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Estimulando A Promiscuidade: A Evolução Do Polimorfismo Estilar Nas Angiospermas

Danilo José Lima de Sousa

Universidade Estadual de Feira de Santana, Departamento de Ciências Biológicas


Programa de Pós-Graduação em Botânica.

Através de recombinação e da mistura de genótipos de indivíduos com histórias naturais


distintas, a reprodução sexual possibilita um aumento na variação genética nas populações
(Bernstein et al., 1980; Liston et al., 2003). Além disso, com a reprodução biparental, mutações
não desfavoráveis podem permanecer nas populações por diversas gerações, sem causar nenhum
dando, possibilitando mais um canal para uma maior variabilidade, importante para a ação da
seleção natural (Wright, 1932). Na maioria das plantas, os órgãos sexuais de ambos os sexos se
encontram na mesma estrutura (as flores), gerando uma interferência entre os órgãos masculinos
e femininos, levando frequentemente à autopolinização (Barrett et al., 2000). Darwin (1876) já
reconhecia os problemas gerados pela endogamia em plantas como a redução da viabilidade e
fertilidade da prole.

Sendo assim, qualquer inovação que minimize a interferências entre as anteras e o estigma
da mesma flora, que otimize a troca de gametas entre indivíduos distintos, que aumente o número
de sementes formadas (fitness feminino) e o número de grãos de pólen envolvidos com a formação
de semente (fitness masculino) deverá aumentar o sucesso reprodutivo do indivíduo, favorecendo
a manutenção do seu conjunto gênico na população. Os caminhos para essa otimização parecem
ter guiado o surgimento de toda a diversidade de formas florais que encontramos nas
Angiospermas (Darwin, 1876). Para espécies hermafroditas, são citados dois conjuntos básicos de
estratégias encontradas para minimizar a interferência entre os órgãos sexuais e a autopolinização
(Barrett, 2002): 1°- Separação temporal (dicogamia), onde os órgãos masculinos e femininos se
desenvolvem em momentos diferentes (ex. protoginia e protandria); 2°- Separação espacial
(hercogamia), neste caso os órgãos amadurecem ao mesmo tempo, porém em posições distintas
(ex. polimorfismo estilar).

São reconhecidas três classes básicas de polimorfismos estilar (Barrett et al., 2000; Jesson
et al., 2003):
1- Stigma-height dimorphism (Fig 1A)
Caracterizada pela presença de dois morfos florais (brevistilo e longistilo), variando
apenas no comprimento dos estiletes/altura do estigma; os estames se apresentam no
mesmo nível.
2- Heterostilia
Caracterizada pela presença de uma variação recíproca entre a altura dos estigmas
/comprimento dos estiletes e a altura das anteras, estando invertidos entres os
diferentes morfos.
a. Distilia (Fig 1B) – com um único conjunto de estames, são encontrados dois
morfos florais: o brevistilo com o estigma abaixo das anteras e o longistilo com
o estigma acima das anteras.
b. Tristilia (Fig 1C) – com dois conjuntos de estames, são encontrados três morfos
florais: o brevistilo com o estigma abaixo dos dois conjuntos de estames, o
medistilo com o estigma entre os dois conjuntos de estames e o longistilo com
o estigma acima dos dois conjuntos de estames.
3- Enantiostilia
Caracterizada pela deflexão dos órgãos reprodutivos.
a. Enantiostilia não recíproca (Fig 1D) – não ocorre a heteranteria, neste caso
apenas o estilete está deflexo, estando os estames no mesmo nível.
b. Enantiostilia recíproca (Fig 1E) – ocorre a heteranteria, estando o estilete e o
estame diferenciado deflexos em sentidos contrários, formando dois morfos
(morfo D, estigma para a direita e morfo E, estigma para esquerda).
i. Monomorfica (Fig 2A) – correm os dois morfos na mesma
inflorescência ou em inflorescências diferentes do mesmo indivíduo.
ii. Dimorfica (Fig 2B) – ocorre apenas um morfo por indivíduo.

Os diferentes tipos de polimorfismos parecem ter evoluído diversas vezes na linhagem das
Angiosperma. São encontradas espécies heterostílicas e enantiostílicas, respectivamente, em 28 e
12 famílias em diferentes linhagens nas Monocotiledôneas e Eudicotiledôneas (Barrett et al., 2000;
Jesson et al., 2003). Mesmo com diferentes surgimentos, no geral, os polimorfismos apresentam-
se associados com outros traços florais, levando a considerá-los como síndromes (Barrett et al.,
2000). A heterostilia está intimamente relacionada com flores tubulares, zigomorfas e com a
presença de nectários (Dulberger, 1992). Já a enantiostilia ocorre geralmente associada à
heteranteria (com divisão funcional das diferentes anteras) e a ausência de nectários (Jesson et al.,
2003). Além disso, em muitos casos surge um forte mecanismo de controle esporofítico formando
um sistema que previne a compatibilidade dos grãos de pólen com o estigma da própria flor ou de
mesmo morfo (Barrett et al., 2000). Para Lloyd & Webb (1992), os diferentes componentes da
heterostilia não apresentam uma função única e primária, para eles, existem aqueles que estão
relacionados diretamente à efetivação da polinização cruzada (variações morfométricas), enquanto
outros à redução dos níveis de autopolinização e autointerferência (modificações nos grãos de
pólen e nos estigmas). Já a existência da enantiostilia não recíproca em espécies com anteras
homomorficas, nos faz entender que a reciprocidade e a heteranteria não estão estritamente
relacionadas em seus surgimentos, mesmo ocorrendo em conjunto em diversos grupos (Jesson et
al., 2003).

Dos diferentes casos de polimorfismo estilar, apenas a enantiostilia monomorfica parece


não ser governada por elementos genéticos, uma vez que ambos os morfos podem ser encontrados
nas mesmas inflorescências (Jesson, 2002). Em contrapartida, a presença de taxas 1:1 de
indivíduos dos dois morfos florais em populações enantiostílicas dimorficas ou distilicas; e 1:1:1
em populações tristilicas (Fig 3), retrata o caráter genético destes três polimorfismos. Por muito
tempo tais variações foram explicadas através de lóculos únicos (Dulberger, 1964; Barrett et al.,
2000), porém dados recentes resgatam uma maior complexidade genética, sendo tais síndromes
determinadas por supergenes ou linkage (Li et al., 2016).

Diversos modelos evolutivos para a heterostilia já foram elucidados. Para alguns autores a
incompatibilidade dialélica precede o surgimento da hercogamia recíproca (Charlesworth &
Charlesworth, 1979). Enquanto que para outros, a hercogamia recíproca teria surgido inicialmente,
seguida pelos sistemas de incompatibilidade intramorfica (Darwin, 1876; Llyoid & Webb, 1992).
Já para Mather & DeWinton (1941), ambos os elementos teriam surgido concomitantemente.

A presença de espécies heterostílicas autocompatíveis sustenta a ideia de Llyoid & Webb,


(1992), onde a hercogamia seria o passo inicial, uma vez que ela também ocorre sem a presença
da incompatibilidade (Fig 4). Neste caso, é possível imaginar que inicialmente teriam surgido
indivíduos em que o comprimento do estilete variasse, ocorrendo a estabilização daqueles com
estilete curto (estigma abaixo dos estames) e estilete longo (estigma acima dos estames), gerada
pela vantagem em minimizar os obstáculos gerados pela proximidade entre os órgãos sexuais, ao
contrário da seleção negativa dos indivíduos com comprimentos intermediários. Neste cenário, o
stigma-height polimorphism aparece como um passo inicial para o surgimento da distilia. Em um
momento seguinte, os estames passam a variar na mesma proporção, levando a zonação da
deposição dos grãos de pólen no corpo dos polinizadores ou na sua probóscide (Fig 5), conferido
um sistema mais rebuscado para potencializar a deposição dos grãos de pólen em indivíduos
diferentes. Surge assim a hercogamia recíproca, sendo acompanhada pelos sistemas de
incompatibilidade intramorfica. Entretanto, dados recentes trazem grupos heterostílicos e
autocompatíveis como sendo mais derivados, resultando do afrouxamento dos sistemas de
autoincompatibilidade, reforçando o modelo contrário ao cenário anterior.

Esse afrouxamento está muitas vezes relacionado a um evento ainda maior, que culminará
na quebra da heterostilia e no monomorfismo (Barrett, 1989). Essa transição parece estar
relacionada a mutações ou raros eventos de crossing-over entre os genes relacionados à
heterostilia. Elas levam a alterações graduais nos órgãos sexuais, alterando a morfologia floral e a
estrutura populacional. A população passa a ser composta apenas por plantas com um único morfo
floral, onde anteras e estigma encontram-se próximos, e autocompatíveis (Zhou et al., 2017).
Darwin (1877) já retratava a existência de espécies homostílicas e que haviam surgido de linhagens
heterostílicas. Essas espécies podem apresentar flores pequenas, menos chamativas e com
investimentos para a formação de pólen e néctar reduzido (Lloyd, 1965). Essa síndrome
autogâmica pode conferir uma certa vantagem quando analisada para um curto prazo como
quando, por exemplo, o polinizador encontra-se ineficiente. Neste caso, a energia utilizada para a
produção de elementos compensatórios ou atrativos poderá ser reduzidas ou encerradas e
reprodução sexual é ainda mantida, mesmo que por endogamia.

Em relação a enantiostilia, Lloyd & Webb (1992) se basearam no maior número de


registros de enantiostilia não recíproca, se comparada à recíproca, e propuseram que o primeiro
tipo teria dado origem ao segundo. Entretanto, revisões subsequentes dos casos de enantiostilia
evidenciaram um equivoco nos casos reportados de enantiostilia não recíproca (Jesson, 2002),
sendo a enantiostilia recíproca monomorfica o tipo mais comum, enfraquecendo a ideia proposta
por Lloyd & Webb (1992). Já em relação à enantiostilia monomorfica e a dimorfica, o primeiro
tipo apresenta um ampla ocorrência entre as plantas, enquanto que o segundo ocorrem em cerca
de três famílias filogeneticamente relacionadas (Pontederiaceae, Haemodoraceae e
Tecophilacceae), levando Barrett et al. (2000) a hipotetizarem a evolução da enantiostilia
dimorfica a partir da monomorfica. As análises realizadas por Jesson (2002) das espécies
Heteranthera limosa (enantiostilia monomorfica) e H. multiflora (enantiostilia dimorfica),
resultaram numa clara relação baseada na inicialização e desenvolvimento dos seus órgãos
reprodutivos, evidência essa que fortalece uma possível sucessão evolutiva entre os dois tipos, uma
vez que se não relacionados, as diferenças entre elas deveriam ser bem mais robustas.

Pouco se sabe sobre as vantagens da enantiostilia monomorfica, uma vez que a presença
de ambos os morfos na mesma inflorescência ou em inflorescências diferentes do mesmo
indivíduo, não favorece a polinização cruzada (Barrett et al., 2000; Jesson et al., 2003).
Aparentemente ela parece apenas minimizar a autopolinização (Jesson, 2012), mas não se
apresenta tão eficiente quanto a enantiostilia dimorfica com a sua deposição do pólen diferenciada
entre os morfos (Fig 6). Isto pode nos levar a interpretar a enantiostilia monomórfica como uma
possível etapa da evolução da enantiostlia dimorfica.

A presença de diferentes tipos de polimorfismo estilar, sendo alguns considerados como


estados intermediários na evolução de outro, somada a facilidade em reconhece-los e observá-los
no campo e, a partir dessas observações, o fácil acesso aos padrões genéticos que os controlam
tornam os polimorfismos bons modelos para estudos evolutivos. Desde os trabalhos de Darwin,
muito têm sido descoberto sobre a origem, a evolução e os papéis da heterostilia e enantiostilia.
Mesmo assim, pouco se sabe sobre as relações evolutiva entre estas duas síndromes, que podem
ocorrer conjuntamente nas mesmas linhagens como, por exemplo, na linhagem das
Pontederiaceae, onde as espécies do gênero Heteranthera e Monochoria são enantiostílicas,
enquanto que em Eichhornia e Pontederia as espécies apresentam a tristilia. Quais as relações na
origem de diferentes tipos de polimorfismo em uma mesma linhagem? Existiriam elementos
ambientais relacionados a diversificação da família e a evolução dos polimorfismos na mesma?
Com isso, torna-se clara a vasta e importante área de estudo que é a biologia reprodutiva, com suas
abordagens genéticas e evolutivas.
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS

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ANEXOS

Fig 1. Tipo de polimorfismos estilar. A. Stigma-height dimorphism; B. Distilia; C. Tristilia; D.


Enantiostilia não recíproca; E. Enantiostilia recíproca (retirado de Barrett et al. 2000 e Jesson
2002)
Fig 2. Tipos de enantiostilia recíproca. A. Monomorfica, os dois morfos ocorrem no mesmo
indivíduo, podendo estar na mesma inflorescência (de forma organizada ou não) ou em
inflorescências diferentes; B. Dimorfica, os morfos em indivíduos diferentes. (retirado de Barrett,
S.C.H. 2002. Nature Reviews Genetics 3:274-284)
Fig 3. Tipos de polinização possíveis em espécies tritílicas, relacionados com a distribuição
fenotípica numa população em equilíbrio.
Fig 4. Ilustração do modelo da evolução da distilia a partir de um ancestral sem incompatibilidade
intramorfica, passando pelo estágio de stigma-height polimorphism até o desenvolvimento da
hercogamia recíproca e posterioremente da incompatibilidade dialélica. (retirado de Llyod & Webb
1992)
Fig 5. Ilustração esquemática da zonação na deposição de pólen no polinizador, exemplificando
em espécies não heterostílica e heterostílica.
Fig 6. Ilustração esquemática da zonação na deposição de pólen no polinizador, exemplificando
em espécies enantiostílica.