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2003
Beatriz Montes / Angela Restrepo / Juan G. McEwen
NUEVOS ASPECTOS SOBRE LA CLASIFICACIÓN DE LOS HONGOS Y SU POSIBLE APLICACIÓN
MÉDICA
Biomédica, junio, año/vol. 23, número 002
Instituto Nacional de Salud(Colombia)
Bogotá, Colombia
pp. 213-224
http://redalyc.uaemex.mx
Biomédica 2003;23:213-24 CLASIFICACIÓN DE LOS HONGOS
REVISIÓN DE TEMA
En la última década se ha despertado un gran los cambios inesperados que se observan en los
interés por el estudio de la clasificación de los patrones de presentación de las infecciones
hongos debido, principalmente, al número micóticas en el hombre (1,2).
creciente de nuevos patógenos oportunistas y a A través de los años, el estudio de la sistemática
y de la evolución de los hongos, ha experimentado
Correspondencia:
Juan G. McEwen, Carrera 72ª #78B-141, Medellín, numerosos cambios (3). Los mayores avances
Colombia. han estado representados por el reconocimiento
Teléfono (4) 441 0855; fax (4) 441 5514 de la naturaleza artificial del sistema de
Beatry7@hotmail.com mcewen@epm.net.co
clasificación e, igualmente, por la polifilia de los
Recibido: 23/12/02; aceptado: 12/05/03 organismos tradicionalmente conocidos como
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hongos (4,5). En segundo lugar, está la aceptación organismos móviles y heterótrofos, y el reino
de la teoría y de las técnicas de análisis de la Plantae que incluía las plantas, individuos
sistemática filogenética, así como el desarrollo y inmóviles, autótrofos y fotosintéticos. Según este
aplicación de las pruebas moleculares en el campo esquema, los protozoos quedaron incluidos en el
de la micología (6,7). reino Animalia y el resto de los microorganismos,
Clasificación de los organismos incluso los hongos, en el reino Plantae (10).
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Historia de la clasificación
Eukarya
Monera
Monera
Animalia
Protista
(Protoctista) Archaea
Fungi
Protista
(Protoctista) Protista
(Protoctista)
Plantae
Plantae Bacteria
Plantae Plantae
reino Fungi. Este investigador intentó colocar los de los ácidos ribonucleicos ribosomales (ARNr),
organismos en reinos separados que reflejaran y utilizando sus secuencias descubrió que los
más cercanamente sus supuestas relaciones procariotes (o moneras) incluían dos grupos
evolutivas, con base en los dos niveles de distintos: las arqueobacterias, que se encuentran
organización celular, consistentes en poseer en nichos ecológicos caracterizados por
(eucariota) o carecer (procariota) de membrana condiciones de vida extremas y las eubacterias
nuclear. También tuvo en cuenta las tres formas que se encuentran en cualquier nicho ecológico
principales de nutrición: fotosíntesis, absorción e siendo las formas más habituales. Woese propuso
ingestión, organizando así a los reinos Monera una nueva categoría de mayor rango que el reino
(procariotes), Protista (eucariotes unicelulares), y la llamó dominio; propuso un sistema de tres
Plantae (eucariotes fotosintéticos), Animalia dominios (cuadro 1), que incluye los siguientes:
(eucariotes fagotrofas) y Fungi (eucariotes Archaea (arqueobacterias), Bacteria (eubacterias)
osmotrofas). En el esquema de Whittaker, los y Eukarya (eucariotes), cada uno de los cuales
microorganismos quedaron incluidos en los reinos contiene dos o más reinos. Por ejemplo, el dominio
Monera (bacterias), Protista (protozoos y Eukarya posee los reinos Fungi, Plantae, Animalia
microalgas) y Fungi (hongos filamentosos y y otros que aún no han sido definidos (15). Este
levaduras) (13). Este acercamiento fue un sistema de tres dominios se conserva y es el de
importante intento para desarrollar una mayor aceptación en la actualidad.
clasificación jerárquica que reflejara las relaciones
Reino de los hongos (Fungi)
de estos grupos y también para establecer grupos
monofiléticos, es decir, un grupo de organismos Los organismos que pertenecen al linaje de los
que contiene el ancestro y todos sus hongos incluyen setas, royas, trufas, mohos y
descendientes (14). levaduras, así como otros organismos menos
El esquema de los cinco reinos de Whittaker ha conocidos (14). Se han descrito alrededor de
sido ampliamente aceptado, pero recientemente
100.000 especies de hongos, pero se estima que
Carl Woese y colaboradores realizaron una
puede existir un número total de 1,5 millones de
revisión extensa de este esquema. Woese fue el
especies (16).
primero en realizar estudios moleculares Los hongos conforman un grupo hermano de los
comparativos de la organización y la estructura animales y forman parte del superreino o dominio
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Eukarya originado hace cerca de mil millones de Cuadro 2. Clasificación general de los hongos: divisiones
Myxomycota (mohos mucilaginosos sin pared celular) y
años (17). Son un grupo independiente con igual
Eumycota (hongos verdaderos).
rango que las plantas y los animales; su
clasificación se ha basado principalmente en
HONGOS (FUNGI)
criterios morfológicos y en las características de
MYXOMYCOTA EUMYCOTA
las estructuras de reproducción (18).
Filos Filos Clases
Existen varios grupos de organismos que se cree
pertenecen al reino Fungi. Sin embargo, desde
hace mucho se han considerado organismos de Mastigomycota Chytridiomycetes
Acrasiomycota Oomycetes
afinidad incierta (19), debido a que sus
relaciones de parentesco aún no son claras y, Zygomycota Zygomycetes
por consiguiente, se prestan a diferentes Trichomycetes
interpretaciones (1). En años recientes se han
Hidromycota Basidiomycota Teliomycetes
comenzado a aplicar técnicas de biología
Hymenomycetes
molecular para intentar una clasificación más
Gasteromycetes
natural y lograr así establecer, relaciones más
Mixomycota Ascomycota Hemiascomycetes
precisas entre estos organismos (7). Aunque ya
se dispone de los primeros hallazgos, los Erotiales
resultados de este nuevo acercamiento son aún
incompletos puesto que todavía se desconocen los otros hongos porque no son un solo organismo,
muchos aspectos de las interrelaciones entre ellos sino más bien una asociación entre un hongo y
(20). un alga. Los miembros fúngicos de los líquenes
son usualmente un ascomiceto o basidiomiceto,
Polifilia de los hongos
mientras que el alga es usualmente una
Las diferencias de opinión entre los micólogos cianobacteria o una clorofita (alga verde). Con
sobre la clasificación son numerosas y a menudo frecuencia, el hongo es incapaz de crecer sin el
tan grandes que en la literatura se encuentran alga simbionte, lo que dificulta la clasificación de
discrepancias. Inicialmente, la clasificación estos organismos (14).
general de los hongos partía de dos grandes
Como se mencionara inicialmente, los hongos
grupos: 1) Myxomycota, en el que se encontraban
abarcan un amplio rango de organismos. Los
los mohos mucilaginosos sin pared celular, y 2)
métodos tradicionales para su identificación y
Eumycota, que comprendía los hongos verdaderos
clasificación están basados en criterios
con pared (18). En los Myxomycota se agrupaban
morfológicos y en las características de las
los filos Acrasiomycota, Hidromyxomycota,
estructuras de reproducción; estos métodos
Myxomycota, Plasmodiophoromycota. Mientras
involucran subjetividad por lo que siempre se ha
en los Eumycota se agruparon los filos
dudado de la afinidad de algunos de ellos. Los
Mastigomycota (ahora Chytridiomycota),
estudios comparativos de las secuencias de
Zygomycota, Ascomycota y Basidiomycota
ácidos nucleicos (4) han demostrado que los
(cuadro 2).
organismos considerados como miembros del
Existen, además, dos grupos convencionales pero reino Fungi no comparten un ancestro común
que no son reconocidos como grupos reciente y, por tanto, no forman un grupo
taxonómicos formales, a saber, los Deuteromycota monofilético en el árbol evolutivo de los eucariotes
(hongos imperfectos) y los líquenes. Los (figura 1). En este árbol es evidente que algunos
Deuteromycota incluyen todos los hongos que no organismos estudiados por los micólogos no son
tienen fase sexuada conocida o que han perdido realmente hongos, entre ellos los mohos
la habilidad de reproducirse sexualmente. Por mucilaginosos celulares (Acrasiomycota y
tanto, no se sabe con certeza dentro de cuál grupo Dictyosteliomycota) y el moho mucilaginoso
deberían ser colocados. Los líquenes difieren de plasmodial (filo Myxomycota); éstos divergen
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Oomicota Hyphochytriomicota Labyrinthulomicota
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Dictyosteliomicota
Animalia como son las estructuras quitinosas, el
Diatomeas Alga
Chytridiomicota
Reino Animalia
Acrasiomicota
Basidiomicota
Reino Plantae
Ascomicota
almacenamiento de glicógeno y el codón UGA
Zygomicota
Myxomicota
café
Alga roja
Giardia
para el triptofano. Sólo el filo basal Chytridio-
mycota posee un caracter primitivo que es un
flagelo insertado posteriormente (22).
Los Chytridiomycota han sido caracterizados por
poseer células flageladas en su ciclo de vida. Sin
embargo, cuando este caracter es utilizado para
estudios filogenéticos, se considera un carácter
primitivo y, por ello, no se puede usar como criterio
para definir a tal linaje monofilético. Los estudios
Bacteria y Archaea filogenéticos que usan el análisis de las
secuencias de ADNr, demuestran que las especies
Figura 1. Árbol evolutivo de los eucariotes, construido no flageladas colocadas en otros filos pertenecen,
usando análisis de parsimonia de las secuencias del ADNr en realidad, al filo Chytridiomycota como es el
18S. La longitud de las ramas son arbitrarias (2). Reproducida
caso de Basidiobulos ranarum (23).
con autorización de Plenum Press, New York, NY.
Los Zygomycota, por su parte, han sido
tempranamente, ubicándose en la región cercana delimitados con base en características tales
a los miembros del reino Protista como Giardia; como poseer hifas no septadas y producir
por tanto, son clasificados como tres filos de este zigosporas, pero no se consideran un grupo
reino. monofilético. No es clara la posición taxonómica
de algunos linajes de micorrizas como los
Desde hace ya algunos años, los Comycota se
Glomales y los Endogonales, que filogenética-
han relacionado bioquímica y citológicamente con mente pueden estar ubicados fuera de los
las algas. La presencia de una estructura tubular Zygomycota como linajes basales independientes
tripartita en el flagelo y otros caracteres citológicos de los Ascomycota y los Basidiomycota (24).
han demostrado una estrecha relación entre estos
organismos. Esta relación ha sido confirmada por Los caracteres morfológicos han sido utilizados
el análisis de las secuencias del ADNr (figura1), para dar soporte a las relaciones entre los
que muestra cómo en una misma rama se agrupan Basidiomycota y Ascomycota, entre los que se
algas café, Diatomeas (algas microscópicas), encuentran hifas septadas regularmente y un
Oomycota y los filos Hyphochytridiomycota y estado dicarionte (dos núcleos en un solo
Labyrinthulomycota, formando el reino segmento de hifa). Los resultados obtenidos a
Stramenopila. Este reino es la adición más reciente partir de la secuencia de ADNr son concordantes
al sistema convencional de clasificación y se y le dan soporte a la hipótesis de las relaciones
originó a partir de estudios moleculares que entre estos dos filos basadas en los datos
confirmaron que las algas estaban relacionadas morfológicos (20).
con una variedad de protistas; de igual manera, la El concepto de especie en micología
creación del reino Stramenopila se basa en
El concepto más importante en la biología
caracteres morfológicos como lo es la estructura
sistemática es el de especie. Es la base de todos
del flagelo (21).
los sistemas de clasificación y uno de los
En la parte superior del árbol (figura1), se observan conceptos centrales en la biología evolutiva (25);
los tres grupos mayores: las plantas, los animales de allí, la importancia de poseer un entendimiento
y el reino Fungi. El último está representado por apropiado del término especie. Se trata,
los cuatro filos de los llamados hongos verdaderos: básicamente, de la unidad fundamental de la
Chytridiomycota, Zygomycota, Ascomycota y diversidad biológica y, por tanto, aquélla sobre la
Basidiomycota, que forman un clado monofilético que actúa la evolución en el proceso que
(20) y comparten ciertos caracteres con el reino conocemos como especiación (26,28). En general,
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Concepto morfológico de especie Este sistema, que fuera desarrollado antes del
advenimiento del análisis filogenético, hace
Se basa únicamente en las características
énfasis en el intercambio genético. Una especie
morfológicas con especial énfasis en las se considera como una población de individuos
estructuras de reproducción sexual y asexual (2). capaces o potencialmente capaces de cruzarse
Este concepto agrupa a los individuos con base
entre sí, produciendo una progenie fértil, la cual
en las similitudes observadas en sus estructuras
se encuentra aislada del resto de organismos por
de reproducción, las que constituyen el criterio
barreras reproductivas intrínsecas (32).
principal para determinar la especie. De esta
manera, el grado de similitud o disimilitud El concepto biológico de especie ocupa un lugar
morfológica entre individuos constituye el criterio importante en la micología. Antes de la aparición
primario y decisivo del estatus de especie (27). de este concepto de especie, Shear y Dodge en
1927 mostraron que Monilia sitophila albergaba
Entre los caracteres morfológicos utilizados para
tres especies que podían ser distinguidas por
la clasificación en categorías mayores, por
pruebas de apareamiento. Dichas especies eran:
ejemplo, filo, se usan básicamente algunas
Neurospora crassa, Neurospora sitophila y
características de los esporos sexuales como son
Neurospora tetrasperma (33). Sin embargo, la
la forma y el proceso de producción. La presencia
aplicación de este concepto a los hongos es
y tipo de septo e, igualmente, la presencia de grapa
complicado.
(clamp) de conexión son otras de las
características usadas para este fin. Para los En efecto, existen dificultades para realizar las
niveles taxonómicos más bajos, como es la pruebas de apareamiento en el laboratorio, sin
especie, se emplean la pigmentación, la forma y olvidar que en un número importante de hongos,
la topología de estructuras tales como conidias, la fase sexuada es desconocida y que aun en el
células conidiógenas, conidióforos y cuerpos caso de que ésta se conociera, identificar si el
fructíferos. En el género Aspergillus, por ejemplo, producto de un cruce es fértil o estéril no es un
es posible identificar aproximadamente 175 procedimiento que se realice con frecuencia en el
especies utilizando las características de la célula laboratorio (34).
conidiógena, del conidióforo y de las conidias (2).
También existen dificultades para interpretar
Este ha sido el método clásico de identificación apareamientos exitosos de poblaciones que
para la mayoría de las especies de hongos, pero provienen de áreas geográficamente separadas.
este concepto se basa en divisiones artificiales El significado de estos resultados no es claro ya
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Incongruencia Incongruencia
2 3 Límite de la especie Límite de la especie
Especie A Especie B
A A A A B B B B
A B C D W X Y Z
Figura 2. Límite de la especie con la genealogía de un gen. Figura 3. Análisis simultáneo de tres genealogías: se muestra
El límite puede estar en la flecha 1 si el polimorfismo es una cómo la transición de concordancia a incongruencia entre
variación entre individuos de una misma especie. Por el las ramas puede ser usada para el reconocimiento del límite
contrario, el límite quedaría en 2 y 3 si los alelos están de la especie (38). Reproducida de: Taylor JW, Jacobson
fijados en especies aisladas genéticamente (38). DJ, Kroken S, Kasuga T, Geiser D, Hibbett, et al.
Reproducida de: Taylor JW, Jacobson DJ, Kroken S, Kasuga Phylogenetic species recognition and species concepts in
T, Geiser D, Hibbett, et al. Phylogenetic species recognition fungi. Fungal Genet Biol 2000;31: 21-32, con permiso de
and species concepts in fungi. Fungal Genet Biol 2000;31: Elsevier Science.
21-32, con permiso de Elsevier Science.
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