adaptações ao fator abiótico

33
como a dessecação, enquanto na parte inferior, ocorrem macroalgas, que ressecam durante o período
de exposição e são reidratadas durante a maré alta.
3. Infralitoral: Esta zona localiza-se abaixo do médiolitoral onde encontra-se organismos que
ficam sempre submersos, mesmo durante a maré baixa. Neste ambiente encontram-se todos os peixes
e organismos que não são adaptados à perda d’água e altas temperaturas, como ouriços-do-mar,
estrelas-do-mar e anêmonas.

Influências para formação da zonação em costões rochosos


Muitos dos organismos do costão são fixos ou de baixa mobilidade, o que faz com que eles
dependam muito das condições da água para sua reprodução, dispersão (através de larvas
planctônicas) e para sua alimentação (por serem fixos, portanto filtradores). Desta forma, a zonação
observada na composição predominante de alguns organismos em cada faixa do costão rochoso é
resultante de fatores físicos e biológicos que atuam como fatores seletivos de organismos aptos a
ocuparem cada zona (infralitoral, médiolitoral e supralitoral). Entre esses fatores estão: as marés, a
temperatura, radiação solar, hidrodinamismo, as interações biológicas, entre outros.
Por muito tempo acreditou-se que a maré era o único fator responsável pela zonação que
observamos no costão, hoje sabe-se que este seja um dos mais relevantes fatores que atuam sobre
esse ela. No período de maré baixa, muitos organismos ficam emersos e expostos às condições
adversas como dessecação e altas temperaturas (Figura 5). Os organismos que se fixam nas regiões
mais altas do costão são os primeiros a ficarem expostos e os últimos a serem novamente submersos.
Por isso, conseguimos observar uma clara divisão vertical entre as faixas de exposição, já que os
organismos que se distribuem de acordo com suas adaptações para estas condições extremas.

Figura 5. Exposição de organismos na maré baixa. Ao lado esquerdo: aquário natural, Parque Estadual da Ilha Anchieta.
Ao lado direto: organismos de costão rochoso expostos durante a maré baixa.

34
Outros fatores físicos importantes são a radiação solar e a temperatura. Por exemplo, os
cirripédios (cracas) que são crustáceos que ocupam a região do médiolitoral possuem envoltório
resistente que abrem e fecham mantendo uma quantidade adequada de água para manter a temperatura
do organismo, além de contribuir para que não se exponham à radiação solar. Outro exemplo são as
baratinhas-da-praia que também são animais que ocupam a zona de supralitoral, neste caso além de
possuírem exoesqueleto quitinoso que diminui o contato com a radiação solar, se locomovem muito
bem o que facilita transitar neste ambiente.
O hidrodinamismo pode ser um fator relevante para a predominância de algumas espécies, em
particular no médiolitoral. Neste caso, um bom exemplo são as diferentes algas que podem ocupar
essa região. Em áreas de alto hidrodinamismo observa-se a predominância de algas com talos
ramificados pela movimentação das águas que impede a superposição, que causaria sombreamento
dos talos inferiores. Os ambientes com baixo hidrodinamismo podem favorecer a fixação e
estabelecimento de organismos, principalmente esporos e propágulos, proporcionando a existência
de algas com talos não ramificados e outros organismos mais frágeis.
Somado a esses fatores, as interações existentes entre os organismos também ajudam a
determinar o padrão observado na zonação dos costões rochosos. Deste modo, fatores biológicos
como a competição por espaço, predação e a herbivoria podem ser cruciais na zonação. Estudos
mostraram que alguns gastrópodes predadores estendem-se desde a zona do médiolitoral até o
infralitoral, dependendo do batimento das ondas ou da disponibilidade das presas. Essas interações
biológicas têm relevância particular para a determinação da distribuição dos organismos na região do
supralitoral, onde fatores abióticos são mais determinantes.
Além dos fatores descritos, outros podem atuar como limitadores da distribuição dos
organismos. Águas com alta turbidez, por exemplo, podem reduzir a presença de algas na região do
infralitoral. Assim, a zonação dos organismos bentônicos num costão rochoso reflete a interação de
vários fatores físicos e biológicos, estabelecendo limites precisos de distribuição. Cada costão possui
características próprias que vão definir a importância relativa dos fatores abióticos e bióticos na
estrutura das comunidades bentônicas presentes. De todo modo, este padrão de zonação é comum nos
costões rochosos do mundo inteiro. As espécies que ocorrem em cada zona podem variar em função
das diferentes latitudes, níveis de maré e exposição ao ar, entre outros, porém mostram adaptações
especiais para viverem nesta área, sendo a zonação, a estrutura básica reconhecida na maior parte dos
ambientes de costões rochoso.

Ameaças aos Costões Rochosos

35
Atualmente, os costões rochosos sofrem diversos impactos antropogênicos, por exemplo,
poluição orgânica, industrial, derrame de óleo, sedimentação de áreas portuárias, captura excessiva,
introdução de espécies exóticas, turismo descontrolado, desmatamento das matas de encosta e até
mesmo efeitos das mudanças climáticas. Nesse último caso, temos efeitos diversos, incluindo
aumento da temperatura, resultando em perda de diferentes espécies como, por exemplo, o
branqueamento de corais (fenômeno que acontece com a perda algas que vivem em simbiose com
estes organismos e morrem pelo aumento da temperatura ou contaminação de patógenos). Outro
efeito importante das mudanças climáticas sobre todo o oceano é sua acidificação, podendo ocasionar,
entre outros impactos, a não calcificação de estruturas calcárias de diferentes espécies.
Este efeito acontece quando a água (H2O) e o gás se encontram formando o ácido carbônico
(H2CO3) que se dissocia no mar, formando íons carbonato (CO3²-) e hidrogênio (H+). O nível de acidez
se dá através da quantidade de íons H+ presentes em uma solução – nesse caso, a água do mar. Quanto
maior as emissões, maior a quantidade de íons H+ e,mais ácido os oceanos ficam. Em quantidades
normais de absorção de CO2 pelo oceano, as reações químicas favorecem a utilização do carbono na
formação de carbonato de cálcio (CaCO3) utilizado por diversos organismos marinhos na
calcificação.
O aumento intenso das concentrações de CO2 na atmosfera, e consequentemente, a diminuição
de pH das águas oceânicas acaba por alterar o sentido destas reações, fazendo com que o carbonato
dos ambientes marinhos se ligue com os íons H+, ficando menos disponível para a formação do
carbonato de cálcio, essencial para o desenvolvimento de organismos calcificadores. A diminuição
das taxas de calcificação afeta, por exemplo, o estágio de vida inicial destes organismos, bem como
sua fisiologia, morfologia, reprodução, distribuição geográfica, crescimento, desenvolvimento e
tempo de vida. Além disso, afeta também a tolerância às alterações na temperatura das águas
oceânicas, tornando-os mais sensíveis e interferindo na distribuição de espécies.
Somado a todos esses impactos que foram superficialmente citados, ainda há uma falta de
maiores esclarecimentos a respeito destes ecossistemas. De forma geral, conhecemos pouco dos
costões rochosos brasileiros, tendo mais informações ecológicas de curto prazo no litoral de São
Paulo, alguns pontos da Baía de Guanabara, a costa norte do Rio de Janeiro e em Cabo Frio (RJ). De
modo que expandir a pesquisa para outras áreas, considerar monitoramentos e estudos de longo prazo
ainda é uma necessidade. Além disso, é igualmente importante que tenha um embasamento mais
relevante a respeito das espécies que habitam, tendo em vista que o conhecimento é mais aprofundado
quando consideramos as macroalgas bentônicas.

Pesquisa em Ecologia de Costões Rochosos

36
Realizar estudos ecológicos em costões rochosos apresenta muitos desafios. O próprio
ambiente, em si, já é um fator limitante para o pesquisador. A maioria dos estudos em costões
rochosos no mundo foi realizada na zona do médiolitoral. Estudos neste ecossistema devem ser
planejados para serem executados durante as poucas horas do dia em que a maré está baixa, quando
a região está acessível. Estudar o infralitoral também tem suas complicações. Como a amostragem
nesta região é feita, geralmente, com mergulho autônomo, o tempo de amostragem é limitado pelo
consumo de ar do mergulhador-pesquisador.
A grande complexidade física e biológica destes ambientes resulta em uma grande
variabilidade em quase todos os parâmetros medidos, mesmo numa pequena escala, seja ela vertical
ou horizontal. Por isso, as características únicas deste ambiente devem ser levadas em consideração
antes de definir um desenho amostral, para então selecionar os procedimentos mais adequados.
Diversos parâmetros contribuem para a alta variabilidade na distribuição dos organismos de
costão rochoso. São muitos os gradientes afetando as comunidades, como grau de exposição a ondas
e correntes, proximidade de rios, a amplitude de maré e uma variação topográfica muito alta. A
paisagem de costão rochoso é muito heterogênea, compondo diversos micro-habitat. Por exemplo,
fendas, matacões, paredões ou poças de maré. Fatores como inclinação e rugosidade do substrato e
incidência de luz também contribuem para uma grande variabilidade espacial.
Além de variar em diversas escalas espaciais, os organismos de costão rochoso também
apresentam uma considerável variação temporal, que pode levar de anos a décadas. Estas fontes de
variabilidade devem ser cuidadosamente analisadas e levadas em conta antes de selecionar os
métodos de coleta e desenho amostral. Se a variabilidade natural do sistema não for corretamente
avaliada, esta pode gerar um ruído na interpretação dos dados, confundindo os resultados. Isto impede
o pesquisador de detectar causas alternativas de variação na estrutura das comunidades como, por
exemplo, as resultantes de impactos antrópicos.
Estudos de campo podem ser classificados de diferentes formas. Entre eles estão: Estudos de
base, que tem como objetivo definir o status presente de alguma condição biológica; Estudos de
impacto, que incluem detectar e relacionar alterações biológicas com perturbações; Monitoramentos,
que consistem em acompanhar determinados parâmetros ao longo do tempo para detectar mudanças;
e Estudos ecológicos, que avaliam padrões e processos, onde padrões biológicos são descritos para
determinar os fatores que os causam. A pesquisa em ecologia de costão rochoso, hoje em dia,
frequentemente envolve experimentos controlados. Entretanto, amostrar padrões de distribuição e
abundância por si só ou em conjunto com experimentos é ainda muito importante.

Amostragem em Costão Rochoso

37
Para desenhar um método de amostragem em campo adequado, o pesquisador deve ter claros
os objetivos e perguntas do estudo. Isso permitirá uma melhor definição das hipóteses a serem
testadas e dos parâmetros que devem ser medidos, para assim definir o local de estudo,
posicionamento de unidades amostrais e unidades biológicas utilizadas. Desta forma, o desenho
amostral pode ser definido de maneira eficaz, com poder estatístico suficiente para responder às
perguntas em questão.
Independente dos objetivos do estudo, um desenho amostral deve incluir controles tanto no
tempo quanto no espaço, replicação de todos os níveis de amostragem, múltiplos locais de
amostragem, garantia de réplicas independentes e preferencialmente aleatórias e os resultados devem
ser expressos em medidas de variabilidade estatística. A análise, para ser considerada válida, deve
possuir poder estatístico. Este diminui à medida que aumenta a variabilidade intrínseca do sistema.
Isto reflete diretamente no número de réplicas a serem amostradas no estudo.

Seleção dos locais de estudo


Os locais de coleta de dados ecológicos devem ser cuidadosamente selecionados. Para que
possam ser consideradas réplicas, os locais devem possuir características parecidas quanto ao maior
número de parâmetros possíveis. Assim, variações nos parâmetros medidos podem ser detectadas
sem que sejam confundidas com a variabilidade natural devido a diferenças geofísicas, por exemplo.
Se estas características não forem semelhantes, elas devem ao menos ser registradas.
A seleção dos locais de coleta deve, portanto, seguir algumas diretrizes, dentre elas: locais
com características geofísicas semelhantes; seleção de pontos aleatórios dentre os possíveis locais,
para que os dados possam ser extrapolados para toda a área. Dependendo dos objetivos do estudo e
dos recursos disponíveis, cabe ao pesquisador definir se a amostragem será feita de forma mais
abrangente, em muitos locais, se em poucos locais com um maior esforço de coleta, ou se unirá ambas
as estratégias.

Unidades Biológicas
No ambiente de costão rochoso há uma diversidade muito alta de filos e espécies, o que exige
um nível alto de conhecimentos taxonômicos do pesquisador em estudos que envolvem comunidades.
Uma estratégia muito adotada é utilizar níveis taxonômicos mais altos ou grupos morfofuncionais
como alternativa a espécies, dependendo da pergunta a ser respondida. A estes diferentes tipos de
classificação adotados se dá o nome de unidades biológicas.
A amostragem de populações, utilizando-se uma única espécie-alvo, ainda é a mais comum
em estudos ecológicos. Nestes casos são utilizadas espécies bioindicadoras, mas a seleção de uma

38
determinada espécie vai depender dos objetivos do estudo. Não há regras a priori para definir um
modelo biológico, estas são geralmente espécies conspícuas e abundantes. Outro desafio em utilizar
uma só espécie é a grande variabilidade no espaço e tempo que estas geralmente apresentam.
Categorias taxonômicas mais altas, como família ou gênero, também são utilizadas. Esta
estratégia pode ser utilizada quando a resposta da comunidade neste nível é semelhante ao nível de
espécie, simplificando a coleta e análise de dados. Morfoespécies também são consideradas e já
apresentaram, também, resultados semelhantes aos de espécies. Entretanto, estes tipos de unidades
biológicas devem ser utilizados com cautela. É necessário um estudo prévio para detectar se os níveis
considerados possuem mesmo respostas semelhantes para não gerar resultados equivocados.
Outro tipo de agrupamento utilizado como substituto de espécies é o de grupos funcionais.
Estes são espécies que compartilham características semelhantes como forma do corpo, posição
trófica, ou ciclo biológico. Estes casos são geralmente aplicados para se detectar respostas ambientais
mais amplas e abrangentes, mas podem não ser sensíveis o suficiente para detectar alterações mais
sutis.

Amostragem aleatória
Este tipo de amostragem é uma das mais comuns, tanto para a seleção dos locais de coleta,
quanto para o posicionamento das unidades amostrais. Amostras aleatórias permitem que o
pesquisador extrapole os dados obtidos e faça inferências válidas sobre o universo amostral
selecionado, a partir dos dados coletados desta forma.
São raros os casos em que é possível determinar a abundância de uma determinada população
contando todos os indivíduos. Por isso, uma amostra é utilizada para que se possa estimar a
abundância ou parâmetro de interesse. Estas estimativas devem seguir os pressupostos exigidos pelos
testes estatísticos selecionados, além de evitar vieses. Para serem consideradas réplicas, amostras
individuais devem ser coletadas aleatoriamente, garantindo a independência entre elas e evitando
pseudoreplicação.

Distribuição de Elementos Amostrais


A localização dos elementos amostrais vai determinar a natureza da informação coletada, bem
como a precisão dos dados e inferências que podem ser extraídas destes. Há muitas maneiras de se
distribuir os elementos amostrais em campo. A amostragem aleatória (Figura 6A) é a mais comum e
estatisticamente aceita. Esta é geralmente feita determinando-se dois eixos imaginários na área de
estudo e sorteando coordenadas. Cabe ao pesquisador definir como serão realocadas as amostras, caso

39
elas caiam em ambientes particulares, como fendas. Nestes casos, o pesquisador deverá seguir sempre
o mesmo padrão para evitar viés na coleta.
A amostragem sistemática (Figura 6B) consiste em distribuir os elementos amostrais
uniformemente, como em uma grade. Este tipo é relativamente mais simples do que a amostragem
aleatória. É vantajoso, pois amostra toda uma área por igual, enquanto aleatoriamente uma área pode
ser amostrada mais intensivamente do que outra somente devido ao acaso. Porém, não garante
independência entre as amostras, por isso possui um menor poder estatístico. Este tipo de coleta não
é recomendado caso haja algum padrão de distribuição espacial da biota que siga um espaçamento
semelhante ao da amostragem. Cabe ao pesquisador analisar esta comunidade previamente para
definir se esta amostragem é aplicável.
Na amostragem direcionada (Figura 6C), o pesquisador define os locais onde são posicionados
os elementos amostrais. Neste caso, não há como evitar viés por parte do pesquisador e o pressuposto
de independência de erros entre as amostras é violado. Há poucos casos em que este tipo de
amostragem pode ser utilizado, como quando há algum habitat ou espécie alvo que só ocorre em local
específico. Então o pesquisador deverá direcionar esforços de coleta para onde esteja o objeto de
estudo.
Outro método de amostragem é a estratificada (Figura 6D, E e F). Como os organismos não
se distribuem uniformemente no costão rochoso, a estratificação pode ser utilizada para diminuir a
influência da variabilidade espacial, aumentando a precisão da amostragem. Uma vez definidos os
estratos de acordo com a fisionomia da área, a distribuição pode ser simples (Figura 6D), com o
mesmo número de elementos amostrais por estrato; proporcional (Figura 6E), com mais elementos
amostrais em áreas maiores; ou ótima (Figura 6F), com mais elementos amostrais onde há uma maior
concentração da espécie ou comunidade alvo.

40
Figura 6. Tipos de disposição de elementos amostrais. A. Aleatória, B. Sistemática, C. Direcionada, D. Estratificação
simples, E. Estratificação Proporcional e F. Estratificação ótima. Foto: Bruno Sandy.

Tipos de amostradores
O tipo de unidade amostral também depende dos objetivos de estudo e das espécies a serem
estudadas. Os tipos mais comuns são quadrados e transectos de linha. Transectos de linha são
plotagens de uma dimensão, utilizados para estimar a cobertura de organismos sésseis. Uma vantagem
de se utilizar transectos é que estes englobam uma grande área.
Há duas maneiras de estimar dados de cobertura com transectos, uma delas é a de intersecção,
onde a distância a qual cada unidade biológica ocupa na linha é registrada. Ou seja, a intersecção

41
entre unidades biológicas no transecto, o que reflete a área que estas ocupam, portanto, seu
recobrimento. Esta abordagem é precisa, porém trabalhosa. Isto faz com que a segunda estratégia seja
mais comum no campo, a de pontos de contato.
Pontos de contato são distâncias pré-determinadas pelo pesquisador, podendo variar de poucos
centímetros a um metro, geralmente, dependendo da resolução necessária e do tamanho do transecto.
Neste método, a unidade biológica exatamente abaixo de cada ponto é registrada. No fim, estes
valores são convertidos em porcentagens, estimando a cobertura de cada unidade biológica. Estes
pontos podem ser distâncias homogêneas pré-definidas ou pontos aleatórios sorteados no transecto.
Quadrados, por sua vez, são amostradores de duas dimensões que cobrem uma área do
substrato. São utilizados para estimar cobertura, densidade ou biomassa de organismos tanto sésseis
quanto móveis. O tamanho do quadrado também depende da resolução e alvo de estudo. No geral,
quadrados são utilizados para delimitar uma área onde os organismos serão contados, raspados, ou
terão sua cobertura estimada. Para estimar cobertura, assim como no transecto, pontos de contato são
utilizados, seja aleatoriamente ou sistematicamente numa grade dentro do quadrado.
Outro método, muito utilizado hoje em dia, é o de fotoquadrados. O mesmo princípio é
seguido, onde a cobertura das unidades biológicas é estimada a partir de pontos plotados na imagem.
Este método é vantajoso, uma vez que reduz muito o tempo de amostragem em campo, permitindo
um melhor aproveitamento da coleta, uma vez que tempo é um fator limitante tanto no médio quanto
no infralitoral, como já mencionado. Uma desvantagem desta abordagem é que a identificação de
espécies é dificultada. Neste caso é muito comum a utilização de substitutos como grupos funcionais
ou níveis taxonômicos mais altos.

Monitoramento no Brasil.
Os ambientes terrestres e marinhos vêm sofrendo com diversos impactos causados pelas
mudanças climáticas unidas às intervenções humanas, gerando degradação, perda de habitats com
consequente redução da biodiversidade. Uma das formas para minimizar estes efeitos é realizar
estudos de monitoramento para entender os ambientes através de observação, coletando informações
relevantes sobre diversos aspectos ambientais que podem ser utilizados em diversas áreas do
conhecimento (academia, indústrias, agropecuária, climático, florestal, entre outros). Estudos de
monitoramento por definição são os quais envolvem amostragem repetidas de parâmetros medidos,
por exemplo, características estruturais da comunidade, biomassa, ocorrência e sazonalidade através
do tempo. Estes estão classificados em duas categorias principais (curto e longo prazo), de acordo
com o enfoque (linhas de base, impacto, ecológico) e relativo aos fatores (bióticos e abióticos).

42
Os estudos de monitoramento de curto prazo são aqueles que são realizados em horas, dias
até meses. Já os de longo prazo são estudos com maior duração, ou seja, anos, décadas, séculos. Em
ambas as categorias, a utilização de um ou de outro vai depender do enfoque e dos fatores da pesquisa.
Os estudos de linha de base são realizados para determinar o status atual da comunidade, geralmente
feitos uma única vez e são utilizados como estudos precursores para projetos a longo prazo. São
muitas vezes realizados em locais onde não se tem dados prévios ou históricos. Os estudos de impacto
são realizados mediante a um distúrbio conhecido, como por exemplo, vazamento de petróleo,
queimadas, corte de cultivares, impactos antrópicos, introdução de espécies invasoras, poluição.
Os estudos de impacto possuem variedades dependendo da sua execução. Pode-se avaliar
antes e depois do distúrbio, onde o mesmo local é monitorado antes e depois do impacto. Através de
um gradiente de perturbação, monitorando-se desde o ponto principal do impacto, ou seja, ponto de
maior alteração, até o local de menor magnitude. E através de comparação entre locais preservados
(grupos controle) e os locais impactados. Já os estudos ecológicos são aqueles que descrevem a
distribuição e abundância das espécies (padrões) e determinam os fatores que a influenciam
(processos). Quanto aos fatores utilizados no monitoramento, os bióticos são aqueles que se referem
aos organismos vivos, como por exemplo, algas, fungos, animais, vegetais. Já os fatores abióticos
utilizados no monitoramento são aqueles que influenciam os seres vivos derivados de aspectos físico,
químicos do ambiente, tais como a irradiância, temperatura da água, salinidade, turbidez, quantidade
de O2 dissolvido na água, rugosidade, tipo de solo, humidade, precipitação, ventos, topografia.
Estes tipos de monitoramento podem ser realizados em diversos ecossistemas terrestres, como
bacias hidrográficas, de florestas e marinhos, como os costões rochosos e são de suma importância
para: (i) coletar e gerar informações (linhas de base) sobre possíveis alterações na biodiversidade da
comunidade bentônica, (ii) prever e mensurar os efeitos das mudanças climáticas, permitindo, a partir
da análise do status da biodiversidade, distribuição de organismos e caracterização da comunidade,
um alerta precoce acerca de eventuais alterações e a tomada das melhores ações de mitigação ou
adaptação do habitat.
Alguns dos mais antigos estudos de monitoramento que se tem registro datam do século XIX
na Europa, entretanto no contexto Sul-Americano há poucos sítios de monitoramento, sendo os mais
antigos localizados na costa central do Chile, como a Área de Proteção Ambiental Marinha da Estação
Biológica de Las Cruzes, criado em 1982 e o sítio mais austral, correspondente ao Parque
Etnobotânico Omora na reserva da Biosfera de Cabo de Hornos. No contexto nacional, há poucos
projetos de monitoramento de longo prazo em escala de comunidade existentes, sendo focados na
região sudeste do Brasil, onde os costões rochosos são mais abundantes. Para reverter este quadro,
uma das iniciativas foi a criação da Rede de Monitoramento de Habitats Bentônicos Costeiros

43
(ReBentos) foi criada com o intuito de detectar precocemente os efeitos das mudanças ambientais
regionais e globais sobre a biodiversidade desses ambientes, bem como permitir a realização de
previsões, tornando-se possível a adoção de medidas adequadas de mitigação ou adaptação, dando
início a uma série histórica de dados ao longo da costa brasileira.

Referências
Audouin, J.V., & Milne-Edwards, H. 1832. ‘Recherches pour Servir a l’Histoire Naturelle au
Litbakertoral de la France.’ Cruchard: Paris.
Berchez, F.; Amancio, C.E.; Ghilardi, N.P.; Oliveira, E.C. 2008. “Possíveis impactos das mudanças
climáticas globais nas comunidades de organismos marinhos bentônicos da costa brasileira”.
In: Buckeridge, M. Biologia e mudanças globais no Brasil. São Carlos: Rima, p. 167-180.
Coutinho, R.; Zalmon, I.R. 2009. O Bentos De Costões Rochosos. In: Pereira, R.C.; Soares-
Gomes, A. Biologia Marinha. Rio de Janeiro: Interciência, p 281-287.
Ghilardi-Lopes, N.P.; Hadel, V.F.; Berchez, F.A.S. 2012.Guia para educação ambiental em costões
rochosos. Porto Alegre: Artmed, 200p.
Hawkins, S. J.; Mieszkowska, N.; Firth, L. B.; Bohn, K, Burrows. M. T.; MacLean, M. A.; Thompson,
R. C.; Chan, B. K. K.; Little, C.; Williams, G. A. 2016. Looking backwards to look forward:
the role of natural history in temperate reef ecology. Marine and Freshwater Research, v. 67, p.
1-13.
Leão, Z. M. A. N.; Kikuchi, R. K. P.; Oliveira, D. M. & Vasconcelos, V. 2010. Status of Eastern
Brazilian coral reefs in time of climate changes. Pam-American Journal of Aquatic Sciences,
v. 5, p. 224-235.
Murray, S. N.; Richard, F. A, andDethier, M. N. 2006.Methods for Performing Monitoring, Impact,
and Ecological Studies on Rocky Shores. MMS OCS Study 2001-070. Coastal Research
Center, Marine Science Institute, University of California, Santa Barbara, California. MMS
Cooperative Agreement Number 14-35-0001-30761. 217 pages.
Navarrete, S.; Gelcich, S.; Castilla, J. 2010. Long-term monitoring of coastal ecosystems at Las
Cruces, Chile: defining baselines to build ecological literacy in a world of change. Rev. Chil.
Hist. Nat. v. 83, p. 143–157.
Sabino, C.M. & Villaça, R.C. 1999. Estudo comparativo de métodos de amostragem de comunidades
de costão. Revista Brasileira de Biologia. v.59, p.407-419.
Schmiegelow, J.M.M. 2004. O Planeta Azul: uma introdução às ciências marinhas. Rio de Janeiro:
Interciência,. 202p.

44
Turra, A.; Bernardino, A.F.; Amaral, A.C.Z.; Berchez, F.; Creed, J.C.; Copertino, M. S.; Schaeffer-
Novelli, Y.;& Coutinho, R. 2011.Rede de Monitoramento de Habitats Bentônicos Costeiros
(ReBentos): histórico e estratégia de atuação. II Workshop da Rebentos, Salvador, CD
Resumos.

45
CAPÍTULO 5

Mudanças climáticas e os efeitos sobre macroalgas marinhas


Nuno Tavares Martins (Universidade de São Paulo)
Sabrina Gonçalves Raimundo (Universidade de São Paulo)

Mudanças climáticas se refere às variações do clima em escala global ao longo do tempo,


podendo ser definida como variações estatisticamente significativas na média do clima ou sua
variabilidade, persistindo por um longo período (tipicamente décadas ou mais). As alterações
climáticas, podem ser causadas por processos naturais, eventos externos ao Planeta Terra (exemplo:
meteoros) ou por alterações antropogênicas. Ou seja, as mudanças climáticas são fenômenos naturais
que ocorrem na Terra. Essas variações abrangem diversas alterações, como mudanças de temperatura,
precipitação, umidade relativa do ar, aumento do nível dos oceanos, derretimento das calotas polares
e outras. Contudo, ao longo das últimas décadas, têm se percebido aumento na velocidade dessas
mudanças, devido ações antropogênicas desde a Revolução Industrial (principalmente aumento da
atividade industrial, desmatamento e aumento populacional). As mudanças climáticas antropogênicas
referem-se a qualquer mudança no clima causada pelo efeito cumulativo da atividade humana. A
magnitude da mudança climática global antropogênica é atualmente considerada irreversível em
escalas de tempo humanas. Por exemplo, para o ano de 2100 é especulado um aumento de temperatura
média da Terra em 2 a 4C, uma diminuição do pH oceânico de 0,3 até 0,5 e um aumento dos índices
de UV entre 12-17%.

Box 1: Tempo meteorológico x tempo geológico.


Ambos estão dentro do conceito de mudanças climáticas
Tempo geológico: escala de tempo medida em milhões de anos, sendo
classificada em eras geológicas e seus respectivos períodos.
Tempo meteorológico: escala de tempo em horas/dias, mensurado nas
últimas décadas.
.

As mudanças climáticas ocorrem tanto no ambiente terrestre quanto marinho. Os oceanos


cobrem 2/3 da Terra, e por isso, absorvem 80% do calor incidente. O que faz com que as linhas de
temperatura nos oceanos (isotermas) migrem mais rápido do que em ambientes terrestres, culminando
em comunidades marinhas inteiras a migrarem mais rapidamente (alterando sua distribuição). O
aumento da temperatura é um dos principais processos resultantes de mudanças climáticas
antropogênicas no ambiente marinho. Esse aquecimento vem sendo confirmado por dados de

46
temperatura dos oceanos registrados nos últimos anos. O aumento da temperatura nos oceanos tem
diversas consequências (Fig. 1), como aumento de eventos extremos, alterações nos padrões de
ocorrência de tempestades e secas, aumento da umidade relativa do ar entre outras.

Figura 7: Alguns eventos alterados em consequência do aumento da temperatura nos oceanos.

Dessa forma, o aquecimento global deverá produzir grandes mudanças no ambiente marinho,
como na distribuição e abundancia de espécies além de mudança na estrutura de comunidades,
incluindo extinções locais. Macroalgas marinhas são as bases ecológicas da maioria dos ecossistemas
marinhos costeiros, e sua diversidade tem implicações fundamentais para a vida e os serviços
ecossistêmicos na zona costeira. As macroalgas ocorrem principalmente nas regiões costeiras,
localidade em que está mais susceptível às mudanças, devido à sua proximidade como o ambiente
terrestre. As mudanças climáticas deverão alterar diversas características dessas regiões, devido
alterações no padrão de ondas, pluviosidade, elevação do nível do mal, diminuição das faixas de
areias, erosão e outros.

Box 2: Serviços ecossistêmicos


São benefícios que podemos obter a partir dos ecossistemas de forma direta
ou indireta. Exemplos: proteção contra desastres, controle da erosão,
alimentos, manutenção do clima, purificação da água, controle de inundações,
além do uso recreativo.

Apesar de algumas espécies de macroalgas terem mostrado alta tolerância, ou até́ mesmo se
beneficiarem de mudanças climáticas, o aumento na temperatura tende a trazer mudanças drásticas
para comunidades bentônicas. Há diversos estudos acerca dos processos ecológicos em macroalgas,
contudo, poucos abordam a distribuição de espécies. A temperatura influencia drasticamente

47
processos biológicos, atuando em diversas escalas (Fig. 2): desde moléculas a biotas inteiras. Os
efeitos da temperatura em reações químicas, estruturas moleculares e fisiologia das algas são bem
documentados, apesar de não tão bem elucidados. Essas lacunas no conhecimento são atribuídas à
grande dificuldade em isolar o fator temperatura de outros em ambiente natural. Em teoria, por efeitos
que ocorrem nos níveis químicos e moleculares, as algas são beneficiadas com o aumento da
temperatura. Contudo, alteração da temperatura pode ser fatal para macroalgas que possuem seu
rendimento máximo próximo ao seu limite fisiológico. O aumento de temperatura observado na
natureza nos dias de hoje pode não evidenciar nenhuma diferença fisiológica nesses indivíduos,
muitas vezes levando a uma falsa interpretação de que toleram tal situação. Por esse motivo,
experimentos laboratoriais se fazem necessários.

Figura 8. Consequências do aumento da temperatura nos oceanos em diversas escalas

Os oceanos absorvem cerca de um terço (1/3) de todo CO2 emitido antropologicamente - desde
a revolução industrial. O impacto antropogênico é de tamanha magnitude de forma que é esperada
que a uma diminuição de pH mais significativa ao longo dos próximos séculos do que nos últimos
300 milhões de anos, tendo drásticas consequências para organismos marinhos. A absorção de CO2
pelos oceanos aumenta a concentração de ácido carbônico (HCO−
3 ), o que além de diminuir o pH,

diminui também a disponibilidade dos íons carbonato de cálcio. A maioria das macroalgas marinhas
têm acesso tanto ao CO2 quanto ao ácido carbônico para conduzir a fotossíntese. Todavia, algumas
macroalgas vermelhas só podem absorver CO2. Por esses motivos, apesar da mudança no pH, a maior
disponibilidade de carbono tem se mostrado benéfica. No entanto, diversas macroalgas vermelhas,
por não conseguirem absorver o ácido carbônico, a mudança de pH tem se mostrado prejudicial.
Ainda, muitas macroalgas vermelhas (assim como os corais) possuem parede celular com carbonato
de cálcio, que também tem sua disponibilidade diminuída devido à alteração do pH.

48
Box 3:
𝐶𝑂2 + 𝐻2 𝑂 ↔ 𝐻2 𝐶𝑂3
𝐻2 𝐶𝑂3 ↔ 𝐻 + + 𝐻𝐶𝑂3−
𝐻𝐶𝑂3− ↔ 𝐻 + + 𝐶𝑂32−

Até o ano de 2100, é especulado um aumento dos índices de UV entre 12-17%. A radiação
UV pode afetar as macroalgas marinhas de diversas maneiras, principalmente causando diminuição
da fotossíntese e fixação de CO2. UV-A tem efeitos ambíguos nas macroalgas, podendo ser usado
como fonte de luz para a fotossíntese, direcionando a utilização fotossintética do bicarbonato, tendo
efeito positivo na morfogênese e crescimento de algumas espécies de macroalgas. No entanto, níveis
altos de UV-A podem causar diminuição da fotossíntese, alterar a diversidade e a biomassa da
comunidade bentônica marinha. Por outro lado, UV-B raramente mostra efeito positivo. Podem
causar alterações nas mitocôndrias, cloroplastos e outras organelas, além de aumentar a espessura da
parede celular, reduzir o espaço intracelular e até mesmo alterar os contornos das células e
morfologias.
Como descrito acima, diversas são as mudanças ambientais que atuam concomitantemente
nos organismos e os fatores são de difícil dissociação em estudos controlados. Um exemplo da ação
de diversos fatores é o impacto dos herbívoros sobre as comunidades de macroalgas. Os herbívoros
são agentes estruturantes fundamentais nas comunidades de macroalgas, influenciando, desde a
sobrevivência do indivíduo até a totalidade da biodiversidade. Os resultados das interações entre
plantas e herbívoros dependem das características da alga e do herbívoro, incluindo a palatabilidade
das algas, as taxas de consumo per capita de herbívoros e as taxas de crescimento individual e
populacional e a abundância total de ambos. Fatores abióticos associados à mudança climática são
conhecidos por afetar todos esses atributos. A temperatura pode reduzir as defesas dos herbívoros
enquanto que alterações na disponibilidade de nutrientes alteraram a palatabilidade das algas (além
do carbonato de cálcio, que é uma importante defesa anti-herbívoro). Ainda, apesar do aquecimento
beneficiar algumas populações de herbívoros, a acidificação é geralmente prejudicial para muitos
herbívoros invertebrados, particularmente espécies fortemente calcificadas, tais como ouriços do mar
e moluscos. Dessa forma, as mudanças climáticas também terão efeitos diretos sobre os herbívoros
que por efeito em cascata influenciará nos produtores primários.

Box 4: Adaptação e aclimatação de forma extremamente resumida:


Adaptação é alteração no genoma e ocorre ao longo de gerações.
Aclimatação é ajuste fenotípico e ocorre no indivíduo.

49
Possíveis respostas fisiológicas de uma espécie e de suas populações podem decorrer de
processos de aclimatação ou adaptação. Estudos fisiológicos em populações naturais, não permitem
a distinção entre esses processos, pois as variáveis ambientais são distintas e mascaram possíveis
conclusões sobre os efeitos de determinados fatores abióticos. É importante, portanto, realizar estudos
de variação em condições controladas e determinar o padrão de variação fisiológica em condições
laboratoriais em associação com dados de campo. Esses dados devem possibilitar uma melhor
previsão dos efeitos das mudanças climáticas em comunidades marinhas futuras. Todo esse aspecto
promissor mencionado faz com que os estudos acerca da fisiologia e ecologia sejam de extrema
importância para o conhecimento dos ecossistemas marinhos num cenário especulado para o futuro
de aumento de temperatura média dos oceanos.

Referências
Burrows M.T., Schoeman D.S., Buckley L.B., Moore P., Poloczanska E.S., Brander K.M., et al. 2011. The
Pace of Shifting Climate in Marine and Terrestrial Ecosystems. Science 334:652–655.
Cheung W.W.L., Lam V.W.Y., Sarmiento J.L., Kearney K., Watson R., Pauly D. 2009. Projecting global
marine biodiversity impacts under climate change scenarios. Fish and Fisheries 10:235–251.
Field C.B., Barros V.R., Dokken D.J., Mach K.J., Mastrandrea M.D., Bilir T.E., et al. 2014. IPCC, 2014:
Climate Change 2014: Impacts, Adaptation, and Vulnerability. Part A: Global and Sectoral Aspects.
Contribution of Working Group II to the Fifth Assessment Report of the Intergovernmental Panel on
Climate Change.
Harley C.D.G., Anderson K.M., Demes K.W., Jorve J.P., Kordas R.L., Coyle T.A., Graham M.H. 2012. Effects
Of Climate Change On Global Seaweed Communities. Journal of Phycology 48:1064–1078.
Hobday A., Alexander L.V., Perkins, S.E., Smale D.A., Straub S.C., Oliver E., et al. 2016. A hierarchical
approach to defining marine heatwaves. Progress in Oceanography 141:227-238
Poloczanska E.S., Brown C.J., Sydeman W.J., Kiessling W., Schoeman D.S., Moore P.J., et al. 2013. Global
Imprint of Climate Change on Marine Life. Nature Climate Change 3: 919–25.
Trenberth K.E. 2012. Framing the way to relate climate extremes to climate change. Climatic Change 115:283–
290.
Ji Y., Xu Z., Zou D., Gao K. 2016. Ecophysiological responses of marine macroalgae to climate change factors.
Journal of Applied Phycology 28: 2953-67.

50
CAPÍTULO 6

Macroalgas e suas aplicações biotecnológicas


Tiphane Andrade Figueira (Universidade Federal do Rio de Janeiro)
Nuno Tavares Martins (Universidade de São Paulo)

1. Plano de fundo
Macroalgas marinhas são organismos autotróficos fotossintetizantes, talófitos (ou seja, não
são diferenciados em raízes, caule e folhas), que possuem em comum o pigmento clorofila a. Estes
organismos são agrupados em três divisões taxonômicas, feofíceas (algas pardas), rodófitas (algas
vermelhas) e clorófitas (algas verdes). No sul do Chile foram encontradas algas cozidas e
parcialmente consumidas em um sítio arqueológico de 14 mil anos, sugerindo seu uso na alimentação
e medicina, e o primeiro registro escrito do uso de macroalgas data de 1700 anos atrás na China.
Historicamente, as macroalgas foram utilizadas pelas populações costeiras na alimentação
humana, forragem animal, como fertilizantes e com fins medicinais, principalmente em países do
Oriente. Na medicina tradicional chinesa, estes organismos foram utilizados, por exemplo, no
tratamento de gota e problemas estomacais. Ainda hoje, países como China, Japão e República da
Coréia figuram entre os principais consumidores de algas tanto frescas quanto desidratadas, em sopas,
saladas, sobremesas e como condimentos. Inicialmente estas eram utilizadas apenas domesticamente,
mas nas últimas décadas, diversas aplicações industriais foram desenvolvidas.
Durante a Primeira Guerra Mundial (1914-1918), ocorreu embargo ao comércio de potássio
mineral pela principal exportadora mundial – a Alemanha. O potássio é amplamente utilizado na
produção de armamentos, mas também muito utilizado como fertilizantes. O embargo afetou
principalmente os Estados Unidos, maior consumidor de fertilizantes. Visando abastecer estes
mercados, empresas americanas começaram a utilizar a alga parda kelp na obtenção de potássio, para
produção de fertilizantes. A partir de então, diversas outras aplicações tecnológicas para macroalgas
surgiram. Segundo dados mais recentes da Organização das Nações Unidas para Alimentação e
Agricultura (FAO, na sigla em inglês) em 2015 foram produzidas, aproximadamente, 30 milhões de
toneladas de macroalgas (peso fresco), movimentando um mercado de 5 bilhões de dólares (Fig. 1).

51
Figura 1. Principais países produtores de macroalgas em 2015 (Adaptado de FAO, 2016).

Mundialmente, aproximadamente 221 espécies de macroalgas são utilizadas, sendo 66% delas
para alimentação. Os sete principais gêneros cultivados com fins comerciais são: Eucheuma sp.,
Kappaphycus alvarezii e Gracilaria sp. (para produção de carragenana e ágar), Saccharina japonica,
Undaria pinnatifida, Porphyra sp. e Sargassum fusiforme (usados na alimentação humana). As
macroalgas utilizadas comercialmente são obtidas de duas formas: coletadas na natureza e através de
cultivo. Com a expansão do uso de macroalgas, apenas a coleta de populações nativas deixou de ser
suficiente para suprir a demanda comercial. Além disso, perda de biodiversidade e extinção de
populações locais são alguns dos impactos ambientais que podem ser associados a essa atividade. Por
conta disso, a obtenção de biomassa a partir de depósitos naturais tem se mantido estável, enquanto
a produção de macroalgas através de cultivo apresenta um crescimento de aproximadamente 7,5% ao
ano.
O cultivo de macroalgas é o setor para produção de alimentos que cresce com a maior
velocidade, contando com quase 50% dos recursos aquáticos globais. Acredita-se que a aquicultura
tenha grande potencial para enfrentar os desafios da crescente necessidade de alimentos. A maioria
das pessoas utiliza diariamente produtos oriundos de macroalgas, na forma de comidas processadas
(como iogurtes, carnes e frutas) e produtos domésticos como tintas, pasta de dentes, suplementos
alimentares, purificadores de ar, cosméticos e etc.
Dentre as múltiplas aplicações biotecnológicas existentes para macroalgas, apresentamos a
seguir um breve panorama de seus principais usos e mercados futuros mais proeminentes.

52
2. Hidrocolóides
Hidrocolóides são substâncias não cristalinas formadas por estruturas de elevado peso
molecular que se dissolvem em água formando uma solução viscosa. Alginato, ágar e carragenana
são os principais carboidratos utilizados para formar géis com variadas viscosidades e graus de
firmeza. Atualmente, aproximadamente 13% das macroalgas produzidas mundialmente são utilizadas
pela indústria de hidrocolóides. O primeiro registro escrito do uso de macroalgas como fonte de
hidrocolóides (ágar) data de 330 D. C. pelo chinês Chi Han. Extratos de Irish Moss (Chondrus
crispus) contendo carragenana foi um agente espessante muito usado na Europa do século 19, porém
somente a partir de 1930 extratos de algas pardas contendo alginato foram produzidos e
comercializados em escala industrial como agentes gelificantes e espessantes. Após a Segunda Guerra
Mundial, com a necessidade de alimentar uma crescente população, as aplicações industriais de
extratos de macroalgas se expandiram e diversificaram rapidamente, e hoje estão presentes na
fabricação de produtos como sorvetes, cosméticos e géis usados em eletroforese. A produção de
hidrocolóides é o principal mercado de produtos extraídos de macroalgas. Em 2013, foram produzidas
mais de 100000 toneladas de biomassa, totalizando aproximadamente 1,2 bilhão de dólares.

2.1.Ágar
O ágar é obtido principalmente a partir de dois tipos de algas vermelhas que apresentam uma
ampla distribuição geográfica: Gelidium sp. e a Gracilaria sp, que pode ter uma concentração de ágar
de até 31% do seu peso seco. A produção de ágar gira em torno de 10,600 toneladas/ano, e
aproximadamente 90% do ágar produzido é utilizado na indústria alimentícia. Alguns tipos de ágar,
especialmente os extraídos de Gracilaria chilensis, são usados na produção de produtos com elevados
teores de açúcar, como doces de frutas. Este tipo de ágar é conhecido como “açúcar reativo”, pois o
açúcar (sacarose) aumenta a força do gel. Em panificações, a capacidade desses géis de suportar
elevadas temperaturas permite que este hidrocolóide possa ser usado como estabilizante e espessante
para tortas e glacês. O ágar também é usado como aditivo em inúmeros produtos como laticínios,
carne e peixe enlatados, sopas, molhos e bebidas. Na indústria farmacêutica, o ágar é há muito usado
como um laxante suave. Já no setor de microbiologia bacteriana este hidrocolóide, com um grau de
pureza especial, é utilizado para testar a presença de bactérias. Devido ao tratamento especial
necessário, esta forma de ágar pode custar até duas vezes mais do que o utilizado na indústria
alimentícia.

2.2.Carragenana

53
A produção de carragenana originalmente era dependente da coleta de algas que crescem em
águas frias. Contudo, a partir dos anos 1970 macroalgas nativas de países tropicais contendo
carragenana passaram a ser cultivadas, permitindo assim o escalonamento de sua produção.
Atualmente, a maior parte deste hidrocolóide é extraído das macroalgas Kappaphycus alvarezii e
Eucheuma sp., produzidas em cultivo e, Sarcothalia sp. e Gigartina sp. (Chile e México) e Chondrus
crispus (Canadá e França) coletadas na natureza. A principal aplicação da carragenana é na indústria
de alimentos, especialmente em produtos lácteos, onde frequentemente apenas pequenas quantidades
desse produto são necessárias. Em produtos de baixa caloria, a carragenana pode ser utilizada para
melhorar a textura de alimentos salgados e como substituto para pectina em alimentos doces, como
geléias. Na produção de bebidas, a carragenana é usada para o clareamento de cervejas, vinhos e mel.
Na indústria farmacêutica, este hidrocolóide é usado como agentes de suspensão e estabilizantes em
medicamentos, loções e pomadas. A carragenana pode ser encontrada em muitos outros produtos
utilizados no dia-a-dia como em rações animais, pasta de dentes e purificadores de ar em gel.

2.3.Alginato
O alginato foi descoberto em 1880 pelo farmacêutico britânico E. C. C. Stanford, e sua
produção comercial teve início em 1929 na Califórnia. O alginato é extraído de algas pardas
principalmente coletadas na natureza, pois os custos para o cultivo desse grupo de macroalgas é muito
elevado. As espécies mais utilizadas para extração deste hidrocolóide são: Ascophyllum spp.,
Durvillaea spp., Ecklonia spp., Laminaria spp., Lessonia spp., Macrocystis spp. O alginato é
amplamente utilizado em alimentos, cosméticos, medicamentos e também encontra aplicação na
indústria têxtil e de papel. Na impressão têxtil os alginatos são usados como espessantes para a pasta
contendo o corante. Graças às propriedades gelificantes do alginato este foi muito utilizado no início
da produção de cerejas artificiais em 1946. O alginato também é usado na produção de molhos,
ketchup, caldas e cobertura para sorvete dada sua função espessante. Na indústria cervejeira,
pequenas concentrações de alginato de propileno glicol promovem a formação de uma espuma mais
estável e duradoura. Quando em contato com a água, pós de alginato absorvem e aumentam seu
volume, por isso estes pós são utilizados em produtos dietéticos gerando maior sensação de saciedade,
em medicamentos para dores estomacais entre outros. Anualmente são produzidas 26,500 toneladas
de alginato.

3. Alimentação Humana
Segundo dados da FAO, em 2014, 75% das macroalgas produzidas mundialmente foram
utilizadas na indústria de alimentos, e a produção de Kombu (Saccharina japonica), Wakame

54
(Undaria pinnatifida) e Nori (Porphyra spp.), utilizadas na comida tradicional japonesa, representou
40% dessa produção. Países da Ásia (China, Japão e Coréia) e Pacífico (Filipinas, Nova Zelândia,
Indonésia e outros) são os principais consumidores de alga, utilizando-as em alimentos como saladas,
sopas, biscoitos, acompanhando alimentos crus (como sushi) e diversos outros pratos. De forma mais
tímida, países como Gales, França, Irlanda, Chile e Canadá possuem algumas tradições alimentares
com pratos baseados em algas.
Com a imigração internacional, pessoas originárias de países com tradição no uso de algas
levaram consigo costumes e receitas que facilitaram a difusão do consumo desses alimentos. Com
isso, novas receitas e produtos foram sendo desenvolvidos, como chips, shakes enriquecidos,
biscoitos, purê instantâneo, tagliatelle entre outros, todos produzidos ou enriquecidos com algas. O
elevado teor de proteínas encontrados em macroalgas, que pode variar de 3-15% (peso seco) em algas
pardas e de 10-47% (peso seco) em algas vermelhas e verdes, tem chamado a atenção para o uso
desses organismos em alimentos vegetarianos e veganos como substitutos de proteínas de origem
animal. Algumas macroalgas como a Porphyra tenera, conhecida como “nori” e usada em sushi, e a
Palmaria palmata, conhecida como “dulse” e também muito utilizada na culinária japonesa, podem
apresentar teores de proteína (47 e 35% do peso seco, respectivamente) mais elevados do que
encontrados na soja, por exemplo. Alguns dos produtos desenvolvidos visando abastecer
principalmente o mercado vegano/vegetariano são óleo de alga, ovos veganos, maionese sem ovo,
entre muitos outros.
Sabe-se que macroalgas podem conter diversos tipos de nutrientes como fibras alimentares,
minerais, polissacarídeos, vitaminas (como B1, B12, A, E), e ácidos graxos poliinsaturados (como
ômega-3). A associação entre dietas ricas em algas e menores índices de doenças e benefícios a saúde,
tem levado a entrada de produtos de macroalgas em um novo mercado, o dos alimentos funcionais.
Estes tipos de alimento possuem compostos bioativos que visam trazer benefícios à saúde além da
nutrição básica. Algas como Caulerpa lentilifera, Ulva fasciata, Chondrus ocellatus, entre outras,
possuem elevado teor de fibras alimentares. A ingestão regular destas fibras ajuda a reduzir o risco
de doenças como diabetes, doenças cardíacas e câncer. Muitos estudos têm sido realizados buscando
identificar o potencial de diferentes compostos presentes nas macroalgas e suas propriedades como
agentes anti-inflamatórios, antioxidantes, antivirais, antibactericidas, entre outros. Atualmente, ao
menos 145 espécies de macroalgas são utilizadas diretamente para alimentação.

4. Alimentação Animal
Macroalgas vem sendo usadas como alimentação animal por populações costeiras há milênios.
Segundo o livro Bellum Africanum, de 45 A.C., em tempos de escassez, os Gregos utilizavam

55
macroalgas para alimentação de seus rebanhos. Na Islândia, ovelhas, cavalos e o gado podiam ser
alimentados com macroalgas por até 8 semanas. Na primeira guerra mundial, quando não havia ração
para os cavalos, algas secas foram usadas pelo exército francês. Na Escócia, ovelhas e gado
consomem diferentes espécies de algas quando pastam na costa.
O uso comercial de macroalgas na ração animal foi pioneiro na Noruega, que iniciou sua
produção em escala na década de 1930. Macroalgas podem representar uma excelente fonte
alternativa para alimentação animal, pois possuem importantes nutrientes, minerais, carboidratos
complexos com atividades probióticas e ácidos graxos poliinsaturados, que podem beneficiar a saúde
dos animais e do consumidor. Macroalgas concentram minerais da água do mar e seu conteúdo pode
ser de 10 a 20 vezes maior do que o encontrado em plantas terrestres. Estes fatores têm renovado o
interesse do setor em desenvolver novos produtos e formulações. Atualmente, a macroalga mais
utilizada na alimentação animal é a alga parda Ascophyllum nodosum. Esta alga é comumente
encontrada na costa norte-ocidental da Europa e no noroeste da América do Norte. Seu extenso uso
se deve principalmente à sua abundância, facilidade de coleta e crescimento em áreas próximas a
infraestruturas de processamento e, além disso, estudos apontam que esta alga contém elevadas
concentrações de minerais (potássio, fósforo, cálcio, sódio, magnésio e enxofre), metais traços e
vitaminas.
Estudos utilizando macroalgas na alimentação de peixes sugerem que essa fonte de proteína
pode aumentar o ganho de peso e a deposição de proteínas e triglicerídeos nos músculos. Além disso,
uma dieta enriquecida com macroalgas poderia melhorar a resistência ao estresse e doenças nos
peixes. Na pecuária, o uso de macroalgas na ração levou ao aumento da produção de leite no gado,
da taxa de crescimento em cordeiros, e da melhora na cor da gema nos ovos.

5. Cosméticos
Os oceanos são fontes extremamente ricas de produtos bioativos, muitos com características
não encontradas em organismos terrestres. Mais de 7,000 produtos naturais marinhos já foram
isolados, sendo 25% extraídos de algas. Durante seu desenvolvimento, as macroalgas geram uma
grande quantidade de compostos químicos conhecidos como “compostos bioativos”, fazendo com
que estes organismos possuam um grande potencial para uso no setor de cosméticos. Extratos
oriundos de macroalgas podem ser utilizados em uma grande variedade de produtos como sabonetes,
xampu, pasta de dentes, hidratantes corporais, maquiagem, protetor solar, entre muitos outros.
Macroalgas são organismos sésseis, expostos a grandes variações ambientais que levaram ao
desenvolvimento de mecanismos adaptativos, como a produção de compostos bioativos com
atividade antioxidante. Em cosméticos, estes compostos ajudam a retardar o envelhecimento da pele,

56
inflamações cutâneas, câncer de pele e na proteção contra raios ultravioleta (filtros solares). Podemos
citar como exemplo de macroalgas com potencial para uso em cosméticos a macroalga vermelha
Chondrus cripsus, que é rica em polissacarídeos e minerais como manganês, zinco, cálcio e magnésio
que possuem ação hidratante, condicionante, calmante e cicatrizante, Asparagopsis spp., que já é
cultivada na França para produção de extratos para o tratamento de pele, Fucus vesiculosus, cujo
extratos podem ser usados para reduzir e melhorar a aparência de olheiras, e estimular a produção de
colágeno, reduzindo rugas e linhas de expressão. Algas pardas, em geral, possuem muitas vitaminas,
minerais e ácidos graxos essenciais, incluindo ômega 3 e 6, conhecidos por auxiliar na regeneração e
saúde da pele. O principal mercado de cosméticos produzidos a partir de macroalgas é a França, que
utiliza aproximadamente 5 toneladas (peso fresco) de algas para atender sua demanda.
A mudança no padrão de consumo dos clientes, que buscam produtos ambientalmente
corretos, oriundos de fontes renováveis e sem adição de compostos sintéticos tem estimulado a busca
por produtos utilizando macroalgas. Embora o efeito cosmético desses compostos bioativos venha
cada vez mais sendo descrito em diversos estudos e patentes, muitos destes produtos ainda não
chegaram ao mercado consumidor. Alguns dos principais entraves para a comercialização são os
elevados custos para identificação e extração do composto bioativo, o desenvolvimento de técnicas
de cultivo para obtenção de maiores rendimentos e concentração dos compostos. Além disso, um
elevado nível de padronização, eficácia e rastreabilidade dos produtos são necessárias.

6. Fármacos
As macroalgas são os recursos marinhos mais amplamente estudados e nas últimas três
décadas o interesse e descoberta de compostos bioativos extraídos desses organismos tem crescido
exponencialmente. Estudos revelaram que alguns desses compostos podem possuir propriedades
terapêuticas e atuar no combate de doenças como câncer, diabetes, hipertensão, possuir atividades
anti-virais, bactericidas, neuroprotetoras e etc. Ao longo da história, macroalgas foram usadas com
fins medicinais por populações das mais diversas tradições, como chineses e japoneses, que
utilizavam diversas espécies de algas na medicina tradicional. Na Europa do século 18, vermífugos
foram preparados a partir de espécies de Laminaria spp., romanos que usavam cataplasmas de Fucus
vesiculosus para o tratamento de dores nas articulações e com fins cosméticos, entre muitos outros
exemplos. Na Irlanda, ainda hoje são usados chás tradicionais feitos com Irish moss (Chondrus
crispus) para tratar resfriados, broquite e tosses crônicas.
Estudos sugerem que compostos extraídos de algas pardas, como floroglucinol podem
apresentar atividades anti-inflamatórias, anti-tumoral e anti-diabética. Laminaria spp. contém até 13
vezes mais cálcio do que o leite. Já fucoidans, também extraídos de algas pardas, são excelentes

57
anticoagulantes e podem prevenir trombose (Mohamed et al., 2012). Extratos ricos em fenol oriundos
de algas como: Alaria spp., Ascophyllum spp., Palmaria spp., Ulva spp. podem atuar como agentes
antioxidantes, bem como anti-diabéticos ao inibir determinadas enzimas digestivas.
Carotenóides, tradicionalmente utilizados para pigmentação, podem atuar como
antioxidantes, na prevenção de câncer e melhora na resposta do sistema imune. O elevado teor de
fibras alimentares solúveis presentes em espécies como Eucheuma cottonii, Caulerpa lentillifera,
Sargassum polycystum, Ahnfeltiopsis concinna, Gayralia oxysperma, Chondrus ocellatus e Ulva
fasciata podem auxiliar na redução de colesterol. Alguns polissacarídeos sulfatados extraídos de algas
vermelhas apresentaram atividades anti-viral em doenças como vírus da imunodeficiência humana
(HIV), vírus herpes simplex (HSV) tipo 1 e 2 e vírus sincicial respiratório (RSV) (Smit, 2004).
Contudo, apesar das pesquisas e esforços acadêmicos e empresariais, poucos fármacos
derivados de macroalgas chegaram ao mercado consumidor. Uma das principais barreiras para o
desenvolvimento e disponibilização destes produtos são os custos de produção, o caráter inovador
dos produtos, dado que a maioria dos medicamentos disponíveis no mercado é baseada em
organismos terrestres, falta de tecnologias de cultivo que atendam os requerimentos do setor e a falta
de regulamentação específica.

7. Biocombustíveis
Atualmente, a população mundial gira em torno 7 bilhões de pessoas, e espera-se que em 2050
sejamos 9,6 bilhões. Esse crescimento populacional, o aumento da longevidade e a elevação no
padrão de vida aumentam a pressão sobre diversos setores, entre eles o energético. Visando atender
a essas demandas e reduzir o impacto ambiental causado pelo setor, fontes renováveis de energia vêm
sendo cada vez mais adotadas.
O uso de biocombustíveis é globalmente difundido como alternativa ao uso de combustíveis
fósseis. As duas fontes de biocombustíveis utilizadas atualmente são as fontes alimentares, que são
culturas agrícolas com finalidades energéticas como milho e cana-de-açúcar, e fontes não alimentares,
que utilizam resíduos de biomassa, como aparas agrícolas e o bagaço de cana-de-açúcar. Porém, o
cultivo terrestre para produção de biocombustíveis exerce uma grande pressão no ambiente, com uso
intensivo do solo, demanda por água potável e uso de agroquímicos, além de competir com cultivos
alimentares. Com o crescimento da demanda por alimentos, estes conflitos tendem a se agravar e
novas alternativas precisam ser encontradas.
O uso de macroalgas como fonte de biocombustíveis apresenta muitas vantagens quando
comparado às fontes atualmente utilizadas. Algumas dessas vantagens são a ausência de lignina
encontrada nas algas, a não competição por área com culturas alimentares, macroalgas não necessitam

58
de água potável nem de fertilizantes, apresentam elevadas taxas de crescimento e podem fixar gás
carbônico. Alguns requisitos devem ser levados em consideração para a escolha da macroalga a ser
estudada para produção de biocombustíveis, como cultivo sustentável e a disponibilidade de biomassa
em grandes quantidades (ao longo de todo ano ou a maior parte dele), para atender a demanda do
setor. Aproximadamente metade dos trabalhos investigando o uso potencial de macroalgas no setor
energético focam na alga parda Laminaria japonica, seguido de diversas espécies de Sargassum sp.
Entre as algas vermelhas e verdes, espécies de Gracilaria spp. e Ulva spp. são as mais intensamente
estudadas. Estas espécies possuem diversos usos biotecnológicos e já são intensamente cultivadas e
tradicionalmente conhecidas, principalmente em países asiáticos.
Embora o uso de macroalgas como fonte de biocombustíveis seja proeminente, esta tecnologia
ainda é limitada por barreiras tecnológicas e pela baixa relação custo-benefício. Estudos estimam que
o custo para produção de bioetanol a partir de macroalgas, seja de $0,50/kg (em dólares por peso
seco) contra $0,16 para o milho. Quanto à tecnologia, os protocolos de produção ainda estão sendo
desenvolvidos, principalmente tendo como base aqueles usados na produção de biocombustíveis
convencionais, sendo necessária muita pesquisa para seu desenvolvimento. Por estas razões, a
produção de biocombustíveis a partir de macroalgas não é economicamente viável, ainda estando
limitada a estudos em escala laboratorial e em mesocosmos.

8. A produção de Macroalgas na América Latina


Na América Latina as espécies de macroalgas representam de 4,9 a 8,7% da biodiversidade
marinha, sendo encontrada no Brasil a maior biodiversidade – 10,6 espécies por 100 km de costa. Os
principais países produtores são Argentina, Brasil, Chile, México e Peru. A exceção do Chile,
informações sobre a produção de macroalgas na América Latina são dispersas. O Chile é o maior
produtor de macroalgas, com uma produção, em 2015, de 11952 toneladas, sendo 97,6% oriunda da
coleta na natureza e apenas 2,4% de cultivos. As principais espécies de macroalgas comercializadas
são Gracilaria chilensis, usada na produção de ágar e Macrocystis pyrifera, principalmente para a
extração de alginato e alimentação de abalone.
A produção comercial de macroalgas na Argentina tem por volta de 40 anos e as principais
espécies coletadas são: Macrocystis pyrifera, Lessonia vadosa, Gracilaria gracilis, Gigartina
skottsbergii, Sarcothalia sp., e Porphyra columbina. Toda macroalga utilizada é coletada na
Patagônia, principalmente na província de Chubut. Essas algas são cultivadas para produção de
carragenana, alginato, consumo humano, nutraceuticos, cosméticos e fucoidans.
No México, o comércio de macroalgas é estabelecido desde 1960, contudo, ainda hoje, essa
atividade é totalmente baseada na coleta na natureza, principalmente para a produção de carragenan.

59
No México as quatro principais espécies mais exploradas são Macrocystis pyrifera, Gelidium
robustum, Chondracanthus canaliculatus, Gracilariopsis lemaneiformis.
No Peru as informações disponíveis sobre a produção de macroalgas são escassas. Sabe-se
que Chondracanthus chamissoi e Gracilaria lamaneiformis são coletadas para a produção de
ficocolóides, principalmente carragenana, e pequenas quantidades de Porphyra columbina, para
consumo humano.
No Brasil, a produção de macroalgas é principalmente oriunda de coletas realizadas na
natureza. Contudo, o cultivo de Kappaphycus sp. tem sido realizado no país há pelo menos 20 anos.
Outras duas espécies comercialmente exploradas são Gracilaria sp. e Hypnea sp. Em 2015 o Brasil
produziu 730 toneladas de macroalgas (peso fresco).
Na América Latina, com exceção do Chile, a exploração econômica das macroalgas ainda é
pouco conhecida e para seu desenvolvimento desafios como tecnologia, mão-de-obra qualificada e
falta tradição no uso de macroalgas precisam ser superadas. Além disso, é fundamental a criação de
planos de manejo e regulamentação que possam garantir o desenvolvimento sustentável dessa
atividade econômica.

9. Vantagens e Desvantagens
9.1. Desvantagens
Macroalgas absorvem nutrientes como nitrogênio e fósforo presentes no ambiente marinho,
mas também podem acumular metais pesados como arsênico, cobre, zinco entre outros. Para que se
evitem tais contaminações é necessário realizar o monitoramento regular da qualidade do ambiente
de cultivo ou coleta, e da composição das macroalgas, principalmente quando utilizadas para
alimentação humana e animal. Assim como ocorre com as plantas terrestres, o valor nutricional e
composição bioquímica podem variar entre as espécies e grupos de macroalgas, estação do ano e
localização geográfica. Este é um dos principais desafios para o desenvolvimento de produtos com
maior valor agregado como fármacos, que necessitam de um rigoroso nível de padronização. Para
atender a essas demandas, técnicas de cultivo, extração dos compostos e armazenamento da biomassa
precisam ser desenvolvidos.
Em lugares como a América Latina e alguns países da Europa, a produção de macroalgas
ainda está em seus primeiros estágios e políticas públicas e legislação ainda estão em
desenvolvimento. A falta de controle para a coleta de macroalgas na natureza pode levar ao uso
predatório e a exaustão desse recurso. É interessante notar que existe uma diferença entre a produção
de biomassa e o depósito de patentes registradas pelos países. Entre os maiores produtores encontram-

60
se países como Filipinas, Vietnã, China e Japão, enquanto os dois primeiros países possuem um
número de registros de patentes irrelevante, os últimos são líderes no ranque de registro de patentes.

9.2. Vantagens
As macroalgas possuem uma ampla distribuição geográfica e elevado teor nutricional, o que
as posicionam como uma alternativa para enfrentar o desafio global de alimentar uma população cada
vez mais numerosa, sem acrescentar mais pressão aos recursos ambientais já combalidos. Em 1999,
o Fórum Nacional de Macroalgas realizado pelo Ministério de Recursos Naturais e Marinhos da
Irlanda, determinou que o desenvolvimento da aquacultura de macroalgas era atividade fundamental
para atender mercados emergentes e criar postos de trabalhos altamente qualificados em áreas
costeiras no país. Em países em desenvolvimento, o cultivo de macroalgas pode ser uma valiosa fonte
de renda para comunidades costeiras afetadas pela pesca comercial.
Dentro do cultivo de macroalgas, uma técnica que vem sendo difundida é o Sistema de Cultivo
Multitrófico Integrado (IMTA, na sigla em inglês). Nesse sistema, as macroalgas são cultivadas em
fazendas para criação de peixes, crustáceos ou moluscos. Este cultivo integrado leva a uma maior
diversificação da produção, atendendo mais de um mercado e gerando assim uma maior renda para
os aquacultores. Outro fator importante são os serviços ambientais prestados. Nesse sistema, as
macroalgas absorvem os nutrientes oriundos da produção pesqueira, atuando como biofiltros e
removendo o excesso de nutrientes. Ainda captam o gás carbônico atmosférico através da
fotossíntese, ajudando a reduzir a concentração desse gás de efeito estufa no ambiente. Além disso,
o processo fotossintético das macroalgas é altamente eficiente, (6-8%), muito superior às plantas
terrestres (1,8-2,2%).
O aumento do cultivo de macroalgas em até 14% por ano poderia gerar 500 milhões de
toneladas de biomassa (em peso seco) em 2050, aumentando em 10% a oferta atual de alimentos,
gerando renda e melhorando a qualidade ambiental.

10. Biorrefinarias
Um dos principais gargalos para o desenvolvimento de bioprodutos extraídos de macroalgas
são os elevados custos com tecnologia, tanto para a produção de biomassa como para a extração dos
compostos desejados. A solução mais proeminente para essas questões seria a implementação do
conceito de biorrefinarias. Similar a refinarias de petróleo, onde as diferentes frações dos produtos
derivados são extraídos, na biorrefinaria múltiplos compostos podem ser obtidos através do
fracionamento da biomassa utilizada.

61
Esse conceito visa otimizar o uso de recursos, minimizar custos e maximizar os lucros,
extraindo em um só local produtos de elevado valor agregado, como fármacos, e comodities como
biocombustíveis e biomassa para alimentação animal e fertilizantes. Além disso, não há descarte de
biomassa, já que cada fração é aproveitada. Uma importante vantagem do conceito de biorrefinaria,
são os serviços ambientais prestados, como a mitigação da emissão de gases do efeito estufa, a
substituição do uso de combustíveis fósseis, através da produção de biocombustíveis que não
competem por terras aráveis ou água doce, a biorremediação de ambientes marinhos, entre outros.
Atualmente existem diversas iniciativas para implementação e desenvolvimento de biorrefinarias na
Europa.

11. Referências
Alaswad, A.; Dassisti, M.; Prescott; T. & Olabi, A.G. 2015. Technologies and developments of third
generation biofuel production. Renewable and Sustainable Energy Reviews. 51: 1446–1460.
Al-Hafedh, Y.S.; Alam, A. & Buschmann, A.H. 2014. Bioremediation potential, growth and biomass
yield of the green seaweed, Ulva lactuca in an integrated marine aquaculture system at the Red
Sea coast of Saudi Arabia at different stocking densities and effluent flow rates. Reviews in
Aquaculture. 6: 1–11.
Anis, M.; Ahmed, S. & Hasan, M.M. 2017. Algae as nutrition, medicine and cosmetic: the
forgotten history, present status and future trends. World Journal of Pharmacy and
Pharmaceutical Sciences. 6: 1934-1959.
Ariede, M.B.; Candido, T.M.; Jacome, A.L.M.; Velasco, M.V.R.; Carvalho, J.C.M. & Baby, A.R.
Cosmetic attributes of algae - A review. Algal Research. 25: 83–487.
Biba, E. 2014. The sunscreen pill. Nature. 515.
Buschmann, A.H.; Camus, C.; Infante, J.; Neori, A.; Israel, A.; Hernández-González, M.C. et al.
2017. Seaweed production: overview of the global state of exploitation, farming and emerging
research activity. European Journal of Phycology, 52: 391-406.
Cardozo, K.H.M.; Guaratini, T.; Barros, M.P.; Falcão, V.R.; Tonon, A.P.; Lopes, N.P.; et al. 2007.
Metabolites from algae with economical impact. Comparative Biochemistry and Physiology,
Part C. 146: 60–78.
Chemodanov, A.; Jinjikhashvily, G.; Habiby, O.; Liberzon, A.; Israel, A.; Yakhini, Z. & Golberg, A.
2017. Net primary productivity, biofuel production and CO2 emissions reduction potential of
Ulva sp. (Chlorophyta) biomass in a coastal area of the Eastern Mediterranean. Energy
Conversion and Management. 148: 1497–1507.

62
Chen, H.; Zhou, D.; Luo, G.; Zhang, S. & Chen, J. 2015. Macroalgae for biofuels production: Progress
and perspectives. Renewable and Sustainable Energy Reviews. 47: 427–437.
Craigie, J.S. 2011. Seaweed extract stimuli in plant science and agriculture. Journal of Applied
Phycology. 23: 371–393
Dhargalkar, V.K. & Pereira, N. 2005.Seaweed: promising plant of the Millennium. Science and
Culture. Vol. 71, Nos 3-4.
Dillehay, T.D.; Ramírez, C.; Pino, M.; Collins, M.B.; Rossen, J. & Pino-Navarro, J.D. 2008. Monte
Verde: seaweed, food, medicine, and the peopling of South America. Science 320: 784-786.
Evans, F.D. & Critchley, A.T. 2014. Seaweeds for animal production use. Journal of Applied
Phycology. 26: 891–899.
FAO 2003. A guide to the seaweed industry by Dennis J. McHugh. Number 441. FAO Fisheries
Technical Paper, Rome, 2003.
FAO 2016. The State of World Fisheries and Aquaculture. Contributing to Food Security and
Nutrition for All. Food and Agriculture Organization of the United Nations, Rome.
Fleurence, J.; Morançais, M.; Dumay, J.; Decottignies, P.; Turpin, V.; Munier, M. et al. 2012. What
are the prospects for using seaweed in human nutrition and for marine animals raised through
aquaculture? Trends in Food Science & Technology. 27: 57-61.
Fleurence, J. & Levine, I. 2016. Front Matter, In Seaweed in Health and Disease Prevention.
Academic Press, San Diego.
Fleurence, J. 1999. Seaweed proteins: biochemical, nutritional aspects and potential uses. Trends in
Food Science & Technology. 10: 25–28.
Gerardo, M.L.; Hende, S.V.D.; Vervaeren, H.; Coward, T. & Skill, S.C. 2015. Harvesting of
microalgae within a biorefinery approach: A review of the developments and case studies from
pilot-plants. Algal Research, 11: 248–262.
Hafting, J.T.; Craigie, J.S.; Stengel, D.B.; Loureiro, R.R.; Buschmann, A.H.; Yarish, C. et al. 2015.
Prospects and challenges for industrial production of seaweed bioactives. Journal of Phycology.
51: 821-857.
Hayashi, L.; Bulboa, C.; Kradolfer, P.; Soriano, G. & Robledo, D. 2013. Cultivation of red seaweeds:
a Latin American perspective. Journal of Applied Phycology. 26: 719-727.
Holdt, S.L. & Kraan, S. 2011. Bioactive compounds in seaweed: functional food
applications and legislation. Journal of Applied Phycology. 23: 543–597.
Jiang, R.; Ingle, K.N. & Golberg, A. 2016. Macroalgae (seaweed) for liquid transportation biofuel
production: what is next? Algal Research. 14: 48–57.

63
Kawai, S. & Murata, K. 2016. Biofuel Production Based on Carbohydrates from Both Brown and
Red Macroalgae: Recent Developments in Key Biotechnologies. International Journal of
Molecular Science. 17: 145.
Kijjoa, A. & Sawangwong, P. 2004. Drugs and Cosmetics from the Sea. Marine Drugs. 2: 73-82.
Kim, S.; Ravichandran, D.Y.; Khan, S.B. & Kim, Y.T. 2008. Prospective of the Cosmeceuticals
Derived from Marine Organisms. Biotechnology and Bioprocess Engineering. 13: 511-523.
Leal, M.C.; Rocha, R.J.M.; Rosa, R. & Calado, R. Aquaculture of marine non-food organisms: what,
why and how? Reviews in Aquaculture. 01–24.
Makkar, H.P.S.; Tran, G., Heuzé, V.; Giger-Reverdin, S.; Lessire, M.; Lebas, F. & Ankers, P. 2016.
Seaweeds for livestock diets: A review. Animal Feed Science and Technology. 212: 1–17.
Marinho-Soriano E.; Moreira W.S.C. & Carneiro M.A.A. 2006. Some aspects of the growth of
Gracilaria birdiae (Gracilariales, Rhodophyta) in an estuary in northeast Brazil. Aquaculture
International. 14: 327–336.
Mazarrasa, I.; Olsen, Y.S.; Mayol, E.; Marbàl, N. & Duarte C.M. 2013. Rapid growth of seaweed
biotechnology provides opportunities for developing nations. Nature Biotechnology. 31: 7.
Meland, M. & Rebours, C. 2012. The Norwegian Seaweed Netalgae Project. Netalgae Project fnanced
by the Atlantic Area Operational Programme of European Union. Disponível em:
http://www.netalgae.eu
Milledge, J.J.; Smith, B.; Dyer, P.W. & Harvey, P. 2014. Macroalgae derived biofuel: a review of
methods of energy extraction from seaweed biomass. Energies. 7: 7194–7222.
Mohamed, S.; Hashim, S.N. & Rahman, H.A. 2012. Seaweeds: A sustainable functional food for
complementary and alternative therapy. Trends in Food Science & Technology. 23: 83-96.
Mustafa, M.G.; Wakamatsu, S.; Takeda, T.; Umino, T. & Nakagawa, H. 1995. Effects of Algae Meal
as Feed Additive on Growth, Feed Efficiency, and Body Com position in Red Sea Bream.
Fisheries Science. 61: 25-28.
Neushul, P. 1989. Seaweed for War: California's World War I Kelp Industry. The Johns Hopkins
University Press. 30: 561-583
Pimentel, F.B.; Alves, R.C.; Rodrigues, F. & Oliveira, M.B.P.P. 2018. Macroalgae-Derived
Ingredients for Cosmetic Industry—An Update. Cosmetics. 5pp.
Prout, E.K. 2016. Macroalgae Biogas for the Isle of Man: the Effect of Codigestion, Durham theses,
Durham University. 16p.
Radulovich, R.; Neori, A.; Valderrama, D.; Reddy, C.R.K.; Cronin, H. & Forster, J. 2015. Seaweed
Sustainability Food and non-food applications. 1 Ed. Elsevier.

64
Rebours, C.; Marinho-Soriano, E.; Zertuche-González, J.A.; Hayashi, L.; Vásquez, J.A.; Kradolfer,
P. et al. 2014. Seaweeds: an opportunity for wealth and sustainable livelihood for coastal
communities. Journal of Applied Phycology. 26: 1939–1951.
Renn, W.D. 1990. Seaweeds and biotechnology - inseparable companions. Hydrobiologia. 204/205.
7-13.
Rhein-Knudsen, N.; Ale, M.T. & Meyer, A.S. 2015. Seaweed Hydrocolloid Production: An Update
on Enzyme Assisted Extraction and Modification Technologies. Marine Drugs.13: 3340-3359.
Rioux, L.; Beaulieu, L. & Turgeon,S. L. 2017. Seaweeds: A traditional ingredients for new
gastronomic sensation. Food Hydrocolloids. 68: 255-265.
Sander, W.K.V.D.B.; van Duijn, A.P.; Bartelings, H.; van Krimpen, M.M. & Poelman, M. 2016. The
economic feasibility of seaweed production in the North Sea, Aquaculture Economics &
Management.20: 235-252.
Smit, A. 2004. Medicinal and pharmaceutical uses of seaweed natural products: A review. Journal of
Applied Phycology. 16: 245–262.
Stévant, P.; Rebours, C. & Chapman, A. 2017. Seaweed aquaculture in Norway: recent industrial
developments and future perspectives. Aquaculture International. 25: 1373–1390.
Sun, Y. & Chavan, M. 2014. Cosmetic Compositions Comprising Marine Plants. Patente 14/077 934.
Suutari, M.; Leskinen, E.; Fagerstedt, K.; Kuparinen, J.; Kuuppo, P. & Blomster, J. 2015. Macroalgae
in biofuel production. Phycological Research. 63: 1–18.
Valderrama, D.; Cai, J.; Hishamunda, N. & Ridler, N. 2013. Social and economic dimensions of
carrageenan seaweed farming. Fisheries and Aquaculture Technical Paper No. 580. Rome,
FAO. 204 pp.
van Hal, J.W.; Huijgen, W.J.J., & López-Contreras, A.M. 2014. Opportunities and challenges for
seaweed in the biobased economy. Trends in Biotechnology. 32: 231-233.
Wang, D.H.M.; Li, X.C.; Lee, D.J. & Chang, J.S. 2017. Potential biomedical applications of marine
algae. Bioresource Technology. 244: 1407-1415.
Wang, H.D.; Chen, C.C.; Huynh, P. & Chang, J.S. 2014. Exploring the potential of using algae
in cosmetics. Bioresource Technology. 184: 355-362.
Watson, E. 2015. New products gallery: Ruby Rockets launches snack tubes, algae inspires the
VeganEgg, and Kellogg serves up breakfast-to-go. Food Navigator USA. Disponível em
<http://www.foodnavigator-usa.com/feature/news-by-month/08/2016>. Acesso em 29 de abril
de 2018.

65
Well, M.L.; Potin, P.; Craigie, J.S.; Raven, J.A.; Merchant, S.S.; Helliwell, K.E., et al. 2017. Algae
as nutritional and functional food sources: revisiting our understanding. Journal of Applied
Phycology. 29: 949–982.
Werner, A.; Clarke, D. & Kraan, S. 2004. Centre IS, Institute MR, Ireland NUo (eds) Strategic
Review and the Feasability of Seaweed Aquaculture in Ireland. Marine Institute, Galway.
Yarish, C.; Brummett, R.; Hansen, S.; Bjerregaard, R.; Valderrama, D.; Sims, N. et al. 2016. Seaweed
Aquaculture for Food Security, Income Generation and Environmental Health in Tropical
Developing Countries. Technical Report.
Zaixo, A.B.; Cianci, M. & Cerezo, A.S. 2006. Seaweed Resources of Argentina. Universidad
Nacional de la Patagonia.

66
CAPÍTULO 7

Morfologia e ecologia das briófitas


Emanuelle Lais dos Santos (Instituto de Botânica de São Paulo)
Aline Possamai Della (Universidade de São Paulo)

Quem são as Briófitas?


Briófitas é um termo artificial que denomina três divisões: Bryophyta, que corresponde aos
Musgos, Marchantiophyta as Hepáticas e Anthocerotophyta aos Antóceros. Constituem o segundo
maior grupo de plantas terrestres, estando atrás somente das angiospermas. Segundo The Plant List
(2018) há cerca de 20.000 espécies no mundo, sendo que no Brasil ocorrem 1568 espécies.

Aspectos gerais
São plantas avasculares, com reprodução sexuada dependente de água, uma vez que
apresentam anterozoides flagelados; e com geração gametofítica (haploide) predominante sobre a
esporofítica (diploide) (Fig. 1).

Figura 1. Ciclo de vida haplodiplobionte. Elaborado por: E.L. dos Santos

De modo geral, musgos, hepáticas e antóceros são formados por estruturas básicas comuns,
com algumas modificações para cada grupo. O esporófito (diploide) produz os esporos (haploides)

67
através de meiose, e ao serem dispersos quando encontrarem locais adequados podem germinam, e
assim dar origem a um protonema. A partir desse protonema inicial podem-se originar outros
gametófitos, os quais apresentam filídios, caulídios e rizóides (Fig. 2). Essas estruturas são análogas
a folhas, caule e raiz, respectivamente, mas sem tecidos especializados em condução.

Figura 2. Esquema básico demonstrando a morfologia de um musgo. Elaborado por: E.L. dos Santos

Os gametófitos, haploides, se desenvolvem a partir de uma célula apical (não por meristema),
e produzem os gametângios, chamados de Anterídio (masculino) e Arquegônio (feminino), os quais
são os órgãos responsáveis pela produção dos gametas. Os Anterídios e Arquegônios podem se
desenvolver num mesmo indivíduo (planta monoica), ou estar em indivíduos separados (planta
dioica).
Frequentemente, os gametângios encontram-se envolvidos por filídios (nesse caso chamados
de perianto), que promovem a proteção dessas estruturas. Os filídios que envolvem os gametângios
formam inflorescências, que são chamadas de perigônio (masculina) e periquécio (feminina) (Fig. 3).

68
Figura 3. A: filídios periqueciais no ápice do gametófito de um musgo (Trematodon Michx. sp.); B: filídios do perianto
em uma hepática folhosa (Lejeunea Lib. sp). Fotos: E.L. dos Santos

Reprodução e desenvolvimento
O arquegônio tem forma de garrafa, com uma porção ventral mais alargada e uma porção
apical alongada. A porção ventral possui a oosfera (gameta feminino), e na apical alongada
frequentemente se encontram os anterozoides (gameta masculino), que são produzidos nos anterídios.
Quando os anterozoides chegam até a oosfera, ocorre a fertilização e, consequentemente, a formação
de um embrião.
A partir de várias divisões celulares, o embrião se desenvolve em Pé, estrutura que liga
gametófito e esporófito e transfere nutrientes entre estes (visto que em geral o esporófito não é
fotossintetizante), na Cápsula, local onde os esporos são produzidos, e na Seta, que eleva a cápsula
acima do gametófito, para a dispersão dos esporos ser mais efetiva.

Substratos
As briófitas ocorrem em diversos ambientes, sendo os locais úmidos os mais adequados para
a sobrevivência destes organismos, tendo em vista que apresentam tecido vascular rudimentar, e a
necessidade de água para a fecundação. Apesar disso, elas são amplamente distribuídas no mundo,
69
ocorrendo do ártico aos trópicos e, em ambientes submersos a desérticos. Crescem em vários tipos de
substratos, como representado na Figura 4, sendo consideradas como epifilas (quando crescem sobre
folhas), terrestres, corticícolas: (em troncos vivos ou em decomposição), rupícolas (superfícies
rochosas) e em materiais introduzidos pelo homem.

Figura 4. Exemplos de substratos das briófitas. Espécies: A- epifilas, B- terrestres, C e D- corticícolas, E- rupícolas, e
F: em materiais introduzidos pelo homem. Fotos: E.L. dos Santos

Marchantiophyta - Hepáticas
As hepáticas podem ser subdivididas em dois grupos morfológicos principais, as plantas
folhosas e as talosas (Fig. 5). As hepáticas folhosas são caracterizadas pela ausência da costa
(espessamento de células no centro do talo), pela presença ou ausência dos anfigastros (filídios

70
diferenciados na posição ventral dos ramos) (Fig. 6), pelos lóbulos, que podem estar ausentes,
reduzidos ou de tamanho variável, e pela presença de rizoides unicelulares.

A C
Figura 5. A: hepática folhosa, B e C: hepática talosa. Fotos: E.L. dos Santos

Figura 6. Exemplo de anfigastro do tipo bífido. Foto: E.L. dos Santos

71
As hepáticas talosas não se diferenciam em filídios, além disso, a costa pode estar presente ou
ausente no talo, os rizoides são unicelulares, e podem apresentar escamas pluricelulares ventrais.

Anthocerothophyta - Antóceros
Os antóceros são talosos e multilobados (lembram algas) (Fig. 7), possuem células com apenas
um cloroplasto (e geralmente um pirenoide), e rizoides unicelulares com paredes lisas. O esporófito
é persistente, apresenta crescimento contínuo, além de pseudoelatérios, que são estruturas para
dispersão dos esporos. A ornamentação dos esporos é bastante variável (visível em microscopia
óptica), sendo uma característica importante para a identificação dos gêneros.

Figura 7. Talos e esporófitos de Antóceros. Fotos: E.L. dos Santos

Bryophyta - Musgos
Os musgos possuem as estruturas mais variáveis entre as briófitas, variando na forma, no
tamanho e na estrutura do gametófito (Fig. 8). O esporófito apresenta frequentemente dentes no
peristômio e um opérculo, já no gametófito diversas especializações podem estar presentes, como a
costa e as células alares.
Os musgos são artificialmente divididos em acrocárpicos e pleurocárpicos, isto é, em relação
às características do crescimento do gametófito e a posição de surgimento do esporófito.

72
Figura 8. Diversidade de musgos. Fotos: E.L. dos Santos

Tabela descritiva com comparação morfológica entre Hepáticas, Musgos e Antóceros


Hepáticas Musgos
Gametófito Folhoso ou taloso Folhoso
Anfigastros Presente Ausentes
Rizóides Unicelulares, hialinos, com escamas Pluricelulares, coloridos, septados
Oleocorpos Compostos, bem visíveis Ausentes ou pouco visíveis
Esporófito Pé, seta (hialina) e cápsula Pé, seta (fotossintetizante) e cápsula
Liberação dos
Rápida (auxílio de elatérios) Rápida, através do peristômio
esporos

Antóceros
Gametófito Taloso e lobulado
Anfigastros Ausentes
Rizóides Unicelulares, hialinos, sem escamas
Oleocorpos Simples e pouco visíveis
Esporófito Pé e cápsula
Liberação dos
Gradual (auxílio de pseudoelatérios)
esporos

Papel ecológico das briófitas


As briófitas são classificadas como plantas pioneiras (frequentemente primárias, ou até
secundárias) numa sucessão ecológica. Os tapetes, ou tufos orgânicos, formados por essas plantas
promovem a retenção de umidade, e as secreções ácidas auxiliam na quebra das rochas, que

73
posteriormente serão parte do solo. Essas alterações no ambiente são indispensáveis para que ocorra
o estabelecimento de novas espécies e, principalmente, para que ocorra a germinação de sementes.

Outras funções ecológicas


As briófitas também são consideradas como indicadores ecológicos da qualidade de habitat,
uma vez que muitos táxons desse grupo são sensíveis a alteração de umidade na atmosfera. Além
disso, outras funções ecológicas destas plantas podem ser citadas como:
• Evitam a erosão, pois auxiliam na manutenção do balanço hídrico do solo;
• Participam da ciclagem de nutrientes, uma vez que são componentes da biomassa;
• São indicadores ecológicos de mudanças climáticas, uma vez que respondem de forma rápida
e direta a mudanças ambientais;
• Podem ser indicadoras de depósitos minerais, como por exemplo os “musgos do cobre”, pois
estão associados a solos ou rochas com grande concentração deste mineral.
• Além de serem abrigo e alimento para animais, microrganismos e insetos. Exemplo: Em
ambientes gelados a cápsula é fonte de alimento para mamíferos;

Utilização comercial
As espécies de briófitas mais empregadas para fins comerciais são as pertencentes ao gênero
Sphagnum L. Plantas desse grupo são usadas em floriculturas como meio de cultivo de outras plantas,
além de serem empregadas na fabricação de papel, como isolante térmico, em enchimento de camas
e travesseiros, como combustível natural (turfeiras), para filtração de água, e para ação antisséptica.

Briófitas como plantas medicinais


Alguns estudos apresentam um histórico com várias aplicações das briófitas para fins
medicinais, destacando inclusive a utilização desses organismos como antibióticos.
A hepática Marchantia polymorpha L. já foi utilizada no tratamento de tuberculose pulmonar
e doenças do fígado. Na China, o chá do musgo Sphagnum L. foi empregado na cura de hemorragia
aguda e doenças oculares, e a infusão de Polytrichum commune L. ex Hedw., ajudava a dissolver
cálculos renais e da vesícula. Sphagnol, destilado de turfa, constituído principalmente de Sphagnum
sp., foi reconhecido como sendo útil no tratamento de diversas doenças da pele e recomendado para
diminuir o prurido de picadas de insetos. Os índios do Alasca preparavam pomada para a pele
misturando Sphagnum com sebo ou outra gordura. Nas ilhas inglesas, as populações da zona rural
usavam Sphagnum como bandagem em furúnculos e feridas, o que também foi empregado nos
exércitos durante as guerras Napoleônicas e Franco-prussianas, bem como por ocasião da guerra

74
Russo-japonesa (nessa última substituía o algodão no curativo de primeiros socorros). Ainda, nos
Estados Unidos, a Cruz Vermelha Americana preparou 500.000 curativos usando musgos. Na
Segunda Guerra Mundial, os musgos de turfeiras também eram empregados como remédios
cirúrgicos.
Além disso, as briófitas possuem as seguintes atividades biológicas: citotóxica, antioxidante,
anti-inflamatória, carcinogênica, inibição enzimática, antimicrobianas (antifúngica, antibacteriana,
antiviral), alelopática (inibem o crescimento de raízes e folhas nas plantas de arroz, e o crescimento
de outras plantas vasculares, e também promovem a germinação de sementes de trigo), cardiotônica
(aumento do fluxo sanguíneo coronário) e, ainda possuem toxicidade diante de moluscos e peixes.

Referências
Ando, H. & Matsuo, A. 1984. Applied Bryology. Advances in Bryology 2: 133–224.
Briófitas in Flora do Brasil 2020 em construção. Jardim Botânico do Rio de Janeiro. Disponível em
<http://floradobrasil.jbrj.gov.br/reflora/floradobrasil/FB128472>. Acesso em 03 maio 2018.
Costa, D.P. & Almeida, J. S. S. 2010. Manual de Briologia. Editora Interciência, Rio de Janeiro. 207p.
Dachnowski-Stokes, A. P. 1942. Sphagnum moss for use in surgical dressings. The Scientific
Monthly 55: 291–292.
Delgadillo, C. & Cardenas, A. 1990. Manual de briófitas, Unam 8: 1–135.
Gradstein, S.R.; Churchill, S.P. & Salazar-Allen, N. 2001. Guide to the Bryophytes of tropical
America. Memoirs of The New York Botanical Garden 86: 1–577.
Fernandéz, E.G. & Serrano, A.M.V. 2009. Atividades Biológicas das briófitas. Âmbito Cultural
Edições Ltda. 190p.
Frahm, J.P. 2003. Manual of tropical Bryology. Tropical Bryology 23: 1–196.
Hotson, J. M. 1918. Sphagnum as a surgical dressing. Science 48: 203–208.
Nichols, G. E. 1920. Sphagnum moss: war substitute for cotton in absorbent surgical dressings.
Smithsonian Inst., Ann. Rep. 1918: 221–234.
Pinheiro, M. D. F. D. S.; Lisboa, R. C. L., & Brazão, R. D. V. 1989. Contribuição ao estudo de
briófitas como fontes de antibióticos. Acta Amazonica 19: 139–145.
Roig, J.T., 1974. Plantas medicinales, aromáticas o venenosas de Cuba. Ciencia y Técnica, La
Habana, 949 pp.
Roque, J. M. 1941. Flora médico guatemalteca. Tipografia Nacional, Guatemala. 187p.
Santos, N. D. 2011. Distribuição espacial de briófitas na floresta Atlântica. Tese de Doutorado.
Universidade Estadual de Campinas, Campinas. 149p.

75
Santos, E. L. 2016. Briófitas em Floresta nebular do Parque Estadual Pico do Marumbi, Paraná,
Brasil. Dissertação de Mestrado. Universidade Federal do Paraná, Curitiba. 150p.
The Plant List. Briófitas. Disponível em <http://www.theplantlist.org>. Acesso em 3 maio 2018.

76
CAPÍTULO 8

Tópicos gerais sobre licófitas e samambaias


Aline Possamai Della (Universidade de São Paulo)
Bianca Kalinowski Canestraro (Instituto de Botânica de São Paulo)
Sebastião Maciel do Rosário (Museu Paraense Emilio Goeldi)

Nesse capítulo abordaremos alguns aspectos relacionados à evolução, classificação,


reprodução, morfologia, ecologia, distribuição, conservação e importância econômica das licófitas e
samambaias.

Introdução
Licófitas e samambaias são termos que se referem à todas as plantas vasculares (apresentam
portanto, xilema e floema), que não produzem flores e frutos, as quais, são popularmente conhecidas
como samambaias, avencas e cavalinhas. No ensino básico, elas são tradicionalmente tratadas como
“pteridófitas”, no entanto, a reunião desses dois grupos de plantas sob o termo “pteridófita” é
reconhecidamente uma classificação artificial, uma vez que nem todas as espécies evoluíram a partir
de um mesmo ancestral comum (ou seja, é um agrupamento parafilético). Como atualmente um dos
critérios para se estabelecer um grupo biológico é este ser considerado monofilético (em oposição ao
termo parafilético), ou seja, incluir o ancestral comum e todos os descendentes daquela linhagem, o
termo “pteridófita” encontra-se praticamente em desuso pela comunidade científica.
A grosso modo, as licófitas se diferenciam pela presença de microfilos (folhas geralmente
pequenas, que apresentam uma nervura central não ramificada), e esporângios situados nas axilas
entre folhas e caules. Já as samambaias apresentam folhas do tipo megafilo (geralmente grandes, com
nervuras ramificadas, formando uma rede bastante complexa no tecido laminar), e esporângios
localizados na face abaxial ou na margem da folha.
Diversos estudos têm demonstrado que as samambaias são mais aparentadas
filogeneticamente com as espermatófitas (plantas com semente, angiospermas e gimnospermas) do
que com as licófitas. Na Figura 1 podemos constatar que as licófitas foram a primeira linhagem a
divergir das plantas vasculares (isso considerando apenas espécies atuais), e que está linhagem é
grupo irmão do clado (grupo monofilético) das eufilófitas, que é formado pelas samambaias e pelas
espermatófitas (Fig. 2 mostrando imagens de alguns representantes desses grupos de plantas atuais).

77
Figura 1. Esquema simplificado demonstrando as relações filogenéticas dos principais grupos de plantas atuais. O grupo
das briófitas (plantas avasculares) é irmão de todas as plantas vasculares. No clado das vasculares (flecha roxa), o grupo
das licófitas é irmão das eufilófitas (clado representado pela flecha verde). E dentro das eufilófitas temos espermatófitas
(gimnospermas e angiospermas) e as samambaias. Elaborado por: A.P. Della.

Figura 2. Representantes dos principais grupos de plantas atuais. A: Bryum Hedw. (Bryaceae, Briófita); B: Malvaviscus
Fabr. (Malvaceae, Angiosperma); C: Cyathea Sm. (Cyatheaceae, Samambaia); D: Phlegmariurus Holub (Lycopodiaceae,
Licófita); E: Hemionitis L. (Pteridaceae, Samambaia); F: Pinus L. (Pinaceae, Gimnosperma); G: Ctenitis (C. Chr.) C. Chr.
(Dryopteridaceae, Samambaia). Fotos: A.P. Della. & B.K. Canestraro.

78
Evolução
A origem das licófitas e samambaias é muito antiga. Os primeiros fósseis de organismos
semelhantes a elas datam de 425 milhões de anos, no período geológico conhecido como Siluriano.
Porém foi supostamente no Carbonífero (a cerca de 360 milhões de anos atrás), que houve uma ampla
diversificação e irradiação desse grupo, momento em que possivelmente se tornaram os elementos
dominantes nas florestas. Esse período do Siluriano/Carbonífero é reconhecido como a primeira
grande radiação das licófitas e samambaias.
A segunda grande radiação é do Carbonífero/Triássico, até cerca de 245 milhões de anos atrás,
onde registros fósseis indicam a existência de verdadeiras florestas formadas, principalmente, por
licófitas arbóreas com até 25 metros de altura. Nesse período, as licófitas deviam corresponder a cerca
de 50% das espécies.
Na era Mesozóica tivemos o aparecimento e a irradiação de angiospermas, isso provavelmente
promoveu a extinção de muitas linhagens de samambaias e licófitas (derivadas das duas grandes
radiações destacadas acima), assim como de muitas gimnospermas. No entanto, ao mesmo tempo que
houve extinções de muitas linhagens, ocorreu o surgimento de outras, como a linhagem de
samambaias polipodiódes (correspondem a ordem Polypodiales, ver próximo tópico), que acabaram
por se diversificar “na sombra das angiospermas” (é a chamada terceira grande radiação das licófitas
e samambaias).
As florestas de angiospermas que foram surgindo, principalmente entre o final da era
Mesozóica e o início da era Cenozóico, eram muito mais diversas que as florestas de gimnospermas
existentes até então. Além disso, tinham diferentes estratos (plantas de dossel, de sub-bosque, etc.),
assim o estabelecimento das angiospermas deve ter proporcionado grande mudanças ambientais, e o
surgimento de novos ecossistemas potencialmente ocupáveis pelas samambaias e licófitas.
Hoje as samambaias polipodióides, que se diversificaram principalmente nos últimos 50
milhões de anos, correspondem a cerca de 80% das espécies existentes. Esse grupo de plantas deve
ter se estabelecido, principalmente, sob o dossel florestal, onde provavelmente havia poucas
gimnospermas e angiospermas, ou seja, onde havia menor competição.
Como visto nos parágrafos acima, as licófitas e samambaias atuais correspondem a grupos
muito recentes, ao contrário do que se imaginava antigamente, que elas eram “plantas fósseis” e
remanescentes das linhagens antigas.

Classificação
A classificação das licófitas e samambaias passou por muitas alterações ao longo do tempo.
Desde as primeiras classificações baseadas somente em caracteres morfológicos (tais como:
79
características do rizoma, da fronde, a disposição dos soros, a presença ou a ausência de indúsio, etc.),
as quais, em geral não levam em conta as relações filogenéticas, a classificações que passaram a
incorporar dados moleculares (as quais, partem de uma filogenia, e usam o princípio de
monofiletismo para o estabelecimento dos grupos).
O Pteridophyte Phylogeny Group I (PPG I, 2016), a classificação mais recente desses grupos,
é de certa forma um resumo das diversas filogenias, que vem sendo obtidas a partir de dados
moleculares. As licófitas são tradadas como a classe Lycopodiopsida, e as samambaias como
Polypodiopsida (Fig. 3 e 4).
Dentro de Lycopodiopsida há três ordens, as quais apresentam 1.338 espécies. A maior ordem
é Selaginellales (com 700 espécies), seguida por Lycopodiales com 388 e Isoëtales com 250. Em
Polypodiopsida há 10 ordens, totalizando 10.578 espécies. Polypodiales é a maior ordem com 8.714
espécies, seguida por Cyatheales com 713 e Schizaeales com 190. Assim, há atualmente 11.916 de
licófitas e samambaias.

Figura 3. Esquema simplificado demonstrando as relações filogenéticas das ordens de Lycopodiopsida (licófitas em azul)
e Polypodiopsida (samambaias em vermelho) segundo o PPG I (2016). Entre parênteses o número de espécies de cada
ordem. Elaborado por: A.P. Della.

A B C 80
D E F

G H I

J K L

M N
81
Figura 4. Fotos ilustrando as principais ordens de licófitas e samambaias. A: Phlegmariurus Holub (Lycopodiales), B:
Selaginella P. Beauv. (Selaginellales), C: Equisetum L. (Equisetales), D: Psilotum Sw. (Psilotales), E: Ophioglossum L.
(Ophioglossales), F: Eupodium J. Sm. (Marattiales), G e H: Osmundastrum C. Presl (Osmundales), I: Hymenophyllum
Sm. (Hymenophyllales), J: Dicranopteris Bernh. (Gleicheniales), K: Anemia Sw. (Schizeales), L: Dicksonia L'Hér.
(Cyatheales), M: Hemionitis L. (Polypodiales) e N: Jamesonia Hook. & Grev. (Polypodiales). Fotos: B.K. Canestraro e
A.P. Della.

Reprodução
Reprodução sexuada
O ciclo de vida das licófitas e samambaias, assim como as demais plantas terrestres, é
haplodiplobionte, ou seja, envolve a alternância de gerações. A geração gametofítica, a qual produz
os gametas, é haplóide (x=n) e efêmera, já a geração esporofítica, que produz os esporos, é diplóide
(x=2n) e de longa duração (Fig. 4).

Figura 4. Ciclo de vida de uma samambaia leptoesporangiada. Elaborado por: B.K. Canestraro.

Apresentaremos agora o ciclo de vida, tomando como exemplo uma samambaia


leptoesporangiada (que corresponde a maioria das samambaias). Na maturidade de um esporófito
(diplóide) são produzidos os soros, que estão localizados, frequentemente, na parte inferior das folhas.
Os soros correspondem ao agrupamento de esporângios, os quais contém numerosos esporos. Os
esporos por sua vez são células haplóides, formadas por meiose.
Os esporângios são constituídos, geralmente, por uma haste (porção inferior) e uma cápsula
globosa (porção superior). Nessa cápsula há uma linha de células espessadas em forma de “U”, a qual
chamamos de ânulo. Quando há redução de umidade do ambiente (seca), as paredes do ânulo se
82
comprimem e acabam rompendo o esporângio, promovendo, dessa forma, a liberação dos esporos (os
quais são passíveis de serem carregados pelo vento). Num ambiente propício, os esporos podem
germinar e se desenvolver em prótalos, e posteriormente em gametófitos (haplóides).
Os gametófitos, que por sua vez, são geralmente pequenos, com formato cordiforme e
coloração verde clara (a morfologia do gametófito será vista em detalhes no próximo tópico),
apresentam em sua porção inferior órgãos sexuais. Os órgãos masculinos são chamados de anterídios
e produzem os anterozoides (gametas masculinos flagelados). Já os órgãos femininos são chamados
de arquegônio e produzem as oosferas (gametas femininos). A água é essencial para a fecundação,
tendo em vista que o anterozóide é flagelado.
Os gametófitos podem ser unissexuados (apresentam órgãos sexuais masculinos e femininos
em indivíduos diferentes) ou bissexuados/hermafroditas (apresentam órgãos sexuais masculinos e
femininos num mesmo indivíduo). Quando o anterozóide chega até o arquegônio e fecunda a oosfera,
é gerado o zigoto, iniciando-se assim a fase diplóide. O gametófito permanece vivo até a formação
dos primórdios foliares, e em seguida morre. O zigoto, formado pela fecundação, sofre sucessivas
divisões mitóticas gerando um novo indivíduo (esporófito), que apresenta raízes, caule e folhas, e ao
atingir a maturidade produzirá os esporos.
É extremamente importante aqui ressaltarmos um detalhe que diversos livros texto de botânica
descrevem e enfatizam erroneamente: a autofecundação (quando um gameta masculino fecunda um
gameta feminino do mesmo indivíduo) como a forma mais comum de reprodução do gametófito. Isso
é apresentado tanto em explicações no texto como em figuras. No entanto, a maioria dos eventos de
fecundação que ocorrem nesses grupos é por meio de fecundação cruzada (quando gametas
masculinos fecundam gametas femininos de indivíduos diferentes) gerando maior variabilidade
genética.

Reprodução assexuada
A reprodução assexuada pode ocorrer por meio de apomixia e/ou de propagação vegetativa.
No ciclo de vida de uma samambaia apomítica, há produção de 32 esporos diploides (por meio de
falhas na disjunção dos cromossomos na meiose), ao invés dos 64 esporos haploides formados
normalmente (ciclo de vida não apomítico). Dessa forma, não há fecundação (fusão de gametas), uma
vez que os esporos já são diploides. Estes esporos diplóides germinam e se desenvolvem em
gametófitos menores do que os normais, além disso, esses gametófitos formados não produzem
gametângios. Então, a partir de uma célula do gametófito há o desenvolvimento de um esporófito,
que apresenta raiz, caule e folhas. O gametófito morre a medida que essa nova plântula se desenvolve.
O esporófito apomítico poderá produzir esporos, também apomíticos, fechando o ciclo.

83
A propagação vegetativa é uma alternativa mais rápida do que a reprodução sexuada. As
plantas (esporófito) produzem gemas, as quais podem estar localizadas tanto na raque, quanto na
lâmina foliar (Fig. 5). Essas gemas se desenvolvem e dão origem a plântulas, que são clones da planta
mãe. Ao tocarem o chão (quando folhas da planta mãe murcham) e/ou quando se desprendem da
planta mãe, tornam-se indivíduos independentes, sem a necessidade de reprodução sexuada.

Figura 5. Exemplos de reprodução vegetativa via gemas em duas espécies de Thelypteris Adans. (Thelypteridaceae)
Fotos: B. K. Canestraro.

Outro fenômeno comum entre as licófitas e samambaias é a hibridação, que consiste no


cruzamento de duas espécies distintas, gerando descendentes com características combinadas de
ambos parentais. A hibridação ocorre quando o anterozóide do gametófito de uma espécie fecunda a
oosfera do gametófito de outra espécie. Identificam-se híbridos com certa facilidade por estes
apresentarem características intermediárias entre os parentais, no entanto, nem sempre são expressas
de forma proporcional (Fig. 6). Indivíduos híbridos geralmente apresentam esporos abortados, o quais
podem inclusive ser maiores que os esporos dos parentais. Esporos abortados têm a aparência de uma
“sujeira” sob o microscópio estereoscópico, pois eles são irregulares, enegrecidos e sem forma
definida. Os híbridos são estéreis na maioria dos casos, uma vez que não ocorre o pareamento correto
dos cromossomos provenientes dos diferentes parentais.

84
Figura 6. Folha de Lomariopsis japurensis (Mart.) J. Sm. (Lomariopsidaceae) acima e de Lomariopsis vestita E. Fourn.
abaixo. Ambas espécies são as parentais do híbrido natural Lomariopsis × farrarii R.C. Moran & J.E. Watkins (ao centro)
ocorrente na Costa Rica. Foto: B.K. Canestraro.

A hibridação entre espécies do mesmo gênero é chamada de intragenérica, e é a mais comum.


A hibridação também pode ocorrer entre gêneros diferentes, neste caso é chamada de hibridação
intergenérica. Recentemente foram descritos dois híbridos entre gêneros muito aparentados de
samambaias: Cyclodium C. Presl e Polybotrya Humb. & Bonpl. ex Willd. Na nomenclatura botânica,
deve-se usar o símbolo × para indicar que o táxon é um híbrido. No caso anterior, o gênero novo foi
descrito como × Cyclobotrya Engels & Canestraro, que representa a combinação entre o nome dos
dois parentais.

Morfologia do gametófito e do esporófito


Fase gametofítica
Os gametófitos das licófitas e das samambaias nem sempre são cordiformes, como os livros
frequentemente ilustram. Eles apresentam diferentes morfologias, cujos tipos morfológicos são
relacionados ao hábitat do esporófito. Os gametófitos cordiformes (Fig. 7) são geralmente anuais e
típicos da maioria das espécies terrestres de Polypodiales. Os gametófitos em forma de fita são
ramificados, perenes, apresentam crescimento indeterminado, alongamento gradual e
desenvolvimento mais lento que o cordiforme. O talo dos gametófitos em forma de fita pode dar
origem a outros indivíduos por meio de reprodução assexuada. Esse tipo de gametófito é encontrado
em epífitas da família Polypodiaceae, Dryopteridaceae, Hymenophyllaceae e Pteridaceae, e em
plantas terrestres pertencentes a Osmundaceae.
85
Figura 7. Gametófito terrícola e cordiforme à esquerda, e gametófito epífito e em forma de fita à direita. Fotos: B.K.
Canestraro.

Os gametófitos cordiformes, anuais e de crescimento rápido são adaptados para viver em


ambientes com perturbações constantes, como barrancos, que sofrem erosão, e solo com contínuo
acúmulo de serapilheira. Já os gametófitos em forma de fita, perenes e de crescimento lento adaptam-
se a habitats mais maduros e estáveis, como troncos de árvores e cavernas.

Fase esporofítica
A morfologia do esporófito é bastante variável nas licófitas e samambaias. Em geral, esses
dois grupos apresentam raízes, caule e folhas (também chamadas de frondes). Contudo, as licófitas e
as samambaias possuem diferenças morfológicas entre si (como comentado anteriormente). As
licófitas apresentam microfilos, que são folhas inteiras, geralmente, menores que 1 cm de
comprimento, sésseis, com apenas uma nervura, e um esporângio por microfilo (este localizado na
superfície superior do microfilo). Já as samambaias possuem megafilos, que são folhas simples ou
compostas, sésseis ou pecioladas, com várias nervuras, e numerosos esporângios por folha
(geralmente na face inferior da folha)
As folhas das licófitas e samambaias são divididas em lâmina (porção geralmente verde e
expandida) e pecíolo (porção alongada e cilíndrica), sendo estas partes ausentes nas licófitas (Fig. 8).
A lâmina pode ser inteira ou parcialmente dividia, em graus crescentes de dissecção até uma lâmina
totalmente composta. A lâmina que apresenta alguns lobos e/ou incisões (as quais chegam a nervura
central) é chamada de pinatissecta. Se a lâmina é completamente dividida até a nervura central ela é
chamada pinada, onde cada unidade da lâmina é uma pina e o eixo entre as pinas é a raque. Se a pina
é dividida mais uma vez, a lâmina é bipinada, se esta se divide mais uma vez, é tripinada e assim
sucessivamente.

86
Figura 8. Diferentes formas e dissecções das folhas de samambaias. Fotos: B.K. Canestraro.

As folhas das samambaias nascem enroladas em uma espiral, ou seja, apresentam venação
circinada, e ao longo do tempo vão se desenrolando gradualmente. A folha jovem (enrolada) das
samambaias é chamada de báculo, pela similaridade do báculo (cajado) dos papas da igreja católica.
O formato da folha também pode variar muito entre os grupos, assim como as nervuras das
folhas, as quais são importantes para identificar algumas famílias. As nervuras podem ser: lineares
(livres ao longo de toda lâmina), furcadas (em forma de Y) ou reticuladas (nervuras unem-se em
aréolas).
Na superfície das folhas, pecíolos ou caule pode haver escamas ou tricomas, ambos de origem
epidérmica. As escamas são estruturas laminares com mais de uma célula de espessura e podem ter
formatos e cores variados. Tricomas são formados por uma célula de espessura e também podem
apresentar cores diversas (lembram vagamente os pelos dos mamíferos).
Existem dois tipos de esporângio em licófitas e samambaias: o eusporângio e o
leptoesporângio. O eusporângio é formado a partir da divisão de várias células da epiderme da folha,
e o leptoesporângio é originado a partir de uma única célula epidérmica. O eusporângio está presente
nas licófitas e nas ordens Equisetales, Psilotales, Ophioglossales, Marattiales e parte das Osmundales
(dentro de Polypodiopsida). Já o leptoesporângio é encontrado em alguns grupos de Osmundales e
em todas as outras seis ordens de Polypodiopsida, dessa forma, as samambaias leptoesporangiadas
são muito mais numerosas.
As folhas podem ser de dois tipos: férteis ou estéreis. As folhas férteis contêm os soros,
conjunto de leptoesporângios, cujo formato e posição são muito importantes para a identificação dos
grupos. Os soros são castanhos quando maduros e podem ter formato arredondado, ou linear, ou
podem ainda recobrir toda a superfície da folha (neste caso o soro é chamado de acrosticóide). O
indúsio é uma membrana epidérmica, frequentemente fina, que recobre parcial ou totalmente os soros

87
até a maturidade dos esporos, pode estar presente ou ausente, sendo também um importante caráter
taxonômico.
O caule pode ser reptante (quando este é paralelo ao substrato), ou ser ereto (em alguns casos
chegando a formar um “caule” com diâmetro e altura consideráveis, como nas samambaias
arborescentes). As licófitas e samambaias são plantas herbáceas, uma vez que não apresentam
crescimento secundário.

Distribuição
As licófitas e samambaias apresentam ampla distribuição geográfica (plantas consideradas
cosmopolitas), ocorrendo desde as tundras geladas, acima do círculo polar ártico, até as florestas
tropicais quentes e úmidas na linha do equador. O número de espécies aumenta no sentido polos para
trópicos (há um gradiente de riqueza), como pode ser visto nesses exemplos: na Groelândia há cerca
de 30 espécies, 100 na Inglaterra, 130 na Flórida, 652 na Guatemala, 1160 na Costa Rica e 1250 no
Equador. Na América do Sul há estimativas de ocorrência de 3500 espécies, e no Brasil 1307, sendo
que grande parte desses táxons, que ocorrem em nosso país, estão na Mata Atlântica e na Amazônia.
Em menor proporção ocorrem nas regiões serranas, nas matas de galeria, nas florestas nebulares e
nas áreas de Cerrado e Caatinga.
Além do maior número de espécies, é na região tropical onde elas apresentam maior
diversidade de formas de vidas, havendo plantas: terrícolas (plantas que nascem e passam todo o
ciclo de vida em contato com o solo), rupícolas (em contato com rochas), epífitas (nunca em contato
com o solo, nascem e passam todo o ciclo de vida em tronco de árvores), hemiepífitas (nascem no
solo, mas crescem subindo em outras plantas, só se reproduzem depois de atingir certa altura) e
aquáticas (todo ciclo de vida flutuando sobre a água).
O calor excessivo pode causar o ressecamento destas plantas, por isso a maioria das espécies
ocorrem em condições microclimáticas de umidade constante, principalmente nas áreas próximas a
cursos de água, como riachos, igarapés e rios. Muitas plantas dessas áreas úmidas são exclusivas
(endêmicas) destes ambientes. No entanto, apesar das licófitas e samambaias atingirem maior
frequência e abundância em florestas úmidas, elas também crescem em habitats secos. Uma das
regiões secas no norte do México é considerada como um centro de riqueza e de endemismo de certos
grupos, principalmente, da família Pteridaceae. As plantas que ocorrem nessas áreas secas apresentam
adaptações, tais como reprodução somente assexuada (tendo em vista que a sexuada necessita de
água), além de escamas que absorvem umidade, e capacidade de perda de até 95% da água do corpo,
sem causar danos fisiológicos ao organismo.

88
Interações com animais
Como vimos, as licófitas e samambaias se reproduzem por meio de gametas e esporos, os
quais são dispersos por vento e/ou água, assim o ciclo de vida desses organismos é praticamente
independente de animais, tais como polinizadores e dispersores (que são extremante importante para
angiospermas). Assim temos outros tipos de interação dessas plantas com animais, tais como: o uso
de partes de rizoma e folhas das samambaias por passarinhos na construção de ninhos, sendo que já
foram observados estes animais coletando escamas de Phlebodium (R. Br.) J. Sm. e de Cyathea Sm.,
além de caules de Microgramma C. Presl.
Além disso, o uso de partes de samambaias (rizoma ou folhas) como alimento. Antigamente
se imaginava que as samambaias eram menos consumidas por herbívoros, quando comparadas com
angiospermas, no entanto, estudos mostraram um valor de 5 a 38% de herbivoria, o que é semelhante
ao observado para as plantas com flores. Esses estudos também têm mostrado que muitos herbívoros
são especialistas em samambaias.
É muito comum também a predação de partes de samambaias, como pecíolos e raque, por
mariposas, que são posteriormente colonizadas por formigas, como visto para Acrostichum
danaeifolium Langsd. & Fisch. Também já foi verificado associações mutualísticas entre samambaias
e formigas, onde a planta oferece abrigo, e às vezes alimento, e as formigas protegem as samambaias
contra os predadores.
As samambaias apresentam algumas estratégias visando reduzir a herbivoria e a predação.
Uma dessas estratégias, é conhecida em angiospermas como “atraso verde”, onde a coloração verde
da folha é obtida somente após algumas semanas de desenvolvimento, e não imediatamente ao nascer.
As folhas jovens em geral são muito finas e delicadas quando nascem, bem como apresentam menos
compostos secundários (substâncias tóxicas aos herbívoros), assim são alvos fáceis para os
herbívoros. Dessa forma, sabendo que esses animais são atraídos pela coloração verde, a alteração da
cor para vermelho ou branco em estágios inicias pode ser uma defesa dessas plantas. No entanto, ter
outra coloração se torna um pouco desvantajoso, uma vez que estas folhas possuem pouca capacidade
de realizar fotossíntese, já que a clorofila (pigmento responsável pela absorção de luz) não está
presente.

Conservação
A diversidade de licófitas e samambaiais, assim como de quase todos os organismos presentes
em florestas tropicais, é fortemente ameaçada pelo desmatamento. As espécies que ocorrem no
interior de florestas maduras dificilmente conseguem sobreviver em ambientes alterados, tais como:
pastos, plantações, e florestas secundárias. Assim, muitos táxons correm o risco de serem extintos.

89
Na Mata Atlântica, uma grande ameaça às licófitas e samambaias é a redução e fragmentação
dos ambientes florestais. O uso dos solos, antes ocupados por florestas, é histórico, sendo que hoje a
floresta cobre menos de 10% da área original, que existia antes da chegada dos europeus. Muitas
espécies endêmicas desse ecossistema estão fortemente ameaçadas, pois já sofreram uma drástica
redução no tamanho de suas populações. Aqui vale ressaltar que as licófitas e samambaias são muito
sensíveis às alterações microclimáticas, que ocorrem, nas bordas de matas.
Na Amazônia, essas plantas são ameaçadas pelo desmatamento executado principalmente
para atividades agropecuárias e de extração de madeira. A fronteira sul da Amazônia vem sendo
fortemente ameaçada nos últimos anos. Diversos estudos realizados na Amazônia constaram que as
licófitas e samambaias são bons indicadores ecológicos, sendo inclusive importantes para o
planejamento da conservação da biodiversidade desse ecossistema.

Importância econômica
Diversas espécies de licófitas e samambaias são usadas em todo o mundo, com diferentes
finalidades, por diferentes populações tradicionais. Na China, é muito comum o emprego de espécies
desses grupos na alimentação, sendo consumido tanto folhas e báculos, quanto rizomas. Há a
estimativa de que 50 espécies sejam usadas para essa finalidade nesse país.
Na Amazônia, elas são usadas principalmente para fins medicinais, havendo registro de usos
de licófitas e samambaias no tratamento de dor de estômago, diarréia, dor de dente, dores no corpo e
nos rins, gripe, cicatrização de feridas, e inclusive para uso veterinário.
A cavalinha (Equisetum) é comumente encontrada em casas de produtos naturais para o
emprego de infusões em problemas renais. Antigamente o talo de Equisetum também era usado para
polir panelas em virtude da alta concentração de sílica.
O gênero Pteridium Gled. ex Scop., que apresenta ampla distribuição mundial, é
frequentemente consumido (principalmente os báculos) por chineses, japoneses e brasileiros (em
Minas Gerais). Contudo, o consumo excessivo de plantas desse gênero aumenta os riscos de câncer
de estômago em humanos, e intoxicação no gado.
Em regiões tropicias podem ser usadas como cosmético (desodorante), também na
alimentação como tempero, ou mesmo para usos medicinais e na produção de tintas e fibras.
Samambaias também são utilizadas para fitorremediação, ou seja, para descontaminação de
ambientes naturais poluídos por substâncias químicas e/ou metais pesados. Pteris vittata L. é uma
espécie com grande potencial fitorremediador.
Recentemente, tem-se discutido o potencial de algumas proteínas extraídas de samambaias
serem usadas no tratamento contra o câncer.

90
As samambaias também apresentam grande potencial ornamental, sendo as mais utilizadas
em jardinagem e paisagismo as espécies dos gêneros: Adiantum L. (avencas), Cyathea Sm.
(samambaiaçu), Dicksonia L'Hér. (xaxim-bugio), Davallia Sm. (renda-portuguesa), Platycerium
Desv. (chifre-de-veado), Nephrolepis Schott (samambaia-de-metro) e Selaginella P. Beauv.
(erroneamente chamado de musgo). As samambaias aquáticas Salvinia Ség., Azolla Lam.
(samambaia-mosquito) e Marsilea Adans. (trevo-de-quatro-folhas) são usadas em aquários ou em
lagoas. O caule da Dicksonia sellowiana Hook., planta nativa da Mata Atlântica, já foi muito utilizado
como substrato para cultivo de orquídeas pela capacidade de retenção de água, no entanto, em virtude
da intensa exploração comercial, atualmente essa planta é ameaçada de extinção.
A samambaia mais utilizada comercialmente é a Azolla, uma planta pequena, aquática,
flutuante, que se reproduz rapidamente por meio de propagação vegetativa. Plantas desse gênero
possuem simbiose com uma cianobactéria, Anabaena azollae Strasb., que fixa nitrogênio em troca de
proteção e abrigo. Ao longo dos últimos 1000 anos, e até os dias atuais, a Azolla é cultivada em
campos de arroz no sudeste asiático para incremento de nitrogênio nos cultivares. Ela é cultivada nos
campos inundados, onde chega a recobrir toda a superfície e após a drenagem dos campos a
samambaia é retida para ser incorporada ao solo. Posteriormente, o arroz é plantado, dessa forma todo
o nitrogênio será fornecido ao cultivar (através da samambaia) sem a necessidade de adubação
química.

Conclusões
Licófitas e samambaias são dois grupos filogeneticamente distintos, que tradicionalmente são
tratadas pelo termo “pteridófita”. Elas são plantas vasculares, que apresentam ciclo de vida
haplodiplobionte, com fase esporofítica dominante sobre gametofítica. Foram grupos muito diversos
e predominantes em todos os ecossistemas terrestre no período Carbonífero ao Triássico. Atualmente
apresentam cerca de 12 mil espécies, ocorrentes em praticamente todo o globo, sendo, no entanto, a
região tropical a mais diversa. A maioria das espécies de licófitas e samambaias que vemos
atualmente são plantas muito recentes (pertencentes a Polypodiales, que se originaram principalmente
no Cenozóico), as quais apresentam morfologia muito variada, principalmente, quanto as secções da
lâmina foliar. Essa morfologia laminar muita atrai atenção (pela sua beleza), por isso são plantas
muito usadas como ornamentais. Hoje, no entanto, com o desmatamento descontrolado e a
fragmentação de habitats há um grande risco de muitas dessas espécies serem extintas,
principalmente, plantas endêmicas.

Referências

91
DiMichele, W. A. & Phillips, T. L. 2002. The ecology of Paleozoic ferns. Review of Paleobotany &
Palynology 119: 143–159.
Engels, M. E. & B. K. Canestraro. 2017. × Cyclobotrya: a new hybrid genus between Cyclodium and
Polybotrya (Dryopteridaceae) from the Brazilian Amazon. Brittonia 69: 307–312.
Farrar, D.R.; Dassler, C.L.; Watkins Jr J.E. & Skelton, C. 2008. Gametophye ecology. In:
Ranker,A.R. & Haufler, C. Biology and evolution of ferns and lycophytes. Cambridge
University Press, Cambridge. Pp. 222–251.
Moran, R. C. 2004. A natural history of ferns. Timber Press, Portland e Oregon. 114p
Moran, R. C. 2017. American Genera of Ferns and Lycophytes – a guide for students. Version 1.7.
598p.
Page, C. N. 2002. Ecological strategies in fern evolution: a neopteridological overview. Review of
Paleobotany & Palynology 119: 1–33.
Pryer, K.M.; Schneider, H.; Smith, A.R.; Cranfill, R.; Wolf, P.G.; Hunt, J.S. & Sipes, S.D. 2001.
Horsetails and ferns are a monophyletic group and the closest living relatives to seed plants.
Nature 409: 618–622.
Schneider, H.; Schuettpelz, E.; Pryer, K.M.; Cranfill, R.; Magallón, S. & Lupia, R. 2004. Ferns
diversified in the shadow of angiosperms. Nature 428: 553–557.
Schuettpelz, E. & Pryer, K. M. 2009. Evidence for a Cenozoic radiation of ferns in an angiosperm-
dominated canopy. PNAS 106(27): 11200–11205.
Schwartsburd, P. B.; Canestraro, B. K.; Moran, R. C.; Prado, J. & Smith, A. R. 2018. A second×
Cyclobotrya (Dryopteridaceae) from Brazil. Brittonia 70: 25–30.
Tan, S.T.; Ong, H.C.; Chai, T.T. & Wong, F.C. 2018. Identification of potential anticancer protein
targets in cytotoxicity mediated by tropical medicinal fern extracts. Pharmacognosy Magazine
14: 227–230.
Taylor, W.C. 1984. Arkansas ferns and fern allies. Milwaukee Public Museum, Milwaukee. Vol. 3.
Pp. 262.
Testo, W. & Sundue, M. 2016. A 4000-species dataset provides new insight into the evolution of
ferns. Molecular Phylogenetics and Evolution 105: 200–211.
Wang, X.; Rathinasabapathi, B.; Oliveira, L. M. D.; Guilherme, L. R. & Ma, L. Q. 2012. Bacteria-
mediated arsenic oxidation and reduction in the growth media of arsenic hyperaccumulator
Pteris vittata. Environmental science & technology 46: 11259–11266.
Watkins, J. E. & Cardelús, C. L. 2012. Ferns in an angiosperm world: Cretaceous radiation into the
epiphytic niche and diversification on the forest floor. International Journal of Plant Sciences
173(6): 695–710.

92
Zuquim, G.; Costa, F.R.C.; Prado, J. & Tuomisto, H. 2012. Guia de samambaias e licófitas da REBIO
Uatumã – Amazônia Central. Editora INPA, Manaus. 316p.

93
CAPÍTULO 9

Herbáceas de sub-bosque
Eduardo Damasceno Lozano (Universidade de São Paulo)
Vanessa Ariati (Floresce Consultoria Ambiental)
Camila Dellanhese Inácio (Universidade Federal do Rio Grande do Sul)

O que são herbáceas?


As herbáceas ou ervas, são plantas em que o caule não é lignificado e/ou não possui
crescimento secundário. Geralmente o caule é de cor verde ou esverdeado, podendo apresentar função
fotossintética.
Dentro do grupo das plantas vasculares a forma de vida herbácea surgiu em diferentes
linhagens. Desta forma, grupos filogeneticamente distintos podem ser considerados herbáceas, como
licófitas (Fig. 1A), samambaias (Fig. 1B) e angiospermas (Fig. 1C). As herbáceas ocupam diversos
ambientes, podendo ser epífitas, rupícolas, terrícolas, trepadeiras e até parasitas.

O que é o sub-bosque?
Florestas são formações arbóreas nas quais as copas se tocam e cobrem ao menos 60% do
solo. A estrutura destas florestas pode ser estudada através de sua organização horizontal ou vertical.
Partindo de uma abordagem da estrutura vertical, as florestas podem ser organizadas em
estratos, que correspondem a porções de massa vegetal contidas entre um limite de altura. Em
florestas tropicais bem desenvolvidas, podem ser observados até cinco estratos: I herbáceo, II
arbustivo/regenerante, III arbóreo inferior, IV arbóreo superior ou dossel e V emergente (Fig. 2). Os
estratos III, IV e V juntos formam o estrato arbóreo da floresta. Abaixo destes está o sub-bosque, que
é composto pelos estratos I e II.
O sub-bosque é composto por plantas que são adaptadas a viver em uma região sombreada
pelo dossel e, no caso das herbáceas e arbustos, completando ali todo o seu ciclo de vida. Já no caso
de indivíduos arbóreos parte de seu desenvolvimento ocorre nesse ambiente e parte se completa no
dossel.
Os dois estratos do sub-bosque podem ser tratados de forma distinta, mas alguns estudos os
consideram como algo único, também sendo chamado de estrato herbáceo-arbustivo.

94
Figura 1. Exemplos de: A) licófita (Selaginella sp.); B) samambaia (Amaropelta sp.); C) angiosperma (Goeppertia sp.).

95
Figura 2. Perfil esquemático de uma floresta tropical dividida em cinco estratos. I herbáceo, II arbustivo/regenerante, III
arbóreo inferior, IV arbóreo superior ou dossel e V emergente .

As herbáceas de sub-bosque
As espécies herbáceas que vivem no sub-bosque formam uma sinúsia, ou seja, um grupo de
espécies que utilizam os recursos ambientais de forma semelhante. Para isso, essas espécies possuem
adaptações morfológicas e fisiológicas convergentes.
O sub-bosque das florestas tropicais é um ambiente físico muito estável em relação ao dossel.
Devido à “proteção” das árvores, a temperatura e o vento são fatores que variam pouco neste
ambiente. O fator que mais influencia a distribuição das herbáceas no sub-bosque é a estrutura do
dossel, que é variável conforme o tipo florestal, e que determina a distribuição heterogênea de luz.
Praticamente toda a luz que chega às plantas do sub-bosque provem dos espaços entre as folhas e é a
luz difusa a principal fonte de energia destas espécies. Portanto, uma das principais características
dessas espécies é a utilização ótima de fracas quantidades de luz, que pode ser inferior a 1% da energia
incidente no dossel. Essa capacidade em sobreviver em ambientes com tão baixa luminosidade,
provavelmente corresponda ao limite extremo de adaptação fisiológica destas plantas.
Outro fator ambiental a qual as plantas do sub-bosque estão sujeitas e que difere das plantas
do dossel é a desvantagem na captação de água. O sistema radicular das plantas herbáceas é em geral
pouco profundo, ocupando principalmente a região entre a serapilheira e o solo. Deste modo, essas
plantas são mais susceptíveis a períodos de estiagem.

96
As herbáceas são mais sensíveis a mudanças no ambiente, o que as torna boas indicadoras das
condições ambientais, pois respondem a variações ambientais de forma mais rápida do que o
observado nas espécies lenhosas. Além disso, a variedade de micro hábitats encontrados no sub-
bosque, como rochas expostas, a proximidade com corpos hídricos, a existência de pequenas clareiras
e variações no relevo, por exemplo, refletem diretamente na diversidade de espécies herbáceas
encontradas no sub-bosque, mesmo em pequena escala espacial.

Adaptações morfológicas
As herbáceas de sub-bosque são morfologicamente adaptadas a sobreviver nesse ambiente de
pouca luminosidade. Uma característica notável dessas plantas é a adaptação ao espalhamento, ou
seja, as plantas são na maioria das vezes prostradas, com as folhas em geral na posição horizontal,
dispostas em coroa, próximas umas das outras e largas, o que permite a máxima captação de luz (Fig.
3A). Isso pode ser observado em convergências morfológicas no formato das folhas entre espécies
filogeneticamente distintas.

Figura 3. A) Poaceae – Pharus lapulaceus Aubl., exemplo de gramínea de interior de floresta com caule folhas largas;
B) Costaceae – Costus spiralis (Jacq.) Roscoe, exemplo de herbácea com caule e folhas suculentos; C) Rubiaceae –
Coccocypselum geophiloides Wawra, exemplo de estolão; D) Thelypteridaceae – Amauropelta araucariensis (Ponce)
Salino & T.E.Almeida, exemplo de reprodução por gemas foliares.

97
Em vários grupos, as folhas e/ou caules são suculentos para reserva de água, contornando o
problema das raízes serem pouco profundas para captação de água na possibilidade de ocorrerem
períodos sem chuvas (Fig. 3B).
Quanto à reprodução, a multiplicação vegetativa das herbáceas de sub-bosque é relativamente
comum, tanto a partir do caule (Fig. 3C), quanto pelas folhas (Fig. 3D). Isso parece ocorrer
principalmente em espécies anemocóricas, possivelmente porque o sub-bosque é protegido dos
ventos.

Nutrição
Dentre as herbáceas de sub-bosque a maioria das espécies é autotrófica, ou seja, são capazes
de produzir seu próprio alimento. Mas alguns grupos de plantas são heterotróficos, ou seja, não são
capazes de produzir seu próprio alimento. Neste grupo estão as espécies holoparasitas de raízes e as
mico-heterotróficas (erroneamente chamadas de saprófitas).
As holoparasitas de raízes retiram todos os nutrientes necessários ao seu desenvolvimento das
raízes da planta hospedeira. Neste grupo de plantas se destaca a família Balanophoraceae (Fig. 4A).

Figura 4. A) Balanophoraceae – Helosis brasiliensis Schott & Endl., espécie holoparasita; B) Burmanniaceae - Apteria
aphylla (Nutt.) Barnhart ex Small, espécie mico-heterotrófica; C) Gentianaceae – Voyria aphylla (Jacq.) Pers., espécie
mico-heterotrófica; D) Orchidaceae – Wullschlaegelia aphylla (Sw.) Rchb.f., espécie mico-heterotrófica.

98
As espécies mico-heterotróficas obtêm seu alimento através de uma associação com fungos
micorrízicos. Esses fungos metabolizam a matéria orgânica da serapilheira e disponibilizam para a
planta. Essas espécies não realizam fotossíntese e geralmente não são maiores que 10 cm. As
principais famílias com essa forma de nutrição no Brasil são Burmanniaceae (Fig. 4B), Gentianaceae
(Fig. 4C), Orchidaceae (Fig. 4D), Thismiaceae e Triuridaceae.

Riqueza em herbáceas de sub-bosque no Brasil


A riqueza de espécies herbáceas nas formações florestais é determinada principalmente pela
abertura do dossel e características do solo. No sub-bosque das florestas brasileiras predominam, em
riqueza e cobertura, principalmente espécies de samambaias e angiospermas. Dentre as samambaias
alguns gêneros são praticamente exclusivos dessa sinúsia, como Ctenitis e Megalastrum
(Dryopteridaceae). Já entre as angiospermas se destacam as monocotiledôneas, principalmente pela
grande diversidade de espécies de Ochidaceae que ocupam essa sinúsia. As principais famílias que
compõem o sub-bosque das florestas brasileiras estão na tabela 1.

Tabela 1: Famílias de espécies herbáceas com maior riqueza no sub-bosque no Brasil.

Licófitas Samambaias Angiospermas

Selaginellaceae Aspleniaceae Acanthaceae


Athyriaceae Araceae
Blechnaceae Begoniaceae
Dryopteridaceae Bromeliaceae
Lindsaeaceae Commelinaceae
Marattiaceae Heliconiaceae
Pteridaceae Marantaceae
Thelypteridaceae Orchidaceae
Piperaceae
Poaceae
Rubiaceae

Estudos com herbáceas


Em florestas temperadas a sinúsia herbácea é bastante estudada, sendo considerada o
componente florestal mais dinâmico em contraste com o componente arbóreo que é pouco diverso.
Já nas florestas tropicais e subtropicais, dá-se mais importância ao estrato arbóreo devido a sua
complexidade, e a maioria dos estudos com plantas herbáceas está focado em florística e
99
fitossociologia. Estudos que abranjam a relação da sinúsia herbácea com fatores bióticos e abióticos
são mais raros, e são esses fatores que determinam a abundância e distribuição das espécies.
A abertura do dossel é medida com o uso de fotografias hemisféricas (Fig. 5) e diferenças
entre as estações podem ser identificadas em florestas estacionais. Análises de solo são realizadas a
partir de coletas nas parcelas amostradas, nas quais se quantifica fósforo, potássio, alumínio, cálcio e
magnésio, pH e capacidade de troca de cátions, por exemplo.

Figura 5. Fotografias hemisféricas do dossel de uma floresta estacional, nas parcelas de maior (A) e menor (B) abertura.

Os parâmetros fitossociológicos utilizados para estudos com a sinúsia herbácea são a


cobertura e frequência, esses são analisados e relacionados com os fatores bióticos e abióticos. A
comunidade herbácea pode apresentar padrões espaciais e temporais, tendo em vista que são sensíveis
e respondem a variações no ambiente.

Referências
Citadini-Zanette, V. 1984. Composição florística e fitossociologia da vegetação herbáceo terrícola de
uma mata de Torres, Rio Grande do Sul, Brasil. Iheringia. 32: 23-62.
Font Quer, P. 1953. Diccionario de Botánica. Barcelona: Editorial Labor. 1244p.
Gentry, A. H.; Emmons, L. H. 1987. Geographical Variation in Fertility, Phenology, and Composition
of the Understory of Neotropical Forests. Biotropica. 19(3): 216-227.
Gilliam, F.S. & Roberts, M.R. 2003. The herbaceous layer in forests of eastern North America. New
York: Oxford University Press. 408p.

100
Gonçalves, E.G. & Lorenzi, H. 2011. Morfologia vegetal: organografia e dicionário ilustrado de
morfologia das plantas vasculares. 2a ed. Instituto Plantarum de Estudos da Flora, São Paulo.
512p.
Inácio, C.D. & Jarenkow, J.A. 2008. Relações entre a estrutura da sinúsia herbácea terrícola e a
cobertura do dossel em floresta estacional no Sul do Brasil. Revista Brasil. Bot. 31(1): 41-51.
Leake, J.R. 1994. The biology of myco-heterotrophic (“saprophytic”) plants. New Phytologist 127:
171-216.
Meira-Neto, J.A.A.; Martins, F.R. & Souza, A.L. 2005. Influência da cobertura e do solo na
composição florística do sub-bosque em uma floresta estacional semidecidual em Viçosa, MG,
Brasil. Acta bot. bras. 19(3): 473-486.
Poggiani, F. 1989. Estrutura, funcionamento e classificação das florestas implicações ecológicas das
florestas plantadas. Documentos Florestais. 3: 1 –14.
Puig, H. 2008. A floresta tropical úmida. Editora UNESP: Imprensa Oficial do Estado de São Paulo,
496p.
Vieira, L.T.A.; Polisel, R.T.; Ivanauskas, N.M.; Shepherd, G.J.; Waechter, J.L.; Yamamoto, K. &
Martins, F.R. 2015. Geographical patterns of terrestrial herbs: a new component in planning the
conservation of the Brazilian Atlantic Forest. Biodivers Conserv. 24: 2181–2198.

101
CAPÍTULO 10

Inferindo a história evolutiva de organismos: dos fundamentos básicos da


obtenção dos dados à reconstrução de uma hipótese filogenética
Annelise Frazão (Universidade de São Paulo)
Juan Pablo Narváez-Gómez (Universidade de São Paulo)
Juliana Lovo (Universidade Federal de São Paulo)

Breve histórico da sistemática filogenética


A busca do homem pelo entendimento da natureza e a sistematização desse conhecimento
remonta à Antiguidade. A diversidade de organismos vivas e suas semelhanças e diferenças eram
assuntos abordados por filósofos como Aristóteles e Platão e, posteriormente, pelos naturalistas,
como eram chamados os estudiosos das ciências naturais. Atualmente, denominamos Sistemática a
área da ciência responsável por estudar a diversidade de organismos existentes em nosso planeta e
organizá-los por meio de sua classificação em um sistema de referência. Como é inerente à ciência,
a Sistemática é bastante dinâmica, e ao longo de sua história diversas escolas de classificação com
inúmeros critérios foram propostas e empregadas por diferentes estudiosos. No entanto, nas décadas
de 1950-1960 modificações substanciais quanto aos critérios de classificação ocorreram,
representando um marco profundo na forma como o homem compreende e classifica os seres vivos.
Essas mudanças foram propostas e sintetizadas pelo entomólogo alemão Willi Hennig em uma nova
escola chamada de Sistemática Filogenética, na qual foi incorporada a premissa máxima da biologia
evolutiva proposta por Charles Darwin, isto é, os organismos compartilham ancestrais em comum.
Hennig propôs que os sistemas de classificação dos seres vivos refletissem seu grau de
parentesco, ou seja, sua história evolutiva, resultando assim em sistemas mais estáveis e preditivos.
Além de sugerir que o grau de parentesco passasse a ser o único critério utilizado como base para as
classificações, Hennig desenvolveu um método prático que permitiria fazermos inferências sobre
essas relações históricas. A partir desse momento, a Sistemática incorpora os conceitos de evolução
biológica e ancestralidade comum como elemento ordenador da diversidade e passa a contar com
uma base metodológica mais clara, objetiva e definida. A Sistemática Filogenética foi gradualmente
aceita e implementada pelos sistemas de modo universal e sua conexão com diversas áreas da ciência
ampliou-se. O progresso tecnológico, principalmente nos últimos 30 anos, permitiu que diversos
avanços fossem agregados e os estudos filogenéticos tornaram-se corriqueiros, servindo de base para
classificações mais robustas.

102
Atualmente, os estudos de filogenia, além de serem úteis ao trabalho tradicional da taxonomia,
possibilitam também uma grande interação entre disciplinas diversas como zoologia, botânica,
genética, morfologia, fisiologia, ecologia, dentre outras. Isso resultou no aumento do conhecimento
sobre as dinâmicas evolutivas e sobre a geração da biodiversidade do planeta.

Conceitos básicos da sistemática filogenética


Uma das grandes inovações propostas pela Sistemática Filogenética foi apresentar um método
para inferir hipóteses sobre a história evolutiva, o qual consiste essencialmente no levantamento de
evidências de parentesco evolutivo entre os organismos. A comparação dos organismos permite
identificar características semelhantes e compartilhadas que sugerem uma relação evolutiva próxima.
Na sistemática, as características dos organismos que podemos comparar denominam-se de caráter e
a suas variações possíveis de estados de caráter. O que interessa ao sistemata é identificar quais
caráteres são compartilhados, pois assume-se que foram herdados desde ancestrais comuns.
Na prática, são considerados caráteres potencialmente informativos para estudos filogenéticos
quaisquer características herdáveis e que apresentem variação no grupo estudado. Considerando que
os seres vivos apresentam um fenótipo que é resultado da expressão da informação contida no DNA,
e que esses são transferidos hereditariamente, todos os diversos aspectos de um organismo podem ser
empregados nas análises. Desse modo, podem ser utilizados caráteres das mais diversas naturezas e
escalas como os moleculares (DNA, RNA), citogenéticos, fisiológicos, morfológicos,
comportamentais, entre outros. O aspecto essencial é que esses caráteres compartilhados pelos
organismos em estudo indiquem que alguns deles tiveram uma história em comum e exclusiva. Não
são válidos, portanto, caráteres que sofrem modificação a partir da interação com o ambiente e que
não sejam transmitidos hereditariamente.
Nesse contexto, caráteres moleculares, por exemplo, devido à sua universalidade, permitem a
comparação entre organismos muito diversos, como um peixe e uma planta, o que seria difícil com
base em sua morfologia. Isso favorece seu emprego em estudos de maior abrangência, isto é, com
organismos mais heterogêneos. No entanto, a evolução dos caráteres moleculares não é tão simples
quanto pode parecer em um primeiro momento e é necessário que a biologia dessas moléculas seja
bem conhecida e considerada nas análises. Ao mesmo tempo, grande parte do conhecimento que
temos, foi obtido a partir de estudos morfológicos de espécimes com identificação conferida. Desta
forma, estudos utilizando dados moleculares e morfológicos são igualmente essenciais, assim como
o emprego de caráteres fitoquímicos, anatômicos, comportamentais, fisiológicos.

103
Fazendo uma comparação, a história
evolutiva de uma parcela de diversidade biológica
qualquer pode ser vista como um quebra-cabeça. No
entanto, como os processos históricos se perdem no
tempo, as peças que compõem o quebra-cabeça (i.e.
os caracteres e seus estados presentes nas espécies)
Figura 2: Árvore filogenética evidenciando
relações entre os táxons A, B e C. Traços são limitadas. Por este motivo, o que é possível
representam os caráteres observados nos avaliar é uma hipótese sobre a evolução com base em
organismos para inferência das relações.
Símbolos em vermelho e azul estados de uma parcela da diversidade biológica disponível a ser
caráter presentes no ancestral de AB. Símbolos estudada, a qual está condicionada ao padrão de
em branco representam estados de caráter que
ocorriam no no ancestral ABC e que continuam relação filogenética entre os organismos. Esse padrão
presentes na linhagem C. Figura de Frazão et al. é representado por meio de um diagrama dicotômico
2016.
e hierárquico chamado de árvore filogenética. Ele
representa uma hipótese sobre as relações das
linhagens atuais, consequência de eventos no passado
sobre os processos genealógicos e de especiação que
tiveram como resultado sua evolução (Fig. 1a-f).
Dessa forma, um filogeneticista busca nos
organismos estudados, evidências que possibilitem
criar hipóteses sobre suas relações evolutivas. Por
exemplo, na Figura 2, observa-se na árvore
filogenética três táxons A, B e C. O agrupamento e
as relações entre eles são estabelecidos com os
caráteres forma, cujos estados de caráter são
“círculo” e “retângulo”; e cor, cujos estados de

Figura 1. Esquema hipotético mostrando os diferentes níveis


em que a evolução ocorre e o que uma filogenia realmente
representa. A partir de um nível individual, quatro indivíduos
de uma espécie A de angiospermas (a) podem ser relacionados
diretamente com sua geração parental e com a geração parental
dos parentais deles e assim por diante, por meio de
características herdadas (b e c). É possível ainda estabelecer a
relação genealógica entre esses indivíduos em nível
populacional (d) e da relação entre essas diferentes populações
dentro da espécie (e). Por fim, essas populações com todas suas
características representam uma espécie, que é utilizada para o
estabelecimento da história evolutiva em relação a outras
espécies (B, C, D, E) por meio de uma filogenia (f). Figura
adaptada de Baum (2008).

104
caráter são “branco”, “azul” e “vermelho”. Com essa árvore filogenética podemos estabelecer que A
e B são mais relacionados entre si do que com C, porque A e B compartilham um ancestral comum
hipotético e exclusivo (x). Dizemos que A é grupo-irmão de B, e C é grupo-irmão de A + B, ou seja,
compartilham um ancestral comum hipotético e exclusivo entre si (y).

Figura 2. Árvore filogenética evidenciando relações entre os táxons A, B e C. Traços representam os caráteres observados
nos organismos para inferência das relações. Símbolos em vermelho e azul estados de caráter presentes no ancestral de
AB. Símbolos em branco representam estados de caráter que ocorriam no no ancestral ABC e que continuam presentes
na linhagem C. Figura de Frazão et al. (2016).

Anatomia da árvore filogenética


Para uma leitura apropriada de uma árvore filogenética é necessário entender elementos
fundamentais que a compõem. Nela, os representantes utilizados para o estudo de uma parcela da
diversidade biológica são chamados de terminais (Fig. 3a). Esses terminais são representados por
diferentes táxons. Os terminais se conectam por nós, formando o que chamamos de clados. Os nós
representam o ancestral comum hipotético mais recente compartilhado por entidades presentes nos
clados. As conexões entre terminais e entre clados são chamadas de ramos (Fig. 3a). Tendo em vista
que o acúmulo de variação ocorre continuamente, os terminais também representam ramos, os quais
chamamos de ramos terminais (Fig. 3a). O nó mais externo de uma árvore filogenética que conecta
todos os ramos desta é chamado de raiz (Fig. 3a). Quando mostramos apenas o padrão da relação
entre os terminais, temos um diagrama ramificado e dicotómico que chamamos de cladograma (Fig
3c). Essa relação entre os terminais também é conhecida como topologia. Contudo, os ramos podem
ser informativos e terem diferentes tamanhos, representando uma proporção entre o tamanho do ramo
e o número de mudanças acumuladas por uma linhagem (ou a chance de mudança de estado no ramo).
O diagrama que mostra a relação entre os terminais e comprimentos de ramos proporcionais a chance
de alteração dos estados é conhecido como filograma (Fig. 3d). Uma árvore filogenética também
pode conter informação temporal. Neste caso, o comprimento dos ramos é proporcional ao tempo

105
transcorrido. Quando a informação temporal é apresentada temos um cronograma (Fig. 3e). Além de
conter informações distintas em determinados casos, uma árvore filogenética pode ser apresentada de
diferentes formas, como pode ser visto na Figura 3b.

Figura 3. Representação esquemática de elementos que constituem uma árvore filogenética. a) Árvore filogenética dos
grandes grupos de Angiospermas com cada elemento de uma árvore filogenética indicado. b)As diferentes formas
possíveis de se representar uma filogenia. c) Esquema de um cladograma. d) Esquema de um filograma. e) Esquema de
um cronograma. Figura de Frazão & Fonseca 2015.

A sistemática filogenética procura estabelecer uma classificação natural (isto é, uma


classificação que reflita o que ocorre na natureza), ou seja, ela procura reconhecer grupos cujas
semelhanças e diferenças sejam todas explicadas por uma causa comum, e que representem grupos
que, de fato, existem na natureza além dos pressupostos dos pesquisadores. Assim, um grupo natural
é reconhecido quando o grupo reconstruído é composto pelo ancestral e todas as espécies
descendentes desse ancestral. No contexto de uma árvore filogenética, um clado, ou todos os
terminais conectados pelo mesmo nó, representam um grupo natural ou um grupo monofilético (Fig.
4a). Descobrir esses grupos é um dos objetivos principais da sistemática filogenética. Por outro lado,
dois agrupamentos artificias podem ser definidos: o grupo parafilético, o qual contém a espécie
ancestral comum, mas não a totalidade dos descendentes (Fig. 4b); e o grupo polifilético, o qual não
contém o ancestral comum mais recente entre todos os indivíduos do grupo, mas sim vários ancestrais
(Fig. 4c). Com base no estabelecimento de relações entre terminais e entre clados, o objetivo da
inferência filogenética é de apresentar hipóteses de relações hierárquicas e dicotômicas entre as
entidades biológicas estudadas e reconhecer como grupos taxonômicos válidos são apenas aqueles
monofiléticos, representados por clados na árvore filogenética.

106
Figura 4. Os três diferentes tipos de grupos possíveis em um cladograma: monofilético (a), parafilético (b) e polifilético
(c).

Os blocos de construção de uma árvore filogenética são: homologia, caráteres e relações


hierárquicas. Dizemos que um caráter é um atributo biológico variável que tem ao menos dois estados
de caráter discretos e mutuamente exclusivos que distinguem os organismos que os apresentam. Um
caráter em vários organismos é tido como homólogo quando, apesar das diferenças estruturais, as
semelhanças permitem afirmar que é o mesmo tipo de característica. Dizemos que existe homologia
quando com base numa árvore filogenética encontramos que o caráter tem uma origem única, e dizer,
que dois organismos de espécies diferentes o compartilham porque ele se originou em um ancestral
comum. A similaridade pode ser interpretada desde um ponto de vista evolutivo como causadas pela
herança a partir de um ancestral comum entre as espécies que os apresentam, e a diferença como o
produto da transformação evolutiva do caráter a partir desse ancestral comum. Um caráter é, então,
uma representação de uma série de transformação evolutiva entre os seus estados. Em outras palavras,
o caráter representa uma hipótese de homologia.
As homologias representam, então, caráteres que tem uma origem única na história evolutiva
das espécies. Descobrir quais caráteres originam-se e transformam-se paralelamente aos processos
de diversificação das espécies podem nos ajudar a identificar relações filogenéticas e definir grupos
(Fig. 5). A ideia básica é que os caráteres evoluem paralelamente à diversificação (= surgimento) das
espécies. Por isso, é esperado que cada caráter deverá, em consequência, recuperar
independentemente padrões hierárquicos da relação entre espécies irmãs. Portanto, uma árvore
filogenética é um diagrama que melhor representa a possível filogenia de um grupo estudado. Quando
consideramos uma série de transformação de um dado caráter, podemos verificar que alguns caráteres
surgem primeiro do que outros, ou seja, são modificações de caráteres relativamente mais antigos.
Deste modo, a similaridade entre as espécies surge de uma combinação de caráteres que teriam
surgido cedo na história evolutiva da linhagem e outros que têm evoluído tardiamente. Chamamos de
apomorfias aos caráteres modificados ou “derivados” ou mais recentes na série de transformação; e

107
de plesiomorfias aos caráteres ancestrais ou mais antigos na série de transformação. Note que antigo
e recente é um conceito relativo e depende do grupo tomado como referência em uma árvore
filogenética.

Figura 5. Relação entre a evolução de caráteres e a diversificação das espécies. a) Matriz de caráteres das espécies A, B
e C com os seus respectivos estados. b) Cladograma mostrando as relações entre as espécies e exibindo as mudanças entre
estados do caráter que suportam as relações entre elas: α(1) é uma sinapomorfia do grupo A, B e C; β (1) e γ(1) são
sinapomorfias o grupo B e C; δ é um caráter que é único da espécie B; ε é um caráter que entra em conflito com o padrão
descrito pelos outros caráteres com respeito ao relacionamento entre as espécies. c) Representação do que provavelmente
teria acontecido na evolução dos caráteres nas espécies A, B e C. Figura de Frazão et al. 2016

A construção de uma árvore filogenética é realizada a partir da identificação das apomorfias


que distinguem clados. Chamamos de sinapomorfías aos caráteres “derivados” ou mais recentes
(=apomorfia) que são compartilhados por todas as espécies ou táxons de um clado particular. As
sinapomorfias definem os grupos monofiléticos. Em outras palavras, elas são caráteres com uma
origem evolutiva única que são compartilhados pela espécie ancestral hipotética e todas as espécies
descendentes. Já aos caráteres ancestrais ou mais antigos (= plesiomorfias) que são compartilhados
por todas as espécies ou táxons, tanto do clado particular analisado quanto com os táxons fora dele,
são denominados simplesiomorfías. Quando as simplesiomorfias são utilizadas para criar grupos, é
comum que sejam definidos tanto grupos parafiléticos como polifiléticos.
Com isso em mente, podemos dizer que o resultado que a análise filogenética pretende obter
é a congruência entre caráteres no contexto hierárquico da topologia de uma árvore filogenética. Nas
análises filogenéticas, porém, é comum que exista conflito entre os caráteres, pois nem sempre eles
são congruentes uns com os outros e, em alguns casos, seus estados surgem múltiplas vezes na árvore
filogenética. Quando isso acontece, o mesmo caráter aparece na análise como sustentando diferentes
clados não relacionados. Desta forma, uma avaliação correta das sinapomorfias de grupos

108
monofiléticos é prejudicada. Quando um caráter não é exclusivo de um grupo monofilético, portanto,
recorrendo em outros ramos da topologia, este é tido como uma homoplasia.
Tendo em vista essas precisões terminológicas, podemos dizer agora que o processo de
inferência filogenética abrange dois passos metodologicamente diferentes. O primeiro passo consiste
na análise comparativa das características biológicas com objetivo de identificar, descrever e codificar
os caracteres numa linguagem apropriada para a análise filogenética, bem como propor hipóteses de
homologia. Esse passo é conhecido como Análise de Caráteres, e tem como fim a construção de uma
matriz de caráteres onde a variação é codificada numericamente. O segundo passo consiste em
determinar o padrão hierárquico de relações filogenéticas entre as espécies. Esse passo é conhecido
como Inferência Filogenética e estima a topologia que representa as relações filogenéticas a partir da
aplicação de diversos métodos à matriz de caráteres, os quais buscam distinguir sinapomorfias das
homoplasias.

Homologia em dados morfológicos de planta


A análise de caráteres morfológicos consiste em responder: o que observar no corpo das
plantas? O que identificar? O que nomear? O que medir para propor hipóteses de homologia entre
atributos e descobrir as relações filogenéticas entre as espécies? O problema indicado por essas
perguntas é como podemos representar adequadamente a variação das características morfológicas
em caráteres para resgatar o sinal filogenético que se encontra neles.
Para responder essa pergunta é necessário enxergar como é o processo de produção e coleta
dos dados morfológicos e como é feita a comparação entre esses atributos. Vamos supor que um
botânico está trabalhando com um grupo de três espécies de plantas X, Y e Z (Fig. 6). Num primeiro
momento, o botânico enxerga o corpo dos espécimes das diferentes espécies separadamente e
descreve a suas proporções, orientação, conexões topológicas (localização no ramo da planta),
geometria, composição material, textura e consistência. Todas essas propriedades são estudadas
aplicando uma série de tratamentos específicos aos espécimes que permitem obter essas informações.
Por exemplo, se quisermos estudar a anatomia desses espécimes, seria necessário seccionar a parte
do corpo do espécime de interesse, aplicar corantes específicos e preparar lâminas para enxergar
através do microscópio. As diferentes combinações dessas propriedades estruturais definem uma
parte da planta à qual é atribuída um nome, permitindo que partes equivalentes possam ser
reconhecidas em plantas diferentes. Esse nome faz parte dos vocabulários técnicos botânicos. Deste
modo, a descrição verbal dessas partes, conjuntamente com as suas propriedades usando termos
técnicos botânicos é conhecida como dado morfológico. Esse dado resume os limites estruturais,
correlações e conexões com outras partes e formas repetidas no gradiente continuo de variação
morfológica da planta que é percebido visualmente pelo botânico. Suponha agora que nos espécimes
109
das três espécies de plantas encontramos uma estrutura com as seguintes propriedades: (i) a posição
dela é lateral ao eixo principal da planta; (ii) ela tem uma simetria dorsiventral; (iii) ela tem
crescimento determinado; (iv) ela apresenta um meristema no ponto de conexão com o caule; (v) ela
tem uma função fotossintética. Essas propriedades definem o que é uma folha e cada uma delas
constitui um dado morfológico.

Figura 6. Processo de análise de caráteres morfológicos desde a coleção os espécimes até a codificação destes caráteres.
Lembre-se que os caráteres morfológicos são dados de natureza verbal: a sua qualidade depende da rigorosidade e
objetividade com que são feitas as descrições. O uso de vocabulários técnicos botânicos e o seu exame crítico são
fundamentais para potencializar a produção de caráteres morfológicos com sinal filogenético. Figura de Frazão et al.
2016.

O conceito de caráter em sistemática filogenética implica que ele é independente de outros


caráteres e que os seus estados de caráter são mutuamente exclusivos. Entramos aqui no problema de
avaliar quais características morfológicas são homólogas. Esse processo implica no uso do método
comparativo com o qual avaliamos as semelhanças e as diferenças entre as partes do corpo da planta
entre espécimes de espécies diferentes. Existe um conjunto de regras chamadas de critérios de
homologia que permitem identificar quais estruturas são comparáveis e poderiam, portanto, ser
homólogas: (1) o critério de topologia, que significa que caráteres homólogos geralmente conservam
a mesma posição e conexão com outras partes no corpo das plantas; (2) o critério de qualidade
especial, isto é, que os caráteres homólogos exibem propriedades estruturais similares; e (3) o critério
das formas transicionais, o qual assume que duas características que não são necessariamente

110
similares em sua estrutura podem ser homólogas se, durante a ontogenia, os passos intermediários
entre os primórdios no desenvolvimento e as estruturas adultas são similares.
Supondo que as folhas das espécies das plantas X, Y e Z sejam laterais ao caule da planta
(critério topológico), dorsiventrais e fotossintéticas (critério de qualidade especial), é possível
assumir que são estruturas homólogas. Contudo, vemos que a complexidade é variável: a espécie X
tem folhas com uma única lâmina, ou simples; a espécie Y tem folhas compostas, ou com várias
divisões formando folíolos (pinada); e que a espécie Z tem folhas compostas, mas com a lâmina dos
folíolos também divididas (duas vezes pinada). Ao examinar a complexidade estrutural das folhas,
encontramos um grupo de propriedades que se mantêm constantes, enquanto outras propriedades são
variáveis.
A aplicação dos critérios de homologia é conhecida como teste de similaridade. Outro teste
importante é a conjunção, o qual indica que para serem estruturas homólogas, os caráteres analisados
não podem ocorrer juntos no mesmo organismo. No exemplo das folhas entre as plantas X, Y e Z,
vemos que nenhuma delas apresenta, ao mesmo tempo, folhas simples e compostas. Caso as folhas
simples e compostas estivessem num mesmo espécime, então, teríamos que rejeitar a hipótese inicial
de homologia. Embora as folhas passem no teste de similaridade e de conjunção, ainda resta uma
última etapa, o teste de congruência entre as homologias iniciais no contexto da árvore filogenética,
o qual será tratado com mais detalhes posteriormente na seção “Os métodos de inferência
filogenética”.
Os caráteres (= hipóteses de homologia) são séries de transformação independentes e únicas
evolutivamente cujos estados são modificações a partir de condições ancestrais da estrutura. Um
caráter é, então, uma descrição que codifica a informação evolutiva das características morfológicas
examinadas. Por exemplo, o caráter que representa a transformação das folhas das espécies X, Y e Z
poderia ser codificado segundo sua complexidade da seguinte forma:
1. Folhas, complexidade: (0) Simples; (1) Compostas pinada; (2) Compostas pinada duas
vezes.
Essa apresentação do caráter tem uma estrutura lógica básica, onde a primeira parte indica a
estrutura analisada e o atributo específico de interesse, enquanto a segunda parte indica os estados do
caráter definindo quais propriedades dessa estrutura variam e em quais condições. Na prática, o
raciocínio é similar para todos os atributos morfológicos: descrevem-se as propriedades estruturais
das partes do organismo; identificam-se partes comparáveis a partir da aplicação dos critérios de
homologia para propor hipóteses de homologia; e codificam-se as informações num enunciado de
caráter que logo será incluído na matriz de caráteres. A matriz de caráteres é composta por linhas que

111
representam os táxons, colunas que representam os caráteres, e em cada célula, se preenche o número
que codifica o estado de caráter particular que apresenta o táxon específico (Fig. 6).
Entre os múltiplos tipos básicos de codificação, dois tipos básicos são os mais comuns. O
primeiro chamado de transformacional ou convencional exibe múltiplos estados de caráter que se
assumem como transformações evolutivas desde um atributo ancestral. Um exemplo dele é o caráter
descrito acima sobre a variação das folhas. O outro tipo de caráter é chamado de variável nominal ou
neomórfico o qual indica o surgimento ou perda de uma estrutura. Por isso, é um caráter binário com
os seus únicos estados sendo ‘ausente’ ou ‘presente’. Um exemplo desse tipo de caráter pode ser:
2. Eixo caulinar reprodutivo, carpelo: (0) Ausente; (1) Presente.
Apesar da maioria dos caráteres morfológicos utilizados serem codificados de forma
qualitativa, os caráteres também podem ser codificados de forma quantitativa. Neste caso, a variação
contínua deve ser segmentada e codificada como variáveis discretas. Assim, um caráter do tipo
quantitativo como o comprimento do pecíolo das folhas, por exemplo, poderia ser codificado assim:
3. Folhas, comprimento do pecíolo: (0) curto, entre 0-1cm; (1) mediano, entre 1-2cm; (2)
comprido, entre 2-3cm.
As séries de transformação representadas por esses diferentes tipos de caráteres devem ser
ordenadas para que as apomorfias e as plesiomorfias possam ser identificadas. Para saber quais
estados estavam presentes no ancestral hipotético e quais correspondem ao mais derivados, é
necessário realizar a polarização dos caráteres. Esse processo permite determinar qual é a direção
das transformações ou mudanças entre os estados de caráter. As informações necessárias para
descobrir essa ordem podem ser obtidas antes ou depois da análise filogenética. Para definir esta
ordem antes da análise filogenética, podem ser utilizadas informações acerca do conhecimento sobre
a biologia do desenvolvimento dos caráteres analisados, já que permite verificar quais estados surgem
primeiro na ontogenia. Quando não há informação de desenvolvimento, a seleção de um grupo
externo é necessária. O grupo externo pode ser fóssil, sendo que as informações nele contidas podem
ser examinadas para investigar se, entre os táxons extintos, sabidamente ou supostamente aparentados
com as espécies das plantas estudadas, um dos estados de caráter estava presente. Se sim, este é
escolhido como o estado de caráter plesiomórfico. O grupo externo também pode ser composto por
espécies que a princípio não façam parte do grupo estudado, mas que podem ser aparentadas com as
espécies analisadas, sendo que o estado do caráter presente nesse grupo externo será interpretado
como plesiomórfico. Assim, assume-se como pressuposto que o estado de caráter presente nos
primeiros estágios do desenvolvimento ou no fóssil é o estado plesiomórfico, ou ainda que o grupo
externo é composto por organismos aparentados, porém, ausentes do grupo estudado.

112
Homologia em dados moleculares
O uso de dados de sequências de DNA em
análises filogenéticas está amplamente disseminado
nos dias atuais. A popularização do uso de sequências
nucleotídicas em inferência filogenética ocorreu na
década de 1990, principalmente, pela facilidade da
obtenção de sequências devido à técnica de PCR
(Polimerase Chain Reaction) e pela quantidade de
dados disponíveis para análise. Essa quantidade de
dados é atualmente ainda maior com a crescente
facilidade de acesso a dados de sequenciamento de
Figura 7. Tipos de mutação em sequencias de DNA: segunda geração (também conhecidos como
substituições de bases nucleotídicas. Figura de Frazão
et al. (2016). sequenciamentos de próxima geração ou Next
Generation Sequencing). O número de caráteres a
serem analisados é, em geral, muito maior para dados
genéticos se comparado aos dados fenotípicos
comumente utilizados (morfológicos,
comportamentais, químicos, entre outros).
A análise filogenética utilizando dados de
DNA possui como fonte de evidência os genomas
mitocondrias, cloroplastidial ou nuclear. Os táxons
em estudo são comparados segundo diferenças no
tipo de base nucleotídica, inserção ou deleção das
Figura 8. Tipos de mutação em sequencias de DNA: mesmas em posições específicas nos três genomas. O
inserção, deleção e inversão. Figura de Frazão et al.
2016. acúmulo dessas diferenças é resultado da evolução
molecular que cada linhagem de organismos está sujeita. Entre os mecanismos de evolução molecular
mais importantes na geração de diferenças moleculares entre espécies (ou outros tipos de terminais)
estão as mutações pontuais, ou substituições de bases (Fig. 7). Essas substituições podem ocasionar
danos na molécula de DNA ou erros de replicação desta molécula. Inserções ou deleções de bases na
sequência também podem ocorrer e são coletivamente conhecidas como indels (Fig. 8). Nesse caso,
a mutação ocorre tanto por erros na inserção de bases nucleotídicas pela enzima DNA polimerase
durante a replicação quanto são causadas por danos ao DNA por agentes externos. Outras importantes
fontes de variação molecular são a recombinação cromossômica, a troca de éxons entre genes ou de

113
genes completos e a migração dos elementos de
transposição. Nestes casos, as mutações como
substituições (Fig. 7), inserções, deleções ou
inversões (Fig. 8) podem ser observadas.
Essa variação gerada por mutações, entre
Figura 9. Alinhamento de sequências de seis espécies outros processos moleculares, é o dado utilizado
diferentes. As linhas representam as espécies, as colunas
os caráteres e cada um dos nucleotídeos possíveis são os para a inferência filogenética. Para que isso seja
estados dos caráteres. As barras (–) representam a
manutenção de espaços devido à ocorrência de indels. possível, é preciso inicialmente estabelecer a
Figura de Frazão et al. 2016. homologia dos nucleotídeos nas sequências de
DNA. Duas sequências serão homólogas se elas descenderem de uma sequência ancestral e,
igualmente, seus resíduos serão homólogos se tais descenderem de um resíduo precursor dentro dessa
mesma sequência homóloga. Durante o estudo comparativo de sequências de DNA, as homologias
são representadas por alinhamentos múltiplos de sequências. Assim como nas matrizes morfológicas,
as linhas em um alinhamento são os terminais e as colunas os caráteres, neste caso, os potenciais
nucleotídeos homólogos (Fig. 9). No caso de moléculas de DNA, os estados possíveis dos caráteres
(= colunas) são os quatro nucleotídeos, Adenina, Guanina, Timina ou Citosina (Fig. 9). A árvore
filogenética será, então, uma representação gráfica da informação contida nesse alinhamento. Sendo
assim, a topologia e comprimento de ramos da árvore filogenética são totalmente dependentes do
alinhamento utilizado na busca da árvore. A árvore filogenética obtida só terá significado e poderá
ser utilizada em outras análises se o alinhamento representar com acurácia as homologias entre as
bases. A composição das sequências é a única evidência de homologia utilizada em alinhamentos
automatizados sendo, justamente, sua principal limitação. A evolução gera diversidade, assim como
mantém a coesão e uniformidade. Dessa forma, como reconhecer a semelhança e definir os caráteres
se a informação a ser recuperada está justamente na mudança das bases ao longo do tempo?
O principal critério para obtenção de alinhamentos de sequências de DNA é o de similaridade.
A grande maioria dos algoritmos utiliza o critério de similaridade aliado a uma função de otimização
para acessar a homologia das bases e propor os caráteres e seus estados. Algoritmos são importantes
nas ciências em geral e, particularmente, para alinhamentos de sequências de DNA, já que
transformam observações empíricas em dados objetivos e reproduzíveis. Em alinhamentos múltiplos,
a maioria das implementações possuem algoritmos de dois passos: (1) no primeiro deles é feito a
maximização da similaridade entre pares de sequências utilizando, em geral, programação dinâmica;
e (2) no segundo é realizado um alinhamento progressivo guiado por uma árvore guia, sendo dessa
forma um algoritmo heurístico, ou seja, apenas uma parte das soluções é observada na busca da
resposta.

114
O primeiro e principal algoritmo para maximizar a similaridade entre pares de sequências foi
proposto por Needleman e Wunsch e leva seus nomes. O algoritmo calcula a distância mínima, ou
seja, o número mínimo de transformações para que uma sequência se torne idêntica a outra. Durante
a rotina de programação dois processos básicos são levados em consideração. A proposição de
alterações de bases, representando mutações pontuais, e a inserção de gaps, representando os eventos
de indel. O alinhamento de pares de sequências é feito com (1) a atribuição de pesos para abertura de
gaps, (2) substituição e (3) a atualização de uma matriz a partir desses pesos, além (4) da proposição
do alinhamento do par de sequências otimizando esses valores em uma matriz. O algoritmo de
Needleman e Wunsch funciona bem para pares de sequências ou um pequeno número delas. Contudo,
o problema de alinhamento de sequências se torna computacionalmente intratável quando envolve
dezenas ou centenas de sequências.
Uma solução exata e elegante para o problema é obtida com o conhecimento de uma hipótese
filogenética para os táxons em análise, utilizando da estrutura desta como guia para inclusão dos pares
de sequência. Não obstante, na maioria dos casos é justamente a obtenção da árvore filogenética o
objetivo da análise. Nesses casos, é necessário o uso de algoritmos heurísticos, onde somente uma
parcela das respostas é acessada. Para solucionar esse problema são empregadas árvores obtidas por
métodos de distância, onde um alinhamento não é necessário para se obter a topologia. Nesses casos,
a árvore de distância é utilizada como uma aproximação à filogenia e o uso de apenas uma ou um
conjunto delas para se obter o alinhamento é o que caracteriza a busca heurística.

Os métodos de inferência filogenética


Os métodos de inferência filogenética são divididos em métodos baseados em distância e
baseados em caráter. Métodos baseados em distância utilizam uma matriz construída a partir do
número de diferenças entre pares de táxons e, geralmente, são análises realizadas com dados
genéticos. Os baseados em caráter utilizam características diretas dos táxons e podem ser utilizados
com qualquer tipo de dado sobre o grupo estudado. Há muitos algoritmos disponíveis para inferir
filogenias e, por isso, não temos a pretensão de abordar aqui pormenores de cada método. Assim,
apresentaremos os fundamentos básicos do funcionamento de cada método e das diferentes escolas
atribuídas a estes.

Métodos baseados em distância


Análises de distância foram muito aplicadas na segunda metade do século XX com dados
genéticos. Esses métodos foram utilizados pelos cientistas da chamada escola fenética e ainda são
empregados em estudos de genômica. A ideia dessa escola era estabelecer o relacionamento de
organismos com base apenas em similaridade. Quanto menor a distância genética entre os táxons,
115
mais próximos eles seriam. Esta forma de pensar o relacionamento evolutivo entre os organismos é
muito criticada, já que nem sempre organismos que apresentam pouca diferença entre si
compartilham uma história evolutiva em comum. Desta forma, é possível que o estabelecimento de
alguns grupos não represente uma hipótese provável da história evolutiva do grupo estudado. Por este
motivo os métodos baseados em caráter são os mais aceitos para estudos evolutivos. Neighbor-
Joining (agrupamento de vizinhos) e UPGMA (Unweighted Pair Group Method using Arithmetic
average) são os métodos baseados em distância mais utilizados.
A distância genética é a divergência entre duas sequências derivadas de um ancestral em
comum. Na lógica de um método baseado em distância, se as sequências evoluíram como um
diagrama dicotômico e se conhecemos as distâncias entre as sequências, seria possível reconstruir a
árvore filogenética. Para calcular distâncias genéticas é preciso ter um modelo de substituição de
nucleotídeos que forneça uma descrição estatística das substituições de um nucleotídeo para outro. A
partir desta probabilidade, calcula-se a distância genética esperada entre os táxons estudados.

Métodos baseados em caráter


Os métodos baseados em caráter possuem duas escolas, a parcimônia e a probabilística ou
paramétrica. Na escola da parcimônia, a melhor hipótese filogenética será aquela que assumir um
menor número de pressupostos, ou seja, um menor número de mudanças dos caráteres e seus estados
melhor explicaria a história evolutiva de um grupo. Na parcimônia, as mudanças dos caráteres são
chamadas de passos evolutivos. Quanto mais mudanças detectadas em uma hipótese filogenética,
menos parcimoniosa é a hipótese filogenética e vice-versa. Já a probabilística leva em consideração
a probabilidade de uma hipótese filogenética ser mais próxima da verdadeira uma vez que temos os
dados e um modelo de substituição nucleotídica (=descrição estatística das mudanças de um
nucleotídeo para outro) que explique esses dados. A probabilidade de uma hipótese filogenética pode
ser inferida com base em máxima verossimilhança ou por inferência Bayesiana.

Parcimônia (Fig. 10)


A busca da árvore mais parcimoniosa (com o menor número de passos) é feita entre árvores
não enraizadas (sem direção de transformação dos caráteres). O número de árvores possíveis aumenta
exponencialmente com o aumento do número de terminais. Por exemplo, para três terminais existem
três árvores possíveis, para quatro terminais existem 15 e para 20 terminais existem 2.1020 árvores
possíveis. Dessa forma, existem dois grupos de métodos utilizados para a busca da melhor árvore (ou
melhores árvores). Os métodos exatos buscam em todo o universo amostral de possibilidades de
árvores a árvore que minimiza o critério de otimização (Fig. 10a). Já os métodos heurísticos exploram
apenas uma parcela do universo de árvores possíveis, não incluindo todas as possibilidades existentes
116
para um conjunto de dados. Métodos heurísticos foram adotados como critério para busca de árvores
filogenéticas porque o número de árvores possíveis, a medida que aumentamos a amostragem de
táxons, aumenta muito o tempo computacional da análise de busca de árvores, o que torna o trabalho
do sistemata quase impossível de ser realizado. Há diversas estratégias de busca de árvores
disponíveis, os quais foram desenvolvidas para otimizar o processo e tornar a inferência filogenética
mais confiável, como é o caso do algoritmo de Wagner, rearranjo dos ramos, Ratchet, dentre outros.
Como mencionado anteriormente, a ordem para as transformações dos estados dos caráteres
deve ser estabelecida para permitir que possamos distinguir estados apomórficos de estados
plesiomórficos. Para isso, é necessária a seleção de um grupo externo. Como dito anteriormente, o
grupo externo corresponde a um ou vários táxons relacionados ao grupo de interesse, contudo existem
evidências indicando que não pertencem a tal grupo. A escolha é facilitada caso uma hipótese
filogenética prévia já esteja disponível. Não é recomendável restringir as comparações de caráteres a
um único táxon externo. Isso porque o grupo escolhido como externo pode apresentar estados
apomórficos para os caráteres em análise, dessa forma enviesando as conclusões possíveis sobre a
evolução do grupo estudado. Diferente da abordagem apresentada na seção de homologia
morfológica, o ordenamento das transformações se dá no momento do enraizamento da árvore, o qual
é efetuado no ramo do grupo selecionado como grupo externo (Fig. 10b).

Figura 10. Esquema geral mostrando as etapas de uma inferência filogenética hipotética por parcimônia. Figura
modificada de Frazão & Fonseca 2015.

117
O próximo passo na inferência por parcimônia é a etapa de otimização. É nesta etapa que os
caráteres utilizados na análise são associados à árvore filogenética. Neste passo, as hipóteses de
homologia apresentadas na matriz de caráteres são testadas, ou seja, se o caráter utilizado para a
análise é ou não de fato uma homologia. Se a hipótese for aceita, o caráter utilizado é uma homologia,
a qual poderá ser uma novidade evolutiva (apomorfia) ou não (plesiomorfia). Caso seja um caráter
que apareceu mais de uma vez de forma independente nos diferentes táxons estudados, este não é
considerado homólogo e sim uma homoplasia e, portanto, a hipótese de homologia inicial é rejeitada.
Na Figura 10, os caráteres 1, 2 e 3 são homólogos e o caráteres 4 é uma homoplasia.
Diferente dos outros métodos baseados em caráter, a parcimônia não utiliza modelos de
substituição de nucleotídeos. Como já mencionado na seção de métodos de distância, os nucleotídeos
podem mudar em diferentes taxas dependendo da região do genoma dos organismos. Então como a
parcimônia lida com essa variação se os dados utilizados na matriz de caráteres forem informações
genéticas? Neste caso, existe a possibilidade de atribuir custos para as mudanças dos nucleotídeos.
Quanto mais custo for dado a uma mudança, um maior número de passos será necessário para que tal
mudança ocorra e, portanto, menos parcimoniosa será esta possibilidade de mudança. Essa atribuição
de custos deve ser muito criteriosa, já que pode trazer ruído para a análise e influenciar o algoritmo a
encontrar uma árvore subótima.
Existem índices que mensuram o quanto os caráteres utilizados para a inferência da filogenia
representaram ou não homologias para o grupo estudado (Fig. 10d). O índice de consistência (CI)
mede o quanto das hipóteses de homologia criadas para a construção da matriz de caráteres
representaram realmente uma homologia ou não. Já o índice de retenção (RI) mede a proporção de
autapomorfias (estado presente em apenas um táxon) e homoplasias em relação ao número total de
passos. Quanto maior for o valor do RI mais apomorfias compartilhadas (=sinapomorfias) não estão
sujeitas a homoplasia, ou seja, de não ter aparecido mais de uma vez de forma independente no grupo
de estudo. Já quando o RI tende a zero, existem muitas apomorfias não compartilhadas
(autapomorfias) e homoplasias.
Mas o que fazer quando mais de uma árvore mais parcimoniosa é obtida? Para sumariar essa
informação, são empregados os métodos de consenso. A árvore de consenso estrito elimina qualquer
clado que não tenha sido reconstruído em todas as hipóteses filogenéticas igualmente parcimoniosas.
Porém, parte da informação presente nas árvores é perdida, como no caso dos clados não conflitantes
entre si, mas não presentes em todas às árvores. A árvore de consenso de maioria inclui os grupos
monofiléticos presentes na maioria das árvores obtidas na análise, haja ou não conflitos entre eles.
As estimativas de suporte trazem uma mensuração da robustez de um clado e indicam o quanto
os dados disponíveis sustentam a existência do clado, ou seja, esse tipo de análise demonstra o quanto

118
os caráteres de uma matriz contam uma mesma história proporcionalmente. As estimativas de suporte
mais usadas são baseadas na reamostragem dos caráteres, sendo o bootstrap (Fig. 10e) o mais
utilizado. O método de bootstrap é de reamostragem não paramétrica, ou seja, não dependem de
parâmetros previamente definidos e atribuição de valores de probabilidades. O bootstrap reamostra
os caráteres da matriz com reposição e constrói novas matrizes com o mesmo tamanho original. Na
descrição original do método a existência de um clado seria estatisticamente significativa se o valor
de suporte obtido seja superior ou igual a 95%, significando que de todas as reamostragens de
caráteres, um determinado clado foi recuperado em 95% das réplicas. A interpretação dos valores de
bootstrap é difícil devido a grande variação nos resultados e valores inferiores a 95% foram
posteriormente propostos como aceita (p.e. 70%). Uma outra forma de se interpretar os resultados de
bootstrap seria a de que o resultado obtido indicaria que os dados existentes não seriam capazes de
contar uma história bem resolvida para o grupo estudado e que caráteres com mais variações
informativas seriam necessárias para auxiliar na melhor compreensão da história evolutiva do grupo.

Máxima Verossimilhança (Fig.11)


A ideia da máxima verossimilhança (Maximum likelihood - ML) está associada a um valor
que maximiza a verossimilhança de algo acontecer ou ter acontecido. Assim, a aplicação da máxima
verossimilhança na inferência filogenética implica na busca pela árvore que tem a maior
probabilidade de ter originado os dados observados. O objetivo é avaliar, assumindo um modelo de
substituição de nucleotídeos, a probabilidade condicionada (P) de ter uma árvore específica (T),
sabendo que observamos os dados da matriz (D). A notação matemática da probabilidade é P(D|T), a
qual lê-se “qual a probabilidade de uma árvore específica ter gerado os dados utilizados?”.
Na análise filogenética pelo método de ML é realizado o cálculo do valor de verossimilhança
de cada caráter da matriz em uma dada árvore (Fig. 11). Os logaritmos das verossimilhanças de cada
caráter da matriz são, então, multiplicados para se obter o valor de verossimilhança global da árvore
analisada. Na estimativa de verossimilhança, os valores de base ancestrais são feitos levando em
consideração os comprimentos dos ramos da árvore analisada. Dessa forma, não é apenas a topologia
que é confrontada com os dados, mas também o comprimento dos ramos. A forma como o universo
de árvores possíveis é explorada é similar ao realizado para a parcimônia, com alguns dos algoritmos
de busca heurísticas. Como o comprimento dos ramos também é incluído no cálculo e as árvores
precisam estar enraizadas para o cálculo da verossimilhança, o universo de árvores possíveis é maior
e o cálculo de verossimilhança mais complexo, fazendo as buscas de árvores mais demoradas. Os
algoritmos de ML calculam o valor que maximiza a probabilidade de uma árvore filogenética existir
a medida que amostram as possibilidades de árvores. O algoritmo para de calcular as

119
verossimilhanças quando ele não encontra mais nenhuma árvore que tenha a verossimilhança maior
do que a uma árvore competente. Na Figura 11, box 2, há um exemplo de como funciona basicamente
a seleção de árvores por verossimilhança. Uma árvore A é inferida e tem o valor de verossimilhança
igual a 0,888. Uma segunda árvore possível é inferida com o valor de verossimilhança igual a 0,889.
O algoritmo pergunta “Qual é a melhor árvore, A ou B?“, sendo B a melhor. O algoritmo calcula uma
nova árvore C com o valor de verossimilhança igual a 0,750, faz a mesma pergunta ao final do cálculo
e verifica que B permanece a melhor árvore e continua comparando outra árvore com B. Com o
cálculo da nova árvore D, o algoritmo verifica que B ainda permanece com a maior verossimilhança.
Portanto, assume que B é a árvore com o valor de verossimilhança que maximiza a probabilidade dos
dados da matriz utilizada ter sido gerada.

120
Figura 11. Resumo ilustrando o funcionamento da Inferência por Máxima Verossimilhança. Com adaptações de Herron
& Freeman 2014, p. 128.

Inferência Bayesiana (Fig. 12)


A ideia da estatística bayesiana é a de ser possível calcular a probabilidade de algo acontecer
ou ter acontecido, sabendo alguma informação a priori. Por exemplo, imagine que um dia você
acordou e viu que o gramado de sua casa estava molhado. Você pode criar inúmeras hipóteses acerca
do que deve ter acontecido para que a grama esteja molhada, como ter chovido durante a noite ou que
seu vizinho molhou a grama. No entanto, você tem uma informação a priori, notou que na noite
anterior o céu estava nublado. Dada esta informação, qual seria a hipótese mais provável dentre as
que você criou? A de que choveu, correto? Mesmo que essa não seja a hipótese correta, ela terá, em
sua inferência mental, uma maior probabilidade de explicar o evento. É basicamente assim que a
estatística Bayesiana funciona.
Num contexto de inferência filogenética, enquanto a verossimilhança avalia uma árvore com
base em quão provável é que a evolução teria produzido os dados observados, a inferência bayesiana
avalia uma árvore com base em sua probabilidade posterior, P(T|D). A probabilidade posterior (P)
representa a probabilidade de uma árvore específica (T) ser verdadeira, ou seja, de representar a
história evolutiva de um grupo, dada uma matriz de caráteres (D). Além disso, são embutidas no
cálculo informações tidas a priori sobre a evolução dos caráteres utilizados e a verossimilhança dos
dados dependendo da árvore hipotética. O prior de uma árvore nos algoritmos tradicionalmente
usados, como o MrBayes, por exemplo, é a probabilidade de uma árvore dependente do número de
táxons na análise. Na Figura 12, por exemplo a probabilidade de uma árvore com quatro terminais
com grupo externo fixado existir é 1/3 (=0,333). Este é o valor de probabilidade automático que o
algoritmo embutirá na análise. Agora, se não há um grupo externo a probabilidade inicial ou prior
para a árvore será 1/12 (=0,083). A probabilidade posterior em quase todos os casos é maior do que
o prior. Isso acontece porque os dados utilizados para um determinado grupo de estudo sempre terão
alguma informação com sinal filogenético, o que conferirá mais evidências que sustentem uma
hipótese testada.
O resultado da análise bayesiana é um conjunto de árvores (em geral centenas ou mesmo
milhares) que foram amostradas durante a análise. Portanto, esse tipo de inferência é frequentista e
não chega a apenas uma árvore final, como é o caso da ML. Uma árvore de consenso de maioria,
entre outras opções, é construída para sintetizar os resultados da amostragem. A probabilidade
posterior de cada clado é estimada e é utilizada para a sustentação, onde quanto maior é o valor, maior
a probabilidade daquele clado existir, dados os dados e informações a priori. A interpretação
estatística da probabilidade posterior na árvore final é muito complexa matematicamente. Apesar
disso, esta é mais uma característica interessante da análise bayesiana, já que sua árvore filogenética
121
é uma árvore de consenso de maioria representando um conjunto de árvores possíveis, e não apenas
uma única árvore como acontece com a inferência por ML. Desta forma, a análise bayesiana é um
método de aproximação da resposta e incorpora incerteza à inferência, o que se assemelha mais com
a forma com que a história evolutiva dos organismos é acessada por nós humanos. Uma vez que
história evolutiva não pode ser conhecida, uma distribuição de probabilidade com possíveis cenários
parece ser o método de inferência mais razoável.

Figura 12. Resumo ilustrando o funcionamento da Inferência Bayesiana.

Referências

122
Amorin, D.S. 2000. Fundamentos de sistemática filogenética. 3ed. Holos Editora e Sociedade
Brasileira de Entomologia. 276 p.
Baum, D.A. & Smith, S.D. 2013. Tree Thinking. An Introduction to Phylogenetic Biology. Roberts
and Company Publishers. 476 p.
Bell, A.D. 1991. Plant Form: An illustrated guide to flowering plant morphology. New York:
OXFORD University press. 341 p.
Claßen-Bockhoff, R. 2001. Plant Morphology: The Historic Concepts of Wilhelm Troll, Walter
Zimmermann and Agnes Arber. Annals of Botany 88: 1153–1172.
de Pinna, M.C.C. 1991. Concepts and tests of homology in the cladistic paradigm. Cladistics 7:
367–394.
Franz, N.M. 2014. Anatomy of a cladistic analysis. Cladistics 30: 294–321.
Frazão, A. & Fonseca, L.H.M. 2015. Árvores Filogenéticas e suas aplicações. In: Nagai, V. et al. V
Botânica no Inverno 2015, pp. 59-75.
Frazão, A.; Narváez-Gómez, J.P.; Fonseca, L.H.M. & Lovo, J. 2016. Inferindo a história evolutiva
de organismos: dos fundamentos básicos da obtenção dos dados à reconstrução de uma
hipótese filogenética. In: E.M. Peña H. et al. VI Botânica no Inverno 2016, pp. 20-40.
Gift, N. & Stevens, P.F. 1997. Vagaries in the Delimitation of Character States in Quantitative
Variation- An Experimental Study. Systematic Biology 46: 112–125.
Graur, D. & Li, W. 2000. Fundamentals of Molecular Evolution. Sinauer Associates.
Hall, B.K. 1994. Homology: the hierarchichal basis of comparative biology. Academic Press, New
York, p. 483.
Hawkins, J.A. 2002. A survey of primary homology assessment: different botanists perceive and
define characters in different ways. In: Scotland, R. & Pennington, T. Homology and
systemcatics: coding characters for phylogenetic analysis. The systematics association.
Taylor and Francis, London and New York, 217p.
Hennig, W. 1968. Elementos de una sistemática filogenética. EUDEBA Editorial Universitaria de la
Universidad de Buenos Aires. Traducción de: Horstpeter H.G.J Ulbrich y Osvaldo Reig.
353p.
Herron, J.C.& Freeman S. 2014. Evolutionary Analysis. 5ed. Benjamin Cummings, USA.
Hillis, D.M. 1987. Molecular versus Morphological Approaches to Systematics. Annual Review in
Ecology and Systematics 18: 23-48.
Kaplan, D.R. 2001. The Science of Plant Morphology: Definition, History, and Role in Modern
Biology. American Journal of Botany 88: 1711–1741.
Kirchoff, B.K.; Pfeifer, E. & Rutishauser, R. 2008. Plant structure ontology: How should we label

123
plant structures with doubtful or mixed identities? Zootaxa 1950: 103–122.
Mishler, B.D. 2005. The logic of the data matrix in phylogenetic analysis. In: Albert, V.A.
Parsimony, Phylogeny and Genomics. Oxford University Press. 237p.
Morrison, D.A.; Morgan, M.J. & Kelchner, S.A. 2015. Molecular Homology and Multiple-
Sequence Alignment: An Analysis of concepts and Practice. Australian Systematic Botany
28: 46-62.
Morrison D.A. 2015. Is Sequence Alignment an Art or a Science? Systematic Botany 40: 14-26.
Patterson, C. 1982. Morphological characters and homology. In: Joysey, K.A. & Friday, A.E.
Problems of phylogenetic reconstruction. Systematics Association. Academic Press. New
York, NY. 229p.
Phillips, A. 2006. Homology Assessment and Molecular Sequence Alignment. Journal of
Biomedical Informatics 39: 18-33.
Rieppel, O. & Kearney, M. 2002. Similarity. Biological Journal of the Linnean Society 75: 59–82.
Scotland, R.W.; Olmstead, R.G. & Bennett, J.R. 2003. Phylogeny Reconstruction: The Role of
Morphology. Systematic Biology 52: 539–548.
Sereno, P.C. 2007. Logical basis for morphological characters in phylogenetics. Cladistics 23: 565–
587.
Sereno, P.C. 2009. Comparative cladistics. Cladistics 25: 624–659.
Stevens, P.F. 1984. Homology and phylogeny: morphology and systematics. Systematic Botany 9:
395–409.
Vogt, L.; Bartolomaeus, T. & Giribet, G. 2009. The linguistic problem of morphology: structure
versus homology and the standardization of morphological data. Cladistics: 25, 1–25.
Winther, R.G. 2009. Character analysis in cladistics: abstraction, reification, and the search for
objectivity. Acta Biotheoretica 57: 129–62.
Wheeler, W.C. 2012. Systematics: A course of lectures. Wiley-Blackwell.
Wiley, E.O. & Lieberman, B.S. 2011. Phylogenetics. Theory and Practice of Phylogenetic
Systematics. 2ed. Wiley-Blackwell. 453p.

124
CAPÍTULO 11

Fundamentos de taxonomia vegetal


Jéssica Nayara Carvalho Francisco (Universidade de São Paulo)
Luana Jacinta Sauthier (Universidade de São Paulo)
Augusto Giaretta (Universidade de São Paulo)
Aline Possamai Della (Universidade de São Paulo)
Andressa Cabral (Universidade de São Paulo)
Rebeca Laino Gama (Universidade de São Paulo)
Introdução
A Taxonomia é uma das áreas do conhecimento mais antigas da biologia, tendo surgido como
uma necessidade de facilitar a comunicação do homem em sociedade. Mais tarde, essa comunicação
foi aperfeiçoada na academia, momento este em que a taxonomia foi reconhecida como ciência de
fato.
O objeto de estudo na Taxonomia é o Táxon (plural táxons), que é qualquer agrupamento de
organismos definidos (ex.: reino, família, gênero, espécie). A Taxonomia se encarrega de reconhecer
e relativizar o posicionamento de um táxon aos outros táxons já conhecidos. Por isso, à esta ciência
foram designados alguns elementos básicos, que são identificação, descrição, nomenclatura e
classificação dos seres vivos.
A identificação é um processo de associação de uma entidade não conhecida com uma
conhecida. Em outras palavras, é comparar se um organismo se assemelha a outro e pode vir a
pertencer ao mesmo táxon. Geralmente, esse processo se baseia em chaves de identificação
elaboradas por taxonomistas, ao passo que a descrição é resultado da tradução em palavras de como
o organismo pode ser reconhecido por meio de características inerentes (mais detalhes na secção
específica abaixo), que frequentemente são morfológicas.
Para que haja eficiência comunicativa, a nomeação dos táxons deve seguir um Código que
rege todos os princípios, regras e recomendações. Isso garante que um nome seja exclusivo de um
táxon, sendo aplicado apenas a ele independentemente do local em que seja encontrado. Já a
classificação diz respeito à organização do táxon em relação a uma classificação padrão que busca
ser estável. Atualmente, a Taxonomia segue a proposta de Carl von Linnaeus, em que os seres vivos
são classificados de acordo com níveis hierárquicos (Fig. 1).
Esses níveis podem ser amplos, abrigando inúmeras categorias dentro dele, e por isso, ser
menos específicos. Este é o caso de hierarquias como Reino, por exemplo, que abriga todas as plantas,
sejam vasculares ou avasculares. Quando os níveis são menos inclusivos, o número de hierarquias
125
abrigadas é menor. Por isso, essas categorias apresentam grau de especificidade maior. Este é o caso
do nível de Espécie, que abriga apenas indivíduos reconhecidos como tal. Eventualmente, categorias
mais inclusivas como Variedade podem ser criadas dentro de Espécies. Consequentemente,
Variedade apresenta maior especificidade em relação à Espécie, sendo também menos inclusiva que
a mesma.

Figura 9. Esquema representativo dos níveis hierárquicos criados por Carl von Linnaeus com suas respectivas
terminações, onde Reino corresponde à categoria mais ampla e menos específica, abrigando todos os níveis abaixo dele,
e variedade à categoria menos ampla e mais específica.

O papel do taxonomista é identificar, nomear e classificar os organismos dentro de sistemas


de classificação. Como a diversidade de formas e organismos é muito vasta, os taxonomistas
costumam se especializar em determinados grupos. Desta forma, é possível aprofundar o
conhecimento taxonômicos desse táxon, como investigar outras questões a ele relacionadas, desde
suas interações ecológicas, padrão de distribuição, variação morfológica e estado de conservação.
Boa parte do trabalho do taxonomista está concentrado na consulta aos materiais depositados
em Coleções Científicas. Essas coleções podem ser compostas por plantas desidratadas (herbário,
xiloteca, carpoteca, etc.), fixadas em meio líquido (coleções úmidas ou spirit collections), ou até
mesmo vivas (jardins botânicos).
Essas coleções desempenham extrema importância no trabalho do taxonomista, uma vez que
reúnem e preservam vários exemplares da flora que são foco de estudo. Elas possuem também

126
registros históricos de coletas realizadas pelos primeiros botânicos ou primeiros coletores de
determinado local. Assim, existe uma escala temporal de amostragens que contribuem muito para o
entendimento distribucional da flora, compreendendo uma prova da existência desse material em
determinada região, e para estimar o estado de conservação. Adicionalmente, essas coleções também
detêm grande quantidade de espécimes não identificadas, atuando como um reservatório potencial de
novas descobertas.
Além da consulta às coleções, o taxonomista frequentemente realiza investigações em
campo, onde busca os táxons de interesse. Nesses casos, ele busca reunir todas as informações
possíveis sobre o grupo com o qual trabalha, coletando dados diversos como a composição
populacional, distância entre populações, distribuição geográfica, características do ambiente,
condições climáticas locais, etc. Particularmente, as coletas botânicas são feitas com base em
espécimes em estado reprodutivo, pois, para a maioria das plantas eles são fundamentais à
identificação. Após o trabalho em campo, o material coletado é identificado e incorporado às coleções
científicas.
De modo geral, os estudos taxonômicos são o ponto inicial de muitos outros estudos
científicos, pois a Taxonomia é uma ciência básica, isto é, fornece a base para que outras ciências
possam ser aplicadas como estudos de conservação, ecológicos, evolutivos e até de interesse
econômico (ex.: farmacêutico, agronômico, extrativista).

História da taxonomia na Botânica


Quando nos deparamos com uma grande variedade de objetos ao nosso redor é comum
reunirmos (classificarmos) os objetos que consideramos como semelhantes. Essa é uma característica
inerente ao ser humano, uma vez que procura tornar as coisas mais fáceis de serem compreendidas.
Portanto, é bem provável que desde a pré-história o homem classifique, tanto os serem vivos quanto
os inanimados que o cercam. Nesse sentido, o interesse na compreensão e classificação da
biodiversidade data de longo prazo, tanto que a taxonomia é considerada uma das áreas mais antigas
na ciência.
A história da taxonomia tem início na Antiguidade, quando Aristóteles (384 a 322 a.C.) tentou
fazer o primeiro sistema de classificação dos vegetais, separando as plantas pela presença ou ausência
da estrutura floral. Esse sistema foi utilizado durante a maior parte da idade média e pode ser
considerado o início da classificação dos vegetais.
Posteriormente, na Grécia Antiga Teofrasto (372 a 287 a.C.), discípulo de Platão e Aristóteles,
propôs a primeira classificação artificial dos vegetais em árvores, arbustos, sub-arbustos e ervas. Ele
publicou uma série de livros intitulada Historia Plantarum, onde descreveu mais de 500 plantas.

127
Além disso, Teofrasto também estabeleceu uma classificação com base no número de cotilédones do
embrião da semente, isto é, separando as plantas em monocotiledôneas e dicotiledôneas. Pela
importância do seu legado, é considerado atualmente como o pai da botânica.
No final do século XVI o médico italiano Andreas Caesalpino (1519 a 1603) fundamentou as
primeiras ideias do que viriam a ser os princípios do sistema de classificação “natural” relacionando
a classificação com o método de descrição, tema que foi desenvolvido posteriormente pelo Linneaus.
Ele publicou uma coleção de livros intitulada Plantis libri, onde orientou a formação de grupos de
plantas através de características reprodutivas apresentando conceitos básicos de morfologia
(caracteres florais, do fruto, da semente e do hábito) e fisiologia das plantas vasculares, além de citar
suas propriedades medicinais (objetivo principal de seu trabalho). Caesalpino foi pioneiro em incluir
ilustrações e descrições morfológicas visando facilitar a identificação das plantas. Por este trabalho é
considerado um dos primeiros taxonomistas botânicos.
Quase cem anos depois, o naturalista francês Joseph Pitton de Tournefort (1656 a 1708)
forneceu diretrizes claras para descrever gêneros através de um sistema genérico baseado
principalmente em caracteres de flores e frutos que deveriam ser reconhecíveis em todos os
integrantes de cada gênero. Neste sistema artificial, as plantas estão reunidas em grupos
hierarquizados e a nomeação de gênero segue uma regra semelhante à proposta de Linneaus. Em sua
obra Éléments de botaniques ele propôs 700 gêneros de plantas cujos nomes, em sua maioria, ainda
são adotados atualmente.
Carl von Linnaeus (1707 a 1778), conhecido como o pai da taxonomia, exerceu um grande
papel nessa área pois foi o primeiro botânico a reunir ao sistema de classificação uma sistemática de
descrição e uma normatização para a nomeação das espécies e gêneros, tal conjunto permitia a rápida
identificação de espécies. Porém, esse trabalho foi construído gradualmente conforme o avanço do
conhecimento teórico na botânica.
Em 1735, Linnaeus publicou o Systema naturae, onde propôs um sistema de classificação
artificial de plantas baseado em critérios reprodutivos, conhecido como sistema “sexual”. A
reprodução sexual e o papel da flor no sistema de classificação foram desenvolvidos com base em
noções que já haviam sido propostas por autores anteriores. Esse sistema de classificação propôs uma
hierarquização de categorias taxonômicas utilizada até os dias atuais (Fig. 1).
Posteriormente, Linnaeus estabeleceu regras precisas para nomear as espécies revolucionando
a taxonomia com o aperfeiçoamento da nomenclatura binomial. O Sistema Binomial foi publicado
em 1753 em uma série de livros intitulada Species Plantarum. Ao invés de se referir a uma planta
usando uma frase (polinômio), como alguns naturalistas faziam anteriormente, Linnaeus apresentou
uma versão simplificada com apenas dois termos chamado “binômio” (Fig. 2).

128
Figura 2. Esquema explicando o funcionamento do binômio.

Pouco tempo depois, o francês Antoine Laurent Jussieu (1748 a 1836) propôs um sistema
natural de classificação que se baseia na afinidade (semelhança) entre as plantas. Ele publicou uma
obra intitulada Genera Plantarum, secundum ordines naturales disposita, na qual divide o reino
vegetal em três grupos: Acotyledones (criptógamas e incorretamente algumas monocotiledôneas),
Monocotyledones (incluindo grande parte das monocotiledôneas) e Dicotyledones (incluindo
dicotiledôneas e gimnospermas). Essa classificação é muito diferente da proposta por Linnaeus, uma
vez que não considera apenas caracteres sexuais para o estabelecimento dos táxons. O sistema de
classificação proposto por Jussieu foi fundamental para o desenvolvimento das classificações naturais
atuais, sendo muitas das famílias descritas ainda aceitas.
Com a publicação da obra On the Origin of Species de Charles Darwin (1809 a 1882) em 1859
surgem novos paradigmas sobre as classificações taxonômicas. Sob essa nova concepção conceitos
evolutivos começaram a ser integrados nas classificações, abandonando os sistemas hierárquicos.
Nesse momento, busca-se agrupar as plantas através de relações evolutivas que reflitam o parentesco
filogenético. Porém, a primeira escola baseada em conceitos evolutivos, Gradista, não apresenta uma
base metodológica com inferência empírica.
Em 1905, ocorreu um marco importante para a Taxonomia. Foi publicado o primeiro
regulamento da nomenclatura botânica, sendo que somente em 1952 houve a publicação do primeiro
Código Internacional de Nomenclatura (CIN) para Algas, Fungos e Plantas (Código de Estocolmo).
O CIN foi um marco para a padronização da nomenclatura, uma vez que apresenta regras para a
criação de nomes novos, para descrição e publicação de táxons, bem como assegura o emprego de
regras estabelecidas anteriormente (como o binômio e o latim como língua oficial). Hoje, já estamos
na 12ª versão do CIN, e a cada seis anos, esse código passa por discussões e revisões, objetivando um
aprimoramento dos artigos e recomendações.
Entre 1950 e 1975 Robert Sokal (1926 a 2012) e Peter Snetah (1923 a 2011) publicaram os
principais livros de Taxonomia Numérica ou Fenética (Principles of Numerical Taxonomy e o
129
Numerical Taxonomy). Essa escola propõe a classificação dos organismos com base em similaridade
fenotípica, empregando o máximo de caracteres possíveis, mesmo que isso não reflita uma
ancestralidade em comum. Essa forma de classificação foi recebida com empolgação, mas logo
deixou de ser amplamente empregada.
Paralelamente ao desenvolvimento da Fenética, em 1950 houve o lançamento dos princípios
da Cladística ou também chamado da Sistemática Filogenética, por meio do trabalho intitulado
Grundzüge einer Theorie der Phylogenetischen Systematik de Willi Hennig (1913 a 1976) -
atualmente considerado o pai da Sistemática Filogenética. Segundo a Cladística, uma classificação
deve expressar relações evolutivas das espécies, não importando se as espécies diferem drasticamente
entre si. Um táxon, em qualquer nível de categoria taxonômica deve ser monofilético, ou seja, possuir
um ancestral comum e exclusivo, incluindo todos os descendentes. Os princípios da Cladística são a
base das classificações atualmente empregadas.
Mais recentemente, o advento de técnicas molecular possibilitou a incorporação de dados de
DNA visando a obtenção de hipóteses filogenéticas as quais as classificações das plantas vasculares
são fundamentadas. Aliado a isso, o avanço de novas metodologias de análise trouxe profundas
mudanças nas propostas de classificação. Nesse sentido em 1998, foi publicada a primeira ampla
classificação das Angiospermas baseada, principalmente, em dados moleculares: The Angiosperm
Phylogeny Group (APG). A primeira proposta do APG passou por atualizações em edições
posteriores (em 2003, 2009 e 2016). E apenas em 2016 houve a publicação da primeira classificação
ampla de Pteridófitas (incluindo licófitas e samambaias), o Pteridophyte Phylogeny Group (PPG I,
2016), igualmente baseada principalmente em dados moleculares.

Chaves de Identificação
As chaves de identificação constituem ferramentas essenciais, desenvolvidas com o propósito
de auxiliar na identificação de táxons, sendo utilizada pelos taxonomistas e profissionais não-
taxonomistas. A identificação de plantas pode empregar diversos sentidos perceptivos. O olfato, por
exemplo, é muito útil na identificação de Nectandra megapotamica (Spreng.) Mez (Lauraceae), cuja
madeira e folhas apresentam cheiro característico. Em alguns casos, até o paladar pode ser utilizado
como ferramenta de identificação.
Entretanto, a visão é o sentido mais empregado para identificação, podendo funcionar de duas
formas: na primeira, o taxonomista associa as características da planta com algo que já conhece,
enquanto na segunda, a informação visual é comparada em um sistema que utiliza uma terminologia
descritiva especializada (chaves de identificação).

130
Uma chave é um dispositivo de identificação que consiste em escolhas sequenciais em uma
lista de possibilidades, que deve ser seguida até que as possibilidades se esgotem e o nome do táxon
seja encontrado.
O tipo de chave mais usual é a chave dicotômica. Esta consiste na escolha de uma entre duas
opções contrastantes. A opção escolhida leva a outras duas opções e assim por diante, até chegar na
identificação mais adequada. Segue abaixo um exemplo simplificado de chave de identificação
dicotômica:

Figura 3. Exemplo de chave dicotômica.

Dois conceitos importantes devem ser levados em conta na construção das chaves: caráter e
estados de caráter. Os caracteres são os atributos avaliados, enquanto os estados de caráter compõem
as possíveis formas de como os atributos se apresentam. Por exemplo, na chave acima, o caráter
“composição da vestimenta” tem como estados de caráter “única peça” ou “pelo menos duas peças”,
enquanto para o caráter “número de olhos”, os estados de caráter são “um” ou “dois”.
Esse tipo de chave pode ser construído tanto manualmente como por meio de softwares. Um
bom exemplo é o DELTA-System, desenvolvido pela CSIRO Division of Entomology (1971-2000).
Esse programa funciona com base no preenchimento de caracteres e estados de caráter que o próprio
taxonomista elabora. A partir disso, o DELTA é capaz de construir a chave de identificação, elaborar
um texto descritivo e diagnóstico sobre os táxons, além de produzir uma matriz morfológica.
131
Outro tipo de chave de identificação é a chave de multi-entrada, construída por meio de
softwares interativos. Este tipo de chave é utilizado quando os caracteres apresentam vários estados
de caráter, sendo possível percorrer caminhos alternativos dentro da chave. Por isso, é dita como
chave interativa, funcionando basicamente por eliminação, onde todos os táxons que não apresentam
o estado de caráter escolhido são eliminados. Um software amplamente conhecido para este fim é o
Xper® (Infosyslab 2014). Existem duas versões do mesmo. Na primeira, denominada Xper2, é
possível trabalhar off-line. Já na segunda, conhecida como Xper3, a interface funciona em uma
plataforma online e é dependente de compatibilidade com o componente Java.
Algumas destas chaves interativas possuem livre acesso, como é o caso do Portal de Chaves
Interativas da Biodiversidade (https://www2.icb.ufmg.br/chaveonline/index.html) e do website das
chaves “on-line” de identificação de plantas do Departamento de Biologia Vegetal do IB/Unicamp
(https://www2.ib.unicamp.br/profs/volker/chaves/).
A vantagem desse tipo de chave é que ele engloba a variação morfológica dentro das espécies.
Em alguns táxons, é comum serem encontrados estados de caráter de uma forma em um indivíduo ou
população e de outra forma em outro indivíduo/população. Além disso, permite acessar a
identificação através dos caracteres que temos disponíveis no momento, por exemplo, apenas
informações acerca do fruto. Lidar com essas variações em uma chave dicotômica é mais complicado,
pois, dependendo de como a chave foi construída, pode-se chegar a um resultado errôneo. Já as chaves
multi-entrada preveem isso e conseguem lidar com as duas situações.

Descrição, diagnose, sinopse e trabalhos taxonômicos


A precisão é uma das condições necessárias para um trabalho taxonômico consistente. Nesse
sentido, compreender as diferenças entre alguns conceitos comumente encontrados em trabalhos
taxonômicos é de fundamental importância. Qual a diferença entre sinopse, diagnose e descrição? Os
questionamentos podem ir além e compreender aspectos mais amplos. Uma flora também é um check
list? Uma revisão taxonômica pode ser uma flora? O que vem a ser um tratamento taxonômico? Todos
esses questionamentos serão tratados a seguir.
Uma descrição de um táxon deve conter toda a informação necessária para fornecer uma
imagem mais próxima do real de determinado organismo. A descrição deve incluir, portanto, a
variação associada às populações do táxon em questão. Note que a descrição não deve ser confundida
com conceito de espécie, embora, especificamente, o conceito morfológico de espécie possua
aspectos que parcialmente se sobreponham à descrição.
Para que uma descrição seja eficiente, a terminologia adotada deve ser acurada e previamente
estabelecida. A descrição deve ser detalhada, porém, não pode ser prolixa. Por isso, é importante

132
tomar conhecimento de termos comumente empregados (ex. lanoso = tipo de indumento com
tricomas longos e emaranhados cuja textura lembra a lã). Alguns termos podem ser bastante
específicos, sendo utilizados apenas em determinada família (ex. espigueta = menor unidade da
inflorescência de Cyperaceae). A ordem em que os caracteres aparecem na descrição segue uma
lógica que pode variar entre as famílias botânicas. No entanto, de uma maneira geral, a descrição
inicia detalhando o hábito, as partes vegetativas e, por fim, as partes reprodutivas, começando pela
flor e terminando pelo fruto.
Ex: Calyptranthes Sw. (Giaretta & Peixoto 2015).
Arbusto ou árvore. Planta com tricomas dibraquiados. Casca lisa ou áspera. Terminação dos
ramos crescendo em organização dicotômica. Lâmina discolor; nervura principal sulcada na face
adaxial; margem discretamente revoluta; glândulas translúcidas pouco visíveis em ambas as faces,
às vezes inconspícuas na abaxial. Tirsóide axilar, terminal ou ramiflora, flores às vezes sésseis;
bractéolas não conadas; cálice concrescido no botão, deiscente por caliptra de 1,5-2 mm diâmetro,
ápice acuminado; pétalas 4 ou ausentes; estames adnados ao ápice do hipanto; estigma punctiforme,
glabro; ovário 2-locular, óvulos 2 por lóculo. Bacáceo, globoso, hipanto persistente formando tubo
de 1 mm compr., às vezes com caliptra persistente, sementes 1-2, testa cartácea, embrião mircioide.
Embora algumas descrições contenham diagnose, elas não devem ser confundidas. A
diagnose é empregada na divulgação de um novo táxon e se limita à indicação das características que
distinguem rapidamente o novo táxon de um ou mais táxons previamente conhecidos. Esses táxons
devem compartilhar o máximo de semelhanças com o táxon alvo da diagnose. Por esse motivo, a
diagnose é geralmente construída entre táxons aparentados, contudo, a nova espécie pode ser tão
diferente que o táxon mais próximo pode ser filogeneticamente distante. Nesse sentido, é importante
notar que a diagnose deve levar em conta os caracteres compartilhados ao invés das relações de
parentesco.
Ex: Eugenia itaunensis Giaretta et al. (2018) (tradução livre).
A espécie é semelhante a Eugenia copacabanensis Kiaerskou mas difere por suas folhas
maiores, 7–18.5 × 4–11 cm (vs. 4–7 × 2–3.5 cm) com base obtusa, arredondada, cordada ou
subcordada (vs. cuneada ou decorrente), 10–18 pares de nervuras secundárias (vs. 8–10 pairs),
botões florais maiores, 9–11 × 5.5–7 mm (vs. 4-6 × 3 mm) com lobos do cálice em dois pares
desiguais em tamanho (vs. lobos do cálice iguais), e bractéolas persistentes depois da antese (vs. não
persistentes).
A sinopse reúne um conjunto de atributos morfológicos que diferenciem determinado táxon
de todos os outros, tendo em vista uma área geográfica ou uma circunscrição taxonômica. Note que
duas condições devem ser preenchidas na sinopse. A primeira, é que deve ser atribuído ao táxon uma

133
característica exclusiva ou uma combinação de características que funcionalmente desempenham o
papel de uma característica exclusiva. Na segunda, a sinopse deve ser empregada em um contexto
limitado geograficamente (ex. um município, uma unidade de conservação) ou limitado a uma
circunscrição taxonômica (ex. um gênero, uma categoria infra genérica).
Ex: Myrcia insularis Gardner em Amorim & Alves (2012) (tradução livre).
Árvore 8–10 m de altura. A espécie difere das demais espécies de Myrcia pelas folhas 10.5–
12.0 × 3.5–4.5 cm, com nervura mediana achatada ou elevada na face adaxial da lâmina, brácteas
lanceoladas, bractéolas lineares, lobos do cálice agudos e desiguais, 2 maiores (2 mm de
comprimento), 3 menores (1 mm de comprimento), hipanto glabro e fruto subgloboso.
O check list nada mais é do que uma lista de espécies. De certa maneira, o check list organiza
a informação disponível por meio da revisão dos nomes associados a um táxon, o qual é
frequentemente delimitado geograficamente. Check lists podem agregar informações como
distribuição geográfica, habitat, ecologia e até mudanças nomenclaturais.
As revisões taxonômicas são trabalhos completos que geralmente incluem descrições,
diagnoses, chave de identificação, alterações nomenclaturais, comentários taxonômicos, distribuição
geográfica, informações relevantes sobre fenologia, habitat e ecologia. Essencialmente, as floras são
semelhantes às revisões taxonômicas, exceto por focarem em áreas cujos limites podem ser políticos
ou geográficos, enquanto que o foco das revisões taxonômicas é exclusivamente um grupo
taxonômico. Isso implica que as informações da variação morfológica dos táxons tratados em floras
são limitadas às populações que ocorrem em determinada área. Alternativamente, as informações
associadas às revisões taxonômicas são relativas a um táxon em estudo (ex. um gênero), portanto,
abrangendo toda a variação de todas as populações, independente dos limites geográficos ou políticos.

Uso de evidências taxonômicas na Botânica


A palavra “evidência” significa qualidade ou caráter daquilo que é evidente, incontestável,
que todos podem ver e verificar sem deixar dúvidas. Os taxonomistas e sistematas buscam por
informações relacionadas aos seres vivos que podem ser reproduzidas por outros estudos
independentemente, aumentado a confiabilidade dos resultados. Para os botânicos, estas evidências
podem ser obtidas a partir de fontes diversas, com base em várias partes estruturais de uma planta e
em diferentes estágios de seu desenvolvimento. As diferentes evidências utilizadas estão intimamente
relacionadas com as tecnologias envolvidas em sua obtenção. A seguir, as evidências mais recorrentes
em estudos comparativos na taxonomia vegetal serão abordadas.
As evidências morfológicas são baseadas em caracteres oriundos da forma, disposição e
estrutura externa de partes vegetativas e reprodutivas das plantas. De modo geral, fornecem a maior

134
parte da informação utilizada na identificação prática de plantas, sendo muitas delas usadas na
construção de hipóteses filogenéticas. A utilização de informações morfológicas ocorreu desde o
início da taxonomia, em que eram utilizados caracteres facilmente obtidos e visualizados, como o
caráter “presença e ausência de estrutura floral” abordado na classificação de Aristóteles (ver secção
sobre a História da taxonomia na Botânica). A obtenção das evidências morfológicas foi refinada à
medida que novas técnicas e ferramentas surgiram, como as lupas (estereomicroscópios) e
microscópios ópticos e eletrônicos, capazes de fornecer um maior detalhamento das estruturas
analisadas.
A análise dos dados morfológicos deve ser cautelosa, evitando a subjetividade na
interpretação dos caracteres e seus estados, levando-se sempre em consideração a homologia destes
e suas possíveis alterações influenciadas por fatores não hereditários, como as alterações
morfológicas influenciadas por aspectos ecológicos. Um exemplo da utilização de dados
morfológicos é apresentado na Figura 4, onde vários atributos vegetativos e reprodutivos de
Lamanonia ternata Vell. (Cunoniaceae) frequentemente abordados em tratamentos taxonômicos para
a família são ilustrados.

Figura 4. A-I. Lamanonia ternata - A. ramo com flores; B. gineceu; C. detalhe da antera; D. face abaxial do folíolo, forma
com menores dimensões; E. face abaxial do folíolo, forma com maiores dimensões; F. detalhe da nervura principal do
folíolo, face abaxial; G. fruto cápsula. Ilustrações: Andressa Cabral.

As evidências anatômicas fornecem detalhes da estrutura interna dos órgãos vegetais,


permitindo identificar seus tecidos e tipos celulares. As informações morfológicas e anatômicas são
135
frequentemente utilizadas como caracteres diagnósticos na identificação de um táxon (ex. gênero) ou
indivíduo pela sua facilidade de obtenção. Para a família Velloziaceae, caracteres obtidos através da
anatomia da folha e do pedicelo serviram como base para as classificações taxonômicas e inferências
filogenéticas do grupo. Na Figura 5, constam imagens da anatomia e morfologia de Barbacenia
spectabilis L.B. Sm. & Ayensu.

Figura 5. Detalhes morfoanatômicos de Barbacenia spectabilis - A. Vista externa da flor; B. corte transversal do pedicelo;
C. Corte transversal da folha totalmente expandida (Imagens: Andressa Cabral).

As evidências moleculares são baseadas em dados genéticos, tais como sequências de DNA
e RNA obtidas de cloroplastos, mitocôndrias e núcleo das células vegetais. O uso desse tipo dado
provocou grande impacto na sistemática vegetal nas últimas três décadas. Sua utilização está
amplamente disseminada nos dias atuais, e a popularização do uso de sequências nucleotídicas em
inferência filogenética ocorreu devido ao avanço nas técnicas de extração e amplificação de
fragmentos de DNA (ou até mesmo do genoma completo!).
Em uma análise filogenética que utiliza dados de DNA, as unidades taxonômicas são
comparadas segundo diferenças no tipo de base nucleotídica, inserção ou deleção das mesmas em
posições específicas no genoma. Além de fornecerem um número de caracteres, em geral, muito
maior se comparado aos dados fenotípicos comumente utilizados, os dados moleculares eliminam
uma grande fonte de subjetividade contida nas reconstruções filogenéticas baseadas apenas em
caracteres morfológicos. Por exemplo, se o carácter fruto apresenta os estados de caráter: 1) tipo
136
cápsula; 2) tipo baga. O mesmo caráter fruto pode ser codificado de uma maneira diferente,
considerando outros atributos: 1) consistência da parede interna; 2) deiscência; 3) número de
sementes; 4) coloração; etc. Portanto, pesos diferentes podem ser dados ao mesmo carácter
dependendo da interpretação. Já no caso de dados moleculares, existe apenas um caráter cujos estados
correspondem às bases nitrogenadas do DNA, adenina (A), timina (T), citosina (C), guanina (G) e,
no caso de RNA, também a uracila (U).
Os metabólitos secundários têm sido utilizados nos estudos de variações entre táxons e nas
construções de hipóteses filogenéticas. O emprego destes compostos como caracteres na taxonomia
e sistemática vegetal está, em geral, baseado na sua presença ou ausência em um dado grupo. Além
disso, estão frequentemente restritos à grupos relacionados filogeneticamente. Vários tipos de
metabólitos secundários já foram identificados e estudados na sistemática e taxonomia (Fig. 6), sendo
alguns deles amplamente citados na literatura (mais informações em Judd et al. 2002).
Os glicosídeos cianogênicos são compostos hidrolisados por diversas enzimas que liberam
cianeto de hidrogênio em respostas de defesa, sendo os glicosídeos cianogênicos ciclopentenoides
conhecidos para as famílias Achariaceae, Malesherbiaceae, Passifloraceae e Turneraceae, todas
inseridas em Malpighiales. Já os glicosídeos cianogênicos sintetizados a partir de leucina são comuns
na família Rosaceae (Rosales) e os derivados de tirosina são encontrados em várias famílias de
Magnoliales e Laurales.
Os alcaloides são compostos estruturalmente diversos e alguns deles estão presentes em várias
famílias de angiospermas, sendo alguns tipos específicos de grupos de Angiospermas, como os
alcaloides indólicos da classe da secologanina, que ocorrem somente em Gentianales (nas famílias
Apocynaceae, Gelsemiaceae, Loganiaceae e Rubiaceae), e os alcaloides benzilisoquinolínicos que
ocorrem em Nelumbonaceae (Proteales) e em algumas famílias de Magnoliales, Laurales e
Ranunculales. Além disso, tipos similares de alcaloides tropânicos são característicos de duas
famílias de Solanales (Solanaceae e Convolvulaceae). Os glucosinolatos, ou glicosídeos de óleo de
mostarda, constituem uma sinapomorfia de Brassicales. As betalaínas são alcaloides indólicos que
atuam como pigmentos em algumas espécies de Caryophyllales (com exceção de Caryophyllaceae e
Molluginaceae).

137
Figura 6. Exemplos de metabólitos secundários encontrados em algumas ordens de Angiospermas, baseado na
filogenia de Agiosperm Phylogeny Group (APG IV 2016).

Os terpenóides constituem a maior classe química de constituintes ativos nas plantas sendo
importantes em várias interações bióticas. Os iridoides são um grupo de monoterpenoides
encontrados em diversas famílias de Asterídeas, e suas classes têm sido utilizadas para sustentar
relações dentro deste grande clado. Os iridoides limonoides e os quassinoides são derivados de
triterpenoides, e estão presentes em famílias de Sapindales (Rutaceae, Meliaceae e Simaroubaceae).
Os cardenolídeos são glicosídeos de um tipo de esteroide altamente tóxicos, podendo ser encontrados
em Apocynaceae (Gentianales), Euphorbiaceae (Malphigiales), Liliaceae (Liliales), Plantaginaceae
(Lamiales) e Ranunculaceae (Ranunculales). Os óleos essenciais são terpenoides encontrado nas
138
famílias de Austrobaileyalles, Laurales, Magnoliales e Piperales, e também em outras distantemente
relacionadas, como Asteraceae (Asterales), Lamiaceae e Verbenaceae (Lamiales), Myrtaceae
(Myrtales), Rutaceae (Sapindales) e algumas famílias compreendidas em Apiales.
Os poliacetilenos são metabólitos não nitrogenados que caracterizam um grupo
proximamente relacionado de Asterídeas, estando presentes nas famílias Asteraceae, Apiaceae,
Caprifoliaceae, Campanulaceae, Goodeniaceae e Pittosporaceae.
A palinologia é o estudo da constituição, estrutura e dispersão do pólen e esporos, incluindo
os exemplares atuais e fossilizados. Suas camadas externas são equivalentes e geralmente contém
esporopolenina, um composto que confere resistência à degradação por substâncias químicas
variadas, bactérias e fungos, além de contribuir com a preservação dos esporos e do pólen em
sedimentos, sendo muito associada aos estudos paleobotânicos. Um exemplo interessante foi da
utilização da palinologia na sustentação de um grande grupo das Angiospermas, as Eudicotiledôneas,
em que grãos de pólen tricolpados, ou de tipos derivados deste, constituem uma sinapomorfia do
grupo.
As evidências somadas nos permitem entender com mais clareza o relacionamento existente
entre os seres vivos considerando o tempo e o espaço. Analisar a homologia das evidências é um
importante passo para a interpretação das informações observadas baseando-se na evolução e
ancestralidade comum dos grupos. O estudo dessas relações, durante muitos anos, se deu
basicamente por evidências obtidas unicamente pela morfologia, e por esta razão, algumas
associações entre organismos foram inferidas erroneamente. Um bom exemplo é sobre o gênero
Kirkia Oliv., que foi primeiramente classificado na família Simaroubaceae (Sapindales). Nesta
classificação, foram levadas em consideração, estruturas semelhantes, como a estrutura do fruto, sem
um conhecimento mais aprofundado da sua composição, organização e origem. Com o passar do
tempo, outros estudos morfológicos comparativos (análise do gineceu, do pólen, da madeira) foram
realizados e as afinidades entre Kirkia e Simaroubaceae, permaneciam incertas. Porém, análises
moleculares recentes, adicionadas aos estudos da estrutura floral de Kirkia, sugeriram que o grupo
pertenceria à família Kirkiaceae, considerada atualmente como grupo-irmão do clado formado pelas
famílias Anacardiaceae - Burseraceae.

Delimitação de espécies
A classificação e identificação de limites entre espécies são fundamentais para entender e
mensurar as unidades básicas que compõe a biodiversidade. A velocidade e eficácia na delimitação
de espécies é criticamente importante frente a crise da biodiversidade. Seja durante o trabalho de
campo ou no processo de análise de materiais de herbário há uma grande probabilidade de o

139
taxonomista deparar-se com indivíduos cujas determinadas características (ex. cores, forma) são
destoantes das demais espécies reconhecidas dentro grupo de estudo. Após pesquisa aprofundada na
literatura este profissional concluí que não há registros sobre esse “tipo morfológico” e que se trata
de algo inédito para a ciência. Porém, este passo é apenas o início da laboriosa jornada que um
taxonomista teve que percorrer até conseguir classificar e reconhecer esse novo táxon.
A descrição de um táxon não é um fato, mas uma hipótese testável. Espécie representa uma
categoria taxonômica que busca representar uma tentativa de “entidade biológica real”. A questão é
como tais hipóteses são formuladas em referência ao arcabouço teórico e como elas são revisadas à
luz de novos dados empíricos? Desde Darwin, há um intenso debate sobre o conceito de espécie entre
os pesquisadores. Em 1998 de Queiroz foi um dos primeiros cientistas a identificar que duas questões
de natureza diferentes são misturadas: a definição da categoria espécie (questão ontológica) e a
adequação dos critérios (questão epistemológica) utilizados na definição dos táxons classificados
como espécie. Ou seja, a delimitação de espécies tem sido confundida com o conceito de espécie em
si.
Na literatura há diversos conceitos de espécie (ex. fenético, biológico, ecológico, filogenético,
etc) que discordam na adoção de diferentes propriedades adquiridas pelas linhagens durante a
especiação (ex. morfologia distinta, isolamento reprodutivo, nicho ecológico, monofiletismo) como
propriedades definidoras (critérios de espécie). Apesar das diferenças entre os conceitos
alternativos de espécie, todos exibem uma unidade conceitual comum que fornece base para um
conceito unificado de espécie: “linhagens de metapopulações que evoluíram separadamente”, sendo
essa a única propriedade necessária para definição de espécie. Assim, as incompatibilidades de
propriedades criadas entre os conceitos de espécie alternativos são reinterpretadas como propriedades
das categorias de espécie. Essas propriedades constituem um critério de espécie secundário, servindo
como critérios operacionais ou linhas de evidências para avaliar a separação entre as linhagens.
Isso permite a clara segregação entre o conceito teórico de espécie e os critérios operacionais usados
para sua aplicação empírica.
Não obstante, é necessário avaliar até que ponto os dados empíricos e os métodos analíticos
permitem aos taxonomistas propor conjuntos de indivíduos que se encaixem na definição escolhida
da categoria de espécie. Dado que as espécies são consideradas hipóteses científicas, elas estão
envolvidas em um processo de falsificação baseado na aquisição de novas evidências – processo
correspondente ao trabalho das revisões taxonômicas. Tradicionalmente as espécies têm sido
delimitadas baseadas em morfologia comparativa. Porém essa prática é sujeita a subjetividade e
variável entre diferentes taxonomistas. O atual campo ativo da taxonomia é integrador e emprega
múltiplas fontes de evidências derivadas de atributos biológicos (dados morfológicos, fisiológicos,

140
ecológicos, genéticos, etc) que são analisados através de diferentes métodos e diferentes critérios de
delimitação afim de propor hipóteses de espécies robustas e testáveis (ver Fig 7).

Figura 7. Representação esquemática de possíveis etapas


percorridas para a delimitação de espécies através de uma
abordagem taxonômica integrativa. 1. Amostragem
populacional. 2. Hipótese filogenética sugere que indivíduos
podem ser diferenciados (amarelo e laranja) enquanto
linhagens recentemente divergentes ainda estão em uma "zona
cinzenta" (*) com a maioria dos caracteres indiferenciados
(azul e roxo). 3. Hipóteses de espécies primárias (HEP) são
propostas, ex. iluminação recíproca de morfologia e sequências
de DNA. 4. HEP são avaliadas com adição de novas linhas de
evidências utilizando diferentes critérios de delimitação.
Dentro de cada critério, podem ser aplicados diferentes tipos
de dados (ex. morfológico, biológico, bioquímico, genético) e
métodos (distância, parcimônia, bayesiano, coalescência,
cruzamento entre indivíduos). Neste cenário, é possível
determinar se os padrões de divergência são observados entre
os diferentes tipos de dados, apoiando ainda mais o status das
espécies. 5. Quando possível, as decisões taxonômicas são
tomadas convertendo as HEPs em hipóteses de espécies
secundárias (HES) que são nomeadas (amarela e laranja).
Porém, algumas linhagens (azul e roxo) podem permanecer no
circuito sendo necessário dados mais conclusivos antes de
serem transformadas em HES. Setas indicam zonas temporais
da rede genealógica no momento em que a separação e
divergência entre as linhagens formam uma zona confusa onde critérios alternativos para identificar limites entre as
espécies podem entrar em conflito.

Desta maneira a taxonomia integrativa reflete um campo vibrante que, acompanhado do


desenvolvimento de técnicas moleculares, métodos estatísticos e conceitos de espécies
contemporâneos, trouxe a delimitação de espécies para uma encruzilhada interessante, onde diversas
abordagens metodológicas e filosóficas se encontram. Nada ilustra melhor sua contribuição do que a
acelerada taxa de descoberta e documentação de espécies crípticas (morfologicamente
indistinguíveis) e sua resolução em casos de táxons com alta variação morfológica intra e
interespecífica. Além disso, ela fornece uma compreensão mais acurada dos limites entre as espécies,
estabelecendo uma taxonomia mais concisa e estável. Por isso, a taxonomia integrativa é
particularmente importante em campos que dependem de medidas precisas da biodiversidade, como
biologia da conservação, biologia evolutiva, ecologia, biogeografia, entre outros.

Taxonomia unificada
Como vem sendo discutido, a importância da taxonomia para a ciência da vida, por meio da
classificação e nomeação dos táxons, é inquestionável. Ao longo das últimas décadas, no entanto, a
taxonomia tem sofrido um declínio de interesse, parcialmente promovido pela falta de prestígio e
iniciativas de financiamento.

141
A taxonomia descritiva, aquela envolvida na catalogação e descrição de táxons, tem sido
apontada pela Linnean Society como “o setor que sofre o maior risco” (tradução livre) na biologia
sistemática. Um dos motivos reside na falta de objetivos claros e realistas por parte dos taxonomistas.
Seria um grande feito descrever todas as espécies do planeta, contudo, nem ao menos sabemos
quantas existem, ao passo que a melhor estimativa varia entre 4 e 10 milhões de espécies no mundo.
Outro problema persiste no legado de mais de 200 anos de estudos em sistemática. Muitos
taxonomistas ocupam boa parte de seu tempo e esforços interpretando trabalhos do século XIX, isto
é, desconstruindo conceitos pretéritos de delimitação de táxons ou mesmo descrições inadequadas e
os recircunscrevendo de acordo com premissas atuais. Não é por acaso que como área da ciência, a
botânica possui elevados índices de citações de obras com mais de 50 anos. Infelizmente, publicações
recentes também geram problemas. A descrição de espécies em revistas de baixa circulação, que
frequentemente ocorre com espécies quistas por suas qualidades ornamentais como Orquidaceae e
Bromeliaceae, tem gerado problemas a serem resolvidos, principalmente do ponto de vista
nomenclatural. Contudo, uma possível solução, que atualmente tem sido discutida, reside na imensa
quantidade de informação e facilidade de acesso disponíveis on-line.
A taxonomia unificada tem sido discutida como uma maneira de retomar o interesse da
taxonomia pelo público e órgãos de fomento. Ela consiste na construção colaborativa de uma base de
dados sobre certo grupo, incorporando informações sobre a taxonomia tradicional como checklists,
descrições, chaves dicotômicas de identificação, ilustrações, mas também incluindo informações que
geralmente não são agregadas formalmente como fotos na natureza, sequências de genes ou chaves
de multi-entrada. O mais interessante é que iniciativas como esta já tem ocorrido sem mesmo que
tenhamos nos dado conta.
A Lista da Flora do Brasil posicionou o Brasil como o primeiro país do mundo a disponibilizar
uma lista atualizada da sua flora. Essa conquista foi promovida por um trabalho colaborativo entre
botânicos nacionais e internacionais, liderados pela equipe do Instituto de Pesquisas do Jardim
Botânico do Rio de Janeiro. A lista está disponível on-line, e foi motivada pela Estratégia Global de
Conservação das Plantas que estabeleceu 16 metas a serem alcançadas até 2020, dentre elas uma
“flora online para todas as plantas conhecidas”. Nesse sentido, foi lançado o projeto Flora do Brasil
2020 (www.floradobrasil.jbrj.gov.br), comprometendo um número ainda maior de botânicos e
instituições. O objetivo é que além de uma lista constantemente atualizada, esteja disponível até 2020
descrições para todas as espécies brasileiras, bem como chaves de identificações. Em um contexto
global que requer uma iniciativa colaborativa mais complexa, o principal objetivo é, em um primeiro
momento, gerar uma lista de todas as espécies conhecidas (www.theplantlist.org) e, em um segundo
momento, disponibilizar uma flora acessível de todas as plantas conhecidas.

142
Iniciativas comprometidas com geração e concentração de conteúdos sobre a biodiversidade
advindos de fontes confiáveis, podem ser vistos como tentativas de mitigar a falta de recursos
humanos e financeiros que a taxonomia vem sofrendo. Contudo, não deve ser esquecido que para
alcançar uma base de dados que reflita fidedignamente uma rica biodiversidade, sobretudo nas regiões
tropicais, é necessário focar esforços também sobre o que não conhecemos.

Referências
Amorim, B.S. & Alves M. 2012. Myrtaceae from lowland Atlantic forest areas in the state of
Pernambuco, northeastern Brazil. Phytotaxa 40:33–54.
APG IV. 2016. An update of the Angiosperm Phylogeny Group classification for the orders and
families of flowering plants: APG IV. Botanical Journal of the Linnean Society 181: 1–20.
Bachelier, J.B., & Endress, P.K. 2008. Floral structure of Kirkia (Kirkiaceae) and its position in
Sapindales. Annals of Botany102: 539–550.
BFG - The Brazil Flora Group. 2015. Growing knowledge: an overview of Seed Plant diversity in
Brazil. Rodriguésia 66: 1085–1113.
Cronquist, A. 1979. Taxonomy. Journal of College Science Teaching 9: 76–79.
Dallwitz, M.J. 2018. Installing and running the programs of the DELTA System. Disponível em
<http://delta-intkey.com/www/programs.htm>. Acesso em 10 abril 2018.
de Queiroz, K. 1998. The general lineage concept of species, species criteria, and the process of
speciation. In: Howard, D.J. & Berlocher, S.H. (eds.), Endless Forms: Species and Speciation.
Oxford University Press, New York. Pp. 57–75.
Flora do Brasil 2020 (em construção). Projeto Flora do Brasil 2020. Jardim Botânico do Rio de
Janeiro, Rio de Janeiro, Brasil. Disponível em http://floradobrasil.jbrj.gov.br. Acesso em 8
maio 2018.
Giaretta, A. & Peixoto, A.L. 2015. Myrtaceae da restinga no norte do Espírito Santo, Brasil. Boletim
do Museu de Biologia Mello Leitão 37:53–134.
Giaretta, A.; Souza, M.C.; Menezes, L.F.T. & Peixoto, A.L. 2018. Two new species of Eugenia
(Myrtaceae) from the Atlantic forest of Espírito Santo, Brazil. Phytotaxa 336:181–189.
Godfray, H.C.J. & Knapp, S. 2004. Taxonomy for the 21st century: Introduction. Philosophical
Transactions of the Royal Society London 359: 559–569.
Godfray, H.C.J. 2002. Challenges for taxonomy. Nature 417: 17–19.
GSPC 2017. Global Strategy for Plant Conservation in Convention on Biological Diversity.
Disponível em <https://www.cbd.int/gspc/default.shtml>. Acesso em 24 fevereiro 2018.

143
House of Lords report 2002. Disponível em:
<http://www.publications.parliament.uk/pa/ld200708/ldselect/ldsctech/162/16206.htm>.
Acesso em 23 fevereiro 2018.
Infosyslab 2014. Xper. Laboratiire Informatique & Systématique. Disponível em
<https://www.infosyslab.fr/>. Acesso em 04 maio 2018.
Judd, W.S.; Campbell, C.S.; Kellogg, E.A.; Stevens, P.F. & Donoghue, M.J. 2002. Plant
systematics. Sunderland, Sinauer. 612p.
Krimmel, E.R.; Linton, D.L.; Marsico, T.D.; Monfils, A.K.; Morris, A.B., & Ruhfel, B.R. 2018.
Connecting Students to Citizen Science and Curated Collections. Disponível em
<https://collectionseducation.org/identify-specimen/taxonomic-keys/>. Acesso em 12 abril
2018.
Lawrence, G.H.M. 1966. Taxonomy of Vascular Plants. 11ª ed. Macmillan Company, New York.
823 p.
Mello-Silva, R.; Santos, D.Y.A.; Salatino, M.L.F.; Motta, L.B.; Cattai, M.B.; Sasaki, D. & Zarrei,
M. 2011. Five vicariant genera from Gondwana: the Velloziaceae as shown by molecules and
morphology. Annals of Botany 108: 87–102.
Michaelis, D. 2011. Dicionário. Disponível em <http://michaelis.uol.com.br>. Acesso em 28 abril
2018.
Padial, J.M.; Miralles, A.; De la Riva, I. & Vences, M. 2010. The integrative future of taxonomy.
Frontiers in Zoology 7: 16.
Pante, E.; Puillandre, N.; Viricel, A.; Arnaud‐Haond, S.; Aurelle, D.; Castelin, M.; Chenuil, M.A.;
Destombe, C.; Forcioli, D.; Valero, M.; Viard, F.E. & Samadi, S. 2015. Species are hypotheses:
Avoid connectivity assessments based on pillars of sand. Molecular Ecology 24: 525–544.
PPG I. 2016. A community-derived classification for extant lycophytes and ferns. Journal of
Systematics and Evolution 54: 563–603.
Scoble, M.J. 2004. Unitary or unified taxonomy? Philosophical transactions of the Royal Society of
London 359: 699–710.
Simpson, M.G. 2010 Plant Systematics. 2ed. Elsevier, China. 740 p.
WFO 2016. World Flora Online. Disponível em <http://www.worldfloraonline.org>. Acesso em 4
dezembro 2017.
Winston, J.E. 1999. Describing species: practical taxonomic procedure for biologists. Columbia
University Press, New York. Pp. 570.

144
CAPÍTULO 12

Biogeografia neotropical: história e conceitos


Juan Pablo Narváez-Gómez (Universidade de São Paulo)
Andressa Cabral (Universidade de São Paulo)
Annelise Frazão (Universidade de São Paulo)
Matheus Colli-Silva (Universidade de São Paulo)
Pamela Santana (Universidade de São Paulo)

Introdução
Desde a época de Humboldt, Wallace, Darwin e De Candolle entre muitos outros grandes
naturalistas, uma observação tem cativado a mente dos cientistas: cada região da Terra possui espécies
diferentes, apesar de as condições ambientais adequadas para a sobrevivência dos organismos serem
semelhantes em algumas regiões; isto é, os organismos se encontram confinados a áreas particulares
do globo. Essa observação constitui o fenômeno fundamental a ser explicado pela Biogeografia, cuja
pergunta básica é “por que os organismos, as espécies e os táxons ocorrem somente em algumas áreas
e não em outras?”. Existe também uma série de questões fundamentais que estão profundamente
associadas a isso e que são necessárias para entender quais fatores restringem a distribuição
geográfica dos organismos, entre os quais se destacam: (1) Quais características permitem que os
organismos possam sobreviver nessas regiões e quais outras os impedem de colonizar novas áreas?
(2) Como varia a distribuição dos organismos à medida que examinarmos regiões com ambientes
contrastantes? (3) Qual é o papel do clima, a topografia e das interações com outros organismos na
determinação dos limites biogeográficos? (4) Quais são as espécies e seus grupos irmãos e onde estão
localizados? (5) Onde viveram seus ancestrais? (6) Como eventos no passado (ex. separação de
continentes, soerguimento de montanhas, e mudanças climáticas) determinaram a distribuição das
espécies no presente? (7) Por que existem grupos de espécies proximamente relacionadas e táxons
com padrões de distribuição semelhantes? (8) Por que as regiões tropicais são mais diversas que as
regiões temperadas do globo? Essas e outras inúmeras perguntas fazem parte do universo de pesquisa
em biogeografia e ressaltam a complexidade do problema e o carácter sintético e integrador de
diferentes abordagens científicas dentro da biologia, geologia e climatologia.
Deste modo, pode-se dizer que os biogeógrafos estudam a distribuição dos organismos e as
suas características no espaço e no tempo tendo como objetivo fundamental a caracterização dos
padrões de distribuição e a inferência de hipóteses sobre os processos que os determinam. Ambos
os padrões e os processos dependem das escalas espaciais e temporais na qual são estudados.
145
Tradicionalmente duas abordagens têm sido Conceitos básicos - Processos Biogeográficos
reconhecidas dentro da biogeografia dependendo
Especiação alopátrica: Processo de especiação que
da escala das perguntas. A biogeografia ocorre quando duas populações de uma espécie ficam
isoladas de maneira que o intercâmbio gênico fica
ecológica foca sobre perguntas de cunho
interrompido entre elas.
funcional onde as variáveis ambientais
Extinção: Desaparecimento de uma espécie em uma
interagem com as características dos organismos
região determinada.
para determinar os limites da distribuição em
escalas temporais e espaciais que abrangem, Dispersão a longa distância: Separação das
populações de organismos de uma espécie ancestral
respectivamente, de minutos até centenas de devido à colonização ao acaso e através de barreiras à
anos, e de centímetros até milhares de dispersão de uma área distante. As duas populações
resultantes não mantêm o fluxo gênico entre elas,
quilômetros quadrados. São geralmente portanto, especiam alopatricamente em duas ou mais
abordados processos fisiológicos, populacionais espécies descendentes. Não se deve confundir com a
dispersão gradual no espaço geográfico que é produto
e em nível das comunidades, que ocorrem da mobilidade dos organismos. Por outro lado, a
frequentemente e que são potencialmente geodispersão refere-se a dispersão conjunta de muitos
táxons facilitada pela desaparição de uma barreira.
observáveis no presente. Por outro lado, a
biogeografia histórica foca sobre perguntas de Vicariância: Separação das populações de
organismos de uma espécie devido à formação de uma
cunho histórico onde eventos contingentes no barreira que fragmenta a área de distribuição. O
passado —ou seja, que podem não ter resultado é a interrupção do fluxo gênico entre as
populações o que leva à especiação alopátrica de duas
acontecido, são únicos e não observáveis no ou mais espécies descendentes.
presente— impediram a dispersão gradual dos
organismos e fragmentaram a distribuição delas, modificando os limites biogeográficos. São
geralmente abordados fenômenos como a vicariância, a dispersão e a extinção cuja consequência é
a determinação histórica dos processos macroevolutivos e os padrões de especiação. Portanto, a
biogeografia histórica abrange escalas temporais de milhares até milhões de anos e escalas espaciais
que incluem áreas de milhares de quilômetros até continentes completos ou o globo.
Contudo, a divisão entre as dimensões histórica e ecológica na biogeografia é considerada
arbitrária e conveniente para a pesquisa e não como uma divisão fundamental sobre dois tipos de
processos claramente diferenciados. Duas razões suportam essa afirmação. Em primeiro lugar, essa
divisão permite delimitar claramente o nível das perguntas, as ferramentas conceituais e
procedimentos mais adequados para a escala de estudo. Em segundo lugar, quando examinarmos as
causas dos limites da distribuição encontraremos que os eventos no tempo passado definem esses
limites mediante a modificação de processos ecológicos, e que os processos ecológicos no tempo
presente determinam os padrões de distribuição no futuro junto com a ocorrência de novos eventos
contingentes. Consequentemente, os padrões de distribuição são o resultado tanto de processos

146
ecológicos quanto de processos históricos e, portanto, a integração de ambos os tipos de
considerações é necessária para estudar e entender a distribuição atual dos organismos.
Neste capítulo vamos examinar os eventos geológicos e climáticos mais relevantes para
compreender os padrões de distribuição dos organismos na Região Neotropical. Também,
apresentaremos, paralelamente, alguns dos conceitos fundamentais que permitem formular perguntas
e inferir hipóteses biogeográficas. Finalizaremos com uma reflexão sobre os métodos em biogeografia
ressaltando seu caráter integrador e interdisciplinar o qual é expresso na construção de narrativas
históricas.

Biogeografia da Região Neotropical


A Região Neotropical caracteriza-se por (1) ter uma identidade geológica composta com uma
história antiga; (2) ter uma biota única, endêmica, que a identifica como uma área biogeográfica
singular e cujas divisões e subdivisões apontam para histórias bióticas geograficamente específicas;
(3) uma grande diversidade de ambientes, climas e topografia complexa que suportam a existência de
múltiplos biomas e ecorregiões; e (iv) consequentemente, uma das regiões mais biodiversas do
mundo. No percurso dos próximos parágrafos examinaremos cada uma dessas afirmações.
A localização geográfica da Região Conceitos básicos - Endemismo
Neotropical abrange a zona tropical da América
Área de distribuição: Superfície da Terra ocupada
e inclui tanto a porção da plataforma continental pelos organismos de uma espécie ou táxons supre-
específicos definida a partir das localidades que eles
que abrange desde o México até a Argentina,
ocorrem.
quanto as ilhas das Antilhas no mar Caribe.
Endêmico: Aqueles organismos ou táxons que
Geologicamente, reconhece-se que a Região
ocorrem em uma região geográfica determinada e
Neotropical está composta por três placas somente ali.
continentais, cada uma com uma história
Área de endemismo: Região definida pela
geológica própria: a placa do Caribe, a placa da coincidência espacial das áreas de distribuição de
vários táxons que não ocorrem em nenhum outro
América do Norte e a placa da América do Sul,
lugar. Alguns autores consideram que os táxons que
sendo esta última o produto da fragmentação e as definem devem possuir seus grupos irmãos também
localizados em outras áreas de endemismo. Isto
separação do supercontinente Gondwana há 100
implica que possa existir tanto uma congruência
Ma (milhões de anos), de onde também se geográfica quanto filogenética entre os táxons. Deste
modo, a área de endemismo é uma hipótese sobre a
originou a placa continental Africana. A biota
existência de uma biota com uma histórica evolutiva
desta região é única e, portanto, está conformada compartilhada.
por um grande número de espécies endêmicas. Do olhar da regionalização biogeográfica a
distribuição dessas espécies endêmicas permite construir um sistema de classificação hierárquico e
inclusivo de regiões, subregiões, domínios e províncias. Este sistema representa uma descrição no

147
tempo presente de um padrão resultante da ocorrência de múltiplos eventos de fragmentação das
biotas no passado (Fig. 1). Ele estabelece uma linguagem padronizada para nomear e descrever os
padrões de distribuição das espécies e constitui uma hipótese geral da história das biotas a partir da
qual as hipóteses biogeográficas para táxons individuais podem ser comparadas. Da mesma forma,
as biotas podem ser classificadas a partir de uma perspectiva ecológica. A ampla extensão latitudinal
e o relevo complexo da Região Neotropical produzem uma variedade de climas e ambientes que
determinam a presença de fitofisionomias adaptadas às condições climáticas, topográficas e edáficas
únicas de cada região geográfica, as quais em conjunto com as faunas típicas e predominantes de cada

região definem os biomas. Quando as perspectivas ecológica e histórica são consideradas ao mesmo
tempo, os aspectos funcionais próprios dos biomas e os aspectos históricos próprios das áreas
biogeográficas podem ser combinados para definir ecorregiões (Fig. 1), as quais identificam os
limites prováveis das comunidades de espécies existentes. Cada tipo de classificação apresenta como
mais relevantes um conjunto particular de fatores que determinam as distribuições dos organismos.
Por isso é importante sempre considerar os pressupostos teóricos por elas expressados e o seu efeito
sobre o desenho e as perguntas da pesquisa em biogeografia.
Quando enxergamos a distribuição das plantas espermatófitas na Região Neotropical são
evidenciados padrões gerais de distribuição de espécies endêmicas que permitem a definição de
regiões fitogeográficas. Vale destacar que os limites destas regiões fitogeográficas geralmente são
congruentes com os limites dos domínios morfoclimáticos da América do Sul. Isto sugere certa

148
proximidade entre as causas históricas e ecológicas na determinação dos limites da distribuição em
plantas neotropicais. De fato, tem-se observado que os padrões de relação filogenética e de
distribuição de plantas na Região Neotropical parecem não seguir a estrutura geográfica sugerida
pelas regionalizações de tipo histórico e ecológico. Assim, é frequente achar que a origem de espécies
está correlacionada com a colonização de áreas diferentes daquelas de seus ancestrais. para entender
as causas para os limites de distribuição na Região Neotropical (Box 1).

149
Vale ressaltar que colonizações acontecem com maior frequência entre áreas com climas e
ambientes semelhantes, o que sugere um papel relevante do conservadorismo e da evolução do nicho
Um exemplo de como um padrão de distribuição pode responder tanto a questões ecológicas quanto
históricas são as espécies que ocorrem em floresta estacional seca. Estas espécies percorrem os
núcleos deste ecossistema, que estão isolados e localizados através da diagonal de formações abertas
na América do Sul, indo desde a Caatinga até o Chaco, e que sobem pelos vales interandinos até a
Venezuela. Tanto as dispersões a longa distância entre ambientes semelhantes quanto a fragmentação
de florestas amplamente distribuídas no passado podem aplicar como possíveis explicações para este
padrão.
Em geral, com respeito ao padrão de diversidade, estima-se que a Região Neotropical possui
37% das espécies de plantas espermatófitas do mundo, ou aproximadamente, 90.000-110.000
espécies. Comparativamente, a Região Neotropical é muito mais rica em espécies do que os trópicos
de outras partes do globo. A África, por exemplo, estima-se que possua entre 30.000 e 35.0000
espécies, e a Ásia e Oceania juntas estima-se entre 40.000 e 82.000 espécies. Em relação, ao padrão
latitudinal de diversidade, onde as espécies tropicais são mais numerosas do que as espécies
temperadas em ambos os hemisférios do globo, tem-se indicado que em geral as famílias de plantas
neotropicais se distribuem de acordo com esse padrão e correlacionado com o clima (para
compreender mais sobre a área de distribuição das espécies a respeito das interações com outros
organismos, Box 2), mas podem existir diferenças quando o hábito das plantas é considerado. Em
geral, a riqueza de famílias de árvores segue o padrão latitudinal enquanto a diversidade de famílias
de ervas é também alta em regiões temperadas. O tamanho das áreas de distribuição também apresenta
um padrão de variação latitudinal, sendo que árvores tendem a apresentar menores áreas de
distribuição na região Neotropical do que em regiões Temperadas. No caso das famílias de ervas não
se observa uma tendência clara com áreas grandes tanto na Região Neotropical quanto em regiões
temperadas. Da mesma maneira, a idade das linhagens de árvores e ervas tende a ser maior na Região
Neotropical do que em regiões temperadas, mas a tendência não é tão pronunciada pois existe uma
mistura de linhagens antigas em ambas as regiões. Além das regiões fitogeográficas, também existem
outros padrões de distribuição que são evidenciados para várias famílias de plantas neotropicais e que
propõem dois centros de riqueza bem localizados. O primeiro padrão é formado por espécies
centradas na cordilheira dos Andes, as quais se caracterizam por serem predominantemente ervas,
plantas epífitas e arbustos. O segundo padrão é formado por espécies centradas na Amazônia e
caracterizadas por ser predominantemente lianas e árvores.

150
Em resumo, os padrões de distribuição de espécies endêmicas representados por áreas
biogeográficas, os padrões ecológicos representados por biomas e ecorregiões, e os padrões de
diversidade acima referidos constituem uma fotografia do estado atual de um processo histórico

151
contínuo de evolução das biotas na Região Neotropical. A seguir detalhamos alguns dos eventos mais
significativos nesta história, além de trazermos comentários sobre seus efeitos na biodiversidade
neotropical.

Eventos históricos e implicações na distribuição da biodiversidade Neotropical


1. Separação da Gondwana
Com o advento da deriva continental, nossos conhecimentos acerca da dinâmica de conexões
biológicas, entre diferentes continentes, mudaram drasticamente. Antes de sabermos que os
continentes se movimentam ao longo do tempo, explicações alternativas sempre eram usadas para
explicar o motivo da existência de uma mesma biota em diferentes locais do planeta. Em conjunto
com o surgimento de uma sistemática biológica filogenética, o estudo biogeográfico num contexto
global tomou outra roupagem, com maior nível de complexidade.
Para tratarmos dessa complexidade, trazemos aqui o exemplo de um dos eventos que mais
traz questionamentos acerca da biogeografia num contexto filogenético, a separação dos continentes
africano e sulamericano durante o Cretáceo (Fig. 2). A cerca de 120 Ma, ambos continentes ainda
estavam conectados. Ao longo de aproximadamente 30 Ma esses foram se separando culminando no
surgimento do Oceano Atlântico Sul. Tal separação dos dois continentes foi desigual ao longo do
tempo, tendo ocorrido mais cedo ao sul e mais tarde ao norte, estando África e América do Sul
separadas a cerca de 100 Ma.

Neste cenário vicariante, as biotas ocorrentes ao longo de ambos continentes foram afetadas
por essa separação, já que o Oceano Atlântico passou a ser uma barreira geográfica significativa.
Assim, toda esta biota passou por processos de especiação independentes nos dois novos continentes.
152
Como evidência disso, há diversos grupos de organismos da Região Neotropical que tem seus
grupos-irmãos na África e vice-versa. Em 2004, Sanmartín e Ronquist publicaram um artigo onde
utilizaram diversos grupos de plantas e animais para tratar das taxas de dispersão entre diferentes
continentes oriundo da separação da Gondwana. Eles verificaram que mesmo depois da separação de
África e América do Sul ocorrer, possivelmente existiu uma conexão entre a biota do nordeste da
América do Sul e o noroeste da África. Os autores discutem a possibilidade de organismos destas
biotas terem diferentes tempos de divergência entre aqueles africanos e sulamericanos. Assim, o
surgimento do Oceano Atlântica para muitos grupos funcionou como uma barreira geográfica,
enquanto para outros não.
Além de explicar padrões de distribuição geográficas de grupos-irmão africanos e
sulamericanos, este evento geológico trouxe outras influências para a diversidade que existe hoje na
Região Neotropical. Desde a Gondwana até a completa separação da África, a América do Sul
permaneceu sempre em uma posição equatorial no globo, conferindo a este continente uma maior
estabilidade climática do que aqueles que estão distantes do equador. Esta estabilidade ocorre por
conta da menor variação climática mais próxima desta latitude. Esta estabilidade climática junto com
o fato da América do Sul ter ficado isolada dos outros continentes até sua conexão com a América do
Norte após o fechamento do Istmo do Panamá (ver seção 7 abaixo), permitiram que linhagens
distribuídas neste continente diversificassem isoladamente e com baixa taxa de extinção (devido a
maior estabilidade climática). Esta explicação é conhecida como a hipótese da América do Sul como
museu, que traz a ideia de que os grupos existentes na Região Neotropical diversificaram enquanto
a aquele continente estava totalmente isolado do restante. Uma visão mais ecológica para esta
concentração da biodiversidade na região seria a do conservantismo do nicho ancestral. De forma
resumida, de acordo com esta hipótese, em consequência a estabilidade climática neotropical,
principalmente da América do Sul, as linhagens neotropicais que tiveram ancestrais também nessa
região apresentam maior diversificação, enquanto linhagens que estão em regiões temperadas com
ancestrais neotropicais não apresentam alta diversificação. A ideia é de que as linhagens descendentes
herdaram o nicho do ancestral e por isso acabam apresentando maior diversidade no nicho herdado
(Box 1).

2. Sistema hidrológico Paleo-Orinoco


Ao longo do Cenozóico, inúmeros eventos de mudanças hidrológicas ocorreram no Oeste da
Região Neotropical. Estes eventos, os quais estão também associados às mudanças geológicas
andinas, modificaram tanto a paisagem quanto a distribuição dos organismos desta região. Dois
desses eventos de mudanças de sistemas hidrológicos são associados como cruciais para o surgimento

153
da alta biodiversidade na Região Neotropical, o sistema Paleo-Orinoco e o sistema Pebas (Fig. 3A-
B) (ver sobre o evento abaixo, no tópico 6).

O sistema Paleo-Orinoco esteve associado à Região Neotropical desde o Cretáceo (a partir de


~112 Ma) até o final do Oligoceno (~24 Ma). Durante esse período o sistema dominou a drenagem
fluvial da região noroeste da América do Sul, sendo que a drenagem ocorria em direção à costa
caribenha. Esse padrão hidrológico parece explicar a área de distribuição tanto para alguns grupos
andinos quanto amazônicos. Neste sentido, este sistema hidrológico parece ter funcionado como uma
barreira geográfica durante um longo período de tempo, o que pode ser um dos fatores que explicam

154
a existências de diferentes grupos taxonômicos com maior diversidade centrada na Amazônia ou nos
Andes.

3. Aquecimento global no Eoceno


Fatores associados a mudanças do clima são muito utilizados para explicar a distribuição das
espécies atualmente no espaço e a alta biodiversidade em decorrência da heterogeneidade de hábitats
que variações do clima trazem. Para a Região Neotropical, mudanças climáticas parecem ter afetado
a distribuição das espécies. Existiram algumas mudanças bruscas, principalmente de temperatura, ao
longo do Cenozóico. Neste tópico tratamos de um evento mais antigo ocorrido durante o Eoceno (~50
Ma) (Fig. 4).

De acordo com registros fósseis de pólens do estudo de Jaramillo e colaboradores em 2006,


existe uma correlação entre altas temperaturas no Eoceno com a uma alta diversidade de plantas
naquele período na Região Neotropical. Além disso, também com dados palinológicos, Jaramillo e
colaboradores (2010) verificaram que o máximo termal ocorrido entre o Paleoceno-Eoceno (~56 Ma)
resultou no aumento do número de espécies de diversas famílias de plantas também no Neotrópico.
155
4. Inclusões marinhas do Pacífico
Desde o Eoceno até o Mioceno ocorreram diversas incursões marinhas do Oceano Pacífico
em direção ao noroeste da América do Sul (Fig. 2B-C). Possivelmente estas incursões ocorreram
através do chamado Portal do Oeste dos Andes – POA. Esta foi uma região que separava o Norte do
Centro dos Andes até o Mioceno Médio (~12 Ma), quando ocorreu o soerguimento total das
Cordilheiras ao leste da porção Central e Norte dos Andes, o que conectou permanentemente essas
duas regiões através de montanhas.
A existência do POA manteve linhagens norte e central-andinas separadas por um longo
período de tempo, o que parece explicar a distribuição disjunta observada para diversos grupo de
plantas andinas, como Campanulaceae, Passifloraceae e Alstromeriaceae, por exemplo. Isso parece
estar associado a diversificações independentes desses táxons nas porções norte e central dos Andes
após eventos esporádicos de dispersão. Após o surgimento da conexão entre as duas áreas, trocas
bióticas foram possíveis, fazendo com que uma nova e específica biota de altitudes muito altas
surgissem, como os Páramos, por exemplo.

5. A formação dos Andes


A Cordilheira dos Andes é o mais extenso agrupamento de cadeias montanhosas do mundo. Ela
se estende por toda a porção oeste da América do Sul, desde o norte da Venezuela até o extremo sul
do Chile. A formação dos Andes como se conhece hoje iniciou-se há, no mínimo, 66 Ma, no início
da Era Cenozóica, e continua até então. Continua, pois esses processos são lentos e graduais,
ocorrendo de maneira desigual nas diferentes porções da América do Sul. Ao longo do
tempo, diferentes cadeias de montanhas independentes foram surgindo independentemente ao norte,
centro e sul do continente, na porção oeste do mesmo.
Luebert e Weigend (2014) publicaram um trabalho de revisão que faz um apanhado de uma
série de processos relacionados à diversificação vegetal na região Andina. Este trabalho e muitos
outros indicam que as montanhas são importantes agentes vicariantes e que causaram a diversificação
de muitas linhagens vegetais via especiação alopátrica (e.g. Pirie et al. (2006), para vários gêneros de
Annonaceae; Särkinen et al. (2007) para Renealmia (Zingiberaceae); Lohmann et al. (2013), para
várias Bignoniaceae que ocorrem na Bacia Amazônica e no leste da América do Sul), onde, por
exemplo, certas linhagens permaneceram em um lado da cordilheira enquanto que outras
permaneceram no outro. Por vezes, essa especiação ocorreu muito rapidamente, causando irradiação
adaptativa (e.g. Hughes & Eastwood (2006), com Lupinus (Leguminosae), onde há indícios de
formação de muitas espécies com menos de 7 Ma).

156
Mesmo o gradiente altitudinal das montanhas pode ser um agente vicariante. Além de ser um
gradiente altitudinal de diversidade, diferentes altitudes separam linhagens que toleram mais as
condições climáticas de altitude das linhagens mais temperadas ou tropicais. Numa outra perspectiva,
estudos também mostram a importância que os Andes possuem como corredor biológico para a
dispersão a longa distância de algumas linhagens, que superaram barreiras de zonas mais áridas,
como o Deserto do Atacama dispersando de montanha a montanha, fenômeno este denominado
species pump (Box 3).

6. O Sistema Pebas e a formação da Bacia Amazônica


A Amazônia é reconhecida por conter uma das maiores e mais diversas florestas tropicais do
mundo, com estimativas de conter pelo menos 14 mil espécies só de plantas com semente. A
orogênese dos Andes influenciou numa série de outros processos naturais que estavam acontecendo
na região Neotropical, incluindo a mudança da drenagem da Bacia Amazônica e a dinâmica desta
grande região (Fig. 2C-F). Até o Mioceno Médio, há cerca de 14 Ma, eventos sucessivos de incursões
e transgressões marinhas mantinham um sistema hidrológico de bacias denominado Sistema Pebas,
algo que acontecia paralelamente ao processo de formação da Cordilheira dos Andes. Este sistema
foi alterado após a formação dos Andes, e a drenagem do Rio Amazonas, que era direcionada para o
norte e oeste do continente sul-americano, foi, gradualmente, mudando para o leste, mantendo-se
assim até então. A hipótese vigente era que a drenagem amazônica moderna teria se formado há cerca

157
de 10 Ma. No entanto, com a obtenção de novos dados geológicos e biológicos, novas evidências
mostram que muitas das espécies que ocorrem na Amazônia hoje são na verdade muito mais novas,
com cerca de 2 a 2,5 Ma de idade, o que coincide justamente com as idades de formação dos rios
provindas de novos estudos geológicos. Ou seja, as frequentes alterações na Bacia Amazônica e as
incursões e transgressões do Sistema Pebas certamente alteraram bastante a dinâmica de distribuição
da flora de maneira que eles podem ser vistos como agentes vicariantes, isto é, barreiras que
separaram linhagens e promoveram especiação alopátrica, gerando parte da diversidade conhecida.

7. Formação do Istmo do Panamá


Após cerca de 100 milhões de anos de isolamento da América do Norte e do Sul, o surgimento
de uma estreita porção de terra, denominada Istmo do Panamá, passou a reconectar as Américas e a
separar o Oceano Pacífico do Atlântico, há cerca de 2,8 milhões de anos (Fig. 4). Sendo este, um
evento relevante para a compreensão da evolução da biodiversidade nas Américas e nos oceanos que
as circundam.
A evidência disponível sugere que muitas linhagens de plantas chegaram à América do Sul
antes do fechamento final do Istmo. Segundo Iturralde-Vinent e MacPhee (1999), essas primeiras
dispersões poderiam ter ocorrido através das proto-Grandes Antilhas (no Eoceno, há
aproximadamente 50 Ma) e proto-ilhas ("ponte terrestre" Grandes Antilhas-Cordilheira de Aves ou
GAARlandia, entre 33 e 35 Ma atrás).
A conexão florística da América do Sul com os continentes da Laurásia foi finalmente
completada com o fechamento do Istmo do Panamá, uma via terrestre entre a América Central, do
Norte e do Sul. Sua formação possibilitou um extenso intercâmbio biótico, uma grande migração
entre a biota das Américas, conhecida como Great American Biotic Interchange. As dispersões na
América do Sul provavelmente produziram um aumento no número de espécies no continente, mesmo
considerando a extinção causada pela competição entre a biota autóctone e a recém-chegada.

8. Flutuações climáticas do Pleistoceno


As mudanças climáticas no planeta podem ter suas origens relacionadas a muitas causas, que
foram organizadas por Nieuwolt e McGregor (1998) como causas externas, internas e relacionadas
às atividades humanas (Fig. 4). As causas externas estariam associadas às mudanças na órbita do
planeta em torno do Sol, alterando diretamente a incidência da radiação solar, e as causas internas
representadas por mudanças na dinâmica dos oceanos, como movimento das correntes marítimas,
temperatura e salinidade, do ar, como correntes e composição dos gases atmosféricos, e relevo, como
movimentos de placas tectônicas e atividades vulcânicas.

158
Durante a época do Pleistoceno há mais de dois milhões de anos, o clima da Terra passou por
oscilações climáticas. Os episódios de temperaturas muito baixas, também chamados de glaciações
do Quaternário, representam a característica mais marcante do período, em que os estágios de clima
glacial e seco, e de clima quente e úmido, com amplitudes variadas, conferiram à climatologia da
época um caráter oscilatório. Segundo Salgado-Labouriau (1994), ocorreram pelo menos dezesseis
glaciações, das quais quatro a cinco foram identificadas geologicamente nos continentes. Estas
mudanças climáticas nas zonas continentais tropicais influenciaram diretamente no tipo de vegetação
e biomassa, e também a distribuição geográfica de plantas e animais no planeta.
Uma interessante discussão, sobre a relação entre o paleoclima e a riqueza de espécies na
região Neotropical, diz respeito à teoria dos refúgios para a Amazônia. Segundo esta teoria, a
cobertura florestal da Amazônia mudou repetidamente em resposta às oscilações climáticas globais
no Pleistoceno, sendo fragmentada em refúgios isolados durante períodos mais frios (secos) e
expandida durante interglaciais mais quentes (mais úmidas) (Box 3). A teoria dos refúgios no
Pleistoceno foi baseada na observação de que os principais centros de endemismo de aves no norte
da América do Sul estão situados em zonas que atualmente possuem os maiores níveis de
precipitação. A teoria foi inicialmente corroborada com o surgimento de padrões de distribuição
similares em muitos táxons, incluindo plantas. Porém, posteriormente, algumas críticas surgiram,
alegando que os centros de endemismo eram frequentemente artefatos de amostragem, enfatizando a
falta de evidências da aridificação na Amazônia, e o fato da idade de muitos clados neotropicais
preceder o início das glaciações do Pleistoceno.

Biogeografia e narrativa histórica


Nos parágrafos precedentes vimos que a biogeografia explica a formação das biotas atuais a
através de inferir hipóteses sobre como a configuração dos padrões de distribuição são consequência
do efeito que eventos específicos no passado tiveram sobre os processos de especiação e difusão
gradual no espaço geográfico. Essa forma de explicação, onde os eventos passados determinam o
presente, é conhecida como narrativa histórica. A estrutura geral da narrativa histórica possui vários
tipos de enunciados: premissas teóricas sobre as relações causais entre os fenômenos estudados,
hipóteses auxiliares de outras disciplinas que complementam a explicação, hipóteses sobre eventos
no passado, e enunciados descritivos deste fenômeno que se procura explicar. Em biogeografia, os
elementos que compõem uma narrativa são: 1) uma representação das áreas de distribuição das
espécies; 2) conhecimentos sobre as condições abióticas e as interações bióticas; 3) padrões de
distribuição de espécies endêmicas e não endêmicas; 4) hipóteses filogenéticas; 5) hipóteses sobre os
tempos de divergência das espécies; 6) hipóteses sobre eventos no passado (ex. geológicos,

159
paleoecológicos e registro fóssil); 7) hipóteses sobre as datas dos eventos no passado; 8) hipóteses
sobre a evolução de características adaptativas; 9) hipóteses sobre a localização de possíveis barreiras
à dispersão; 10) conhecimento da heterogeneidade ambiental no espaço geográfico; 11) premissas
teóricas que vinculam todos os elementos anteriores num marco explanatório, como a teoria da
evolução e da tectônica de placas, modelos da relação entre o espaço, o tempo e a biologia (ex.
vicariância, dispersão, ilhas, dinâmica de áreas e nicho), entre outros.
O fator que permite organizar essas informações numa explicação coerente é o tempo. A
correlação dos intervalos temporais entre diferentes eventos permite determinar os tipos de processos
que poderiam ter acontecido. Por exemplo, discriminar entre a vicariância e a dispersão como
possíveis explicações de um padrão de distribuição disjunto depende de saber qual é o grau de
superposição dos tempos da cladogênese e de formação de uma barreira. Assim, se os tempos são
coincidentes teríamos uma possível vicariância; se a cladogênese antecede a formação da barreira, a
barreira não teria nenhum efeito; ou se a cladogênese segue a formação da barreira, teríamos uma
possível dispersão a longa distância. Quando incluímos outras evidências como o registro fóssil e as
reconstruções paleoclimáticas, os cenários se tornam mais complexos, podendo ser mais difícil
discriminar entre os eventos
É importante destacar que esse tipo de narrativa aplica principalmente à biogeografia de táxons
individuais, sendo que sua aplicação à biogeografia de biotas implicaria necessariamente identificar
padrões generalizados e associá-los a eventos de grande magnitude capazes de afetar vários táxons
no mesmo ou em diferentes intervalos temporais. Dada a diversidade de fenômenos envolvidos, a
biogeografia possui um programa de pesquisa sequencial e eclético metodologicamente, onde
diferentes técnicas e métodos são vinculados. Estas técnicas e métodos abrangem desde a descrição
das áreas de distribuição (ex. pontos de ocorrência, polígonos, grids e modelos de distribuição),
passando pelo reconhecimento de padrões biogeográficos (ex. áreas de endemismo e traços em
panbiogeografia), e terminando com a inclusão do tempo para reconstruir uma sequência de eventos
no passado (ex. biogeografia cladística, de eventos e inclusão da geologia e paleoecologia). Deste
modo, a biogeografia estuda o passado das biotas integrando múltiplas disciplinas científicas e
técnicas de análise, sendo assim uma ciência histórica, interdisciplinar e sintética.
A explicação por meio de narrativas históricas é característica de todas as ciências históricas
(ex. sistemática filogenética e geologia) as quais se contrapõem às ciências experimentais (ex.
biologia molecular e física), pois não podem realizar experimentos para replicar os eventos e
corroborar as suas hipóteses. Não obstante, as hipóteses históricas recebem suporte, em maior ou
menor grau, em concordância com a capacidade que as premissas, hipóteses auxiliares e observações
que a compõem têm para explicar as observações. O suporte depende da validez e corroboração de

160
todos e cada um desses elementos e da validez das conexões teóricas entre eles estabelecidas.
Demonstrar que um desses elementos é falso, resta suporte à narrativa, ou hipótese, mas não a refuta
definitivamente, pois pode ser que a falsidade depende de uma falsa conexão teórica ou de premissas
falsas e implícitas a cada elemento. A eleição entre narrativas alternativas dependerá então de qual
hipótese tem maior suporte e da identificação de evidências chave que permitam estabelecer que uma
hipótese representa uma melhor explicação do que outra. Se um evento tivesse acontecido no passado,
se esperaria que os efeitos por ele desencadeados gerassem rastros identificáveis no presente. Uma
hipótese com alto poder explanatório seria aquela capaz de explicar a coincidência de múltiplas linhas
de evidência como consequência de um evento específico no passado. Como exemplo, podemos citar
a extinção dos dinossauros há 65 milhões de anos. Embora múltiplas hipóteses existam para explicar
a sua extinção, desde eventos astronômicos até epidemias globais, a melhor explicação disponível é
aquela do impacto de um meteorito. Se ela for certa, se esperaria desse grande impacto dois efeitos
adicionais além da ausência de fósseis de dinossauros a partir de 65 milhões de anos: deveria existir
uma cratera gigante cuja idade estivesse na mesma faixa temporal, e deveriam ser achadas mudanças
na composição química dos solos dos estratos geológicos, tanto na cratera quanto a nível global, que
fossem caracterizados pela presença de substâncias químicas comumente achadas em meteoritos ou
pelo produto das altas temperatura após o impacto. Os achados da cratera Chibxulub no golfo de
Yucatán no México e das altas concentrações de irídio nos estratos geológicos de 65 milhões de anos
de idade ao redor do globo em correlação com a ausência dos fósseis de dinossauros a partir de 65
milhões de anos, mostrou que a hipótese do meteorito era capaz de integrar de maneira coerente
diferentes observações numa única narrativa.
O objetivo principal da biogeografia consiste em procurar explicações deste tipo a partir dos
elementos que proveem a sistemática filogenética, a evolução, a ecologia, a geologia e a climatologia
para entender a evolução espacial das biotas. Levar em consideração os princípios conceituais e
metodológicos das diferentes ciências envolvidas e de vital importância para garantir a validez das
inferências biogeográficas.

Referências
Fundamentos de Biogeografia
Crisci, J.V.; Sala, O.E.; Katinas, L. & Posadas, P. 2006. Bridging historical and ecological approaches
in biogeography. Australian Systematic Botany 19: 1–10.
Donoghue, M.J. 2008. A phylogenetic perspective on the distribution of plant diversity. Proceedings
of the National Academy of Sciences of the United States of America 105: 11549–55.

161
Donoghue, M.J. & Moore, B. 2003. Toward an integrative historical biogeography. Integrative and
Comparative Biology 43: 261–270.
Nelson, G. 1978. From Candolle to Croizat: Comments on the history of biogeography. Journal of
the History of Biology 11: 269–305.
Nelson, G. & Platnich, N.I. 1981. Systematics and Biogeography. Cladistica and Vicariance.
Columbia University Press. 567p.
Morrone, J.J. & Escalante, T. 2016. Introducción a la biogeografia. Primera Edición. México, D.F.
UNAM, Facultad de Ciencias, 320p.
Wiens, J.J. & Donoghue, M.J. 2004. Historical biogeography, ecology and species richness. Trends
in Ecology and Evolution 19: 639–644.
Wiens, J.J. & Graham, C.H. 2005. Niche Conservatism: Integrating Evolution, Ecology, and
Conservation Biology. Annual Review of Ecology, Evolution, and Systematics 36: 519–539.

Biogeografia da região Neotropical


Antonelli, A. & Sanmartín, I. 2011. Why are there so many plant species in the Neotropics? Taxon
60: 403–414.
Bigarella, J.J.; Andadre-Lima, D. & Riehs, P.J. 1975. Considerações a respeito das munaças
paleoambientais na distribuição de algumas espécies vegetais e animais no Brasil. Annais da
Academia Brasileira de Ciências 47: 411–464.
Coutinho, L.M. 2006. O conceito de bioma. Acta Botanica Brasilica 20: 13–23.
Fiaschi, P. & Pirani, J.R. 2009. Review of plant biogeographic studies in Brazil. Journal of
Systematics and Evolution 47: 477–496.
Gómez, J.M.; Verdú, M.; Perfectti, F. 2010. Ecological interactions are evolutionarily conserved
across the entire tree of life. Nature 465: 918–921.
Hawkins, B.A.; Rodríguez, M.Á. & Weller, S.G. 2011. Global angiosperm family richness revisited:
Linking ecology and evolution to climate. Journal of Biogeography 38: 1253–1266.
Morrone, J.J. 2014a. Biogeographic regionalisation of the Neotropical region. Zootaxa 3782: 1–110.
Morrone, J.J. 2014b. Cladistic biogeography of the Neotropical region: identifying the main events
in the diversification of the terrestrial biota. Cadistics 30: 202–214.
Gentry, A.H. 1982. Neotropical Floristic Diversity: Phytogeographical Connections Between Central
and South America, Pleistocene Climatic Fluctuations, or an Accident of the Andean Orogeny?
Annals of the Missouri Botanical Garden 69: 557–593.
Olson, D.M.; Dinerstein, E.; Wikramanayake, E.D.; Burgess, N.D.; Powell, G.V.N.; Underwood,
E.C.; D’amico, J.A.; Itoua, I.; Strand, H.E.; Morrison, J.C.; Loucks, C.J.; Allnutt, T.F.; Ricketts,

162
T.H.; Kura, Y.; Lamoreux, J.F.; Wettengel, W.W.; Hedao, P. & Kassem, K. 2001. Terrestrial
Ecoregions of the World: A New Map of Life on Earth. BioScience 51: 933–938.
Hughes, C.E.; Pennington, R.T. & Antonelli, A. 2013. Neotropical plant evolution: assembling the
big picture. Botanical Journal of the Linnean Society 171: 1–18.
Prado, D.E. & Gibbs, P.E. 1993. Patterns of Species Distributions in the Dry Seasonal Forests of
South America. Annals of the Missouri Botanical Garden 80: 902–927.
Werneck, F.P. 2011. The diversification of eastern South American open vegetation biomes:
Historical biogeography and perspectives. Quaternary Science Reviews 30: 1630–1648.
Willig, M.R.; Kaufman, D.M. & Stevens, R.D. 2003. Latitudinal gradients of biodiversity: pattern,
process, scale, and synthesis. Annual Review of Ecology, Evolution, and Systematics 34: 273–
309.

Eventos históricos e implicações na distribuição da biodiversidade Neotropical


Separação da Gondwana
Sanmartín, I. & Ronquist, F. 2004. Southern Hemisphere Biogeography Inferred by Event-Based
Models: Plant versus Animal Patterns. Syst. Biol. 53(2): 216–243.

Aquecimento global no Eoceno


Jaramillo, C.; Ochoa, D.; Contreras, L.; Pagani, M.; Carvajal-Ortiz, H.; Pratt, L.M.; Krishnan, S.;
Cardona, A.; Romero, M.; Quiroz, L.; Rodriguez, G.; Rueda, M.J.; de la Parra, F.; Morón, S.;
Green, W.; Bayona, G.; Montes, C.; Quintero, O.; Ramirez, R.; Mora, G.; Schouten, S.;
Bermudez, H.; Navarrete, R.; Parra, F.; Alvarán, M.; Osorno, J.; Crowley, J.L.; Valencia; V. &
Vervoort, J. 2010. Effects of rapid global warming at the Paleocene-Eocene boundary on
Neotropical vegetation. Science 330: 957–961.

Inclusões marinhas do Pacífico


Antonelli, A.; Nylander, J.A.A.; Persson, C. & Sanmartín, I. 2009. Tracing the impact of the Andean
uplift on Neotropical plant evolution. PNAS 106: 9749–9754.

A formação dos Andes


Cardoso, D. et al.. 2017. Amazon plant diversity revealed by a taxonomically verified species list.
PNAS 114(40): 10695–10700.
Damasceno, R.; Strangas, M.L.; Carnaval, A.C.; Rodrigues, M.T. & Moritz, C. 2014. Revisiting the
vanishing refuge model of diversification. Frontiers in Genetics, 5, 1–12.

163
Hughes, C. & Eastwood, R. 2006. Island radiation on a continental scale: Exceptional rates of palnt
diversification after uplift of the Andes. PNAS 103: 10334-10339.
Knowles, L.L. 2000. Tests of Pleistocene speciation in montane grasshoppers (genus Melanoplus)
from the sky islands of western North America. Evolution 54: 1337–1348.
Graham, A. 2009. The Andes: a geological overview from a biological perspective. Annals of the
Missouri Botanical Garden 96(3): 371–385.
Haffer, J., Prance, G.T. 2001. Climatic forcing of evolution in Amazonia during the Cenozoic: on the
refuge theory of biotic differentiation. Amazoniana 16: 579–605.
Hoorn, C.; Guerrero, J.; Sarmiento, G.A. & Lorente, M.A. 1995. Andean tectonics as a cause for
changing drainage patterns in Miocene northern South America. Geology 23(3): 237-240.
Hughes, C. & Eastwood, R. 2006. Island radiation on a continental scale: exceptional rates of
diversification after uplift of the Andes. PNAS 103: 10334-10339.
Knowles, L.L. 2000. Tests of Pleistocene speciation in montane grasshoppers (genus Melanoplus)
from the sky islands of western North America. Evolution 54: 1337–1348.Lohmann, L.G., Bell,
C.D., Callió, M.F. & Winkworth, R.C. 2013. Pattern and timing of biogeographical history in
the Neotropical tribe Bignonieae (Bignoniaceae). Botanical Journal of the Linnean Society 171:
154–170.
Luebert, F. & Weigend, M. 2014. Phylogenetic insights into Andean plant diversification. Frontiers
in Ecology and Evolution 19: 1–17.
Lohmann, L.G., Bell, C.D., Callió, M.F. & Winkworth, R.C. 2013. Pattern and timing of
biogeographical history in the Neotropical tribe Bignonieae (Bignoniaceae). Botanical Journal
of the Linnean Society 171: 154–170.
Pirie, M.D.; Chatrou, L.W.; Mols, J.B.; Erkens, R.H.J. & Oosterhof, J. 2006. Andean-centred genera
in the short-branch clade of Annonaceae: testing biogeographical hypotheses using phylogeny
reconstruction and molecular dating. Journal of Biogeography 33: 31–46.
Rech, A.R.; Dalsgaard, B.; Sandel, B.; Sonne, J.; Svenning, J.; Holmes, N. & Ollerton, J. 2016. The
macroecology of animal versus wind pollination: ecological factors are more important than
historical climate stability. Plant Ecology & Diversity (9)3: 253–262.
Särkinen, T.E.; Newman, M.F.; Maas, P.J.M.; Maas, H.; Poulsen, A.D.; Harris, D.J.; Richardson,
J.E.; Clark, A.; Hollingsworth, M. & Pennington, R.T. 2007. Recent oceanic long-distance
dispersal and divergence in the amphi-Atlantic rain forest genus Renealmia L.f.
(Zingiberaceae). Molecular Phylogenetics and Evolution 44(3): 968–980.

164
Santana, P.C. 2015. Distribuição altitudinal resultante de diferenciação adaptativa em um par de
espécies irmãs de Rhipsalis (Rhipsalideae, Cactaceae). Tese de Mestrado. Universidade de São
Paulo. São Paulo.
Weigend, M. 2002. Observations on the biogeography of the Amotape-Huancabamba zone in norther
Peru - Defining the south-eastern limits. Revista Peruana de Biologia 68: 38–54.
Zeil, W. 1979. The Andes: A Geological Review. Gebruider Borntraege, Berlin. 260p.

O Sistema Pebas e a formação da Bacia Amazônica


Almeida, R.P.; Galeazzi, C.P.; Freitas, B.T.; Janikian, L.; Lanniruberto, M. & Marconato, A. 2016.
Large barchanoid dunes in the Amazonian River and the rock record: implications for
interpreting large river systems. Earth and Planetary Science Letters, 454: 92–102.
Hoorn, C.; Wesselingh, F.P.; Steege, H.; Bermudez, M.A.; Mora, A.; Sevink, J.; Sanmanrtín, I.;
Sanchez-Meseguer, A.; Anderson, C.L.; Figueiredo, J.P.; Jaramillo, C.; Ridd, D.; Negri, F.R.;
Hooghiemstra, H.; Lundberg, J.; Stadler, T.; Särkinen, T. & Antonelli, A. 2010. Amazonia
through time: Andean uplift, climate change, landscape evolution, and biodiversity. Science
330(6006): 927–931.
Nazareno, A.G.; Dick, C.W. & Lohmann, L.G. 2017. Wide but not impermeable: testing the riverine
barrier hypothesis for an Amazonian plant species. Molecular Ecology 26(14): 3636–3648.

Formação do Istmo do Panamá


Cody, S.; Richardson, J.E.; Rull, V.; Ellis, C. & Pennington, R.T. 2010. The great American biotic
interchange revisited. Ecography 33: 326-332.
Iturralde-Vinent, M. & Macphee, R.D.E. 1999. Paleogeography of the Caribbean region: implications
for Cenozoic biogeography. Bulletin of the American Museum of Natural History 238: 1-95.
O’Dea, A.; Lessios, H.A.; Coates, A.G.; Eytan, R.I.; Restrepo-Moreno, S.A.; Cione, A.L.; et al. &
Stallard, R.F. 2016. Formation of the Isthmus of Panama. Science Advances 2(8): e1600883.

Flutuações climáticas do Pleistoceno


Adams, J.M.; Faure, H.; Faure-Denard, L.; McGlade, J.M. & Woodward, F.I. 1990. "Increases in
terrestrial carbon storage from the Last Glacial Maximum to the present." Nature 348: 711–714.
Andersson, L. 1979. Multi-layered distribution patterns and the hypothesis of rain forest refugia. Bot.
Not. 132: 185–190.

165
Costa Júnior, M.P. 2008. Interações morfo-pedogenéticas nos sedimentos do Grupo
Barreiras e nos leques aluviais pleistocênicos no Litoral Norte da Bahia – município de Conde.
Tese de Doutorado. Universidade Federal da Bahia, Salvador.
Galetti, M.; Moleón, M.; Jordano, P.; Pires, M.M.; Guimarães Jr, P.R.; Pape, T.; Nichols, E.; Hansen,
D.; Olesen, J.M.; Munk, M.; Mattos, J.S.; Schweiger, A. H.; Owen-Smith, N.; Johnsn, C.N.;
Marquis, R. J.; Svenning, J. 2017. Ecological and Evolutionary legacy of megafauna
extinctions. Biological Reviews. 10.1111/brv.12374.
Haffer, J. 1969. Speciation in Amazonian forest birds. Science 165: 131–137.
Nieuwolt, S. 1977. Tropical climatology. An introduction to the climates of the low latitudes. John
Wiley and Sons.
Prance, G.T. 1973. Phytogeographic support for the theory of Pleistocene forest refuges in the
Amazon basin, based on evidence from distribution patterns in Caryocaraceae,
Chrysobalanaceae, Dichapetalaceae and Lecythidaceae. Acta Amazon. 3: 5–28.
Prance, G.T. 1978. The origin and evolution of the Amazon flora. Interciencia 3: 207–222.
Prance, G.T. 1982. Forest refuges: evidence from woody angiosperms. In: Prance, G.T. (ed.).
Biological diversification in the tropics: Proceedings of the Fifth International Symposium of
the Association for Tropical Biology. Colombia University Press, New York.Pp. 137–158.
Salgado-Labouriau, M. L. 1994. História ecológica da Terra. 2ed. Editora Edgar Blucher, São Paulo.
307 p.

Biogeografia e narrativa histórica


Andersson, L. 1996. An ontological dilema: Epistemology and methodology of historical
biogeography. Journal of Biogeography 23: 269–277.
Cleland, C. 2002. Methodological and Epistemic diferences between Historical Science and
Experimental Science. Philosophy of Science 69: 447–451.Cody, S.; Richardson, J.E.; Rull, V.;
Ellis, C. & Pennington, R.T. 2010. The Great American Biotic Interchange revisited. Ecography
33: 326–332.
Crisp, M.D.; Trewick, S.A. & Cook, L.C. 2011. Hypothesis testing in biogeography. Trends in
Ecology and Evolution 26: 66–72.
Forber, P. & Griffith, E. 2011. Historical reconstruction: Gaining epistemic access to deep past.
Phylosophy, Theory and Practice in Biology 3:e203.
Hunn, C. & Upchurch, P. 2001. The importance of Time/Space in diagnosing the causality of
phylogenetic events: Towards a Chronobiogeographical paMendonça, F. 2003. Aquecimento
global e saúde: uma perspectiva geográfica – notas introdutórias. Terra Livre 1(20): 205–221.

166
Parte II

ESTRUTURA E DESENVOLVIMENTO

167
CAPÍTULO 13

Bases de anatomia para compreensão de aspectos funcionais da madeira


Milena de Godoy-Veiga (Universidade de São Paulo)
Luiza Teixeira-Costa (Universidade de São Paulo)

1. Introdução
Metade do carbono orgânico encontrado na biosfera está contido na forma de celulose,
fazendo dela o composto orgânico mais abundante na terra. Mas onde está estocada esta grande
quantia de biomassa? A celulose é um polímero de glicose que, em conjunto com outras moléculas
não-celulósicas, compõem a parede das células vegetais. Essas células podem formar tecidos
complexos, como o xilema secundário, popularmente conhecido por “madeira”, que é onde grande
parte da celulose se encontra. Portanto, grande parte da biomassa terrestre está estocada na madeira
das árvores.
A madeira é um material complexo ao qual podem ser atribuídos diferentes significados de
acordo com sua utilização. Quando utilizada por engenheiros ou artesãos, por exemplo, a madeira é
vista como um material prático. Por outro lado, a madeira como um tecido vegetal também pode ser
objeto de estudos estruturais, funcionais e evolutivos. Em uma perspectiva mais global, estudos de
alguns aspectos da madeira podem também investigar consequências de ações humanas e das
mudanças climáticas no planeta.
E do ponto de vista da planta, como funciona esse tecido complexo? A madeira, ou xilema
secundário, é produzida por um meristema secundário chamado de câmbio vascular. As células
produzidas por este meristema compõem, além do xilema secundário, o floema secundário, que não
será discutido neste capítulo. O xilema secundário desempenha várias funções, como armazenamento
de reservas e sustentação de toda porção aérea fotossintetizante. Além disso, é através de células
especializadas da madeira que é feito o transporte de água das raízes para as partes aéreas, bem como
o transporte radial dos produtos da fotossíntese, da parte mais externa para a parte mais interna do
órgão. Para que essas funções sejam estudadas, a madeira agora precisa ser vista pelos olhos de um
anatomista. Vamos então estudar o câmbio vascular e as células produzidas no xilema secundário.
Uma abordagem interessante é estudar estas células sob a perspectiva da anatomia funcional, que
relaciona aspectos da condutividade hidráulica, como eficiência e segurança do sistema hidráulico,
com características anatômicas das células, como diâmetro e comprimento. Esta abordagem também
pode auxiliar no processo de aprendizagem, principalmente quando aplicadas em sequências didáticas
investigativas.
168
2. Câmbio vascular
O câmbio vascular é composto por uma única camada de células com paredes muito delgadas,
protoplasto vivo e muitos vacúolos pequenos. Devido a semelhança anatômica entre essas células e
suas derivadas diretas, é possível ver nessa região o que chamamos de zona cambial. As células
iniciais do câmbio podem ser radiais ou fusiformes. As células iniciais fusiformes são longas e com
terminação pontiaguda (em forma de fuso), e se diferenciam nos elementos com maior eixo no sentido
de crescimento da planta, o sentido axial. Os tipos celulares diferenciados são as fibras, parênquima,
elementos de vaso e/ou traqueídes. Já as células iniciais radiais são aproximadamente retangulares ou
quadradas, e darão origem às células parenquimáticas que compõem os raios xilemáticos.
A partir da divisão de uma célula inicial do câmbio temos duas células filhas, sendo que uma
delas permanece indiferenciada, ou seja, manterá suas características anatômicas e funcionais, além
de seu potencial meristemático. Por outro lado, a outra célula filha passará por diversos processos que
levarão a sua diferenciação celular em um dos elementos do xilema secundário citados acima.
A divisão das células iniciais pode ser de dois principais tipos.
i) Divisão periclinal: O plano de divisão é paralelo a superfície do órgão. Para visualizar,
imagine dois círculos: o mais interno representa o plano de divisão periclinal. É assim que as células
iniciais fusiformes e radiais se dividem e proporcionam um aumento em espessura ao órgão.
ii) Divisão anticlinal: O plano de divisão é perpendicular a superfície do órgão. Novamente
visualize o círculo: conforme o diâmetro aumenta, o perímetro também aumenta. As células iniciais
do câmbio se dividem anticlinalmente para manter a continuidade do câmbio (aumento do perímetro)
conforme o órgão aumenta em espessura.
Adicionalmente, novas iniciais radiais podem ser formadas a partir de divisões celulares
assimétricas em iniciais fusiformes curtas. Desta forma, a proporção de iniciais fusiformes e radiais
é mantida ao longo de toda a circunferência, resultando em um padrão anatômico constante, assim
permitindo a identificação de espécies com base na anatomia da madeira que formam. Do ponto de
vista da planta, a manutenção da proporção entre os dois tipos de iniciais é de vital importância devido
à condução promovida pelo raio.

3. Tipos celulares
A seguir as células produzidas pela divisão e diferenciação das células iniciais radiais e iniciais
fusiformes do câmbio vascular terão sua anatomia descrita. Os esquemas das células, desde as iniciais
cambiais, os planos de divisão e seus produtos podem ser vistos na Figura 1.

169
Figura 1. Esquemas dos planos de divisão e dos tipos celulares presentes no câmbio vascular e no xilema secundário. A)
Circunferência externa representando a superfície do órgão, com linhas azuis indicando os planos de divisão celular. Na
divisão anticlinal o plano é paralelo à superfície do órgão, enquanto que na divisão periclinal ele é perpendicular. B) Dois
tipos celulares presentes no câmbio vistas em corte longitudinal tangencial: as iniciais fusiformes, que darão origem aos
elementos do eixo vertical da planta; e as iniciais radiais, responsáveis por formar as células dispostas no eixo horizontal.
C) Tipos celulares presentes no xilema secundário. Na parte superior são mostradas as células que se diferenciaram a
partir de iniciais fusiformes (fibras, traqueídes, elementos de vaso e parênquima axial vistas em corte longitudinal
tangencial). Na parte inferior vemos as células originadas das iniciais radiais (parênquima radial), sendo que do lado
esquerdo o raio está sendo visualizado em corte longitudinal radial e do lado direito, em corte longitudinal tangencial.

3.1. Elementos de vaso e traqueídes


Estas são as principais células condutoras do xilema secundário no sentido axial (sentido de
crescimento da planta). Além da parede primária, essas células também depositam grande quantidade
de parede secundária, podendo ser muito espessas (Fig. 1c). Ao final do processo de diferenciação
celular essas células sofrem apoptose, ou seja, morte celular programada, não apresentando
protoplasto vivo na maturidade.
A grande maioria das “gimnospermas” possuem apenas traqueídes como elementos
condutores, enquanto nas angiospermas o que predomina são os elementos de vaso. As diferenças
anatômicas entre esses dois tipos celulares implicam em diferenças funcionais que podem ser
associadas a aspectos evolutivos das plantas terrestres. Dentre as diferenças, podemos citar,
especialmente, a comunicação entre dois elementos condutores consecutivos. As traqueídes são
células longas, finas e com terminação imperfurada, de modo que a comunicação entre duas
traqueídes consecutivas é feita pelas pontoações areoladas localizadas na parede lateral dessas
células. Por outro lado, os elementos de vaso são células com menor comprimento no sentido axial e
170
maior diâmetro em relação às traqueídes. Em sua extremidade temos as chamadas placas de
perfuração, por onde grande parte da água conduzida pelo xilema passa. Nas paredes laterais também
são encontradas pontoações. As principais diferenças entre os elementos de vaso e traqueídes podem
ser vistas na Tabela 1.

Tabela 1. Principais diferenças entre os dois tipos de elementos condutores encontrados no xilema secundário
das plantas terrestres.

Características da célula Traqueíde Elemento de vaso

Extremidade Imperfurada Placa de perfuração

Comprimento Longa Curta

Diâmetro Pequeno Grande

3.2. Parênquima axial e radial


As células parenquimáticas do xilema secundário possuem parede primária e secundária,
algumas podendo ser muito espessas e, frequentemente, lignificadas. As pontoações são
majoritariamente simples, mas também podem ser areoladas. Como o protoplasto destas células é
vivo na maturidade, as células parenquimáticas podem realizar funções de armazenamento de
reservas energéticas, controle osmótico e regulação de embolismos nos elementos condutores.
A produção de parênquima axial pode variar consideravelmente entre as diferentes espécies
vegetais capazes de formar madeira. Tais variações são relacionadas não apenas à quantidade de
parênquima axial produzido, como também aos padrões gerados. A Figura 2 traz esquemas de alguns
dos diferentes padrões, que são de grande utilidade para a identificação de espécies vegetais com base
em anatomia da madeira, além de apresentarem grande importância para a funcionalidade da
condução de seiva xilemática.

171
Figura 2. Esquemas de alguns padrões de parênquima axial. Em azul estão representadas as células do parênquima axial
e as linhas verticais representam os raios. Nos padrões aliforme e confluente temos parênquima ao lado dos vasos
(paratraqueal). Os padrões em linhas ou faixas, como o representado no marginal, escalariforme e reticulado podem ou
não estar associados aos vasos. O padrão difuso é chamado de apotraqueal, já que não faz contato direto com os vasos.

Uma das principais diferenças do xilema secundário em relação ao primário é que ele contém
células transportando substâncias no sentido radial, além do axial. O transporte radial de substâncias
é feito pelos raios, compostos principalmente por células parenquimáticas que podem ser quadradas,
eretas ou procumbentes. Já as células parenquimáticas dispostas no sentido axial podem ser
fusiformes, ou sofrer divisões e formar cadeias radiais.

3.3. Fibras
A principal função das fibras é a sustentação do órgão. Trata-se de células alongadas, finas e
com final imperfurado. Assim como os elementos de vaso e traqueídes, elas possuem parede primária
e parede secundária muito espessas. As fibras podem apresentar pontoações areoladas ou simples em
suas paredes laterais. Entretanto, nem todas as fibras sofrem apoptose, em algumas espécies temos
fibras septadas com protoplasto vivo, também desempenhando um papel de armazenamento. A
presença de fibras septadas é bastante comum em espécies com pouco ou nenhum parênquima axial.

4. Conclusões
A madeira é um material abundante, com diferentes funções e aplicações. Essa complexidade
172
fica evidente quando analisamos e descrevemos os componentes celulares presentes neste tecido
vegetal. Para desempenhar variadas funções na planta, as células possuem algumas especializações e
especificidades anatômicas. As paredes espessas para sustentação, protoplasto vivo para manutenção
e regulação das células adjacentes e, em outros casos, a ausência do protoplasto para facilitar o
transporte de água, são alguns exemplos de especializações anatômicas associadas a funções
desempenhadas por este tecido. Um conhecimento dessa grande diversidade anatômica permite sua
análise dentro de um contexto evolutivo e sua aplicação em diversas áreas dentro da biologia, como
sistemática, taxonomia, anatomia, ecologia e engenharia florestal.

5. Para saber mais


Universidade Virtual do Estado de São Paulo (Univesp). Disciplina: Morfologia Vegetal.
Aula 14: Câmbio e Crescimento Secundário: https://www.youtube.com/watch?v=8dDEv_wJ_98

6. Referências
Anderegg, W.R.L.; Meinzer, F.C. 2015. Wood Anatomy and Plant Hydraulics in a Changing Climate
. In: Functional and Ecological Xylem Anatomy. Hacke, U. (ed). Springer, Nova Iorque. 2015.
281 p.
Angyalossy, V.; Angeles, G.; Pace, M.R.; Lima, A.C.; Dias-Leme, C.L.; Lohmann; L.G.; Madero-
Vega, C. 2012. An overview of the anatomy, development and evolution of the vascular system
of lianas. Plant Ecology & Diversity, 5 (2): 167-182.
Baas, P; Wheeler, E. 1996. Parallelism and Reversibility in Xylem Evolution a Review. IAWA
Journal, 17(4):351-364.
Balducci, L.; Deslauriers, A.; Giovannelli, A.; Beaulieu, M.; Delzon, S.; Rossi, S.; Rathgeber, C.B.K.
2014. How do drought and warming influence survival and wood traits of Picea mariana
saplings? Journal of Experimental Botany, 66 (1): 377-89.
Beck, C.B. 2010. An Introduction to Plant Structure and Development: Plant Anatomy for the
Twenty-First Century. 2ed. Cambridge University Press, Cambridge. 441 p.
Evert, R.F. 2006. Esau's Plant Anatomy, 3ed. Wiley-Interscience, New Jersey.
Godoy-Veiga, M.; Ceccantini, G.; Pitsch, P.; Krottenthaler, S.; Anhuf, D.; Locosselli, G.M. 2018.
Shadows of the edge effects for tropical emergent trees: the impact of lianas on the growth of
Aspidosperma polyneuron. Trees.
IAWA - International Association of Wood Anatomists. IAWA list of microscopic features for
hardwood identification. IAWA Bulletin n.s. 10 (3): 219-332
Locosselli, G.M. 2018. The cambium activity in a changing world. Trees, 32 (1): 1-2.
Raven, P.H.; Evert, R.F; Eichhorn, S.E. 2007 Biologia Vegetal. 7ed. Editora Guanabara Koogan S.A.,
173
Rio de Janeiro. 830 p.
Warwick, N.W.M.; Hailey, L.; Clarke, K.L.; Gasson, P.E. 2017. Climate trends in the wood anatomy
of Acacia sensu stricto (Leguminosae: Mimosoideae). Annals of Botany, 119 (8): 1249–1266.
Wheeler, E.; Baas, P. 1991. A Survey of the Fossil Record for Dicotiledonous Wood and its
Significance for Evolutionary and Ecological Wood Anatomy. IAWA Journal, 12 (3): 275-318.

174
CAPÍTULO 14

Estruturas secretoras
Gisele Alves (Universidade de São Paulo)
Ellenhise Ribeiro Costa (Universidade de São Paulo)
Erika Prado (Universidade de São Paulo)
Maria Camila Medina Montes (Universidade de São Paulo)
Mariana Maciel Monteiro (Universidade de São Paulo)
Natalie do Valle Capelli (Universidade de São Paulo)
Rebeca Laino Gama (Universidade de São Paulo)

Introdução
O processo de secreção nas plantas se dá através de células secretoras que apresentam como
características principais uma parede primária delgada e citoplasma com numerosos vacúolos,
características que indicam uma célula em intensa atividade. As células secretoras podem estar
individualizadas, como os idioblastos, ou formando estruturas multicelulares como tricomas, ductos,
canais, cavidades etc.
Mas afinal, o que essas células secretam? Qual a sua função e importância para a planta? A
secreção nas plantas envolve processos de formação e isolamento de substâncias e posterior liberação
das mesmas, seja nos espaços extracelulares no interior dos órgãos ou para o exterior do corpo vegetal.
As substâncias secretadas, também chamadas de exsudato, apresentam uma composição
química bem variável e complexa, podendo ser provenientes do metabolismo primário da planta, que
são substâncias estocadas e que podem ser remobilizadas, (como por exemplo, amido, corpos
protéicos, ácidos graxos e hormônios) além de compostos provenientes do metabolismo secundário
da planta (como por exemplo, terpenos, alcaloides, cristais de oxalato de cálcio, mucilagem, néctar,
resinas e soluções salinas) que não são mais usados como fonte de energia para o vegetal, mas
apresentam um importante valor na adaptação dessas plantas no ambiente em que se encontram,
auxiliando a proteção e polinização das espécies.
Existem diferentes formas de liberação do material secretado para fora do protoplasto da
célula secretora (Figura 1), podendo este ser liberado devido à desintegração da célula (secreção
holócrina) ou o protoplasto pode permanece inalterado (secreção merócrina).
As estruturas secretoras são bem variáveis, diferindo em estrutura, posição e material
secretado, podendo ser encontradas em órgãos vegetativos e reprodutivo das Angiospermas. O
mesmo tipo de estrutura secretora pode estar presente em um órgão vegetal específico ou distribuída
175
em diferentes partes da planta. Elas apresentam uma especificidade na sua atividade secretora de
acordo com a substância predominante no material que secreta, que está relacionado intimamente
com a sua associação com a polinização das espécies (glândulas nupciais), assim como na proteção e
defesa contra herbivoria e micro-organismos (glândulas protetoras).

Hidropótios
Estruturas uni ou multicelulares, podem ser consideradas formas especiais de tricomas
encontrados nas partes submersas de folhas aquáticas. Apresentam importante papel no transporte de
água e sais minerais, e sua cutícula é permeável à água e nutrientes salinos.

Hidatódios
Estruturas encontradas nas margens foliares (denteações, crenações) cuja principal função é a
secreção por um processo denominado gutação (líquido cuja composição é muito varável). Este
líquido se acumula nas margens foliares, eliminando desde água a soluções diluídas de solutos
orgânicos e inorgânicos na forma de íons. Este processo ocorre quando a umidade local está baixa,
ou quando existe uma baixa taxa de transpiração no ambiente.

Glândulas de Sal
São basicamente tricomas que evitam o acúmulo de sal em plantas adaptadas a viverem no
mar ou próximo a ele (halófitas). As glândulas de sal secretam o excesso de íons minerais nos tecidos
de algumas espécies halócrinas, como a Laguncularia racemosa (L.) C.F. Gaertn. (espécie de
manguezal) a fim de evitar que cheguem a um nível nocivo à planta. Segundo Castro & Machado
(2006) estas soluções salinas podem ser secretadas por dois tipos de tricomas: glândulas holócrinas
(células secretoras morrem pelo nível elevado destes íons em seus vacúolos) ou permanecem vivas
pela liberação destes íons através do protoplasto da célula secretora por microvesículas (em um
processo de exocitose) e da cutícula para o exterior via microporos, resultando em cristais de sal pelo
corpo da planta.

Glândulas digestivas
Estruturas presentes em plantas carnívoras, as glândulas digestivas liberam lipases, fosfatases,
peroxidases, amilases, entre outras. Através de seu dispositivo de atração, estas plantas capturam suas
presas e as células destas glândulas secretam as enzimas (que podem também reabsorver o produto
do material digerido, reintegrando-o ao metabolismo da planta) e as digerem.

176
Tricomas urticantes
As estruturas secretoras relacionadas com a defesa nas plantas têm sido objeto de estudo
durante décadas. De fato, Robert Hooke em 1665 foi o primeiro em descrevê-las. A relação das
plantas com alguns animais, principalmente insetos, tem se estabelecido através dessas estruturas.
Nesse sentido, os tricomas urticantes possuem um papel importante na defesa das plantas em que se
desenvolvem. Estas estruturas estão presentes só em 4 famílias de plantas vasculares: Euphorbiaceae,
Hydrophyllaceae, Loasaceae e Urticaceae. Urticaceae é a família mais estudada em termos de
tricomas urticantes.
Dependendo da família, a morfologia dos tricomas urticantes e o tipo de secreção podem
variar. Neste capítulo abordaremos alguns deles. No geral, os tricomas urticantes, são células
alongadas com o ápice agudo e mais estreitas logo abaixo do ápice. A base bulbosa está incorporada
num pedestal de revestimento multicelular. Quando a ponta do tricoma urticante entra em contato
com a pele, ela se rompe, convertendo-se em uma agulha em miniatura, que penetra na pele injetando
o conteúdo. Além da forma de agulha que obtém o tricoma, um cristal de sílica está presente na região
subapical de alguns dos tipos, o que potencializa a penetração na pele. Na maioria dos casos esse
conteúdo cria uma reação alérgica na pele, que pode ser grave em alguns casos.
Morfologicamente existem dois tipos representativos de tricomas urticantes. A maior parte
das espécies são semelhantes ao tipo 1 (Urtica) e menor quantidade são semelhantes ao tipo 2
(Tragia).
Tricomas urticantes do tipo 1: Geralmente possuem 6 regiões (Figura 1): 1. Ponta, 2. Pescoço,
3. Eixo, 4. Base bulbosa e 5. Pedestal multicelular. Na ponta e no pescoço, estão presentes corpos de
sílica que fazem parte do mecanismo de defesa e ajuda a perfurar a pele.

Figura 1. Célula urticante do tipo 1 com as suas


diferentes regiões. Modificado de Thurston
(1969).

177
Tricomas urticantes do tipo 2 (Figura 2): O tricoma do tipo 1 consiste de 4 células: 3 células
laterais e uma célula urticante central que é mais alongada quando comparada com as laterais. Este
tipo não apresenta um pedestal multicelular, mas as células epidérmicas elevam o tricoma urticante
levemente em relação à superfície da planta. A ponta é acuminada, não apresentando o bulbo
característico no tipo 1. Neste tipo de tricoma está presente um, ou em alguns casos, até dois cristais
de oxalato de cálcio, localizados na região apical da célula urticante.

Figura 2. Tricoma urticante do tipo 2 baseado no gênero Tragia. Modificado de Thurston (1976).

De maneira geral os tricomas urticantes emergem no meristema apical, e inicia com uma
protrusão de uma única célula protodérmica. Nesse momento começa o alongamento, logo após o
momento que inicia a formação do pedestal. As células epidérmicas adjacentes apresentam várias
divisões anticlinais e logo periclinais. Na camada subepidérmica, ocorrem algumas divisões
periclinais para a formação da columela central do pedestal maturo. As divisões celulares tanto na
camada epidérmica como a subepidérmica são as que dão origem ao pedestal maturo. Essas estruturas
tem um papel importante na defesa das plantas que as possuem. Alguns estudos feitos para provar
essa característica de defesa, mostraram que alguns animais preferem se alimentar de plantas que
apresentam menos quantidade ou que não apresentam tricomas urticantes. Os padrões de danos
observados no pasto e observações no comportamento de alguns herbívoros, demostraram que os

178
tricomas urticantes atuam como um impedimento no consumo de grandes quantidades de matéria
vegetal.

Nectários
Nectários são glândulas secretoras de néctar. Esse conceito esta relacionado com a função
exercida por essa estrutura, portanto trata-se de um conceito funcional. Ocorrem em todos os órgãos
(vegetativos e reprodutivos) da planta, com exceção da raiz.
Os nectários podem ser classificados de acordo com a posição que ocupam no corpo da planta,
com a função que exercem e/ou pela estrutura que apresentam.
● Posição
o Floral: Ocorrem em alguma parte da flor (cálice, corola, androceu, gineceu, tépala,
hipanto, etc. Figuras 3 e 4).
o Extra-floral: Ocorrem em qualquer outra parte da planta, que não na flor (caule, folha,
estípula, pedicelo, bráctea, bractéola, eixo da inflorescência, etc. Figura5).
● Função
o Nupcial: relacionados à polinização
o Extranupcial: não relacionados à polinização.

Figura 3. Flor de Thunbergia sp., com pétalas cortadas para mostrar seu interior. (N) nectário; (S) sépala.

179
Figura 4. Flor de Thunbergia sp., com parte das pétalas cortadas para mostrar seu interior. (P) pétala; (G) gineceu; (N)
nectário; (E) estigma.
180
Figura 5. Ramo de Chamaechrista burchelli (Benth.) H.S. Irwin & Barneby. Nectário extra-floral (seta), onde é possível
observar uma gota de néctar (Foto cedida por Dra. Juliana Gastadello Rando).

Geralmente os nectários florais são também nupciais, mas há exceções, como os nectários
florais de Ipomoea (Convolvulaceae), que apresentaram o papel de defesa (extranupciais) ao atrair
formigas agressivas que protegem a planta contra herbivoria. O inverso também ocorre, como em
Acacia terminalis (Salisb.) J.F. Macbr., onde os nectários extraflorais são visitados por pássaros, que
ao esbarrarem seu corpo nas flores atuam como polinizadores, assim como ocorre em algumas
espécies do gênero Euphorbia onde a coleta do néctar do ciátio, envolve a polinização.
● Estrutura
Neste tipo que classificação, ainda não há um consenso sobre a forma como classificar os
nectários. Há autores que classificam de acordo com o formato apresentado pelo nectário, outros de
acordo com o que a morfologia encontrada num grupo específico de plantas, outros pela sua estrutura
histológica, etc. A seguir apresentamos a classificação de acordo com a histologia, que apresentam
menos variáveis do que as demais classificações:
181
o Nectário epidérmico: as células da epiderme secretam o néctar sem a participação de
nenhum tecido subepidérmico.
o Tricomas: região especifica formada por tricomas que secretam néctar.
o Parenquimatoso: constituído de parênquima produtor de néctar e esse é liberado nos
espaços intercelulares e sai do tecido via estômatos, já que a epiderme não é especializada para
secretar o néctar (Figura 6).
o Emergência: estrutura formada a partir da protoderme e meristema fundamental, onde
as células apresentam a mesma aparência e aspecto da epiderme e o néctar é liberado por poros, pelo
rompimento da cutícula ou por ela ser permeável a secreção (Figura 7).
O néctar é um líquido composto por açúcares (glicose, frutose, sacarose e outros), água,
lipídios, aminoácidos, íons terpenoides e proteínas (Figura 5). Ele é produzido para ser oferecido aos
polinizadores como fontes de energia e em alguns casos como proteção contra micro-organismos
devido a sua composição (exemplo: Nicotiana langsdorffii Weinm. Ex Roem. & Schult).

Figura 6. Corte anatômico transversal de Trichilia claussenii C. DC., mostrando nectário parenquimatoso com presença
de estômatos (seta) por onde sai a secreção.

182
Figura 7. Corte anatômico transversal de Pleutostima sp., mostrando nectário presente nos septos dos ovários.

A planta controla sua produção e dependendo do grupo de polinizadores, a concentração, a


composição química, bem como a quantidade de néctar produzido, que varia já que elas são adaptadas
ao tipo de polinizador, por exemplo: borboletas, beija-flores e abelhas preferem néctar mais
concentrados em sacarose, já insetos preferem néctar que apresentem mais aminoácidos em relação
à preferência dos vertebrados.
Essa variação na concentração de açúcares tem relação também com a constituição da
vascularização do nectário. O sistema vascular que apresenta mais floema possui um néctar com alto
teor de açúcar, já se apresentar mais xilema, o teor de açúcar apresenta-se menos concentrado. Além
disso, a planta controla também como será distribuído esse néctar entre as suas flores, uma vez que
se o polinizador encontrar grandes quantidades de néctar em flores próximas não irá se mover para
longe, se restringindo a uma pequena área de cobertura. Entretanto, se encontrar flores com pouco
néctar vai evitar flores vizinhas, aumentando sua área de cobertura.

Ductos e Cavidades
Ductos e cavidades são estruturas secretoras internas que liberam o material secretado em um
espaço interno (lume) que é isodiamétrico nas cavidades e alongado em um único plano nos ductos.
Nestas estruturas, as células secretoras que delimitam o lume são designadas células epiteliais.
As células secretoras apresentam características próprias. Ultra estruturalmente, as células
secretoras possuem protuberâncias de parede celular para o interior do lume das células (projeções
183
labirínticas), aumento de superfície da membrana celular (que favorece a translocação de materiais a
curtas distâncias), plasmodesmos em grande número (permitindo o transporte de materiais via
simplasto), mitocôndrias em grande quantidade com cristas bem desenvolvidas (a atuação dessa
organela garante o suprimento energético necessário para a realização dos processos metabólicos),
pequenas vesículas de origens diversas, mais numerosas na fase secretora de células que se
caracterizam por processo de exocitose.
Os ductos bem como as cavidades secretoras podem ser formados por dois meios distintos:
lisígeno ou esquizógeno, mas, em muitos casos, podem ser formados pela combinação de ambos. O
processo lisígeno ocorre quando há autólise das células iniciais dos ductos e cavidades para a
formação do lume. A formação esquizógena envolve a separação das células iniciais do ducto e
cavidade através da dissolução da lamela média e expansão polarizada criando o lume. Os processos
lisígeno e esquizógeno podem também se combinar para a formação do lume, em um processo
denominado esquizolisígeno, na qual a formação dessas estruturas secretoras inicia-se pela autólise
de uma ou mais células e, depois, ocorre o afastamento entre as células iniciais restantes ampliando
o lume.
Os diferentes tipos de formação de ductos e cavidades secretoras causam dúvidas e
controvérsias desde os primeiros trabalhos publicados na tentativa de elucidar esse assunto. Ainda
hoje há muita divergência quanto à origem dessas estruturas, como foi registrado para Rutaceae, tendo
sido descritas como esquizógena, lisígenas ou esquizolisígenas por diferentes autores. A exemplo do
exposto anteriormente, um estudo com espécies de Citrus limon (L.) Osbeck mostrou que as paredes
delgadas do tecido secretor são muito sensíveis ao potencial osmótico dos fixadores. Enquanto as
células dos tecidos vizinhos que são delimitadas por paredes mais rígidas geralmente aparecem
íntegras, invariavelmente as células do epitélio secretor inchavam e colapsavam, dando uma falsa
impressão de que as glândulas de Citrus tinham desenvolvimento lisígeno quando, na verdade, o
desenvolvimento é esquizógeno. Trabalhos semelhantes foram realizados para verificar o tipo de
desenvolvimento das cavidades secretoras em espécies de Eucalyptus que, a princípio foi descrito
como lisígeno, mas estudos com técnicas mais adequadas mostraram que o desenvolvimento das
cavidades secretoras desse gênero é, na verdade, esquizógeno. Uma das técnicas mais utilizadas para
identificar o modo de formação das estruturas secretoras em geral é o estudo do desenvolvimento ou
ontogênese e análises ultraestruturais que em conjunto, fornecem dados sólidos a respeito do modo
de formação, liberação da secreção, alterações de parede, bem como as organelas mais abundantes
nas células secretoras.
As estruturas secretoras das plantas produzem a maioria dos produtos naturais utilizados pelo
homem há muitos anos. As substâncias secretadas pelas plantas podem ter origem do metabolismo

184
primário ou secundário. O exsudato pode ter uma composição química mista (como é o caso da goma-
resina), ou pode haver uma predominância de um composto ou grupo de compostos, o que sugere
especificidade na atividade das células secretoras. Estas células podem secretar substâncias de
natureza predominantemente hidrofílica (mucilagem e goma) ou predominantemente lipofílica
(terpenos, agliconas, flavonoides, ceras, etc). Esses compostos podem ser identificados por meio de
investigações fitoquímicas que tem por objetivo conhecer os constituintes químicos das espécies
vegetais ou avaliar a sua presença por meio de técnicas de extração adequadas para cada tipo de
substâncias que se pretende extrair. No âmbito da anatomia vegetal, as principais classes de
compostos que constituem os secretados podem ser localizados in situ por meio de análises
histoquímicas. Geralmente essa técnica é a mais utilizada para se identificar a composição química
do material produzido pelas estruturas secretoras. A histoquímica é uma abordagem metodológica
que permite a análise química de células e tecidos por meio da utilização de reagentes e corantes que
podem ser específicos ou não. Mas é importante ressaltar que estruturas secretoras como ductos e
cavidades podem secretar um grande número de metabólitos diferentes e simultaneamente. Nesse
contexto, todos os testes histoquímicos devem ser realizados para se obter uma análise adequada e
um resultado confiável.
As células ao redor do lume, tanto dos ductos quanto das cavidades, são altamente
especializadas em secreção, devido à intensa atividade e grande quantidade de organelas como
retículo endoplasmático rugoso (RER), ribossomos, mitocôndrias, plastídios e dictiossomos. As
células que secretam material de natureza predominantemente hidrofílica apresentam proliferação de
retículo endoplasmático e microvesículas, dictiossomos ativos e mitocôndrias em grande número na
fase secretora. As células que secretam material de natureza lipofílica apresentam retículo
endoplasmático liso ou rugoso bem desenvolvido, leucoplastos, além de outros compartimentos
sugeridos como possíveis locais de biossíntese e de transporte de material lipofílico, como as
mitocôndrias e dictiossomos. Portanto, entendemos que a secreção em si é um fenômeno complexo
de separação ou isolamento de certas substâncias pelo protoplasto, podendo incluir processos de
síntese, acúmulo em determinados compartimentos intracelulares assim como liberação ou
eliminação para dentro de espaços internos próximos ou, então para fora da superfície da planta.

Laticíferos – Estruturas secretoras de defesa


Laticífero designa uma célula especializada ou uma fileira destas contendo látex. Sendo
considerado todo o protoplasto celular, uma vez que ocorre injúria, a planta libera todo o seu conteúdo
vacuolar e organelas. A identificação adotada é de Bary (1877), no qual classifica os laticíferos em
dois tipos: articulados e não articulados.

185
Laticíferos articulados são formados por fileiras de células nas quais suas paredes podem
permanecer intactas (denominados não anastomosados) ou com células que podem dissolver integral
ou parcialmente suas paredes terminais e/ou laterais (denominados anastomosados). Laticíferos não
articulados são células individuais no quais estas podem se ramificar ou não. Segundo Mahlberg
(1993), possuem crescimento autônomo intrusivo apical através de espaços intercelulares em diversos
tecidos, através de divisão cenocítica sem cariocinese, formando células longas multinucleadas. Com
seu rápido desenvolvimento em tecidos meristemáticos, os laticíferos articulados podem assemelhar-
se com laticíferos não articulados ramificados, gerando assim uma imprecisão no tipo de
classificação.
Os laticíferos podem ser visualizados desde as porções mais jovens da planta, sendo
encontrado em todos os tecidos, tendendo a estarem associados com o tecido vascular e apresentarem
apenas a parede primária e ausência de plasmodesmas, possuindo assim transporte de nutrientes por
via apoplástica.
O látex é uma emulsão complexa, com predominância de terpenos, além de alcaloides,
hidrocarboneto poliisoprênico, ácidos graxos, fitoesteróis, proteínas, cardenólides, grãos de amido
entre outros.
Devido a essa complexidade de compostos, a sua coloração varia de espécie para espécie,
tendo como cor predominante branco leitosa em Asclepias, Euphorbia e Ficus. Entretanto, pode-se
observar a coloração amarelada em Cannabis, laranja, esverdeado e até mesmo incolor. Outro fator
que gera discordância é a classificação errônea por coloração do exudato, levando alguns
taxonomistas a definir como látex um exudato de cor leitosa, podendo assim ser canais resiníferos.
Para classificação correta é necessário realizar ontogenia a fim de verificar a formação do tecido.
A distribuição de plantas latescentes é predominante em regiões tropicais, onde também se
verifica uma maior incidência de herbivoria. Sendo assim, é possível assumir que estas plantas
apresentam vantagem em relação as não latescentes, uma vez que a função do látex é principalmente
de defesa, protegendo assim contra fitófagos e microorganismos. Além disso, possuem propriedades
de selar ferimentos uma vez que em contato com o oxigênio, suas moléculas polimerizam e
aprisionam seus predadores.
Os laticíferos são presentes em 40 famílias não relacionadas filogeneticamente entre si,
sugerindo uma possível origem polifilética. Utilizado como característica taxonômica auxilia na
delimitação de táxons e na interpretação da história evolutiva de alguns grupos.
São datados fósseis com a presença dessas estruturas desde o período Eoceno, com o gênero
Regnellidium pertencente à família Marsileaceae (samambaia). Há presença dos laticíferos a partir da

186
família Nymphaea das Angiospermas a partir do Cretáceo. Observa-se também em Gnetales no
gênero Gnetum.

Osmóforos
Também conhecidos como glândulas de odor, podem estar presentes em qualquer órgão floral
(exceto no gineceu) ou mesmo extrafloral, ocorrendo em diversas famílias de plantas. Nas
Orchidaceae estão localizadas no labelo; em Apocynaceae podem ser encontradas na face adaxial das
pétalas. Estas glândulas podem ter anatomia variada; quando nas pétalas, podem ser compostos por
somente epiderme, ou epiderme mais parênquima, ou somente parênquima; produzem e liberam
compostos voláteis, de composição variável, que funcionam como atrativo de longo alcance para
polinizadores, e este pode ser o único recurso disponível na planta.
Nas glândulas de odor, as substâncias produzidas a partir do metabolismo secundário da planta
estão presentes nos quatro grandes grupos de compostos (nitrogenados, fenólicos, terpenoides e
ácidos graxos). O odor liberado pode ser atraente ou mesmo repelente e nem sempre os compostos
voláteis presentes em maior quantidade são os que estão atraindo o polinizador, uma vez que alguns
compostos voláteis em pequena quantidade podem atrair polinizadores mais específicos.
Existem outras características que podem estar agindo em conjunto com o tipo de odor
exalado. Entre os principais atrativos florais está a cor, que está relacionada com a atração visual e o
odor, sendo que aparentemente o olfato dos insetos é muito mais acurado que a visão. Em espécies
de Ceropegieae (tribo de Apocynaceae), por exemplo, nas pétalas marrom escuro, avermelhadas ou
amareladas o odor liberado é desagradável, se assemelhando ao de matéria orgânica em
decomposição, enquanto que em Ditassa gracilis Hand. Mazz. (Apocynaceae) que possui flores de
corola branca com aroma agradável, semelhante a algo adocicado.
Plantas com aromas florais podem apresentar diferentes síndromes de polinização dentro de
um mesmo grupo ou então estarem relacionadas a um tipo principal de síndrome. Estudos que
abordam estas relações são bastante informativos, fornecendo excelentes oportunidades para
determinar se as mudanças nos polinizadores estão correlacionadas a mudanças paralelas na química
de aromas florais (coevolução). As similaridades entre atraentes visuais e a composição química do
odor floral (independente da relação filogenética entre as espécies de plantas comparadas) podem
sugerir que estas tenham um mesmo grupo de polinizadores.

187
A B

Figura 8. Corte anatômico transversal de Ditassa gracilis Hand.Mazz. e Tabernaemontana catharinensis A. DC.,
mostrando osmóforo presente na face adaxial da pétala de cada espécie respectivamente. Camada de células epidérmicas
mais duas a três camadas de células subepidérmicas.

Estruturas secretoras e seu papel na circunscrição de grupos


A utilização de estruturas secretoras como caracteres de identificação de táxons ocorre em
muitos grupos de plantas. A correta identificação destas estruturas, bem como o mapeamento de sua
presença em táxons é de grande importância, uma vez que a análise macromorfológica, muito
utilizada por taxonomistas e sistematas, pode ocorrer de forma equivocada. Por exemplo, quando um
pesquisador estuda determinado gênero e analisa suas folhas, busca caracteres que os táxons possam
ter em comum; ao encontrar tricomas glandulares, que provavelmente secretam determinado tipo de
exsudato, os classifica por sua forma. Entretanto, se realizar uma análise anatômica poderá determinar
melhor o tipo de tricoma secretor, e até mesmo encontrar mais de um morfotipo, aprimorando assim
sua análise de classificação para aquele grupo, que pode ter uma distribuição de tricomas glandulares
que variam de acordo com as espécies.
Na literatura, alguns grupos possuem como principal caráter diagnóstico o tipo de estrutura
secretora. Um ótimo exemplo são as pontoações translúcidas de Rutaceae. Estas estruturas nada mais
são do que glândulas que secretam óleos e são caracteres diagnósticos para a toda a família, pois são
facilmente visualizadas em campo (basta colocar as folhas contra a luz que podemos vê-las sem
grandes dificuldades).
Além da caracterização macromorfológica, podemos citar também trabalhos que busquem
análises anatômicas de estruturas secretoras para subsidiar a classificação de grupos taxonômicos,
como o trabalho de Castro et al. (1997), cujo enfoque foi o estudo de ductos, cavidades, hidatódios,
idioblastos, tricomas, apêndices glandulares e nectários extraflorais (estruturas relatadas para a
família Asteraceae). Os autores puderam elaborar uma chave de identificação para alguns gêneros do
cerrado baseada nas estruturas secretoras encontradas nos táxons analisados.
Este tipo de análise anatômica em uníssono com outras áreas vem ganhando força no último
século. Aos poucos, a linha de pesquisa estrutural vem ganhando espaço para atuar como área
188
complementar na pesquisa de classificação e evolução das plantas. Os estudos filogenéticos têm
trazido grandes avanços nas relações entre plantas em todos os níveis hierárquicos, mas uma
circunscrição baseada apenas em caracteres moleculares podem apresentar algumas posições não tão
bem resolvidas nas classificações. Segundo Endress & Mattews (2006), estas relações podem sofrer
uma mudança considerável em contraste com adições de dados estruturais e estudos desta natureza
são cada vez mais importantes para nossa jornada na pesquisa botânica como um todo.

Referências
Agostini, K;. Lopes, A.V.; Machado, I.C. 2014. Recursos florais. In: Rech, A.R.; Agostini, K.;
Oliveira, P.E.; Machado, I.C. (Org.). Biologia da polinização. Rio de janeiro: Ed. Projeto
Cultural. Pp. 129-150.
Appezzato-da-Glória, B & Guerreiro-Carmello, S.M. 2006. Anatomia vegetal. 2 ed. Viçosa: UFV.
438p.
Buchanan, B.B.; Gruissem, W. & Jones, R.L. 2001. 2ed. Biochemistry & Molecular Biology of
Plants. Rockville: American Society of Plant Physiologists. 134p.
Buchanan, B.B, Gruissem, W, Jones, R.L. 2015. Biochemistry and molecular biology of plants.
Chichester: Wiley-Blackwell.
Carr, D.J. & Carr, S.G.M. 1970. Oil glands and ducts in Eucalyptus L’Herit. II. Development and
structure of oil glands in the embryo. Australian Journal of Botany 2: 199-221.
Cacho, N.I., Berry, P.E., Olson, M.E., Steinmann, V.W., Baum, D.A., 2010. Are spurred cyathia a
key innovation? Molecular systematics and trait evolution in the slipper spurges (Pedilanthus
clade Euphorbia, Euphorbiaceae). American Journal of Botany. 97: 493–510.
Castro, M. M.; Leitão-Filho H. F.; Monteiro, W. R. 1997. Utilização de estruturas secretoras na
identificação dos gêneros de Asteraceae de uma vegetação de cerrado. Brazilian Journal of
Botany. 20(2): 163-174.
Castro M.M. & Machado S.R. 2006. Células e tecidos secretores. In: Appezzato-da-Glória, B &
Guerreiro-Carmello, S.M. 2006. Anatomia vegetal. 2 ed. Viçosa: UFV. 438p.
Curry, K.J. 1987. Initiation of terpenoid synthesis in osmophores of Stanhopea anfracta
(Orchidaceae); a cytochemical study. American Journal of Botany 74(9): 1332-1338.
Demarco, D.; Kinoshita, L.S. & Castro, M. M. 2006 Laticíferos articulados anastomosados:
novos registros para Apocynaceae. Revista Brasileira de Botânica 29(1): 133-144.
Demarco, D. 2017. Histochemical Analysis of Plant Secretory Structures. In: Pellicciari C.,
Biggiogera M. (eds) Histochemistry of Single Molecules. Methods in Molecular Biology.
vol. 1560. Humana Press, New York, NY. Pp. 313-330.

189
Díaz-Castelazo C, Rico-Gray V, Ortega F, Angeles G. 2005. Morphological and secretory
characterization of extrafloral nectarines in plants of coastal Veracruz, Mexico. Annals of
Botany. 96: 1175-1189.
Dobson, H.E.M. 2006. Relationship between floral fragrance composition and type of pollinator In:
Biology and Floral Scent. Pp. 148-183.
Endress, P.K. & Mattews, M.L. 2006. First steps towards a floral structural characterization of the
major rosid subclades. Plant Systematics and Evolution. 260: 223-251.
Esau, K. 1974. Anatomia das plantas com sementes. Tradução Berta Lange de Morretes. São Paulo,
Edgard Blucher, Ed. Universidade de São Paulo.
Fahn, A. 1979. Secretory tissues in plants. Academic. London.
Hanoteaux, S.; Tielborger, K. & Merav, S. 2013. Effect of spatial patterns on the pollination success
of a less attractive species. Oikos, 122 (6): 867-880.
Kevan, P.G, Baker, H.G. 1983. Insects as flower visitors and pollinators. Annual Review of
Entomology 28: 407-453.
Knox, R.B.; Kenrick, J.; Bernhardt, P.; Marginson, R.; Beresford, G.; Baker, I. & Baker, H. G. 1985.
Extrafloral Nectaries as Adaptations for Bird Pollination in Acacia terminalis. American
Journal of Botany, 72: 1185-1196.
Knudsen, J.T, Tollsten L. 1993. Trends in floral scent chemistry in pollination syndromes: floral scent
composition in moth-pollinated taxa. Botanical Journal of the Linnean Society 113: 263-284.
Lacchia, A.P.S. & Carmello-Guerreiro, S.M. 2009. Aspectos ultra estruturais dos canais
secretores em órgãos vegetativos e reprodutivos de Anacardiaceae. Acta Botanica
Brasilica. 23(2): 376-378.
Leitão, C.A.E.; Meira, R.M.S.A.; Azevedo, A.A. & Araújo, J.M. 2002. Ontogenia dos nectários
extraflorais de Triumfetta semitriloba (Tiliaceae). 2002. Planta Daninha. Viçosa-MG, v. 20,
n. 3. Pp. 343-351.
Machado, S.R.; 2005. Glandular structures in plants: cell changes during the secretory cicle.
Brazilian Journal of Morphological Sciences 12: 1-9.
Machado, S. R.; Morellato, L. P. C.;, M. G. Sajo & P. S. Oliveira. 2008. Morphological patterns of
extrafloral nectaries in woody plant species of the Brazilian cerrado. Plant Biology. German
Botanical Society and The Royal Botanical Society of the Netherlands, v. 10, n. 5. Pp. 660-673.
Metcalfe, C.R. & Chalk, L 1950. Anatomy of the dicotyledons. Oxford, Clarendon Press, v.1.
Nascimento, K. C.; Barbosa, J. F. 2014. Caracterização morfoanatômica de nectários extraflorais de
Passiflora alata, Passifloraceae. Revista Uningá Review, Maringá, v. 20, n. 1.Pp. 45 -55.

190
Pollard, A.J. 1986. Variation in Cnidoscolus texanus in relation to herbivory. Oecologia. 70: 411–
413.
Ronse De Craene, L. 2010. Floral Diagrams: An Aid to Understanding Flower Morphology and
Evolution. Cambridge. Cambridge University Press.
Royo, V.; Mercadante-Simões, M.; Ribeiro, L.; Oliveira, D.; Aguiar, M.; Costa, E. & Ferreira, P.
(2015). Anatomy, Histochemistry, and Antifungal Activity of Anacardium humile
(Anacardiaceae) Leaf. Microscopy and Microanalysis 21(6): 1549-1561.
Sazima, M., Vogel, S., Cocucci, A., Hausner, G. 1993. The perfume flowers of Cyphomandra
(Solanaceae): pollination by euglossine bees, bellows mechanism, osmophores, and volatiles.
P1ant Systematics and Evolution 187: 51-88.
Silva, A.G. 1992. Osmóforos: retrospectiva dos últimos 20 anos de pesquisa. Rodriguésia 42-44: 7-
20.
Simões, C.M.O.; Schenkel, E.P.; Gosmann, G.; Mello, J.C.P.; Mentz, L.A.; Petrovick. P.R.(Orgs).
2010. Farmacognosia: da planta ao medicamento. 6.ed. Porto Alegre: Editora da UFRGS:
Florianópolis: Editora da UFSC. 1104p.
Solereder, H. 1908. Systematic anatomy of dicotyledons. Oxford: Clarendon Press.
Teixeira, S. De P.; Marinho, C. R.; Paulino, J. V. 2014. A flor: aspectos morfofuncionais e evolutivos.
In: Rech, A.R.; Agostini, K.; Oliveira, P.E.; Machado, I.C. (Org.). Biologia da polinização.
Rio de janeiro: Ed. Projeto Cultural. Pp. 45-69.
Turner, G.W.; Berry, A.M. & Gifford, E.M. 1998. Schizogenous secretory cavities of Citrus Limon
(L.) Burm. F. and a reevaluation of the lysigenous gland concept. International Journal of
Plant Sciences 159: 1.
Thurston, E.L. 1969. An anatomical and fine structure study of stinging hairs in some members
of the Urticaceae, Euphorbiaceae and Loasaceae. Iowa State University.
Thurston, E.L. 1976. Morphology, fine structure and ontogeny of the stinging emergence of Tragia
ramosa and T. saxicola (Euphorbiaceae). American journal of botany 63: 710–718.
Thurston, E.L. 1974. Morphology, fine structure and ontogeny of the stinging emergence of Urtica
dioica. American journal of botany 61: 809–817.
Turner, G.W. 1999. A brief history of the lysigenous gland hypothesis. The Botanical Review 65:
76.
Vogel, S. 1990. The role of scent glands in pollination. On the structure and function of
osmophores. Translated by J.S. Bhatti, New Delhi: Amerind Publishing.
Vogel, Stefan. 1998. Remarkable nectaries: Structure, ecology, organophyletic perspectives IV.
Miscellaneous cases. Flora. 193: 225-248.

191
Vogel, S., Hadacek, F. 2004. Contributions to the functional anatomy and biology of Nelumbo
nucifera (Nelumbonaceae) III. An ecological reappraisal of floral organs. Plant Systematics
and Evolution 249: 173-189.
Weber, A. & Kolb, A. 2013. Local plant density, pollination and trait-fitness relationships in a
perennial herb. Plant Biology. 15(2): 335-343.

192
CAPÍTULO 15

Interação planta-animal: uma pequena abordagem sobre os mecanismos por


detrás dos mutualismos
Lorena Bueno Valadão Mendes (Universidade Estadual de São Paulo)
Pâmela Tavares da Silva (Universidade de São Paulo)

Apesar de grande riqueza de informações disponíveis à cerca das interações mutualistas, o


mutualismo não era um conceito acentuado em ecologia ou biologia evolutiva durante a maior parte
do século XX. Os biólogos estavam preocupados, principalmente, com estudos genéticos e pouca
atenção era dada a qualquer forma de interação interespecífica. No entanto, os poucos estudos da
história natural do mutualismo, particularmente entre plantas e insetos, continuavam, em particular,
relacionados às interações economicamente importantes – como a polinização por abelhas em plantas
de cultivo. Os primeiros grandes avanços conceituais do mutualismo começaram na década de 60.
Durante esses anos, as investigações de coevolução, muitas das quais focadas nos mutualismos
planta-inseto, aumentaram. A partir de então, surgiram modelos de como os benefícios e custos dos
mutualismos poderiam ser medidos em campo. Nas duas décadas seguintes o interesse pelas
condições que favoreceram a evolução e a manutenção dos mutualistas começaram a crescer.
Acredita-se que praticamente todas as espécies da Terra estejam envolvidas em uma ou mais
interações mutualistas. Por exemplo, a grande maioria das angiospermas depende dos animais para
polinização e/ou dispersão de suas sementes. Ainda, mais de 80% de todas as plantas estão envolvidas
em mutualismos com fungos micorrízicos em suas raízes. Os principais eventos na história da vida
terrestre também foram ligados ao mutualismo, incluindo a origem da célula eucariótica e a origem
das plantas terrestres. O estudo do mutualismo, portanto, tem um papel importante na compreensão
da diversidade quanto da diversificação da vida terrestre.
Uma relação mutualista pode ser definida pela interação de espécies diferentes com benefício
mútuo (Fig. 1). Entretanto, é preciso reconhecer que os mutualismos não são interações sem conflitos,
mas sim, uma interação de exploração recíproca mútua por recursos, em que cada parceiro explora o
outro, com obtenção de benefícios, mas também com custos para ambas as espécies. E é preciso
considerar que o equilíbrio entre os benefícios e os custos podem variar, de acordo com mudanças
nas condições, nos níveis de recursos disponibilizados e na abundância de um dos parceiros. As
interações mutualistas são mediadas por recursos, que geralmente são a base de carboidratos.
Portanto, é esperado que o custo dos recursos direcionados, a fim de manter os parceiros mutualistas,
seja compensando pelo serviço prestado (p. ex. alimento, defesa ou transporte).
193
Figura 1. Exemplos de interações mutualistas. A. Detalhe da interação entre fungo e raízes de uma angiosperma; B. Detalhe da
interação entre fungos e algas (líquen); C. Detalhe da interação entre bactérias do tipo rizóbio e raízes de uma leguminosa; D. Detalhe
da interação entre abelhas e uma flor de néctar. (Fotos: Lorena B. Valadão-Mendes)

Interação planta-animal
Os mutualismos entre as plantas e os visitantes florais estão entre as interações mais estudadas.
Eles são particularmente importantes para entender a evolução das plantas. Primeiro, porque a
reprodução de muitas angiospermas está ligada à atração dos polinizadores. Segundo, estudar os
mutualismos entre as plantas e os visitantes florais ajuda a compreender a evolução e a função de um
conjunto de características das flores das plantas, bem como o seu sistema de reprodução. Finalmente,
os mutualismos entre as plantas e os polinizadores assumiram particular importância no campo da

194
conservação, em que as ameaças aos mutualistas podem potencialmente pôr em perigo a reprodução
e a evolução das plantas.
A polinização é a transferência do pólen de uma antera para o estigma de um androceu, com
o propósito de fertilizar os óvulos. Muitos tipos de animais possuem relação mutualista de polinização
com as flores das angiospermas (Fig. 2), dentre eles beija-flores, morcegos, pequenos roedores e
marsupiais. Entretanto, grande parte das flores são visitas por insetos, no qual as abelhas são o grupo
mais abundantes dentre aos visitantes florais. Sabe-se que as plantas e os visitantes florais são bastante
generalizadas: a maioria das espécies de plantas é visitada por grupos diversos de visitantes florais e
a maioria das espécies de visitantes florais visitam várias espécies de plantas. A maioria das plantas
polinizadas por animais irá produzir algum tipo de recurso floral – que irá satisfazer as três principais
necessidades dos animais (alimentação, reprodução e construção do ninho).
Os recursos florais podem ser divididos em nutritivos – pólen, néctar, lipídeos e tecidos florais
– e não nutritivos – resinas e fragrâncias. A alimentação é o principal responsável pela maioria das
visitas às flores pelos animais. Os recursos mais frequentes produzidos pelas plantas são o pólen e o
néctar. O pólen é a principal e mais importante fonte de proteínas de vários grupos de insetos,
principalmente das abelhas. Existem registros de que este tenha sido primeiro recurso produzido pelas
flores, utilizados pelos visitantes florais. Este é constituído principalmente de proteínas (com
quantidade variando de 2 a 60%) além de lipídeos, amido, fósforo e vitaminas. Geralmente, os
polinizadores coletam o pólen para consumo próprio e para alimentar a prole. O néctar é composto
basicamente por carboidratos provenientes da fotossíntese, além de aminoácidos, proteínas e água, e
pode atrair os polinizadores. Geralmente as plantas secretam o néctar em diferentes taxas e ritmos ao
longo da vida da flor e esse padrão está relacionado ao comportamento dos visitantes além dos
parâmetros ambientais.
Para que os polinizadores encontrem as flores e tenham acesso aos recursos florais é
necessário que estes consigam encontrar e se aproximar das flores. A função dos atrativos florais é
sinalizar as flores e os seus respectivos recursos florais e estão envolvidos na atração dos
polinizadores. Estão relacionados às características flores, como, tamanho, simetria, cores e perfumes.
Dentre eles, os principais utilizados pelas plantas são as cores e os perfumes. Os sinais visuais das
flores (cor e forma) estão relacionados à atração da maioria dos visitantes.

195
Figura 2. Exemplo de visitantes florais. A. Detalhe de um beija-flor visitando flores de Rubiaceae; B. Detalhe de uma mariposa
visitando flores de Malvaceae; C. Detalhe de uma abelha visitando flores de Asteraceae. (Fotos: Lorena B. Valadão-Mendes)

196
A coloração é dependente da luz que é transmitida aos nossos olhos e nos ocelos dos insetos
e outros dispersores, dependendo da cor produzida pelo comprimento de onda de luz que não foi
absorvida, ou seja, é a cor que resta quando a luz penetra sobre um objeto. Abaixo temos a tabela 1
indicando quais são as cores resultantes entre a relação com a cor observada e o cumprimento de luz
absorvido.
Tabela 1. Relação entre a cor observada e o comprimento de luz absorvida
λ (nm) Cor absorvida Cor complementar (observada)
400 – 435 Violeta Amarelo esverdeado
435 – 480 Azul Amarelo
480 – 490 Azul esverdeado Laranja
490 – 500 Verde azulado Vermelho
500 – 560 Verde Roxo
560 – 580 Amarelo esverdeado Violeta
580 – 595 Amarelo Azul
650 – 750 Vermelho Verde

Existem diversas classes de pigmentos que permitem a visualização das cores, sendo estes
flavonoides, carotenoides, betalaínas e antocianinas. Os flavonoides constituem uma vasta classe de
substâncias fenólicas, estando distribuídos amplamente nos tecidos vegetais de angiospermas e
musgos. São advindos da união de duas vias metabólicas (em sua grande maioria) – Ácido
Chiquímico e Acetato Malonato constituindo, assim, estrutura base de um flavonoide – C6-C3-C6
(biossíntese mista) (Figura 3). São responsáveis por conferir às plantas algumas defesas como
proteção frente à radiação Ultravioleta, herbivoria ou outro estresse biótico ou abiótico que a planta
venha a sofrer ou como atração para polinização/dispersão. Além disso, estão entre a classe mais
frequente de pigmentos que conferem cor às flores e geralmente são encontrados nas células da
epiderme.

Figura 3. Anel A representa a parte da


molécula vida da rota do Acetato Malonato. O
anel B e C representa a parte da via vinda do
Ácido Chiquímico

Os carotenoides são tetraterpenos e são abundantes dentre as plantas, fungos e bactérias. O


sistema de elétrons confere cor aos caratenoides, e seu espectro de cor corresponde aos pigmentos
laranja, vermelho e vermelho curto. Exemplos de caratenoides são o licopeno, que confere cor
197
vermelha ao fruto de tomate (Lycopersicon esculentum Mill.; Solanaceae) e o β-caroteno, que confere
a cor alaranjada às cenouras (Daucus carota L.; Apiaceae), geralmente encontrados nos plastídios.
As betalaínas são pigmentos nitrogenados vermelhos ou amarelos que ocorrem somente em famílias
de Caryophyllales (com exceção de Caryophyllaceae e Molluginaceae) e as antocianinas são os
pigmentos amarelo ou púrpura presente na maioria das demais plantas. Esses pimentos não ocorrem
juntos, são mutualmente exclusivos, ou seja, ou a planta tem betalaínas ou antocianinas.
Muitos grupos de animais utilizam os estímulos olfativos para a reprodução e/ou alimentação.
Os perfumes produzidos pelas flores podem ter função de atrair ou repelir os visitantes florais e podem
sinalizar a presença de alimento ou localização para oviposição ou cópula. As substâncias aromáticas
(perfumes florais) possuem complexidade e uma grande diversidade de compostos envolvidos
(originados de moléculas lipofílicas), sendo em sua grande maioria vindas da via do Ácido
Mevalônico ou/e da via do Metileritritol fosfato, e formam isoprenos (estrutura de cinco carbonos).
A partir destes, quando unidos indicarão a classificação dos terpenos em monoterpenos (C10),
sesquiterpenos (C15), diterpenos (C20), triterpenos (C30), tetraterpenos (C40) e politerpenos (mais de
40 carbonos). Em grande maioria, os perfumes que sentimos são monoterpenos, porque em sua
maioria são óleos voláteis, e possuem baixo peso molecular. Os tetraterpenos ou caratenoides são
sintetizados pela via do Metileritritol fosfato, são substâncias lipossolúveis que geralmente atuam
como pigmentos relacionados à fotoproteção e atração de polinizadores nas plantas, além de serem
precursores da vitamina A. As betalaínas estão restritas à Caryophyllales (com exceção de
Caryophyllaceae e Molluginaceae) e são pigmentos nitrogenados vermelhos ou amarelos.
Embora exista uma longa história de estudos sobre a polinização, ainda há muito a ser
entendido – desde a especiação e a coevolução, até a diversificação da morfologia das flores dos
visitantes florais, atrelado a isso, o estudo do metabolismo secundário para tentar elucidar essas
associações.

Referências
Begon, M.; Townsend, R.C. & Harper, J.L. 2008. Ecologia: de Indivíduos a Ecossistemas. 4ed. Porto
Alegre: Artmed. 740p.
Bronstein, J.L. 1994. Our current understanding of mutualismo. The quarterly review of Biology
69(1): 31-51.
Bronstein, J.L. 2001. The exploitation of mutualisms. Ecology Letters 4(3): 277-287.
Bronstein, J.L.; Alarcón, R. & Geber, M. 2006. The evolution of plant-insect mutualisms. New
Phytologist 173(3): 412-428.

198
Buchanan, B.B.; Gruissem, W.; Jones, R.L. 2015. Biochemistry & Molecular Biology of Plants. Ed.
Chichester: John Wiley & Sons. 1264p.
Dewick, P. M. Medicinal Natautal Products: A Biosynthetic Approach. 3rd Edition ed. United
Kingdom: [s.n.].
Judd, W.S., Campbell, C.S., Kellogg, E.A., Stevens, P.F. & Donoghue, M.J. 2009. Sistemática
Vegetal: Um Enfoque Filogenético. Artmed Editora.
Xu, W.; Dubos, C., and Lepiniec, L. 2015. Transcriptional control of flavonoid biosynthesis by
MYB–bHLH–WDR complexes. Trends in Plant Science March, Vol. 20, No. 3. 176-185.
Rech, A.R.; Agostini, K.; Oliveira, P.E. & Machado, I.C. 2014. Biologia da Polinização. Ed. Rio de
Janeiro: Projecto Cultural. 524p.
Rezende, F.M.; Rosado, D.; Moreira, F.A. & Carvalho, W.R.S. 2016. Vias de síntese de metabólitos
secundários em plantas. In: VI Botânica no Inverno 2016 / Org. Miguel Peña H. [et al.]. – São
Paulo: Instituto de Biociências da Universidade de São Paulo, Departamento de Botânica, 2016.
223p.
Taiz, L.; Zeiger, E. 2009. Fisiologia Vegetal. 4ed. Porto Alegre: Artmed. 848p.

199
CAPÍTULO 16

Genômica e elementos de transposição


Raquel Paulini Miranda (Universidade de São Paulo)
José Hernandes Lopes Filho (Universidade de São Paulo)

1. Genômica
O termo genômica foi usado pela primeira vez em 1986 pelo geneticista Thomas H. Roderick,
sendo empregado como descrição de uma nova área de estudo das ciências biológicas, voltada ao
entendimento da estrutura, função e evolução dos genomas. Apesar disso, o marco inicial da
genômica é datado de 1977, ano em que Frederick Sanger, além dos pesquisadores Allan Maxam e
Walter Gilbert, apresentaram a comunidade científica duas metodologias de leitura de pequenas
sequências de DNA – a primeira baseada em reações enzimáticas (Sanger) e a segunda em hidrólise
química (Maxam & Gilbert).
Contudo, foi apenas em 1995, com a publicação dos genomas completos das bactérias
Haemophilus influenzae (Lehmann and Neumann) Winslow et al. 1917 e Mycoplasma genitalium
Tully et al. 1983, que se deu início a Era Genômica – período caracterizado pelo aumento do número
de genomas sequenciados e pelo surgimento de novas estratégias de sequenciamento, como a
metodologia shotgun proposta por J. Craig Venter.
Já em 2005, com o desenvolvimento das tecnologias de sequenciamento de nova geração
(NGS; do inglês Next Generation Sequencing), deu-se início a segunda fase da Era Genômica,
marcada pelo grande volume de dados e pela criação de novas estratégias de organização e análise de
informações biológicas. É nesse cenário que surgem os primeiro bancos de dados de sequências de
DNA, dentre os quais podemos destacar o NCBI (National Center for Biotechnology Information), o
EBI (European Bioinformatics Institute) e o DDBJ (DNA Data Bank of Japan).
O aumento do volume de dados e a necessidade de análises mais rápidas culminaram com o
surgimento da bioinformática – campo de estudo criado a partir da associação entre conhecimentos
de biologia e ferramenta de informática, voltado para elaboração de ferramentas de armazenamento,
análise e interpretação de dados biológicos. Assim, a evolução das metodologias de sequenciamento
e o advento da bioinformática tornaram a busca e o acesso a informações biológicas processos mais
simples e rápidos, facilitando análises comparativas, estruturais e funcionais.

200
2. Análises Genômicas
Dentro da genômica, as metodologias de análise são muito variáveis, abordando desde o
estudo e entendimento da estrutura do DNA até análises mais complexas, que buscam entender a
diversidade microbiológica e elucidar possíveis associações entre genótipo e fenótipos conhecidos.
Dentre as diversas áreas da genômica, podemos destacar a estrutural, a funcional, a comparativa e a
metagenômica, as quais serão descritas nos tópicos a seguir.

2.1. Genômica Estrutural


A genômica estrutural, uma das primeiras ramificações da genômica, é ramo responsável pelo
estudo da organização e estrutura dos genes, objetivando a caracterização estrutural do genoma, assim
como a análise, descrição e determinação da estrutura tridimensional de cada proteína codificada pelo
mesmo.
Os avanços dos estudos de genômica estrutural estão intimamente relacionados com o
desenvolvimento de novas tecnologias de análise. Dentre as principais metodologias utilizadas
podemos citar o mapeamento físico de sequências, técnicas de hibridização, cristalização proteica,
construção de mapas cromossômicos e o sequenciamento. Além disso, é cada vez mais frequente o
uso de técnicas computacionais, como a modelagem por homologia, o alinhamento estrutural e a
análise funcional baseada em estrutura.
Um exemplo do uso de genômica estrutural pode ser encontrado no estudo realizado por Li e
colaboradores (2014), os quais analisaram a estrutura proteica de diversas ORFs (do inglês “Open
Reading Frames” - quadros de leitura aberta) anotadas no genoma de Streptococcus mutans Clarke
1924, agente causal da cárie em humanos. De forma geral, a análise possibilitou a expressão,
purificação e cristalização de diversas proteínas expressas pelo patógeno, permitindo a caracterização
estrutural e o estudo das funções biológicas em nível molecular.

2.2. Genômica Funcional


A genômica funcional busca entender, globalmente, os mecanismos biológicos que sustentam
a vida de um organismo, isto é, busca elucidar a função dos milhares de genes envolvidos em
processos de diferenciação, desenvolvimento, regulação e resposta a estímulos bióticos e/ou
abióticos, além de tentar entender os mecanismos que integram esses genes e promovem o controle
das características fenotípicas.
De forma geral, as análises de genômica funcional encontram-se intimamente relacionadas às
diferentes “ômicas” (e.g. proteômica, transcriptômica, epigenômica, etc.), fato que permite a
integração de resultados e, consequentemente, o melhor entendimento das funções gênicas. Dentro

201
da genômica funcional, as principais metodologias de análise consistem em técnicas de
transcriptômica e proteômica, das quais podemos destacar a análise da expressão gênica, a análise da
expressão diferencial, os microarranjos de DNA (microarrays), além de análises de espectrometria de
massas.
Estudos de genômica funcional são cada vez mais comuns, uma consequência do aumento do
número de genomas sequenciados. Exemplos de análises de genômica funcional podem ser
encontrados em estudos bacterianos e virais, os quais buscam entender o relacionamento entre esses
organismos e seus respectivos hospedeiros, facilitando a identificação de mecanismos de interação,
replicação e patogênese. Em plantas, a genômica funcional apresenta-se como uma importante
ferramenta de estudo de variantes genéticas, amplamente aplicada em trabalhos de melhoramento de
características agronômicas de alto valor comercial.

2.3. Genômica Comparativa


Assim como o nome sugere, a genômica comparativa consiste no estudo comparativo de
sequências de DNA provindas de diferentes organismos, visando a elucidação da relação entre
genótipo (conteúdo do DNA) e fenótipo (características visíveis).
Essas análises vêm sendo empregadas no estudo de processos de adaptação molecular, bem
como no entendimento da biologia e evolução de algumas espécies, viabilizando o reconhecimento
de genes conservados – sequências nucleotídicas preservadas ao longo da evolução dos genomas – e
genes específicos – sequências responsáveis pelas características únicas de cada organismo e que
podem proporcionar vantagens evolutivas.
Dentro desse campo de estudo, as metodologias de análise se fazem muito variáveis e
altamente dependentes das questões e problemas a serem solucionados. Dentre as metodologias mais
comuns podemos citar o estudo das características gerais do genoma (tamanho, número de
cromossomos, número de genes total e por cromossomos), as comparações diretas entre múltiplos
organismos, entre segmentos específicos e entre organismos filogeneticamente distantes ou próximos,
além da identificação de classes gerais de elementos de DNA (RNAs não codificantes, sítios de
regulação gênica, elementos de transposição).
Um exemplo do uso de genômica comparativa pode ser encontrado no estudo realizado por
Silva e colaboradores (2002), que analisaram o genoma de duas espécies diferentes de Xanthomonas
– Xanthomonas axonopodis pv. citri (ex Hasse) Gabriel et al. 1989 e Xanthomonas campestris pv.
campestris (Pammel) Dowson 1939. Nessa análise, observou-se uma estreita relação entre os
elementos de transposição e os genes específicos à cada cepa, permitindo a identificação dos mesmos
e a sua associação aos mecanismos de patogenicidade e especificidade ao hospedeiro.

202
Nesse cenário, a genômica comparativa vem apresentando papel de destaque, facilitando o
entendimento das relações gênicas e a identificação de novas abordagens e tratamentos para doenças
humanas, animais e vegetais. Além disso, as informações derivadas desses estudos têm auxiliado a
concepção de sondas e microarranjos, essenciais em estudos de transcriptômica.

2.4. Metagenômica
A metagenômica consiste em uma metodologia de estudo que objetiva o entendimento da
diversidade microbiológica presente em amostras ambientais. Nessa metodologia, a análise de
comunidades microbianas é realizada sem a etapa prévia de cultivo, possibilitando o estudo de
microrganismos cultiváveis e não-cultiváveis.
Dentro da metagenômica, as análises se dividem em duas abordagens: a primeira baseada na
identificação de novos organismos dentro de uma amostra ambiental – abordagem fundamentada no
sequenciamento de marcadores filogenéticos, tais como os genes 16S rRNA e recA; já a segunda,
consiste na avaliação funcional desses organismos e na descoberta de novos compostos bioativos –
abordagem baseada na construção de bibliotecas gênicas, seguida da busca e identificação de clones
que expressem características de interesse.
Nesse contexto, estudos de metagenômica são cada vez mais comuns, sendo aplicados no
entendimento e descoberta de novas moléculas bioativas, amplamente utilizadas em processos
industriais, agronômicos e farmacológicos. No âmbito geral, esses compostos são aplicados em
processos químicos como catalisadores de reações ou usados no combate de bactérias e fungos na
forma de antibióticos e antifúngicos.
Podemos citar como exemplo de estudos de metagenômica o trabalho realizado por Mullany
(2014), o qual identificou, a partir de análises de metagenômica funcional, novos genes de resistência
à antibióticos em bactérias. Outro exemplo é o estudo de Wang e colaboradores (2015), os quais
analisaram a diversidade da microbiota intestinal de humanos e sua relação com indivíduos saudáveis
e doentes.

3. Elementos de Transposição
Um dos fatores mais importantes na evolução e estrutura dos genomas são os elementos de
transposição. Estes elementos (TEs; do inglês Transposable Elements) são sequências de DNA
capazes de codificar proteínas responsáveis pela sua própria replicação e/ou mobilidade dentro do
genoma no qual se encontra. Sua descoberta ocorreu na década de 1940, pela pesquisadora Barbara
McClintock, e lhe rendeu um prêmio Nobel em 1983, quase 40 anos depois.

203
Os elementos de transposição despertaram o interesse de pesquisadores que buscam
compreender a estrutura do genoma dos organismos. Dadas as condições de sua descoberta, estes
elementos foram inicialmente descritos como elementos reguladores, uma vez que sua movimentação
parecia estar associada a alterações pontuais na expressão de genes do milho. Contudo, uma vez que
as proteínas codificadas por TEs tem a função de replicar e mobilizar suas próprias sequências, esses
elementos foram muitas vezes considerados como inúteis, parasitas, ou até mesmo chamados de DNA
lixo (junk DNA). Como consequência desse período, ainda hoje os genomas nos quais determinado
elemento está presente é muitas vezes chamado de “genoma hospedeiro”. No mesmo sentido, dada a
semelhança entre TEs e vírus, alguns desses elementos são chamados de retrovírus endógenos (ERVs
- Enogenous Retroviruses) em vertebrados.
Atualmente, sabe-se que os TEs são os elementos mais abundantes do genoma dos organismos
eucariotos, muitas vezes podendo representar grande porcentagem do próprio genoma. O genoma
humano (Homo sapiens Linnaeus 1758), por exemplo, tem aproximadamente 45% de sua sequência
composta por TEs. Esta porcentagem pode atingir níveis mais elevados ainda em plantas,
especialmente algumas espécies domesticadas como o milho (Zea mays L.), que tem
aproximadamente 85% de seu genoma composto por sequências derivadas de TEs.
Assim, com os avanços no campo da genômica, ficou clara a extensiva presença dos TEs em
genomas, sugerindo um possível papel destes elementos nos processos biológicos. Hoje os TEs têm
um crescente reconhecimento como importantes mediadores de diversos aspectos evolutivos. Devido
a sua natureza móvel, os TEs são importante fonte de variabilidade genética, que pode surgir como
consequência de eventos de transposição. Durante tais eventos, a nova inserção de um TE pode
ocorrer em regiões codificantes de genes, alterando ou inviabilizando a função das proteínas
resultantes. A inserção também pode ocorrer nos introns, podendo resultar em splicing alternativo,
ou próximo a regiões promotoras, alterando sua capacidade de regulação. Além disso, TEs possuem
suas próprias sequências promotoras, de forma que eventos de transposição podem, por exemplo,
distribuir sequências regulatórias pelo genoma, levando à formação de novas redes de expressão
gênica.
Dado o potencial deletério de eventos de transposição, genomas de organismos eucarióticos
mantém a transcrição de TEs inativa através de uma série de processos, que vão desde mecanismos
epigenéticos, como por exemplo a metilação, à edição gênica de suas regiões promotoras através de
proteínas especializadas, de maneira que eventos de transposição ocorrem muito raramente. Não
obstante, a expressão de TEs foi demonstrada em diversas ocasiões, sobretudo em resposta a situações
de estresse biótico e abiótico. Esse mecanismo suporta a hipótese de que a expressão de TEs pode

204
resultar em uma maior capacidade de resposta ao ambiente como consequência de variabilidade
genética.

4. Genômica e Elementos de Transposição


Dada sua natureza repetitiva, TEs representam um desafio para estudos que visam o
sequenciamento e montagem de genomas completos. Isto ocorre, principalmente, porque as
tecnologias de NGS baseiam-se na leitura de pequenas sequências de DNA (aproximadamente 100
pares de base), enquanto que elementos de transposição podem atingir tamanhos da ordem de
milhares de pares de base. Desta maneira, genomas com alto percentual de TEs apresentam maior
complexidade e maior dificuldade de montagem, sendo inviável o mapeamento dessas sequências em
regiões específicas do genoma.
Problemas de montagem podem ser evidenciados em projetos de sequenciamento de genomas
de plantas, um exemplo consiste no genoma do tabaco (Nicotiana tabacum L.) que apresenta apenas
um rascunho da sequência completa do genoma. Os problemas de montagem associados à esse
genoma estão intimamente relacionados com o elevado número de TEs presentes no mesmo, só o
elemento Tnt1 apresenta mais de 600 cópias dispersas por toda sequência genômica.
Ademais, a atividade de mobilização dos TEs pode ocasionar variações na estrutura e
organização do DNA – mecanismos importantes para variabilidade genética e evolução dos genomas.
A atividade de mobilização dos TEs, dentro dos genomas, apresenta-se como obstáculo para as
análises genômicas, dificultando e interferindo em estudos de genômica estrutural e comparativa.
Apesar disso, é cada vez mais frequente o uso de TEs em metodologias de identificação e
estudo da função gênica. Nessas novas abordagens, os organismos de interesse passam por um
processo de indução de mutações aleatórias – uso de cassetes de inserção com elementos de
transposição – seguido da verificação e análise das alterações fenotípicas, objetivando associações
entre genótipo e fenótipo, e consequentemente a identificação de possíveis funções gênicas.

5. Referências
Ansari, K. I.; Walter S.; Brennan, J. M.; Lemmens, M.; Kessans, S.; McGahern, A.; Egan, D. &
Doohan, F. M. 2007. Retrotransposon and gene activation in wheat in response to
mycotoxigenic and non-mycotoxigenic-associated Fusarium stress. Theoretical and Applied
Genetics 114: 927–937.
Barsey, M. & Greub, G. 2013. Functional genomics of intracellular bacteria. Briefings in Functional
Genomics 12 (4): 341-353.

205
Biémont, C. & Vieira, C. 2006. Genetics: junk DNA as an evolutionary force. Nature 443(5): 521-
524.
Bunnik, E. M. & Le Roch, K. G. 2013. An introduction to functional genomics and systems biology.
Advances in Wound Care 2 (9): 490-498.
Chénais, B.; Caruso, A.; Hiard, S. & Casse, N. 2012. The impact of transposable elements on
eukaryotic genomes: From genome size increase to genetic adaptation to stressful
environments. Gene 509: 7–15.
EMBL-EBI. 2018. What is genomics? Disponível em: <https://www.ebi.ac.uk/training/online/
course/genomics-introduction-ebi-resources/what-genomics>. Acesso em 28 abril 2018.
Feschotte, C. 2008. The contribution of transposable elements to the evolution of regulatory networks.
Nature Reviews Genetics 9, 397-405.
Furlan, L. R.; Ferraz, A. L. J. & Bortolossi, J. C. 2007. A genômica funcional no âmbito da produção
animal: estado da arte e perspectivas. Revista Brasileira de Zootecnia 36: 331-341.
Goldsmith-Fischman, S. & Honig, B. 2003. Structural genomics: Computational methods for
structure analysis. Protein Science 12(9): 1813–1821.
Grandbastien, M. A.; Audeon, C.; Bonnivard, E.; Casacuberta, J. M.; Chalhoub, B.; Costa, A. P.; Le,
Q. H.; Melayah, D.; Petit, M.; Poncet, C.; Tam, S. M.; Van Sluys, M. A. & Mhiri, C. 2005.
Stress activation and genomic impact of Tnt1 retrotransposons in Solanaceae. Cytogenetic and
Genome Research 110: 229–241.
Griffiths, A. J. F.; Miller, J. H.; Suzuki, D. T.; Lewontin, R. C. & Gelbart , W. M. 2000. An
Introduction to Genetic Analysis. In: Structural genomics. New York: W. H. Freeman. 7ª
Edição.
Hirsch, C. D. & Springer, N. M. 2017. Transposable element influences on gene expression in plants.
Biochimica et Biophysica Acta - Gene Regulatory Mechanisms 1860: 157–165.
International Human Genome Sequencing Consortium. 2001. Initial sequencing and analysis of the
human genome. Nature 409: 860-921.
Knisbacher, B. A. & Levanon, E. Y. 2016. DNA editing of LTR retrotransposons reveals the impact
of APOBECs on vertebrate genomes. Molecular Biology and Evolution 33: 554–567.
Koning, A. P.; Gu, W.; Castoe, T. A.; Batzer, M. A. & Pollock, D. D. 2011. Repetitive elements may
comprise over two-thirds of the human genome. PLOS one 7(12).
Kumar, R. & Khurana, A. 2014. Functional genomics of tomato: opportunities and challenges in post-
genome NGS era. Journal of Biosciences 39(5): 917-929.
Landais, I. & Nelson, J. A. 2013. Functional genomics approaches to understand cytomegalovirus
replication, latency and pathogenesis. Current Opinion in Virology 3 (4): 408-415.

206
Li, L.; Nan, J.; Li, D.; Brostromer, E.; Wang, Z.; Liu, C.; Hou, Q.; Fan, X.; Ye, Z. & Su, X. D. 2014.
Structural genomics studies of human caries pathogen Streptococcus mutans. Journal of
Structural and Functional Genomics 15(3): 91-99.
Lisch, D. 2009. Epigenetic Regulation of Transposable Elements in Plants. Annual Review of Plant
Biology 60: 43–66.
Lisch, D. 2013. How important are transposons for plant evolution? Nature Reviews Genetics 14:
49–61.
Lorenz, P. & Eck, J. 2005. Metagenomics and industrial applications. Nature Reviews Microbiology
3: 510-516.
Mansour, A. 2007. Epigenetic activation of genomic retrotransposons. Journal of Cell and Molecular
Biology 6: 99–107.
Marchalk, C. 2016. A era pós-genômica. Disponível em: <https://www.blogs.unicamp.br/tb-of-
life/pt_BR/2016/08/16/era-pos-genomica/>. Acesso em 28 março 2018.
Maxam, A. M. & Gilbert, W. 1977. A new method for sequencing DNA. Proceedings of the National
Academy of Sciences of the USA 74: 560-564.
McClintock, B. 1950. The origin and behavior of mutable loci in maize. Proceedings of the National
Academy of Sciences of the USA 36(6): 344-355.
McClintock, B. 1984. The significance of responses of the genome to challenge. Science 226: 792-
801.
Mir, L. 2004. Genômica. In: Arruda, P. Genômica vegetal. São Paulo: Editora Atheneu. Vol. 1 Pp.
93-104.
Moreira, L. M. 2015a. Ciências genômicas: fundamentos e aplicações. In: Fietto, J. L. R. & Maciel,
T. E. F. Sequenciando genomas. Ribeirão Preto: Sociedade Brasileira de Genética. Vol. 1. Pp.
27-60.
Moreira, L. M. 2015b. Ciências genômicas: fundamentos e aplicações. In: Prosdócimi, F. & Moreira,
L. M. Genômica comparativa. Ribeirão Preto: Sociedade Brasileira de Genética. Vol. 1. Pp. 81-
100.
Moreira, L. M. 2015c. Ciências genômicas: fundamentos e aplicações. In: Moreira, L. M. & Varani,
A. M. Plasticidade e fluxo genômico. Ribeirão Preto: Sociedade Brasileira de Genética. Vol. 1.
Pp. 101-116.
Moreira, L. M. 2015d. Ciências genômicas: fundamentos e aplicações. In: Moreira, L. M. & Soares,
M. R. Mutassômica. Ribeirão Preto: Sociedade Brasileira de Genética. Vol. 1. Pp. 261-276.
Moreira, L. M. 2015e. Ciências genômicas: fundamentos e aplicações. In: Antunes, L. P. & Oliveira,
J. C. F. Metagenômica. Ribeirão Preto: Sociedade Brasileira de Genética. Vol. 1. Pp. 261-276.

207
Mullany, P. 2014. Functional metagenomics for the investigation of antibiotic resistance. Virulence
5 (3): 443-447.
Muñoz-Lopes, M. & García-Pérez, J. L. 2010. DNA Transposons: Nature and Applications in
Genomics. Current Genomics 11(2): 115-128.
National Highway Institute (NHI). 2015. Comparative Genomics. Disponível em: <https://www.gen
ome.gov/11509542/comparative-genomics-fact-sheet/>. Acesso em 20 março 2018.
National Human Genome Research Institute. 2016. Frequently Asked Questions About Genetic and
Genomic Science. Disponível em: <https://www.genome.gov/19016904/>. Acesso em 22
março 2018.
Negi, P.; Rai, A. N. & Suprasanna, P. 2016. Moving through the Stressed Genome: Emerging
Regulatory Roles for Transposons in Plant Stress Response. Frontiers in Plant Science 7.
Pessoa Filho, M. A. C. P. 2010. Metagenômica e sua aplicação no estudo de diversidade e função de
microrganismos de solos do cerrado. Planaltina, DF: Embrapa Cerrados. Pp. 1-29.
Ryan, R. P. 2011. Pathogenomics of Xanthomonas: understading bacterium-plant interactions. Nature
Reviews Microbiology 9 (5): 344-355.
Salazar, M.; González, E.; Casaretto, J. A.; Casacuberta, J. M. & Ruiz-Lara, S. 2007. The promoter
of theTLC1.1 retrotransposon from Solanum chilense is activated by multiple stress-related
signaling molecules. Plant Cell Reports 26: 1861–1868.
Sanger, F.; Nicklen, S. & Coulson, A. R. 1977. DNA sequencing with chain-terminating inhibitors.
Proceedings of the National Academy of Sciences of the USA 74: 5463-5467.
Silva, A. C. da; Ferro, J. A.; Reinach, F. C.; Farah, C. S.; Furlan, L. R.; Quaggio, R. B.; Monteiro-
Vitorello, C. B.; Van Sluys, M. A.; Almeida, N. F.; Alves, L. M.; do Amaral, A. M.; Bertolini,
M. C.; Camargo, L. E.; Camarotte, G.; Cannavan, F.; Cardozo, J.; Chambergo, F.; Ciapina, L.
P.; Cicarelli, R. M.; Coutinho, L. L.; Cursino-Santos, J. R.; El-Dorry, H.; Faria, J. B.; Ferreira,
A. J.; Ferreira, R. C.; Ferro, M. I.; Formighieri, E. F.; Franco, M. C.; Greggio, C. C.; Gruber,
A.; Katsuyama, A. M.; Kishi, L. T.; Leite, R. P.; Lemos, E. G.; Lemos, M. V.; Locali, E. C.;
Machado, M. A.; Madeira, A. M.; Martinez-Rossi, N. M.; Martins, E. C.; Meidanis, J.; Menck,
C. F.; Miyaki, C. Y.; Moon, D. H.; Moreira, L. M.; Novo, M. T.; Okura, V. K.; Oliveira, M. C.;
Oliveira, V. R.; Pereira, H. A.; Rossi, A.; Sena, J. A.; Silva, C.; de Souza, R. F.; Spinola, L. A.;
Takita, M. A.; Tamura, R. E.; Teixeira, E. C.; Tezza, R. I.; Trindade dos Santos, M.; Truffi, D.;
Tsai, S. M.; White, F. F.; Setubal, J. C. & Kitajima, J. P. 2002. Comparison of the genomes of
two Xanthomonas pathogens with differing host specificities. Nature 417 (6887): 459-463.
Slotkin, R. K. & Martienssen, R. 2007. Transposable elements and the epigenetic regulation of the
genome. Nature Reviews Genetics 8: 272–85.

208
Touchman, J. 2010. Comparative Genomics. Nature Education Knowledge 3 (10): 13.
Venter, J. C.; Adams, M. D.; Sutton, G. G.; Kerlavage, A. R.; Smith, H. O. & Hunkapiller, M. 1998.
Shotgun sequencing of the human genome. Science 280 (5369): 1540-1542.
Wang, W. L.; Xu, S. Y.; Ren, Z. G.; Tao, L.; Jiang, J. W. & Zheng, S. S. 2015. Application of
metagenomics in the human gut microbiome. World Journal of Gastroenterology 21 (3): 803-
814.
Yadav, S. P. 2007. The Wholeness in Suffix -omics, -omes, and the Word Om. Journal of
Biomolecular Techniques 18 (5): 277.

209
Parte III

RECURSOS ECONÔMICOS VEGETAIS

210
CAPÍTULO 17

Fatores que influenciam no desenvolvimento das plantas:


água e macronutrientes
Valéria Ferrario Bazalar (Universidade de São Paulo)
Antônio Azeredo Coutinho Neto (Universidade de São Paulo)

Importância e propriedades da água


A água é uma das substâncias mais importantes da Terra sendo indispensável para o
desenvolvimento da vida. De todos os recursos de que as plantas necessitam para crescer e funcionar,
a água é o mais abundante e frequentemente o mais limitante. A diversidade e o tipo de vegetação em
todo o planeta dependem principalmente da disponibilidade de água, acima de qualquer outro fator
ambiental. É quantitativamente importante, tanto que constitui de 80-90% do peso fresco da maioria
das plantas herbáceas. Na tabela 1 se apresentam as percentagens de água em diversos órgãos de
algumas espécies de plantas:
Tabela 1. Concentração de água em partes de plantas.
Partes da planta Conteúdo de água (%) Referência
Raízes Cevada, porção apical 93.0 Kramer & Wiebe (1952)
Pinus taeda L., porção apical 90.2 Hodgson (1953)
Pinus taeda L., micorrizas 74.8 Hodgson (1953)
Cenoura, porção comestível 88.2 Chatfield and Adams (1940)
Girassol, média do sistema radicular inteiro 71.0 Wilson et al. (1953)

Caules Aspargo, ápice do caule 88.3


Girassol, caule inteiro (planta com sete dias 87.5 Daughters and Glenn (1946)
de crescimento) Wilson et al. (1953)
Pinus banksiana Lamb. 48.0-61.0 Raber (1937)
Pinus echinata Mill., floema 66.0 Huckenpahler (1936)
P. echinata Mill., madeira 50.0-60.0 Huckenpahler (1936)
P. taeda L., galhos 55.0-57.0 McDermott (1941)

Folhas Alface, folhas internas 94.8 Chatfield and Adams (1940)


Girassol, média de todas as folhas de uma 81.0 Wilson et al. (1953)
planta com sete dias de crescimento
Repolho maduro 86.0 Miller (1938)
Milho maduro 77.0 Miller (1938)
Frutos Tomate 94.1 Chatfield and Adams (1940)
Melancia 92.1 Chatfield and Adams (1940)
Morango 89.1 Daughters and Glenn (1946)
Maçã 84.0 Daughters and Glenn (1946)
Sementes Milho fresco, parte comestível 84.8 Daughters and Glenn (1946)
Milho seco 11.0 Chatfield and Adams (1940)
Cevada, sem casca 10.2 Chatfield and Adams (1940)
Amendoim, cru 5.1 Chatfield and Adams (1940)

211
Propriedades físico-químicas da água
A água consiste em um átomo de oxigênio ligado covalentemente a dois átomos de hidrogênio.
O átomo de oxigênio é eletricamente neutro, carrega uma carga negativa parcial e uma carga positiva
parcial correspondente que é compartilhada entre os dois átomos de hidrogênio. Essa distribuição de
elétrons assimétricos torna a água uma molécula polar. Essa polaridade permite separar íons para
moléculas como açúcares e proteínas
A extensa ligação de hidrogênio entre as moléculas de água resulta em água com alto calor
específico e alto calor latente de vaporização. Devido à sua estrutura altamente ordenada, a água
líquida também possui uma alta condutividade térmica. Isso significa que ele conduz rapidamente
o calor para longe do ponto de aplicação. A combinação de alto calor específico e condutividade
térmica permite que a água absorva e redistribua grandes quantidades de energia térmica sem grandes
aumentos correspondentes de temperatura, graças a isso, o calor das reações bioquímicas pode ser
rapidamente dissipado por toda a célula. Em comparação com outros líquidos, a água requer uma
entrada de calor relativamente grande para aumentar sua temperatura. Esta capacidade é importante
para as plantas, porque ajuda a amortecer as flutuações de temperatura. Isso se reflete em seu alto
ponto de ebulição, a grande quantidade de calor necessária para vaporizá-la e sua alta tensão
superficial.
Uma forte coesão entre as moléculas de água resulta em uma alta viscosidade e um alto calor
específico, o que quer dizer que a água precisa de uma alta quantidade de calor para elevar 1°C de
um grama da sua massa. A extensa ligação de hidrogênio na água dá uma propriedade conhecida
como coesão, à atração mútua entre as moléculas. Uma propriedade relacionada, chamada adesão, é
a atração de água para uma superfície sólida, como a parede celular. As moléculas de água são
altamente coesas. Uma consequência da coesão é que a água tem uma tensão superficial
excepcionalmente alta, que é a energia necessária para aumentar a área da superfície de uma interface
gás-líquido. A tensão superficial e a aderência nas superfícies evaporativas das folhas geram as forças
físicas que puxam a água através do sistema vascular da planta. Coesão, adesão e tensão superficial
dão origem a um fenômeno conhecido como capilaridade. Estas propriedades combinadas da água
ajudam a explicar porque a água sobe nos tubos capilares e são extremamente importantes na
manutenção da continuidade das colunas de água nas plantas de acordo com a Tabela 2.

212
Tabela 2. Propriedades da água comparadas a solventes.
Propriedade Água Metanol Dimetil éter
Fórmula H2O CH3OH (CH3)2O
Peso molecular 18 32 46
Densidade (kg L-1) 0.998 0.7914 0.713
Ponto de ebulição (K) 373 338 248
Volume molecular (nm3) 0.0299 0.0420 0.107
Volume de fusão (nm3) 0.0027 Negativo Negativo
Máxima densidade líquida (K) 277 Nenhum Nenhum
Calor específico (JK–1 g–1) 4.18 2.53 2.37
(JK–1mol–1) 75.2 81.0 109.0
Calor de vaporização (kJ g-1) 2.3 1.16 0.40
(kJ mol-1) 41.4 37.1 18.4
Tensão superficial (mN m-1) 72.8 22.6 16.4
Viscosidade (μPa s) 1002 550 233
Constante dielétrica 78.6 33.6 5.0
Momento dipolo (Cm x 1030) a 6.01 5.68 4.34
*Valores em 293K quando não indicado. a Em fase gasosa.

Movimentação da água
O fluxo constante de água a través das plantas é uma questão de grande significância para o
crescimento e sobrevivência dos vegetais. A água deve ser absorvida pelas raízes e transportada ao
longo do corpo da planta através do xilema. Desequilíbrios entre a absorção e o transporte de água e
a perda desta para a atmosfera podem causar déficits hídricos e o funcionamento ineficiente de
inúmeros processos metabólicos. Portanto, estabilizar a absorção, o transporte e a perda de água
representa um importante desafio para as plantas.
As células vegetais têm paredes celulares, as quais tem um grande impacto nas relações
hídricas da planta. Essas paredes celulares permitem com que as células desenvolvam enormes
pressões hidrostáticas internas denominadas, pressão de turgor. Esta pressão é essencial para
processos tais como expansão celular, abertura estomática, transporte no floema e processos de
transporte transmembrana. Já as membranas de células vegetais são seletivamente permeáveis. A
difusão da água ocorre diretamente através da bicamada lipídica é facilitada pelas aquaporinas, que
são proteínas de membrana integrais as quais formam canais seletivos de água através da membrana.

Potencial hídrico
As plantas precisam de uma entrada de energia constante para manter e reparar suas estruturas
bem como para crescer e se reproduzir. O potencial químico é uma expressão quantitativa da energia
livre associada a uma substância. O potencial químico da água representa a energia livre associada à
água. Esta flui das regiões de maior potencial químico para aquelas de menor potencial químico.
Entretanto, começou-se a perceber que o movimento da água nas plantas não pode ser explicado em
termos de gradientes de pressão osmótica, mas sim em termos do que é agora denominado como
213
potencial hídrico. Os principais fatores que influenciam o potencial hídrico das plantas são
concentração, pressão e gravidade. O potencial hídrico é simbolizado por Ψw (a letra grega psi), e
o potencial hídrico das soluções pode ser dissecado em componentes individuais, geralmente escritos
como a seguinte soma:

Ψw = Ψs + Ψp + Ψg

Os termos Ψs e Ψp e Ψg denotam os efeitos dos solutos, pressão e gravidade, respectivamente,


na energia livre da água. O estado de referência mais usado para definir o potencial da água é a água
pura à temperatura ambiente e à pressão atmosférico padrão. A terminologia Ψs é chamada de
potencial de soluto ou potencial osmótico e representa o efeito de solutos dissolvidos no potencial
da água. Os solutos reduzem a energia livre da água diluindo a água e o seu valor é negativo ou
máximo zero. O sinal de menos indica que os solutos dissolvidos reduzem o potencial de água de
uma solução em relação ao estado de referência da água pura.
O termo Ψp é chamado de pressão hidrostática de uma solução. Pressões positivas aumentam o
potencial da água e pressões negativas reduzem esse potencial. A pressão hidrostática positiva dentro
das células é dita como pressão de turgor. A pressão hidrostática negativa (tensão) se desenvolve no
xilema e nas paredes entre as células. A gravidade faz com que a água se mova para baixo, a menos
que a força da gravidade seja oposta por uma força igual e oposta. O termo Ψg depende da altura da
água acima da água do estado de referência. O componente gravitacional (Ψg) do potencial da água
é geralmente omitido em considerações de transporte de água no nível da célula. Assim, nestes casos,
a equação pode ser simplificada da seguinte forma:

Ψw = Ψs + Ψp

Células vegetais normalmente têm potenciais de água ≤ 0 MPa. Um valor negativo indica que
a energia livre da água dentro da célula é menor que a da água pura.

Do solo ás células
O teor de água e a taxa de movimentação da água nos solos dependem em grande parte do
tipo de solo e da estrutura do solo. Assim como o potencial hídrico das células vegetais, existe o
potencial hídrico e osmótico nos solos e o potencial gravitacional. A diminuição do potencial hídrico
no solo e/ou aumento do potencial osmótico neste, tem consequências diretas na planta.
A parte da planta em contato íntimo com o solo é a raiz. As raízes absorvem a água como ajuda de
estruturas modificadas da própria raiz, conhecidas popularmente como radiculares, as quais são
excrescências filamentosas das células epidérmicas da raiz que aumentam a área superficial da raiz,

214
proporcionando maior capacidade de absorção de íons e água.
Desde a epiderme até a endoderme da raiz, existem três caminhos pelos quais a água pode fluir:
o apoplasto, o simplasto e a via transmembrana.
• O apoplasto é o sistema contínuo de paredes celulares e espaços aéreos intercelulares. Nesse
caminho, a água se move sem atravessar nenhuma membrana, percorrendo o córtex da raiz.
• O simplasto consiste em toda a rede de citoplasma celular interconectada por plasmodesmas.
• A via transmembrana é a rota pela qual a água entra em uma célula de um lado, sai da célula
do outro lado, entra na próxima da série e assim por diante.
O sistema vascular da planta permite o transporte da água das raízes aos outros órgãos e de
sustâncias nutritivas por toda a planta. Esses tecidos vasculares incluem o xilema e o floema. O tecido
do xilema é responsável pelo transporte de água e minerais dissolvidos da raiz para o tronco para
órgãos aéreos. O floema, por outro lado, é responsável principalmente pela translocação de materiais
orgânicos, locais de síntese para locais de armazenamento ou de demanda metabólica. A entrada da
água na raiz e mostrada na Figura 1.

Figura 1. Rotas de absorção e transporte da água nas raízes.

Existem diversos fatores que estimulam com que a água seja absorvida e transportada. A
principal razão e o potencial hídrico reduzido no solo ou aquele que é provocado na própria planta,

215
por exemplo, pela evaporação da água nas células do mesófilo das folhas através dos poros
estomáticos. A transpiração estomática é responsável por 90 a 95% da perda de água das folhas.
Quase toda a água perdida das folhas é perdida pela difusão do vapor de água através dos minúsculos
poros estomacais, representados na Figura 2.

Figura 2. Imagens de microscopia eletrônica de varredura (MEV) e óptica de folhas da espécie Guzmania monostachia
(L.) Rusby ex Mez. Ao lado esquerdo destaca-se a superfície foliar vista em MEV com detalhes do estômato semi-aberto
e fechado. À direita observa-se o poro estomático aberto em um corte transversal a 10 µm de espessura.

A planta gasta energia para acumular solutos e manter a pressão de turgescência, investir no
crescimento de órgãos não fotossintéticos, como raízes, para aumentar a capacidade de absorção de
água ou construir condutos de xilema capazes de suportar grandes pressões negativas. Assim, as
respostas fisiológicas à disponibilidade de água refletem um balanço entre os benefícios acumulados
por serem capazes de realizar processos fisiológicos (por exemplo, crescimento) ao longo de uma
gama mais ampla de condições ambientais e os custos associados a essa capacidade como mostrado
no esquema da Figura 3.
O estresse hídrico tipicamente leva a um acúmulo de solutos no citoplasma e no vacúolo das
células vegetais, permitindo assim que as células mantenham a pressão de turgescência apesar do
baixo potencial hídrico. Alguns processos fisiológicos parecem ser influenciados diretamente pela
pressão do turgor.

216
Figura 3. Absorção e transporte da água nas raízes.

Déficit hídrico
A disponibilidade de água afeta o crescimento da planta, podendo perturbar diversos
processos fisiológicos. Por exemplo:
- Perda de turgor celular;
- Diminuição da taxa respiratória;
- Murcha;
- Fechamento de estômatos;
- Redução da fotossíntese;
- Produção de espécies reativas de oxigênio (ROS);
- Outros processos metabólicos.
As respostas das plantas às condições de mudança da água abrangem muitos aspectos do nível
molecular ao genético, processos bioquímicos e fisiológicos. As plantas podem perceber condições
de seca e responder apropriadamente reduzindo atividades metabólicas, crescimento e
desenvolvimento. Os mecanismos reguladores das plantas incluem, sensores de estresse, vias de
sinalização que compreendem uma rede de reações proteína-proteína, fatores de transcrição e
promotores. Além dos fatores de nível gênico já citados as plantas ainda aumentam os níveis de
hormônios tais como ABA, acumulam solutos compatíveis (trealose, glicina, betaína e prolina),
proteínas osmoprotetoras, regulação dos mecanismos antioxidantes e supressores de uso de energia.
Diversos são os fatores que influenciam na condição ou disponibilidade hídrica para os
vegetais. E consequentemente pode levar à diferentes níveis de crescimento e desenvolvimento de
217
uma planta. Uma das condições citadas na literatura como influenciadora ou que pode interagir com
a disponibilidade hídrica é a disponibilidade ou condição nutricional que uma foi ou é exposta. Cita-
se diversos elementos nutricionais como importantes no crescimento e desenvolvimento vegetal e a
sua interação com a condição hídrica na Tabela 3.

Tabela 3. Arroz em diferentes fontes de nitrogênio e fator hídrico.

Captação de água Transporte de seiva no xilema


Tratamentos
(g.gMF-1h-1) (mg.gMF-1h-1)

Amônio (NH4+) 1,93 ± 0,11 a 47,2 ± 8,3 a


Amônio (NH4+) + Déficit hídrico 1,33 ± 0,27 b 28,3 ± 6,4 b
Nitrato (NO3-) 1,30 ± 0,37 b 36,6 ± 2,8 ab
Nitrato (NO3-) + Déficit hídrico 0,93 ± 0,18 c 10,7 ± 3,6 c

A nutrição vegetal
O crescimento e desenvolvimento de uma planta decorrem de diversos fatores, dos quais já
mencionamos a água, também são importantes a luz, a temperatura, o ar e os nutrientes que são
elementos químicos, os quais as plantas geralmente obtêm na forma de íons (ânions ou cátions)
inorgânicos ou orgânicos, do meio em que se encontram. Lembrando que os elementos químicos
carregados negativamente (-) são conhecidos como ânions, enquanto aqueles que são carregados
positivamente (+) são conhecidos como cátions. A capacidade de carga que um elemento químico
leva consigo é essencial nos processos de absorção, transporte e metabolização pelas plantas. Alguns
nutrientes, por exemplo, o nitrogênio pode ser encontrado no ambiente na forma aniônica e catiônica,
nitrato (NO3-) e o amônio (NH4+). Vemos abaixo na Tabela 4 alguns dos nutrientes que as plantas
utilizam discriminados em ânions e cátions.
Os nutrientes são classificados ainda de acordo com a necessidade de uso pelas plantas, sendo
aqueles indispensáveis para o crescimento e desenvolvimento ditos como essenciais. Ao longo das
pesquisas em nutrição vegetal buscou-se e delimitaram-se critérios de essencialidade. Esses critérios
ainda são debatidos quanto em agrupar todos os nutrientes que são essenciais para as diversas espécies
vegetais. Entretanto os critérios adotados atualmente para determinar a essencialidade de um nutriente
são: 1° critério, agrupa os nutrientes necessários para que a planta complete o seu ciclo de vida; 2°
critério, o nutriente não pode ser substituído totalmente por outro sem comprometer o ciclo de vida
da planta e o 3° critério, todas as plantas precisam deste elemento em seu metabolismo.

218
Tabela 4. Íons negativos (ânions) e positivos (cátions).

Ânions Cátions
Nitrogênio Nitrogênio
Nitrito NO2- Amônio NH4+
Nitrato NO3- Potássio
Azoteto/Azida N3- Potássio K+
Carbono Cálcio
Carbonato CO32- Cálcio Ca2+
Oxalato C2O42- Magnésio
Carbeto/Metaneto C4- Magnésio Mg2+
Fósforo Ferro
Metafosfato PO3- Ferro Fe2+
Fosfito HPO32- Zinco
Ortofosfato PO43- Zinco Zn2+
Enxofre Cobalto
Sulfato SO42- Cobalto II Co2+
Sulfito SO32- Cobre
Tiossulfato S2O32- Cobre Cu+
Cloro Cobre II Cu2+
Clorato ClO3- Níquel
Cloreto Cl- Níquel II Ni2+
Clorito ClO2- Níquel III Ni3+
Manganês Manganês
Permaganato MnO4- Manganês II Mn2+
Manganato MnO42- Manganês IV Mn4+
Boro Molibdênio
Borato BO33- Molibdênio II Mo2+

Classifica-se os nutrientes ainda de acordo com a sua origem ambiental, elementos químicos
como o carbono (C), oxigênio (O) e hidrogênio (H) são provenientes basicamente do dióxido de
carbono (CO2) ou ainda da água (H2O). Outros nutrientes provenientes do substrato ou solo são ditos
como elementos químicos de origem mineral. Esses elementos minerais são divididos em dois
grandes grupos, de acordo com a necessidade de uso que as plantas realizam. Aqueles absorvidos,
transportados e metabolizados em maior quantidade são ditos como macronutrientes, enquanto os
nutrientes que são absorvidos, transportados e metabolizados em menor quantidade são os
micronutrientes. De acordo com a Tabela 5 vemos como fica esta classificação para os diferentes
nutrientes.
Os macronutrientes que são utilizados em maior quantidade possuem diversas funções para o
vegetal. O nitrogênio é um elemento base da estrutura das proteínas, pigmento fotossintético
(clorofila), nucleotídeos, lipídeos e outras funções de regulação no vegetal. O fósforo além da função
estrutural como o nitrogênio, também está ligado ao processo de transferência de energia (ATP e
outros) e regula a fosforilação e desfosforilação enzimática. O potássio está envolvido nos processos
de regulação osmótica, regulação do movimento estomático e outras funções celulares. O cálcio
relaciona-se com a estrutura da parede celular e atua como sinalizador celular. O magnésio é usado
219
na confecção de clorofilas e proteínas pelas plantas e também regula a ativação enzimática. O enxofre
compõe várias proteínas e em específico é o grupo funcional em enzimas e faz parte de outras
moléculas como aminoácidos e polissacarídeos sulfatados.

Tabela 5. Origem química e classificação dos nutrientes.


Classificação
Principal origem do nutriente (para planta) Elemento químico
(essencialidade)
Dióxido de carbono CO2 Carbono (C)
Oxigênio molecular O2 Oxigênio (O)
Água/Bicarbonato H2O / HCO3- Hidrogênio (H)
Nitrato / Amônio / Nitrogênio
NO3- / NH4+/ N2 Nitrogênio (N)
molecular
Fosfatos (Ortofosfato) PO43- Fósforo (P) Macronutrientes

Potássio K+ Potássio (K)


Cálcio Ca2+ Cálcio (Ca)
Magnésio Mg2+ Magnésio (Mg)
Sulfatos SO42- / SO2 Enxofre (S)
-
Clorato ClO3 Cloro (Cl)
Íons quelatos Mn2+ / Mn4+ Manganês (Mn)
Boratos BO33- Boro (B)
Íons quelatos Zn2+ Zinco (Zn)
2+
Micronutrientes
Íons quelatos Fe Ferro (Fe)
Íons quelatos Ni2+ / Ni3+ Níquel (Ni)
Íons quelatos Cu+ / Cu2+ Cobre (Cu)
Íons quelatos Mo2+/ Mo4+ Molibidênio (Mo)
Ácido monossilícico H4SiO4 Silício (Si)
Outros
Íons quelatos Co2+ Cobalto (Co)

Os nutrientes de maneira geral estão alocados no substrato como outras diversas fórmulas
químicas e alguns desses são produzidos a partir do intemperismo (desgaste ou degradação de rochas)
ao longo do tempo devido às condições ambientais. Formam-se então íons primários e secundários,
os quais podem ser absorvidos, transportados e metabolizados pelas plantas. Alguns exemplos de íons
comumente são encontrados na fração argilosa do substrato do tipo solo como observado na Tabela
6.

220
Tabela 6. Íons comumente dissolvidos na argila.
Mineral Fórmula química
Minerais primários
Calcita CaCO3
Gesso CaSO4 2H2O
Olivina (Mg, Fe)2 SiO4
Mica K2Al2O5 [Si2O5]3 Al4(OH)4
K2Al2O5 [Si2O5]3 (Mg, Fe)6(OH)4
Feldspato (Na, K) AlO2[SiO2]3
CaAl2O4 [SiO2]2
Zircão ZrSiO4
Rutilo TiO2
Epidoto Ca2(Al, Fe)3(OH)Si3O12
Turmalina NaMg3Al6B3Si6O27 (OH, F)4
Birnessita (Na, Ca)Mn7O14 2,8H2O
Minerais secundários (argilas silicatadas)
Esmectita Mx (Si, Al)8 (Al, Fe, Mg)4O20(OH)4
Vermiculita X= Cátion na intercamada
Clorita
Caolinita Si4Al4O10(OH)8
Alofana Si4Al4O12 · nH2O
Minerais secundários (óxidos)
Imogolita Si4Al4O10 · 5H2O
Gibbsita Al(OH)3
Goethita FeO(OH)
Hematita Fe2O3
Ferridrita Fe10O15 · 9H2O

Entretanto alguns nutrientes ficam mais aderidos à fração argilosa do que outros devido as
interações químicas que esses íons podem realizar com esta fração. Em condição de um substrato
ácido cátions ficam mais aderidos, enquanto os ânions podem ser mais lixiviados pela água da chuva,
e assim a disponibilidade de nutrientes aniônicos em alguns tipos de substratos pode ser reduzida. Em
contrapartida em substratos alcalinos (óxidos e hidróxidos metálicos) a disponibilidade de nutrientes
catiônicos que será reduzida. A interação dos ânions e cátions com o substrato chama-se de
Capacidade de Troca Catiônica (CTC) de acordo com a Figura 4.

Figura 4. Representação da interação dos nutrientes com um solo ácido e alcalino.

221
Em solos também se formam estruturas complexas com a argila, Fe, Al e húmus (tipo de solo
orgânico formado por decomposição acelerada). Nessa mistura argila-húmus as moléculas de húmus
se agrupam em torno das moléculas de argila e estes são envolvidos por uma camada de água que
dificulta as trocas dos íons aniônicos e catiônicos sejam lixiviados. Diz-se que essa mistura argila-
húmus é uma forma de cimento para o solo, formando agregados estáveis. Existem no solo complexos
solúveis e insolúveis em água, essa solubilidade é indispensável para que o nutriente seja carreado
através das raízes das plantas e transportado por meio dos vasos xilemáticos. O termo solubilidade
refere-se à dissolução de um soluto no solvente que geralmente é a água. Vários são os fatores que
influenciam na solubilidade de um íon, como a temperatura, a pressão, o tamanho molecular e a
polaridade (cargas). Exemplos, desses complexos solúveis e insolúveis podem ser vistos na Tabela
7 abaixo.
Tabela 7. Íons dissolvidos na água.

Compostos solúveis Exceções Compostos insolúveis Exceções

Sais de:
Sais de: Sais de: +
NH4 e cátions de
Na+, K+ e NH4+ CO32-, PO43- e C2O42-
metais alcalinos
Haletos: Haletos de:
Sulfetos
Sais de Cl-, BO- e I- Ag+, Hg22+ e Pb2+
Hidróxidos e óxidos
de:
Fluoretos de: Hidróxidos e óxidos
Fluoretos Ca2+, Ba2+, Sr2+ e os
Mg2+, Ca2+ e Ba2+ metálicos
cátions de metais
alcalinos
Sais de:
NO3 , ClO3-, ClO4-
-

Sulfatos de:
Sulfatos
Pb2+, Ca2+ e Ba2+

Ácidos inorgânicos

Apesar de toda explanação levantada sobre os diversos nutrientes até o presente momento,
sabe-se que os nutrientes classificados como macronutrientes são aqueles que na sua ausência ou
deficiência causam grande impacto no crescimento e desenvolvimento vegetal. Para que esses
macronutrientes sejam absorvidos, transportados e utilizados no metabolismo, as plantas utilizam
diversas estratégias. A principal e comumente estratégia usada para a absorção é feita por meio das
raízes, que realizam a absorção radicular de água e os macronutrientes minerais. Porém deve-se
ressaltar que existem outras maneiras de absorção de água e nutrientes, como exemplo, em bromélias
que esse processo ocorre por meio de estruturas epidérmicas modificadas (tricomas). Ou ainda plantas
que se associam a microrganismos que fixam o N2 atmosférico (micorrizas).

222
A absorção e transporte de água e nutrientes no sistema radicular podem ocorrer através da
via apoplástica, transmembrana e simplástica. A via apoplástica ocorre de forma passiva por meio
dos espaços contínuos e espaços intercelulares que ligam a epiderme até o córtex, onde estão os vasos
xilemáticos, nos quais a água e nutrientes são descarregados. A pectina contida nas paredes celulares
e nos poros das lamelas médias deixa que cátions passem e repele os ânions. Neste sentido ânions são
absorvidos e transportados por meio das vias transmembrana e simplástica. Na via transmembrana, a
água com os nutrientes se move através das membranas plasmáticas e permanece pouco tempo no
espaço da parede celular. E na via simplástica a água e nutrientes se movimentam entre as células
pelos plasmodesmas (poros), sem atravessar a membrana plasmática.
Alguns fatores afetam a disponibilidade, a absorção e transporte dos nutrientes, como por
exemplo, a aeração do solo, a temperatura, a concentração hidrogeniônica (pH), interações bióticas e
a disponibilidade hídrica. A aeração do solo é necessária, já que ocorrem trocas gasosas das raízes
com o ambiente, assim como alguns nutrientes como os macronutrientes nitrogenados que precisam
ser oxidados por bactérias aeróbias do solo antes da absorção. A temperatura é outro fator que é
necessário para que ocorram as reações químicas de maneira ideal (já que enzimas geralmente não
funcionam corretamente em temperaturas extremas) e a percolação de alguns íons seja facilitada ou
dificultada. A concentração hidrogeniônica (pH) varia de acordo com a disponibilidade de diferentes
nutrientes. Essa concentração refere-se ao grau de dissociação de H+ ou OH- em uma solução, sendo
demonstrada em uma escala que varia de 0 à 14, sendo 7 um intervalo dito neutro, abaixo deste é
ácido e acima é básico. Geralmente a maioria dos nutrientes está disponível no intervalo de 5,5 à 6,5
de pH. As interações bióticas com fungos ou bactérias geralmente otimizam a absorção dos nutrientes
em substratos que as plantas ocupam e que possuem certa carência nutricional. Um exemplo que são
as bactérias em raízes de leguminosas (micorrizas), fixando o nitrogênio atmosférico que as plantas
não conseguem fixar. Sobre o último fator que é disponibilidade hídrica, deve-se lembrar de que é na
água que os solutos são dissolvidos para que sejam transportados ao longo das raízes e vasos
xilemáticos e floemáticos. Entretanto água em excesso pode lixiviar nutrientes como o nitrato.
Já em condição de falta de água, ou seja, dito como em déficit hídrico as plantas enfrentam a
dificuldade de absorção e transporte dos nutrientes, afetando assim o crescimento e desenvolvimento
das plantas. Em paralelo ao metabolismo hídrico e nutricional as plantas apresentam o funcionamento
do metabolismo fotossintético. A fotossíntese também necessita de água para o seu funcionamento e
está pode apresentar-se nos diferentes vegetais em três tipos diferentes de fotossíntese. Esses tipos
fotossintéticos são o Ciclo C3, o Mecanismo C4 e o Mecanismo CAM. Na fotossíntese C3 as plantas
fixam e assimilam o CO2 durante o dia, na fotossíntese C4 as plantas possuem duas camadas de células
e duas enzimas para captação e assimilação do CO2, e em plantas CAM a captação do CO2 ocorre

223
durante a noite quando os parâmetros relacionados à economia de água são favorecidos, como
menores temperaturas e maior humidade ambiental. As plantas que realizam a fotossíntese C4 e CAM
que são mecanismos concentradores de CO2, também são eficientes no uso da água quando se
compara essas plantas com plantas que realizam o mecanismo fotossintético C3.
As plantas podem possuir limitação de nutrientes importantes, tais como o nitrogênio. Um
macronutriente constituinte das proteínas e o pigmento das clorofilas que, em plantas C4 e CAM, é
menos necessário para a constituição de enzimas da fotossíntese (como a RUBISCO) do que em
plantas com o mecanismo C3.
O investimento de nitrogênio entre plantas C4 e CAM com relação às plantas C3 é menor, fato que
torna as plantas C4 e CAM, além de concentradores de CO2, mais eficientes em crescer e se
desenvolver em solos pobres em nitrogênio.
A interação da condição nutricional e hídrica ainda é muito estudada, já que previsões das
condições ambientais para o futuro apontam maiores períodos de indisponibilidade hídrica e ainda
condições adversas de substratos (solos). O conteúdo atual na área destas pesquisas ainda é insipiente
devido ás dificuldades em isolar ou interpretar as respostas que são provenientes da condição hídrica
e nutricional em conjunto. Porém sabe-se que essas duas condições são essenciais ao crescimento e
desenvolvimento vegetal e em conjunto podem alterar significativamente os vegetais.

Referências

Bartels, D.; Sunkar, R. 2005. Drought and salt tolerance in plants. Critical Reviews in Plants
Sciences., Vol. 24, n. 01, p. 23-58.
Boyer, J. 1971. Propriedades dos solos e fertilidade. Universidade Federal da Bahia.
Buchanan, B.B.; Gruissen, W.; Jones, R.L. 2015. Biochemistry and molecular biology of plants.
2. ed. American Society of Plants Biologistis.
Eisenberg, D.; Kauzmann, W.1969. The structure and properties of water, Oxford University
Press.
Epstein, E. & Bloom, A.J. 2006. Nutrição Mineral de Plantas: Princípios e Perspectivas. 2. ed.
Trad. Editora Planta.
Kramer, P. J.; Boyer, J. S. 1995. Water relations of plants and soils. Academic press.
Kerbauy, G.B. 2008. Fisiologia vegetal. 2. ed. Guanabara Koogan.
Larcher, W. 2004. Ecofisiologia vegetal. 3. ed. Rima.
Li,Y. et al. 2009. Ammonium enhances the tolerance of rice seedlings (Oryza sativa L.) to drought
condition. Agr. Water Manage. v.96, p.1746-1750.
Marschner, P. 2012. Mineral Nutrition of Higher Plant. 3. ed. Academic Press.
Nehmi, V. A. 1997. Química: Volume único. Ática, 5 ed., p. 10.
224
Raven, P.H; Eichhorn, S.E; Evert, R.F. 2014. Biologia vegetal. 8. ed. Guanabara
Koogan.
Silva, L. A.; Martins, C. R.; De Andrade, J. B. 2004. Por que todos os nitratos são solúveis? Química
Nova, Vol. 27, n 06, p. 1016-1020.
Taiz, L.; Zeiger, E. 2013. Fisiologia Vegetal. 5. ed. Artmed.

225
CAPÍTULO 18

Reações luminosas da fotossíntese: produzindo NADPH e eletricidade.


Filipe Christian Pikart (Universidade de São Paulo)

A fotossíntese é um processo bioquímico no qual esqueletos carbônicos são produzidos


utilizando dióxido de carbono (CO2) e água, juntamente com a energia proveniente da radiação
solar. Organismos fotossintetizantes são todos aqueles capazes de realizar esse processo e são
também conhecidos como organismos autotróficos, apresentando importantíssimo papel na cadeia
trófica, justamente por possuírem a capacidade de incorporar a energia luminosa e o CO2. A maioria
das plantas e algas são capazes de realizar fotossíntese, salvo casos de parasitismo encontrados em
ambos os grupos, sendo um processo amplamente distribuído nos ecossistemas. Além da
importância como base da cadeia trófica, os organismos fotossintetizantes também são responsáveis
pela adição de oxigênio (O2) à atmosfera, com destaque para as algas, que contribuem com
aproximadamente 70% do total do O2 presente na atmosfera.
As reações de incorporação do CO2 e produção de O2 ocorrem nos cloroplastos, organelas
compostas por um conjunto de membranas e complexos pigmentos-proteicos, especializadas em
desempenhar a fotossíntese, um processo classicamente dividido em duas etapas conhecidas como
a etapa fotoquímica e a etapa bioquímica (Fig. 1). Essas duas etapas ocorrem em diferentes regiões
do cloroplasto, a primeira ocorre nos tilacoides, nome dado ao extenso sistema interno de
membranas do cloroplasto, e é responsável pela produção de NADPH e ATP a partir da absorção
da energia proveniente da radiação luminosa. Nessa etapa também ocorre a formação do O2,
mencionado anteriormente. Já a segunda etapa ocorre nos espaços internos da organela fora das
membranas do tilacoide, denominado de estroma. Nessa etapa ocorre a fixação do carbono
proveniente do CO2 com o consumo de NADPH, resultando na produção de um intermediário à
formação de carboidratos, o 3-fosfoglicerato. Nesse processo de formação de carboidratos serão
consumidos NADPH e ATP, com o envolvimento de outras enzimas, com uma consequente
formação de NADP+ e ADP+Pi, que poderão ser reduzidos novamente através do transporte de
elétrons pelo tilacoide. Dessa forma, é possível observar que uma etapa é dependente da outra e
que ambas apresentam fundamental importância para o metabolismo fotossintético, porém nesse
capítulo será dada maior atenção para as reações envolvidas na etapa fotoquímica da fotossíntese
também conhecidas como reações luminosas.

226
Figura 1. Representação das duas etapas que compõe a fotossíntese e sua interconexão e alocação em um cloroplasto. A
etapa fotoquímica, na qual ocorrem as reações luminosas, se dá no tilacoide com a absorção da energia luminosa e
produção de oxigênio (O2), NADPH e ATP. Já na etapa bioquímica, que ocorre no estroma, ocorre a fixação do dióxido
de carbono (CO2), produzindo carboidratos, NADP + e ADP+Pi. As moléculas de NADP+ e ADP poderão ser novamente
reduzidas na etapa fotoquímica, mantendo o ciclo e conexão entre as duas fases.

O que move as reações luminosas é justamente a luz, uma radiação eletromagnética que
possui características físicas particulares. As ondas eletromagnéticas são compostas por uma onda
elétrica e outra magnética com um deslocamento perpendicular entre si pelo espaço, carregando
pacotes de energia, denominados fótons. Uma fonte luminosa, como o sol, pode emitir ondas
eletromagnéticas de comprimentos de onda diferentes, resultando em uma quantidade diferente de
energia carregada por essas ondas de diferentes comprimentos. Ondas com comprimento menor
irão apresentar uma frequência maior, ou seja, em um mesmo intervalo de distância de
deslocamento essa onda se repetirá mais vezes, resultando em uma maior quantidade de energia
carregada. O inverso também é verdadeiro, onde comprimentos de onda maiores apresentarão
menor quantidade de energia.
A absorção da energia proveniente da radiação eletromagnética se dá através de uma estrutura
denominada de complexo antena, composta por pigmentos como clorofilas e carotenoides, e
também por proteínas. Durante a evolução dos organismos fotossintetizantes, foram selecionados
pigmentos capazes de absorver energia em diferentes comprimentos de onda, possibilitando uma
maior cobertura na absorção de energia proveniente da radiação eletromagnética emitida pelo sol
e, também, possibilitando a ocupação de diversos ambientes por esses organismos. Na Figura 2 é
possível observar os espectros de absorção dos pigmentos clorofila a, clorofila b, carotenoides,

227
ficoeritrina e ficocianina.

Clorofila b

Clorofila a
Carotenoides
Absorbância

Ficoeritrina Ficocianina

Comprimento de onda (nm)


Figura 2. Representação do espectro de absorção da radiação eletromagnética nos diferentes comprimentos de onda no
espectro da luz visível (400 a 700 nm) dos pigmentos clorofila a, clorofila b, carotenoides, ficoeritrina e focianina
presentes em diferentes organismos fotossintetizantes como plantas, algas, cianobactérias verdes e cianobactérias
vermelhas.

Em geral, na estrutura do complexo antena das plantas são encontrados, como pigmentos
associados à absorção de energia, principalmente as clorofilas a e b e os carotenoides. Esse conjunto
de pigmentos possibilita a absorção de energia em comprimentos de onda mais energéticos (entre
400 e 500 nm), geralmente disponíveis nos locais onde esses organismos são encontrados e ainda
com uma baixa sobreposição no espectro de absorção. Entre os vegetais, por exemplo, pode ocorrer
uma diferenciação entre as proporções de cada pigmento, variando de acordo com a abundância
dos comprimentos de onda disponíveis no habitat de cada planta. Plantas que habitam ambientes
de menor disponibilidade de luz geralmente apresentam maior quantidade de clorofila b em relação
a plantas em pleno sol, já que o ambiente de sub-bosque tem maior disponibilidade de
comprimentos de onda maiores, absorvidos pela clorofila b e uma redução na disponibilidade de
comprimentos de onda menores, absorvidos pela clorofila a.
Outros exemplos de pigmentos associados à absorção da energia proveniente da radiação
eletromagnética são as ficocianinas e as ficoeritrinas. As ficocianinas podem ser encontradas em
cianobactérias verdes, como por exemplo, em espécies do gênero Synechocystis Sauvageau. Já as
ficoeritrinas podem ser encontradas como constituintes do complexo antena de cianobactérias
228
vermelhas, como espécies do gênero Synechococcus Nägeli. Esses pigmentos permitem a absorção
de energia em comprimentos de onda maiores, o que está muito associado com o ambiente que
essas espécies ocupam, já que no interior de corpos d’água ocorre a redução na disponibilidade de
alguns comprimentos de onda, como pode ser visto na Figura 3.

Comprimento de onda (nm)


400 500 600 700
Profundidade (m)

Figura 3. Representação da disponibilidade nos comprimentos de onda na faixa do visível (400 a 700 nm) conforme o
aumento na profundidade em corpos d’água.

Uma vez a energia absorvida pelos pigmentos, ocorre a excitação dessas moléculas, tornando-
as carregadas energeticamente. Como esses pigmentos não possuem a capacidade de armazenar
essa energia, ela precisa ser transferida para outras moléculas, através de um processo conhecido
como ressonância indutiva, ou será perdida na forma de fluorescência e/ou calor. A ressonância é
um processo físico pelo qual um pigmento consegue transferir energia para outro através da
vibração das moléculas em uma determinada frequência. Essa transferência se dará entre os
pigmentos até alcançar um complexo pigmento-proteico conhecido como centro de reação,
formando uma espécie de funil, concentrando a energia em um determinado ponto (Fig. 4). As
proteínas, nessa estrutura, compõem o centro de reação, local onde a energia transferida levará a
excitação de elétrons, dando inicio a cadeia de transporte de elétrons. Vale ressaltar que com a
transferência por ressonância ocorre perda de energia na forma de calor, diminuindo o conteúdo

229
energético na passagem de um pigmento para outro. Dessa forma, ocorrem níveis decrescentes de
energia do exterior do complexo antena até o centro de reação, mantendo uma tendência de
transferência de energia em um único sentido. As proteínas que fazem parte do complexo antena
são essências nesse processo de captação da radiação eletromagnética por terem o papel de
organizar os pigmentos de forma a facilitar a transferência de energia entre as moléculas mantendo
a disposição destas na forma de funil.

Complexo antena

Clo a-*
Clo a- Centro de reação
Clo a+
H2O
e-
H++O2
Figura 4. Representação do complexo antena, que pode ser constituído por diversos tipos de pigmentos com diferentes
espectros de absorção da energia da radiação luminosa, e a transferência dessa energia absorvida entre os pigmentos,
através da ressonância, até alcançar o centro de reação. No centro de reação, a molécula de clorofila a reduzida (Clo a-)
absorve essa energia, passando a um estado excitado (Clo -*), sendo logo em seguida oxidada (Clo a+), doando elétrons
para a cadeia de transporte de elétrons. Os elétrons poderão ser repostos pela oxidação da água, levando a formação de
H+ e O2.

A importância da existência do complexo antena se faz evidente a partir do momento em que


se pensa a existência de um centro de reação sem essa estrutura. A eficiência na captura de luz por

230
essa estrutura diminuiria drasticamente, ficando ociosa a maior parte do tempo já que a
concentração de fótons na atmosfera não é tão grande assim, mesmo em um dia ensolarado.
Pensando assim, essa estrutura é ainda mais essencial à viabilidade dos organismos
fotossintetizantes em ambientes de baixa incidência de radiação solar.
Uma vez que a energia chega até o centro de reação, ocorre a excitação dessa clorofila com
uma consequente perda de elétron, dando início a cadeia de transporte de elétrons ao longo da
membrana do tilacoide, envolvendo uma série de proteínas. Esse processo nada mais é do que uma
sucessiva sequência de reduções e oxidações iniciada no centro de reação e tendo como aceptor
final de elétrons o NADP+, resultando na formação de NADPH. De forma geral, os organismos
fotossintetizantes apresentam dois fotossistemas inseridos nessa cadeia de transporte, sendo cada
fotossistema composto pelo centro de reação e o complexo antena (Fig. 5).

Figura 5. Representação da dupla membrana do tilacoide onde estão inseridos os dois fotossistemas (PSI e PSII)
recebendo energia proveniente da radiação eletromagnética. A absorção da energia leva ao transporte de elétrons (e -)
através da membrana do tilacoide, que é reposto pela oxidação da água no PSII e que leva a formação de NADPH ao final
da cadeia de transporte de elétrons. Associado ao transporte de elétrons ocorre o transporte de prótons (H +) através da
membrana, gerando um potencial eletroquímico que será utilizado pela proteína ATPase para a formação de ATP.

O fotossistema II está alocado no início dessa cadeia de transporte e associado a ele está uma
estrutura responsável pela oxidação da água, responsável pela reposição de elétrons no centro de
reação e com a consequente liberação de O2, importante componente da nossa atmosfera. Além
desses produtos, o transporte de elétrons ainda produz ATP, resultado do potencial eletroquímico

231
transmembrana formado pelo transporte de prótons H+ de um lado do tilacoide para o outro,
associado ao transporte de elétrons. Dessa forma, a etapa fotoquímica da fotossíntese se destaca por
ser um mecanismo complexo responsável por absorver a energia luminosa e produzir ATP e
principalmente NADPH, uma molécula com poder redutor que poderá ser utilizada tanto na etapa
bioquímica da fotossíntese para a produção de carboidratos como, por exemplo, para a fixação de
nitrogênio e enxofre em outras vias metabólicas.
Os organismos fotossintetizantes são encontrados como à base da produtividade agrícola,
fornecendo produtos, tanto para a alimentação humana, como para a alimentação de animais.
Entretanto, são também importantes para a produção de biocombustíveis, fármacos, cosméticos,
biorremediação e até para a produção de energia. Nos últimos anos, pesquisas científicas têm feito
progresso na elucidação dos processos envolvidos na captação da energia pelos organismos
fotossintetizantes com o objetivo de aplicações biotecnológicas para a produção de energia elétrica.
Dessa forma, têm sido desenvolvidos os sistemas biofotovoltáicos que são baseados na utilização
de organismos fotossintetizantes, como microalgas e cianobactérias, ou até mesmo na utilização de
componentes subcelulares desses organismos, como tilacoides ou até mesmo proteínas do
complexo antena, para a produção de corrente elétrica.
Nos sistemas biofotovoltáicos os elétrons excitados no fotossistema II pela absorção da
energia luminosa são transferidos para fora do organismo, devido a uma atividade exoeletrogênica,
e direcionados para um eletrodo, denominado de cátodo. Assim, os elétrons partem de um eletrodo
(ânodo) para outro eletrodo (cátodo), gerando uma corrente elétrica. Um exemplo de organismo
utilizado em um sistema biofotovoltáico é a cianobactéria Synechocystis sp. PCC6803, por ser um
organismo de rápido crescimento e por apresentar facilidade em produzir mutantes. Devido,
justamente, há uma mutação na cadeia de transporte de elétrons através da membrana do tilacóide,
tem-se como resultado a atividade exoeletrogênica necessária ao funcionamento do sistema. Na
Figura 6 é possível observar a representação de um sistema biofotovoltáico onde as células de
Synechocystis estão recebendo energia da radiação eletromagnética que levará a atividade
exoeletrogênica, ou seja, a perda de elétrons para o meio. Para facilitar a transferência dos elétrons
é adicionado a esse meio K3[Fe(CN)6] (hexacianoferrato III de potássio), por ser uma substância
reduzida e oxidada facilmente. Dessa forma, o K3[Fe(CN)6] possui a função de transferir os elétrons
das células para o ânodo, que por sua vez irá doar elétrons para o cátodo, através de uma ligação
externa, ou seja, sem passar pela solução que contém as células, gerando uma corrente elétrica. No
cátodo, os elétrons serão utilizados para recompor moléculas de água (H2O), utilizando O2 e prótons
H+, que foram produzidos devido à oxidação da H2O no fotossistema II das cianobactérias.
Mantendo assim, o ciclo de funcionamento entre os dois eletrodos.

232
Muitos avanços têm sido feitos na aplicação de organismos vivos à produção de energia,
porém muitos esforços ainda precisam ser feitos para a obtenção de um sistema de produção em
larga escala eficiente. Este é somente um exemplo da aplicação de sistemas biológicos na obtenção
de energia através da radiação eletromagnética, evidenciando o potencial para produzir energia
limpa através dos organismos fotossintetizantes. Entretanto, esses avanços somente são possíveis
devido aos estudos com o objetivo de elucidar os processos envolvidos na absorção e uso da energia
por esses organismos, indicando a necessidade e importância das pesquisas científicas para o
avanço do bem estar da sociedade.

Cátodo

H++O2 H2O

e-

H+ H++O2 H2O
e-

K3[Fe(CN)6]

Ânodo
Figura 6. Representação de um sistema biofotovoltáico utilizando Synechocystis sp. PCC6803 como sistema biológico
responsável por absorver a energia proveniente da radiação luminosa, levando a liberação de elétrons devido à atividade
exoeletrogênica. Os elétrons são transferidos ao ânodo através do K 3[Fe(CN)6] (hexacianoferrato III de potássio) e,
posteriormente, ao cátodo, resultando em uma corrente elétrica. No cátodo, ocorre a formação de água, utilizando os
elétrons doados pelo sistema biológico. O sistema biofotovoltáico é divido em duas partes através de uma membrana
seletiva, permitindo somente a passagem dos prótons H+ da região do ânodo para a região do cátodo.

233
Referências
Croce, R. & Amerongen, H. 2014. Natural strategies for photosynthetic light harvesting. Nature
Chemical Biology 10: 492-501.
Kadi, L.S.; Bombelli, P.; Lea-Smith, D.J.; Call, T.; Aro, E.; Müller, T.; Howe, C.J. & Knowles, T.P.J.
2018. Enhancing power density of biophotovoltaics by decoupling storage and power delivery.
Nature energy 3: 75-81.
McCormick, A.J.; Bombelli, P.; Bradley, R.W.; Thorne, R.; Wenzel, T. & Howe, C.J. 2015.
Biophotovoltaics: oxygenic photosynthetic organisms in the world of bioelectrochemical
systems. Energy & Environmental Science 8: 1092-1109.

234
CAPÍTULO 19

Estresse hídrico em plantas: aspectos morfofisiológicos, adaptações e


mecanismos de resposta
Priscila Pires Bittencourt (Universidade de São Paulo)
Leyde Nayane Nunes dos Santos Silva (Universidade de São Paulo)

Introdução
Diversos fatores ambientais como temperatura, luminosidade, disponibilidade de CO2 e O2,
salinidade, disponibilidade hídrica, influenciam no desenvolvimento de uma planta, principalmente
por ser um organismo de “estilo de vida séssil”. Esses fatores, contribuem para a distribuição
geográfica, o crescimento e a produtividade. Dessa forma, qualquer alteração negativa na fisiologia
de uma planta, devido à influência de um fator externo que altera o seu equilíbrio, pode ser
estabelecido como estresse.
Entre os fatores ambientais, a água é o recurso mais limitante e compõe a maior proporção do
volume celular nas plantas, além de representar um fator fundamental na produção vegetal. A seca é
um termo meteorológico caracterizado pela precipitação abaixo do normal durante um longo período.
Uma diminuição da disponibilidade hídrica tem um efeito deletério no crescimento e
desenvolvimento, influenciando no ciclo de vida da planta, assim, os efeitos da seca são evidentes em
todos os estágios fenológicos do crescimento das plantas.
A quantidade de água disponível para as plantas é limitante quando se refere a localização das
plantas pelo globo terrestre e é utilizada na classificação delas em grupos de acordo com os ambientes
em que são encontradas, e cada grupo é caracterizado por uma combinação de adaptações estruturais
ao seu ambiente. Segundo Warming, as plantas estão divididas em quatro grandes grupos: hidrófitas,
ou plantas que crescem em água ou lugares molhados; halófitas, ou plantas que crescem em solo
salino ou alcalino; xerófitas, ou plantas que crescem em habitats secos; e mesófitas, ou plantas que
crescem em locais de umidade média, tais como florestas e pradarias comuns.
Neste tópico, abordaremos as características morfo-anatômicas das folhas de espécies
vegetais em resposta às condições de estresse hídrico. As plantas xerófitas apresentam características
xeromórficas para reduzir a transpiração por vários meios, incluindo a queda, bem como a diminuição
do número de folhas, o tamanho e a ramificação.
O escleromorfismo é também considerado como uma adaptação à seca: folhas duras não
sofrem danos permanentes devido à murcha e podem ser totalmente recuperadas quando as condições
favoráveis são restauradas. Geralmente as folhas apresentam mesofilo compacto (Fig. 1A), com
235
espaços celulares reduzidos, células diminutas, de paredes espessadas, e uma rede de nervura mais
compacta, cutícula espessa (Fig. 1B), presença de camadas adicionais de parênquima paliçádico,
diminuição no tamanho dos estômatos, aumento na densidade estomática, presença de cripta
estomática (Fig. 1C), camada epidérmica multisseriada, e especialização quanto à distribuição dos
tecidos parenquimáticos no mesofilo, como por exemplo, o tipo isobilateral (Fig. 1D), que otimiza a
interceptação de luz nas primeiras horas da manhã e no fim da tarde. Esse tipo de mesofilo contém
em ambas as superfícies epidérmicas, parênquima do tipo paliçádico adjacente à epiderme. A
espessura do mesofilo ainda pode contribuir no aumento da capacidade fotossintética se vier
acompanhada pelo aumento do número de cloroplastos próximos à região onde estão os espaços
intercelulares.

Figura 10. Cortes transversais em folhas. A. Secção natural (sem coloração) de Nerium oleander L. mesofilo compacto,
epiderme com mais de uma camada (setas) e parênquima paliçádico com coloração esverdeada devido a presença dos
cloroplastos. B. Secção com reação ao vermelho de rutênio (reage com a pectina das paredes celulares) em Niedenzuella
multiglandulosa W. Anderson. Observe a parede mais externa e cutícula das células na superfície adaxial espessa (seta).
C. Cripta estomática em Nerium oleander L., note a quantidade de tricomas e os estômatos (setas) nas depressões da
epiderme. D. Mesofilo isobilateral em Byrsonima verbascifolia (L) DC. Barra: A e D, 100 µm; B e C, 50 µm.

236
Podemos observar em plantas que apresentam o Metabolismo Ácido das Crassuláceas, muitas
adaptações às condições ambientais relacionadas ao estresse hídrico. Estas plantas podem apresentar
folhas modificadas em espinhos (Fig. 2A), caules fotossintetizantes, parênquima aquífero (Fig. 2B),
onde podem armazenar a água que será usada durante o período de escassez de água. Além disso,
plantas CAM destacam-se por apresentar comportamento estomático antagônico as plantas C4/C3.
Sendo que seus estômatos ficam fechados durante o dia e abertos durante a noite, onde as
temperaturas são mais amenas. Essas adaptações anatômicas e temporais permitem otimização no uso
da água e dessa forma diminuindo a transpiração, aumentando a eficiência no uso da água. Eficiência
no uso da água (WUE) é definida pela razão entre a taxa fotossintética líquida e a taxa de transpiração,
plantas que apresentam maior WUE apresentam maior economia no uso da água e maior resistência
a seca.

Figura 11. Adaptações em algumas crassuláceas. A. Folhas modificadas em espinho. B. Parênquima aquífero em
Epiphyllum phyllanthoides (DC) Sweet. Barra: 200 µm.

Como visto anteriormente, algumas plantas apresentam adaptações para um ambiente com
condições abióticas extremas, em condições de seca severa e altas temperaturas. No entanto, em
outros casos essas condições causam um desequilíbrio, resultando em estresse ambiental para outros
grupos de plantas. Dessa forma, plantas apresentam diferentes mecanismos de respostas à seca
dependem das características da espécie, da intensidade e duração dos eventos de seca. Plantas com
mecanismo de escape utilizam o máximo de recurso disponível e podem completar o ciclo de vida
antes que o estresse severo seja estabelecido, apresentando alta taxa de crescimento e trocas gasosas.
Em grupos de evitação a seca há otimização de processos de absorção e retenção de água. Além disso,
plantas tolerantes à seca apresentam capacidade de suportar déficit hídrico com baixo potencial de
água tecidual, regulando vários processos metabólicos e ajustes morfológicos como fechamento
estomático rápido, aumento do o sistema radicular e maior capacidade de absorção de água, mudanças

237
orientação das folhas, redução da absorção de radiação e redução da superfície evaporativa (área
foliar).
Inicialmente as plantas fecham parcialmente os estômatos, reduzindo a perda de água e
simultaneamente diminuição do influxo de CO2, influenciando diretamente a capacidade
fotossintética (diminuição na taxa de transpiração taxa de fotossíntese). Redução da área foliar e o
fechamento estomático afetam a atividade das enzimas de carboxilação e síntese de ATP, danos no
aparato fotossintético. Quando o período de seca é prolongado, observa-se também uma redução no
potencial hídrico e no turgor das plantas, alguns osmólitos [pequenas moléculas orgânicas que foram
selecionadas para contrabalançar estresses ambientais em organismos vivos] começam a se acumular,
mantendo a pressão da turgescência, diminuição na síntese e atividade de enzimas essenciais e
pigmentos fotossintéticos, fotorrespiração, variações de inúmeras enzimas, genes de transdução do
sinal de estresse, transcrição e regulação de proteínas funcionais contribuem para o controle
molecular da resistência à seca (Fig. 3). A seca afeta não somente as reações, mas a eficiência das
reações de assimilação, afetando a fotossíntese e seus produtos, consequentemente a produção
vegetal.

Figura 3. A fotossíntese é afetada principalmente pela seca. Inicialmente, ocorre fechamento estomático, assim
diminuindo a perda de água via transpiração, o que diminui o influxo de CO 2 afetando diretamente a carboxilação,
promovendo a fotorrespiração. Além disso, a seca afeta também a produção de ROS e a defesa antioxidante, provocando
consequente acúmulo de espécies reativas de oxigênio, as quais influenciam na demanda oxidativa, danos celulares,
síntese de ATP e consequentemente, a fotossíntese. A diminuição na expressão e atividade de enzimas como ribulose-
1,5-bisfosfato carboxilase/oxigenase (Rubisco), fosfoenolpiruvato carboxilase (PEPCase), enzima NAD(P)-málica
(NAD(P)-ME) e piruvato ortofosfato dikinase (PPDK) também afetam a fotossíntese.

238
No geral, nos eventos de seca há uma mudança no potencial hídrico do solo e
consequentemente diminuição no potencial hídrico da planta e afeta vários processos. Assim, a
resposta das plantas ao déficit hídrico é um fator determinante na manutenção do equilíbrio ao longo
do continuum solo-planta-atmosfera e é marcado por uma série de modificações. Nos próximos
tópicos, vamos nos concentrar em como o estresse hídrico afeta os fatores morfológicos, estruturais,
fisiológicos, bioquímicos e moleculares.

Adaptações Morfológicas
Plasticidade fenotípica é definida como a capacidade que um genótipo tem em apresentar
diversos fenótipos de acordo com as condições ambientais, podendo resultar em mudanças
anatômicas levando as plantas a evitarem os efeitos da seca. Um exemplo importante é a capacidade
de alterar a forma da folha. Há ainda mudanças na área foliar, orientação dos ângulos de inclinação
das folhas e ramos, os tricomas e a cutícula.
A planta pode modificar sua organização na área foliar por meio da diminuição da divisão e
expansão das células foliares alterando a forma da folha, iniciando a senescência e a abscisão. A
orientação foliar também está relacionada à posição das folhas ao sol (Fig.4A). Para evitar o
superaquecimento quando submetida a déficit hídrico, a planta orienta-se se afastando do sol, por
meio do enrolamento da folha, o que é muito comum nas gramíneas.
Há ainda os tricomas (Fig. 4B) desempenhando como uma de suas funções a redução da
transpiração em condições de luz intensa, por meio da reflexão. A cutícula pode ainda, apresentar-se
espessa como uma resposta da planta para evitar a perda de água. Esta pode conter além de lipídios,
um depósito de cera na cutícula com variados tipos de arranjos e ornamentações (Fig.4C), refletindo
em um efeito positivo no uso eficiente da água.

Figura 4. Modificações na lâmina foliar. A. Disposição da filotaxia em uma melastomatácea. B. Tricomas na superfície
de Byrsonima correifolia A. Juss. C. Superfície epidérmica em Tetrapterys longibracteata A. Juss., visto em Microscopia
Eletrônica de Varredura, com ornamentação na cera. Barra 20µm.

Ajuste osmótico

239
O status hídrico é frequentemente descrito pelo potencial hídrico, potencial osmótico,
potencial de pressão tanto do solo quanto da planta. O deslocamento de água através do continuum
solo-planta-atmosfera quando há um decréscimo do potencial hídrico ao longo desse trajeto. No
entanto, durante a seca há uma diminuição desse potencial no solo e, consequentemente, nas plantas,
afetando esse continuum. Uma estratégia significativa para a tolerância à seca de plantas é o ajuste
osmótico, acumulando solutos orgânicos e inorgânicos e usados para baixar o ψ durante os períodos
de estresse. Alguns solutos são acumulados nos vacúolos, enquanto outros no citosol, mantendo um
equilíbrio do potencial hídrico, são chamados solutos compatíveis (açúcares solúveis, açúcares
álcoois como sorbitol, prolina, glicina) e não causam efeitos prejudiciais as membranas, enzimas.
Além de ajudar manter a pressão de turgor, esses solutos, protegem as plantas dos efeitos prejudiciais
de subprodutos tóxicos formados durante a seca.

Antioxidantes
A exposição a estresses abióticos, nesse caso dano da seca as plantas também está relacionado
ao acúmulo de oxigênio ativo nas plantas, as espécies reativas de oxigênio (EROs), [radicais livres
altamente reativos e instáveis, produzidos como subprodutos de processos metabólicos normais, p.e
respiração e fotossíntese], resultando em peroxidação da membrana e, consequentemente, leva a um
dano. As formas mais comuns encontradas são os radicais superóxido (O2–), hidroxila (OH–), radicais
hidroxila (O2-2), peróxido de hidrogênio (H2O2) e radical alcóxi (RO), estes podem reagir com
proteínas, lipídios e DNA, causando dano oxidativo e prejudicando as funções celulares. Em
condições de seca, consequente fechamento estomático e limitação do CO2 fixado, o elétron que seria
transferido para o NADP é direcionado para o O2 formando O2–, nos cloroplastos. Além disso, nos
peroxissomos, onde ocorrem reações de oxidação de substratos orgânicos, a formação de H2O2 via
fotorrespiração ocorre como subproduto da oxidação do glicolato.
Em resposta a seca, sistema de defesa antioxidante constitui componentes enzimáticos
(superóxido dismutase, catalase, peroxidase, ascorbato peroxidase e glutationa redutase) e não
enzimáticos (cisteína, ácido ascórbico e carotenoides) são produzidos para proteger do dano
oxidativo, neutralizando os EROs. O superóxido dismutase, peroxidase e catalase, desempenham
papel importante na eliminação dos radicais livres, evitando danos e protegendo as células. Vários
estudos têm demonstrados que as atividades dessas enzimas estão profundamente relacionadas à sua
resistência à seca. As plantas que crescem em ambientes áridos apresentam uma maior atividade de
superóxido dismutase e maior resistência a seca.

Sinalização hormonal

240
Hormônios vegetais desempenham papéis importantes na resposta das plantas à seca, ácido
abscísico (ABA) e etileno são regulados positivamente pela seca, enquanto os teores de auxinas,
giberelinas e citocininas geralmente diminuem. O ácido abscísico, conhecido como hormônio do
estresse, atua como principal sinal de processos envolvidos na adaptação à seca e outras tensões
ambientais, promove o fechamento estomático e regula a expressão de vários genes relacionados à
seca.
O ABA é responsável por regular vários processos do ciclo de vida das plantas, estando
envolvido na maioria das respostas aos estresses ambientais, incluindo o déficit hídrico, salinidade e
as baixas temperaturas. Genes associados com as respostas de defesa a estresses abióticos são
expressos apenas quando os teores de ABA são elevados. Acredita-se que existam pelo menos dois
caminhos de expressão gênica em resposta ao estresse: um dependente e outro independente do ABA,
pois sabe-se que vários outros genes induzidos por estresses ambientais são indiferentes ao tratamento
com ABA exógeno. Efeitos desse hormônio na proteção ao déficit hídrico são exercidos
principalmente através da indução da expressão de genes que codificam a síntese de proteínas que
apresentam função de evitar perda de água e restaurar danos celulares. Outras respostas fisiológicas
de grande valor adaptativo para a sobrevivência das plantas em condições de baixa disponibilidade
hídrica também são controladas pelo ácido abscísico.
O ABA endógeno é produzido rapidamente durante a seca e é o hormônio chave que regula
uma cascata de respostas fisiológicas, incluindo o fechamento estomático, diminuindo a perda de
água. Os genes 9’-cis-epoxicarotenoide dioxigenase e (NCED) e do citocromo P450 CYP707A
codificam enzimas-chave para a biossíntese e o catabolismo, respectivamente, e são os fatores chave
para determinar as concentrações dos níveis endógenos de ABA. Estudos demonstram que o aumento
na expressão de NCED é induzido pela seca, e responsável pelo aumento do nível de ABA no arroz
(Oryza sativa L.) e Arabdopsis sp. A superexpressão desse gene, têm demonstrado um aumento de
tolerância à seca, levando a menores taxas de transpiração e aumento da eficiência no uso da água em
várias espécies de plantas transgênicas. Além disso, a biossíntese não é o único fator de regulação do
ABA, o catabolismo também tem papel importante durante determinação da concentração do
hormônio, a expressão dos genes CYP707A1 a CYP707A4 desencadeia a hidroxilação do ABA.
Assim, tanto síntese quanto catabolismo são determinantes para concentração de ABA em plantas
sob estresse. Interessantemente, transportadores de ABA (transportadores ABC, ABCG40 e
AtABCG25) também parecem estar envolvidos na sinalização e são também importantes reguladores
da intensidade dessa sinalização ABA.
Durante o período de seca leve, o hormônio é acumulado nas raízes e liberado via xilema,
onde é transportado para o local atuante. A identificação desses transportadores em membranas de

241
células alvo (p. e, células de guarda) auxiliam elucidar como o ABA atinge os locais de ação mesmo
quando é sistemicamente reduzido. Esses dados demonstram que um eficiente transporte ativo para
o movimento do ABA é essencial para as plantas responderem a um sinal de transporte de massa em
condições de estresse. Assim que o ABA é transportado para o local de atuação, aumentando a
concentração desse hormônio e, então, percebidos pelos receptores PYR/PYL/RCAR, inibindo a
atividade das PP2Cs (que são proteínas fosfatases), permitindo a ativação das SnRK2s (proteínas
cinases) através de autofosforilação. As SnRKs ativam fatores de transcrição ABF/AREB e modulam
a expressão do gene. Uma vez produzido, o ABA é transportado para as células alvo. Em ausência de
ABA, as PP2Cs ficam livres inibindo a ação das SnRKs, que então não fosforilam e não ocorre
ativação dos fatores de transcrição, que por sua vez inibem a expressão dos genes.

Figura 5: Sinalização e reposta ABA: a síntese do ABA tem início dos carotenóides, via 9’-cis-epoxicarotenoide
dioxigenase (NCED) e aldeído oxidase abscísica (AAO). Uma vez que o ABA é produzido ele pode ser hidroxilado, via
CYP707A e então inativado. Em presença de ABA, este liga-se aos receptores PYR/PYL/RCAR e assim inibe a atividade
das PP2Cs, permitindo a ativação das SnRK2s (autofosforialaçao). As SnRKs ativam fatores de transcrição ABF/AREB
e modulam a expressão do gene. Uma vez produzido o ABA é transportado para as células alvo. Em ausência de aba, as
PP2Cs ficam livres inibindo a ação das SnRKs, não são fosforiladas e não ocorre ativação dos fatores de transcrição,
assim a expressão dos genes é inibida.

Mecanismos moleculares
Durante estresse hídrico, algumas proteínas podem ser reguladas negativa e positivamente.
Aquelas induzidas durante a seca protegem as plantas na adaptação ao estresse e aumenta a
resistência. Assim, muitos estudos têm se dedicado em caracterizar e compreender esses genes e os
processos fisiológicos associados à expressão gênica, identificando genes reguladores e funcionais,

242
incluindo biossíntese e degradação de osmoprotetores e ABA, embriogênese abundante (LEA), genes
relacionados aos ROS, fatores de transcrição (MYB, MYC, DREB, ABF, AREB, WRKY)
sinalização. Após a percepção da seca, há início da tradução de sinal envolvendo várias famílias de
cinases e fosfatases (p.e CDPKs proteína cinase dependente de cálcio, induzidas por estresse
osmótico).
Uma maior compreensão das bases moleculares de resistência a seca permite identificar os
principais genes que respondem ao estresse hídrico, sua regulação e eventos adaptativos,
possibilitando avanços na bioengenharia e manipulação de culturas tolerantes à seca. Além disso,
combinações do desempenho ecológico, anatomia, morfologia, fisiologia auxiliam entender esses
mecanismos de resistência a seca. Os índices ecofisiológicos e bioquímicos os quais são importantes
para avanço nas escolhas e melhoramento de plantas mais resistentes. Além do uso de recursos
vegetais, especialmente de plantas xerófitas. No geral, o esclarecimento dessas funções de resistência
a seca, possibilitam aprimorar e integrar em múltiplos níveis a resposta a seca e tecnologia de
engenharia genética.

Referências
Bruce W.B., Edmeades G.O., Barker T.C. 2002. Molecular and physiological approaches to maize
improvement for drought tolerance. Journal Experimental of Botany 53: 13–25.
Chaves M.M. Maroco, J.P, Pereira JS. 2003. Understanding plant responses to drought — from genes
to the whole plant. Functional Plant Biology 30: 239–264
Davies WJ, Kudoyarova G, Hartung W. 2005. Long-distance ABA signalling and its relation to other
signalling pathways in the detection of soil drying and the mediation of the plant’s response to
drought. Journal of Plant Growth Regulation 24:285–295
De Micco V, Aronne G. 2012. Morpho-Anatomical traits for plant adaptation to drought. In: R. Aroca
(ed.), Plant responses to drought stress. Springer-Verlag Berlin Heidelberg.
Fang Y. and Xiong L. 2015. General mechanisms of drought response and their application in drought
resistance improvement in plants. Cellular and Molecular Life Sciences. 72, 673–689.
Gao PX, 2002. A study of relation between superoxide dismutase activity in leaves of ten desert plants
and their drought resistance. Acta Agriculturae Universitatis Jiangxiensis (Natural Science
Edition), 24(4): 537–540.
Gaspar, T., et al. 2002. Concepts in plant stress physiology. Application to plant tissue cultures. Plant
Growth Regulatory. 37: 263-285
Gong H., Zhu X., Chen K., Wang S., Zhang C. 2005. Silicon alleviates oxidative damage of wheat
plants in pots under drought, Plant Sciences. 169: 313–321.

243
Ingram J, Bartels D (1996) The molecular basis of dehydration tolerance in plants. Annual Review
of Plant Physiology and Plant Molecular Biology 47: 377–403.
Kranner, I., et al. 2010. What is stress? Concepts, definitions and applications in seed science. New
Phytology. 188: 655-673
Leng P, Yuan B, Guo Y, Chen P. 2014. The role of abscisic acid in fruit ripening and responses to
abiotic stress. Journal of Experimental Botany 65:4577–4588.
Maroco J.P Pereira J.S, Chaves M.M. 2000. Growth, photosynthesis and water-use efficiency of two
C4 Sahelian grasses subjected to water deficits. Journal of Arid Environment 45:119–137.
Oguchi R, Hikosaka K, Hirose T. 2005. Leaf anatomy as a constraint for photossynthetic acclimation:
differential responses in leaf anatomy to increasing growth irradiance among three deciduous
trees. Plant Cell Environment. 28: 916-927.
Price A.H, Cairns J.E, Horton P, Jones HG, Griffiths H. 2002. Linking drought-resistance
mechanisms to drought avoidance in upland rice using a QTL approach: progress and new
opportunities to integrate stomatal and mesophyll responses. Journal of Experimental Botany
53: 989–1004.
Tan BC, Joseph LM, Deng WT, Liu LJ, Li QB., et al. 2003. Molecular characterization of the
Arabidopsis 9-cis epoxycarotenoid dioxygenase gene family. Plant Journal 35:44–56
Warming, E. 1895. Plantesamfund; Grundtraek af den okologiske plantegeografi. Philipsens,
Kobenhavn. Translated into English as Oecology of Plants: An Introduction to the Study of
Plant Communities. Clarendon Press, Oxford, UK.
Ye, N., Jia, L., and Zhang, J. 2012. ABA signal in rice under stress conditions. Rice 5: 1–9.

244
Parte IV

ENSINO EM BOTÂNICA

245
CAPÍTULO 20

Precisamos falar sobre a Bioinformática


Renata Callegari Ferrari (Universidade de São Paulo)
Vinícius Daguano Gastaldi (Universidade de São Paulo)

A palavra “bioinformática” tem se tornado cada vez mais comum no nosso dia-a-dia e, ao
mesmo tempo que causa frisson em algumas pessoas (lê-se: animação, comoção que toma um
indivíduo), causa horror em outras. Afinal, o que é a Bioinformática? Neste texto, será considerado
que ela compreende as análises de dados biológicos que se utilizam de métodos computacionais. Essa
definição de Bioinformática, e também do chamado “bioinformata”, é recente e tem sido reformulada
com frequência, sendo que às vezes é feita uma distinção entre os “usuários” e os “desenvolvedores”
das ferramentas de Bioinformática. São parte da Bioinformática a análise de dados biológicos, o
desenvolvimento de softwares e a modelagem de processos biológicos.
Se para você computadores servem principalmente para uso do pacote Office e para navegar
no browser, por favor, continue essa leitura. Isso porque, cada vez mais, a Bioinformática tem se
tornado conteúdo obrigatório de cursos de graduação, existem cada vez mais pessoas que se intitulam
bioinformatas, e análises bioinformáticas são empregadas nos mais diversos trabalhos científicos,
inclusive na área de Botânica. Nesse sentido, o objetivo deste capítulo é discutir a aplicação da
Bioinformática em tarefas simples com enfoque em temas botânicos. Não serão discutidos tópicos
como BLAST, alinhamento de sequências biológicas com CLUSTALW (entre outros) e programas
para análises filogenéticas, pois estes são conteúdos de Bioinformática facilmente encontrados nos
cursos de graduação. É ressaltado que será considerado como parte da definição de Bioinformática o
uso de linguagens de programação distintas para solucionar e lidar com problemas biológicos, mas
não exclusivamente ligados às sequências biológicas.

A Bioinformática e o Mundo
O estudo das sequências biológicas implica no sequenciamento do material a ser estudado,
para entendimento, por exemplo, das implicações da expressão ou não de um gene específico. A
preparação das amostras a serem sequenciadas envolve etapas laboriosas de isolamento, purificação
e amplificação de DNA ou RNA, que são técnicas da Biologia Molecular. O sequenciamento, então,
resulta na geração de milhões de reads (que são sequências de nucleotídeos) que deverão ser filtrados,
ordenados, identificados e contabilizados, e somente computadores são capazes de executar estes
passos em um volume tão grande de dados. Assim, por conta dessa relação entre do processamento
246
do material e a análise das sequências, a Biologia Molecular é comumente associada à
Bioinformática, mas a Bioinformática não se restringe somente à análise de sequências biológicas.
Ainda tratando de sequenciamento, desde a década de 70, quando os primeiros métodos de
sequenciamento como o de Sanger apareceram e até os dias de hoje, avanços tecnológicos tornaram
cada vez mais barato e rápido o sequenciamento de genomas inteiros. Isso permitiu o surgimento de
áreas de pesquisa conhecidas como “ômicas”, que tem se utilizado grandemente de ferramentas
bioinformáticas. Nas “ômicas’, o foco de estudo envolve um grande volume de dados (o genoma, o
exoma, o transcriptoma, o metaboloma, o proteoma, o epigenoma, etc.) que são referidos como “big
data” e às vezes correlacionados entre si para o entendimento de processos metabólicos complexos,
como doenças, e para a descoberta de novos genes. Estes grandes conjuntos de dados necessitam de
análises bioinformáticas complexas que requerem grande poder computacional, tornando a
Bioinformática indispensável.
Por se tratar de uma tendência global que o número de trabalhos utilizando estes tipos de
análises aumente, existe um debate questionando se todos os Biólogos deveriam se tornar proficientes
em linguagens de programação e desenvolvimento de softwares. Entretanto, essa ideia é questionável.
Especializar-se em Bioinformática demanda uma quantidade enorme de tempo, uma vez que parte
dos conhecimentos necessários são desenvolvidos em cursos da área de Exatas. Associado a isso, é
grande a velocidade com que avanços na área da Bioinformática acontecem e as novas tecnologias
computacionais surgem. Mesmo assim, é necessário que encontrar um meio termo nessa situação.
Se dentre as suas metas está se tornar líder de pesquisa na área em que você trabalha, você
provavelmente vai lidar com situações em que não há um programa pronto que faça uma análise
específica que você deseja. Ou, mesmo que existam programas para sua análise, eles precisam ser
configurados devidamente. Neste caso, você precisaria trabalhar em colaboração com bioinformatas
ou cientistas da computação que serão capazes de desenvolver o lado não-biológico do seu problema.
E são nestas ocasiões que se torna muito vantajoso um conhecimento básico em Bioinformática para
promover uma comunicação eficaz. Além disso, aprender fundamentos básicos de programação
inspira a resolver problemas simples do dia-a-dia de maneiras mais eficientes (a partir do momento
que os bugs são resolvidos, claro). Portanto, apesar de aprender uma linguagem de programação ser
um desafio tremendo e apresentar uma curva de aprendizagem bem íngreme, informação nunca é
demais e este é o tipo de habilidade quem tem sido cada mais valorizado em quaisquer grupos de
pesquisa.

A Bioinformática e a Botânica

247
Não é oenfoque deste texto discutir metodologias ou pipelines de análises bioinformáticas na
área de Botânica. Existem inúmeras abordagens que variam de acordo com o objetivo de cada
pesquisa e que até desenvolvem ferramentas específicas para isso. Mesmo assim, é relevante
mencionar alguns recursos disponíveis que facilitam o estudo de sequências biológicas em plantas.
A base de dados Phytozome reúne mais de 80 genomas de diferentes linhagens vegetais e
permite que sejam recuperadas sequências de um gene de interesse por anotação ou homologia. A
dica é adicionar a sequência no seu "carrinho de compras" e depois clicar para visualizar o conteúdo
do carrinho para fazer download da sequência. O acesso é feito através do site:
https://phytozome.jgi.doe.gov/pz/portal.html. Além disso, a base de dados Arabidopsis Information
Resource (TAIR) reúne recursos genéticos e moleculares para essa planta modelo de estudo. No site
https://www.arabidopsis.org você também faz buscas facilmente e recupera informações detalhadas
sobre genes específicos. A dica aqui é clicar na opção "WU-Blast" para poder copiar a sequência sem
espaços.
Ao trabalhar com espécies modelo que já tiveram seu genoma sequenciado, ferramentas bem
úteis como a PCR in silico se tornam uma opção. Isso é possível, por exemplo, na base de dados de
espécies de Solanaceae - Sol Genomics (https://solgenomics.net/help/toolbar), onde são fornecidas as
sequências de um par de primers e o programa simula uma reação de PCR, informando se haverá
amplificação não-específica.
A Bioinformática em plantas adquire um nível de complexidade diferente quando comparado
aos animais, visto que muitas linhagens vegetais são poliplóides. Isso faz com que análises de
transcriptoma, que são uma opção bem interessante para espécies que não tiveram o seu genoma
sequenciado ainda, utilizem algoritmos mais pesados, que demoram mais para rodar e exigem mais
poder computacional. Sem um genoma de referência para organizar todos os reads provenientes do
sequenciamento, o bioinformata deve processar os dados fazendo a chamada montagem de
transcriptoma de novo, ou assembly de novo. Essa estratégia se baseia em algoritmos poderosos, como
do programa Trinity, que usam algoritmos matemáticos para estimar como os reads se sobrepõe
formando sequências maiores chamadas contigs. Entretanto, para um organismo hexaploide, por
exemplo, existem muitas sequências consenso possíveis já que cada uma das seis cópias de um alelo
pode variar em alguns bases, os chamados single nucleotide polymorphisms (SNPs). Durante o
assembly de novo, como as sequências são muito parecidas entre si, pode haver a formação de contigs
quimeras que não refletem a verdadeira sequência, o que pode interferir na sua análise. Mesmo assim,
a análise dos transcriptomas ainda tem sido amplamente utilizada em pesquisas vegetais.

A Bioinformática e você

248
O grande impulso para o desenvolvimento da Bioinformática foi o sequenciamento do
genoma humano e, desde então, ela avançou consideravelmente. Hoje temos diferentes algoritmos
para montagem do sequenciamento de DNA e RNA e sua anotação. Além disso, temos ferramentas
para análises de expressão gênica e proteica, de organização celular, Biologia Estrutural, análise de
literatura, de imagens, entre outras. Mesmo com todas essas possibilidades, boa parte do tempo de
um bioinformata é consumido organizando dados. É com isso em mente que será desenvolvido o
restante do capítulo.

Começo: o seu computador


O instrumento de trabalho de um bioinformata são os computadores. Muitos podem imaginar
que para começar a trabalhar com Bioinformática é necessário um computador com configurações
extremamente potentes, mas isso não é verdade. Algumas análises vão requerer grandes quantidades
de memória, poder de processamento e espaço de armazenamento, sim. Mas para trabalhar com
análises de dados, um computador com um processador moderno, com no mínimo dois núcleos, 8
gigabytes de memória RAM e espaço de armazenamento mínimo para comportar seus dados já seria
suficiente. As exigências computacionais vão variar com as tarefas a serem executadas, mas é
possível começar a explorar seus dados sem maiores problemas.
O sistema operacional a ser utilizado depende da preferência de cada usuário. Há uma certa
preferência por parte de alguns bioinformatas por sistemas Linux, o qual possui inclusive
distribuições específicas para Bioinformática, como o Bio-Linux. Isso é algo que se reflete em boa
parte da área da computação, uma vez que desde novembro de 2017 todos os 500 mais potentes
supercomputadores utilizam Linux. Entretanto, isso não é uma restrição e os sistemas Windows e
macOS podem ser utilizados na análise de dados. Algumas análises específicas podem estar em
programas, pagos ou não, disponíveis apenas para um dos sistemas, mas parcerias sempre são
possíveis caso esta situação aconteça.

Linguagens de programação
Diversas linguagens de programação são usadas por bioinformatas. De forma geral, as
linguagens mais comuns são Perl, Python e R. Mas por que essas linguagens? A escolha de uma
linguagem pode ser determinada por três fatores básicos: recursos disponíveis, facilidade de uso e
necessidade. As três linguagens citadas acima possuem grandes acervos de ferramentas para trabalho
com dados biológicos já bem estabelecidas, como BioPerl, BioPython e Bioconductor. Estes acervos
são grandes coleções de módulos e bibliotecas que tornam a vida de um bioinformata muito mais

249
fácil e auxiliam na replicabilidade de experimentos. As três linguagens também contam com
comunidades extremamente ativas, o que facilita o aprendizado das mesmas.
A facilidade de uso é outro fator de extrema importância. Nesse tópico, o R e o Python saem
na frente. O Perl possui uma infinidade de formas de resolver uma mesma tarefa, o que muitas vezes
torna difícil entender um programa feito por outra pessoa. Sua sintaxe pode ser bem complicada para
alguém que está começando a aprender Bioinformática. O Python, por outro lado, busca a forma mais
direta de realizar a tarefa. Sua sintaxe é mais simples e há uma infinidade de recursos para quem está
começando a programar. O R é considerado por alguns como uma linguagem um pouco complicada
de início, mas que permite fazer uma infinidade de diferentes atividades com pouco esforço.
Não é o objetivo deste texto julgar qual linguagem é melhor, essa é uma discussão que vai
longe! O último fator para escolha de uma linguagem é a necessidade. Dependendo do objetivo
proposto, uma linguagem será melhor do que as outras, provavelmente por causa dos recursos
disponíveis para ela. É possível utilizar diferentes linguagens em conjunto, mas isso vai além do
escopo deste texto. Apesar de possível, é melhor imergir-se em uma linguagem e tentar resolver seus
problemas somente dentro dela quando no começo do aprendizado. No final do capítulo encontra-se
uma lista de recursos interessantes para estas três linguagens.
Dito isto, atualmente Python e R são as linguagens que mais aparecem quando falamos de
Bioinformática. Parte disso vem do grande interesse por Machine Learning e Deep Learning. Neste
capítulo vamos utilizar o R para mostrar algumas das aplicações corriqueiras da Bioinformática. O
Python poderia ser utilizado nestes exemplos? Com toda certeza! Mas utilizar o R foi a preferência
dos autores.

A linguagem R de programação
O R é uma das linguagens preferidas no meio acadêmico e não apenas entre os bioinformatas.
O título do trabalho que apresentou o R para o mundo já mostrava seu potencial: “R: A Language for
Data Analysis and Graphics”. O uso básico do R é justamente para análise de dados, o que o torna
extremamente interessante para a Biologia como um todo.
Ao falar de análise de dados, uma das primeiras etapas que vêm à mente é a análise estatística.
O SPSS ou Stata (dentre muitas outras opções) são programas populares para análises estatísticas e
considerado melhor e/ou mais simples que o R por alguns. O maior problema de ambos os programas
é que não possuem licenças gratuitas. Uma licença para estudante custa em média U$75 por ano,
apesar de algumas instituições de ensino fornecerem sem custos para seus alunos. Não estamos
julgando o mérito dos programas acima, mas esses valores são elevados para um usuário comum. O
R, por outro lado, é totalmente gratuito. Ele foi desenvolvido por Ross Ihaka e Robert Gentleman,

250
ambos do Departamento de Estatística da Universidade de Auckland (Nova Zelândia), e lançado em
agosto de 1993. O trabalho deles foi muito influenciado por duas linguagens já existentes, o S e o
Scheme. Assim, seu nome foi dado como uma homenagem ao S, mas também como uma marca dos
autores ("Ross" e "Robert").
A primeira reação da maior parte dos alunos da área de Biológicas é de medo/tensão quando
pensam em programação. Muitos alunos logo imaginam um terminal cheio de letras como na Figura
1, e isso os faz desistir rapidamente. Comparado ao trabalho no terminal, a interface gráfica do SPSS
é muito mais atraente.

Figura 1. Tela inicial do R ao ser executado em um sistema Unix.

Este capítulo visa encorajá-los nos primeiros passos dessa jornada. Nossas dicas e conselhos
talvez sejam úteis mesmo para quem já tem alguma experiência com programação.
Algo que pode transformar sua experiência é o uso de um ambiente de desenvolvimento
integrado (a sigla em inglês é IDE, de Integrated Development Environment). Um dos IDEs mais
populares para o R é o RStudio (Fig. 2). O RStudio é uma ferramenta extremamente útil para quem
trabalha com o R, pois reúne diversas características que tornam todo o processo muito mais fácil. É
um programa gratuito e de código aberto.

251
Figura 2. Tela inicial do programa RStudio.

Mais conhecidos como open source, programas de código aberto podem ser modificados pelos
seus usuários para atender suas necessidades. Não é obrigatório fazer mudanças, mas isso garante que
o código possa ser explorado para entender cada etapa da análise. Programas pagos podem ser ótimos,
mas não apresentam mesmo nível de liberdade. Ao mesmo tempo, programas de código aberto não
são necessariamente gratuitos. Tudo isso depende do tipo de licença aplicada ao programa, portanto
é importante verificar estas informações antes de escolher a melhor opção.

Utilizando o R na bioinformática
Apesar do RStudio fornecer uma interface gráfica, nenhuma das opções nos menus vai
executar uma operação por si só. Sim, é necessário um mínimo de programação para utilizar o R. Mas
boa parte das tarefas podem ser simples e há muita ajuda na internet!
Neste capítulo usaremos um conjunto de dados bem famoso, o Iris flower dataset, que é um
conjunto de dados com informações a respeito do comprimento e largura das sépalas e pétalas de 50
indivíduos de três espécies do gênero Iris. Este dataset foi utilizado no artigo “O uso de medições
múltiplas em problemas taxonômicos como exemplo de análise discriminante linear” (“The use of
multiple measurements in taxonomic problems as an example of linear discriminant analysis”) de
Robert Fisher, com dados de espécimes coletados por Edgar Anderson. A Tabela 1 apresenta uma
pequena amostra deste conjunto de dados.

252
Tabela 1. Parte do conjunto de dados Iris, disponível no repositório de Machine Learning da University of California,
Irvine.

Sepal.Length Sepal.Width Petal.Length Petal.Width Species

5.1 3.5 1.4 0.2 setosa

4.9 3 1.4 0.2 setosa

5.5 2.3 4 1.3 versicolor

6.5 2.8 4.6 1.5 versicolor

7.1 3 5.9 2.1 virginica

6.3 2.9 5.6 1.8 virginica

No decorrer desta seção serão apresentadas três razões pelas quais o R pode ser escolhido em
detrimento a um programa como o Microsoft Excel ou o LibreOffice Calc. A primeira razão é a
estabilidade dos programas. É bem comum que o Excel trave durante sua utilização devido a
quantidade de dados na planilha e tenha que ser reiniciado. O limite do Excel é de 1.048.576 linhas e
16.384 colunas, mas várias vezes o programa trava com apenas alguns milhares de linhas. Apesar de
reconhecermos que o Excel pode lidar com quantidades maiores de colunas e linhas utilizando o
Power Pivot, essa discussão sai do escopo do capítulo. Por sua vez, os limites do R são maiores, sendo
2.147.483.647 linhas e um valor próximo disso para o número de colunas. O maior limitante no caso
do R é a quantidade de memória.
No caso do Iris flower dataset, o conjunto de dados possui apenas 150 linhas (151 linhas com
o cabeçalho) e 5 colunas, então ambos os programas mencionados acima conseguiriam lidar com ele.
Uma das questões mais importante na Bioinformática é a organização dos dados, o que pode levar
dias de trabalho a depender do tamanho e complexidade do seu dataset. Neste conjunto de dados
(amostra na Tab. 1), na primeira linha (header) há a identificação de cada uma das colunas e todas as
células estão preenchidas. É importante que cada linha contenha a identificação das variáveis
medidas, seja o grupo estudado, ou a espécie/epíteto específico (que não precisa estar em itálico), ou
o tratamento, mesmo que várias linhas se repitam considerando todas as réplicas biológicas. A
identificação da amostra geralmente vem na primeira coluna mas neste caso, ela se encontra em um
local não convencional, na última coluna. Padronizar a organização dos dados é algo extremamente
importante e pode poupar trabalho extra no futuro. No R, é possível corrigir aspectos da organização
253
de dados facilmente com um comando. Para isso considere que este conjunto de dados foi aberto em
uma tabela que recebeu o nome de “data”.

data[,c(5,1:4)] -> data

Este comando reordenou as colunas da tabela “data”. Os colchetes indicam para o programa
que o conteúdo da tabela será o alvo das ações. Antes da vírgula estão as linhas, depois dela as
colunas. A letra “c” falamos indica que a ação será aplicada a mais de um item. Neste caso, a coluna
5 assume a primeira e depois dela o intervalo de colunas de 1 até 4. Os dados agora estão organizados
conforme indicado na Tabela 2.

Tabela 2. Parte do conjunto de dados Iris reorganizada no R, com a coluna de identificação das amostras em primeiro
lugar.

Species Sepal.Length Sepal.Width Petal.Length Petal.Width

setosa 5.1 3.5 1.4 0.2

setosa 4.9 3 1.4 0.2

versicolor 5.5 2.3 4 1.3

versicolor 6.5 2.8 4.6 1.5

virginica 7.1 3 5.9 2.1

virginica 6.3 2.9 5.6 1.8

Isto é parte à segunda razão pela qual o R é utilizado na Bioinformática: a replicabilidade e


flexibilidade. O código acima sempre produzirá os mesmos resultados dado que a tabela original siga
o mesmo molde. Esse mesmo código pode também ser utilizado para outros dados com ajustes
mínimos, o que também é válido para os próximos passos aqui descritos, e isso poupa tempo na
reorganização de tabelas similares.
Para fins de exemplo, uma tabela fictícia com dados complementares aos da tabela acima,
com informações a respeito do coletor de cada espécie e o local da coleta, será utilizada. Estas
informações estão representadas na Tabela 3.

254
Tabela 3. Informações sobre a coleta de três espécies do gênero Iris.

Species Collector Sampling place

setosa Edgar Anderson United States

virginica Edgar Anderson United States

versicolor Edgar Anderson Russia

No R, a função merge pode ser utilizada para combinar tabelas. A função merge une dois
objetos diferentes em um único objeto a partir de uma ou mais colunas em comum ao comparar duas
tabelas. Neste caso, a Tabela 3 foi carregada com o nome de “collection_information” (espaços e
acentos nos nomes dos objetos carregados podem causar problemas, essas são boas práticas de
programação).

merge(data, collection_information, by.x = 1, by.y = 1) -> data_collection

O que esse comando fez? A função merge utilizou a tabela “data” como o argumento x e a
tabela “collection_information” como o argumento y. Após determinar quais tabela correspondiam a
cada um dos argumentos, demos para a função o número da coluna que ela deveria utilizar para fazer
a junção das tabelas utilizando a função by.x e by.y (indicando a coluna 1 para ambas). Como aqui
podemos fornecer o número da coluna, a função merge funcionaria mesmo sem termos organizado a
tabela “data” antes. O resultado dessa função pode ser visto na Tabela 4.

255
Tabela 4. Parte do conjunto de dados Iris, combinando as informações apresentadas nas Tabelas 2 e 3 para cada espécie
após um comando no R.

Species Sepal. Sepal.Width Petal. Petal.Width Collector Sampling place


Length Length

Setosa 5.1 3.5 1.4 0.2 Edgar United States


Anderson

setosa 4.9 3 1.4 0.2 Edgar United States


Anderson

versicolor 5.5 2.3 4 1.3 Edgar Russia


Anderson

versicolor 6.5 2.8 4.6 1.5 Edgar Russia


Anderson

virginica 7.1 3 5.9 2.1 Edgar United States


Anderson

virginica 6.3 2.9 5.6 1.8 Edgar United States


Anderson

O exemplo acima é bem simples e serve apenas para dar uma ideia das possibilidades de
organização de dados com o R. O R possui diversas outras opções de forma nativa, além daquelas
que são acrescentadas através de pacotes adicionais.
A terceira razão pela qual é sugerido o uso do R ao invés de outros programas é a capacidade
de integração de processos. Neste momento, a Tabela 4 carregada no programa permite fazer análises
estatísticas direto nela. A primeira análise estatística é um teste de normalidade. Testes de
normalidade determinam se nossos dados possuem distribuição normal ou não-normal, o que
influenciará na escolha do teste estatístico. Um dos testes mais utilizados é o Shapiro-Wilk. O teste
de Shapiro-Wilk é aplicado de maneira individual para cada uma das medidas da tabela. Para testar a
normalidade do comprimento da sépala (sepal length), usa-se o seguinte comando:

shapiro.test(data_collection$Sepal.Length)

O resultado é o seguinte:

256
Shapiro-Wilk normality test
data: data_collection$Sepal.Length
W = 0.97609, p-value = 0.01018

Aqui, o que interessa é o p-valor do teste. A hipótese nula é que os dados possuem uma
distribuição normal. O nível de significância normalmente utilizado é 0,05, portanto, nesse caso
podemos rejeitar a hipótese nula e os dados de comprimento das sépalas possuem uma distribuição
não-normal.
No entanto, para a largura das sépalas tem-se o seguinte resultado:

shapiro.test(data_collection$Sepal.Width)

Shapiro-Wilk normality test


data: data_collection$Sepal.Width
W = 0.98492, p-value = 0.1012

Neste caso a distribuição dos dados é normal, uma vez que não rejeitamos a hipótese nula.
Mas precisa-se repetir este comando para todas as quatro colunas? Conforme foi mostrado no
primeiro exemplo com o R, pode-se utilizar números para trabalhar com colunas e linhas. No caso do
comprimento da sépala, que está na segunda coluna da nossa tabela, utilizou-se o seguinte comando:

shapiro.test(data_collection[,2])

Com isso em mente, pode-se escrever um código um pouco diferente. Precisa-se, em primeiro
lugar, indicar para o R quais são as colunas de interesse. Para isso vamos criar um objeto chamado
“columns”:

columns <- 2:5

O que esse comando fez foi criar um objeto que contém os números 2, 3, 4 e 5 dentro dele, os
quais correspondem às colunas nas quais queremos aplicar o teste de normalidade. Agora vamos
escrever um loop. Um loop é uma operação na qual uma função ou um conjunto de funções é repetido
por um determinado número de vezes. Aqui, ele será repetido quatro vezes. O nosso loop será o
seguinte:
for (i in columns){
print(shapiro.test(data_collection[,i]))
}

257
O loop começa com a palavra for, que indica que o processo entre chaves será repetido para
cada uma das situações indicada entre os parênteses. Neste caso, a situação é cada valor individual i
presente dentro do objeto “columns”. Notem que dentro dos colchetes temos praticamente o mesmo
comando que utilizamos anteriormente, só substituímos o número da coluna pela letra i. Dessa forma,
cada vez que o loop for executado um novo valor de coluna será utilizado. A única parte diferente é
o comando print, uma vez que sem ele os resultados não seriam exibidos no console.
À respeito da escolha de referir-se a colunas ou linhas através de números ou nomes, devemos
pensar se nossa tabela será reorganizada em algum momento antes de repetir um mesmo comando.
Ao utilizar o nome da coluna dentro de um loop, não precisa se preocupar com a posição dela na
tabela, o que não ocorre se utilizamos o seu número. Uma noção clara do processamento dos dados e
manter a padronização dos resultados é algo que sempre devemos ter em mente (novamente, essas
são boas práticas de programação).
A última análise vai mostrar como o sistema de filtros do R funciona. Dessa vez selecionamos
apenas as amostras coletadas nos Estados Unidos (United States) a partir da Tabela 4, que está com
o nome de “data_collection”. A função para essa filtragem é o grep:

data_collection[grep("United States",data_collection$Localization),] ->


united_states

Como esse comando foi construído? Em primeiro lugar, indica-se onde vamos aplicar a
função grep, por isso começamos chamando a tabela “data_collection”. Em segundo lugar, utiliza-se
os colchetes para indicar que a função grep será aplicada nas linhas da nossa tabela. Dentro dos
parênteses, após o grep, fornecemos duas informações, o padrão que será buscado (“United States”)
e onde ele será buscado (“data collection$Localization” ou poderíamos usar “data_collection[,7]”).
O resultado final é uma tabela que contém apenas as amostras coletadas nos Estados Unidos (Tabela
5).

258
Tabela 5. Parte do conjunto de dados Iris tal como apresentado na Tabela 4 mas filtrado apenas para amostras coletadas
nos Estados Unidos.

Species Sepal.Length Sepal.Width Petal. Petal.Width Collector Localization


Length

Setosa 5.1 3.5 1.4 0.2 Edgar United States


Anderson

Setosa 4.9 3 1.4 0.2 Edgar United States


Anderson

virginica 7.1 3 5.9 2.1 Edgar United States


Anderson

virginica 6.3 2.9 5.6 1.8 Edgar United States


Anderson

O objetivo desta situação exemplo foi mostrar que o R e a Bioinformática não são “bichos de
sete-cabeças” e inspirar o leitor a aprender por conta própria. Os exemplos apresentados acima são
bem simples e servem apenas como uma apresentação da linguagem, mas os códigos empregados
poderiam ser usados para datasets mais complexos e com maior volume de dados. No final do capítulo
você encontrará uma lista de recursos que pode utilizar para aprender mais sobre o R (assim como
Perl e Python).

Como obter ajuda?


Basicamente, para a maioria das análises que você pensar em escrever um script para rodar,
saiba que alguém já deve ter pensado a respeito e debatido isso em sites como GitHub
(https://github.com/) e StackOverflow (https://stackoverflow.com). O GitHub é uma comunidade
para desenvolvedores e pessoas interessadas, onde cada um pode postar seu próprio código e
contribuir com o código das demais pessoas. O StackOverflow é um site no qual a comunidade
responde perguntas de usuários de todos os níveis para todas as linguagens de programação. É
importante utilizar o mecanismo de buscas para tentar evitar perguntas repetidas e novas discussões
devem ser abertas de forma clara. Sempre que possível, inclua um dataset de exemplo para facilitar
as respostas dos demais usuários.
Os códigos escritos em R podem ser facilmente compartilhados e para isso existem inúmeros
repositórios no GitHub com ótimos scripts para utilizarmos. A flexibilidade do R permite que um
mesmo código seja aplicado em diversas situações e contextos com ajustes mínimos. Para navegar
259
no Github, use o mecanismo de busca para encontrar implementações de diferentes funções ou mesmo
códigos prontos.

Lista de recursos
Depois desta pequena introdução à Bioinformática, talvez a ideia de utilizar as ferramentas
desse campo seja mais atraente. Não é necessário se tornar um programador completo para aproveitar
as vantagens destas ferramentas. Foi copilada abaixo uma lista com alguns recursos que podem ser
úteis para começar seu aprendizado. Não é necessário aprender tudo de uma vez. Buscar as funções
e soluções necessárias conforme o desenvolvimento do trabalho é uma ótima forma de aprender.

Coursera e edX
O Coursera e o edX são duas plataformas de ensino que contam com cursos de algumas das
melhores universidades e centros de pesquisa. Ambas as plataformas possuem cursos gratuitos, mas
certificados estão disponíveis, no geral, apenas após pagamento de uma taxa. O Coursera oferece
auxílio financeiro integral para alguns cursos, enquanto o edX concede até 90% de desconto.
Recomendamos que explorem ambos os sites, principalmente para se aprofundarem nas linguagens.

R
⚫ Um curso introdutório de programação em R do site Software Carpentry. Disponível no
GitHub: http://swcarpentry.github.io/r-novice-inflammation/
⚫ Um curso de exploração estatística utilizando R no edX feito pelo Instituto Karolinska.
Disponível no edX: https://courses.edx.org/courses/course-
v1:KIx+KIexploRx+2015T3/course/
⚫ R-Bloggers - Uma página que agrega postagens de diversos blogs sobre R. Diversos tutoriais
interessantes podem ser encontrados aqui. Disponível em: https://www.r-bloggers.com/
⚫ RDocumentation - Site que reúne a documentação de todos os pacotes do R disponíveis no
CRAN, Bioconductor e GitHub. Disponível em: https://www.rdocumentation.org/

Python
⚫ Rosalind - Uma das iniciativas mais interessantes para aprender Python para Bioinformática.
As lições envolvem tarefas cada vez mais complexas e completamente voltadas para sistemas
biológicos. Disponível em: http://rosalind.info/problems/locations/
⚫ Um curso introdutório de programação em Python do site Software Carpentry. Disponível no
GitHub: http://swcarpentry.github.io/python-novice-inflammation/

260
⚫ Um curso rápido de Python do Codecademy. Algumas atividades são liberadas apenas para
usuários que compraram o curso. Disponível em:
https://www.codecademy.com/learn/learn-python

Perl
⚫ PerlMonks - Uma comunidade voltada para auxiliar usuários de Perl e compartilhar dicas.
Disponível em: http://www.perlmonks.org/
⚫ Perl for Perl Newbies - Um curso introdutório de Perl voltados para pessoas sem experiência
em programação. Disponível em: http://perl-begin.org/tutorials/perl-for-newbies/
⚫ Perl Tutorials - Alguns tutoriais selecionados pelos mantenedores da linguagem. Disponível
em: https://learn.perl.org/tutorials/

Referências
Carey, M.A. & Papin, J.A. 2018. Ten simple rules for biologists learning to program. PLoS
Computational Biology 14(1): e1005871.
Ihaka, R. & Gentleman, R. 1996. R: a language for data analysis and graphics. Journal of
computational and graphical statistics, 5(3): 299-314.
Greene, C.S., Tan, J., Ung, M., Moore, J.H. & Cheng, C. 2014. Big Data Bioinformatics. Journal of
Cell Physiology 229(12).
Macarthur, D. 2009. Why Biology Students Should Learn How To Program. Disponível em:
https://www.wired.com/2009/03/why-biology-students-should-learn-how-to-program/amp.
Acesso em: 15/05/2018.
Moore, J.H. 2007. Bioinformatics. Journal of Cellular Physiology 213: 365–369.
Rhee, S.Y., Dickerson, J. & Xu, D. 2006. Bioinformatics and Its Applications in Plant Biology.
Annual Review of Plant Biology 57:335–60.
Smith, D.R. 2015. Broadening the definition of a bioinformatician. Frontiers in Genetics 6: 258.
Vaughan-Nichols, S. J. Linux Totally Dominates Supercomputers. Disponível em:
https://www.zdnet.com/article/linux-totally-dominates-supercomputers/. Acesso em:
15/05/2018.
Vincent, A.T. & Charette, S.T. 2015. Who qualifies to be a bioinformatician? Frontiers in Genetics
6: 164. doi: 10.3389/fgene.2015.00164
Wickham, H. 2014. Tidy data. Journal of Statistical Software 59(10): 1-23.

261
CAPÍTULO 21

Educomunicação como ferramenta de Educação Ambiental:


Projeto Ecossistemas Costeiros
Mariana Sousa Melo (Universidade de São Paulo)
Maria Carolina Las-Casas e Novaes (Universidade Estadual Paulista, "Julio de Mesquita Filho")
Carmen Lucia Gattás (Universidade de São Paulo)
Sabrina Gonçalves Raimundo (Universidade de São Paulo)

Introdução
Os seres humanos ocupam hoje todas as regiões do planeta, sendo então cosmopolitas. Há
cerca de 200 mil anos surgiram os humanos modernos no continente africano, atingindo o atual
comportamento e anatomia há cerca de 50 mil anos. Porém, o planeta Terra já conhecia diversos
outros organismos como plantas, répteis, aves, mamíferos, fungos e bactérias que aqui habitavam há
milhares de anos. Uma característica da espécie humana é o desejo de entender e influenciar o
ambiente à sua volta, procurando explicar e manipular os fenômenos naturais através da filosofia,
artes, ciências, mitologia e da religião. E, embora sejam parte da natureza como um todo, sua atuação
sobre ela é demasiadamente predatória, causando expressivos impactos em diversas escalas
ambientais.
Enfrenta-se hoje uma crise ambiental que se originou com atividades humanas como:
exploração descomunal dos recursos naturais, alto consumo, contaminação e poluição causadas pela
expansão urbana desordenada, entre outros. A atual situação é preocupante, se intensificando ainda
mais se considerarmos o desconhecimento que temos dos limites e da complexidade existente da
inter-relação entre os sistemas e suas capacidades, seus elementos e sua resiliência, bem como escala
de interação com outros sistemas. Assim, enfrentamos um cenário alarmante, vendo as florestas, os
solos, o ar, os rios e a biodiversidade em pleno declínio. Em contrapartida, nunca antes se falou tanto
em preservação, conservação e sustentabilidade.
Em contra partida, alguns sinais de avanços na tomada de consciência global foram acentuadas
nas últimas décadas por discussões internacionais que muito contribuíram para consolidar o conceito
de Educação Ambiental e Sustentabilidade em diversas partes do mundo. A partir de conferências
como a de Estocolmo nos anos 70 e Rio92, o desenvolvimento de um cenário de aprovação
consensual foi favorecido entre praticamente todos os países do mundo a respeito de seus papéis
político, social, econômico bem como o papel individual dos cidadãos em prol do meio ambiente.

262
Visando a importância dos processos educacionais para formação de uma sociedade reflexiva,
tem sido intensificada a articulação da temática ambiental nas políticas globais, regionais e locais,
buscando a ampliação dessa área, visando formar cidadãos mais sustentáveis. No Brasil, existem
muitas iniciativas que contemplam uma política nacional que pretende estimular o desenvolvimento
da Educação Ambiental. Entre elas, temos o Tratado de Educação Ambiental para Sociedades
Sustentáveis, que é usado hoje como instrumento fundamental para descrição dos objetivos e dos
princípios que devem nortear os processos de Educação Ambiental em ambientes formais e não-
formais. Os educadores são parte fundamental neste processo, apoiando professores e alunos no
âmbito escolar.
Grandes obstáculos existem no caminho rumo a sociedades justas e sustentáveis, ao considerar
a realidade econômica, as desigualdades sociais e o modelo de consumo capitalista que desafiam o
mundo todo. Neste contexto, devemos criar novas metodologias para a prática educativa que
possibilitem uma mudança de paradigmas, capaz de preparar pessoas a lidar com a crise ambiental,
capaz de analisar as complexas relações entre os processos naturais e sociais, respeitando as
diferenças socioculturais e todas as formas de vida.

Histórico da educação ambiental


Há cerca de três décadas a Educação Ambiental é considerada como um processo de formação
dinâmico, permanente e participativo, no qual as pessoas envolvidas devem se tornar agentes
transformadores, participando ativamente da busca de alternativas para a redução de impactos
ambientais e para o controle social do uso dos recursos naturais. No entanto, ainda se trata de um
campo de estudos e de práticas recente.
A Educação Ambiental (EA) quanto nicho vem como resposta aos diversos problemas
ambientais, e mais atualmente também sociais. Por esse motivo, compreender os acontecimentos
históricos das diversas épocas, antes, durante a sua formação e depois desta, se faz necessário para o
entendimento da constante evolução da EA e de sua relevância para a sociedade como um todo tanto
no Brasil quanto no restante do mundo (Figura 1).

263
Figura 12: Histórico da Educação Ambiental no Brasil e no Mundo: Durante os anos 60 as discussões sobre o impacto
humano e a crise ambiental na qual estamos ainda inseridos se intensificaram, resultando em uma série de ações
internacionais que culminaram conferências importantes para definição de teorias e práticas na área de educação em
diversas escalas das décadas seguintes.

É importante compreender que a degradação ambiental tem se deflagrado desde a entrada dos
portugueses no Brasil por meio da exploração da madeira, do ouro, diamantes, entre outros elementos
naturais. No entanto, a implementação do tema ambiental na educação como meio para alcançar
novos paradigmas e comportamentos frente aos problemas ambientais têm sido tema de discussão há
poucas décadas, principalmente como produto de conferências internacionais refletidas em ações em
escalas menores.
O desenvolvimento da Educação Ambiental começou a ser discutido especialmente durante
os anos 60 com a publicação do livro “Primavera Silenciosa” da jornalista Rachel Carson que
denunciava as consequências devastadoras das atividades humanas como, por exemplo, perda da
qualidade de vida dado o uso indiscriminado e excessivo de produtos químicos, como os pesticidas,
e seus posteriores efeitos sobre o meio ambiente. Seguido desse alerta de impacto internacional,
outros eventos se deflagraram e foram importantes para a EA. O próprio termo Educação Ambiental
foi cunhado pela primeira vez em 1965 durante a Conferência em Educação da Universidade de
Keele, na Grã - Bretanha. Três anos depois, trinta especialistas de várias áreas se reunirem em Roma
discutindo a crise na qual a humanidade estaria inserida, formando o Clube de Roma e em 1972
produziriam o relatório "Os Limites do Crescimento Econômico" (The Limits of Growth) que
apontava o crescente consumo mundial, o limite de crescimento, possível colapso e ações alternativas
ao problema.
Tendo esses e outros acontecimentos como pano de fundo, em 1972 aconteceu a primeira
Conferência das Nações Unidas sobre o Meio Ambiente Humano, promovida pela Organização das
Nações Unidas (ONU). A conferência aconteceu em Estocolmo, na Suécia, e dela partiu a
recomendação para que o secretário-geral, organismos do sistema das Nações Unidas,
particularmente as organizações Educacional, Científica e Cultural das Nações Unidas (Unesco) e as
demais instituições pertinentes que, após consultas e de comum acordo, tomem as disposições
264
necessárias para estabelecer um programa internacional de educação focando as questões ambientais
de forma interdisciplinar, compreendendo todos os níveis de ensino e o público em geral, bem como
aqueles que vivem em zonas rurais e urbanas, de todas as idades, ensinando de forma simples e
contextualizadora, possibilitando assim com que todos, dentro de suas possibilidades, possam
contribuir com a causa ambiental.
Essa conferência foi importante para o meio ambiente e para o fomento da EA, e é considerada
por muitos como a responsável por inserir a educação ambiental na agenda global. Assis (1991)
documenta que em cumprimento à recomendação feita na Conferência de Estocolmo, em 1975 a
Unesco por meio do Programa das Nações Unidas para o Meio Ambiente (PNUMA) lança o
Programa Internacional de Educação Ambiental (PIEA). Entre as atividades do PIEA, que
contribuíram para uma conscientização internacional sobre a educação ambiental, cabe destacar
especialmente uma série de reuniões internacionais e regionais, entre elas a Conferência
Intergovernamental de Tbilisi, na Geórgia, em 1977. Foi nesta conferência que se considerou que
embora as bases biológicas constituam um elemento fundamental e natural do meio ambiente, as
questões sociais, econômicas, culturais e os valores éticos são dimensões importantes, devendo ser
usados como instrumentos que nos façam compreender e utilizar melhor os recursos da natureza, com
o objetivo de satisfazer suas necessidades.
Também nessa conferência (Tbilisi em 1977) a EA foi definida como uma extensão do
conteúdo e prática da educação convencional, direcionando a resolução de problemas relacionados
ao meio ambiente, utilizando-se da interdisciplinaridade e da participação ativa e responsabilidade
individual e coletiva, recomendando que a EA dirija-se a todos os públicos de forma permanente,
reagindo às mudanças constantes em nosso planeta.
Durante os anos 80 houve muitas ações dispersas ao redor do mundo. No Brasil, o então
Presidente João Figueiredo sancionou a Lei n 6938/81, sobre a política nacional do meio ambiente,
nela constam os objetivos, instrumentos e diretrizes da política, criando ainda o Sistema Nacional do
Meio Ambiente (SISNAMA), e criando também o Conselho Nacional de Meio Ambiente
(CONAMA). Em 1987, foi aprovado pelo Ministério da Educação o parecer 226/87 que enfatiza a
necessidade da inclusão da Educação Ambiental nas propostas do currículo escolar. Em paralelo, o
mundo também discutia o conceito e a viabilidade do desenvolvimento sustentável, exemplo disso
foi a I Conferência sobre o Meio Ambiente da Câmara de Comércio Internacional, com o objetivo de
estabelecer formas de colocar em prática o conceito de “desenvolvimento sustentado”, realizada em
1984 na Cidade de Versalhes.
Dez anos passados da Conferência de Tiblisi, aconteceu em Moscou o “Congresso
Internacional Unesco - PNUMA sobre a educação e a formação relativas ao meio ambiente”. Dele

265
resultou um documento denominado “Estratégia Internacional de Ação em Matéria de Educação e
Formação ambiental para o Decênio de 1990”.
Todos esses eventos culminaram em um marco para o desenvolvimento da Educação
Ambiental que se deu especialmente durante Conferencia do Rio em 1992, (popularizada como Rio-
92). Ela teve como principal resultado um documento conhecido como Agenda 21, no qual foi
proposto um novo paradigma em relação ao desenvolvimento econômico. Além disso, o documento
promove o ensino como forma de conscientização e treinamento profissional, formalizando a Carta
Brasileira para Educação Ambiental. Em paralelo, surgia o Tratado de Educação Ambiental para
Sociedades Sustentáveis e Responsabilidade Global como resultado do Fórum das ONGs que
acompanhavam a Rio-92 e, sintonizado ao tratado, surge o ProNEA – Programa Nacional de
Educação Ambiental, que utiliza-o como diretriz e sendo de grande importância para a realização da
EA em todas as esferas do país.
O tratado valoriza o papel da educação como ferramenta de formação de valores,
transformação humana e social, capaz de promover conservação ambiental. Deste modo, o documento
retrata a EA como um processo dinâmico em permanente construção e devendo, assim, propiciar
reflexão, debate e sua própria modificação. Assim, o Tratado de Educação Ambiental para Sociedades
Sustentáveis e Responsabilidade Global (1992) tem como tópicos: os princípios da Educação para
Sociedade Sustentáveis e Responsabilidade Global, um Plano de Ação, um Sistema de Coordenação,
Monitoramento e Avaliação, além de apontar grupos a serem envolvidos nesta busca pela Educação
Ambiental transformadora e os recursos a serem utilizados.
Para o Brasil, os frutos da Rio-92, juntamente ao Tratado de Educação Ambiental para
Sociedades Sustentáveis refletiram em resultados educacionais posteriores importantes. Por exemplo,
a portaria 773/93 do MEC que instituiu permanentemente um Grupo de Trabalho para EA com
objetivos de coordenar, apoiar, acompanhar, avaliar e orientar as ações, metas e estratégias para a
implementação da EA nos sistemas de ensino em todos os níveis e modalidades. É importante
ressaltar que não somente a educação ambiental quanto nicho educacional que se promoveu na década
de 90, mas foi nesta mesma década, em 1996, que se estabeleceu a Lei de Diretrizes e Bases da
Educação Nacional (LDB, Lei 9.394/96). No entanto, na LDB existem poucas menções à Educação
Ambiental.
Contudo, foi promulgada em 1999 a Lei nº 9.795 de 27 de abril de 1999 que institui a Política
Nacional de Educação Ambiental e também houve a inserção do tema de Meio Ambiente dentro dos
Parâmetros Curriculares Nacionais (PCN). Este documento coloca como objetivo central dessa
temática a formação de cidadãos conscientes aptos a decidir e atuar na realidade socioambiental. Para
tanto, o PCN entende para ser necessário que os educadores, mais do que informações e conceitos,

266
trabalhem com seus alunos atitudes e formação de valores. Portanto, têm por objetivo auxiliar os
educadores na reflexão sobre a prática diária em sala de aula e servir de apoio ao planejamento de
aulas e ao desenvolvimento do currículo da escola.
Os avanços nos anos 2000 foram marcados pela definição dos ODM (Objetivos de
Desenvolvimento do Milênio) da ONU e posteriormente pela Rio+20, que ocorreu em 2012 e veio
para uma avaliação do que foi alcançado desde a Rio92 (20 anos antes) em relação ao meio ambiente.
Esta conferência gerou muita expectativa, mas apresentou resultados aquém de sua competência,
obtendo poucos avanços em um ano. Somente em 2015 na 70ª Sessão da Assembléia Geral das
Nações Unidas os ODS (Objetivos de Desenvolvimento Sustentável) foram finalmente definidos.
Os 17 ODS são ambiciosos e foram baseados nas 8 ODM, compreendendo metas que vão
desde a erradicação da fome, da pobreza e proteção do planeta à busca pela paz e prosperidade. A
nova Agenda 2030 engloba os 17 ODS e vem como ferramenta para o desenvolvimento sustentável,
reconhecendo a necessidade de avanços na ciência, tecnologia e inovação, levando em conta as
Mudanças Climáticas Globais, o que vai de encontro com as Conferências da ONU sobre o clima
(COPs). A COP 21 (21ª Conferência das Nações Unidas sobre as Mudanças Climáticas) realizada em
Paris no mesmo ano em que as ODS saíram do papel teve como objetivo firmar acordo para a redução
da emissão dos gases de efeito estufa. Os avanços nas metas listadas nessa conferência estão sendo
avaliadas desde então nas COP 22 (2016), 23 (2017), e novamente em dezembro desse ano, na COP
24.
Assim, ao longo de todos esses anos, desde que se cunhou o termo “Educação Ambiental”,
houve muitas classificações e denominações explicitaram as concepções que preencheram de sentido
as práticas e reflexões pedagógicas relacionadas à questão ambiental. A princípio todas elas partem
da ideia de que o próprio conceito de educação ambiental é em si uma adjetivação do substantivo
"educação", colocando a ela um atributo especial dado seu caráter ambiental, não enfatizado pela
educação comum. Deste modo, Educação Ambiental é o nome que historicamente se convencionou
dar às práticas educativas relacionadas à questão ambiental.
É igualmente importante definir que se reconhecem como essenciais as características e os
princípios propostos pela Conferência de Tbilisi e refinados pelo Tratado de EA para Sociedades
Sustentáveis, entendendo que a Educação Ambiental é um processo:
• Dinâmico: construído de maneira integrativa e permanente, onde a comunidade se conscientiza através
do conhecimento que adquire sobre o ambiente no qual está inserida, agindo individual e coletivamente
com base em valores, habilidades e experiências para solucionar problemas ambientais.
• Transformador: onde o conhecimento e as habilidades alcançadas possibilitem mudanças de atitudes
quanto à relação humana com o meio.

267
• Participativo: havendo sensibilização, conscientização e estimulo à participação do indivíduo em ações
coletivas.
• Abrangente: atingindo mais do que o ambiente escolar formal, conseguindo envolver as famílias e
toda a comunidade, sendo eficaz e alcançando diversos grupos sociais.
• Globalizador: conseguindo ver o ambiente em diversas faces, desde a natural até a tecnológica e
socioeconômica, atuando de forma local, regional e global.
• Permanente: que envolva o senso crítico, levando a compreensão de aspectos complexos, sendo
crescente e contínuo.
• Contextualizador: que entenda a realidade da comunidade na qual a EA esteja inserida, mas sem deixar
de lado a influência local para o todo.
• Transversal: sendo possível integrar a EA em qualquer disciplina, não tratando como um assunto a
parte, mas que seja introduzindo em todo e qualquer conteúdo didático.
Como observado, o desenvolvimento da Educação Ambiental como teoria e também sua
prática tem como premissa discussões internacionais, tendo relevância no processo de difusão e
motivação de ações na área ambiental. No entanto, o assunto ainda está longe de se esgotar e tem
tido cada vez mais relevância.

Interface entre educação ambiental e educomunicação:


A prática da educomunicação surgiu na América Latina em meados do século XX, junto aos
movimentos ambientais da sociedade civil em defesa do meio ambiente, que acaba por aproximar a
educação para comunicação dentro do contexto da educação ambiental. A educomunicação é um
campo de estudos e de práticas metodológicas, aplicadas em projetos de educação ambiental, entre
outros, onde a comunicação tem seu papel diferenciado nos processos educativos, de gestão e de
mobilização social. Ela pressupõe a formação de pessoas que utilizem a comunicação como
ferramenta de intervenção da realidade em que vivem, produzindo seus próprios canais de
comunicação de forma coletiva.
O desenvolvimento destas ações coletivas de comunicação deve implicar na informação de
qualidade, seja ela ambiental, cultural, social entre outras, visando a garantia de acesso aos recursos
tecnológicos que proporcionam o "fazer comunicativo". Dentro deste contexto, a comunicação não
corresponde apenas às ações para divulgação de políticas ou projetos de educação ambiental, mas ela
também está relacionada aos processos formativos e participativos, cujo foco da comunicação são
todas as etapas envolvidas na produção dos materiais, desde o aprendizado do "como fazer" até os
desdobramentos que o material pode desencadear com o fortalecimento da organização social,
valorização da cultura local, ganhos no conhecimento, entre outros.

268
Parte destas reflexões e mobilizações sobre as relações entre o meio ambiente, educação e
comunicação, se dá pela articulação de práticas comunicativas no que hoje denomina-se como
“Educomunicação Socioambiental", a partir do ProNEA - Programa Nacional de Educação
Ambiental. Acreditamos que a Educomunicação Socioambiental é capaz de criar um ecossistema
comunicativo, que se ocupa de produzir e divulgar práticas ambientais, propiciando direito à liberdade
de expressão e da difusão de informação utilizado como ferramenta para a educação ambiental.

Breve histórico do Projeto Ecossistemas Costeiros


Ecossistemas Costeiros é um projeto de extensão do Instituto de Biociências da Universidade
de São Paulo, desenvolvido por graduandos, pós-graduando e uma rede de colaboradores, com apoio
de varias instituições, como o Parque de Ciências e Tecnologia da Universidade de São Paulo e
Secretaria Estadual de Educação. O projeto foi criado pelo docente Prof. Dr. Flavio Berchez,
pesquisador do Laboratório de Algas Marinhas (LAM) - Departamento de Botânica (IB USP), com
atuação em educação e pesquisa na área de comunidades bentônicas, promovendo o monitoramento
de costões rochosos e nos efeitos de eventos extremos em áreas costeiras e marinhas, desde 1988.
Inicialmente, a partir de 1997, vários cursos de extensão foram ministrados. As primeiras
ações de educação não formal surgiram como extensão dos conhecimentos adquiridos no
monitoramento dos costões da Enseada das Palmas, situada no Parque Estadual de Ilha Anchieta,
onde pesquisou os efeitos antrópicos causados por turistas e mergulhadores sobre o costão rochoso.
Pensando nisso surgiram os primeiros modelos de Educação Ambiental Marinha nascendo o Projeto
Trilha Subaquática em 2002.
Ao todo, foram desenvolvidos doze modelos, entre eles: a trilha Subaquática em mergulho
livre, a trilha Subaquática em mergulho autônomo, a trilha do Aquário Natural, a trilha em Caiaques,
a trilha Vertical, a trilha Fora d´água, a trilha dos Ecossistemas, a Gincana de Orientação por Bússola
e a Trilha das Mudanças Climáticas Globais, paralelamente a outros modelos que estão em fase de
amadurecimento, como um aplicativo mobile de realidade virtual. Cada modelo desenvolvido tem
caráter lúdico e a interatividade com o público-alvo também são diretrizes das atividades. O
desenvolvimento, aplicação e avaliação dos modelos construídos estão contextualizados em relação
a questões ambientais e sociais, com objetivos holísticos e transformadores.
Em 2014, o projeto evoluiu para o Programa “Educação na Natureza como suporte ao Ensino
Fundamental e Ensino Médio”, incluindo escolas públicas estaduais no processo. Neste Programa,
somado aos esforços de Unidades de Conservação (UC´s) e Escolas Públicas do seu entorno, formou-
se uma rede de colaboração para a melhoria do ensino público no qual o grupo desenvolve propostas
de atividade de ensino outdoor, utilizando os espaços naturais como sala de aula, através de temas de

269
caráter fenomenológico, abordando todas as disciplinas a partir de assuntos ligados a eventos naturais
ou climáticos em unidades de conservação (Figura 2). O principal foco da rede consiste na melhoria
do ensino publico e os colaboradores atuam de modo a aperfeiçoar a interação entre a universidade,
as UCs e as escolas do entorno. Atualmente, a rede está sendo testada e avaliada no Parque CienTec
e Raia Olímpica, ambos da USP, no Parque Estadual Ilha Anchieta, no Mosaico de Unidades de
Conservação da Juréia- Itatins, nos Núcleos Caraguatatuba, São Sebastião e Padre Dória do Parque
Estadual da Serra do Mar, geridos pela Fundação Florestal. Todos esses parceiros são fundamentais
no desenvolvimento desta iniciativa pioneira no Brasil. Novos gestores de UC´s vem se interessando
e assim o projeto está em fase de expansão.

Figura 13: Mosaico de imagens do Projeto Trilha Subaquática. A) Monitor guiando estudante durante prática, modelo
trilha Subaquática em mergulho livre; B) Estudante observando a fauna marinha através do instrumento adaptado utilizado
no modelo trilha do Aquário Natural; C) Criança testando equipamento de mergulho ao iniciar a trilha Subaquática em
mergulho autônomo; D) Grupo de monitores checando equipamento da Trilha Subaquática em mergulho livre. Imagens:
Maria Carolina Las Casas.

A ação da rede começa a partir da universidade, que oferece treinamento aos monitores
avançados. Monitores em nível de estágio avançado recebem capacitação para oferecer o workshop
de treinamento para professores de escolas publicas, com atuação no ensino fundamental e médio. Os
professores são orientados a realizar o mesmo treinamento com seus alunos antes de realizar a visita

270
de campo dentro das Unidades de Conservação, onde se utiliza a Trilha das Mudanças Climáticas
Globais.

Atual modelo de Educação Trilha das Mudanças Climáticas Globais


O modelo atual "Trilha das Mudanças Climáticas Globais" foi fundamentado nas bases
conceituais: Phenomenon Learning (Educação Fenomenológica), Outdoor Learning (Educação ao Ar
Livre) e Transdiciplinarity (Transdiciplinaridade). Seu aprendizado ocorre em diferentes estações ao
longo da trilha, durante um jogo cooperativo, onde cada grupo responde a perguntas em treze placas
numeradas, com questões e desafios em cada uma (Figura 3). Outro diferencial deste modelo foi a
elaboração de um documento único, o chamado “Protocolo da Trilha das Mudanças Climáticas
Globais”, aplicado pelos monitores em exercício nas trilhas, a ser replicado em qualquer unidade de
conservação, e que esteja especificamente voltado para grupos de estudantes de escolas públicas. Esse
protocolo apresenta, ao longo de trilha dentro do ambiente natural, a questão do acúmulo de dióxido
de carbono na atmosfera a partir da queima de combustíveis fósseis, relacionando-o aos processos de
fotossíntese e respiração. Mostra esses últimos como processos em equilíbrio, que contrastam com a
queima acelerada de combustíveis fósseis, onde o carbono estocado no subsolo por milhões de anos
é liberado em quantidades maciças em um período curto de tempo.
O protocolo deste modelo está em operação simultaneamente ao Treinamento e
Credenciamento de Monitores, a partir do Programa "Educação na Natureza como suporte ao
Ensino". Em fase final, a Trilha das Mudanças Climáticas Globais está sendo avaliada por projetos
de pesquisa científica na área de educação, para futuras publicações.

Figura 14:Trilha das Mudanças Climáticas Globais no Parque Estadual da Ilha Anchieta. Imagens retiradas do acervo do
Projeto Ecossistemas Costeiros.

Treinamento e Credenciamento de Monitores

271
Paralelamente ao desenvolvimento dos modelos de Educação, há também o Credenciamento
de Monitores Ambientais, que visa priorizar o treinamento continuo dos seus monitores, buscando
sua avaliação de forma crítica, que indique a necessidade de adequações e a busca de melhores
resultados. Aos credenciados no programa, são oferecidos alguns cursos destinados a capacitação e
certificação de monitores ambientais para aplicação do "Protocolo da Trilha das Mudanças Climáticas
Globais". O treinamento tem diferentes níveis de especialização, cada um deles liberando para
atuações progressivamente mais abrangentes, de acordo com o registro de horas cadastrados no
"logbook" - documento onde são registrados as atividades de cada monitor.

Educomunicação com Ferramenta de EA


Ao final, como parte do processo de aprendizado, após os alunos percorrerem a Trilha das
Mudanças Climáticas Globais, as escolas parceiras do Projeto Ecossistemas Costeiros são convidados
a elaborar um curta metragem e incentivados a participar anualmente do concurso na modalidade
"Melhor Vídeo" sobre Mudanças Climáticas Globais, sob ótica do júri acadêmico da Universidade
de São Paulo. O concurso este ano está em sua Terceira Edição e foi lançado como forma de avaliar
o processo educacional realizado com alunos e professores ao longo do ano. Os vídeos ganhadores
são exibidos nas escolas como forma de educação e incentivo. De tal forma, os monitores
credenciados e alunos de escolas recebem orientações para a produção de vídeos com base no
regulamento do concurso, através de oficinas com profissionais na área de educomunicação. Os
vídeos vencedores podem ser visualizados na perfil do Projeto Ecossistemas Costeiros no site
Youtube.

Referências

Assis, E S. 1991. A Unesco e a Educação Ambiental. Em Aberto, Brasília, Vol. 10-49. Disponível
em: <http://www.emaberto.inep.gov.br/index.php?emaberto/article/viewFile/761/682> Acesso
em 10 de Abril de 2018.
Moreira, M. A. & Buckeweitz, B. 1982. A aprendizagem significativa: a teoria de David Ausubel.
São Paulo: Moraes. 153p.
Berchez, F.; Ghilardi, N.; Robim, M. J.; Pedrini, A.; Hadel. V. F.; Fluckiger, G.; Simões. M., Mazzaro.
R.; Klausener. C.; Sanches, C.; Bespalec. P. 2007. Projeto Trilha Subaquática: sugestão de
diretrizes para a criação de modelos de Educação Ambiental em unidades de conservação
ligadas a ecossistemas marinhos. OLAM Ciência & Tecnologia. 7: 181-209.

272
Berchez, F.; Carvalhal, F.; Robim, M.J. 2005. Underwater Interpretative Trail - guidance to improve
education and decrease ecological damage. International Journal of Environment and
Sustainable Development, Vol. 4, n. 2, Pp. 128-139.
Boettiger, C. & Hasting, A. 2013. From patterns to predictions. Nature. 493: 157-158.
Brasil. Lei no 9.795, de 27 de abril de 1999. Disponível em:
<http://www.planalto.gov.br/ccivil_03/Leis/L9795.htm> Acesso em 08 de Abril de 2018.
Brasil. 2009. Ministério do Meio Ambiente. Estratégia Nacional de Comunicação e Educação
Ambiental no Âmbito do Sistema Nacional de Unidades de Conservação (ENCEA). Brasília:
MMA-IBAMA- ICMBio.
Correa, L. B. C. G. 1998. Comércio e meio ambiente: atuação diplomática brasileira em relação ao
selo verde. Instituto Rio Branco Fundação Alexandre de Gusmão Centro de Estudos
Estratégicos. Brasília. 296p.
Czapski, S. 1998. A implementação da Educação Ambiental no Brasil. Coordenação de Educação
Ambiental do Ministério da Educação e do Desporto, Brasília – DF. Disponível em:
<http://www.dominiopublico.gov.br/download/texto/me001647.pdf> Acesso em 08 de Abril
de 2018.
Dias, G. F. 1992. Educação ambiental princípios e praticas. São Paulo: Gaia. 399p.
Gadotti, M. 2001. Pedagogia da terra: ecopedagogia e educação sustentável. In: Torres, C.A. (org.).
Paulo Freire y la agenda de la educación latino americana en el siglo XXI. Buenos Aires:
Edições do CLACSO, Pp 81- 132.
Ghilardi, N. P.; Berchez, F. 2010. Projeto Trilha Subaquática–Modelos de Educação Ambiental
Marinha. In: PEDRINI, A. de G. (Org.) Educação Ambiental Marinha e Costeira no Brasil. Rio
de Janeiro: Eduerj. Pp 71- 92.
Ghilardi-Lopes, N.P.; Hadel, V.F.; Berchez, F.A.S. 2012. Guia para educação ambiental em costões
rochosos. Porto Alegre: Artmed. 200p.
Higuchi, N.; Pereira, H. S. P.; Santos, J.; Ayres, I. G. S. S. 2009. Governos locais amazônicos e as
questões climáticas globais. Manaus. 86p.
Jacobi, P. R. 2005. O desafio da construção de um pensamento crítico, complexo e reflexivo.
Educação e Pesquisa, São Paulo. Vol.31. Pp. 234-250.
Layrargues. P. P. 2004. Identidades da educação ambiental brasileira. Diretoria de Educação
Ambiental. Brasília: Ministério do Meio Ambiente. 156p.
Marcatto, C. 2002. Educação ambiental: conceitos e princípios. Belo Horizonte: FEAM. Disponível
em: <http://www.scribd.com/doc/7028363/Educacao-Ambiental-Conceitos-Principios>
Acesso em 03 de Abril de 2018.

273
Meadows, D. H.; Meadows, D. L.; Randers, J.; Behrens, W. 1975. The limits of Growth: The report
Club of Rome's project on the predicament of mankind. Library of Congress Catalog Card
Number: 73-187907.
Moura, A. C. O. S. 2004. Sensibilização: diferentes olhares na busca dos significados. Dissertação de
Mestrado. Fundação Universidade Rio Grande, Rio Grande do Sul.
Onu. 1987. Relatório Brundtland, (Comissão Mundial sobre o Meio Ambiente e Desenvolvimento -
tema "Nosso Futuro Comum").
Onu. 2016. Roteiro para a localização dos ODS (Objetivos de Desenvolvimento Sustentável),.
Disponível em: <https://nacoesunidas.org/wp-content/uploads/2017/06/Roteiro-para-a-
Localizacao-dos-ODS.pdf.> Acesso em 30 de Abril de 2018.
Pedrini, A.G.; Costa, C.; Newton, T.; Maneschy, F. S.; Silva, V. G.; Berchez, F.; Spelta, L.; Ghilardi,
N. P.; Robim, M. J. 2007. Efeitos ambientais da visitação turística em áreas protegidas marinhas:
estudo de caso na piscina natural marinha, Parque Estadual da Ilha Anchieta, Ubatuba, São
Paulo, Brasil. OLAM (Rio Claro), Vol. 7. Pp. 678-696.
Pedrini, A.G.; Costa, C.; Silva, V. G.; Maneschy, F. S.; Newton, T.; Berchez, F.; Ghilardi, N. P.;
Spelta, L. 2008. Gestão de áreas protegidas e efeitos da visitação ecoturística pelo mergulho
com snorkel: o caso do Parque Estadual da Ilha Anchieta (PEIA), Estado de São Paulo, Brasil.
Revista Eletrônica do Mestrado em Educação Ambiental, Vol. 20. Pp. 1-20.
Programa Nacional de Educação Ambiental – ProNEA. 2005. Ministério do Meio Ambiente,
Diretoria de Educação Ambiental. Ministério da Educação. Coordenação Geral de Educação
Ambiental. Ministério do Meio Ambiente: Brasília.
Ryken, A. E.; Otto, P.; Pritchard, K.; Owens, K. 2007. Field Investigation: Using Outdoor
Environments to Foster Student Learning of Scientific Processes. Pacific Education Institute.
Olympia. 94p.
Scheffer, M.; Carpenter, S.; Foley, J. A.; Folke, C.; Walker, B. 2001. Catastrophic shifts in
ecosystems. Nature. 413: 591-595.
Scheffer, M.; Bascompte, J.; Sugihara, G. 2009. Early-warning signals for critical transitions. Nature.
461: 53-59.
Tabanez, M. F.; Padua, S. M.; Souza, M. das G. de; Cardoso, M. M.; garrido, L. M. do A. G. 1997.
Avaliação de trilhas interpretativas para Educação Ambiental. In: Padua, S.M.; Tabanez, M. F.
(Org.) Educação Ambiental: caminhos trilhados no Brasil. Brasília: IPÊ, p. 89-102.

274
275