Las Endomicorrizas Expresión Bioedafica de Importancia en El Tropico

UNIVERSIDAD
~~" NACIONAL
DE COLOMBIA
SEDE PALMIRA
FAC ULTAD DE CIENCIAS
AGROPECUARIAS
Las Endomicorrizas:
Expresión bioedáfica de importancia en el trópico
Marina Sánchez de Prager

Coordinadora
Imágenes de la portada:
Agroecosistema: Fundación para la Inves-
tigación y el Desarrollo Agrícola FIDAR
- Cali.
10X: Raíces micorrizadas de maíz. Andrés
Mondragón y Marina Sánchez de P., 2006.
UNAlP.
16X: Hifa externa de HMA formando redes y
bioagregados. lyda Zárate, 2006. CIAT.
5X: Efecto de raíces y microorganismos en
formación de agregados en el suelo. An-
drés Mondragón y Marina Sánchez de P.,
2006. UNAlP.
100X: Arbúsculo de HMA transportando P a
la planta de Maracuyá. Eyder Gómez, 2003.
UNAlP.
350X: Cofia de soya con colonización fungo-
sa. José Alejandro Arroyave, 2006. CIAT.
UNIVERSIDAD NACIONAL DE COLOMBIA - SEDE PALMIRA
Facultad de Ciencias Agropecuarias
LAS ENDOMICORRIZAS:
EXPRESIÓN BIOEDÁFICA DE IMPORTANCIA EN EL
TRÓPICO

Coordinadora
Palmira, mayo de 2007

Las Endomicorrizas: expresión bioedáfica de importancia en
el trópico / Eyder Daniel Gómez López ... [et al.); coordinadora
Marina Sánchez de Prager.-- Palmjra: Universidad Nacional de
Colombia. Facultad de Ciencias Agropecuari as, 2007.
352 p.: il. , fot. ; 24 cm.
Incluye bibliografía.
ISBN 978-958-44-0523-4
l . Agroecosistemas - Colombia. 2. Micorrizas - Investigaciones -
Colombia. 3. Microorganismos de suelos - Investigaciones - Colombia.
4. Análisis de suelos - Investigaciones - Colombia. 5. Ecosistemas
tropicales - Investigaciones - Colombia. 1. Gómez López, Eyder Daniel.
n. Sánchez de Prager, Marina
631.46 cd 21 ed.
A 1104954
CEP-Banco de la República-Biblioteca Luis Ángel Arango
© Universidad Nacional de Colombia - Sede Palmira

2007
ISBN 978-958-44-0523-4
Diseño de portada:
Creación colectiva del grupo de Agroecología
Imágenes de portada:
Agroecosisterna: Fundación para la investigación y el desarrollo agrícola FIDAR --Cali.
5x: Efecto de raíces y microorganismos en el suelo en formación de agregados. Andrés
Mondragón y Marina Sánchez de P., 2006. UNALP
lOx: Raíces micorrizadas de maíz. Andrés Mondragón y Marina Sánchez de P. , 2006.
UNALP
16x: Hifa externa de HMA formando redes y bioagregados. Lyda Zárate, 2006. CIAT
100x: Arbúsculo de HMA transportando P a la planta de maracuyá. Eyder Gómez, 2003.
UNALP
350x: Cofia de soya con colonización fungosa. José Alejandro Arroyave, 2006. CIAT
Diagramac ión: Departamento de Arte de Feriva
Impreso en los talleres gráficos

de Impresora Feriva S.A.
Calle 18 No. 3-33
PBX 5249009
www.feriva.com
Cali, Colombia
"Cuando se examinan raíces que crecen en el suelo ... es evi-
dente que generalmente están compuestas de dos elementos
heterogéneos: uno central, que representa la raíz de los árboles,
y uno constituido por hifas fungosas unidas a la corteza. La
estructura total no es ni raíz del árbol ni hongo individuales,
se parece a los talos de los líquenes: dos diferentes organismos
unidos en un sólo órgano. Puede ser adecuado nombrarlos
como 'fungus - root' o mycorhiza"
FRANK, 1. A. B.
Abril de 1885, traducido por Trappe, J. 1984
" .. .. Colombia ostenta el primer lugar en cuanto a riqueza en

especies de aves .. " De la misma manera se puede deducir
una riqueza extraordinaria en especies de insectos y micro-
organismos .. " Los sistemas selváticos tropicales y el resto
de ecosistemas derivados de aquéllos, debemos considerarlos
hipotéticamente como un banco inmensurable de germoplas-
ma de micorrizas".
HERNANDO PATI ÑO CRUZ.

1984. Investigador y profesor emérito
Universidad Nacional de Colombia - Palmira
"La investigación sobre MA en los trópicos es aún más jus-

tificable por la presencia de grandes áreas ácidas y con bajo
fósforo. Los modelos desarrollados para zonas templadas no
son transferibles a estos sitios sin drásticos cambios".
EWALD SIEVERDING
1986. Investigador alemán que trabajó el tema en Colombia
"El origen de nuestro dilema reside en nuestra tendencia a

crear abstracciones de objetos separados, incluyendo un sí
mismo independiente, para creer después que pertenecen a una
realidad objetiva, dotada de existencia autárquica. Para superar
esta ansiedad cartesiana necesitamos pensar sistémicamente,
desplazando nuestra atención conceptual de los objetos a las
relaciones. Sólo entonces podremos comprender que identi-
dad, individualidad y autonomía no significan separatividad
e independencia".
FRITJ OF CAPRA
2003
Autores
MARINA SÁNCHEZ DE PRAGER. LA., M.Sc. Doctora Ingeniera Agrónoma. Profesora

Titular, Universidad Nacional de Colombia, Palmira. Coordinadora.
EYDER DANIEL GÓMEZ LÓPEZ. LA., M.Sc. candidato a Doctorado. Universidad Poli-
técnica de Valencia (España).
JAIME EDUARDO MUÑoz FLORES. LA. candidato a Doctorado. U. de Gembloux (Ho-
landa). Profesor Asociado. U. Nacional de Colombia, Palmira.
EDMUNDO BARRIOS. Biólogo, Ph.D. Instituto de Biología y Fertilidad de Suelos Tro-
picales Centro Internacional de Agricultura Tropical, CIAT, Palmira.
MARTÍN PRAGER MOSQUERA. LA., Esp. Doctor Ingeniero Agrónomo. Profesor Asociado.
Universidad Nacional de Colombia, Sede Palmira.
NELSON BRAVO OTERO. LA., M.Sc. Profesor Asociado. Universidad Nacional de Co-
lombia, Sede Palmira.
MABROUK EL-SHARKAWI. LA. Ph.D, CIAT, Palmira.
JESÚS PÉREZ SARMENTERO. LQ. Ph.D. Universidad Politécnica de Madrid (España).
NEUZA ASAKAWA. Bióloga, M.Sc. CIAT, Palmira.
FERNANDO MARMOLEJO DE LA TORRE. LA., M.Sc. Profesor Asociado. U. Nacional de
Colombia, Palmira.
LUIS FERNANDO CADAVID. I.A., M.Sc. CIAT, Palmira
RAFAEL QUINTERO DURÁN. Edafólogo, M.Sc. CENICAÑA.
JOSÉ CARLOS MIRANDA V. Bioquímico. Especialista en Agroecología. Profesor Aso-
ciado. U. Nacional de Colombia, Palmira.
CARMEN ELENA MIER. Química, M.Sc. Profesora Asociada LA., U. Nacional de Co-
lombia, Palmira.
RODRIGO TORRES. LA. M.Sc. Instituto Colombiano Agropecuario - ICA, Popayán.
JosÉ TRINIDAD REYES. LA., M.Sc. Universidad Nacional de Agricultura - Catacamas,
Olancho, Honduras.
CARLOS FERNANDO ZAPATA. LA. candidato a M.Sc. U. Nacional de Colombia, Pal-
mira.
RODRIGO TOFIÑO. LA., U. Nacional de Colombia - Palmira.
CLAUDIA P. BENJUMEA. LA., U. Nacional de Colombia - Palmira.
GABRIEL DÍAZ. LA., U. Nacional de Colombia - Palmira.
LILIANA TRUJILLO. LA., U. Nacional de Colombia - Palmira.
FERNANDO ENRIQUE BONILLA C. LA., U. Nacional de Colombia - Palmira.
JUAN CARLOS ESPINOSA R. LA., U. Nacional de Colombia - Palmira.
HAROLD H. RODRÍGUEZ R. LA., U. Nacional de Colombia - Palmira.
HARRIS GARCfA. LA., U. Nacional de Colombia - Palmira.
WILDER FRANS TRIANA. LA., U. Nacional de Colombia - Palmira.
CARMEN ALICIA CARLOSAMA ORTEGA. LA., U. Nacional de Colombia - Palmira.
NORBEY VARGAS. LA., U. Nacional de Colombia - Palmira.
Contribuciones fotográficas
MARINA SÁNCHEZ DE PRAGER, LA., M.Sc. Doctora Ingeniera Agrónoma. Profesora

Titular, Universidad Nacional de Colombia, Palmira.
EYDER DANIEL GÓMEZ LÓPEZ, LA., M.Sc. candidato a Doctorado. Universidad
Politécnica de Valencia (España).
EWALD SIEVERDING, LA, Ph.D. Alemania.
HELMUT CEBALLOS, Fotógrafo, U. Nacional de Colombia - Palmira.
SEÑOR HUGO SIERRA, Fotógrafo (q.e.p.d).
ANDRÉS JULIÁN MONDRAGÓN, LA., U. Nacional de Colombia - Palmira.
LILIANA TRUJILLO. LA., U. Nacional de Colombia - Palmira.
GABRIEL DíAZ. LA., U. Nacional de Colombia - Palmira.
MARISOL PARRA. LA., U. Nacional de Colombia - Palmira.
LABORATORIO DE BOTÁNICA, U. Nacional de Colombia - Palmira.
ANA CRISTINA DfAZ, LA., U. Nacional de Colombia - Palmira.
LYDA ZÁRATE, Bióloga, M.Sc. en Ciencias Agrarias. U. Nacional
de Colombia - Palmira.
MARTHA BOLAÑOS, Bióloga, M.Sc., Doctora en Ciencias Agropecuarias. U. Nacional
de Colombia - Palmira.
NELSON HERNÁN PINILLA, Agricultor. Fundación Reserva Cerca Viva, Amazonia
colombiana.
ALEJANDRO ARROYAVE, Centro Internacional de Agricultura Tropical -CIAT-.
ÁNGEL RIVERA, Madrid, España.
HERNANDO ROCHA: Algunos dibujos.
Tabla de Contenido
Agradecimientos ........................................................................................................ 19
Prólogo ........ ............................................................................................................ 21
Presentación ............................................................................................................... 23
Aproximación al contenido ........................................... .............................. ...... ... .. .... 25

Primera parte
Las endomicorrizas en los sistemas suelo y planta .................................................... 29
Capítulo uno: Principio y fin de la vida sobre la Tierra .......... .............................. .... 31
Introducción ............................. ....... ....... .. ..................................... .. .... ....................... 31
Primera mirada al suelo ........................................................................................ 31
El suelo es un sistema vivo ................................................................................... 35
El suelo es un sistema .. ..................... ................................................ ............... 35
El suelo es un sistema vivo .............................................................................. 38
El suelo puede envejecer y morir. .................................................................... 53
Repensando el sistema suelo ................................................................................ 55
Fertilidad, calidad, salud, resiliencia y sostenibilidad de los suelos:
atributos sistémicos ................... .... ..... .................................................................. 56
El continuum suelo - atmósfera - troposfera ........................... .... ........................ 59
Capítulo dos: La llegada de las plantas ...................................................................... 62

La planta como sistema ....... ....................................................................... ... ....... 62
Funciones de la raíz ......................... .... .... .... ....... ....................... ........... ............. ... 63
Formación y organización de los sistemas radicales ............................................ 63
Estructura de la raíz ................................................... .. ............................... .......... 65
8
LAS ENDOMICORRlZAS: EXPRESiÓN BlOEDÁFlCA DE IMPORTANCIA EN EL TRÓPICO
Observación externa ........................................................................................ 65

Estructura interna de los tejidos de la raíz ....................................................... 68
Zona meristemática .................................................................................... 68
Zona de elongación o alargamiento ............................................................ 69
Zona de diferenciación, de madurez o zona pilífera .................................. 70
Crecimiento, desarrollo y profundidad de enraizamiento .................................... 78
Absorción de agua y de sales minerales por la raíz ...................................... ........ 78
Repensando la raiz dentro del sistema planta .............................................. .. ....... 81
Capítulo tres: La rizosfera: estrategia de colonización del suelo ............................... 84

Desarrollo del conocimiento de la rizosfera ......................................................... 84
Acercamiento al término rizosfera ........................................................... ........ 85
Rizodeposiciones de las plantas ........................................................................... 86
Caracterización de las rizodeposiciones .......................................................... 87
Composición de los exudados radicales .......................................................... 91
Factores que afectan los exudados radicales ................................................... 95
Regiones en la rizosfera ........................................................................................ 95
La rizosfera y la comunidad microbiana ......................................................... 99
Ecofisiología de la rizosfera ...................................................................... .. ....... 103
Interacciones rizosfera - factores físico-químicos del suelo .......................... 104
Interacciones entre diferentes rizosferas de la comunidad vegeta1.. ....... .. ..... 104
Interacciones entre poblaciones microbianas ................................................ 106
Competencia ..................................................................................... ........ 106
Antagonismo o amensalismo ................................................................... 107
Predación .......................................................................................... ........ 107
Parasitismo ......................................................................................... ...... 107
Comensalismo .................................................................................... ...... 108
Relaciones microbiota - meso y macrobiota en la rizosfera ................. .. ...... 109
Relaciones planta - microorganismos en la rizosfera ............................. .. ..... 109
Funciones de la rizosfera .................................................................................... 110
Capítulo cuatro: Las micorrizas: estrategia compartida para colonizar el suelo ..... 115
Introducción ........................................................................................................ 115
Breve historia de su conocimiento ............................................................. .. ...... 116
Aproximación al término micorriza ................................................................... 117
Tipos de micorrizas .................................................................................... ........ 118
Ectomicorrizas ............................................................................................... 119
Endomicorrizas ...................................................................................... ........ 119
Micorrizas arbusculares (MA) ........................................................ ........ 121
Endomicorrizas en orq uídeas ......................................................... .......... 121
Endomicorrizas ericoides ................................................................. .. ...... 122
Ectendomicorrizas ........................................................................... ... ...... 122
9
UNIVERSIDAD N AC IONAL DE C OLOMBIA - SEDE P ALM IRA
Plantas que no forman micorrizas ........... ............. ........................................ .. 123

La micorriza arbuscular (MA) ................ ......................... ................................... 124
Los simbiontes ......... ................... ........................................................ ......... .. 125
Plantas que presentan MA ................................................................. ....... 125
Los hongos que forman micorriza arbuscular - HMA - .... ................. ... .. 126
Morfología de los HMA... ......... ....... ......................... .......................... ........... 128
Micelio interno ......................................... .................. ........ .... .................. 13 1
Arbúsculos ................. ..... ......... ......... ....... ............................ .................... 13 1
Micelio externo ..... ............. ............... ........... ............................................ 131
Esporas ........................................................... .. ........... ...... ...................... 132
Vesículas .. ..... ..... .. ................. .. ................ ................ ......................... ,........ 132
Establecimiento de la simbiosis ... .................. ................................................ 132
Fase presimbiótica ............. ... .. .......................................... ........................ 134
Precolonización .... ......... ........................................... ...... ................ .......... 135
Penetración inicial del HMA ................. ..... ....... .... ............. ...................... 135
Colonización intrarradical .......................... ................ .. ............ .. .............. 136
Desarrollo de micelio externo y de estructuras reproductivas ... ...... ........ 137
Fisiología de la simbiosis ............... ......... ....... ................................................ 138
Alteraciones moleculares y celulares durante
el establecimiento de la simbiosis ................................... ....................... . 138
Mecanismos asociados con la defensa de las plantas en MA. ...... ............ 139
Producción de enzimas hidrolíticas .................................. ................... ..... 143
Incrementos en el ácido salicílico y H20 2 ......... ........ .. ............................ 143
Cambios en actividad hormonal y desbalances nutricionales .................. 144
Metabolismo de la MA ............................................................................ 145
Transporte de C de la planta al HMA. .................................. ............ ........ 146
Balance del carbono en plantas micorrizadas ... ................. ................. ..... 148
Transporte de P del HMA a la planta .................................................... ... 149
Etapas de transporte de P en plantas micorrizadas ................................ .. 152
Absorción de P por el micelio externo ............................................ .... ..... 152
Translocación del nutrimento a través de las hifas ...... ............................. 154
Transferencia de P a la planta ...................... ................ ............ .. ............... 156
Factores que influyen sobre la MA ................................................................ 157
Compatibilidad y eficiencia de la MA ........................................... ................ 159
Dependencia de las plantas por LA MA .................. ..................... ................. 160
Funciones de la MA ............. ......... ................................................................. 162
Resultado global de la simbiosis ..... ........................ ................ ................ 163
Absorción de nutrientes .................. ...... ......... ......... ............... ................... 164
Fósforo ........................... ................ .... .................... ...... ...... ........ ...... ........ 164
Nitrógeno .......... ................... .... ................................... .................. ............ 165
Otros nutrimentos ... ..... .............. ...................... .. .................................. ..... 167
Incremento y distribución de la fitomasa ...... ........... .... ............................ 168
10
LAS ENDOMICORRIZAS: EXPRES IÓN BIOEDÁACA DE IMPORTANCIA EN EL TRÓPICO
Incremento en la tasa fotosintética ..................................................... ... ... 169

Efectos hormonales en plantas micorrizadas ........... .......................... .. .... 169
Absorción de agua ......... ....... .. ............................ .......................... .. .. ...... 169
Resistencia a condiciones adversas en el suelo ...... ....... ..................... ... ... 170
Participación en la agregación del suelo ........................ ....... ............... ... 170
Reciclaje de nutrientes ........... ......................... ............ ......... ... ....... .... ...... 171
Interacciones con otros organismos ............. .............. ......................... .. ... 171
Interacciones con fijadores simbióticos de N2 .. ................................ ....... 172
Resistencia al ataque de fitopatógenos ............ ..... ....... .......................... ... 172
Incremento de la rizosfera ................................ .............. .. ....... ..... ......... ... 173
Cambios en la estructura de la comunidad vegetal
y diversidad de plantas ........... .. ... ....... ........... ...... ...... ..... ....... ... ............. ... 174
Conservación del suelo ................ .. .. ...................... .. ..... ................... ..... .... 175
Segunda parte
Endomicorrizas en el trópico: estudio de casos ............... ................. ..... ........... ... .... 177
Capítulo cinco: Micorriza arbuscular en agroecosistemas ................................... .... 179

Caso 1
Algunos indicadores de actividad biológica en el suelo
y su relación con el manejo agronómico de la yuca
(Manihot esculenta Crantz) en la costa norte de Colombia ....... ..... .......... .... 179
Caso 2
Interacción micorriza arbuscular - rizo bacterias diazotróficas
en pimentón Capsicum annuum L. ... .. ............. .... ............................... .. .. .. ..... 194
Caso 3
Algunas alternativas de manejo biológico de la enfermedad
pudrición seca del maracuyá Passiflora edulis varoFlavicarpa
en la zona norte del Valle del Cauca ............................... .... .............. ... .. .. ... .. . 20 1
Caso 4
Micorriza arbuscular en maracuyá Passiflora edulis varo Flavicarpa
en manejo ecológico y convencional en el norte del Valle del Cauca .. .. ... .... 210
Caso 5
Evaluación de actividad microbiana en plátano (Musa AAB)
con manejo ecológico y convencional, en Rozo, Valle del Cauca .... ...... .... .. . 223
La micorriza arbuscular en la conservación y manejo de suelos .... .. ................ .. 234
Caso 6
Evaluacion de HMA en Guadua angustifolia Kunth en etapa de vivero .. .... 234
Caso 7
Actividad biológica en suelos con diferentes grados de
intervención en el Ecoparque Cerro La Bandera ... .. .......... .. ... .......... ... .. ........ 240
11
Caso 8
Papel del micelio externo de HMA asociado a barbechos
mejorados en suelos degradados de Pescador - Cauca ................................. 251
Caso 9
Micelio externo de HMA asociado a barbechos mejorados
y su participación en la agregación de suelos del Cauca ............................... 262
Caso 10
Actividad microbiana en un andisol Typic Distrandept
manejado con diferentes alternativas conservacionistas
en la rotación yuca-fríjoL .............................................................................. 277
Caso 11
Evaluación del efecto de la micorriza arbuscular (MA)
sobre la absorción de nutrientes en suelos cultivados con
caña de azúcar (Saccharum spp) en Santander de Quilichao,
Corinto y Miranda (Cauca) ............................................................................ 283
Endomicorrizas en orquídeas y ericáceas ................................................................ 290
Caso 12
Endomicorrizas en orquidáceas en dos transectos de
la cordillera Central. ...................................................................................... 290
Caso 13
Enraizamiento de esquejes de azalea Rhododendron indicum
en diferentes condiciones de sustrato y presencia de micorrizas ................... 301
Glosario .................................................................................................................. 317
Bibliografia .............................................................................................................. 325
12
Lista de tablas
Tabla l. Factores y procesos formadores de suelos ............................................ 33

Tabla 2. Insumos y productos resultantes de la fotosíntesis
y de la respiración de las plantas .......................................................... .45
Tabla 3. Alternativas y tipos nutricionales de los organismos
en el suelo, de acuerdo con las fuentes de energía y
de carbono que pueden utilizar........................................................ ...... 47
Tabla 4. Algunas cualidades del humus y sus efectos en el suelo ....................... 52
Tabla 5. Procesos biológicos y mecanismos involucrados
en el ciclaje de elementos en el suelo .................................................... 55
Tabla 6. Demanda de nutrientes de un cultivo de maíz
y estimativo de suplemento de nutrientes a partir
del suelo por difusión y flujo de masas ................................................. 80
Tabla 7. Caracterización de las rizodeposiciones
presentes en la rizósfera ............................................................. ........... 88
Tabla 8. Compuestos y moléculas orgánicas encontradas
en los exudados de las raíces (rizodeposiciones)
de diferentes plantas .............................................................................. 92
Tabla 9. Algunos factores que afectan la exudación radical
y sus consecuencias ........................................................... ........... ... ...... 96
Tabla 10. Algunos organismos que habitan las diferentes
regiones de la rizósfera .......................................................................... 97
Tabla 11. Conteo de poblaciones microbianas (UFC/g suelo)
en la rizosfera de diferentes plantas .................................................... 100
Tabla 12. Algunas características de los diferentes tipos de micorriza ...... ...... ... 118
13
Tabla 13. Efecto de la presencia y ausencia de HMA

sobre algunas variables en café Coffea arabica L.
variedad Colombia, con diferentes niveles de P. ................................. 126
Tabla 14. Clasificación taxonómica de los HMA ................................................ 127
Tabla 15. Posibles características determinantes de
la eficiencia al nivel de la planta, HMA y la MA ................................ 160
14
Lista de figuras
Figura 1. Modelo jerárquico de los factores que determinan los procesos

formadores del suelo en ecosistemas terrestres ..................................... 34
Figura 2. El ciclo del agua o sistema hidrológico está íntimamente
ligado al suelo ................................................................................ ........ 36
Figura 3. El suelo como sistema exhibe propiedades físicas, químicas
y biológicas que funcionan como un todo ...................................... ....... 37
Figura 4. El desarrollo del suelo desde el material parental hasta
la definición de un perfil... .............................................................. ....... 39
Figura 5. Ejemplos de formación de agregados a) en suelos con
cultivo por acción conjunta de raíces, fauna y microbiota
y, b) procedentes de un hormiguero ............................................... ..... ..40
Figura 6. Participación de los organismos en la formación de agregados
a) Hifas (al) y esporulación (a2) del hongo Aspergillus
que enlazan y unen microagregados en un suelo en
condiciones in vitra, b) raíces de plantas que participan
en la formación de macroagregados ............................................. ........ .42
Figura 7. Modelo de organización de agregados, tamaño,
agentes ligantes y la influencia del manejo del suelo
en su estabilidad y permanencia .................................................... .. ..... .43
Figura 8. Estrategias para la obtención de energía (ATP) por los
organismos en el suelo .......................................................................... 46
Figura 9. Diagrama de flujo de energía, ciclos de nutrientes
y pérdidas de energía en un ecosistema ......................................... ....... .48
Figura 10. El ciclaje de nutrientes en el suelo a partir de la
descomposición de la materia orgánica - Figura con más
de veinte años, utilizada por Foth, 1984, que permite
comprender el proceso con visión sistémica ......................................... 50
Figura 11. Fracciones de la materia orgánica del suelo ................................... ....... 51
Figura 12. Circulación de la materia orgánica y de los nutrientes
en el sistema suelo ................................................................................. 54
15
Figura 13. La fertilidad, calidad, salud, sostenibilidad

y resiliencia del suelo son propiedades emergentes .............................. 57
Figura 14. Formación de los sistemas radicales a) espermosfera
e inicio de formación de radícula en sorgo,
b) raíz primaria en fríjol, c) raíces adventicias en maíz,
d) formación de raíces adventicias en los estolones de fresa ................ 64
Figura 15. Diagrama de la estructura de la raíz vista desde el exterior.................. 66
Figura 16. Observación externa de la estructura de las raíces
de a) maíz, b) rábano, cuyas partes pueden localizarse
acudiendo a la Figura 15 ....... .. ........... .. ......................... ..................... ... 67
Figura 17. Estructura interna de la raíz: a) diagrama b) microfotografía
que ilustra el diagrama, donde se puede hacer el ejercicio
de localizar las partes ............................................................................ 68
Figura 18. Microfotografías de la raíz de dicotiledónea y
monocotiledónea (a) y esquema (b) de los tejidos
primarios radicales en la zona de madurez ............................................ 71
Figura 19. Detalles del tejido vascular de una dicotiledónea .................. ............... 75
Figura 20. Formación de raíces laterales ................................................................ 77
Figura 21. Movimiento de auxinas y citoquininas en las raíces
y su interacción ....... ............... .. ................ ............ ........................... ....... 77
Figura 22. Plantas de maíz sembradas en suelos arcillosos con
riego y sin él (a, b) y también sembradas en arena (c).
Como se puede observar, dependiendo de la condición,
el "esfuerzo" de crecimiento de la planta se concentra en
mayor o menor desarrollo radical a costa del aéreo .............................. 79
Figura 23. Rutas para la absorción de iones en los tejidos radicales:
a) vía apoplasto, b) vía simplasto, c) vía apoplasto-simplasto,
d) viceversa .................... .................. .... .................... ............... .. .. .......... 81
Figura 24. La planta es un sistema en el cual la raíz cumple
funciones esenciales y ocurren señales e intercambio
de moléculas entre la parte aérea y la radical. ....................................... 83
Figura 25. La interfase raíz-suelo, fundamental en el concepto
de rizosfera, al igual que su comprensión como expresión
de interrelaciones ................................................................................... 85
Figura 26. Aproximación al flujo de carbono en el sistema radical
a partir de las rizodeposiciones ............................................................. 87
Figura 27. Esquema que ilustra los componentes y zonas de la rizosfera .............. 91
Figura 28. Actividad enzimática en raíces a) presencia de catalasa
en girasol, la cual degrada el peróxido de H2 y produce 02 ,
b) solubilización de fuentes insolubles de P por raíces
jóvenes de café ...................................................................................... 94
16
LAS ENDOM ICORRIZAS: EXPRESIÓN BIOEDÁFICA DE IMPORTANCIA EN EL TRÓPICO
Figura 29. Relación entre la densidad microbiana presente

en la rizosfera (R) y suelo no rizosférico (S) en diferentes
especies vegetales (R/S= Efecto rizosférico) ......... .. ..................... ...... 1O1
Figura 30. Hongos de amplia ocurrencia en la rizosfera ..................... .. ....... ........ 103
Figura 31. Efectos de falta de agua y nutrientes en plantas.
a). Plantas de maíz de la misma edad, sembradas
en arena (izquierda) y en suelo franco (derecha),
sometidas al mismo régimen de humedad, b) Plantas
de rábano sembradas en suelo arcilloso sin riego (izquierda)
yen el mismo suelo, con riego (derecha) . .............. ................... .. ........ 105
Figura 32. Algunas de las posibilidades que surgen en la interacción
de las rizosferas de leguminosas-gramíneas ........................................ 106
Figura 33. Algunas relaciones entre raíces - organismos:
a) coleóptero con funciones como depredador,
posiblemente, y b) interacciones entre microorganismos
observadas en suelo rizosférico de Passiflora edulis varo
Flavicarpa, que se convierten en alternativas de control
para patógenos e insectos plaga ......................................................... .1 08
Figura 34. Ejemplos de simbiosis: a y b) leguminosa-rizobios ;
c y d) Azolla-Anabaena; e, f, g) Gunnera-Nostoc;
h) Alnus-Frankia . ......... .... ............................................................. ..... . 111
Figura 35. a) manto visión externa en Pinus patula (al)
yen corte microscópico (a2), b) rizomorfos
y c) basidiocarpos de Amanita sp. que forma
ectomicorriza en Quercus humboldtii (roble);
d) hifas de Rhizoctonia sp. que forman endomicorrizas
en orquídeas terrestres ......................................................................... 120
Figura 36. Algunas características de las MA tipo Arum (A) y tipo Paris (B) ... .. 124
Figura 37. Esporas características de algunos géneros de HMA:
a: Glomus manihotis; b: Entrophospora colombiana;
c: Scutellospora sp; d: Glomus geosporum . ........................................ 129
Figura 38. Estructuras de los HMA: a) formación de apresorio,
b) hifas absortivas y micelio interno, c) micelio externo,
d) arbúsculos, e) células auxiliares, f) esporas de
HMA adheridas a una raíz de yuca ...................................................... 130
Figura 39. El funcionamiento de la MA como resultado del sistema:
planta - microsimbionte - suelo - ambiente ....................................... 133
Figura 40. Fases en el desarrollo de la MA. ......................................................... 134
Figura 41. Algunas estructuras que se forman durante
el establecimiento de la MA tipo Arum . .............................................. 136
Figura 42. Posibles mecanismos regulatorios involucrados en
el establecimiento de la MA . ......... .......... ....... ........... ........ ... .... ..... .. .... 145
17
Figura 43. Posibles vías en el metabolismo del carbono en el micosimbionte ..... 148
Figura 44. Captación de P por MA. ...................................................................... 151
Figura 45. Esquema hipotético de la longitud de las hifas
y volúmenes de suelo a explorar por HMA. ........................................ 153
Figura 46. Transporte de P desde el suelo hasta los arbúsculos .......................... .155
Figura 47. Esquema hipotético de producción de biomasa por
plantas con MA y sin MA ................................................................... 162
Figura 48. Volumen de suelo y nutrientes disponibles en una
planta con rnicorriza arbuscular y sin ella ........................................... 164
Figura 49. Esquema de transporte de N desde el suelo hasta
la planta micorrizada .............................................................. ............. 166
Figura 50. Modelo hipotético del metabolismo y transporte
de N, P Y C en la MA. Las vías metabólicas A, B, C y D
se especificaron en la Figura 43 ...... .................. .. .... ........................... .l67
Figura 51. La biomasa radical y el efecto
rizosférico, incl~ida la micorriza, se convierte
en importante factor de conservación de suelos
y en la bioacumulación de agua ......................... ...................... ........... 175
18
Agradecimientos
A la Universidad Nacional de Colombia-Sede Palmira por permitirme el tiempo para

sistematizar esta información y por su apoyo financiero, que hizo posible continuar con
la línea de investigación en Biología del Suelo y divulgar sus avances.
Al Ministerio de Agricultura, a través de su Programa Nacional de Transferencia
de Tecnología -PRONATIA-, por los recursos financieros aprobados para dos proyectos
ejecutados entre los años 1996-1999 y 2000-2003, donde el tema de endomicorriza
estuvo presente.
Al Centro Internacional de Agricultura Tropical -CIAT- por permitir nuestra
vinculación y la de nuestros estudiantes a sus temas de investigación, al igual que el
apoyo financiero a algunos de los trabajos que se presentan.
A la Universidad Politécnica de Madrid (España) por su apoyo académico y fi-
nanciero a través de los profesores vinculados a nuestra formación y a la agricultura
ecológica.
Al Instituto Colombiano Agropecuario -ICA- por la colaboración de algunos de
sus científicos a través de sus comentarios certeros.
A instituciones como el Centro de Investigación en Caña de Azúcar (CENICAÑA),
la Fundación para la Investigación y Desarrollo Agrícola (FrDAR), la Corporación de
Desarrollo de Tunía (Cauca) (CORPOTUNfA), Red de Acción de Plaguicidas (RAPALMI-
RA) Y al vivero Plantas Selectas por la financiación parcial brindada a algunos de los
trabajos que aquí se presentan.
A la Universidad del Valle como espacio de consulta y diálogo con algunos colegas
interesados en el tema.
A los investigadores y centros de investigación a nivel mundial, nacional y regional,
por darnos cuenta de los avances que se producen diariamente en la investigación en
endomicorrizas, los cuales nos permiten hacer seguimiento de los nuevos desarrollos,
confrontar lo que observamos en nuestra cotidianidad, interpretar y divulgar para nuestra
comunidad académica y sociedad en general.
19
A la Asociación Colombiana de Fitopatología y Ciencias Afines (ASCOLFI), en la

cual, por aquello de las ciencias afines, ha abierto sus espacios para la presentación
de nuestros resultados y enriquecido estos trabajos a través de la discusión. En igual
forma , a la Sociedad Colombiana de la Ciencia del Suelo, otro de los espacios de con-
frontación.
A los agricultores del Distrito de Riego de los municipios de Roldanillo, La Unión
y Toro -RUT- y a las Unidades Municipales de Asistencia Técnica Agropecuaria
-UMATAS- por darnos acceso a sus parcelas de cultivo y la información requerida con
la mayor generosidad.
Expresamos especiales agradecimientos a los Profesores Hernán Burbano Orjuela
(U. de Nariño), Stella H. de Cantillo, Gabriel de la Cruz, Gustavo Reyes, José Carlos
Miranda, Nancy Barrera M., Jairo Gómez Zambrano y Amanda Ortiz (U. Nacional
de Colombia, Sede Palmira) por sus valiosas observaciones a algunos capítulos de este
escrito . Nuestro reconocimiento a los I. A. Andrés Mondragón y Hermes Rosero, a la
Ingeniera Agrícola Adriana Rojas, candidata a M.Sc. en Ciencias Agrarias con énfasis en
Suelos , y a los profesionales Diego y Sandra Patricia Corrales, quienes se han sentado
con paciencia a colaborar en la digitación, presentación y detalles de este texto. A los
laboratoristas Pablo I. Gallo, Luis Hernando Lotero y Fernando Ramos, por su apoyo.
Al maestro Hernando Rocha por su aporte en la elaboración de algunos dibujos.
A nuestros estudiantes y colegas por enriquecernos con sus preguntas y crítica
cotidiana.
20
Prólogo
La vida se sustenta de los ciclos biogeoquímicos y de relación que establecen los

organismos que habitan los diferentes espacios de la ecósfera, cada uno llevando en
su genoma la información que le permite realizar sus actividades metabólicas para
que dicha ecósfera funcione como un sistema en el cual sus elementos trabajan y se
entrelazan.
El proyecto académico que da hoy como producto esta apasionante obra titulada
LAS ENDOMICORRIZAS: EXPRESIÓN BIOEDÁFICA DE IMPORTANCIA EN EL TRÓPICO nos
lleva por los laberintos de las sutiles redes que se entretejen entre los microorganismos
habitantes del suelo y los elementos bióticos y abióticos.
El presente libro hace énfasis en la relación simbiótica denominada endomicorriza,
las relaciones entre estas y las partículas y demás componentes del suelo, como un
todo. La planta interpreta las características de la atmósfera, del suelo y del hábitat, e
incorpora los productos que se generan a través de la interacción de los seres vivos
con los factores no vivos. A su vez, a través de la información consignada en su ge-
noma hace las conversiones de lo inorgánico en orgánico utilizando diferentes formas
de energía y se constituye en el alimento de otros miembros de las cadenas tróficas que
de ella dependen para sustentar su propia materia y su energía, y para que se continúe
la circulación de materia y el flujo de la energía a través de ciclos.
Para un biólogo, un ingeniero agrónomo, un estudioso y aun para los no especialistas
descubrir, a través de esta obra, las profundas interacciones que se dan en el suelo entre
lo vivo y lo no vivo para sustentar la vida, es tan hermoso como entender el esfuerzo
realizado para su creación, las horas de trabajo y las redes de conocimiento que se en-
tretejen hiladas finamente por la profesora Marina Sánchez de Prager, quien tomando
en su mano el primer hilo inició el tejido y guió la forma de entrecruzamiento de los
demás hilos de conocimiento generados en el esfuerzo de cada uno de los investigadores
que conforman el equipo, quienes a través de su trabajo individual o de nuevo en
equipo, recogieron los conocimientos básicos a través de las revisiones de literatura y
mediante la investigación en el laboratorio y en el campo generaron los conocimientos
que hoy nos entregan.
21
UNIVERSIDAD NACIO NAL DE COLOMBIA - S EDE PALMIRA
La misión de la universidad pública se expresa en este libro, que es producto de

las acciones de la docencia, la investigación básica y la investigación participativa, el
trabajo interdisciplinario y el trabajo interinstitucional. Como producto académico
de alto nivel y de profundo contenido, esperamos cumpla su objetivo de contribuir
al proceso de formación de los estudiantes de pregrado y de posgrado, quienes en el
futuro enriquecerán las filas de los profesionales que, utilizando la información plas-
mada, participarán en el establecimiento de sistemas de producción y fortalecerán en
su quehacer la idea del suelo como sistema vivo que hay que proteger y alimentar para
que, a través de él, se protejan el agua y la diversidad de las plantas, los animales y
demás organismos que allí conviven, incluyendo al hombre, que de ellos depende.
Como compañera de trabajo de la Profesora Titular Marina Sánchez de Prager y
de los investigadores que participaron como autores, soy testigo del compromiso y de
las horas que por muchos años se invirtieron para que surgiera esta obra. En mi con-
dición de Decana de la Facultad de Ciencias Agropecuarias me siento muy afortunada
al hacer su presentación formal, la cual hago con orgullo y valorando profundamente
el esfuerzo realizado.
NANCY BARRERA MARÍN

Bióloga. M.Sc. Doctora en Ciencias Biológicas
Decana de la Facultad de Ciencias Agropecuarias
Universidad Nacional de Colombia - Sede de Palmira
Palmira, mayo de 2007
22
Presentación
Resulta grato y enaltecedor tener la oportunidad de hacer algunas reflexiones en tomo

a la obra Las endomicorrizas: Expresión bioedáfica de importancia en el trópico,
que se enmarca dentro los criterios en que se mueve la ciencia moderna, es decir, en el
ámbito de una visión de conjunto o total, desde la cual es posible tener una idea más
clara y precisa sobre la realidad del mundo.
El tema central-las endomicorrizas- es analizado en el contexto de esa red confor-
mada por los vegetales, el suelo y la atmósfera que, como se sabe, da cuenta o explica
la presencia y continuidad de la vida en el planeta, impulsada por los ciclos biogeoquí-
micos que tienen su máxima expresión en los ecosistemas. La obra tiene un compo-
nente teórico apoyado en textos y documentos básicos, así como en avances teóricos
y prácticos recientes que, en conjunto, permiten tener a disposición de los lectores una
información cabal del tema. El trabajo también se caracteriza por ser el resultado de una
acción colegiada de profesionales de diversas instituciones y con diferente formación
que tienen un interés científico común.
El primer capítulo es un esfuerzo interesante por presentar una concepción integral
del suelo que lleva a conocer su naturaleza y características y, a la vez, a revisar y ana-
lizar las relaciones de este recurso con su entorno. Con base en los nuevos enfoques de
la ciencia se hace un planteamiento interesante -recurriendo al concepto de propiedades
emergentes- que explica atributos del suelo que, de otra manera, no se pueden entender.
El capítulo es un buen ejemplo de cómo se puede llegar en forma más idónea a los es-
tudiantes universitarios de programas académicos, donde se ofrecen cursos de suelos.
En el segundo capítulo se pasa revista a la planta como sistema, con énfasis en la
raíz, que es el órgano que está en contacto con el suelo, y al que tan poca atención se
le ha prestado por parte de los especialistas en suelos, siendo que es a través de la raíz
por donde la planta toma los jugos nutricios del sistema suelo. Se hace un examen de
las funciones, formación y estructura de la raíz, que concluye con el análisis del bi-
23
nomio suelo-raíz que trae consigo modificaciones o efectos mutuos de interés para el
desarrollo de la planta.
Se avanza en el tercer capítulo en el tema de la rizosfera, punto de convergencia que
da lugar a la interfase raíz-suelo con efectos importantes para la vida de la planta y de los
organismos que crecen en este ámbito tan privilegiado. Se alude a las rizodeposiciones
ya su relación con el flujo de carbono, a los organismos que habitan la rizosfera y a su
número, así como a las interacciones de los grupos de microorganismos. Este capítulo da
el soporte para que quien quiera trabajar con microsimbiontes, sepa cuál es el escenario
en el que deberá actuar la flora zimógena que se trata de introducir.
El tema de las micorrizas -corazón de la obra- es una versión muy actualizada
de esta simbiosis, ya planteada por la doctora Marina Sánchez de Prager en su libro
publicado en 1999. Llama la atención el acelerado progreso que se ha dado en este
campo, lo cual se testimonia con una revisión de literatura que pone al día los avances
en esta materia. Los estudios sobre el particular han podido profundizar por virtud de
las nuevas técnicas de la biología molecular y del conocimiento de la bioquímica de
los procesos que se dan entre el hongo y la planta que lo acoge. Podría decirse que la
obra ha tomado en cuenta el criterio según el cual "lo más práctico que hay en ciencia
es una buena teoría".
El estudio de casos del cual se ocupa el capítulo quinto es el resultado de muchos
años de investigación de un equipo humano conformado por profesionales de la Uni-
versid ad Nacional de Colombia-sede Palmira, del CIAT y de otras instituciones, así
como de estudiantes de pregrado y posgrado de aquella universidad, con el liderazgo
permanente de la doctora Marina Sánchez de Prager.
El libro es la consecuencia de trabajar una verdadera línea de investigación con re-
sultados evidentes. Esto se comprueba al leer y analizar la información que se presenta
en torno a la micorriza arbuscular en los agroecosistemas con especies tan diversas
como la yuca, el pimentón, el maracuyá, el plátano y otras, que se visualizan y trabajan
en el contexto de la conservación y manejo del suelo. También es interesante encontrar
que hay trabajos o "casos" que estudian la simbiosis con plantas ornamentales como
las orquídeas y las ericáceas. En fin , el libro que se presenta y la investigación que se
adelanta sobre la endomicorriza en Palmira, recurre a un diálogo permanente entre la
teoría y la práctica.
HERNÁN BURBANO ORJUELA

Profesor Titular y Distinguido e Investigador
Universidad de Nariño
Pasto, 29 de noviembre de 2006
24
Aproximación al contenido
Cuando se habla de trópico es necesario hacer una reflexión acerca de las caracterís-
ticas que confluyen en su identificación. Una de ellas, es su ubicación geográfica entre
los trópicos de Cáncer y de Capricornio, las diferencias ecológicas que dan origen en
esta franja intertropical a trópicos húmedos y secos -selvas húmedas y desiertos-, y
todo el contexto socio-cultural ligado a esta localización (Márquez, 2004).
Desde la perspectiva ecológica uno de los rasgos ampliamente reconocidos en la
zona tropical es la oferta de luz -por lo tanto de energía- durante todo el año, la elevada
complejidad, diversidad y estabilidad de los ecosistemas que se asientan en esta zona,
disponibilidad de agua, variedad climática, abundancia y diversidad de organismos,
acumulación, ciclaje de la materia orgánica y uso eficiente de nutrientes a través de
diferentes estrategias -entre ellas la presencia de micorriza, fijadores de nitrógeno,
amplia gama de descompositores y bioacumuladores-. La madurez alcanzada por los
ecosistemas tropicales naturales hace que sean muy sensibles a las transformaciones
que en ellos se introduzcan y, por lo tanto, fácilmente degradables.
Colombia se encuentra situada dentro del trópico húmedo, en particular en la zona
ecuatorial, su cobertura actual incluye biomas que van desde páramos, sabanas en Ama-
zonia, Orinoquia y Caribe, manglares, desiertos y matorrales, hasta áreas fuertemente
intervenidas (Márquez, 2004).
Las condiciones especiales anotadas generan oportunidades pero también grandes
amenazas a los ecosistemas tropicales naturales y aquellos establecidos artificialmente
y manejados con prácticas agronómicas pensadas y desarrolladas para zonas templadas,
que contribuyen a acelerar su deterioro.
La biodiversidad característica del trópico no sólo se expresa en plantas y animales,
sino también en microorganismos, que forman un activo "caldo microbiano" en eco-
sistemas naturales, el cual es necesario conservar -cuando está presente- y, recuperar
y/o estimular -cuando se ha degradado- en los ecosistemas establecidos por el hombre.
25
La micorriza en general y la micorriza arbuscular (MA), en particular, forman parte de

este val ioso recurso.
Actualmente se conoce que en los ecosistemas tropicales la micorriza arbuscular
(MA) - la más extendida en ellos- es uno de los miembros de la compleja red por donde
circulan los nutrientes, con la ventaja de su conexión directa e íntima con las plantas
hospederas, la cual acorta el movimiento absortivo y añade eficacia a la captación y
uso de nutrientes por esta vía -tan común en las especies tropicales.
Las múltiples funciones que desempeñan los hongos que forman micorriza arbus-
cular (HMA) en la trama de la vida de los ecosistemas, su participación en la absor-
ción de nutrientes escasos y limitantes para la vida y productividad en los ambientes
húmedos tropicales -como es el caso del fósforo- hacen necesario que se profundice
en su conocimiento.
En Colombia los estudios sobre MA se remontan a la década de los años ochenta
(Howeler y Sieverding, 1982, 1983), es decir, hace más de veinte años. El conocimiento
se ha generado especialmente en tomo a lo que significa su presencia o ausencia en los
agroecosistemas, el potencial de manejo y producción de HMA como biofertilizantes
y las posibilidades de reducir el uso de fertilizantes de síntesis química, además de la
caracterización de la influencia de factores diversos sobre su presencia y efectividad. En
menor proporción ha estado orientado a identificar la riqueza de este recurso en nuestros
ecosistemas y su participación en cualidades básicas del suelo como la agregación.
La labor divulgativa desarrollada en el país ha permitido que nuestros agricultores
sean conscientes de su existencia y necesidad de conservar este recurso.
En este esfuerzo han participado diferentes instituciones como las universidades
Nacional de Colombia en sus sedes de Palmira, Bogotá y Medellín, Pedagógica y Tec-
nológica de Tunja, Javeriana, del Tolima, del Llano, de Nariño, de Caldas, de Córdoba,
Industrial de Santander y de la Amazonia, entre otras, CIAT, CVC, Corpoica, ICA,
organizaciones no gubernamentales (Proyecto Sinchi, Fidar, Semillas de Agua), entre
otras, con fuentes de financiación nacionales e internacionales (Sánchez de P., 2003;
Salamanca y Cano, 2003).
En el plano de la investigación mundial los desarrollos en herramientas de caracte-
rización molecular, a partir de la década de los años noventa, han hecho posible que se
inicie la identificación de las especies de HMA con técnicas más confiables, se avance
en la comprensión de las bases moleculares y fisiológicas de micorriza en general y
MA en particular. Así se está dando respuesta a muchas de las preguntas vigentes por
décadas, y también -al igual de lo que sucede en otras ramas de la ciencia- estas he-
rramientas han confirmado muchos de los conocimientos generados con técnicas más
sencillas, haciendo manifiesto el rigor de los investigadores y el espíritu visionario que
ha acompañado el desarrollo del estudio de las micorrizas -Micorrizología-.
Las herramientas bioquímicas, físicas, químicas y moleculares son complemento
valioso para el trabajo de campo, pues la comprensión del significado de la MA sólo
puede alcanzarse dentro de la complejidad de los ecosistemas, es decir, con pensamiento
sistémico.
26
L AS EN DOMICORRIZAS : EXPRES IÓN BIOEDÁFICA DE IMPORTANC IA EN EL TRÓPICO
Para el avance en el desarrollo de esta rama del saber, en países como Colombia
se requiere la constitución de redes de investigación que conecten a las diferentes
instituciones nacionales e internacionales que adelantan trabajos al respecto, faciliten
e integren el conocimiento recién generado con el fin de colocarlo al servicio de los
usuarios: científicos, técnicos, estudiantes, agricultores y sociedad civil.
En nuestros ecosistemas establecidos artificialmente, la vulnerabilidad generada por
su concepción de monocultivo, erradicación de plantas acompañantes, eliminación de la
materia orgánica, uso intensivo de fertilizantes y agroquímicos, hacen que el recurso MA
esté seriamente comprometido. Este riesgo se acentúa dada la localización de muchos
de estos agroecosistemas en zonas de ladera y en la región andina.
De allí la necesidad de trazar políticas y estrategias nacionales que promuevan y
estimulen la conservación de los recursos microbiológicos, incluidos los HMA, in situ,
como también la oferta de inoculantes a nivel del país, dentro de criterios de manejo
conservacionista y disminución de la dependencia por insumos de síntesis, con sus conse-
cuencias sobre la economía nacional, del agricultor y de la calidad de los ecosistemas.
Dentro de esta perspectiva, la obra Las endomicorrizas: Expresión bioedáfica de
importancia en el trópico hace énfasis en micorriza arbuscular (MA) -la más cotidiana
en nuestros ecosistemas, está orientada a divulgar el conocimiento enmarcado dentro
del sistema suelo y sus propiedades emergentes de fertilidad y calidad, y dentro del
sistema planta hospedera, adaptada evolutivamente para colonizar el suelo, a través de
estrategias como la raíz y la rizosfera, y haciendo parte de ella la MA.
La concepción de este escrito surgió como idea para contribuir al enriquecimiento
de la docencia, investigación y extensión en nuestra Universidad y en el país. Por ello
está dirigido a investigadores, profesionales, estudiantes, agricultores y amantes de la
naturaleza, como ayuda que propicie el conocimiento de este recurso, la actualización
y trazar líneas-base en investigaciones a emprender y/o continuar, decisiones y actua-
ciones inicialmente frente a la MA, pero unida a ella, frente a los ecosistemas naturales
o establecidos. Parodiando a Capra (2003 a y b), busca contribuir en la búsqueda de
desarrollar un pensamiento sistémico que necesariamente lleva involucrada la visión
de procesos, antes que de componentes individuales.
Nuestro mayor anhelo es que nuevos investigadores y nuestros estudiantes refuercen
este camino, que en las instituciones y universidades este tema sea de obligado cono-
cimiento no solamente por profesionales del agro, sino también de las ciencias y aun
de aquellos involucrados en decisiones políticas que comprometan la conservación de
nuestros ecosistemas naturales y el manejo de los agroecosistemas.
MARINA SÁNCHEZ DE PRAGER

1. A., M.Sc. , Doctora Ingeniera Agrónoma
Profesora Titular y Emérita
Palmira, diciembre de 2006
Coordinadora
27
Primera parte
Las endomicorrizas en los sistemas suelo y planta

Capítulo Uno
El suelo: principio y fin de la vida sobre la Tierra
No somos sino remolinos en un río de incesante corriente ...

No somos materia perdurable sino pautas que se perpetúan
a símismas ...
WIENER, 1950
Introducción
Gran parte de la biosfera terrestre reside en el suelo; sin embargo, durante mucho
tiempo éste se consideró como soporte inerte que daba sostén a las plantas y a las
actividades humanas como la agricultura, construcción, transporte e industria, entre
otras. Dentro de esta concepción se estudiaron ampliamente sus características físicas y
químicas, sin desconocer su función de asentamiento, de por sí importante. Por fortuna,
hoy en día estamos comprendiendo que el suelo es un sistema vivo, donde los organis-
mos que lo habitan no son temporales, sino parte inherente con profunda influencia en
las propiedades del suelo y sus atributos de fertilidad, calidad, salud, sostenibilidad y
resiliencia, esenciales para la producción continua de cultivos, conservación del medio
ambiente y el bienestar humano. Hoy comprendemos a cabalidad por qué toda la vida
sobre la tierra firme se inicia en el suelo.
Primera mirada al suelo

Cuando sembramos o cae una semilla, el pensamiento racional acompañante indaga
sobre ¿qué va a pasar cuando inicie la germinación, producción de radícula, subsiguien-
te formación de raíces, desarrollo y productividad de la planta?, es decir, se dirige al
suelo donde se ha depositado y no es gratuito, pues es el que va a permitir la expresión
genética del material almacenado en esa semilla.
Lo cierto es que nuestra semilla requiere que el suelo le permita: a) que la raíz crezca
y se extienda dentro de él, b) que haya disponibilidad de nutrientes, c) que el agua esté
disponible, d) que haya suficiente aireación, e) que la presencia de organismos le ayude
31
a la planta, por ejemplo, en su adaptación al medio, absorción de nutrientes y sanidad,

y f) que no haya sustancias tóxicas que puedan perjudicar el desarrollo de la raíz, entre
otros requerimientos. Es decir, que el suelo posea características físicas, químicas,
biológicas y ambientales que permitan su establecimiento y posterior desarrollo.
La búsqueda de respuestas en torno a requerimientos de las semillas y luego de
las plantas puede llevarnos hasta Dokuchaev (1886), quien propuso la palabra suelo
como término científico y lo definió como "aquellos horizontes de roca que, diaria o
casi diariamente, cambian sus relaciones bajo el influjo conjunto del agua, el aire y
varias formas de organismos vivientes y muertos". Él y posteriormente Jenny (1940)
conjeturaron el desarrollo del suelo como resultado de la interacción de factores, los
cuales actúan como fuerzas individuales y/o combinadas. Precisan que el suelo es un
cuerpo natural en evolución que surge con el influjo de cinco factores: material parental,
clima, topografía, organismos y tiempo. Primavesi (1982) agrega como sexto factor al
hombre, quien crea epipedones antrópicos, denominados capa arable o perfil cultural.
(Sánchez de P. , 2003; Correa el al., 2004; Burbano, 2004).
Según Lavelle y Spain (2001), a escala global, el factor formador de suelo dominante
es el régimen climático, mientras que la topografía es importante en el ámbito regional
y va a determinar cambios de un sitio a otro dentro del mismo espacio.
En la formación de un suelo ocurren numerosos episodios o procesos, que involucran
reacciones complejas o redisposiciones relativamente sencillas, que pueden darse en
secuencia o al mismo tiempo, que pueden mantenerlo en las condiciones en que está o
modificarlo leve O profundamente, al significarle al cuerpo del suelo adiciones o pérdidas
de materiales, translocaciones o transformaciones dentro de él. A estos sucesos se les
denomina procesos formadores de suelo (Buol, Hole y McCracken, 1981).
Análisis que unen factores y procesos formadores del suelo para explicar sus carac-
terísticas físicas, químicas, biológicas y su grado de fertilidad, proporcionan información
necesaria sobre las condiciones donde se está colocando dicha semilla (Sánchez de P.,
2003).Tabla 1.
Lavelle, 1997, propone un modelo jerárquico de los factores que determinan los
procesos formadores del suelo en ecosistemas terrestres y la escala en tiempo y espa-
cio en que actúan. Figura 1. Corrobora que los factores climáticos son los que operan
a mayor escala espacial y temporal, y limitan determinantes edáficos -abundancia y
mineralogía de arcillas, reserva de nutrientes, especialmente-, la calidad de las entradas
de materiales orgánicos y finalmente las actividades de la macro, microbiota y de las
raíces. Primavesi, 1982, expresa esta idea así: "los iones que finalmente aparecen en la
capa arable del suelo dependen del clima, de la capa vegetal y. sólo en parte, del material
de origen". Dokuchaev consideraba que el factor más importante era la vegetación.
Lavelle (1997) afirma que el suelo recibe energía que fluye a través del ecosistema
en forma de: 1) energía biológica como materia orgánica muerta, 2) energía física,
por ejemplo, las energías convectivas y difusivas que están ligadas a la infiltración de
agua, drenaje y cambios de temperatura, y 3) energía química liberada por oxidación
e hidrólisis.
32
LAS ENDOM ICORRIZAS: EXPRESIÓN BIOEDÁFICA DE IMPORTANCIA EN EL TRÓP ICO
Tabla 1. Factores y procesos formadores de suelos.
Factores formadores Procesos formadores Suelos

del suelos de suelos
• Clima • Adiciones • Perfil
(enriquecimiento , mecaniza- (pedón)
• Organismos ción)
(vegetación, macrobiota y • Características
microbiota ) • Pérdidas (taxonomía)
• Material parental
(roca madre u otros materiales,
(lixiviación, erosión superfi-
cial)
• Cartografía
t
en espacios localizados) • Translocaciones (expresión geográfica)
(eluviación - iluviación, calci-
• Topografía ficación-decalcificación, sali- t
nización-desalinización, alca- Clasificaciones
• Tiempo linización , desalcalinización , interpretativas
melanización-Ieucinización,
podzolización, laterización, t
• Hombre marronización-gleización Expectativas sobre condicio-
(a través de prácticas cultura- nes de fertilidad, calidad, sa-
les y/o efectos de desarrollos • Transformaciones lud, sostenibilidad y resiliencia
industriales) podzolización, laterización del suelo
descomposición-síntesis
formación de humus
maduración-mineralización
marronización-gleización
~
Monogénesis
Poligénesis
~
Horizontes morfogenéticos
~
Horizontes diagnósticos
Fuente: Elaborada con base en Buol , Hole y McCracken, 1981 ; Primavesi , 1982; IGAC, 1995; Malagón
2001.
Las energías físicas y químicas se disipan a través del proceso de formación del
suelo en escalas de miles de años y en escalas espaciales mínimas de, por ejemplo,
el área de una cuenca hjdrográfica. Por el contrario, la energía biológica se disipa en
33
UNIVERSIDAD NACIONAL DE COLOMBIA - SEDE PALMlRA
escalas de tiempo y espacio mucho más pequeños, aunque no menos importantes para
el funcionamiento del suelo. Figura 1. Los microorganismos, las raíces de las plantas y
la fauna del suelo tienen estrategias adaptativas complementarias, por lo cual influyen
en tres procesos muy importantes en el suelo: uno, la descomposición y dinámica de
la materia orgánica en el suelo; dos, la fonnación y mantenimiento de la estructura del
suelo, y tres, el suministro de agua y nutrientes a la planta.
Ambiente Escala de tiempo y espacio
tt
Atmósfera I Millones de años/planeta
tt
Clima
tt
Arcilla + Nutrientes
1000s de años, km 2
tt
Vegetación y Calidad de fuentes
100s de años, ha
tt años, 10m 2
Macroorganismos
días, mm 3
Microorganismos
Interacciones biológicas
tt
Procesos del suelo
Fuente: Adaptado de Lavelle, 1997; Schlesinger, 2000.
Figura 1. Modelo jerárquico de los factores que detenninan los procesos fonnadores
del suelo en ecosistemas terrestres.
Teniendo en cuenta que tanto la escala evolutiva a largo plazo como lo que sucede
aquí y ahora están interconectados, es entonces la visión como sistema y, fuera de ello,
como sistema vivo la que pennite mayor comprensión de lo que ocurre en el suelo y las
interacciones que tienen lugar en los flujos de materia y energía que aseguran su fonna-
ción, funcionamiento y conservación. Esta visión como sistema pennite comprender la
34
LAS EN DOMICORRIZAS: EXPRESiÓN BIOEDÁFICA DE IMPORTANCIA EN EL TRÓPICO
relación de doble vía entre factores y procesos formadores y el impacto de lo que sucede
en el suelo sobre la atmósfera y el medio ambiente del planeta tierra (Figura 1). Nos
permite comprender que fenómenos que acaecen actualmente como el calentamiento
global, pérdida de la capa de ozono, procesos de deshielo en los polos, lluvia ácida,
entre otros, están ligados al suelo dentro del gran ecosistema terrestre.
El suelo es un sistema vivo

El suelo es un sistema
En primera instancia, el cuerpo llamado suelo es un sistema conformado por varias
partes: la fracción mineral, la materia orgánica y los organismos, que constituyen lo
que se ha denominado fase sólida; el agua, fase líquida, y el aire, fase gaseosa. Dichas
fases trabajan integradamente para conformar ese todo o conjunto que conocemos
como suelo.
En la fase sólida los materiales inorgánicos o fracción mineral conforman la mayoría
del volumen del suelo en términos de masa y superficie. Consiste de minerales primarios
o formados a partir de la cristalización de soluciones concentradas de determinados
elementos. El intemperismo de esos materiales origina minerales secundarios: arenas,
limos y arcillas; y productos solubles, macro y microelementos. De estos minerales
secundarios, las arcillas tienen alta influencia en el funcionamiento del suelo (Burbano,
1989; Sánchez de P. y Gómez, 2000; Lavelle y Spain, 2001; Sánchez de P. , 2004).
Dentro de la fase sólida está también la materia orgánica, que puede estar viva o
muerta, ambas esenciales en los procesos de alteración de los minerales primarios y
formación de los secundarios. En la mayoría de los suelos tropicales, la fracción orgá-
nica representa entre el 3 y 6% del total del suelo (Siqueira et al., 1994; Anjos, Pereira
y Ramos, 1999, Lavelle y Spain, 2001).
Esta última proviene de los residuos de plantas y animales en diferentes estados de
descomposición, de los restos de otras especies como hifas, esporas, fungosas, bacterias,
heces y construcciones de organismos -termitarios, pellets fecales , nidos, esporocarpos,
entre otros- , de sustancias que sintetizan las plantas -como por ejemplo los exudados
radicales- y los organismos del suelo como las excreciones y secreciones de macro y
microbiota, o que se forman por síntesis química. Lo que más comúnmente observa-
mos de ella, a simple vista, es la capa de materiales orgánicos que se forma sobre los
suelos y que se denomina mantillo (Sánchez de P. y Gómez, 2000 ; Lavelle y Spain,
2001, Sánchez de P. , 2004).
Estos restos de materiales orgánicos varían considerablemente en la complejidad
de su estructura química. Así, algunos de ellos pueden reciclarse en términos de horas
o días -azúcares, ácidos orgánicos- , mientras que otros (polímeros con alto peso mole-
cular y gran complejidad) son muy resistentes a la degradación y pueden durar decenas
o cientos de años sin sufrir grandes alteraciones.
35
Con relación a la materia orgánica viva están las raíces de las plantas que constituyen
una expresión macroscópica de la vida en el suelo, y los organismos del suelo, desde
los grandes mamíferos y el hombre hasta los microorganismos, cada uno de los cuales,
ya sea que vivan en la superficie de la Tierra o en el suelo, afecta el desarrollo de este
cuerpo natural, en una forma o en otra, como se verá más adelante.
Los minerales del suelo, la materia orgánica y los organismos forman agregados que
determinan rnicroambientes, en los cuales transcurre la trama del suelo vivo. Dentro de
los agregados o entre ellos quedan espacios (poros) que son ocupados por el agua y/o
los gases, que constituyen la atmósfera del suelo.
El agua como integrante de la fase líquida es componente fundamental del clima,
circula una y otra vez entre los organismos vivos y el ambiente abiótico, condiciona
la evolución y funcionamiento de los suelos, pues es el principal agente de formación
y cambio en ellos, además de ser esencial para la supervivencia y crecimiento de las
plantas y los organismos del suelo. En la Figura 2 se resume el ciclo del agua o sistema
hidrológico, íntimamente ligado al suelo.
CICLO DEL AGUA
Evapotranspiración
~
\
\
\
\
\
• 1, '
Evaporación
--L ~
--"-
/"---
'--
--------- /- (1, )\1
J It
(Océanos, ríos, lagos, etc.)
.~ll\1
~
Fuente: Sánchez de P. y Gómez, 2000.
Figura 2: El ciclo del agua o sistema hidrológico está íntimamente ligado al suelo.
36
LAS ENDOMICORRIZAS: EXPRESiÓN BIOEDÁFlCA DE IMPORTANCIA EN EL TRÓPICO
La característica del agua de fluir en el suelo mediante las raíces, tallos, hojas y de
ahí al aire la amplía Odum (1995), así: "Se evapora de la vegetación, los lagos y otras
superficies, se filtra en el suelo y se convierte en agua subterránea, y corre por ríos y
arroyos hacia el mar. No importa cómo salga el agua del ecosistema, finalmente debe
ser repuesta por la lluvia (o lluvia prehistórica almacenada como agua subterránea)
para que el comercio, la agricultura, la recreación o cualquier parte de la vida humana
continúe como antes". Díaz, 2005, enfatiza la función del suelo como bioacumulador
de agua y regulador de los efectos climáticos, cuando manifiesta que "en los suelos se
almacena el 40% de toda el agua dulce del planeta".
Es de tener en cuenta que el agua contenida en el espacio poroso o que se mueve
a través del suelo contiene amplia diversidad de materiales disueltos y suspendidos en
ella: orgánicos, inorgánicos y órgano-minerales, es decir, constituye la solución del suelo
encargada de proveer agua a la planta y los nutrientes disueltos en ella.
Los gases presentes en el suelo son los mismos que se encuentran en la atmósfera
superficial (02, N2, C02) y otros que provienen del metabolismo de raíces y organismos
del suelo (como CH4 y H 2S). Pueden estar presentes como parte de la atmósfera del suelo,
disueltos parcialmente en la solución del suelo o adsorbidos por algunos componentes
del suelo (Lavelle y Spain, 2001). La circulación de estos gases está estrechamente
ligada a la estructura del suelo.
Las fases sólida, líquida y gaseosa sólo se consolidan como sistema suelo cuando
conforman un todo que se expresa en propiedades físicas, químicas y biológicas, de cuya
interacción aparecen propiedades emergentes, fruto de la sinergia y acción integrada de
las tres fases y sólo posibles en los sistemas vivientes: fertilidad, productividad, salud,
calidad de suelo, sostenibilidad y resiliencia. Figura 3 (Sánchez de P. , 2003).
Tiempo
Fuente: Sánchez de P., 2003.
Figura 3. El suelo como sistema exhibe propiedades físicas , químicas y biológicas

que funcionan como un todo.
37
El suelo es un sistema vivo

Dentro del concepto de suelo como sistema vivo es importante precisar que nace,
sufre una génesis que lleva a su formación; tiene una estructura, que la confieren los
coloides minerales, orgánicos y los organismos; posee metabolismo propio, aspira oxí-
geno (02) y libera gas carbónico (C0 2) mediante procesos de mineralización y síntesis;
forma materiales de reserva, humus, y puede envejecer y morir.
• El suelo nace ...

Como se afirmó con anterioridad, la génesis de un suelo se inicia en cualquier parte
del mundo, en condiciones climatológicas y topográficas específicas, en un proceso
evolutivo gradual.
Se forma a medida que los materiales parentales se desintegran por procesos fí-
sicos, acción del agua, la temperatura, el viento, el relieve, etc.; químicos, oxidación,
reducción, hidrólisis, hidratación -o adición de moléculas de agua a la estructura de
minerales, aumentando su tamaño o reblandeciéndolos y haciéndolos más propensos
a su descomposición-, carbonatación, solubilización y posterior precipitación de pro-
ductos del intemperismo, y biológicos, como la perturbación causada por las raíces de
las plantas, hormigas, termitas, lombrices y otros organismos que crean canales, poros,
agregados, que van a influir en el transporte de agua y gases en el suelo y, por tanto,
en el metabolismo del suelo y en la formación de hábitats para los microorganismos,
además de las transformaciones físicas y químicas causadas directamente por los orga-
nismos vivos y/o sus productos metabólicos.
Diversas sustancias como ácidos orgánicos, C02 y enzimas producidos por la biota
del suelo, y en especial por los microorganismos, descomponen los minerales, hacen
posible la disponibilidad de nutrimentos para las plantas y crean biomasa o masa viva,
es decir, un potencial de energía química en forma de carbono que permite el estable-
cimiento de cadenas tróficas o alimenticias (Anjos, Pereira y Ramos, 1999; Sánchez de
P., y Gómez, 2000; Lavelle y Spain, 2001).
Entonces, el nacimiento del suelo supone la formación de minerales secundarios:
arenas, limos y arcillas; la acumulación de materia orgánica: biota y restos orgánicos;
disponibilidad de nutrientes, capacidad de almacenamiento de agua y un ambiente at-
mosférico que permitan su colonización y establecimiento de la trama de la vida.
En climas tropicales y subtropicales la etapa inicial de formación de suelo conduce
a una intensa remoción de cationes intercambiables y de saJes solubles. En el material
restante, conformado por minerales silicatados de elevada resistencia al intemperi smo
o con tenores variables de sílice y sesquióxidos, actúan productos de descomposición
de la materia orgánica en todas sus formas, y traen como consecuencia la diferenciación
de suelos que se identifican con base en los horizontes que se tipifican, en función de
los factores y procesos de formación. Figura 4.
38
LAS ENDOMICORR IZAS : EXPRESiÓN BIOEDÁFICA DE IMPORTANCIA EN EL TRÓPICO
'---~---..,-:,r"\_-:....~_::_
1
~PosicionaS
/,1/1'
11/
/---
7~// .-
1~/1~/ILluVia Viento /
1 Sequía./'
./
Bacterias
V~~V)~ ~~ ~\\\~r:.
Inmovilización Predación
de nutrientes
maduro
Fuente: Adaptado de Paul y Clark, 1989 (Dibujo del maestro Hemando Rocha).
Figura 4: El desarrollo del suelo desde el material parental hasta la definición de un

perfil.
Así, en suelos tropicales donde prevalece la lixiviación, las arcillas predominantes

son pobres e hidratadas, como la caolinita, dominante en suelos tropicales, y en terre-
nos no sujetos a lixiviación, donde se acumulan el calcio y el magnesio, como en los
valles, predomina la formación de arcillas ricas como la montmorillonita. La presencia
de estas arcillas les concede características específicas. La caolinita presenta capacidad
de intercambio catiónico baja, de 2.5 a 15 meq/lOOg, mientras que la correspondiente
a la montmorillonita oscila entre 25 y 180 meq/lOO g, que es capaz de retener e inter-
cambiar mucho más K+, Ca++, Mg++ (Foster, Rovira y Cock, 1983).
• El suelo se estructura ...

Como se dijo con anterioridad, por la acción integrada de procesos físicos, químicos
y biológicos, el material mineral da origen a coloides minerales (arcillas) y condiciones
para que se acumule materia orgánica viviente y en forma de residuos. Todos estos
materiales, en conjunto con las arenas y limos, dan estructura al sistema suelo que se
expresa en agregación, espacio poroso y efectos sobre su funcionamiento. Se puede
apreciar esta estructura cuando se desmenuza el suelo ligeramente y se observa el tamaño
39
y la forma de los fragmentos en los que se desintegra (Jackson y Raw, 1981; Sánchez
de P. y Gómez, 2000; Sánchez de P., 2004).
Los agregados pueden formarse por la fragmentación de partículas grandes
como terrones o a través de la aglomeración de las pequeñas, ser resultado de
la acción de las raíces de las plantas, fauna y microbiota del suelo o construidos
naturalmente. Figura 5.
Lavelle y Spain (2001) dicen que la unidad básica de estructura del suelo es el
agregado o ped, descrito como "una asociación de partículas que tienen mayor grado
de cohesión interna y externa que aquellas que lo rodean. Los terrones en contraste
con los agregados, son más grandes, aproximadamente 25 mm, creados por el corte y
compresión del suelo durante las operaciones de labranza".
Foto: Sánchez de P. , Ceballos y Mondragón,

2005.
Figura 5. Ejemplos de formación de agregados a) en suelos con cultivo por

acción conjunta de raíces, fauna y microbiota y, b) procedentes de un
hormiguero.
Los micro y macroagregados son los constituyentes esenciales de la estructura del

suelo. Edwards y Bremner, 1967, citados por Tisdall, 1991, reconocen como microagre-
gados aquellos con diámetros menores de 0.25 mm «250/1), con mayor estabilidad, y
40
LAS ENDOMlCORRlZAS: EXPRESIÓN BIOEDÁACA DE IMPORTANCIA EN EL TRÓPICO
como macroagregados a los mayores de 0.25 mm (> 250#) más susceptibles a la ruptura
por efecto de labranza; éstos se mantienen ligados por agentes cementan tes como los
óxidos de hierro, aluminio, polisacáridos, polímeros húmicos (Lavelle y Spain, 200 1)
Y las glomalinas (Rillig y Steinberg, 2002).
Entre los agregados se generan espacios -poros-, a través de los cuales se movi-
liza el agua en el perfil del suelo. De la presencia, distribución del tamaño de poros
y la interconexión entre ellos depende la infiltración del agua, su movimiento lateral
y vertical, almacenamiento y asequibilidad para las plantas. De acuerdo con Siqueira
el al., 1994, el volumen total de poros puede llegar a representar en un suelo ideal,
50-60% de su volumen, siendo ocupados entre 15 y 45% de ellos por el agua y el resto
por los gases.
En la formación de la estructura del suelo intervienen agentes físicos, químicos, or-
gánicos e inorgánicos que generan fuerzas de cohesión que dan estabilidad y durabilidad
a los agregados, puede ser en forma transitoria, temporal o permanente o persistente a
largo plazo. En su modelación están envueltas fuerzas físicas como procesos de secado
y humedecimiento, congelación y descongelación, compresión de las partículas por las
raíces, movimiento de fauna y compactación (Paul y Clark, 1989).
La estructura permanente o persistente a largo plazo está ligada a la presencia de
cationes multivalentes en el suelo que hacen de puente y unen firmemente las arcillas
con la materia orgánica o microorganismos y confieren estabilidad al agregado. Tam-
bién hay arcillas que contienen altas concentraciones de hierro y aluminio que ayudan
a estabilizar la materia orgánica y aseguran de esta forma la agregación. Es el caso de
muchos suelos tropicales, especialmente los que tienen arcillas alofánicas, ricas en
hierro y aluminio. También las macromoléculas húmicas presentan gran cantidad de
radicales orgánicos que interactúan de forma distinta con la superficie del mineral y
confieren alta resistencia a los microagregados - (Tisdall y Oades, 1982; Paul y Clark,
1989; Torres el al., 2000; Lavelle y Spain, 2001).
Entre los agentes agregantes transitorios figuran los polisacáridos que resultan de la
degradación de materiales orgánicos, polisacáridos microbianos asociados con las raíces
y la biomasa microbiana en la rizosfera. Algunos de ellos se degradan rápidamente y
otros pueden durar varios años, ligados a iones metálicos, taninos y/o adsorbidos a la
superficie de las arcillas (Paul y Clark, 1989; Torres et al., 2000). Bayer y Mielniczuk
(1999) detallan que los polisacáridos del suelo son mucílagos provenientes del meta-
bolismo microbiano, de la descomposición de raíces, residuos vegetales y animales y
de los exudados radicales, los cuales intervienen tanto en la formación de micro como
de macroagregados.
En la estructura temporal intervienen las acciones mecánicas y químicas que ejercen
los organismos. Dicha estructura está conformada por grumos o agregados estables al
agua, depende de coloides o "cola orgánica" producida por bacterias, filamentos de
algas e hifas de hongos como aquellos de la micorriza, que se renuevan periódicamen-
41
te. Se caracteriza por tener persistencia media; sin embargo, básica para la agregación
del suelo, especialmente la formación de macroagregados (Primavesi, 1982; Tisdall y
Oades, 1982; Reyes, Barrios y Sánchez de P., 2004).
De acuerdo con Lavelle y Spain, 200 1, en suelos agrícolas o sin disturbar, con
concentraciones adecuadas o altas de carbono, los macroagregados estables al agua
permanecen unidos por una red tridimensional de pequeñas raíces, hifas de hongos
micorrízicos y saprofitos y otros organismos. En contraste, los macroagregados ligados
por agentes transitorios se encuentran en suelos con bajo contenido de materia orgánica.
En la Figura 6 (a 1 ya 2) se ilustra la participación de hifas de hongos en la formación
de agregados, donde se aprecia cómo el micelio distribuido en el suelo enlaza y une
microagregados y, en la Figura 6 (b), raíces de plantas participando en la formación de
macroagregados. La Figura 7 recoge el modelo de Tisdall y Oades, 1982, modificado
por diferentes autores.
Fotos: Sánchez de P., Mondragón y CebaJlos, 2002 y 2005.
Figura 6. Participación de los organismos en la formación de agregados a) Hifas

(al) y esporulación (a2) del hongo Aspergillus que enlazan y unen mi-
croagregados en un suelo en condiciones in vitro, b) raíces de plantas y
microorganismos que participan en la formación de macroagregados.
42
LAS ENDOMICORRIZAS: EXPRESiÓN BIOEDÁFICA DE IMPORTANCIA EN EL TRÓPICO
INFLUENCIA DEL AGENTE UGANTE MEDIDA COMPONENTE DEL

MANEJO SUELO
Directo
Macroagregado
>25011'"
~I Macroagregado
Mk:roagregado
Arena fina
(200 11m)
R~a.eHifas 1 Raíz
(persiatentes de COI1o a 2OO¡Jm Hita

mediano plazo)
l.:;;::;:2~====::::.J Agregados
Limo
1
(5Qvm)
Hitas
Rest08 de plantas y
hongos incrustrados con Bacterias
materiales inorgánicos 2O¡¡m
(persistentes a largo plazo) Paquetes de
arcillas
Indirecto
Pelos radicales
(10).1m)
Poros llenos
Residuos miaoblanos,
humus, incrustrados con 21lf1l
materiales inorgánicos.
1 Residuo microbiano
(Materiales hlímioos)
a-o.03MPa
(perskl\llntes a largo tiempo)

Partlculas de arcilla Hongos
' - -_ _ _.......J
Aluminosilicatos amarlos,
Oxidas y pollmaros
OIgánicos (húmicoe)
1@ Láminas de arcila
ArdUa
Bacterias
adeorbIdos a
8uperficies O.21lf1l
de arcillas y liganles _'" "l.-....l Poros llenos
eJectrostáticos, ftocutación a -1 ,5 MPa
(perai8lentes a muy largo tiempO) '-------' AgenI.. cementante8
Arcillas finas
Fuente: Adaptado a partir de Tisdall y Oades, 1982; Paul y Clark, 1989; Lavelle y Spain, 200 l.
Figura 7. Modelo de organización de agregados, tamaño, agentes ligantes y la in-

fluencia del manejo del suelo en su estabilidad y permanencia (dibujo del
maestro Hemando Rocha).
43
U NIVERSIDAD NACIONAL DE COLOMBIA - SEDE PALMIRA
• El suelo tiene metabolismo propio ...

Las plantas verdes y algunos microorganismos realizan el proceso llamado foto-
síntesi s, para lo cual requieren: fuentes de energía y de carbono (C), nutrientes, agua y
un sistema enzimático en el cual la clorofila cumple papel fundamental. La energía la
obtienen aprovechando la luz del sol, fotólisis; el carbono, columna vertebral de todas
las moléculas orgánicas, lo toman del dióxido de carbono (C02 ) que se encuentra en
la atmósfera; el agua (H20) y el resto de nutrientes (N, P, K, Ca, Mg, Fe, Cu, Mn, B,
Mo, Co, CI, Zn, entre otros) los obtienen del suelo, y con todos ellos producen biomasa
alimenticia (glucosa, fructosa, sacarosa, almidón, celulosa, etc.), y al mismo tiempo
originan una molécula fundamental para la vida: el oxígeno (02), básico para los pro-
cesos de óxido-reducción involucrados en la respiración de la biomasa, el cual circula
sobre el suelo y dentro de él, haciendo posible la respiración del resto de seres vivos
aeróbi cos, dominantes en el planeta Tierra. Tabla 2 (Magdoff, 1997; Sánchez de P. y
Gómez, 2000).
Durante la fotosíntesis, como molécula inicial, se forma glucosa, que sirve de punto
de partida para la síntesis de todos los tipos de alimentos: carbohidratos, proteínas y
grasas , como metabolitos primarios. Esta glucosa se puede utilizar en la propia célula
donde se fabrica o exportarse a otras; puede ser usada inmediatamente para la respira-
ción, como combustible, o como material de construcción de nuevas células y tejidos.
Puede también ser utilizada por el organismo para producir metabolitos que le ayuden
en su defensa y comunicación con otras especies, metabolismo secundario (Sánchez
de P., Marmolejo y Bravo, 2000).
También puede ser transportada a cualquier punto de la planta, almacenada en for-
ma de almidón y quedar en reserva en ciertas áreas del vegetal, para usos futuros. Una
fracción importante de esta glucosa, en forma original o convertida en otras moléculas
más grandes, es trasladada a las raíces, y parte de ella, al suelo, a través de los exuda-
dos radicales en la rizosfera (Sánchez de P., y Gómez, 2000, citando a varios autores;
Sánchez de P., 2004).
En esta forma, la mayoría de los organismos que viven en el suelo obtienen su ATP
utilizando como fuente la energía química proveniente de la solar almacenada como
biomasa en las plantas verdes, trasladada al suelo por la misma planta como exudados
radicales y/o como necromasa.
Para ello utilizan como aceptar de electrones el 02 presente en la atmósfera del
suelo y sistemas enzimáticos que los capacitan para realizar la respiración -actividad
catabólica mediante la cual degradan o mineralizan las moléculas grandes que no pueden
consumir en ese estado, y las llevan a otras más sencillas, obteniendo la energía que
requieren (ATP), las moléculas básicas para síntesis, liberando o exhalando al mismo
tiempo C02.
Además de la vía aeróbica de obtención de energía, en el suelo tienen lugar otras
estrategias, algunas de ellas sólo utilizadas por la microbiota. Así, algunos microor-
ganismos son capaces de utilizar aceptores de electrones diferentes al O 2 y realizar
fermentación, respiración anaeróbica, fotosíntesis -Figura 8-.También pueden obtener
44
LAS ENDOM ICORRIZAS: EXPRES IÓN BIOEDÁFICA DE IMPORTANCIA EN EL TRÓPICO
Tabla 2. Insumos y productos resultantes de la fotosíntesis y de la respiración de

las plantas.
Fotosíntesis Respiración
Insumos Energía radiante (luz) (CH 20 )n
C02 (Carbohidratos, lípidos, pro-
H2 0 teínas , metabolitos secunda-
Clorofila (Sistema enzimá- rios)
tico) Oxígeno (02)
Nutrientes (N, P, K, Ca, Mg, Fe, Sistema enzimático
Cu, Mn, B, Mo, Co, CI, Zn, entre
otros) provenientes del suelo
Productos Metabolismo primario C02
(CH 20 )n H2 0
(Carbohidratos, lípidos, pro- ATP
teínas) Calor (oC)
~ Moléculas sencillas cuando no

se completa totalmente (ami-
Metabolismo secundario noácidos, ácidos orgánicos ,
(Fenoles, flavonoides, isoflavo- azúcares simples, y otros)
noides, terpenos, entre otros)
Oxígeno (02)
Observaciones Ganancia de biomasa Gasto de biomasa, generación
(Para almacenamiento en ali- de energía calórica (oC) , ener-
mentos, renovación celular y gía química (ATP) y moléculas
exportación como exudados sencillas para síntesis . La
radicales) . respiración contribuye al ca-
lentamiento global.
su energía de fuentes diferentes de luz solar o las plantas, generando diferentes tipos
nutricionales (Tabla 3), todos de importancia dentro de las redes alimenticias, ciclos
biogeoquímicos y equilibrio dinámico del sistema (Sánchez de P, Marrnolejo y Bravo,
2000; Coyne, 1999,2000).
Diversos organismos en el suelo pueden obtener su energía y compuestos básicos
para sus procesos de síntesis (anabolismo) de fuentes similares o distintas de materia
orgánica, iniciar su metabolismo a partir de las moléculas donde otros finalizan, y de esta
manera, formar redes tróficas o cadenas alimenticias que conducen a la desintegración
(mineralización) de las moléculas orgánicas e inorgánicas y a la presencia de un variado
caldo enzimático en el suelo que propicia los procesos metabólicos degradativos y de
síntesis. A los organismos capaces de fabricar alimentos de los cuales se nutren ellos
mismos y otros organismos, incluido el hombre, se los denomina Productores, y a los
que dependen de ellos para alimentarse, Consumidores.
45
UNIVERSIDAD N ACIONAL DE COLOMBIA - SEDE PALMIRA
Actualmente conocemos que la descomposición de los residuos orgánicos (biomasa

y necromasa) son procesos mayoritariamente biológicos. Entre el 80 - 99.9% del C02
liberado en el suelo proviene de oxidaciones metabólicas llevadas a cabo por los orga-
nismos del suelo, especialmente los microorganismos, tales como bacterias, hongos y
protozoos. Su actividad está mediada por la fauna del suelo (macro y rnicrobiota), como
lombrices, hormigas, ácaros, milpiés, termitas y otros.
Compuesto Orgánico
(CH,O)n
Flujo de carbono.
®
Respiración
Aeróbica
! Flujo de electrones
~ _1 ATPI
COjPuestos 0ígánicOS Flujo de carbono. ®

Respiración
Anaeróbica
r*1'~
1NO - 11 sol- 1I
3
Otros com.puestos
orgámcos
Flujo de carbono
Compuestos Orgánicos
Fermentación
1 Flujo de electrones
Compuestos Orgánicos r-:-::-l
(más simples) -~
ILUZI ®
Fotosíntesis
""J",a,oo~..1
¡- ~H20)n
r-:-::-l~ ~~~íntesis
~ (biomasa)
Fuente: Coyne, 1999, 2000.
Figura 8. Estrategias para la obtención de energía (ATP) por los organismos en el

suelo.
46
LA S ENDOMICORRIZAS: EXPRESiÓN BIOEDÁFICA DE IMPORTANCIA EN EL TRÓPICO
Tabla 3: Alternativas y tipos nutricionales de los organismos en el suelo, de acuerdo

con las fuentes de energía y de carbono que pueden utilizar.
Fuente Fuente
Tipo Microorganismos
de energía de e
Cianobacterias, algas: verdes, pardas y
rojas.
Fotoautótrofos Las bacterias de las familias Rhodospi-
(Fotótrofos, o fotoli- ril/aceae Chromatiaceae y Ch/orobiaceae
Luz C02
tótrofos o fotolitoau- cuando utilizan fuentes inorgánicas de C.
tótrofos) Fuera del mundo microbiano, este tipo
de alternativa nutricional es propio de las
plantas.
El género Rhodopseudomonas y, en
general , las Rhodospirillaceae (bacterias
pú rpuras no sulfú reas) Chromatiaceae
Fotoorganótrofos Compuestos
Luz (bacterias púrpuras súlfúreas) y Ch/o-
(Fotoheterótrofos) orgánicos
robiacaea (bacterias verdes sulfúreas).
Todas ellas cuando utilizan fuentes orgá-
nicas de C.
Bacterias nitrificantes: Nitrobacter, Ni-
trospira, Nitrosomonas, Nitrococcus,
Nitrosococcus, Nitros%bus.
Ouimiautótrofos Bacterias del Hidrógeno: Hydrogenomo-
Oxidación de
(Ouimiótrofos, qui- nas
compuestos C02
miolitótrofos Ouimio- Bacterias oxidantes del azufre: Thioba-
inorgánicos
litoautótrofos) cil/us, Beggiatoa, Thiotrix, Sulf%bus,
entre otras.
Bacterias que depositan Fe u óxidos de
Mn: Familia Siderocapsaceae
Hongos, bacterias como Escherichia,
Oxidación de Pseudomonas, Xanthomonas, Bacil/us,
Ouimiorganótrofo Compuestos
compuestos entre otras, nematodos y protozoos. Este
(Ouimioheterótrofo) orgánicos
orgánicos tipo de nutrición lo presentan el hombre
y los animales.
Fuente: Pelczar y Reid y Chan , 1982; Burbano, 1989; Madigan ; Martinko y Parker, 1999; Sánchcz de P. ,
Marmolejo y Bravo, 2000; Coyne, 2000; Labrador, 2001.
La macro y mesobiota parten los residuos orgánicos, mediante su labor de "ingenieros

del ecosistema"; al remover el suelo permiten mayor circulación del aire y del agua a
través de las perturbaciones que causan; enriquecen la materia orgánica con sus propios
metabolitos y, a la vez, dispersan los propágulos microbianos. Todos ellos (macro, meso
y microbiota) son llamados descompositores o saprófagos (Figura 9) (Sánchez de P. ,
Marmolejo y Bravo, 2000; Gómez Z. y Sánchez de P., 2000; Magdoff, 1997 ; Lavelle
y Spain, 2001; Labrador, 2001).
47
El número y las especies de organismos que pueblan el suelo son determinados,

en su mayor parte, por la alimentación disponible. Cuanto más alto sea el contenido
de materia orgánica (en condiciones de humedad y temperatura adecuadas) habrá más
organismos saprófagos que se alimentan de ella. Los saprófagos también gustan de las
bacterias y hongos, que les proporcionan proteínas fácilmente digeribles. A las bacte-
rias, a su vez, les gustan los excrementos animales, ya que en ellos están los alimentos
predigeridos.
Las bacterias, hongos, amebas y actinomicetos, por ser muy pequeños, están obli-
gados a digerir o predigerir el alimento fuera de sus organismos, es decir, en el suelo.
Para ello secretan enzimas con las cuales descomponen la materia orgánica; en esta
forma un suelo activo se caracteriza por la cantidad de enzimas existentes en él. Por
lo tanto, las redes tróficas que observamos en la troposfera son una continuación de
las que se desarrollan en el interior del suelo y se caracterizan por flujos de energía, de
nutrientes y pérdidas asociadas (Primavesi, 1982; Burbano, 1989; Siqueira et al., 1994;
Brussaard et al., 1997).
~
'----------"
PRODUCTORES
/ --+
.--,----,
CONSUMIDORES
---. CONSUMIDORES
CARNíVOROS
PRIMARIOS HERBíVOROS
----. ---~
U OMNíVOROS
.. ~""'""" t
1 ///*
I
I
I I
I I
I I
*
I I
~ ..
I I
I I
I I
I
I
"'4
SUELO ORGANISMOS
.------- DESCOMPONEDORES
t
Convenciones: Flujo de energía (----.), ciclos de nutrientes (- - ~ y pérdidas de energía ( O)
Fuente: Labrador, 200 l.
Figura 9. Diagrama de flujo de energía, ciclos de nutrientes y pérdidas de energía

en un ecosistema.
48
LAS ENDOMICORRIZAS: EXPRESIÓN BIOEDÁFICA DE IMPORTANCIA EN EL TRÓPICO
Recordemos que estos procesos metabólicos requieren agua y aire, por lo cual el
suelo está estrechamente relacionado con estos dos elementos a través del ciclo hidro-
lógico o ciclo del agua, pues sin agua activa no hay vida (Díaz, 2005).
Así, se comprende que los flujos de energía química que se originan en el suelo
circulan a través del ecosistema y son resultado de complejas interacciones tróficas
que conllevan la movilidad de los elementos (ciclos de nutrientes). Los organismos del
suelo y su actividad metabólica son fundamentales en el movimiento de los nutrientes,
distribución con pérdidas mínimas, al igual que en la velocidad con que son reciclados
(Figura 9) (Labrador, 2001).
En resumen, a través del metabolismo del suelo sucede el ciclaje de nutrientes,
estrechamente ligado con la descomposición de la materia orgánica, a través del pro-
ceso de mineralización, resultado de la actividad de enzimas extracelulares liberadas
por microorganismos del suelo. El carbono orgánico es reciclado a la atmósfera como
CO 2 y éste, a su vez, llevado a moléculas más complejas mediante la fotosíntesis; el
nitrógeno circula de los compuestos orgánicos nitrogenados a amonio y nitratos; el
fósforo orgánico se mineraliza a fosfatos y éstos se acomplejan en formas orgánicas;
lo mismo sucede con el azufre y otros nutrientes (Figura 10). Este ciclaje de la materia
orgánica, además de asegurar disponibilidad de nutrimentos para las plantas, mediante
la mineralización, hace que circulen y recirculen hidrógeno y oxígeno; todos ellos,
necesarios para fabricar o sintetizar moléculas fundamentales para la vida (Burbano,
1989; Sánchez de P. y Tofiño, 1999; Schlesinger, 2000; Labrador, 2001).
• El suelo almacena materiales de reserva - humus ...

En el suelo se encuentran tres tipos genéricos de materia orgánica: a) los organis-
mos vivos, denominada por Labrador (2001), materia orgánica "viva" , b) la materia
orgánica activa o fresca, residuos sin descomponer o ligeramente descompuestos, se la
llama lábil, y c) la materia orgánica descompuesta, material humificado, relativamente
estable. Labrador llama a estas dos últimas fracciones materia orgánica "no viva".
Cada una de ellas es importante para la conservación y desempeño del suelo (Figura
11) (Magdoff, 1997).
La materia orgánica viva en el suelo (macrobiota, microbiota y raÍCes de las plan-
tas) mediante su metabolismo hace posible la presencia y acumulación de las otras dos
fracciones , dependiendo del tipo de vegetación y las condiciones climáticas predomi-
nantes.
Los materiales orgánicos lábiles o frescos son la parte más activa de la materia or-
gánica no viva, se descomponen con relativa facilidad y no están ligados fuertemente
con minerales inorgánicos. Tienen tasas de descomposición del 60 a 80% durante el
primer año, y en esta forma aseguran el suministro continuo de nutrientes a las plantas
(Siqueira y Franco, 1988; Magdoff, 1997; Correa et al., 2004).
49
UNIVERSIDAD NAC IONAL DE COLOMBIA - S EDE PALMIRA
Íi
Materiales recalcitrantes y
aquellos inmovilizados
temporalmente
en los organismos
Otros minerales
Lixiviación parcial
de CO;, NO; y SO;
Fuente: Adaptado de Foth, 1984, citado por Burbano, 1989.
Figura 10. El ciclaje de nutrientes en el suelo a partir de la descomposición de la ma-

teria orgánica - Figura con más de veinte años, utilizada por Foth, 1984,
que permite comprender el proceso con visión sistémica.
50
LAS ENDOM ICORRIZAS: EXPRESIÓN BIOEDÁR CA DE IM PORTANCIA EN EL TRÓPICO
MATERIA ORGANICA DEL SUELO
~ I Materia orgánica "no viva"

Materia orgánica "viva " I
Biomasa macro y Raíces de las Materia orgánica Materia orgánica

microbiana plantas transformada "lábil" o "fresca "
Sustancias orgánicas Sustancias

"no" húmicas húmicas
Fuente: Labrador, 200 l.
Figura 11. Fracciones de la materia orgánica del suelo.
La fracción de la materia orgánica transformada, relativamente estable, recibe el

nombre de humus. No sólo están representados en él productos originados por la des-
composición de moléculas de alto y bajo peso molecular, procedentes de los tejidos de
las plantas, de los animales y los microorganismos, sino también diferentes reacciones
de oxidación, condensación, polimerización y procesos y productos de síntesis micro-
biana, que dan lugar a compuestos de alto y bajo peso molecular que no se forman en
las células vivas y son constituyentes del suelo (Labrador, 2001).
El humus abarca entonces "un conjunto de sustancias muy polimerizadas, de peso
molecular relativamente alto, de color oscuro, con propiedades coloidales e hidrofílicas
marcadas", cuya transformación se acompaña de alta resistencia a la biodegradación
por su mayor complejidad y porque se asocia comúnmente con los minerales del suelo
formando complejos órgano-minerales. El humus posee características importantes para
el suelo. (Tabla 4) (Labrador, 2001).
51
UN IVERS IDAD NAC IONAL DE COLOMB IA - SEDE PALMIRA
Tabla 4. Algunas cualidades del humus y sus efectos en el suelo
Propiedad Observación Efecto en el suelo

Color El típico color oscuro de mu- Puede facilitar el calentamien-
chos suelos se debe a la ma- to.
teria orgánica.
Mineral ización La descomposición de la ma- Es una fuente de elementos
teria orgánica produce C02 , nutritivos para el crecimiento
NH4+, N03-, P04=, y S02- 4 de las plantas.
Intercambio catiónico La capacidad total de inter- Puede incrementar la capaci-
cambio de las fracciones que dad de intercambio catiónico
se separan del humus fluctúa del suelo.
entre 300 y 1400 meq /100g
de suelo .
Acción quelatante Forma complejos estables Puede limitar la disponibilidad
con Cu 2+, Mn 2+, Zn 2+, y otros de micronutrientes a las plan-
cationes polivalentes. tas, como también prevenir su
pérdida.
Acción am ortiguadora La materia orgánica muestra Ayuda a mantener uniforme la
(efecto tampón) acción amortiguadora en los reacción en el suelo .
rangos ligeramente ácido ,
neutro y alcalino.
Acondicionamiento físico Se combina con minerales de Permite el intercambio de
arcilla y produce cementación gases. Estabiliza la estructura.
de las partículas del suelo for- Incrementa la permeabilidad.
mando unidades estructurales
llamadas agregados.
Retención de H20 La materia orgánica puede Ayuda a prevenir la deseca-
retener hasta 20 veces su peso ción. Puede mejorar signifi-
de agua. cativamente la retención de
humedad en suelos arenosos.
Solubilidad en el agua La insolubilidad de la materia Poca materia orgánica se pier-
orgánica se debe a su asocia- de por lixiviación.
ción con las arcillas. Las sales
de cationes di y trivalentes con
la materia orgánica también
son insolubles . La materia
orgánica separada es parcial-
mente soluble en agua.
52
LAS EN DOMICORRIZAS: EXPR ES IÓN BIOEDÁFICA DE IMPORTANCIA EN EL TRÓPICO
Propiedad Observación Efecto en el suelo

Combinación con arcillas y Afectan disponibilidad de nu- Modifica la tasa de disponibili-
moléculas orgánicas (comple- trientes, evitan sus pérdidas dad y pérdida de nutrientes y la
jos organo-minerales) y la bioactividad , persistencia actividad de pesticidas.
y biodegradabilidad de los
pesticidas.
Fuente de energía para micro- Especialmente aquellos capa- Suplen al suelo de alimento y
organismos ces de degradar compuestos nutrientes en épocas de esca-
recalcitrantes, como es el caso sez de materiales orgánicos
de algunos hongos Basidio- frescos
mycetos y Ascomycetos, que
generan a partir del humus
moléculas más sencillas para
el resto de microbiota
Efecto rizogénico Estimula el crecimiento radical Asegura disponibilidad de
y áereo de las plantas nutrientes y biomoléculas con
propiedades activado ras, fito-
toxinas yaleloquímicas .
Fuente: Burbano, 1989; Siqueira et al. , 1994; Labrador, 200 l.
El material húmico contiene la mayor parte de la capacidad de intercambio catiónico

de la materia orgánica (cargas negativas que permiten la retención de nutrientes como
calcio, magnesio y potasio, entre otros). Las cualidades que posee hacen que el humus
se convierta en material de reserva en el suelo. Tabla 4.
El humus podría considerarse como la "cuenta de ahorros" del suelo, dada la forma
como se guardan los nutrimentos para que no se gasten de una vez, sino que se vayan
liberando lentamente y la planta pueda tener disponibilidad de ellos a largo plazo y en
situaciones de agotamiento o estrés (Sánchez de P. y Gómez, 2000).
La Figura 12 ilustra la dinámica del ciclo de la materia orgánica, principalmente
del e, N, P Y S. Sin embargo, es de tener en cuenta que en la medida en que ocurre
el metabolismo del suelo, además de estos elementos, quedan a disposición todos los
constituyentes que estaban presentes en la materia orgánica que se descompone (macro
y microelementos).
En la Tabla 5 se resumen algunos de los principales procesos biológicos y meca-
nismos involucrados en el ciclaje de los elementos en el suelo.
El suelo puede envejecer y morir...

Así como se han descrito los procesos que dan origen a la formación, desarrollo
y funcionamiento del suelo, éste, para permanecer en el tiempo, requiere que se man-
tengan condiciones de autorregulación que aseguren que las entradas y salidas del
53
UNIVERSIDAD NACIONAL DE COLOMBIA - SEDE P ALM IRA
ecosistema se compensen. El equilibrio es dinámico, no estático, es sistémico, como

una red conformada por múltiples hilos, donde si se rompe uno de ellos afecta a otro
y así sucesivamente, hasta que todo el ecosistema se desequilibra, si los hilos no son
compensados.
o, CO,
,(~ /
Plantas --.. Animales - - . Micro-orgánisnos
M
1 CO,
N H,O
E NH; o
R NO,' M Rápida
A po;
L SO","
1 Cu ~,
Z Mn»
A Ca- 1.-M...l.JI.!'IJíL __ Polimerización
e Fe- . Ié Neosíntesis
1 Gases y Reorganización
Ó
N
Otros , -'-~'------------~
(M) 02 C02 ' o, ,
Complejo soluble
o
Complejo adsorbenlc
Fuente: Adaptado de Siqueira y Franco, 1988 ; Siqueira et al., 1994; De Oliveira, De Araújo y Marinho,
1999; Coyne, 1999; Labrador, 2001.
Figura 12. Circulación de la materia orgánica y de los nutrientes en el sistema suelo
Cuando surgen los desequilibrios, el suelo también puede envejecer y morir. Este
envejecimiento y muerte puede ser ocasionado por procesos como: a) erosión, b) de-
gradación física, c) degradación química, d) degradación biológica y e) agotamiento o
disminución de la fertilidad, que producen el desgaste de la superficie terrestre por las
fuerzas del agua, del viento y/o por acciones del hombre.
54
L AS ENDOMICORRIZAS: EXPRES IÓN BIOED ÁFlCA DE IMPORTANCIA EN EL TRÓPICO
Tabla 5. Procesos biológicos y mecanismos involucrados en el ciclaje de elementos

en el suelo.
Ciclo Proceso Mecanismo Importancia

Fotosíntesis Incorporación de e y energía Actividad microbiana en el suelo.
e Descomposición Liberación de e02 y nutrientes Formación de humus.
Mineralización Concentración e02 en la atmósfera Fertilidad del suelo (nutrientes).
Amonificación N-orgánico ~ NH3 Aumenta Ndisponible en el suelo.
Inmovilización N03· y NH4 +~ N-orgánico Reducción Ndisponible en el suelo.
N
Nitrificación NH4+ ~ N03· Disponibilidad y pérdida de N.
Desnitrificación N03· ~ N20,N2 Pérdidas de Ngaseoso.
Mineralización P-orgánico ~ P04= Aumenta Pdisponible en el suelo.
P Inmovilización PO/ ~ P-orgánico Reducción P disponible en el suelo.
Solubilización Pinsoluble ~ PO/ Aumenta aprovechamiento de P.
Mineralización S-orgánico ~ S04 2 . Aumenta S disponible.
S Oxidación so~sol· Provoca acidificación.
Reducción sol~ H2S Pérdidas de Sy fitotoxicidad.
Oxi-reducción Mox~ Mred
Otros Solubilidad, toxicidad y polución.
Solubilización Mred ~ Mox
Fuente: Siqueira el al. , 1994.
Estos procesos actúan a través de agentes como la deforestación y sequía, donde

ocurre la remoción de la cubierta vegetal del suelo a través de la tala de árboles y bosques
que mantienen la vida en el suelo y el agua de las quebradas y los ríos; las quemas, que
destruyen en segundos lo que la naturaleza ha tardado en construir cientos de años ; el
uso equivocado de suelos e inadecuado de maquinaria agrícola, prácticas de riego, y la
contaminación, que puede ser orgánica a través de basuras, biológica por invasión de
plagas y enfermedades, u ocasionada por la aplicación de agroquímicos (Figueredo de
U. y Urrego, 1994; Burbano, 2004 ; Cortés L. , 2004).
Ligada a la pérdida o disminución de la fertilidad, se encuentra la degradación
no erosiva que comprende fenómenos de compactación, pérdida de materia orgánica,
acidificación, alcalinización, laterización, encostramiento, formación de compuestos
tóxicos, encharcamientos y problemas de drenaje, que se van a reflejar en la pérdida de
fertilidad de los suelos, estrechamente vinculados al manejo cultural del suelo (Cortés
L. , 2004; Burbano, 2004).
Repensando el sistema suelo

El repensar el suelo vivo desde la perspectiva de sistema viviente requiere que,
además de las características que se le han anotado, se lo describa con cualidades como:
sistema abierto (H. . .en el que la materia continuamente entra desde, y sale hacia" en un
55
UNIV ERSIDAD NAC IONAL DE COLOMBIA - S EDE P ALMIRA
flujo continuo de materia y energía del entorno) , en equilibrio dinámico ("equilibrio

fluyente", según Bertalanffy; en continuo cambio o lejos del equilibrio, de acuerdo con
los descubrimientos de Prigogine), que llevan a la autorregulación I (para ello acude
a estructuras disipativas que generan orden a costa de exportar entropía2 al entorno),
lo cual "le permite mantenerse en un estado de equilibrio dinámico con sus variables
fluctuando dentro de límites de tolerancia" (homeóstasis) y, también, un sistema que
se retroalimenta (Capra, 2003 a, interpretando a los autores mencionados y a Claude
Bernard).
Capra propone la visión de los sistemas vivos como redes, sin jerarquía, arriba-abajo,
derecha-izquierda, sólo redes dentro de redes, que al ser sujetos de la interpretación
humana, en un momento dado un factor puede cobrar más importancia que otro. En la
naturaleza no existe ese sentido jerárquico de la visión homocéntrica, las propiedades
esenciales del sistema viviente no las posee ninguna de las partes, sino que emergen de
las interacciones y relaciones entre ellas, es decir, está implícito el concepto de com-
plejidad. Propuesta que acogemos para el suelo.
Fertilidad, calidad, salud, resiliencia y sostenibilidad de los suelos:

atributos sistémicos
En la ciencia sistémica cada estructura es vista como la
manifestación de procesos subyacentes. El pensamiento
sistémico siempre es pensamiento procesal.
CAPRA, 2003.
Como se dijo con anterioridad, la fertilidad del suelo dentro del paradigma dominante
de agricultura posindustrial se ha centrado en su interpretación con base en la química
inorgánica y en el manejo de lo físico a través de equipos de labranza, pensados para
regiones templadas, no tropicales. Se han diseñado agroecosistemas que imitan el uso
eficiente de nutrientes en ecosistemas naturales y la remoción continua del suelo, nue-
vamente desde la perspectiva físico-química, olvidando que todos los factores presentes
en el ambiente de la planta tienen influencia en la tasa de asimilación de nutrientes, en
su productividad y sanidad, por lo tanto, ellos son parte de la fertilidad del suelo, es
decir, el enfoque sistémico ha estado ausente.
Odum, 1993 , en su libro Ecología: peligra la vida conceptúa, citando a Salt, 1979,
que " . .. una propiedad emergente de un nivelo unidad ecológica es una que resulta de
Autorregulación que ocurre dentro de ciertos límites del sistema suelo, ligados a su capacidad de resi-
liencia.
2 Entropía: unidad de medida de desorden en términos de la cantidad de energía irrecuperable en un
sistema termodinámico cerrado.
56
LAS EN DOMICORRIZAS: EXPRES IÓN BIOEDÁFICA DE IMPORTANCIA EN EL TRÓPICO
la interacción funcional de los componentes, y de este modo es una propiedad que no

puede ser predicha a partir del estudio de los componentes aislados o desacoplados de
la unidad completa" ...
Si se retoman las enseñanzas de Odum (1993) y de Capra (2003 a y b) la fertilidad,
calidad, salud, resiliencia y sostenibilidad de los suelos son propiedades emergentes,
atributos sistémicos o "manifestaciones de procesos subyacentes", es decir, resultan
de la interacción funcional, sincronías, asincronías y sinergismos de los componentes.
Se requiere entonces de la visión ecológica, que es eminentemente sistémica, para
comprender estos conceptos en su verdadera dimensión. Figura 13.
/
Productividad
Fertilidad
Calidad de
Tiempo Sueto
Fuente: Sánchez de P., 2003.
Figura 13. La fertilidad, calidad, salud, sostenibilidad y resiliencia del suelo son
propiedades emergentes.
El concepto de la fertilidad de un suelo como "el todo", la red que integra la quí-
mica, biología y física del suelo dentro de un entorno y tiempo limitados, sólo se ha
difundido en las últimas décadas, aunque algunos investigadores y agricultores3 han
entendido y practicado por siglos la concepción que recreamos actualmente, con ma-
yores elementos teóricos que en el pasado (Scholes, Dalal y Singer, 1994; Scholes et
al., 1995 ; Sánchez de P., 2003).
La comprensión del suelo como sistema vivo y finito, contribución de las visiones
agroecológica y sistémica, ha creado espacios para que conceptos como calidad y resi-
liencia del suelo, al igual que sostenibilidad, cobren vigencia, justifiquen por sí mismos
3 Nuestras comunidades indígenas y campesinos de los Andes, al igual que investigadores agroecólogos.
57
UNIV ERSIDAD NACIONAL DE COLOMBIA - SEDE PALMIRA
su estudio y al mismo tiempo introduzcan miradas diferentes con respecto a fertilidad

y productividad (Parr el al., 1992; Elliot y Lynch, 1994; Pankhurst, 1997; Gliessman,
1998; Prager el al., 2002).
Según Pankhurst, 1997, la Sociedad Americana de la Ciencia del Suelo (1984) define
la calidad del suelo como un atributo que se infiere de sus características y observaciones
indirectas (por ejemplo, compactación, erodabilidad y fertilidad). En muchas ocasiones
se ha interpretado como sinónimo de productividad, sin embargo, en años recientes, el
concepto se ha ampliado. Parr el al., 1992, citados por Sánchez de P., 2003, incluyen
dentro de la calidad del suelo atributos de seguridad y calidad alimentaria, salud humana,
animal y calidad del medio ambiente. Doran y Parkin (1994), citados por Correa el al.,
2004, la definen como "la capacidad de un suelo para funcionar dentro de los límites
de un ecosistema y uso de la tierra, sostener la productividad biológica, mantener la
calidad ambiental y promover la salud de plantas y animales".
Si se aúnan los aportes de diferentes investigadores, un acercamiento a calidad del
suelo podría enunciarse como su capacidad para asegurar las condiciones y disponibi-
lidad de nutrientes requeridos para producir cultivos sanos y nutritivos de una manera
sostenible a largo plazo, sin impactar los recursos naturales o dañar el ambiente, reflejada
en salud, bienestar y calidad de vida (Sánchez de P., 2003).
Haberern (1992), citado por Pankhurst (1997), introduce la idea de índice de salud
del suelo, para caracterizar la capacidad de un suelo para producción sostenible de cul-
tivos sanos y nutritivos, que la autora de este escrito interpreta como parte fundamental
de la calidad del suelo.
Ligada estrechamente a los anteriores atributos está la resiliencia, vocablo de amplio
uso en ecología, denominado también estabilidad por resistencia (Odum, 1993). Sza-
bolcs ( 1994) presenta la resiliencia como resultado del movimiento de masa y energía
dominantes en los procesos de formación del suelo -se podría agregar además de forma-
ción, de conservación del suelo-. Caracteriza tres clases de flujos: uno, el atmosférico,
que incluye la radiación, calor y precipitación desde la atmósfera y a través de ella. El
segundo, de carácter endogénico, incluye la meteorización , formación del suelo, sínte-
sis y descomposición de materia orgánica, acumulación, lixiviación, redistribución de
compuestos, erosión, óxido-reducción, liberación y fijación de nutrientes, entre otros.
El tercer flujo de masa y energía es exogénico (antropogénico) estrechamente ligado y
superpuesto a los flujos endogénicos, incluye los efectos de las operaciones agrícolas
(labranza, aplicación de productos químicos y/u orgánicos, riego, drenaje, formación
de terrazas, remoción de los rendimientos de los cultivos), así como también la conta-
minación con insumas industriales, productos de fisión radiactiva, etc.
Así, la resiliencia incluye todos los procesos que habilitan al suelo para contrarrestar
el estrés y la alteración; es de importancia, por ejemplo, su capacidad tampón contra
impactos físicos , químicos y biológicos, y su capacidad de restauración o renovación.
Como se puede observar, está profundamente ligada a calidad, pues a través de la con-
servación de esta última es como se garantiza la permanencia y estabilidad del suelo.
58
LAS ENDOM ICORR IZAS: EXPRES IÓN BIOEDÁFICA DE IMPORTANCIA EN EL TRÓPICO
En el siglo pasado y el que inicia -con mayor razón debido a la acumulación de

causas y efectos- ha habido y hay evidencias de que por manejo antrópico antes que
por procesos naturales, al incrementarse la manipulación de las condiciones físicas,
nutricionales y sanitarias de los agroecosistemas, se ha ocasionado y ocasiona deterioro
de la calidad del suelo, la salud humana, animal y el ambiente, colocando al suelo al
límite de su resiliencia (Elliot y Lynch, 1994; Garrido, 2003; Cabrera y Queitsch, 2003;
Queitsch, 2003, Porcuna et al., 2003. Sánchez de P., 2003; Cortés, 2004).
Otro concepto que es fundamental dentro de la visión del suelo como sistema vivo
es el de sostenibilidad, término muy amplio, popularizado en 1987 por la Comisión
Mundial del Medio Ambiente y Desarrollo, llamada Comisión Brundtland, que hace
referencia a "la creación de estrategias medioambientales para el manejo de los recursos
naturales y el ambiente necesario para alcanzar un desarrollo económico y humano a
largo plazo". Este es retomado en la Cumbre de Río de Janeiro (1992) con un marco
más amplio que la actividad agrícola e insertado en el desarrollo socio-económico y
político, que implica cambios profundos en su concepción (Altieri, 1997; Prager el al.,
2002).4 En 1997 tiene lugar el protocolo de Kyoto sobre cambio climático, que nue-
vamente considera el desarrollo sostenible como estrategia fundamental (Quitiaquez,
Cárdenas y Bernal, 2001).
Altieri, 1997, afirma: "La producción sostenible se deriva del balance apropiado
de suelos, cultivos, nutrientes, luz solar, humedad y de sinergismos entre organismos
existentes. El agroecosistema es productivo cuando este balance y las condiciones
óptimas prevalecen y cuando las plantas cultivadas son capaces de tolerar el estrés y la
adversidad". Garrido (2003) propone como sinónimo de sostenible, el término perdu-
rable para introducir la idea de perpetuidad y duración en el tiempo.
Campbell, citado por Pankhurst, 1997, define la agricultura sostenible como aquella
que "mantiene la capacidad productiva de la tierra y su viabilidad económica, minimi-
zando el uso de recursos y energía y optimizando la tasa de retorno, reciclaje de materia
orgánica y nutrientes". Gliessman (1998) agrega que es la capacidad de producir biomasa
a partir de un sistema permanente, ya que la habilidad del sistema para renovarse por sí
mismo o de ser renovado, no se compromete (Sánchez de P., 2003).
El continuum suelo - Atmósfera - TropOSfera

Schlesinger (2000) manifiesta: "La atmósfera ha evolucionado como resultado de
la historia de la vida sobre la tierra ... , y disponemos de evidencia sólida que indica
que en la actualidad está cambiando a causa de las actividades humanas. La atmósfera
controla el clima y en último término determina el medio ambiente en que vivimos.
Además, la atmósfera está relativamente bien mezclada, de manera que los cambios en
4 "El desarrollo sostenible defiende un crecimiento con la naturaleza en lugar de contra ella; . ."(EI Tiempo,
2004) .
59
su composición pueden tomarse como un primer índice de cambios en procesos bio-

geoquímicos a escala global. La circulación de la atmósfera transporta constituyentes
biogeoquímicos entre los continentes y los océanos y es responsable, por tanto, de la
circulación global de elementos".
Con relación a un solo estado de un elemento de la macro-red, el C, este mismo
autor, citando a varios investigadores, sostiene: "El aumento actual del C02 atmosférico
corresponde a un estado no-estacionario causado por la quema de combustibles fósiles
y la destrucción de vegetación terrestre. Estos procesos liberan CO 2 a una tasa superior
a la absorción por la vegetación terrestre y los océanos. Si esas actividades cesaran, el
C02 atmosférico retomaría a un estado estacionario, y al cabo de varios siglos todo el
liberado por actividades antropogénicas acabaría en los océanos. Mientras tanto las con-
centraciones de CO 2 en aumento probablemente causen un calentamiento significativo
de la atmósfera por medio del efecto invernadero". A este efecto contribuyen también
otros gases como el metano (CH4). Las evidencias del efecto invernadero son cada vez
más notorias y reconocidas local y globalmente (Franco, 2004; Rohter, 2005).
Estas consideraciones nos afirman en el continuum suelo-atmósfera-tierra, es decir,
en la necesidad de la visión sistémica no solo del suelo sino del sistema tierra como
"superorganismo" donde se suceden redes al interior de otras redes que permiten y
aseguran la trama de la vida cuya fase inicial, al nivel de la Tierra, comienza en el suelo
y se prolonga a la atmósfera (Capra, 2003a).
Es precisamente a ese espacio complejo del suelo donde van a llegar las raíces de las
plantas en procura de nutrientes, de sostén, de agua, en fin, de un ambiente que permita
su desarrollo y el cumplimiento de su función como autótrofos, conectándose a la vez
a la atmósfera y al superorganismo tierra.
Visión microscópica del suelo5

Es conveniente que el análisis parta de un suelo sin la influencia de las raíces de
las plantas. Allí se va a observar, aun al estereoscopio o al microscopio óptico, la do-
minancia de minerales. Gránulos de cuarzo con sus formas hexagonales características
y planos de fractura aparecen como las fracciones más grandes; las micas con apa-
riencia de hojas de libro apiladas. Las arcillas, ya no observables en detalle con esta
microscopía, sino con técnicas de microscopía electrónica TEM y SEM, son descritas
como "pequeñas partículas con forma de varillas con longitudes de 0.05 - 0.1 Jlm y
espesor en su parte más gruesa de 0.01 Jlm". Estos autores describen que las arcillas
más finas se mueven en el suelo y es común que cubran otros minerales y partículas
de materia orgánica, dando lugar a los llamados cutanes y, al mismo tiempo, creando
agrupaciones que dan origen a poros.
Ya en el suelo con influencia de las raíces, además de las anteriores observaciones,
se aprecia que todo está atravesado por poros, que se ven como espacios oscuros en
5 Traducción de Foster, Rovira y Cock, 1983.
60
el microscopio óptico, rodeados por distintos materiales, pero en el microscopio elec-

trónico son observables aquellos que llegan a tener hasta 0.01 jlm 6 .. Los poros más
grandes incluyen tanto los espacios entre gránulos minerales de mayor tamaño, aun
observables a simple vista, como canales efectuados por las raíces de las plantas y
animales como las lombrices. Foster, Rovira y Cock (1983) describen los poros como
orientados al azar y de aquellos cercanos a las raíces dicen que pueden ser estrechos y
localizados tangencialmente a la superficie de éstas. En el campo, los poros pequeños
podrían estar llenos de agua, mientras que aquellos submicroscópicos pueden contener
materia orgánica reconocible por su forma irregular y como reaccionan a reactivos
histoquímicos específicos.
En cuanto a la materia orgánica en el suelo, estos mismos autores dicen que su
presencia puede variar desde histonas desprendidas de tejidos nuevos de plantas y
animales, cuya estructura celular es cada vez más modificada y se torna irreconocible,
hasta alcanzar formas globulares y amorfas de ácidos húmicos que pueden medir 5-JO
nm. Las paredes celulares que permanecen se identifican por su estructura laminar y
cuando son ricas en lignina pueden persistir como esqueletos fibrosos.
También sostienen que en suelos inundados es posible observar materiales orgá-
nicos sin descomponer o abundantes remanentes de paredes celulares, ya que estas
condiciones no favorecen la descomposición microbiana y estas capas se mezclan con
arcillas, arenas y microorganismos. También son reconocibles tanto los exoesqueletos
de insectos y ácaros habitantes del suelo por la estructura característica de la cutícula,
como los restos fecales que contienen aún material celular no digerido y se encuentran
asociados con bacterias.
Los materiales húmicos detectados por técnicas de microscopía electrónica y
pruebas histoquímicas se observan como masas amorfas ubicadas en las hendiduras
o intersticios entre los minerales de arcilla, formando redes en medio de otros consti-
tuyentes de partículas de suelo asociados con tejidos en descomposición. La variedad
de grupos activos en los materiales húmicos, tales como aminoácidos, polifenoles y
carbohidratos, pueden ser seguidos por técnicas histoquímicas y TEM.
Unidos a la materia orgánica, se observan los microorganismos formando colonias
o como células individuales rodeados por materiales de arcilla. Faster, Rovira y Cock
(1983) sugieren que muchas células bacterianas inmersas en este complejo carecen de
materiales de almacenamiento como polifosfatos y polihidroxibutirato, que les impide
reproducirse y crecer, aunque proveen nutrientes a los organismos cercanos a ellas
cuando se lisan y mueren. Un buen número de estas colonias sólo poseen el material
de las cápsulas bacterianas, y estos autores las denominan colonias 'fantasma s" , las
cuales a través de sus materiales fibrilares y granulares pueden jugar papel importante
en la estabilidad de la "microfábrica" del suelo y en sus propiedades de intercambio
iónico.
6 Recordemos que en un milímetro (1 mm) hay 1.000 ~m y 1.000.000.000 de nm (nanómetros) .
61
U NIVERSIDAD NACIONAL DE COLOMBI A - SEDE PALMIRA
Capítulo Dos
La llegada de las plantas
No hay duda de que la planta vive parle en el suelo y parle

en el aire. Ninguna parte puede subsistir sin la otra, y el
bienestar de la parte aérea, es decir, de las hojas, flores
y frutos , es tan importante como el bienestar de la parte
terrestre, la raíz.
ANA PRIMAVESI, 1982
La planta como sistema

Cuarenta años antes que Stephen Hales expresara la idea de que el "aire" contribuye
al crecimiento de las plantas, Robert Hooke (mayo 18 de 1687) escribía: "Me parece
muy probable que los cuerpos de las plantas, como también los de los animales, son
nutridos y desarrollados por un doble alimento, el primero, impregnado al agua, y el
otro impregnado al aire, y que, sin un aporte adecuado de estos dos, la planta no puede
subsistir y menos desarrollarse. Estos se mezclan mutuamente y se funden, y partes
de aire se convierten en agua, y partes de agua en aire; algunas de éstas más tarde son
esparcidas y liberadas de sus cadenas, y se convierten en espíritu y aire, mientras que
otras se agrupan, encadenan y posteriormente son degradadas. Para este propósito todas
las plantas, así como los animales, tienen una doble clase de raíz, una que se ramifica y
extiende en la tierra (suelo), y la otra, que se extiende y forma brotes en el aire, ambas
clases de raíz sirven para recibir y transportar el nutrimento adecuado para al cuerpo
de la planta, y ambas sirven también para conducir y llevar los desechos inútiles (exu-
dados), y me refiero como inútiles, cuando están dentro del cuerpo de la planta, aunque
útiles para ella cuando se separan y excretan, uno, para la aclimatación del agua y la
tierra, cuando es plantada, y el otro, para aclimatamiento del aire" (Traducido de Curl
y Truelove, 1986: p.9).
Estas frases visionarias, ante la incapacidad científica del momento para compro-
barlas. dejaban sentado, en primera instancia, el funcionamiento de las plantas como
sistemas, donde lo que sucede en una de sus partes, aéreas y/o terrestres , va a afectar el
funcionamiento de la otra, en particular, y del conjunto, en general; en segundo lugar,
62
L AS EN DO MICORRIZAS: EXPRES iÓN BIOEDÁFICA DE IMPORTAN CIA EN EL TRÓ PICO
la observación juiciosa de la presencia de exudados que se desprendían de las plantas

y que cumplían funciones específicas. Aunque sobre ambos conceptos muchos investi-
gadores nos han hecho valiosos aportes, sólo los hemos empezado a comprender en su
verdadera dimensión, a partir del siglo xx. La esencia de lo que significa la raíz, para
el desarrollo del sistema planta, cada vez capta mayor atención.
Funciones de la raíz
Según Izco et al., 1997, la raíz es un órgano generalmente de geotropismo positi-
vo, y en sentido estricto lo presentan las antofitas y los helechos. En el embrión de las
antofitas está marcada la polaridad con un ápice caulinar que dará origen al tallo, y un
ápice radical que originará la raíz primaria.
Mauseth (2003) señala tres funciones fundamentales para la mayoría de las raÍCes:
1) anclar la planta firmemente a un sustrato, dándole estabilidad, 2) absorción de agua y
minerales, facilitada por su forma cilíndrica, filamentosa (Salisbury y Ross, 1994) Yalta
relación superficie/volumen, cualidades que permiten que se incremente la capacidad
absortiva, y 3) producción de las hormonas citoquinina, giberelina y reguladores de
crecimiento (Wild, 1992) importados al tallo desde la raíz. Esta dependencia del tallo
por las hormonas producidas en la raíz dan significado a la integración entre los dos
sistemas de las plantas. Wilson y Loomis, 1968, señalan, además, 4) el transporte de
estos materiales desde el lugar donde son absorbidos hasta la base del tallo, y 5) que
algunas de ellas actúan como órganos de almacenamiento de sustancias nutritivas y,
por tanto, de reservas comestibles.
También algunas raíces, o parte de ellas, pueden especializarse en funciones respira-
torias, como los neumatóforos de plantas que crecen en medios anegados y deficientes
en oxígeno, por ejemplo los manglares. Otras pueden originarse en órganos aéreos,
las raíces aéreas, que exhiben geotropismo positivo, aunque no alcancen el suelo. En
ellas, su función puede dirigirse hacia la absorción de nutrientes y aun la fotosíntesis,
como es el caso del velamen en las orquídeas, que en períodos secos se llena de aire
pero en invierno retiene agua como una esponja y la traslada al resto de los tejidos, y
también realiza fotosíntesis. En otros casos estas raÍCes aéreas se conectan al suelo y
sirven de apoyo a la planta -como en muchos Ficus-; se denominan raÍCes fúlcreas
(lzco et al., 1997).
Formación y organización de los sistemas radicales

Una vez la semilla se coloca en condiciones de germinación y se embebe en agua,
suceden cambios fisiológicos continuos. Alrededor de esta semilla en emergencia, en
cultivo in vitro es posible observar una zona de mucha actividad, de secreciones y ex-
creciones mucilaginosas al suelo. Esta zona se denomina espermosfera, Figura 14a.
Uno de los primeros cambios morfológicos y fisiológicos en observarse es la di visión
de las células meristemáticas embrionarias localizadas en el extremo de la raíz. Esta
63
UNIV ERSIDAD NACIONAL DE COLOMBIA - SEDE PA LMIRA
intensa actividad metabólica, divisiones sucesivas y subsecuente alargamiento de células

hijas, permite la extensión de la radícula (raíz embrionaria) que rompe la cubierta de la
semilla y penetra en el suelo. Figura 14a.
Fotos: Sánchez de P., Mondragón y Ceballos, 2005 .
Figura 14. Formación de los sistemas radicales a) espermosfera e inicio de formación

de radícula en sorgo, b) raíz primaria en fríjol, c) raíces adventicias en
maíz, d) formación de raíces adventicias en los estolones de fresa.
64
L AS ENDOMICORRIZAS : EX PR ESiÓN BIOEDÁFI CA DE IMPORTANCIA EN EL TRÓPICO
La raíz primaria se desarrolla a partir de la radícula. En la mayoría de las dicoti-

ledóneas y gimnospermas esta raíz primaria se convierte en la raíz principal (Figura
14b) que se ramifica en muchas ramas laterales que, a su vez, se dividen y conforman
un sistema radical que persiste a través de la vida de la planta, y posteriormente expe-
rimentan crecimientos secundarios. (Mauseth, 2003; Curl y Truelove, 1986).
En contraste, en la mayoría de las monocotiledóneas y algunas dicotiledóneas, la
radícula muere durante o inmediatamente después de la germinación, la raíz primaria
tiene también tiempo de vida limitado y es rápidamente reemplazada por numerosas
raíces fibrosas que se inician en los tejidos del tallo y se caracterizan porque no se
originan de otras preexistente, no hay radícula, ni raíz principal (Figura 14c). Estas
particularidades llevan a que su enraizamiento sea más superficial que las plantas con
raíces permanentes (Mauseth, 2003; CurI y Truelove, 1986).
El significado funcional de los sistemas de raíces permanentes versus fibrosos llegan
a ser aparentes cuando se consideran las formas generales de crecimiento de las mono
y dicotiledóneas. Muchas dicotiledóneas son perennes y tienen crecimiento secundario
que incrementa las ramificaciones radicales y las raíces absortivas muy finas , lo que da
como resultado incremento en la salud y funcionalidad del sistema radical.
La mayoría de las monocotiledóneas no sufren crecimiento secundario, una vez que
el tallo se forma, el número de haces vasculares, elementos traqueales y tubos cribosos
se estabiliza y su capacidad de conducción no puede incrementarse, como sí sucede en
las raíces permanentes. Sin embargo, algunas monocotiledóneas aumentan su tamaño
formando estolones y rizomas. Figura 14d. Sus brotes horizontales se ramifican y luego
producen raíces adventicias, que se inician de los nuevos tejidos del tallo, transportan
agua directamente a la nueva porción de brotes superando la limitada capacidad de los
más viejos.
La habilidad de producir raíces adventicias no está limitada a las monocotiledóneas,
muchas dicotiledóneas que forman rizomas y estolones también crecen naturalmente por
esta vía. De hecho algunas de ellas, que no las forman naturalmente, lo hacen cuando
se podan. Constituyen alternativa en métodos de propagación vegetativa.
Estructura de la raíz
Observación externa
En un animal todas las partes del cuerpo crecen simultáneamente -a esto se llama
crecimiento difuso-, a diferencia de las raíces y tallos de las plantas que se elongan
sólo a partir de una pequeña región meristemática (crecimiento localizado). Aunque hay
grandes diferencias genotípicas y fenotípicas en el crecimiento de las raíces, hay al gunas
características morfológicas comunes sobre las cuales se centrará esta descripción.
Dado que la raíz crece en la matriz del sustrato, es imposible para todas las partes
extenderse de una vez, así que con el crecimiento apical, sólo el extremo se mueve
a través del suelo, protegido por una capa gruesa de células llamada cofia, caliptra o
65
UNIVERSIDAD NA CIONAL DE COLOMBIA - SEDE PALMIRA
pilorriza, observable externamente (Figura 15), la cual, mediante las sustancias que
secreta, lubrica el camino de la raíz y ayuda a que los nutrientes del suelo se liberen y
difundan a mayor velocidad. La cofia se convierte en importante región de la raíz, capaz
de percibir variedad de señales físicas, químicas y biológicas y traducirlas en respuestas
de crecimiento o regulación (Wild, 1992; Marschner, 1995).
Inmediatamente de la cofia, hacia la región basal de la raíz, se encuentra el meris-
temo subapical radical, integrado por un tejido en permanente división celular que se
desan·olla alrededor de un centro quiescente -centro meristemático de soporte- (De la
Cruz, 2005).7
Arriba de la cofia y el meristema subapical está la zona de elongación o alarga-
miento (Figura 15), comprendida por unos milímetros donde las células experimentan
divisiones y expansiones. A continuación de ella se presenta la región de maduración,
caracterizada por la formación de tejidos primarios y porque muchas de las células de
la epidermis se extienden dando origen a los pelos radicales. Estos se forman sólo en
partes que no están en alargamiento.
_______Tejida
vacllla.
,-----:;::..---.RIket
...'11"
1 I Aoema
11 I XiIema
Zona de medwKión
Zona de .....u-niento
Zona rNristemitlee
CofIe
Fuente: Adaptada de Wilson y Loomis, 1968.
Figura 15. Diagrama de la estructura de la raíz vista desde el exterior.
Los pelos radicales están llamados a aumentar la superficie de la raíz en contacto

con el suelo. Mauseth (2003) cita que en estudios en centeno se han encontrado trece
7 Profesor Asociado, U. NAL Palmira. Área de Botánica. (Información personal).
66
LAS ENDOMI CORRI ZAS: EXPRESIÓN BIOEDÁFICA DE IM PORTANCIA EN EL TRÓPICO
millones de raíces laterales con 500 km de longitud de raíz y área superficial de 200
m2 . Con abundante producción de pelos radicales una planta puede doblar el área de
contacto. Su diámetro (alrededor de 10 flm) permite que puedan entrar a los poros del
suelo (en aquellos con diámetros menores de 100 flm) y en cualquier grieta para extraer
agua y minerales. Marschner, 1995 localiza la longitud de los pelos radicales entre 50
y 1500 flm. Por otra parte, el C02 liberado procedente de la respiración de los pelos
radicales se combina con el agua del suelo y forma ácido carbónico que ayuda a liberar
iones de la matriz del suelo.
A continuación de la zona de pelos radicales se ubica la región donde emergen
las raíces laterales nuevas (Figura 15), que pueden ocurrir alineadas o aparecer al
azar sobre la raíz principal. Su crecimiento hacia el exterior depende a menudo del
microambiente del suelo. Si las raíces principales crecen en suelo rico, con suficiente
humedad, se forman numerosas raíces laterales y el lugar es totalmente explorado; por
el contrario, si es pobre, duro o seco, se forman pocas raíces laterales (Mauseth. 2003).
En la Figura 16 a y b se ilustran algunas de estas zonas observadas desde el exterior en
raíces de maíz y rábano.
Fotos: Sánchez de P., Mondragón y Ceballos, 2005.
Figura 16. Observación externa de la estructura de las raíces de a) maíz, b) rábano,

cuyas partes pueden localizarse acudiendo a la Figura 15.
67
UNIVERSLDAD NACIONAL DE COLOMBIA - SEDE PALMlRA
Estructura interna de los tejidos de la raíz

Zona meristemática
El tejido llamado caliptra, cofia o pilorriza (Izco el al., 1997), en inglés rool cap,
consiste en una masa cónica de tejido, en forma de dedal o capucha que recubre el me-
ristema subapical (Figura 17). Se compone de células parenquimáticas producidas por
división de las células más externas del meristemo subapical. Estas células son ricas
en gránulos de almidón que cumplen dos funciones: una, detectar la dirección gravita-
cional de la Tierra para dirigir el crecimiento de la raíz hacia abajo y dos, actúan como
fuente para la producción de gel viscoso que lubrica el meristemo apical, protegiendo
sus delicadas paredes celulares y facilitando su camino dentro del suelo.
Cilindro central
Pannqulma
cortical
(Corteza)
Prolodermis :"'\
Merislema
Sub-aplcal-radlcal
cona l .
Fuente: Laboratorio de Botánica, U. Nal- Palmira.
Figura 17. Estructura interna de la raíz.
Según Foster, Rovira y Cock, 1983, citados por Curl y Truelove, 1986, estudios
con fucosa -metabolito producido por la cofia- marcada con 14C han mostrado que el
gel se produce en vesículas de los dictiosomas, las cuales son especialmente numero-
sas y activas en las células de la cofia. Estas se mueven en el plasmalema y empujan a
los carbohidratos a través de la pared celular hasta la superficie radical y dentro de los
espacios intercelulares. La continuidad de las secreciones acompañadas de hidratación
del gel llevan a que células de la cofia se desprendan y formen una zona mucilaginosa
alrededor del suelo. Estas, ricas en almidón, como se dijo con anterioridad, ayudan a
68
L AS EN DOMI CORRI ZAS: EXPRES IÓ N BIOEDÁFIC A DE IMPORTANC IA EN EL T RÓ PI CO
las raÍCes a sobrevivir en el suelo hasta por tres semanas, tiempo en que continúan se-
cretando mucílago. Después colapsan y se autolisan, tomando formas irregulares y se
convierten en alimento de los microorganismos, especialmente bacterias, procedentes
de la materia orgánica y se adhieren a ésta ya las arcillas contactadas por la raíz en su
proceso de crecimiento. Autores como Mauseth (2003) estiman que sólo pasan de 4 a 5
días desde la formación de las células en la cofia hasta su degradación y observaciones
efectuadas por la autora coinciden con los registros de este autor. Consecuentemente la
cofia está en constante regeneración. Wild, 1992, expresa que el espesor de esta capa
mucilaginosa puede alcanzar hasta 1 J.l de espesor.
Después de la cofia se localiza el meristema subapical o ápice vegetativo de la
raíz, el cual establece el patrón de los tejidos que se desarrollarán a continuación de
él (Figura 17). Wilson y Loomis (1968) describen que comprende un grupo central de
células relativamente inactivas, llamadas centro quiescente (Mauseth, 2003), rodeadas
de células con activa división, que dan origen a tres sistemas de tejidos fundamentales:
la epidermis, la corteza y el tejido vascular de la raíz. Todas las células de la raíz se
originan a partir de la división de este pequeño número de células, llamadas también
iniciales. Estas no se desarrollan sólo en el extremo, sino también en las regiones
aledañas, normalmente en forma de cono. Las células meristemáticas iniciales son de
paredes delgadas, pequeñas, con citoplasma denso y núcleo relativamente grande, en
comparación con el tamaño de las demás células (Curl y Truelove, 1986).
Se ha implicado a las células de la región meristemática del ápice radical en la sín-
tesis de hormonas vegetales y sustancias reguladoras de crecimiento, principalmente
auxinas (ácido indolacético), citoquininas, ácido abscícico (ABA) y ácido jasmónico
(Wild, 1992; Marschner, 1995).
Zona de elongación o alargamiento

A continuación del meristema subapical se localiza esta región, donde las señales
transmitidas por la cofia son rápidamente transformadas en diferentes tasas de crecimien-
to de las células. Las paredes celulares se alargan y estrechan (Marschner, 1995).
Estas dos zonas: apical -ocupada por la cofia- y subapical -ocupada por el me-
ristemo -, van a constituir el extremo de la raíz (Figura 17). La subapical comprende
los primeros uno a dos milímetros a partir del límite de la cofia. Su tamaño depende
de factores como especie y edad de la raíz, entre otros. Usualmente la zona de la cofia
está confinada a una sección de 0.5 mm de la raíz. Esto significa que las divisiones se
realizan esencialmente en los 2 mm de la zona subapical de la raíz y que, a partir de este
punto, los desarrollos siguientes están dirigidos a la diferenciación celular.
Las células más externas que se encuentran en esta región son protoderrnis, que se
diferenciarán posteriormente en la epidermis. En el centro está el tejido provascular,
células que desarrollan en su interior xilema y floema primarios (protoxilema y proto-
floema, respectivamente), cuyas formas más tempranas están cercanas al meri stema.
Más lejos de la zona subapical , las células agrandadas desarrollarán en metaxilema y
69
metaftoema. Entre el tejido provascular y la protodermis hay una capa de tejido funda-
mental, parenquimatoso uniforme, que se diferenciará luego en la corteza radical.
En la zona de elongación todos los tejidos son muy permeables, los minerales pue-
den penetrar profundamente, por difusión, dentro del apoplasto simplificado y estrecho,
entre las paredes jóvenes totalmente hidratadas y espacios intercelulares. Esta zona es
tan pequeña que la absorción que ocurre allí probablemente sea usada para el propio
crecimiento de las raíces (Curl y Truelove, 1986; Mauseth, 2003).
Zona de diferenciación, de madurez o zona pilífera

En esta región la mayoría de las células muestran las modificaciones y transforma-
ciones finales que van a conducir a las características propias de los tejidos específicos.
Se caracteriza por la presencia de pelos radicales y la total diferenciación de los tejidos
primarios (lzco et al., 1997).
La producción de mucílago, abundante en la cofia, se puede extender sobre la región
pilífera, y aun más arriba, a lo largo de la raíz. Se ha observado que durante las sequías
la producción de mucilago se incrementa notablemente y pueden adherirse a las raíces
cantidades importantes de partículas de suelo; no se conoce con certeza lo que significa
este fenómeno para la absorción de agua (Wild, 1992).
Al hacer el reconocimiento de la porción madura de la raíz, especialmente en las
plantas di y monocotiledóneas, que van a constituir los estudios considerados en este
libro, los tejidos primarios se ubican de la parte más externa hacia adentro, así: epider-
mis, corteza radical y cilindro vascular.
- Epidermis: Es uniseriada, compuesta por una capa de células de paredes delgadas,
aunque se encuentra epidermis multiseriada (velamen) en las raíces de muchas de las
Orchidaceae tropicales, epifitas, Araceae y algunas monocotiledóneas terrestres (Curl
y Truelove, 1986). Está desprovista de cutícula para facilitar su función absorbente y
de estomas, pues no está condicionada para el intercambio gaseoso (Figura 18) (lzco
et al .. 1997). Autores como Marschner (1995) se refieren a ella como rhizodermis.
En la medida en que se incrementa la edad de la planta y se presentan engrosamientos
secundarios, la epidermis con frecuencia se pierde y es reemplazada por el peridermo
(tejido corchoso) que se origina en el periciclo o ftoema (Wilson y Loomis, 1968).
La epidermis puede, sin embargo, persistir por muchos años y estar presente en
todas las partes de las raíces jóvenes, con excepción de la cofia (Curl y Truelove, 1986).
Cuando persiste, las paredes celulares se quitinizan, proceso que envuelve la deposición
de materiales cerosos polimerizados entre las microfibrillas de celulosa, componente
primario de esta estructura. Foster, Rovira y Cock, 1983, describen que la elongación
de las células epidermales causa rearreglo de las microfibrillas en la pared primaria, las
cuales se orientan al azar, hasta la zona de pelos radicales, en la cual las microfibrillas
se orientan axialmente. Cuando estas células cesan su elongación, forman una pared
secundaria multilamelada donde las microfibrillas dan a la pared un característico patrón
de arreglo en secciones. La pared secundaria se lignifica y tiñe fuertemente cuando se
hacen fijaciones para microscopía electrónica.
70
Dicotiledónea (a) Monocotiledónea
Fuente: Laboratorio de Botánica, Universidad Nacional de Colombia - Sede Palmira.
Dicotiledónea Monocotiledónea
(b)
Fuente: Wilson y Loomis, 1968.
Figura 18. Microfotografías de la raíz de dicotiledónea y monocotiledónea (a) yes-

quema (b) de los tejidos primarios radicales en la zona de madurez.
Los pelos radicales se originan desde la pared secundaria de la epidermis (rhizo-

dermis), penetran la pared primaria y emergen en la zona que se llama rizosfera. Los
pelos radicales son unicelulares, de paredes delgadas y son temporales, mueren y se
degeneran 4 ó 5 días después de formarse. Como las células que los originan , tienen
pared primaria muscilaginosa encerrada por una fina cutícula, y detrás, pared secunda-
ria conformada por microfibrillas de celulosa (Foster, Rovira y Cock, 1983 ; Mauseth,
71
2003). En las monocotiledóneas hay con frecuencia una división desigual de las células
epidermales para producir pequeñas células especializadas llamadas tricoblastos, de las
cuales emergen los pelos radicales. Los pelos radicales pueden aumentar la superficie
del sistema radical 5 a 18 veces, pero su producción varía de unas especies a otras
(Wild, 1992). Marschner (1995) sugiere la posibilidad de que el etileno juegue papel
importante en la formación de los pelos radicales.
Curl y Truelove, 1986, sostienen que la absorción de agua a través de los pelos
radicales posiblemente no es mayor que la que ocurre a través de la epidermis que no
los posee, pero al ser largos y delgados, estar en gran número y distribuidos radialmente
alrededor del suelo, pueden ayudar a explorar algunos depósitos de agua no disponi-
bles para las raíces más gruesas. Por su parte Wild, 1992, dice que los pelos radicales
tienen diámetros aproximados de 10 a 20 JI Y los poros de este tamaño se vacían de
agua por succiones alrededor de 15 a 30 kPa. Dado que la capacidad de campo corres-
ponde a una tensión de unos 5 a 10 kPa, dependiendo del tipo de suelo, mucha agua
disponible está en poros que son inaccesibles a las raíces y a los pelos radicales. No
está totalmente aclarado cómo las células de la raíz mantienen el contacto con el agua
en poros con diámetro inferior a 10 JI. En esta acción las hifas externas de los hongos
que forman micorriza arbuscular (HMA) juegan papel destacado por su abundancia,
longitud y diámetro microscópico, que les permite acceder a sitios donde no llegan los
pelos radicales.
Los pelos radicales son importantes para la absorción de iones que se mueven hacia
la raíz, principalmente por difusión (por ej. fosfatos) porque expanden de manera efectiva
la superficie de la raíz. El crecimiento de los pelos radicales se ve afectado por muchos
factores ambientales, entre ellos las propiedades físicas de los suelos. Generalmente
duran unos días más en algunas gramíneas (Wild, 1992).
Además de sus funciones en la absorción de agua y minerales, se ha encontrado
que las lectinas envueltas en procesos de reconocimiento, por ejemplo, en la simbio-
sis leguminosa-rizobios, son secretadas en los pelos radicales. La colonización de las
raíces por actinomicetos en géneros como Casuarina, Alnus, Ceanothus, en micorriza
arbuscular (MA) y en endomicorriza en orquídeas, puede ocurrir, también, vía pelos
radicales (Foster, Rovira y Cock, 1983; Orozco, 1999; Madigan, Martinko y Parker,
1999; Sánchez de P. , 2003)
Primavesi , 1982, localiza la mayor absorción de la raíz en la zona de pelos radica-
les, cuando aún no hay suberización -1 a 2 mm arriba del extremo de la radícula-, lo
cual lleva a que haya producción permanente de tejido radical, muerte y renovac ión
permanente de raíces que aseguran el crecimiento y al mismo tiempo, enriquecen el
suelo con materia orgánica. Wild, 1992, por su parte, manifiesta que además de la ab-
sorción, que ocurre en la zona de pelos radicales, con el uso de trazadores radioactivos
se ha demostrado "que ni el movimiento radial del fósforo y potasio en las raíces, ni el
transporte de esos iones a la parte aérea, están confinados a la "zona de absorción". Han
encontrado absorción y translocación de fo sfatos desde regiones alejadas 40 cm o más
del ápice, mientras que para la cebada, la absorción de calcio y hierro se ha encontrado
restringida a la parte apical.
72
• Tejido cortical o corteza

A continuación de la epidermis se agrupan células parenquimáticas de paredes del-
gadas, ordenadas radial mente o alternando las de una capa con la siguiente. En secciones
transversales se ven como hileras radiales o círculos concéntricos (Figura 18 a y b).
Normalmente carecen de cloroplastos, con excepción de plantas acuáticas y en epifitas,
cuando quedan expuestas al sol (Cud y Truelove, 1986; Izco et al., 1997).
Las capas de células más externas de la corteza frecuentemente son elongadas y
gruesas, se suberizan e incorporan incluso lignina, con fines protectores, constituyendo
la exodermis.
Aunque las células de la corteza continúan alargándose, su actividad más importante
es la transferencia de minerales desde la epidermis hasta el tejido vascular. Esto puede
darse por difusión, a través de las paredes y espacios intercelulares (llamado transporte
apoplástico) o por absorción dentro del citoplasma de las células corticales y luego
transferencia de célula a célula, probablemente a través de plasmodesmos (transporte
simplástico), y/o combinación de ambos (Wild, 1992; Marschner, 1995; Mauseth, 2003).
Cuando se aborde el tema de micorrizas se verá que, a través de dicha simbiosis, estas
células maximizan su función de transporte.
Los espacios intercelulares del tejido cortical son también importantes como ae-
rénquima, permitiendo la difusión de oxígeno desde el suelo o tallo, a través de la raíz
(Mauseth, 2003).
La corteza de la raíz representa, con frecuencia, la mayor región de almacenamiento;
las células parenquimatosas que la componen se llenan de gránulos de almidón u otros
compuestos de almacenamiento y reserva. De acuerdo con Wild, 1992, "la disposición
de las células de la capa epidérmica y cortical es tal que hay una proporción apreciable
de espacio entre las células y entre las paredes celulares. Este espacio, conocido como
espacio libre radical, contiene una solución que es continuación de la solución del
suelo, es decir, no hay membrana de separación". Sin embargo, en la parte final de esta
región, los minerales ya no tienen libre acceso a los tejidos vasculares porque la capa
más interna de las células corticales se diferencia y da origen a un cilindro llamado
endodermis (Mauseth, 2003).
Wild, 1992, sostiene que las paredes celulares de las células epidérmicas y corticales
contienen gomas de polisacáridos y poliurónidos, compuestos de hexosa, pentosa y ami-
noazúcares, y grupos carboxílicos, los cuales, al pH imperante fuera de las células, están
disociados. Así, las paredes celulares están cargadas negativamente y tienen una doble
capa difusa en su exterior en la que se concentran los cationes y los aniones son excluidos.
Por tanto, las paredes celulares tienen apreciable capacidad de intercambio catiónico. Hay
citas de valores de CIC que varían entre 5.3, 23.6 Y hasta 53.2 meq/lOO g de materia seca
para raíces de varias monocotiledóneas y dicotiledóneas.
• Endodermis
En casi todas las plantas vasculares la capa más interna de la corteza se diferencia
dando origen a este tejido, que difiere fisiólogica y estructuralmente de las células
73
U NIV ERSIDAD NA CIONAL DE COLOMBIA - S EDE PALMIRA
que lo rodean (Curl y Truelove, 1986; Izco et al., 1997). Mauseth (2003) describe la
endodermis como un cilindro monoseriado compuesto por células gruesas con paredes
tangenciales que encierran el tejido vascular y la corteza (Figura 18 a y b).
Izco el al. (1997) dicen que "las cuatro paredes radiales, las caras en contacto con
otras células de la endodermis -arriba, abajo y a ambos lados del cilindro- poseen una
especie de cincha, llamada Banda de Caspary", recubierta con lignina y suberina. La
suberina está relacionada químicamente con la quitina y ceras y es extremadamente
hidrofóbica. Este complejo causa que la pared sea hidrofóbica. Así, la banda de Caspary
está involucrada en el control de las clases de minerales que entran en el xilema con las
corrientes de agua, creando una ruta espacio intercelular - pared celular, la cual se ex-
tiende desde la corteza hasta el tejido vascular (Curl y Truelove, 1986). Mauseth (2003)
hace an alogía con una chimenea cilíndrica, construída con ladrillos, que representan la
capa de células gruesas, el cemento es el análogo a las bandas de Caspary. Esta banda
puede variar con las especies de plantas y puede llegar a cubrir una tercera parte de la
superficie radial de la pared.
Mauseth, 2003, afirma que las células corticales no ejercen control sobre el movi-
miento de minerales dentro de los espacios intercelulares, sin la endodermis los mine-
rales de cualquier tipo podrían moverse desde el suelo entre los espacios, luego en el
xilema y posteriormente en todas las partes de la planta. Sin embargo, las bandas de
Caspary, al ser impermeables, hacen que los minerales puedan entrar en la endodermis
sólo si los protoplastos de la endodermis los absorben desde los espacios intercelulares
del apoplasto de la corteza, o desde las células corticales y luego los secretan dentro
de los tejidos vasculares.
Muchos minerales dañinos son excluidos por la endodermis, aunque esta no es una
barrera perfecta contra el movimiento apoplástico incontrolado, especialmente cuando
éste sucede en la zona de elongación donde la endodermis aún no está madura. Así,
algunos minerales tienen acceso libre al protoxilema, pero, aparentemente, este movi-
miento incontrolado es muy pequeño. Un número considerable de glándulas y cavidades
secretoras tienen bandas de Caspary, que previenen que los productos secretados se
filtren a los tejidos circundantes.
Cuando una parte dada de la raíz envejece, su color cambia del blanco al marrón
claro y se deposita una banda de suberina, sustancia cérea, en las paredes radiales y
transversales de las células endodérmicas (Wild, 1992). Entonces, como resultado de esta
continua suberización se forma un conducto impermeable alrededor de los haces vascu-
lares en las partes más viejas de la raíz, ésta funciona para mantener el agua dentro.
La absorción de minerales en la zona radical ocasiona una fuerza de absorción de
agua y se construye una presión de agua llamada presión radical. Si no fuera por la
endodermis madura, la presión radical forzaría al agua a salirse o a rezumarse dentro
de las partes más viejas de la corteza, en lugar de moverse hacia los brotes. Presumi-
blemente esta es una función de la endodermis en los rizomas y estolones, pues si el
agua se rezuma en la corteza y llena los espacios intercelulares, la difusión de oxígeno
se evitaría y los tejidos podrían asfixiarse (Mauseth, 2003).
74
LAS EN DOMICORRIZAS: EXPRESiÓN BIOEDÁFlCA DE IMPORTANCIA EN EL TRÓPICO
En la endodermis suceden acontecimientos muy importantes. La corteza, la epider-

mis y los pelos radicales pueden ser temporales. Después de la muerte de estos últimos,
la corteza y epidermis, a menudo, también mueren y se desprenden de la raíz. De esta
forma la endodermis se convierte en la superficie radical. Esto ayuda a que la mayoría
de las raíces perennes puedan persistir por varios años. Mauseth, 2003, cita que en man-
zana, por ejemplo, la corteza se desprende una semana después que los pelos radicales
mueren, y aunque ella puede persistir hasta cuatro semanas, sólo los extremos de la raíz
tienen corteza. Las raíces largas y fibrosas de muchas monocotiledóneas estrictamente
anuales son reemplazadas por nuevas raíces adventicias que se forman sobre nuevos
rizomas y estolones. En estas plantas la raíz entera muere.
• Tejido vascular, central o estela

En seguida de la endodermis hay una o más capas de células parenquimáticas que
constituyen el periciclo (Figuras 18 y 19). En muchas monocotiledóneas las células del
pericic10 de las raíces más viejas se muestran extensivamente esc1erotizadas.
El pericic10 es el sitio de actividad meristemática intensiva, allí se originan los pri-
mordios de las raíces laterales de todas las espermatofitas, el meristemo que da origen
al felógeno o corcho y a una parte del cambium vascular que va a producir xilema y
f10ema secundario.
La función principal del tejido vascular es el transporte de agua, alimentos y mine-
rales. Presenta células de diferentes tipos. Las más importantes son aquellas de paredes
gruesas del xilema, encargadas de conducir agua y minerales, y las del floema, del
transporte de alimentos desde las regiones de almacenamiento tales como las raíces y
los tubérculos para soportar el nuevo o continuo crecimiento de otras partes de la planta,
haciendo las veces de un sifón (Wilson y Loomis, 1968; Curl y Truelove, 1986).
-+l':-i,*,,~~....- t - - - Xilema
M 'l.l}(k;;W.'''f''¡=H-- Floema
~~9~ó-!I!fOIIII~~~?fI~f-~.l--- Cambium
vascular
C~tg~~~~!~~~~~~~~r-- Endodermis
Foto: Laboratorio de Botánica de la Universidad Nacional de Colombia - Sede Palmira.
Figura 19. Detalles del tejido vascular de una dicotiledónea.
75
U NIV ERSIDAD NACIONAL DE COLOMBIA - SEDE PALMIRA
En sección transversal se observa que las células del xi lema presentan una disposición
radiada, integrada por brazos que parten del centro; las células del floema se agrupan
dentro de estos brazos (Figura 19). El número de brazos es generalmente constante en
una misma especie y varía generalmente de 2-4 en las dicotiledóneas, mientras que en
las monocotiledóneas es mayor y puede llegar a 20 (Wilson y Loomis, 1968; Izco el al.,
1997). En cada radio del xi lema las células externas son las más antiguas en el proceso
de formación y tienen cavidades más estrechas -se denominan protoxilema-, mientras
que las centrales han madurado de último, tienen radio más ancho y se las conoce como
metaxilema. Igual sucede con el floema, llamándose en este caso proto y metafloema,
respectivamente (Curl y Truelove, 1986; Izco el al., 1997; Mauseth, 2003).
Según Izco el al., 1997, el cambium se origina a partir de células que forman una
banda sinuosa entre los haces primarios del floema y xilema, este tejido produce floema
hacia fuera y xilema hacia dentro, mientras se desplaza hacia el exterior, de forma tal que
la estructura secundaria de la raíz termina por semejarse a la del tallo, con dos cilindros
concéntricos de xilema y floema. A nivel del periciclo se forma corcho, que produce
una peridermis suberosa hacia el exterior, la cual provoca la ruptura y desprendimiento
de la epidermis y células corticales, convirtiéndose la peridermis, en este caso, como
el tejido más externo de la raíz.
• Raíces laterales
se inician con divisiones celulares del periciclo (Figura 20); algunas de estas células
tornan más denso el citoplasma, con vacuolas más pequeñas y la actividad mitótica se
reanuda. Esta actividad se localiza en unas pocas células que forman un primordio que se
organiza como meristemo apical que empuja, produciendo hinchamientos en la corteza;
la endodermis puede romperse y experimentar división celular para formar una cubierta
al primordio. En ese crecimiento hacia fuera las nuevas raíces laterales destruyen las
células de la corteza y epidermis que impiden su camino y por último la endodermis.
Con el tiempo la raíz lateral emerge, a menudo, en lugares adyacentes a ramales de
protoxilema maduros, forma la cofia y sus primeros protoxilema y protofloema que se
han diferenciado, y establece conexión con los tejidos vasculares de la raíz parental.
Las auxinas (ácido indolacético AlA) juegan papel importante en la regulación del
crecimiento y desarrollo radical. Esta hormona se forma en los brotes o retoños y/o en
el endospermo y se mueve hacia los ápices radicales, donde se puede acumular (Mars-
chner, 1995, citando a varios autores). Estas auxinas promueven la formación de raíces
laterales o al menos su iniciación.
Por otra parte, estas zonas apicales son los principales sitios de síntesis de citoqui-
ninas (CIT) en las plantas. Contrario a las auxinas, altas concentraciones de CIT no
solo inhiben la elongación de los ejes principales sino también la formación de raíces
laterales. ASÍ, estas dos hormonas juegan importante papel en la regulación de la elonga-
ción de los principales ejes radicales y en la formación de raíces laterales. Como se dijo
con anterioridad, la formación de estas moléculas principalmente en la raíz, estrechan
la interrelación raíz-parte aérea de las plantas (Marschner, 1995). (Figura 21) . Según
76
LAS ENDOMICORRIZAS: EXPRESIÓN BIOEDÁFlCA DE IMPORTANCIA EN EL TRÓPICO
Marschner, 1995, el papel del ácido abscícico (ABA) y del etileno en la regulación del
crecimiento de las raíces aún no es muy claro; aunque Michael, 1990, citado por Mars-
chner, 1995, sostiene que hay evidencias circunstanciales de la influencia del etileno
en la formación de pelos radicales.
Foto: Sánchez de P., Mondragón y Ceballos, 2005.
Figura 20. Formación de raíces laterales .
... ' - - - - . . Rafees lataerales
...-
Pelos radicales
Zona de alargamiento
t
t
Zona meristemática
[?J +
Fuente: Marschner, 1995.
Figura 21. Movimiento de auxinas y citoquininas en las raÍCes y su interacción.

Convenciones: AIA= ácido indolacético CIT= citoquininas ?= compuesto regulador de crecimipnto no
identificado, posiblemente el ácido abscícico (ABA).
77
U NIVERSIDAD NA CIONAL DE COLOMBIA - SEDE P ALMIRA
Crecimiento, desarrollo y profundidad de enraizamiento

Hay grandes diferencias genotípicas y fenotípicas en el crecimiento de las raíces
de las plantas (Salisbury y Ross, 1994; Marschner, 1995; Izco el al., 1997; Mauseth,
2003). Los pastos, por ejemplo, en general, tienen raíces muy ramificadas y fibrosas
que se extienden cerca de la superficie del suelo, especialmente las especies anuales,
mientras que las perennes profundizan más. En dicotiledóneas herbáceas perennes, no
leñosas , como la alfalfa, se presenta una raíz primaria que llega a alcanzar varios me-
tros de profundidad y, en contraste, en soya y tomate, por ejemplo, la raíz primaria se
distingue poco del resto y en zanahoria, remolacha y diente de león, es corta.
A pesar de ese control genético, la profundidad de enraizamiento, al igual que la
velocidad de crecimiento y el tamaño de los sistemas radicales, de gran importancia
agrícola, pueden ser influenciados por numerosos factores ambientales.
Estas variables cambian dependiendo de la especie vegetal y varietal , condiciones
climáticas, físico-químicas y biológicas del suelo donde se establece la planta. En
general , la densidad de raíces (cm de raíz por cm-3) disminuye con la profundidad,
pero hay considerable variación en la distribución de las raíces en diferentes etapas de
crecimiento, factor que tiene alta influencia en la absorción de agua y nutrientes en el
suelo (Wild, 1992; Mauseth, 2003).
Los principales factores del medio que afectan el crecimiento de la raíz en pro-
fundidad y volumen son: estructura, textura, contenido de humedad y temperatura del
suelo, el sistema de poros, la resistencia al esfuerzo cortante y compresibilidad del
suelo, es decir, la impedancia mecánica, suministro de oxígeno, toxinas, patógenos del
suelo, aporte de nutrientes y uso del suelo, especialmente por las prácticas agrícolas
que se empleen. Otros son el pH, toxicidad de aluminio o manganeso, deficiencia de
nutrientes, nivel freático, y el clima. Factores que, a su vez, van a influir en el desarrollo
aéreo de la planta. La forma como influyen algunos de estos factores se describe en
textos como Primavesi, 1982; Wild, 1992; Salisbury y Ross, 1994; Marschner, 1995 ;
Mauseth , 2003. En la Figura 22 se ilustra el efecto de la falta de riego y nutrientes en
plantas jóvenes de maíz.
Absorción de agua y de sales minerales por la raíz

Superado el reto de la germinación, los vegetales enfrentan el problema de absor-
ción de agua y sales minerales del suelo a través de la formación de sistemas radicales
que pueden llegar a representar del 20 al 50% de su biomasa total , porcentaje que se
incrementa en la medida en que las plantas tropiezan con condiciones de estrés. Figura
22 (Sali sbury y Ross, 1994).
El proceso de ósmosis es fundamental para el movimiento de agua hacia dentro y
fuera de los vegetales, al igual que de los gases atmosféricos C02 y 0 2, pero los otros
elementos esenciales , las plantas los absorben del suelo como iones, allí normalmente
se encuentran en bajas concentraciones. (Salisbury y Ross, 1994).
78
Foto: Sánchez de P., Mondragón y Ceballos, 2005.
Figura 22. Plantas de maíz sembradas en suelos arcillosos con riego y sin él (a,b) y
también sembradas en arena (c). Como se puede observar, dependiendo
de la condición, el "esfuerzo" de crecimiento de la planta se concentra en
mayor o menor desarrollo radical a costa del aéreo.
Las sales minerales que están disponibles con mayor facilidad para las raíces son
las que se encuentran disueltas en la solución del suelo, si bien su concentración puede
ser baja. Estos nutrientes llegan a la raíz, de tres maneras: mediante difusión a través de
la solución del suelo, por transporte pasivo junto con el agua que entra al interior de las
raíces por movimiento en masa (flujo de masas) y por crecimiento de las raíces hacia
ellos (Salisbury y Ross, 1994). Marschner, 1995, denomina a este último, intercepta-
ción, que ocurre cuando las superficies radicales se desplazan a través de los espacios
del suelo que contienen nutrientes asequibles, por ejemplo, adsorbidos a las superficies
arcillosas, y los interceptan. Manifiesta que algunos autores no aceptan este proceso
aparte, sino que lo incluyen como parte de la difusión, y consideran que el movimiento
de solutos en el sistema suelo-raíz sólo ocurre por flujo de masas y difusión.
Mientras que el flujo de masa, como su nombre lo indica, corresponde a movi-
miento de agua y nutrientes disueltos en la superficie de la raíz que son conducidos por
transpiración; en la difusión, la fuerza de transporte es un gradiente de concentración.
79
UNIVERSIDAD NACIONAL DE COLOMBIA - S EDE PALMIRA
Ambos procesos ocurren simultáneamente, aunque tienen importancia variable en la

absorción de uno u otro nutrimento (Marschner, 1995).
Por considerarlo de importancia, en la Tabla 6 se incluyen los resultados de un estudio
citado por Marschner, 1995, donde se relaciona demanda de nutrientes en el cultivo del
maíz y estimativos de suplemento de ellos a partir del suelo. Se puede observar que en
este cultivo el N se mueve hacia la planta por flujo de masas, al igual que el magnesio;
sin embargo, en este nutriente es muy importante el contacto con la superficie radical.
Para el fósforo y el potasio su mayor movilidad ocurre por difusión
Tabla 6. Demanda de nutrientes de un cultivo de maíz y estimativo de suplemento
de nutrientes a partir del suelo por difusión y flujo de masas.
Demanda Estimativos de cantidades (kg/ha) suplidas por el suelo

Nutrientes
Kg/ha Interceptación Difusión Total difusión (a) Flujo de masas
Nitrógeno 190 2 38 40 150
Fósforo 40 1 37 38 2
Potasi o 195 4 156 160 35
Magnesio 45 15 O 15 30 (b)
Adaptado de Marschner, 1995, quien se basó en Barber (1984).
( a) Movimiento total por difusión si se considera a interceptación como parte de ella.
( b) Si la demanda total es 45 , la cifra resaltada con negrilla sería la complementaria y no IDO, como lo
cita Marschner, 1995.
Como se dijo con anterioridad, las sales minerales son absorbidas y transportadas a
partir de la región que contiene pelos radicales y también de zonas más antiguas ubicadas
a varios centímetros del ápice de la raíz, a través de rutas apop lásticas y simplásticas.
La ruta del apoplasto comprende procesos de difusión y flujo masivo de agua de una
célula a otra, "a través de los espacios que hay entre los polisacáridos que conforman la
pared celular". Esta vía se extiende desde los pelos radicales u otras células de la epider-
mis hasta la endodermis, donde la banda de Caspary de la endodermis, impermeable al
agua, fuerza la entrada de sustancias a través de las membranas selectivas de las células
endodérmicas y/o exodérmicas, en algunas angiospermas. Una vez los iones penetran,
pueden desplazarse a través de una célula a otra, hasta llegar al xilema, vía simplasto
(Salisbury y Ross, 1994; Wild, 1992; Mauseth, 2003). Figura 23.
El movimiento de un ión vía simplasto conlleva que éste debe atravesar primero la
epidermis de células vivas, posiblemente una exodermis, varias células corticales y el
periciclo. Según Salisbury y Ross, 1994, "puede implicar transporte directo pared celu-
lar-pared celular, la lámina media compartida y las membranas plasmáticas de células
adyacentes. De manera alternativa, el ión puede pasar vía plasmodesmos, estructuras
tubulares que atraviesan paredes celulares adyacentes y la lámina media de casi toda
80
célula vegetal viviente". Se ha calculado una densidad de plasmodesmos mayor de un

millón por milímetro cuadrado. Además del movimiento a través de los plasmodesmos,
también hay movimiento directo a través de otras regiones de la membrana. Ya sea por
la vía apoplástica, simplástica o la combinación de ambas, los iones que se transportan
desde la raíz hacia la parte aérea deben entrar en las células muertas de conducción del
xi lema, sobre todo, elementos de vasos y traqueidas.
Estos mecanismos de transporte son ahondados en libros como Salisbury y Ross,
1994, Wild, 1992; Marschner, 1995. En este texto se busca dar al lector una idea general
del proceso.
--._--
\ " - _- - l......:o-..J
d..J'
Fuente: Adaptado a partir de Salisbury y Ross, 1994; Wild, 1992; Marschner, 1995 ; Mauseth, 2003.
Figura 23. Rutas para la absorción de iones en los tejidos radicales: a) vía apoplasto,
b) vía simplasto, c) vía apoplasto-simplasto, d) viceversa.
Repensando la raíz dentro del sistema planta

Como se afirmó previamente, la forma general de los sistemas radicales es controlada
principalmente por mecanismos genéticos; sin embargo, pueden sufrir cambios debido
a condiciones ambientales. A pesar de ello hay algunas características morfológicas
que les son comunes.
La forma cilíndrica y filamentosa, normal en los sistemas radicales, se relaciona
estrechamente con sus funciones de absorción de agua y nutrientes, al igual que de
agarre o anclaje. Al respecto Salisbury y Ross, 1994, dicen " ... un cilindro posee mayor
81
resistencia por unidad de área transversal que otras formas; esta configuración, junto con
una caliptra protectora, ayuda a las raíces en crecimiento a hacer a un lado partículas
de suelo sin que la raíz se rompa". "La forma filamentosa de las raíces les posibilita
explorar un volumen de suelo mayor por unidad de volumen radical que si fuesen es-
féricas o discoidales (Wiebe, 1978, citado por Salisbury y Ross, 1994). La exploración
de grandes volúmenes de suelo es importante cuando las raíces tienen que crecer hacia
donde hay iones yagua ... " y con mayor razón, cuando éstos son poco móviles.
Se entiende que el mecanismo de crecimiento de las raíces se basa en alargamien-
tos longitudinales y radiales de células meristemáticas subapicales, crecimiento que
se produce cuando la presión de turgencia dentro de estas células es suficiente para
vencer el marco de las paredes celulares y las limitaciones externas causadas por la
matriz del suelo
La comprensión de la organización de las zonas de crecimiento en la raíz, como
estrategia de enfrentar el ambiente y cumplir eficientemente con su tarea absortiva y el
conocimiento de los tejidos que conforman el sistema radical maduro, permiten entender
la especialización de células, aSÍ: en funciones de orientación, regulación y respuestas
al ambiente, la cofia o ca1iptra; en defensa y transporte, epidermis; en protección , trans-
porte y almacenamiento, corteza; en selectividad y defensa, endodermis; en absorción
y conducción de agua y minerales, xi1ema, y de alimentos, floema.
La especialización de las células, que conlleva diferentes estrategias morfológicas y
fisiológicas, está orientada a un objetivo común: absorción eficiente de agua y nutrientes,
que permite al sistema radical integrarse a la misión del sistema planta y hace posible
el soporte y la nutrición del tallo, hojas, flores y frutos -Figura 24-.
Como se verá más adelante, en la interacción con microorganismos , caso concreto
en la simbiosis micorriza arbuscular (MA), la corteza maximiza su función de trans-
porte de nutrientes, entre ellos el fósforo , actividad que en las plantas no micorrizadas
se restringe a las células más externas de la raíz (Gianinazzi-Pearson y Azcón-Aguilar,
1991; Sánchez de P, 1999,2001).
Los pelos radicales, cuyo número y extensión están ligados a la genética de la es-
pecie vegetal , adquieren dimensión especial como estrategia de incremento de áreas de
contacto y membranas de intercambio a través del tiempo y el espacio.
De igual manera, la constante dinámica de desarrollo, envejecimiento, muerte y
producción de nuevas raíces ilustra la necesidad de adaptación y equilibrio entre las
cambiantes condiciones del suelo y las necesidades de las plantas.
El uso de diferentes vías de transporte en el sistema radical, para mover los ele-
mentos esenciales al crecimiento de la planta: apoplasto, simplasto y su combinación,
es una manifestación de alternativas viables caracterizadas por un paradigma natural:
eficiencia, autorregulación y economía energética (Odum, 1993).
Normalmente los cambios que sufre la raíz en su interacción con el ambiente, a los
que más se les hace referencia son a aquellos relacionados con las condiciones físicas ,
químicas del suelo y del clima expresado sobre estos factores.
82
CO'''--. Asimilación
H,O
CO'#( so;
H,O
HPO,
H,O NO; H,O
Fuente: Primavesi , 1982.
Figura 24. La planta es un sistema en el cual la raíz cumple funciones esenciales

y ocurren señales e intercambio de moléculas entre la parte aérea y la
radical.
Sin embargo, las condiciones biológicas naturales también ocasionan cambios,

imperceptibles a la observación directa, en la mayoría de los casos, cambios que se
expresan precisamente como resultado de interacciones con las condiciones físicas,
químicas, climáticas (microclimas) del suelo, y por supuesto biológicas. Es preci-
samente lo físico-químico lo que más se ha monitoreado, sin embargo, entrar en el
espacio rizosférico permitirá entender la magnitud de lo biológico, sus interacciones y
la influencia que ejercen en los atributos o propiedades emergentes del suelo (Odum,
1993; Sánchez de P., 2003, 2004).
83
U NIVERSIDAD NAC IONAL DE COLOMBIA - S EDE PALMIRA
Capítulo tres
La rizosfera: estrategia de colonización del suelo
La nutrición de las plantas en general depende de la

composición de la flora del suelo en la rizosfera.
HILTNER, 1904
Desarrollo del conocimiento de la rizosfera

Lorenz Hiltner en 1904 utilizó la palabra rizosfera para referirse a aquella zona
donde ocurría la mayor actividad bacteriana alrededor de las raíces de las leguminosas.
Según Curl y Truelove (1986), Hiltner precisó: "La nutrición de las plantas en general
depende de la composición de la flora del suelo en la rizosfera". Posteriormente con-
jeturó: "Si las plantas tienen tendencia a atraer bacterias benéficas por sus excreciones
radicales, no nos sorprendería que ellas puedan atraer a huéspedes no deseables, que al
igual que los organismos útiles, se adapten a excreciones específicas". Así fijó el norte
de las investigaciones que predominaron en este tema durante los siguientes setenta
años: reconocimiento de microorganismos habitantes en la rizosfera, rizosfera -nutrición
y rizosfera-patógenos y patogénesis.
Estas juiciosas observaciones hay que verlas enmarcadas en descubrimientos im-
portantes de épocas anteriores y concomitantes, como la elucidación de la nitrificación
y la utilización de los compuestos nitrogenados por las plantas, en especial las legumi-
nosas, la fijación simbiótica y asimbiótica de N2, la dinámica del azufre y del hierro,
experimentos y resultados donde se entrelazan nombres de científicos como Hellriegel
y Wilfarth (1888), Beijerinck (1888), Widnogradsky (1888), Fleming, Lipman, entre
otros, y el mismo Hiltner y su grupo, quien visualizó la interfase raíz-suelo como am-
biente único para diferentes microorganismos, incluidos los implicados en la dinámica
del nitrógeno. (Clark y Paul, 1970; Curl y Truelove, 1986; Paul y Clark, 1989; Burbano,
1989; Madigan, Martinko y Parker, 1999; Coyne, 2000).
El conocimiento de la composición de los exudados radicales y su contribución a lo
que se denomina el efecto rizosférico, a lo cual se hará referencia más adelante por parte
de científicos como Rovira y Bowen, 1966 (citados por Curl y Truelove, 1986), amplió
el panorama de estudio de la rizosfera, haciendo que no sólo fuese terreno de estudio
para microbiólogos, sino también para químicos, biólogos, bioquímicos, fisiólogos,
nutricionistas, edafólogos, fitopatólogos, ambientalistas y biotecnólogos, es decir, un
lugar de interdisciplinaridad, con miras a entender el significado de la rizosfera desde
el punto de vista físico , químico, biológico, ambiental y la importancia que tiene para
84
la comprensión, conservación y manejo de los ecosistemas, agroecosistemas en general

y del suelo en particular.
Acercamiento al término rizosfera

El término rizosfera se deriva de la palabra griega "rhizo", que significa raíz y de "sphe-
re", con un significado más amplio, pues puede hacer referencia a un cuerpo rodeado de
un ambiente social, por ejemplo, habitado por microorganismos, a un campo de actividad
alrededor de un punto central, y/o a un entorno con unas características específicas.
Dentro de esta perspectiva, el entendimiento de rizosfera como entorno de suelo
afectado por la acción de las raíces, como la definen algunos autores, se queda corto,
pues la relación es de doble vía raíz-suelo y suelo-raíz, mediada por las condiciones
ambientales y el sistema planta. Siqueira y Franco (1988) acercan la definición en tér-
minos de "entorno de mayor actividad física, química y, principalmente, biológica, de
gran interés agronómico y ecológico, pues representa una interfase de comunicación
entre plantas terrestres y su sustrato, el suelo .... ".
Ellos también precisan que la rizosfera es una zona finita en espacio y tiempo, com-
prensible si nos detenemos en la morfología y funcionamiento del sistema radical de las
plantas, tratado en el capítulo anterior. Dicen: "Ella se inicia cuando una semilla se planta
y se origina la espermosfera zona de influencia de la semilla. Después de la germinación
la radícula se forma y el ápice de la raíz en desarrollo penetra el suelo rodeada en sus es-
tados iniciales de la espermosfera, y luego de su propia rizosfera, que en una planta adulta
representa la suma de efectos de todas las raíces en todos sus estadíos de desarrollo".
Así, en la definición del término rizosfera, el concepto de interfase es importante,
porque implica interrelaciones, pues como se verá más adelante la planta, el suelo,
el ambiente y los organismos que llegan o habitan esa región son modificadores y/o
modificados. Las ideas de espacialidad y temporalidad son también de tener en cuenta.
Un acercamiento a esta interpretación se presenta en la Figura 25.
espacio y tiempo
Figura 25. La interfase raíz-suelo fundamental en el concepto de rizosfera, al igual

que su comprensión como expresión de interrelaciones.
85
Aunque, como se verá más adelante, la mayor actividad de la rizosfera ocurre en

zonas caracterizadas normalmente por juventud de las células, es importante entenderla
en términos de participación y sumatoria de todas las raíces en sus diferentes fases de
desarrollo, por aquello de que "yo también tuve veinte años". Es decir, cada una de
las raíces ha sufrido un proceso de desarrollo que ha llevado a que estén presentes en
la construcción de la rizosfera y el ambiente rizosférico en diferentes formas. Cuando
jóvenes constituyen sitios de una intensa actividad rizosférica y al avanzar en madurez
han creado entorno, acumulado biomasa, continúan desempeñando algunas funciones
específicas, como por ejemplo, se convierten en sostén de nuevas raíces, y cuando
mueren -por edad o por algún disturbio- aportan el material orgánico que contienen y
participan, entre otros, del efecto rizogénico que genera la rizosfera.
Rizodeposiciones de las plantas

Según Marschner, 1995, la planta traslada a la raíz entre el 30 y el 60% del carbono
neto proveniente de la fotosíntesis, el cual invierte en el crecimiento radical. Sin embargo,
buena parte de él se libera en la rizosfera como carbono orgánico. Este carbono, libera-
do a través de los exudados radicales, se conoce como rizodeposición y puede llegar a
representar entre el 40 y el 70% del trasladado al sistema radical. El carbono restante lo
consume la planta en la respiración y acciones concomitantes al proceso de crecer.
Estas rizodeposiciones son principalmente exudados de alto y bajo peso molecular.
Algunos ácidos orgánicos de bajo peso molecular pueden movilizar directamente los
nutrientes en la rizosfera, mientras que mucílagos y materiales degradados de las células
y tejidos se constituyen en sustratos de carbono para los microorganismos de la rizosfera,
los cuales intervienen en la movilización de nutrientes minerales provenientes del suelo
o de metabolitos de su propia actividad. Por ejemplo, algunos exudados radicales de
bajo peso molecular pueden ser transformados por los microorganismos rizosféricos en
compuestos con alta actividad fisiológica, como es el caso de las fitohorrnonas.
Investigadores citados por Marschner, 1995, sostienen que las rizodeposiciones
incluyen nutrientes minerales previamente tomados por la planta, como en el caso de
plantas jóvenes de trigo, en las cuales las rizodeposiciones contribuyen con 1 a 5% de
fósforo , y considerando todo el período de crecimiento, estas plantas llegan a aportar
hasta 18% del nitrógeno total cuando crecen en deficiencia del elemento y hasta el 33 %
cuando el estatus nutricional del elemento es alto.
Curl y Truelove, 1986; Marschner, 1995; Gómez Z., 2000, hacen énfasis en las
rizodeposiciones como mejoradoras del ciclaje de carbono en la rizosfera, creando el
llamado "efecto priming", que se va a expresar en estímulo para el crecimiento del
sistema radical (efecto rizogénico) y fuente de alimentos para los microorganismos.
En la Figura 26 se presenta un diagrama del flujo de carbono a partir de la rizosfe-
86
LAS ENDOMICORRIZAS: EX PR ESiÓN BIOEDÁFICA DE IM PORTANCIA EN EL TRÓPICO
ra. Como se dijo con anterioridad, los exudados radicales comprenden solutos de alto
y bajo peso molecular, liberados o secretados por las raíces. Los componentes más
importantes de los solutos de alto peso molecular son mucílagos y exoenzimas y entre
los de bajo peso molecular están ácidos orgánicos, azúcares, fenoles y aminoácidos,
incluyendo fitosideróforos.
Secreciones de I Mucilagos I Exudados de

bajo peso molecular
células y tejidos/
M'CrOOrg:,sm.s ~ 1
So lutos de
bajo peso molecular
Fuente: Elaborado con base en Siqueira y Franco, 1988; Marschner, 1995.
Figura 26. Aproximación al flujo de carbono en el sistema radical a partir de las

rizodeposiciones.
Caracterización de las rizodeposiciones

Dada la variedad y complejidad de los tipos de materiales orgánicos que se libe-
ran como rizodeposiciones, diferentes autores han considerado importante agruparlos
(Tabla 7).
87
UNIVERSIDAD NACIONAL DE COLOMBIA - SEDE PALMLRA
Tabla 7. Caracterización de las rizodeposiciones originadas en la rizosfera.
Compuesto Características Funciones

Movilización directa e indirecta de
nutrientes, matriz de protección y lubri-
cación que facilita la colonización de las
Exudados Diversos, propios de células vivas raíces en el suelo. Modifican la estruc-
radicales con alto y bajo peso molecular. tu ración y actividad biológica del suelo.
Algunos de ellos constituyen base de
fitohormonas y otros, por ejemplo las
vitaminas y factores de crecimiento.
Resultantes de autólisis y degra-
Fuentes de materiales orgánicos para
dación de células epidérmicas y
Lisados las poblaciones microbianas. Hacen
corticales senescentes y por acción
parte de los exudados radicales.
de metabolitos microbianos.
Catalizan la degradación de los materia-
Compuestos de alto peso molecular
les orgánicos e inorgánicos presentes
que atraviesan las membranas ce-
Secreciones naturalmente en el suelo rizosférico o
lulares con gasto de energía (ATP).
adicionados. Hacen parte de los exuda-
Ejemplo: enzimas .
dos radicales.
Protegen y lubrican las zonas de
crecimiento radical. Intervienen en la
Materiales gelatinosos, de alto peso
disponibilidad y absorción de minera-
Mucílagos molecular, por ejemplo el ácido
les, en la formación de agregados en
poliurónico.
el suelo. Hacen parte de los exudados
radicales.
Comprende la agregación de mucí- Protegen y lubrican las zonas de creci-
lagos naturales y/o modificados, cé- miento radical. Influyen en la absorción
Mucigel lulas microbianas y/o sus prod uctos de iones al mejorar el contacto raíz-sue-
metabólicos, minerales coloidales y lo, yen la agregación de las partículas
materia orgánica mezclados. del suelo.
Compuestos volátiles de bajo peso Afectan positiva o negativamente la ac-
Compuestos
molecular que pueden difundirse en tividad microbiana en la zona rizosférica
Gaseosos
el suelo. y más allá de ella.
Contribuyen a la nutrición mineral de
Presentes en los materiales rizo-
Nutrientes la planta y son muy importantes en
depositados, como por ejemplo
minerales condiciones de deficiencia de estos
fósforo, nitrógeno, potasio.
elementos en el suelo
Fuente: Curl y Truelove, 1986; Siqueira y Franco, 1988; Cardoso y Freitas, 1992; Marschner, 1995.
Curl y Truelove, 1986; Siqueira y Franco, 1988; Marschner, 1995, Lucadamo, s.f.,
consideran los exudados radicales como compuestos de gran diversidad química, de
bajo y alto peso molecular y generalmente solubles en agua, liberados o secretados por
la raíz a su superficie o ambiente radical. Estos exudados ocurren predominantemente en
88
LAS EN DOMICORRIZAS: EXPR ESiÓN BIOEDÁFICA DE IMPORTANC IA EN EL TRÓPICO
las zonas de diferenciación o alargamiento, a pocos milímetros de la cofia (ver Capítulo

Dos) yen células vivas, es decir, metabólicamente activas.
Curl y Truelove, 1986, citando a Hale et al., 1981, Y Marschner, 1995, señalan que
la exudación radical , como proceso que envuelve varias vías y mecanismos bioquími-
cos, propios de células vivas, es afectada por factores internos y externos, y que es
fundamental para la dinámica de nutrientes en la rizosfera y la absorción de ellos por
las plantas.
El estatus nutricional de la planta y la impedancia mecánica del suelo tienen particular
importancia para la exudación radical. Comúnmente cuando el suelo es pobre y cuando
presenta compactación, la tendencia es a que los exudados radicales se incrementen.
De acuerdo con Marschner, 1995, el aumento en la exudación radical como resultado
de impedancia mecánica tiene implicaciones importantes no sólo para la dinámica de
nutrientes en la rizosfera, sino también para la tolerancia de las plantas a altas concen-
traciones de aluminio.
Los Iisados, se originan a partir de la autólisis y degradación de células de la epi-
dermis y/o corticales senescentes, que son densamente colonizadas por poblaciones
microbianas, o a partir de la liberación de metabolitos microbianos.
Las secreciones son compuestos de peso molecular generalmente alto, que atravie-
san las barreras de la membrana celular con gasto de energía metabólica y se liberan al
suelo donde intervienen directamente en el metabolismo de la raíz.
Los mucílagos son materiales orgánicos, gelatinosos, de alto peso molecular,
conformados principalmente por polisacáridos ácidos, dependiendo de la especie de
planta, el ácido poliurónico, de importancia en el proceso de formación de humus, puede
constituir entre el 20-50% de ellos (Marschner, 1995). Según Curl y Truelove, L986,
son excretados o secretados por diferentes partes de las raÍCes y se originan a partir de
cuatro fuentes: a) de la cofia y cuerpos de Golgi, b) de polisacáridos hidrolizados a partir
de paredes celulares primarias de la epidermis y de células de la cofia en degradación, c)
por células de la epidermis que poseen solamente pared primaria, incluyendo los pelos
radicales, y d) producidos por la degradación microbiana de células vegetales viejas
o muertas (Curl y Truelove, 1986; Siqueira y Franco, 1988; Marschner, 1995). Bayer
y Mielniczuk (1999) los describen como polisacáridos provenientes del metabolismo
microbiano, de la descomposición de raíces, residuos vegetales y animales y de los
exudados radicales.
Muchos de los organismos de la rizosfera producen material capsular que se distin-
gue del mucilago de la raíz, tanto en su forma como en su bioquímica. A pesar de ello,
al mezclarse con el mucilago radical, llega a ser imposible separarlo física, anatómica
y bioquímicamente de él (Foster, Rovira y Cock, 1983).
Los mucílagos cumplen diversas funciones biológicas, tales como protección de las
zonas apicales de las raíces de fenómenos de desecación y lubricación en la medida en
que las raíces colonizan el suelo. También, facilitan o restringen la absorción de iones,
interactúan con las partículas de suelo y mejoran el contacto raíz-suelo, especialmente
en suelos secos, e intervienen en la agregación del suelo en la rizosfera. Morel et al.,
89
1991, citados por Marschner, 1995, registran que el mucílago de maíz puede incrementar
la proporción de agregados estables al agua desde cerca de 2% hasta 40%, y contribuye
a la correlación positiva encontrada, en campos de cultivo, entre densidad, longitud
de raíz y proporción de agregados estables al agua.
El estrecho contacto raíz-suelo vía mucílagos juega importante papel en la absorción
de minerales, particularmente micronutrientes, fósforo, algunos metales pesados tóxicos
y aluminio. En suelos secos hay mayor liberación de mucílagos como respuesta a la
impedancia mecánica, y esto probablemente facilita el transporte de zinc a partir de las
partículas de suelo (Marschner, 1995).
El mucigel es el material gelatinoso que cubre la superficie de la raíz, incluye
mucílagos naturales o modificados, células microbianas, especialmente bacterias y sus
productos metabólicos, minerales coloidales y materia orgánica mezclados, formando
una capa compleja entre la raíz y el suelo, conocida también como matriz de naturaleza
órgano-mineral.
Según Foster, Rovira y Cock, 1983, en la medida en que el diámetro de la raíz se
incrementa y su extremo fuerza un camino a través del suelo, las partículas minerales
taladran y desgarran la cutícula que rodea la pared celular primaria y algunas de estas
partículas quedan inmersas en su mucílago. Esta ruptura permite que este mucílago
fluya en la rizosfera y embeba partículas del suelo y colonias microbianas. En secciones
de TEM se pueden observar granos de cuarzo profundamente enterrados en el gel y
partículas de arcilla que pueden localizarse en las paredes secundarias de las raíces.
De acuerdo con Siqueira y Franco, 1988, el mucílago y el mucigel, junto con las
células desprendidas, pueden alcanzar hasta 48 mg/g de raíz seca, formando una matriz
de gran complejidad química, que recubre casi toda la superficie de la raiz. Esta matriz
incrementa el contacto entre las raíces y las arcillas, facilitando el intercambio iónico,
reduciendo la fricción entre los extremos de la raíz y el suelo, es decir, actuando como
lubricante. Permite entonces la extensión de las raíces en suelos secos, ejerce protección
contra la desecación, los daños mecánicos y los microorganismos invasores.
Hale et al., 1981, citados por Curl y Truelove, 1986, consideran también como
integrantes de la rizosfera algunos materiales que especifican como "de pérdida", de-
nomin ados por nosotros como materiales gaseosos. Estos son compuestos de bajo peso
molecular que se difunden en el apoplasto y, por esta vía, se mueven hacia la superficie
de la raíz, o se desprenden directamente a partir de las células epidermales o corticales.
En esta categoría ubican compuestos volátiles como el etanol, metanol, formaldehído,
acetaldehído, propionaldehido, acetona, etileno, propileno, ácidos grasos, ácidos or-
gánicos como valérico y propiónico, fórmico, compuestos que contienen azufre como
el isotiocianato y otros, que son capaces de esparcirse a través del suelo y afectar la
actividad microbiana más allá de la rizosfera.
En la Figura 27 se presenta un esquema que pretende ilustrar los diferentes com-
ponentes de la rizosfera y las zonas que en ella se delimitan.
90
LAS ENDOMICORRIZAS: EXPRES i ÓN BIOEDÁFICA DE IMPORTA NCI A EN EL TRÓPICO
Composición de los exudados radicales

El reconocimiento temprano de que los exudados radicales contenían variedad de
azúcares y aminoácidos, que proveían fuentes de carbono y nitrógeno rápidamente
asequibles para el crecimiento de los microorganismos, llevó a concentrar la atención
acerca del papel que éstos, los exudados, estaban llamados a cumplir. En la Tabla 8
se incluyen algunas de las principales moléculas detectadas en exudados de raíces de
diferentes plantas.
Los fitopatólogos relacionaron la exudación con la resi stencia o susceptibilidad al
ataque de hongos patógenos. Hasta el año 1986 se habían identificado alrededor de 10
azúcares y 25 aminoácidos en los exudados de las plantas .
Epidermis --_----f,.
.....
" -'~ l'
,.'•
m:'r.~.--~,':'-' Lisados
• I
(~
Rizosfera --"'I""'J
(1·2 mm) ~
... J_-=_~ ~ra

RizoPlano/_:.""",:==~
Mucigel
Endodermis ~_~==
Endorrizosfera¡
Pelos radicales -+--:::--~:-
Secreciones
y exudados
Corteza - _.....-!rw-"'!t- y
Meristemo
apical ---I:.- ........~
'1'-.-- Bacterias
SUELO
~ )·2 mm -j+- 2 mm -1+- 1. 2 mm 4
Fuentes: Elaborado por Tofiño y Sánchez de P., 1999 con base en Siqueira y Franco, 198 8; Cardozo y
Freitas, 1992.
Figura 27. Esquema que ilustra los componentes y zonas de la rizosfera.
91
Los más frecuentemente registrados han sido la glucosa y la fructosa (Curl y True-
love, 1986). Se han encontrado diferencias entre plantas, condiciones ambientales y
metodologías de separación empleadas para obtener los exudados radicales.
Dentro de los aminoácidos los registros más frecuentemente corresponden a lisina y
ácido aspártico unidos a nódulos de leguminosas. En semilleros de garbanzos de 14 días
de edad se han registrado hasta 20 aminoácidos. En plántulas de pepino, fríjol y trigo
creciendo en arena de cuarzo, Vancura y Hanzliková (1972) citados por Curl y Truelove
(1986) encontraron que el nitrógeno como parte de aminoácidos libres predominaba
sobre el nitrógeno en forma de proteínas o péptidos.
Tabla 8. Compuestos y moléculas orgánicas encontrados en los exudados de las
raíces (rizodeposiciones) de diferentes plantas.
Compuestos Tipo de moléculas

Glucosa, fructosa, sacarosa, maltosa, galactosa, ramnosa, ribosa, xilosa,
Azúcares
arabinosa, rafinosa, oligosacáridos, manosa, fucosa, deoxirribosa.
Asparagina, a - alanina, glutamina, ácido aspártico, leucina / isoleucina,
Compuestos serina, ácido aminobutírico, glicina, cistina /cisteína, metionina, fenilalanina,
aminados triosina, treonina, lisina, prolina, triptófano, j3 - alanina, arginina, homoserina,
cistationina. Todos los aminoácidos de ocurrencia natural.
Tartárico, oxálico, cítrico, málico, acético, propiónico, butírico, succínico,
Ácidos orgánicos
fumárico, glicólico, valérico, malónico, láctico, galacturónico, glucorónico
Ácidos grasos y Palmítico, esteárico, oleico, linoleico, linolénico, colesterol , campesterol,
esteroles estigmaesterol, citosterol.
Biotina, tiamina, niacina, pantotenato, colina, inositol, piridoxina, ácido
Factores de
p-amino-benzoico, ácido n-metil nicotínico, ácido indolacético, indol 3-
crecimiento
carboxílico.
Nucleótidos,
Flavonona, adenina, guanina, uridina /citidina.
flavononas
Fosfatasa, invertasa, amilasa, proteasa, poligalacturonasa, esterasas, treha-
Enzimas
lasa, arilsulfatasas.
Auxinas, escopoletina, sustancias fluorescentes, ácido hidrociánico, glico-
sídeos, saponina, compuestos orgánicos de fósforo, factores de enquista-
miento y de eclosión de nematodos, atrayentes de nematodos, estimulantes
Compuestos mis-
de crecimiento micelial de hongos, inhibidores de crecimiento micelial,
celáneos
atrayentes de zoosporas, estimulantes e inhibidores de germinación de
esporas y esclerocios, estimulantes e inhibidores bacterianos, estimulantes
de germinación de arvenses.
Fuente: Curl y Truelove, 1986; Siqueira y Franco, 1988; Cardoso y Freitas, 1992; Wild , 1992; Dick y
Tabatabai, 1992; Sánchez de P., 2003 , Arango y Sánchez de P., 2004; Bolaños el al. , 2006.
En cuanto a los ácidos orgánicos, se conoce que juegan papel importante en el meta-
bolismo celular, afectan el pH de la rizosfera y la actividad microbiana. Se ha observado
92
que muchas plantas son capaces de secretar, vía raíces, sustancias, generalmente ácidos
orgánicos, con acción secuestrante o quelatante de elementos metálicos. En esta forma,
mediante acción sobre el pH de la rizosfera y los agentes complejantes, los vegetales
pueden aprovechar mejor los metales presentes en el suelo.
Las investigaciones se centran principalmente en la capacidad de aprovechar el
hierro, de ahí que a estas sustancias con capacidad secuestrante se les llame sideróforas.
Sin embargo, este nombre se ha utilizado para denominar genéricamente las sustancias
capaces de quelatar metales, no solo hierro sino también Mn o Cu, por ejemplo, po-
niéndolos al alcance de las plantas o bacterias. En el caso de plantas se les da el nombre
de sustancias fitosideróforas.
Los ácidos grasos libres y esteroles -a menudo esenciales en las actividades de
algunos microorganismos- eran raramente incluidos en la lista de componentes de los
exudados radicales, hasta la década de 1980. En fríjol se ha registrado la presencia de
ácidos palmítico, esteárico, oleico y linoleico. En los exudados radicales de maní se
han identificado colesterol, campesterol, estigmasterol y sitosterol. (Curl y Truelove,
1986).
Las vitaminas que se encuentran en la rizosfera y que constituyen factores de cre-
cimiento, según Curl y Truelove (1986), pueden provenir de tres fuentes: a) ser sinteti-
zadas por algunos microorganismos, b) de la descomposición o autólisis de los tejidos
de plantas y animales y, c) de los exudados radicales. West en 1939 registró la presencia
de tiamina (vitamina B 1) Y biotina en exudados radicales de plantas que crecían en
soluciones asépticas. La biotina y el ácido pantoténico se han encontrado en cantidades
significativas en exudados de alfalfa, trébol blanco, fríjol y tomate. Sulochana, 1962b,
citado por Curl y Truelove (1986), en bioensayos con una cepa mutante de Neurospora
crassa aplicada a plantas de algodón sanas, registraron niveles de vitamina B de 46.6
flg/250 mI de exudados radicales.
Con relación a enzimas, entre los primeros estudios figuran los de Knudson y Smith,
1919, quienes no lograron detectar su presencia en plantas cultivadas en condiciones
asépticas. Vinieron posteriores estudios como el de Krasilnikov, 1958, quien sugirió la
presencia de diferentes enzimas en la rizosfera, capaces de romper moléculas de almi-
dón, glicerolfosfato, glucosa fosfato, ácido ribonucleico y otros sustratos. Rogers el al.
(1942) sugirieron la presencia de actividad de fosfatasas en raíces de maíz y tomate,
y Miskovic el al. (1977), de deshidrogenasas en la rizosfera de maíz (citas de Curl y
Truelove, 1986).
Actualmente se conoce que las enzimas presentes en el suelo provienen de a) se-
creción de células vivas, plantas, animales y microorganismos durante su crecimiento y
división celular, b) de células muertas o desechos de las mismas y c) aquellas presentes
en la solución del suelo provenientes de células rotas (Lynch, 1983; Wood, 1989; Al-
biach, 1997, Sánchez de P., 2003).
A menudo ocurren aumentos en los niveles de las enzimas en la rizosfera y su
presencia le significa ventajas a las plantas. Según Dick y Tabatabai (1992), en 1962,
Libbert y Paetow demostraron que el indol-3-acetonitrilo y el indol-3--acetaldehído se
93
UNIVERSIDAD NACIONAL DE COLOMBIA - S EDE PALMIRA
hidrolizaban en el suelo y formaban ácido indolacético -reconocido promotor de cre-

cimiento- y ácido indol-3-carboxílico, respectivamente. Posteriormente Chalvignac,
citado por Sánchez de P., 2003, registró la formación de ácido indolacético a partir de
triptofano y en extractos de suelo. Amilasas, celulasas, proteasas, lipasas, sulfatasas
y fosfatasas, entre otras, pueden actuar sobre sustratos orgánicos e inorgánicos en la
rizosfera y hacer sus moléculas asequibles a las plantas (Sánchez de P. , 2003). En la
Figura 28 se aprecia la actividad enzimática de raÍCes jóvenes que capacita a las plantas
para la degradación del peróxido de hidrógeno-H202 a través de catalasa (Figura 28 a.)
y solubilización de fuentes de fósforo como el fosfato tricálcico a través de la secreción
de ácidos orgánicos en la rizosfera (Figura 28 b).
Foto: Sánchez de P. y Mondragón, 2005.
Figura 28. Actividad enzimática en raíces a) presencia de catalasa en girasol, la cual

degrada el peróxido de H2 y produce 02, b) solubilización de fuentes
insolubles de P por raíces jóvenes de café.
Fuera de las moléculas citadas, en la rizosfera se han detectado otras que se han
calificado como "misceláneas", en cuya comprensión se ha avanzado en los últimos
años. Por ejemplo, se ha encontrado que algunas de ellas como las saponinas tienen
efectos alelopáticos en Vigna radiata, las cuales son promisorias para el control de
plagas y enfermedades. Otras biomoléculas, como los fenoles, inhiben la germinación
de plantas acompañantes de aquella que los produce; otros metabolitos estimulan y/o
inhiben la presencia de microorganismos.
Tomashow, Bonsall y Weller (1996), citados por Weller y Tomashow, 1999, revisaron
la producción de antibióticos en rizosfera y encontraron nueve metabolitos que actúan
como agentes de biocontrol, entre ellos el ácido phenazine-I-carboxílico, en la rizosfera
de trigo, 2-4 diacetylphloroglucinol en estudios en rizosfera artificial y natural de trigo,
pyrrolnitrin, en espermosfera de cebada y rizosfera de algodón, pyoluterin , en rizosfera
de trigo, todos estos metabolitos producidos por cepas de Pseudomonas fluorescens;
94
L AS EN DOMICORRI ZAS: EX PR ES iÓN BIOEDÁFICA DE IMPORTANCIA EN EL TRÓ PICO
herbicolina, producido por Erwinia herbícola, en trigo; iturina, por Bacillus sublilis,
en suelo rizosférico, y entre los producidos por hongos, chaetomina en Chaefomium
globosum, y la gliotoxina, de Gliocladium virens, ambas extraídas de suelo.
En términos generales, además de los compuestos producidos en el metabolismo
primario de los vegetales y biota rizosférica, otros -de diferente naturaleza-, produci-
dos a través del llamado metabolismo secundario de las plantas o de los organismos
presentes en la rizosfera, están relacionados con procesos de comunicación entre las
comunidades que allí se establecen, en algunos casos como atrayentes , en otros, como
repelentes y/o en la defensa de la misma planta o de algunas de sus poblaciones acom-
pañantes (Sánchez de P. y Prager, 2001).
El conocimiento del papel de estos metabolitos, en comunicación y regul ación,
permite al hombre manipularlos en pro de la productividad, sanidad, manejo biológico
de los problemas fitosanitarios con criterios de sostenibilidad económica y ambiental
(Collado, Durán y Hernández, 1999; Cutler, 1999; Golovko, 1999; Weller y Thomashow,
1999; Hoagland, 1999; Blum, Austin y Shafer, 1999; Waller el al. , 1999, Chiapusio el
al. , 1999; Huang el al. , 1999; Souza, el al. , 1999; Sánchez de P. y Prager, 2001 ).
El estudio de estos compuestos a finales del siglo xx ha permitido acercarse a la
comprensión del papel de estas biomoléculas en la naturaleza, y a comienzos del siglo
XXI la alelopatía constituye una ciencia para el futuro , con mayor razón cuando es
urgente acudir a enfoques ecológicos y ambientales ante la magnitud de los problemas
que se viven por manejo inadecuado de los agroecosistemas y la naturaleza (Cabrera,
2002; Fernández-Larrea, 2001; El Tiempo, 2004).
Factores que afectan los exudados radicales

La cantidad y calidad de los exudados radicales son factores determinantes del efecto
de la rizosfera sobre la nutrición y sanidad de las comunidades que se establecen en esta
interfase y de su expresión en la productividad de la plantas. En la Tabla 9 se incluyen
algunos factores que influyen en la exudación radical y sus efectos.
Regiones en la rizosfera
Los microorganismos de la rizosfera viven en ambientes ricos en energía y difi eren de
aquellos que habitan el resto del suelo, en que estos últimos contienen grandes cantidades
de materiales de almacenamiento como el polyhidroxibutirato, el cual forma glóbulos
transparentes y polifosfatos que tienen la apariencia de pequeños gránulos den sos al
microscopio electrónico. Aunque la rizosfera no es una zona uniforme, es posible dife-
renciar en ella algunas regiones: rizosfera, rizoplano y endorrizosfera (Figura 27) .
La región más externa a la raíz se la conoce como rizosfera y constituye el área de
mayor contacto en la interfase raíz-suelo. Su delimitación no es clara, algunos autores
suponen un alcance de 1-2 mm de espesor, otros le calculan hasta 3 mm, y en al gunos
cultivos como las gramíneas pratenses que presentan sistemas radicales fasciculados
95
muy ramificados, la región rizosférica sería prácticamente la mayoría del suelo bajo su
influencia (Wild, 1992). En seguida se encuentra el rizoplano ubicado sobre la superficie
de la raíz, y a partir de allí se extiende la endorrizosfera, que abarca el tejido cortical,
como se aprecia en la Figura 27.
Tabla 9. Algunos factores que afectan la exudación radical y sus consecuencias.
Factor Efectos
Metabolismo de la planta Plantas C4 producen más exudados que las C3.
Reduce la exudación total de serina, ácido glutámico, B-alanina y
Baja luminosidad azúcares. La presencia o ausencia de luz altera inclusive la suscep-
tibilidad de las plantas a patógenos.
Humedad del suelo La sequía incrementa la exudación de aminoácidos.
Fuera del rango óptimo, altera la permeabilidad y reduce el metabo-
Temperatura
lismo y la exudación .
Fuera del rango óptimo, aumenta la exudación. En la rizosfera pue-
den presentarse valores de pH hasta 2.4 unidades menores que en
pH y potencial osmótico
el suelo no rizosférico, con sus consecuencias en la disponibilidad
de nutrientes.
Presencia de microorganis-
Aumenta la exudación y altera el espectro de exudados.
mos
Anaerobiosis Se altera el espectro de exudados y se favorece la desnitirificación.
Daño físico Se incrementa la exudación de azúcares e inositol.
Poda o deshoje Aumenta la exudación de fructosa y cisteína.
Reduce la exudación de compuestos aminados y favorece la presencia
Deficiencia de nitrógeno
de hongos.
Aumenta la permeabilidad de las membranas y la exudación de
Deficiencia de fósforo
azúcares, aminoácidos y favorece presencia de hongos.
Deficiencia de potasio Aumenta los exudados y favorece las bacterias.
Aumenta la permeabilidad de las membranas y reduce la exudación
Deficiencia de calcio
de algunos azúcares.
Aumenta la exudación de varios azúcares, aminoácidos y reduce la
Fertilización foliar (urea)
de ácidos orgánicos.
Fertilización (excesos) Estrés osmótico de las raíces y microorganismos de la rizosfera.
El cloranfenicol reduce la exudación de aminoácidos y azúcares.
Aplicación de antibióticos
Favorece la presencia de hongos y reduce las bacterias.
El 2-4-0 Y otros aumentan la exudación, principalmente de ami-
Herbicidas
noácidos.
Reduce la exudación de azúcares e inositol. El Captan inhibe la
Fungicidas
nodulación de rizobios.
Fuente. Siqueira y Franco, 1988, basados en Hale y Moore, 1979 y Cardoso y Freitas, 1992; Luca-
damo , s.f.
96
LAS ENDOM ICORR IZAS ; EXPRES iÓN BIOEDÁFICA DE IMPORTANCIA EN EL TRÓPI CO
Los microorganismos que se establecen en cada una de estas regiones posiblemen-

te se han especializado en estos hábitats a través de procesos coevolutivos y varían
dependiendo de las especies de plantas, edad, condiciones sanitarias y ambientales,
entre otros factores. (Foster, Rovira y Cock, 1983; Siqueira y Franco, 1988; Cardoso y
Freitas, 1992; Wild, 1992). En la Tabla 10 se incluyen algunos de los organismos que
habitan las diferentes regiones.
Por ejemplo, en la rizosfera de caña de azúcar, dos bacterias fijadoras de N2 se dis-
tribuyen en diferentes espacios: Beijerinckia se localiza en el rizoplano, mientras que
Azotobacter lo hace en la rizosfera, posiblemente por constituir un medio de cultivo
menos ácido que el rizoplano (Sing, 1984, citado por Burbano, 1989). Autores como
Foster, Rovira y Cock, 1983, consideran que el tamaño pequeño de las colonias y la gran
variedad de bacterias en el rizoplano indica que ellas provienen de individuos pioneros
que fueron contactados tempranamente por la raíz. La migración de las bacterias al
rizoplano probablemente es limitada.
Tres tipos de organismos habitan la endorrizosfera: aquellos que establecen simbiosis
mutualistas con la planta hospedera, los que hacen daño al parasitar el tejido vegetal y
aquellos que viven de los tejidos muertos de la raíz.
En las asociaciones simbióticas algunos habitantes de la endorrizosfera entran en
relaciones íntimas con el hospedero, y mientras usan las fuentes de energía de la raíz,
proveen beneficio a la planta y establecen complemento en ciclos nutricionales, como por
ejemplo carbono-nitrógeno y carbono-fósforo, que son dos de los casos más frec uentes
en la naturaleza. Las bacterias y actinomicetos, fijadores de N 2 , proveen a la raíz con
nitrógeno y le crean independencia a la planta del nitrógeno del suelo.
Tabla 10: Algunos organismos que habitan las diferentes regiones de la rizo sfera
Rizosfera Rizoplano Endorrizosfera

Azotobacter Beijerinckia Hongos que forman micorriza
Bacillus Azospirillum Rizobios
Pseudomonas Bdellovibrio Cianobacterias simbiontes
Lombrices, colémbolos, ácaros Actinomicetos fijadores de N2
Protozoos Protozoos Bacterias paráSitas
Algas Protozoos parásitos
Actinomicetos Nematodos endoparásitos
Nematodos Nematodos Hongos parásitos
Hongos saprofitos Hongos Bacterias saprofitas
Bacterias saprofitas Endófitos en general
Rizobios y otros endo
B. amonificantes y nitrificantes
97
UNIV ERSIDAD NA CIONAL DE COLOMBIA - SEDE PALMIRA
En la micorriza arbuscular (M A) los hongos simbióticos, para el intercambio de

nutrientes raíz-hongo, complemento de ciclos de carbono--fósforo, principalmente -,
se localizan en la endorrizosfera. Para que llegue ese momento deben colonizar con
anterioridad el rizoplano, la rizosfera y el suelo donde expanden su red de hifas. En esta
forma extienden el área de captación de nutrientes para las plantas y dan lugar a otras
interfases, en este caso, hongo-suelo, como es el de la hifosfera, de la cual se hablará
en el Capítulo Cuatro (Sánchez de P., 2001, 2003).
Los organismos dañinos incluyen aquellos con capacidad parasítica, los cuales
invaden los tejidos radicales y viven a expensas de los nutrientes de la raíz o digie-
ren activamente los tejidos vivos del hospedero. Por su parte, los saprofitos digieren
cualquier tejido muerto en el hospedero y algunos forman toxinas que pueden afectar
adversamente el crecimiento de la planta hospedera.
Por microscopía electrónica se ha establecido que en raíces sanas y normales crecen
bacteri as saprofitas al abrigo de los espacios intercelulares de la corteza más externa.
Estas colonias son grandes cuando las raíces crecen en soluciones nutritivas. En la
mayoría de los casos el gel intercelular no es utilizado por las bacterias y ellas tampo-
co inducen reacciones de defensa por parte del hospedero. Esto indica que ellas están
utilizando los exudados que entran en los espacios intercelulares, antes que romper los
materi ales complejos de la pared celular (Foster, Rovira y Cock, 1983).
Muchas raíces son muy efímeras, y aun en las plantas sanas parte de la corteza es
invadida por saprofitos. Los pelos radicales sólo viven unos pocos días antes de que
colapsen y sean degradados por las bacterias. La colonización de la corteza se inicia
con la invasión de los mucílagos de la pared primaria de las células de la epidermis,
más tarde toda la corteza es colonizada, y de las partes maduras de la raíz, solamente los
tejidos de la estela quedan vivos, haciendo de la endodermis la superficie funcional de
la raíz. En las raíces de plantas perennes se inicia un engrosamiento secundario, y con el
desarrollo del peridermo los tejidos corticales se desprenden y van al suelo a enriquecer
la materia orgánica. Una descripción más detallada se hizo en el Capítulo Dos.
Aunque las bacterias llegan a colonizar los espacios intercelulares de la corteza inme-
diatamente después del ápice y los hongos que forman micorriza se establecen también
en la corteza detrás de la zona del pelo radical, las bacterias no empiezan a ocupar el
citoplas ma de las células de la epidermis o corticales más externas, hasta que ellas se
autolisan y dejan libre su contenido citoplasmático. Esta lisis de las células corticales
es espontánea, genéticamente controlada e independiente del ataque microbiano. Las
micorri zas ectotróficas y endotróficas tienden a prolongar la vida de las células de la
epidermis y corteza por varias semanas.
La producción de mucílagos rápidamente metabolizables, exudados y lisados cesa
con la autólisis de la corteza y después el tejido radical es invadido por microorganismos
capaces de metabolizar los componentes más resistentes de las capas de las paredes de
las células secundarias lignificadas y algunas veces suberizadas. Estas capas ricas en
carbohidratos son invadidas en primer término por las bacterias que se desplazan hasta la
lámina media y finalmente remueven el material denso de las paredes celulares y causan
98
LAS ENDOM ICORR IZAS: EXPRES iÓN BIOEDÁFICA DE IMPORTANCIA EN EL TRÓPICO
el colapso de las células corticales y arrasan el citoplasma celular. La endorrizosfera

entonces, degradada, es territorio de ocupación para amplia variedad de bacterias. mu-
chas de las cuales se observan llenas de gránulos de polihidroxibutirato y polifosfatos,
propios de habitantes del suelo no rizosférico (Foster, Rovira y Cock, 1983) .
La rizosfera y la comunidad microbiana

Según Foster, Rovira y Cock, 1983, la cantidad de exudados que liberan las raíces
es muy grande: 50-100 mg/g de raíz/día. Cardoso y Freitas, 1992, informan que en
millo se han calculado hasta 1.250 m3/ha de exudados que llegan al suelo. Así, los
microorganismos en contacto con la raíz y en su inmediata vecindad son estimulados
a crecer y reproducirse. De acuerdo con Foster, Rovira y Cook, 1983, el coefi ciente
de mantenimiento de los microorganismos es bajo (0.03 mg/g día) . De acuerdo con
cálculos de ellos mismos, cada gramo de raíz, a través de sus exudados, puede dar
soporte a 36 mg de bacterias (2x10 1o células, aproximadamente) . Estas poblaciones
normalmente no se alcanzan porque todos los puntos de la raíz no tienen contacto con
los microorganismos del suelo.
Otros organismos del suelo tales como hongos, flagelado s, amebas y nem atodos
son atraídos por los compuestos orgánicos, dióxido de carbono y compuestos volátiles
liberados por la raíz. Allí sucede rápido crecimiento de microorganismos y se pueden
alcanzar cifras de 109 bacterias, 10 7 actinomicetos, 106 hongos, 10 3 protozoos y 103
algas por gramo de suelo rizosférico.
El suelo rizosférico puede contener 50-100 veces más microorganismos que el
resto del volumen del suelo y el efecto rizosférico -comúnmente estimado con base en
incremento en las poblaciones microbianas rizosféricas comparadas con el suelo más
lejano- puede ser detectado a 1 o 2 mm de la superficie de la raíz. En observaciones di-
rectas y modelos teóricos se sugiere que la mayoría de los microorganismos están dentro
de 50 flm de la superficie de la raíz. En observaciones de raíces adultas al microscopio
electrónico se encontró que las poblaciones microbianas dentro de las primeras 10 flm
de la superficie podrían alcanzar 1.2x 10 8 individuos/cm3 . Tales poblaciones representan
un sifón sustancial para los metabolitos de las plantas (Foster, Rovira y Cock, 1983) .
En la Tabla II se incluyen algunos conteos microbianos en rizosfera, regi strados
por varios investigadores. Como se puede observar, aunque las cifras se mantienen, en
general, dentro de los valores promedios que se han registrado en diferentes trabajos,
se presentan variaciones dependiendo de la planta, edad, condiciones ambientales y de
manejo. Se observa que los microorganismos se concentran en la rizosfera
La Figura 29 ilustra del efecto rizosférico (RlS) expresado como la relación entre
unidades formadoras de colonias (ufc) de microorganismos en rizosfera/ufc micro-
organismos en suelo no rizosférico. Se aprecia la intensa actividad biológica que se
desarrolla en la rizosfera y los cambios que introduce la especie vegetal.
Así, mientras que en trébol la comunidad microbiana en la rizosfera es 23 veces
mayor que en el suelo no rizosférico, en gramíneas es 3 a 6 veces mayor.
99
UNIVERSIDAD NAC IONAL DE COLOMBIA - SEDE PALMIRA
Tabla 11. Conteo de poblaciones microbianas (UFC/g suelo) en la rizosfera de dife-

rentes plantas.
UFC/g suelo x 106

Organismos Rizosfera (R) Suelo (S) Cultivo
1200 53 Trigo
159000 27300 Lupinus
380 Passiflora edulis
Bacterias 1840 Manihot esculenta
0,98 Caña de azúcar + soya
0,41 Caña de azúcar monocultivo
Amonificadores 500 0,04 Trigo
Desnitrificadores 126 0,1 Trigo
Fijadores de N2 asimbióticos 0,7 Passiflora edulis

3,9 Manihot esculenta
46 7 Trigo
46700 9100 Lupinus
Actinomicetos 0,008 Passiflora edulis I
0,6 Manihot esculenta

12 0,1 Trigo
0,3 0,09 Lupinus
1,4 Passiflora edulis
Hongos 2 Manihot esculenta
UFCM /g s: Unidades formadoras de colonias microbianas/ g suelo.
Fuente: Gray y Williams, 1975; Papavisas y Davey, 1961 citados por Siqueira y Franco, 1988; Sánchez
de P., Gómez Z. y Sieverding E., 1990; Gómez E., 1997; Díaz, Sánchez de P. y Gómez, 2002.
100
Densidad Microbiana
25
20
~o 15
u
.¡:;
.Qj
1ñ
.~ 10
o
Ü
.!
w
5
Trébol Avena Lino Trigo Millo Centeno Pastos Caña de

Azúcar
Especies Vegetales
Fuente: Elaborada con base en datos de Singh, 1984, citado por Burbano, 1989; Siqueira y Franco, 1988;
Díaz, Sánchez de P. y Gómez, 2002.
Figura 29. Relación entre la densidad microbiana presente en la rizosfera (R) y

suelo no rizosférico (S) en diferentes especies vegetales (R/S= Efecto
rizosférico ).
La densidad de los grupos de microorganismos en la rizosfera versus no rizosfera,

también es variable. Papavizas y Davey (1961) y Gray y Willians (1975) citados por
Siqueira y Franco (1988) registran en rizosfera de trigo poblaciones bacterianas totales,
fungosas y de amonificadores 23, 120 Y 12500 veces mayores, respectivamente, que en
el volumen de suelo no rizosférico. En Lupinus las diferencias son menores -6 y 3 veces
mayores las poblaciones bacterianas y fungosas, respectivamente-o Gómez de Guiñán y
Nageswara, 1995, en maní Arachis hypogaea L., registran incrementos en suelo rizosfé-
rico en el siguiente orden: bacterias simbióticas fijadoras de N2 > bacterias asimbióticas
fijadoras de N2 > amonificantes > denitrificantes > bacterias nitrificantes.
Aunque las poblaciones de microorganismos pueden parecer astronómicas, en raíces
lavadas suavemente, teñidas y observadas al microscopio de luz, se ha encontrado que
sólo 7-15% de la superficie radical está ocupada por células microbianas. Cálculos basa-
dos en el promedio de tamaño de una célula bacteriana indican que todas las poblaciones
de la rizosfera de una raíz de trigo podrían cubrir 5-10% de su superficie radical.
Análisis estadístico acerca de la distribución de las bacterias sobre la superficie de
la raíz han mostrado que ellas no se dispersan al azar sino que se agrupan en pequeñas
101
UNIVERSIDAD NAC IONAL DE COLOMBIA - SEDE PALMIRA
colonias y tienden a localizarse donde el mucílago es más grueso o donde hay altas
tasas de exudación. Estos sitios incluyen las ranuras entre las células de la epidermis, los
extremos y bases de los pelos radicales y áreas donde ocurren roturas laterales a través
de la superficie de las células corticales. Las lesiones causadas por patógenos (hongos,
nematodos) o por rupturas de la raíz, de diferente índole, son sitios de preferencia para
que ocurra la colonización microbiana (Foster, Rovira y Cock, 1983).
Estudios de rizosfera con microscopía electrónica muestran que muchas bacterias
se localizan en las primeras 10 ¡tm de la epidermis y no se pegan a ella por su material
capsular como tampoco crecen en la superficie del gel. Tales bacterias pueden perderse
durante el proceso de lavado y tinción para microscopía de luz. Esta pérdida cuenta, par-
cialmente, para la discrepancia en la cobertura microbiana observada y aquella calculada
a partir de la tasa de exudación y los coeficientes de sostenimiento microbiano.
Un rango amplio de especies de bacterias, hongos y actinomicetos se han aislado a
partir de raíces de diferentes plantas. Las bacterias incluyen miembros de los géneros
Bacillus, Pseudomonas, Xanthomonas, Erwinia, Caulobacter, Arthrobacter, Micro-
COCCllS, Clostridium, Phyllobacterium, Chromobacterium, Azotobacter, Acetobacter,
Beijerinckia, Azospirillum, Rhizobium, Bradyrhizobium e Hyphomycrobium, entre
otros (Foster, Rovira y Cock, 1983; Aguilar y Sánchez de P. , 1998; Zapata, Sánchez de
P. y Azakawa, 2002; Díaz, Sánchez de P. y Gómez, 2002). Sin embargo, comparando
la taxonomía de aislamientos de la rizosfera, se observa que quedan por fuera un gran
grupo de tipos que no corresponden a las características descritas en los manuales y
otros que no se pueden cultivar en los medios tradicionales. 8
Al microscopio óptico las bacterias raramente pueden ser identificadas, aunque se
pueden distinguir su forma, tamaño, estructura de la pared, y en el microscopio elec-
trónico se logra avanzar sobre su ultraestructura. Esto ha llevado a que se identifiquen
por la morfología, reacciones a tinciones y propiedades bioquímicas, más que por otras
características. A esto se suma que muchas bacterias del suelo son pleomórficas (Fos-
ter, Rovira y Cock, 1983). La incursión en las técnicas del ADN está llevando a que
se revalúen muchas de las identificaciones que se han hecho, sin embargo, aún hay un
largo camino para recorrer, pues los estudios que usan estas técnicas se han centrado
en algunas poblaciones específicas como las bacterias nitrificantes y especies fungosas
y bacterianas patogénicas habitantes del suelo.
Entre los géneros fungosos que se han encontrado en la rizosfera figuran Alternaria,
Aspergillus, Bipolaris, Ceratobasidium, Chaetomiun, Cladosporium, Curvularia, Cylin-
drocarpon, Embellisia, Fusarium, Gaeumannomyces, Helminthosporium, Mortierella,
Mucor, Penicillium, Trichoderma, Phytium, Rhizoctonia, Syncephalis, Verticillium,
Phoma, Gliocladium, Nigrospora, Cephalosporium, Rhyzopus, Periconia, Bipolares,
Botrytis, Chaeotoseptoria, Chalardopsis, Humicola, Epicoccum, Escopulariospsis, entre
otros (Foster, Rovira y Cock, 1983; Domsch, Gams y Anderson, 1980; Fraser et al.,
8 Act ualmente sabemos que los microorganismos que conocemos en los diversos ambientes -con las
técnicas que se han venido utilizando- corresponden a la minoría de los existentes.
102
LAS ENDOMICORRIZAS: EXPRESIÓN BIOEDÁFlCA DE IMPORTANCIA EN EL TRÓPICO
1988; Sánchez de P., Gómez Z y Sieverding E., 1990; Gómez L, 1997; Gómez el al.,
2000; Díaz, Sánchez de P. y Gómez, 2002). En la Figura 30 se ilustran algunos géneros
fungosos de amplia ocurrencia en la rizosfera.
En este ecosistema tan rico en especies y en nutrientes la presencia de predadores es
predecible. Entre las bacterias en el rizoplano se pueden ver bacterias predadoras tales
como Bdellovibrio y hongos que son "ramoneados" por amebas, flagelados, colémbolos
y ácaros. Tales "ramoneos" pueden estimular el crecimiento de la raíz.
Penic/I/ium sp. 40x Aspergillus sp. 40x
.,.
Ii'
C/adosporium sp. lbx '
Fotos: Gómez L. y Diaz, 2002.
Figura 30. Hongos de amplia ocurrencia en la rizosfera
Ecofisiología de la rizosfera
En el ambiente rizosférico, como se puede inferir, ocurren numerosas interrela-
ciones ecofisiológicas, algunas de ellas difíciles de visualizar individualmente dada
la cantidad de factores que interactúan en este microsistema: 1. Raíz-suelo (factores
físicos y químicos), 2. Raíces (raices de diferentes poblaciones en una comunidad ve-
getal), 3. Microbiota-suelo, 4. Microorganismos-microorganismos, 5. Interacciones con
103
comunidades de animales, entre ellos y con las plantas, y 6. Microorganismos-plantas.

Todas ellas van a favorecer o perjudicar la expresión del potencial genético de una
planta determinada (Barea y Azcon-Aguilar, 1982; Lynch, 1983; Cardoso y Freitas,
1992; Alexander, 1994; Coyne, 2000; Sánchez de P. y Prager, 2001).
En condiciones naturales, cada una de estas relaciones ecofisiológicas es mediada
por numerosos factores modificadores y el (los) efecto(s) observable(s) es resultado
de su acción conjunta. A continuación se presentan algunos ejemplos de conocimiento
acumulado con respecto a algunas de estas interacciones ecofisiológicas, el cual se
convierte en fundamento para programas de nutrición vegetal y de control biológico,
entre otros.
Interacciones rizosfera - factores físico-químicos del suelo

En el campo es difícil tener factores físicos y químicos aislados de la acción entre
ellos y sobre ellos de lo biológico y lo ambiental y, viceversa. Entonces, para mayor
aproximación a lo que sucede naturalmente se requieren estudios con enfoque sistémico.
Sin embargo, los ambientes controlados permiten manipular condiciones específicas,
poblaciones aisladas y simplificar la interacción, con lo cual se pueden lograr aproxima-
ciones a la comprensión del papel que desempeñan, y con este conocimiento, verificar
su inserción en el sistema en condiciones naturales.
Por ejemplo, con relación a la influencia del nitrógeno en la nutrición de la planta,
el manejo de condiciones, con la presencia y sin ella de este nutriente y de fuentes
nitrogenadas diferentes, ha permitido conocer que es el elemento, después del car-
bono, que participa en mayor proporción en el metabolismo vegetal, la importancia
de lo orgánico en su ciclaje, al igual que la presencia de microorganismos capaces de
captarlo en forma de N2 y colocarlo a disponibilidad de algunas plantas directamente
y, de la comunidad vegetal, por acción indirecta. Estudios fisiológicos en condiciones
controladas para entender la importancia de los nutrientes en la nutrición de diferentes
especies vegetales son de amplia ocurrencia y conocimiento (Wild, 1992; Azcón-Bieto
y Talon, 1993; Madigan, Martinko y Parker, 1999).
Con relación a factores físicos, las investigaciones son numerosas y algunos de los
más estudiados son el movimiento de agua en el suelo y lo que significa en términos de
disponibilidad o escasez para las plantas, al igual que el fenómeno de impedancia mecá-
nica. Ante estas situaciones, cuando son limitantes, la planta exhibe diferentes respuestas
rizosféricas y también en términos de sistema, como por ejemplo, reducir su crecimiento
aéreo, extender el radical e incrementar los exudados radicales. En la Figura 31 se ilustran
cambios en el sistema radical y aéreo ante la falta de nutrientes y de agua.
Interacciones entre diferentes rizosferas de la comunidad vegetal

En la interacción de las raíces de diferentes plantas dentro de la comunidad vegetal
se ha comprendido que en la medida en que interactúan ocurren relaciones de diferente
índole -de las raíces por sí mismas, sus exudados y biota asociada- en términos de
104
acopio de materia orgánica, economía del agua, nutrición y defensa, hasta el punto de
dar origen a términos como "plantas amigas y enemigas", haciendo alusión a relaciones
alelopáticas, simbióticas y, en general, de convivencia (Sánchez de P. y Prager. 2001;
Mejía, 2001; Collado, Durán y Hernández, 1999; Cutler, 1999; Golovko, 1999; Weller
y Thomashow, 1999; Hoagland, 1999; Blum, Austin y Shafer, 1999; Waller el al., 1999,
Chiapusio el al., 1999; Huang et al., 1999; Souza, el al., 1999).
Foto: Sánchez de P., Mondragón y Ceballos, 2005
Figura 31. Efectos de falta de agua y nutrientes en plantas. a). Plantas de maíz de la
misma edad, sembradas en arena (izquierda) y en suelo franco (derecha),
sometidas al mismo régimen de humedad, b) Plantas de rábano sembradas
en suelo arcilloso sin riego (izquierda) y en el mismo suelo, con riego
(derecha).
La biota asociada a la rizosfera de las diferentes plantas juega papel fundamental

y no considerarla en el estudio de la interacción planta-planta puede distorsionar la in-
terpretación de resultados de investigaciones que se adelanten al respecto. En la Figura
32 se ilustra lo que puede representar, por ejemplo, la interacción de una leguminosa
con una gramínea.
105
( TASAS DE DESCOMPOSICIÓN DIfERENTES)
1
legumlnosll
Blomasa rica en
celulosa y lignlna
Cobertura más
durable
Albergadores de liMA y de
microorganismos rlzosféricos
Fuente: Adaptada de Labrador, 200 l.
Figura 32. Algunas de las posibilidades que surgen en la interacción de las rizosferas
de leguminosas-gramíneas.
Interacciones entre poblaciones microbianas

En las relaciones rizosféricas microorganismo -microorganismo es frecuente encon-
trar, además de las relaciones simbióticas (el ejemplo típico es la asociación hongo y alga
que conforman los líquenes), las de competencia, antagonismo (antibiosis), predación,
parasitismo y comensalismo (Dommergues y Mangenot, 1970; Alexander, 1994; Siqueira
el al., 1994; Coyne, 2000; Sánchez de P. y Prager, 200 1; Sánchez de P., 2003).
Competencia
La competencia se encuentra directamente relacionada con la tasa de crecimiento.
Explica por qué bacterias con tiempos de generación cortos llevan a que esporas de
hongos no germinen en la naturaleza, ya que los nutrientes que requieren son metaboli-
zados antes por las células bacterianas evitando que las estructuras fungosas alcancen su
106
LAS EN DOMICORRIZAS: EXPR ESiÓN BIOEDÁFICA DE IMPORTANCIA EN EL TRÓPICO
fase de latencia. El hongo Trichoderma hartzianum es uno de los agentes de biocontrol

que se conocen por su alta capacidad de competencia (Alexander, 1994; Sánchez de P.
y Prager, 2001).
Antagonismo o amensalismo
El amensalismo, conocido también como antagonismo, es una interacción en la cual
una población microbiana produce una sustancia capaz de inhibir a otras poblaciones.
Existen diferentes formas de amensalismo. Algunas de las más conocidas son la inhi-
bición por sustancias inorgánicas, la antibiosis, la fungistasis , la bacteriostasis, ciertos
tipos de lisis saprofítica y la ejercida por bacteriocinas.
Diversas especies de actinomicetos, bacterias y hongos son capaces de sintetizar
antibióticos. Un agente fungistático es aquel que inhibe pero no mata a un hongo, algo
similar se puede decir de uno que ejerce bacteriostasis.
Otro tipo de amensalismo o antagonismo lo presentan bacterias como Pseudomo-
nas putida, que produce una mezcla de ácidos hidroxámicos (hidroxamatos) llamados
sideróforos que poseen elevada afinidad con el hierro. La presencia de esta bacteria en
la rizosfera hace que este elemento sea quelatado y se forme un complejo Fe-sideróforo
con alta estabilidad química; en esta forma se reduce la disponibilidad de Fe para algu-
nos microorganismos, especialmente para las esporas de Fusarium que no germinan en
ausencia de este elemento y así se evita su proliferación y patogenicidad. Mediante este
mecanismo se ha explicado el fenómeno de los suelos supresivos. (Siqueira y Franco,
1988; Sánchez de P. y Prager, 2001).
Predación
La predación puede ser ho10zoica, en la cual ocurre la ingestión inmediata de la
presa, o lítica, en cuyo caso los predadores emiten enzimas que la destruyen y poste-
riormente el predador consume los productos de la lisis. Los protozoarios ilustran el
primer caso y los hongos predadores de nematodos, el segundo, como por ejemplo,
Nematophora gynophilia y Verticillium clamidosporium que parasitan huevos y hembras
de Heterodera avenae.
Parasitismo
El parasitismo es otra forma de interacción en la cual la población que parasita se
beneficia y la hospedera se afecta. Especies del género Trichoderma han sido regi stradas
como micoparásitas de otros hongos como Rhizoctonia sotani, Fusarium spp, Phyto-
phthora sp, Rhyzopus sp, etc. Los protozoarios también están sujetos al ataque parasítico
de algunas bacterias y hongos. Los microorganismos ectoparásitos pueden causar lisis
a cierta distancia. Se han registrado lisis bacterianas por parte de mixobacterias como
Myxococcus, Poliangium, por cepas de Bacillus, Ftavobacterium, Micromonospora,
Pseudomonas y Streptomyces (Burbano, 1989; Alexander, 1994; Sánchez de P. y Prager,
2001, citando a varios autores).
107
U'IIVERSIDAD NACION.\L DE COLOMBIA - SEDE PALMIRA
Comensalismo
E n el comensalismo uno de los asociados microbianos se beneficia, como sucede
cuandll una población sintetiza metabolitos sin los cuales otra población no se puede
multiplicar, o aquella situación donde un grupo bacteriano baja el potencial redox al
consumir el 02 y da lugar al establecimiento de poblaciones anaerobias. También es
conocido que algunas bacterias como Pseudomonas y Rhizobium propician la coloni-
zación de raíce~ por HMA, en la medida en que secretan sustancias que alteran la per-
meabilidad de la membrana celular (Siqueira y Franco, 1988; Burbano, 1989; Cardoso
y Freitas, 1992).
En la Figura 33 b se ilustran algunas de estas relaciones estudiadas in vitro a partir
de microorganismos aislados de la rizosfera de maracuyá (Pasiflora edulis variedad
Flavicarpa).
Fotos: Gómez L. y Díaz. 2002
Figura 33. Algunas relaciones entre raíces-organismos: a) coleóptero posiblemente

con funciones de depredador, y b) interacciones entre microorganismos
observadas en suelo rizosférico de Passiflora edulis variedad flavicarpa,
que se convierten en alternati vas de control para patógenos e insectos
plaga.
108
LAS EN DOMI CORRI ZAS: EXPRESiÓN BI OEDÁFICA DE IMPORTANCIA EN EL TRÓ PI CO
Relaciones microbiota - meso y macrobiota en la rizosfera

En las interacciones entre la meso, macro y microbiota es común encontrar referen-
cias con respecto a la acción depredadora de nematodos sobre flora fungosa y bacteriana,
las cadenas alimenticias que inician en la microbiota como sustento para colémbolos, la
simbiosis de microorganismos con hormigas, lombrices y otras que apenas se suponen
(Figura 33 a) (Siqueira el al., 1994; Brussaard el al., 1997; Bonilla, Gómez y Sánchez
de P., 2002).
Las lombrices juegan papel importante en la disgregación y digestión de restos
orgánicos y en la formación de galerías por las que circula el agua y el aire. El suelo
excretado por las lombrices es más rico en fósforo y nitrógeno que el ingerido y también
presenta mayores poblaciones de microorganismos detritívoros que prosiguen el ciclo
de humificación. Las galerías que ellas forman se pueden considerar como macroporos
por los que se mueve el agua con mucha facilidad y las sustancias disueltas en ésta.
Relaciones planta - microorganismos en la rizosfera

Según Barea y Azcón-Aguilar, 1982, las interacciones planta-microorganismos
más frecuentes son las saprofíticas, neutrales, de patogenicidad, las asociativas o de
protocooperación y las simbiosis mutualistas.
Las asociaciones saprofíticas constituyen la cotidianidad de la rizosfera y las neu-
trales se las considera un caso utópico. La patogenicidad es una asociación que deprime
la planta, como en la enfermedad de la secadera del maracuyá, causada por Fusarium
sp, agente fungoso que, en casos extremos, puede causar la muerte de hasta el 100%
de las plantas afectadas (Cardoso y Freitas, 1992; Siqueira el al. , 1994; Torres el al.,
2000; Sánchez de P, 2003).
Las relaciones saprofíticas se han observado siempre desde el punto de vista de su
participación en la degradación de la materia orgánica proveniente de la planta. Sin
embargo, en muchos microorganismos que se tenían en cuenta sólo por su actividad
mineralizadora, ha habido necesidad de revisar su papel, pues se ha encontrado que
son capaces de producir vitaminas, auxinas, giberelinas y otros compuestos capaces de
estimular el crecimiento vegetal.
Tal es el caso de bacterias de los géneros Azotobacter, Baci/lus, Pseudomonas y
Clostridium, entre otras, en las cuales se ha encontrado que además de fijar N 2 asim-
bióticamente, cualidad que ha llevado a que se utilicen como biofertilizantes, también
tienen acción antagónica contra patógenos, inducen resistencia en las plantas al ataque
de patógenos (resistencia sistémica inducida) y producen sustancias promotoras de
crecimiento. Algunas de ellas se estudian actualmente dentro de un grupo denominado
rizobacterias promotoras de crecimiento (RBPC o PGPR) - (Siqueira y Franco. 1988;
Klbepper, 1994; Olivares, 2001; Martínez y Klbepper, 2002; Sánchez de P. 2003;
Cazorla, 2004).
También en la rizosfera otros microorganismos mediante su actividad saprofítica
pueden producir sustancias tóxicas como HCN, H2S, ácidos orgánicos, etanol, com-
109
UNIVERSIDAD NACIONA L DE COLOMBIA - SEDE PALMIRA
puestos fenólicos , bacteriocinas y otras sustancias capaces de reducir la germinación

y crecimiento de las raíces. Algunos géneros bacterianos implicados en esa acción son
Enterobacter, Klebsiella, Achromobacter, Citrobacter, Flavobacterium y algunas cepas
de Pseudomonas, entre otros (Siqueira y Franco, 1988).
Entre las asociativas o de protocooperación se tienen aquellas integradas por las
gramíneas-Azospirillum. En ellas, aunque hay reconocimiento e intercambio de nu-
trientes (C y N), no se presenta invasión de los tejidos y la relación no es obligatoria
(Dobereiner, 1982; Del Gallo y Fendrik, 1994; Orozco, 1999).
Las simbiosis mutualistas se conocen hace más de cien años, se caractedzan por la
unión íntima planta-microorganismo, mediada por el reconocimiento, interdependen-
cia e intercambio de nutrientes, donde la planta normalmente aporta sus carbohidratos
procedentes de la fotosíntesis y el microsimbionte nitrógeno por ejemplo, en el caso de
la simbiosis leguminosa-rizobios; fósforo y otros nutrientes, en el caso de la micorriza,
la cual se describe a continuación - (Burbano, 1989; Sánchez de P., 1999; Madigan,
Martinko y Parker, 1999; Orozco, 1999).
En la Figura 34 se ilustran: la simbiosis leguminosa-rizobios (a), tal vez la más
estudiada a nivel mundial; b) los nódulos que se forman; c), el helecho Azolla en sim-
biosis con las cianobacterias Anabaena y en estas últimas, aisladas a partir de las hojas,
se observa la presencia de los heterocistos (d) células donde se fija el N2; la simbiosis
Gunn era-Nostoc, importante en los ecosistemas tropicales a alturas donde el nitrógeno
disponible escasea; sin embargo, se observa el tamaño de las hojas de esta planta (e) y
en los rizomas se encuentran las colonias de Nostoc (f), visualizadas al estereoscopio.
También en los ecosistemas tropicales se encuentra la simbiosis Alnus-Frankia, en la
cual se forman nódulos con apariencia de racimos de uvas (g).
Funciones de la rizosfera
Aunque las propiedades físicas, químicas y biológicas del suelo no rizosférico son
muy importantes para el crecimiento, disponibilidad de los nutrientes minerales y pro-
ducti vidad de las plantas, la irrupción de las raíces por sí solas modifica las condiciones
del suelo a través de su actividad, pues mediante su metabolismo liberan H+, HCO-3
y COl que cambian el pH, consumen 02 y puede alterar el potencial redox; algunas
forman fitosideróforos, entre otras posibilidades.
Si a la presencia de las raíces se le suma la existencia de la rizosfera, cualidad
permanente desde que haya raíces y difícil de individualizar, el papel de esta interfase
es deci sivo como modificadora del suelo y expresión del conjunto, parte área vegetal-
raíz-suelo-ambiente.
Segú n Marschner, 1995, la condición en la rizosfera varía considerablemente con
respecto a lo que sucede en el suelo a alguna distancia de las raíces, pues éstas no sólo
actúan como sifones para transporte de minerales a la superficie radical por flujo de
masas y difusión, sino que también absorben iones y/o agua preferencialmente, lo cual
permite el agotamiento o acumulación de iones.
110
LAS ENDOMICORR IZAS: EXPRESiÓN BIOEDÁ FICA DE IMPORTANCIA EN EL TRÓPICO
Fotos: a, b, e, Sánchez y Mondragó n, 2005; d, e, f, g, Gómez y Sánchez de P., 2004.
Figura 34. Ejemplos de simbiosis: a) leguminosa-rizobios; b) nódulos de rizobios;

c) Azolla-Anabaena; d) cianobacteria Anabaena con heterocistos (h); e)
Hojas de Gunnera; f) colonias de la cianobacteria Nostoc (n) en rizomas
de Gunnera; g) raíces de Alnus con nódulos que albergan a Frankia.
Es importante comprender que la rizosfera es vital para el establecimiento, disponi-

bilidad y absorción de nutrientes por las raíces, la sanidad y productividad de las plantas,
la fertilidad y la resiliencia del sistema suelo como integrante de ese gran ecosistema
llamado GAlA (tierra viva),9 con todas sus implicaciones biológicas, ambientales,
9 Hipótesis planteada por Lovelock, 1965. Según Lyn Margulis ... "La hipótesis GAlA dice que la superficie
de la Tierra, que siempre hemos considerado como el entorno de la vida, es en realidad parte de ésta. El
manto del aire -la troposfera - debe ser considerado como un sistema circulatorio, producido y mantenido
por la vida .... Cuando los científicos nos dicen que la vida se adapta a un entorno especialmente pasivo
de química, física y rocas, están perpetuando una visión seriamente distorsionada. En realidad , la vida
hace, conforma y cambia el entorno al que se adapta. Este entorno a su vez, retroalimenta a la vida que
cambia, actúa y crece en él. Hay interacciones cíclicas constantes" (Tomado de Capra, 2003a, p.124).
111
UNI V ERSIDAD NACIONAL DE COLOMBIA - SEDE PALMIRA
sociales, políticas y económicas (Capra, 2003a). A partir de la lectura cuidadosa de las

ideas expresadas con anterioridad se podrían resumir algunas funciones que cumple
la rizosfera y que hacen que la consideremos como una estrategia de colonización del
suelo por parte de las raíces de las plantas:
• Facilitadora de la penetración y colonización del suelo por las raíces gracias a la
acción lubricante de algunos de sus componentes como el mucílago y los lisados
celulares.
• Alimento y albergue de múltiples organismos: raíces de otras plantas, insectos,
lombrices, microorganismos, etc., algunos de los cuales realizan en esa zona su
metabolismo completo, interactúan con la planta y entre sí, y son modificados y
modificadores del ambiente rizosférico, influyendo con su actividad en la disponibi-
lidad de nutrientes y sanidad de las plantas. Por ejemplo, los exudados de bajo peso
molecular, como se dijo con anterioridad, pueden movilizar nutrientes minerales
directamente, pero también lo pueden hacer indirectamente al proveer energía para
la actividad microbiana en la rizosfera.
• Modificadora del ambiente físico-químico de la planta, modeladora y moderadora
en situaciones estresantes, en la búsqueda del equilibrio dinámico que permita el
establecimiento y desarrollo vegetal. Para esta función, como se afirmó, en muchas
ocasiones la planta debe invertir más C en exudados radicales, que no necesariamente
se compensan y por tanto puede disminuirse el crecimiento y productividad aérea,
aunque la planta permanezca viva.
• Promotora de la agregación del suelo. En esta labor actúan las raíces de diferentes
formas: a) por sí mismas, a través de la acción mecánica de envolver el componente
órgano-mineral del suelo-, b) mediante sus exudados radicales, c) por los organismos
que la habitan, especialmente microorganismos como bacterias, con sus secreciones
mucosas que adhieren materiales circundantes y, hongos, con sus hifas a manera de
hilos microscópicos que rodean y envuelven raíces y pequeños gránulos de suelo,
y d) el mucigel en la complejidad de su conformación.
La llamada bioestructura del suelo, caracterizada por tener persistencia temporal,
pero básica para que el suelo permanezca estructurado, está estrechamente ligada a la
rizosfera, y al igual que la estructura permanente está relacionada con el movimiento
del agua, de solutos y la aireación del suelo (Tisdall, y Oades, 1979, 1982; Primavesi,
1982; Paul y Clark, 1989; Tisdall, 1991, 1994; Torres, Barrios y Sánchez de P., 2003;
Reyes, Barrios y Sánchez de P., 2004 a y b).
Participa en la disponibilidad y absorción de nutrientes por las raíces. Esta función
es fruto del conjunto exudados, mucigel, microbiota rizosférica, condiciones am-
bientales, y sucede a través de varios diferentes mecanismos, entre otros:
a) por la descomposición y mineralización de la materia orgánica, con liberación
de varios nutrientes, por ejemplo, de N, en el proceso de amonificación.
b) La nitrificación y desnitrificación que ocurre en esa interfase.
112
c) Fijación biológica de N 2, los rizobios y otros microorganismos fijadores sim-

bióticos y asimbióticos de N2 son habitantes rizosféricos.
d) Reacciones de solubilización, quelación y acomplejamiento de moléculas.
e) Inmovilización temporal de nutrientes.
f) Reducción de sulfatos y elementos metálicos como Fe y Mn.
g) Cambios en pH inducidos por las raíces y los microorganismos habitantes de la
rizosfera que llevan a la solubilización de fosfatos y otros nutrientes. (Barea y
Azcón-Aguilar, 1982; Siqueira y Franco, 1988; Cardoso y Freitas, 1992; Siqueira
ef al., 1994; Alexander, 1994; Marschner, 1995; Sánchez de P., 2003).
Se ha demostrado que la producción de C02 y de ácidos orgánicos e inorgánicos

en la rizosfera ayuda a la solubilización de nutrientes y a la mineralización de la ma-
teria orgánica, influyendo en la disponibilidad o inmovilización de C, N, P, S. Fe, Mn,
entre otros (Burbano, 1989; Alexander, 1994; Marschner, 1995; Madigan, Martinko y
Parker, 1999)
Estimula el crecimiento vegetal directamente a través del efecto rizogénico que
tienen sus exudados, la degradación de los mismos, también, porque parte de la
microbiota habitante de este entorno produce sustancias promotoras de crecimiento
que influyen sobre el desarrollo de las plantas, como el ácido indolacético, gibe-
relinas y citoquininas que intervienen en el "diálogo" molecular entre las mismas
raíces y entre éstas y la parte área (Primavesi, 1982; Klóepper, 1994; Marschner,
1995; Gómez Z., 2000; Martínez y Klóepper, 2002).
• Modela el crecimiento y la fisiología de las raíces. En esta función participan acti-
vamente los microorganismos presentes en la rizosfera. Muchos de ellos producen
sustancias que modifican la morfología y funcionamiento del sistema radical, como
por ejemplo, alteran la permeabilidad de las membranas de las células de la radícula
con lo cual estimulan la exudación radical y la microbiota asociada a la planta. Otros
son capaces de modificar la anatomía interna, reduciendo la frecuencia y tipo de rami-
ficaciones laterales de las raíces, incremento o decrecimiento en la densidad de pelos
radicales. Estos cambios se van a reflejar necesariamente en la absorción de nutrientes
yagua por el sistema radical yen el desarroJlo y productividad de las plantas.
Siqueira y Franco (1988) señalan que esas modificaciones que suceden en la ana-
tomía y fisiología de las raíces, con sus consecuencias sobre el desarrollo de la planta,
son el resultado de acciones de los microorganismos que causan daños en los tejidos
radicales, o alteraciones en su metabolismo, al utilizar y transformar algunos compo-
nentes de los exudados, secretar metabolitos como enzimas, toxinas y antibióticos,
entre otros, y ocasionar alteraciones en la disponibilidad, asequibilidad y asimilación
de nutrientes minerales.
• Influye en la sanidad de las plantas a través de los efectos directos e indirectos de
la rizosfera sobre la nutrición de la planta, las interacciones que establece entre
raíces de diferentes especies de la comunidad vegetal, entre los microorganismos
113
y la vegetación, entre poblaciones microbianas y con comunidades de animales,

a partir de las cuales surgen alternativas para el manejo de plagas y enfermedades
(Siqueira y Franco, 1988; Sánchez de P. y Prager, 2001, Pinto, 2003).
De acuerdo con la teoría de la trofobiosis, "un mayor o menor ataque a las plantas
por los insectos y enfermedades depende de su estado de equilibrio nutricional" (Cha-
boussou, 1984)
• Acción detoxificadora del suelo, resultante del conjunto de los exudados, los mi-
croorganismos presentes en la rizosfera, la planta y el ambiente como sistema. Esta
función se torna cada vez más importante en estos siglos marcados por el incremento
de la contaminación ambiental, cuando la biorremediación se presenta como alter-
nativa de múltiples beneficios (Siqueira et al., 1994; Rittmann y Mc Carty, 2001;
Sánchez de P. , 2004; Steciow, 2004).
• Componente fundamental de las propiedades emergentes lO de fertilidad, calidad,
salud, resiliencia y sostenibilidad del suelo, como atributos sistémicos resultantes
de la interacción funcional, sincronías y sinergismos de muchos factores, de los
cuales forma parte la rizosfera con todas sus características y particularidades.
Es en este entorno tan especial llamado rizosfera, donde se localiza la simbiosis
llamada micorriza, y en particular la endomicorriza, aspecto central de este texto, de
aquí en ade lante. Como se verá, en muchas ocasiones habrá que recurrir al contenido
de este capítulo y de los anteriores para comprender la información presentada.
10 Las cu ales se sustentaron en el primer capítulo del libro.
114
LAS ENDOMICORRIZAS: EX PRESIÓN BIOEDÁFICA DE IMPORTANCIA EN EL TRÓPICO
Capítulo Cuatro
Las micorrizas: estrategia compartida

para colonizar el suelo
Introducción
Las micorrizas son reconocidas como simbiosis compatibles e íntimas entre las raíces
de las plantas y algunos hongos del suelo. En la actualidad se conoce que la condición
micorrícica es el estado usual de la mayoría de las plantas en su hábitat natural.
Se consideran ligadas al salto evolutivo que permitió a los vegetales colonizar la
superficie terrestre, ya que su presencia se registra desde el Devónico temprano, hace más
de 400 millones de años (Taylor et al., 1995; Sánchez de P., 1999; AlIen et al. , 2003)
Según Siqueira y Franco (1988), la comprensión del proceso de coevolución que
tuvo lugar entre hongos y raíces de las plantas permite afirmar que las micorrizas son
el resultado de un alto grado de especialización nutricional de hongos saprofíticos -vi-
ven a expensas de la materia orgánica muerta- que evolucionaron del necrotrofismo
al biotrofismo obligatorio. Esta coevolución ha conllevado profundas modificaciones
genotípicas y fenotípicas en las plantas hospederas para hacer posible la irrupción y
establecimiento permanente del micosimbionte, que a su vez también ha sufrido cambios
(Johnson, Graham y Smith, 1997; Sánchez de P., 1999).
Las micorrizas, en general, son factores determinantes en la estabilidad de las co-
munidades de plantas en los ecosistemas globales. Se han encontrado desde los polos
hasta las selvas tropicales y desiertos y se estima que más del 80% de las plantas te-
rrestres son micorrícicas. El 95% de este valor corresponde a endomicorriza arbuscular
(MA), cuya evolución ha estado ligada a los trópicos, en donde alrededor del 71 % de
las especies vegetales la forman y un 16% otros tipos de endomicorrizas (Sieverding,
1991; Sánchez de P., 1999,2001,2003).
Los avances en el conocimiento de las micorrizas han llevado a que se modifiquen
conceptos de Botánica, Fisiología, Nutrición vegetal, Ecología, Suelos, Fitopatología,
entre otras ciencias y que surjan campos de trabajo interdisciplinario como la Micorri-
zología y se fortalezcan otros como la Biología y Microbiología de Suelos, al aceptarse
que la absorción de nutrientes por la mayoría de las plantas ocurre a través de órganos
dobles raíz - hongo y que la simbiosis va más allá del plano nutricional, con profundas
implicaciones en la salud y adaptación de las plantas, el manejo y conservación de los
ecosistemas y agroecosistemas.
115
Breve historia de su conocimiento

En la introducción del libro Endomicorrizas en agroecosistemas colombianos (Sán-
chez de P. , 1999) se presentó una breve síntesis de esa larga historia del conocimiento
de las micorrizas que se remonta a más de ciento setenta y cinco años de estudio.
En 1829 ya había descripciones de la asociación, especialmente en la planta holo-
saprofita Monotropa hypopitys, habitante de bosques en Estados Unidos y Europa, la cual
depende totalmente de la simbiosis, ciento sesenta años después ocurre otro registro. II
Tal vez por la circunstancia de ser epi parásita, la naturaleza de las micorrizas, en esa
época inicial se interpretó como parasítica.
Muchos avances en el estudio de las micorrizas estuvieron y han estado ligados a
plantas forestales, especialmente a pinos, y es en ellos, donde Theodor Hartig (1840)
hizo las primeras ilustraciones de una micorriza, que actualmente distinguimos como
ectomicorriza.
A partir de 1877 investigadores como W. Pfeffer, Frank y De Bary proponen los
conceptos de simbiosis y mutualismo, ligados a las observaciones de uniones íntimas
que se daban entre algas y hongos para conformar los líquenes costrosos y en orquí-
deas-hongos (Frank, 1885).
En 1885, Frank, al encontrar similitudes con los líquenes, propone el término de
micorriza para aquel fenómeno de ocurrencia generalizada que resultaba de la unión
entre las raíces y micelio de algunos hongos, los cuales, a pesar de conservar su inde-
pendencia morfológica, adquirían dependencia fisiológica a través de la unión, lo cual le
hacía pensar que la asociación estaba íntimamente ligada con la nutrición y crecimiento
de las plantas. Estas afirmaciones visionarias fueron refutadas por algunos estudiosos
de la época.
Frank distinguió dos clases de micorriza: ectotrófica y endotrófica (1887). Sólo en
1894 pudo demostrar que el micelio de hongos, asociado íntimamente a las raÍCes de
las plantas ayudaba a absorber nutrientes del suelo y del humus, y que ellos no atacaban
ni causaban daños o disfunciones a las raíces como había sido planteado por aquellos
investigadores que se inclinaban a considerarla de naturaleza parasítica.
Schlicht (\ 889) alumno de Frank y posteriormente Janse (1896) notaron la amplia
distribución de las micorrizas endotróficas, y el primero efectuó descripciones muy precisas
sobre la forma en que los hongos "raramente septados" colonizaban las raíces, se confina-
ban a la corteza radical , se regeneraban dentro de algunas células en forma de coliflores
y no colonizaban las raíces principales de las plantas. Sugirió que varios hongos podían
participar al mismo tiempo en la colonización de una raíz (Sánchez de P., 1999).
En 1897 Janse precisó dos tipos de micorriza arbuscular (MA), Gallaud 1905 , las
describió: una en Arum maculatum y la otra en Paris quadrifolia. Ambas coincidían
en su micelio, generalmente, aseptado, pero mientras la primera -MA tipo Arum- pre-
11 En México, en la selva lacandona (Estado de Chiapas) en el año 1989 fue registrada la especie holosapró-
fita: Lacandonia schismatica. Estas especies son únicas y de notable interés para entender la simbiosis
micorriza (Martínez y Ramos, 1989; Palacios y Pérez, 1993; México, 2004).
116
LAS ENDOMICORRIZAS: EXPRESiÓN BIOEDAFICA DE IMPORTANCIA EN EL TRÓPICO
sentaba extenso desarrollo de hifas intercelulares en las células corticales, arbúsculos

y frecuentemente vesículas; en la segunda -tipo Paris-, por el contrario, su de~arrollo
ocurría intracelular, con enrollamientos de hifas, vesículas y con descripciones dc arbús-
culos menos frecuentes que en el primer tipo. Según el mismo autor, el tipo Arum era
el más común, situación que se ha controvertido en los últimos años, sin embargo, en
este último tipo se ha centrado la investigación en MA (Smith y Smith, 1997; Franken
y Requena, 2001).
Mientras que los estudios de ectomicorrizas en forestales y orquídeas avanzaban
con continuidad, los de endomicorrizas presentaron tropiezos dada la dificultad para
obtener en cultivo puro a los hongos asociados. En la década de 1950 Bárbara Mosse
logró aislarlos con éxito de raíces de fresa y cultivarlos en esa misma planta en cultivos
axénicos, dejando sentado su carácter biótrofo.
A partir de este evento la investigación en endomicorriza, especialmente en mico-
rriza arbuscular (MA), ha avanzado y hecho posible que se comprenda que es el tipo
predominante en la mayoría de las especies vegetales, ecosistemas y climas.
En los últimos cincuenta años se ha estudiado en forma intensiva su presencia en
ecosistemas naturales y el efecto de su inoculación en muchos cultivos. A partir de los
años 70 la investigación se incrementó exponencialmente, en especial el énfasis en los
estudios fisiológicos, los cuales han permitido entender los principios generales del
funcionamiento de la simbiosis. En los recientes quince años ha habido explosión de
los análisis moleculares, genéticos y bioquímicos de los HMA y de la MA (Fitter. 1985;
Joner y Jakobsen, 1995; Rosendahl y Taylor, 1997; Graves et al .. 1997; Van Tuinen et
al., 1998; Azcón y Tobar, 1998; Harrison, 1999; Dodd el al., 2000; Franken y Rcquena,
2001; Rillig Y Steinber, 2002).
Aproximación al término micorriza

La palabra micorriza se deriva del griego myco, que significa hongo, y rhi;a, que
hace referencia a las raíces de las plantas. Tratando de recoger los conceptos de investi-
gadores como Gerdemann (1970) Y Harley (1992), citados por Trappe, 1996 y Siqueira
y Franco, 1988, se podría decir que es una simbiosis mutualista formada entre los ór-
ganos de absorción sanos: raíces, rizomas, talos, de la mayoría de las plantas nativas y
cultivadas, ya sean telTestres, epifitas y muchas acuáticas, y algunos hongos del suelo.
Se caracteriza por la integración estructural y metabólica entre ambos simbiontes que
se manifiesta en la nutrición, sanidad, productividad y adaptabilidad de las plantas a las
condiciones ambientales (Johnson, Graham y Smith, 1997; Sánchez de P., 1999).
El término micorriza describe al conjunto l2 u "órgano dual" conformado por las
estructuras de absorción de las plantas, raíces, rizomas, talos, y los simbiontes fúngicos
12 En textos de personas muy calificadas hemos observado el uso del término micorriza para describir
a la planta o al hongo individualmente, lo cual es incorrecto. En ese caso, deben referirse a la planta
micorrizada o al hongo micorrízico o al hongo que forma micorriza. En caso de que se trate de micorriza
arbuscular, entonces, al hongo que forma micorriza arbuscular (HMA).
117
U NIVERSIDAD NAC IONAL DE C O LOMBIA - S EDE PALMIRA
que las coloni zan en forma característica y definen una integración estructural y meta-
bólica propia de la simbiosis, como se verá más ade lante.
Tipos de micorrizas
Las micorrizas han sido agrupadas con base en el patrón de colonización que se
observa en las plantas asociadas. Los dos principales grupos corresponden a las ecto-
micorrizas y endomicorrizas. Existe un tipo intermedio denominado ectendomicorrizas,
como también plantas que no forman ningún tipo de micorriza. Algunas de sus carac-
terísticas distintivas se incluyen en la Tabla 12.
Tabla 12. Algunas características de los diferentes tipos de micorriza.
Ectendomicorriza Endomicorriza
Características Ectomicorriza
Ec/endom Mono/ropa Arbu/oide MA Orquidea Ericoide
Septación de
t - t - t t - (t) t t
hitas
Hifas dentro de
+ t t t t +
I
células
Enrollamientos
+- t +
hifales
Arbúsculos +
Manto t (-) + (-) t +
Red de Hartig t + t t
Vesículas +-
Hospedero Gimnospermas y Plantas
Monotropaceae Ericales Orchidaceae Ericales
vegetal angiospermas vasculares
Clorofila + + +- + + t
Micosimbionte Mayoría B, algunos Asco y Zygo Glomeromycota Deutero y B Asco YB
Fuente: Harley y Smith, 1983; Brundett, 1991 ; Sánchez de P., 1999.
Convenciones: + = presente, - = ausente, (+) = algunas veces presente, (-) = algunas veces ausente, +
- = presente o ausente, B = Basidiomycetos, Asco - = Ascomycetos, Zygo = Zygomycetos, Deutero =
Deuteromycetos
Lo común es que las especies vegetales formen uno u otro tipo de micorrizas. Sin
embargo, algunos géneros forman endo y ectomicorriza. Por ejemplo, Prunus, Populus,
Salix, Acacia, Casuarina y Eucaliptus, entre otros (Harley y Smith, 1983; Marschner,
1995 y Sánchez de P., 1999, citando a varios autores). En otras plantas como las legu-
minosas, aunque el 90% de ellas se registran como micorrÍcicas en algunas como el
género Lupinus , la simbiosis no se encuentra naturalmente (Baker, Tagu y Delp, 1998;
Sánchez de P. , 1999).
118
Ectomicorrizas
Dominan en bosques de coníferas y eucaliptos de climas templados y boreales de
donde son naturales, y también se han establecido en regiones subtropicales y tropi-
cales. Ocurren sobre todo en árboles maderables y sólo ocasionalmente en herbáceas
y gramíneas perennes. A escala global, son más abundantes en los bosques boreales y
templados con horizontes superficiales húmicos y en ecosistemas con limitaciones de
nitrógeno (Marschner, 1995).
Las ectomicorrizas están presentes en la mayoría de las Gimnospermas -en las
Pinaceae y Cupressaceae; y en algunas Angiospermas, especialmente en Betulaceae,
Fagaceae, Salicaceae, Dipterocarpaceae, Bignoniaceae, Caesalpinodeae, Casuarina-
ceae, Juglandaceae, Myrtaceae, Papilonaceae, Rhamnaceae, Rosaceae, Rubiaceae,
Tiliaceae y Ulmaceae-. Los micosimbiontes se encuentran dentro de la familia de los
Basidiomicetos y algunos Ascomicetos, y la mayoría de ellos pueden crecer en cultivos
puros in vitro (Sánchez de P., 1999).
Las ectomicorrizas (ECM) tienen como principales características: i) algunas hifas
del hongo simbionte envuelven externamente los segmentos de raíces colonizadas y se
entretejen alrededor de ellos formando una estructura anatómica denominada manto,
ii) otras hifas penetran al interior de la raíz, colonizan los espacios intercelulares de
las células corticales y forman una red de micelio, denominada red de Hartig, iii) en la
mayoría de las ECM, a partir del manto se forman cordones hifales, a manera de hilos
enrollados sobre ellos mismos, llamados rizomorfos que se extienden alrededor del
suelo (Figura 35, Tabla 12).
La captación de solutos del suelo y traslado a la raíz, en la zonas más cercanas lo
hacen las hifas individuales que se prolongan desde el manto, y en la medida en que
la distancia se hace mayor, los rizomorfos asumen este papel, así como tambi én ellos
pueden dar origen a cuerpos fructíferos hipógeos y epígeos de los hongos Basidiomi-
cetos o Ascomycetos asociados. El intercambio de solutos entre el simbionte fungoso
y el hospedero vegetal tiene lugar en las células corticales, a través de la red de Hartig
(Marschner, 1995; Sánchez de P., 1999,2003).
Endomicorrizas
Como se dijo antes, las endomicorrizas son más frecuentes en la naturaleza que las
ectomicorrizas. Aunque son cosmopolitas, tienen su mayor incidencia en las regiones
tropicales , con suelos más secos, en pastizales y árboles deciduos con alto ciclaje de
materia orgánica y donde el suministro de fósforo es limitante (Marschner, 1995).
Las endomicorrizas se caracterizan: i) por la colonización de las células cOJ1icales
por el micosimbionte, el cual vive entre ellas y dentro de ellas, inter e intracelularmente,
ii) hay ausencia de manto en su formación y de modificaciones anatómicas y citológicas
que evidencien a simple vista su presencia, como sí sucede con las ectomicorrizas. Los
micosimbiontes pertenecen a diferentes phyllum, clases y familias, dependiendo del
tipo de endomicorriza.
119
Fotos: Zarate. 2005; Gómez L.. 2000; Díaz, 200 l.
Figura 35. a) Visión externa del manto en Pinus patuta (a 1) Yde éste y la red de Hartig
en corte microscópico (a2), b) rizomorfos y c) basidiocarpos de Amonita
sp. que forma ectomicorriza en Quercus humboldtii (roble); d) hifas de
Rhi::.octonia sp. que forma endomicorrizas en orquídeas terrestres.
De los diferentes tipos de endomicorrizas, las más extendidas dentro de las especies
vegetales son las conocidas como micorrizas vesículo-arbusculares (MVA) o mico-
rrizas arbusculares (MA), y algunas formas muy específicas como las Orquídioide y
Ericoide.
120
Micorrizas arbusculares (MA)

Se ha estimado que alrededor del 80% de todas las especies de plantas terrestres que
forman micorriza, éstas son del tipo arbuscular (MA) (Koide, 1993, citando a Gianina-
zzi-Pearson , 1988). La MA la presentan la mayoría de las plantas Angiospermas , mono
y dicotiledóneas, cultivos anuales y perennes, especies nativas o introducidas, junto
con algunos géneros de Gimnospermas como Cupressus, Thuja, Taxodium, Juniperus
y Sequoia, así como en helechos, licopodios y briofitas.
En las MA es propia la formación de hifas exteriores a la raíz que se extienden en
el suelo circundante (hifas externas o micelio externo o extrarradical), hifas que se
dispersan entre las células corticales (micelio interno) y, otras hifas, que penetran en el
interior de ellas (haustorios) y allí se dividen para dar origen a numerosas ramificacio-
nes (arbúsculos), de donde se deriva el nombre de micorriza arbuscular (MA). Estas
estructuras son típicas en las MA Tipo Arum.
El tipo Paris presenta algunas particularidades, especialmente ausencia de micelio
intercelular y concentración en el desarrollo intracelular, en donde forma enrollamientos
u ovillos hifales. Más adelante se presentarán mayores detalles del respecto (Salisbury
y Ross, 1994; Smith y Smith, 1997; INVAM, 1991; Sánchez de P, 1999).
El micelio externo, al igual que en el caso de las ectomicorrizas, es el encargado de
la captación de solutos del suelo y traslado a la raíz. El principal sitio de intercambio de
solutos hospedero-micosimbionte ocurre en los arbúsculos, en especial en el tipo Arum,
que ha sido el más estudiado y descrito dentro de las MA, como ya se dijo (Harley y
Smith, 1983; Mosse, 1984; Marschner, 1995; Smith y Smith, 1997; Sánchez de P, 1999;
Franken y Requena, 2001).
Endomicorrizas en orquídeas
Las orquídeas son cosmopolitas y la mayoría de sus representantes se encuentran en
las regiones tropicales. Todas las orquídeas, posean clorofila o no, pasan por un estado
de semillero prolongado, durante el cual no fotosintetizan, con el agravante de que las
semillas contienen escasas reservas de almidones o lípidos. Esto hace que el desarrollo
del embrión dependa del suministro exógeno de carbohidratos que, en la naturaleza, es
proporcionado por el simbionte micorrízico y en condiciones artificiales, en cultivos
in vitro, a través de soluciones nutritivas, aportes que hicieron, con sus estudios en
orquídeas, Noel Bernard, Burgeff y Knudson en los primeros treinta años del siglo xx
(Sánchez de P., 1999).
Esta micorriza difiere de otras en que el hongo micorrízico provee carbono al hos-
pedero vegetal, mientras que en los otros tipos los compuestos carbonados son suplidos
por la fotosíntesis de la planta y el transporte ocurre hacia el micosimbionte (Harley y
Smith, 1983; Read, 1985; Hadley, 1986; Silveira, 1992, Siqueira et al., 1994; Lovato
et al., 1995).
Dentro de los géneros de orquídeas más estudiados están: Neottia, Goodyera, Co-
rallorhiza, Ophrys, Dactylorchis, Bletilla y Cattleya, entre otros. Por otra parte, como
121
UNIVERSIDAD NA CION AL DE COLOMBIA - SEDE PALMIRA
micosimbiontes se han encontrado varias especies de Rhizoctonia como R. solani y R.

repens (Tulasnela calospora) [Figura 35 (d)], al igual que algunas especies de Fomes,
Armillaria y Marasmius. El reconocimiento de la alta capacidad parasítica de estos
géneros induce a pensar que esta simbiosis reviste caracteres especiales para conseguir
que se establezca una relación equilibrada.
El conocimiento de endomicorriza en orquídeas es un tema apasionante que reviste
gran importancia para los estudiosos de esta familia y sobre el cual existe una amplia
base bibliográfica (Harley y Smith, 1983 ; Alexander y Hadley, 1985; Siquiera y Franco,
1988 ; Silveira, 1992; Lovato et al., 1995; Sánchez de P. y Díaz, 1997).
Endomicorrizas ericoides
Este tipo de micorriza es común en arbustos y árboles pequeños que proliferan en
suelos de los páramos, ácidos y turbosos, caracterizados por alto contenido de materia
orgánica y compuestos polifenólicos, muy pobres en nitrógeno y fósforo.
Se encuentran en plantas con sistemas de raíces muy finas, como lo son la ma-
yoría de las Ericoideae, Vaccinioideae y Rhododendroideae, de la familia Ericaceae,
Epacridaceae y Empetraceae. Este tipo de micorriza se ha descrito en especies como
Calluna vulgaris y en los géneros Rhododendron, Vaccinium, Erica, Gaultheria, Ledum
y Kalmia, entre otros.
Se ha observado que numerosas hifas septadas se desarrollan a nivel de la raíz y
form an un tejido frágil, muy ligero, sobre la superficie de la raíz; una vez en el interior
de las células de las hifas se desarrollan extensivamente y forman enrollamientos. Una
gran cantidad de tejido fungoso se asocia con las raíces.
Dentro de los micosimbiontes se ha estudiado extensamente el complejo Hymenos-
cyphus ericae - Scytalidium vaccinii (He lo tia les) y Oidiodendron maius (Onygenales).
También se han registrado los ascomicetos Pezizella ericae, Elaphomyces sp. y algunas
especies del basidiomiceto Clavaria. Estos hongos se pueden multiplicar en medios de
cultivo y son muy eficientes en la degradación de polímeros orgánicos, cualidad que los
capacita para intervenir en el cicJaje de N y P, facilitando una vía directa a los autótro-
fos que crecen en los biomas paramunos (Harley y Smith, 1983; Read, 1985; St. John
eta!., 1985; Berta y Gianinazzi-Pearson, 1986; Gay y Debaud, 1986; Burteta!. , 1985; Siquei-
ra y Franco, 1988; Silveira, 1992; Read y Kerley, 1995; Read y Pérez-Moreno, 2(03).
Ectendomicorrizas
En este tipo de micorriza concurren las características de las ectomicorrizas, al
tiempo que hay penetración al interior de las células corticales por hifas septadas (Tabla
12). La identidad de los hongos simbiontes fue una incógnita durante muchos años y se
los designaba genéricamente con el nombre de "E-strains". Estos hongos se encuentran
asociados con coníferas, principalmente en plantas de vivero y con representantes del
orden Ericales, como los géneros Monotropa, Arbutus y Arctostaphylos. Los hongos
asociados son reconocidos como formadores de ectomicorrizas, lo cual se convierte
122
LAS ENDOMlCORRIZAS : EXPR ESIÓN BIOEDÁFICA DE IMPORTANCIA EN EL TRÓPICO
en un argumento para que esta asociación se considere como un caso especial de este
tipo de simbiosis (Harley y Smith, 1983; Hacskaylo, 1985; Siqueira y Franco, 1988;
Sieverding, 1991).
El orden Ericales es atractivo para el estudio de la simbiosis, puesto que en él co-
existen una serie de formas derivadas de ectomicorrizas. Se incluye dentro de este grupo
la micorriza llamada "arbutoide" por haber sido descrita en Arbutus unedo; patrones
similares de colonización se han encontrado en otras Arbutoideae como Arctostaphylos
y en Pyrolaceae, como Pyrola. En algunas de las especies arbóreas que forman este
tipo de micorriza los sistemas de raíces se dividen en raíces cortas y largas, como en
ectomicorriza; las cortas están rodeadas de un manto que conecta no sólo las hifas con
el suelo, sino también con la red de Hartig. También ocurre penetración a las células
epidermales, al principio por una hifa simple y más tarde por enrollamientos de hifas
que se desarrollan en el interior (Robertson y Robertson, 1985; Hadley, 1986).
El orden Ericales incluye al género Monotropa, cuya simbiosis ha sido denominada
micorriza "monotropoide", específica para la familia Monotropaceae que incluye sólo
holosaprofitas. En ella las raíces de las plantas son encerradas por un manto fungoso
compuesto de varias capas de hifas gruesas, el cual se conecta con la red de Hartig
envolviendo las capas más externas de las células del hospedero, forma haustorios que
penetran las células epidermales.
El sistema radical de Monotropa hypopitys, el más estudiado de esta familia , forma
un ovillo, del cual parte el micelio que se extiende, ramifica y penetra las raíces y mico-
rrizas de las plántulas de especies forestales; forma entonces un tejido complejo donde
se entremezclan las raíces y micorrizas del árbol y de Monotropa. Bjorkman (1960)
llamó a este comportamiento "epiparasitismo", pues Monotropa obtiene su alimento a
partir de las plántulas de árboles como pinos y abetos, donde el hongo micorrizógeno
actúa como mediador. La literatura acerca de esta simbiosis es supremamente prolífica.
Como hongos asociados se han encontrado especies del género Soletus. Armillaria me-
l/ea se ha encontrado asociado con M. uniflora en Estados Unidos (Kamiensh 1882;
Bjorkman, 1960; Harley y Smith, 1983; Read, 1985; Siqueira et al., 1994).
Las ectendomicorrizas por su especificidad en Ericales podrían ser consideradas
poco importantes, pero en la medida en que se estudian se encuentra que participan en
la conservación de los ecosistemas naturales, especialmente en suelos en procesos de
formación.
Plantas que no forman micorrizas

Así como la condición micorrícica representa el estado cotidiano de la mayoría de
las plantas en su hábitat natural, la ausencia de micorrizas también debe obedecer a
principios evolutivos que apenas se empiezan a entender. Entre las familias de plantas
no micorrÍcicas o que raramente forman la simbiosis están: Aizoaceae, Amaranthaceae,
Cariophylaceae, Chenopodiaceae, Commelinaceae, Polygonaceae, Cruciferae, Portu-
lacaceae, Fumaraceae, Nyctaginaceae, Phytolacaceae, Juncaceae, Urticaceae, Lecythi-
daceae, Proteaceae, Restionaceae, Sapotaceae y Zygophylaceae (Azcón y Barea, 1980;
123
Harley y Smith, 1983; Sieverding, 1991; Siqueira et al., 1994; Hamel, 1996; Barker,
Tagu y Delp, 1998; Sánchez de P., 1999).
La micorriza arbuscular (MA)

Como se dijo con anterioridad, en la MA se presentan dos tipos morfológicos,
descritos desde 1897 por Janse y precisados por Gallaud, 1905: el tipo Arum y el tipo
Paris, denominados así por las plantas donde fueron descritos (Figura 36).
Fuente: Barker, Tagu y Delp, 1998. Convenciones: Ep: Epidermis; C: Corteza; En: Endodermis; E: Espora;
he: Hifa externa; ap: apresorio; hi: Hifa intercelular; a: Arbúsculo; ei: enrollamiento intracelular;
y V: Vesícula
Figura 36. Algunas características de las MA tipo Arum (A) y tipo Paris (B).
La mayor diferencia entre ellos es la presencia o ausencia de hifas intercelulares en

la colonización de las raíces.
124
Se ha descrito al tipo Arum como el más frecuente, sin embargo, estudios recientes
demuestran que la morfología tipo Paris ocurre en más taxa de plantas que el tipo Arum
(Smith y Smith, 1997; Cavagnaro etal., 2001).
Según Barker, Tagu y Delp, 1998, se han encontrado herbáceas que presentan el tipo
Arum, en las cuales se precisa un extensivo crecimiento intercelular de los hongos que
penetran la corteza radical y posteriormente forman arbúsculos. Cuando se presentan
vesículas pueden estar inter o intracelular (no todos los HMA forman vesículas). Una
característica adicional del tipo Arum es la acentuada, rápida y sincrónica colonización
del tejido cortical.
También el tipo Paris se ha observado en herbáceas, en las cuales el crecimiento
fungoso dentro de las raíces es escaso, y es especialmente intracelular, caracterizado
por la presencia de enrollamientos u ovillos "coils" dentro de cada célula, con escasos
o raros arbúsculos estructurados, según algunos autores; para otros, están presentes
normalmente, aunque con menor tamaño, dentro de las mismas células corticales co-
lonizadas por ovillos hifales. Cuando hay vesículas, son intracelulares (Smith y Smith,
1997; Cavagnaro el al., 2001; Franken y Requena, 2001).
En diversas investigaciones reseñadas por Smith y Smith (1997) se han descrito
en diferentes familias de Angiospermas, ambas morfologías de MA dentro de especies
pertenecientes a un mismo género, como también la presencia de un tipo intermedio.
La atención en los diferentes tipos de MA se ha centrado en si la variación mor-
fológica influye en la fisiología y eficiencia de la simbiosis en términos de beneficios
nutricionales y costos para la planta y qué factores determinan que se presente uno u
otro tipo de MA. Se han propuesto como predisponentes, por ejemplo: diferencias en
las paredes celulares de los hospederos, continuidad o discontinuidad entre los espacios
corticales, u otras características anatómicas de las plantas.
Aunque se ha establecido que el genoma de la planta hospedera controla la presencia
de la MAy la extensión de la colonización, es posible que el genoma fungoso ejerza con-
trol significativo sobre las estructuras de MA a desarrollarse: tipo Arum o Paris (Smith y
Smith, 1997; Barker, Tagu y Delp, 1998). La elucidación de muchos interrogantes hacia
el futuro va a llevar a cambios en conceptos, como por ejemplo los sitios de transferencia
e intercambio de nutrientes, la denominación de las MA y a mayores precisiones con
respecto a las características de la MA que se estudian y su expresión.
Los simbiontes
Es importante recordar que la condición MA requiere la conjunción hospedero ve-
getal, hongo que forma micorriza arbuscular (HMA) y las modificaciones anatómicas
y fisiológicas que surgen cuando hace presencia la simbiosis.
Plantas que presentan MA

La certeza de la presencia de MA tanto al nivel de la planta como del micosimbionte
sólo se logra con la observación microscópica, ya sea que ocurra en forma natural o
125
inducida. Sin embargo, hay señales visibles que permiten suponer la simbiosis y aun
más su efectividad.
Cuando se induce la MA a través de inoculaciones, es posible detectar a simple vista,
(mediante comparación con testigos no inoculados con HMA, cambios que suceden en
la altura, vigor, área foliar, estado nutricional, sanitario y rendimientos de las plantas
(Sieverding, 1991; Johnson, Graham y Smith, 1997; Munyanziza, Kehri y Bagyaraj,
1997; Sánchez de P., 2003).
Al nivel de la raíz micorrizada también se pueden hacer mediciones que permitan
estimar la densidad y peso radicales, su distribución, extensión y aun estado sanitario.
La Tabla 13 ilustra esta situación con café (Coffea arabica L., variedad Colombia), en
un bioensayo en suelo de la zona cafetera del Valle del Cauca (Colombia), sometido a
diferentes niveles de fertilización fosforada, que se esterilizó (D), se inoculó con Glomus
manihotis (D+I) y se dejó en condiciones naturales (N). A las plantas que requerían
inoculación se les aplicó en promedio 200 esporas del HMNplanta, aisladas y suspen-
didas en agua destilada estéril y aplicadas sobre la raíz desnuda. Se halló la respuesta
a los 180 días después de trasplante.
Para observar las modificaciones anatómicas y citológicas que se presentan en
las células radicales es necesario recurrir a la microscopía o a pruebas indirectas que
detecten su actividad y/o presencia. Descripciones en este sentido se harán en la parte
concerniente al establecimiento y fisiología de la simbiosis.
Tabla 13. Efecto de la presencia y ausencia de HMA sobre algunas variables en café
Coffea arabica L. variedad Colombia, con diferentes niveles de P.
Niveles Longitud total de raíz Área foliar Colonización

p (cm) (cm 2/pl) (%)
(ppm) SO SO+I SN SO SO+I SN SO SO+I SN
5 103.1 2536.6 907.5 59.0 522.2 249.0 O 5.9 5.0
30 110.0 912.1 2113.5 74.0 247.5 426.0 O 9.1 5.7
80 189.6 2029 .3 2660.7 81.0 ~ ~
637.7 515 .7 O 7.8 6.3
SD=Suelo desinfectado; SD+I= Suelo desinfectado + inóc ulo ; SN = Suelo natural
Fuente: Sánchez de P., 1999
Los hongos que forman micorriza arbuscular (HMA)

En primera instancia es conveniente precisar que los HMA son habitantes naturales
del suelo, con una característica en particular, son biótrofos, es decir, que dependen de
la presencia de hospederos para suplir sus necesidades de carbono.
Allen el al., 2003, describen los hongos que forman micorriza arbuscular (HMA)
que como un grupo monofilético, los Glomales que evolucionaron entre 353 y 462 mi-
llones de años, unidos a las plantas ancestrales que colonizaron la superficie terrestre e
irradi aron hacia los grupos conocidos más recientemente, hacia los 250 millones de años
126
LAS ENDOMICORRIZAS: EX PRESiÓN BIOEDÁFICA DE IMPORTANCIA EN EL TRÓPICO
(Simon et al., 1993; Harrison, 1999; Franken y Requena, 2001; Schüssler, Schwarzott,
y Walker, 2001; AlIen et al., 2003).
La taxonomía de los HMA se ha basado en características morfológicas de las espo-
ras. Géneros y familias se han distinguido por la conexión hifal o modo de formación
de las esporas y la estructura más detallada de las paredes celulares de ellas ha sido
muy importante al momento de identificar.
Los HMA han estado clasificados dentro de la clase Zygomycetos, orden Glomales,
agrupados hasta hace poco en tres familias: Glomaceae, Acaulosporaceae y Gigaspo-
raceae y seis géneros: Glomus, Sclerocystis, Acaulospora, Entrophospora, Gigaspora
y Scutellospora (Morton y Benny, 1990, citado por Sánchez de P , 1999).
Simon et al. , 1992 condujeron los primeros estudios de filogenia y detección
molecular de HMA. El uso de técnicas como la reacción en cadena de la polimerasa
(PCR), unida a otras técnicas moleculares: SSCP, RFLP, RAPD, entre otras , ha per-
mitido elucidar la taxonomía y composición de las comunidades de HMA (Tuinen et
al., 1998; Kjy;ller y Rosendahl , 2000; Redecker, 2002) (Tabla 14).
Tabla 14. Clasificación taxonómica de los HMA.
Phyllum Orden Clase Familias Géneros

Glomeromycota Glomales Glomeromycetes Glomaceae Glomus
Acaulospora
Acaulosporaceae
Entrophospora
Gigaspora
Gigasporaceae
Scutellospora
Archaeosporaceae Archaeospora
Paraglomaceae Paraglomus
Fuente: INVAM, 1991 , Dodd et al. , 2000, Redecker, 2002.
A partir de esporas clasificadas inicialmente dentro del género Acaulospora, me-

diante secuenciación ribosomal, Morton y Redecker, 2001, citados por Redecker, 2002,
han establecido un nuevo género: Archaeospora, con especies como Ar. leptoticha, Ar.
gerdemannii y Ar. trappei.
Glomus occultum y G. brasilianum se han localizado en el nuevo género Paraglomus
dentro de la familia Paraglomaceae. Este género se distingue de Glomus por secuencias
de rDNA, ácidos grasos específicos y su morfología. Las estructuras de estos dos géneros
no se tiñen del todo o sólo ligeramente con las tinciones habituales para cuantificar la
colonización por HMA: azul de tripano, fucsina ácida, etc. (Redecker, 2002).
El hongo Geosiphon pyriforme, que forma una simbiosis peculiar con cianobacterias
del género Nostoc y ha sido postulado como posible ancestro de la MA en las etapas
tempranas de colonización de la tierra, de acuerdo con estudios de r-DNA se acerca a
Archaeospora.
127
El género Sclerocystis, caracterizado por la agregación y complejidad de sus es-

porocarpos, también es revaluado teniendo en cuenta que secuencias con 18S rONA
han mostrado que estas estructuras las forman miembros de Glomus, razón por la cual
Redecker, 2002, propuso su eliminación y reclasificación dentro del género Glomus,
sugerencia aceptada por el INVAM.
Oodd el al., 2000, describen a las Glomaceae como la familia más antigua de los
HMA, mientras que las Acaulosporaceae y Gigasporaceae aparecieron en etapas más
cercanas del período Paleozoico, hace aproximadamente unos 250 millones de años.
En la Figura 37 se ilustran esporas características de algunos géneros.
Estos hongos durante su ciclo de vida presentan una fase micelial y una de esporu-
lación, observables al estereoscopio, con mayores detalles al microscopio óptico y al
nivel de ultraestructura, al electrónico. En muchas ocasiones se aprecian ambos estadíos
(Figuras 37 y 38). Aparentemente los HMA se reproducen asexualmente (Harrison,
1999: Sánchez de P., 1999).
Oodd el al., 2000, han estudiado la morfología del micelio de algunos géneros de
HMA y registran que el género Glomus se caracteriza por hifas que se ramifican en
ángulo recto, tomando la forma de H y cuando se forman vesículas estas son elípticas
u ovales, con paredes gruesas que no tiñen en algunos estados de desarrollo.
Con respecto a Acaulospora, las ramificaciones de las especies son irregulares o
en forma de H, las hifas se expanden en las células corticales más externas y con más
frecuencia forman hifas enrolladas que el género Glomus. Las hifas presentan paredes
delgadas y al microscopio se les pueden observar gotas de lípidos dentro de ellas.
Forman vesículas intercelulares e intracelulares en parches, más ovoides o lobuladas
irregularmente.
Con relación a Gigaspora/Sculellospora describen que las hifas son gruesas , y se
pueden detectar hifas rizadas que siguen la colonización de las células corticales más
externas. Las hifas intrarradicales a menudo tienen pequeñas proyecciones y tiñen oscuro
con Azul de tripano. Los arbúsculos generalmente tienen troncos redondeados. Forman
células auxiliares en el micelio externo previas a la formación de esporas, coloreadas
con tonos que oscilan del amarillo pálido al café en Scutellospora e hialinas a pálidas
en Gigaspora (Figura 38e).
Morfología de los HMA

Esporas de HMA o trozos de hifas provenientes del suelo y/o de raíces de plantas
previ amente colonizadas, germinan las primeras y se dividen las segundas, y dan origen
a hifas que continúan la división una y otra vez, y forman un conjunto de hilos micros-
cópicos que constituyen el micelio y/o fase vegetativa del hongo.
Este micelio está conformado por hifas cenocíticas (aseptadas) y multinucleadas que:
a) colonizan las células corticales de las raíces de las plantas asociadas , y constituyen
el micelio interno y b) se extienden en el suelo y conforman el denominado micelio
externo o micelio extrarradical. Cada una de estas estructuras vegetativas cumple im-
portante papel dentro de la simbiosis. Hifas intra y extrarradicales pueden desarrollar
septos en diferentes condiciones, como daños y estados previos a penetración durante
la colonización (Smith y Smith, 1997; Sánchez de P. , 1999; Oodd et al., 2000).
128
Fotos: Sieverding y Parra, 1991.
Figura 37. Esporas características de algunos géneros de HMA: a: Glomus manihotis;

b: Entrophospora colombiana; c: Scutellospora sp; d: Glomus geospo-
rumo
129
Fotos: Gómez L. , Bolaños, Sánchez de P., Mondragón y Ceballos, 2005.
Figura 38. Estructuras de los HMA: a) formación de apresorio, b) hifas colonizadoras

y micelio interno, c) micelio externo, d) arbúsculos, e) células auxiliares,
f) esporas de HMA adheridas a una raíz de yuca.
130
Micelio interno
El micelio interno se inicia cuando una hifa entra en contacto con la raíz, forma un
apresorio (Figura 38a), penetra la epidermis, da origen a nuevas hifas que crecen entre
y al interior de las células corticales, se extienden en ellas y colonizan poco a poco
hasta llegar a las células más internas de la corteza. Es de recordar que la descripción
del profuso crecimiento intercelular corresponde sobre todo a MA tipo Arum; en el tipo
París es escaso o ausente.
Arbúsculos
En el micelio interno, en el tipo Arum, hifas intercelulares atraviesan la pared ce-
lular y colonizan el interior de células corticales, cuya membrana celular se invagina y
rodea la estructura fungosa , que se ramifica en forma dicotómica muchas veces dando
lugar a una estructura tridimensional arborescente, denominada arbúsculo (Figura 38d).
Cuando las células corticales no están activas y/o las raíces se suberizan, los arbúsculos
cesan su desarrollo, función y tampoco hay colonización por HMA (Bonfante, 1992,
citado por Varma, 1995).
En el tipo París, después de la colonización de la epidermis, los HMA penetran en
el interior de las células, donde forman ovillos y también arbúsculos, tal vez menos
desarrollados que en Arum. El mayor desarrollo intracelular lleva a que se cuestione el
papel del arbúsculo en el intercambio de nutrientes.
Micelio externo
Tal vez uno de los cambios más importantes cuando se establece la MA es el que
ocurre en la interfase raíz-suelo, debido al micelio extrarradical que, en muchos casos,
prolifera en el suelo más que los pelos radicales. La zona ocupada por las hifas externas
se ha denominado hifosfera y da lugar al concepto de micorrizosfera (Linderman , 1988
y Garbaye y Klett, 1996).
El micelio externo (Figuras 38b y 38c) conforma una red que se proyecta desde la
raíz colonizada y penetra en el suelo. Posee, por una parte, hifas gruesas - más de 27 Jlm
de diámetro- que, aunque absorben nutrimentos en especial, sirven de soporte y base
temporal al tejido micelial en el suelo, se las denomina hifas " runner" . Estas a su vez dan
origen a hifas delgadas - dos a siete flm de diámetro-, que se dividen dicotómicamente,
se extienden en el suelo, cuya función se centra en la absorción de nutrimentos para
transportarlos al hospedero, denominadas hifas absorbentes. Su pequeño diámetro les
permite explorar los poros más finos del suelo ,13 donde los pelos radicales no alcanzan
a penetrar, poniendo de esta manera a di sposición de la planta las arcillas, materia or-
gánica, nutrientes yagua contenidos en ellos (Varma, 1995, Sánchez de P. , 1999).
13 Recordemos que un microporo puede tener alrededor de < 9 micras y que en él la solución del suelo
-agua y nutrimentos- son retenidos a altos potenciales mátricos que los hacen inasequibles para las
raíces de las plantas. Este hecho es relevante en épocas de sequía.
131
UNIVERSIDAD NAC IONAL DE COLOMBIA - S EDE PALMIRA
El micelio externo de los HMA, entonces, permite que el hongo extienda la zona de
absorción de nutrimentos más allá de la rizosfera que, como se dijo en el Capítulo tres,
se estima en unos cuantos milímetros en el entorno radical e incrementa el volumen de
suelo a explorar, en intensidad y extensión, por la planta micorrizada, como lo muestra
la Figura 38c (Sanders y Tinker, 1971; Abbott y Robson, 1985; Jakobsen y Rosendahl,
1990; Friese y Allen, 1991; O'Keefe y Sylvia, 1992; Jakobsen, 1995; Varma, 1995).
Barea el al., 1991, sugieren extensiones de micelio externo entre 12 -20 cm, que se
traducirían en mayores volúmenes de suelo a explorar en beneficio de la planta mico-
rrizada. En estudios llevados a cabo en Colombia se han encontrado extensiones hasta
de 34 mlg de suelo seco (Torres, 2000; Reyes, 2001).
En el micelio externo se forman esporas y en algunos géneros de HMA, Gigaspora
y Scutellospora, se pueden formar, además, células auxiliares (Figura 38e) aisladas o
agrupadas, cuya función no se conoce con exactitud (Sánchez de P., 1999,2001).
Esporas
Los HMA se caracterizan porque sus esporas poseen paredes gruesas que les con-
fieren resistencia al medio, su origen es asexual y hasta el momento no se ha registrado
la fase sexual, aunque no se ha confirmado por estudios genéticos. (Rosendahl y Taylor,
1997; Sánchez de P., 1999,2001; Jun el al., 2002).
En una raíz joven una vez se establece plenamente la MA, el HMA completa su
ciclo de vida y se forman en el micelio externo las esporas asexuales características de
la especie del micosimbionte que se encuentra presente. Algunos de ellos también las
forman en el micelio interno y son observables al microscopio (Figura 38f).
En cultivos monoaxénicos en fase de esporulación se han contado gran cantidad de
esporas. Se han hecho estimativos de 14000 a 38000 propágulos por raíz (Azcón-Aguilar
en comunicación personal con Bago, Pfeffer y Shachar-Hill, 2000). El 45 a 95 % de
la reserva de C en las esporas corresponde al lípido neutro triacilglicerol (TAG) y en
menor cantidad glicógeno, reservas que provienen de la planta hospedera.
Vesículas
En algunos géneros de HMA las hifas internas se modifican, sufren ensanchamientos
y dan origen a vesículas que se disponen en forma entre las células corticales y dentro de
ellas y ocupan en las hifas posiciones intermedias o terminales. Según Silveira (1992),
las vesículas se desarrollan posterior a los arbúsculos, en las regiones más antiguas co-
lonizadas, contienen materiallipídico, lo que ha llevado a que se las considere órganos
de almacenamiento. El encontrarlas dentro de tejidos radicales viejos o muertos sugiere
que desempeñan papel importante como órganos de reposo o de propagación del hongo.
Las vesículas no están presentes en los géneros Gigaspora y Sculellospora.
Establecimiento de la simbiosis
El mecanismo de establecimiento de la simbiosis es un proceso de múltiples eta-
pas determinadas por factores del hongo y la planta hospedera, cuyo funcionamiento
132
en condiciones naturales -además de la relación planta-hongo- está mediado por las

condiciones del suelo y el ambiente, en particular donde ocurre su presencia (Harrison,
1999; Novero etal., 2002). Figura 39.
En esta simbiosis no existe estricta especificidad: una raíz puede ser colonizada
por varias especies de hongos y un mismo hongo puede colonizar en forma simultánea
raíces de especies vegetales que crecen en proximidad. Sin embargo, distintas especies
y cultivares de la misma especie muestran grados de susceptibilidad diferentes ante la
colonización por un mismo HMA, lo cual puede interpretarse como diferencias en la
compatibilidad entre las plantas y los distintos hongos HMA, o cambios en las condi-
ciones del suelo (Koske y Gemma, 1991 citados por Giovannetti, et al., 1996, Phillips
y Tsai, 1992, citados por Marschner, 1995; Sánchez de P., 2001).
Funcionamiento
deis MA
CONDICIONES
AMBENTAlES SUELO
Fuente: Adaptado de Brundrett, 1991.
Figura 39. El funcionamiento de la MA como resultado del sistema: planta - micro-

simbionte - suelo - ambiente.
En el establecimiento de esta simbiosis se distinguen diferentes estados morfoló-

gicos: a) una fase presimbiótica, b) precolonización, c) penetración inicial del hongo,
d) colonización intrarradical, e) desarrollo del micelio externo y de estructuras repro-
ductivas. Figura 40 (Bonfante-Fasolo,1987; Silveira, 1992; Bonfante-Fasolo y Bian-
ciotto,1995; Torres, 2000; Reyes, 2001; Marsh y Schultze, 2001).
133
8]
[!] O¡
GERMINACiÓN
o "
~
~
o PRECOLONIZACIÓN
y CRECIMIENTO
~ CRECIMIENTO DE LAS HIFAS

(MICELIO EXTERNO)
PRECOLONIZACIÓN Y ESPORAS
y RAMIFICACIÓN
( [1]
\
FORMACIÓN
DEL APRESORIO
PENETRACIÓN Y CRECIMIENTO
INTERRADICAL
(MICELIO INTERNO)
Fuente: Adaptado de Marsh y Schultze, 2001; Sánchez de P., 1999.
Figura 40. Fases en el desarrollo de la MA.
Fase presimbiótica
Según Bago, Pfeffer y Shachar-Hill, 2000, citando a diferentes investigadores, las
esporas de los HMA, unidas o separadas del micelio intra o extrarradical, presentan un
crecimiento limitado independiente de la planta. Para ello se movilizan los principales
compuestos donde se almacena el e fúngico: el triacilglicérido (TAG) y glicógeno.
Esta movilización provee la energía para el desarrollo del tubo germinativo aseptado
y esqueletos de e para la síntesis de las paredes celulares quitinosas características del
micelio del hongo.
El crec imiento asimbiótico se puede mantener por una o dos semanas y el tubo
germinativo puede extenderse varios centímetros. Si el establecimiento de la simbiosis
no ocurre durante ese período, el HMA detiene el crecimiento, ocurre septación del
tubo germinativo y autólisis nuclear. La espora entra en dormancia y tiene habilidad
para germi nar varias veces. La detención del crecimiento evita que el e almacenado
se gaste totalmente y algunos autores sugieren que éste puede ser un mecanismo para
incrementar las posibilidades de encontrar una raíz a colonizar.
134
LAS ENDOMI CORRIZAS: EXPRESiÓN BIOEDÁFI CA DE IMPORTANCIA EN EL TRÓPICO
Una de las muchas preguntas que surgen acerca de esta fase es por qué el hongo
no continúa con su ciclo de vida en ausencia del hospedero. Todo parece indicar que
ocurre una deficiencia en el metabolismo del C. Mediante técnicas de resonancia mag-
nética nuclear usando 13C en G. intrarradices , Pfeffer, Bago y Shachar-Hill, 2001, han
encontrado que durante la fase asimbiótica este HMA, a partir de lípidos almacenados,
sintetiza azúcares: trehalosa que luego degrada, al igual que glucosa y fructosa, pero no
manitol, como tampoco lípidos para almacenamiento. Han encontrado que el C fluye
a través de gluconeogénesis, el ciclo del glioxilato, ciclo de Krebs, la vía de la pentosa
fosfato y la mayoría o todo el ciclo de la urea. Todos estos ciclos están activos, menos
aquellos conducentes a síntesis de ácidos grasos (triglicéridos - TAG) para almacena-
miento. Esta deficiencia o bloqueo de esta vía podría ser responsable de que se detenga
el crecimiento del HMA durante esta fase asimbiótica.
Preco!onizaGÍón
Como se dijo anteriormente, la ramificación de las primeras hifas y la continuidad en
su crecimiento requieren la presencia de las raíces de la planta hospedera. Los exudados
radicales incrementan la estimulación en la medida en que las hifas entran en la vecindad
de las raíces. Esto se ha observado en plantas hospederas de HMA, lo cual sugiere la
ocurrencia de señales de reconocimiento. El hecho de que los HMA no sean atraídos hacia
la rizosfera de algunas plantas, puede deberse a la presencia de sustancias inhibidoras,
aunque la planta sea micolTícica (Harrison, 1999; Marsh y Schultze, 2001).
PenetraGÍón inicia! de! HMA

Una vez la hifa hace contacto con la epidermis de la raíz, su extremo se ensancha y
forma un apresorio que separa dos células epidermales adyacentes y origina un punto
de penetración dentro de las células epidermales. Figura 41 (Harrison, 1999; Sánchez
de P., 1999; Novero et al., 2002).
Se ha encontrado que los exudados radicales no son capaces de estimular la forma-
ción de esta estructura, sino que ocurre un reconocimiento del hongo con las células
de la epidermis radical , a través de señales localizadas en ellas. Se ha encontrado que
moléculas de carbohidratos actúan como señales en otras interacciones planta/hon-
go, por lo cual se supone que funcionen en forma similar en este caso. Estas señales
moleculares de reconocimiento hacen que los mecanismos de defensa se inactiven o
disminuyan su nivel de reactividad ante la presencia del HMA (Heath, 1997; Harrison,
1999; Marsh y Schultze, 200 1).
A la formación del apresorio le sigue la penetración de la primera capa de células
corticales y posterior colonización de la raíz. Esto puede ocurrir por diferentes vías: en
algunas especies la hifa entra por presión mecánica entre dos células epidermales; en
otros casos, por acción enzimática, entra en una célula de la epidermis o pelo radical
y crece al interior de ellos. Aún falta claridad sobre los mecanismos envueltos en la
penetración; sin embargo, se ha encontrado en algunos HMA la presencia de enzimas
135
UNIVERSIDAD N AC IONAL DE COLOMBIA - SEDE P ALM IRA
como endoglucanasas, celulasas, xyloglucanasas y enzimas pectolíticas, incluyendo

poligalacturonasa, las cuales pueden facilitar su paso a través de la pared celular (Ha-
rrison , 1999, citando a varios investigadores).
Colonización intrarradical
U na vez dentro de la planta el desarrollo interno de los hongos está determinado por
la planta. En esta forma, una sola especie de hongo puede mostrar patrones morfológicos
de crecimiento bastante diferentes, dependiendo de la planta hospedera. Como patrones
principales surgen el tipo Arum y el Paris; sin embargo, la regulación por la planta no
explica en su totalidad estos patrones morfológicos. La mayoría de las descripciones
conocidas corresponden al primer tipo. Figura 41 (Harrison, 1999).
A partir de la hifa de penetración ocurre un crecimiento de hifas intercelulares, aun-
que en algunos casos el hongo puede atravesar la exodermis formando ovillos hifales
al interior de sus células.
Al alcanzar las células corticales más internas, algunas ramificaciones de las hifas
intercelulares penetran las paredes de algunas de estas células y se diferencian, dentro
de ellas, en estructuras ramificadas en forma dicotómica, conocidas como arbúsculos
(haustorios), los cuales permanecen en un compartimiento apoplástico, puesto que la
membrana celular de la célula vegetal se extiende, rodeándolo completamente.
TEJIDO RADiCAl
SUELO
\/EslcUlA
ARSÚSCUlO
H"hF
F~~ )~II~
~ \ , MCE.IO InERHO
(1ntrarradIcal)
MEMBRANA
PERlARBUSCUlAR
MEMIIRANA
CITOPlASMÁTICA
/
'-..... MICElIO ElCTERHO
EPtOeRMIS (twas_l
Fuente: Adaptada de Harrison, 1999.
Figura 41. Algunas estructuras que se forman durante el establecimiento de la MA

tipo Arum.
136
LAS ENDOM ICORRIZAS: EXPRES iÓN BIOEDÁFICA DE IMPORTANCIA EN EL TRÓPICO
La célula colonizada por un arbúsculo responde fragmentando su vacuola, el núcleo

migra a una posición central dentro de la célula y se incrementa el número de organelas.
La membrana celular vegetal se extiende aproximadamente cuatro veces para formar la
que se ha denominado membrana periarbuscular, que envuelve al arbúsculo, lo cual con-
lleva un incremento notorio en la biosíntesis de esta membrana. Aunque esta membrana
periarbuscular continúa conectada con el resto de la membrana celular, se ha encontrado,
en análisis citoquímicos, que en ella se localizan altos niveles de ATPasa, lo cual sugiere
que el transporte activo de nutrientes ocurre en este sitio (Harrison, 1999).
Con mayor razón cuando la pared celular del hongo se hace muy delgada en el
arbúsculo, lo que permite un estrecho contacto y una extensiva e intensiva interfase
intracelular e interespecies, pues los dos simbiontes prácticamente quedan separados
solamente por sus membranas (Harrison, 1999; Sánchez de P, 2001, 2003).
En esta interfase se ha postulado que es el sitio donde ocurre la transferencia entre
los simbiontes, no solo de fósforo sino también de carbono, aunque algunas investi-
gaciones señalan a las hifas intercelulares como posible sitio de absorción de carbono
(Harrison, 1999; Marsh y Schultze, 2001).
Una vez establecidos los arbúsculos y la interfase que conlleva su desarrollo y madu-
rez, la vida de ellos es de unos pocos días -aproximadamente siete a nueve días- , luego
colapsan y se degeneran sin que las células hospederas sufran daño , lo que las habilita
para ser recolonizadas. A partir de observaciones en tipo Arum y Paris se considera que
la planta también controla este estado de la simbiosis (Harrison, 1999; Sánchez de P ,
1999,2003, citando a varios autores).
Este tipo de colonización intrarradical ocurre especialmente en las MA tipo Arum,
en las cuales ocurre rápido crecimiento de hifas intercelulares y extenso desarrollo de
arbúsculos. En las tipo Paris el crecimiento de las hifas es relativamente lento y ante
todo intracelular, de célula a célula, y es típica la formación de hifas enrolladas como
ovillos con un desarrollo limitado de los arbúsculos (Marsh y Schultze, 200 1).
Desarrollo de micelio externo y de estructuras reproductivas

Después de la formación de los arbúsculos, algunas especies de HMA forman
vesículas llenas de lípidos, al interior de las raíces, las cuales se presume actúan como
materiales de reserva para los hongos, como se dijo anteriormente.
A continuación de la colonización de las células corticales, las hifas del hongo se de-
sarrollan extensamente en el suelo, desde donde captan los nutrientes minerales que luego
pueden ser traslocados a la planta, usados en el desarrollo de nuevo micelio para ampliar
la cobertura de la colonización y en muchos casos, para la producción de esporas. Además
de su importante función metabólica en la simbiosis, se ha establecido su contribución
en la agregación de las partículas del suelo mediada por la formación de glicoproteínas
(glomalinas) producidas por las hifas (Harrison, 1999; Rillig Y Steinberg, 2002).
La descripción simple del proceso de establecimiento de la simbiosis da la impre-
sión de que la colonización obedece a hechos secuenciales y "fác iles" para la planta y
el hongo. Sin embargo, Novero el al., 2002, mediante el estudio de la ultraestructura
137
de la colonización por HMA en raíces de silvestres y mutantes de Lotus japonicus,

demuestran que hay una serie de puntos de control del desarrollo de la simbiosis, que
llevan a bloqueos en el establecimiento del hongo.
Estos puntos de control están presentes en la epidermis y en las células corticales y
obstaculizan la penetración de las células y posterior desarrollo de los arbúsculos, y el
hongo tiene que acudir a estrategias para superarlos. Dentro de una mirada complementa-
ria podría interpretarse como un mecanismo de control de la extensión de la colonización
del HMA por parte de la planta, que genera condiciones de equilibrio dinámico.
Fisiología de la simbiosis
Alteraciones moleculares y celulares durante el establecimiento de la simbiosis
Las esporas de los HMA son sensibles a numerosos compuestos que se encuentran
en la rizosfera. Por ejemplo, la germinación, emisión del tubo germinativo y dirección
de la extensión son sensibles al CO 2 y a otros compuestos volátiles que hacen parte de
los exudados radicales y a productos bacterianos. Cualquiera de estas señales puede
indicar la presencia de una raíz potencialmente colonizable. Algunos estudios citados
por Koide y Schreiner (1992) muestran que la acción estimulante de los exudados
radicales en la extensión hifal y quimiotropismo de los HMA sólo es efectiva cuando
hay presencia de CO 2 .
De acuerdo con Roussel et al., 2001, la colonización de la planta por HMA y desa-
rrollo al interior de sus tejidos implica una compleja secuencia de eventos moleculares
y citológicos, al igual que modificaciones intracelulares. En la búsqueda de entender
los mecanismos de desarrollo de la MA, las herramientas bioquímicas, moleculares y
genéticas han sido fundamentales, al igual que las plantas mutantes, que con su inca-
pacidad de formar completamente la micorriza permiten caracterizar eventos propios
de la simbiosis.
Actualmente para estos estudios se cuenta con plantas mutan tes que no forman
micorriza (myc-), como Arabidopsis thaliana, y recientemente mutantes de las legu-
minosas Medicago truncatula, Lotus japonicus y Pisum sativum, en las cuales se tiene
expresión de diferentes combinaciones. Por ejemplo, plantas que no nodulan y forman
MA (Nod- Myc+), otras que no forman nódulos ni micorrizas (Nod- Myc-), y plantas
que nodulan y no forman rnicorriza (Nod+ Myc-) (Marsh y Schultze, 2001).
Varios investigadores han hecho énfasis en que el control de las principales estruc-
turas de la simbiosis las realiza la planta hospedera; sin embargo, hay evidencias que
muestran que el hongo también puede influir en este control, al igual que las condiciones
ambientales, aunque no hay pruebas de que estas últimas controlen las bases estructurales
de las clases de MA (Smith y Smith, 1997).
Roussel et al., 2001, sostienen que el desarrollo y funcionamiento de la MA está
gobernada por programas morfogenéticos en ambos simbiontes y hay evidencias de
señales de reconocimiento en diferentes estados de la simbiosis, sin embargo, la natu-
raleza de las moléculas señales y la percepción de ellas en los procesos de transducción
apenas se empiezan a entender.
138
LAS ENDOMICORRIZAS: EX PRESIÓN BIOEDÁFICA DE IMPORTANCIA EN EL TRÓPICO
Benabdellah, Azcón-Aguilar y Ferro l, 2000, mediante estudios de electroforesis en

gel de dos dimensiones 2D-PAGE, encontraron que la MA en raíces de tomate (Lyco-
persicon esculentum) induce dos cambios en la síntesis de proteínas de la membrana
citoplasmática: deprime la regulación de algunos polipéptidos constitutivos de ella y
ocurre síntesis de nuevos polipéptidos o endomicorricinas.
En los últimos años se han efectuado importantes avances en relación con las res-
puestas moleculares de las plantas hospederas al micosimbionte y los genes vegetales
involucrados en esta respuesta. Hasta el año 2001 se habían investigado alrededor de
cincuenta genes de diferentes plantas y su expresión en la MA, entre ellos, genes que
codifican las moléculas responsables de la defensa o nodulinas en la interacción legu-
minosa - Rhizobium.
Lo anterior, debido a que se ha encontrado que algunas señales moleculares que
ocurren en MA coinciden en parte con otras interacciones planta-microorganismo,
específicamente en el caso de leguminosas (Rhizobium), las más estudiadas, y aun en
otras relaciones de carácter parasítico. La investigación genómica y proteómica, hacia
el futuro, arrojará información confiable en este sentido (Xie et al., 1999; Roussel
et al., 2001 Barker y Larkan, 2002; Barker, Duplessis y Tagu, 2002; Novero et al.,
2002).
En arveja se ha encontrado que cuatro loci (SYM8, SYM9, SYMI9, SYM30) están
envueltos en las etapas tempranas de interacción tanto en la simbiosis leguminosa-ri-
zobios como en MA. Estudios citológicos han mostrado que una mutación de ellos en
conjunto bloquea la penetración del HMA al nivel de apresorios (mutantes myc-), y
en la interacción con Rhizobium estos mutantes son incapaces de formar hilos de colo-
nización bacteriana (García-Garrido y Ocampo, 2002). Catford et al., 2003, sostienen
que el mecanismo de los sistemas reguladores en la MA y rizobios-leguminosa son
similares en ambas simbiosis.
La atenuada respuesta defensiva que presentan las plantas ante los HMA se ha ex-
plicado por hipótesis como: degradación de elicitores, señales moleculares que alteran
el flujo de carbono, modificaciones en el balance hormonal y presencia de enzimas
hidrolíticas, entre otras (Roussel et al., 2001, citando a varios autores, García-Garrido
et al., 2000).
Mecanismos asociados con la defensa de las plantas en MA

A pesar del desconocimiento del proceso en conjunto hay evidencias que sugieren
que los mecanismos de inducción/supresión asociados con la defensa de las plantas pue-
dan participar en la colonización y compatibilidad de los HMA con la planta hospedera
(Blilou, Ocampo y García-Garrido, 2000; García-Garrido y Ocampo, 2002).
Se conoce que cuando ocurre el ataque de un patógeno, el reconocimiento rápido
del potencial invasor por parte de la planta es prerrequisito para que se inicie su defensa
efectiva. Este reconocimiento se lleva a cabo a través de señales moleculares específicas,
conocidas como "elicitors", que son secreciones del microorganismo (elicitors exógenos)
139
o generados como resultado de cambios físicos y/o químicos en la pared celular de la

planta (elicitor o secreciones endógenas).
Después de la percepción de un "elicitor", numerosos cambios bioquímicos contri-
buyen a la respuesta temprana de las células del hospedero. Estos incluyen cambios en
la permeabilidad iónica de la membrana celular, la activación de enzimas ligadas a la
membrana, la activación de kinasas, fosfatasas, fosfolipasas, formas de oxígeno activo
y la producción de moléculas señales. El resultado de estos procesos es la activación
transcripcional de los genes relacionados con la defensa (Somssich y Hahlbrock, 1998,
citados por García-Garrido y Ocampo, 2002).
Varios investigadores citados por estos mismos autores han descrito eventos similares
a estos en la interacción planta-HMA: presencia de elicitores de quitina, síntesis de fitoa-
lexinas inducidas por micelio extrarradical de Glomus intrarradices. Se ha encontrado
que este mismo hongo induce la expresión de una chalcona sintetasa, primera enzima
en el metabolismo de compuestos ftavonoides similares a fitoalexinas.
Una de las principales respuestas inducidas de defensa de las plantas es la acumu-
lación de proteínas de defensa relacionadas con la patogénesis (PR) y otras proteínas
que tienen acción tóxica o inhibitoria hacia diferentes organismos, como bacterias u
hongos patógenos.
En plantas mutantes de arveja Myc· inoculadas con HMA se ha encontrado que
exhibe n una fuerte respuesta hipersensitiva al hongo caracterizada por la deposición
de callosa, PR-l y compuestos fenólicos.
Son comunes los registros de defensas fenólicas empleadas por las plantas contra
el ataque de hongos. Muchos compuestos fenólicos con propiedades antimicrobianas
pueden ser constitutivos, producidos o inducidos por algunas especies de bacterias y
hongos. Estos compuestos pueden inactivar las enzimas fungosas y, al polimerizarse,
pueden actuar como barreras físicas a la penetración. Muchas de estas defensas dependen
de las peroxidasas, que catalizan importantes compuestos fenólicos de la pared celular.
Spanu y Bonfante-Fasolo, 1988, citados por Koide y Schreiner (1992), encontraron en
plantas de puerro inoculadas con HMA más altos niveles de peroxidasas en compara-
ción con tratamientos control no inoculados. Estos resultados aparentemente muestran
que la planta inicia reacciones de defensa ante la presencia del HMA; sin embargo,
posteriormente la actividad de esta enzima fue más baja en comparación con el testigo,
lo cual sugeriría que la respuesta defensiva se supera.
Estudios con resultados similares se han efectuado con quitinasas, que han sido
identificadas,junto con otras moléculas, como involucradas en el reconocimiento de las
señales de nodulación por rizobios y en la regulación de este proceso. En el caso de la
MA, autores como Pozo et al., 1998, proponen que esta simbiosis podría acudir a este
mecanismo para percibir las señales del HMAy que oligómeros de quitina o quitosana,
liberados a partir de las paredes celulares de los HMA podrían ser compuestos señales
durante los procesos de colonización (Pozo el al., 1998; Xie et al. , 1999; García-Ga-
rrido et al., 2000).
140
Durante estados tempranos de formación de la MA, además de respuestas hiper-

sensitivas, se han descrito señales en vías de transducción que se activan después del
reconocimiento de patógenos. En plantas de tabaco, cebolla y fríjol se han reg istrado
incrementos transitorios en la actividad de peroxidasas que coiciden con la form ac ión de
apresoríos y penetración del hongo micorrízico. Se han encontrado incrementos tempo-
rales en la actividad de catalasa y peroxidasas en tabaco que coinciden con acumulación
de ácido salicílico (SA), molécula señal envuelta en vías de transducción que se activan
en interacciones entre plantas-patógenos (García-Garrido y Ocampo, 2002).
En estudios in vitro se ha encontrado que proteínas que transfieren Iípidos en las
plantas (LTP), están involucradas en la transferencia de un amplio rango de lípidos
entre membranas e implicadas en la defensa de las plantas, pues tienen habilid ad para
inhibir patógenos bacterianos y fungosos (Kader, 1996; Molina y García O ., 1993 ;
García Olmedo el al., 1995 , citados por Blilou , Oc ampo y García-Garrido, 2000
analizaron la expresión de genes de LTP en raíces de plantas de arroz (Ory za sativa),
en respuesta a la colonización por el HMA (Glomus mosseae). Encontraron que los
niveles de transcripción se incrementaban cuando el hongo formaba apresorios y
penetraba la epidermis radical y decrecía cuando se iniciaba la colonización de las
células corticales. También había acumulación transitoria de ácido salicílico (SA) que
correlacionaba con incrementos en la expresión de LTP y Fenilalanina-amoni o-liasa
(PAL). Estos resultados evidencian que la inducción de PAL y LPT son parte de la
ruta de defensa.
Ferrol et al., 2002, estudiaron la expresión de tres genes de H+ - ATPasa que han
mostrado ser activos en tomate Lycopersicon esculetum Mill cv.76R:LHA1 , LHA2 y
LHA4. Para ello utilizaron plantas mutan tes y silvestres con inoculación y sin ella con
Glomus mosseae. En plantas silvestres micorrizadas encontraron disminuciones en
LHAl, incrementos en la acumulación de LHA2 y ningún cambio en el último. En las
plantas mutantes micorrizadas observaron que la simbiosis cesó en el estado de forma-
ción de apresorios y el HMA inoculado no indujo cambios en la expresión de ninguno
de estos genes. Resultados que sugieren que la transcripción de LHAI y LHA2 durante
la interacción micorrícica puede estar asociada con el crecimiento interno del hongo o
con el funcionamiento de la simbiosis.
Aunque la respuesta de la planta a la penetración es débil, aparentemente durante
la formación de los arbú sculos es muy fuerte, de acuerdo con estudios de mRNAs
de genes asociados con respuestas de defensa acumulados en células corticales que
contenían arbúsculos. También se ha encontrado la expresión de diferentes genes que
codifican defensa en las plantas como la hidroxyprolina rica en glicoproteínas, enzimas
del metabolismo del phenilpropanoide -que involucra f1avonoides e isoflavonoides- y
enzimas involucradas en el metabolismo de especies de oxígeno reactivo e hidrolasas.
Diferentes resultados coinciden en la detección de f1avonoides/isoflavonoides en célu-
las colonizadas por arbúsculos y hacen suponer que estas moléculas pueden estimular
la MA, como sucede en la simbiosis leguminosa-rizobios (Koide y Schreiner, 1992;
García Garrido y Ocampo, 2002).
141
De acuerdo con Larose et al., 2002, la acumulación de ftavonoides en M. sativa se

induce antes de la colonización de las raíces y se dirige a una señal que indica la pre-
sencia del HMA. Esta acumulación depende del estado de desarrollo de la simbiosis y
del tipo de hongo MA que coloniza la raíz.
En formación de apresorios y después de la penetración a las células corticales han
observado incrementos en los ftavonoides daidzeina, medicarpina y formononetina pero
no coumestrol. Sugieren que esta acumulación podría estar ligada a autorregulación de
la colonización micorrícica, con el fin de reducir los costos de e de la planta durante
la simbiosis, como también a mejorar la resistencia de las plantas contra patógenos del
suelo, ya que estos compuestos poseen actividad antifúngica.
RNA mensajeros envueltos en el catabolismo de especies de oxígeno reactivo,
tales como catalasa y peroxidasa, se han encontrado en células corticales de trigo que
contienen arbúsculos. Al respecto Blee y Yerson, citados por García-Garrido y Ocampo,
2002, sugieren que estas dos enzimas participan en el catabolismo de peróxidos o en
reacciones que ligan entre proteínas y polisacáridos en la interfase entre el arbúsculo y
la membrana celular vegetal.
Se ha observado acumulación de quitinasas y B-1-3-g1ucanasas, las cuales se ha
sugerido suprimen las respuestas defensivas de las plantas a la presencia de arbúsculos,
al igual que también el resultado de la expresión del gen Glutathione-S-transferasa
(Prp1) , involucrado en procesos de senescencia y estrés, que podría estar envuelto en
la degradación de los arbúsculos.
Se han registrado cambios específicos en células colonizadas por arbúsculos,
como por ejemplo, la reorganización del citoesqueleto celular y la presencia de redes
de microtúbulos corticales que se extienden a lo largo de las hifas y también entre las
hifas y el núcleo de la célula cortical. En células que contienen arbúsculos también se
han encontrado enzimas que codifican la transcripción de vías biosintéticas de ftavo-
noides como la PAL, mencionada con anterioridad, y la chalcona sintetasa (CHS). La
transcripción de un gen que induce auxinas que codifican la glutatione-S-transferasa
(GST) también es inducida en células que contienen arbúsculos. La GST son enzimas
de respuesta a estrés que adicionan glutatione (GSH) a una variedad de compuestos,
incluyendo fenilpropanoides/ftavonoides para facilitar su transporte vía un transportador
específico dentro de la vacuola. El secuestro de estas moléculas dentro de la vacuola
previene efectos tóxicos en la célula que pueden ocurrir por la acumulación de altos
niveles de estos compuestos (Harrison, 1999).
Según Timonen y Peterson, 2002, mediante técnicas moleculares se ha podido
observar que el citoesqueleto de los HMA y de las células vegetales cambia durante el
desarrollo de la simbiosis, tanto en ecto como en endomicorriza arbuscular.
El citoesqueleto está constituído por filamentos de tres categorías: actina (micro-
filamentos), filamentos intermedios y microtúbulos. Los filamentos de actina y micro-
túbulos están asociados con la estructura y movilidad de las proteínas, mientras que
los intermedios no se asocian con la última función. Los microtúbulos están presentes
en la mayoría de los tejidos eucarióticos y están compuestos por heterodímeros de
a y Btubulinas.
142
Los primeros estudios que indican que los HMA afectan el citoesqueleto de células
hospederas se hicieron a través del gen tuba3, expresado en células corticales en las
cuales se desarrollaron arbúsculos en células de maíz y raíces de tabaco transformadas. Se
han hecho observaciones de mayor cantidad de a, 13, e y - tubulinas en raíces de plantas
micorrizadas que en aquellas donde no está presente la simbiosis. También diferentes
investigadores han observado la presencia de redes de microtúbulos que conectan las
ramificaciones de los arbúsculos con la región cortical o el núcleo de la célula. Esto
indica señales de intercambio entre los simbiontes previas a la colonización del hongo
a través de las células de la planta y un papel activo del citoesqueleto de la planta en la
micorrización, antes que una reacción pasiva a la presión física creada por el hongo al
invaginar la membrana celular vegetal.
En resumen, las plantas responden molecularmente a la presencia de los HMA. los
genes relacionados con la defensa de la planta se expresan desde los estados iniciales
de penetración del hongo formador de micorriza arbuscular -HMA- y a través de todo
el proceso de colonización. Las respuestas moleculares de defensa se manifiestan en las
células apropiadas, las cuaJes pueden prevenir el desarrollo de la asociación o también
reconocer al HMA y suprimir o expresar levemente sus respuestas defensivas.
Producción de enzimas hidrolíticas

Otro posible mecanismo para atenuar las respuestas defensivas de la planta a los
HMA podría ser la degradación de moléculas elicitoras producidas por los micosim-
biontes y/o la liberación preventiva de elicitores liberados a partir de la pared celular de
las plantas. Teóricamente enzimas hidrolíticas, celulasas, pectinasas, xyloglucanasas,
producidas por ambos simbiontes regulan estos procesos: las producidas por las plantas
podrían degradar las secreciones (elicitores) fungosos y las fungosas, los componentes
de las paredes celulares vegetales, aunque en este último caso hay evidencias de alta
selectividad y especificidad, que previene el ataque masificado del HMA sobre las pa-
redes del vegetal (García Garrido el al., 2000; García-Garrido y Ocampo, 2002).
Incrementos en el ácido salicílico y H202

Otro posible mecanismo de atenuación de las respuestas defensivas de las plantas
puede ser el bloqueo de algunos componentes de las señales en las vías de transducción
que activan esta respuesta. Entre estos componentes está el ácido salicílico (S A) y es-
pecies de oxígeno reactivas que se han considerado como segundos mensajeros en la
MA. Se ha encontrado que en raíces micorrizadas se incrementan transitoriamente los
niveles de H202, como también las enzimas que intervienen en su degradación como
la catalasa, peroxidasa y los niveles de SA decrecen. Hay registros de incrementos
temporales en esta última molécula, sin que se bloquee la formación de apresorios, pero
sí disminuye la colonización por HMA, lo cual sugiere una posible regulación por la
planta del desarrollo del micosimbionte.
Algunas investigaciones involucran el SA en la regulación de la nodulación y la
micorrización. En trabajos citados por Catford el al., 2003, han encontrado que plan-
143
tas transgénicas NahG Lotus japonicus, en las cuales se reducen los niveles de SA, se
incrementa la nodulación. En plantas transgénicas NahG tabaco se ha registrado que la
colonización por HMA está ligada a los niveles de SA en las raíces y cuando éstos se
incrementan, la colonización se reduce y viceversa.
Cambios en actividad hormonal y desbalances nutricionales

Otra de las hipótesis de atenuación en los sistemas de defensa de la planta ante
el HMA se ha ligado a la actividad hormonal y desbalances nutricionales, ligados a
diferentes condiciones ambientales. Por ejemplo, se ha investigado que limitaciones
en luz, fósforo, nitrógeno y otros factores que limitan la fotosíntesis van a influir en
la colonización. En esta forma la planta hospedera puede regular la colonización de
HMA a través de señales químicas que incrementen o disminuyan la presencia del
micosimbionte, y también, mediante defensivos químicos o estructuras que pueden ser
empleados selectivamente para limitar la colonización, y regular la tasa de carbohidratos
que traslada al hongo (Koide y Schreiner, 1992).
También hay evidencias de que altos niveles de fósforo en el suelo correlacionan
negativamente con la colonización por HMA, y lo contrario en el caso de carbohidratos.
Que cuando se incrementa el flujo de C hacia el micosimbionte se activan genes de
defensa que regulan el proceso. El etileno ha sido sugerido como molécula señal de la
vía de transducción involucrado en estos mecanismos de defensa regulada.
También se conoce que los niveles hormonales se alteran en las plantas micorri-
zadas, así como también que los HMA pueden producir compuestos que actúan como
hormonas vegetales. Sin embargo no se conoce con claridad el papel que juegan en la
atenuación de la defensa de las plantas ante la presencia de los HMA. Se ha propuesto
que el incremento en citoquininas en plantas micorrizadas podría suprimir la inducción
de algunos genes PR, específicamente de las quitinasas y glucanasas (García Garrido
y acampo, 2002, citando a varios autores; Catford et al., 2003).
Con base en estas diferentes hipótesis, García Garrido y acampo, 2002, proponen
un modelo hipotético donde presentan los mecanismos regulatorios envueltos en la
respuesta defensiva de las plantas durante el establecimiento de la MA, algunos de los
cuales podrían explicar la inducción de resistencia de las plantas a los patógenos cuando
están micorrizadas, que se convertiría entonces en una resistencia sistémica adquirida
(SAR) al ataque de patógenos (Catford et al., 2003), donde posiblemente estén invo-
lucrados diferentes mecanismos de autorregulación de la simbiosis, no uno solo, como
lo sugeriría el largo camino evolutivo de la MA. (Figura 42).
Como se puede observar, la unión de "elicitores" fungales a los receptores de las
plantas dispara la activación de las vías de transducción de las señales y permite la
activación de los genes de defensa. Numerosos eventos participan en las vías de trans-
ducción de las señales, los cuales incluyen la generación de especies de oxígeno reactivo
e incrementos en SA. La acción de las hidrolasas fungosas sobre los componentes de
la pared celular puede también generar "el icitores" endógenos que contribuyen a la
generación de las señales de transducción después de la percepción del "elicitor". Las
144
LAS ENDOMICORRI ZA S: EX PR ES iÓN BIOEDÁFlCA DE IM PORTANCIA EN EL TRÓPICO
hidrolasas vegetales constitutivas y/o inducidas son las enzimas responsables de la de-
gradación de los "elicitores" y por lo tanto de la atenuación de la defensa de la planta.
Al mismo tiempo, el reconocimiento de una señal propia del hongo simbiótico por las
células vegetales permite la activación de una vía metabólica específica de la simbiosis
(García G arrido y Ocampo, 2002).
PARED CRULAR VEGETAL CITOPLASMA

Membrena
Componente de Me
Citopllsmitic:a
la pared celular "elicitor"
vegetal endógeno
Expresión de los
genes de defensa
/ III@--
00 Hidrolasa fungosa
I
-71 ::0, I----+~

I
Señal
simbiótica
(ungos.
~L SVM
I I•••
1
Señal
Hidrola hormonal
°
~
,--
vegetal H Ca-
22
H202
1
~~ )
J
P
Fuente: Adaptado de García-GalTido y Ocampo, 2002.
Figura 42. Posibles mecanismos regulatorios involucrados en el establecimiento de

laMA .
Metabolismo de la MA
El suministro y transferencia de fotosintatos (carbohidrato s) de la planta al hongo
y de nutrimentos minerales de éste a la planta constituyen la base del funcion amiento y
de los efectos de esta simbiosis. Son afectados por los genotipos del hongo, de la planta,
el suelo y por el ambiente (Sánchez de P. , 1999, 2001).
145
Los estudios más reciente sobre el metabolismo de la MA incluyen diversos méto-

dos de biología molecular, citología, cultivos de MA in vilro y técnicas de resonancia
magnética nuclear (Douds Jr., Pfeffer y Shachar-Hill, 2000; Bago, 2000, Jun el al.,
2002). Sin embargo, aún no se conocen con claridad las vías metabólicas que tienen
lugar en la simbiosis
Transporte de ede la planta al HMA

Los HMA derivan la mayoría de su carbono, si no todo, de la planta hospedera (Jen-
nings, ] 995, citado por Bago, Pfeffer y Shachar-Hill, 2000). Trape, 1973, y Bevege et al,
1975 citados por Jakobsen, 1995, demostraron hace más de veinte años la transferencia
de C de las plantas hospederas al HMA, exponiendo tallos de plantas micorrizadas a
una atmósfera que contenía 14C02 y se supuso que la forma de C utilizada por el HMA
era la sacarosa, principal molécula de transporte para los fotoasimilados en las plantas
superiores.
Actualmente persisten dudas con respecto a la forma de carbono transportado. Por
técnicas de resonancia magnética nuclear con 13C hay evidencias de que la glucosa
podría ser la forma de carbono utilizada por los HMA.
Cox el al., 1975, citados por Jakobsen, 1995, demostraron que el 14C derivado del
hospedero se concentraba en las células corticales con arbúsculos, lo cual llevó a su-
poner que éste era el principal sitio de transferencia desde el hospedero hacia el hongo.
Esto explicaría la localización preferente de los arbúsculos en las capas más internas
de la corteza, donde la concentración de los carbohidratos es más alta, como lo señalan
Koide y Schereiner, ] 992, citados por Hampp y Schaeffer, ] 995.
A pesar de estas observaciones, en algunos estudios tempranos se sugería la separa-
ción espacial en la transferencia de P y C. Inicialmente a través de evidencias indirectas
como las señaladas por Brundett el al. (1985), citados por Smith y Smith, 1997, quienes
encontraron en Allium porrum que los arbúsculos no se formaban hasta después de que
el micelio externo y las hifas internas habían alcanzado el máximo desarrollo, lo cual
sugería la adquisición de C por las hifas del hongo, vía intercelular.
Posteriormente, investigaciones de Gianinazzi Pearson el al., 1991, citados por Bago,
2000, señalaron la distribución y alta concentración de H+-ATPasas sobre el plasma-
lema o membrana celular del HMA entre las células vegetales y en las hifas troncales
del arbúsculo, mientras que aparentemente estaban ausentes en las ramificaciones del
mismo. Esto les llevó a sugerir: a) las hifas intercelulares como vía muy importante de
absorción del C. Esta ruta podría proveer carbono al hongo sin la necesidad de forma-
ción de arbúsculos, y b) insistir en una separación espacial entre los sitios donde ocurre
la absorción de carbohidratos por el hongo y la transferencia de nutrientes minerales
(Gianinazzi-Pearson y Gianinazzi, 1995; Harrison, 1999; Bago, 2000).
Este asunto no está totalmente elucidado. Los estudios en general dan evidencias
de una vía alterna para absorción de C por los HMA (el micelio intercelular), pero esto
no quiere decir que el C no fluya también acoplado al transporte del P en el arbúsculo,
como lo han sugerido otros investigadores (Solaiman y Saito, 2001).
146
LAS ENDOM ICORR IZAS: EXPRES iÓN BIOEDÁFICA DE IMPORTANC IA EN EL TRÓPICO
Estudios de Douds Jr, Pfeffer y Shachar-Hill, 2000, efectuados con cultivos axénicos
de HMA, usando técnicas de resonancia magnética nuclear, señalan que Glomus intra-
rradices dentro de la raíz, es capaz de tomar hexosa de fuentes exógenas que aún no se
han convertido en reservas de azúcares del hospedero. Estos resultados coinciden con
los de Solaiman y Saito (1997) citados por los mismos autores , quienes demostraron
la habilidad de hifas intrarradicales, aisladas, para tomar glucosa exógena. De acuerdo
con estos resultados se demuestra la absorción de hexosas por hifas intrarradicales a
partir del apoplasto. Sin embargo, no son claros los mecanismos mediante los cuales
ocurre la liberación de hexosas en el espacio intercelular y si tal liberación sucede en
respuesta a la colonización por HMA.
Todo parece indicar que en el metabolismo del carbono hay especificidades que
ocurren en el micelio intrarradical y extradical. Estudios realizados con técnicas de
resonancia magnética nuclear en hifas intrarradicales aisladas han mostrado que el
simbionte fungoso puede tomar y usar hexosa dentro de la raíz y la metaboli zan a tre-
halosa, glicógeno y lípidos. Las dos primeras moléculas están presentes en el micelio
interno, externo y en las esporas en germinación. Esto hace que los carbohidratos sigan
considerándose como los primeros candidatos para ser la forma de carbono tran slocado
al micelio externo. Se han aislado varias enzimas envueltas en el ciclo del ácido tricar-
boxílico o ciclo de Krebs dentro del micelio intrarradical, 10 cual indica su ocurrencia
en este espacio (Douds Jr, Pfeffer y Shachar-Hill , 2000).
La síntesis de lípidos es también un sifón sustancial para carbono en el micelio
intrarradical , 10 cual sugiere que una buena parte de la hexosa que toma el HM A se usa
para sintetizarlos. Los TAG (triacilglicérido) son la forma de lípidos más abundantes
en los HMA.
Douds Jr, Pfeffer y Shachar-Hill, 2000, han encontrado que los TAG hallados en el
micelio externo son sintetizados en el micelio interno y luego transportados al externo.
Sugieren que los carbohidratos trehalosa y glicógeno junto con los TAG son exportados
al micelio externo.
Douds Jr, Pfeffer y Shachar-Hill, 2000, confirman que las fases morfológicas del
HMA difieren en su habilidad metabólica relacionada con el C: mientras el micelio
interno toma hexosa y sintetiza lípidos, el micelio externo no 10 hace. Aún no están
claros los mecanismos que regulan el transporte del carbono y lípidos.
Dentro de las particularidades del micelio externo se ha encontrado que el c iclo del
glioxilato es activo, al igual que el ciclo de Krebs o de los ácidos tricarboxílicos (TAC)
y que los lípidos podrían ser la principal fuente de carbono en este espacio fungoso. La
vía de la pentosa fosfato (RPP) presente en el micelio interno, aparentemente es más
activa en el micelio externo. Bago, Pfeffer y Shachar-Hill, 2000 proponen un modelo
de las vías metabólicas por donde circula el carbono en el micelio intra y extrarradical.
Figura 43.
147
Hexosa
AK -- Hexosa '
Quitina
! Trehalosa
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RPP ' . -. , . '
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Olicógeno
eRUlA VEGETAL MICELIO EXTRARRAOICAl

HOSPEDERA
MICELIO INTRARRAOICAl
Fuente: Pfeffer, Bago y Shachar-Hill , 2001,
Figura 43. Posibles vías en el metabolismo del carbono en el micosimbionte.

Convenciones: A= entrada de hexosa producida por la celula vegetal; B= formación de glicógeno y treha-
losa a partir de la hexosa; C= Ciclo de síntesis para almacenamiento de lípidos que son luego exportados
al micelio extrarradical; 0= ciclo del glioxilato que metaboliza los lípidos exportados a precursores para
la síntesi, de hexosa en el micelio extrarradical ; RPP= Ruta de la pentosa fosfato; TCA= ciclo de krebs o
de los áci dos tricarboxílicos; AA= aminoácidos ; TAG= triacilglicerol.
En resumen, Pfeffer, Bago y Shachar-Hill, 200 1, con base en diversas investigaciones

sostienen que se ha demostrado que el HMA absorbe la hexosa dentro de las células
del hospedero, la convierte en triacilglicerol (TAG), que se mueve al micelio externo
donde se almacena en las esporas o se convierte en carbohidratos. Fuera de TAG, el e
también es exportado al micelio externo en la forma de glicógeno.
Balance del carbono en plantas micorrizadas

El contenido total de carbohidratos en la raíz se altera considerablemente en plan-
tas con MA en comparación con aquellas no micorrizadas, lo que provee evidencias
de transferencia de carbohidratos al hongo. Por ejemplo, el almidón es menor o casi
ausente en células corticales que contienen arbúsculos. La expresión de genes ligados a
transportadores de hexosas se incrementa en células corticales cercanas a hifas intrarra-
dicales, Hay cambios en la expresión de invertasa en células que contienen arbúsculos.
La respiración en raíces micorrizadas es más alta que en aquellas sin MA, lo cual puede
deberse a la respiración del hongo o al aumento en el ritmo respiratorio de la raíz o de
148
LAS ENDOM ICORRIZAS: EXPRES IÓN BIOEDÁFICA DE IMPORTANCIA EN EL TRÓPICO
las raíces micorrizadas por sí mismas (Hampp y Schaeffer, 1995; Jakobsen, 1995 ; Bago,
Pfeffer y Shachar-Hill, 2000).
La demanda de fotosintatos por parte del hongo va a depender de la biomasa de éste
asociada con la raíz y de su tasa metabólica. Según Hepper, 1977, citado por Jakobsen,
1995, el componente intrarradical del micosimbionte puede constituir por encima del
16% del peso seco de la raíz y consecuentemente puede consumir cantidades sustan-
ciales de C del hospedero.
La actividad metabólica de las raíces colonizadas junto con la producción de bio-
masa del hongo puede llegar a constituir entre el 5 y el 20 % del peso de la raíz. En
general, se estima que entre el 4 al 20% del carbono fijado en la fotosíntesis puede ser
exportado al sistema micorriza, en comparación con raíces que no están micorrizadas.
Este drenaje, en general, es compensado por incrementos en la tasa fotosintética, que
se han explicado con base en elevadas concentraciones del P foliar, eliminación de las
restricciones de conducción en la planta, cambios en la hidratación de las hoj as, etc.
Si esta compensación no se hiciese presente, el establecimiento del micosimbionte
podría conducir a serias depresiones en el crecimiento del hospedero. Por lo tanto, el
crecimiento de las plantas micorrizadas va a depender del balance entre el efecto pro-
motor debido al aporte de nutrimentos y el efecto depresor ejercido por el dre naje de
compuestos carbonados (Hampp y Schaeffer, 1995; Jakobsen, 1995; Johnson , Graham
y Smith, 1997; Bago, Pfeffer y Shachar-Hill, 2000; Sánchez de P. , 1999,200 1).
Harri s y Pacovsky (1985), en soya asociada con Rhizobium y G/omus determinaron
los efectos de la inoculación individual y doble, sobre la fijación del 14C02 y la distri-
bución del 14c. Utilizaron como controles plantas fertilizadas con N y P.
A las seis semanas de crecimiento, los nódulos en plantas micorrizadas habían
consumido el 12% de los fotosintatos, mientras que la micorriza había utilizado
17 %. Este alto consumo de la doble simbiosis se vio compensado por el incre-
mento del 47% en el ritmo de fijación del 14 C02 con respecto a los controles no
inoculados, y, un aumento del área foliar especifica en 24% (área foliar sobre
peso seco foliar). El contenido de almidón de las hojas en las plantas noduladas
y micorrizadas había descendido en 50%, como mecanismo para compensar los
requerimientos de los dos simbiontes.
Transporte de P del HMA a la planta

Se conoce que el P es un nutrimento fundamental para las plantas, que ellas toman el
fósforo desde la solución del suelo como fosfato inorgánico (Pi), el cual no es fácilmente
accesible debido a su baja solubilidad y movilidad en el suelo. Según Fitter, 1985, el
coeficiente de difusión del P puede estar por debajo de JO-8 cm- 2 . sei l , dependiendo
del tipo de suelo y las condiciones presentes.
Una fracción significativa del P del suelo (20 a 80%) está ligada a molécul as orgá-
nicas y no es asequible a las plantas Por otra parte, la fracción inorgánica existe como
sales insolubles (por ejemplo fosfato de calcio) o adsorbida por las partículas de arcilla
en el suelo. Como resultado, la concentración de Pi en la solución del suelo puede ser
149
UNIVERSIDAD NACIONAL DE COLOMBIA - S EDE P ALMIR A
alta como 10 jlM, pero es más frecuente que sea baja, llegando a 1 jlM. Estas circuns-
tancias hacen que haya zonas de agotamiento de Pi alrededor de las raíces, que indican
que las tasas de difusión del nutriente en el suelo son más bajas que las de absorción
por la planta (Versaw, Chiou y Harrison, 2002, citando a varios investigadores).
Entonces, el arribo de los nutrimentos a la zona radical depende de la concentra-
ción de éstos en la solución del suelo, la capacidad de amortiguación del suelo, de los
cambios que afecten tal concentración y del ritmo del movimiento del nutrimento hacia
la raíz. Se presentan grandes diferencias entre los nutrimentos en lo que respecta a su
presencia relativa en la solución del suelo y velocidad de desplazamiento. Por ejem-
plo, el ión fosfato se fija más rápidamente que el amonio y éste aún más que el potasio
(Gianinazzi-Pearson y Azcón-Aguilar, 1991).
Además de los factores inherentes al suelo, la captación de nutrimentos depende
igualmente de la velocidad con que las raíces sean capaces de absorberlos. Este ritmo
está infl uido por la arquitectura del sistema radical -tamaño, geometría, diámetro de
raíces, número de pelos radicales, extensión, distribución, entre otros parámetros- que
van a determinar su mayor o menor habilidad para explorar el volumen del suelo a dis-
posición. También está definido por parámetros cinéticos como la capacidad o velocidad
máxima (V max) de captación y la afinidad por elemento, expresada por la constante
de Michaelis-Menten (km). Estos parámetros están determinados por características
inherentes a la planta y varían de acuerdo con las especies, sus cultivares y ecotipos
(Gianinazzi-Pearson y Azcón-Aguilar, 1991 ; Siqueira y Franco, 1988; Koide, 1993;
Siqueira el al., 1994).
Como se señaló en el capítulo anterior, las plantas acuden a diferentes estrategias
para mejorar la movilización y absorción de P. Por ejemplo, secreción de fosfatasas,
ácidos orgánicos y protones, cambios en la morfología del sistema radical, entre otras.
Otro mecanismo lo constituye la micorriza, en este caso, la MA.
Está completamente establecido que las micorrizas captan del suelo fosfato y nu-
trimentos, como los citados, más eficientemente que las raíces individualmente. Para
gran número de plantas, la MA constituyen la única vía para captar eficientemente el
P a partir de las reservas del suelo y aun de los fertilizantes (Howeler y Sierverding,
1982; Siqueira y Franco, 1988, Smith y Gianinazzi-Pearson, 1988; Gianinazzi-Pearson
y Azcón-Aguilar, 1991).
A bajas concentraciones de P en la solucion del suelo; 10-5 a 10-6 M -situación
bastante frecuente en América Latina- las plantas micorrizadas en comparación con
testigos sin micorriza presentan más alta capacidad de absorción, incrementos en la
velocidad de flujo de entrada del nutrimento y, al parecer, una ruta de captación con
mayor afinidad por el ión que se manifiesta en menores valores de la constante de Mi-
chaelis (km), interpretados como la capacidad de MA de captar fosfato en suelos en
donde sus bajas concentraciones lo hacen inaccesible para plantas no micorrizadas. Se
afirma que no significa que los HMA solubilicen P. Se ha demostrado en varios ensayos
que las MA absorben este elemento de la misma fracción lábil de donde lo captan las
plantas no micorrizadas (Figura 44). (Mosse, Hayman y Arnold, 1973; Powell, 1975;
150
LAS ENDOMICORRIZAS: EXPRESiÓN BIOEDÁFICA DE IMPORTANCIA EN EL TRÓPI CO
Gianinazzi-Pearson y Gianinazzi, 1983; Cress el al., 1979, citado por Jakobsen , 1995;
Sánchez de P., 1999,2001).
conMA sin MA
I Po. ASIMILABLE I
P INORGÁNICO ~ MINERALES FÓSFORO ORGÁNICO
Fuente: Sánchez de P., 1999, adaptado a partir de Howler, 1983.
Figura 44. Captación de P por la Micorriza Arbuscular.
La absorción de fosfato por las hifas de los HMA ocurre contra un gradiente de
concentración. La habilidad del hongo para captar, translocar y transferir el P al hos-
pedero puede controlar su absorción (Gianinazzi-Pearson y Gianinazzi, 1983 ; Beever
y Burns, 1980, citados por Jakobsen, 1995).
Dicha captación está influenciada indudablemente por la rizosfera y por una zona
especial formada sobre la superficie de las hifas, denominada hifosfera, en la cual
flora microbiana asociada a plantas micorrizadas puede inducir cambios en el pH que
conllevarían incrementos en la asequibilidad de fuentes inorgánicas de P. También la
presencia de fosfatasas procedentes de flora asociada podría tener gran importancia en
la disponibilidad del P. En rizoplano y rizosfera se han encontrado incrementos en la
actividad de fosfatasas, en presencia de colonización radical por HMA. Varios investi-
gadores han encontrado que las fosfatasas extracelulares no son producidas por las hifas
extrarradicales de los HMA, si no por la flora microbiana asociada (Dodd el al., 1987 ;
Garbaye, 1994; Jakobsen, 1995 ; Joner y Jakobsen, 1995; Vosátka, 1996; Mcallister el
al., 1996; Nedialkova, Toro y Barea, 1996; Barea el al., 2002).
151
UNIVERSIDAD NACIONA L DE COLOMBIA - SEDE PALMIRA
Etapas de transporte de P en plantas micorrizadas

El transporte neto de P desde el suelo hasta la planta micorrizada ocurre en tres
etapas: la absorción de P por las hifas a partir del suelo, la translocación del nutrimento
a través de ellas y su transferencia a la planta en la interfase hospedero-hongo (Cooper
y Tinker, 1978).
Los posibles mecanismos responsables de la translocación hifal han sido revisados
por autores como Harley y Smith (1983); Jennings (1987); Smith y Gianinazzi-Pearson,
1988; Gianinazzi-Pearson y Azcón-Aguilar, 1991. La información generada en la última
década refuerza las ideas de transferencia de fósforo del hongo a la planta hospedera.
Al igual que en el transporte de C, no están claros los procesos que controlan la trans-
ferencia de este elemento. Se acepta que el flujo de P desde el hongo ocurre por transporte
pasivo, mientras que su absorción por la planta ocurre por transporte activo.
Ayling et al., 1997, no encontraron diferencias biofísicas (en potencial eléctrico
y pH citoplasmático) que pudiesen afectar los mecanismos de transporte entre raíces
micorrizadas y no micorrizadas.
Absorción de P por el micelio externo

El movimiento del fósforo en la simbiosis envuelve una serie de transportadores a
través de membranas, cuya actividad se inicia en la absorción del fosfato presente en
la solución del suelo por las hifas externas. Allí se ha identificado un transportador de
fosfato . GvPT, que se expresa en ellas, pero no en el micelio intercelular (Harrison,
1999; Soleiman y Saito, 2001).
Las profusas ramificaciones del micelio externo y su extensión, más allá de la zona
de agotamiento del nutrimento que se forma alrededor de la raíz, se convierten en un
importante puente que permite que la planta micotrófica tenga acceso a este nutrimento
y a otros, al dejar a disposición de ellas volúmenes de suelo explorados por esta red
extrarradical (Joner y Jakobsen, 1995; Dodd et al., 2000).
Bago y coautores, 1998, citados por Douds Jr., Pfeffer y Shachar-Hill, 2000, su-
gieren las ramificaciones absortivas o absorbentes (cuya sigla en inglés es BAS) -que
constituyen el micelio más delgado- como los sitios preferenciales para la captación
del nutriente. La alta actividad metabólica de estos sitios se ha confirmado con técnicas
como la succinato-deshidrogenasa.
Además de su alta actividad metabólica, el pequeño diámetro de estas hifas absor-
bentes (promedios de 3.5 flm de diámetro en la base del tronco y 1.5 flm en los ápices)
las capacita para captar el P en los microporos del suelo, inaccesibles a las raíces y pelos
radicales con diámetros normalmente mayores a 10 flm (Sanders y Tinker, 1971; Nye
y Tinker, 1978; Capaccio y Callow, 1982; Abbott y Robson, 1985; Jakobsen y Rosen-
dahl, 1990; Friese y Allen, 1991; O'Keffe y Sylvia, 1992; Jakobsen, 1995; Sánchez de
P., 1999; 2001,2003).
Solaiman y Saito, 2001, mediante la separación enzimática de hifas intra y extrarra-
dicales fisiológicamente activas, han logrado cuantificar la biomasa y distribución de P
en Gigaspora margarita en cebolla. Han demostrado que una proporción considerable
152
de P en las raíces micorrizadas corresponde a P fungoso, mientras que la biomasa del

HMA fue menor a 2%. El flujo de P y el decrecimiento en el contenido de poli-P en las
hifas mejoraron con adiciones de glucosa y 2-deoxiglucosa (un análogo de la glucosa),
lo que les sugiere que el flujo de P desde las hifas intrarradicales está acoplado con la
hidrólisis de poli-Po Fuera de ello, a pesar de que se ha sugerido una separación espacial
para el flujo de e y P, dentro de los HMA, estos dos procesos, aparentemente, están
estrechamente relacionados y acoplados, como se ha sugerido en otras investigaciones
(Gavito, Bruhn y Jakobsen, 2002).
La longitud, longevidad y extensión de las hifas de los HMA en el suelo pueden
variar en forma considerable entre especies y afectar la absorción de P vía MA. Por
ejemplo, el micelio de Acaulospora laevis se ha encontrado a 81 mm de la raíz después
de cuatro semanas de inoculado, mientras que otros tuvieron dispersiones de solo 31
mm. El contenido de P captado por las plantas difirió de acuerdo con esta variable. Se
desconoce lo máximo que pueden extenderse las hifas en el suelo; sin embargo, en
Glomus mosseae y en A. laevis se han observado extensiones de 11-12 cm (Jakobsen,
1995, citando a varios autores). Solaiman y Saito (2001) han estimado hasta 23 m de
hifas extrarradicales por metro de raíz colonizada en plantas de cebolla de seis semanas
de edad, inoculadas con Gi. margarita. Barea et al., 1991, sugieren extensiones de 12-
20 cm. Estas cifras permiten inferir los volúmenes de suelo a explorar por las plantas
micorrizadas. Esta extensión de micelio es muy importante en plantas cuya densidad
de raíces es escasa (Figura 45).
RF
Convenciones:
R= Raíz
RF= Rizosfera
ME= Micelio externo
E= Espora
~
2mm
~ 1
4mm
12·20 cm
Fuente: Adaptada de Barea el al. , 1991; Sánchez de P., 1999.
Figura 45. Esquema hipotético de la longitud de las hifas y volúmenes de suelo a

explorar por HMA.
153
Es conveniente precisar que la colonización por el micelio externo es asimétrica, es

decir, que puede extenderse en forma longitudinal, más en una dirección que en otra,
abrazar las raíces, desplazarse paralelamente a la misma raíz, en fin, tener un crecimiento,
aparentemente, al azar.
Con respecto a la longevidad de las hifas no existen hasta el momento estudios
concluyentes, aun cuando se ha encontrado que la red de hifas de absorción mueren
dentro de los 5-7 días de iniciada su labor. En experimentos con 32 p se observó que el
transporte hifal del elemento fue cuatro veces más alto desde distancias de 3-4 cm que
desde 1-2 cm de aplicación de nutrimento y que su movimiento decrece en el tiempo
subsiguiente a un pico o "plateau".
Las estimaciones de absorción de P vía hifas (fmol/rnIseg) en una longitud base varían
considerablemente: 1-19 (Jakobsen, Abbott y Robson, 1992); 21 (Cooper y Tinker, 1978);
200 (Sanders el al., 1977) y 330-430 (Li el al., 1991 a, citados por Jakobsen, 1995). En
Gi. margarita, Solaiman y Saito (2001) registran contenidos totales de 6.3 y 3.7 mg P/g
de peso fresco de cebolla de seis semanas, en hifas intrarradicales y extratTadicales, res-
pectivamente. Estos resultados pueden estar influenciados por los aislamientos fungosos ,
niveles de P en el suelo, edades de la simbiosis y diferentes factores metodológicos.
TranslocaGÍón del nutrimento a través de las hitas

El fosfato absorbido se condensa en polifosfato (poli-P), que se acumula en vacuolas
del HMA, donde permanece en difusión y no en forma granular, como se había sugerido
con anterioridad. Uetake el al., 2002, han demostrado que las hifas vivas, tanto aquellas
que conforman tubos germinativos como micelio extrarradical e intercelular, presentan
un sistema de vacuolas móviles, las cuales estarían envueltas en la translocación del P.
En ectomicorrizas se han encontrado en ellas altos contenidos de N y K, lo cual, hacia
el futuro, podría mostrar que están involucradas también en el transporte de estos nu-
trientes (Ashford y Allaway, 2002).
Se ha estimado que los poli-P pueden conformar entre 16 y 40% del P total en los
HMA. En G. mosseae se ha propuesto que los poli-P se sintetizan vía una fosfoquinasa
inducible implicada tanto en el almacenamiento como en la translocación de P por las
hifas. Además de P, como constituyentes secundarios de los poli-P, se han registrado
cationes como el calcio y la arginina (Smith y Gianinazzi-Pearson, 1988; Harrison,
1999 y Solaiman y Saito, 2001, citando a varios investigadores).
Diversos estudios indican que la MA dispone de las enzimas requeridas para que
ocurra la síntesis y degradación de los polifosfatos y de los mecanismos bioquímicos
para que el proceso se autorregule, de acuerdo con la disponibilidad de P en el suelo, que
se expresa en la formación (fijación del P inorgánico en el citoplasma) o degradación
(liberación de P inorgánico) de los gránulos de polifosfato. En raíces micorrizadas y
en las vacuolas de los HMA que acumulan polifosfatos se ha encontrado una fosfatasa
alcalina cuya actividad decrece cuando se aumentan los niveles de fertilización fosforada
(Gianinazzi-Pearson y Gianinazzi, 1983).
154
LAS ENDOM ICORR IZAS: EX PR ES iÓN BIOEDÁFICA DE IMPORTANCIA EN EL TRÓPICO
2
Se han medido tasas de translocación de fosfato de 0.1 a 2.0 x 10-9 mol/cm /seg
que no pueden explicarse por difusión y sugieren que la translocación tiene lu gar fun-
damentalmente mediante corrientes citoplasmáticas rápidas. Se ha observado que la
translocación se paraliza en presencia de la citocalesina B, un inhibidor de corrientes
citoplasmáticas, la cual arroja evidencias experimentales que soportan esta hipótesis.
La translocación también es sensible a los cambios de temperatura y se reduce cuando
se detiene la transpiración de las plantas micorrizadas (Cooper y Tinker, 1978; 1981;
Strullu et al., 1981; Smith y Gianinazzi-Pearson, 1988; Gianinazzi-Pearson y Azcón-
Aguilar, 1991).
Así, movimientos citoplasmáticos mezclarían y transportarían el fosfato a favor de
un gradiente de concentración en el citoplasma, el cual dependería del ritmo de captación
del nutrimento por las hifas externas, de la velocidad de transferencia a las raíces de
las plantas y de la eficiencia de la mezcla y transporte de los poli-P por las corrientes
citoplasmáticas a lo largo de la ruta de translocación (Figura 46). La continua carga y
descarga de contenidos de poli-P de las vacuolas a la interfase planta-hongo mantendría
la concentración de fosfato al interior del citoplasma del micosimbionte y permitiría un
rápido desplazamiento por las corrientes citoplasmáticas.
NUTRICiÓN
VEGETAL
Rafz Transferencia
Captación Translocación Suelo
... (arbúsculo)
Polifosfato
I TRANSPORTE DE P I
Fuente: Adaptado de Barea el

n
al., \99\ ; Sánchez de P., \999 ; Uetake el al., 2002.
Figura 46. Transporte de P desde el suelo hasta los arbúsculos. Pi = fósforo inorgá-
nico.
155
Transferencia de P a la planta
El recorrido de los Poli-P finaliza en los arbúsculos, principalmente en las MA tipo
Arum donde se han efectuado la mayoría de los estudios. Allí ocurre su hidrólisis y
liberación a través de la membrana fungosa (Harrison, 1999; Solaiman y Saito, 200 1,
citando a varios investigadores).
En la medida en que las hifas liberan el P, la concentración en su interior disminui-
ría ocasionando una movilización de las reservas en forma de polifosfato. Esto encaja
con el hecho de encontrarse actividad de polifosfatasa sólo en el micelio interno y la
desaparición de los gránulos de polifosfato de las vacuo las de las ramas finas del arbús-
culo, lo cual señala que la descarga de polifosfato ocurre en el interior de las células del
hospedero, en la matriz interfacial que se forma en la zona de los arbúsculos.
Una vez éste se libera es transportado activamente a través de la membrana de la
célula hospedera. Esta actividad ocurre en las células corticales más internas que alber-
gan arbúsculos vivos (Figura 46).
Existen modificaciones estructurales que facilitan que ocurra dicha transferencia,
como son, simplificación en las paredes celulares de los asociados, tanto del hongo
como de la planta, que permiten que se acerquen sus membranas celulares y ocurra el
intercambio. Se han calculado flujos de salida de P a través del arbúsculo de 780 nM/
m2/min, los cuales se han explicado en forma hipotética con base en incrementos en la
permeabilidad de la membrana de la hifa, inducidos por el hospedero.
La identidad de las moléculas transportadoras no está definida; sin embargo, se
considera que tienen importantes implicaciones para los mecanismos de transporte
que pueden operar en el movimiento simultáneo de otros iones, por ejemplo, el K+. La
distribución de ATPasas en la membrana citoplasmática de las células radicales y de los
arbú sc ulos sugieren que dos mecanismos podrían controlar el transporte en micorrizas:
en el primero, la alta concentración de P podría reducir su reabsorción; el segundo sos-
tiene que el flujo de P podría ser promovido por transportadores a nivel de membrana y
la apertura de canales de iones, mediados por baja concentración de Pi en el citosol de
la planta en comparación con el citosol fungoso y por H+ -ATPasas sobre la membrana
periarbuscular (Figura 46). (Smith y Gianinazzi-Pearson, 1988; Gianinazzi-Pearson
et al., 1991, citados por Jakobsen ,1995; Harrison, 1999). Benabdellah , Azcón-Aguilar y
Ferro I, 1999, sugieren que la MA podría regular la ATPasa de la membrana citoplasmática
por incremento en el acople eficiente entre el transporte de H+ y la hidrólisis de ATP.
La clonación de transportadores de Pi por las plantas y los HMA es un paso esencial
para entender las bases moleculares de su transporte en la simbiosis y los mecanismos
de utilización por las plantas. Versaw, Chiou y Harrison, 2002, informan que hasta ese
año se habían identificado dos transportadores de Pi en HMA y por lo menos trece
tran sportadores en cinco diferentes especies de plantas, incluyendo dos, identificados
en M . truncatula.
Recientemente Gianinazzi-Pearson et al., 2000, citados por Ferrol el al., 2002,
mostraron que dos promotores (pmal y pma2) de ATPasa fueron inducidos en células
de tabaco micorrizadas (Nicotiana plumbaginifolia) que contenían arbúsculos. El efecto
156
LAS ENDOMICORRIZAS: EXPR ESiÓN BIOEDÁFICA DE IMPORTANCIA EN EL TRÓPICO
causado por los HMA sobre las ATPasa de la raíz se ha comparado con el que ejerce
sobre ella misma el patógeno Phytophthora parasitica.
Para estimar la regulación de las H+ -ATPasa por el establecimiento de la MA se ha
acudido a la expresión de tres genes ligados a H+-ATPasa en membrana citoplasmáti-
ca: LHA1, LHA2 Y LHA4, la cual fue regulada diferencialmente en hojas y raíces de
tomate procedentes de plantas silvestres y mutantes defectivos de MA después de la
inoculación con G. mosseae.
También se ha sugerido que la transferencia de P desde el hongo a la planta, está
acoplada de alguna forma al transporte de C al hongo, aunque no necesariamente am-
bas actividades ocurran en el mismo espacio. Es de recordar la hipótesis de captación
de C por los HMA a nivel de colonización intercelular, sin que se haya descartado que
también ocurra en la fase arbuscular.
Pearson y Jakobsen, J 993 a, b, con el fin de observar la relación entre la absorción
de P y el uso del C, efectuaron inoculaciones individuales con tres hongos HMA y
encontraron que todos asimilaron proporciones similares de fotoasimilados de C en
sus hifas externas; en contraste, la cantidad de 32 p transportado a la planta a partir de
las hifas difirió 40 veces entre los dos hongos más contrastantes. De acuerdo con lo
anterior, infieren que los efectos de los HMA estudiados sobre el crecimiento de las
plantas parece depender más de su capacidad de transporte de P que del uso del C del
hospedero. A pesar de estos resultados este tema no está totalmente dilucidado y las
evidencias soporte aún son muy limitadas (Smith y Smith, 1997).
Factores que influyen en la MA

Entre los factores físico-químicos que más influyen en el desarrollo de la MA se
han registrado el contenido de arcillas y el pH. Los HMA tienen amplia capacidad de
adaptación a condiciones de pH, éstos se han registrado desde valores de 2.7 a 9.2.
Sin embargo, factores que afecten el pH de la rizosfera influyen en la disponibilidad y
asequibilidad de los nutrientes, las interacciones entre los microorganismos presentes
en ella, entre ellos los HMA (Smith y Gianinazzi-Pearson, 1988; Barea y Jeffries, 1995
y Varma, 1995).
En los suelos tropicales, a bajos pH, el encalamiento es práctica agronómica cotidiana
para reducir la saturación de aluminio, sus efectos tóxicos y suplir las necesidades de Ca
y Mg en los cultivos. Algunos trabajos sugieren que algunos HMA son susceptibles al
encalamiento, que lleva a reducciones en su diversidad. Con respecto a textura del suelo
se han encontrado porcentajes de colonización por HMA más bajos en suelos arenosos;
sin embargo, la compactación del suelo dificulta el crecimiento del micelio de estos
hongos (Arines, 199 J Y Sieverding, 1991; Munyanziza, Kehri y Bagyaraj, 1997).
Diferentes prácticas como la rotación de cultivos, cultivos asociados, intercalados,
fertilización con residuos orgánicos compostados, frescos, mulch, etc., pueden afectar
positivamente la presencia de especies de HMA nativos y los registros varían , posi-
blemente afectados por las condiciones en que se han organizado los ensayos. Se ha
observado frecuentemente acción sinergística entre las aplicaciones de materia orgá-
157
nica y MA, Y aunque no es claro su efecto, se explica frecuentemente en términos de

disponibilidad de nutrientes para la planta hospedera, de incremento de comunidades
microbianas que favorecen la acción de la MA y el mejoramiento de la agregación del
suelo que favorece el metabolismo microbiano en general y la producción de fosfatasas
microbianas (Joner y Jakobsen, 1995; Rillig Y Steinberg, 2002; Cornejo, 2006).
Con respecto a la práctica de labranza se ha encontrado que afecta el P de la planta
por ruptura del micelio extrarradical de los HMA que se asocian con las raíces. McGo-
nigle y Miller, 2000, sugieren que el impacto del disturbio sobre la colonización por el
micosimbionte va a estar determinado por la densidad del inóculo de HMA y por las
interacciones entre el ambiente y la planta micorrizada.
En sistemas de cultivos asociados, por ejemplo maíz-soya, se ha encontrado que
incrementan la proliferación de HMAen comparación con monocultivos de ellos mismos
(Munyanziza, Kehri y Bagyaraj, 1997, citando a varios autores).
En diferentes estudios se ha demostrado que la mayor colonización de la raíz por
los HMA y su efecto más marcado ocurre en suelos con baja disponibilidad de P; por el
contrario, existe correlación negativa entre la alta disponibilidad de P, otros nutrientes
como el N y la actividad de MA. Caso contrario ocurre con el K (Sieverding, 1991;
Arines, 1991; Bolan , 1991; Johnson, Graham y Smith, 1997; Munyanziza, Kehri y
Bagyaraj, 1997).
En términos generales todo parece indicar que la combinación equilibrada de los
nutrientes favorece la actividad funcional de la MA, situación que va a depender del
tipo de suelo, planta hospedera, micosimbionte y manejo del cultivo, lo cual torna las
situaciones específicas (Gianinazzi-Pearson y Azcón-Aguilar, 1991, Sieverding, 1991;
Barea y Jeffries, 1995 y Heidi-J, Eckhard y Romheld , 1997; Johnson , Graham y Smith ,
1997 : Sánchez de P., 2001).
Los excesos de humedad limitan el establecimiento de la simbiosis y sus efectos
benéfi cos . La combinación luz y temperatura, en la medida que afecta la fotosíntesis del
hospedero y la disponibilidad de carbohidratos, altera considerablemente el equilibrio
de la MA. A bajas temperaturas la MA a menudo se reduce, mas no en condiciones de
estrés de agua (Arines, 1991 ; Brundrett, 1991; Sieverding, 199 L; Silveira, 1992; Estaún,
Camprubi y Calvet, 1996; Azcón y Tobar, 1998).
Tal vez la situación donde se ha encontrado más coincidencia es en el efecto nega-
tivo del uso de biocidas sobre las poblaciones nativas de HMA y de herbicidas sobre
las pl antas acompañantes (Mendoza, Sánchez de P. y Sieverding, 1988 ; Sánchez de P,
1990; Sieverding, 1991 ; Barea y Jeffries, 1995; Bethlenfalvay et al., 1996; Munyanziza,
Kehri y Bagyaraj , L997).
Suelos expuestos a condiciones limitantes como lluvia ácida, depósitos de pirita,
suelos sobre-explotados, depósitos de ceniza y carbón, altas concentraciones de metales
pesados, alto ozono generado durante periodos de estrés de las plantas, llevan a la se-
lección de especies de HMA o a alterar el funcionamiento de la MA (Johnson, Graham
y Smith, 1997; Enkhtuya, Rydlová y Vosátka, 2000).
158
LAS ENOOMICORRIZAS: EXPRESiÓN BIOEDÁFlCA DE IMPORTANCIA EN EL TRÓPICO
Con relación a factores biológicos, se pueden presentar diferentes tipos de interaccio-

nes HMA-microorganismos de la rizosfera. Algunas de ellas tienen carácter sinergístico
cuyos efectos se explican con base en disponibilidad de nutrientes, hormonas, factores
de crecimiento, coevolución entre los asociados, entre otros, como es el caso de la in-
teracción planta-rizobios-HMA y relación HMA-bacterias diazotróficas de vida libre.
También se han observado interacciones negativas: hiperparasitismo de esporas de
HMA por Rhizidiomycopsis y Humícola que disminuyen sus poblaciones, igualmente
la presencia de patógenos radicales que compiten con los micosimbiontes; nematodos
micófagos que reducen el micelio y esporas de los HMA. Por otra parte, pequeños
mamíferos, lombrices de tierra, insectos y pájaros contribuyen a la dispersión de los
HMA (Linderman, 1988; Silveira, 1992; Gianinazzi-Pearson y Azcón-Aguilar, 1991;
Garbaye y Klett, 1996; Schreiner et al., 1997).
Compatibilidad y eficiencia de la MA
Se ha demostrado que la interacción planta-hospedero es altamente compatible a
nivel morfológico y fisiológico en términos generales. Las relaciones entre plantas y
HMA revisten menor especificidad que en el caso de las ectomicorrizas, lo cual lleva
a que en ecosistemas naturales y aun en agroecosistemas, una misma planta pueda ser
colonizada por diferentes especies de HMA y a la vez, éstos puedan establecerse con
diferentes especies de plantas. Podría esperarse que todas las combinaciones se mani-
festaran en respuestas positivas en la absorción de nutrientes, acumulación de fitomasa,
sanidad y productividad de las plantas, es decir, en términos de eficiencia de la simbiosis
(Smith y Gianinazzi-Pearson , 1988; Brundett, 1991 ; Dodd etat., 2000).
En la Tabla 15 se incluyen algunas características del hongo, la planta y la simbiosis
que pueden determinar la eficiencia de la MA, independiente de la condición del suelo.
Al nivel del HMA la eficiencia para tomar y translocar los nutrientes a la planta es muy
importante y puede ser estimada por producción de biomasa activa dentro y fuera de
la raíz. En las plantas, la eficiencia puede ser afectada porque los genotipos vegetales
difieren en su dependencia por la MA, requerimientos de nutrientes, estrategias para
acceder a ellos y habilidad para tomarlos, como también por características de su sistema
radical. En la simbiosis todos aquellos factores que afecten el desarrollo y fun ción de
la interfase y las tasas de transferencia de nutrientes entre los simbiontes puede ser un
limitante para su eficiencia.
159
Tabla 15. Posibles características determinantes de la eficiencia al nivel de la planta,

HMAy laMA.
Planta HMA Simbiosis

Raíces Micelio externo Interfases de intercambio
- Genotipo - Genotipo - Área de contacto
- Grosor - Tasa de crecimiento y exten- - Tasa de absorción de nutrien-
- Ramificación sión tes
- Abundancia de pelos radicales - Habilidad para absorber nutrien- - Tasa de flujo de nutrientes a las
- Tasa de crecimiento tes raíces
- Relación peso seco/peso fresco - Habilidad para translocación de - Metabolismo de paredes celu-
nutrientes lares
- Metabolismo de polifosfatos - Transferencia de nutrientes a las
- Translocación de C raíces
Requerimientos nutricionales Micelio interno
- Absorción y distribución de nu- - Tasa de colonización
trientes - Tasa de crecimiento
- Concentración de nutrientes en - Producción de arbúsculos
los tejidos - Liberación de nutrientes
- Liberación de C al sistema radi- - Liberación de C
cal
Tolerancia a estrés Tolerancia a estrés
- Tasa de crecimiento radical - De diferente índole: manejo
- Relación raíz/tallo antrópico,condiciones ambien-
tales, polución
Fuente: Smith y Gianinazzi-Pearson, 1988; Smith y Smith, 1997.
Dependencia de las plantas por la MA

Gerdemann (1975), citado por Azcón-Aguilar et al., 1984 Y Sieverding, 1991, han
interpretado la dependencia de las plantas por MA "como el grado en que la planta de-
pende de la condición micorrícica para producir su máximo crecimiento o rendimiento
a un nivel dado de fertilidad".
En general se ha aceptado que el P es el factor más limitante para el crecimiento
de la planta, el cual puede ser suplido vía micorriza, teniendo en cuenta por una parte
los diferentes factores abióticos y bióticos que restringen su movilidad, y por otra, la
habilidad de los HMA para tender, a través de sus hifas, redes y puentes para absorber
este nutriente desde el suelo y translocarlo al hospedero.
Son amplias las evidencias de que la MA tiene efectos mayores cuando los suelos
son deficientes en P, lo cual ha llevado a que se sugiera que la alta capacidad de fijación
de P dentro del suelo puede contribuir a la dependencia por MA (Brundett, 1991).
Los altos requerimientos de una especie o cultivar por P y su incapacidad para tomarlo
del suelo han sido correlacionados con alta dependencia por MA. Tal dependencia está
ligada al genotipo de las diferentes plantas por una parte, y, por otra, a las condiciones
ambientales presentes (lanas, 1988, citado por Sieverding, 1991).
160
LAS ENDOM ICORR IZAS : EXPRES iÓN BIOEDÁFICA DE IMPORTA NCIA EN EL TRÓPICO
Dentro de las plantas micorrícicas, diferentes autores han sugerido correlación entre
la dependencia por MA y la arquitectura del sistema radical, agrupando éstos en dife-
rentes tipos: magnolioide, raíces gruesas con escasos y cortos pelos radicales altamente
dependientes de la simbiosis; y graminoide, raíces altamente ramificadas, finas. largas
y con abundantes pelos radicales, poco dependientes de la simbiosis y facultati vas de
ella (Howeler y Sieverding, 1982; Howeler, 1985; Sieverding, 1991; Sylvia, 1997 ;
Sánchez de P., 1999).
El estado de dependencia en una planta de MA normalmente se determina haciéndola
crecer en condiciones de suelo estéril, en presencia y ausencia de HMA, con difere ntes
niveles de P en la solución del suelo. Allí se va a observar que aquellas plantas micotró-
ficas obligadas no pueden crecer sin la simbiosis, aunque se encuentren en condiciones
de alta disponibilidad de nutrientes, mientras que las facultativas pueden crecer sin la
presencia de MA en algunos niveles de fertilidad del suelo (Howeler y Sieverding, 1982;
Howeler, 1983a; Sieverding, 1991 ; Sylvia, 1997).
Es importante no confundir la dependencia por MA con efectividad o eficiencia de
la simbiosis, la cual va a depender del nivel de fertilidad del suelo y de la combinación
planta-HMA. Esto quiere decir que aunque los HMA son promiscuos, algunas especies
y/o ecotipos son más eficientes con algunas especies y/o ecotipos vegetales. Sieverding
(1991) ilustra esta situación con ejemplos en Manihot esculenta, Stylosanthes guya-
nensis y Genipa americana, las cuales son micorricas obligadas; sin embargo, pueden
tener baja respuesta a la inoculación con un ecotipo de HMA. En el caso contrario están
las plantas micotróficas facultativas, como Zea mays y Sorghum bicolor, que pueden
presentar alta respuesta a un HMA específico.
En la Figura 47 se esquematizan las diferentes situaciones que se pueden dar en
presencia (- - - - -) y ausencia de MA ( - - ) . Las opciones A y B ilustran la micotrofía
obligada, pues a pesar de los incrementos de P en la solución del suelo, los aumentos
en fitomasa sólo se producen en presencia de MA. En el caso A, la eficiencia del HMA
asociado es muy reducida en comparación con B. Las situaciones e y D ilustran las
plantas micotróficas facultativas, pues hay incrementos en la fitomasa con presencia de
MA o sin ella. Sin embargo, en e hay muy baja respuesta de la planta al HMA asociado,
mientras que en D es muy alta, situación determinada por el HMA asociado.
Johnson, Graham y Smith, 1997, citando a varios autores registran que las plantas
con sistemas radicales gruesos se benefician más de la simbiosis que aquellas con sis-
temas de raíces fibrosos . Aquellas que presentan alta relación tallo/raíz pueden ser más
dependientes por MA que aquellas con baja relación. Se ha señalado que las plantas
pueden variar en su capacidad para trasladar carbono a las raíces. Registran que entre
genotipos de Citrus los más dependientes para absorber P vía MA trasladan más e a
sus raíces para sostener la colonización.
También señalan que además de la especie de HMA, la tasa de extensión de la colo-
nización es muy importante. HMA que colonizan rápidamente parecen generar mayores
beneficios en crecimiento vegetal en suelos bajos en P, y causan mayores depresiones
en suelos con alta fertilidad.
161
UNIVERSIDAD NACIONAL DE COLOMBIA - S EDE P ALMIRA
A) Mlcotrónca
obligada
B) Mlcotrónca
obligada , "" -
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1 I
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facultativa .,.
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/ / :
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/ I :
I I :
J :
I :
,1
Fosfato en la solución del suelo

•
Fuente: Adaptado por Sieverding, 1991, a partir de lanos, 1988.
Figura 47. Esquema hipotético de producción de biomasa por plantas con MA y sin
MA.
Por lógica se podría considerar que los HMA que mayores beneficios le proporcio-
nan a la planta, en términos de acumulación de fitomasa, son aquellos muy eficientes
en absorber y translocar P y otros nutrientes del suelo al hospedero vegetal y, al mismo,
tienen requerimientos limitados de e vía planta (Sánchez de P., 1999).
Funciones de la MA
Hemos tratado de hacer énfasis en la morfología y fisiología de las MA como
precedentes que permiten interpretar las diversas funciones que ellas cumplen en los
ecosistemas y agroecosistemas, las cuales han sido estudiadas en diferentes especies
vegetales y condiciones de manejo.
Hasta los años noventa la mayoría de los estudios efectuados en el campo, y aún
más al nivel de invernadero, se dirigían a presentar evidencias de la participación de
la MA en la nutrición, sanidad y productividad de las plantas, sus relaciones con otros
162
LAS ENDOMICORRI ZAS: EXPR ESIÓN BIOEDÁFICA DE IMPORTANCIA EN EL TRÓPICO
organismos, manejo en el campo y limitaciones y, en menor escala, a su participación

en la conservación de los suelos y de los ecosistemas.
El surgimiento de herramientas microscópicas más avanzadas, bioquímicas y
biología molecular hacen que en estos años recientes, como se dijo con anterioridad,
la investigación se dirija a resolver preguntas latentes acerca de su funcionamiento y
control genético, y en el futuro, cuando se encuentren estas respuestas, se dirigirán a
corroborar o a refutar las funciones que se han atribuído a la MA con herramientas más
rudimentarias, pero con profundo sentido de inferencia y, en algunos casos, de visión
sistémica.
Dodd et al., 2000, sugieren no generalizar el papel funcional de la simbosis, dadas
las diferencias que pueden presentarse en su respuesta en distintas combinaciones
hospedero-micosimbionte, metabolismo del C en plantas C3/C4/CAM, variaciones
ambientales, en condiciones de suelo, entre otros factores. Para mayor información
revisar Johnson, Graham y Smith, 1997; Dodd et al., 2000.
Las dudas de estos y otros investigadores son naturales y aún más explicables cuando
se trata de la aplicación de los HMA como biofertilizantes en agroecosistemas caracteri-
zados por el monocultivo; sin embargo, los ecosistemas con su característica inherente
de diversidad, incluida diversidad de HMA, permiten que se expresen propiedades de
autorregulación y homeostasis propios de los sistemas complejos.
Por ello consideramos importante presentar una revisión general de las diferentes
funciones que cumple la MA en los ecosistemas y agroecosistemas, las cuales deben
ser integradas por el lector para tener la visión de conjunto de este importante recurso
biológico y, al mismo tiempo, individualizadas y dimensionadas, en el sentido que
no necesariamente confluyen todas en una situación, que pueden pasar inadvertidas
en algunos casos, y en otros, alcanzar manifestaciones muy notorias en condiciones
específicas.
Resultado global de la simbiosis

Gianinazzi-Pearson y Azcón-Aguilar, 1991, localizan el resultado global de la
formación de MA en el hecho de que las células del parénquima cortical adquieren una
nueva función para la absorción de fosfatos, actividad que en las plantas no micorrizadas
se restringe a las células más externas de la raíz.
Con los conocimientos actuales se podría decir que la nueva función no se restringe
sólo a P -aunque es el principal nutriente implicado-, sino que también abarca la ab-
sorción de otros nutrimentos, vía MA e implica metabolitos propios de la simbiosis y
otros característicos de rutas metabólicas que incrementan o restringen su actividad en
presencia de la MA y que en una visión sistémica pasan a jugar papel decisivo no sólo
en la nutrición y productividad de la planta, sino también en su sanidad, en una demanda
menor de insumas externos que hace más eficiente y económico el funcionamiento de
los eco y agroecosistemas.
En la Figura 48 se presenta lo que significa MA en forma parcial, desde el punto de
vista nutricional y de agregación del suelo, como se discutirá más adelante.
163
U NIVERSIDAD N AC IONAL DE COLOMBIA - S EDE PALMIRA
Absorción de nutrientes
Fósforo
La MA incrementa la absorción de nutrientes, especialmente aquellos que difun-
den lentamente y tienen bajas concentraciones en la solución del suelo. El P es el más
importante involucrado en la respuesta en el crecimiento de las plantas micorrizadas,
hecho en el cual influye la habilidad de los HMA para absorber este nutriente del suelo,
aun en condiciones de deficiencia, almacenarlo y transportarlo a la planta mediante su
extensa red de hifas, como se discutió con anterioridad (Figura 48).
conMA
slnMA
IRizosfera I
Agregados del suelo por hifas de

HMAy ralces
'--------l.~ Rizosfera + Mlcorrlzosfera ........- - - - - - - - - '
Fuente: Sánchez de P. , 200 l.
Figura 48. Volumen de suelo y nutrientes disponibles en una planta con micorriza
arbuscular y sin ella.
N uevamente hay que recordar que las plantas pueden acudir a diferentes mecanismos
para suplir las demandas de P, y el más común y corriente es la MA. Hay diferencias
en la respuesta a la MA entre genotipos, aun de una misma especie vegetal y entre mi-
cosimbiontes (Bryla y Koide, 1998; Van der Heijden y Kuyper, 2001).
Actualmente se acepta que los HMA absorben el Pi del mismo reservorio que lo
toman las plantas no micorrizadas. Sin embargo, en algunos estudios citados por Read
164
LAS ENDOMICORRIZAS : EXPR ESiÓN BIOEDÁFlCA DE IMPORTANCIA EN EL TRÓPICO
y Pérez-Moreno, 2003, han detectado actividad de fosfatasas en el micelio, que sugieren

capacidad de micosimbiontes como Glomus intrarradices, especie utilizada en dicha
investigación, para hidrolizar directamente fuentes orgánicas de P.
En forma indirecta los cambios que suscita esta simbiosis sobre la planta y los
microorganismos del suelo presentes en la rizosfera y en la hifosfera, cuyo conjunto
integra la micorrizosfera, afectan la fijación y solubilización de este nutriente, así como
la mineralización de la materia orgánica (Nye y Tinker, 1978; Ames y Bethlenfalvay,
1987 ; Linderman, 1988; Gianinazzi-Pearson y Azcón-Aguilar, 1991 ; Silveira. 1992;
Jakobsen, 1995).
Joner y Jakobsen, 1995, sugieren que la MA puede influir en la exudación de fosfa-
tasas ácidas por las raÍCes de las plantas micorrizadas, pero su presencia también puede
influir en la secreción de fosfatasas alcalinas por otros microorganismos presentes en
la micorrizosfera.
Resultados de esta naturaleza son de especial interés en ambientes tropicales carac-
terizados por alta presencia de materia orgánica, en los cuales fuera de los numerosos
beneficios de la MA, tal vez se pueda afirmar en un futuro - con pruebas irrefutables,
que la MA participa directamente en el ciclado de la materia orgánica; hasta el momento
se ha comprobado su participación indirecta.
Con relación a los fertilizantes fosforados se ha establecido que la MA toma a sus
hospederos más eficientes en su uso, cuando éstos se aplican en cantidades que no li-
mitan su funcionamiento. En esta forma disminuyen sus pérdidas y puede llevar a que
se usen en menores cantidades con el mismo resultado final o se usen fuentes alternas
como la roca fosfórica. (Sieverding, 1991; Tofiño y Sánchez de P. 1999; Sánchez de P.,
1999, 2001, 2003). Barea et al., 2002, con el uso de 32p y )5N han demostrado que la
interacción entre HMA y bacterias solubilizadoras de P mejoran la adquisición de este
elemento a partir de roca fosfórica en suelos agrícolas con bajo Ca y P.
Nitrógeno
Allen et al., 2003 , afirman que los nutrientes absorbidos por los hongos micorrízicos
raramente son transportados y transferidos en la misma forma. Por ejemplo, el N puede
ser transportado directamente, pero también puede moverse vía flujo de masas. Por otra
parte, el NH4 + que es una importante fuente que proveen los micosimbiontes no puede
ser transportado como NH4 + dentro del tejido fungoso, porque es tóxico. Razón por la
cual debe ser convertido en glutamina (NH 4 + + glutamato), forma como se transloca por
el tejido fungoso y transferido a la planta. Estos autores proponen un modelo general
de transporte de N desde el suelo al micosimbionte y a la planta, que se incluye en la
Figura 49 , el cual en el caso de la MA requiere estudios concluyentes; sin embargo,
tiene la cualidad de integrar el sistema en tomo al N.
165
UNIVERSIDAD NACION AL DE COLOMBIA - SEDE PALMIR A
~ ~ ~LANTA)
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en TNH+
T 1
3
t
.t::! NH+ NH+
~ 4 4 4
r
Q)
e
T
~
Glutamato
1 Glutamato
~
Glutamina Glutamina
Sacarosa
Glicina Glicina
Fuente: Allen et al., 2003.
Figura 49. Esquema de transporte de N desde el suelo hasta la planta micorrizada.
Los incrementos en la concentración de nitrógeno en plantas micorrizadas se han

ligado normalmente al mejoramiento en el tenor del P. Se han encontrado y explicado
como resultado del efecto sinergístico MA-microorganismos fijadores de N2, especial-
mente rizobios y otros fijadores de vida libre; también por aumento en su absorción por
las hifas externas , especialmente en forma de amonio (NH4+). También se ha encontrado
absorción de N03-, la forma predominante de N en suelos agrícolas, en condiciones de
sequía; falta confirmar estos resultados sin sequía (Gianninazzi-Pearson y Azcón-Aguilar,
1991 ; Barea y Jeffries, 1995; Varma, 1995; Azcón y Tobar, 1998 ; Barea et al., 2002).
Hay algunas investigaciones recientes que sostienen que los HMA, en algunas
circunstancias, podrían estar envueltos en proceso de absorción de aminoácidos, espe-
cialmente en ecosistemas de regiones templadas; sin embargo, no hay evidencias de
que esto sea la generalidad. Hawkins, Johansen y George, 2000, han demostrado que
las hifas de los HMA son capaces de tomar y translocar N orgánico e inorgánico, no
asequible a la planta sola, pero demuestran que la contribución hifal a la nutrición de
N de la planta es escasa.
Hodge et al., 2001, citados por Read y Pérez-Moreno, 2003, en hojas de pastos
marcadas con ISN/\3 C nutridas con residuos orgánicos, hallaron indicios de que las hifas
de los HMA podrían ser facilitadoras para la captura de N desde ellitter.
166
En el micelio externo, unido a los polifosfatos, se encuentra el aminoácido arginina

(Arg), Pfeffer, Bago y Shachar-Hill (2001), con base en resultados de otros investiga-
dores y los obtenidos por ellos mediante técnicas de resonancia magnética nuclear,
proponen un modelo de metabolismo y transporte de N, P YC en la MA, que se recoge
en la Figura 50.
Hexosa
A _ _ Quitina • .•• O
Hexosa ' Trehalosa !' , í2
1~
\~
~
B \.T~G_)~_~,
-". ~~ ·oxidación
C --.-- Quitina
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Olicógeno
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II P E
CRtU\ VEGETAl COl

PI
HOSPEDERA P
MICELIO EXTRARRADlCAl
MICELIO INTRARRADICAl
Fuente: Pfeffer, Bago y Shachar-Hill , 2001.
Figura 50. Modelo hipotético del metabolismo y transporte de N, P Y C en la MA.

Las vías metabólicas A, B, C y D se especificaron en la Figura 43 .
Convenciones: E = síntesis de arginina por HMA; F= arginina asociada a polifosfato en vacuolas del HMA;
=
G fijación de CO 2 por HMA.
• Otros nutrimentos
Tanto el mejoramiento en la nutrición de P, como efectos directos de los micosim-
biontes, pueden estar implicados en el incremento en la absorción de macronutrientes
como K y S en las plantas micorrizadas y de micronutrientes como Cu y Zinc, sin em-
bargo, las interacciones nutricionales son complejas (Cooper y Tinker, 1978; Rhodes y
Gerdemann, 1978 a, b; Smith y Gianinazzi-Pearson, 1988).
El K Y el Mg se han encontrado con frecuencia en mayores concentraciones en
plantas micorrizadas y se han explicado también como efecto indirecto de la simbiosis
167
al mejorar su absorción, cuando se elimina la deficiencia de P vía MA. Los requeri-

mientos de K por la planta están muy influenciados, fuera del P, por la fuente de N
(N03- o NH 4 +) Y por la concentración de Na. Varios autores han sugerido que algunos
HMA pueden transportar K a través de su micelio (Sieverding y Toro, 1988; Sieverding,
1991; Cardozo, 1996).
Se ha encontrado que el polifosfato de los HMA lleva Ca asociado, hechos que
pueden favorecer su movilidad a la planta (Rhodes y Gerdemann, 1978; Gianinazzi-
Pearson y Azcón-Aguilar, 1991; Tester et al., citados por Varma, 1995; Harrison, 1999
y Solaiman y Saito, 2001, citando a varios investigadores).
El Zn, Cu, By Mo son tomados activamente por las hifas de los HMAy transportados
a la planta hospedera. Fe y Mn generalmente se encuentran en mayores concentraciones
en plantas micorrizadas; en algunos hongos micorrÍzicos se ha detectado la formación
de sideróforos, cualidad que los capacita para tomar el Fe en condiciones de baja dis-
ponibilidad. (Young y Jarrell, 1985; Sieverding, 1991; Barea y Jeffries, 1995 y Varrna,
1995). Los sulfatos, dada su alta movilidad, están disponibles en el suelo; a pesar de
ello se ha comprobado que ocurre transporte a través de las hifas de los micosimbiontes
(Rhodes y Gerdemann, 1978 b; Gianinazzi-Pearson y Azcón-Aguilar, 1991; Sánchez
de P., 1999).
Incremento y distribución de la fitamasa

La MA aumenta la fitomasa e influye en su distribución: hay mayor retención de
fotosintatos en la parte aérea y utilización en la producción de material vegetal. Los
incrementos como efecto de MA son mayores en suelos con baja fertilidad o con pro-
blemas de equilibrio de nutrientes, sobre todo cuando el P asimilable es deficiente. Son
frecuentes los registros de incrementos en la productividad de los cultivos, sea que se
trate de flores, semillas, tubérculos, tallos, debidos a la presencia de la MA (Koide,
1993, Sánchez de P., 2001, 2003).
Existen varias fórmulas a través de las cuales se ha evaluado esta función con
base en el desarrollo vegetal. Plenchette el al. (1983), citados por Munyanziza, Kehri
y Bagyaraj, 1997, propusieron el término dependencia relativa por MA en el campo
(DRPM), el cual calculan aSÍ:
PSPM - PSPNM
DRPM=
PSPNMx 100
PSPM = peso seco de plantas micorrizadas

PSPNM= peso seco de plantas no micorrizadas
Bagyaraj et al. (1988) citados por los mismos autores, evalúan la eficiencia de
la inoculación con HMA con presencia de HMA nativos y sin ella en condiciones de
168
suelo estéril, y proponen el término de eficiencia de la inoculación con HMA (EHMA)

calculada así:
PSI + -
EHMA=----~-----
psr
PSI + x 100
PSI + = peso seco de plantas inoculadas con HMA

PSI - = peso seco de plantas no inoculadas con HMA
Incremento en la tasa fotosintética

La mayor tasa fotosintética en plantas micorrizadas en comparación con controles no
micorrizados, se ha sustentado normalmente con base en el mejoramiento en la nutrición
de P, elemento implicado directamente en la regulación de la fotosíntesis, utilización y
almacenamiento posterior de los fotosintatos y el efecto ligado a la absorción de otros
nutrientes (Gianinazzi-Pearson y Azcón-Aguilar, 1991: Koide, 1993).
Se ha establecido que las plantas pueden responder en forma diferente de los HMA,
no sólo a nivel de colonización, absorción de nutrientes y crecimiento, sino también a
nivel de expresión de genes que regulan diferentes funciones, entre ellos, la fotosíntesis
(Burleigh, Cavagnaro y Jakobsen, 2002).
Efectos hormonales en plantas micorrizadas

La acumulación de hormonas en la MA se afecta y ocurren cambios en los nive-
les de citoquininas, ácido abscícico y giberelina. Estos cambios pueden ocasionarse
como efecto indirecto de mejor nutrición y/o por síntesis directa de fitohomonas por
los micosimbiontes (Smith y Gianinazzi-Pearson, 1988; Gianinazi-Pearson y Azcón-
Aguilar, 1991; García-Garrido y Ocampo, 2002, citando a varios autores; Catford et
al., 2003).
Absorción de agua
En condiciones limitantes de humedad y concentración de P, las plantas micorriza-
das son más tolerantes al estrés de agua, se recuperan más rápido del marchitamiento
y hacen uso más eficiente del agua absorbida.
Se ha encontrado que los micosimbiontes pueden mejorar las relaciones planta
hospedera-agua a través de diferentes mecanismos. Algunos de ellos se relacionan
con mayor ramificación de la raíz de la planta hospedera, que estrechan la unión con el
suelo y por tanto, el acceso al agua. El nivel nutricional, ya que el P y K, en especial,
juegan papel fundamental en la regulación del agua en la planta. Otros se relacionan
con incrementos en las tasas de conductancia estomatal y transpiración, especialmente
en condiciones de sequía, como también efectos hormonales que envuelven al ácido
abscÍcico y citoquininas. Por otro lado se ha encontrado que el micelio externo de la
169
MA incrementa directamente la absorción y transporte de agua al hospedero (Fitter,

1985; Hardie, 1985; Allen y Allen, 1986; Smith y Gianinazzi-Pearson, 1988; Sieverding,
1991; Koide, 1993; Ruiz-Lozano y Azcón, 1996; Varma, 1995; Augé, 2001; Allen el
al., 2003).
Resistencia a condiciones adversas en el suelo

Condiciones de pH extremadamente bajo, alcalinidad, salinidad y altas concentra-
ciones de elementos tóxicos como Fe, Al y Mn limitan la producción de los cultivos.
El balance nutricional que promueve la presencia de la MA en términos de macro y
micronutrientes puede conducir a que plantas micorrizadas toleren mejor condiciones
adversas, sin que ello signifique que alcancen alta productividad si sus geno mas no
están adaptados para resistir estos tipos de estrés (Poss el al., 1985, Gianinazzi-Pearson
y Azcón-Aguilar, 1991; Varma, 1995 y Barea y Jeffries, 1995).
Enkhtuya, Rydlova y Vosatka, 2000, registran que la MA puede reducir el efecto
negativo de estrés en el suelo causado por carencia de nutrientes, de materia orgánica,
compactación del suelo, pH extremos, altas concentraciones de metales pesados y
contaminación industrial.
En varios estudios se ha comprobado que la polución con 03, S02, cenizas de S y
lluvia ácida pueden reducir la formación de MA y de ectomicorriza, pero las plantas
micorrizadas han sido más resistentes a estos estreses en algunos casos (Brundett, 1991,
citando a varios investigadores).
Participación en la agregación del suelo

Se ha reconocido la participación de los microorganismos en general y de los hon-
gos en particular, en los procesos de agregación del suelo, a través de su micelio o de
compuestos cementantes (Figura 48), cualidad que conservan los HMAy que hace que
revistan considerable importancia para la conservación del suelo en general, yen parti-
cular en ecosistemas con alta presencia de arenas, zonas montañosas de baja estabilidad
y sometidas a fuertes procesos de erosión. (Sieverding, 1991 y Barea y Jeffries, 1995;
Dodd el al., 2000; Sánchez de P, 2001, 2003; Cornejo, 2006).
En el modelo jerárquico de formación de agregados propuesto por Tisdall y Oades
(1982), incluido en el Capítulo Uno, Figura 7, sostienen que el principal mecanismo
envuelto en la unión de microagregados dentro de macroagregados es la maraña cons-
tituida por las raíces y micelio externo de los HMA.
Miller y Jastrow, 1990, afirman que a pesar de la temporalidad de las raíces y de las
hifas de los HMA, su habilidad de actuar como agentes estabilizantes se ha relacionado
con su continua producción, longevidad y los efectos de las secreciones radicales sobre
las acti vidades de la biota del suelo.
Además de la acción mecánica de las hifas de HMA al "amarrar" las partículas
del suelo en la medida que se extienden en él, Rillig Y Steinberg, 2002, registran que
éstos secretan la glicoproteína llamada glomalina y encuentran alta correlación entre
su presencia y la formación de agregados estables al agua.
170
Fuera de los dos factores considerados: red micelial y producción de glomalina,

AlIen et al., 2003, hacen referencia al carácter recalcitrante de moléculas fungosas
como la glomalina y quitina, que pueden persistir por años o decadas contribuyendo a la
estabilidad, almacenamiento de e, a la agregación y a la capacidad de almacenamiento
de agua por el suelo.
Reciclaje de nutrientes
Sieverding (1991) sugiere que aunque las esporas de los HMA son fuente de nu-
trientes de escasa significación en los ecosistemas naturales, el micelio podría serlo al
aportar entre 4 - 32 kg N/ha, 0.6 - 5 kg P/ha, 0.2 - 1.7 kg K/ha, 1 - 7.5 kg Ca/ha y 0.2
a 1.7 kg Mg/ha.
Además de ser reservorío potencial directo de nutrientes, los HMAjuegan importante
papel en las vías de reciclaje, en la medida en que absorben de una manera eficiente los
nutrientes y evitan su fijación o lavado, y además, toman al suelo el e y demás elementos
que retienen en sus estructuras cuando están activos y/o a través de sus secreciones, los
cuales son objeto de mineralización al envejecer y morir los HMA.
Johnson et al., 2002, han demostrado en pasturas en el campo, utilizando 13e02 ,
que entre 3.9 y 6.20/0 del e fijado por estas plantas puede circular a través del micelio
externo de los HMA a la atmósfera. En este e pueden estar involucradas pérdidas
directas por respiración del micelio, degradación de exudados de la MA y del micelio
del micosimbionte por microorganismos y otras provenientes directamente de los exu-
dados radicales sujetos a la actividad saprofítica de hongos. Estas pérdidas ilustran el
aporte de materiales orgánicos al suelo a ser sujetos de reciclaje y, por lo tanto, fuentes
de nutrientes.
Interacciones con otros organismos

La MA favorece la fijación simbiótica de N2, proceso exigente en P y Mo, al
asegurar mayor disponibilidad de estos nutrientes y alta tasa fotosintética, es decir, el
suministro de e requerido por ambos simbiontes. Las leguminosas que presentan la
doble simbiosis rizobios-MA normalmente muestran mayor nodulación, actividad de
nitrogenasa, concentración de leghemoglobina y niveles de nitrógeno (Silveira, 1992
y Redecker et al., 1996).
Se ha encontrado que MA incrementa las poblaciones e interacciones positivas de
fijadores asimbióticos de N2 como Azotobacter y Azospirillum que se reflejan sobre la
producción de las plantas (Sieverding, 1991, Tofiño y Sánchez de P., 1999, Sánchez
de P., 1990,1999).
También hay registros de rizobacterías promotoras de crecimiento (PGPR) capaces de
incrementar directamente el desarrollo de las plantas por la liberación de fitohormonas,
fijación de N2, solubilización de P, regulación en la producción de etileno, promover la
MA y la capacidad de algunas de ellas de inhibir patógenos de plantas (Nehl, Allen y
171
Brown, 1996). Pseudomonas spp., Agrobacterium spp., Bacillus circulans, Aspergillus

niger, Penicilliumfuniculosum y otros microorganismos, algunos de ellos fijadores de
N2, otros, solubilizadores de P, y algunos que forman sideróforos se incrementan en la
rizosfera y actúan sinergísticamente con los HMA.
Se considera que la influencia de estos microorganismos sobre el desarrollo de
la planta y de los HMA ocurre a través de la síntesis de metabolitos como enzimas y
hormonas, entre otros, mientras que el efecto de la MA sobre dichas poblaciones ocurre
principalmente por el incremento de los exudados radicales, fruto del mejoramiento
en la tasa fotosintética y porque el micelio de los HMA provee una rápida e impor-
tante vía de flujo de C hacia el suelo y la atmósfera (Sánchez de P. y Sieverding,1984;
Sieverding, 1991 Y Sánchez de P. , 1999; Johnson et al., 2002). Schreiner et al., 1997
y Andrade et al., 1997, sugieren que los HMA y algunas bacterias del suelo pueden
formar asociaciones preferenciales.
Además de los microorganismos, los HMA y la MA interactúan con otros orga-
nismos. Se ha demostrado que lombrices, colémbolos y otros artrópodos se alimentan
de esporas de HMA. Estas también pueden ser parasitadas. Su germinación puede ser
evitada, inhibida o estimulada a través de estas relaciones, poco estudiadas (Fitter y
Garbaye, 1994). A su vez, la MA actúa sobre dichos organismos: varios investigadores
citados por Wamberg et al., 2003, registran efectos inhibitorios de MA sobre colé m-
bolos y patógenos radicales, posiblemente vía producción de metabolitos secundarios
por MA. Estos mismos autores sugieren que la comunidad rizosférica cambia durante
el crecimiento de plantas micorrizadas.
Interacciones con fijadores simbióticos de N2

Se considera que este caso merece especial atención por las implicaciones que tiene
en el movimiento de dos nutrientes esenciales: P y N, tanto al nivel de agroecosistemas
como de ecosistemas.
Las plantas que presentan simbiosis con rizobios (Rhizobium, Bradyrhizobium,
Azinorhizobium), con Frankia y cianobacterias como Nostoc son normalmente mico-
rrícicas.
Ambas simbiosis actúan en sinergia. Como se dijo con anterioridad, los estudios de
biología molecular han permitido comprender que comparten mecanismos de regulación.
En condiciones de P y N limitantes, las MA pueden mejorar la absorción de P y esta más
alta concentración provee el ATP requerido para que ocurra la fijación de N 2. A su vez,
el mejoramiento en el tenor de N promueve el desarrollo de la raíz y de la MA. En esta
forma , en condiciones naturales, la presencia e interacción entre estas dos simbiosis es
cotidiana en las plantas que las poseen y significa economía de estos dos elementos en
los ecosistemas, entre otros beneficios que se pueden inferir (Fitter y Garbaye, 1994;
Sanginga el al., 1996; Barea et al., 2002; Sánchez de P., 2004).
Resistencia al ataque de fitopatógenos

En general se puede concluir que la MA incrementa la resistencia de la planta al
ataque de los patógenos, en especial los que atacan la raíz, cuando ocurre establecimiento
previo de la MA . En el caso de algunas enfermedades en tallos y hojas, causadas por
172
LAS ENDOM ICORR IZAS: EXPRES IÓN BIOEDÁFICA DE IMPORTANCIA EN EL TRÓPICO
virus, hongos o bacterias, la presencia de la MA puede incrementar su presencia; a pesar

de ello, las plantas micorrizadas sufren menos daño que las no micorrizadas. En ataques
de nematodos fitoparásitos se ha registrado que la MA reduce su incidencia y el daño
causado se compensa por incrementos en el sistema radical y micelio externo de los
HMA, por lo tanto en la absorción de nutrientes (Schenck y Kellman, 1978; Sánchez
de P. y Sieverding, 1984; Mendoza, Sánchez de P. y Sieverding, 1988; Trotta et al.,
1996; Sánchez de P., 2001, 2003).
Los mecanismos de control se discutieron con anterioridad en este capítulo. Se han
relacionado con cambios en la morfología y/o en la fisiología de las plantas micorrizadas,
tales como: mayor lignificación de las paredes celulares que dificulta la penetración
del patógeno; mejoramiento en la nutrición de la planta hospedera, especialmente de
P y K que toman a la planta menos susceptible al ataque de patógenos (Teoría de la
trofobiosis, Chaboussou, 1984, 1987).
También hay fuertes evidencias que en plantas micorrizadas sujetas al ataque de
patógenos se han encontrado mayores contenidos de aminoácidos como la arginina,
fenilalanina, serina, y de isoflavonoides (fitoalexinas), de azúcares reducidos y de enzi-
mas como la quitinasa. Estos compuestos pueden disminuir o inhibir el crecimiento de
microorganismos patogénicos (Chaboussou, 1984; Mendoza, Sánchez de P. y Sieverding,
1988; Blilou , Ocampo y García, 2000: García Garrido y Ocampo, 2002; Larose et al. ,
2002; Catford et al., 2003).
La MA puede incrementar la resistencia de las plantas a los patógenos también de
forma indirecta, a través de las relaciones que establece con microorganismos como en
el caso de las PGPR, abordado con anterioridad, y/o microorganismos que producen
diferentes metabolitos, por ejemplo antibióticos.
Incremento de la rizastera
El término micorrizosfera fue acuñado por Oswald y Ferchau, 1968, citados por
Andrade et al., 1997, Y se refiere al espacio del suelo influenciado por la MA. Tiene
dos componentes: el primero lo conforma la rizosfera con la influencia directa del
sistema radical, pelos radicales e hifas adyacentes a la raíz. El segundo está integrado
por la hifosfera, que es la zona de interacción hifas de HMA-suelo. Schreiner et al.,
1997, citados por los autores anteriores dan cuenta de 8-20 km de hifas/litro de suelo.
Entonces, la planta micorrizada tiene a su disposición, además de los beneficios de la
rizosfera, ampliación proporcionada por la hifosfera.
En la micorrizosfera ocurre una intensa actividad microbiana que tiene gran can-
tidad de significados en términos de mineralización, aportes de C, de biomolécul as de
diferente índole y de espacio para el desarrollo de diversas interacciones entre las hifas
de los HMA, los organismos que se establecen a su alrededor y entre ellos mismos, lo
cual va a repercutir directa o indirectamente sobre la planta micorrizada.
La MA puede afectar el número y la composición de las poblaciones bacterianas en
forma diferente en la rizosfera y en la hifosfera. En condiciones naturales, la cantidad
de exudados radicales puede controlar la composición y tamaño de las poblaciones
de los HMA y de otros microorganismos, entre ellos, las bacterias. En la hifosfera el
micelio de los HMA es una fuente importante de C para los microorganismos, entre
ellos las rizo bacterias.
173
Andrade el al., 1997, encontraron más especies bacterianas en la hifosfera que en la

rizosfera y relaciones positivas entre la colonización por HMAy el número de bacterias
en la hifosfera y de Pseudomonas en la rizosfera.
Cambios en la estructura de la comunidad vegetal y diversidad de plantas

In vestigadores en ecosistemas naturales sostienen que la MA ocasiona cambios muy
importantes en ellos. Dado que la MA liga los componentes bióticos y geoquímicos en
los ecosistemas, influye en las tasas de ciclaje de nutrientes tanto en agrosistemas como
en ambientes naturales (Brundett el al., 1991; Bethlenfalvay 1992; Joner y Jakobsen,
1995; Barea et al., 2002).
Se ha demostrado que la MA altera la diversidad de plantas y cambia las relaciones
de competitividad entre ellas. Los HMA están presentes en los ecosistemas no indivi-
dualmente, sino como comunidades, y se han encontrado hasta 37 taxas diferentes de
HMA por sitio (Bever el al., 200], citados por Van der Heijden, Wiemken y Sanders,
2003), los cuales pueden variar en su habilidad para suministrar nutrientes y promover
el crecimiento de las plantas. La cantidad de nutrientes que tomen las diferentes plantas
detemlina su habilidad competitiva y capacidad para coexistir con otras. Esto sugiere que
la identidad de los HMA asociados es importante para la coexistencia de las plantas.
Las hifas de los HMA se han observado ligando las raíces de plantas de la misma y
de diferentes especies, formando una red o tejido micorrízico compartido.
Graves el al., 1997, usando l3 e como herramienta más sensible, han estudiado la
transferencia de e de plantas conectadas vía red hifa!. Han encontrado que el e trans-
portado dentro de una misma planta, desde las hojas hasta la raíz, alcanza valores de
10% en plantas no micorrizadas y 36% en aquellas micorrizadas, es decir, que el costo
de la simbiosis es alto para la planta hospedera en términos de carbono.
No encontraron transferencia de e planta-planta vía HMA, sostienen que hay
movimiento de e vía micelio extrarradical, pero que éste no es cedido de una planta a
otra, como lo habían demostrado Francis y Read, 1984, y Hirrel y Gerdemann, 1980,
con base en estudios con 14e, sino que permanece dentro del HMA para sus procesos
metabólicos (Robinson y Fitter, 1999). Aunque no suceda esta transferencia directa
planta-planta, se podría pensar que este e, al igual que otros nutrientes presentes en el
micelio de los HMA, va a llegar al suelo, ingresa en el sistema, y de una u otra forma
va a ser "compartido" entre plantas que crecen en un mismo espacio, hecho de consi-
derabl e importancia dentro de los ecosistemas naturales.
Existen también evidencias de cómo las micorrizas juegan papel importante en los
cambios sucesionales que ocurren durante la rehabilitación de ecosistemas a partir de
suelos disturbados. Brundett, 1991, cita varios ejemplos que pueden ser consultados.
En las relaciones planta-planta y MA también se ha registrado la presencia de sus-
tancias alelopáticas que pueden inhibir los HMA, como también otras que los puedan
estimular. Las raíces de Asparagus officinalis contienen ácido ferúlico, el cual tiene
un efecto inhibitorio sobre la actividad de HMA, aunque esta planta normalmente está
micorrizada (Brundett, 1991).
174
LAS ENDOM ICORRIZAS: EXPRESiÓN BIOEDÁFICA DE IMPORTANCIA EN EL TRÓPICO
Conservación del suelo

Aunque este tema se ha abordado indirectamente en otras funciones, consideramos
importante individualizarlo. Como se dijo antes, el micelio externo de los HMA es
un importante agente ligante que incrementa la resistencia del suelo a la erosión, por
díferentes vías: por acción mecánica, la presencia de moléculas como la glomalina y,
además, por constituir sustrato para el establecimiento de otros microorganismos en la
hifosfera, los cuales también, como en el caso de bacterias, pueden aportar mol éculas
que actúan como pegantes o hacer la red micelial aún más extensa.
Además del factor anotado, la conservación y estabilidad del suelo en presencia de
micorriza puede incrementarse por el denominado mutualismo de red,14 considerado
por Odum, 1995, como resultado de mayores aportes de biomasa al ecosistema, reci-
claje de nutrientes, tasas de mineralización, disponibilidad de nutrientes y, por lo tanto,
el establecimiento de las plantas y su redundancia 15 (Brundett, 1991, Barea y Jefries,
1995; Dodd el al., 2000; Zapata, Sánchez de P. y Azakawa, 2002).
Otro factor muy importante lo constituye el análisis de la biomasa radical con su
efecto rizosférico, incluida la micorriza y su relación con el agua en el suelo. Esta
sumatoria de materia orgánica viva, unida a la materia orgánica en descomposición y
humificada, se expresa en bioacumulación de agua (Díaz, 2005) y convierte el suelo
en reservorio de este elemento tanto en agroecosistemas con déficit como en aquellos
donde es suficiente, como es el caso de la Amazonia (Figura 51).
Foto: Pinilla 2005, Reserva Cerca Viva, Amazonia colombiana.
Figura 51. La biomasa radical y el efecto rizosférico, incluida la rnicorriza, se convierte

en importante factor de conservación de suelos y en la bioacumulación de
agua.
14 Los organismos, en este caso, no interactúan directamente sino que se benefician indirectamente
entre sí.
15 Repetición en la comunidad biótica que contribuye a la elasticidad de los ecosistemas.
175
Segunda parte
Endomicorrizas en el trópico: Estudio de casos

LAS ENDOMICORR IZAS: EX PRES IÓN BIOEDÁFICA DE IMPORTANCIA EN EL TRÓPICO
Capítulo Cinco
Micorriza arbuscular en agroecosistemas
Caso 1
Algunos indicadores de actividad biológica en el suelo

y su relación con el manejo agronómico de la yuca
(Manihot esculenta Crantz) en la costa norte de Colombia1
Eyder Daniel Gómez L., Marina Sánchez de Prager,

Mabrouk EI-Sharkawi, Luis Fernando Cadavid
• Resumen
Con el fin de mejorar la sostenibilidad de este agrosistema en la zona mencionada,
durante ocho ciclos de cosecha (1988 - 1996), el CIAT efectuó un ensayo para estudiar
el efecto de (1) cobertura vegetal muerta (mulch) a partir de residuos de Panicum maxi-
mum L. (2) moderada aplicación de N, P Y K, Y (3) labranza, sobre los rendimientos de
la yuca, calidad de raíces y propiedades del suelo (Cadavid et al., 1998). Para conocer
la relación entre la actividad biótica y las prácticas de manejo implementadas se hizo
un estudio durante dos semestres. Se efectuó conteo de las poblaciones y actividades
microbianas como C-C02, presencia de enzimas y colonización de HMA. La labranza
influyó la actividad microbiana C-C02 pero no los rendimientos de la yuca. El "mulch",
con abonamiento o sin él mejoró la colonización por HMA y la actividad enzimática en
el suelo, al igual que los rendimientos de la yuca. La menor actividad microbiana ocurrió
en labranza mínima. Estas prácticas agrónomicas pueden actuar como reguladoras en el
ciclo de la materia orgánica y de los nutrientes, especialmente cuando la planta es muy
eficiente en la absorción y utilización de ellos, como es el caso de la yuca.
• Palabras claves
Poblaciones microbianas en el suelo, C-C02, endomicorriza, mulch, Manihot es-
culenta Crantz.
• Summary
Sorne biological indicators of soil related with crop management cassava (Manihot
esculenta Crantz), on the northen cost of Colombia
1 Investigación financiada por el CIAT y la U. Nacional de Colombia-Palmira, a los que los autores expresan
agradecimientos.
179
A cassava (Manihot esculenta Crantz) 8 year (1988-1996) on-farm trial was carried
out to study and analyze effects of: (1) surface mu\ching with residues of Panicum
maximum L. grass (2) moderate applications of N, P and K fertilizer and (3) tilling on
crop yield and soil properties. With the objective of observing physical and chemical
properties of soil, the present microbial populations was estimated: bacteria, actinomy-
cetes, N 2 fixation and fungi, vesicular-arbuscular fungi (AMF), microbial respiration
(C-C0 2), se ven enzymatic activities and the relationship between crop yield. The listed
variables were two sampled twice (199511, 19961) during the eight crop cycle. The
percentage of organic matter in the "mu\ch-treated plots" increased as a consequence
of microbiological activity. The microbial population increased by "mu\ch" treatment
also. The "mu\ch" helped the mycorrhizal colonization and the enzymatic activities. It
is important to say that the tilling stimulated the microbial activity but did not influence
the cassava yield. The lower microbial activity occurred with minimum till ing. This
agronomical practice can work as an organic matter- cycle and nutrients regulator,
specially when the plant is very efficient in the absorption and utilization, and that is
the case cassava plant.
• Key words
Microbial populations of soil, C-C0 2 , rnicorhyza, mu\ch, Cassava, Manihot escu-
lenta Crantz.
• Antecedentes
La yuca (Manihot esculenta Crantz) sirve de base alimenticia a millones de personas
en el mundo por su rusticidad que le permite adaptarse a suelos con bajos conteni<;los de
nutrientes y materia orgánica, como los arenosos de la costa norte de Colombia En ellos,
a pesar de la capacidad de la yuca para producir en condiciones edafo-c1imáticas adversas,
los rendimientos son inferiores a 6.0 t/ha y declinan aún más cuando se persiste en el
agrosistema sin aplicación de fertilizantes (Howeler, 1985, El- Sharkawy, 1993).
Las características geológicas de los suelos, la explotación intensiva y las drásticas
condiciones climáticas que predominan en el trópico hacen imprescindible conservar
los nivel es de materia orgánica de los agroecosistemas. Algunos residuos usados con
más frecuencia para este fin son las hojas y tallos de los pastos, a los que se denomina
cobertura muerta o " mu\ch"; por su naturaleza ligno-celulósica en su descomposición,
éstos, además de proveer nutrimentos, son susceptibles de transformarse en sustancias
húmicas cuando se incorporan a los suelos e incrementan su reservas (Primavesi,
1982; Siqueira y Franco, 1988; Müller - Samann, 1995). Estos residuos orgánicos se
queman en Pivijay (costa norte de Colombia) una vez pasa la cosecha de yuca o de
otros cultivos.
El presente trabajo se planificó desde la premisa que en el suelo se asienta una rica
y variada comunidad de seres vivos de incuestionable importancia nó sólo dentro del
ciclo orgánico sino también sobre la dinámica general del agrosistema y, por lo tanto,
las propiedades y manejo que se le hagan a éste van a influir sobre la actividad de los
180
organismos edáficos, es decir, la comunidad refleja su hábitat. Sus objetivos se dirigieron

a conocer la influencia de prácticas de manejo de la yuca sobre algunos componentes
de la flora microbiana y establecer posibles relaciones entre actividad microbiana y
rendimientos del cultivo.
• Metodología
El experimento (que dio origen a esta investigación) se realizó entre los años 1988
-1996, en la finca Media Luna, municipio de Pivijay (Magdalena), a 33 m.s.n.m., tem-
peratura promedio de 28°C y 72% de humedad relativa. Los suelos seleccionados se
ubicaban en terrenos planos y alargados circundantes al río Magdalena, caracterizados
como Cambic Arenosol (FAO), formados por arena gris (80%) con escasez de limos
(6%) y arcillas (14%), asentados en arcillas sedimentarias terciarias sepultadas. (Estación
CIAT Pivijay, Magdalena, 1996, Cadavid et al., 1998). Se sembró el cultivar de yuca
MCOL 1505 (verdecita) variedad de la región. Los tratamientos fueron:
1. LC+a Labranza convencional: 2 rastrilladas, triple 15 a razón de 330 kg/ha

para un total de 50 de N, 21.6 de P y 41.3 de K (kg/ha)
2.LC = Labranza convencional - abono
3. LC+M+a = Labranza convencional + cobertura vegetal muerta + abono: Panicum
maximum L en estado seco, a razón de 12 U ha! ciclo y misma dosis
de abono
4. LC+M = Labranza convencional + cobertura vegetal muerta - abono: en la
misma cantidad
5. CL+a = Cero labranza + abono
6.CL = Cero labranza - abono
7. CL+M+a = Cero labranza + cobertura vegetal muerta + abono
8.CL+M Cero labranza +cobertura vegetal muerta - abono
El modelo estadístico fue un arreglo en parcelas divididas, con parcelas mayores

(lOO m2) en bloques al azar, con cuatro repeticiones. Las subparcelas (50 m2) fueron con
fertilización y sin ella. La densidad estimada fue 10.000 plantas/ha, el área de cosecha
2
fue 18 m , para un total de 18 plantas/subparcela.
Después de ocho años se efectuaron dos muestreos: el primero en 1995-11, al séptimo
mes de siembra, y el segundo en 1996-1, al momento de la cosecha. Cada subparcela
se recorrió en zigzag y se obtuvo una muestra de 1 kg de suelo rizosférico, a partir de
cinco sub muestras de los primeros 15 cm, tomadas al azar y homogenizadas.
Como parámetros físico-químicos se determinaron: textura, estructura, densidad
aparente (parafina), densidad real (picnómetro volumétrico) y porosidad total (mesa
de tensión); pH, materia orgánica (% m.o.), contenidos de P, K, Ca y Mg (Malagón y
Montenegro, 1990; MAPA, 1994). Se registraron las características externas del terreno
(topografía, posición fisiográfica, cobertura, uso, condición de drenaje).
181
UNIVERSIDAD NACIONAL DE COLOMBIA - SEDE PALM IRA
Estimación de poblaciones microbianas

Conteo y cualificación de poblaciones
Se efectuaron conteos de hongos, bacterias totales, actinomicetos, fijadores de N2 de
vida libre y microorganismos totales, mediante el método de platos de dilución (Sánchez
de P., 1990). Para su cualificación se hicieron cultivos puros de hongos y bacterias, se
observó su morfología al microscopio y se efectuaron algunas pruebas bioquímicas que
orientaran acerca de su actividad en este suelo.
Dada la naturaleza ligno-celulósica de la cobertura vegetal muerta usada se hizo
énfasis en hongos. Para su identificación, se realizaron microcultivos con cada uno de
ellos, se identificaron con la ayuda de la clave de Barnett y Hunter (1972), compendio
de hongos del suelo de Domsch, Gams y Anderson (1980), Alexopoulus y Mims (1985)
Y la col aboración del profesor Nelson Bravo O?
Presencia de HMA
Porcentaje de colonización e identificación de HMA
Se hizo tinción de raíces con tripano azul (Sieverding, 1983), con las modificaciones
requeridas para yuca; para la cuantificación se utilizaron 30 trozos de un centímetro de
raíces de yuca/muestra. La colonización por campo visual (1 Ox) fue positiva cuando
aparecía micelio y/o estructuras de HMA.
Para la extracción de esporas con fines de identificación, se siguió la metodología
descrita por Sieverding (1983) y modificada para la extracción en suelos arenosos. Se
identificaron los HMA presentes al nivel de especie con la colaboración de la bióloga
Angela María Jiménez?
Estimación de actividad microbiana

Respiración (C-C02J
Se siguió metodología descrita por Burbano (1989), basada en captar el CO2 des-
prendido en el proceso respiratorio con hidróxido de bario más peróxido de bario y
recuperarlo con HC!. Para ello se incubaron 10 g de cada una de las muestras de suelo
recolectadas, se llevaron a capacidad de campo en tubos de 250 rnl, haciendo lecturas
durante 59 días. Se efectuaron tres repeticiones/muestra de suelo. Se analizó el CO 2
desprendido diariamente y acumulado en el tiempo de incubación.
Algunas actividades enzimáticas

Estas pruebas se efectuaron a hongos y bacterias aislados del suelo, en cada uno
de los tratamientos. Se estimó: producción de catalasa, ureasa, indol, H2S , proteasas,
2 Profesor asociado. Universidad Nacional de Colombia-Sede Palmira.

3 Asistente de investigación. Laboratorio de Micorrizas. CIAT.
182
LAS ENDOMICORRIZAS: EXPRESiÓN BIOEDÁFlCA DE IMPORTANCIA EN EL TRÓPICO
amilasas y actividades de oxidación/fermentación, mediante metodologías cualitativas

(Llanos y Sánchez de P., 1982; Sánchez de P., 1990).
Para todas las variables estudiadas se efectuó análisis cualitativo y de varianza. 4 Para
establecer posibles relaciones entre actividad microbiana y rendimiento, se efectuaron
coeficientes de correlación simple entre las variables CO 2 acumulado/ 10gss, poblaciones
bacterianas y fungosas/gss, porcentaje de colonización por HMAy la producción (t/ha)
de raíces de yuca, la cual se obtuvo al final del octavo ciclo de cosecha (1996- 1).
• Resultados y discusión
Propiedades del suelo

En comparación con el pH inicial (6.1) la tendencia a través de los años ha sido
hacia la acidificación, especialmente en la condición de labranza convencional (LC).
Tabla 1.
Tabla 1. Características químicas del suelo en estudio.
M.O. P(ppm) Ca Mg K N- NH 4+ N-N03'

Tratam. pH
% Brayll meq/100g ppm ppm
S. inicial 0.48 8.38 6.10 0.87 0.28 0.05 - -
lC + a 0.83 16.23 4.98 0.50 0.24 0.09 2.77 4.54
lC 1.05 6.62 4.75 0.50 0.26 0.07 2.59 5.54
lC+ M +a 0.90 17.00 4.09 0.56 0.23 0.08 1.89 4.08
lC+M 1.00 6.42 4.45 0.49 0.22 0.07 2.28 6.01
Cl +a 0.70 16.40 4.92 0.48 0.22 0.06 2.30 4.24
Cl 1.12 7.95 5.25 0.55 0.26 0.77 2.44 4.07
Cl +M +a 0.72 16.32 4.97 0.56 0.26 0.08 2.24 4.87
Cl+M 1.00 8.07 4.95 0.56 0.27 0.09 2.40 4.98
Dato promedio de cuatro subparcelas/tratamiento.
El porcentaje de M.O. era bajo en el principio del ensayo y continúa siéndolo, aunque
se ha incrementado, independiente del sistema de labranza; las condiciones de cobertura
vegetal y el no abonamiento químico han favorecido la humificación. En estas parcelas
la materia orgánica pasó de 0.5% en 1988 a 1% (1996), mientras que en aquellas donde
se abonó, el aumento fue en menor proporción. La tendencia con respecto al N-NH 4 + no
4 Profesor Jorge A. Escobar Ángel , P. Honorario (q.e.p.d.). Universidad Nacional de Colombia·Sede·

Palmira.
183
UNIVERSIDAD NACIONAL DE COLOMBIA - SEDE PALMlRA
fue clara, pero el más alto N-N03- se presentó cuando se combinan cobertura vegetal
y ausencia de abonamiento, situación que se repite en ambos sistemas de labranza, es
decir, que estas condiciones favorecen la nitrificación.
El P subió de 8.4 ppm (1988) a aproximadamente 16 ppm (1996-1) en las parcelas
sujetas a abonamiento químico. En ausencia de fertilización, el elemento ha sufrido una
pequeña reducción, mientras que en cero labranza se ha mantenido. El suelo, indepen-
diente de los tratamientos, perdió Ca++ (de 0.87 pasó a 0.5 meq/100g de suelo), también
perdió Mg aunque en mínima proporción. El K se ha incrementado independiente de
los tratamientos: ha pasado de 0.05 meq/lOO g de suelo a 0.07 meq/100 g suelo. A pesar
de estos relativos incrementos, la fertilidad potencial de este suelo en términos de N,
P, K, Ca y Mg sigue siendo baja.
Con respecto a las características físicas, la densidad real de las parcelas está al-
rededor de 2.6 g/ce y la aparente entre 1.5 g/ce (LC) y 1.6 g/ce (CL+M+a), valores
comunes en suelos franco - arenosos y arenosos (Charry, 1987). En el tratamiento
CL+M+a se ubicó la menor porosidad total (39.8%) y la más alta en LC (43.8%), lo
que indica que el agua fluye muy rápido a través de los macroporos, con mayor razón
dado el bajo contenido de materia orgánica y la alta proporción de arena que poseen.
Estas observaciones las corrobora la escasa agua aprovechable que oscila entre 2.1 y
2.4% (con cobertura vegetal muerta y sin ella).
Estimación de poblaciones microbianas

Presencia de poblaciones
El análisis de varianza mostró diferencias altamente significativas entre bloques,
debido al área del ensayo (2041 m2), y los cambios propios del suelo. Una de las
características esenciales de los procesos biológicos es su alta variabilidad espacial
(Hashimoto, Sierra y Barberis, 1988; Labrador, 1996).
Las poblaciones totales de microorganismos fluctuaron entre lxl0 8 y 7.9 X 109
UFC/gss (Tabla 2) y presentaron diferencias significativas entre tratamientos en los
dos semestres evaluados, para las interacciones tipo de labranza - mulch, fertilización
- mulch y la relación de los tres, mas no para los factores individuales.
Independiente de los tratamientos, las poblaciones totales fueron mayores en 1995
11, época más lluviosa en la zona, 10 % de humedad volumétrica. Otro factor que puede
haber influido fue la edad del cultivo, pues en 1996-1 ocurrió la cosecha. El abono y
la cobertura vegetal muerta estimularon significativamente la presencia microbiana en
ambas condiciones de labranza.
En ambos semestres las mayores poblaciones correspondieron a bacterias totales,
actinomicetos y fijadores libres de N 2 ; la interacción tipo labranza - cobertura vegetal
muerta arrojó diferencias altamente significativas. En general, la mayoría de las investi-
gaciones al respecto registran predominio de las poblaciones bacterianas sobre fungosas
y estimulación de su presencia cuando se labra el suelo (Burbano, 1989). Alexander,
184
LAS ENDOM ICORR IZAS : EXPRES iÓN BIOEDÁFICA DE IMPORTANC IA EN EL TRÓPICO
1980, citado por IGAC, 1993, sostiene: "Inmediatamente se rompe el suelo, el número
de ellas aumenta de 20 a 30 veces, cifra que se mantiene durante seis meses o más y
luego desciende rápidamente" .
En cuanto a actinomicetos, el análisis de varianza para 1995 11 señaló diferencias
altamente significativas para la labranza convencional y significativas para la cobertura
vegetal muerta y la interacción fertilizante - cobertura vegetal muerta; en 1996-1 la di-
ferencia fue altamente significativa cuando interactuaron los tres factores. Las colonias
estuvieron entre 5x l OS Y 2.5x 10 7 UFCAc/gss, valores registrados en otros trabajos. Las
altas temperaturas y escasa humedad favorecen su presencia, pues cuando se presentaron
estas condiciones (1996-1) el número de ellos fue mayor, resultados que coinciden con
investigaciones de Xu , Li y Jiang (1996) en Yunnan, China.
Tabla 2. Número más probable de microorganismos encontrados en el suelo de Pivijay

(Magdalena) en los semestres 1995 -11 Y 1996- 1 (base logarítmica).
Fijadores Microorgan .
Bacterias Actinomicetos Hongos
no de N2 totales
11-95 1-96 11-95 1-96 11-95 1-96 11-95 1-96 11-95 1-96
lCta 9.5a 8.0a 6.8a 7.2a 6.8ab 6.0a 6.0ab 5.8b 9.6a 8.1b
lC 9.6a 8.4a 7.4a 7.7a 7.0ab 6.6a 6.0ab 6.6a 9.7a 8.5ab
lCtMta 8.8a 9.4a 7.2a 7.3a 7.4a 6.2a 5.8ab 6.1ab 9.2a 9.4a
lCtM 9.4a 8.6a 7.3a 7.4a 6.9ab 5.7a 5.3b 5.7b 9.5a 8.6ab
Clta 8.7a 9.3a 7.3a 7.6a 6.4b 6.4a 5.6ab 5.6b 9.0a 9.3ab
Cl 8.7a 8.1a 7.3a 7.4a 6.7ab 6.0a 5.3b 5.5b 9.0a 8.2b
CltMta 9.2a 7.9a 6.5a 7.0a 6.8ab 6.2a 6.2a 5.7b 9.3a 8.0b
CltM 9.8a 8.7a 7.3a 7.6a 6.6ab 6.5a 6.0ab 6.6a 9.9a 8.8ab
. ufc/gss
Los fijadores de N2 se vieron significativamente influenciados por la fertilización,

labranza, cobertura vegetal muerta y la combinación de los tres factores. La labranza
convencional sin abono favorece estas poblaciones, lo cual puede explicarse por la
presencia de abundante número de nitrofijadores bacterianos aeróbicos, además, el
uso de fertilizantes nitrogenados en dosis medias a altas, inhiben su actividad fijadoraS
(Cardoso y Freitas, 1992; Siqueira y Franco, 1988).
Con relación a la flora fungosa el análisis de varianza mostró en ambos semestres
diferencias altamente significativas en la interacción labranza - cobertura vegetal y en
1996-1 la combinación de los tres factores fue altamente significativa. Las poblaciones
menores se encontraron en CL y las más altas en LC +M, lo cual se justifica por la
incorporación al suelo del material orgánico.
5 Marina Sánchez de P. Profesora titular. Universidad Nacional de Colombia-Sede Palmira.
185
Cualificación de la flora microbiana

El total de microorganismos aislados en los dos semestres ascendió a 104:65 hon-
gos, 32 bacterias y 7 actinomicetos. Con respecto a las bacterias, la mayor diversidad
se registró en 1996-1 cuando las condiciones de humedad eran desfavorables; la forma
predominante en ambos muestreos fue la de bacilo, algunas veces esporulados. Los
bacilos son importantes en los ecosistemas tropicales, los no esporógenos son muy
activos en procesos de amonificación y degradación de carbohidratos; los esporulados
participan activamente en la degradación de la materia orgánica, al igual que los acti-
nomicetos (IGAC, 1993) .
En cuanto a los hongos aislados, la mayoría pertenecen a la familia Moniliaceae,
caracterizada por reproducirse asexual mente, poseer amplia capacidad de colonización
y rápido crecimiento. Las especies se concentraron en los géneros PeniciLlium (11),
Fusarium (9), Aspergillus (3) y micelio estéril (15, de las cuales 4 forman clamidospo-
ras); las otras poblaciones fungosas correspondieron a Chaetoseptoria, Cladosporium,
Peyron ellaea, Trichoderma, basidiomicetos (2 especies/género) y Bipolaris, Botrytis,
Chalaropsis, Epicoccum, Scopulariopsis, Geotrichum, Gliocladium, Humicola, Mucor,
Oidiodendron, Phoma, Pythomyces, Rhizopus, Verticillium (l especie/género), un hongo
con apariencia cerebriforme y un Sphaeropsidal (coelomiceto) no identificados.
La mayoría de los hongos se encontraron en todos los tratamientos, con excepción
de Botrytis, Peyronellaea, Gliocadium y los dos basidiomicetos que solo se hallaron en
los tratamientos con cobertura vegetal muerta. La mayoría de estos géneros encontrados
tienen actividad saprofítica y algunos de ellos -como es el caso de los basidiomice-
tos- se presentaron en la cosecha, cuando el material orgánico aumenta con los residuos
provenientes de la yuca.
Presencia de endomicorrizas
Porcentaje de colonización y especies presentes de HMA
La colonización por HMA fue mayor a 60% (Figura 1). Los valores máximos se en-
contraron en cero labranza con 88.8%, 85.1 % y 82.5% en las condiciones CL, CL+M+a
y CL+M, respectivamente, sin diferencias significativas entre estos tratamientos. La
labran za convencional afectó negativamente la colonización, especialmente sola y
LC+M+a.
Los géneros de HMA presentes fueron Glomus (8 especies), Acaulospora (6 espe-
cies), Scutellospora y Gigaspora (3) y Entrophospora O); todos ellos han sido registra-
dos en suelos ácidos (Howeler, 1983 a; Sieverding y Toro, 1988; Sánchez de P., 1999).
El número de especies varió entre 6 y 14, valores extremos que correspondieron a LC+a
y Le. A. myriocarpa, ScuteLlospora heterogama, Glomus manihotis y Entrophospora
colombiana se encontraron en la mayoría de los tratamientos; caso contrario sucedió
con Gigaspora rosea y G. fasciculatum que sólo se hallaron cuando se minimizaron
las labores agrícolas, sin abono y sin cobertura vegetal.
186
LAS ENDOM ICORR IZAS : EXPRESiÓN BIOEDÁFICA DE IMPORTA NCIA EN EL TRÓPICO
Porcentajes de colonización cercanos a los encontrados en este trabajo han sido

registrados en yuca, al igual que cambios en la colonización y en las especies de HMA
nativos, ocasionados por el uso de fertilizantes y de materiales orgánicos, estos últimos
al aportar flora zimógena que influye positiva o negativamente sobre la flora autóctona;
en este ensayo el mulch incrementó la colonización por HMA y el número de especies
tendió a permanecer (Kato el aL.,1990; Siqueira y Franco, 1988; Cardoso y Freitas,
1992; Sánchez de P.,1996, 1999).
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2 3 4 5 6 7 8
Tratamientos
Tratamientos: 1= LC+a, 2= LC, 3= LC +M+a, 4= LC+M, 5= CL+a, 6= CL, 7= CL+M+A, 8= CL+M
Figura 1. Porcentaje de colonización de raíces de yuca por HMA.
Estimación de actividad microbiana

Respiración microbiana
Hubo diferencias altamente significativas debidas a la preparación del terreno,
fertilización, y la interacción labranza - mulch. En la producción acumulada de C02
(Figura 2) los mayores valores se presentaron en LC, la cobertura vegetal dinamizó la
actividad microbiana al igual que la combinación de los tres factores (labranza, mulch
y fertilizante). En cero labranza la tendencia fue similar, pero la producción de CO 2
menor, lo que indica menor actividad microbiana, resultado que coincide con registros
de Primavesi (1982).
187
U NIV ERSIDAD N AC ION AL DE C O LOMBI A - S EDE P ALMIR A
Es de recordar que la alta actividad microbiana significa mayor disponibilidad de

nutrientes (si hay materia orgánica) o inmovilización de ellos (si no la hay), e igualmente
mayor o menor humificación (Labrador, 1996). La asequibilidad de nutrientes es un factor
a su vez condicionado por la arquitectura del sistema radical de la planta, su estado de
desarrollo, movilidad de nutrientes en el suelo, etc. (Sánchez de P., 1999). La raíz de la
yuca le permite extenderse superficialmente y profundizar en el suelo (Cadavid el al.,
1998) ; esto, unido a la presencia de endomicorriza, la hace muy hábil en la captación
de nutrientes yagua (Howeler, 1983 a, b; Sánchez de P, 1999). Entonces si la actividad
microbiana es permanente sin que se maximice - condición que aparentemente se logra
con cero labranza - puede ser una situación benéfica para el cultivo y para la autorre-
gulación del agrosistema. Los resultados en rendimiento, como se verá más adelante,
corroboran esta afirmación (Cadavid, el al. , 1998; Labrador, 1996).
2 50
CERO LABRANZA LABRANZA CONVENCIONAL
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Días
Figura 2. Producción de C02 realizada por microorganismos en rizosfera de yuca

en diferentes condiciones de manejo.
Algunas actividades enzimáticas de los microorganismos

La catalasa media la reacción de degradación del peróxido de hidrógeno (H202),
subproducto tóxico que aparece en la descomposición de la materia orgánica con pro-
188
ducción de H 20 y 02 (Llanos y Sánchez de P., 1982). En los resultados obtenidos se

aprecia el efecto negativo de la sequía de 1996 I Y posiblemente la edad de la planta
sobre esta enzima. Tabla 3. El mayor número de microorganismos catalasa+ se con-
centró en los tratamientos con cobertura vegetal muerta, y el menor, independiente de
la fertilización, en aquellos con escasa materia orgánica del suelo (LC+a, LC, CL+a,
CL). Esta actividad fue dominada por las especies fungosas, seguida de las bacterianas
y en menor proporción por actinomicetos.
La ureasa cataliza la degradación de la urea. Se observó que las especies microbianas
que llevaron a cabo esta labor fueron menores y no se marcaron como determinantes
las condiciones de los diferentes tratamientos. Esta actividad enzimática fue realizada
por los hongos y las bacterias sin dominancia de grupos.
Fueron escasos los microbios detectados con actividad proteolítica durante los dos
semestres evaluados, tal vez debido al origen ligno-celulósico del mulch. Hubo leve
incremento de ellos en los tratamientos que combinaron cobertura vegetal muerta y
fertilización, especialmente en labranza convencional, lo cual es explicable por la mayor
aireación que genera esta práctica.
Independiente de la labranza, el mayor número de microorganismos amilasa+ se
concentró en los tratamientos con cobertura vegetal muerta y con fertilización. Con
labranza convencional se incrementó esta actividad bioquímica. La acción proteolítica
y amilolítica de hongos y bacterias fue similar, mientras que los actinomicetos aislados
se comportaron como proteasa negativa.
El indol , base de la auxina indolacética, se produce en el suelo a partir de la de-
gradación del triptofano por la acción de microorganismos que poseen esta cualidad
enzimática. La humedad afectó esta actividad; la cobertura vegetal muerta y el abono
estimularon su presencia, independiente del tipo de labranza. No se observó actividad
de actinomicetos sobre esta molécula y fue mayor el número de especies fungo sas con
esta capacidad enzimática.
La descomposición de aminoácidos azufrados como cisteína, cistina y metionina
ocasiona el desprendimiento de H 2S, molécula indicadora de la participación microbiana
en la degradación de esta fracción nitrogenada en el suelo. El número de microorganis-
mos que la efectuaron fue bajo; la cobertura vegetal muerta y humedad favorecieron
estas especies tan importantes; predominaron las bacterias y actinomicetos.
Durante los dos semestres, en todos los tratamientos predominaron las pobla-
ciones microbianas aeróbicas estrictas y facultativas , y fueron mayores en labranza
convencional. La cobertura vegetal muerta incrementó estas poblaciones y las anae-
róbicas. Trabajaron hongos y bacterias sin predominancia de grupo; sin embargo, en
anaerobiosis dominaron las poblaciones bacterianas y los actinomicetos estuvieron
casi ausentes.
189
UNIVERSIDAD NACION AL DE COLOMBIA - SEDE PALMIRA
Tabla 3. Número de aislamientos fungosos y bacterianos activos para enzimas

evaluadas durante los dos semestres.
Tratam. Muestreo Cata lasa Ureasa Proteasa Amilasa P.lndol Ac. Sulfíd. Aerob./Facull. Anaeróbic.
95-11 19 10 4 10 13 5 24 8
lC + a
96-1 18 11 5 12 11 1 24 9
95-11 18 8 4 13 12 4 26 10
lC
96-1 12 7 2 8 7 2 16 6
95-11 29 10 6 20 20 8 42 17
lC +M + a
96-1 26 9 7 21 13 4 32 12
95-11 27 11 5 13 16 8 27 16
lC + M
96-1 21 12 4 15 10 2 23 5
95-11 19 10 4 11 11 4 18 8
Cl + a
96-1 14 6 2 9 6 2 10 4
95-11 16 9 3 8 7 2 14 7
Cl
96-1 16 10 2 7 4 2 14 5
95-11 28 11 3 17 22 7 30 15
Cl+ M + a
96-1 20 8 5 14 12 3 21 9
95-11 24 9 3 15 14 5 31 10
Cl + M
96-1 20 9 - 3
---------
14 10 2 18 5
Rendimientos de yuca
Los rendimientos del cultivo al cabo de ocho años de aplicación de estos tratamien-
tos son muy importantes de discutir (Tabla 4) . En LC y CL se presentan las menores
producciones, ligeramente más bajas en LC que en CL; estos dos tratamientos no llegan
a 6 t/ha, el promedio de la zona. Por efecto de la cobertura vegetal muerta, suben a
cerca de 15 t/ha, y son ligeramente menores nuevamente en LC En LC+M+a llegan a
19 t/ha y en CL+M+a superan las 20 t/ha. Estos resultados demuestran que la labranza
es innecesaria en este suelo, las bondades de la cobertura vegetal muerta y del abona-
miento, especialmente en condiciones de cero labranza.
Tabla 4. Rendimientos de la yuca (t.ha-J ) en el octavo ciclo de cosecha.
Tratamientos Toneladas/ha Incrementos (%)

1. LC+a 13.0 342
2. LC 3.8 100
3. LC+M+a 19.0 500
4. LC+M 14.1 371
5. CL+a 10.5 276
6.CL 4.5 112.5
7. CL+M+a 21.2 558
8. CL+ M 15.0 392
190
Coeficientes de correlación
Los coeficientes de correlación simple entre rendimiento en el octavo ciclo de
cosecha de la yuca, poblaciones fungosas, bacterianas, fijadores de N2, actinomicetos,
actividad microbiana (C02) y porcentaje de colonización por HMA no arrojaron dife-
rencias significativas. A pesar de ello, en el caso de la actividad respiratoria (C02) los
factores que estimularon el rendimiento del cultivo también la incrementaron (Figura 3)
. En la confrontación de rendimientos vs. colonización de raíces por HMA, la tendencia
fue inversa. Con frecuencia se ha encontrado que altas colonizaciones por HMA no son
sinónimos de efectividad expresada en términos de productividad, de igual forma, altas
poblaciones microbianas tampoco indican eficiencia dentro del agrosistema. (Howeler
y Sieverding, 1982; Sánchez de P., 1990 Y 1999).
Aunque no fue objeto de correlación se observó que los mayores rendimientos
en este suelo coincidieron con el mayor número de especies microbianas efectuando
las actividades enzimáticas que se estimaron, en otras palabras, con mayor diversidad
microbiana.
250 r----------------------------------, 25
200 20
o
Q)
::::J
en
Q)
"O 150 15
Ol
o co
--O
N
100 10
L
1-
Ü
Ü
Q)
"O
Ol
E 50 5
o o
2 3 4 5 6 7 8
Tratamientos
• Producción en toneladas de raíces de yuca en el octavo ciclo

D Producción de C02 al final del ciclo vegetativo
1= LC+a, 2=LC, 3= LC +M+a, 4=LC+M, 5=CL+a, 6=CL, 7=CL+M+a, 8= CL+M
Figura 3. Comparación entre actividad microbiana en términos de C02 y producción

(t/ha).
191
UNIVERSIDAD NACIONAL DE COLOMBIA - SEDE PALMIR A
• En síntesis ...
En el caso particular de indicadores biológicos, la investigación señaló:
l. La validez de la premisa con la cual se planificó, es decir, que las prácticas agronó-
micas efectuadas en el agrosistema yuca (1988 - 1996): cobertura vegetal muerta,
fertilización y labranza, al introducir modificaciones en el hábitat, influenciaron las
actividades microbianas.
2. El aumento en el porcentaje de materia orgánica en las parcelas de yuca que han re-
cibido mulch a través del tiempo, es consecuencia de la intensa actividad microbiana
que ha ocurrido en estos suelos, lo cual lo cOlTobora el incremento significativo de
poblaciones -bacterias totales, actinomicetos, fijadores de N2 y hongos- cuando se
agregaron al suelo estos materiales orgánicos con fertilización o sin ella.
3. La simbiosis MA se ha reconocido como obligatoria en yuca en suelos con bajos
niveles de fertilidad , y aunque la colonización por HMA no significa efectividad,
los altos porcentajes observados, unidos a su omnipresencia en las raíces examina-
das, señalan su importancia en la yuca sembrada en los suelos de Pivijay. También
se observó efecto negativo del abono químico sobre su colonización, al igual que
sobre la presencia de fijadores de N2.
4. Teniendo en cuenta que gran parte de las enzimas microbianas encargadas de
degradar la materia orgánica y las sustancias procedentes de la rizosfera son exo-
celulares, la estimación de su presencia indica lo que está sucediendo en el suelo.
La diversidad de especies microbianas que realizaban las diferentes actividades
catalíticas estudiadas estuvo influenciada principalmente por la presencia de mulch
y en algunos casos por la fertilización y la labranza convencional.
5. Así como una sola condición física o química no puede reflejar el estado de capacidad
del suelo, tampoco lo puede hacer un bioindicador, analizado individualmente.
La expresión de factores condicionantes para la productividad del cultivo, su sanidad
y la dinámica de las poblaciones microbianas, como la aireación, humedad en el suelo,
dispon ibilidad de nutrimentos, etc., no están determinadas por acciones separadas sino
que son manifestaciones aunadas de características físicas: estructura, den sidad, textura;
quími cas : tipo de arcilla, materia orgánica disponible, CIC, etc.; y biológicas: actividad
microbiana, diversidad de organismos trabajando, etc.; y las complejas interacciones
que suceden entre ellas.
El proyecto en conjunto liderado por el doctor Mabrouk EI-S harkawi indicó la
conveniencia de las aplicaciones de mulch y/o fertilización, resultados que coinciden
con otros ensayos en suelos ácidos de Colombia (Cadavid y Howeler 1982, 1984;
Howeler y Cadavid, 1990, citados por Gómez el al., 2000) y en varias regiones tem-
pladas y tropicales, donde se ha registrado que las aplicaciones de mulch combinadas
con labranza mínima reducen la erosión del suelo, mantienen su estructura, ayudan a
192
L AS EN DOMICORRI ZAS: EX PRESIÓN BIOEDÁFICA DE IMPORTANCIA EN EL TRÓPI CO
conservar la humedad, reducen la temperatura y mantienen la fertilidad del suelo, vía

ciclaje de nutrientes, mediada por la biota edáfica, en especial, la microbiota (Sánchez
de P. , 1990; Unger, 1994 y Thurston et al., 1994, citados por Gómez E. et al., 2000;
MüIler, Ruppenthal y Castillo, 1994).
En cuanto a rendimientos, las grandes diferencias entre tratamientos hacen necesario
que se replanteen las prácticas de manejo de cultivo que se implementan en Pivijay
(Magdalena) y se trabaje con los agricultores para educarlos en la cultura de "no quema"
de los residuos de cosecha, demostrando el valor que tienen no sólo en lo ecológico,
conservación del suelo yagua, sino también en lo económico, toneladas de yuca/ha,
que significan pesos y bienestar social y ambiental.
193
Caso 2
Interacción micorriza arbuscular - rizo bacterias diazotróficas

en pimentón (Capsicum annuum L.)6
Rodrigo Totiño, Marina Sánchez de Prager y Jaime Eduardo Muñoz Flórez
• Resumen
En el municipio de Palmira, departamento del Valle del Cauca, Colombia, ubicado
a 1.001 m.s.n.m., se evaluaron los efectos de la interacción de HMA y rizobacterias
fijadoras de N 2 en el rendimiento del pimentón y sus componentes principales: número
de frutos por planta y peso promedio de fruto. Se ensayaron siete tratamientos: Ferti-
lización completa NPK- 40 g/planta (F); fertilización media NPK 20 g/planta (F/2);
bacteria 1 + F/2 (BIF/2); bacteria 2 + F/2 (B2F/2); micorriza + F/2 (MF/2); micorriza
+ Bl + F/2 (MBIF/2) Y micorriza + B2 + F/2 (MB2F/2), distribuidos en un diseño de
bloques completos al azar, con cuatro repeticiones por tratamiento; la parcela útil estuvo
compuesta por 10 plantas. Las rizobacterias diazotróficas se aislaron de la parcela donde
se realizó este experimento, se identificaron en forma preliminar como Azotobacter sp.
y se inocularon a la semilla por imbibición en solución de 1 x 107 bact/ml. El inóculo
de micorriza fue una mezcla de Scutellospora gilmori y Acaulospora longula a razón
de 200 esporas/pI. El rendimiento del pimentón aumentó significativamente por la
inoculación con MF/2; las rizobacterias no superaron este tratamiento, aunque B I.F/2
potenció el efecto de la dosis media de fertilizante e igualó a la fertilización completa;
las combinaciones bacteria-rnlcorriza no presentaron efecto sinergístico. La introducción
de HMA posibilitó el uso más eficiente de la dosi s media de fertilización e incrementó
los rendimientos del cultivo en 15% con respecto a la fertilización completa (F).
• Palabras claves
Micorriza arbuscular, Bacterias diazotróficas, Capsicum annuum, sostenibilidad.
• Summary
Arbuscular mycorrhiza - diazotrofic rhyzobacteries interaction in red pepper (Cap-
sicum annuum L.)
In Palmira, municipality of Valle del Cauca, Colombia, located 1.001 m.o.s.l., was
evaluated the interaction of MAF and fixer rhyzobacters of N 2 in red pepper. For this
6 Trabajo de Investigación financiado parcialmente por Estampilla Pro-Universidad . Universidad Nacional

de Colombia Sede Palmira.
194
LAS ENDOMICORRIZAS: EXPRES iÓN BIOEDÁFICA DE IMPORTANCIA EN EL TRÓPICO
were deterrnined the effects in the profit and their principie components, number of fruits
per plant and weight average of the fruit. The se ven treatments used were: Complete
fertilization NPK 40 g/ plant (F); medium fertilization NPK 20 g/plant (F/2); bacteria
#1 + F/2 (B l F/2); bacteria #2 + F/2 (B2F/2); MAF+ F/2 (MF/2); MAF + bacteria #1 +
F/2 (MB l FI2); and MAF + bacteria #2 + FI2 (MB2FI2). These treatments were distri-
buted in the field according with a disign of blocks by chance with four repetiti ons by
treatment; the usefullot was composed of 10 plants. The diazotrophic rhizobacteries
were isolated from the same lot were this experiment was carried out, the diazotrophic
rhizobacteries were preliminary identified as Azotobacter sp. and were inocul ated to
the seed by imbibiting the seeds in to a solution of 1 x 10 7 bact/ml. The MAF inoculum
was a mixture of Scutellospora gilmori and Acaulospora longula in a proportion of
200 spores/plant. The variance analysis showed that the profit of the red pepper was
affected significantIy because of the innoculation of MF/2 ; that exceeded F and F/2.
The interaction MAF-rhyzobacteries exceeded greatly the F/2 and did not defer of
complet F, but its effect was inferior to the individual action of MAF. It was obtained
the same result with the bacterial stalks. The best effect was observed in the weight
average of the fruits.
• Key words
Arbuscular mycorrhiza, Diazotrophic bacteries, Capsicum annuum, sustainability.
• Antecedentes
Los altos costos, insumos y deterioro ambiental, a pesar de lograr incrementos en la
productividad vegetal y animal, ponen en duda la sostenibilidad del manejo agronómico
actual. De allí la importancia de sistemas alternativos que tomen ventaja deliberada
de procesos naturales, a través de HMA y bacterias asimbióticas fijadoras de N 2 , los
cuales establecen relaciones sinergísticas en la rizosfera y proveen dos de los in sumos
económica y fisiológicamente más importantes como son el N y P (Lee y Pan kh urst,
1992; Garbaye, 1994).
La inoculación de pimentón con cepas efectivas de HMA, en suelos con niveles
bajos de P, mejora el crecimiento de las plantas, la absorción de P, Zn, Mn, Cu , la flo-
ración, reduce el tiempo de antesis, incrementa la producción de materia seca total, el
rendimiento y el nivel de ácido ascórbico de la fruta. En condiciones de salinidad, las
plantas de pimentón micorrizadas soportan mejor esta característica que aquellas no
micorrizadas (Gómez y Sánchez de P., 1991, por experiencia personal y citando a varios
autores). Según Sreelamulu y Bagyaraj, 1985, plantas de pimentón preinoculadas con
Glomusfasciculatum y fertilizadas con 37.5 kg Pha-I presentaron mayores rendimientos
que aquellas no inoculadas que recibieron 75 kg P ha-l.
Son numerosos los registros de efectos positivos ocasionados por la inoculación
con Azotobacter en cultivos como maíz, avena, trigo, sorgo , pasto, etc. Por ejemplo, en
Pakistán, Hussain et al. (1987) informan que al aplicar Azotobacter a semillas de maíz
se mbradas en campo con fertili zac ión y sin ella (N y P a razón de 125 y 40 kg.ha- I ) , el
195
UNIV ERSIDAD NACION AL DE COLOMBIA - S EDE PALMIRA
incremento en el rendimiento de grano fue de 19.6% y 15.9% en comparación con el

control no inoculado. El efecto mayor en condiciones de no fertilización lo explican
con base en la fijación de N 2 por esta bacteria y la posible producción de hormonas de
crecimiento como ácido indolacético, giberelinas y citoquininas.
Martínez-Toledo et al. (1988) encontraron que la inoculación con Azotobacter
chroococcum fue más eficiente con dosis bajas de urea (40 kg. N ha- 1 ) que con altas
(80 kg. N ha- 1). Aguilar, Tofiño y Sánchez de P, (1996) encontraron mayor crecimiento
vegetativo en plántulas de tomate (Lycopersicon esculentum Mill) inoculadas con dos
bacterias rizosféricas identificadas preliminarmente como Azotobacter spp. Experiencias
similares registraron en pimentón (Tofiño y Sánchez de P 1999).
Sánchez et al. , 1994, citados por Tofiño y Sánchez de P., 1999, evaluaron la
combinación de cuatro cepas de hongos micorrizógenos con niveles de Azotobacter
en Coffea arabica L. A los siete meses la combinación de Glomus fasciculatum y G.
pelucida con la rizobacteria, mostró los mayores incrementos en altura, diámetro del
tallo y área foliar.
Es de tener en cuenta que los efectos de la interacción rizobacterias-micorriza están
mediados por la compatibilidad del genoma de los asociados y las plantas albergadoras,
por la flora nativa presente en el suelo, las condiciones físicoquímicas del mismo y el
ambiente, entre otros factores (Bowen y Theodorou , 1979; Garbaye, 1994; Sánchez de
P, 1996; Tofiño y Sánchez de P., 1997).
En esta investigación se buscó estimar los posibles efectos de inoculación con HMA
y rizobacterias diazotróficas en forma individual yen combinación, sobre el rendimiento
del pimentón Capsicum annuum L.
• Metodología
El experimento se llevó a cabo en la Universidad Nacional de Colombia-Sede Pal-
mira, departamento del Valle del Cauca, ubicado a 1.001 m.s.n.m. a 76° 16' de longitud
oeste y 31 ° 48' de latitud norte, temperatura promedio de 26°C, precipitación 1.002 mm
anuales, humedad relativa 75 % y un brillo solar de 5.5 horas/día.
Los suelos donde se establecieron las parcelas experimentales han sido clasificados
como Pachic haplustoll, pH 6, materia orgánica, 4.3 %, P, 103 ppm y alto contenido
de bases intercambiables. La compactación es, tal vez, su mayor limitante (Cardona y
Sánchez de P, 1998).
Las cepas bacterianas se aislaron de la parcela donde se realizó el ensayo, a partir de
suelo de la rizosfera de plantas de cítricos, garbanzo y guanábano. La rizobacteria B 1
se identificó preliminarmente como Azotobacter chroococcum, mostró efecto promo-
tor de crecimiento en tomate (Aguilar, Tofiño y Sánchez de P , 1996) Y la rizobacteria
B2, A. vinelandii, había incrementado el desarrollo de plántulas de tomate y pimentón
(Aguil ar, Tofiño y Sánchez de P, 1996; Tofiño y Sánchez de P, 1999).
El inóculo de HMA correspondió a mezcla de Scutellospora gilmori y Acaulospora
longula, se obtuvo en el banco de cepas de la UN al - Palmira, se escogió por haber
presentado la mayor promoción de crecimiento en pimentón en ensayos previos. (To-
196
LAS ENDOMICORRIZAS: EXPRES iÓN BIOEDÁFICA DE IMPORTANCIA EN EL TRÓPI CO
fiño y Sánchez de P. 1999). El material vegetal empleado fue la variedad California

Wonder.
Se establecieron siete tratamientos: Ferti lización completa NPK (18-18-1 8) con
40 g/pi (F), fertilización media con la misma fuente, equivalente a 20 g/pI (F/2). bac-
teria 1 y media dosis de fertilización (B 1+F/2) , bacteria 2 y dos media de fertili zac ión
(B2F/2), HMA+ fertilización media (MFI2), HMA+B l + fertilización media (MB I F/2),
HMA+B2+ fertilización media (MB2F/2).
Para inocular las rizobacterias, las semillas se imbibieron una hora en solución
preparada en medio líquido Ashby, empleando 1 x 107 U.F.C/ml (Martínez-Toledo
et al., 1988 y Aguilar, Tofiño y Sánchez de P, 1996). Para inocular HMA se util izaron
200 esporas/semilla, a partir de una mezcla de suelo, raíces y esporas. En los tratam ien-
tos que combinaban las dos inoculaciones, primero se imbibió la semilla en solución
bacteriana y luego se aplicó HMA al momento de la siembra.
Los semilleros se hicieron en vasos desechables utilizando como sustrato cachaza-
carbonilla (3: 1), a los 40 días se llevaron al campo. En el trasplante se utilizó surco
doble, a 1 m , con una distancia entre plantas de 0.4 m. La fertilización correspondiente
se efectuó 15 días después del trasplante.
El área total del ensayo (188 m 2) se distribuyó en cuatro bloques completos, las
unidades experimentales estaban constituidas por parcelas de 6.7 m2 con cuatro surcos
de siete plantas cada uno y una parcela útil con los dos surcos centrales, se eliminó una
planta en las cabeceras para un total de 10 plantas por repetición, sobre las cuales se
realizaron todas las observaciones.
Durante tres meses en cosechas semanales se evaluó el número de frutos /planta,
peso promedio de frutos/planta y rendimiento por planta. Para determinar el efecto
de los tratamientos, se realizó análisis de varianza para cada una de las variables y la
prueba de Duncan .
Número de frutos por planta
Se presentaron diferencias significativas entre tratamientos (Figura 4). La inoculación
de MF/2 produjo el mayor número de frutos por planta, superó a la fertilización media
(F/2) y fertilización completa (F) en 48 % y 12% respectivamente y a los tratam ie ntos
BI y B2 + F/2.
Peso promedio de frutos

Para esta variable no se encontraron diferencias significativas entre tratami entos,
aunque las inoculaciones individuales o combinadas aumentaron el peso promedio de
frutos en comparación con los testigos (F/2 y F).
197
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TRATAMIENTO
F: Fertilización completa F/2: Fertilización media M: Micorriza

B 1: Bacteria 1 (A. chroococcum) B2: Bacteria 2 (A. vinelandii)
Figura 4. Efecto de la fertilización e inoculación con rizobacterias y micorriza sobre

el número de frutos en plantas de pimentón.
Rendimiento por planta

Se presentaron diferencias altamente significativas entre tratamientos (Figura 5) El
mayor rendimiento se obtuvo en MF/2 con promedio de 970 g/planta que superó sig-
nificati vamente los demás tratamientos: a F en 15% y a F/2 en 81 %. B I F/2 y MB2F/2
superaron en 5 y 5.5%, respectivamente, el rendimiento obtenido en F; sin embargo, no
difirieron significativamente de él. B2 Y MBIF/2 presentaron rendimientos inferiores
a ferti Iización completa. Aunque B 1 Y B2 expresaron sus potencialidades en forma
diferente, B 1 individualmente y B2 en interacción con HMA, no lograron los rendi-
mientos alcanzados con HMA. Aguilar y Sánchez de P. (1998), en tomate (Lycopersicon
esculentum Mili) Yar. Santa Clara, emplearon la combinación B 1+F/2 Y registraron
incrementos de 5% en el peso promedio de frutos y rendimiento respecto a F y F/2.
El análisis de correlaciones mostró que a mayor número de frutos/planta, mayores
fueron los rendimientos del cultivo, mientras que la relación fue inversa con el peso
promedio de frutos.
198
1000
900
<
~ 800
ce..J
Q.
a:: 700
O
Q.
600
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a:: 300
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100
O
F F/2 B1.F/2 B2.F/2 M.F/2 M.B1.F/2 M.B2.F/2
TRATAMIENTOS
F= Fertilización completa F/2 =Fertilización media M: Micorriza
B 1=Bacteria l (A. chroococcum) B2=Bacteria 2 (A. vinelandii)
Figura 5. Efecto de fertilización e inoculación con rizo bacterias y micorriza sobre

el rendimiento en plantas de pimentón (g/planta).
En cuanto a la distribución de la producción en el período de cosecha (Tabla 5), en

general, la mayor producción ocurrió en el tercer mes, especialmente en los tratamientos
con solo fertilización F y F/2. En MF/2 y MB2F/2 se distribuyó más.
Tabla 5. Distribución de la producción de frutos de pimentón a través de tres meses
de cosecha.
Meses (%)
Tratamiento Total (g/pI.)
1 2 3
F 26.4 12.8 60.6 837.05
F/2 20.0 18.1 61.9 533.20
B1.F/2 41 .9 6.8 51.2 877.78
B2.F/2 27.3 25.8 46.8 721 .77
M.F/2 34.4 10.4 52.2 969 .86
M.B1.F/2 25.6 13.3 60.9 770.87
M.B2.F/2 32.8 8.8 58.2 882.51
199
Los resultados coinciden con los encontrados por otros investigadores que señalan
que las inoculaciones con HMA en pimentón promueven la floración, y fructificación, al
mejorar la absorción de P y alterar el balance hormonal del hospedero. Esto dismjnuye la
caída de flores, observación que se hizo en el campo, incrementa la producción de ma-
teria seca total y el rendimiento de frutos. También que la fertilización se puede sustituir
parcialmente mediante micorrización, sin detrimento de los rendimientos y con ventaja
comparativa para la economía del agricultor y la conservación del ambiente (Waterer y
Coltman, 1988; Gómez y Sánchez de P, 1991; Sreelamulu y Bagyaraj, 1985).
200
LAS ENDOMICORRI ZAS: EXPRES iÓN BIOEDÁFICA DE IMPORTANC IA EN EL TRÓPICO
Caso 3
Algunas alternativas de manejo biológico de la

enfermedad pudrición seca del maracuyá
(Passiflora edulis variedad Flavicarpa) en la zona
norte del Valle del Cauca 7
Harold Rodríguez, Fernado Marmolejo de la Torre, Eyder D. Gómez L. ,

M. Sánchez de Prager
• Resumen
La pudrición seca o "secadera", una de las enfermedades de importancia económica
en los cultivos comerciales, es causada por un complejo fungoso en el cual predomina
Fusarium oxusporum f. passiflorae que resiste la aplicación de productos químicos,
principal forma de control en el norte del departamento del Valle. En 1998 se estudió
el efecto de inoculación con AcauLospora longuLa, 540 esporas/planta, con BacilLus sp
(1 x 109 células/mI), 5 mi/planta, apl icados al momento del trasplante al campo; la bacteria
se aplicó también 3 y 6 meses después, en dosis de 10 y 20 mI/planta respectivamente.
Los tratamientos químicos fueron: Cal-Sulfato de Cobre (1), 20 Y 30 giL respectiva-
mente en dosis de 250 cc/planta, y Carboxín-Benomyl (2), 4 Y l giL respectiv amente
en igual dosificación y un testigo. Se evaluaron las variables diámetro de cuello, área
foliar, materia seca de hojas, colonización por HMA, producción, número promedio
de frutos, cuantificación de nematodos e incidencia y severidad de la enfermedad. El
análisis estadístico mostró diferencias altamente significativas para el porcentaje de
colonización por HMA; el tratamiento con la bacteria favoreció la presencia de HMA
nativos, 66.7 % de colonización, con respecto al testigo (48 .6%) Por el contrario, los
tratamientos químicos la afectaron negativamente [(25.5 % (2) Y45.2% (1)]. Hubo dife-
rencias significativas entre la aplicación de la bacteria y los otros tratamientos para las
variables diámetro de cuello, producción y número promedio de frutos. En el control
de la enfermedad, la aplicación del BaciLLus sp bajó los valores de incidencia a 16.9%
y severidad 14.4% en comparación con el tratamiento Carboxín - Benomyl 22.5 % y
7 Investigación efectuada dentro del proyecto "Enfermedades fungosas y bacterianas en el maracuyá en

el norte del Valle y Cauca", 1996-2000, financiado por el Ministerio de Agricultura, Programa Nacional
de Transferencia de Tecnología, por la Universidad Nacional de Colombia - Sede Palmira, con recursos
Estampilla Pro-Universidad y por agricultores de las zonas en estudio.
201
28.5 ~. Cal - Cobre 19% y 15%, micorriza 21.1 %, 14.9%, Y testigo 18.3% y 20.3%,
respecti vamente. Se corroboró que los nematodos están asociados con esta enfermedad,
hubo un efecto negativo de BacilIus sp sobre la población de nematodos parásitos y una
relación directa entre el número de éstos y la presencia de la "secadera".
• Palabras claves
Maracuyá, Bacillus sp, HMA, Fusarium oxysporum.
• Summary
Some alternatives for the biological management of Fusarium oxysporum in north
of Cauca Valley
One of the diseases of economic importance in the commercial cultivation's of pas-
sion fruit is the dry rottenness. This reduces significantly the production period of the
plants . Preliminary studies determined the existence of a fungous complex causing this
affection and the application of chemical products is actualIy the only control measure.
In an essay carried out in passion fmit during 1998 it was studied the effect of: Inocu-
lation with the AMF -Acaulospora longula- in the moment of the transplantation. 540
spores/plant. Inoculation with a bacteria of the genus Bacillus (1 x 109 cells Iml/plant)
in the transplantation and two applications at 3 and 6 months in dose of 10 and 20
rnl/plant, respectively. ChernÍcal treatment (1) -Lime-Copper sulfate- 20 and 30 gIL,
respectively in dose of 250 ml/plant. Chemical treatrnent (2) -Carboxin - Benomyl- 4
and 1 giL respectively in same dosage and control. The variables neck diameter, foliar
area, dry matter of leaves, colonization percentage for mycorhizes, production, avera-
ge fruit number, nematodes quantification and incidence and severity of the diseases
were evaluated. The statistical analysis showed highly significant differences for the
percentage of micorrizogen colonization, the treatment with the bacteria favored the
infection ofthe native mycorrhizae (66.7 %), regarding the conq/ol (48.6 %) while the
chemical treatments affected it negatively. [(25.5% (2) and 45.20/01(1)]. Differences were
noticed between the application of the bacteria and the other tr~atments, for the varia-
ble neck diameter, production and average fruit number. In the control of the disease,
the application of the Bacillus sp registered values of incidence of 16.9% and severity
14.4o/c in comparison with the treatment Carbon - Benomyl 22.5% and 28.5%, Lime
- Copper 19.01 % and 15.0%, AMF 21.1 % and 14.9% and control 18.3% and 20.3%,
respectively. It was corroborated the outlined in other investigations in reason to that
the nematodes are associated with such disease a negative effect of the bacteria was
observed on the population of nematodes parasites and the direct relationship among
the number of these and the dry rottenness presence.
• Key words
Pass ion fruit, dry rottenness, Bacillus sp, mycorrhiza.
202
LAS ENDOMICORRIZAS : EXPRES iÓN BIOEDÁFlCA DE IMPORTANCIA EN EL TRÓPICO
• Antecedentes
Bacillus ha sido ampliamente utilizado en el control biológico de enfennedades,
algunas de sus especies más estudiadas son B. subtilis, B. cereus, B. circulans, B.
laterosporus y 8. licheniformis. Este género sobresale por la abundante producción
de antibióticos en forma natural, entre ellos abidina, frecuentina, ácido gladiólico,
glitoxina, griseofulvina, ácido microfenólico, viridina y patulina. También interviene
en la solubilización de fosfatos, tal es el caso de B. megaterium varo phosphaticum y
la participación de algunas de sus especies en la nitrificación (Gray y Parkinson , 1968;
Ortega, 1983; Sánchez de P., 1990).
Los HMA interactúan con otros microorganismos en la zona de rizosfera e hifosfera.
Garbaye (1994) afinna que algunas bacterias intervienen en el diálogo bioquímico entre
los dos potenciales simbiontes y que estas ayudan al desarrollo del hongo en su estado
presimbiótico mediante algunas fonnas de estimulación trófica (Duponnois, 1992).
Tofiño y Sánchez de P., 1997, en condiciones de invernadero evaluaron dife rentes
especies de HMA para el control de la "secadera" del maracuyá. Encontraron que A.
longula estimulaba el crecimiento, área foliar, materia seca y resistencia de la planta
a la enfermedad. Por otra parte, Rodríguez y Marmolejo, 1997, evaluaron in virro una
cepa de Bacillus sp, seleccionada previamente por su gran capacidad de antibiosis,
en el Laboratorio de Microbiología y Fitopatología de la Universidad Naci onal de
Colombia-Sede Palmira, contra ocho aislamientos patogénicos de Fusarium obtenidos
de maracuyá. Observaron que la bacteria causaba fuerte inhibición del crecimiento de
todos los aislamientos.
Con base en estos resultados se planificó el ensayo de campo con la premisa que los
mencionados recursos biológicos tenían gran potencial para el control de la enfennedad.
• Metodología
Localización y diseño experimental
El experimento se localizó en la hacienda Las Camelias, municipio de La Unión,
departamento del Valle del Cauca, a 963 m.s.n.m. , temperatura promedio de 24°C y
humedad relativa de 75%. Los tratamientos establecidos fueron:
• Micorriza
Se empleó Acaulospora longula (10 g de inoculante/planta quel contenían 540
esporas aproximadamente). Este HMA había sido cultivado en los invernaderos de la
Universidad Nacional de Colombia - Sede Palmira. El inoculante constaba de esporas,
más suelo, más raíces.
• Bacteria
Bacillus sp, inoculada por el método de inyección al suelo a la altura del cuello de la
planta, en dosis de 5 mUplanta con refuerzos al suelo a 3 y 6 meses, en dosis de 10 Y 20
ml/planta, respectivamente. La preparación del inoculante comprendió la multiplicación
203
de la bacteria en agar nutritivo, incubada a 25°C por 48 horas. Se aplicaban entonces

40 cc de agua destilada estéril a cada cultivo, se colectaba el crecimiento bacteriano por
raspado y se llevaba a agitación constante por dos horas, para luego ser aplicada en el
campo. La calibración de la bacteria para alcanzar la concentración requerida (lx10 9
células/mI) se hizo por fotocolorímetro.
• Testigo
Lo constituían los surcos de cada bloque, cuyas plantas se manejaron sólo con las
labores culturales propias del cultivo del maracuyá -podas, plateo, riego, fertilización
y control de plagas-, las cuales también se hicieron para los demás tratamientos.
• Químico (1)
Cal (20 giL) y sulfato de cobre (30 giL). Se preparaba una solución para aplicar
250 cc por planta, a partir de los dos meses después del trasplante, de allí en adelante
se hacían aplicaciones cada dos meses, con la misma dosificación.
• Químico (2)
Carboxín (4 giL) y Benomyl (l giL) en igual dosificación y periodicidad que el
tratamiento anterior.
El área de la parcela utilizada fue de 4692 m2 , con un diseño de bloques al azar
con seis repeticiones. Cada bloque estuvo conformado por cinco surcos a razón de diez
plantas/tratamiento/surco. Las distancias de siembra utilizadas (tres metros entre planta y
cuatro entre surcos) correspondían a las estipuladas para lotes comerciales de maracuyá.
Se utilizaron plantas de maracuyá de la variedad Flavicarpa, con aproximadamente 45
días de edad, listas para transplante al campo.
Caracterización de suelos
Antes del establecimiento del experimento se tomaron muestras de suelo y se realizó
un análisis químico de elementos mayores y menores, contenido de materia orgánica,
pH, textura, como también una estimadón de microorganismos fungosos y bacterianos.
De igual manera se hizo evaluación de HMA nativos.
Se realizaron dos muestreos a los 3 y 6 meses de establecidas las plantas en el campo.
Se tomaron variables: a) de desarrollo vegetativo: diámetro de cuello, área foliar, materia
seca de hojas y porcentaje de colQnización por HMA, b) de rendimiento: producción,
número y peso promedio de frutos, y c) la eficacia de los diferentes tratamientos en el
control de la enfermedad, a través de la incidencia y severidad, desde el momento de
la aparición de la enfermedad (aproximadamente a los siete meses de edad) y luego
cada 20 días, durante seis meses. También se cuantificó la presencia de nematodos para
explorar su posible relación con la secadera.
204
LAS ENDOM ICORR IZAS : EXPRES IÓN BIOEDÁFICA DE IMPORTANCIA EN EL TRÓPICO
Caracterización del suelo
El pH del suelo de la parcela presentó valores de pH de 6.6 y 7.3, con contenidos
altos de cationes básicos como Ca, Mg, K, Na y Cu , bajo en B y Zn, variable en Fe y Mn
(Tabla 6). La materia orgánica osciló entre 3.3 y 2.9% Y el P presentó fuerte variación.
Los valores obtenidos se ajustan a lo esperado para esta zona, con excepción del P, K Y
Fe, cuyos contenidos son bajos, y el Cu muy alto. Este último se puede relacion ar con
el uso permanente de pesticidas que ocurre en esta zona.
Este suelo es franco arcilloso, con mal drenaje y tendencia al encharcamiento en
épocas lluviosas prolongadas, condición que predispone a la presencia de la enfermedad
conocida como "secadera".
Tabla 6. Análisis químico de los suelos de la parcela.
Elemento Muestra 1 Muestra 2

PH (Relación 1: 1) 6.6 7.3
Materia orgánica (%) 3.3 2.9
P. asimilable (ppm) 9 31
K. intercambiable (meq/100 g) 0.20 0.16
Ca intercambiable (meq/100 g) 16.0 13.3
Mg intercambiable (meq/1 00 g) 16.2 10.1
Na intercambiable (meq/1 00 g) 1.16 0.96
CIC (meq/100 g) 28 .8 26.6
Cobre (ppm) 15.6 11 .8
Hierro (ppm) 6.8 12.0
Manganeso (ppm) 3.1 38.1
Zinc (ppm) 1.0 13.1
Boro (ppm) 0.20 0.22
Efecto de los diferentes tratamientos sobre las variables establecidas

Desarrollo vegetativo
El diámetro de cuello, área foliar y materia seca no difirieron significativamente entre
tramientos (Tabla 7). Solamente se observaron diferencias en el diámetro del cuello en
el segundo muestreo, el cual fue mayor en las plantas inoculadas con Bacillus sp.
205
UNIV ERSIDAD NACIONAL DE COLOMBIA - SEDE PA LMIRA
Tabla 7. Diámetro de cuello, área foliar y materia seca en los diferentes tratamien-
tos.
Área foliar Materia seca

Diámetro de cuello (cm)
Tratamiento (cm 2) (%)
1 2 1 2 1 2
Micorriza 0.97 a 1.97 b 278.1 a 192.3 a 82 .02 a 74.9 a
Bacteria 1.087 a 2.10 a 282.8 a 231.9 a 81.2 a 74.0 a
Testigo 0.95 a 1.67 c 270.1 a 176.8 a 82 .07 a 76.1 a
Quimico (1) 0.90 a 1.85 b 280.0 a 225.3 a 82.1 a 74.7 a
Quimico (2) 1.029 a 1.74 b 265.6 a 203.7 a 81.2 a 75.2 a
l. muestreo a los tres meses en el campo, 2. muestreo a los seis meses en el campo
Variables de rendimiento
En cinco meses de producción, en un área aproximadas de 938.4 m 2 ocupada por
cada tratamiento, la plantas inoculadas por Bacillus sp presentaron siempre mayor vigor
y rendimientos 144.6% más altos con respecto al testigo (Tabla 8) y 127% con relación
al resto de tratamientos sin diferencias significativas. La variable de rendimiento que
más influyó en estos resultados fue el número promedio de frutos que difirió entre los
tratamientos, más no el peso promedio de frutos.
Tabla 8. Rendimiento de plantas de maracuyá durante cinco meses de cosecha.
Tratamientos Producción kg/ 938.4 m2

HMA Introducido 606.3a
Bacteria 761 .7a
Testigo 526.7a
Químico (1) 663.4a
Quimico (2) 680.0a
A partir de los seis meses en campo. Recolección de frutos dos veces/semana.
Colonización por HMA

Tanto en el primero como en el segundo muestreo (Figura 6) la presencia de Ba-
cillus sp estimuló notoriamente la colonización de los HMA nativos, por el contrario
la aplicación de insumos químicos, principalmente Carboxín-Benomyl , la inhibió
drásticamente.
206
LAS ENDOM ICORRIZAS: EXPRESiÓN BIOEDÁFlCA DE IMPORTANC IA EN EL TRÓPICO
./
c:
'0 /'"
·ü D micorriza
1'0 40 V
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O D testigo
"O 30
(J
D químico 1
o~
20 V D químico 2
10
O
1 MUESTREO 2 MUESTREO
Tratamientos
Figura 6. Porcentaje de colonización por HMA en los diferentes tratamientos.
Acaulospora longula registró niveles de colonización similares a Bacillus sp, sin

embargo, estos no se reflejaron en productividad de las plantas, debido posiblemente a un
efecto antagonista al interactuar con los HMA nativos. Al respecto Correa y otros autores,
citados por Sánchez de P., ] 999, anotan que existen HMA que pueden tener un a gran
habilidad para colonizar (infectividad) y beneficiar a su hospedero (efectividad) , pero
que también los hay muy infectivos pero poco efectivos para su si mbionte vegetal.
En el segundo muestreo disminuyó la colonización por HMA, posiblemente dada la
presencia de raíces más lignificadas; sin embargo, las tendencias se mantuvieron y los
químicos muestran efectos más drásticos sobre la colonización. Los géneros de HMA
y algunas especies encontradas se relacionan en la Tabla 9.
Tabla 9. Géneros de HMA nativos encontrados en la zona de estudio.
Géneros Especies
G. fascicu/atum
G/omus
G. geosporum
G/omus spp (cinco especies sin identificar)
Acau/ospora Tres morfotipos diferentes
Gigaspora Una especie
207
Variables de eficiencia
Aunque no se encontraron diferencias significativas, como se observa en la Tabla
10, la aplicación de la bacteria fue más eficaz en el control de la afección, allí se pre-
sentaron los menores valores de incidencia y severidad de la enfermedad, aunque éstos
en general, fueron bajos.
Tabla 10. Incidencia y severidad de la secadera en maracuyá durante el ensayo.
Tratamiento Incidencia (%) Severidad (%)

HMA introducido 21.1 14.9
Bacteria 16.9 14.4
Testigo (HMA nativos) 18.3 20.3
Químico (1) 22.5 28.5
Químico (2) 19.0 15.0
En el prediagnóstico y evaluación de la secadera en la zona de estudio, Rodríguez y

Marmolejo, 1997, encontraron incidencias de la enfermedad entre el45 y 67%, debido
posiblemente a la alta lIuviosidad presente en la época analizada y mayor área de cultivo
sembrada (Torres et al., 2000).
Cuantificación de nematodos
Como resultado complementario, referente a las poblaciones de nemátodos y el
desan'ollo de la enfermedad, se hicieron dos observaciones básicas: En primer término,
una relación directa entre el número de nematodos parásitos y la presencia de la seca-
dera, sumado a que los géneros identificados ((Helicotylenchus sp, Rotylenchulus sp
y Tylenchorhynchus sp han sido registrados como patógenos asociados con problemas
radicales en maracuyá. En segundo término, en todos los tratamientos, con excepción
de la bacteria, la población de nematodos parásitos predominaba sobre saprofitos, lo
cual sugiere un posible control de Bacillus sp sobre nematodos parásitos, resultados
también encontrados por otros investigadores.
Se pudo observar que la aplicación del Bacillus sp fue más efectiva en el control
de la secadera del maracuyá en comparación con los otros tratamientos, y si bien las
diferencias no fueron altamente significativas en esta variable, se debe resaltar su im-
pacto sobre la producción del cultivo. Dentro de la concepción del manejo ecológico del
suelo, este trabajo permite concluir que las poblaciones de HMA nativas de estos suelos
pueden ser estimuladas mediante la introducción de otros microorganismos, entre ellos
Bacillus sp. También , que el control microbiano puede ser alternativa para el manejo de
208
LAS ENDOMICORR IZAS : EXPRESiÓN BIOEDÁFICA DE IMPORTANCIA EN EL TRÓPICO
enfermedades como la secadera y que se puede prescindir del uso de químicos como los
utilizados en este experimento, disminuyendo impactos negativos sobre el ambiente, la
salud humana y costos de producción.
209
Casa 4
Micorriza arbuscular en maracuyá

(Passiflora edulis variedad Flavicarpa)
en manejo ecológico y convencional en el
norte del Valle del Cauca8
Marina Sánchez de Prager, Jesús Pérez Sarmentera,

Eyder Daniel Gómez L., Harris J. García P. , Narbey Vargas
• Resumen
El maracuyá Passiflora edulis Sims var Flavicarpa se ha adaptado muy bien a las
condiciones climáticas del Valle del Cauca (Colombia); sin embargo, se tienen regis-
tros recientes de acortamiento en su ciclo productivo, probablemente por acción de
enfermedades como la secadera, situación que ha motivado la realización de estudios
relacionados con el manejo del cultivo; particularmente acerca de la caracterización
de la endomicorriza arbuscular (MA) asociada al maracuyá, para un buen manejo de
la simbiosis existente. Para el efecto se planeó reconocer algunas propiedades físico-
químicas de los lotes del estudio que pudieran infiuir sobre el comportamiento de los
hongos que forman micorriza arbuscular (HMA), estimar porcentajes de colonización
en raíces de maracuyá, en plantas con diferentes edades, estados sanitarios y sistemas
de manejo agronómico y realizar la identificación de géneros de HMA en la zona de
estudio. Se evaluaron dos estados sanitarios (plantas con síntomas de secadera y plantas
sin síntomas), dos sistemas de manejo agronómico (agroecológico y convencional).
Para estimar porcentajes de colonización por HMA se adaptó la metodología descrita
por Sieverding (1983), con las modificaciones requeridas. Los resultados obtenidos
mostraron que el porcentaje de colonización en el campo, no difirió significativamente
con la edad del cultivo, no obstante obtener valores promedios del 35 % en plantas con
edades entre O y 5 meses y menores porcentajes en plantas de más de 11 meses. En
cuanto la evaluación de la infiuencia del estado sanitario del cultivo sobre la coloniza-
ción por HMA no hubo diferencias significativas pero se determinó que el porcentaje
promedio de colonización de raíces ocurrió en lotes sin la enfermedad (27 %) frente a
8 Investigación financiada por proyecto "Influencia de prácticas de manejo agroecológico en la sanidad y

productividad del cultivo de maracuyá Passiflora edulis varo Flavicarpa en el norte del Valle del Cauca".
PRONATIA - U. Nacional de Colombia - Sede Palmira. 2001-2003.
210
L AS ENDOMICORRI ZAS: EXPR ESIÓN BIOEDÁFICA DE IMPORTANCIA EN EL TRÓPI CO
23% a aquellos que presentaban plantas con síntomas de la secadera. No se presentaron

diferencias significativas entre el porcentaje de colonización en cultivos con manejo
agroecológico y convencional. En la rizósfera se encontraron altas cantidades de espo-
ras de HMA independiente de la edad, aun cuando en las plantas de 6 a 10 meses se
concentraron los valores más altos y los más bajos en las menores de 5 meses. Se regis-
traron tres géneros de HMA: Acaulospora, Glomus y Entrophospora, predominando en
la zona los dos primeros, los cuales prevalecieron a través de las tres edades evaluadas.
En ambos géneros el máximo de esporas se encontró en plantas de 6 a 10 meses de
edad. La edad, el estado sanitario y el tipo de manejo agronómico que se proporciona al
cultivo no influyeron significativamente en los porcentajes de colonización por HMA,
ni en el número de esporas, según la profundidad del suelo. Con el fin de corroborar la
importancia de la colonización por HMA se acudió a estimar micelio activo mediante
la técnica de la succinato-deshidrogenasa descrita por Hamel (1996) y se pudo observar
que cuando se incrementan los contenidos de P asimilable en el suelo, por efecto de
continuas fertilizaciones químicas, la colonización de las raíces de maracuyá desciende
considerablemente y se desperdicia este importante recurso microbiológico que existe
naturalmente en el suelo.
• Palabras claves
Frutales, suelos, micorrizas, agroecología.
• Summary
AMF in pass ion fruit (Passifiora edulis varo Flavicarpa) in ecological and con ven-
tional management at the northern part of the Cauca Valley
The Passion Fruit (Passifiora edulis varo Flavicarpa) has adapted very well to the
environmental conditions of the Cauca Valley, Colombia. However, recent records on
the reduction in their productive cycle, probably due to sorne diseases , like "secade-
ra" , produced by Fusarium oxysporum , situation which has carried to the realization
of studies about how to handle su eh plantations, especially the characterization of the
arbuscular endo-mycorrhiza (AM), associated to the Passion Fruit, for good man agement
of the existent symbiosis. Sorne trials were planned In order to get information about
the soil physical-chemistry properties and how they influenced the performance of the
fungi arbuscular mycorrhizae (AMF), to estimate colonization percentages in Passion
Fruit roots, in plants with different ages, sanitary status, and different agronomical crop
management systems; also to malee the identification of (AMF) genera on the study
area. Two sanitary status (with disease and without disease) and two agronomical crop
management systems (agro-ecological and conventional) were evaluated . And for
determining colonization percentage, the Sieverding (1983) methodology with sorne
adaptation was used. The results showed that the field colonization percentage did not
differ significantly with the age of the plants, despite obtaining 35 % of the average values
in younger plants 0-5 months and lower va)ues in older p)ants greater than 11 months.
There were no significant differences related to the sanitary status inftuence in the AMF
211
colonization, but it was determined a 27 % average of colonized roots occurred in plants

without "secadera", againts 23% for plants with disease. High amounts of AMF spores
were found at the root (rhizo-sphere), independent ofthe plant age, but there were higher
quantities of spores in plants among 6 to 10 months old, than 5 months old plants. Three
AMF genera were recorded Acaulospora, Glomus and Entrophospora, being higher the
presence of the first two of them, throughout the three evaluated ages. Age sanitary status
or agronomic crop management, did not influence significantly the AMF colonization
percentages, neither in the spores number, according the soil depth. In order to con'oborate
the importance of the AMF colonization, it was estimated the active mycelia, using the
succinate-dehydrogenase technique (Hamel, 1996) and it was noticed that the assimilate-P
soil content increases when chemical fertilization is applied continuously (conventional
management), but at the same time, the AMF Passion Fruit roots colonization decreases,
making useless such natural microbiological resource of the soil.
• Key words
Passion fruit , soils, mycorrhiza, agroecology, succinate-dehydrogenase.
• Antecedentes
El maracuyá (Passiflora edulis Sims varo Flavicarpa) se cultiva en el Valle del Cauca,
principal mente en el Distrito de riego Roldanillo-La Unión-Toro (RUT), región que
participa con el 50% de la producción departamental. Los rendimientos locales fluctúan
entre 20 y 34 t/ha/año. El área sembrada, que ha llegado a 2544 de las 13300 ha del
RUT, la generación de empleo en la zona y sus altos rendimientos hacen que, a pesar
de las flu ctuaciones del mercado, el maracuyá sea importante en la economía departa-
mental , regional y local (Meneses et al., 1999; Rodríguez, 1999, Unidad Regional de
Planificac ión Agropecuaria (URPA), 2000; Gobernación del Valle del Cauca, 2002).
En los inicios del establecimiento del maracuyá en el Valle del Cauca las plantas
podían mantenerse en producción por más de cuatro años. Actualmente se ha reducido
hasta a 15 ó 17 meses, como consecuencia del ataque de patógenos, especialmente
Fusarium spp., principal agente causal de la llamada "secadera" o "muerte repentina
del marac uyá", que, en casos extremos, puede ocasionar entre el 90 y 100% de muerte
de plantas (Torres el al., 2000).
En esta zona el manejo de la enfermedad se hace con aplicación de insumos químicos.
En reconocimiento realizado sobre enfermedades fungosas y bacterianas del maracu-
yá en el RUT se encontraron fincas en las cuales los agricultores realizaban prácticas
agroecológicas, aplicaciones de materia orgánica, cero labranza y baja entrada de insu-
mos de síntesis, en las cuales detectaron menor incidencia y severidad de la secadera,
en comparación con aquellas que implementan sistemas de manejo convencional con
alto uso de insumos químicos. (Torres et al., 2000).
En condiciones de invernadero, Tofiño y Sánchez de P. , 1997, evaluó en maracuyá la
interacción entre diferentes especies de hongos que forman micorriza arbuscular (HMA)
y aislamientos del patógeno Fusarium sp. Estableció que las plantas inoculadas con Acau-
212
LAS ENDOMICORRIZAS: EXPRESIÓN BIOEDÁFI CA DE IMPORTANCIA EN EL TRÓPICO
lospora longula presentaban mayor crecimiento, área foliar, materia seca y resistían la
enfermedad. En estudios efectuados por Rodríguez (1999), encontraron en los suelos del
RUT los géneros de HMA: Glomus, Acaulospora y Gigaspora. El reconocimiento de los
beneficios de la presencia de la simbiosis en diferentes agroecosistemas, en términos de
sanidad y rendimiento, plantean la necesidad de avanzar en la comprensión de la relación
planta-endófito mediada por factores como condiciones físico-químicas del suelo, edad
del cultivo, tipo de manejo agronómico y condición sanitaria del mismo.
• Materiales y métodos
El presente estudio se realizó en el distrito de riego Roldanillo - La Unión - Toro
(RUT), localizado en la zona norte del departamento del Valle del Cauca, entre las
coordenadas 997,500 a 1.005,00 N Y 1.103,500 E (Rodríguez y Delgado 1996).
Muestreos
Los muestreos en las diferentes fincas (once en total) se realizaron en la zona rizos-
férica del maracuyá a dos profundidades: 0-15 y 15-30 cm. Cada parcela se recorrió en
zigzag y se recolectó una muestra compuesta de 10 submuestras tomadas al azar, una
submuestra por planta. Para cada profundidad estas se unieron, homogenizaron y se
recolectó un kilogramo de suelo que se llevó al laboratorio de Fitopatología y Micro-
biología de la Universidad Nacional de Colombia - Sede Palmira.
Los muestreos se efectuaron en noviembre de 1999 (M 1), mayo de 2000 (M2),
febrero (M3) y septiembre de 2001 (M4). En cada uno de ellos se obtuvieron registros
sobre precipitación acudiendo al Instituto de Hidrología, Meteorología y Estudios
Ambientales (Ideam, 2001).
Edades del cultivo

Se tomaron en cuenta diferentes estados de desarrollo del cultivo; el muestreo incluyó
plantas con menos de un mes de establecidas en el campo, hasta 17.5 meses de edad.
Condiciones sanitarias
Como referente del estado sanitario del cultivo se tomó la presencia o ausencia de
la secadera que, como se dijo con anterioridad, es ocasionada principalmente por el
hongo Fusarium sp (Figura 7).
Las muestras se tomaron en el campo, así: se seleccionaron parcelas que sólo pre-
sentaban plantas sanas (con 0% de presencia de la enfermedad) y se llamaron PS, y
parcelas donde convivían plantas enfermas por secadera (P.E) y plantas sin síntomas
de esta enfermedad (P.S.S.). La Figura 7 ilustra las dos situaciones. En estas últimas se
estableció la incidencia de la enfermedad al momento de recolección de las muestras,
aSÍ: número de plantas afectadas sobre el número de plantas evaluadas, esto multiplicado
por 100 (Castaño, 1996).
213
Figura 7. Detalle de parcelas con a) plantas sanas (P.S), y b) aquellas donde conviven
plantas sin síntomas (P.S.S.) y enfermas (P.E.) por secadera.
Manejo agronómico
Se tomaron como referentes dos sistemas de manejo: agroecológico -fincas que
llevan a cabo prácticas de tipo conservacionista como aplicaciones de materia orgánica
al suelo, cero o mínima labranza, baja entrada de insumas de síntesis, presencia y/o poda
de arvenses- y manejo convencional, fincas con alto uso de insumas como fertilizantes
y biocidas, labranza y siembra de maracuyá en monocultivo (Sánchez de P., 2003).
Esporas y porcentaje de colonización por hongos que forman micorriza arbuscular

(HMA)
Para el conteo de esporas de HMA se utilizó la metodología de separación propuesta
por Sieverding (1991) con las modificaciones necesarias para la planta de maracuyá.
La identificación a nivel de géneros y morfotipos se hizo con base en los caracteres
descritos por Schenck y Pérez (1990).
214
Para estimar la colonización de las plantas de maracuyá por HMA en cada una de
las edades encontradas, se recolectaron aproximadamente 50 cm de raíces secundarias,
tomadas de plantas provenientes de parcelas sanas, como también de plantas enfermas
(PE), que se procesaban separadamente de plantas sin síntoma (PSS). Los porcentajes de
colonización se estimaron siguiendo la metodología descrita por Phillips and Hayman,
1970, que usa el tripano azul como colorante con las modificaciones requeridas para el
cultivo de maracuyá. Finalizado el proceso de tinción, en porta-objetos se montaron 50
trozos de raíces de l cm de longitud (lO trozos por portaobjetos) y se procedió a estimar
la colonización por HMA en el campo visual lOX, tomándose como positiva cuando
sobre la raíz aparecía micelio u otras estructuras de HMA, no importando la cantidad
que se observó en el campo visual, sino simplemente la presencia.
Los resultados se sometieron a análisis de varianza, se realizó la prueba de DMS,
prueba de Duncan y correlaciones entre las variables evaluadas, con el fin de determinar
la influencia del manejo agronómico, estado sanitario de las plantas y la edad del cultivo
sobre la dinámica de la MA. El análisis de las variables evaluadas se realizó mediante
el programa estadístico SAS.
Estimación de micelio activo

En los estudios de campo llevados a cabo entre los años 1999-2001 se observó que
el porcentaje de colonización por HMA detectado con tripano azul no constituía una
variable sensible que reflejara el estado de vitalidad de los hongos que forman micorriza
arbuscular (HMA). Por ello se acudió a la tinción de la succinato-deshidrogenasa, que
permite detectar micelio vivo y activo, de acuerdo con Gianinazzi-Pearson y Gianinazzi,
1995 y Hamel, Fyles y Smith, 1990; Hamel, 1996.
Para ello, en el mes de mayo de 2002, en el municipio de Toro, se tomaron muestras
en tres fincas sembradas con maracuyá de diferentes edades, bajo manejo de transición
(La Totaima) y convencional (Villa Sandra y Vallano), en los cuales se colectaron raíces
jóvenes de maracuyá. No se incluyó el agroecológico porque la finca El Recuerdo, la
más representativa de la zona en este manejo, estaba en período de rotación.
En el Laboratorio de Microbiología de la Universidad Nacional de Colombia se pro-
cedió a efectuar nuevamente tinción de raíces para observar porcentaje de colonización
por HMA con tripano azul (Sieverding, 1991) y la tinción de la succinato-deshidro-
genasa para detectar micelio activo (Hamel, Fyles y Smith, 1990, y Hamel, 1996). Se
hicieron observaciones sobre 30 cm de raíces teñidas por cada una de las metodologías
empleadas y los conteos se efectuaron en microscopio óptico.
Caracterización físico-química
Los suelos de los municipios de Roldanillo-La Unión-Toro (Distrito de riego RUT),
se caracterizan por tener textura que varía entre franco y arcillosa, con densidades apa-
rentes desde 1,32 g/cm 3 hasta 1,57 g/cm 3 , es decir, suelos que oscilan entre normales
215
U NIVERSIDAD NACIONAL DE COLOMBIA - SEDE PALMIR A
hasta ligeramente pesados. Algunos de ellos, como en la finca La California, a través

del índice COEL se pudo constatar la presencia de arcillas expansivas tipo 2: l.
La materia orgánica en general, como es de esperarse, es mayor en los primeros 15
cm de profundidad del suelo. Fluctúa entre la normal para la zona, alrededor del 3%, a
alta. Los valores de capacidad de intercambio catiónico (CTC) son altos, con rangos que
van desde 14,5 me/lOO g hasta 29,2 me/lOO g en la profundidad de 0-15 cm y desde 14,0
mellOO g hasta 27,lIme/l00 g en la profundidad de 15-30 cm (Suárez et al., 2001).
El P en todos los suelos es muy alto, pues de acuerdo con Porta, 1986; Domínguez,
1984, y Garrido, 1994, contenidos por encima de 30 ppm determinados por el método
de Bray 11 son muy altos. En las fincas con manejo convencional se encontraron valo-
res superiores a 200 ppm que indican fertilización intensiva con este nutriente, como
realmente ocurre.
El K en general está alto, mayor de 0.76 meq/lOO g, hecho explicable en la rutina
de fertilización en la zona que incluye KCl y KN03. Los contenidos de Cu, Mn y Zn son
altos a muy altos, también explicables con base en el manejo agronómico que incluye
agroquímicos a base de Cu y otros que contienen Zn y Mn (Sánchez de P., 2003).
Población de esporas de HMA

Profundidad de muestreo
Las poblaciones de esporas de HMA no presentaron diferencias significativas de O
-15 y 15-30 cm, posiblemente porque las labores de preparación que se realizan nor-
malmente en las fincas para siembra de maracuyá se hacen a 30 cm de profundidad,
con lo cual se homogeniza el suelo. A pesar de ello, el mayor número de ellas se halló
de 0-15 cm (1316 esporas /lOO cm 3 de suelo).
Épocas de muestreo
Tampoco se detectaron diferencias entre muestreos, sin embargo, la mayor cantidad
de esporas (2420 esporas/ lOO cm3 de suelo) se encontró en el muestreo 2 realizado en
mayo del 2000, época en la cual ocurrió la mayor precipitación del período evaluado.
Edad del cultivo

Aunque no hubo diferencias significativas entre edades, en las plantas de 6 a 10
meses ocurre la mayor esporulación de HMA (3460 esporas/ lOO cm3 de suelo), edades
en las cuales ocurre la primera floración y fructificación, que coincide con incrementos
en la cantidad de azúcares, hormonas y otros exudados en la rizosfera que estimulan las
poblaciones asociadas (Barea y Azcón-Aguilar, 1982; Marschner, 1995).
Estado sanitario y manejo del cultivo

El número de esporas no fue afectado significativamente por la condición fitosani-
taria, como tampoco por el manejo agronómico. En el agroecológico se cuantificaron
216
LAS ENDOMICORRIZAS: EXPR ESiÓN BIOEDÁFICA DE IMPORTANCIA EN EL TRÓPI CO
en promedio 1416 esporas/J 00 cm 3 de suelo y en convencional, 1171 esporas/ lOO cm 3

de suelo.
Géneros de HMA encontrados

Se encontraron los géneros Acaulospora y Glomus, los cuales habían sido registrados
con anterioridad en estudios real izados por Tofiño y Sánchez de P. (1997) Y Rodríguez
(1999), en condiciones edafoclimáticas similares y en el mismo cultivo. No se encon-
traron diferencias significativas en sus cantidades, ni tampoco entre profundidades
evaluadas, aun teniendo en cuenta que sus valores son más altos de 0-15 cm.
Los géneros Acaulospora y Glomus se adaptan a un amplio rango de pH y han
sido registrados en Colombia en cultivos como café, pastos, frutales, hortalizas. etc.
(Sieverding, 1991; Salamanca y Silva, 1998; Sánchez de P., 1999).
La mayor cantidad de esporas de Acaulospora (2115 esporas / 100cm 3 de suelo) se
encontraron en la rizosfera de plantas de 6 -10 meses de edad, al igual que de Glomus
(1563 esporas /IOOcm\ Figura 8.
En la finca con manejo agroecológico, en el segundo muestreo, a la profundidad
de 0-15 cm, tanto en la rizosfera de plantas sin síntomas como de plantas enfermas, se
identificaron esporas del género Entrophospora (40 y 202 esporas /lOO cm 3 de suelo,
respectivamente).
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Acaulospora Glomus
Figura 8. Esporas de HMA halladas en las diferentes edades del cultivo.
217
Porcentaje de colonización de raíces de maracuyá por HMA

Profundidad y época de muestreo
No se encontraron diferencias significativas para ninguno de estos dos factores. Los
mayores porcentajes de colonización ocurrieron en los primeros 15 cm del suelo y en
la época más seca del período evaluado, que sucedió en febrero del 2001 (M3), donde
hubo una precipitación de 58 mm.
Estos resultados coinciden con registros de Sieverding (1991), en observaciones
efectuadas en yuca inoculada con dos especies de HMA de los géneros Acaulospora y
tres de Glomus, donde encontró que los mayores porcentajes de colonización ocurrían
cuando las plantas estaban sometidas a períodos cortos de estrés hídrico.
Edad del cultivo

El porcentaje de colonización en el campo no difirió significativamente con la edad
del cultivo de maracuyá; sin embargo, los porcentajes promedios más altos (35%) se
observaron en las plantas más jóvenes, con edades entre O y 5 meses, lo cual podría
sugerir la importancia de la simbiosis en el establecimiento de la planta en campo, así
como la necesidad de contar con fuentes de inóculo de HMA nativos en estos suelos,
como garantía para el mantenimiento de la MA y sus beneficios concomitantes a lo
largo del ciclo de vida del cultivo.
Influencia del estado sanitario y manejo del cultivo

No hubo diferencias significativas en los porcentajes de colonización por HMA
debidas al estado sanitario. El valor promedio más alto se observó en plantas sanas
(P.S.), 27 %, frente a 23% en aquellas enfermas (P.E.). Tampoco el manejo agronómico
arrojó diferencias.
Los resultados obtenidos sugieren que el porcentaje de colonización y la cantidad
de esporas de HMA que se forman en el suelo son variables poco sensibles para detectar
cambios en el agroecosistema. El encontrar porcentajes de colonización similares para
los dos tipos de manejo agronómico evaluados llevó a pensar que la colonización podría
no ser afectada, aunque sí la viabilidad del hongo HMA y efectividad de la simbiosis,
la cual no es detectable con la tinción con el tripano azul (Phillips y Hayman, 1970;
Giovannetti y Mosse, 1980).
Por ello, como se dijo con anterioridad, se consideró necesario explorar otros
indicadores de actividad de HMA como estimaciones de micelio activo a través de la
succinato-deshidrogenasa, teniendo en cuenta que esta técnica ha sido usada para reve-
lar decrecimientos en la actividad de los HMA después de la aplicación de herbicidas
y fungicidas, tratamientos químicos de diversa índole, efectos de edad de las plantas,
ecosistemas, etc. (Gianinazzi-Pearson y Gianinazzi, 1995, citando a varios autores).
218
LAS ENDOM ICORR IZAS: EXPRES iÓN BIOEDÁFlCA DE IMPORTANCIA EN EL TRÓPICO
Estimación de micelio activo

Se encontró que los porcentajes totales de colonización por HMA no significan
altos porcentajes de micelio activo. El análisis de varianza para porcentaje de micelio
total, usando tripano azul, sólo detectó diferencias significativas entre dos de las tres
fincas evaluadas (Totaima, con manejo de transición) y Villa Sandra (convencional).
Cuando se usó la técnica de succinato-deshidrogenasa, las diferencias fueron altamente
significativas entre las tres (Figura 9).
/
/
ab
18
16
14
--
~
~
41
12
10
a
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e
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~
o
Q.
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6
e
4
2 e
O
Totaima-T Vallano-C V.Sandra-C
Valores en las columnas de idéntico color acompañados por la misma letra no difieren sign ificativamen te
(nivel de signifi cancia = 5%).
Figura 9. Porcentaje de colonización por HMA total (tripano azul) y de micelio activo
(succinato deshidrogenasa) de HMA.
La Figura 10 ilustra cómo se observa cuando se trata de la tinción con la succinato-

deshidrogenasa, que sólo marca la zona donde las hifas están activas y cómo se ve el
micelio en la tinción usual con tripano azul, que tiñe sin di stingos las hifas del hongo
formador de micorriza arbuscular.
La succinato-deshidrogenasa es una enzima del ciclo de Krebs presente en las
mitocondri as, empleada por Sylvia (1988) y descrita por Hamel , 1996, que al indicar
sitios donde hay formación de ATP señala sólo espacios activos del hongo que forma
micorriza arbuscular, HMA. Aunque la tinción de la succinato-deshidrogenasa es útil
para estimar la cantidad de micelio vivo, activo asociado a la planta, algunos autores
219
UNIVERSLDAD NACIONAL DE COLOMBIA - SEDE PALMIRA
cuestionan su validez para indicar la eficiencia del simbionte fungoso en términos de

efectos sobre el crecimiento de la planta (Sylvia, 1988; Gianinazzi Pearson and Giani-
nazzi, 1995, citando a varios autores).
Puesto que la colonización por HMA en el campo no es controlada, en el caso
concreto de este trabajo no es posible definir a través de la técnica de la succinato des-
hidrogenasa cuántos hongos están implicados en la simbiosis y su aporte individual, al
igual que su contribución al crecimiento de la planta. Sin embargo, el micelio vivo de
los HMA muestra claramente que los porcentajes de colonización que se observan en
la tinción corriente con tripano azul, no son indicativos de actividad y que comunmente
se cuantifican altos porcentajes de ellos, pero no son funcionales.
a. Succinato-deshidrogenasa. Hifas
activas se observan rojizas.
a.
b. Técnica de succinato-deshidro-
genasa en hifas inactivas.
C. Hifas dentro y fuera de la raíz

de maracuyá teñidas con azul
de tripano.
Fotos: Eyder D. Gómez, 2002
Figura 10. Observación microscópica de raíces de maracuyá sometidas a tinción con

succinato - deshidrogenasa (a y b) Y tripano azul (c).
220
LAS ENDOM ICORR IZAS: EXPRESiÓN BIOEDÁFICA DE IMPORTANC IA EN EL TRÓPICO
Al relacionar los porcentajes de colonización por HMA con los contenidos de P

disponible en el suelo (Figura 11) hay coincidencia que el micelio detectado a través
de ambas tinciones, independiente del valor, se reduce significativamente en la medida
en que se incrementa el P, observación descrita por diversos autores, especialmente con
relación a este elemento y al Zn (Balan, 199 J ; Barea y Jeffries, 1995; Jakobsen , 1995;
Requena e l al., 1996; Manjunath y Habte, 1992; citados por Roper y Ophel-Keller,
1997 ; Sieverding, 1991 ; Sánchez de P. , 1999).
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,,·ósforo (ppm) Fósforo (ppm)
• Colonización Total ... Micelio Activo
*Significativo **Altamente significativo
Figura 11. Correlación entre porcentajes de colonización por HMA mediante tinción
con tripano azul, succinato - deshidrogenasa y P disponible (ppm) en el
suelo.
Aunque los resultados en micelio total y activo están estrechamente ligados al P

di sponible, es de tener en cuenta también el manejo de las fincas, pues La Totaima, en
manejo de transición, presenta el más bajo contenido de P de las tres fincas estudiadas
(124,2 ppm) frente a 639 y 830 ppm en Vallano y Villa Sandra, respectivamente, muy
ligados a su manejo y uso constante de fertilización.
Estos resultados guardan coincidencia con estudios de Ryan el al., 1994, ci tados
por Roper y Ophel-Keller, 1997, quienes encontraron en trigo que la colonización por
micelio total de HMA era dos o tres veces mayor en un suelo con manejo orgánico sin
el uso de fuentes solubles de P, que en uno con manejo convencional. Proponen que
los porcentajes de colonización por HMA podrían ser indicadores útiles para monito-
rear la historia de aplicaciones de P soluble. En estudios realizados por Torres , 2000, y
Reyes , 2001 , se encontró que el micelio externo de HMA también puede ser indicador
221
de cambios en el suelo.
La edad, el estado sanitario y el tipo de manejo agronómico que se proporciona al
cultivo de maracuyá no influyeron significativamente en los porcentajes de coloniza-
ción por HMA detectados a través de la técnica con tripano azul, como tampoco en el
número de esporas. Las colonizaciones y esporas más altas se obtuvieron de 0-15 cm,
en plantas sanas, con manejo agroecológico, a edades de 0-5 meses de establecidas en
el campo, para la primera variable, y de 6 a 10 meses, para la segunda.
Los géneros de HMA predominantes fueron Acaulospora y Glomus, los cuales han
sido registrados en maracuyá en otros estudios realizados en la zona. La cantidad de
esporas de Acaulospora y Glomus difirió significativamente con la edad del cultivo.La
técnica de la succinato-deshidrogenasa permitió establecer diferencias significativas
entre fincas y corroborar que cuando se incrementan los niveles de P disponible en el
suelo, muy ligados en este caso a manejo agronómico, los porcentajes de micelio activo
disminuyen drásticamente.
222
LAS ENDOMICORRlZAS: EXPRESIÓN BIOEDÁFICA DE IMPORTANCIA EN EL TRÓPICO
Caso 5
Evaluación de actividad microbiana en plátano

(Musa AAB) con manejo ecológico
y convencional en Rozo, Valle del Cauca9
Claudia P. Benjumea, Marina Sánchez de Prager, José Carlos Miranda,

Nelson Bravo O. , Jaime Eduardo Muñoz F.
• Resumen
Se realizó un estudio para estimar la actividad microbiana en agroecosistemas de
plátano en Rozo, Valle, sometidos a manejo ecológico y convencional. Se seleccionaron
cuatro lotes: dos con edades de 12 y 2 años, en los cuales los agricultores no aplican
plaguicidas y hacen prácticas agroecológicas, y dos con las mismas edades y con aplica-
ción de agroquímicos, identificados como l2Q-, 2Q-,12Q+ Y 2Q+, respectivamente.
Se tomaron muestras de suelo en las cuales se evaluó producción de CO 2 por el
método del calcímetro volumétrico; unidades formadoras de colonias (UPC) fungosas,
bacterianas, actinomicetos y presencia de HMA (número de esporas en 50 g de suelo
seco y porcentajes de colonización).
Los suelos estudiados presentaron pH ligeramente alcalino (7.0-8.0), texturas desde
franco arcillo limosa hasta franco arcillo arenosa. Los contenidos de materia orgánica
se consideran normales para las condiciones del Valle del Cauca, con excepción del lote
2Q+ donde estaba baja (1.4 %), En general los suelos presentaron condiciones aptas
para el desarrollo del cultivo de plátano con algunas limitaciones con respecto a materia
orgánica, potasio y elementos menores.
Las mayores poblaciones de bacterias, hongos, actinomicetos y actividad metabó-
lica se encontraron en los suelos en los cuales no se aplican plaguicidas y los residuos
de cosecha permanecen. La población microbiana predominante en todos los suelos
evaluados fue la bacteriana, seguida por los hongos y por último los actinomicetos,
con excepción del tratamiento J 2Q-, en el cual la población de actinomicetos superó
a la fungosa.
La flora fungosa presentó mayor diversidad de géneros en los cultivos de 12 años
de edad independiente del manejo. Los géneros Aspergillus, Fusarium, Penicillium y
algunos denominados micelio estéril fueron comunes en los cuatro suelos evaluados;
9 Investigación financiada por la Red de Acción de Plaguicidas-Palmira RAPALMIRA. y la Universidad

Nacional de Colombia-Sede Palmira.
223
algunos géneros solamente se presentaron en determinados tratamientos, así: Cephalos-

poriu/11 y Nigrospora se aislaron en el tratamiento 12Q-, Papulospora y Verticilium en
el l2Q+ ; Periconia se halló solamente en 2Q+ y Pithomyces sólo se aisló de los suelos
en los cuales no se aplican productos químicos (12Q- Y 2Q-).
En los tratamientos 12Q+ y 2Q+ se apreció el efecto de los plaguicidas sobre el nú-
mero de esporas de HMA que disminuyeron drásticamente. Por el contrario el porcentaje
de colonización de raíces fue mayor en los suelos donde se emplearon agroquímicos
(53.4% para 12Q+ y 42.5 % para 2Q+), los cuales pueden seleccionar las especies y
quedar aquellas más infectivas pero no necesariamente más efectivas.
En todos los suelos evaluados el género de HMA predominante fue Glomus, y en
menor cantidad, Acaulospora y Gigaspora. En la mayoría de las variables evaluadas
se observó el efecto del manejo agronómico sobre el componente microbiológico del
suelo.
• Palabras claves
MlIsa AAB, HMA, plaguicidas, actividad microbiana.
• Summary
Evaluation of the microbial activity in plantain (Musa AAB) under ecological and
conventional managements, at Rozo, Cauca Valley
A study for evaluating microbial activity in agro-ecosystems of plantain, submitted
to convenüonal and ecological management, was developed in Rozo, Cauca Valley.
For lots were selected, two with 2 and 12 years old, in which the farmers do not use
pesticides and make agro-ecological practices, and two with the same ages, appliying
pesticides, identified as 12Q-, 2Q-, 12Q+, 2Q+, respectively.
Soil samples were taken, for evaluating C02 production (volumetric calcimeter),
fungi colony forming units (FCFU), bacteria colony forming units (BCFU), actinomy-
ces, and presence of AMF (number of spores per 50 g of dry soil and percentages of
colonies).
The studied soils showed a slightly alkaline pH (7.0 - 8.0), c1ay-slime to c1ay-sand,
soil textures. The organic matter content (OM) was normal for Cauca Valley conditions,
except for the 2Q+ lot, where it was low (1.4 %). In general, the soils were good for
developing plantain crops, despite sorne limitations in OM, K and minor elements.
Greater populations of bacteria, fungi, actinomyces and metabolic activity (C02
production) were found on soils without pesticides application and were crop residues
are kept on the ground. The microbial population more common in the evaluated soils
was bacteria, followed by fungi and then by actinomyces, except for 12Q-, where ac-
tinomyces were higher than fungi.
The fungi flora had greater diversity on genera at the 12 years old crops, despite
the management. Genera like Aspergillus, Fusarium, Penicillum and sorne called ste-
rile mycelia were common at the four evaluated soi ls, so rne were only present in few
cases. such as: Cephalosporium and Nigrospora, iso1ated from 12Q- or Papulospora
224
LAS EN DOMICORRI ZAS : EXPRESiÓN BIOEDÁFICA DE IMPORTANCIA EN EL TRÓPICO
and Verticilium in 12Q+; Periconia was only in 2Q+. Pithomyces was isolated only in
soils without chemical fertilizers (l2Q- and 2Q-).
A very low number of spores were found in treatments where pesticides were applied
on the soil (12Q+ and 2Q+). At the opposite way, the percentage of root colonization
was greater in soils where agro-chemicals were used (53.4% for 12Q+ and 42 .5% for
2Q+) and it could be exp lained because of the specie AMF selection, remaining only
the most infecting but not necessarily more effectives.
In all the soils the most common AMF genus was Glomus and in lower amounts
were Acaulospora and Gigaspora. For most of the analyzed variables it was noticed the
agronomic crop management over the microbiological component of the soil.
• Key works
Musa AAB, AMF, pesticides, microbial activity .
• Anteced entes
El plátano es un cultivo de importancia socio-económica en las zonas tropicales, incluida
Colombia, ya que es fuente de seguridad alimentaria -alrededor del 90% de su producción
se destina para consumo interno- y generador de empleo en las regiones donde se siembra:
Orinoquia, Amazonia, costas caribe y pacífica y la zona Andina, incluido el departamento
del Valle del Cauca. En el país se siembran más de 400000 hectáreas con producciones de
más de 2.5 millones de toneladas/año (Belalcázar et al., 1995; Bolaños, 2005).
Los clones que más se cultivan son Hartón, Dominico-hartón y Dominico, de acuer-
do con la altitud de la región (Aranzazu et al., 2000). Estudios realizados por Bolaños,
Morales y Celis (2003) registran que este cultivo responde positivamente a la aplicación
de fertilizantes orgánicos, solos o mezclados con fuentes inorgánicas.
Mayumi, Costa y Balbino, 1996, en la zona bananera de San Francisco, Brasil , han
encontrado dentro de las especies nativas de HMA Acaulospora rehmii, A. spinosa, A.
tuberculata, Entrophospora infrequens, Gigaspora ramisporophora, Glomus etunicatum,
G. intraradices, G. mosseae y G. occultum, al igual que porcentajes de colonización
cercanos al 40%.
Diferentes autores registran efectos benéficos de la inoculación con HMA en el
desarrollo de plantas de plátano y banano y la acción negativa de altas fuentes de ferti-
lización sobre la MA (Lin y Fox, 1987; Rizzardi, 1990, citados por Henao, 1995).
En Colombia Conrrado y Puerta, 1988, registran la presencia de Glomus, Gigas-
pora, Acaulospora, Sclerocystis y Scutellospora en simbiosis con el plátano sembrado
en el departamento de Córdoba. Llanos, (1993), encontró que los abonos orgánicos y
la presencia de la MA influyen en la productividad y calidad de los racimos de plátano.
Hurtado, Rivillas y Grisales, 1997, en plántulas de plátano Dominico-Hartón grupo
AAB -micropropagadas e inoculadas con G.fistulosum y S. heterogama- observaron
incrementos en el área y contenido foliar de fósforo, al igual que diámetro de pseu-
dotallo, vigor y adaptación del explante a la etapa de invernadero y posteriormente al
campo. Estos resultados coinciden con Bolaños, Rivillas y Suárez, 2000, en plántulas
225
U NIV ERSIDAD NACIONAL DE COLOMBIA - SEDE PALMIRA
de similar procedencia, inoculadas con los mismos HMA en mezcla con E. colombiana.
Estos últimos autores observaron disminución en las poblaciones de nematodos parásitos
como Radophous similis en las plantas micorrizadas.
Teniendo en cuenta la dimensión de la MA y su influencia en la productividad
del plátano se planteó, como hipótesis de trabajo, el posible efecto negativo sobre la
población microbiana, incluídos HMA, de los productos químicos, principalmente
los pesticidas, utilizados para la protección fitosanitaria del cultivo en la zona de Rozo
(Valle del Cauca).
• Metodología
La fase de campo se realizó en el corregimiento de Rozo, municipio de Palmira,
dentro del área plana del Valle. La región pertenece a la zona climática cálida moderada,
temperatura promedio de 23°C con mínimo de 18°C y máximo de 30°C, precipitación
promedio anual de 1052 mm., en distribución bimodal compuesta por dos picos de
lluvia en los meses de abril y octubre, humedad relativa promedio 79.1 % Y brillo solar
5.25 horas/día (Cenicaña, 1995).
En esta zona se seleccionaron cuatro parcelas: dos con edades de J 2 Y2 años en los
cuales los agricultores no aplicaban productos químicos (denominados en este estudio
12Q- y 2Q-) Y dos con estas mismas edades con aplicaciones de pesticidas (J2Q+ y
2Q+). Se caracterizaron las prácticas de manejo que realizan los agricultores en ellos,
teniendo en cuenta aspectos como la variedad cultivada, abonos y agroquímicos apli-
cados, época y frecuencia de aplicación de los mismos.
Para la estimación de las variables se tomaron muestras de suelos. En los laboratorios
de Química y Física de Suelos de la Universidad Nacional de Colombia - Sede Palmira
se realizaron los análisis de: textura (Bouyoucos), pH (potenciómetro), contenidos
de materia orgánica (Walkley y Black), Nitrógeno (oxidación de Kjeldahl), Fósforo
(Bray II), Potasio (Bray 11), Calcio (KCl IN), Magnesio (KCI 1 N), Manganeso (Olsen
modificado) y demás menores por absorción atómica (González, ] 990; Malagón y
Montenegro, 1990; MAPA, 1994).
En el laboratorio de Microbiología y Fitopatología se estimaron: Respiración
microbiana (desprendimiento de C02), metodología descrita por Burbano y adaptada
por Benjumea, Sánchez de P., y Miranda (J 996); aislamiento de hongos, bacterias y
actinomicetos del suelo, metodología descrita por Sánchez de P., 1990 Y Gómez L,
1997 ; presencia de HMA, separación y cuantificación de esporas y porcentaje de colo-
nización de raíces, siguiendo los protocolos de Phillips y Hayman, 1970, descritos por
Sieverding, 1983, 1991. Se efectuó identificación de géneros y/o especies de organismos
encontrados, con la colaboración de personas estudiosas del tema.
Análisis de suelos
Los suelos de la zona de Rozo pertenecen a las series Guadualito y Palmeras, ca-
racterizados como suelos jóvenes de los abanicos de la planicie aluvial de piedemonte,
226
LAS ENDOMICORR IZAS: EXPRESiÓN BIOEDÁFICA DE IM PORTANCIA EN EL TRÓPICO
y clasificados como Inceptisoles. Para ellos, el IGAC (1980) y Cortez y García (1 98 1)

registraron que la relación Ca - Mg es normal , presenta altos contenidos de Ca, CIC
baja y pH neutro a ligeramente alcalino. En este estudio se observó que son suelos con
textura desde franco arcillo limosa hasta franco arcillo arenosa, el pH oscila de 7.6
- 8.0 (Tabla 11).
Los contenidos de materia orgánica se consideraron normales para las condiciones
planas del Valle del Cauca, con excepción del lote denominado 2Q+, que presentó el
menor porcentaje; los menores valores (2.6 y 104) considerados ligeramente bajos para
esta zona se obtuvieron en los lotes en los cuales se hace aplicación de agroquímicos.
Con respecto al P, los niveles estuvieron entre medios y altos, y con las condiciones de
pH, se hace más disponible para las plantas.
En cuanto a la relación CaJMg se considera normal , lo mismo que la relación Ca+Mg/
K, aunque con altos contenidos de Ca; para el suelo 2Q+ esta relación se consideró li-
mitante debido a los bajos niveles de potasio. La CIC se encontró a niveles normales.
Tabla 11. Características químicas de los suelos de Rozo, Valle, en los lotes anali-
zados.
Característica (Unidad) 120- 20- 120+ 120+

Profundidad (cm) 0.2 0.20 0.20 0.20
pH 7.9 7.6 7.6 8.0
M.O. (%) 3.8 3.1 2.6 1.4
Magnesio intercambiable (meq/100g ) 4.9 4.7 3.4 5.1
Calcio intercambiable (meq/100g ) 15.7 15.4 9.2 13.7
Sodio intercambiable (meq/100g ) 0.4 0.34 0.25 0.43
Potasio intercambiable (meq/100g ) 0.28 0.36 0.41 0.17
CIC (meq/100g ) 20.4 21 .2 14.8 15.2
Fósforo asimilable (ppm) 58.0 61 73 39
Cobre (ppm) 22.0 20.3 22.2 13.9
Hierro (ppm) 26.7 36.7 50.9 14.8
Manganeso (ppm) 17.7 16.9 24.0 10.4
Zinc (ppm) 5.1 5.3 7.7 2. 1
Boro (ppm) 0.23 0.47 0.56 0.09
Textura (al tacto) FArL FarL FarA FarA
227
De acuerdo con el valor del pH es posible que los elementos menores sean retenidos
por coloides orgánicos e inorgánicos, haciéndolos poco disponibles para las plantas
(Stella de Cantillo, comunicación personal, P. Asociado, U. Nacional). En términos
generales los suelos presentaron condiciones aptas para el desarrollo del cultivo de
plátano, con algunas consideraciones respecto a la materia orgánica, el potasio y los
elementos menores.
Actividad microbiana (C-C02)

De acuerdo con el análisis de varianza hubo diferencias altamente significativas
entre las parcelas evaluadas; en ese mismo sentido Duncan permitió agrupar los trata-
mientos con base en manejo, encontrándose que no hubo diferencia significativa entre
tratamientos con el mismo manejo, independiente de la edad (Tabla 12).
Tabla 12. Actividad microbiana (mg C-C02/lOgss) en los agroecosistemas evalua-
dos.
Tratamiento Media
120- 384.1 a
20- 373.3 a
120+ 343.1 b
20+ 341.4 b
Mientras en los tratamientos sin aplicación de productos químicos el registro de

C02 llegó a 384.1 mg/l O gss en 12Q- y 373.3 en 2Q-, en los suelos con aplicaciones la
producción de CO 2 disminuyó en 12% para 12Q+ y en 11.4% para 2Q+.
Las diferencias se pueden explicar teniendo en cuenta que la mineralización del C está
relacionada con el contenido de C orgánico del suelo, es decir, que la liberación de C02 es
proporcional al nivel de materia orgánica si se tiene en cuenta el tipo de suelo, el cultivo,
asociaciones vegetales, uso de agroquÍmicos y manejo del suelo (IGAC, 1993).
Los suelos de los tratamientos 12Q+ y 2Q+ tienen el menor porcentaje de materia
orgánica (2,6 y 1.4% respectivamente), debido posiblemente al manejo dado a los
residuos de cosecha, valores que pueden estar afectando la mineralización del C y por
tanto la evolución del C02; a su vez la aplicación de productos químicos en dosis altas
sobre los cultivos influye sobre la respiración de los microorganismos (producción de
COÚ A pesar de que el tratamiento 12Q+ presenta mejores características químicas,
como se describió anteriormente, que el tratamiento 2Q+, se comporta de manera si-
milar en esta variable.
Los valores de C02 estimados para los lotes evaluados se consideran altos compa-
rados con los estimados en otros estudios; posiblemente debido a que las poblaciones
bacterianas son mayores y estas producen mayores cantidades de C02, según Blasco
(1963) y ellGAC (1993); factores como el P (contenidos altos) pueden influenciar
228
valores altos de producción de CO 2 al favorecer la capacidad de los microorganismos

para mineralizar la materia orgánica del suelo; el Ca en cantidades altas aumenta la
actividad de los microorganismos del suelo, especialmente las bacterias nitrificantes;
ambas condiciones estuvieron presentes en los suelos evaluados.
La mayor actividad microbiana se presentó hacia la cuarta semana en la mayoría de
los tratamientos, con excepción del tratamiento 2Q- que ocurrió hacia la tercera semana,
y luego comenzó a descender. Estas fluctuaciones en el tiempo se pueden explicar con
base en el consumo de la mayor cantidad de sustrato por parte de las primeras genera-
ciones, lo cual induce disminución y/o modificación del substrato para las siguientes
generaciones, afectando de esta manera su actividad.
El tiempo de medición de la producción de C02 está determinado por las carac-
terísticas de cada suelo a evaluar. Benjumea, Sánchez y Miranda, 1996, consideraron
adecuado realizar estimaciones por espacio de cuatro semanas, en tanto que otros es-
tudios como el de Gómez (1997), en el cultivo de yuca, muestran que al cabo de diez
días la producción de C02 comienza a descender.
Se observó que la población microbiana con mayor densidad es la bacteriana, ya que
estos organismos se desarrollan mejor en suelos cuyas características de pH son neutras
o ligeramente alcalinas, condición que presentan los lotes del estudio. Sin embargo las
poblaciones bacterianas son menores en los tratamientos 12Q+ y 2Q+. Además, se debe
tener en cuenta, de acuerdo con Charry, 1987, Y el IGAC, 1993, que las poblaciones
bacterianas son estimuladas por altos contenidos de calcio, característica que también
presentaron los suelos evaluados.
En general las poblaciones de actinomicetos se encontraron en los rangos regi strados
por Burbano, 1989, para diferentes áreas de suelo tropical. En el laboratorio los acti-
nomicetos son organismos difíciles de aislar, ya que son de lento crecimiento, forma n
colonias muy pequeñas que fácilmente se pueden confundir con colonias bacteri anas o
fungosas y pueden ser invadidos por otros organismos de crecimiento rápido como las
bacterias u hongos, lo cual dificulta su cuantificación.
Las poblaciones fungosas se estimaron entre 2.6 y 34.5% del total de microorga-
nismos encontrados; dichos microorganismos no se ven muy favorecidos por las con-
diciones de pH de los suelos evaluados, debido a que ellos presentan mejor desarrollo
en suelos con pH ácido, además en los lotes con aplicación de químicos se emplean
principalmente productos antifúngicos para el control de enfermedades.
Las mayores poblaciones microbianas se presentaron en los suelos de los tratamien-
tos 12Q- y 2Q-, estas se ven beneficiadas por los contenidos de materia orgánica. Así
mismo se hace evidente la posible influencia de los productos químicos sobre la flora
microbiana en general en los suelos de los tratamientos 12Q+ y 2Q+.
Con respecto a las poblaciones fungosas encontradas, se presentó mayor diversidad
de géneros en los cultivos de 12 años de edad, independiente del manejo agronómico
(Tabla 13). Aspergillus, Fusarium, Penici//ium y algunos hongos de micelio estéri l,
fueron comunes en los cuatro suelos evaluados.
229
UNIVERSIDAD NACIONAL DE COLOMBIA - SEDE P ALM IRA
Algunos géneros solamente se presentaron en determinados tratamientos: Cepha-

losporium y Nigrospora se aislaron sólo en el tratamiento 12Q-, Papulospora y Verti-
cillium en el 12Q+ y Periconia solamente se presentó en eI2Q+. El género Pithomyces
únicamente se aisló de los suelos en los cuales no se aplican productos químicos.
Géneros como Aspergillus, Fusarium, Penicillium, Cladosporium, entre otros, son
habitantes naturales del suelo, sintetizan sustancias semejantes a los constituyentes de
la fracción orgánica del mismo, y contribuyen al mejoramiento de las características
químicas de los suelos. Se conoce además que estos géneros participan activamente en
los procesos de mineralización del P orgánico e inorgánico y del S. Se ha encontrado que
son capaces de disolver u oxidar in vitro substratos nitrogenados y fosfatos insolubles
(Burges y Raw, 1960; Pelczar, 1966; Burbano, 1989; Sánchez de P., 1990).
Según Sánchez de P., 1990, géneros como Cladosporium, Trichoderma, Cephalos-
porium, Verticillium y otros forman parte de la flora fungosa que participa en la degra-
dación de compuestos complejos como la celulosa, al igual que el género Torula. Se
ha demostrado también que algunos de estos hongos son capaces de formar sustancias
inductoras de crecimiento que tienen gran influencia en la germinación de las semillas
y fav orecen el establecimiento de flora fungosa atraída por estas sustancias (Garassini,
1962; Domsh, Gams y Anderson, 1980).
Tabla 13. Géneros fungosos identificados en los suelos estudiados.
Tratamientos
Géneros (120-) (20-) (120+) (20+)
Aspergillus x x X X
Penicillium x x X X
Fusarium x x X X
Cephalosporium x
Curvularia x X
Torula x X
Cladosporium x X
Nigrospora x
Pithomyces x x
Trichoderma x X
Papulospora X
Verticillium X
Periconia X
Micelios estériles x x X X
230
LAS EN DOMICORRIZAS : EXPRES IÓN BIOEDÁFICA DE IMPORTANCIA EN EL TRÓPICO
El género Periconia ha sido comúnmente observado en los suelos arables con

humus moderado, de las Islas Británicas, Estados Unidos, América Central , registrado
en la rizosfera de maíz y soya y en plantas forestales. Pithomyces ha sido aislado de
suelos de Japón e India, en plantaciones de banano en Honduras y en suelos agrícolas
de Holanda; ha sido también obtenido de partes aéreas de plantas forestales y banano.
El género Torula ha sido aislado de suelos cultivados con maní, remolacha, también
en semillas de pastos e identificado en substratos de hojas muertas de plátano y palma
(Domsh, Gams y Anderson, 1980).
Se comprobó la presencia de esporas y colonización por HMA en todos los lotes
de plátano evaluados. Se presentaron grandes fluctuaciones en los suelos, innuen-
ciados posiblemente por los contenidos de materia orgánica, el manejo y la edad del
cultivo.
El análisis de varianza realizado para la variable número de esporas registró diferen-
cias altamente significativas entre tratamientos a un nivel de significancia ::50.05 (Tabla
14). La prueba de Duncan mostró que el número de esporas del tratamiento 12Q- difiere
significativamente de los valores encontrados en los demás tratamientos; la cantidad de
esporas encontradas en los tratamientos 12Q+ y 2Q+ no presentaron diferencia signifi-
cativa entre sí, pero sí difieren de la estimada para los lotes 12Q- y 2Q-.
Tabla 14. Número de esporas de HMA/50 gss en los diferentes agroecosistemas.
Tratamiento Media
120- 480 a
20- 385 b
120+ 259 e
20+ 215 e
El número promedio fue de 355 esporas/50 g ss; los tratamientos 12Q- y 2Q- mostra-
ron las más altas poblaciones (480 y 385 esporas respectivamente); en los tratamientos
12Q+ y 2Q+ se observaron bajas cantidades de esporas (259 y 215).
Sánchez de P. (1990) YCastaño y Molinares (1992), que citan autores como Alexan-
der (1977), Napi et al. (1981), Pinto y Pedraza (1988), afirman que altos contenidos de
materia orgánica favorecen la formación de estructuras micorrizales, característica que
pudo afectar el número de esporas en los suelos de los tratamientos 12Q+ y 2Q+ que
presentaron menores contenidos de materia orgánica (2,6% y 1,4% respectivamente).
Como se mencionó en párrafos anteriores, y coincidiendo con Bastidas (1992) y
otros autores, el uso intensivo de agroquímicos influye sobre los HMA . La fumi gación
del suelo reduce el número de esporas (Cardoso y Freitas, 1992).
El análisis de varianza para la variable porcentaje de colonización por MA también
mostró diferencias altamente significativas entre tratamientos (Tabla 15). La prueba
231
de Duncan señaló que el valor de porcentaje de colonización de raíces del tratamiento

12Q+ fue significativamente diferente de los demás, el valor estimado para el tratamiento
2Q+ también fue diferente de los otros, pero entre los tratamientos 12Q- y 2Q- no se
presentan diferencias significativas.
Tabla 15. Porcentaje de colonización de las raíces del plátano por HMA.
Tratamiento Media
120- 34.3 e
20- 33.0 e
120+ 53.5 a
20+ 42.5 b
El porcentaje presentó rango del 34.3 al 53.5%, con promedio del 40%. Mayumi,
Costa y Balbino, 1996, registró que el porcentaje de colonización por HMA en banano
está alrededor del 40% en suelos con diferentes características químicas, mientras que
Arcos e IGAC (1997) registraron porcentajes de 16.5% - 85% para plátano en condi-
ciones de chagras indígenas.
En los suelos denominados 12Q+ y 2Q+ fue mayor que en los otros suelos; posi-
blemente el uso de químicos llevó a una selección de especies, en donde permanecen
aquellas que son altamente infectivas, mas no necesariamente más efectivas en su
funci ón.
La colonización en los tratamientos 12Q- y 2Q- fue inferior al promedio, lo cual no
se relaciona con el alto número de esporas encontradas en los lotes, ni con los conteni-
dos de materia orgánica del suelo. Relacionando el número de esporas y el porcentaje
de colonización con las características químicas de los suelos estudiados, se encontró
que, con respecto al P, Cooke (1977), Deal et al. (1972) citados por Castaño y Moli-
nares (1992), afirman que niveles bajos y/o altos de P inhiben el desarrollo de hongos
formadores de micorriza arbuscular.
Los resultados de este trabajo no coinciden con los obtenidos por los autores citados,
porque el número de esporas y el porcentaje de colonización fluctuaron en condiciones
de contenidos altos de P. En cuanto al K, Toro (1984) señala que aplicaciones o con-
tenidos altos de K disminuyen ligeramente esta variable. Castaño y Molinares (1992)
coinciden con esto al observar que la población de esporas se incrementa en niveles
bajos y medios de K en cultivos de uva Isabella. En este estudio se encontraron niveles
altos (> 53%) a niveles altos de K (OAl meq/ lOO g, lote 12Q+), así como también altos
porcentajes a niveles relativamente bajos de K (0.17 meq/lOO g, lote 2Q+), quizá por
lo anotado anteriormente para estos lotes.
Se han registrado diferentes géneros y/o especies de hongos micorrizógenos aso-
ciados al género Musa sp como Acaulospora scrobiculata, A. spinosa, A, tuberculata,
Entrophospora infrequens, Gigaspora ramisphoropora, Glomus etunicatum, G. mosseae,
232
L AS EN DOMICORRIZAS: EX PRESiÓN BIOEDÁFICA DE IMPORTANCIA EN EL TRÓPICO
entre otros, en cultivos de banano en San Francisco (Brasil). En Montería, Córdoba,

se han encontrado especies de los géneros Glomus, Gigaspora, Acaulospora, Sclero-
cystis y Scutel/ospora en plantaciones de plátano. (Mayumi , Costa y Balbino, 1996, y
Conrrado y Puerta, 1988).
En el presente estudio se encontraron los géneros GLomus, AcauLospora, Gigas-
pora, con la posible presencia de ScuteLlospora. Estos géneros están asociados con
otros cultivos como maíz, cítricos, cebolla cabezona, ají, caña de azúcar, café, pastos,
guadua, yuca, entre otros cultivos (Sánchez de P., 1990; Bonilla y Espinoza, 1997 : Gó-
mez, 1997). Es de resaltar que en todos los suelos evaluados los géneros más comunes
fueron GLomus y AcauLospora.
Es bien conocido, a través de innumerables investigaciones, el aporte que la flora
microbiana hace al suelo a través de su bioactividad, en la cual las acciones positivas
superan significativamente a las negativas o desfavorables para el desarrollo y produc-
tividad de los cultivos en general.
Los resultados de este y otros trabajos permiten concluir que el empleo prolongado
de agroquímicos afecta negativamente la actividad microbiana del suelo (C-C02), hecho
que repercute en el desarrollo del cultivo.
Se comprobó la presencia de MA en cultivos de plátano para las condiciones del
Valle del Cauca, municipio de Palmira, corregimiento de Rozo. Sin embargo, el uso de
plaguicidas afectó el número de esporas de los hongos micorrizógenos, más no el .por-
centaje de colonización por los mismos, debido a la selección que permite la expresión
de unos más que de otros.
La actividad microbiana, estimada con base en la producción de C-C0 2, sigue
considerándose como parámetro válido para explicar algunos fenómenos que OCUlTen
en el suelo y los cuales pueden tener relación directa con el manejo del mismo, como
es el caso que nos ocupa.
En general se corroboró que el empleo de agroquímicos en forma indiscriminada
ejerce acciones detrimentales en la microbiota asociada al cultivo del plátano. Autores
como Nivia, 2000, ilustran el efecto de su uso en la salud del agricultor y de la comu-
nidad de la zona en estudio, con sus consecuencias sociales y económicas.
233
La micorriza arbuscular en la conservación

y manejo de suelos
Caso 6
Evaluación de HMA en Guadua angustifolia Kunth

en etapa de vivero 10
Fernando Enrique Bonilla Casso, Juan Carlos Espinosa Rasero

y Marina Sánchez de Prager
• Resumen
Los tratamientos consistieron en: Suelo natural (SN), Suelo natural + Acaulospora
longula + Glomus sp. (SN + MI), Suelo natural + A. longula + Scutellospora gilmori
+ S. calospora (SN + M2), Suelo natural + A. longula (SN + M3), Suelo natural + En-
trophospora colombiana (SN + M4). Estos tratamientos se distribuyeron en un diseño
de bloques completos al azar, con tres repeticiones por tratamiento, cada repetición
compuesta por 30 chusquines de guadua. Los chusquines de dos meses de edad se sem-
braron en bolsas (2 kg de suelo) y se inocularon con 1.000 esporas de HMA / chusquín.
El análisis químico del suelo mostró niveles altos -para esta zona caracterizada por
suelos ácidos y escasos en nutrientes- en la mayoría de los nutrientes, en particular el
fósforo asimilable (81 ppm). Como flora nativa se encontraron los géneros Acaulospora,
Glomus, Entrophospora y Scutellospora. En el suelo de los bancos de propagación se
identificaron Acaulospora, Glomus y Scutellospora.
Los tratamientos inoculados con HMA presentaron diferencias significativas con
respecto al testigo (SN), en particular los tratamientos SN + MI y SN + M3, en las
variables altura, número de brotes, peso seco de la parte aérea, volumen de raíz y
precocidad de desarrollo. A. longula se mostró como la cepa más promisoria a usar en
estas condiciones.
• Palabras claves
Endomicorriza arbuscular, guadua, propagación, Acaulospora longula
10 Financiado por la Corporación para el Desarrollo de Tunía (Cauca), Corpotunia, y la Universidad Nacional
de Colombia-Sede Palmira.
234
L AS EN DOMICORRI ZAS: EX PR ESiÓN BIOEDÁFICA DE IMPORTA NCI A EN EL TRÓPI CO
• Summary
Inoculation and evaluation HMA in guadua angustifolia Kunth
under nursery conditions
In the municipality of Piendamó, in the town of Tunía situated at 1.700 masl., in
the province of Cauca it was evaluated the growth and development of plant of Guadua
angustifolia inoculated with arbuscular mycorrhiza fungus (AMF) under tree nursery
conditions. It was determined during three month the height, diameter, number of
buds, dry weight of the aerial part and the root, volume of root and percentage of the
mycorrhiza colonization.
The treatment was: natural soil (SN), SN + Acaulospora longula + Glomus sp. (SN +
MI), natural soil + A.longula + Scutellospora gilmori + Scutellospora calospora (SN +
M2), natural soil + A. longula (SN + M3), natural soil + Entrophospora colombiana (SN
+ M4). This treatment was to be distributed in the design a complete block to the hazard,
with three repetitions of the treatment; every repetition composite by 30 plants.
The plants used in the experiment were two month old and to were of sown in the
parcel of land propagation of guadua pertaining at the Corporation for the Development
ofTunía (Corpotunía); it was taken out with a prune, and to strip off the bud an d sown
in a bag with the capacity for two kilograms of soil, in which was inoculated whit 1.000
spores were inoculated of AMF / plant.
The spores of each inoculo (M), to were inside the following roots of the so il: MI
(l1.l9g.), M2 (6.47g.), M3 (2.82 g.), M4 (4.04 g.); these inoculos were applied directly
on the roots of the plants.
The natural soil used for filling the bag, was to analyze in the quality of the che-
mistry, in the soillaboratory of the Universidad Nacional - Palmira. It was to catch the
sample of natural soil and the soil of the parcel of land propagation by to identify kinds
of AMF present in these soils, it was carried out in the Intemational Center of Tropical
Agriculture (CIAT).
The chemistry analysis the natural soil , showed that the greater part of the essen-
tial mineral elements of the plants was high, especially P available (81 ppm ). it may
have inftuenced the effectiveness of the AMF. These soils were opposite to the kinds
Acaulospora, Glomus, Entrophospora and Scutellospora species to being present nati-
ve. Equally, the soil belonged to plot of land propagation, identified the Acaulospora,
Glomus and Scutellospora types.
The analysis variation, showed which treatments inoculated whit AMF, presented
a significant difference respect to the sample (SN), especially the treatments SN + M3
and SN + MI , with varieties in the height, number of buds, dry weight of the aeri al part,
volume of roots, and precocious of development.
• Key words
Arbuscular mycorrhiza, Guadua angustifolia, tree nursery, Acaulospora [(JI/g ula
235
UNIVERSIDAD NACIONAL DE COLOMBIA - SEDE PALM IRA
• Antecedentes
La guadua, Guadua angustifolia Kunth, desempeña importante función en la regula-
ción de caudales de los ríos y en la estabilización de terrenos; es hospedera de diversas
especies animales que mantienen en equilibrio los ecosistemas tropicales. A pesar de
sus múltiples beneficios se ha visto disminuida en sus áreas naturales, debido a la alta
demanda para construcciones urbanas y rurales, en artesanías, como combustible en
hornos de la industria panelera y otras actividades humanas.
La propagación de guada por chusquines es el sistema más eficaz y económico para
recuperar esta especie. En este sistema la planta permanece en etapa de vivero de 70
- 120 días después del deshije y poda, lo cual hace necesario investigar cómo mejorarlo
y la inoculación con HMA se considera una alternativa viable.
Buendía (1990) en tres condiciones climáticas del departamento del Quindío com-
probó la presencia de MA en guadua y el género predominante fue Glomus. Vargas
y Rico , 1992, hallaron nuevamente este género y Sclerocystis en la Cuenca del Río
Combeima (departamento del Tolima).
• Metodología
El ensayo se realizó en viveros de la Corporación para el Desarrollo de Tunía,
Corpotunía, municipio de Piendamó, departamento del Cauca, situado a 3 km de la
cabecera municipal, a una altura promedio de 1700 msnm, temperatura promedio de
19°C, precipitación entre 2500 y 3400 mm/año, humedad relativa promedio del 85 % y
brillo solar de 1946 horas / año.
Para comprobar que la inoculación con HMA beneficia el enraizamiento y creci-
miento de los chusquines, se diseñaron cinco tratamientos: Suelo natural (SN), Suelo
natural + Acaulospora longula + Glomus sp. (SN + MI), Suelo natural + A. longula
+ Scute/lospora gilmori + S. calospora (SN + M2), Suelo natural + A. longula (SN +
M3), Suelo natural + Entrophospora colombiana (SN + M4).
Se utilizó un diseño de bloques completamente al azar, con tres repeticiones, cada
una de ellas estuvo compuesta por 30 plántulas o chusquines. Los chusquines tenían
60 días de edad al momento del trasplante a bolsa. Las bolsas se llenaron con suelo
del corregimiento de Tunía, que pertenece al orden Andisol, de textura franco-arenosa,
ligeramente ácida, con escasez de fósforo asimilable, niveles altos de aluminio, defi-
ciencias en calcio, boro y magnesio, profundidad efectiva de 50 cm, y pH de 5 a 5.5. Se
realizó un nuevo análisis químico al suelo utilizado para el llenado de bolsas, y a éste y
al proveniente de los bancos de propagación se les hizo la identificación de géneros de
HMA nativos, en el Centro Internacional de Agricultura Tropical (CIAT) - Palmira.
El inóculo de HMA se depositó sobre las raíces del chusquín y de cada inóculo (M)
se aplicaron 1.000 esporas/bolsa, contenidas en las siguientes cantidades de suelo más
raíces : MI (11. 19 g), M2 (6.47 g), M3 (2.82 g) Y M4 (4.04 g).
Las evaluaciones se efectuaron a los 30, 60 Y 90 días después de inoculac ión (ddi)
en cinco chusquines/repetición . Se evaluaron, altura (cm), diámetro (mm), número de
236
LAS ENDOM ICORR IZAS: EXPRESiÓN BIOEDÁFICA DE IMPORTANCIA EN EL TRÓPICO
brotes; peso seco de la parte aérea (g), peso seco de raíz (g), volumen de raíz (cm 3 ) y
porcentaje de colonización por HMA a los 90 días después de inoculación (ddi).
Para determinar el efecto de los tratamientos, se realizó análisis de varianza de
acuerdo con el modelo estadístico asociado al diseño de bloques completos al azar.
Para comparar promedios de tratamientos se realizó la prueba de Duncan y se efectuó
anál isis gráfico.
Análisis del suelo utilizado
El suelo presentó características que coinciden con el piso térmico en el cual se
encuentra: textura franco- arcillo-arenosa, densidad aparente 0 .9 g/cm 3 , pH ácido (5.4)
y contenido de materia orgánica alto (8.8%). Difiere de ellas en que no presenta pro-
blemas por Al (0.10 meq/lOO g); están altos el Ca, Mg y K (5.7, 3.2, 1.08 meq/l OO g
respectivamente), el P(81 ppm) e igualmente los elementos menores como Cu (4.3 ppm),
Fe (568 ppm), Mn (30 ppm), Zn (43.7 ppm) y B (0.89 ppm). Mejoras explicables por
aplicaciones de fertilizantes minerales o de origen orgánico utilizados con frec uencia
para la siembra de cultivos comerciales.
En el suelo para llenado de bolsas se identificaron Acaulospora, Glomus. Entro-
phospora y Scutellospora y en el proveniente de los bancos de propagaci ón estos
mismos, menos Acaulospora. Estos resultados muestran mayor diversidad de HMA en
los suelos de Tunía, en comparación con los estudiados en Quindío y Tolima (Buendía,
1990; Vargas y Rico, 1992).
Variables de desarrollo vegetativo

Altura de plantas
Los análisis de varianza a los 30, 60 y 90 ddi mostraron que todos los tratamientos
inoculados con HMA difirieron significativamente en la altura con respecto a SN, con
excepción de SN + M4. Tabla 16.
En todas las épocas de evaluación, el tratamiento SN + M3 presentó las mayores
alturas e incrementos de la variable - 169% a los 30 días después de inoculaci ón (ddi),
172.7% a los 60 ddi , 172.3% a los 90 ddi-. Resultados que coinciden con registros de
Sieverding y Toro (1988) en café, y Gironza y Mamian (1988) en cebolla, papaya, fresa,
tomate de árbol , lulo, curuba y granadilla.
Terminada la etapa de vivero se retiró la poli sombra, y un mes después se observó
que la producción de brotes se incrementó en todos los tratamientos, lo cual indica que
el factor luz solar es de importancia en esta variable, ya que influye sobre el proceso
de crecimiento a través de la regulación de la fotosíntesis. En el presente trabajó tam-
bién se observó que a los 45 ddi los chusquines inoculados con HMA tenían suficiente
número de hojas capaces para captar luz solar y por ende producir los fotoas:!TIilados
necesarios en la simbiosis guadua-HMA; la polisombra utilizada sólo dejaba pasar el
50% de la luz solar, lo cual podría limitar la producción de brotes.
237
Tabla 16. Prueba de Duncan para altura promedio (cm/planta).
DO! SN SN+M1 SN+M2 SN+M3 SN+M4

30 20.4 b 26.0 b 25.7 b 34.6 a 25 .6 b
60 21 .8 e 30.0 b 27 .5 be 37.6 a 26.6 be
90 23.2 e 34.6 ab 30.3 b 39.9 a 28.0 be
Tratamientos con letra diferente en sentido horizontal presentan diferencias significativas

(a s 0.05).
DDI: Días después de inoculación; SN: Suelo Natural; MI: Acaulospora longula + Clon/us sp.; M2: A.
+ Scutellospora giln/ori+ S.calospora; M3: A. longula ; M4: Entrophospora colombiana.
~.Jngula
Trabajos citados por Lopes, Siqueira y Zambolin, 1983, registran que la luminosidad
afecta indirectamente la colonización por HMA a través de los efectos en la fotosíntesis,
crecimiento y producción de metabolitos del hospedero.
Peso seco de la parte aérea

Los resultados del peso seco de la parte aérea y altura muestran al tratamiento
SN+M3 como el de mayor beneficio para el desarrollo de los chusquines (Tabla 17).
Se destaca también SN+Ml ya que produjo el mayor número de brotes, característica
importante en la propagación de la guadua. Estos resultados confirman que la MA es-
timula el desarrollo de la parte aérea de los chusquines.
Varios estudios en gramíneas, realizados por Caldeira, Chaves y Zambolin, 1983; Si-
queira ef al., 1990; Shen Lu, Braunberger y Miller, 1994; Rossi, Karninski y Santui, 1996;
y Carneiro, Siqueira y Curi, 1996, coinciden en que hay aumento en el peso seco de la parte
aérea, debido a la inoculación con diferentes HMA, entre los que sobresalen los géneros
Glomus y Acaulospora. Además, Gironza y Mamian (1988), afirman que la inoculación con
HMA mejora la absorción de nutrientes, lo que repercute en ganancia de peso seco.
Tabla 17. Prueba de Duncan para peso seco de la parte aérea (g/pi).
001 Tratamiento Media

90 SN 1.72 b
SN+M1 2.56 b
SN+M2 2.91 ab
SN+M3 3.97 a
SN+M4 2.22 b
Tratamientos con letra diferente, presentan diferencia significativa (a s 0.05).
238
Volumen de raíces
El análisis de varianza señaló diferencias significativas entre tratamientos. Con
respecto a SN, A. longula (SN + M3) incrementó en 191 % el volumen de raíces de los
plántulas y SN + M4 en 170%. Aunque SN + M 1 YSN + M2 no presentaron diferencias
significativas respecto del SN, su producción de raíces se incrementó en 128% y 135%
respecti vamente.
Estos resultados muestran que el volumen de raíz se benefició significativamente,
cuando los chusquines se inocularon con HMA yen particular con las cepas A. longula
y E. colombiana, coincidiendo con el estudio de Siqueira et al., 1990, que encontraron
respuesta positiva en el volumen de raíces de Brachiaria decumbens inoculada con
HMA.
Porcentaje de colonización por HMA

El análisis de varianza no mostró diferencias significativas entre los tratamientos,
cuyos promedios oscilaron entre 17.9% para SN y 24.7 en SN+M2. La mayor coloniza-
ción en SN + M2 no garantizó mejor desarrollo de los chusquines, lo cual corrobora la
afirmación de que los endófitos que más colonizan no siempre son los más efectivos.
La introducción de HMA estimuló el mayor desarrollo de los chusquines, en térmi-
nos generales. En el tratamiento SN+ M3 correspondiente a A. longula se encontraron
los mayores beneficios para el desarrollo de los chusquines, que hacen que se pueda
aspirar, en caso de implementar esta técnica, a producir plántulas para el campo en un
tiempo menor que el utilizado hasta el momento, con menores costos.
239
UNlVERSIDAD NACIONAL DE COLOMBIA - SEDE PALM IRA
Caso 7
Actividad biológica en suelos con diferentes grados
de intervención en el Ecoparque Cerro La Bandera 11
Carlos Fernando Zapata M., Marina Sánchez de Prager, Neusa Massae Azakawa
• Resumen
En el Ecoparque La Bandera, zona dedicada muchos años a la explotación carbo-
nífera, se evaluó el efecto de dicha práctica sobre propiedades fisicoquímicas y flora
microbiana de sus suelos. Se escogieron tres zonas del Ecoparque: BP: Bosque nativo ;
BS: Zona intervenida, en proceso de regeneración; SE: Zona erosionada. Se realizaron
muestreos en octubre de 1998 y enero de L999. Las variables microbiológicas evaluadas
fueron: bacterias totales, fijadores de nitrógeno, simbióticos y asimbióticos, hongos
formadores de micorriza (HMA), mineralización del nitrógeno y biomasa microbiana.
Se presentaron diferencias altamente significativas entre los suelos intervenidos para
las variables bacterias simbióticas y asimbióticas fijadoras de N 2 , mineralización del
nitrógeno, hongos formadores de micorriza (HMA) y biomasa microbiana. Se estableció
que la actividad minera afectó condiciones físicas , químicas y biológicas de los suelos
en BS y SE, situación que se reflejó en aumentos de densidades, detrimentos de materia
orgánica, nitrógeno y fósforo, poblaciones microbianas y su actividad. Se pudo inferir
que a pesar del deterioro de los suelos BS y SE, estos conservan una reserva de vida
representada por su componente vegetal y microbiológico, los que se constituyen en
elementos claves para posteriores actividades de regeneración de la zona.
• Palabras claves
Biomasa microbiana, fijación de N 2 , HMA, Cerro La Bandera.
• Summary
Biological activity in soils with different management in the La Bandera Ecological
Park hillsides
In ¡he Ecoparque La Bandera, area dedicated many years to the carbon extraction, the
effect of this practice was evaluated, on the physical and chemical properties of de so il
and on the microbial flora . Three areas were chosen: native forest (BP); exp loited area
in regen eration process (BS); eroded area (SE): Samples werw collected from October
1998 to January 1999. The microbiological variables were the followings: total bacteria,
11 Investigación financiada por la Universidad Nacional-Sede Palmira a través de los recursos Estampilla-
Proun iversidad .
240
L AS EN DOMICORRI ZAS: EXPR ESiÓN BIOEDÁFICA DE IMPORTANCI A EN EL TRÓPICO
nitrogen fixers, simbiótic and asimbiótic bacteria, mycolThizae fonnative fungi (HMA),
mineralization of nitrogen and microbial biomass. Highly significant differences were
observed between the BS soils samples intervened for all the above mentioned parameters
with the exception of total bacteria. It was concluded that the mining activity affected
the physical, chemical and biological conditions of the soils in BS and SE, situation
that was reflected in increases of density, decrease in of organic matter, nitrogcn and
phosphorus, microbial populations and activity. Despite of the deterioration of the BS
and SE soils, the latter still have a significant microbial population that allow s plant
growth, which in very important for further rehabiltation activity.
Key words
Microbial biomass; N2 fixation; AMF; La Bandera Mountain.
• Antecedentes
Los suelos al quedar descubiertos son presa fácil de agentes degradativos como el
agua y el viento. Las plantas que crecen y se desarrollan en ellos quedan sin sosté n y no
solo se deteriora el suelo sino también la comunidad asociada a los vegetales, la cual en
los sistemas ecológicos maduros comprende un complejo de organismos -incluidos los
microorganismos- altamente interrelacionados en ciclos tróficos y de vida (Primavesi,
1982; Siqueira el al., 1994; Pla, 1994) .
Es difícil restablecer una comunidad vegetal sin restaurar el subsistema microbiano,
aun proporcionando fuentes de nutrientes fácilmente aprovechables. Un ejemplo claro
se observa en el Ecoparque Cerro de La Bandera ubicado en la ciudad de Santiago de
Cali. Hasta hace diez años fue centro de explotación de carbón en socavón y a cielo
abierto, allí no se aplicaron normas técnicas para la extracción del mineral, llevando a
dicha zona a un estado severo de degradación, pues se an'asó gran parte de su vegetación,
dejando el suelo a merced de los agentes erosivos, principalmente la lluvia y el viento,
cuyos efectos fueron favorecidos por la elevada y larga pendiente característica de la
mayoría de las zonas de este cerro (Sánchez de P, Zapata y Rojas, 2002).
A pesar de lo anterior, en el celTo de La Bandera quedan áreas que aún presentan
vegetación nativa compuesta por cerca de 171 especies (ColTea y Martínez, 1996),
las cuales se han conservado en el tiempo, pero son pequeñas en comparación con
las erodadas. También hay algunas zonas donde se han establecido reductos boscosos
secundarios.
Esta investigación parte de la hipótesis de que existe relación estrecha entre la vida
vegetal y la actividad microbiana en el suelo. Para ello se hizo reconocimiento de carac-
terísticas físico-químicas de espacios con diferentes grados de intervención y algunas
actividades microbianas, con el fin de establecer relaciones entre estas variables.
241
• Materiales y métodos
Localización Geog ráfica
El Ecoparq ue Cerro de La Bandera está ubicado en la ciudad de Santiago de Cali,
en el picdemonte de la cordillera Occidental. Consta de 150 ha con rango de altitud de
1000 m.s.n.m. hasta 1150 m.s.n.m. en el punto más alto, relieve desde fuertemente que-
brado con pendientes entre 25 y 50%, a escarpado con pendientes entre 80 y 100%. La
precipitación anual es de 1000 a 1200 mm, temperatura promedio de 24°C y humedad
relativa entre 60 y 70% en los meses húmedos y menores de 60% en períodos secos
(Correa y Martínez, 1996).
Tratamientos
El área de estudio se dividió en tres zonas:
Bosq ue primario (BP): Predomina un bosque nativo donde se observa diversidad
de especies vegetales y ha sufrido mínima intervención humana.
Bosq ue secundario (BS): Este sitio fue intervenido en años anteriores. Actualmente
se presentan procesos de regeneración y sucesión vegetal.
Suelos erosionados (SE): Con alto grado de perturbación, algunos sitios están com-
pletamente erosionados y en otros prevalece vegetación que se catalogó como pionera,
la cual está compuesta por algunas especies leguminosas y gramíneas
Muestreos
En octubre de 1998 y enero de 1999 se realizaron muestreos estratificados en las
tres zonas delimitadas. De los primeros 10 cm del suelo de cada área se obtuvieron 10
submuestras tomadas al azar a partir de las cuales se conformó una muestra de aproxi-
madamente 1 kg por zona. Las muestras se homogenizaron y almacenaron en nevera.
Variables evaluadas
Propiedades físico-químicas de los suelos estudiados
En cada una de las zonas se determinó textura (Bouyoucos), densidad aparente
(parafina), densidad real (picnómetro volumétrico) y porosidad total ; N (oxidación
de Kjeldahl), C (Walkey y Black), fósforo (método de Bray 11) y pH (potenciómetro)
(González, 1990, Malagón y Montenegro, 1990; MAPA, 1994).
Propiedades microbiológicas de los suelos estudiados

Recuento de bacterias totales
El tamaño de las poblaciones bacterianas del suelo se estimó por el método de
diluciones sucesivas y conteo de colonias en caja de Petri , utilizando agar nutritivo. Se
adoptó la metodología utilizada por Sánchez de P., 1990, Gómez, 1997.
242
Recuento de bacterias simbióticas fijadoras de N2

El tamaño de la población nativa de rizobios del suelo fue estimado por el método
del número más probable (NMP), el cual permite interpretar los resultados con base
en una distribución de tipo Poisson, empleando tablas preparadas de acuerdo con la
presencia o no de nódulos en plantas indicadoras, utilizando en este caso la leguminosa
siratro, Macroptilium atropurpureum.
Se utilizaron tubos de ensayo que contenían el medio de cultivo Jensen , donde se
sembró una semilla de siratro desinfestada, escarificada y pregerminada. Durante tres
días se dejó crecer la planta, se inoculó con solución de suelo y diluyente (Twecn) en
una relación de 10 g:90 mI , preparando diluciones decimales de 10-2 a 10-7 . Se utili zaron
cuatro tubos por dilución y se inoculó cada uno de ellos con 1 mI de la solución. Las
plántulas se guardaron en cuarto de crecimiento en condiciones controladas de tempe-
ratura y luminosidad. A la quinta semana se realizaron las evaluaciones de nodulación
y NMP de rizobios (CIAT, 1998).
Recuento de bacterias asimbióticas fijadoras de N2
El tamaño de la población se estimó por el método de diluciones sucesivas y conteo
de colonias formadas en cajas de Petri . El medio de cultivo utilizado para la siembra
fue el de Ashby, medio libre de nitrógeno, utilizado por Aguilar, Tofiño, Sánchez de
P. , 1996.
Mineralización del nitrógeno
La mineralización del nitrógeno se midió por el método de incubación anaeróbica,
metodología descrita por Anderson e Ingram, 1993, que permite estimar los contenidos
de amonio y nitratos producidos en el proceso de mineralización.
Para ello se pesaron 10 g de suelo seco al aire de cada muestra, se les adicionaron
25 mI de agua biodestilada y deionizada. Se guardaron en frascos plásticos y se incu-
baron a 30°C por 7 días. En el inicio (To) y final de la incubación (T 7) se les agregaron
25 mI de solución KCI I M, agitándose por 30 minutos. Los extractos se decantaron a
través de papel filtro y al filtrado se le determinó el contenido de amonio por medio de
espectrofotometría automatizada (CIAT, 1993, citado por Zapata, 2000). Se real izaron
tres repeticiones por cada uno de los suelos estudiados.
Cuantificación de esporas de HMA
Se siguió la metodología descrita por Sieverding (1983). En beakers de 250 mI se
mezclaron 50 g de suelo de cada una de las muestras con lOO mI de agua, agitando
fuertemente. La suspensión se vació en un tamiz de 45 fim colocado sobre otro de 325
fim. Se lavó el material con agua corriente por 15 minutos y se recogió el contenido
del tamiz de 325 fim en un tubo de centrifugación de 50 mI. Se le adicionó agua para
llenar el tubo hasta la mitad y se centrifugó por cuatro minutos a 1800 rpm. Se decantó
el agua donde quedó suspendido el material orgánico de la muestra.
243
Al remanente en el tubo se le aplicó una solución de azúcar (500 g de azúcar en un

litro de agua), se disolvió y se centrifugó por dos minutos a 1.800 rpm. El proceso de
centrifugación hace que las esporas de los hongos formadores de micorriza (HMA) se
suspendan en la superficie de la solución de azúcar. Se recogió todo el líquido menos
el sedimento del suelo en el tamiz de 325 Jim y se lavaron las esporas con abundante
agua corriente. Luego se colocaron en cajas de Petri con poca agua, donde se realizó su
conteo (esporas HMA/50 g.s.s). Se efectuaron tres repeticiones por muestra de suelo.
Biomasa microbiana
El carbono de la biomasa microbiana fue estimado por el método de fumigación-
extracción, modificado por Vance, Brookes y Jekinson, 1987. Para fumigar las muestras
se colocaron 10 g de cada una de ellas, en un desecador que contenía un beaker con 25
mI de cloroformo, libre de etanol. Las muestras de suelo, por triplicado, se dejaron en
el desecador por espacio de tres días en oscuridad y a temperatura ambiente. Luego se
procedió a la extracción del carbono microbiano; para ello se adicionaron a cada repe-
tición 50 mI de solución 0.5 M de K2 S04, se agitaron por 30 minutos, se filtraron y se
analizó el carbono orgánico extraído por el método de Walkley y Black y cuantificado
por espectrofotometría automatizada (CIAT, J 993, citado por Zapata, 2000).
Al suelo testigo, no fumigado, se trató con igual procedimiento, en el momento en
que comenzó la fumigación se le adicionaron a las muestras 50 mI de solución 0.5 M
de K2S04, se agitaron por 30 minutos, se filtraron y se analizó carbono orgánico.
El cálculo de la biomasa microbiana se hizo por la diferencia entre el C medido en
el suelo fumigado y no fumigado, dividiéndose por un factor k de corrección (0.33),
que expresa el porcentaje de la biomasa microbiana extraído por este método y para
suelos similares a los estudiados.
Análisis de la información
Se utilizó el paquete estadístico SAS, adoptando el modelo estadístico completa-
mente al azar, realizando prueba de Duncan en aquellos casos en que se detectaron
diferencias significati vas.
Propiedades físico-químicas de los suelos estudiados
Los suelos estudiados se caracterizan por poseer texturas que varían entre franco-
arcillosas y arcillosas, con densidades aparentes de 1.8 g/cc y reales de 2.53 BP, 2.87 BS
y 2.53 SE. La porosidad total es mayor en bosque secundario BS (34.8%), disminuye
en el bosque primario BP (28.9%) y alcanza menor valor en suelos erosionados SE
(27.3) (Tabla 18).
244
LAS ENDOMICORR IZAS: EXPRES iÓN BIOEDÁFICA DE IMPORTANCIA EN EL TRÓPICO
Tabla 18. Caracterización físico-química de los suelos estudiados en el Ecoparque

Cerro La Bandera.
Da Dr Porosid. (%) (%) (%) (%) P P

Zona Text.
(g/ce) (g/ce) Total pH M.O. C N (total) (ppm)
SP Far 1.82 2.53 28.9 5.25 5.00 2.8 0.24 518 39
SS Ar 1.87 2.87 34.9 4.45 4.62 2.6 0.23 127 6.5
SE Far 1.84 2.53 27.3 4.6 1.95 1.1 0.1 114 4.8
Las condiciones físicas de estos suelos presuponen problemas de aireación, c ircu-

lación de agua y encharcamientos en época de lluvia, situación grave si se ti ene en
cuenta el relieve pendiente del área y la falta de cubierta vegetal, especialmente en SE,
lo que incrementa su grado de susceptibilidad a la erosión.
Los suelos estudiados tienen pH ácido. Los contenidos de C en BP y BS se reflejan
en porcentajes altos de materia orgánica (5.0 y 4.6%, respectivamente), mientras que
en SE son bajos (1.95%). Los porcentajes de nitrógeno varían entre muy bajo 0.1 % en
SE, a medianamente altos, 0.24% en BP y 0.23% en SS.
El fósforo total presenta valores altos 518, 127 Y 114 ppm respectivamente, mientras
que el fósforo disponible varía de muy bajo a alto: En BS (6.5 ppm); en SE (4.8 ppm),
casi ocho veces más bajo que en BP (39 ppm). En general, se observa que BP presenta
contenidos adecuados de C , N y P; en BS ocurre deficiencia de P asimilable y en SE
los contenidos de dichos elementos son escasos.
En BP y BS la presencia de vegetación, con mayor o menor diversidad, y las condi-
ciones ambientales han favorecido la acumulación de materia orgánica, situación muy
distinta de la presentada en SE, área en la cual la actividad minera devastó la vegetación
y redujo drásticamente el ciclaje de la materia orgánica. Se corrobora que con e llo se
afecta negativamente, además del ciclo del C, el del N y P, fundamentales para la vida
y las propiedades físico-químicas de estos suelos.
Indicadores de actividad biológica en los suelos estudiados

El análisis de varianza arrojó diferencias altamente significativas en las poblaciones
de fijadores de N 2 , mineralización de nitrógeno, esporas de HMAy biomasa microbiana,
tanto por las condiciones del suelo como por la época de muestreo.
Bacterias totales
El análisis de varianza no mostró diferencias significativas entre las poblac iones
bacterianas totales de los suelos de las zonas estudiadas, pero sí entre las fechas de mues-
treo. Sobresalen las poblaciones bacterianas en SE que no difirieron significativamente
de BP y BS, a pesar de las características químicas limitantes del primero.
245
UN I VERSIDA D N ACIONA L DE C OLOMBI A - SEDE PALMI RA
Las bacterias son el grupo de microorganismos más numeroso y con mayor diver-
sidad fis iológica, lo que propicia su adaptabilidad a diversas condiciones ambientales
estresantes como las presentadas en los suelos del Ecoparque. En dichas áreas, diversos
eventos posibilitan la aparición de organismos pioneros, que encuentran un hábitat
adecuado para su proliferación, ocupan nichos disponibles, sin competidores y pasan a
dirigir eventos posteriores en la sucesión ecológica (Harris, 1992; Odum, 1993; Siquiera
et al., 1994, Sánchez de P, Marmolejo y Bravo, 2000).
Fijadores simbióticos de N2
El análisis de varianza para esta variable mostró diferencias altamente significativas
entre los suelos de las tres zonas y fechas de muestreo. En enero de 1999 (Figura 12)
se puede apreciar un aumento significativo en las poblaciónes de rizobios, situación
asociada al incremento de humedad de los suelos.
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Tipo de suelo
Figura 12. Conteo de bacterias fijadoras de N 2 en condiciones simbióticas y asimbió-

ticas en suelos del Ecoparque con diferentes grados de intervención.
Neves y Rumjaneck, 1994, sostienen que los rizobios viven como saprofitos en
el suel o, donde compiten con bacterias quimioheterótrofas. Su supervivencia parece
asociada a la condición de poder utilizar compuestos orgánicos presentes en muy baja
concentración (Anolles, 1991, citado por Aparicio y Arrese, 1996). Lo anterior pone de
manifi esto su capacidad para adaptarse a las condiciones limitantes de SE en el Ecopar-
que. La prueba en plantas de siratro (Macroptilium atropurpureum) reflejó la capacidad
de los rizobios nativos del Ecoparque para promover nodulación, evidenciando mayor
capacidad de fijación por parte de las cepas encontradas en SE con respecto a las de BP
y BS , lo cual se manifestó en mayor crecimiento, vigor y coloración verde de las plantas
246
LAS ENDOMICORRIZAS : EXPR ESiÓN BIOEDÁFICA DE IMPORTANCIA EN EL TRÓPI CO
de siratro. Los resultados obtenidos en esta prueba ponen de presente la importancia

ecológica de la utilización de leguminosas fijadoras de N 2 en la recuperación de suelos
degradados, como plantas pioneras.
Fijadores asimbióticos de N2
Hubo diferencias altamente significativas entre los suelos de las zonas estudiadas
y entre las fechas de muestreo (Figura 12).
Las poblaciones encontradas en este grupo de microorganismos son altas en BP y
BS, si se tiene en cuenta que, generalmente para Azotobacter y Beijerinckia los regis-
tros no superan las 10x104 células/g.s.s. (Sagardoy, 1980; Acea y Carballas, 1986). Sin
embargo, hay regiones donde sus poblaciones son particularmente grandes, excediendo
el valor de IOx10 5 células/g.s.s. (Burbano, ] 989).
Los fijadores asimbióticos de nitrógeno necesitan considerables aportes energéticos
en forma de carbono combinado. Por lo anterior es fácil inferir que cualquier tipo de
perturbación en el suelo, especialmente la originada por la pérdida de su vegetación,
encargada de realizar dichos aportes, repercutirá negativamente en sus poblaciones,
tal como se verificó en SE, lugar que presenta los menores valores de las tres zonas
estudiadas.
De acuerdo con Dobereiner, 1982, algunos géneros bacterianos fijadores de N2
se asocian estrechamente con gramíneas tropicales. La asociación favorece a los dos
organismos ya que la planta estimula el crecimiento y desarrollo del microorganismo
mediante la secreción de sustancias nutritivas en sus sistemas radicales, mientras que
las bacterias mediante fijación ceden a la planta el nitrógeno que necesita para sus pro-
cesos metabólicos. En los suelos erosionados del Ecoparque La Bandera se observó que
gramíneas de los géneros Panicum, Paspalum y Andropogum se han logrado adaptar a
sus precarias condiciones de fertilidad. Es muy probable que las secreciones radicales
suplan las necesidades nutricionales y energéticas de estas poblaciones diazótrofas de
vida libre.
Day et al., 1975, confirman altas poblaciones anuales de fijadores de N2 de vida
libre en suelos con escaso contenido de materia orgánica e indican la posibilidad de
que la fijación no simbiótica se realice, principalmente en la rizosfera de las especies
que crecen en forma espontánea en dichos ambientes.
Mineralización del nitrógeno

En esta variable hubo diferencias altamente significativas entre los suelos de las
zonas estudiadas, más entre las fechas de muestreo. Los menores contenidos de ma-
teria orgánica en SE (1.95 %) en comparación con BP (5 .0 %), permiten inferir que su
detrimento fue el factor que más influyó negativamente en la amonificación en esta
zona. (Figura] 3).
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Figura 13. Mineralización de nitrógeno en etapa de amonificación (Jlg N-NH4/g.S.S)

en suelos del Ecoparque con diferentes grados de intervención .
Asociado a la pérdida de la materia orgánica hay que considerar la reducción en la

diversidad de la biota del suelo (Powlson, Brookes y Jekinson, 1987) ya que el nitrógeno
es uno de los elementos más influenciados por la actividad microbiana, puesto que des-
de su entrada en el sistema suelo es sometido a un sinnúmero de transformaciones que
globalmente se conocen como ciclo del nitrógeno. Cada una de estas etapas es mediada
por grupos de microorganismos, que contribuyen al equilibrio y a la sostenibilidad del
elemento en los ecosistemas. De allí que acciones que propicien alteraciones que vayan en
detrimento de la materia orgánica y de la cantidad y diversidad de dichos microorganismos,
pueden originar el rompimiento del ciclo en cualquiera de sus etapas (Orozco, 1999).
Otro factor inherente a los procesos de deforestación en las zonas tropicales es el
aumento de la temperatura en el suelo, ya que ésta afecta las tasas de mineralización,
debido a que los diferentes pasos en la transformación de compuestos orgánicos de
nitrógeno orgánico a amoniacal, son catalizados por enzimas sensibles a la temperatura
(Burbano, 1989).
El estudio de las formas de nitrógeno y la amonificación llevan a suponer que den-
tro de la dinámica del nitrógeno, las ganancias del elemento en BP y BS se garantizan
principalmente vía amonificación y nitrificación, mientras que en SE aparentemente
dependen del proceso de fijación biológica de N2 , que se torna fundamental yen alter-
nativa única o casi única para suplir este des balance y permitir el establecimiento de
las plantas pioneras.
Conteo de esporas de hongos formadores de micorriza arbuscular (HMA)

Se encontraron diferencias altamente significativas entre los suelos de las tres zonas
y fechas de muestreo (Figura 14).
248
Siqueira et al., 1994, afirman que de todos los factores ambientales, la destrucción
de la vegetación en los suelos es la causante de las mayores pérdidas en la cantidad
y diversidad de hongos micorrízicos, situación que es de esperarse dada su estrecha
asociación con la comunidad vegetal. El bajo número de esporas en SE encuentra jus-
tificación en el argumento anterior.
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Figura 14. Número de esporas de hongos formadores de micorriza arbuscular (esporas

de HMA/50 g.s.s) y biomasa microbiana (}t g C/g.s.s) en los suelos del
Ecoparque con di stinto grado de intervención.
A pesar de ello, es posible que haya simbiosis muy efectiva entre los HM A y la
comunidad vegetal de dicha zona (SE). Aunque en el presente estudio no se incluyó
la estimación del porcentaje de colonización por HMA, un indicador válido que pue-
de respaldar dicha posibilidad es el proceso de fijación de N2 en nódulos de Dioclea
sericea, leguminosa muy extendida en estos suelos erosionados. Estos nódulos fueron
recolectados por los autores y mostraron apreciables contenidos de leghemoglobina, lo
que indica la efectividad en el proceso de fijación de N 2. Se conoce que la fijación de
N2 exige elevadas cantidades de P, deficiente en SE (4.8 ppm). Tabla 18. La efectividad
observada en dicha planta indica que se han suplido dichos requerimientos. Esto permite
suponer que en las MA recae gran parte del trabajo de búsqueda y asimilación de este
elemento para el normal desarrollo del proceso de fijación en estas condiciones lim itantes
(Sánchez de P. , 1999). En tinción de raíces de esta leguminosa en forma exploratoria se
apreció alta colonización por HMA (mayores de 70% en tinción con tripano azul).
En BP y BS , además de la presencia de cobertura vegetal y lo que ello implica en la
actividad de la MA, sus mayores contenidos de materia orgánica pudieron haber favo-
recido el número de esporas de HMA, ya que ella estimula la formación de estru cturas
micorrÍcicas (Sánchez de P, 1996,1999).
249
UNI V ERSID AD NACIONA L DE COLOMBI A - SEDE PALMIRA
Biomasa microbiana
Para esta variable hay diferencias altamente significativas entre los suelos estudiados;
sin embargo, no las hay entre las fechas de muestreo. Los valores obtenidos dan clara
idea del impacto negativo que la deforestación causa sobre la biomasa microbiana del
suelo erosionado, SE, situación que es de esperarse dada la estrecha relación que la
microbiota sostiene con la comunidad vegetal , pues ésta regula sus fuentes de nutrientes
y contribuye cualitativa y cuantitativamente con la acumulación de materia orgánica.
West el al., 1986, y Bonde el al., 1988, citados por Wardle, 1994, sostienen que la
biomasa microbiana está estrechamente correlacionada con la dinámica de la materia
orgánica del suelo y factores que alteren el contenido de ésta normalmente provocan
cambios en ella; esto se hace evidente cuando residuos de plantas son adicionados al
suelo u ocurre un decrecimiento en los contenidos de materia orgánica.
En SE la deforestación causada por la explotación minera originó un marcado detri-
mento en sus contenidos de materia orgánica y por ende en los de carbono y nitrógeno,
situación que pudo haber originado la sensible disminución en su biomasa (21.9 y 62.5
ug C/g. s.s) en la primera y segunda fecha de muestreo, respectivamente.
También hay que considerar que la deforestación crea condiciones adversas de tipo
físico en los suelos a las cuales los microorganismos son sensibles. Se pueden citar
aumentos en la temperatura (Joergensen, Brookes y Jekinson, 1990; Cattelan y Vidor
1990), pérdida de microestructura que favorece la oxigenación y la retenc ión de agua
(Drury, Stone y Findlay, 1991) y, por tanto, destrucción de microhábitats más favorables
para el desarrollo de los microorganismos.
De los resultados encontrados se puede afirmar que los suelos del Ecoparque con-
servan una reserva de vida compuesta, además del componente vegetal , por la biota
del suelo, en especial la microbiota, capaz de sobrevivir aún en circunstancias adver-
sas . Estos microorganismos del suelo constituyen elemento clave en los procesos de
conservación en BP y BS, y de regeneración de las zonas degradadas SE, resaltando
la acción de las bacterias fijadoras de N2 y el potencial manifestado por los hongos
formadores de micorriza (HMA), microorganismos que influyen en la capacidad de
resiliencia de estos suelos.
250
Caso 8
Papel del micelio externo de HMA asociado a barbechos mejorados

en suelos degradados de Pescador - Cauca 12
ROdrigo Torres Lenis, Edmundo Barrios y Marina Sánchez de Prager
• Resumen
Con el fin de estimar la longitud de micelio externo de HMA se establecieron dos
experimentos. En Pescador-Cauca se realizó el primero que incluyó dos ensayos: BMI
donde se estudiaron especies de barbecho mejorado [Indigofera constricta (IND), Ca-
lliandra calothyrsus (CAL) y Tithonia diversifolia (TTH)], barbecho natural (NAT) y el
sistema de rotación maíz-fríjol (ROT); en BM2, IND, CAL YNAT. Al año de establecidos
se tomaron muestras de suelo y se efectuó la estimación de micelio mediante el método
de Miller y Jastrow, modificado dadas las propiedades de los suelos estudiados. En
BMl y BM2 la mayor longitud de micelio se encontró en NAT (40.4 m y 23.5 m/g de
micelio/g de suelo respectivamente), con diferencias altamente significativas del resto
de tratamientos. El segundo experimento se efectuó en invernadero con el fin de estimar
la participación del micelio externo de HMA, en asocio con TTH, sobre la agregación
en suelos degradados y otras propiedades físicas. La unidad experimental constó de
dos compartimentos (A y B) separados por una malla de 44 }1m que sólo permitía el
paso del micelio de HMA. En ambos compartimentos la mayor longitud de micelio se
obtuvo en el suelo sin desinfectar, sin tamizar y sembrado con TTH (16.8 y 17.2 m/g
de suelo respectivamente). También en este tratamiento se encontró la mayor materia
seca y contenidos foliares de N, K, Ca y Mg evaluados en A. Las propiedades físicas
se evaluaron en el compartimento B como efecto de los tratamientos establecidos en
A. Se encontró que la planta y MA influían en la densidad aparente, macroporosidad y
conductividad hidráulica. La estabilidad de agregados >2mm fue superior en los trata-
mientos que incluían TTH en simbiosis con HMA nativos o introducidos y en presencia
de TTH sola. Para agregados entre 0.25 y 0.125mm, el menor efecto se observó en suelo
des infestado sembrado con TTH.
• Palabras claves
Micelio externo HMA, propiedades físicas, barbecho mejorado.
12 Investigación financiada por Tropical Soil Biology and Fertility Institute -Centro Internacional de Agricultura
Tropical-, Universidad Nacional de Colombia-Sede Palmira y Corpoica.
251
• Summary
The role of the external mycelia from fungi-arbuscular-mycorrhiza,
associated to improved fallow in degraded soils at Pescador, Cauca
With the aim of estimating the length of the external mycelia from AMF, two ex-
periments were developed. At the Pescador municipality was made the first one, inclu-
ding two assays: BM L where three kinds of improved fallow were studied: IndigoJera
constricta (INO), Calliandra calothyrsus (CAL) and Tithonia diversiJolia (TTH), also
natural fallow (NAT) and the corn-bean rotation system (ROT). In BM2 only INO, CAL
and NAT were evaluated. After one year of planted some soil samples were taken and
the mycelia was estimated using the Miller-Jastrow modified method (according soils
properties). In BM 1 and BM2 the greater mycelia length was found in NAT treatment
(40.4 and 23.5 m/g of mycelia/g of soil, respectively), with high significant differences
for the other treatments. The second experiment was developed in mesh-house, with
the aim of estimating the participation of the external mycelia from AMF, associated
with TTH, over the aggregation in degraded soils and the other physical properties.
The experimental units were two separated compartments (A and B) joined only by a
wire mesh (40.4 m) only allowing the AMF mycelia path . In both compartments the
greatest mycelia length was obtained in infested soil, without sieving and sowed with
TTH (16.8 and 17.2 m/g of mycelia / g of soil, respectively). Also this treatment gave
the highest amount of dry matter and foliar contents of N, K, Ca and Mg, evaluated
in A. The physical properties were evaluated in B, as effect of the A treatments. The
plant and the Arbuscular Mycorrhiza (AM) do inftuence the apparent density, macro-
porosity and hydraulic conductivity. The stability of aggregates > 2 mm was superior
for treatments with TTH in symbiosis with AMF, native or introduced and in presence
of TTH alone. For aggregates among 0.25 and 0.125 mm, the lowest effect was in soi l
non-infested sowed with TTH.
• Key words
External mycelia AMF, Physical properties, improved fallow.
• Antecedentes
La intervención del suelo en los agroecosistemas donde está ausente el manejo
sostenible crea y acentúa desequilibrios físicos, químicos y biológicos que ocasionan
la pérdida de su potencial productivo. La situación es más grave en condiciones de
ladera , como es el caso de los suelos de Pescador, departamento del Cauca. Cuando el
agricultor observa que el suelo se ha degradado lo deja en barbecho natural o descanso
por períodos de 8-10 años para facilitar la recuperación de su fertilidad a través de la
sucesión natural. Dada la presión de uso del suelo por el incremento de la población, es
poco probable que hacia el futuro puedan dejarse suelos en barbecho natural (Barrios
et al., 1997).
252
L AS EN DOMICORRI ZAS: EXPRESiÓN BIOEDÁFI CA DE IMPORTA NCIA EN EL TRÓPI CO
Como alternativa surge el sistema de barbechos mejorados. Esta práctica persigue

acelerar la regeneración del potencial productivo de los suelos degradados a tra vés de
la inclusión de especies de rápido crecimiento, producción, acumulación de biolllasa y
de nutrientes. Va acompañada de la restauración y por ende mejoramiento en la agre-
gación del suelo, principalmente, como resultado del aumento en la actividad biológica.
Esta práctica adquiere considerable importancia para la zona andina, muy susceptible
a la erosión de sus suelos por sus pendientes acentuadas, el impacto de las lluvias y el
efecto de los sistemas de la labranza empleados (Barrios et al., 1997).
En la formación de la estructura del suelo intervienen diferentes agentes, orgánicos,
inorgánicos, físicos y químicos, que generan fuerzas de cohesión transitorias, temporales
y persistentes que dan diferentes grados de estabilidad y durabilidad a los agregados.
Dentro de los agentes temporales, la biota del suelo interviene de diferentes maneras.
Las hifas de hongos formadores de micorriza arbuscular (HMA) y raíces producen
efectos mecánicos de empuje sobre las partículas de suelo y así actúan como agentes
ligantes formadores de macroagregados (>250 ftm), dando origen a macroporos que
mejoran el movimiento de agua, de aire y la penetración de las raíces. Fuera de esta
acción física, Rillig y Steinberg, 2002, registran que los HMA secretan la glicoproteína
llamada glomalina y encuentran alta correlación entre su presencia y la formación de
agregados estables al agua. Estos macroagregados son muy afectados por las prácticas
de manejo del suelo (Tisdall, 1994).
Esta investigación se planteó bajo la hipótesis de la efectiva participaci ón del
micelio externo de los HMA nativos e introducidos en la recuperación de la actividad
biológica en los suelos con barbechos mejorados. Sus objetivos se centraron en estimar
la longitud de micelio externo de los HMA y su participación en las propiedades físicas
del suelo, en diferentes condiciones: en asocio con plantas con potencialidades como
barbecho mejorado, en sistemas de regeneración con vegetación nativa o barbecho
natural y rotación maíz-fríjol.
• Metodología
Localización geográfica
La zona de Pescador (departamento del Cauca) está localizada a 2° 48' N, 76°
33' W, 1505 m.s.n.m., a 80 km al sur de Cali y 45 km al norte de Popayán, con clima
cálido húmedo, promedios de temperatura en el día de 24°C y de 1rc en la noche; la
precipitación anual varía entre 1600 y 2000 mm. Los suelos han sido clasificados como
Oxic Dystropepts (lnceptisol), de acuerdo con el sistema de clasificación de la USDA
y Andic Dystric Cambisol según FAO.
Experimento 1, en el campo
Se establecieron dos ensayos, uno en la finca San Isidro (BMI) y el otro en la pro-
piedad del señor Benicio Velasco (BM2). En estos suelos la siembra intensiva de yuca
ha causado pérdida de la estructura del suelo.
253
UN IVERSIDAD NACIONAL DE COLOMB IA - SEDE PALMIRA
El e nsayo BMl incluyó:

Plantas con potencialidad como barbechos mejorados: lndigofera constricta
(lND), Calliandra calothyrsus (CAL), Tithonia diversifolia (TTH)
• Rotación: Zea maíz y Phaseolus vulgaris (ROT)
• Barbecho natural (NAT)
El ensayo BM2 no contó con los mismos tratamientos que BM l

por problemas de disponibilidad de área. Incluyó:
Plantas con potencialidad como barbechos mejorados: lndigofera constricta
(IND), Calliandra calothyrsus (CAL)
• Barbecho natural (NAT) .
Las parcelas experimentales de 162 m 2 (18mx9m) se organizaron con diseño esta-
dístico de bloques completos al azar con tres repeticiones. Las evaluaciones de longitud
de micel io externo se hicieron a dos profundidades: 0-5 cm y 5-10 cm.
Adecuación de metodología para cuantificar micelio externo de HMA

Mediante ensayos de laboratorio preliminares, se evaluó y ajustó la metodología de
Miller y Jastrow para extracción de micelio externo de HMA, descrita por Kling, 1998,
para adaptarla a las condiciones de la zona, buscando tres fines: a) dispersión efectiva del
suelo que permitiera la separación del micelio, b) mejorar la limpieza de los filtros, ya
que durante el proceso de extracción se colectan grandes cantidades de finas partículas,
que difi cultan la lectura, y c) concentración efectiva de micelio, para recuperar la mayor
cantidad posible. Una vez conseguidas estas metas, se inició el trabajo con las muestras
de suelo de los ensayos colectadas un año después de establecidos los ensayos.
Experimento 2, en invernadero
Se hizo para estimar la participación del micelio externo de HMA en asocio con
Tithonia diversifolia sobre la agregación en suelos degradados y determinar algunas
propiedades físicas. Los tratamientos diseñados se describen en la Tabla 19.
Con materos plásticos se construyeron dos compartimentos (A y B) comunicados
por un a abertura central de 100 cm 2 en la cual se colocó una fina malla de nylon de 44
¡tm que sólo permitía el paso de micelio de HMA (Camel et al., 1991), Figura 15.
Malla de nylon 44lJm

~_--+_-r__--=="...-_Compartimiento B
Compartimiento A
20cm 1
20cm
Figura 15. Unidad experimental utilizada en el experimento 2.
254
L AS EN DOMICORRI ZAS: EXPRES IÓN BIOEDÁFICA DE IMPORTANCIA EN EL TRÓPICO
Tabla 19. Descripción de los tratamientos involucrados en el experimento 2.
Compartimento A Compartimento B
Trat.
(Suelo sin tamizar) (Suelo tamizado y desinfestado)
Condi- Inóculo P205
Tithonia Condición Factores a evaluar en B
cion Hma (50 Kg/ha)
Flora nativa de HMA en
1 SO N - - O
bioagregación
Flora nativa de HMA aso-
2 SO N + - O ciada a TIH en la bioagre-
gación
3 O - + - O TIH en la bioagregación
-
A. langula asociada a TIH
4 O I + O
en la bioagregación
Estímulo ocasionado a la
5 O I + + O bioagregación por la ferti-
lización
SO= Suelo s in desinfectar, 0= suelo des infestado , 1= Acaulospora longula , N= HMA nativos.
- =Sin , + =Con
Parte del suelo permaneció en condiciones naturales (SD) y la otra se desinfestó

(D) sometiéndolo a dos ciclos de vapor húmedo a temperatura de 80°C durante cuatro
horas con un intervalo de ocho horas (Tabla 19). La fracción de suelo desinfestado
se pasó por tamiz de 250¡,tm -valor considerado como punto de corte entre macro y
microagregados según Edwards y Bremner (1967)- con el objetivo de generar suelo
homogéneo, sin actividad microbiana propia, sin macroagregados. Esta fracción se
colocó en el compartimento B de cada tratamiento y repetición . En el compartimento
A se sembró Tithonia TTH, por estacas previamente desinfestadas.
En los tratamientos que llevaban inoculación con HMA, al momento de la siembra,
se aplicaron 50 gramos de inóculo mixto de Acaulospora longula/unidad experimental,
el cual contenía 45 esporas/g de sustrato.
Se efectuaron cuatro repeticiones para los tratamientos descritos en la Tabl a 19, el
ensayo tuvo una duración de seis meses. Finalizado este período, en el laboratorio se
realizaron las determinaciones planificadas para cada compartimento, así:
Compartimento A: En el suelo de cada unidad se estimó micelio externo de
HMA. En TTH se determinaron contenidos foliares de N, P, K, Ca y Mg, ma-
teria seca foliar y radical.
• Compartimento B: Además de longitud de micelio de HMA, parte del suelo se
utilizó para determinaciones físicas , relacionadas con propiedades mecánicas
y volumétricas : porcentaje de humedad volumétrica y gravimétrica a 75 cm
de succión, densidad aparente, densidad real, porosidad total, macroporosidad
255
UNIVERSIDAD N ACIONAL DE COLOMBIA - SEDE PALMIRA
(IGAC, 1990). Propiedades relacionadas con flujo: conductividad hidráulica

saturada (IGAC, 1990), permeabilidad al aire (Carter, 1993) y propiedades
relacionadas con estabilidad estructural: agregados estables al agua, mediante
el método de Yoder descrito por Beare y Bruce, 1992.
Adecuación de metodología para la cuantificación de micelio externo de HMA.

Los mejores resultados se obtuvieron con el siguiente protocolo: adicionando 31
mI de hexametafosfato de sodio a la muestra de 5 gramos de suelo por 12 horas, antes
de someterla a dispersión ultrasónica, intensidad 10% durante 5 segundos. La concen-
tración efectiva de micelio se logró cuando el material de la fase inicial de dispersión
se colectó y diluyó en un volumen total de 250 mi de agua desionizada con agitación
magnética por un minuto tomando seis alicuotas de 1 mI. La metodología completa,
ajustada para extracción efectiva y los cálculos para cuantificación de micelio externo
de HMA se describen en Torres (2000).
Experimento 1: Estimación de longitud de micelio externo de HMA en campo

Tanto en BM 1 como en BM2, la mayor longitud de micelio externo se encontró en
los primeros 5 cm del suelo y se observaron diferencias altamente significativas entre
tratamientos a las dos profundidades evaluadas. En los dos sitios NAT presentó más
micelio. Figura 16.
El análisis en conjunto de O -10 cm muestra que en BM l se encuentra el mayor
valor con 40.4 m/g de suelo para NAT, seguido por 35.3, 34.8, 30.6 y 30.5 mlg de
suelo para CAL, INO, ROT y TTH, respectivamente. En BM2 se estimaron longitudes
de 23.5 m/g de suelo en NAT, seguido por 22.2 y 18.8 m/g de suelo en CAL e INO
respecti vamente.
Estos resultados coinciden con Boddington el al., 1999, quienes registran longitudes
de micelio externo entre 1-20 m/g suelo seco al aire. Trent, Svejcar y Blank, 1994, y
Miller, Reinhardt y Jastrow, 1995, han hallado valores entre 2-85 m/g de suelo. Miller,
1986, registra que en agregados estables al agua, la longitud del micelio externo puede
ser superior a 50 mlg de suelo.
El menor desarrollo del micelio externo en los barbechos sembrados en BM2 pue-
den explicarse en primera instancia por diferencias en algunas condiciones químicas
de los dos suelos, especialmente el P. En BM2 los contenidos de P oscilaron entre 2.31
y 2.96 ppm, inferiores a los encontrados en BM l : 7.5 a 13.3 ppm. En ambos sitios los
contenidos de materia orgánica eran altos, en BM l oscilaban entre 8.6% y 9.5 %, y en
BM2, entre 9.8 y 13%.
256
LAS ENDOM ICORR IZAS: EXPRES iÓN BIOEDÁFICA DE IM PORTANC IA EN EL TRÓPICO
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Tratamientos
Figura 16. Long itud de micelio externo de HMA en BMI y BM2, de 0-10 cm de
profundidad del suelo.
Otro factor a considerar en estos resultados es la variada composición ft orística

presente en NAT. En estudio realizado al año de establecido el experimento, se encontró
que las especies dominantes eran de las familias Compositae, Gramineae y Leguminosae
(Zamorano, 2000). Estas, al estar mejor adaptadas al medio, producen abundancia de
raíces con altas posibilidades de albergar HMA a diferentes profundidades y, al tener
di stintas tasas de descomposición de su biomasa, pueden asegurar la disponibilidad de
nutrimentos.
Después de NAT, la mayor longitud de micelio externo se observó en el barbecho
mejorado CAL, tanto en BMI como en BM2, lo cual podría explicarse con base en
los resultados del fraccionamiento de materia orgánica realizado al año de establecido
el ensayo . En muestras tomadas entre 0-5 cm, datos suministrados por el progra ma de
biología de suelos, CIAT, 13 se encontró que la fracción liviana y media es mayor en este
tratamiento. El material orgánico aportado por CAL al suelo se constituye en fuente de
energía para los microorgani smos, defi nidos por García y Monje-Najera (1995) como
los agentes fundamentales del proceso de ciclaje de nutrimentos del complejo suelo-
planta. De otra parte, la materia orgánica es la promotora principal de la cual se originan
muchos de los procesos mejoradores del sue lo, Young (1989).
13 Edmundo Barrios, eIAT, Programa de Biología de Suelos, 2000.
257
U NI VERSIDAD NACIONAL DE COLOMBIA - SEDE PALMIR A
Nair (1997) afirma que los barbechos mejoran el suelo que está debajo de ellos,
al mantener la materia orgánica mediante la provisión de hojarasca y residuos de raíz.
Estos afirmaciones las corrobora el hecho de que las fracciones liviana y media de la
materia orgánica están ligadas a mineralización rápida y por tanto a disponibilidad de
nutrientes y estimulación de la actividad microbiológica, incluidos los HMA (Correa
el al., 2004).
La tasa de descomposición (Kd ) de CAL es de 0.0051 MS/día, vida media de 135
días y tasa de liberación de nitrógeno de 0.0043 mg /día, 14 sumadas al aporte de biomasa
por esta especie ya que su sistema de raíces profundas es eficiente en tomar nutrientes,
en especial nitratos (Schroth, 1995), que han sido lixiviados a capas profundas del suelo
(Nair, 1997; Van Noordwijk el al., citados por Buresh y Tian, 1998), trasladándolos a la
superficie del suelo, en forma de hojarasca, ramas y raíces.
Experimento 2, en invernadero
La Tabla 20 muestra los resultados del análisis del suelo - sin des infestar (SO) y des-
infestado (O), que se utilizó para la fase de invernadero en los compartimentos A y B.
Tabla 20. Análisis del suelo, antes y después de la desinfestación.
e p K ea Mg Mn NH4 N03
Trat. pH
(%) (ppm) (meq/100 9 suelo) (ppm) (ppm) (ppm)
SO 5.3 7.6 0.65 3.20 1.01 17.94 10.26 10.03 5.53
O 5.2 10.3 0.63 3.24 1.05 65 .12 59.42 10.84 5.40
Al comparar el ni vel de cada elemento, antes y después de la desinfestación se

observa que la temperatura incrementa la disponibilidad de P, Mn y NH 4 + en el suelo,
posiblemente debido a su acción sobre la mineralización de compuestos orgánicos
presentes en él. En el caso del amonio se ha explicado por interrupción de la actividad
de bacterias nitrificantes. Howeler, citado por Sánchez de P. (1999), encontró que la
desinfestación del suelo aumenta los niveles de N y P en el suelo.
Agrios (1996), citado por Trujillo (2000), plantea que durante la esterilización del
suelo deben evitarse temperaturas altas y prolongadas, ya que no solamente se destruye
la microbiota normal del suelo, sino que también se provoca la liberación de niveles
tóxicos de Mn y toxicidad por amoniaco al destruir las bacterias nitrificantes.
Compartimento A
En el compartimento A la mayor longitud de hifas de HMA ocurrió en TRAT 2:
SO,N, TTH, 16.9 rnIg de suelo seco, y a su vez coincidió con la mayor longitud hifal
en el compartimento B, 17.2 m/g de suelo seco (Tabla 21). Estos resultados se pueden
14 Comunicación personal de la doctora Neuza Asakawa. CIAT, 2000.
258
LAS EN DOMICORRIZAS : EXPRESiÓN BIOEDÁFICA DE IMPORTANCIA EN EL TRÓPI CO
explicar como efecto de la MA, puesto que allí se presentó el segundo mayor peso de
raíces (4.2 g de materia secalTRAT), que posibilitó la capacidad de albergar mayor
cantidad de HMA nativa expresada en mayor longitud de micelio externo. En este tra-
tamiento también se presentaron los mayores contenidos foliares de N, K, Ca y Mg.
Tabla 21. Variables de desarrollo vegetativo y longitud de micelio externo de HMA
en el compartimento A.
Tratamientos
Compartimento A
Variables
TRAT1 TRAT2 TRAT3 TRAT4 TRAT5
SD,N SD ,N,TIH D,TIH D,I,TIH D,I,TIH ,P
Longitud de micelio externo (m/gss) 11.3bc 16.9 a 4.8d 10.0c 13.0 b
Materia seca foliar (g) 3.5 a 1.2b 1.1 b 1.8 b
Materia seca radical (g) 4.2ab 2.1 b 2.6b 5.8 a
Contenido N foliar (g) 0.08a 0.06b 0.03c 0.04bc
Contenido P foliar (g) 0.007a 0.004a 0.004a 0.007 a
Contenido K foliar (g) 0.10a 0.04c 0.04c 0.08b
Contenido Ca foliar (g) 0.06a 0.03b 0.03b 0.04b
Contenido Mg foliar (g) 0.02a 0.010bc 0.009c 0.0127b
Esto indica que una MA efectiva posibilita mayor extensión hifal, lo que significa
incrementos en el volumen de suelo a explorar yen la absorción de nutrientes por Tithonia
diversifolia. En este sentido Sánchez de P. (1999) manifiesta que los HMA, además de
su aporte directo como reservorio potencial de nutrimentos,juegan importante papel en
las vías de ciclaje, en la medida en que absorben de una manera eficiente los nutrientes,
los transportan a la planta hospedera y evitan su fijación y pérdida en el suelo.
Al comparar la longitud de micelio externo encontrado en Trat. 2 (16.9 m/g de suelo
seco), con Trat. 3 (4.8 rn/g de suelo seco) se observa que el primero lo cuadruplica. dada
la acción depresiva de la desinfestación del suelo sobre la dinámica microbiológica al
romper su equilibrio. Igual sucede al compararlo con Trat. 4 (lO m/g de suelo seco)
y Trat. 5 (13 m/g de suelo seco), aunque el efecto de la desinfestación es disminuido
por la inoculación con A. longula en el primer caso y de este micosimbionte y TTH en
el segundo, sumado a la fertilización que se hizo. Aunque no se logran los valores de
Trat. 2, se hace evidente la contribución de HMA y de la combinación planta-HMA en
estos tratamientos.
Compartimento B
En cuanto a las propiedades físicas estudiadas en el compartimento B como efecto
de los tratamientos establecidos en A, Tabla 22, en la densidad aparente, macroporosi-
259
dad y conductividad hidráulica se hicieron evidentes la participación de la planta y el

HMA. Low y Stuart, 1974; Tisdall y Oades, 1979; Foster, 1988; Oades y Waters, 1991,
han demostrado que las raíces e hifas de HMA forman una extensa red en el suelo y
cubren las partículas con polisacáridos extracelulares adhiriéndolas firmemente for-
mando agregados que favorecen la macroporosidad. Elliott y Colleman (1988), Tisdall
(1994), hacen observaciones similares para la densidad aparente ligada estrechamente
con la porosidad.
Tabla 22. Longitud de micelio externo y propiedades físicas analizadas en el Com-
partimento B.
Tratamientos
Compartimento B
Variables
TRAT1 TRAT2 TRAT3 TRAT4 TRAT5
SD,N SD,N ,TIH D,TIH D,I,TIH D,I,TIH ,P
Longitud de micelio externo (m/gss) 7.8b 17.2a 1.8d 5.8c 9.7b
Humedad gravimétrica % 74 .3a 76.7a 73 .9a 75.8a 78.1a
D. aparente ( g/cc ) 0.81a 0.70b O.77a 0.76ab 0.75ab
Porosidad total (%) 67 .6a 64.8a 66.7a 66.1a 66.9 a
Macroporosidad (%) 2.5c 15.1 a 8.2b 12.6ab 9.7b
C. hidráulica (cm/h) 28.1 b 46.3a 15.1 bc 10.3c 10.6c
Est.agregados >2 mm (%) 85.8ab 89.0ab 87.8ab 91.2a 90.2ab
Est.ag regados 80.9ab 82.9b 79.2b 82 .9ab 84.9a
0.250-0.125 mm (%)
La estabilidad de agregados mayores de 2mm fue superior en los tratamientos que

incluían TTH en simbiosis con HMA nativos o introducidos y menor por la presencia de
micel io nativo solo. Para agregados entre 0 .250 y 0.125 mm el menor efecto se observó
en suelo desinfestado sembrado con TTH.
De acuerdo con la agrupación de Duncan, el orden de estabilidad de agregados
mayores de 2 mm, fue: TRAT4 > TRAT5 > TRAT2 > TRAT3 > TRATl. En cuanto
a lon gitud de micelio externo de HMA fue: TRAT2 > TRAT5 > TRATI > TRAT 4 >
TRAT3. Lo anterior muestra que la estabilidad de los agregados en el compartimento
B dependió básicamente de la presencia de micelio externo de HMA introducido o
nativo y de la raíz (en TRAT 5 Y TRAT 2 hubo mayor materia seca radical de TTH en
el compartimento A).
Para agregados entre 0.25-0.125 mm el orden fue: TRAT5 > TRAT4 > TRAT2 >
TRAT 1 > TRAT3, los únicos que difieren son TRAT 5 Y TRAT 3, Y fue menor en este
último cuyo suelo fue desinfestado y solo existían las raíces de TTH.
260
L AS EN DOMICORRIZAS: EXPR ESiÓN BIOEDÁFICA DE IMPORTANCIA EN EL TRÓPICO
Tisdall y Oades (1982) registran que en la formación de agregados el mayor meca-

nismo involucrado en la macroagregación es ocasionado físicamente por raíces e hifas
de micorrizas, y que agregados con alto contenido de carbono orgánico (2 %) Y mayores
de 2.000 fim se mantienen unidos predominantemente por una fina red de raíces e hifas
y por tanto son afectados por las prácticas de preparación del suelo.
Miller y Jastrow (1990) y Tisdall (1994) demostraron que la estabilidad de varios
suelos estuvo relacionada con la longitud de micelio externo de HMA presentes en
ellos. En este sentido Miller y Jastrow (1992) plantearon que los HMA contribu yen a
la formación y estabilización de macroagregados mediante tres procesos simultáneos:
primero, la hifa externa de HMA produce una red que "empaqueta" partículas prima-
rias del suelo; segundo, las hifas externas ligan mecánicamente partículas y materiales
orgánicos presentes y dan origen a microagregados, y tercero las hifas externas y raíces
rodean y unen estos microagregados, originando macroagregados.
Estos macroagregados poseen elevada concentración de carbono, porque es la
materia orgánica la que liga los microagregados dentro de los macroagregados. Elliott
(1986), Tisdall y Oades (1982), y Webber (1965) han demostrado que la acción de los
polisacáridos sucede sobre agregados con diámetro inferior a 50 fim. Estos polisacáridos
se originan a partir de la descomposición de material orgánico por acción microbiana y
la presencia de metabolitos microbianos, algunos de ellos provenientes de los HMA,
como la glomalina (Rillig y Steinberg, 2002).
Los resultados de esta investigación en su etapa de campo permiten afirmar que la
longitud del micelio externo de los HMA varía significativamente, dependiendo de la
planta hospedera natural o introducida como barbecho mejorado y de las condiciones
físico-químicas de los suelos donde se establece. Sin embargo, las longitudes de mice-
lio estimadas permiten inferir la contribución de los HMA a través de sus hifas, en la
conservación y manejo de los dos suelos donde se establecieron ambos experimentos.
En el experimento 2 se pudo comprobar que en virtud de las extensiones que puede
alcanzar el micelio externo se incrementan las posibilidades de la planta para captar
nutrimentos vía micosimbionte y mejorar su crecimiento. Fuera de ello, este micelio
en conjunto con las raíces de las plantas, interviene favorablemente sobre propiedades
físicas de los suelos como densidad aparente, conductividad hidráulica, macroporosidad
y estabilidad de agregados mayores de 2mm y de 0.25-0.125mm.
261
Caso 9
Micelio externo de HMA asociado a barbechos mejorados

y su participación en la agregación de suelos del Cauca 15
José Trinidad Reyes, Edmundo Barrios y Marina Sánchez de Prager
• Resumen
En la primera fase se continuó el trabajo desarrollado por Torres, Barrios y Sánchez
de P., descrito en las páginas anteriores, y se estimó el micelio externo asociado con
tres especies arbustivas utilizadas como barbechos mejorados (BM) en dos experi-
mentos establecidos sobre suelos degradados. La evaluación se hizo al final de periodo
de barbecho , a los 26 meses. El primer experimento (BM-l) incluyó tres especies de
barbechos mejorados [lndigofera constricta (IND), Calliandra callothyrsus (CAL)
y Tithonia diversifolia (TTH)]; un barbecho natural (NAT) y un sistema de rotación
maíz-frijol (ROT). El segundo experimento (BM-2) solo incluyó a IND, CAL y NAT.
En el experimento de barbechos mejorados BM-I , de 0-5 cm de profundidad del suelo,
los promedios de longitud de hifas no difirieron entre sistemas de barbecho y cultivos
evaluados. Sin embargo, de 5-10 cm de profundidad del suelo, NAT fue significativa-
mente mayor que CAL, TTH y ROT. En BM-2 se encontraron s imilares resultados de
0-5 cm de profundidad del suelo; sin embargo, de 5-10 cm de profundidad, IND y CAL
presentaron los promedios más altos y difirieron significativamente de NAT. En ambos
experimentos los sistemas agroforestales de barbechos mejorados produjeron más rápida
recuperac ión de la fertilidad del suelo que el barbecho natural.
La segunda fase se desarrolló en invernadero, se estableció un experimento con el
rrú smo suelo degradado y con 12 tratarrúentos que consistieron de combinaciones de tres
factores: a) presencia de plantas [Mellinis minutijlora (MEL), Brachiaria dyctioneura
(BCH), sin planta], b) inoculación (con HMAy sin él) y c) condición del suelo (sin desin-
fectar y desinfectado). Se diseñaron unidades experimentales (VE) que consistían en dos
compartirrúentos (A y B) separados por una malla de 40 micras que solamente perrrútió
el paso del micelio de HMA. En el compartimiento A se evaluó la influencia de la MA en
la prod ucción de materia seca de plantas y absorción de nutrientes. En el compartimiento
B se estudió la relación entre longitudes de hifas de HMA y macroagregados estables al
agua. En el compartirrúento A se encontró que los promedios más altos de producción de
15 Investigación financiada por Tropical Soil Biology and Fertility Institute -Centro Internacional de Agri-
cultura Tropical-, Universidad Nacional de Colombia Sede-Palmira y Escuela Nacional de Agri cu ltura,
Hond uras .
262
materia seca foliar y concentración de nutrientes (N, P, K, Ca y Mg) se obtuvieron en BCH

y MEL sembradas en suelo desinfestado e inoculado con HMA. En el compartimiento B,
MEL sembrada en suelo sin desinfestar e inoculado con HMA presentó el mayor promedio
de longitud de hifas y también la proporción más alta de formación de macroagregados (>
2.0 mm). La formación de macroagregados de 0.25-2.0 mm fue mayor con MEL y BCH
sembradas en suelo des infestado e inoculado con HMA. Con respecto a estabilidad al agua
de macroagregados de 0.25-2.0 mm y > 2.0 mm, los promedios más altos se obtuvieron
con MEL sembrada en suelo sin desinfestar y BCH sembrada en suelo desinfestado, en
ambos casos inoculadas con HMA. Los promedios más altos de agregados estables al agua
coincidieron con mayores valores de longitud de hifas. Esto confirma la importancia del
micelio externo de HMA en la formación y estabilización de macroagregados en el suelo.
Las raíces participaron de manera directa e indirecta, albergando los HMA, constituyendo
junto con las hifas una matriz facilitadora del proceso de bioagregación del suelo.
• Palabras claves
Barbechos mejorados, agregados estables al agua, micelio externo HMA.
• Summary
External mycelia from AMF associated to improved follow and the process of soil
bioaggregation
In the first phase, the external mycelium associated with three shrubs species used
as improved fallows (BM) in two improved fallows experiments on degraded soils
was estimated at the end of the fallow period (26 months). The first experiment (BM-I)
included three improved fallows species [lndigofera constricta (lND), Calliandra callo-
thyrsus (CAL) and Tithonia diversifolia (TIH)] a natural fallow (NAT) and a mai zebean
rotation system (ROT). The second experiment (BM-2) onIy it included IND, CAL and
NAT. In the improved fallows experiment BM-I, at 0-5 cm soil depth, the mean hyphal
lengths did not differ among fallow and cropping systems evaluated. However, for the
s-lO cm soil depth, NAT was significantly higher than CAL, TTH and ROT. In BM-2
similar results were found for the 0-5 cm soil depth. Nevertheless, for the 5-10 cm soil
depth, IND and CAL presented the highest mean values and were significantIy different
from NAT. In both experiments, the improved fallows agro forestry systems provided a
faster soil fertility recuperation than the natural fallow. The second phase was carried out
in the glasshouse where an experiment was established with O the same degraded soil
subjected to 12 treatments that consisted of combinations of three factors: a) presence
of plants [Mellinis minutiflora (MEL), Brachiaria dyctioneura (BCH), without plant],
b) inoculation (without and with AMF) and c) soil condition (without disinfecti ons and
disinfected). Experimental units was designed (EU) consisting of two compartments (A
and B) separated by 40 micron screen that only permitted the passage of AMF mycelium.
In compartment A, the symbiosis with AMF was evaluated by studying their influence in
the production of plant dry matter and nutrient absorption. In compartment B, the rela-
263
tionship between AMF hyphallengths and water stabJe macroaggregation was studied. lt
was found that in compartment A the highest mean values for dry leaf matter production
and leaf nutrient concentrations (N, P, K. Ca and Mg) was found for both BCH and MEL
in sterilized soils with AMF inoculation. In compartment B, MEL sown in soil without
disinfections and inoculated with AMF presented the highest mean hyphallengths and also
showed the highest proportion of macroaggregates (> 2.0 mm) formation. The formation
of macroaggregates of 0.25-2.0 mm was hjgher with MEL and BCH sown in disinfected
soil and inoculated with AMF. Water stable macroaggregates of 0.25-2.0 mm and > 2.0
mm were showed highest means values with MEL sown in soil without disinfection and
BCH sown in disinfected soil in both cases inocuJated with AMF. The higher aggregate
stability to water was related to higher hyphallengths vaJues. This confirms the important
role of AMF external mycelium in the formation and stabilization of soil macroaggre-
gates. Roots participated in an direct and indirect ways by hosting the AMF and jointly
constituting a matrix that facilitates the process of soil bioaggregation.
• Key words
Improved fallows (BM), aggregate stability to water, external mycelia AMF.
• Antecedentes
La susceptibilidad a la degradación de los suelos de la zona andina colombiana fue
planteada en la anterior investigación, situación que se agrava por prácticas agronómi-
cas como quemas, sobrelaboreo y ausencia de medidas elementales de conservación de
suelos (Corpoica-Creced, 1994; Müller, Ruppenthal y Castillo, 1994).
Lal ( 1991) sostiene que entre las características físicas del suelo la estructura tiene
gran importancia agrícola. Según Baver, Gardner y Gardner, 1973, la estructura del suelo
implica arreglo u ordenación de partículas primarias (arena, limo y arcilla) y secundarias
(grumos, gránulos, agregados) en ciertos modelos o patrones que incluyen necesaria-
mente el espacio de poros acompañante. Emerson, Foster y Oades, 1986, y ElIiott y
Coleman, 1988, indican que la calidad y distribución del tamaño de los agregados del
suelo puede afectar la distribución y el tamaño de los poros del suelo. La unión de estas
propiedades constituye el término estructura del suelo, que puede influir y ser influido
por los procesos físico-químicos y biológicos que en él ocurren.
Se ha establecido que la MA desempeña papel importante en la absorción de nutrien-
tes por las plantas, especialmente aquellos que tienen poca movilidad como es el caso
del P. Fuera de ello se ha encontrado que la MA contribuye a la sanidad y productividad
de las plantas (Sanchez de P, 1999). Sin embargo, tal vez una de sus contribuciones
más importantes está ligada al mejoramiento de la agregación de los suelos, a través
del micelio externo de los HMA.
Las raíces de las plantas y microorganismos del suelo promueven la estabilidad de
la estructura del suelo, al participar en la formación de agregados, por diferentes me-
canismos, algunos de ellos de naturaleza física, a través de las redes radicales e hifales
que se ex tienden en el suelo, y también , mediante las secreciones que producen unas
264
y otros, que se convierten en ligantes de partículas, cuya acción puede persistir desde
meses hasta años. Una de estas sustancias que forman los HMA son las glomalinas
(Tisdall y Oades, 1979; 1982; Primavesi, 1982; Lynch, 1984; Oades, 1984; Kay, 1990;
Miller y Jastrow, 1992; Rillig Y Steinberg, 2002; Sánchez de P. , 2003).
Tisdall (1994) afirma que la estabilidad de los agregados en suelos agrícolas está
estrechamente influenciada por las raíces de las pl antas y la distribución de las hifas
fungosas, en especial del micelio externo de los HMA . Esto hace que sean mu y suscep-
tibles a las prácticas de manejo del suelo (Jastrow, Miller y Lussenhop, 1998).
Para recuperar la capacidad productiva de los suelos en períodos cortos, C IAT, a
través del proyecto Manejo de Suelos , realiza investigaciones en la zona de Pescador
(Cauca), en las cuales se introducen especies de árboles de rápido crecimiento, alta
producción de biomasa y acumulación de nutrientes que propician la recupe ración
rápida de suelos degradados. Esta tecnología involucra la presencia de HMA nativos o
introducidos por sus potencialidades para promover la bioagregación.
Torres, et a/., 2003, evaluó experimentos con barbechos mejorados denominados BM-I
y BM-2, en el primer año de establecidos. Estos incluían a lndigofera constricta (IND),
Cal/iandra ca/othyrsus (CAL) y barbecho natural (NAT); en BM-I también se incluyó a
Tithonia diversifolia (TTH) y un sistema de rotación maíz-fríjol (ROT). Encontraron que
en ambos sitios NAT difirió significativamente de los barbechos mejorados y del sistema de
rotación maíz-fríjol , al presentar las mayores longitudes de micelio externo de HMA que
también variaron dependiendo de las condiciones químicas de los suelos estudiados.
Los autores anteriores también evaluaron la participación del micelio externo de
HMA en asoc io con TTH sobre la agregación de suelos degradados e impacto sobre
algunas propiedades físicas. Se estableció que la presencia de hifas de HMA y las ex-
tensiones que alcanzan, incrementan las posibilidades de la planta para captar nut rientes
vía micelio externo de sus micosimbiontes. Además, este micelio en conjunto co n las
raíces de plantas mejora propiedades físicas como densidad aparente, conductividad
hidráulica, macroporosidad y estabilidad de agregados> 2 mm y de 0.25-0.125 mm.
En el presente estudio se establecieron dos fases. En la primera se continuó el
trabajo efectuado por Torres, Barrios y Sánchez de P., 2003, con el fin de evaluar los
resultados de los tratamientos sobre el micelio externo de HMA a los veintiséis meses
de establecidos los barbechos mejorados BMI y BM2. En la segunda fase se esti mó la
habilidad del micelio externo para formar macroagregados estables al agua con diferentes
hospederos vegetales, condiciones de suelo y HMA.
• Metodología
Experimento 1. Micelio externo de HMA en asocio con barbechos mejorados
Se hizo evaluación de micelio externo de HMA en BM I Y BM2 a los 26 meses de
establecidos en el campo, siguiendo la metodología de Miller y Jastrow, descrita por
Kling, 1998 y adaptada por Torres, 2000.
265
Experimento 2. Estabilidad de agregados

Este experimento se hizo en el Centro Internacional de Agricultura Tropical, CIAT,
ubicado en Palmira a una altitud de 965 m. Durante este estudio la temperatura media
fue de 21°C y la humedad relativa promedio de 67%.
Tratamientos
Se diseñaron doce tratamientos que se describen en la Tabla 23, donde se combinan
condiciones de suelo, desinfectado (O) y sin desinfectar (SO); inoculación con HMA,
-inoculado y sin inocular, y hospederos [Melinis minutiflora (MEL), Brachiaria dyc-
tioneura CIAT 6133 (BCH) y sin planta].
Las unidades experimentales son materos plásticos con dos compartimentos (Ay B)
comunicados por una abertura central de 100 cm 2 en la cual se colocó una fina malla de
nylon de 44 }lm que sólo permitía el paso de micelio de HMA, los cuales se describieron
en el trabajo que antecede este escrito, basados en Camel et al., 1991.
Establecimiento del experimento

Se utilizó suelo procedente de la finca San Isidro de Pescador (BM1), el cual se
encontraba en descanso. En ambos compartimentos el suelo se mezcló con arena < 250
}lm (2: 1 vol/vol) para evitar que procesos de humedecimiento y secado pudieran romper
hifas al cruzar la malla de nylon (Thomas, Franson y Bethlenfalvay, 1993).
En el compartimiento B se utilizó el mismo suelo pasado por tamiz de 0.25 mm
para destruir los macroagregados existentes lo cual permitiría que la macroagregación
observada pudiera asociarse al tratamiento evaluado. Este suelo tamizado, después de
mezclarlo con arena se desinfectó con fumigante Basamid (Oazomet) a razón de 60 g.
m- 3, esperando que transcurrieran tres semanas para utilizarlo (Sieverding, 1991).
En el compartimiento A, la mitad de UE se llenaron con suelo sin desinfectar (SO) y
en las restantes se utilizó suelo desinfectado (O). El llenado se realizó así: Inicialmente
se depositó el suelo en todas aquellas UE que no requerían inoculación. Las demás UE
se llenaron hasta 2/3 partes de su capacidad, luego se colocó una capa de inóculo sobre
el suelo y posteriormente se completó el llenado con el suelo restante. Así, el inoculante
quedó depositado a cinco cm de profundidad para permitir mayor contacto entre raÍCes
en crecimiento con este inóculo (Sutton y Sheppard, 1976; Sylvia, 1988).
En la inoculación (Compartimiento A) se emplearon 50 g de una mezcla de Entro-
phosphora colombiana + Glomus manihotis + Gigaspora margarita (3.9: 1.0: 1.9 partes
de cada cepa respectivamente) que contenía 54 esporas por gramo de inóculo. Estas
proporciones permitieron que el número de esporas fuera igual para cada una de las
cepas de HMA utilizadas.
Finalmente el suelo se humedeció a capacidad de campo y un día después se realizó
la siembra de las plántulas. Las semillas de MEL y BCH se habían sembrado previamente
en bandejas con arena esterilizada en donde permanecieron durante tres semanas antes
de ser trasplantadas 12 de ellas a cada compartimiento.
266
LAS ENDOMICORRI ZAS: EXPRES iÓN BIOEDÁFICA DE IMPORTANCIA EN EL TRÓPI CO
Tabla 23. Descripción de tratamientos y objetivos a cumplir a partir de ellos.
Compartimiento A Compartimiento B
(Suelo sin tamizar.;. arena) (Suelo tamizado y desinfectado + arena)
Tra!.
INOC.
Condición Planta Condición Objetivos
HMA
Impacto del HMA nativo asociado con MEL en
1 SD - MEL D
bioagregación del suelo.
Impacto del HMA nativo asociado con BCH en
2 SD - BCH D
bioagregación del suelo.
Competitividad del inóculo introducido en
3 SD I MEL D asocio con MEL e impacto bioagregación de
suelo en compartimiento B.
Competitividad del inóculo introducido en
4 SD I BCH D asocio con BCH e impacto bioagregación de
suelo en compartimiento B.
Impacto de MEL en bioagregación de suelo
5 D - MEL D del compartimiento B y efectividad de la
desi nfección.
Impacto de BCH en bioagregación de suelo
6 D - BCH D del compartimiento B y efectividad de la
desinfección.
Efectividad de la inoculación en asocio con
7 D I MEL D MEL e impacto en bioagregación de suelo en
compartimiento B.
Efectividad de la inoculación en asocio con
8 D I BCH D BCH e impacto en bioagregación de suelo en
compartimiento B.
Impacto del inóculo nativo sobre la bioagre-
9 SD - - D gación de suelo en compartimiento B (Control
relativo 1).
Interacción del HMA introducido y nativo e
10 SD I - D impacto en bioagregación de suelo en com-
partimiento B (Control relativo 2).
Impacto de la inoculación del HMA en bio-
11 D I - D agregación de suelo en compartimiento B
(Control relativo 3).
12 D - - D Control absoluto
so = Suelo sin desinfectar O = SucIo desinfectado J= lnóculo introducido; - =Sin
267
Mediciones en Compartimiento A: En tratamientos que incluían a MEL y BCH

se midió materia seca foliar y de raíces. Para ello el material vegetativo cosechado se
colocó a secar en estufa a 60 OC por 48 horas para determinar su peso seco. Posterior-
mente el tejido foliar se molió para determinar los contenidos de N, P, K, Ca y Mg. Los
análisis foliares se hicieron con los métodos empleados en el Laboratorio de Servicios
Analíticos de CIAT.
Mediciones en Compartimiento B: Todo el suelo se cosechó y secó al aire para
después extraer y cuantificar el micelio externo. Además, parte del suelo seco al aire
se utilizó para medir la formación de macroagregados y su estabilidad al agua, como
medida de la bioagregación mediada por hifas externas de HMA.
Estabilidad de macroagregados al contacto con el agua

Se siguió la metodología de Beare y Bruce (1992) Y se utilizó el equipo de Yoder
calibrado con frecuencia de oscilación de 31.2 ciclos' minuto· 1 durante cinco minutos
verificando que la profundidad de inmersión del tamiz en agua fuera de 2 cm.
De cada repetición se tomaron tres réplicas de 50 g de suelo (macroagregados) que
se humedecieron por capilaridad durante cinco minutos por leve sumergimiento del
tamiz. Lo anterior se hizo para prevenir el estallido que se produce en macroagregados
cuando el aire contenido en los poros es desplazado abruptamente por el agua (Cam-
bardella y Elliott, 1993). Realizada la prueba de estabilidad, el suelo remanente en el
tamiz se transfirió a placas de Petri que se colocaron a secar en estufa a 105°C durante
24 horas y después se calculó el porcentaje de estabilidad al agua de macroagregados
para cada tratamiento.
En este experimento se utilizó un diseño de Bloques Completos al Azar (BCA) con
arreglo factorial 3x2x2, en donde los factores fueron: a) presencia de planta (MEL,
BCH, sin planta), b) inoculación (sin HMAy con HMA) y c) condición del suelo (suelo
natural y suelo desinfectado). Se utilizaron pruebas de comparación múltiple LSD para
separar promedios de tratamientos en cada variable evaluada.
Los análisis estadísticos de las variables medidas en las tres fases de la investiga-
ción se realizaron mediante versión 8.1 del Programa SAS (SAS Institute Inc., 1999-
2000).
Experimento 1. Micelio externo de HMA en asocio con barbechos mejorados
Al analizar la longitud de micelio externo, nuevamente los mayores valores se en-
cuentran en los primeros cinco centímetros de profundidad . En BMl y BM2, en todas
las profundidades evaluadas: 0-5, 5-10 y 0-10 cm, se encontraron diferencias altamente
significativas (P ~ 0 .0 1) entre tratamientos y entre repeticiones. El análisis presentado
se centra en 0-10 cm (Tabla 24). Aunque los valores fueron inferiores a los encontrados
por Torres, Barrios y Sánchez de P , 2000, la tendencia en los tratamientos fue similar.
En BMl la longitud de los HMA es mayor que en BM2. Mientras que los barbechos
268
LAS ENDOM ICORRIZAS: EXPRESiÓN BIOEDÁFICA DE IMPORTANCIA EN EL TRÓPICO
mejorados CALe INO no difieren significativamente de NATen BMl, en BM2 su peran

los resultados de NAT. Estas longitudes de micelio están dentro de rangos registrados
por otros investigadores (Tisdall y Oades, 1979; Abbot y Robson, 1985; Sylvia, 1988;
Boddington el al., 1999).
En general, las longitudes de micelio externo fueron mayores en BM-l, posiblemente
debido, entre otros factores, a las mejores condiciones químicas presentes en el suelo,
especialmente el P, descrito en el trabajo anterior.
Tabla 24. Longitud de micelio externo en los tratamientos establecidos en BMl y
BM2 de 0-10 cm de profundidad del suelo, a los 28 meses de siembra.
BM1 BM2
Tratamientos
(m/g de suelo)
Barbecho natural (NAT) 29.6 a 22 .8b
l. constricta (INO) 28.7a 25.7a
C. calothyrsus (CAL) 27.6 ab 26.3a
T diversifolia (TIH) 25.9 b
R. maíz-fríjol (ROT) 23.1 c
En ambos experimentos, NATe INO presentaron longitudes de micelio más variables

que CAL, lo cual sugiere que la simbiosis entre A. longula y CAL es menos afectada por
las condiciones químicas del suelo. Por el contrario, IND se adapta mejor a condiciones
de fertilidad más favorables encontradas en BM-I (Barrios el al., 2001).
De los barbechos mejorados evaluados, CAL y TTH presentaron mayores dismi-
nuciones de longitud de micelio externo con la profundidad del suelo. Esto mismo lo
observó Torres (2000) en el primer año de evaluación, lo cual indica que esa tendencia
se mantiene en el transcurso del ciclo vegetativo de estas plantas.
Los resultados en BM-I y BM-2 a las profundidades de suelo evaluadas sugieren
la influencia de algunos factores, que son discutidos ampliamente por Reyes (200 1) Y
brevemente en este escrito:
a) Las podas periódicas en barbechos. Los barbechos sufrieron diferentes podas,
mientras que NAT, ninguna. Sylvia (1988) indica que se necesita de la simbiosis
para que el HMA se mantenga activo.
b) Aportes orgánicos y reciclaje de nutrientes : Buresh y Tian (1998) afirman que la
descomposición de materiales orgánicos no solo suple nutrientes, sino que también
aumenta su disponibilidad ya que al haber fuente de energía disponible para los
organismos del suelo, se mejora el ciclaje de nutrientes a través de ellos.
Los resultados obtenidos en los trabajos realizados sugieren que conforme el
suelo recupera su fertilidad por aportes de biomasa rica en nutrientes y de rápi-
da disponibilidad , las densidades de HMA pueden reducirse. Ese efecto podría
269
semejarse al que producen los fertilizantes cuando se aplican por encima de

cielto nivel. Sieverding (1991) sostiene que pueden inhibir el desarrollo de los
hongos micorrícicos.
c) La actividad de microorganismos, ligada a los aportes continuos de biomasa en
estos tratamientos, que pueden inhibir el desarrollo de hifas externas de HMA
debido a "competencia microbiana" (Nicholson, 1959 citado por St. John ,
Coleman y Reid, 1983). Similares respuestas han sido observadas por otros
investigadores (Ej: Ross, 1980; St. John, Coleman y Reid, 1983),
d) Labores de cultivos. En sistemas donde se realizó mayor número de labores de
cultivo, se estimaron menores longitudes de micelio externo. Este impacto, al
parecer, es mayor al ocasionado por las podas ya que el laboreo implica remoción
del suelo, como ocurre en el sistema de rotación maíz-fríjol.
e) La eficiencia de la simbiosis y persistencia de la inoculación. Los resultados
sugieren que la eficiencia de la simbiosis con A. langula y su persistencia en
el suelo varió con los diferentes barbechos donde se inoculó. Por otra parte,
se observó que el micelio externo en estos suelos de Pescador, disminuye a lo
largo del desarrollo de las plantas, coincidiendo con observaciones hechas en
otros suelos por varios investigadores (Doerr, Redente y Reeves, 1984; Jasper
el al., 1989; Miller, Carnes y Moorman, 1985). Sieverding (1991) evaluó el
efecto residual de la inoculación de A. langula en el cultivo de yuca en suelos
de Pescador. Encontró que la respuesta fue especialmente alta en el primer año
y el efecto residual al siguiente año fue bajo. Además, en invernadero A. lan-
gula ha sido clasificado como moderadamente efectivo, manteniendo el mismo
comportamiento en el campo.
f) La composición florística que prevaleció en ambos experimentos también influ-
yó en estos resultados. Zamorano (2000) encontró mayor diversidad en BM-2 y
menor en BM-I, predominó Mellinis minutflara que es una gramínea altamente
micotrófica. En NAT, más especies vegetales implican producción de biomasa
con distintas tasas de descomposición y también formación de raíces con diversas
características morfológicas. Esto puede ser detelminante para que las poblaciones
de HMA en el suelo presenten mayor estabilidad de un período a otro.
g) La recolección de muestras de suelo para extraer micelio externo. La cosecha
de los barbechos se realizó a los 26 meses después de establecidos los experi-
mentos y la biomasa total , incluyendo las raíces, fue distribuida sobre el suelo.
Esto afectó la densidad de hifas externas ya que las muestras de suelo no se
recolectaron sino dos semanas después de la cosecha. Jasper, Abbott y Robson,
1989, registraron mayor pérdida de infectividad de HMA en las primeras tres
semanas de eliminada la vegetación aunque no se disturbara el suelo. Esto sugiere
que en este experimento las longitudes de micelio externo probablemente sean
inferiores a las que pudieron estimarse si las muestras hubiesen sido colectadas
antes de eliminar la vegetación.
270
LAS ENDOMICORR IZAS; EXPRES iÓN BIOEDÁFICA DE IMPORTANC IA EN EL TRÓPICO
Experimento 2. Estabilidad de agregados

Variables medidas en el compartimento A
El análisis de varianza para la materia seca foliar arrojó diferencias significativas
por efecto de la condición del suelo y altamente significativas por la inoculación con
HMAy las interacciones suelo x inoculación. Tabla 25. En el peso seco de las raíccs las
diferencias fueron altamente significativas para todos los factores de variación (planta,
condición de suelo, inoculación) y sus interacciones, con excepción de condición de
suelo considerado individualmente.
Para las dos gramíneas evaluadas se observa que la desinfección del suelo y la au-
sencia de HMA deprime la materia seca foliar y radical. La inoculación con HMA en
ambas condiciones de suelo incrementa estas variables, pero su efecto se dobla cuando
se desinfecta el suelo y posteriormente se inocula con HMA, en especial para MEL.
Estos resultados indican que las cepas inoculadas fueron efectivas y contribuyeron
a mejorar el desarrollo de las plantas cuando el suelo se desinfectó. En SD las cepas
nativas presentes impidieron la expresión de los HMA inoculados, sobre todo en la
materia seca foliar.
Tabla 25. Materia seca de MEI y BCH evaluada en el compartimento A.
Materia seca (g/matero)

Tratamientos
Foliar Raíces
T1 SD.MEL 21.2b 16.7be
T2 SD.BCH 21 .6b 13.6e
T3 SD.I.MEL 25.6b 25.3b
T4 SD.I.BCH 23.8b 22.3b
T5 D.MEL 17.9b 8.ge
T6 D.BCH 17.5b 8.7e

T7 D.I.MEL 35 .6a 44.8a
T8 D.l.BCH 40.7a 17.3be
En cuanto al contenido foliar de nutrientes, se encontraron diferencias altamente

significativas (P50.01) entre tratamientos para N, P, K, Ca y Mg, influenciadas por el
factor inoculación (sin HMA y con HMA) y condición de suelo (SD y D). L(l rlanta
sólo influyó significativamente en la absorción de K y Ca. Tabla 26.
271
Tabla 26. Contenido foliar de N, P.K, Ca y Mg analizados en el compartimento A
Contenido foliar de nutrientes (gramos)

Tratamientos
N p K Ca Mg
T1 SD .MEL 0.1ge 0.014c 0.37d 0.04c 0.04c
T2 SD .BCH 0.23de 0.014c 0.63bc 0.03c 0.04c
T3 SD .I.MEL 0.26de 0.020bc 0.45cd 0.05c 0.05c
T4 SD.l.BCH 0.24de 0.015c 0.67b 0.04c 0.04c
T5 D.MEL 0.33cd 0.014c 0.44cd 0.05bc 0.04c
T6 D.BCH 0.39bc 0.015c 0.59bc 0.03c 0.04c
T7 D.I.MEL 0.51 ab 0.025ab O.72b 0.11 a 0.08b
T8 D.I.BCH 0.64a 0.035a 0.97a 0.08b 0.11 a
En general, los mayores contenidos de nutrientes foliares se concentran en los

tratamientos T7 y T8, en los cuales también se encontró la mayor materia seca. Es
evidente que la desinfección del suelo y la inoculación con HMA actuaron de manera
complementaria en estos resultados, donde la primera práctica eliminó la competencia
y/o antagonismo con otros microorganismos, incluyendo HMA nativos, lo que permitió
que HMA introducido se estableciera y absorbiera nutrientes en forma efectiva.
Se observa que la absorción de N y P de MEL y BCH es similar en las mismas
condiciones experimentales, sin embargo, MEL supera significativamente a BCH en la
absorción de K y Mg, Y este último a MEL, en la absorción de Ca.
Con respecto al P, se ha demostrado plenamente su captación a partir de la solución
del suelo vía MA (Rhodes y Gerdemann, 1975; Nye y Tinker, 1978; Sylvia, 1988). En el
micelio externo, unido a los polifosfatos se encuentra el aminoácido arginina, lo que ha
llevado a Pfeffer, Bago y Shachar (200 I ), a proponer modelos de transporte vía M , no sólo
de C y P, sino también de N, como se presentó en el Capítulo cuatro de este texto.
Sieverding, 1991, Y Sánchez de P., 1999, afirman que tanto el K como el Mg se
encuentran con frecuencia en altas concentraciones en plantas micorrizadas en com-
paración con aquellas que no lo están. Concentración que se ha explicado como efecto
indirecto de la simbiosis, al mejorar su absorción, cuando se elimina la deficiencia de
P vía MA. Sieverding y Toro (1988) sugieren que hay micosimbiontes que pueden
transportarlos a través de su micelio. Se ha encontrado que los polifosfatos de los HMA
llevan Ca asociado, hechos que pueden favorecer su movilidad a la planta (Rhodes y
Gerdemann, 1978 b; Gianinazzi-Pearson y Azcón-Aguilar, 1991; Tester ef al., 1992,
citados por Varma, 1995; Harrison, 1999 y Solaiman y Saito, 2001, citando a varios
investi gadores).
272
LA S I:.NDOMICORRIZAS: EXPRESiÓN BIOEDÁFICA DE IMPORTANCIA EN EL TRÓPICO
Variables medidas en el compartimento B

Longitud de micelio externo
Se encontraron diferencias altamente significativas entre tratamientos, debidas a
la presencia de la planta sembrada en el compartimento A (MEL, BCH, sin planta),
inoculación (sin HMA y con HMA), condición de suelo (SO y O) e interacciones entre
estos factores. Figura 17.
La mayor longitud de micelio externo correspondió a T3 - SO,l,MEL, que difirió
significativamente del resto de tratamientos. Los menores valores correspondieron a
los testigos SO, O con inoculación y sin ella.
25
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o 1-- ~ - - ~ ~ -
2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12
TRATAMIENTOS
Figura 17. Micelio externo total en el compartimento B.
La longitud de micelio externo estimada en los controles se considera como valor

inicial, antes de establecerse la simbiosis en tratamientos que incluían plantas. La di-
ferencia resultante con los valores obtenidos en la lectura final se considera como el
micelio externo formado por HMA nativos o introducidos, o por ambos. Tabla 27.
En cuanto a influencia de la planta, en condiciones experimentales iguales. se ob-
serva que en los tratamientos con MEL se encontraron mayores longitudes de micelio
de HMA que con BCH. Como era de esperarse, la desinfección afectó negativamente
esta variable. El micelio externo formado por los HMA nativos en presencia de ambas
plantas (SO.MEL y SO.BCH) no difiere significativamente de los HMA introducidos
en suelo desinfectado (O.I.MEL y O.I.BCH). También se aprecia la competencia que
establecen los HMA 'nativos sobre los introducidos (T3 y T4), la cual se elimina por
273
efecto de la desinfección, que permite que expresen su capacidad de crecimiento (T7

y T8).
Tabla 27. Micelio externo estimado en compartimento B, inicial en cada tratamiento
y formado por HMA nativos e introducidos.
longitud de micelio externo (m/g de suelo)

Tratamientos HMA nativos HMA nativo HMA introd.
Total * /
Inicial 1/ formad0 2/ formad0 3/
T1 SO,MEL 15,1 b 4,0 4/ 11 ,1 -
T2 SO,BCH 11 ,5 b 4,0 4/ 7,5 -
T3 SO,I ,MEL 20,8 a 4,1 5/ 11,1 5,6
T4 SO,I,BCH 13,2 b 4,15/ 7,5 1,6
T5 O,MEL 5,0 e 3,g6/ 1,1 -
T6 D,BCH 4,4 e 3,g6/ 0,5 -
T7 D,I ,MEL 15,4 b 4,1 7/ 1,1 10,2
T8 D,I ,BCH 15,3 b 4,17/ 0,5 10,7
T9 SD 4,0 e 4,0 4/ - -
T10S0,1 4,1 e 4,1 5/ - -
T11 0,1 4,1 e 4,1 7/ - -
T12 D 3,9 e 3,g6/ - -
*/ Promedios con igual letra no son estadísticamente diferentes, LSD (P<O.05).

SD= Suel o sin desinfectar MEL= Mellinis minuriflora 1= (nóculo de HMA
D= Suelo des infectado BCH= Brachiaria dycrioneura
1/ Miceli o cxterno de HMA nativo estimado en tratamientos controles del experimento.
2/ Micelio externo de HMA obtenido por diferencia entre la longitud total y HMA nativo inicial.
3/ Miceli o ex terno de HMA obtenido por diferencia entre la longitud total menos la suma del HMA nativo
inicial y el HMA nativo formado en simbiosis con el hospedero.
4/ Micelio externo de HMA nativo estimado en el Control relativo l (T9) .
5/ Micelio ex terno de HMA nativo estimado en el Control relativo 2 (TIO).
6/ Miceli o externo de HMA nativo estimado en el Control absoluto (TI2).
7/ Miceli o ex terno de HMA nativo estimado en el Control relativo 3 (TII) .
Estabilidad de agregados al contacto con el agua

Se encontraron diferencias altamente significativas (P~ 0.01) entre tratamientos
para macroagregados > 2mm y aquellos entre 0.25 y 2.0 mm. La presencia de plantas
y la inoculación con HMA influyeron altamente en esas diferencias, mientras que la
condición de suelo (SD y O) no afectó los resultados. Tabla 28.
274
LAS ENDOMICORRIZAS: EXPRESiÓN BIOEDÁFICA DE IMPORTANCIA EN EL TRÓP ICO
Tabla 28. Promedios de estabilidad de macroagregados (%) en el compartimento B.
Promedios de estabilidad (%)

Tratamientos
>2mm 0.25 - 2.0 mm
T1 SO.MEL 29.2 bed 67.0 d
T2 SO .BCH 28.6 bed 71 .5 abed
T3 SO.I.MEL 42.9 a 73.9 ab
T4 SO.I.BCH 33.2 abe 69.6 abed
T5 O.MEL 27.6 ed 69.3 bed
T6 O.BCH 31.2 be 70.3 abed
T7 O.I.MEL 33.4 abe 73.4 abe
T80.I.BCH 37.7 ab 75.6 a
T9 SO 15.6 e 68.6 bed
T10 SO .I 19.7de 65.3 d
T11 0.1 19.8 de 67.7 ed
T12 O 16.1 e 66.6 d
Los tratamientos T3 (SD.I.MEL), T8 (D.I.BCH), T7 (D.I.MEL) Y T4 (SD.I.BCH)

presentaron los promedios más altos de agregados> 2mm estables al contacto con el
agua. En los tratamientos T8 (D.I.BCH), T3 (SD.I.MEL) y T7 (D.I.MEL) se encontraron
los promedios más altos de agregados estables al agua entre 0.25 y 2 mm. Todos estos
tratamientos tienen en común la presencia de plantas y de micelio de HMA introducidos
solos o en conjunto con HMA nativos.
La más baja estabilidad de agregados en los dos tamaños considerados ocurrió en los
tratamientos que no tenían plantas, lo cual contrastaba con el hecho de que la presencia
de las gramíneas estudiadas, independiente de la inoculación y condición de sucio, in-
fluía en la estabilización de los macroagregados considerados en todos los tratamientos
que las incluía. No se descarta la producción de exudados por parte de MEL y BCH,
con base en los resultados de T5 (D.MEL) Y T6 (D.BCH) que presentaron promedios
intermedios de estabilidad de macroagregados en los dos tamaños considerados.
Los porcentajes promedios de estabilidad de agregados hallados en esta investigac ión
oscilaron entre 65.3 a 75.6% y 15.6 a 42.9% para macroagregados de 0.25-2 mm y >2
mm. Wright y Anderson, 2000, han registrado altos valores de estabilidad de agregados
(59.9%) para macroagregados de 1-2 mm en suelos con pastura permanente. Para este
mismo tamaño, Rillig y Steinberg, 2002, informa de valores de estabilidad entre 72 y
85%, en un alfisol con cinco diferentes especies vegetales.
275
Varios investigadores (Tisdall y Oades, 1979, 1982; Elliott y Coleman, 1988; Miller
y Jastrow, 1990) han encontrado relación directa entre estabilidad de macroagregados
y longitud de hifas de HMA en el suelo. Al relacionar en este estudio, agregados es-
tables al agua >2 mm y longitud de micelio externo de HMA, se encontró correlación
altamente significativa (R 2= 0.73) entre estas dos variables (Reyes, Barrios y Sánchez
de P., 2004 a y b).
Las longitudes de micelio externo de HMA encontradas en los barbechos mejorados
sugieren su activa participación en la absorción de nutrientes, inferencia que se corrobora
en los experimentos en invernado realizados por Torres (2000) y Reyes (200 1).
En BM-l las longitudes de micelio externo de HMA fueron inversas a la cantidad
de biomasa que produjo el barbecho y a su edad, por el contrario en BM-2 fueron
directamente proporcionales y estables, aparentemente por depender en este último
experimento, en mayor medida, de la captación de nutrientes aportados por el barbecho
vía micorriza arbuscular. En otras palabras, cuanta más pobreza nutricional en el suelo,
más va a depender de la red micelial de HMA para captarlos, lo que se convierte, a su
vez, en un estímulo para su desarrollo.
La longitud de micelio externo estuvo influenciada, además de las condiciones
nutricionales propias de los suelos donde se sembró BM 1 Y BM2, por factores re-
lacionados con podas periódicas de los barbechos, aportes orgánicos y reciclaje de
nutrientes, actividad de microorganismos, labores de cultivo, simbiosis y persistencia
de la inoculación, composición f10rÍstica prevaleciente y la recolección de muestras de
suelo en experimentos, factores que pesaron de una u otra forma.
Los ensayos de invernadero han permitido corroborar la importancia de la condi-
ción de suelo y presencia de HMA en la materia seca y absorción de nutrientes por los
diferentes hospederos que se han ensayado - TTH, MEL y BCH.
Los resultados obtenidos en estos estudios confirman la importancia del micelio
externo de HMAen la formación y estabilización de macroagregados en el suelo y demás
cualidades ligadas a su presencia, como densidad aparente, conductividad hidráulica y
macroporosidad. Las raíces participaron de manera directa e indirecta, albergando los
HMA, constituyendo con las hifas, una matriz facilitadora del proceso de bioagregación
del suelo.
276
L AS ENDOM ICORR IZAS: EXPRES iÓN BIOEDÁFICA DE IMPORTANC I A EN EL TRÓPI CO
Caso 10
Actividad microbiana en un andisol (Typic Dystrandept)

manejado con diferentes alternativas conservacionistas
en la rotación yuca-fríjol16
Wilder Frans Triana Guzmán, Martín Prager Mosquera y Marina Sánchez de Prager
• Resumen
Se evaluó la actividad microbiana en un suelo de ladera Typic Dystrandeptdel norte
del Cauca, durante una rotación yuca-fríjol, en la que se utilizaron prácticas sencillas de
conservación de suelos: labranza reducida, cobertura muerta o mulch y barreras vivas.
El porcentaje de colonización por HMA no difirió significativamente entre tratamientos
en el cultivo de yuca (57%), pero sí en fríjol por efecto de tratamientos y edad del cul-
tivo, cuyos mayores valores estuvieron en labranza mínima y cobertura y en etapa de
precosecha (85%). La respiración microbiana (C-C0 2) sólo varió significativamente en
este mismo período vegetativo, mientras que en fríjol en ninguna etapa. Las prácticas
que más influyeron en los rendimientos fueron cobertura vegetal y uso de barreras vi-
vas. La mayor productividad de yuca se alcanzó con el manejo labranza convencional
y cobertura (35 t/ha) y la de fríjol con labranza mínima más cobertura (1.2 t/ha). No se
encontraron correlaciones altamente significativas entre los rendimientos de la rotac ión
yuca-fríjol y la actividad microbiana.
• Palabras claves
Micorriza, respiración microbiana, yuca, fríjol, andisoles, suelos de ladera.
• Summary
Microbiological activity in a hillside soil (Typic Dystrandep~ during the cassava - beans
rotation using several alternatives for soil conservation
The microbiological activity was evaluated in a hillside soil Typic Dystrandept from
northem Cauca, during the cassava-beans rotation, using several simple altematives for
soil conservation: reduced tillage, mulch and plant barriers. There were no significant
differences in the colonization percentage (57%) of arbuscular micorrizogen fungi
(AMF) on cassava roots before harvest. In beans there were significant differences during
16 Investigación financiada por la Fundación para la Investigación y Desarrollo Agrícola (FIDAR) y la Uni-
versidad Nacional de Colombia-Sede Palmira.
277
UNIVERSIDA D NACIONAL DE COLOMBIA - SEDE PALMIRA
postsowing and pre-harvest, when minimum tillage and mulch management were used
(85 %). The microbiological activity evaluated through C-C02 quantification in the soil
did not show significant differences in the cassava vegetative periods, except before the
harvest, where the conventional tillage in addition to mulch and barrier excelled. With
beans, there were no significant differences in any of the their stages of development.
The mulch and plant barriers were the practices more importants. The best productivity
with cassava was obtained with conventional tillage and mulch management (35 t/ha),
and in beans with minimum tillage plus mulch management (1.2 t/ha). There were no
highly significant correlations among yields of cassava-beans rotation and the microbial
activity (HMA percentage).
• Key words
Micorrhyza, microbial respiration, cassava, bean, andisols, hillside soils.
• Antecedentes
La microbiota del suelo, al participar activamente en los procesos de descomposi-
ción del material orgánico, garantiza la disponibilidad de nutrimentos para los ciclos
vegetativos y por consiguiente la obtención de mejores cosechas. Cambios en las con-
diciones de humedad, pH, aireación, temperatura, material parental , materia orgánica,
prácticas agronómicas y otros factores ecológicos que influyen directamente sobre la
distribución, abundancia y diversidad de la vida microbiana, tienen implicaciones en la
productividad y conservación del suelo (Primavesi, 1982; Sánchez de P. , 1990; Novo y
Fernández, 1998; Sánchez de P. y Gómez, 2000; Mosquera, 2000).
Las prácticas agrícolas modifican las condiciones edafológicas e influyen en la
proliferación o disminución de la biota y su diversidad, razón por la cual es importante
monitorear el impacto de ellas, con el fin de comprender los cambios ocasionados, por
ejemplo, por los diferentes tipos de labranza, coberturas y barreras vegetales y orientar
el manejo agronómico a la preservación del suelo como recurso finito indispensable
para la sostenibilidad del planeta (Prager el al., 2002a; Prager el al., 2002b) .
Dentro de esta perspectiva, en esta investigación se buscó evaluar efectos de prác-
ticas conservacionistas (labranza reducida, cobertura muerta o mulch y barreras vivas)
sobre la actividad biológica del suelo y correlacionar la influencia de éstas sobre la
producti vidad de los culti vos de yuca y fríjol en rotación.
• Metodología
La parcela experimental, propiedad de la Fundación para la Investigación y el
Desarro llo Agrícola (Fidar), está ubicada en la vereda La Independencia, municipio
de Piendamó, departamento del Cauca (2° 56' latitud Norte y 76° 32' latitud Oeste).
Su reli eve es quebrado y los suelos se clasifican como Typic Dyslrandepl (Zamorano,
2000) . Está localizada en la parte media y baja de la subcuenca del río Cabuyal, a 1400
m.s.n.m . La temperatura promedio es de 19.3°C, con pequeñas variaciones durante el
año y la precipitación de 1950 mm, con distribución bimodal. Los meses de máxima
278
precipitación son marzo-abril, octubre-noviembre, y dos períodos secos (junio-septiem-

bre, diciembre-marzo). Según la clasificación de Holdrigde, la vereda corresponde a la
zona de vida Bosque Húmedo Premontano - bh-pm - (Alzate y Sánchez, 2000) .
El área del ensayo (2640 m 2 ) se dividió en 15 parcelas (22 m x 8 m), separadas
entre sí 0.5 m establecidas con un diseño de bloques completos al azar. Se ensayaron
los siguientes tratamientos: a) Labranza convencional (LC), labranza convencional +
barrera (LCB), c) labranza convencional + cobertura (LCCo), d) labranza convencional
+ barrera + cobertura (LCBCo) y, e) labranza mínima + cobertura (LMCo). Se reali-
zaron las evaluaciones en el cultivo de la yuca, seguido por un período de descanso y
finalmente el fríjol.
En el sistema LC la fuerza de trabajo empleada fue la tracción animal (bueyes).
Se realizó un pase de arado con vertedera reversible y el terreno se preparó a una pro-
fundidad de 25 cm. Para las barreras (B), después del laboreo, cada ocho metros se
establecieron pasto vetiver Vetiveria zizanoides y pasto elefante Pennisetum purpureum.
En los tratamientos correspondientes a coberturas (Co) cada cuatro meses se cortaban
las barreras aledañas y se distribuían homogéneamente sobre el suelo. En la labranza
mínima (LM) el suelo permaneció sin disturbar.
Para la siembra de fríjol PhaseoLus vulgaris se adecuó el sitio de siembra con un
barretón; para la siembra de yuca Manihot esculenta se prepararon cajuelas de 20x20x20
cm, a una distancia de un metro en cuadro. Se utilizó el híbrido de yuca CG 40211, de
amplia adaptación a la región, el cual ha sido promovido por funcionarios del Centro
Internacional de Agricultura Tropical - CIAT, y la Fundación para la Investigación y el
Desarrollo Agrícola - Fidar. Para el cultivo de fríjol se utilizó la variedad África 612,
de expresión genotípica y rendimientos aceptables en la zona.
El experimento inició en el período 1995-1996 cuando se estableció el cultivo de
yuca, con fertilización de 3 t/ha de gallinaza + 500 kg/ha de cal dolomita. En el segundo
semestre de 1997 se cultivó fríjol, con aplicación de 3 t/ha de gallinaza + 2 t/ha de cal
dolomita + 50 kg/ha de fertilizante Agrimins granulado. En el primer semestre de 1998
se sembró yuca incorporando abono de síntesis 10-20-10 a razón de 200 kg/ha y 500
kg/ha de cal dolomita. En el segundo semestre de 1999 se sembraron en asocio los cul-
tivos de maíz y fríjol, fertilizados con 3 t/ha de gallinaza + 500 kg/ha de cal dolomita.
Durante el primer semestre de 2000 y el segundo semestre de 2001 se estableció
nuevamente el cultivo de yuca. Por último, en el primer semestre de 2002, se cultivó
el fríjol con una fertilización de 3 t/ha de gallinaza + 50 kg/ha de Agrimins granulado.
Las evaluaciones de la actividad microbiana se realizaron durante este último ciclo de
rotación yuca-fríjol.
Durante el ciclo correspondiente al establecimiento del cultivo de yuca, el período de
descanso y el cultivo de fríjol siguiente se estimaron las siguientes variables: respiración
microbiana, porcentaje de colonización por hongos que forman micorriza arbuscular
279
(HMA) Y los rendimientos de yuca y fríjol (t/ha). Los muestreos se realizaron en los
estados de postiembra, prefloración y precosecha. Se tomaron tres submuestras para
todas las variables. El muestreo se realizó con barreno a 0-20 cm de profund idad. Para
el porcentaje de colonización de hongos que forman micorriza arbuscular (HMA) se
tomaron plantas al azar separando las raíces jóvenes.
Las muestras se almacenaron en el laboratorio refrigeradas a 4°C. El porcentaje
de colonización de hongos que forman micorriza HMA se calculó con la metodología
descrita por Sieverding (1983), utilizada por Gómez L. (1997), con las modificacio-
nes requeridas para las raíces de yuca y fríjol. Para estimar la actividad microbiana
(C-CO::!) del suelo (AMS) se utilizó la metodología del Centro de Agrobiología del
Brasil (G uitián y Carballas, 1976, descrito por Cadena y Madriñán , 1998). Se efectuó
análisis gráfico para cada una de las variables con el fin de observar tendencias. Los
resultados se sometieron a análisis de varianza y prueba de Duncan en los casos donde
se detectaron diferencias significativas. También se realizó análisis de correlación entre
las variables evaluadas.
Según Zamorano y Velasco, 2000, los análisis químicos y físicos del suelo donde
se estableció el experimento, en 1995, señalaban que tenía pH de 5.3, alto contenido
de materia orgánica, baja capacidad de intercambio catiónico (CIC) y era deficiente en
fósforo disponible. En 1999, en todos los tratamientos, como efecto de las prácticas que
incluían aplicación de enmiendas, el pH se incrementó al igual que los contenidos de
materia orgánica. Los cambios significativos se presentaron en el aumento de la capa-
cidad de intercambio catiónico (CIC) y estabilidad de agregados, en los cuales tuvieron
alta influencia la cobertura y el establecimiento de barreras vivas.
Cultivo de la yuca
No hubo diferencias significativas en los porcentajes de colonización por HMAentre
los diferentes tratamientos (Tabla 29). Sin embargo, fueron menores a los registrados
en otros ensayos en condiciones agroecológicas similares. Es posible que influya la
aplicación de fertilizantes y abonos orgánicos que se realizó en estos cultivos. Gómez L.
(1997) afi rma que en la costa norte colombiana la utilización de labranza convencional,
el abonamiento y la cobertura disminuyen la colonización por HMA, y ésta es mayor
cuando se utilizan sistemas de labranza cero, sin abono.
Co n respecto a la actividad microbiana (C-C0 2) fue sig nificativamente mayor en
el período postsiembra que difirió de precosecha en el resto de los tratamientos (Tabla
29) , con excepción de LCBCo que mantuvo alta actividad. En el ensayo realizado por
Gómez L. (1997), mencionado con anterioridad, la labranza convencional y la aplicación
de cobel1ura vegetal dinamizaron la actividad microbiana, lo cual se explica con base en
la aireación que se logra con la labranza y su acción estimulante sobre las poblaciones
y su metabolismo.
280
Tabla 29. Actividad microbiana en raíces de yuca y fríjol en diferentes manejos agro-
nómicos en un Typic Distrandept. La Independencia, Piendamó, Cauca.
Yuca Fríjol
Respirac. % Colonizac. Respirac. Microbiana
Tratamientos % Colonizac. Microbiana (HMA) (mg C-C02/10 g suelo)
(HMA) (mg C-C02/1O
g suelo) Postsiembra Precosecha Poslsiembra Precosecha
LC 57.7 a 119.3 b 79.6 a 70.3 b 115.6 a 115.1 a

LCB 59.0 a 115.3 b 80.3 a 72.7 ba 115.5 a 118.3 a
LCCo 47.3 a 1100 b 72.8 ba 81.3 ba 116.3 a 117.2 a
LCBCo 68.7 a 143.1 a 54.7 e 75.3 ba 117.5 a 117.0 a
LMCo 55.0 a 120.0 b 71.2 b 84.8 a 120.2 a 121 .9 a
Cultivo de fríjol
Se registraron altos porcentajes de colonización por HMA (Tabla 29), superiores a
los obtenidos en yuca; quizás, debido a mayor exigencia de nutrientes, especialmente
fósforo, demandados por el fríjol y a menor período vegetativo (cien días). Aunque en
general el porcentaje de colonización es poco variable a través del desarrollo fenológico
del cultivo, se presentó diferencia significativa por efecto del período vegetativo. La
colonización más alta se obtuvo en precosecha con el manejo LMCo. La interacc ión
barrera y cobertura deprimió el porcentaje de colonización , pero este efecto no se pre-
sentó en prefloración y precosecha. En prefloración no hubo diferencias significativas
entre las tecnologías evaluadas.
En cuanto a la respiración microbiana del suelo (C-C02) en el cultivo del fríjol no
se presentaron diferencias significativas entre los estados fenológicos evaluados como
tampoco por efecto de las tecnologías evaluadas; los valores registrados fueron similares
a los obtenidos en yuca.
Análisis de rendimientos
En los rendimientos de ambos cultivos se presentaron diferencias significativas entre
las tecnologías de conservación evaluadas (Figura 18). Los mayores valores se obtuvie-
ron con el empleo de cobertura. También se observó efecto positi vo cuando se emplearon
de manera simultánea barrera y coberturas y se practicó la labranza reducida.
El análisis de correlación entre rendimientos y las variables microbiológi cas no
permitió evaluar el efecto de ellas sobre la productividad de estos cultivos. Esto es
explicable en función de que los rendimientos son expresión de múltiples factores que
incluyen los genotipos de los cultivos, el suelo y su biota y las condiciones ambientales,
entre otros.
281
U N IVER SIDAD NACIONAL DE C OLOMBIA - SEDE PALMIRA
Rendimientos Yuca
40 35 a
32 b 31 b
35
27 e
30 24 e
.2
;; 25
o
e
QI
20
'E 15
:s
¡ 10 ¡
o: I
5 e_. 1 - ' _... , . j J. i __ ~ ,
0, ----------- - - - - - - - - - - - - - - .- - - - -
LC LCS LCCo LCSCo LMCo
Tratamientos
Rendimientos Frijol
1,20 a
1,20 j 1,01 b 1,02 b
.E 1,00
....
.2 0,80
c:
CII
¡ 0,60
"c: 0,40
& 0,20
0, 00 ~--::::.
LC Lce LCCo Lceco LMCo
Tratamientos
Figura 18. Rendimientos de yuca y fríjol en los diferentes tratamientos analizados.
• En síntesis
En el Typic Distrandept estudiado ubicado en la vereda La Independencia, municipio
de Piendamó, departamento del Cauca, las prácticas agronómicas de cobertura vegetal,
establecimiento de barreras vivas y la labranza reducida influyeron significativamente
en los rendimientos del sistema de rotación yuca-fríjol. Se detectaron cambios en la
actividad microbiana, en especial, en la dinámica de los hongos que forman micorriza
arbuscul ar (HMA) en el cultivo del fríjol, aunque no se logró establecer su interacción con
los rendimientos de ambos cultivos, dada la complejidad del sistema que se maneja.
282
L AS ENDOMICORRIZAS : EXPRES IÓN BIOEDÁFICA DE IMPORTANCIA EN EL TRÓPICO
Caso 11
Evaluación del efecto de la micorriza arbuscular (MA)

sobre la absorción de nutrientes en suelos cultivados con
caña de azúcar (Saccharum spp) en Santander de
Quilichao, Corinto y Miranda (Cauca) 17
Carmen Alicia Carlosama Ortega, Marina Sánchez de Prager,

Rafael Quintero Durán y Jaime Eduardo Muñoz F.
• Resumen
En tres suelos del valle geográfico del río Cauca provenientes de Santander de Qui-
lichao, Corinto y Miranda (departamento del Cauca) sembrados con caña de azúcar y
cuyas propiedades químicas se caracterizaron previamente, se tomaron muestras con el
objetivo de estudiar la presencia de HMAy establecer, en invernadero, la influencia de
HMA nativos e introducidos sobre el desarrollo vegetativo del cultivo, en combinación
con distintos niveles de fertilización (O, 15,30 Y45 kg/ha de P20S) a los tres y sei s meses
de edad de las plantas. Se utilizó el diseño experimental de parcelas subdivididas. Se
encontró predominancia del género Glamus en estos suelos, El mayor efecto be néfico
de la presencia de HMA se observó en el suelo de Santander de Quilichao, y el menor,
en Miranda, con mejores condiciones de fertilidad . No se encontraron diferencias signi-
ficativas entre cepas nativas e introducidas de HMA y, a 30 kg/ha de P 20s, las variables
evaluadas alcanzaron los mayores valores, independiente de los suelos.
• Palabras claves
HMA, Caña de azúcar, Glamus, Santander suelos, Miranda suelos.
• Summary
Evaluation of the arbuscular mycorrhiza (AM) over the nutrient absorption on sugar
cane (Saccharum spp) in Santander of Quilichao, Corinto and Miranda (Cauca)
On three soils ofthe geographical valley ofthe Cauca river, coming from Santander
of Quilichao, Corinto and Miranda (Cauca department) planted with sugar cane, whose
chemical properties have been determined previously, were taken several samples, in
arder to determine the presence of HMA and to establish (in wire house) the influence
17 Trabajo de investigación financiado por el Centro de Investigación en Caña de Azúcar (Cenicaña) y la

Universidad Nacional de Colombia-Sede Palmira.
283
of nativc or introduced HMA over the vegetative development of the plantation, com-
bining several fertilizer levels (O, 15,30 and 45 kg P20S/ Ha) at three and six months of
age of the plants. It was used a subdivided parcel experimental designo It was found a
great prcvalence of the Glomus genus in those soils. The presence of HMA had greater
benefical effect on the Santander of Quilichao soils, and lower, on the Miranda soils
(better t"ertility conditions). There were no statistical significant differences among
native and introduced HMA, and with 30 kg P 20 s/Ha the evaluated variables reached
the greatcst values, without influence of the soils.
• Key words
HM A, sugar cane, Glomus, Santander soils, Miranda soils.
• Antecedentes
El valle geográfico del río Cauca dedica gran parte de su potencial agrícola al cul-
tivo de la caña de azúcar (Saccharum spp) debido a las condiciones edafoclimáticas
favorables, como alta fertilidad de sus suelos, temperaturas medias de 24°C y patrón
de distribución de lluvias bimodal (Cenicaña, 1993).
Las altas producciones que se obtienen (123.0 toneladas de caña por hectárea - TCH)
con rendimiento comercial del 11 .7% toneladas de azúcar por tonelada de caña (Ceni-
caña, 1993), se reflejan en elevadas demandas de nutrientes por parte de este cultivo,
lo cual genera exigencias sobre el suelo que se suplen normalmente con la fertilización
química y con el uso de la incorporación de la materia orgánica del mismo cultivo, en
aquellas siembras donde se ha suprimido la práctica de quema (Cenicaña, 1993).
La participación de la actividad microbiana en la nutrición vegetal, incluida la caña
de azúcar, juega papel importante. Tal es el caso de los hongos que forman la micorriza
arbuscular (HMA) en suelos tropicales. Esta simbiosis manejada técnicamente puede
significar, en el futuro, disminución significativa en los costos de producción del cultivo
de la caña de azúcar, en la medida en que se haga menor uso de fertilizantes y productos
fitosanitarios.
Para evaluar la importancia que este recurso microbiológico tiene en el cultivo de la
caña se requiere avanzar más en su investigación. El presente trabajo busca identificar
HMA nativos en tres sitios del Valle del río Cauca, sembrados con caña de azúcar y
evaluar su efecto en la eficiencia de la fertilización fosfórica en el cultivo.
La primera descripción de MA en caña de azúcar ocurrió en Java (Treub, 1980), y en
1977 Trappe describió las especies Sclerocystis clavispora y Acaulospora scrobiculata
asociadas a este cultivo, maíz y pastos silvestres. En Piraeicaba (Brasil) se registraron
los géneros Glomus sp y Gigaspora (Dainese y Cardoso, 1981). Huang y Chang, 1983,
aislaron estos mismos géneros en campos de caña en Taiwán y comprobaron que algu-
nas especies aisladas en caña se establecían con éxito en maíz (Chang y Huang, 1984),
y cepas Glomus sp eran efectivas en caña de azúcar (Chang y Huang, 1985 ). Janos y
Trappe. 1982, registraron la especie Acaulospora foveata asociada con cacao, banano
y caña de azúcar, en Méjico, Panamá y Costa Rica
284
LAS ENDOMICORRIZAS: EXPRESiÓN BIOEDÁFICA DE IMPORTANCI A EN EL TRÓPICO
Toro, 1984, en el Valle del Cauca, encontró en campos sembrados con caña de azúcar
Glomus, Sclerocystis, Acaulospora, Entrophospora y Gigaspora e identificó Glomus
mosseae, Glomus occultum, Glomusfasciculatum y Acaulospora appendicula. Registró
que la variedad de caña, la fertilidad del suelo, así como el estado de desarrollo de la
planta fueron factores que modificaron la presencia de MA. Bastidas (1995) aisló varios
HMA de raíces jóvenes de caña de azúcar provenientes de campos del Valle del Cauca,
en las cuales halló colonizaciones que fluctuaban entre 36% a 70%.
Sánchez de P., 1999, evaluó la presencia de HMA en seis suelos del Valle del Cauca,
sembrados con caña de azúcar, correspondientes a Molisoles, Vertisoles e Inceptisoles.
En todos ellos fue común encontrar especies del género Glomus. En aquellos con pH
ácido hubo mayor frecuencia de especies de Acaulospora y Scutellospora, mientras que
en aquellos cercanos a la neutralidad hubo más especies de Glomus, observación que
coincide con registros de Sieverding y Toro, 1988.
En ensayos en invernadero, al evaluar la participación de la flora nativa de HMA en
la materia seca y extracción de P por la parte aérea de la caña de azúcar, encontró que
la mayor materia seca se presentaba en suelos que combinaban buenas características
químicas y físicas y, el mayor contenido de P foliar, en plantas sembradas en suelos
con niveles medios a bajos de P disponible, lo cual constituía un indicio de actividad
de HMA efectivos, que permitían que no sólo la caña sino también el maíz y el sorgo,
incluidos en el experimento, exploraran más eficientemente el volumen de suelo a dis-
posición. En bioensayos realizados por esta misma autora, la introducción de Glomus
mosseae, en caña en comparación con flora nativa, no arrojó diferencias significativas
en materia seca pero sí en el contenido foliar de P (Sánchez de P, 1999).
• Metodología
Se colectaron muestras de suelo en lotes dedicados al monocultivo de la caña de
azúcar, ubicados en el departamento del Cauca (valle geográfico del río Cauca). Se
seleccionaron teniendo en cuenta que representaran niveles bajos, medios y altos de
fósforo. Se escogieron tres lotes localizados en: a) Santander de Quilichao (Cachimbalito,
Ca 25, con 2.9 ppm de P), b) Corinto (Silencio-Cámbulos SiCa, con 12.2 ppm de P)
y, c) Miranda (San Fernando sur SFS24, con 157.8 ppm de P). Estaban ubicados entre
los 1000 Y 1500 m.s. n.m. Los lotes estaban sembrados con soca de caña de la variedad
Mayagüez MZC 74 275, con edades aproximadas de 6 y 3 meses. Las muestras de suelo
y raíces se recolectaron en la rizosfera de la planta hasta 20 cm de profundidad. Cada
lote se recorrió en zigzag y se tomaron cuatro muestras de 1 kg de suelo compuesta por
cinco submuestras cada una.
El ensayo de invernadero y pruebas de laboratorio se realizaron en la estación expe-
rimental San Antonio, del Centro de Investigación de la Caña de Azúcar de Colombia
(Cenicaña), ubicado en el municipio de Florida (Valle), situado a 1000 m.s.n .m., con
temperatura promedio de 26°C y precipitación promedia anual de 920 mm, con régimen
bimodal.
285
La estimación de los porcentajes de colonización por HMA de las raíces provenien-

tes del campo se hizo con metodología de Phillips y Hayman, 1970, modificada por
Sieverding, 1983, adaptada para caña de azúcar. La separación de esporas de HMA se
hizo por el método de centrifugación descrito por Sieverding, 1983. Para la identifica-
ción preliminar de especies de HMA se tuvieron en cuenta características morfológicas
como: color, tamaño y forma descritos por Schenck y Pérez (1990). Para precisar la
identificación de especies se realizaron montajes de las esporas en placas con alcohol
polivinílico las cuales fueron remitidas al especialista. 18
Se procedió a la multiplicación de cepas de HMA seleccionadas a partir de estos
suelos. Se preparó sustrato con suelo bajo en fósforo, adicionado con arena de cuarzo en
proporción 2: 1, esterilizado durante dos horas, en autoclave a 121°C y 15 Ib/pulgada2 .
El hospedero fue Sorghum bicolor por su capacidad para formar abundantes raíces y
presentar alta colonización por HMA. Estos cultivos puros se establecieron en vasos
plásticos con 200 gramos de suelo, allí se sembraron tres semillas de sorgo pregermi-
nado y se inocularon 50 esporas por vaso. Esta etapa de multiplicación se realizó en el
invernadero durante seis meses.
Una vez obtenidos los cultivos puros, se hizo un ensayo en invernadero con el fin
de observar la respuesta de la caña de azúcar a las cepas de HMA y la interacción de
la micorriza y fertilización con fósforo. Para ello se recolectó suelo de cada uno de los
sitios elegidos (Santander de Quilichao, Corinto y Miranda), se realizó la caracterización
química. Cada suelo se secó y homogenizó para luego ser usado en el llenado de las
bolsas plásticas de las unidades experimentales.
Para evaluar los tratamientos se utilizó el diseño experimental de parcelas subdivi-
didas. Se ubicaron en total 36 tratamientos, resultado de tres suelos (Santander, Corinto
y Miranda) x 3 condiciones de HMA (nativa, nativa + Glomus geosporum, nativa +
Glomus manihotis) x 4 niveles de fertilización (O, 15 , 30 y 45 kg/ha de P20S). Cada
tratamiento contó con seis repeticiones para un total de 216 unidades experimentales.
Se se mbraron yemas pregerminadas de la variedad Mayagüez desinfectadas con
hipoclorito de sodio al 5%. Se utilizaron bolsas con LO y 20 kilos de cada uno de los
suelos seleccionados, dependiendo de las edades a evaluar (tres y seis meses, respecti-
vamente). Cada unidad experimental se humedeció con cuatro litros de agua destilada
y se aplicó el tratamiento del fertilizante fosforado . Se inocularon 300 esporas de HMA
por unid ad.
Las variables evaluadas fueron materia seca total (mg/planta), porcentaje de colo-
nización (%), cuantificación de esporas en 100g/ss, contenidos foliares de nitrógeno y
fósforo . Se realizó análisis de varianza y la prueba de Duncan para todas las variables
descritas anteriormente mediante el programa estadístico SAS.
18 Identificación realizada por Ewald Sieverding . lA Dr. Sc. Agr. Alemania.
286
LAS ENDOMICORRI ZAS : EXPRESIÓN BIO EDÁFICA DE IMPORTANCIA EN EL TRÓPICO
Condición nutricional de los suelos
Con respecto a la condición nutricional de los suelos evaluados, es de anotar que
en la parte plana del valle del río Cauca la mayoría de sus suelos presentan contenidos
de fósforo disponible mayores a 10 ppm. Cenicaña (1993) ha establecido tres cate-
gorías de fósforo disponible (ppm): bajo < 5, medio 5 - 10, Y alto> 10. La Tabla 30
muestra algunas características químicas y la textura de los suelos donde se realizó
este trabajo.
Tabla 30. Análisis químico y textura de los suelos sembrados con caña de azúcar.
Propiedades químicas
Textu-
Municipio m.o. meq/100gss ppm
pH ra
% K Ca Mg P Cu Fe Zn
Miranda 6.4 3.6 0.4 12.7 4.8 151.8 2.5 22.3 6.5 F
Corinto 5.0 2.9 0.1 3.7 1.9 12.2 4.3 122.4 4.5 F
Santander de
5.5 3.9 0.4 7.9 4.9 2.9 5.1 81.3 4.4 Ar
Quilichao
En el suelo de Santander de Quilichao los mayores limitantes son el drenaje natural

pobre, la susceptibilidad a encharcamientos temporales y el bajo contenido de fósfo-
ro (2.9 ppm). El suelo de Miranda presenta contenidos muy altos de P (151.8 ppm),
adecuados de Ca, y bajos en Mg y K. Con respecto a los elementos menores, el Cu es
medio, al igual que el Fe, mientras que el Zn es alto, posiblemente debido al manejo
agronómico de fertilizantes y agroquímicos que normalmente presentan cantidades
pequeñas de Zn (Sánchez de P. 2003).
El suelo de Corinto tiene pH fuertemente ácido, y aunque el P es medio (12.2 ppm),
los problemas de Al, Fe, Ca y K hacen suponer limitaciones para el desarrollo normal
del cultivo.
Presencia de HMA en el campo y ensayo de invernadero

Con respecto a la presencia de HMA en los tres suelos sembrados con caña de
azúcar, se encontraron cinco especies, todas pertenecientes al género Glomus: Glomus
mosseae, Glomus geosporum, Glomus monosporum, Glomus etunicatum y Glomus sp,
registro que coincide con Toro (1984) Y Sánchez de P. (1999).
En el ensayo en invernadero, el análisis de varianza realizado a los 3 y 6 meses de
edad de las plantas mostró diferencias altamente significativas con relación a la coloniza-
ción por HMA, para los factores suelo, cepa de HMA, dosis de P2Üs y las interacciones
suelo por dosis de fósforo y suelo por cepa de HMA por dosis de fósforo.
287
UNIVERSIDA D NACIONAL DE COLOMBIA - SEDE PALMIR A
Los porcentajes más altos de colonización durante los dos muestreos se encontraron
en los suelos de Santander de Quilichao, seguidos por Corinto, y los más bajos corres-
pondieron a Miranda. La mayor colonización en las dos edades ocurrió en presencia
de cepas de HMA nativas + G. geosporum (12.1 % y 33.4% a los tres y seis meses de
edad).
A pesar de las diferencias en las propiedades químicas y textura de los suelos es-
tudiados, en todos ellos los mayores porcentajes de colonización por HMA, en los dos
muestreos, se obtuvieron con el nivel de 30 kg de P20S/ha, donde se registraron cifras
de 17% (3 meses) y 33.4% (6 meses). Las cifras más altas de colonización se concen-
traron en los suelos de Santander, los más pobres nutricionalmente, y los menores, en
Miranda, más fértiles.
Con relación a la materia seca de las plantas, al igual que en el desarrollo de HMA,
hay diferencias significativas por efecto de los suelos. Los mayores valores, como se
esperaba, se encontraron a los seis meses de edad, en Miranda y Corinto (205 y 198
g/pi) que diferían significativamente de Santander (181 g/pi). No hubo diferencias en
esta variable entre las cepas nativas de HMA y las introducidas. Con el nivel de 30 kg
de P20S/ha las variables estudiadas presentaron sus máximos valores.
El análisis de correlación con un nivel de significancia del 1% señaló que materia
seca se correlaciona con los contenidos foliares de nitrógeno (-0.869) y fósforo (-0.585).
Estas relaciones son inversas, es decir, que en la medida en que se incrementa la materia
seca hay un efecto de dilución en estos nutrientes.
Las correlaciones entre HMA, disponibilidad de nutrientes en el suelo y las varia-
bles de desarrollo vegetativo del cultivo evaluadas (Tabla 31) indican que, en general,
mientras los contenidos foliares de N y P en la caña se aumentan por efecto de pH e
incrementos en la disponibilidad de la mayoría de los nutrientes en el suelo, con las
estructuras de colonización y reproducción de HMA sucede lo contrario.
Se hace evidente la relación altamente significativa de los porcentajes de coloni-
zación y población de esporas de HMA, con niveles de P, Ca, Cu, Fe y Zn disponibles
en el suelo, y en su mayoría son correlaciones negativas, con excepción de Cu y Fe. El
N Y P foliar se relacionan directamente con los niveles presentes en el suelo de P, Ca y
Zn e inversamente con el Cu y Fe.
En los suelos estudiados el mayor efecto benéfico de la presencia de HMA en caña de
azúcar se observó en aquellos con mayores limitaciones nutricionales, correspondientes
a Santander de Quilichao, y los menores en suelos de Miranda, de mayor fertilidad. El
género Glomus fue predominante y la materia seca de las plantas no difirió significati-
vamente entre cepas nativas e inoculadas.
288
Tabla 31. Matriz de correlac iones entre vari ables de desarro llo vegetativo de HMA,
cul tivo y nutri entes en los sue los estudi ados .
r HMA PLANTA
Colonización Esporas Materia Seca Nitrógeno Fósforo
Suelo
% (No./100gss) (mg/planta) (ppm) (ppm )
-0.70366 -0.42002 0,04896 0.3414 0.55855
pH ** ** ns ** **
-0.09331 -0.0186 -0 ,02824 0.13253 -0.0044

MO(%)
ns ns ns ns ns
-0.77523 -0.48036 0.07043 0.33469 0.65263
P (ppm) ** ** ns ** **
K -0.27699 -0.1349 -0.00922 0.20597 0.15549

(meq/100gss) * ns ns ns ns
Ca -0.65598 -0.38595 0.04039 0.33145 0. 50885
(meq/100gss) ** ** ns ** **
Mg -0.30899 -0.15542 -0.00566 0.21815 0.1 8391

(meq/1 OOgss) ** ns ns ns ns
0.75462 0.47736 -0.07772 -0.30279 -0.65595
Cu (ppm) ** ** ns ** **
0.68264 0.40483 -0.04502 -0.33742 -0. 53628

Fe (ppm) ** ** ns ** **
-0.77498 -0.47967 0.06991 0.33583 0.651 29

Zn (ppm) ** ** ns ** **
** : Altamente signi ficat ivo ( 1%). *: Significativo (5%). ns: No signi ficat ivo.
289
Endomicorrizas en orquídeas
y ericáceas
Caso 12
Endomicorrizas en orquidáceas en dos transectos

de la cordillera Central 19
Gabriel Díaz, Marina Sánchez de Prager, Eyder D. Gómez L., Carmen Elena Mier
• Resumen
Las orquidáceas terrestres participan en la formación natural, recuperación y con-
servación de los suelos, las endomicorrizas propician esta habilidad. Con el fin de hacer
inventario de orquídeas que habitan taludes de carreteras y constatar la presencia de la
simbiosis, se muestrearon en dos trayectos de la cordillera Central en los departamen-
tos del Valle y Cauca. Las especies recolectadas se identificaron mediante el uso de
claves y consulta con especialistas; para la evaluación del porcentaje de colonización
micorrícica se realizó tinción de raíces, adaptada para orquídeas de acuerdo con la
metodología establecida por Sieverding en 1983 (Sánchez de P., 1999). Los micosim-
biontes se identificaron por género. Además, se procedió a la detección de metabolitos
secundarios relacionados con la defensa de las plantas, empleando extractos etanólicos
y de cloroformo. En el Valle, en el trayecto Palmira - La Nevera (1291 a 2528 msnm) se
registró la mayor diversidad de géneros de orquídeas: ELleanthus, Epidendrum, Liparis,
MaxilLaria, Odontoglossum, Oncidium, Pleurothallis, Sobralia y Stelis. En el Cauca,
entre Santander de Quilichao y Tunía (1296 a 1479 msnm), con mayor grado de inter-
vención antrópica, sólo se encontraron Epidendrum y ElIeanthus. Como micosimbionte
se identificó a Rhizoctonia sp. Los mayores porcentajes promedio de colonización
(39.8%) se encontraron en el Cauca.
A partir de raíces, tallos y hojas de EIl. discolor, E. ibaguense, E. elongathum y
M. nanegalensis se separaron metabolitos secundarios. Los compuestos extraídos con
mayor frec uencia fueron alcaloides, derivados de cumarinas, taninos y saponinas, y
con menor frecuencia grupos f1avonoides , nitratos, esteroides y triterpenoides. Se de-
tectaron especialmente en el extracto etanólico, lo cual indica el carácter hidrofílico de
estas moléculas y que se trata de sustancias de bajo peso molecular. Su presencia señala
19 Investigación financiada por la Universidad Nacional-Sede Palmira a través de los recursos Estampilla-
Proun iversidad.
290
LAS ENDOM ICORRIZAS: EXPRES iÓN BIOEDÁFICA DE IMPORTANC IA EN EL TRÓPICO
adaptaciones de estas plantas a situaciones de competencia y estrés. Existen registros

de compuestos fitoalexénicos implicados en la asociación orquídea-hongo, encargados
de mantener el equilibrio de la simbiosis, tal es el caso del orquinol e hircinol.
• Palabras claves
Orquidáceas, Endomicorrizas, Metabolitos Secundarios.
• Summary
Endomicorrhizas in terrestrial orchids in two flight of the central chain of mountains
in the Cauca Valley and Cauca departments
The terrestrial orchids participate in the natural formation, recovering and con-
servation of the soils; that ability is propitiated for endomicorrhizas. With the aim of
making an inventory of orchids which live in talus of high roads and to examine the
occurrence of symbiosis, were sampled two flight of the Central Chain of Mountai ns in
the departments ofValle del Cauca and Cauca. Species were colleted in order to identify
them and by mean s of dyeing their roots was estimated the percentage of colonization
by the associate fungi. On the flight Palmira - La Nevera (1291 at 2600 msnm ) it was
registered the greater diversity of genus: Elleanthus, Epidendrum, Liparis, Maxi/laria,
Odontoglssum, Oncidium, Pleurothallis, Sobralia and Stelis. Between Santander de
Quilichao and Tunia (1000 at 1600 msnm), with degree of major of anthropic interven-
tion, only were met El/eanthus and Epidendrum. The associate fungi was identify as
Rhizoctonia sp. The average major percentages of colonization (38.8) were presented
on the Cauca department. On the roots , talus and of Ell. discolor, E. ibaguense, E.
elongathum and M. nanegalensis were extracted secondary metabolites related to the
defense of the plants using ethanol and chloroforrn extracts. The compounds found more
frequently were alkaloids, coumarin derivates, tannins, saponins, f1avonoids groups,
nitrates, steroids and triterpenoids; in particular the detection of ethanol extract, indi-
cated the hydrophilic character of such molecules and are substances of low molecular
weight. Moreover, the presence of those substances is signal of plant adaptation to the
competition conditions. There are reports abouth phytoalexin compounds, related to
the orchid - fungi association, and responsible of symbiosis regulation regulation , such
as the orquinol and hircinol.
• Key words
Orchidaceae, Endomycorrhizae, Secondary metabolites.
• Antecedentes
Colombia cuenta con el 10% de especies de orquídeas registradas en el mundo, y
en cuanto a diversidad, ocupa el segundo lugar después de Brasil. Estas especies están
consideradas dentro de las más evolucionadas del reino vegetal. Interesantes modifica-
ciones validan tal apreciación: la adaptabilidad reflejada en su capacidad para colonizar
hábitats epifitos, que posibilita su establecimiento en diversos estratos selváticos, la
modificación de sus estructuras florales y síntesis de moléculas similares a feromonas
291
insectiles, que conlleva la especialización de sus polinizadores; las formas aladas de

sus semillas para facilitar su transporte por el viento y la presencia de endomicorrizas,
entre otras. Las orquídeas terrestres se consideran menos evolucionadas que las epifitas
(Ortiz, Martínez y Misas, 1992).
La familia Orchidaceae, única representante del orden Microsperrnales, se caracteriza
por especies que presentan semillas en extremo pequeñas, las cuales, en su mayoría,
carecen de endospermo, factor que representa alto riesgo cuando se trata de la coloniza-
ción y establecimiento en hábitats agrestes, pues para lograr su germinación requieren
ambientes ricos en disacáridos y aminoácidos de fácil absorción. En los ecosistemas,
estas sustancias le son proporcionadas vía endomicorriza, cuya presencia se reconoce
desde cl siglo XIX (Sánchez de P, 1999).
La relación entre las orquídeas y sus endosimbiontes puede ser llamada como sim-
biosis conjuntiva, nutritiva y mutualista; manifiesta diferentes grados de dependencia y
especificidad, de acuerdo con las especies implicadas y sus estados de desarrollo.
La simbiosis se establece a partir de esporas y/o raíces previamente colonizadas,
especialmente por basidiomicetos (Fomes, Armillaria y Marasmius) , Ascomicetos
(Chaetomium) y Deuteromicetos (Rhizoctonia y Trichoderma), la mayoría de ellos
reconocidos como parásitos de plantas, dada su habilidad para degradar materia or-
gánica. Esta propiedad dentro de la asociación adquiere una connotación diferente:
la posibilidad de suplir -en los primeros estadíos de desarrollo- las fuentes simples
de carbono, aminoácidos, vitaminas y reguladores de crecimiento, requeridos por la
planta. En estad íos adultos, la endomicorriza representa la posibilidad de intercambio
de nutrientes minerales, sustancias nitrogenadas, vitaminas o sus componentes entre los
organismos asociados; la presencia del hongo aumenta la permeabilidad de los tejidos
radicales, tornándolos más eficaces en la absorción de nutrimentos que estimulan la
floración. A su vez, el micosimbionte encuentra un hábitat resguardado de fenómenos
antagónicos y fuentes simples de carbono, fundamentales en su nutrición (Caullery,
1952; Arditti y Ernest, 1972; Duddridge, 1985; Goh, Sim y Lim, 1992; Pierick, 1990;
Siqueira y Sanggin, 1995; Kenneth, 1996 y Sánchez de P , Gómez y Díaz, 1997).
La colonización fungosa ocurre en el velamen, exodermis y parénquima cortical,
excluyendo la endodermis, barrera biofísico-química con estructura lignificada y altas
concentraciones de sustancias tánicas y fenólicas, que restringen el desarrollo del mico-
simbionte (Ospina y Dressler, 1979). Dentro de los aspectos coevolutivos más relevantes
en la relación orquídeas - hongos endomicorrízicos, se encuentra la capacidad que
tienen estas plantas de poseer, almacenar y liberar fungistáticos: el orquinol e hircinol
son metabolitos que actúan como fitoalexinas y regulan específicamente la presencia
del endosimbionte (Caullery, 1952; Stanier y Doudoroff, 1977 y Agrios, 1989).
La hipótesis central planteada es que un alto número de orquidáceas, distribuidas
en la cordillera Central, presentan hábitats terrestres y la asociación endomicorrízica
constituye uno de los mecanismos que les permiten sortear adversidades propias de
este hábitat, además, que estas especies vegetales en presencia de la simbiosis realizan
síntesis de metabolitos secundarios relacionados con su defensa.
292
• Metodología
El estudio se adelantó en dos transectos de la cordilIera Central, el primero situado en
el departamento del Valle del Cauca sobre la cuenca del río Nima (vertiente nororiental,
latitud norte entre 3° 28' a 3° 37' Y 76° 03' a 76° 12' de longitud oeste), municipio de
Palmira (corregimientos PotrerilIo, Tenjo y La Nevera), con precipitación anual de 1000
a 3000 mm y rango altitudinal de 1200 a 3000 m.s.n.m. El segundo se encuentra en el
departamento del Cauca en la cuenca del río Ovejas (entre 2° 28' a 2° 38' de latitud
norte y 76° 41' a 76° 54' de longitud oeste), zona comprendida entre los municipios de
Santander de Quilichao y Tunía, con precipitación anual de 1400 a 2500 mm y altitud
entre 1100 a 1500 m.s.n.m.
La elección de las zonas se efectuó mediante recorridos previos en los cuales se
constataron particularidades como: presencia de orquidáceas terrestres, presiones antró-
picas en cada zona y altura sobre el nivel de mar. Posteriormente, los reconocimientos se
efectuaron en distintas épocas del año, cada 100 m de diferencia altitudinal. Se observó
localización, vegetación acompañante, densidad poblacional y se recolectaron muestras
de raíces, talIos y hojas para identificación de especies, evaluación de la simbiosis y
análisis fitoquímico. En ambos transectos y en rangos altitudinales diversos se tomaron
muestras de suelo de 0-15 cm de profundidad para determinación de sus características
químicas y físicas. Para la identificación de las especies se acudió a consulta de claves
taxonómicas y a especialistas (U. Nacional de Colombia-Sede Palmira y Sociedad
Orquideológica de Buga).
Para estimar la colonización por endomicorrizas se tomaron muestras de raíces de
las especies recolectadas y se sometieron a tinción adaptada para ellas. Se emplearon
KOH, HCl y H202, sustancias que aclaran las raíces al desalojar taninos y fenol es oxi-
dables, y permiten la absorción del colorante azul de Tripano (Sieverding, 1983, citado
por Sánchez de P., 1999). La evaluación microscópica se efectuó sobre trozos radicales
que oscilaban entre 0.2 y 2 cm de longitud y se establecía como positiva la presencia
de estructuras fungosas.
El análisis fitoquímico se realizó en raíces, tallos y hojas de Epidendrum ibagl/ense,
Elleanthus discolor, Epidendrum elongathum y Maxillaria nanegalensis (especies de
mayor distribución en los trayectos recorridos). Para la detección de metabolitos secun-
darios se obtuvieron extractos etanólicos (hidrosolubles) y clorofórmicos (liposolubles),
de acuerdo con metodología descrita por Mier y Palomino (1993) para constatar la
presencia de alcaloides, esteroides, triterpenoides, flavonoides, glicósidos cardiotónicos,
saponina espumídica, heterósidos cianogénicos, taninos y nitratos. Estas sustancias son
denominadas productos naturales y algunas de ellas pueden cumplir funciones fitoa-
lexénicas, en particular, alcaloides, heterósidos y taninos (Gros el al., 1985).
Una vez obtenida la información de los diferentes parámetros evaluados se proce-
dió a realizar análisis gráfico y de tendencias, empleando como marco comparativo la
revisión bibliográfica efectuada.
293
UNIVERSIDAD NACIONAL DE COLOMBIA - SEDE PALM IR A
Características de los transectos estudiados
El trayecto del municipio de Palmira, según Cuatrecasas citado por Ospina (1977),
corresponde a selvas subandinas (1000 - 2000 msnm) y andinas (2000 - 3000 msnm).
En las muestras analizadas se observaron suelos franco-arcillosos a franco-arcillo-are-
nosos con pH de 4.9 a 7 y contenidos de materia orgánica entre 0,5 y 1,4%, respecti-
vamente.
Los elementos menores como Fe, Cu y Mn se encontraron dentro de las cifras nor-
males para suelos neutros y ácidos, con excepción del B , cuyos valores (0,05 a 0 ,23 ppm)
señalan deficiencia. Los contenidos de Zn (6,50 ppm) en el pH ácido fueron adecuados
mas no en el cercano a la neutralidad (valores inferiores a 1,5 ppm). En el pH neutro los
contenidos de P asimilable (26 ppm) difieren significativamente de los encontrados en los
suelos ác idos (3 ppm), igualmente Ca y Na (29,1 Y 1,65 meq/l 00 g de suelo) superaron
en más del 100% los presentes a pH ácido (11,10 Y0,34). El Mg intercambiable resultó
mayor e n el ácido que en el neutro (18,4 y 11,50 meq/l 00 g de suelo, respecti vamente).
Los contenidos de K intercambiable fueron similares en ambos (0,22 y 0,29 meq/lOO
g de suelo). La capacidad de intercambio catiónico fue superior a altitudes de 1400 m
(33,6 meq/lOO g de suelo) que a 1800 m (26,6 meq/lOO g de suelo).
En el transecto Santander de Quilichao - Tunía, ubicado en selvas subandinas, se
encontraron suelos franco-arcillo-arenosos con pH 4,9 Y materia orgánica de 1,6%.
Los con ten idos de Mg , Ca, K y P fueron bajos (0,71, 1, 14, 0,16 meq/l OOg y 1,4 ppm,
respectivamente), igualmente elementos menores como el Fe (32,9 ppm), el Zn con
1,14 ppm fue deficiente y el Mn (19, l ppm) superó los rangos normales.
Identificación, descripción y distribución de las orquidáceas colectadas

En el trayecto del municipio de Palmira (Valle) se encontró el mayor número de
orquidáceas, identificadas dentro de los géneros El/eanthus, Epidendrum, Liparis,
Maxillaria, Odontoglossum, Oncidium, Pleurothal/is, Sobralia y Stelis (Tabla 32).
En Santander de Quilichao - Tunía (Cauca) se registraron los géneros Elleanthus y
Epidendrum; aquí se observó mayor impacto antrópico, la poda y quema a orillas de
la carretera Panamericana alteran drásticamente su hábitat, hasta el punto de eliminar
especies que alcanzan varios metros como Sobralia dichotoma, encontrada en visitas
preliminares.
Se observó que en las especies que colonizaron con éxito hábitats terrestres, la
propagac ión por estolones es una estrategia que les permite remontar taludes, arvenses
y arbustos; esta capacidad se evidenció en E. elongathum, E. ibaguense, E. ionodesme,
Maxil/oria aurea, M. nanegalensis y S. dichotoma (En la Figura 19a y 19b) se ilustran
algunos de estos géneros.
En Caldono (Cauca) E. ibaguense y Ell. disco lar (1200 - 1500 msnm) comparten
hábitats con helechos (Pteridium arachnoideum) que alcanzaron densidades poblacio-
294
LAS ENDOM ICORR IZAS: EXPRES IÓN BIOEDÁFICA DE IMPORTANC IA EN EL TRÓPICO
2
nales entre 10 a 12 plantas/m . En los tramos estudiados se hallaron promedios de 15
plantas/m2 de E. ibaguense y 22 plantas/m2 de E. discoloro
En Palmira se encontraron Ell. discolor, E. ibaguense, S. dichotoma y Liparis
elata entre 1290 a 1400 msnm; Ell. discolor y S. dicho toma presentaron las más altas
densidades poblacionales medias, 13 a 14 plantas/m2 (Tabla 32). Entre 1500 y 2000
msnm se identificaron E. ibaguense, Ell. discolor, Maxillaria sp, E. elongathum, E.
fimbriatum, Stelis sp y Pleurothallis divaricans, las cuales crecen en ambientes ricos en
materia orgánica y presentaron densidades poblacionales de 1 a 4 plantas/m 2, excepto
E. fimbriatum (10 plantas/m\
Tabla 32. Especies encontradas en los dos transectos.
Potrerillo - La Nevera Densidad poblacional

Especie (planta / m2)
Sobralia dichotoma 13
Epidendrum ibaguense 6
Elleanthus discolor 14
Liparis elata 7
Maxillaria sp. 1
Stelis sp. 4
Epidendrum elongathum 4
Epidendrum fimbriatum 10
Pleurothallis divaricans 4
Maxillaria aurea 7
Pleurothallis sp. 4
Odontoglossum sceptrum 1
Oncidium meirax 1
Maxillaria nanegalensis 8
Epidendrum ionodesme 4
Sdr. Quilichao - Tunía Densidad poblacional
Especie (planta / m2 )
Epidendrum ibaguense 15
Elleanthus discolor 22
295
Fotos: Ccballos, 1999.
Figura 19. Especies de orquidáceas: a) Epidendrum elongatum; b) Sobralia di-

coloma,
Dc 2000 a 2600 msnm se localizaron de manera específica M. aurea, Pleurothallis

sp, Odol1toglossum sceptrum, Oncidium meirax, M. nanegalensis y E. lonodesme, con
densidades de I a 4 plantas/m 2 , exceptuándose M, nanegalensis y M. aurea (8-7 plan-
tas/m 2 , respectivamente). Los géneros Epidendrum, Elleanthus y Slelis se localizaron
en amplio rango altitudinal (1200 a 2600 msnm).
En ge neral, se encontraron 15 especies de orquídeas en hábitats terrestres (Tabla 32)
y se observó que crecían en taludes al borde de carretera y conviven con otras especies
como los helechos , en suelos inestables, donde las especies arbóreas no encuentran
condiciones adecuadas. En este medio las orquidáceas se pueden percibir como coloni-
zadoras, su localización es estratégica dentro de los procesos de recuperación de suelos
degrad ados, pues se localizan en sustratos litófilos (manto rocoso y material parental) a
los cuales otras plantas acceden de manera limitada; con su actividad aumentan el aporte
de mat erial orgánico y crean condiciones para que se establezcan arbustos y arvenses.
Colonización por hongos endomicorrízicos

En la mayoría de las raíces recolectadas (8910 trozos de raíz) se evidenció la
presencia de hongos endomicorrícicos correspondientes al género Rhizoctonia, que
presen taban estad íos asexuales con micelio muy septado café a café oscuro, con hifas
que al ramificarse se constreñían en la base y formaban ángulos de 90". Algunas veces
se observó al microsco pio que dichas hifas disminuían su tamaño y se agrupaban,
296
L AS EN DOMICORRI ZAS : EXPR ES iÓN BIOEDÁFI CA DE IMPORTANCIA EN EL TRÓPICO
dando la impresión de cuerpos compactos. La colonización se localizó en células de la

epidermis (tricomas o pelos absorbentes y cavidades estomáticas y parénquima), sin
penetrar la endodermis.
En 1909 Bernard registró a Rhizoctonia asociado a algunas orquídeas terrestres
(Ospina y Dressler, 1979); Serrigny y Dexheimer (1985) encontraron este género fun-
goso asociado a E. ibaguense. Se encuentran referenciados como endosimbiontes en
orquídeas R. solani y R. repens (Sánchez de P., 1999).
En Palmira, entre los 1200 a 1400 msnm, E. ibaguense presentó 6,4% de coloni-
zación y Ell. discolor 1,5% (Tabla 33). S. dicho toma, Pleurothallis sp, E. e/ongathum
y P. divaricans hacia los 1600 msnm registraron 17,6%, 49,8 %, 22,4% Y 45, l % res-
pectivamente. L. elata registró porcentajes de colonización de190% (en esta especie se
encontraron abundantes plántulas que reflejan su eficiencia en la reproducción sexual,
aparentemente propiciada por la simbiosis).
Entre los 2000 a 2500 msnm, la media del porcentaje de colonización de raíces fue
la más baja (17 ,7%): M. nanegalensis (5 ,5 %), M. aurea (7 %), Maxillaria sp.(l2,2%),
E. ionodesme (10, l %), O meirax (36,4%) Y O. sceptrum (32,7 %). Estas espec ies se
recolectaron sobre material parental con deficiente contenido de materia orgánica, menos
del 1%, lo cual se refleja en los bajos porcentajes de colonización.
Entre 1700 - 2000 msnm se registraron siete especies con media de coloni zación
de 35,1 %: E. elongathum (58,1 %), P. divaricans (45,1 %) Y Pleurothallis sp. (49,8 %),
E. discolor (5,8 %), E. ibaguense (10,5 %), S. dichotoma (7,3 %) y M. aurea (0% en una
planta encontrada en este rango). Los menores porcentajes de colonización se relacio-
naron con bajos contenidos de materia orgánica (0,5 %) y pH 4,9.
EIl. discolor se localizó en todo el transecto Potrerillo-La Nevera (1200 - 2528
msnm) con porcentaje medio de colonización de 6,2%, cuyos valores se increme ntaron
con la altitud, el más bajo fue detectado hacia los 1600 msnm (5,8 %) Y 11,3% hacia
los 2500 msnm.
Entre Santander de Quilichao - Tunía, E. ibaguense presentó el mayor porcentaje de
colonización (91 %) a la altura de Caldono (1335 msnm) y 53 % hacia los 1296 msnm;
en Ell. discolor se observaron colonizaciones de 9,7% en 1479 msnm y de 5.5 % a 1447
msnm.
En Palmira de 1200 a 1600 m de altitud , E. ibaguense presentó colonizaciones que
variaban de 6,4% a 10,5%, en esta misma especie se encontraron porcentajes de 53 y 9 L
en Santander de Quilichao - Tunía (1200-1335 msnm). En Ell. discolor recolectada en
Santander de Quilichao - Tunía (1447 a 1479 msnm) se registraron porcentajes de 5,5 a
9,7; entre tanto, en muestras tomadas en Palmira la colonización fue 1,5% a 1400 msnm,
5,8 % a 1800 msnm y 11,3% hacia los 2000 m de altitud. Dadas condiciones sim ilares
de pH y rango altitudinal , las diferencias podrían atribuirse a mayores contenidos de
materia orgánica (1.6%) en el segundo transecto.
La media total de colonización por el micosimbionte de 39.8 % fue superior en el
transecto Santander de Quilichao-Tunía (1200 - 1500 m.s.n .m) ; en Palmira su valor
fue inversamente proporcional a la altura: 35 ,1% (1600 msnm) ; 25 ,2% (2000 m. s. n.m)
297
y 17,7% a 2500 msnm. Goh, Sim y Lim, 1992, señalan que mientras las orquídeas en
climas templados presentan altos porcentajes de colonización, en los ambientes tropi-
cales éstos presentan variaciones considerables.
Tabla 33. Porcentajes promedios de colonización por Rhizoctonia sp en las orquidá-
ceas recolectadas.
Potrerillo - La Nevera Rango

% Colonización (X)
Especie % Colonización
Sobra/ia dichotoma 0-17,6 12,4
Epidendrum ibaguense 6,4 -1 0,5 8,4
E//eanthus disc%r 1,5 -11,3 6,2
Liparis e/ata 90 90
Maxillaria sp. 12,2 12,2
Ste/is sp. 36 ,9 36 ,9
Epidendrum e/ongathum 22,4 - 58 ,1 40,2
Epidendrum fimbriatum 1,2 -1 ,6 26,4
P/eurotha/Iis divaricans 45,1 - 70,9 58
Maxi/laria aurea 0-7,0 3,5
P/eurotha/lis sp. 49,8 49 ,8
Odontog/ossum sceptrum 32,72 32 ,7
Oncidium meirax 36,4 36,4
Maxi/laria nanegalensis 5,5 5,5
Epidendrum ionodesme 10,1 10,1
Sdr. Quilichao - Tunía Rango
% Colonización (X)
Especie % Colonización
Epidendrum ibaguense 53 - 91 72
E//eanthus disc%r 5,5 -9,7 15,2
El P disponible en estos suelos parece tener alta influencia en los porcentajes de

colonización por el micosimbionte, los mayores valores que se detectaron en E. iba-
guense (entre 50 y 90%), se presentaron en suelos con escaso contenido de P (3 ppm)
y los menores (1.2 a 1.6%) se observaron en E.fimbriatum en zonas con 26 ppm de P
Estos resultados coinciden con registros de varios autores en micorriza arbuscular, MA
(Sánchez de P, 1999).
Detección de metabolitos secundarios

Las mayores detecciones de metabolitos ocurrieron con el uso de extracto etanólico.
Allí se pudo constatar la presencia de alcaloides en los órganos analizados, excepto en
raíces de E. ibaguense y E. elongathum, con diferencias en la velocidad de formación
I
298
LA S ENDOMICORRIZAS: EXPRESiÓN BIOEDÁFICA DE IMPORTANCIA EN EL TRÓPICO
de precipitados en las pruebas indicadoras, lo cual se explicó con base en la presencia

de un complejo de sustancias de diverso peso molecular.
En las especies evaluadas, las cumarinas fueron las más frecuentes, excepto en E.
ibaguense. Estas son de naturaleza hidro y liposolubles dado que se extrajeron con los
solventes etanólico y clorofórmico. Estos metabolitos relacionados con la presencia
de fenoles desarrollan actividades fungistáticas reconocidas (Finar, 1980 y Gros ef a/.,
1985), a pesar de ello no se encontró relación directa entre éstas y los porcentajes de
colonización micorrícica.
En cuanto a esteroides y triterpenoides, solamente E ibaguense presentó reacción
positiva en todos los órganos y M. nanegalensis en el extracto etanólico del tallo. Los
esteroides son más frecuentes en monocotiledóneas y los triterpenoides en dicotil edóneas
(Díaz, 1999); su presencia en E. ibaguense se convierte en característica particular de
esta especie. Con respecto a f1avonoides sólo se detectaron en el extracto etanólico del
tallo de Epidendrum e/ongafhum.
Las saponinas espumídicas son hidrosolubles y se presentaron en los órganos de E.
disc%r y E. e/ongafhum, en hojas de E ibaguense y raíces de M. nanega/ensis. Estos
metabolitos se derivan de la reacción de gluconucleótidos con fenoles reconocidos como
fungistáticos (Trease y Evans, 1986).
Los taninos se hallaron en extractos etanólicos de E. disc%r, E. elongarhum y
M. nanega/ensis; E. ibaguense presentó reacción positiva en tallos y M. nanego/ensis
en extracto clorofórmico de tallos. Estos compuestos presentan reconocida actividad
fungistática (Restrepo, Tobón y Valencia, 1994). La presencia de taninos dificultó la
tinción de raíces para observar la colonización por endomicorrizas en E/leanfhl/s, Epi-
dendrum, Maxi//aria y Sobralia.
Los nitratos se encontraron en extractos etanólicos de tallos y hojas de El/. discolor;
en extractos clorofórmicos de tallos y hojas de E/l. disc%r y E. e/ongafhum. Su presen-
cia indica altas concentraciones de compuestos nitrogenados en los órganos evaluados,
situación que podría estar relacionada con la habilidad del micosimbionte para degradar
la materia orgánica nitrogenada y proveer a su hospedante de este nutrimento. escaso
en las condiciones limitantes de su hábitat.
La producción de fenoles , resinas, carbohidratos, cumarinas, terpenos yeste roides
por parte de las especies vegetales está referenciada como mecanismo de adapt ac ión a
condiciones extremas (Trease y Evans, 1986). En orquídeas se conoce que los fenoles
fenantrénicos orquinol e hircinol regulan el establecimiento y desarrollo del mi cosim-
bionte (Arditti y Ernest, 1972).
Como se pudo observar, las orquidáceas evaluadas se desarrollaron en simbiosis y
en ambientes pobres en nutrimentos, pH entre 4 - 5,5 Y regímenes climáticos de sequía;
tales factores pueden inducir la formación de estos metabolitos secundarios. En esta
investigación, las sustancias más frecuentes fueron alcaloides, cumarinas, taninos y
saponinas, presentes especialmente en los extractos etanólieos que indican su ca rácter
hidrofílico; las menos frecuentes: f1avonoides, nitratos, esteroides y triterpenoidcs, las
cuales se extrajeron con cloroformo y presentan carácter hidrofóbico.
299
La mayor diversidad de orquídeas colonizadoras de hábitats terrestres se encontró
en el transecto Palmira - La Nevera, donde se identificaron 15 especies. E. ibaguense,
Ell. discolor y P. divaricans presentaron el mayor rango de adaptación. En las especies
recolectadas se identificó a Rhizoctonia sp como simbionte y los porcentajes de coloni-
zación por el micosimbionte guardaron relación con los contenidos de materia orgánica
y bajos contenidos de P disponible en los suelos evaluados.
La presencia de colonización endomicorrízica en las especies recolectadas, unida a
los extensos sistemas radicales gruesos y escasamente ramificados, convierten a estas
especies vegetales en un recurso natural fundamental en la conservación, recuperación
y colonización de taludes y suelos degradados. La detección de metabolitos secundarios
en especies micorrizadas lleva a pensar en la coevolución orquídea-micosimbionte y el
acople molecular implícito.
300
LAS ENDOM ICORR IZAS: EXPRES iÓN BIOEDÁFICA DE IMPORTA NC IA EN EL TRÓPICO
Caso 13
Enraizamiento de esquejes de azalea Rhodondrendon

indicum en diferentes condiciones de sustrato
y presencia de micorrizas 2o
Liliana Trujillo, Marina Sánchez de Prager

y Nelson Bravo Otero
• Resumen
Las azaleas Rhododendron indicum son plantas ornamentales muy apreciadas por
su belleza. En nuestro medio su propagación es masiva y se hace principalmen te por
esquejes, dada la ventaja de obtener plantas que reproducen fielmente las características
de la planta madre que las originó. Diferentes estudios han demostrado que los Rhodo-
dendron forman micorriza, lo cual facilita su adaptación a condiciones extremas.
Dentro de esta perspectiva se planteó este estudio para evaluar genotipos de azalea,
influencia de sustratos, fertilización, inóculos de hongos micorrízicos y las implicaciones
de la simbiosis en el enraizamiento y desarrollo de esquejes de azalea.
El trabajo se efectuó en tres etapas; la primera se dividió en dos fases: en la primera
se utilizaron esquejes de azalea de los grupos indica y kurume, en su condición natu-
ral y desinfestados con hipoclorito de sodio al 5%, los cuales se sembraron en arena
esterilizada en autoclave. Se evaluó supervivencia a los 20 días después de siembra
y enraizamiento a los 70 días. En la segunda fase se utilizaron esquejes de azalea del
grupo indica, sembrados en dos sustratos: arena sin desinfestar, arena + tierra capote
(en condición natural y esterilizada). Los esquejes se desinfestaron con hipoclorito de
sodio al 5%, 1% Y sin desinfestar. Los resultados mostraron que los esquejes de azalea
del grupo indica son de fácil enraizamiento, si se desea desinfestar los esquejes, la con-
centración adecuada de hipoclorito de sodio es del 1% y que esterilizar los sustratos en
autoclave perjudica el enraizamiento y desarrollo de los esquejes de azalea.
En la segunda etapa se utilizó el mismo genotipo de azalea de flor morada Rhodo-
dendron indicum, el cual se sembró en dos sustratos: carbonilla enriquecida con materia
orgánica y arena gruesa de río, ambos en condición natural y desinfestados químicamen-
te. Los esquejes se sometieron a los siguientes tratamientos: hormona, inóculo (raíces
+ suelo), desinfestación con hipoclorito de sodio al 1% y testigo; 60 días desp ués de
siembra se evaluó supervivencia, porcentaje de enraizamiento, desarrollo del sistema
20 Investigación financiada por la Universidad Nacional-Sede Palmira a través de los recursos Estampilla
Prouniversidad y Plantas Selectas-Cali.
301
radical , desarrollo aéreo y colonización por hongos micorrizógenos. Los resultados

corroboraron que la desinfestación es perjudicial para las azaleas; que carbonilla en-
riquecida con materia orgánica es un sustrato que ofrece buenas condiciones para la
propagación de este material y los mejores resultados se presentaron en los sustratos
naturales en el tratamiento con inóculo de micorriza.
En la tercera etapa, con el mismo genotipo de azalea flor morada y uso de los
sutratos carbonilla común y arena (ambos en su condición natural) se buscó evaluar
durante 110 días el efecto de los componentes del inóculo de micorriza: raíces (raíces
+ suelo), dos hongos aislados de raíces y suelo de plantas madre, además el efecto de
utilizar hormona y fertilización foliar. Los resultados corroboraron las observaciones
efectuadas anteriormente. Los tratamientos de inoculación al material vegetal con raíces
y raíces + suelo se presentaron como los más efectivos en supervivencia, enraizamiento
y desarrollo de esquejes. Persisten los efectos negativos con la utilización de la hormo-
na. La fertilización foliar en el proceso de propagación sólo fue positiva para algunas
variables cuando se utilizó carbonilla común como sustrato.
• Palabras claves
Propagación, azalea, sustratos, inóculos de hongos micorrízicos, esterilización,
desinfestación, hormona, fertilización.
• Summary
Development of Rhododendron indicum shoots in different substrates and amf
Azaleas, Rhododendron indicum are very appreciated ornamental plants, for its
beauty. Their propagation is massive in our country by shoots, to obtain plants with the
same characteristic from the mother plants. Different works have shown that the Rho-
dodendrons form mycorrhizae, what supply its adaptability to extreme conditions.
In this perspective a study, to evaluate azalea cultivars, substrate influence, fertili-
zation, inocules and mycorrhizic symbiosis implications on roots production and azalea
shoots development, was proposed.
This work was made in three steps. First one, was divided in two phases: in the for-
mer azalea shoots from indica and kurume groups were used either in natural condition
either desinfested with sodium hypochloride 5% and later they were sown in autoclave
sterilized sand. Survival was evaluated 20 days after sowing (d.a.s.) and roots production
70 d.a.s. In the second phase azalea shoots from the indica group were sown in two
substrates: nondesinfested sand and sand + "capote" soil (either in natural conditions
either sterlilized). Shoots were desinfested with sodium hypochloride 5% and 1% and
sorne 01' them were nondesinfeted. Results showed that azalea indica shoots produce
roots easily ; the best sodium hypochloride concentration to desinfested shoots is 1%
and that the autoclave sterilization damage the azalea shoots development.
During the second step the same azalea genetype with violet flower Rhododendron
indicum, which was sown in two types of substrates: carbonilla enrichment with organic
302
LAS ENDOMICORR IZAS : EXPRES iÓN BIOEDÁFICA DE IMPORTANCI A EN EL TRÓPICO
matter, and thick river sand, both either in natural condition either chemically desinfes-
ted. Shoots were treated either with hormone, either inocule (roots + soil) from mother
plants, sodium hypochloride 1% desinfestation and the control. Sixty days after sowing
(d.a.s.) survival, roots production percentage, radical system and aerial development and
mycorrhizíc fungi colonization were evaluated. Results corroborate that desinfestation
is damaging to azaleas; enrichment carbonilla is a good substrate to azaleas propagatíon
and natural substrates inoculated with mycorrhiza is the best treatement.
In the third step during 110 days were evaluated the components of mycorrhiza
inocule: roots and roots + soil taken from mother plants and two fungi isolated from
mother plants rizospheric soils and roots and al so the effect of an hormone and foliar
fertilization. Results corroborate previous observations: inoculation with roots and soil
from mother plants were the more efficient treatements for survival, roots production
and shoots development. Hormone utilization had negative effect. Foliar fertilization
only had positive effect for sorne variables with common carbonilla substrate.
• Key words
Azalea, shoots, substrates, sterilization, inoculi, desinfestation, hormone, fertili-
zation.
• Antecedentes
El género Rhododendron hace parte de la familia de las Ericáceas, orden Ericales.
Comprende especies de pequeños arbustos y matorrales que predominan en los suelos
más pobres de las regiones templadas y tropicales. Algunas de estas plantas son utiliza-
das como ornamentales por su belleza, principalmente las llamadas azaleas. En nuestro
medio su cultivo es muy común y empírico. Se propaga principalmente por esquejes.
Muchas de las azaleas cultivadas en la actualidad son híbridos. La mayoría de ellas
provienen de América del Norte, Japón y áreas adyacentes; generalmente se ubican en
cuatro grupos: Indica, Kurume, Pericat y Rutherfordianas.
Se ha demostrado que las raíces de Rhododendron tienen habilidad para formar
micorriza, la cual mejora el crecimiento de estas plantas al aumentar la capacidad de
absorción del sistema radical , facilitar la toma y acumulación de nutrimentos princi-
palmente nitrógeno y fósforo, conferir resistencia al ataque de algunos patógenos y a
la presencia de metales pesados (Johnson et al., 1980; Lagert et al., 1980, citados por
Dighton y Coleman, 1992).
En el orden Ericales se han descrito varios tipos de micorrizas: Monotropoide,
presente en plantas holosaprófitas como es el caso de Monotropa hypopytis, registrada
por Kamienski en 1882. Un segundo tipo, es la micorriza arbutoide, descrita por Rivet
en 1924, caracterizada en Arbutus unedo (Kamienski, 1882, Fusconi y Bonfante-Faso-
lo, 1984, citados por Read , 1984; Mosse, 1984; Harley y Smith, 1983). Un tercer tipo
corresponde a endomicorriza ericoide descrito en Calluna por Rainer en 1911 (Mosse,
1984); en ella hay predominio de colonización intracelular; normalmente es formada
por micosimbiontes como el Ascomiceto Pezizella ericae (Hymenoscyphus ericae) o
303
el Deuteromiceto Oidiodendron spp y la mayoría de especies de plantas Ericoidea, Va-

ccinioidea y Rhododendroidea pertenecientes a las familias Ericaceae, Epacridaceae y
Empetraceae (Read, ) 983; Dalpe, ) 986; citados por Sánchez de P., 1999).
Peterson en 1980 (citado por Harley y Smith, 1983), describió la anatomía e histo-
logía de la micorriza en Rhododendron así: "La epidermis y córtex son colonizados en
forma intensa; después de un período de activa interacción entre la hifa y el citoplasma
del hospedero tiene lugar un proceso degenerativo cuyas primeras señales no ocurren
en las hifas dentro de la célula activa, sino a nivel de los contenidos celulares del hos-
pedero. cuyo plasmalema finalmente pierde integridad; la hifa puede vivir y existir en
una célula hospedera degradada durante algún tiempo; no obstante, pronto las vacuolas
de los hongos aumentan de tamaño y la hifa se degrada".
En estudios previos por los autores se constató la presencia de MA en las especies
de azaleas de uso común como ornamentales en el Valle del Cauca, así como también
las numerosas pérdidas de esquejes en el enraizamiento, debidos al manejo empírico que
se hace de ellos, aun en viveros comerciales prestigiosos. Por ello, con el fin de mejorar
la propagación de azaleas, se planteó este estudio destinado a conocer la influencia que
tienen los sustratos, el tipo de esqueje, la presencia de HMA y algunas prácticas de
manejo sobre la supervivencia y enraizamiento de las azaleas
• Metodología
Etapa 1. Selección de material vegetal y sustratos
En la Tabla 34 se resumen los factores estudiados y etapas en que se realizó este
trabajo. Esta primera etapa se planificó con el fin de seleccionar material vegetal de
fácil enraizamiento, tamaño de esqueje y sustrato apropiado.
Se realizó en dos fases. En la primera se utilizaron esquejes del grupo de Azalea
indica (hoja roja y hoja verde) y de Azalea kurume en dos condiciones, desinfestados
con hipoclorito de sodio al 5% y sin desinfestar. Los esquejes tratados se sembraron en
arena gruesa de río, esterilizada en autoclave. Para el montaje se utilizaron dos bande-
jas de eternit (45 x30 xlO cm) previamente lavadas y desinfestadas. El riego se realizó
diariamente con una bomba de aspersión. Se hizo seguimiento del ensayo y se evaluó
supervivencia a los 20 días después de siembra y enraizamiento a los 70 días.
304
Tabla 34. Resumen de las etapas y factores estudiados en esquejes de azalea.
Manejo
Etapas Sustratos Material vegetal Ferti Ii!:;¡;ion
de esquejes
1. Azalea grupo indica
(hoja roja) Oesinfestados con:
Etapa 1 1. Arena estéril (O) 2. Azalea grupo indica 1. Hiplocorito 5% (O)
Primera fase (autoclave) (hoja verde) 2. Sin desinfestar
3. Azalea grupo Kuru- (SO)
me
1. Arena natural (sin
desinfestar) (SO)
Oesinfestados con:
2. Arenattierra de ca- 1. Azalea indica
1. Hipoclorito 5%
Segunda fase pote estéril (hoja verde, flor mo-
2. Hipoclorito 1%
(autoclave) (O) rada)
3. Sin desinfestar
3. Arenat tierra de ca-
pote (SO)
1. Arena (O) 1. Hormona (H)
2. Arena (SO) Azalea indica 2. Inóculo
Etapa 2
3. Carbonilla (O) (flor morada) 3. O
4. Carbonilla (SO) 4. SO
1. H
2. i1
1. Arena 1 (A1) Azalea indica Ft
Etapa 3 3. i2
2. Carbonilla 1 (C1) (flor morada) F-
4. i3
5. i4
SD= sin desinfectar, 0= desinfestado, F+ = fertilización , F-= sin fertilización, i= inóculos
En la segunda fase se probaron los sustratos: arena gruesa de río en condición na-
tural, y sustrato compuesto por 50% de arena + 50% de tierra de capote, en condición
natural y esterilizado en autoclave. El genotipo utilizado fue Azalea indica, por su fácil
enraizamiento; los esquejes utilizados fueron proporcionados por el vivero Plantas
Selectas. El montaje, riego y evaluación del ensayo se realizó como en la primera fase.
Esta primera etapa se llevó a cabo en el invernadero de la Universidad Nacional de
Colombia-Sede Palmira, a 1000 m.s.n.m. y temperatura promedio de 24 oc.
Etapa 2. Tratamiento de esquejes

Buscaba corroborar resultados de la primera etapa y observar el efecto de diferentes
tratamientos sobre la supervivencia y enraizamiento de esquejes y, al mismo tiempo,
continuar en la búsqueda de sustratos adecuados. El genotipo utilizado fue Rhododendron
indicum de hoja verde y flor sencilla de color morado, teniendo en cuenta su facilidad
de enraizamiento. Los esquejes se tomaron de plantas madre, con el fin de asegurar ca-
racterísticas genéticas similares y teniendo en cuenta los resultados de la primera etapa.
305
U NIVERSIDAD NACIONAL DE COLOMBIA - SEDE PALMIRA
Una vez recolectados los esquejes, se sometieron a los siguientes tratamientos:

-Hormona: Se utilizó Hormodin 3 (ácido 3-indol butírico), en la cual se impregnaron
los tres centímetros terminales del esqueje al momento de la siembra.
-Inóculo: Se tomaron muestras de suelo y raíces de plantas madre (raíces micorriza-
das y esporas) y se homogenizaron mediante tamizado; se colocó un gramo de inóculo
bajo cada esqueje al momento de la siembra con el fin de asegurar contacto íntimo.
-Desinfestación: Los esquejes respectivos se sumergieron en hipoclorito de sodio
al 1% durante dos minutos y se lavaron con abundante agua destilada.
-Sin desinfestación (testigo): Los esquejes se sembraron tal como se tomaron de
la planta madre.
Como sustratos se utilizaron arena gruesa de río y carbonilla enriquecida con materia
orgánica, en su condición natural y desinfestados, a los cuales se les efectuó análisis
químico en el Laboratorio de suelos de la Universidad Nacional- Sede Palmira. Se acu-
dió a la desinfestación química, teniendo en cuenta que la esterilización en autoclave
ocasionó la muerte del total de los esquejes sembrados en esta condición.
La siembra se hizo en vasos plásticos de 200 cc, se utilizó un plato de icopor para
recoger el agua de drenaje y evitar contaminación entre tratamientos. El riego se realizó
diariamente a manera de nebulización con agua destilada. Se desarrolló en los inverna-
deros de la U. Nacional de Colombia - Sede Palmira.
Se utilizó un diseño completamente al azar con arreglo factorial, 16 tratamientos,
2 factores, 15 repeticiones por tratamiento; cada repetición correspondió a un esqueje
de azalea , para un total de 240 unidades experimentales. Sesenta días después de la
siembra se evaluó:
-Porcentaje de supervivencia y enraizamiento: En cada tratamiento se contó el
número de esquejes que permanecían vivos, mediante observación visual de la parte
aérea y el número de esquejes que presentaron raíces.
-Desarrollo del sistema radical: Se utilizó la escala visual desarroIlada por Ladino
y Flor (1995), la cual considera grados de l a 5, correspondiendo el número l a esquejes
vivos (viables) sin enraizar, 3 a un nivel medio de enraizamiento y 5 al mayor desarrollo;
esta escala se modificó al introducir el grado O para esquejes muertos.
-Presencia y estado de desarrollo de brotes: Se diseñó una escala visual con los
grados bueno, mediano y escaso desarroIlo; se tomó como brote el inicio de ramifica-
cIOnes.
-Porcentaje de colonización por HMA: Se realizó tinción de raíces utilizando
el método de PhiIlip y Hayman, citados por Sieverding, 1983, modificado para esta
especie de planta.
Etapa 3. Verificación de resultados en vivero comercial

Se efectuó con el fin de verificar los resultados obtenidos con relación a sustratos,
uso de hormonas, posibles tipos de inóculos de micorriza a utilizar y la influencia de la
fertilizac ión sobre el enraizamiento y desarrollo de esquejes de azalea.
306
LAS ENDOM ICORR IZAS : EXPRES IÓN BIOEDÁFICA DE IMPORTANC IA EN EL TRÓPICO
El ensayo se llevó a cabo en el invernadero de la finca San Miguel, propiedad del

Vivero Plantas Selectas, ubicada en el km 12 de la vía al mar, corregimiento El Saladito,
municipio de Cali, a 1600 m.s. n.m . y temperatura promedio de 18 oC.
El genotipo de azalea correspondió nuevamente a azalea de flor morada, el material
más disponible en ese momento en el vivero Plantas Selectas. Los esquejes se sembra-
ron en dos sustratos: Carbonilla J (C 1) Y arena J gruesa de río (A J), ambos en estado
natural. Los esquejes se trataron con:
-Raíces de plantas madre (il): Se tomaron raicillas (raíces micorrizadas) y se cor-
taron en trozos de 1 cm aproximadamente, se lavaron con abundante agua para evitar
residuos de suelo; se colocó un gramo de raíces bajo cada esqueje al momento de la
siembra con el fin de asegurar contacto directo.
-Raíces + Suelo de plantas madre (i2): La preparación del inóculo se realizó como
se indicó en la metodología de la segunda etapa; al momento de la siembra se colocaron
bajo cada esqueje, 15 gramos de la mezcla.
-Aislamientos fungosos (i3) e (i4): Para obtenerlos se utilizaron las metodologías
planteadas por Pearson y Read (1973), con algunas modificaciones acordes con las con-
diciones existentes. Se hicieron dos tipos de aislamientos, uno a partir de raíces y otro
de partículas de suelo. Una vez evaluados los aislamientos obtenidos se seleccionaron
aquellos dos hongos que presentaran la mayor predominancia en cuanto al número de
colonias formadas. Para aplicar estos dos inóculos se preparó una suspensión concen-
trada de las estructuras de cada uno de los hongos, l mi, la cual se aplicó en el sitio de
siembra de los esquejes respectivos.
-Hormona: Se utilizó la hormona Hormonagro NO.I (ácido alfanaftalenacético), por
recomendación del profesor C. A. Flor. Se impregnaron los tres centímetros terminales
del esqueje al momento de la siembra.
-Fertilización (F) y (SF): En los tratamientos correspondientes se hizo aplicación
de fertilizante foliar con el producto Cosmocel, a razón de 1 g/ litro de agua, a los 40,
60, 80 Y 100 días después de siembra.
Los sustratos se depositaron en bandejas plásticas (33x27xI2.5) provistas de orifi-
cios de drenaje. Se prepararon 10 bandejas por cada sustrato, en cada una se sembraron
30 esquejes por tratamiento, para un total de 300 esquejes por sustrato y 600 esquejes
para todo el ensayo. El riego se realizó diariamente con la utilización de aspersores . Las
evaluaciones se hicieron a los 30, 50, 70,90 Y 110 días después de siembra.
El ensayo se realizó como experimento de tamizado (screening), en el que se tuvo
número alto de tratamientos (20), provenientes del estudio simultáneo de cuatro factores
(multifactorial): 2 tipos de sustratos x 5 tipos de inoculantes x 1 grupo genotípico de
azalea x 2 condiciones de fertilización . Se evaluó:
-Porcentaje de supervivencia: Se hizo como en la etapa anterior. La determ inación
se realizó cada vez sobre un número menor de esquejes, debido a que en cada muestreo
se retiraban algunos de ellos para otras evaluaciones. Se tomó en cada ocasión como el
100% para reducir errores por pérdida de esquejes.
307
UNIVERSIDAD NACIONAL DI:: COLOMB IA - SEDE PA LMIRA
-Desarrollo del sistema radical: Se utilizó la misma escala visual de la segunda etapa
y la evaluación se realizó sobre los cinco esquejes cosechados en cada tratamiento.
-Presencia de brotes: Se tomó como brote el inicio de ramificación , se realizó en
cada muestreo sobre 10 esquejes de cada tratamiento, 5 de los cuales correspondían a
los cosechados y los otros 5, no recolectados, escogidos al azar.
-Porcentaje de colonización por HMA: La preparación de las muestras se hizo
con la metodología mencionada. Se evaluó en cada etapa de muestreo sobre 5 esquejes
extraídos de cada uno de los tratamientos.
En la Tabla 34 se resumen las diferentes etapas de este trabajo, el cual contó con
la colaboración de personal conocedor del cultivo. Con los datos obtenidos se hicieron
análisis gráficos, porcentuales, se establecieron tendencias en el tiempo, las cuales se
compararon con lo registrado en la revi sión bibliográfica que antecedió esta investi-
gación.
• Resultados
Etapa 1. Selección de material vegetal y sustratos
Durante la primera fase de esta etapa se pudo establecer que el esqueje más apropiado
para llevar a las camas de enraizamiento proviene de las partes terminales de las ramas
que no se encuentren ni muy tiernas ni lignificadas, y que tengan aproximadamente
10 cm de longitud. Se presentaron diferencias entre materiales vegetales y la mayor
supervivencia y fácil enraizamiento ocurrió en esquejes correspondientes al tipo indica,
flor morada (Figura 20).
Foto: Trujillo, 2000.
Figura 20. Azalea de flor morada Rhododendron indicum.
308
La mayor supervivencia ocurrió en los esquejes sin tratar, tal como se tomaron
de la planta madre. Cuando éstos se desinfestaron con hipoclorito de sodio al 5% las
pérdidas fueron altas y disminuyeron al bajar su concentración al 1%.
En lo concerniente al sustrato, la esterilización afectó negat ivamente la supervivencia
y enraizamiento de los esquejes en arena esterili zada (primera fase) y arena + tiena capote
(segu nda fase). (Tab la 35). Este último sustrato no funcionó en ninguna condición. Con
arena en su estado natural se obtuvo la mayor supervivencia, sin embargo, el número
de esquejes enraizados a los 70 días no fue muy alto.
Tabla 35. Supervivencia y enraizamiento de esquejes (número de esquejes)
(Primera etapa - seg unda fase).
(Arena + Tierra capote) (Arena + Tierra capote)

Árena sin desinfestar
Estéril Sin desinfestar
Material ve-
Supervivencia Enraiza- Supervivencia Enraiza- Supervivencia Enraiza-
getal
20 dds miento 20 dds miento 20 dds miento
Vivos Muertos 70 dds Vivos Muertos 70 dds Vivos Muerto 70 dds
Desinfestados
7 3 O 2 8 O 4 6 O
5%
Desinfestados
9 1 1 3 7 O 5 5 O
1%
Sin desinfectar 16 4 4 5 15 O 13 7 O
dds: Días después de siembra
Para exp licar lo sucedido en los sustratos esterilizados, se planteó el supuesto de

una estrecha relación entre las plantas de azalea y los microorganismos, especialmente
los que forman endomicorrizas, para sobrevivir y tener oportunidad de propagarse.
Otra exp licación de la plantea Agrios, 1996: "Durante la esterilización del suelo
deben evitarse las temperaturas altas y prolongadas o excesivamente altas, ya que no só lo
destruyen toda la microbiota saprofita normal del suelo, sino que también provocan la
liberación de niveles tóxicos de algunas sales (manganeso) y la ac umulación de niveles
tóxicos de amoniaco mediante la destrucción de las bacterias nitrificantes".
Etapa 2. Tratamiento de esquejes.

La caracterización química de los sustratos mostró que la carbonilla posee mejores
condiciones nutricionales que la arena (Tabla 36). El pH en ambos sustratos fue cer-
cano a la neutralidad. La desinfestac ión ocasionó di sminución del pH e incremento de
la materia orgáni ca en los dos. Con respecto al N, P Y K, sus nive les fueron altos en
carboni ll a; en arena, el N y el K muy bajos y el P medio a alto, teniendo en cuenta el
tipo de material. En Ca y Mg, la carbonilla superó ampliamente a la arena y lo mismo
sucedió con la capacidad de intercambio catiónico (C.LC). El contenido de Na de ambos
fue muy similar.
309
Como se puede observar, el proceso de desinfestación química ocasionó cambios en

el contenido de nutrimentos; N, K se incrementaron en los dos sustratos, y el P asimila-
ble aumentó considerablemente en la carbonilla desinfestada, al igual que la capacidad
de intercambio catiónico. Resultados de esta naturaleza han sido registrados en otros
trabajos de investigación y se han explicado frecuentemente con base en la eliminación
de la flora microbiana y procesos de oxido-reducción que pueden ocurrir por el manejo
que se le da a los sustratos durante la desinfestación (Cruz, 1988 y Parra, 1991).
Tabla 36. Caracterización química de los sustratos empleados en la segunda y tercera
etapa.
Segunda etapa Tercera Etapa

Análisis Carbonilla Arena
SD D SD D Carbonilla 1 Arena 1
pH 6.3 5.6 7A 6.2 5.7 7A
M.O. (%) 10.50 11.70 0.08 0.10 2.5 0.08
P(ppm) 30.0 55.0 18.0 18.0 18.0
K meq/100g 0.29 0.35 0.06 0.07 0.35 0.06
Ca meq/100g 8.70 11.10 4.10 3.80 8.98 4.10
Mg meq/100g 2.20 2AO 0.70 0.70 5.34 0.70
Na interc. meq/100g 0.26 0.30 0.25 0.28 1.29 0.25 I
C.I.C. meq/100g 15AO 16.80 4.00 4AO 8.2 4.00

Cu (ppm) 17.20 16.00 1.00 1.50 22.6 1.00
Fe (ppm) 148.90 157.50 18.60 20AO 71.9 18.60
Mn (ppm) 3.60 6.60 2.10 2.80 9.05 2.10
Zn (ppm) 8.60 9.20 0.20 0.10 42.2 0.20
B (ppm) 0.07 0.19 0.05 0.00 ¿ 0.05
Con relación a los elementos menores, en la carbonilla, los niveles de Cu, Fe y Zn

fueron altos, mientras que el Mn estuvo en un nivel medio y el B bajo (0.7 ppm sin
desinfestar y 0.19 ppm desinfestado). En la arena, el contenido de estos microelementos
fue bajo; sin embargo, la des infestación ocasionó variaciones e incrementó, en general,
su contenido.
Análisis de variables
Porcentaje de supervivencia y enraizamiento de esquejes
La desinfestación de los dos sustratos ocasionó la muerte del 100% de los esquejes
sembrados, independiente del tratamiento aplicado al material vegetal. Tal situación
pudo obedecer a la ausencia de la flora microbiana asociada, o a cambios químicos en
los sustratos, letales para el establecimiento de la azalea. Stribley y Read en 1975 re-
gistraron que la esterilización de los sustratos los torna tóxicos para la propagación de
ericáceas, y por ello recomiendan su desinfección con rayos gamma. Estos resultados
310
determinaron que e l análisis comprendiera sólo los sustratos en condiciones naturales

(Tabla 37).
La supervivencia y el enraizamiento de esquejes fueron mayores en carbonilla. Con
respecto a los tratamientos aplicados al material vegetal, el empleo de hormona afectó
negativamente ambas variab les, en los dos sustratos, y fue más notorio en arena. Esta
situación, ~arentemente, estuvo relacionada con e l tipo de hormona utilizada, pues
Flor, C. A. (comunicación personal, 1995) informó de efectos positivos al utilizar
otra hormona (Hormonagro 1) como enraizador.
Tabla 37. Porcentajes de superv ivencia y enraizamiento en esquejes de azalea a los
60 dds (segunda etapa).
Tratamiento de los esquejes

Sustrato Hormona Inóculo Desinfestados Sin desinfestar
%S %E %S %E %S %E %S %E
CSO 67 40 93 80 100 67 87 73
CO O O O O O O O O
ASO 40 33 100 80 80 60 87 53
AO O O O O O O O O
c= carbonilla A= arena
SO= si n desinfectarO= des infestada
S= supervivencia E= enraizamiento
En el tratamiento con inoculación se presentaron los mayores porcentajes de super-

vivencia y enraizamiento. La desinfestación del material vegetal afectó principalmente
el enraizamiento (Tabla 37).
Desarrollo del sistema radical

Al comparar los sustratos se observó que en carbonilla mayor número de esquejes
alcanzaron los niveles 3, 4 y 5 de la escala utilizada, lo cual se ha relacionado con los
niveles de materia orgánica en e ll a. Persistió el efecto negativo de la hormona lo mismo
que la desinfestación de los esquejes, especialmente en los sembrados en carbonilla.
Los mejores resultados se concentran nuevamente en el material inoculado.
Presencia y estado de desarrollo de brotes

El mayor número de brotes se presentó en los esquejes sembrados en arena. En
ambos sustratos, arena y carbonilla, la mayoría de ellos alcanzó desarrollo mediano.

Los porcentajes más altos de colonización se presentaron en carbonilla en los tra-
tamientos correspondientes a esquejes no desinfestados (36%) y con inóculo (30%).
21 Profesor Asociado de la Universidad Nacional de Colombia-Sede Palmira y cultivador de azaleas.
311
UN I VERSIDAD NACIONAL DE COLOMBIA - SEDE PALMIRA
En arena las mayores cifras correspondieron al material vegetal desinfestado (26%) Y

con in óc ulo (24% ).
Etapa 3. Verificación de resultados en vivero comercial

Análisis de sustratos
La caracterización química mostró, al igual que en la segunda etapa, que la carbonilla
1 común presentaba mejores condiciones nutricionales que la arena I (Tabla 36). El pH
en carbonilla I fue ligeramente ácido y en arena I cercano a la neutralidad. La materia
orgánica fue baja en ambos sustratos. El K, Ca, Mg, y Na en arena I fueron muy bajos,
en carbonilla I fueron altos. La capacidad de intercambio catiónico (e.Le.) fue baja en
los dos. Con relación a los elementos menores, la carbonilla I presentó niveles altos de
Cu, Fe y Zn, en arena 1 el contenido de estos microelementos fue bajo.
Al comparar los resultados de la caracterización química observados en carbonilla I
utilizad a en esta etapa (Tabla 36) con los de carbonilla enriquecida con mate ria orgánica,
utilizada en la etapa 2, se encontraron grandes variaciones en éstos, principalmente en
cuanto a los contenidos de m.o. (2.5% carbonilla I vs 10.5% carbonilla enriquecida),
e.Le. (8.2 vs 15.4 meq/lOO g) y Zn (42.2 vs 8.6 ppm , en carbonilla enriquecida).
Estas diferencias pueden explicarse teniendo en cuenta que la carbonilla I utilizada
en la tercera etapa provenía de residuos de quema de ladrillo (proceso en el que se
emplean altas temperaturas y las cuales pudieron ser las causantes de los altos niveles
de elementos (especialmente menores) y escasa presencia de materia orgánica, mien-
tras que la carbonilla enriquecida había sido so metida a enriquecimiento mediante la
incorporac ión de suelo y de la microbiota presente en éste, lo que le permitió alcanzar
mayor ba lance nutricional.
Análisis de variables
Porcentaje de supervivencia de esquejes 30 a 110 días después de siembra (dds)
En términos generales se presentó alta supervivencia de esquejes a través del tiempo
(mayor al 60 %) en todos los tratamientos, excepto en aquellos en los cuales se utilizó
hormona.
En relación con los sustratos, se observó que la supervivencia en general fue mayor
en a re na I que en carbonilla 1, llegando incluso al 100% en todos los tiempos de mues-
treo en e l tratamiento con i4. Estos resultados discrepan de lo observado en la segunda
etapa, explicables aparentemente por las diferencias nutricionales de la carbonilla.
La utilización de la hormona de enraizamiento tuvo efecto negativo e n esta variable,
y fue notorio cuando se utilizó arena 1, pues se pudo observar que la pérdida de esquejes
aumentaba a través del tiempo.
Con res pecto a los inóculos, en il la supervivencia estuvo por encima de l 75 %. En
arena 1 sin fertilizante este porcentaje siempre fue del 100% . Con i2 fue superior al
60 % y cuando los esquejes se sembraron en arena I el porcentaje sobrepasó e195 % para
312
todos los tiempos de muestreo. En el tratamiento i3 fue superior al 80%, y fue mayor
en carbonilla l (93% - 100%) que en arena l (80% -100%). Con la utilización de i4 la
supervivencia sobrepasó el 70%, destacándose que en arena l se mantuvo en el 100%
durante todo el tiempo de evaluación.
En cuanto a la incidencia de la fertilización foliar en esta variable se observó que
los esquejes fueron sensibles a la fertilización cuando se sembraron en carbonilla 1,
especialmente en los tratamientos con i l e i4.
Desarrollo del sistema radical de esquejes

En general se observó que 50 días después de siembra los esquejes presentaron
desarrollo considerable de su sistema radical en todos los tratamientos (Tabla 38). El
mejor desarrollo de raíces se presentó en arena 1, excepto con hormona. Al igual que
en la variable anterior, estos resultados son contrarios a los observados en la segunda
etapa. No obstante estas diferencias, se halló correspondencia directa entre las variables,
ya que los resultados de supervivencia están acordes con los de enraizamiento.
En el tratamiento con i l se observó que a partir de los 50 dds más del 60% de los
esquejes sembrados en arena l presentaron desarrollo de raíces correspondiente a los
niveles 3, 4 Y 5 de la escala. En carbonilla l esto se logró sólo en 60% de los esquejes
a partir de los 70 dds. Con i2 se presentó el mayor porcentaje de esquejes con estos
niveles de desalTollo desde los 50 dds, cuando se sembraron en arena l. En carbonilla
1 sólo a partir de los 70 dds y cuando se fertilizó se pudieron observar esquejes con
estos grados de desarrollo.
En el tratamiento con i3 hubo desarrollo radical a partir de los 50 dds en ambos sus-
tratos. En i4 en arena l a partir de esta edad había enraizado 20%-100% de los esquejes
yen carbonilla l entre 20% - 40% pero sólo desde los 70 dds. Respecto a la incidencia
de la fertilización se observó el mismo comportamiento de la variable supervivencia.
Presencia de brotes
En el tratamiento con i 1, en arena 1 se observó presencia de brotes en las diferentes
épocas de muestreo, alcanzando incluso 80%. En i2 se obtuvieron los mejores resultados;
en carbonilla 1: 70% de los esquejes presentó brotes y en arena 1, el 80%.
Con la utilización de I3 e 14, hubo brotes en el 50% de los esquejes en carbonilla
l cuando se acompañó de fertilización. Al igual que en las anteriores variables eva-
luadas se observó respuesta positiva de los esquejes a la fertilización cuando éstos se
sembraron en carbonilla 1.

En términos generales, se observó colonización por HMAen las raíces de los esquejes
de azalea, en el período comprendido entre los 50 dds y 90 dds; y ésta fue ligeramente
mayor cuando se sembraron en arena l. Con la hormona sólo hubo colonización a los
70 dds (6.3% en arena 1 fertilizada y 7% en carbonilla l sin fertilización).
313
UN I VERSIDAD NACIONAL DE COLOMB IA - SEDE PALMIRA
Tabla 38. Porcentajes de esquejes de azalea flor morada con sistema radical en los
niveles 3, 4 Y 5 de la escala
% esquejes con sistema radical en niveles

Inoculantes Sustratos Fertilización 3, 4 Y5 de la escala
30 dds 50 dds 70 dds 90 dds 110 dds
F O O 60 40 40
Carbonilla 1
SF O O 20 20 O
i1
F O 100 60 60 100
Arena 1
SF O 60 60 80 60
F O O 20 100 80
Carbonilla 1
SF O O O 20 40
i2
F O 100 60 100 80
Arena 1
SF O 80 80 100 100
F O 20 60 80 100
Carbonilla 1
SF O 20 40 40 80
i3
F O 20 60 40 60
Arena 1
SF O 80 80 80 100
F O O 20 40 20
Carbonilla 1
SF O O O 20 20
i4
F O O 40 100 100
Arena 1
SF O 20 40 60 60
F O 40 60 80 40
Carbonilla 1
SF O O 60 80 80
Hormona
F O 40 40 20 O
Arena 1
SF O 20 20 O 20
F= fertili/ación , SF= sin fertili zación , dds= días después de siemb ra
Con i l se presentó el porcentaje de colonización más alto de todos los tratamientos,

14.9% (70 dds) en arena l sin fertilizar. Se destacan además los resultados en carbo-
nilla l cuando se utilizó ferti li zante, ya que se observó aumento progresivo desde los
50 hasta 90 dd s.
En cuanto a la incidencia de la fertilización, no hay un patrón de comportamiento
claro, tan solo en i l e i2 se pudo apreciar que en el sustrato arena 1 se presentaron
los mejo res resultados cuando no se fertilizó y en carbonil la 1, cuando se utilizó
ferti Iizan te.
314
A manera de síntesis general del trabajo se puede mencionar que dentro de los grupos
de azaleas las índicas son de fácil enraizamiento, especialmente cuando se hace adecuada
selección del material vegetal, teniendo en cuenta la madurez y sanidad del mismo.
Se estableció la inconveniencia de desinfestar sustratos para la propagación de
Rhododendron indicum, ya sea en autoclave o mediante el uso de químicos. Stribley y
Read (1975) señalan esta situación como generalizada para las ericáceas, sin embargo,
esta información se desconocía en el país.
Es de conocimiento general que entre los viveristas de nuestra región, la arena
constituye el sustrato más utilizado en la propagación de azaleas. Esta investigación
valida esta práctica, no obstante, los resultados obtenidos sugieren que la carbonilla
enriquecida con materia orgánica puede ser un sustrato alternativo.
La inoculación del material vegetal con raíces y suelo de plantas madre, con el fin de
asegurar el temprano establecimiento de endomicorriza, se mostró altamente promisorio
para mejorar la propagación y desarrollo de los esquejes.
La fertilización foliar en el proceso de propagación sólo resultó ser positiva en
algunas variables cuando se utilizó carbonilla común, lo que indica que con un buen
sustrato (arena o carbonilla enriquecida con materia orgánica) éste sería un costo que
se podría ahorrar el viverista.
Son muchos los interrogantes que aún persisten en torno a la producción de azaleas.
Dada la gran demanda por este tipo de plantas, se deben continuar los trabajos que
permitan bajar costos de producción, disminuyendo pérdidas en la etapa de vivero y
prescindiendo de insumos cuya contribución al proceso sea mínima, como es el caso
de las hormonas mencionadas, cuando se cuenta con inóculos de HMA.
315
LAS ENDOMICORRI ZAS: EXPRESIÓN BIOEDÁFICA DE IMPORTANCIA EN EL TRÓPICO
Glosario
ABA: Ácido abscísico, sustancia de naturaleza hormonal que funciona principalmente como inhibitorio
del crecimiento vegetal. Anteriormente se conocía como abscisina.
Aerénquima: Tejido cortical que presenta grandes espacios intercelulares que están llenos de aire.
Alelopatía: efectos benéficos o perjudiciales -directos o indirectos- resultantes de la acción que ejercen
compuestos químicos liberados por un organismo -planta, animal, microorganismo- sobrc otro.
A los compuestos químicos responsables de la acción se los conoce como agentes o sustancias
alelopáticas. http: //fai.unne.edu.ar/biologia/plantas/alelopatia.htm
Alofánico: Propio de los suelos que contienen la arcilla alófana, presente en suelos derivados de cenizas
y otros materiales volcánicos. Estas arcillas tienen alta capacidad de intercambio catiónico (ClC)
dependiente del pH, capaz de intercambiar cationes y aniones simultáneamente.
Antagonismo: Acción letal, perjudicial o inhibidora del crecimiento de una especie por otra especic .
Antesis: Período de floración de las plantas.
Apoplasto: Es el conjunto de todas las paredes celulares y células muertas vacías de los vasos conduc-
tores.
Apresorio: Es una estructura especializada que forman algunos hongos para facilitar su penetración cn el
tejido vegetal. El extremo de una hifa o tubo germinativo se ensancha, fija el hongo al sustrato u
hospedero y haciendo las veces de una bomba neumática ejerce presión sobre las células.
Arbúsculo: Es un tipo de haustorio, es decir, una modificación exhibida por algunos hongos en los cuales
algunas hifas penetran al interior de las células vegetales, donde se ramifican y toman aspectos
arborescentes. Micoparásitos obligados como las royas y mildeos vellosos presentan este tipo de
estructura, al igual que los HMA. En los primeros casos se forman en las hojas principalmcnte, y
en el segundo, en el tejido cortical de la raíz.
Arvenses: Plantas que crecen como acompañantes en los cultivos. Mal llamadas "malezas".
Autólisis: Rotura total o parcial de una célula por enzimas que ella misma ha producido. El contenido
celular se vacía al medio. http: //www.definicion.org/autolisis
Auxina: Sustancia hormonal reguladora del crecimiento vegetal que controla la elongación celular, cntre
otros procesos.
http: // www.ugr.es/~fisiofar/glosario/glosario.htm
Axénico: Cultivo puro de un organismo que se hace, normalmente, usando otro organismo vivo como
sustrato. Se usa para obtener simbiontes o parásitos obligados que no se pueden cultivar en medios
inertes.
Azigosporas: Zigospora formada por partenogénesis; es decir, desarrollo vegetativo de células sexuales
en ausencia de copulación.
317
Barbechos mejorados: Práctica que busca acelerar la regeneración del potencial productivo de los suelos
degradados a través de la inclusión de especies de rápido crecimiento, producción, acumulación
de biomasa y de nutrientes, lo cual se espera que se refleje en períodos e0110s, en las propiedades
físicas, químicas y biológicas de los suelos sometidos a ella y, de esta forma, se acorten los períodos
de descanso de los suelos.
BetaÍna: Molécula que actúa como donadora directa de grupos metilo para la biosíntesis de metionina.
Bioagregación: Agregación de partículas del suelo - arcillas, limos, arenas, pequeños fragmentos de
roca- mediante sustancias orgánicas procedentes de la descomposición de la materia orgánica o
del metabolismo de los organismos del suelo y/o por acción mecánica de algunos de ellos, como
por ejemplo, a través de las hifas de los HMA.
Biomas: Comunidades ecológicas de seres vivos -plantas, animales, microorganismo- que aparecen en
un entorno edafoclimático. Como ejemplos de ellos se tienen los desiertos, las tundras, las praderas
y los bosques tropicales. http: //www.greenfacts.org/es/glosario/abc/bioma.htm
Biomasa: Es el conjunto de masa viva de un suelo, representado en términos de plantas, animales y mi-
croorganismos. Es el resultado del metabolismo expresado en nuevas moléculas, surgimiento de
nuevas células, crecimiento y producción.
Biotrofía: Alimentación a partir de otro organismo vivo. La endomicorriza se diferencia del parasitismo
cn que es una relación mutualista, benéfica para la planta y el hongo asociado.
Calidad y salud del suelo: Se entiende como la capacidad que tiene un suelo para funcionar en un ecosis-
tema natural o antrópico, mejorar la productividad de las plantas y animales sin afectar el agua, el
aire, la salud y el bienestar del hombre y del ecosistema. Es decir, es la capacidad de producir sin
degradar o perjudicar el ambiente. La salud de un suelo es pal1e integrante de su calidad.
Cementante: Que tiene efecto agregan te. Que une.
Citoquinina: Una de las sustancias de origen hormonal que estimulan la división celular vegetal. el
metabolismo de los ácidos nucleicos y la interacción raíz-v¡ístagos. Se origina en las raíces, allí
estimula la división celular y se desplaza hacia los tallos, en la corriente de la transpiración. Es
indispensable para el crecimiento foliar.
Clamidosporas: Esporas de hongos recubiertas de paredes gruesas, se producen asexual mente a partir de
una célula o de una porción de hifa. Son capaces de sobrevivir por años, en condiciones desfavo-
rables para el desarrollo de otras estructuras de los hongos.
Cofia (caliptra o pilorriza): Constituye la parte apical de la raíz, tiene entre sus funciones proteger el
meristemo subapical del roce contra el suelo y es colonizada por los microorganismos del suelo.
Se forma constantemente a partir de las células iniciales, se erosiona y desgasta constantemente al
penetrar entre los gránulos del suelo.
Constante de Michaelis-Menten (Km): Uno de los dos parámetros que determinan la cinética del pro-
ceso de absorción de nutrientes por las raíces de las plantas. Mide la afinidad de la planta por el
nutrimento. Numéricamente es igual a la concentración del sustrato a la cual se alcanza el 50% de
la velocidad máxima de la reacción enzimática.
Desinfección: Eliminación total de los microorganimos. En el texto se incluye como sinónimo de esteri-
lización en autoclave (a 121 °C y a 15 Ib/pulg 2, por espacio de mínimo una hora).
Desinfestación: Destrucción o inactivación de microoganismos o plagas de plantas y animales. En el texto se
hace referencia a eliminación parcial de flora microbiana, por los métodos a los que se recurrió.
Efectivo: Que es eficaz; es decir, que produce efecto.
Elicitor: Son secreciones que se convierten en señales moleculares específicas. Pueden ser producidas por
microorganismo (elicitors exógenos) o generados como resultado de cambios físicos y/o químicos
de la planta (elicitor o secreciones endógenas).
Endorrizosfera: Zona de la rizosfera establecida dentro de las células corticales o alrededor de ellas, a la
318
LAS ENDOMICORRIZAS: EXPR ESiÓN BIOEDÁFICA DE IMPORTANCIA EN EL TRÓPICO
cual acceden los hongos que forman micorriza arbuscular, las bacterias como rizobios y también
organismos patogénicos.
Ectorrizosfera (exo-rizosfera o rizosfera): Se utiliza este término para delimitar la zona más extcrna de
la rizosfera que hace contacto con el suelo no rizosférico.
Epiparásito: Especie que parasita a otra a través de una especie mediadora. Por ejemplo, Mono/ropa sp
es epiparásita de Pil1l1s sp, pues toma fotosintatos del árbol a través de las hifas del hongo cctomi-
corrícico que ambas plantas pueden compartir.
es.wikipedia.org/wiki/Fotos%C3%ADntesis
Espacio periplasmático: Área entre la membrana plasmática y la pared celular que contiene varias enzimas
que participan en el metabolismo de la célula.
Espermosfera: Las semillas al gcrminar metabolizan las moléculas que contienen, parte de las cuales
se distribuycn en el entorno que ocupan, creando una zona a donde llegan los microorgani smos a
buscar alimento e inician tramas alimenticias que pueden beneficiar o perjudicar la emergcncia de
las plantas y su posterior desarrollo.
Estolones: Modificación de tallo superficial, de entrenudos largos, de donde emergen raíces adventicias
y nuevas pl¡íntulas.
Fermentación: Proceso catabólico anaeróbico de algunos microorganismos, en el cual la oxidación del
sustrato es incompleta y el producto final un compuesto orgánico más sencillo. La producción de
ATP en ella es baja. es.wikipedia.org/wiki/Fermentaci %C3 %B3n.
Fitoalexinas: Moléculas tóxicas que producen las plantas como respuesta al ataque por un microorganismo
y que se convierten en parte de sus mecanismos de defensa ..
Fitosideróforos: Son agentes quclantcs producidos por diferentes plantas, que utilizan para el abasteci-
miento de algunos nutrientes, como es el caso del hierro en condiciones limitantes de disponibilidad,
este mineral.
Fotosíntesis: Proceso metabólico mediante el cual los vegetales, las algas y algunas bacterias, a tra vés de
la energía de la luz, transforman el agua que absorben de las raíces y el anhídrido carbóni co que
adquieren por las hojas, en sustancias orgánicas sencillas.
Fungistasis: Proceso en el cual se paraliza el crecimiento de los hongos, sin matarlos, mediante compuestos
que se agregan o se presentan naturalmente en medios, como por ejemplo, el suelo.
GAlA: Hipótesis planteada por el biólogo Jamcs Lovelock (1965), quc sugiere que la vida sobre la tierra
organiza las condiciones climáticas para favorecer su propio desarrollo.
Genes pleiotrópicos: Aquellos que afectan a más de una característica fenotípica.
Glomalina: Los HMA secretan esta glicoproteína, muy resistente a la degradación microbiana y altamente
correlacionada con la formación de agregados cstables al agua.
Glucogéno: Polisácarido soluble formado por numerosas moléculas de glucosa; en esta forma los animales
y hongos almacenan carbono.
Raustorio: Órgano intracelular de absorción constituido por una hifa -de un micoparásito y también de
benéficos como los HMAy hongos simbióticos en líquenes- que penetra en una célula del hospedcro
vegetal con fines de alimentación (parásito) y de intercambio de nutrientes (MA y líquenes).
Reterocariótico: Célula, hifa o micelio de hongos que presentan en un mismo citoplasma núcleos haploides
(n) genéticamente diferentes.
Rifas "runner" o colonizadoras: Hifas gruesas -más de 27 flm de diámetro- que, aunque absorbcn nutri-
mentos, en especial, sirven de soporte y base temporal al tejido micelial de los HMA en el suelo.
Rifas: Elemento uni o pluricelular, tubular o filamentoso cuyo conjunto constituye el micelio de los hongos.
Pueden scr septadas o aseptadas. En el caso de los HMA, cotidianamente son aseptadas.
319
Hiperparásito: Un microbio parásito de un organismo superior, el cual, a su vez, es huésped para otro
parásito aún más pequeño.
HMA: Hongos que forman micorriza arbuscular.
Holosaprofita: Plantas que no realizan fotosíntesis sino que su alimentación depende totalmente dcl hongo
micorrícico al cual se asocian. MOllotropa hypopitys . M. unijlora y Lacandollia sp son ejemplos
clásicos de este tipo de plantas.
Homeostasis: Conservación de la estabilidad del médio interno. Mecanismos de regulación interna que
aseguran la estabilidad de los organismos con independencia del entorno.
Hongos Z: Algunos autores denominan así a los hongos Zygomycetos que se asoeian para formar endo-
micorrizas.
http ://encicloped ia. u s.es/index. ph p.
http :// www.euita.upv.es/varios/biologia/Temas/tema_ l.htm
http: //www.monografias.com/trabajos IO/viascat/viascat.shtml
http ://www.ugr.es/-fisiorar/glosario/glosario.htm
Humus: Constituye la reserva orgánica estable del suelo. Es el conjunto de sustancias muy polimcrizada s,
de peso molecular relativamente alto, de color oscuro, con propiedades coloidales e hidrofílicas
cuya presencia confiere algunas características especiales al suelo. Se asocia comúnmente con los
minerales del suelo formando complejos órgano-minerales.
Inceptisoles: Son suelos jóvenes, muy ricos en minerales fácilmente alterables y en nutrimentos para las
plantas, al igual que por la presencia de un horizonte B de alteración, con estructura bien desarro-
llada.
Infectivo: Que causa infección.
Isoenzima: Cualquiera de las formas electroforéticametne distintas de una enzima, que corresponden a
diferentes estados poliméricos pero que ejercen una misma función.
"In vitro": Desarrollo en el laboratorio en cajas de Petri , tubos dc ensayo o matraces.
Lectinas: Proteínas específicas de las plantas con alta afinidad por rcsiduos determinados de azúcar, están
presentes en la membrana celular. Actúan en el reconocimiento planta-microbio cn el caso de la
simbiosis leguminosas-rizobios.
Leghemoglobina: Proteína que se produce en los nódulos de las leguminosas, cuando ocurre la fijación
de N2' se une al 0 2, y permite que se creen condiciones anaeróbicas que favorecen la acción de la
nitrogenasa.
MA: micorriza arbuscular.
MA tipo Arum: Presenta extenso desarrollo de hifas intercelulares en las células corticales, arbúsculos y
frecuentemente vesículas
MA tipo Paris: Su desarrollo ocurre intracelular, con enrollamientos de hifas, vesículas y con descrip-
ciones de arbúsculos menos frecuentes que en el tipo Arum.
Manto: Tejido micelial de hongos que forman ectomicorriza, que se organiza en el exterior de las raíces,
recubriéndolas, lo cual tiene ventajas para la raíz en términos de sanidad y protección contra el
medio.
Metabolismo primario: Reacciones bioquímicas de los organismos que conducen a la formación de las
moléculas indispensables para la vida: carbohidratos, proteínas, ácidos nucleicos y lípidos, entre
otros.
Metabolismo secundario: Reacciones bioquímicas que ocurren en los organismos a través de las cuales se
producen metabolitos destinados a la comunicación y la defensa, como por ejemplo, los antibióticos,
320
feromonas, fenoles, alcaloides, cumarinas, esteroides y triterpenoides, entre otros.

Micelio: Conjunto de hifas que constituyen la parte vegetativa (talo) de un hongo filamentoso.
Micelio externo de HMA: Hifas que forman los HMA en el suelo y que pueden extenderse a varios cen-
tímetros de la raíz, destinadas a colonizar el suelo y a tomar nutrientes que utilizará en su propio
metabolismo y en intercambio con las plantas micorrizadas.
Micorriza arbutoide: EctendomicolTiza denominada así por haber sido descrita en ArbullIs ¡medo.
Micotrofia facultativa : Aunque la planta presente MA, su grado de dependencia para sobrevivir y desa-
rrollarse es relativo.
Micorriza monotropoide: Específica para la família Monotropaceae, la cual incluye solo 'plantas totalmente
saprofitas; es decir, que no hacen fotosíntesis.
Micorriza obligada: Cuando la planta depende de la MA para poder crecer y desalTollarse.
Micosimbionte: Hongo asociado a la simbiosis.
Mollisoles: Están catalogados entre los mejores suelos del mundo. Se caracterizan por presentar un ho-
rizonte superficial grueso, de color oscuro, rico en materia orgán ica, bien estructurado y con alto
contenido de nutrimentos para las plantas.
Monofilético: Cuando todos los integrantes de un mismo grupo taxonómico tienen un antepasado original
común.
Mutualismo: Es una relación entre dos o más indi viduos de diferentes especies, que viven en unión íntima y
se benefician mutuamente. Aunque las especies pueden viviren forma independiente, normalmente,
su relación íntima implica una propiedad emergente.
Necromasa: Parte de la biomasa de un ecosistema, formada por los cadáveres y órganos muertos, en ocasio-
nes unidos aún a los seres vivos, como es el caso de las ramas, hojas e inflorescencias muertas. Este
material , a través de su degradación, constituirá la fuente de nutrientes y de humus en el ,uelo.
www.ambiente-ecologico.com/ed iciones/diccionarioEcologico/d iccio narioEcologico.php3
Necrotrofia: Alimentación a partir de material orgánico muerto.
nM : 10.9 moles.
Ovillos "Coils" enrollamientos: Es un crec imiento fungoso dentro de las raíces, es especialmente in-
tracelular, caracterizado por la presencia de enrollamientos u ovillos "coils" dentro de las células
corticales.
Pedogénesis: Parte de la ciencia de l suelo que trata los fac tores y procesos de formación del éste.
PGPR: Rizobacterias promotoras de crecimiento de las plantas, a través de diferentes mecanismos, entre
ellos la producción de sustancias de naturaleza hormonal.
Plasmalema : Membrana celular.
Plasmodesmos: Cordones microscópicos de citoplasma que atraviesan la pared celular y ponen en comu-
nicación los citoplasmas de dos célu las contiguas.
Pleomorfismo: Presentación de varias etapas morfológicas diferentes durante la vida de un organi~mo.
Polifilético: Derivado de más de un ancestro.

Potencial de inóculo: Cantidad de inóculo aplicado en una prueba.
Pratenses: Término usado para hacer referencia a las pasturas, con predominancia de gramíneas y presencia
de algunas leguminosas.
Propágalos fungosos : Partes de l hongo capaces de infectar o colonizar un hospedero. En el caso dc HMA
pueden ser esporas, hifas externas o internas, fundamentalmente.
Propiedad emergente: Son propiedades que no le pertenecen a las partes sino al conjunto. Por ejemplo.
la fertilidad del suelo o su salud no lo explican ni sus propiedades físicas, químicas y/o biológicas,
321
UNIVERSIDAD NACIONAL DE COLOMB IA - SEDE PALMIRA
sino el conjunto de todas ellas. www.cinvestav.mx/publicaciones/ avayper/ju lago/chimal.pdf

Protoplasto: Se usa este término en citología vegetal para distinguir a la célula viva propiamente dicha
(protoplasto) de la pared celul ar que ella misma ha sintetizado pero que habitualmente le sobrevive,
a menudo sin merma (antes al contrario) de su capacidad funcional. http: //www.inea.uva.es/servi-
cios!histologia/glosario.htm
Radícula : Extremo basal del eje embrionario, raíz originada en la semilla y que dará la raíz primaria.
http://micol.fcien.edu.uy/atlas/ glos- r. htm
Raíz adventicia : Aquella que crece en la base del tallo.
http: //www.monografias.com/trabajos/lasemi lla/ lasemi lla.shtml
Raíz fibrosa: Muy prolongada y fina, no ramificada.
Raíz fúlcrea: Raíz adventicia que se encuentra en la unión del tallo con la tierra y que sirve para darle
apoyo adicional al tallo, como se ve en el maíz.
RAPO : Random Amplification of Polymorphic DNA (fragmentos polimórficos de ADN amplificados al
azar). Es una técnica molecular que permite amp li ficar regiones de ADN mediante el empleo de
"primers", no es necesario conocer la secuencia genética del ADN que se va a amplificar, como
tampoco requiere sondas específicas para especies ni el uso de material radiactivo.
Red de Hartig: Conjunto formado por las hifas más internas de una micorriza ectotrófica que se desarrollan
entre las células corticales de la planta hospedera. http://micol.fcien.edu.uy/atlas/glos-r.htm
Resiliencia del suelo: Capacidad del suelo para mantener su estructura y funcionalidad frente a trans-
formaciones o cambios externos, que son asimilados gracias a las propiedades físicas, químicas y
biológicas del suelo actuando en conjunto.
Respiración aeróbica: Conjunto de reacciones bioquímicas que realizan la mayoría de los organismos,
con el fin de obtener energía (ATP), en las cuales el oxígeno es el aceptor final de electrones.
Respiración anaeróbica: Conjunto de reacciones bioquímicas que realizan algunos microorganismos, con
el fin de obtener energía (ATP), las cuales ocurren en ausencia de 02.
RFLP : Restriction Fragment Length Polymorphism (Polimorfismos de longitud de fragmentos de restric-
ción). Técnica de biología molecular que se refiere a secuencias específicas de nucleótidos en el
ADN, reconocidas y cortadas por las endonucleasas (enzimas de restricción) y que varían entre
individuos.
Rizodeposición : Carbono liberado a través de los exudados radicales, puede llegar a representar entre el
40% y el 70% del carbono que la planta traslada al sistema radical.
Rizosfera: Zona de interfase entre las raíces de las plantas y el suelo, en la cual ocurre una intensa acti-
vidad biológica y bioquímica que lleva a que tanto la raíz de las plantas como las propiedades del
suelo se vean afectadas.
Rizoma: Modificación de tallo subterráneo de entrenudos cortos a partir de los cuales brotan raíces ad-
venticias y de cuyo ápice emergen tallos.
Rizomorfos: Son órganos diferenciados en la mayoría de las ectomicorrizas, que se forman por conjunción
de muchas hifas. Tienen diámetros por enc ima de 200 }1m y son importantes en el transporte de
solUl0S a distancia en este tipo de micorriza.
Rizoplano: Parte de la rizosfera, es la región que se forma directamente sobre la superficie de la raíz.
Saprofito: Organismo que se alimenta de material vegetal muerto.
SEM (Sca nning Electron Microscope): Un microscopio electrónico de barrido crea una imagen ampliada
de la superficie de un objeto, punto por punto, recorriendo la muestra con un haz muy concentrado
de electrones, de forma parecida al barrido de un haz de electrones por la pantalla de una televisión.
Los microscopios electrónicos de barrido pueden amp liar los objetos 200.000 veces o más. Este tipo
de microscopio es muy útil porque produce imágenes tridimensionales realistas de la superficie del
322
LAS ENDOMICORRI ZAS: EXPRESiÓN BIOEDÁFICA DE IMPORTANCIA EN EL TRÓPICO
objeto. Es un ejemplo del uso de ondas electromagnéticas reflejadas, donde las sombras obtenidas
dan a la imagen sensación de profundidad (Pertusa. 2003).
Sideróforo: Estos compuestos orgánicos, conocidos como ferricromos o sideróforos, a menudo son
hidroxamatos, con una alta afinidad por el hierro multivalente al cual quelatan. Se regiqra que
también pueden quelatar otros minerales. Estos hidroxamatos se han encontrado en planta" algas
y bacterias como Pseudolllol1as pUlida, entre otros microorganismos, y con base en su pre,e ncia se
explican fenómenos como el de los suelos supresivos.
Simbiosis: Asociación íntima entre dos organismos de diferentes especies, en la cual ambos obtienen
beneficios nutricionales. La micorriza es ejemplo clásico.
Simplasto: Los protoplastos (citoplasmas) interconectados por los plasmodesmos; el movimi ento de
sustancias en el simplasto se denomina movimiento simplástico o transporte simplástico.
Sinergismo: Capacidad de dos o más especies de organismos de producir o magnificar un cambio que
ninguna de ellas podría causar aisladamente.
Sistema abierto: Una entidad, como una organización , que interactúa con su medio ambiente en la forma
de intercambiar información, utilizando recursos para proveer bienes y servicios.
SSCP: Conformación de polimorfismos en cadenas simples. SSCP es la sigla de Single Strand Confor-
mational Polymorphism (Polimorfismo conformativo de filamento único). Es un proceso donde
los productos de PCR son desnaturalizados en cadenas simples de ADN, luego renaturali/ados y
finalmente analizados en un gel de Poliacrilamida.
Suber: Tejido secundario de función protectora donde las células mueren y se aprietan entre sí sin dejar
espacios intermedios. Sustituye a la epidermis con un tejido de apariencia corchosa.
http ://www.definicion.org/suber
TEM (Transmission Electron Microscope): El microscopio electrónico de transmisión es un ejemplo
del uso de ondas electromagnéticas transmitidas que utiliza un haz de electrones, al cual a lgunos
elementos de la muestra son permeables. mientras que otros se hacen opacos a los mismos. con lo
que se produce un incremento de contraste entre las organelas celulares. (Pertusa, 2003) .
Velocidad máxima de captación (Vmax): Uno de los dos parámetros que detel1l1inan la cinética del proceso
de absorción de nutrientes por las raíces de las plantas. Mide la capacidad de captación del nutrimento
por la planta. Representa el valor más alto alcanzado en unas condiciones dadas de reacci<Ín.
Vertisoles: Se caracterizan por su alto contenido de arcillas, donde predomina la montmorillonita . arcilla
expandible que hace que los suelos se agrieten en épocas secas y se hinchen en estaciones de lluvia.
movimientos que confieren a estos suelos una estructura en forma de cuñas y algunas veces un
relieve rizado que recibe el nombre de gilgai.
Vesículas: órganos de almacenamiento producidos por algunos géneros de HMA.
www.chapingo.mx/terra/contenido/ 18/4/art333_337.pdf
www.cricyt.edu.ar/enciclopedia/ terminos/CalidSaISuelo.htm
www.forest.ula.ve/-rubenhg/celula/glosario.html
www.opitznet.org/qandaspanish.html
323
Bibliografía
Abbott, L. K. and Robson, A. D. 1985. Formation of external hyphae in soil by four species of vesicular
- arbuscular mycorrhizal fungi. New Phytol. , 99:245-255.
Acea, M. J. Y Carballas, T. 1986. Estudio de la población microbiana de diversos tipos de suelos de zona
húmeda (N. O. de España). Anales de Edafología y Agrobiología. 45: 381-398.
Agrios, G. N. 1989. Fitopatología. Departamento de Fitopatología. Universidad de Massachussets, Editorial
Limusa, México. 756p
Agrios, G. N. 1996. Fitopatología. Uteha, Noriega Editores. México. P 196.
Aguilar, J. E. Y Sánchez de P. , M . 1998. Efecto de una rizobacteria nitrofijadora y niveles de fertilizante
en el comportamiento agronómico del tomate Lycopersicon esculentum Mili , varo Santa Clara.
Acta Agronómica. Vol. 48 (1 Y 2): 60 - 70.
Aguilar, J. E.; Tofiño, R. y Sánchez de P, M . 1996. Aislamiento, purificación e inoculación de dos cepas
de Azolobacler sp en semillas de tomate línea promisoria UN Palmira. Universidad Nacional
de Colombia Sede-Palmira. Boletín técnico. Vol 7 p 45-60.
Albiach v., M. R. 1997. Estudio de varios índices de actividad biológica del suelo en relación con diferentes
aportaciones de enmiendas orgánicas. Tesis Doctoral. Universidad de Valencia, Facultad de
Ciencias Biológicas. 194p.
Alexander, C. and Hadley, G. 1985. Phosphorus uptake by mycorrhizas of the orchid Goodyera repenso
En: Molina, R. (Edit). Proceedings of the 6th North American Conference on Mycorrhizae.
Bend, Oregon, USA. June 25-29. 1984. P 420.
Alexander, M. 1994. Introducción a la microbiología del suelo. Traducido por Peña c., J. J. Libros y
Editoriales S.A. México. 491 p.
Alexopoulus, J. C. and Mims , W. C. 1985. Introducción a la micología. Traducido por el doctor Xavier
Liimona Pagés. Ediciones Omega S.A. Barcelona. P 638.
AlIen, E. B. and AlIen, M. F. 1986. Water relations of xeric grasses in the field: interactions on mycorrhizas
and competition. New Phytol. 104:559-571.
AlIen, M.; Swenson, w.; Querejeta, J.; Egerton- Warburton, L.; Trejeder, K. 2003. Ecology ofmycorrhizae:
A conceptual framework for complex interactions among plants and fungi. Annual Review
Phytopathology 41 :27 1-303.
Altieri, M. A. 1997. Requisitos y componentes técnicos de una propuesta agroecológica andina. p. p. 27-55.
En: Consorcio Latinoamericano sobre Agroecología y Desarrollo (Clades). Manejo ecológico
del suelo. Centro de Investigación , Educación y desarrollo (CIED). Lima, Perú. 321 p.
Alzate G, A. M; Sánchez N, M. N. 2000. Efectos de diferentes sistemas de labranza y manejo del suelo en
la vegetación acompañante de andisoles del municipio de Pescador departamento del Cauca.
Palmira. 107 p.
325
Ames. R. N. and Bethlenfalvay, G. J. 1987. Mycorrhizal fungi and the integration of plant and soi I nutrient
dynamics. Journal of Plant Nutrition. 10: 1313-1321.
Anden,DIl, J. M. and In gram, J. 1993. Tropical soil biology and fertility handbook of methods. CAB Inter-
national , Wallinford, UK. 9 70-79.
Andrad e. G.; Mihara, K. L.; Linderman, R. G.; Bethlenfalvay G. J. 1997. Bacteria from rhizosphere and
hyphosphere soils of different arbuscular-mycorrhizal fungi. Plant and Soil 192: 71-79.
Anjos. L. H. c.; Pereira. M. G.; Ramos, D. P. 1999. Matéria organica e Pedogenese, p. p. 92-115. En:
Santos. G. D. A.; Camargo, F. A. de O. (editores) Fundamentos da Matéria organica do Solo.
Ecosistemas Tropicais & Subtropicais. Porto Alegre, Brasil: Génesis. 489p.
Aparicio. P. M. Y Arrese, C. 1996. Fijación de nitrógeno. En: Azcón B. G. (Edit) Fisiología y bioquímica
vegetal. 1. Azcon-Bieto. Interamericana McGraw-Hill, Madrid pp 581.
Arango M. A .; Sánchez de P. M., Miranda J. 2003. Actividad de la trchalasa en la rizósfera del maracuyá
(Passiflora edulis var Flavicarpa) bajo condiciones de invernadero y campo en el distrito de
riego RUT (Valle del Cauca). Fitopatologia Colombiana ISSN O1200143 Volumen 27
Fascícu lo 1 Págs. 23 - 28.
Aranzazu, H. F; Arcila, P. M.; Bolaños B., M. M.; Castellanos, C. P.; Castrillón, A. c.; Cárdenas, P. J.;
Rogríguez, M. L.; Valencia, M. 1. 2000. Manejo integrado del cultivo de plátano. Manual
técnico Corpoica. Manizales. 80 p
Arcos. A. e Instituto Geográfico Agustín Codazzi (IGAC). 1997. Ocurrencia y distribución de la micorriza
(MVA) en agroecosistemas de la Amazonia colombiana. En: XVlII Congreso Colombiano de
Fitopatología: Fitopatología, biodiversidad y micorrizas. CIAT - Palmira, Julio 30 - agosto
2/97. p 72.
Arditti . J. and Ernest, R. 1972 . Reciprocal movement of substances between orchid and my-
corrhizae. En: Anales de la séptima conferencia mundial de orquideología. Medellín (Colom-
bia). 780 p.
Arines . J. 1991. Aspectos físico-químicos de la fijación y movilización biológica en nutrientes en el suelo
y su incidencia en la formación y efectos de las micorrizas VA. Pp 203- 220. En: Olivares, J. y
Barea, J. M. (Coordinadores): Fijación y movilización biológica de nutrientes. Vol. 11. (Fijación
de N y micon·izas). Consejo Superior de Investigaciones Científicas, Madrid. 259p.
Ashford, A. E. and Allaway, W. 2002. The role of the motile tubular vacuole system in my-
corrhizal fungi. Plant and Soil. 244: 177-187.
Augé, R. M. 200 l. Water relations , drought and vesicular-arbuscular mycorrhizal symbiosis. Mycorrhiza.
11: 3-42.
Ayling. S. M; Smith, S. M.; Smith, F. A.; Koleisk, P. 1997. Transport processes at the plant-fungus interface
in mycorrhizal associations: physiological studies. Plant and Soil 196: 305-310.
Azcón. G. de A. y Barea, J. M. 1980. Micorrizas. Investigación y Ciencia. Vol.47 pp 8-16.
Azcon . R. y Tobar, R. M. 1998. Activity of nitrate reductase and glutamine synthetase in shoot and root of
mycolThizal Allium cepa. Effect of drought stress. Plant Science 133: 1-8.
Azcón -Aguilar, c.; Barea, J. M. Y Roldán-Fajardo, B. E. 1984. Avances recientes en el estudio de la
micorriza VA. II: Factores que afectan su formación y función y aplicaciones prácticas en la
agricultura. Anales de Edafología y Agrobiología. Mayo-Junio. Granada-España. Volumen
XLIII (5-6): 943-958.
Azcón - Bieto J. & M. Talón. 1993. Fisiología y bioquímica vegetal. Editorial lnteralllericana McGraw
Hill , México, 581 p.
Bago. B. 2000. Putative sites for nutrient uptake in arbuscular mycorrhizal fungi. Plant and Soil 226:
263-274.
326
Bago, B.; Pfeffer. P. E.; Shachar-Hill, y. 2000. Carbon metabolism and transport in arbuscular mycorrhizas.
Plant Physiology 124: 949-957.
Barea, J. M. Y Azcón-Aguilar, C. 1982. La rizosfera: interacciones microbio-planta. Anales de Edafología
y Agrobiología (España). Tomo XLI Vol 7-8: 1517-1532.
Barea, J. M .; Azcón-Aguilar, c.; Ocampo, J. A. Y Azcón, R. 1991. Morfología, anatomía y citología de las
micorrizas vesículo-arbusculares. pp 149-173. En: Olivares, J. y Barea, J. M. (Coordinadores):
Fijación y movilización biológica de nutrientes. Vol. TI. (Fijación de N y micorrizas ). Consejo
Superior de Investigaciones Científicas, Madrid. 259p.
Barea, J. M. and Jeffries, P. 1995. Arbuscular mycorrhizas in sustainable soil-plant systems. Pp 52 1-560.
In: Varma, A. and Hock, B. (Edit). Mycorrhiza: Structure, function, molecular biology and
biotechnology. Springer-Verlag, Berlin . 747p.
Barea,1. M. ; Toro, M. ; Orozco, M. O.; Campos, E.; Azcón, R. 2002. The application of isotopic 02 P and
15N) dilution techniques to evaluate the interactive effect of phosphate-solubilizing rhizobac-
teria, mycorrhizal fungi and Rhizobium to improbé the agronomic efficiency of rock phosphate
for legume crops. Nutrient Cycling in Agroecosystems 63: 35-42.
Barker, S. J.; Tagu, D.; Delp, G. 1998. Regulation of root and fungal morphogenesis in mycorrhi za l sym-
bioses. Plant Physiology. 116: 1201-1207.
Barker, S. J . and Larkan, N. 2002. Molecular approaches to understanding mycorrhizal symbioscs. Plant
and Soil. 244: 107-116.
Barker, S. J. ; Duplessis, S.; Tagu, D. 2002. The application of genetic approaches for investigations of
mycorrhizal symbioses. Plant and Soil 244: 85-95.
Bamett, H. L. And Hunter, B. 1972. lIustrated genera of imperfect fungi. 3 ed. Minnesota: Burgess Publ.
Pp 237.
Barrios. E.; Cobo. J. G.; Rao, l. M.; Thomas, R.; Amézquita, E.; Jiménez, J. 2001. Fallow management for
soil fertility recovery in tropical Andean agroecosystems in Colombia. Agriculture, Ecosystems
and Environment (in press).
Barrios, E.; Kwesiga, F.; Buresh, R. and Sprent. J. 1997. Light fraction soil organic matter and available
nitrogen following trees and maize. Soil Science Society of American Joumal. 61 O): 826-
831.
Bastidas c., y.1992. Estudio preliminar de la micorriza vesículo-arbuscular en dos sistemas: Pastizal
y cebolla de bulbo (AlIium cepa L.). Tesis Ingeniero Agrónomo, Universidad Nacional de
Colombia, Palmira. 98 p.
Bastidas G., A. M. 1995. Hongos asociados con raíces de la caña de azúcar (híbridos de Saccharlllll spp) y
sus efectos en plantas in virro. Tesis Universidad Nacional de Colombia, Palmira. 186 p.
Baver, L. D.; Gardner, W. H.; Gardner, W. R. 1973. Física de suelos. Trad . por Jorge Manuel Rodríguez.
México. Uteha. 530 p.
Bayer, C; Mielniczuk, J. 1999. Dinámica e fun<;ao da matéria orgánica, pp 9-26. En: Santos. G. D. A.;
Camargo, F. A. de O. (Editores) Fundamentos da Matéria orgánica do Solo. Ecosistemas Tro-
picais & Subtropicais. Porto Alegre, Brasil: Génesis, 489p.
Beare, M. H. and Bruce, R. R. 1992. A comparison of methods for measurin g water stable aggregates:
implications for determining environmental effects on soil structure. Geoderma, 56: 87- 104.
Belalcázar, S.; Jaramillo, O.; Valencia, J.; Arcila, M. ; Mejía, H. y García, H. 1995. Mejoramiento de la
producción del cultivo de plátano. Produmedios. Armenia. 256 p.
Benabdellah, K.; Azcón-Aguilar. c.; Ferrol, N. 1999. Plasma membrane ATPase and H+ transport ,;::tivities
in microsomal membranes from mycorrhizal tomato roots. Joumal of Experimental Botany
Vol. 50. No. 337: 1343-1349.
327
Benabdellah, K.; Azcón-Aguilar, c.; Ferrol, N. 2000. Alterations in the plasma membrane polypeptide
pattern of tomato roots (Lycopersicon esculen/um) during the development of arbuscular
mycorrhiza. Journal of Experimental Botany Vol. 51, No. 345: 747-754.
Benjumea, C. P.; Sánchez de P. , M. Y Miranda, J. C. 1996. Estimación de la actividad microbiana en tres
agrosistemas en Rozo, Valle. Universidad Nacional de Colombia-Sede Palmira. Boletín Téc-
nico. Vol 7 p 7-9. Diciembre/96.
Berta . G. and Gianinazzi-Pearson, V. 1986. Influence of mycorrhizal infection on root development
in Cal/una vulgaris L. Hull seedlings. In: Gianinazzi-Pearson, V. and Gianinazzi, S. (Ed.)
Proccedings of the 1st European Symposium on Mycorrhizae. Dijon, 1-5 July, 1985. INRA ,
Paris. Pp 673-676.
Bethlcnfalvay, G. J. 1992. Mycon'hi zae and crop productivity. In: Mycorrhizae in Sustainable Agriculture.
Eds. G. J. Bethlenfalvay and R. G. Linderman. Pp 1-27. Am. Soco Agron. Special Publication
No. 54, Am. Soco Agron. Madison, WI.
Bethlcnfalvay, G. J.; Schreiner, R. P. ; Mihara, K. L; McDaniel , H.; 1996. Mycorrhizae, biocides and bio-
control. 2. Mycorrhizal fungi enhance weed control and crop growth in a soybean-cocklebur
association treated with the herbicide bentazon. Applied Soil Ecology 3: 205-214.
Bjorkm an, E. 1960. Mono/ropa hypopi/)'s L. An epiparasite on tree roots. Physiol. Plant. 13: 308-327.
Blasco. M. 1963. Curso de suelos. Universidad Nacional de Colombia, Facultad de Agronomía - Palmira.
427 p.
Blilou . l.; Ocampo, J. A.; García-Garrido, J. 2000.lnduction of Ltp (Iipid transfer protein) and Pal (pheni-
lalanine ammonia-Iyase) gene express ion in rice roots colonized by the arbuscular mycorrhizal
fungus Clomus mosseae. Journal of Experimental Botany, Vol. 51, No. 353: 1969-1977.
Blum . U.; Austin, M. F. and Shafer, S. R. 1999. The fates and effects of phenolic acids in a plant-micro-
bial - soil model system. In: «Recent Advances in Allelopathy. Volume 1: A Science for the
Future», F. A. Macias, J. C. G. Galindo, J. M. G. Molinillo and H. G. Cutler Eds., Servicio de
Publicaciones, Universidad de Cadiz, Spain, 159-166.
Boddington, C. L; Bassett, E. E.; Jakobsen, l.; Dodd, J. C. 1999. Comparison of techniques for the ex-
traction and quantification of extra-radical mycelium of arbuscular mycorrhizal fungi in soils.
Soil Biol. Biochem. 31: 479-482.
Bolan , N. S. 1991. A critical review on the role of mycorrhizal fungi in the uptake of phosphorus by plants.
Plant Soil 134: 189-207.
Bolaños B., M. M.; Rivillas O., C. A.; Suárez v., S. 2000. Identificación de micorrizas arbusculares en
suelos de la zona cafetera colombiana. Cenicafé. 51 (4): 245-262.
Bolaños B. , M. M.; Morales, O. H.; Celis G., L. D. 2003. Fertilización (orgánica-química) y producción
de plátano " Dominico-Hartón" (Musa AAB) en el Quindío, Colombia. En Infomusa Vol. 12,
No 1.
Bolaños B., M. M. 2005. Efecto de la inoculación con HMA sobre el crecimiento, desarrollo y producción
de plátano Musa AAB. 8p (inédito).
Bolaños, M.; Sánchez de Prager, M.; Rao, 1. 2006. Arilsulfatasa en la rizosfera de plátano, Musa AAB y
relación con crecimiento, desarrollo y producción . Acta Agronómica Vol.55 NO.3 p 11-14.
Bonfante-Fasolo, P. 1987. Vesicular-arbuscular mycorrhizae: Fungus-plant interactions at the cellular level.
Symbiosis, 3: 249-268.
Bonfante-Fasolo, P. and Bianciotto, V. 1995. Presy mbiotic versus symbiotic phase in arbuscular endo-
mycorrhizal fungi: Morphology and citology. pp 229-247. In: Varma, A. and Hock, B. (Edit).
Mycorrhiza: Structure, function, molecular biology and biotechnology. Springer-Verlag,
Berlin.747p.
328
Bonilla, C. R.: Gómez, E. y Sánchez de P., M . 2002. El suelo: Los organismos que lo habitan. Cuadernos
ambientales No 5. Universidad Nacional de Colombia - Palmira y Ministerio de Agricultura
y Desarrollo Rural - Pronatta. Palmira. 18p.
Bonilla, F y Espinoza, J. 1997. Inoculación y evaluación de hongos endomicolTízicos en Guadua an-
f?ustiJolia Kunth, en etapa de vivero. Tesis Ingeniero Agrónomo. Universidad Nacional de
Colombia - Palmira 62 p.
Bowen, G. D. and C. Theodorou. 1979. Interactions between Bacteria and Ectomycorrhizal Fungi. Soil
Biol. Biochem. 11: 119-126.
Brundrett, M. 1991. Mycorrhizas. In Natural Ecosystems. Advances in ecological research. 21: 171-313 .
Brussaard, L.: Behan-Pellelier, Y. M.; Bignell , D. E.; Brown, Y. K.; Didden, W; Folgarait, P.; Fragoso, c.;
Freckman, D. W; Gupta, V. y. S. R.; Halloris, T.; Hawksworth, D. L.; Klopatek, c.; La\clle, P.;
Malloch, D. W; Rusek, J.; S6derstr6m, B.; Tiedje, J. M., and Virginia, R. A. 1997. Biodiversity
and ecosystem functioning in soil. Ambio. Vol. 26 No. 8: 563-570.
Bryla, D. R. and Koide, R. T. 1998. Mychorrizal Response 01' Two Tomato Genotypes Relate, to their
Ability to Acquire and Utilize Phosphorus. Annals of Botany 82: 849-857.
Buendia, E. 1990. Identificación de micorrizas asociadas con la guadua, Guac/ua angusriJolia Kunt presente
en tres climas del Quindío, Universidad del Tolima. Facultad de Ingeniería Forestal. Ibagué.
Pp 120.
Buol, S. W; Hole, F D.; McCracken , R. J. 1981. Génesis y clasificación de suelos. Editorial Trillas,
México.417p.
Burbano O., H. 1989. El suelo: Una visión sobre sus componentes biorgánicos. Universidad dc Nariño,
Pasto. Colombia. 447p.
Burbano O., H. 2004. La piel de la tierra. Cinco reflexiones para valorar el recurso suelo. Univcr,idad de
Nariño, Impresos La Castellana, Pasto. 176p.
Buresh , R. J. and Tian , G. 1998. Soil improvement by trees in sub-Saharan Africa. Agroforestry Systems.
38:51-76
Burges , A. and Raw, F 1960. Biología del suelo. Barcelona, Omega 596 p.
Burleigh, S.; Cavagnaro, T.; Jakobsen , l. 2002 . Functional diversity of arbuscular mycorrhiza, cx tends
to the express ion of plant genes involved in P nutrition. Joumal of Experimental Botany, Vol.
53, No. 374: 1593-1601.
Burt, A. J.; Hashem, A. R.; Shaw, G.; Read, D. J. 1985. Comparative analysis of metal tolerance in ericoid
and ectomycorrhizal fungi. En: Ed. Gianinazzi-Pearson, Y. and Gianinazzi, S. Proceedings ofthe
1st European Symposium on Mycorrhizac. Dijon, 1-5 July, 1985.INRA, París. Pp 683-687.
Cabrera, O. 2002. Aspectos generales del control microbiológico de Fusarium oxyspOf'Um f sp. Phaseoli.
Problema especial. Universidad Nacional de Colombia. Sede Palmira. 30p.
Cabrera T., R. ; Queitsch, J. 2003. Fertilidad y productividad de los suelos en la agricultura ecológica, pp
207-212. En: Díaz A., J. R.; Chacón c., E. A. Agricultura sostenible (ecológica u orgánica).
Cyted, Panamá, Marzo 2003, 334p.
Cadavid, L. F: EI-Sharkawy, M. A.: Acosta, A.; Sánchez, T. 1998. Long-Term effects of mulch. I'c rtiliza-
tion and tillage on Cassava grown in sandy soils in northen Colombia. Field Crops Rcsearch.
57( 1): 45-56.
Cadena, S., y Madriñán, R. 1998. Estimación de la biomasa microbiana en suelos de ladera bajo di ferentes
sistemas de manejo. Universidad Nacional de Colombia, Sede Palmira. 37 p.
Caldeira, F: Chaves, M. e Zambolin, L. 1983. Assoeiacao de micorriza vesicular arbuscular com café,
limao-rosa e eapim-gordura. Pesquisa Agropecuaria Brasileira. Vol 18 No. 3 P 223-228.
Cambardella, C. A. and ElIiot, E. T. 1993. Carbon and nitrogen distribution in aggregates form cultivated
and native grassland soils. Soil Sci. Soco Am. J. 57: 1071-1076.
329
Carne!. S. B.; Reyes-Soils, M. G.; Ferrera-Cerrato, R.; Franson, R. L.; Brown, M. S.; Bethlenfalvay, G. J.
1991. Growth of vesicular-arbuscular mycorrhizal mycelium through bulk soil. Soil Sci. Soco
Am. J. 55: 389-393.
Capaccio, L.C.M. and Callow, J. A. 1982. The enzymes of polyphosphate metabolism in vesicular-
arbuscular mycorrhizas. New Phyto!. 91: 81-9 t.
Capra, F 2003a. La trama de la vida. Una nueva perspectiva de los sistemas vivos. Quinta edición , Ana-
grama, Colección Argumentos, Barcelona, 359p.
Capra, F 2003b. Las conexiones ocultas. Implicaciones sociales, medio-ambientales, económicas y bioló-
gicas de una nueva visión del mundo. Trad. del ing lés de David Sempau, Anagrama. 389p.
Cardona, S. y Sánchez de P., M. 1998. Bacterias de vida libre fijadores de N2 en dos suelos del Valle del
Cauca. Palmira. Acta Agronómica, Vol. 48 (3): 43-48.
Cardoso, E. J. B. N. Y Freitas, S. S. 1992. La rizósfera. Pp 41-57- En: Cardoso, E. J. B. N.; Tsai, S. M.
& Neves, M. C. (Coord.). Microbiologia do Solo. Sociedad Brasilera de la Ciencia do Solo.
Campinas. 358p.
Cardoso. E. J. B. N. 1996. Interaction of Mycorrhiza, phosphate and manganese y soybean. En: Azcón-
Agu ilar, C. and Barea, J. M (Ed it). Mycorrhizas in integrated systems from genes to plant
development. Proceedings ofthe fourth European Symposium on mycorrhizas. Granada, Julio
11-14 1994. Published by The European Commission Science, Research and development.
Brussels, Luxembourg. Pp 304-309.
Carneiro. M.; Siqueira, J. Curi, N. 1996. Fungos micorrízicos e superfosfato no crecimiento de especies
herbáceas em solo degradado. En Memorias del XIII Congreso Latinoamericano de Ciencia
do Solo. Brasil.
Carter, M. R. 1993 (Editor). Soil Samplin g and Methods of Analysis. Lewis Pub.! CRC Press, Boca Raton,
FL, U.S.A., 75 Chapters, 823 pp.
Castaño Z. , J. 1996. Estimación de enfermedades de plantas y sistemas de muestreo. Fitopatología Co-
lombiana Vol. 20 No 2 pp 59-68.
Castaño. J. y Molinares, A. 1992. Estudio de la micorriza nativa en plantaciones de Uva Isabella en Santa He-
lena (Valle). Tesis Ingeniero Agrónomo. Univers idad Nacional de Colombia, Palmira. 95p.
Catford . 1.; Staehelin, c. ; Lerat, S.; Piché, Y.; Vierheilig, H. 2003. Suppresion of arb uscu lar mycorrhizal
colonization and nodulation in split-root systems of a lfalfa after pre-inoculation and treatment
with Nod factors. Journal of Experimental Botany, Vol 54, No. 386: 1481-1487.
Cattelan. A. J. e Vidor, C. 1990. Flutuacoes na biomassa, actividade e populacao microbiana do solo en
funcao de variacoes ambientais. Rev. Bras. Ci. Solo, Vol. 14, p. 133-142.
Caullery. M. 1952. Parasitism and symbiosis. Sigwick and Jackson - Limited. London (Eng land) . 340 p.
Cavagnaro, T. R.; Smith, FA. ; Lorimer, M. F; Haskard , K. A.; Ay ling, S. M.: Smith, S. E. 200 l. Quantita-
ti ve development of París-type arbuscular mycorrhizas formed between Asphodellls jislUlosus
and Glomus corona/lIm. New Phytologist 149: 105-113.
Cazorla. F 2004. Francisco M . Cazorla es Investigador Posdoctoral en el Departamento de Microbiología
de la Universidad de Leiden (Holanda). www.ciencias.uma.es/publicaciones/encuentros/EN-
CUENTR061 /pseudomonas.html
Centro de Investigación de la Caña de Azúcar de Colombia (Cenicaña). 1993. Serie técnica No. 14. 16p.
Centro de Investigacion de la Caña de Azúcar (Cenicaña). 1995. Red meteorológica automatizada del sector
azucarero. Estación San Marcos. En: Anuarios 1994, 1995. Cali Colombia. 85 p.
Centro Internacional de Agricu ltura Tropical (CIAT). 1998. Simbiosis Leguminosa-Rizobio. Manual de
métodos de eva lu ación , selección y manejo agronóm ico. I ed. Cali pp 280.
Chaboussou. F. 1984. Fisiología y resistencia de la planta. Influencia de los abonos y plaguicidas en la
fisiología de las plantas y su resistencia a l ataque de plagas y enfermedades. Asociación Vida
Sana. Barcelona. 28p.
330
- - - - 1987. Plantas doentes pelo uso de agrotóxicos:a teoria do trorobiose. 2 ed. Porto Aleg re: L y
M 256 p.
Chang, C. H. and Huang, C. M. 1984. Micorrhizal mutualism with corno Taiwan Sugar Research Institute.
Taiwan. 16p.
Chang, C. H. and Huang, C. M. 1985. Endomicorrhizal symbiosis with sugar-cane Roots. Annual Report.
Taiwan Sugar Research Institute. Taiwan. 18p.
Charry, J. 1987. Naturaleza y propiedades físicas de los suelos. Universidad Nacional de Colombia sede
Palmira. 362 p.
Chiapusio G.; Sanchez A. M.; Reigosa M. 1.; González L. and Pellissier F. 1999. Does the knowledge
of primary and secondary effects relationships improve allelopathy research? In: « Recent
Advances in Allelopathy. Volume 1: A Science for the Future», F. A. Macias, 1. C. G. Galindo,
J. M. G. Molinillo and H. G. Cutler Eds., Servicio de Publicaciones, Universidad dc Cadiz,
Spain, 57-62.
Clark, F. E. and Paul, E. A. 1970. The microflora of grassland. Advances in Agronomy 22: 37S-·BS.
Collado, 1. G. ; Durán, R.; Hernández, R. 1999. Some evidence of the role of exudated toxins in th e patho-
genesis of Botrytis ci/lerea. In: «Recent Advances in Allelopathy. Volume l: A Sciencc for the
Future», F. A. Macias, J. C. G. Galindo, J. M. G. Molinillo and H. G. Cutler Eds .. Sen icio de
Publicaciones, Universidad de Cadiz, Spain , 479-484.
Conrrado, N. y Puerta, J. 1988. Reconocimiento e identificación de hongos formadores de micorriza vcsículo-
arbuscular (M.V.A), en cultivos de plátano (Musa spp) en el Municipio de Valencia (Córdoba).
Tesis Ingeniero Agrónomo. Universidad Nacional de Córdoba. Monteria. 120 p.
Cooper. K. M. and Tinker, P. B. 1978. Translocation and transfer of nutrients in vesicular-arbuscular
mycorrhizas. New Phytol. 81 :43-52.
Cornejo. P. 2006. Influencia de la cobertura vegetal sobre la diversidad y estructura de las comunidades de
hongos micorrícicos y sus efectos en la estabilización de suelos degradados. Estación cxperi-
mental del Zaiden. Edit. Universidad de Granada. Tesis doctoral. 288 p.
Corpoica-Creced. 1994. Caracterización de sistemas de producción. Documento de trabajo. Cauea. Co-
lombia.
Correa M., D. L.; Barrios, E.; Amézquita, E.; Sánchez de P., M. 2004. Valoración biológica de capa arable
en formación en suelos de la altillanura colombiana. Revista de la Sociedad Colombiana de
la Ciencia del suelo. 20p. En edición. Presentado en el XVI Congreso Latinoamericano y XII
Congreso Colombiano de la Ciencia del Suelo. Cartagena, Sep. 26 -octubre 1/04. 175p.
Correa, J. C. y Martínez, J. F. 1996. Inventario ftorístico del cerro La Bandera, municipio de Cali. depar-
tamento del Valle del Cauca. Tesis Ingeniero Agrónomo. Universidad Nacional de Colombia.
Palmira pp 362.
Cortés L. , A. 2004. Suelos Colombianos: Una mirada desde la academia. Universidad de Bogol<Í Jorge
Tadeo Lozano. Bogotá, 198p.
Cortes, L. A. Y García, S. A. 1981 . Los suelos del valle geográfico del río Cauca. Bogotá. IGAC. 39 p.
Coyne, M. S. 2000. Microbiología del suelo: Un enfoque exploratorio. Editorial Paraninfo, Madrid.
416p.
Coyne, M. S. 1999. Soil Microbiology: An exploratory approach. Delmar Publishers, New York. ~62p.
Cruz, J. C. 1988. Estudio de la simbiosis micorriza vesículo-arbuscular en el cultivo del café Coffe a ara-
bica L. Var. Caturra. Palmira. Tesis Ingeniero Agrónomo. Universidad Nacional de Colombia.
Facultad de Ciencias Agropecuarias.
Curl, E. A. and Truelove, B. 1986. The rhizosphere. Advances series in Agricultural Sciences 15. Springer-
Verlag, Berlin (Alemania). 288p.
331
Cutler. H. G. 1999. Allelopathy in the biological control of plant diseases. In: «Recent Advances in Allelo-
pathy. Volume 1: A Science for the Future», F A. Macias, J. C. G. Galindo, J. M. G. Molinillo
and H. G. Cutler Eds. , Servicio de Publicaciones, Universidad de Cádiz, Spain, 397- 414.
Dainese, M. B.; Cardoso, EJ.B .N . 1981. AIgumas observa,,6es sobre fungos micorrízicos em associa"ao
com a cana-de-a"úcar em Piracicaba. O Solo, Piracicaba. v.73 , p.24-27.
Day, J. M; Haris, D.; Dart, P. J. and Van Berkum, P. 1975. The Broadbalk experiment: An investigation of
nitrogen gains from non-symbiotic nitrogen fixation by free-living micro-organisms. W.D.P.
Stewart (Edit), p 71-84.
De Oli veira c. , F; De Araujo S., G.; Marinho G., J. 1999. Macromoléculas e substancias húmicas, pp 25-
39. En: Santos, G. D. A.; Camargo, F. A. de O. (Editores) Fundamentos da Matéria organica
do Solo. Ecosistemas Tropicais & Subtropicais. Porto Alegre, Brasil: Génesis, 489p.
Del Gallo, M. and Fendrik, 1. 1994. The rhizosphere and Azospirillum. pp 57-75 . In: Okon, Y. (Edit).
AzospirillumlPlant associations. CRC Boca Raton. 175p.
Díaz. A. c.; Sánchez de P., M.; Gómez, E. 2002. Estimación de la flora fungosa y bacteriana en suelos del
norte del Valle cultivados con maracuyá Passifiora edulis var flavicarpa con diferente manejo
agronómico, edad y estado sanitario. Tesis de Ingeniería Agronómica. Universidad Nacional
de Colombia - Palmira. 113p.
Díaz, D. 2005. Sistema agua. Corporación Semillas de Agua. Cali. 7p.
Díaz, H. G. 1999. Indagación de metabolitos secundarios, en algunas especies de orquidáceas. Problema
especial. Universidad Nacional de Colombia, Palmira. 37 p.
Dick , W. A. and Tabatabai , M. A. 1992. Significance and potencial uses of soil enzymes. En: Meting, F B.
Jr. (Edit). Soil Microbial ecology. Applications in agricultural and environmental management.
Marcel Decker Inc. , New York. Pp 95-127.
Digtoll. J. and Coleman, D. C. 1992. Phosphorus relations of roots and mycorrhizas of Rhododendron
máximun L. In the Souther Appalachians, North Carolina. Mycorrhiza 1: 175-184.
Doberciner, J. 1982. Biological Nitrogen fixation for tropical agriculture (eds. P. H. Graham y S. C. Harris)
Centro Internacional de Agricultura Tropical (CIAT). p 38.
Dodd . J. c.; Boddington , C. L.; Rogríguez, A. ; González-Chávez, c.; Mansur, 1. 2000. Mycelium of Ar-
buscular Mycorrhizal fungi (AMF) from different genera: form , function and detection. Plant
and Soi1226: 131-151.
Dodd . J. c.; Burton, C. C.; Burns, R. G. and Jeffries, P. 1987. Phosphatase activity associated with the
roots and the rhizosphere of plants infected with vesicular-arbuscular mycorrhizal fungi . New
Phytol. 107: 163-172.
Doerr. T. B.; Redente, E. F; Reeves, F B. 1984. Effects of soil disturbance on plant succession and levels
of mycorrhizal fungi in a sagebrush-grassland community. Journal of range management. 37
(2), 135-139.
Dommergues, Y. et Mangenot, F. 1970. Ecologie microbienne du sol. Mason. París. 796 p.
Domínguez , Y. A. 1984. Tratado de fertilización. Mundi-prensa. 585p.
Domsh. K. H.; Gams, W. and Anderson, T. 1980. Compendium of soil fungi. Vol 1. Academic press.
London. Pp 859.
Doud s Jr., D. ; Pfeffer, P. E.; Shachar-Hill , y. 2000. Application of in vitro methods to study carbon uptake
and transport by AM fungi. Plant and Soil 226: 255-261.
Drury, C. F.; Stone, 1. A. and Findlay, W. l. 1991. Microbial biomass and soil structure associated wilh
corn, grasses and legumes. Soil Sci. SOCo Am. 1., v. 55 , P 805-811.
Duddridge, J. A. 1985. Specifity and recognition in mycorrhizal associations. Department of Forestry, Oxford
University (Great Britain). In: Physiological and genetical aspects of mycorrhizae. Proceding
on the I Ih European symposium on mycorrhizae, Dijon (Francia). P 45-58.
332
Duponnois R. 1992. Les bactéries auxiliaires de la mycorhization du Douglas (Pseudotsuga menziesii (Mirb.)
Franco) par Laccaria Laccata souche S238. PhD Thesis, University of Nancy, Francc .
Edwards, A. and Bremner, J. 1967. Microaggregates in soil. Soil Sci. 18:64-73.
El Tiempo. 2004. Descubre más. Enciclopedia. Fascículo No. 40, Casa Editorial El Tiempo, Bogotá, p.
246.
EI- Sharkawy, M. A. 1993. Drought-tolerant cassava for Africa, Asia and Latin America. En: BioScience.
Vol 43( 1993), pp44 1-45 l.
Elliot, E. T. 1986. Aggregate structure and C, N and P in native and cultivated soils. Soil Science Society
American Journal. 50: 627-633.
Elliot, E. T and Colleman, D. 1988. Let the soil work for uso Ecological. Bulletin 39: 23-32.
Elliot, L. F. and Lynch, J. M. 1994. Biodiversity and soil resilience. In: Greenland, O. J. and Szabolcs, 1.
(Eds). Soil resilience and sustainable land use. Cab International. pp 353-364.
Emerson, W. W.; Foster, R. c.; Oades, J. M. 1986. Organo-mineral complexes in relation to soil aggregation
and structure. In: interactions of soil minerals with natural organics and microbes (Huang &
Schnitzer, Eds) pp 521-548. Soil Science Society of America, Madison.
Enkhtuya, B.; Rydlova, J.; Vosatka, M. ; 2000. Effectiveness of indigenous and non-indigenous isolates
of arbuscular mycorrhizal fungi in soils from degraded ecosystems and man-made habitats.
Applied Soil Ecology 14: 201-211.
Estaun, Y.; Camprubi, A. and Calvet, C. 1996. Effects oftemperature on root colonisation and development
oftwo isolates ofGlomus mosseae. En: Azcon-Aguilar, C. and Barea, J. M. (Edit). Mycorrhizas
in integrated systems from genes to plant development. Proceedings of the fourth European
Symposium on Mycorrhizas. Granada, Jul.ll-14/94. European Commission Science. Research
and Development. Bruseels, Luxembourg, pp 428- 431.
Fernández - Larrea, O. 200 l. Microorganismos antagonistas para el control fitosanitario. Manejo Inte-
grado de plagas. Costa Rica. No 62. pp 96 - 100. http// www.Catie.ac.cr/inforrnacion/RMTP/
rev62/96-100 pdf
Ferrol, N.; Pozo, M. J. ; Macarena, A.; Azcón-Aguilar, C. 2002. Arbuscular mycorrhizal symbiosis regula-
tes plasma membrane H+-ATPase gene express ion in tomato plants. Journal of Experimental
Botany Vol. 53, No. 374: 1683-1687.
Figueredo de Urrego, E. y Urrego M., C. J. 1994. Prácticas Agroecológicas. Experiencias de campo y de
laboratorio. Conceptos fundamentales. Aplicaciones a nivel institucional , familiar y comunitario.
Fondo FEN - Colombia. 172p.
Finar, 1. L. 1980. Química Orgánica 11 , Estereoquímica y Química de los Productos Naturales. Alambra,
Madrid (Versión Española, Rafael Pérez). 965 p.
Fitter, A. H. 1985. Functioning of Vesicular-Arbuscular Mycorrhizas under field conditions. New Phyto-
logy. 99: 257-265.
Fitter, A. H. and Garbaye J. 1994, Interactions between mycorrhizal fungi and other soil organisms . Plant
and Soil 159: 123-132.
Foster, R. c.; Rovira, A. D. and Cock, T. W. 1983. Ultraestructure ofthe Root-Soillnterface. The American
Phytopathological Society, St. Paul, Minessota, U.S.A. pp 5-11; 65, 82, 95, 96.
Foster, R. C 1988. Microenvironments of soil microorganismo Biology and Fertility of Soils. 6: 189-203
Francis, R. and Read, D. J. 1984. Direct transfer of C between plants connected by vesicular-arbuscular
mycorrhizal mycelium. Nature 307: 53-56.
Franco, A. H. 2004. Exceso de CO 2 en la atmósfera y fitoplancton . Lecturas Dominicales , El Tiempo,
Bogotá, 27 de junio de 2004, p. 7.
333
Frank. B. 1885. On the root-symbiosis-depending nutrition through hypogeous fungi of certain trees.
Translated by J.M. Trappe. En: Molina. R. (Edit). Proceedings of the 6th NOIth American
Conference on Mycorrhizae. Bend, Oregon, USA. June 25-29.1984. pp 18-25.
Franken, P. and Requena, N. 200 l. Analysis of gene express ion in arbuscular mycorrhizas: new approaches
and challenges. New Phytology 150: 517-523.
Fraser. D. G.; Doran. J. W; Sahs, W W. y Lesoing, G. W 1988. Soil microbial populations and activities
under conventiona l and organic management. J. Env iron.Qual. 17(4): 585-590.
Friese . C. F. and Allen, M. F1991. The spread ofVA mycorrhizal fungal hyphae in the soil: inoculum types
and external hyphal architecture. Mycologia 83: 409-418.
Gallaud. I. 1905 . Études sur les mycorhizes endotrophes. Revue Genérale de Botanique 17,5-48.
Gara,sini. L. 1962. El suelo y su microflora. En: Revista de la Facultad de Agronomía de la Universidad
Central de Venezuela. 252 p.
Garbaye, J. 1994. Helper bacteria: A new dimension to the mycorrhizal symb iosis . New Phytol. 128:
197-210.
Garbaye , J. and Klett, P. 1996. Mycorrhization helper bacteria: their management in forest nurseries as
an aid to controlled mycorrization. En: Azcón-Aguilar, C. y Barea, 1.M. (Edit). Mycorrhizas
in integrated systems from genes to plant development. Proceedings of the fourth European
Symposium on Mycorrhizas. Granada, J ul.ll-14/94. European Commission Science, Research
and Development. Bruseels, Luxembourg, pp 608- 6 12.
García~Garrido, J. and Ocampo, J. 2002. Regulation of the plant defense response in arbuscu lar mycorrhizaJ
symb iosis. Joum al of experimental botany. 53: 1377~ 1386 .
Garcia. J. E. Y Monje-Najera, J. 1995. Agricultura orgánica. Memorias sobre el simposio centroamcricano.
EUNED.
García-Garrido,1. M.; Tribak, M.; Rejon-Palomares, A.; Ocampo, 1. A.: García-Romera, I. 2000. Hydrolytic
enzymes and ab ility of arbuscular mycorrhizal fungi to colonize roots. Journal of Experimental
Botany, Vol. 5 1, No. 349: 1443-1448.
Gan'ido v., M. S. 2003. Agricu ltura, medio ambiente y agroecología. pp 45-54. En: Díaz A., 1. R.; Chacon c.,
E. A. Agricultura sostenible (ecológica u orgánica). Cyted, Panamá, marzo de 2003. 334p.
Garrido v., M. S. 2003. Conceptos de desarrollo sostenible: enfoque desde la ciencia de la agroecología,
pp 15-20 En: Díaz A., J. R.; Chacón c. , E. A. Agricultura sostenible (ecológica u orgánica).
Cyted, Panamá, Marzo 2003, 334p.
Garrido v., M. S. 1994. Interpretación de análisis de suelos. Ministerio de agricultu ra, pesca y alimentación.
Madrid. 5(93) HD. 39p.
Gavito. M. E. ; Bruhn , D.; Jakobsen , l. ; 2002 . Phosphorus uptake by arbuscu lar mycorrhizal hyphae does
not increase when the host plant grows under atmospheric C02 enrichment. NcIV Phytologist
154: 751-760.
Gay, G. and Debaud, J. C. 1986. Preliminary study of ¡AA synthesis by ericoid endomycorrhizal fungi. En:
Gianinazzi-Pearson. V. and Gianinazzi. S. (Edit). Proceedings ofthe 1st European Symposium
on Mycorrhizae. Dijon, 1-5 July, 1985 . Inra, París. Pp 677-682.
Gianinazzi-Pearson, V. and Gianinazzi, S. 1995. Proteins and protein activities in endomycorrhizal symbio-
ses. Pp 251-266 In: Varma, A. and Hock, B. (Edit). Mycorrhiza: Structure, function, molecular
biology and biotechnology. Springer-Verlag, Berlin. 747p.
Gianinazzi-Pearson, V. and Gianinazzi, S. 1983. The physiology 01' vesicu lar-arbuscu lar mycorrhizal roots.
Plant and Soil 71: 197-209.
Gianinazzi-Pearson. V. y Azcón-Aguilar, C. 199 1. Fisiología de las micorrizas vesículo-arbusculares. Pp
175- 202 . En: Olivares, J. y Barea, J. M. (Coordinadores): Fijación y movilización biológica
de nutrientes. Vol. 11. (Fijación de N y micorrizas). Consejo Superior de Investigaciones
Científicas. Madrid. 259p.
334
LAS ENDOMICORRIZAS: EXPRESiÓN BIOEDÁFICA DE IMPORTANC IA EN EL TRÓPICO
Giovannetti, M. and Mosse, B. 1980. An evaluation of techniques for measuring vesicular arbuscular
mycorrhizal infection in roots. New Phytol. 84: 489-500.
Giovannetti, M.; Avio, L.; Sbrana, C. and Citernesi, A. S. 1996. Sequential sleps in the process of partner's
recognition by arbuscular mycorrhizal fungi. En: Azcón-Aguilar, C. and Barea, 1. M. (Edit).
Mycorrhizas in integrated systems from genes to plant development. Proceedings of lhe fourth
European Symposium on Mycorrhizas. Granada, Jul.ll-14 de 1994. European Commission
Science, Research and Development. Bruseels, Luxembourg. pp 186-188.
Gironza, M. y Mamian, R. 1988. Influencia de la inolucación con MVA sobre el crecimiento de tomate
de árbol (Cyphomandra betacea), lulo (Solanum qllitoense) , curuba (Passiflora molisima) y
granadilla (Passiflora edulis) en la etapa de vivero. Universidad de Nariño. Facultad de Ciencias
Agropecuarias. Pasto. Pp 140.
Gliessman, S. R. 1998. Agroecology: Ecological processes in sustainable agriculture. Ano Arbor Press,
USA. 357p.
Gobernación del Valle del Cauca. 2002. Información general. En: http ://www.elvalle.com.co/goberna-
cion/municnorte.asp.
Goh, CJ., Sim, A. A. Y Lim, G. 1992. Mycorrhizal association in some tropical orchids. Lindleyana 7:
13-17.
Golovko, E. 1999. Allelopathy a history, past, present anf future. Pp 485-490: Macías, F. A.; Galindo, J.
c.; Molinillo, J. M.: Cutler, H. G. 200 l. Recent Advances In Allelopathy. Vol. 1. A Science for
lhe future. Servicio de Publicaciones de la Universidad de Cádiz, Internacional Allclopathy
Society. 514 p.
Gómez de Guiñán y Nageswara. 1. 1995. Efecto de A. hypogaea (Papilloniaceae) y la alcalinidad del suelo
sobre bacterias asociadas con nitrógeno y ureasa. www.ots.duke.edu/tropibiojnl/claris/44-
2/'GOMEZ-2.HTM
Gómez L., E. 1997 Estimación de algunos agentes biológicos del suelo asociados con el manejo del cul-
tivo de la yuca Manillot esculenta Crantz, en la costa norte de Colombia. Tesis de Maestría.
Universidad Nacional de Colombia-Sede Palmira. 98p.
Gómez Z., J. 2000. La materia orgánica en los agroecosistemas. Universidad Nacional de Colombia-Sede
Palmira. 70 p.
Gómez Z., J. y Sánchez de P., M. 2000. El proceso de descomposición de residuos vegetales. Cuaderno de
microbiología No. 10. Universidad Nacional de Colombia-Sede Palmira. 16 p.
Gómez L., E. Y Sánchez de P., M. 1991. Respuesta del pimentón Capsicum anuum L. a la inoc ulación
con hongos VA. Boletín Técnico. Universidad Nacional - Palmira. 2(2): 103-122 .
Gómez, E. D. ; Sánchez de P. M. ; EI-Sharkawy, M. ; Cadavid, L. L. 2000. Relación entre el manejo del
cultivo de la yuca, las propiedades físico-químicas y la actividad microbiana del suelo. Acta
Agronómica 50 (3/4): Pp 7-1.
Gómez, E. D.; Sánchez de P., M.; EI-Sharkawi, M., y Cadavid, L. F. 2000. Poblaciones microbianas aso-
ciadas con diferentes prácticas agronómicas en el cultivo de la yuca Manihot esculel/ f({ Crantz,
en la costa norte de Colombia. Acta Agronómica 50 (1 Y 2): 26-34.
González M., M. del C. 1990. Métodos analíticos para el análisis de suelos. Universidad Politécnica.
Dirección General de Investigaciones. Bdajoz. 33p.
Graves, J. D.; Watkins, N. K.; Fitter, A. H.; Robinson. D.; Scrimgeour, C. 1997. lntraspecific tran sre r of car-
bon between plants linked by a common mycorrhizal network. Plant and Soil 192: 153-159.
Gray, T.R.G . and Parkinson , D. 1968. The ecology of soil bacteria. An international symposium lI11iversity
of Toronto. Press. Hirsoshi, K., Wargner M. B.; 1990. Efecto de Bacillus subtilus sobre P.
oryzae. Pesquiza agropecuaria Brasileira. 28 (8).
335
Gros, E.; Pomilio, A.; Seldes, A. y Burton, G. 1985. Introducción al estudio de los productos naturales.
Facultad de Ciencias Exactas y Naturales. Universidad de Buenos Aires. Secretaría General de
la Organización de los Estados Americanos. Programa de Desarrollo Científico y Tecnológico.
Washington, D.e. (E.U.A). 145 p.
Gyatso Tenzin. Premio Nobel de la Paz, 1989. Decimocuarto Dalai Lama del Tibe!. Reflexión circulada
en conferencias. sf. sp
Hacskaylo, E. 1985. Advances and quiescence-patterns of modern research on ectomycorrhizae. En: Molina,
R. (Edit). Proceedings of the 6th North American Conference on Mycorrhizae. Bend, Oregon ,
USA. June 25-29. 1984. pp 26-33.
Hadley. G. 1986. Mycorrhizas of heterotrophics plants. En: Gianinazzi-Pearson, V. and Gianinazzi, S.
(Edit). Proceedings of the 1st European Symposium on Mycorrhizae. Dijon, 1-5 July, 1985.
[NRA, París. Pp 815-819.
Hamel. CH.; Fyles, H.; Smith. D. L. 1990. Measurement of development of endomycorrhizalmycelium
using three different vital stain. New Phytologist 115: 297-302.
Hamel. CH. 1996. Manejo básico de la micorriza arbuscular (MA) con énfasis en suelos degradados.
Curso-Taller. Universidad Nacional de Colombia, Medellín. Mayo 7-11 /96. sp.
Hampp. R. and Schaeffer, e. 1995. Mycorrhiza - carbohydrate and encrgy metabolism. pp 267-296. En:
Varma, A. and Hock, B.(Edit). Mycorrhiza: Structure, function , molecular biology and Biote-
chnology. Springer-Verlag, Berlin. 747p.
Hardie . K. 1985. The effect of removal of extraradical hyphae on water uptake by vesicular-arbuscular
mycorrhizal plants. New Phytol. 101 :677 -684.
Harley. J. L. and Smith, S. E. 1983. Mycorrhizal symbiosis. Acadcmic Press. London. 483p.
Harris. D.; Pacovsky, R. S. 1985. Carbon economy of soybean-rhizobium- Glomus associations. New
PhytoI73:71-80.
Han·is. P. J. 1992. La población microbiana del suelo. En: Wild , A., G. (Edit). Condiciones del suelo y
desarrollo de las plantas según Rusell. Ediciones Mundi-Prensa, Madrid. P 471-494.
Harrison. M. 1999. Molecular and cellular aspects ofthe arbuscular mycorrhizal symbiosis. Plant Physiology.
Plant Molecular Biology. Annual Review. Plant Physiol. Planl Mol. Biol. 50:361-389.
Hashimoto, P.; Sierra, J. y Barberis, L. 1988. Dinámica de la fracción ligera de la materia orgánica en
relación con la producción de nitratos a campo. En: Anales de Edafología y Agrobiología. Vol.
47 , Tomo XLVII , No 9-10 de Sep - OCL p 1378-1392.
Hawkin s. H. J.; Johansen, A.; George, E.; 2000. Uptake and transport of organic and inorganic nilrogen
by arbuscular mycorrhizal fungi. Plant and Soil 226: 275-285.
Heath, M. e. 1997. Signalling between pathogenic rust fungi and resitant or susceptible host plan!. Annals
of Botany 80:713-720.
Heidi-J .. H.; Eckhard, G.; Romheld, V. 1997. The significancc of mycorrhizas for the organic and inorganic
N nutrition of plants. Planl Nutrilion. http ://www.uni-ohenheim.de/institutcs/plant nutrition/
hhyphael.htm. 2p. Ago.28/97.
Henao. M. 1995. Estudio preliminar sobre MVA en heliconias. Tesis Ingeniero Agrónomo Universidad
Nacional de Colombia - Medellín 98 p.
Hirrel , M. e. and Gerdemann , J. W. 1980. Improved growth of onion and bell peppcr in salines soil by
two vcsicular-arbuscular mycorrhizal fungi. Soil Science. Socicty of Amcrica Journal 44 (3):
654-655.1980: In: Saif, S.R. Bibliography on vesicular-arbuscular mycorrhizae (1970-1982).
CIAT, Colombia. 1983. p 64.
Hoagland , R. E. 1999. AlIelopathic interactions of plants and pathogens. Pp 423-430. In: Macías, F. A.;
Galindo, J. e.; Molinillo, J. M.; Cutler, H. G. 2001. Recent Advances In AlIelopathy. Vol. L
A Science for lhe future. Servicio de publicaciones de la Universidad de Cádiz, Internacional
Allelopathy Society. 514 p.
336
Howeler, R. H. and Sieverding, E. 1983. Potencial S and limitations of mycorrhizal inoculations illustrated
by experiments with field experiments. Plant Soil, Netherlands, 75(2): p 245-261.
Howeler, R. H Y Sierverding, E. 1982. Importancia de las micorrizas en la absorción de fósforo por la
yuca. Suelos Ecuatoriales. Revista de la Sociedad Colombiana de la Ciencia del Suelo. Vol
XII (2): 182-195.
Howeler, R. H. 1983 a. La función de las micorrizas vesículo-arbusculares en la nutrición fosfórica de la
yuca. Suelos Ecuatoriales. Vol. 13, No. 2 P 51-62.
Howeler, R. H. 1983 b. Asociación con mieorrizas: Importantes para la yuca cultivada en suelos con bajo
nivel de fósforo. Memorias Primer Seminario sobre Microbiología. Universidad Nacional de
Colombia, Facultad de Ciencias Agropecuarias. Palmira. Pp 1-6.
Howeler, R. H. 1985. Aspectos prácticos de la investigación de micorrizas vesículo-arbusculares de-
mostrados en el cultivo de yuca. En: Sieverding, E., Sánchez de P., M. Y Bravo, N. (Edil.)
Investigaciones sobre micorrizas en Colombia. Universidad Nacional de Colombia-Palmira.
Pp 44-61. 2". Edición.
Huang, C. M. and Chang, C. H. 1983. Mycorrhizal fungi isolated from sugarcane field. Annual reporto
Taiwan Sugar Research Institute. Taiwan.18p.
Huang, S.: Wang, w.; Ma, K.: Zhou, H.: Xu, Y: Wu, H.; Sun, w., Yang, S., Huang, H.; Huang, Z.: Wu, H.
and Yu, S. 1999. Allelochemical from root exudates and extracts of water hyacinth Eichornia
crassipes. Pp 197-204. In: Macías, F. A.; Galindo, J. c.; Molinillo, J. M.; Cutler, H. G. 1999.
Recent Advances In Allelopathy. Vol. 1. A Science for the future. Servicio de publicaciones de
la Universidad de Cádiz, Internacional Allelopathy Society. 514 p.
Hurtado, J.; Rivillas, C. y Grisales, F. 1997. Efecto de Glomusfistulosum y Scutellospora heterog{//lJa en
el crecimiento y desarrollo de plátano Musa spp. Grup AAB cv Dominico-hartón. En: XVIII
Congreso Nacional de Fitopatología; Fitopatología, biodiversidad y micorrizas. Palmira, julio
30-agosto 2/97, p 29.
Hussain, A., Arshad, M., Hussain, A., Hussain, F. 1987. Response of maize (Zea mays) to Azotobacter
inoculation under fertilized and unfertilized conditions. Biol. Fertil. Soils 4:73-77.
Instituto de Hidrología, Meteorología y Estudios Ambientales (Ideam). 2001. Sistema de Información
Climática. Seccional Bogotá. Colombia. Registros mensuales de precipitación y evapotrans-
piración. sp.
Instituto Geográfico Agustín Codazzi (IGAC). 1980. Estudio semidetallado de suelos del valle geográfico
del río Cauca. Bogotá. 582 p.
_ _ _ _ o 1990. Propiedad física de los suelos. Bogotá.
_ _ _ _ o 1993. Distribución y actividad de los microorganismos. En: Aspectos ambientales para el orde-
namiento territorial del occidente del departamento del Caquetá. Tomo 11, capítulos IV.V,VI.
Tercer Mundo Editores. P 666-697.
1995 . Suelos de Colombia. Origen, evolución, clasificación, distribución y uso. Santafé de
Bogotá. 632p.
Invam, 1991. En: http://www.invam.caf.wvu.edu/fungi/taxonomy/specieslD.htm
Izco, 1.; Barreno, E.: Brugués, M.; Costa, M.; Devesa, J.; Fernández, F.; Gallardo, T.: L1imona, X.: Salvo, E.;
Talavera, S.: Valdés, B. 1997. Botánica. Mc Graw-Hill-Interamericana de España. Pp 89-92.
Jackson, R., y Raw, F. 1981. La vida en el suelo. Ediciones Omega, Barcelona. 70p.
Jakobsen, 1. 1995. Transport of phosphorus and carbon in VA mycorrhizas. pp297-324. En: Varma, A.
and Hock, B. (Edit). Mycorrhiza: Structure, function, molecular biology and biotechnology.
Springer-Verlag, Berlin. 747p.
Jakobsen, 1. and Rosendahl, L. 1990. Carbon f10w into soil and external hyphae from roots of mycorrhizal
clIcumber plants. New Phytol. 115:77-83.
337
Jakobsen. 1: Abbott. L. K. and Robson. A. D. 1992. External hyphae of vesicular- arbuscular mycorrhizal
fungi associated with Trifo/ium subterraneum L. 2. Hyphal transport of 3~ p over defined dis-
tances. New Phytol. 120:509-516.
Janos. O. P.. and Trappe. J. M. 1982. Two new Acau/ospora species from tropical Ameriea. Mycotaxón.
15: 515-522.
Jasper, O. A.: Abbott, L. K. Y Robson, A. O. 1989. Soil disturbance reduces the infectivity of external
hyphae of vesicular-arbuscular mycorrhizal fungi. New Phytologist. 112,93-99.
Jastrow. J. D.: Miller. R. M. ; Lussenhop. 1998. Contributions of interacting biological mechanisms to soil
aggregate stabilization in restored prairie. Soil Biology and Biochemistry. Vol. 7: 905-916.
Jenning,. O. H. 1987. Translocations of solutes in fungi. Biol. Rcv. 62:215-243.
Joergcn \cn, P. G.: Brookes, P. C and Jekinson , O. S. 1990. Survival ofthe soil microbial biomass at elevated
temperatures. Soil Biol. Biochem. 22: 1.129- 1.136.
Johnson . D.: Leake, 1. R.; Ostle, N. ; Ineson, P. ; Read , O. J. 2002. In si tu J.1 C0 2 pulse-Iabelling of upland
grassland demonstrates a rapid pathway of carbon flux from arbuscular myeorrhizal mycelia
to the soil. New Phytologist 153: 327-334.
Johnson . N. C; Graham, J. H.; Smith, F. A. 1997. Functioning of mycorrhizal associations along the mu-
tualism-parasitism continuum. New Phytology 135: 575-585.
Joner, E. J. and Jakobsen, I. 1995. Growth and extracellular phosphatase activity of arbuscular mycorrhizal
hyphae as influenced by soil organic malter. Soil Biology and Biochemistry Vol. 27, No. 9:
1153-1159.
Jun , J.; Abubaker, J. ; Rehrer, Ch.; Pfeffer, Ph.; Shachar-Hill, y.; Lammcrs, P. 2002. Expresion in an arbuscular
mycorrhizal fungu s of genes putatively involved in metaboli sm, transport, the cytoskeleton
and the cell cycle. Plant and Soil. 244: 141-148.
Kamiemki , F. 1882. The vegetative organs of MOllorropa hypopirys L. Translated by S. M. Berch from
memoires Societe Nationale des Sciences Naturelles el Mathematiques de Cherbourg 24: 5-40.
In: Proceedings of the 6th North American conference on Mycorrhizae. Jun 25-29/84. Bend.
Oregon. U.S.A. Servicio Forestal, feb 85. Pp 12-17.
Kato, O.: de Oliveira, E.; Días, A. & Correa, H. 1990. Efeito de diferentes especies de fungos micorrizicos
vesiculo-arbusculares no creseimicnto e nutricao de mandioca. Pesq. Agropcc. Brasilia, 25(8):
p 1175-1181 , agosto.
Kay, B. O. 1990. Ratcs of change of soil structure under different cropping systems. Advances in Soil
Science. 12, 1-52.
Kcnneth . R. 1996. Orchid hibridization In 1.92. Orchids. The Magazine of the American Orchid Society.
Pp 816-817.
KjS)lIer, R. and Rosendahl, S. 2000. Oetcction of arbuscular mycorrhizal fungi (Glomales) in roots by nested
PCR and SSCP (Single Stranted Conformation Polymorphism). Plant and Soil 226: 189-196.
Kling , M. 1998. Oevelopment and function of the mycelium of arbuscular mycorrhizal fungi (Method
Manual , ICOM 2 Workshop) Swedish University of Agricultural Scienccs, Uppsala.
Kl6epper. J. W. 1994. Plant growth promoting rhizobacteria (Other systems) p 137-166. In : Okon, Y. (Edit).
Azospirillum/Plant associations. CRC Boca Raton. 175p.
Koide , R. T. 1993. Physiology of the mycorrhizal plant. Advances in plant pathology 9: 33-50.
Koide, R. T. and Schreiner, R. P. 1992. Regulation of the vesicular-arbuscular mycorrhizal si mbiosis.
Annual Rev iew Plant Physiology Plant Molecular Biology. 43: 557-581.
Labrador M., J. 1996. La materia orgánica en los agroecosistemas. Ministerio de Agricultura, Pesca y
Alimentación. Ediciones Mundi prensa. pp 57-65.
338
Labrador M .. J. 200 l. La materia orgánica en los agrosistemas. Ediciones Mundi-Prensa, Madrid. 293p.
Ladino, J. J. Y Flor. C. A. 1995. Evaluación de enraizamiento en Rhododendron indiCil/n: E\ aluación
del producto "Power Destruction". diferencias entre genotipos. UNAL-Palmira. Problema
especial. Sp.
Lal, R. 1991. Soil structure alld sustaillability. Journal of Sustainable Agriculture. Vol. 1(4): 67-92.
Larose, G.; Chenevert, R.; Moutoglis, P.; Gagné, S.; Piché, y.; Vierheilig, H. 2002. Flavonoid levels in roots
of Medicago Saliva are modulated by the developmental stage of the symbiosis and the root
colonizing arbuscular mycorrhizal fungus. Journal of Plant Phisiology 159: 1329-1 339.
Lavelle. P. 1997. Faunal activities and soil processes: adaptive strategies that determine ecosystem t"unction.
Advances in Ecological Research 27: 93-132.
Lavelle. P. and Spain, A. 200 l. Soil Ecology. Kluwer Academic Publishers, Netherlands , 652p.
Lee. K. E. and Pankhurst. C. E. 1992. Soil organism and sustainable productivity. Ausl. J. Soil Res. 30:
855-892.
Linderman. R. G. 1988. Mycorrhizal interactions with the rhizosphere micronora: The mycorrh yzosphere
effects. Phytopathol. 78: 366-371.
Llanos. C. y Sánchez de P. M. 1982. Acción de hongos del suelo. Experimentos con microorganismos.
Universidad Nacional de Colombia, sede Palmira. p 77-80.
Llanos. G. 1993. Respuesta del cultivo de banano Musa (grupo AAA), subgrupo Cavendish. c10n Valery a
diferentes sistemas de fertilización orgánica y mineral. Tesis Ingeniero Agrónomo. Universidad
Nacional de Colombia- Palmira. 114 p.
Lopes. S.; Siqueira. J. & Zambolin, L. 1983. Caracterizacao das micorrizas vesicular arbuscular (MVA)
e seus efeitos no crescimiento das plantas. Revista Brasileira de Ciencia do solo. Vol 7 No.
1, P 1-19.
Lovato. P. E.; Shüepp, H.; Trouvelot, A. and Gianinazzi, S. 1995. Application of arbuscular mycorrhizal
fungi (AMF) in orchard and ornamental plants. En: Varma, A. and Hock, B. (Edit). Mycorr-
hiza: Structure, function, molecular biology and Biotechnology. Springer- Verlag. Berlín. pp
443-467.
Low, A. J. and Stuart, P. R. 1974. Microestructural differences between arable and old grassland soils as
shown in the scanning electron microscope. Journal. Soil Seience. 25: 135-137.
Lucadamo, L. s.r. La Rizosfera. www.portalesila.it/terraterraJecods/rizo.html
Lynch. J. M. 1983. Soil Biotechnology. Microbiological factors in erop productivity. Blackwell Scientific
Publications. Oxford pp 25-40.
McGonigle. T.P.; Miller. M.H. 2000. The inconsistent effect of soil disturbance on colonization of roots
by arbuscular mycorrhizal fungi: a test of the inoculum density hypothesis. En: Applied Soil
Ecology, Edil. Elsierver. Volume 14, Number 2, pp. 147-155(9).
Lynch. J. M. 1984. Interactions between biological processes, cultivation and soil structure. Plant Soil
76, 307-318.
Madigan. M. T.; Martinko, J. M. Y Parker, J. 1999. Brock. Biología de los microorganismos. Octava edi-
ción. Prentice, Madrid. 986p.
Magdoff. F. 1997. Calidad y manejo del suelo, pp 59-79. En: Consorcio Latinoamericano de agroecología
y desarrollo (Clades). Manejo ecológico del suelo. Clades, Lima, 321 p
Malagon, D. y Montenegro, H. 1990. Propiedades físicas de los suelos. IGAC. 813p.
Malagón, D. 2001. Los levantamientos de suelos y la zonificación de tierras. Expresión de la relación
suelo-tieITa-medio ambiente. En: Sociedad Colombiana de la Ciencia del Suelo. X Congreso.
Conferencias Magistrales y Simposios, Medellín, p.I-25.
339
Márqu c l . G. 2004. Mapas de un fracaso: Naturaleza y conflicto en Colombia. Trabajo docente Universidad
Nacional del Colombia. 101 p.
Marschner. H. 1995. Mineral nutrition of higher plants. Academic Press, London. 2th ed. 889p.
Marsh. J. and Shultze, M. 2001. Analysis of arbuscular mycorrhizas using symbiosis - defective plant
mutants. New Phytologist 150: 525 - 532.
Martín cz O., N. YKloepper, 1. W. 2002. Bacterias promotoras de crecimiento en plantas (PGPR) y resistencia
sistémica inducida. Memorias del XXIII Congreso Ascolfi. Nuevas tendencias en Fitopatología.
Universidad Nacional de Colombia, Bogotá. Julio 3-6/2002. Pp 134-138.
MartíncL-Toledo, M. V; González-López, J.; De la Rubia, T.; Moreno, J.; Ramos-Cormenzana, A. 1988.
Effect of inoculation with Azotobacter chroococcum on nitrogenase activity of Zea mays
roots grown in agricultural soils under aseptic and non-sterile conditions. Biol. Fert. Soils, 6:
170-173.
Martíncl, E. y C. H. Ramos. 1989. Lacandoniaccae (Triuridales): Una nueva familia de México. Ann.
Miss. Botanical Garden 76: 128-135.
Mauseth . J. 0.2003. Botany. An introduction of plant biology. 2003. Jones and Bartlett Publishers, Sudbury,
Massachusetts. p 185 - 197p.
Mayumi. A.: Costa, L. & Balbino, L. 1996. Fungos micorrízicos arbusculares en bananeiras cultivadas
no vale do submedio Sao Francisco. En: XIII Congreso latinoamericano de ciencia do solo.
Aguas de Lindóia SP Brasil. 4 p.
McAlli..,¡cr, C. B.; García-Romera, l.; Martin, J.; Godeas, A. and acampo, 1. A . 1996. In vitro interaction
between the saprofitic fungus Aspergillius niger and the arbuscular mycorrhizal fungus Glomus
lI1osseae. En: Azcón-Aguilar, C. and Barea, J. M. (Edit). Mycorrhizas in integrated systems
from genes to plant development. Proceedings of thc fourth European Symposium on Myco-
rrhizas. Granada, Jul. 11-14/94. European Commission Science, Research and Development.
Mejía c., J. 200 l. Alelopatía, pp 246-252.
En: Enciclopedia Agropecuaria, Terranova. Agricultura Ecoló-
gica. Terranova Editores, Bogotá, 443p.
Mendo L<l. l.; Sánchez de P., M. Y Sieverding, E. 1988. Efecto de algunos fungicidas sobre la interacción
Rhi;:octonia solani Kühn- micolTiza vesículo-arbuscular en soya Glycine mm Merrill. En:
Orozco P. , F. H. (Ed). Investigaciones sobre micorrizas en Colombia, No. 2, 129-155. Sociedad
Colombiana dc la Ciencia del Suelo. Rcgional de Antioquia, Medellín.
Mencscs. S. : Panesso, F.: Ton'es, C. y Mcjía. S. 1999. Efecto de tres niveles de riego sobre el desarrollo
de la " secadera" en el cultivo de Maracuyá Pasiflora edulis var. Flavicarpa, Degener. Ascolfi
Informa. Vol. 26. No. I pp 3-4.
Mier, C. E. y Palomino, M. E. 1993. Guía práctica para la detección de metabolitos secundarios. En: Curso
de fitoquímica. Universidad Nacional de Colombia - Sede Palmira Departamento de Ciencias
Básicas. 8 p.
Miller. R. M. 1986. The ecology of vesicular-arbuscular mycorrhizae in grassland shrublands. P 135-167.
In: G Safir (ed). Ecophysiology of VA mycorrhizal plants.
Miller, R. M.; Carncs, B. A.; Moorman, T. B. 1985. Factors influencing survival of vcsicular-arbuscular
micorriza propagules during topsoil storage. Journal of Applied Ecology. 22,259-266.
Miller. R. M. and Jastrow, 1. D. 1990. Hierarchy of root and mycorrhizal fungal interactions with soil
aggregation. Soil Biology Biochemistry Vol. 22. No. 5: 579-584.
Miller. R. M. and Jastrow. J. D. 1992. The application of VA Mycorrhizae to ecosystem restoration and
reclamation. In: Mycccorrhizal funcioning, and integrative plant-fungal process. Edit by M.
Allen , Chapman and Hall. New York. P438-467.
340
Miller, R. M.; Reinhardt, D. R.; Jastrow, J. D. 1995. External hyphal production of vesicular-arbuscular
mycorrhizal fungi in pasture and tallgrass prairie communities. Oecologia 103: 17-23.
Ministerio de Agricultura, Pesca y Alimentación (MAPA). 1994. Métodos oficiales dc análisis.
Tomo III. Plantas , productos orgánicos, fertilizantes, suelos, aguas, produ ctos fito-
sanitarios, fertilizantes inorgánicos. Madrid. 662 p.
Mosquera S. L. A. 2000. Estimación de la actividad biológica de un andisol bajo diferentes siste mas de
labranza y manejo en la zona norte del departamento del Cauca. Palmira, 83 p.
Mosse, B. 1984. Endotrophic Mycorrhiza (1885-1950) : The dawn and the middle ages. In: Proceedings of
the 6th NACOM. Jun. 25-29/84. Bend , Oregon , U.S.A. Servicio Forestal, Feb. 85. Pp 48-55.
Mosse, B. ; Hayman , D. S. and Arnold, D. 1973. Plant growth responses to vesicular-arbuscular mycorr-
hi za. Y. Phosphate uptake by three plant species from P-deficient soils labeled with 32 P. New
Phytol. 72: 809-815.
Müller- Samann, K. M. 1995. Labranza mínima, una opción válida para el minifundio en laderas. Confe-
rencia dictada en el U Seminario Regional sobre Agricultura Orgánica. Noviembre 29.
Müller, D. ; Ruppenthal, M .; Castillo, J. 1994. Conservación de suelos en yuca. En: Maitre, A. Mcmorias de
la primera reunión de agroecología y producción sostenible en San Gil (Santander, Colombia).
Documento de trabajo No. 135 . Ciat-Corpoica.
Munyanziza, E.; Kehri, H. K. ; Bagyaraj , D. J. 1997. Agricultural intensification , soil biodi vcrs ity and
agro-ecosystem function in the tropics: the role of mycorrhiza in crops and trees. Applied Soil
Ecology. 6: 77-85.
Nair, P. K. R. 1997. Agroforestería. Centro de agroforestería para el desarrollo sostenible. Universidad
Autónoma de Chapingo. México.
Nedialkova, K.; Toro, M. and Barea, J. M. 1996. Ability of three phosphate-so lubilizing rhi zobacteria
to release phosphorus from several rock phosphate so urces to explain their interaction with
mycorrhizal plants . En: Azcón-Aguilar, C. and Barea, J. M (Edit) . Mycorrhizas in integrated
system s from genes to plant development. Proceedings ofthe fourth European Symposium on
Mycorrhi zas. Granada, Jul. Il -14/94. European Commission Science, Reserch and Develop-
ment. Brussels, Luxembourg. Pp 649-652.
Nehl, D. B. ; AlIen, S. J. ; Brown , J. F. 1996. Deleterious rhizosphere bacteria: an integrating pcrspective.
Applied Soil Ecology 5: 1-20.
Neves. M. C. & Rumjaneck, N. G. 1992. Bioquímica e fisiologia da fixacao de nitrogenio. En: Cardoso,
J. B. N.; Tsay, S. M; y Neves, M. C. G. (Edit). Microbiologia do solo. Sociedad Brasilera de
ciencia do solo. Campinas p 141 - 155.
Nivia, E. 2000. Mujeres y plaguicidas. Una mirada a la situación actual, tendencias y riesgos de los pla-
guicidas. Rapalmira-Ecofondo-PAN. Cali, Colombia, 113 p.
Novero, M. ; Faccio, A.; Genre, A.; Stougard, J. ; Webb, K. J. ; Mulder, L.; Parniske, M.; Bonfantc. P. 2002.
Dual requirement of the LjSym4 gene for mycorrhizal development in epidermal and cortical
cells of Lotus japonicus roots. New Phytologist 154: 741-749.
Novo, R. y Fernández, C. 1998. Vida microbiana en el suelo. Segunda edición. Editorial Pueblo y Edu-
cación. Cuba. 350 p.
Nye. P. H. and Tinker, P. B. 1978. Solute moveme nt in the soil-root system. Blackwell , Oxford. 342p.
O'keffe, D. M. and Sylvia, D. M. 1992. Chronology and mech anisms of P uptake by mycorrh i;:al sweet
po tato plants. New Ph ytol. 122: 65 l -659.
Oades, J. M. 1984. Soil organic matter and structural stability: mechanisms and implications for manage-
ment. Pl ant Soil. 76, 319-37.
Oades, J. M . and Waters, A. G. 1991. Aggregate hierarchy in soil. Australian Journal of Soil Research.
29: 815-828
341
Odum, E. 1993. Ecología: Peligra la vida. Primera edición. [nteramericana McGraw-Hill , México. Pp21-
22.
Odum, E. 1995. Ecología: Peligra la vida. Segunda edición. [nteramericana, McGraw-HilL México.
268p.
Olivares P.. 1. 200 l. Las plantas no crecen solas. Diario de Sevilla. 19-06-0 I (olivares@eez.csic.es). Es-
tación Experimental del Zaidín, csre. Granada.
Orozco P.. F. H. 1999. Biología del Nitrógeno. Conceptos básicos sobre sus transformaciones biológicas.
Tomo 1. Universidad Nacional de Colombia - Sede Medellín - Facultad de Ciencias. 231 p.
Ortega M .. J. O. 1983. Control microbiológico de algunos patógenos de semillas y plántulas de tomate
(Lycopersieum seu/en/um Mili, Var Manalucie). Trabajo de grado en Agronomía. Universidad
Nacional de Colombia. Palmira. Pp 78.
Ortiz. Y. P.: Martínez, A. y Misas. G. 1992. Orquídeas ornamentales de Colombia. Carlos Valenc ia Editores,
Santafé de Bogotá (Colombia). 171 p.
Ospina, H. M. 1977. Orquideología y ecología en Colombia. En: Anales de la séptima conferencia de
orquideología mundial, Sociedad Colombiana de Orquideología. Medellín. 27-46 p.
Ospina, H. M Y Dressler, R. L. 1979. Orquídeas de las Américas. Editorcs litografía Arco, Santafé de
Bogotá D.e. (Colombia). 496 p.
Pankhurst. e. E. 1997. Biodiversity of soil organisms as an indicator of soil health . Pp 297-323. [n :
Pankhurst, e. E.; Doube, S. M. and Guptal, Y. Y. S. R. Cab [nternational. Biological indicators
of soil health. 451 p.
Palacios-Mayorga, S. and Pérez-Silva, E. 1993. Endotrophic mycorrhiza in Lacandonia schisma/ica, Lacan-
doniaceae, a new saprophytic angiospermae family. Revista Latinoamericana de Microbiologla
35: 65-69.
Parr, 1. F.: Papendick, R. 1.: Hornick, S. B. and Meyer, R. E. 1992. Soil quality : Attributes and relatio-
nship to alternative and sustainable agriculture. Pp 5-11. [n : American Journal of Alternative
Agriculture. 7: 1-2: 97
Parra, M . M. 1991. Respuesta del café Coilea arabica L. Var Colombia a la inoculación co n diferentes
ce pas de micorriza vesículo-arbuscular. Palmira. Tesis [ng. Agrónomo. Universidad Nacional
de Colombia. Facultad de Ciencias Agropecuarias. 92p.
PauL E. A. and Clark, F. E. 1989. Soil microbiology and biochemi stry. Academic Press, San Diego.
273p.
Pearson, J. N. and Jakobsen, 1. 1993a. Symbiotic exchange of carbon and phosphorus between cucumber
and threc vesicular-arbuscular mycorrhi za l fungi. New Phytol. 124: 481-488.
Pearso n, J. N. and Jakobsen , I. 1993b. Thc relative contribution on hyphae and roots to phosphorus uptake
by arbuscular mycorrhizal plants, measured by dual labeling with 32 p and 33P. New Phytol.
124: 489-494.
Pearson , y. and Read, D. J. 1973. The biology of mycorrhiza in the ericaceae. The [solation of the endophyte
and synthesis of micorrhizas in aseptic culture. New phytol. 72: 371-379.
Pelczar, M. 1966. Microbiología. 2 edición Mc Graw-Hill. Ediciones Castilla Madrid España. 664 p.
Pelczar, M. J.; Reid, R. D. ; Chan, E.CS. 1982. Microbiología. Mc Graw Hill Publishing Company. 4a.
edición.
Pertusa G .. J.F. 2003. Técnicas de análisis de imagen. Aplicaciones en Biología, p.19-20 Universidad de
Valencia. España. 352p.
Pfeffer, Ph.: Bago, B.; Shachar-Hill, y. 2001. Exploring mycorrhizal function with NMR spectroscopy.
New Phytologist. Vol. ISO: 543-533.
Phillips, J. M. and Hayman, D. S. 1970. [mproved growth oftomatoes in salinized soil by vesicular-arbuscu-
lar mycorrhizal fungi for rapid assessment of infection. Trans. Br. mycol. Soco 55: 158-161.
342
Pierick, R. L. M. 1990. Cultivo in vitro de las plantas superiores. Editores Mundiprensa. España. 326p.
Pinto, L. A. 2003. Agricultura ecológica: manejo de nutrición y uso de bioextractos en el control de plagas.
Pp 93-96. En: Díaz, A., J. R. Y Chacón c., E. A. Agricultura sostenible (Ecológica u Orgáni-
ca). Ciencia y Tecnología para el Desarrollo-Cyted-Cooperación Iberoamericana. Agricultura
Sostenible. Panamá, marzo 2003. 334p.
PI a, S. 1. 1994. La materia orgánica y la degradación y erosión de suelos en el trópico. En: Memorias VII
Congreso Colombiano de la Ciencia del Suelo "El componente biorgánico del suelo". Sociedad
Colombiana de la Ciencia del Suelo. Bucaramanga. Pp 198.
Porcuna, 1. L.; Gimeno, B.; Sanz, M. 1.; Ocón, c.; Jiménez, A. 2003. Contaminación atmosférica por ozono,
interacciones con patógenos de los cultivos, pp 75-83. En: Díaz A., J. R.; Chacón c.. E. A.
Agricultura sostenible (ecológica u orgánica). Cyted, Panamá, Marzo de 2003, 334p.
Porta c., J. 1986. Técnicas y Experimentos en edafología. Colegio oficial de Ingenieros Agrónomos de
Cataluña, Barcelona. 283p.
Poss, J. A.; Pond, E.; Menge, J. A. and Jarrelll, W. M. 1985. Effect of salinity on mycon'hizal onion and
tomato in soil with and without additional phosphate. Plant and Soil. 88: 307-319.
Powell, C. LI. 1975. Plant growth responses to vesicular-arbuscular mycorrhiza. VII!. Uptake of P by
onion and clover infected with different Endogone spore types in 32P-Iabelled soil. New
Phytol. 75: 563-566.
Powlson. D. S.; Brookes, P. C. and Jekinson, D. S. 1987. Measurement of soil microbial biomass provides
an early indication of changes in soil organic matter due to straw incorporation. Soil Biol.
Biochem.22: 1121-1127.
Pozo. M. J; Azcón-Aguilar, c.; Dumas-Gaudot, E.; Barea, J. M. 1998. Chitosanase and chitinase activities in
tomato roots during interactions with arbuscular mycorrhizal fungi or Phytophthora parasitica.
Journal Experimental Botany. Vol. 49, No. 327: 1.729-1.739.
Prager M., M. ; Restrepo M., J. A.; Ángel, D. l.; Malagón , R. y Zamorano, A. 2002. Agroecología. Una
disciplina para el estudio y desarrollo de sistemas sostenibles de producción agropecuaria. Pp
71-72. Universidad Nacional de Colombia. Palmira. Impresora Feriva. 333p.
Prager M., M.; Victoria T., J. A.; Sánchez de P., M.; Gómez L., E. D.; Zamorano M., A. 2002. El suelo
y los abonos verdes: una alternativa de manejo ecológico. Cuadernos ambientales N° 7.
Universidad Nacional de Colombia - Palmira, Ministerio de Agricultura y Desarrollo Rural
y Pronatta. 18p.
Primavesi, A. 1982. Manejo ecológico del suelo. La agricultura en regiones tropicales. Librería El Ateneo.
Buenos Aires. 499p.
Queitsch , J. 2003. Impacto ambiental de la agricultura moderna, pp 63-74. En: Díaz A., 1. R. ; Chacón c.,
E. A. Agricultura sostenible (ecológica u orgánica). Cyted, Panamá, Marzo 2003. 334p.
Quitiaquez, G. A.; Cárdenas, G. Y.; Bernal, H. Y. 200 l. Guía Ambiental de los países del convenio Andrés
Bello (CAB). Quebecor lmpreandes, Bogotá. 805 p.
Read , D. J. 1984. Progress, problems and propects in research on ericaceous and orchidaceous mycorrhizas.
In: Proceedings ofthe 6th North American Conference on Mycorrhizae. Jun. 25-29 1984. Bend,
Oregon, U.S.A. Servicio Forestal, feb 85. Pp 202-206.
Read , D. J. 1985. Ericaceous and orchidaceous mycorrhizae. In: Molina, R. (Edit). Proceedings of the
6th North American Conference on Mycorrhizae. Bend, Oregon, USA. June 25-29. 1984. pp
202-206.
Read, D. 1. and Kerley, S. 1995. The status and function of ericoid mycorrhizal systems. En: Varma, A.
and Hock, B. (Edit).Mycorrhiza: Structure, function. molecular biology and Biotechnology.
Springer-Verlag, Berlín. Pp 499-520.
Read, D. 1. and Pérez-Moreno, 1. 2003. Mycorrhizas and nutrient cycling in ecosystems - ajourney towards
relevance? New Phytologist 157: 475-492.
343
Redecker, D. 2002. Molecular identification and phylogeny of arbuscular mycorrhizal fungi. Plant and
Soil 244: 67-73.
Redecker. D.; Streit, W.; Thierfelder, H.; Parra, A. , Beck, D. P. and Werner, D. 1996. lnteractions between
arbuscular mycorrhizal fungi and Rhizobia in the symbiosis with Phaseolus \'ulgaris. En:
Azcón-Aguilar; C. y Barea, J. M. (Edit). Mycorrhizas in integrated systems from genes to
plant development. Proceedings of the fourth European Symposium on Mycorrhizas. Euro-
pean. Granada, Julio 11-14/94. European Commission Science, Research and Development.
Bruseels. pp 653-656.
Restrepo , A. M.; Tobón, S. y Valencia, J. A. 1994. Extracción, caracterización y aplicación industrial del
licor tánico a partir del seudotallo del clon de plátano Africa 1, Musa AAB - Universidad La
gran Colombia. En: Mejoramiento de la producción del plátano, segundo informe técnico.
Regional 9 Ica-Corpoica, Creced, Armenia (Colombia) . 256 p.
Reyes . S .. J. T. 200 l. Micelio externo de hongos micorrízicos arbusculares y su potencial influencia en la
recuperación de suelos degradados de laderas del Cauca. Colombia. Tesis de maestría en suelos.
Universidad Nacional de Colombia. Escuela de Post - Grados, Sede Palmira. 88p.
Reyes. J.; Barrios, E.; Sánchez de P. , M. 2004a. Influencia del micelio externo de hongos micorrízicos en
la agregación de suelos degradados, p.139. En: Memorias XVl Congreso Latinoamericano y
XII Congreso Colombiano de la Ciencia del Suelo. Cartagena, Sep. 26 - Octubre 1 de 2004.
l75p.
Reyes. J.; Barrios, E.; Sánchez de P., M. 2004b. Quantitative evaluation of the soil aggregation potencial
by external hyphae of arbuscu lar mycorrhizae. Presentado a Soil Biol. Biochem. 25p.
Rhodes, L. H. and Gerdemann, J. W. 1975. Phosphate uptake zones of mycorrhizal and no mycorrhizal
onions. New Phytologist. 75: 555-561.
Rhode\. L. H. and Gerdemann, J. W. 1978a. Hyphal translocation and uptake of su lfur by vesicular-arbus-
cu lar mycorrhizae of onion. Soil Biol. Biochem. Vol. 10: 355-360.
Rhode s. L. H. and Gerdemann, J. W. 1978b. lnfluence of phosporus nutrition of sulfur uptake by vesicular-
arbuscu lar mycorrhizae of onion. Soil Biol. Biochem. Vol. 10: 361-364.
Rillig. M. c.; Steinberg P. D. 2002. Glomalin production by an arbuscular mycorrhizal fungus: a mechanism
of habitat modification? Soil Biol. Biochem. Vol. 34: 1.371-1.374.
Rittmann, B. E.; McCarty, P. L. 200 l. Biotecnología del medio ambiente. Principios y Aplicaciones. Me
Graw Hill, Madrid. 745p.
Robertson, D. C. and Robertson, 1. A. 1985. Ultraestructure of pyrola mycorrhizae. In : Molina, R. (Edit).
Proceedings of the 6th North American Conference on Mycorrhizae. Bend. Oregon, USA.
J une 25-29. 1984. P 421.
Robimon , D. and Fitter, A. 1999. The magnitude and control of carbon transfer between plants linked by
a common mycorrhizal network. Journal of Experimental Botany. Vol. 50 , No. 330: 9-13.
Rodríguez R., H. H. 1999. Alternativas de manejo de la enfermedad pudrición seca o "secadera" del
maracuyá Pasiflora edulis varo Flavicarpa en la zona norte del Valle del Cauca. Universidad
Nacional de Colombia-Sede Palmira Tesis pregrado. 76 p.
Rodríguez R., H. H. Y Marmolejo, F. 1997. Prediagnóstico y evaluación de la enfermedad secadera del
maracuyá en zonas del n0l1e del Valle y Cauca. Universidad Nacional de Colombia-Sede
Palmira. Problema especial. 31 p.
Rodríguez B., H. Y. Y Delgado H., E. L. 1996. Aproximación a l balance de sales yaguas en el distrito
de riego Roldadillo, La Unión, Toro (RUT), Valle del Cauca, Colombia. Tesis de ingeniería
agrícola. Universidad Nacional de Colombia. 246 p.
Rohter. L. 2005. La Antártida parece más vu lnerable que nunca. The New York Times, en El Tiempo,
Bogotá, febrero 6 de 2005, p. 6.
344
Roper, M. M. and Ophel-Keller, K. M. 1997. Soil microftora as bioindicators of soil health. Pp 157-177. In:
Pankhurst, C. E.; Doube. S. M. and Guptal, V. V. S. R. Cab International. Biological indicators
of soil health. 451 p.
Rosendahl, S. and Taylor, J. W. 1997. Development of multiple genetic markers for studies of ge netic
variation in arbuscular mycorrhizal fungi using AFLPTM. Molecular Ecology. 6: 821-829.
Ross, J. P. 1980. Effect of notreated field soil on sporulation of vesicular-arbuscular mycorrhizal soybean.
Phytopathology. 70: 1200-1205.
Rossi, C.; Kaminski , R. & Santui , R. 1996. Manejo da populacao nativa e especie introduzida de fungos
micorrízicos arbusculares na cultura da pensacola. Paspalum notatU/1/. En: Memorias dcl XIII
Congreso Latinoamericano de Ciencia do Solo. Brasil.
Roussel , H.; Van Tuinen , D.; Franken, P.; Gianinazzi, S.; Gianinazzi-Pearson , V. 200 l. Signalling bctween
arbuscular mycorrhizal fungi and plants: identification of a gene expressed during early inte-
ractions by differential RNA display analysis. Plant and Soil. 232: 13-19.
Ruiz-Lozano, J. M Y Azcón, R. 1996. Hyphal water uptake by Glomus spp associated with Lactuca sativa:
Effects on growth, nutrition and leaf-gas exchange parameters. En: Azcón-Aguilar. C. and
Barea, J. M. (Edit). Proceedings of the fourth European symposium on mycorrhizas. Granada,
Julio 11-14/94.
Sagardoy, M. A. 1980. Number and distribution of Rhizobium mefifoti and other microbial populations in
soil. Anales de edafología y Agrobiología. 39: 889-895.
Salamanca S., C. R. y Silva H., M. R. 1998. Las micorrizas como alternativa para el manejo sostenible de
los agroecosistemas tropicales. Boletín Técnico No. 12, Corpoica - Pronatta. Villavicencio,
Meta, Colombia. 26p.
Salamanca S., C. R. ; Cano, C.A. 2003. La micorriza arbuscular: características, producción y aplicaciones.
Corpoica. 24 p.
Salisbury, F. B. Y Ross C. W. 1994. Fisiología vegetal. Traducido por Virgilio González Velásque z, Uni-
versidad Autónoma de México. Grupo Editorial Iberoamericana S.A. Pp 149-160.
Sánchez de P.. M. 1990. Relación entre las características químicas, físicas y biológicas de varios suelos
del Valle del Cauca y su efecto en algunos cultivos. Tesis de Maestría en Suelos y Aguas.
Universidad Nacional de Colombia -Sede Palmira. 114p.
Sánchez de P . M. 1996. Las endomicorrizas como una alternativa para mejorar la absorción de fósforo.
Universidad Nacional de Colombia-Sede Palmira. Boletín Técnico. 7: 18-24.
Sánchez de P., M. 1999. Endomicorrizas en algunos agroecosistemas de Colombia. Universidad Nacional
de Colombia-Sede Palmira. Editorial Feriva, Cali. 227p.
Sánchez de P. . M. 200 l. Micorrizas, pp 187-220. En: Mejía, M. (Edit) Enciclopedia Agropecuaria. Agri-
cultura Ecológica. Terranova Editores; Bogotá. 443p.
Sánchez de P. , M. 2003. Actividad biológica en la rizosfera del maracuyá (Pasiflora edulis var. Flavi-
carpa) en diferentes sistemas de manejo, estados de desarrollo y condiciones fitosanitarias.
Tesis Doctoral. Universidad Politécnica de Madrid, Escuela Técnica Superior de Inge nieros
Agrónomos. Madrid. 261 p.
Sánchez de P., M. 2004. Manejo ecológico de los suelos. Conferencia. II Diplomado Intern ac ional
"Agroecología y Agricultura orgánica del trópico". Universidad Autónoma de Chiapa>, Hue-
huetán (México). 43p.
Sánchez de P. , M. Y Sieverding, E. 1984. Estudio de la fitosanidad de inóculos de micorriza vesículo ar-
buscular (MVA). Suelos Ecuatoriales 14 (1): 149-157.
Sánchez de P., M.; Gómez Z., J. y Sieverding, E. 1990. Relación entre las características químicas. físicas
y biológicas de varios suelos del Valle del Cauca y su efecto en algunos cultivos. Universidad
Nacional de Colombia-Sede Palmira. 20p. (Inédito).
345
Sánchc/ de P., M. Y Díaz, G. 1997. Reconocimiento preliminar de endomicorrizas asociadas con orquídeas
terrestres. Universidad Nacional de Colombia-Palmira. Boletín Técnico. Vol. 7 pp 27-44.
Sánche/ de P.. M. ; Gómez L. , E. Y Díaz, G. 1997. Trabajos preliminares en el uso y caracterización de
endomicorrizas y fijadores de nitrógeno en suelos erosionados. Universidad Nacional de Co-
lombia-Sede Palmira. 22 p.
Sánchc7 de P., M. Y Tofiño, R. 1999. La flora microbiana: un componente fundamental en la productividad
agrícola. Cuaderno de microbiología No 6. Universidad Nacional de Colombia - Palmira.
12p.
Sánchc7 de P. , M. YGómez L., E. D. 2000. El suelo: un sistema vivo. Cuaderno Ambiental No. l. Univer-
sidad Nacional de Colombia - Palmira. Instituto de Estudios Ambientales. 14p.
Sánche/ de P. M.; Marmolejo, F.; y Bravo, N. 2000. Microbiología. Aspectos Fundamentales. Universidad
Nacional de Colombia, Palmira, 300p.
Sánche/ de P., M. Y Prager, M. 200 l. Nociones fundamentales para cl manejo ecológico de problemas
fi tosanitarios. Universidad Nacional de Colombia - Palmira, Pronatta, Ministerio de Agricultura.
Impresora Feriva, Cali. 43p.
SánchcL de P., M.; Zapata, C, F.; Rojas, M. E. 2002. Cartilla Ecoparque Cerro La Bandera. Un espacio para
la vida. Universidad Nacional de Colombia, Palmira. 14p. ISSN 1657-2394.
Sander" F. E. and Tinker, P. B. 1971. Mechanism of absorption of phosphate from soil by Endogone
mycorrhizas. Nature 233:278-279.
Sander" F. E.; Tinker, P. B.; Black, R.L.B. and Parmeriey, S. M. 1977. The development of endomycorr-
hizal roots systems. 1. Spread of infection and growth-promoting effects with four species of
vesicular-arbuscular endophyte. New Phytol 78: 257-268.
Sanginga, N.: Okogun, J. A.; Akobundu , 1. O.; Kang B. T. 1996. Phosphorus requirement and nodulation
of herbaceous and shrub legumes in low P soils of a Guinean savanna in Nigeria. Applied Soil
Ecology. 3: 247- 255.
Sas InstilUte lnc. 1999-2000. SAS User's guide: Statistics. Release 8.1 SAS lnstitute. Cary, NC, USA
Schenck, N. C. and Kellman, M. K. 1978. The influence of vesicular-arbuscular mycorrhizae on disease
development. Florida: University of Florida, Gainesville, Agric. Exp. Sta. lnstitute of Food
and Agricultural Sciences. (Bulletin 798), pp. 1-15.
Schenc". N. C. and Pérez, Y. 1990. Manual dor the identification for VA-mycorrhizal fungi. 3rd edition.
Gainesville. University of Florida. 286 p.
Schlesinger, W. H. 2000. Biogeoquímica. Un análisis del cambio global. Ariel Ciencia, Barcelona. 577p.
Scholes . M. c.; Swift, M. J.; Heal, O. w.; Sánchez, P. A.; lngram, J. S. 1.; Dalal, R. 1995. Soil fertility
research in response to the demand for sustainability, pp 1-14. In: WOOMER, P. L. and swift.
M. J. 1995. The biological management of tropical soil fertility. Tropical Soil Biology and
Fertility Programm (TSBF). John Wiley & Sons, New York, 243p.
Schole;,. R. J. ; Dalal , R.; Singer, S. 1994. Soil physics and fertility:The effects of water, temperature and
texture. pp 117-136. In: Woomer, P. L. And Swift, M. J. 1995. The biological management
of tropical soil fertility. Tropical Soil Biology and Fertility Programm (TSBF). John Wiley &
Sons, New York , 243p.
Schreincr, R. P. ; Mihara, K. L.; McDaniel, H.; Bethlenfalvay G. J. 1997. Mycorrhizal fungi inf1uence plant
and soil functions and interactions. Plant and Soil. 188: 199-209.
Schroth. G. 1995. Tree root characteristics as critcria for species selcclion and systems dcsign in agrofo-
restry. Agroforestry Systems. 30: 125-143.
Serrigny.1. and Dexheimer, J. 1985. Endomycorrhizae d'une Orchidée Tropicale: Epidendrul1l ibaguellse.
Etude comparative des Activité Phosphatasiques Acides entre le Champinon SymbionteAssocié
e Isolé. Université de Nancy 1, Laboraloire de BOlanique 11 , (France). In: Physiological and
Genetical Aspects of Mycorrhizae. Proceding on Ihe I sI European Symposium on Mycorrhizae,
Dijon (Francia). Pp 271-275.
346
Shen Lu, P.: Braunberger y Miller, H. 1994. Response of vesicular- arbuscular mycorrhizas of maile to va-
rious rates of P addition to different rooting zones. Plant and Soil. Vol: 158 No. I P 119-128.
Shüssler. D.: Schwarzott. A. Walker, C. 200 l. A new fungal phylum. the glomeromycota: phylogc ny and
evolution. Mycol. Res. 105: 1413-1421.
Sieverding, E. 1983. Manual de métodos para la investigación de la micorriza vesículo-arbu;,cular en
el laboratorio. Centro Internacional de Agricultura Tropical, CIAT, proyecto Mi co rriza.
Cali, Colombia. lOOp.
Sieverding, E. 1991. Vesicular-arbuscular mycorrhiza management in tropical agroecosistem. GTZ Federal
Republic of Germany. 370p.
Sieverding. E. y Toro, T S. 1988. Efecto de la inoculación de hongos micorrízicos vesículo-arbU',cular en
plántulas de café Coffea arabica L. y té Call1elia sinensis L. O. Kuntze. En Orozco. H. (Edit.):
Investigaciones sobre micorrizas en Colombia. Medellín. Vol. 2. 173p.
Silveira. A. P. D. 1992. Micorrizas. Pp 257-282 En: Cardozo, E .. Tsai, S. M. & Neves. M. C. Microbiologia
do solo. Sociedad Brasileira de ciencia do solo. Campinas. 358p.
Simon, L.: Bousquet, J.; Levesque, R. c.; Lalonde, M. 1993. Origin and diversification of endomycorrhizal
fungi and coincidence with vascular land plants. Nature 363: 67-69.
Simon. L.: Lalonde, M. and Bruns, T 1992. Specific amplification of 18S fungal ribosomal gcnes from
vesicular-arbuscular endomycorrhizal fungi colonizing roots. Appl. Environ. Microbiol. 58:
291-295.
Siqueira, J. O.; Moreira, F. M. de S.; Grisi , B. M.; Hungria, M. & Araujo, R. S. 1994. Microorganismos e
processos biológicos do solo. Perspectiva ambiental. Embrapa, Brasilia. 142p.
Siqueira. 1. : Rocha, F; Oliveira, E. and Colozzi, F 1990. The relationship between vesicular - arbuscular
mycorrhiza and lime: Associated effects on the growth and nutrition of Brachiaria grass (Bra-
chiaria decumbens). Biology and Fertility of Soils. No. 10 P 65-71.
Siqueira, J. 0& Sanggin Jr., O. J. 1995. Importancia das associacoes micorrizas em solos de baixa fertilidad
natural. Em: Simposio internacional sobre estresse ambiental: o milho em perspecti va, Belo
Horizonte (Brasil). Embrapa/Cnppms, Cymmyt/Undp. 449 p.
Siqueira, J. O. & Franco, A. A. 1988. Biotecnología DO Solo. Fundamentos e perspectivas. Brasilia: MEC
Ministerio de Educación. Abeas, Lavras. 236p.
Siqueira. J. O.; Moreira, F M. de S.: GRISI, B. M.; Hungría, M. & Araújo, R. S. 1994. Microorga nismos
e processos biológicos do solo. Perspectiva ambiental. Embrapa, Brasilia. 142p.
Smith, FA. and Smith, S. E. 1997. Structural diversity in (vesicular)-arbuscular mycorrhizal symbioses.
New Phytology. 137: 3273-388.
Smith. S. E and Gianinazzi-Pearson, Y. 1988. Physiological interactions between symbionts in ves icular
arbuscular mycorrhizal plants. Annual Review. Plant Physiology. Plant Molecular Biology.
39:221-244.
Solaiman, M . Z.; Saito, M. 200 l . Phosphate efflux from intraradical hyphae of Gigaspora marga rita in
\'ilro and its implication for phosphorus translocation. New Phytologist. 151: 525-5 33.
Souza F. A.: Rodríguez. T; Rodríguez, L. and Reis , R. 1999. Effects of aqueus extracts of Leucaena on
germ ination and radicle elongation of three forage grasses. Pp 391-396. In: Macías, FA.;
Galindo,1. c.; Molinillo, J. M. ; Cutler, H. G. 1999. Recent Advances [n Allelopathy. Vol. 1.
A Science for the future. Servicio de publicaciones de la Universidad de Cádiz, Internac ional
Allelopathy Society. 514 p.
Sreelamulu. K. R. and Bagyaraj, D. J. 1985. Field response of chilli to VA mycorrhiza in black clavel soil.
In: Molina, R. (Edit). Proceedings ofthe 6th N0I1h American Conference on mycorrhi/ae. June
24-29. Bend. Oregon (USA). 1984. P 320.
347
St. John . B. J.; Smith , S. E.; Smith, F A. and Nicholas, D. J. D. 1985. Ammonium assimilation by Pezizella
ericae. En: Molina, R. (Edit). Proceedings of the 6th North American Conference on Mycorr-
hizae. Bend, Orcgon, USA. June 25-29. 1984. P 418.
St. John . T. V; Coleman. D. C; Reid, C P. P. 1983. Association of vesicular-arbuscular mycorrhizal hyphae
with soil organic particules. Ecology 64(4):957-959.
Stanier. R. y Doudoroff, M . 1977. Microbiología (traducción de García A. L ; Cerda, O. E.; Fernández, H.
C; Losada, M. y Villanueva, J. ) 2a Ed. Madrid: Aguilar, 932 p.
SteciolV. M. 2004. www.cricyt.edu.ar/enciclopedia/terminos/Rizosfera.htm Mónica Steciow s.f.
Stribley. D. P. and Read , D. J. 1975 . Sorne nutritional aspects of the biology of ericaceous mycorrhizas.
in: Endomycorrhizas. Eds. F. E. Sanders, B. Mosse and P. B. Tinker. Academic Press, London
and New York . Pp 195-207.
Strullu, D. G.; Gourret, J. P; Garree, J. P. and Fourcy, A. 1981. Ultrastructure and electron-probe microa-
nalysis of the metachromatic vacuolar granules occurring in Taxus mycorrhizas. New PhytoL
87: 537-545.
Suárez, G.: Sánchez de P, M.; Madero, E.; Tafur, H. 200 l. Caracterización físico - química de suelos culti-
vados con maracuyá (Passiflora Edulis Sims) en el norte del departamento del Valle del Cauca.
Tesis de grado (Ingeniería Agrícola). Universidad Nacional de Colombia. Palmira. 65 p.
Sutton, J. C; Sheppard, B. R. 1976. Aggregation of sand-dune so il by endomycorrhizal fun g i. Canadian
Journal of Botany. 54: 326-333.
Sylvia, D. M. 1988. Activity of external hyphae of vesicular-arbuscular mycorrhizal fungi. Pp 29-45.
Sylvia, D. M. 1997. Mycorrhizal symbioses. Mycorrhiza.
http.//wIVIV. ifas.utl.edu/dmsa/mycorrhiza.htm. Ago.27. 13p.
Szabolcs. L 1994. The concept of soi l resilience. Pp 33-39. In: Eds. Greenland, D.1. and Szabolcs. L Cab
InternationaL Soil resilience and sustainable land use. Wallingford. 561 p.
Taylor, T. N.; Remy, W.; Hass, H. ; Ke rp , H. 1995. Fossil arbuscular mycorrhizae from the Early Devonian.
Mycologia 87: 560-573.
Thoma!'.. R. S.; Franson, R. L; Bethlenfalvay, G . J. 1993. Separation ofvesicular-arbuscular mycorrhi zal fun-
gus and root effects on soil aggregation. Soil Science Society American JournaL 57: 77-81.
Timoncn. S. and Peterson , L 2002. Cytoskeleton in mycorrhi zal sy mbiosi s. Plant and Soil 244: 199-
210.
TisdalL J. M. 1991. Fungal hyphae and soil structural stability of so iL Australian Journal of Soil Researc h,
29.729-743.
Tisdall. J. M. 1994. Possible role of soil microorganisms in aggregation in soils. Plant and Soil 159, 115-
12!.
Ti sdall , J. M. and Oades, J . M. 1979. Stabilization of so il aggregates by the root systems of Ryegrass .
Australian Journal of Soil Research. 17,429-441.
Tisdall, J. M and Oades, J. M . 1982. Organic matter and water-stable aggregates in soils. Journal of Soil
Science. 33: 141-163 .
Tofiño, R. y Sánchez de P., M . 1997. Relación de hongos micorrizógenos con secadera del maracuyá.
Problema especial, Universidad Nacional de Colombia, Palmira. Pronatta. 20p.
Tofiño, R. y Sanchez de P , M . 1999. Interacción micorri za arbuscular-AZOlObaCler y su efecto en el ren -
dimiento del pimen tón Capsicum annum. Acta Agronómica. (En impresión).
Toro, T S. 1984. Estudios sobre la presencia de los hongos formadores de micorriza vesiculo-arbuscular
(MVA) en la caña de azúcar (Saccharum spp) en el Valle del Cauca. Tesis ingeniero Agrónomo
Universidad de Caldas, Ma nizales. 165 p.
348
Torres, c.; Sánchez de P., M.; Gómez L., E. D.; Bravo O., N.; Mannolejo, F; Rodríguez , H.; Díaz, M.;
Meneses, S.; Panesso, F; Agredo, M. 2000. Enfermedades fungosas y bacterianas en el cultivo
del maracuyá en dos agroecosistemas. Fitopatología Colombiana. Vol. 24 No. 2 pp 47-54.
Torres, J. T 2000 El papel del micelio externo de hongos que fonnan micorriza arbuscular asociado a bar-
bechos mejorados en suelos degradados de ladera de Pescador (Cauca). Universidad Nacional
de Colombia-Sede Palmira 89p.
Torres, J. T ; Barrios, E.; Sánchez de P., M. 2003. El papel del micelio externo de hongos que forman mi-
corriza arbuscular asociado a barbechos mejorados en suelos degradados de ladera de Pescador
(Cauca). Revista Novedades Técnicas de Corpoica. ISSN: 0123-0697. Vo1.3 . Pp 39-43.
Trappe, J. M. 1977. Tree nue endogonaceae: Glomus consfricfus, Se/erocysfis e/avispora y Acalllospora
scrobiculata. Mycotaxón 6(2) 359-366.
Trappe, J. M. 1996. " What is a mycorrhiza?". In: Azcón-Aguilar, C. and Barea, J. M. , eds. Mycorrhizas
in lntegrated Systems from Genes to Plant Development. Proceedings of the Fourth European
Symposium on Mycorrhizas, Granada,julio 11-14/94. Published by the European Commission
Science, Research and Development. Brussels, Luxembourg.
Trease, G. E. Y Evans, W. C. 1986. Tratado de Farrnaconogcia. Departamento de Farmacia y Fitoquímica.
Universidad de Nottinghan - Alemania. Traducción Cabo, J. Facultad de Farmacia de la Uni-
versidad de Granada, Edit. Emalsa, S.A. Madrid (España). 846 p.
Trent, J. D.; Svejcar, TJ.; Blank, R. R. N. 1994. Mycorrhizal colonization, hyphallengths, and soil moisture
associated with two Artemisia tridentat subspecies. The Great Basin Naturalist 54: 291-300.
Treub, M. 1980. Onderzoekingen over Sereh-zich Suikerriet Meded . PI. Tuin. Batavia Cita de Redhead,
J. E. Mycorrhiza in natural tropical forest. In: Mikola, P. Tropical Micorrizhal Research. S. Ed,
Oxford University Press Oxford, 11980. 270 p.
Trotta, A.; Varese, G. c.; Gnavi, E.; Fusconi, A.; Sampo, S.; Berta, G. 1996. lnteractions between the soil-
borne root pathogen Phytophfhora nicofianae varo parasítica and the arbuscular mycorrhizal
fungus Glomus mosseae in tomato plants. Plant and Soil 185 : 199-209.
Trujillo, L. 2000. Respuesta de esquejes de azalea (Rhododendron indicum) a sustrato, endomicorriza y
fertilización. 86 p. Trabajo de grado, Universidad Nacional de Colombia-Sede Palmira.
Tuinen, D. Y.; Jacquot, E.; Zhao, B.; Gollote, A. and Gianinazzi-Pearson. 1998. Characterization of root
colonization profiles by a microcosm community of arbuscular mycorrhizal fungi using 25S
rDNA-targeted nested PCR. Molecular Ecology 7, 879-887.
Uetake, Y; Kojima, T; Ezawa, T.; Saito, M. 2002. Extensive tubular vacuole system in an arbuscular
mycorrhizal fungus, Gigaspora margarita. New Phytologist 154: 761-768.
Unidad Regional de Planificación Agropecuaria (URPA). 2000. Gobernación de Valle del Cauca. Ministerio
de Agricultura y Desarrollo Rural. (Frutales) .
Van der Heijden, E. W. and Kuyper T. W.; 200 l. Does origin of mycorrhizal fungus or mycorrhizal plant
inftuence effectiveness of the mycorrhizal simbiosis? Plant and Soil 230: 161-174.
Van der Heijden, M.; Wiemken, A.; Sanders, 1. R. 2003. Different arbuscular mycorrhizal fungi alter coexis-
tence and resource distribution between co-ocurring plant. New Phytologist 157: 569-578.
Van Tuinen, D.; Jacquot, E.; Zhao, B.; Gollotte, A.; Gianinazzi-Pearson, Y. 1998. Characterization of root
colonization profiles by a microcosm community of arbuscular mycorrhizal fungi using 25S
rDNA-targeted nested PCR. Molecular Ecology. 7: 879-887.
Vanee, E. D.; Brookes , P. C. and Jekinson, D. S. 1987. An extraction method for measuring soil microbial
biomass C. Soil. Biol. Biochem. Vol 19, No 6, P 703-707.
Vargas, Y. y Rico, S. 1992. Identificación de micorrizas asociadas con la guadua Bambusa guadllu H. Et. B.
presentes en el ecosistema valles aluvial, coluvial del río Combeima, Universidad del Tolima,
Facultad de Ingeniería Forestal. Ibagué. Pp 128.
349
Varma. A. 1995. Ecophysiology and application of arbuscular mycorrhizal fungi in arid soils. pp. 561-
591. En: Vanna, A. y Hock, B.(Edit). Mycorrhiza: Structure, function, molecular biology and
Biotechnology. Springer- Verlag, Berlin. 747p.
Versaw. W.K.; Chiou, T.; Harrison, M.; 2002. Phosphate transportes of Medicago trl/Ilcatula and arbuscular
mycorrhizal fungi. Plant and Soil 244: 239-245.
Vosátka. M. 1996. Soil -bacteria- a component of plant, soil and arbuscular-mycorrhizal fungal interactions.
En: Azcón-Aguilar, e. and Barea, J.M. (Edit). Mycorrhizas in integrated systems from genes to
plant development. Proceedings of the fourth European symposium on mycorrhi zas. Granada.
Julio 11-14/94. Published by the European Commission Science, Research and Developmenl.
Waller. G.; Yan. e. F. ; Chen, L. F; Su, e. H. ; Liou. R. M. ; Wu, Sc.; Young , e.e.; Lee, M. R.; Lee. J. S.:
Chou, e. H. ; Kim , D. 1999. Mungbean saponins as allelochemicals. Pp 91-108. In: Macías. F
A.; Galindo, J. e.; Molinillo, J. M.; Cutler, H. G. 200 l. Recent Advances In AlIelopathy. Vol.
1. A Science for the future. Servicio de publicaciones de la Universidad de Cádiz. Internacional
AlIelopathy Society. 514 p.
Wambcrg, e.; Christensen, S.; Jakobsen l. ; Müller, A. K.; Sorensen, S. J., 2003. The mycorrhizal fungus
(Clo/1/lIs intraradices) affects microbial activity in the rhizosphere of pea plants (PislI/1/ sa-
tivlIm).
Wardlc . D. A. 1994. Métodos para quantificar a biomassa microbiana do solo. Manual de métodos empre-
gados em estudos de microbiologia agrícola. Brasilia: Embrapa-SPI. Pp 480.
Waterer. D. R.; Coltltman, R. R. 1988. Phosphorus concentration and application interval inftuence
growth and mycorrhizal infection of tomato and onion transplants. J. Amer. Soco Hort. Sci ..
113: 704-708.
Webber. L. R . 1965. Soil polysaccharides and aggregation in crop sequences. Soil Science Society of
America Proceedings, 29: 39-42.
Weller. D.M. and Tomashow, L.S. 1999. The role of microbial metabolites in biological control of plant
pathogens. Pp 415- 422. In: Macías, FA.; Galindo, J.e.; Molinillo. J.M. ; Cutler. H.G. 1999.
Recent Advances In AlIelopathy. Vol. 1. A Science for thc future. Servicio de publicaciones de
la Universidad de Cádiz, Internacional AlIelopathy Society. 514 p.
Wild, A. 1992. Condiciones del suelo y desarrollo de las plantas según RlIssell. Ediciones Mundi-Prensa.
Madrid. 1045p.
Wilson . e. L. and Loomis, W. E. 1968. Botánica. Traducción al español de la 4" edición en inglés. por la
doctora Irina L. de Coll. Editorial Hispanoamericana, México. Pp 193-204.
Wrighl. S.F and Anderson, R.L. 2000. Aggregate stability and glomalin in alternative crop notation s for
the central great plains. Biol. Fert. Soils 31: 249-253.
Wood, M. 1989. Soil Biology. Chapman and Hall, New York. pp 48-54.
Xie, Z .. Staehelin, e.; Wiemken A.; Broughton W. J.; Múller J.; and Boller T. 1999. Simbiosis-stimlllated
chitinase isoenzimes of soybean [Glycine max (L.) Merr]. Journal of Experimental Botany,
Vol 50, No. 332: 327-333.
Xu, Li; Li. Q. Y Jiang, e. 1996. Diversity of Soil Actinomytes in Yunnan, China. Applied and Environmental
Microbiology. Vol 62 No 1 p 244-248.
Youn g, A. 1989. Agroforestry for soil conservation. Science and Practice of Agroforestry (Icraf) e.A.B.
international. P. 276.
Young, J. L. and Jarrell, W. M. 1985. Mycorrhizal systems and "other" elements, especially micronutrients.
En: Molina. R. (Edit). Proceedings of the 6th American Conference on mycorrhi zae. Jun. 25-
29, Bend, Oregon (USA) 1984, pp. 170- 174.
Zamorano, e. 2000. Dinámica de poblaciones de arvenses bajo el sistema de barbechos mejorados, Departa-
mento del Cauca, Colombia. Tesis lng. Universidad Nacional de Colombia, Palmira. 122 p.
350
LAS ENDOMICORRIZAS : EXPRESiÓN BIOEDÁFICA DE IMPORTANCIA EN EL TRÓPICO
Zamorano, A.; Velasco, R. 2000. Efecto e dos sistemas de dos sistemas de laboreo del suelo en las pro-
piedades fisiscas de un typic distrandept , Vereda la Independencia, Piendamó Cauca. Tesis de
Ingeniería Agronómica. Universidad Nacional de Colombia. Facultad de Ciencias Agropecua-
rias-Sede Palmira. 90 p.
Zapata, C. F. 2000. Estimación de algunos indicadores de actividad biológica en suelos bajo diferentes
grados de intervención en el Ecoparque Cerrro de La Bandera. Tesis Ing. Universidad Nacional
de Colombia, Palmira. 62 p.
Zapata, c.; Sánchez de P., M.; Azakawa, N. 2002. Indicadores de actividad biológica en suelos con dife-
rentes grados de intervención en el Ecoparque Cerro de La Bandera. Acta agronómica Vol 52
No. 1-4 pp 45-52.
INTERNET:
http://fai.unne .edu.ar/biologia/plantas/alelopatia.htm
http: //www. de fi n ic ion .org/au to lisis
http://www.ugr.es/-fisiofar/glosario/glosario.htm
http: //www.greenfacts.org/es/glosario/abc/bioma.htm
es. wiki pedia.org/wik i/ Fotos%C3 % ADntesis
es.wikipedia.org/wiki/Fermentaci %C3 % B3n.
http://encicloped ia.us. es/index. php.
http://www.euita.upv.es/varios/biologia/Temas/tema_ l.htm
http://www.monografias.com/trabajos I O/viascat/viascat.shtml
http://www.ugr.es/-fisiofar/glosario/glosario.htm
www.alllbiente-ecologico.com/ediciones/diccionarioEcologico/diccionarioEcologico.php3
www.cinvestav.lllx /publicaciones/ avayper/julago/chimal.pdf
http://ww w. inea.u va.es/ serv ic ios/h istolog ia/ glosario. htm
http: //micol.fcien.edu.uy/atlas/glos-r. htm
http ://www.lllonografi aS.colll/trabajos/Iaselll i11a/laselll i Ila. shtm 1
http ://micol.fcien.edu.uy/atlas/glos-r.htm
www.csic.es/prensa/Documentaciónlriahuelva4/ plantas.pdf
www.chapingo.mx/terra/contenido/ 18/4/art333 _337. pdf
www.cricyt.edu.ar/enciclopedia/ terminos/CalidSaISuelo.htm
www.rorest.ula.ve/-rubenhg/celula/glosario.htm 1
www.opitznet.org/qandaspanish.htllll.
351
Aproximación al contenido
La biodiversidad característica del

trópico no sólo se expresa en plantas y
animales, sino también en microorganis- ·
mos, que forman un activo "caldo micro-
biano" en ecosistemas naturales, el cual
es necesario conservar -cuando está pre-
sente- y recuperar y/o estimular -cuando
se ha degradado- en los ecosistemas es-
tablecidos por el hombre. La micorriza en
general y la endomicorriza, en particular,
forman parte de este valioso recurso.
Actualmente se conoce que en los eco-
sistemas tropicales la micorriza arbuscu-
lar (MA) -la más extendida en ellos- es
uno de los miembros de la compleja red
por donde circulan los nutrientes, con la
ventaja de su conexión directa e íntima
con las plantas hospederas, la cual acorta
el movimiento absortivo y añade eficacia
a la captación y uso de nutrientes por esta
vía. Las múltiples funciones que desem-
peñan los hongos que forman micorriza
arbuscular (HMA) en la trama de la vida
de los ecosistemas, su participación en
la absorción de nutrientes escasos y limi-
tantes para la vida y productividad en los
ambientes húmedos tropicales -como es
el caso del fósforo- hacen necesario que
se profundice en su conocimiento.
En esta perspectiva, la obra Las En-
domicorrizas: Expresión bioedáfica de
importancia en el trópico, está orienta-
da a divulgar el conocimiento sobre MA
enmarcado dentro del sistema suelo, sus
propiedades emergentes de fertilidad y
calidad y dentro del sistema planta hos-
pedera.
Este escrito busca contribuir al enri-
quecimiento de la docencia, investigación
y extensión en la Universidad Nacional y
en Colombia. Está dirigido a investigado-
res, profesionales, estudiantes, agricul-
tores y amantes de la naturaleza, para
propiciar el conocimiento de la MA unida
a los ecosistemas naturales y/o estable-
cidos. Parodiando a Capra (2003 a y b),
busca contribuir al desarrollo de un pen-
samiento sistémico que necesariamente
involucra la visión de procesos, antes que
de componentes individuales.
Foto: Gabriel Díaz
Foto: Ángel Rivera
"Nuestros antepasados concibieron la Tierra como un lugar lleno de rique-

zas y dones, lo cual es cierto. En el pasado, mucha gente creyó también
que la naturaleza podía perdurar inacabablemente, lo cual es cierto sólo si
nos preocupamos de que sea así.
No es difícil perdonar la destrucción cometida como resultado de un des-
conocimiento. Pero hoy tenemos acceso a más información y se hace im-
prescindible volver a examinar con criterios éticos la tierra que nos ha sido
legada, nuestra responsabilidad y lo que debemos entregar a las genera-
ciones venideras".
TENZIN GVATSO
Decimocuarto Dalai lama del Tíbet
Premio Nobel de la Paz, 1989
'ri ·'Trr
78
9 789584 405234

Las Endomicorrizas Expresión Bioedafica de Importancia en El Tropico

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UNIVERSIDAD

Marina Sánchez de Prager

Marina Sánchez de Prager

Palmira, mayo de 2007

CEP-Banco de la República-Biblioteca Luis Ángel Arango

© Universidad Nacional de Colombia - Sede Palmira

Diagramac ión: Departamento de Arte de Feriva

Impreso en los talleres gráficos

" .. .. Colombia ostenta el primer lugar en cuanto a riqueza en

HERNANDO PATI ÑO CRUZ.

"La investigación sobre MA en los trópicos es aún más jus-

"El origen de nuestro dilema reside en nuestra tendencia a

MARINA SÁNCHEZ DE PRAGER. LA., M.Sc. Doctora Ingeniera Agrónoma. Profesora

MARINA SÁNCHEZ DE PRAGER, LA., M.Sc. Doctora Ingeniera Agrónoma. Profesora

Prólogo ........ ............................................................................................................ 21

Aproximación al contenido ........................................... .............................. ...... ... .. .... 25

Capítulo dos: La llegada de las plantas ...................................................................... 62

Observación externa ........................................................................................ 65

Capítulo tres: La rizosfera: estrategia de colonización del suelo ............................... 84

Plantas que no forman micorrizas ........... ............. ........................................ .. 123

Incremento en la tasa fotosintética ..................................................... ... ... 169

Capítulo cinco: Micorriza arbuscular en agroecosistemas ................................... .... 179

Glosario .................................................................................................................. 317

Bibliografia .............................................................................................................. 325

Tabla l. Factores y procesos formadores de suelos ............................................ 33

Tabla 13. Efecto de la presencia y ausencia de HMA

Figura 1. Modelo jerárquico de los factores que determinan los procesos

Figura 13. La fertilidad, calidad, salud, sostenibilidad

Figura 29. Relación entre la densidad microbiana presente

A la Universidad Nacional de Colombia-Sede Palmira por permitirme el tiempo para

A la Asociación Colombiana de Fitopatología y Ciencias Afines (ASCOLFI), en la

La vida se sustenta de los ciclos biogeoquímicos y de relación que establecen los

La misión de la universidad pública se expresa en este libro, que es producto de

NANCY BARRERA MARÍN

Resulta grato y enaltecedor tener la oportunidad de hacer algunas reflexiones en tomo

HERNÁN BURBANO ORJUELA

La micorriza en general y la micorriza arbuscular (MA), en particular, forman parte de

MARINA SÁNCHEZ DE PRAGER

Las endomicorrizas en los sistemas suelo y planta

No somos sino remolinos en un río de incesante corriente ...

Primera mirada al suelo

a la planta, por ejemplo, en su adaptación al medio, absorción de nutrientes y sanidad,

Tabla 1. Factores y procesos formadores de suelos.

Factores formadores Procesos formadores Suelos

Ambiente Escala de tiempo y espacio

El suelo es un sistema vivo

CICLO DEL AGUA

Fuente: Sánchez de P. y Gómez, 2000.

Fuente: Sánchez de P., 2003.

Figura 3. El suelo como sistema exhibe propiedades físicas , químicas y biológicas

El suelo es un sistema vivo

• El suelo nace ...

Figura 4: El desarrollo del suelo desde el material parental hasta la definición de un

Así, en suelos tropicales donde prevalece la lixiviación, las arcillas predominantes

• El suelo se estructura ...

Foto: Sánchez de P. , Ceballos y Mondragón,

Figura 5. Ejemplos de formación de agregados a) en suelos con cultivo por

Los micro y macroagregados son los constituyentes esenciales de la estructura del

Fotos: Sánchez de P., Mondragón y CebaJlos, 2002 y 2005.

Figura 6. Participación de los organismos en la formación de agregados a) Hifas

INFLUENCIA DEL AGENTE UGANTE MEDIDA COMPONENTE DEL

(persiatentes de COI1o a 2OO¡Jm Hita

(perskl\llntes a largo tiempo)

Figura 7. Modelo de organización de agregados, tamaño, agentes ligantes y la in-