Microestruturas de pêlos de pequenos mamíferos

não-voadores: chave para identificação de espécies de

agroecossistemas do estado de São Paulo, Brasil
Martin, P.S. et al.

Biota Neotrop. 2009, 9(1): 233-241.

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Data Received/ Recebido em 06/02/08 -

Revised/ Versão reformulada recebida em 02/12/08 - Accepted/ Publicado em 03/02/09

ISSN 1676-0603 (on-line)

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The Virtual Institute of Biodiversity. This journal’s aim is to disseminate the results of original research work,
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use of biodiversity within the Neotropical region.

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caracterização, conservação e uso sustentável da biodiversidade na região Neotropical.

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Biota Neotrop., vol. 9, no. 1, Jan./Mar. 2009

Microestruturas de pêlos de pequenos mamíferos não-voadores: chave para

identificação de espécies de agroecossistemas do estado de São Paulo, Brasil

Paula Sanches Martin1, Carla Gheler-Costa1,2 & Luciano Martins Verdade1

Laboratório de Ecologia Animal,

1

Escola Superior de Agricultura “Luiz de Queiroz” – ESALQ,

Universidade de São Paulo – USP,
CP 09, CEP 13418-900, Piracicaba, SP, Brasil
2
Autor para correspondência: Carla Gheler-Costa, e-mail: cgcosta@esalq.usp.br

MARTIN, P.S., GHELER-COSTA, C. & VERDADE, L.M. 2009. Microstructures of the hair of non-volant
small mammals: key to the identification of species from agroecosystems of the State of São Paulo, Brazil.
Biota Neotrop. 9(1): http://www.biotaneotropica.org.br/v9n1/en/abstract?identification-key+bn01509012009.

Abstract: Hair microstructure characteristics have been used for species identification in taxonomic, ecological,
paleontological, archeological and forensic research. This study aims to describe the hair structure from small
mammals commonly found in agroecosystems of the São Paulo State. The hairs were collected from the dorsal
region of previously identified specimens collected in agricultural areas (sugar-cane plantations), pasture areas,
silviculture areas (eucalyptus plantation) and fragments of native vegetation (semideciduos Atlantic Forest and
Cerrado). Optic microscope was not effective for describing the form and the border of scales, which were
described using scanning electronic microscope. A dichotomic key of identification is presented for 11 species
of non-volant small mammals (seven rodents and four marsupials).
Keywords: cuticle, guard-hairs, medulla, small mammals, tricology.

MARTIN, P.S., GHELER-COSTA, C. & VERDADE, L.M. 2009. Microestruturas de pêlos de pequenos
mamíferos não-voadores: chave para identificação de espécies de agroecossistemas do estado de São
Paulo, Brasil. Biota Neotrop. 9(1): http://www.biotaneotropica.org.br/v9n1/pt/abstract?­identification-
key+bn01509012009.

Resumo: Características microestruturais dos pêlos vêm sendo usadas para identificação de espécies em pesquisas
taxonômicas, ecológicas, paleontológicas, arqueológicas e forenses. Este estudo tem como objetivo a descrição
da estrutura dos pêlos de algumas espécies de pequenos mamíferos não-voadores comumente encontrados
em agroecossistemas do Estado de São Paulo. Os pêlos foram coletados do dorso de espécimes previamente
identificados coletados em áreas de agricultura (canavial), pastagens, silvicultura (plantio de eucalipto) e fragmentos
de vegetação nativa (floresta semidecídua e cerrado). O microscópio óptico apresentou limitações para a descrição
do formato e borda das escamas, os quais foram descritos através do uso de microscópio eletrônico de varredura.
Uma chave de identificação dicotômica é apresentada para 11 espécies de pequenos mamíferos não-voadores
(sete roedores e quatro marsupiais).
Palavras-chave: cutícula, medula, pêlos-guardas, pequenos mamíferos, tricologia.

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Martin, P.S. et al.
Introdução
Desde o início do século passado, pesquisadores já tinham
conhecimento de que a superfície externa dos pêlos apresenta es-
trutura e forma variáveis. Hausman (1920) deu início ao estudo da
estrutura dos pêlos como caráter diferencial entre as espécies de
mamíferos e publicou uma série de trabalhos propondo nomenclatura,
classificações e técnicas, que serviram de subsídio para pesquisas
na área, que passou a ser chamada de tricologia. Posteriormente
vários trabalhos contribuíram para seu desenvolvimento (Carter &
Dilworth 1971, Weingart 1973, Keller 1980, Teerink 1991, Quadros
1998, Quadros & Monteiro-Filho 1998a, 1998b, Broeck et al. 2000,
Chernova 2002, Meyer et al. 2000, 2002, Porta & Llanesa 2001,
Hoey et al. 2004). Atualmente a tricologia tem sido utilizada como
base para estudos aplicados em paleontologia (Meng & Wiss, 1997),
sistemática (Mathiak 1938, Nason 1948, Mayer 1952, Keller 1980,
Teerink 1991, Broeck et al. 2000, Anderson 2001, Porta & Llanesa
2001, Andruskiw 2003, Ingberman & Monteiro-Filho 2006), ecologia
(Hilton & Kutscha 1978, Cypher 1993a, 1993b, Quadros 1998) e
ciência forense (Houck 2002).
Teerink (1991) sugere que os pêlos sejam divididos em duas gran-
des categorias: pêlos-guardas (“overhair”) e subpêlos (“underhair”).
Os pêlos-guardas são mais longos, mais numerosos, grossos,
sobressaindo-se (Brunner & Coman 1974) e produzindo o padrão
geral de coloração da pelagem (Quadros 1998), apresentando função
mecanorreceptora e dissimuladora no ambiente. Os subpêlos são mais
curtos, mais finos, ondulados e numerosos (Brunner & Coman 1974),
contribuindo para a termorregulação e proteção (Mathiak 1938).
A cutícula, a medula e o córtex dos pêlos-guardas apresentam
padrões morfológicos que, combinados entre si, conferem a uma
determinada espécie características únicas e definidas, que podem
ser utilizadas em identificação taxonômica (Hausman 1920, Keller
1980, Meyer 2002, Ingberman & Monteiro-Filho 2006, Quadro
& Monteiro-Filho 2006a) e estudos sobre ecologia alimentar de
carnívoros (Mathiak 1938, Nason 1948, Mayer 1952, Teerink 1991,
Fernández & Rossi 1998, Quadros 1998, Andruskiw 2003).
Estudos sobre pêlos de mamíferos sul-americanos são escassos
(Piantanida & Petriella 1976, Chehébar & Martín 1989, Muller 1989,
Quadros & Monteiro-Filho 1998a, 1998b, 2006a, 2006b, Fernandez &
Rossi 1998, Vázquez et al 2000, Ingberman & Monteiro-Filho 2006),
sendo a maioria dos trabalhos de tricologia referentes a mamíferos
da América do Norte (Mathiak 1938, Nason 1948, Mayer 1952,
Hilton & Kutscha 1978, Andruskiw 2003), Europa (Hausman 1920,
Keller 1980, Teerink 1991, Broeck et al. 2000, Porta & Llanesa 2001,
González-Esteban et al. 2006, Marinis & Asprea 2006), e Oceania
(Brunner & Coman 1974).
Os trabalhos referentes à tricologia no Brasil foram desenvolvidos
com amostras provenientes de animais vivos e/ou taxidermizados
(Muller 1989, Quadros & Monteiro-Filho 1998a, 1998b, 2006a,
2006b, Ingberman & Monteiro-Filho 2006). Estes trabalhos foram
aplicados para identificação de presas e/ou predadores de áreas
florestadas e conservadas. Estudos referentes a pequenos mamíferos
em agroecossistemas são insipientes (Barros-Batesti et al. 2000,
Bonvicino et al. 2002, Bush et al. 2001, Gheler-Costa et al. 2002,
Gheler-Costa 2006), se considerarmos agroecossistema como um
conjunto que compreende ecossistemas naturais e ambientes modi-
ficados pelo homem (Odum et al. 1988). A grande parte dos estudos
de ecologia de pequenos foram realizados em áreas conservadas ou
com porcentagem de vegetação natural acima de 20% (Castro &
Fernandez 2004, Fonseca & Robinson 1990, Pardini 2004, Pardini
et al. 2005, Pires et al. 2002, Pires et al. 2005).
O presente estudo visa ampliar o conhecimento sobre a tricologia
de mamíferos de pequeno porte não voadores que habitam agroecos-
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sistemas do Estado de São Paulo, por meio da elaboração de uma
chave de identificação, baseada na microestrutura dos pêlos, para
servir como subsidio a pesquisas relacionadas à dieta de carnívoros
em agroecossistemas.
Material e Métodos
1. Áreas de estudo
As amostras de pêlos do presente estudo são provenientes de
espécimes capturados nas seguintes áreas de estudo: Bacia do rio
Passa-Cinco (53º 45’ 50” O e 22º 15’ 52” S) (municípios de Itirapina
e Ipeúna), Fazendas Ibiti (49º 16’ 52” O e 24º 9’ 50” S) (município
de Itararé) e Santa Isabel (49º 5’ 54” O e 24º 10’ 20” S) (município
de Itapeva). A bacia do rio Passa-Cinco possui 52.757,60 ha, que
compõe juntamente com outras quatro sub-bacias a Bacia do Rio
Corumbataí, na região central do Estado de São Paulo. A região
apresenta um mosaico de ambientes, caracterizando-se como um
agroecossistema, sendo a matriz composta por pastagens (51,72%),
além de áreas com plantação de cana-de-açúcar (14,1%), florestas
plantadas de Eucalipto (10,75%) e fragmentos florestais nativos
(15,67%), tanto de cerrado, como de floresta estacional semidecidual
(Koffler 1993, Valente 2001).
As fazendas Ibiti (11.300 ha) e Santa Isabel (5840 ha) destinam-se
à produção silvicultural com plantios de eucalipto e localizam-se na
região sudoeste do Estado de São Paulo. A região caracteriza-se por
ser uma zona de transição entre os seguintes sistemas fisionômico-
ecológicos: floresta estacional semidecidual, floresta ombrófila densa
montana e cerrado.
2. Coleta de dados
Na Bacia do Passa-Cinco, utilizaram-se armadilhas do tipo
Sherman distribuídas em 16 sítios de amostragem, igualmente
distribuídos entre fragmentos de floresta semidecídua, plantios de
eucalipto, pastagens e canaviais (Gheler-Costa 2006). Nas Fazendas
Ibiti e Santa Isabel, utilizaram-se armadilhas de interceptação e queda
(pitfall) distribuídas em 9 sítios de amostragem, sendo 6 áreas de
eucalipto (borda e interior), 2 fragmentos de floresta semidecídua e
1 fragmento de cerrado.
Os pêlos foram coletados na região de intersecção da linha
mediana com a linha escapular no dorso de espécimes vivos. Um
pequeno tufo de pêlos foi arrancado manualmente para a conservação
do bulbo e ápice dos pêlos. As amostras foram então armazenadas
em tubos plásticos identificados (Quadros & Monteiro-Filho 2006a).
Os espécimes foram identificados através de análises morfológicas
de crânios depositados no Museu de Zoologia da Universidade de
São Paulo (MZUSP).
Foram analisados os pêlos de 11 espécies, quatro marsupiais e sete
roedores (Tabela 1). Apenas as características da cutícula e da medula
dos pêlos-guardas foram descritas, por apresentarem similaridade para
indivíduos de uma mesma espécie e diferenças entre as espécies. A
nomenclatura utilizada foi descrita por Quadros & Monteiro-Filho
(2006b). Para uma descrição mais detalhada do formato das escamas
foi necessária uma combinação entre a nomenclatura proposta por
Hausman (1920) e Quadros & Monteiro-Filho (2006b), por descre-
verem padrões de pêlos de espécies brasileiras.
Foram utilizados 10 pêlos de quatro indivíduos diferentes para
cada espécie coletada. A limpeza dos pêlos foi realizada em álcool e a
secagem em papel absorvente. Na obtenção de impressões cuticulares,
lâminas foram montadas através da adição de uma fina camada de
esmalte incolor para unhas. Após secagem de 20 minutos, as lâminas
com os pêlos foram colocados e prensados entre dois pedaços de
madeira em uma pequena morsa. Após a secagem total do esmalte,
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Microestrutura de pêlos de pequenos mamíferos

Tabela 1. Tipo de ambiente e local de coleta das espécies de pequenos mamíferos não-voadores analisados no presente estudo.
Table 1. Type of environment and collection locality of the non-volant small mammals analyzed in this study.
Ordem Família Espécie Tipo de ambiente Local
Didelphimorphia Didelphidae Didelphis albiventris (Lund, 1840) Fragmento de Floresta Bacia do Rio Passa-Cinco,
Semidecídua e Plantio Itapeva e Itararé, SP
de ­Eucalipto
Monodelphis americana (Muller, 1776) Fragmento de Floresta Bacia do Rio Passa-Cinco, SP
­Semidecídua
Gracilinanus agilis (Burmeister, 1854) Fragmento de Floresta Bacia do Rio Passa-Cinco,
­Semidecídua e Plantio Itapeva e Itararé, SP
de Eucalipto
Gracilinanus microtarsus (Wagner, 1842) Plantio de Eucalipto Itapeva e Itararé, SP
Rodentia Cricetidae Rhipidomys mastacalis (Lund, 1840) Fragmento de Floresta Bacia do Rio Passa-Cinco,
­Semidecídua e Plantio Itapeva e Itararé, SP
de Eucalipto
Oligoryzomys nigripes (Olfers, 1818) Fragmento de Floresta Bacia do Rio Passa-Cinco,
­Semidecídua, Plantio Itapeva e Itararé, SP
de ­Eucalipto e Canavial
Calomys tener (Winge, 1837) Fragmento de Floresta Bacia do Rio Passa-Cinco,
­Semidecídua, ­Cerrado, Itapeva e Itararé, SP
­Plantio de Eucalipto,
­Canavial e ­Pastagem
Akodon montensis (Thomas, 1913) Fragmento de Floresta Bacia do Rio Passa-Cinco,
­Semidecídua, Cerrado, Itapeva e Itararé, SP
­Canavial e Pastagem
Necromys lasiurus (Lund, 1841) Fragmento de Floresta Bacia do Rio Passa-Cinco,
­Semidecídua, Cerrado, Itapeva e Itararé, SP
Plantio de Eucalipto e
Canavial
Bibimys labiosus (Winge, 1887) Plantio de Eucalipto Itapeva, SP
Echimyidae Kannabateomys amblyonix Plantio de Eucalipto Itapeva, SP
(Wagner, 1845)

os pêlos foram retirados da lâmina. Para a observação da medula,
os pêlos foram expostos à água oxigenada cremosa 30 volumes por
80 minutos para descolorir, sendo em seguida lavados em água e secos
com papel absorvente (Quadros & Monteiro-Filho 2006a).
As lâminas foram preparadas utilizando-se do meio de montagem
Entellan®. Todas as amostras foram observadas em microscópio óptico
modelo LEICA BM E, visualizadas no aumento 400x. Imagens de
microscopia óptica foram obtidas a partir do software Image-pro plus,
da media cybernetics - 1993-97 versão 3.0.00.00 para win 95/NT,
câmera Sony CCD-IRIS modelo DXC-107-A, acoplada a microscópio
de contraste de fase (LEICA BM E), aumento de 400x.
Para a observação da cutícula em microscópio eletrônico de
varredura, as amostras passaram por um processo de deposição me-
tálica para evitar um efeito conhecido como carga “charging”, que
é caracterizado pelo aparecimento de porções da superfície que se
tornam intensamente brilhantes (Kitajima & Leite 1999). Esta depo-
sição foi efetuada em um sistema conhecido como “sputtering”. As
amostras foram montadas em “stubs” ou porta espécimes e inseridas
no metalizador MED 010 da Balzer. Após este preparo as amostras
foram analisadas em microscópio eletrônico de varredura DSM 900
da Zeiss. As observações da cutícula foram feitas nos aumentos
1000x, 2000x e 3000x.
Resultados
A medula apresentou-se de forma contínua e com maior variação
entre as espécies na sua região distal. A medula foi identificada em
todas as amostras ocupando toda a extensão do pêlo com arranjos
celulares dispostos em uma ou mais fileiras, nas formas: a) isolada,
quando se apresentou um espaço preenchido por córtex entre as cé-
lulas individualizando-as (Figura 1a); ou, b) anastomosada, quando
havia fusões entre as células formando arranjos bem diversificados
que delimitavam os espaços do córtex (Figuras 1b, c, d). Os formatos
encontrados foram os mais variados: a) escalariforme, onde havia
apenas uma única fileira de células aproximadamente retangulares
e transversais em relação ao maior eixo do pêlo (Figura 1a); b) al-
veolar, quando a medula apresentou várias células fundidas em sua
largura, delimitando espaços como cavidades ou alvéolos entre si
(Figura 1b); c) listrada, quando as cavidades apresentaram-se fun-
didas e alinhadas em filas transversais em relação ao maior eixo do
pêlo, formando barras transversais, delimitando espaços contínuos
com grânulos de pigmento (Figura 1c); d) crivada, quando a medula
apresentou mais que uma fileira de células, anastomosadas umas
com as outras, circunscrevendo espaços com ausência de pigmento
em seu interior (Figura 1d). O padrão medular de cada espécie está
descrito na Tabela 2.
A maior variação do padrão cuticular foi verificada na região
proximal do pêlo através de imagens provenientes dos microscópios
ótico e de varredura. Os arranjos das escamas encontrados foram:
a)  imbricado, com escamas dispostas com a borda livre (distal)
dirigida para o ápice do pêlo (Figura 2a, b e c, 3a, b, c, d) e b) pavi-
mentosa, com escamas não apresentando bordas livres e sobreposição
entre suas bordas adjacentes, assemelhando-se a azulejos na parede

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Martin, P.S. et al.

a b

c d

Figura 1. Padrão medular dos pêlos-guardas, em microscopia ótica aumento de 400x, das espécies de pequenos mamíferos não-voadores de agroecossistemas
do Estado de São Paulo. a) medula contínua, unisseriada e escalariforme de Gracilinanus agilis; b) medula contínua, multisseriada, com células isoladas em
forma de alvéolos de Akodon montensis; c) medula contínua, multisseriada, com células anastomosadas em forma de listras de Oligoryzomys nigripes; e
d) medula contínua, multisseriada, com células anastomosadas de forma crivada de Didelphis albiventris.
Figure 1. Medullar pattern of guard hairs in optical microscope amplified 400x of non-volant small mammal from agroecosystems of São Paulo State.
a) continuous, uniseriate and scalariform medulla of Gracilinanus agilis; b) continuous, multiseriate medulla with isolated alveoli-shaped cells of ­Akodon
montensis; c) continuous, multiseriate medulla with grafted strip-shaped cells of Oligoryzomys nigripes; and d) continuous, multiseriate medulla with grafted
riddle-shaped cells of Didelphis albiventris.

(­Figuras 2d, e, f). Em relação à orientação, os padrões identificados
foram: a) transversal, com escamas dispostas transversalmente
em relação ao eixo longitudinal do pêlo (Figura 2e), b) oblíqua
simples, com escamas inclinadas apenas para um lado em relação
ao eixo longitudinal do pêlo, com ausência de uma linha central
de divergência (Figura 2d) e c) obliqua dupla, quando as escamas
dispuseram-se inclinadas para os dois lados opostos, em relação ao
eixo longitudinal (Figura 2f). Foram encontradas as seguintes formas
de escamas: a) folidácea, onde a superfície do pêlo assemelha-se à
pele de uma cobra (Figuras 2b, c e 3a, b, c, d), e b) conoidal, onde
cada escama envolve todo o perímetro do pêlo, formando um cone
(Figura 2a). As escamas de forma folidácea foram diferenciadas em
quatro sub-tipos: a) ovalada, onde o ápice da escama apresenta forma
ovalada (Figura 2b, 3a e 3c), b) forma de telhas, onde a superfície do
pêlo assemelha-se ao arranjo de telhas em um telhado (Figura 3b),
c) alongada, onde as escamas apresentam seu eixo vertical como o
mais longo (comprimento), quando comparados com o seu eixo ho-
rizontal (largura) (Figura 2c) e d) acuminada, onde o ápice da escama
se afunila formando uma ponta (Figura 3d). O padrão cuticular de
cada espécie está descrito na Tabela 3.
As 11 espécies analisadas foram classificadas com base nos
padrões medular e cuticular de pêlos-guarda, de acordo com a chave
dicotômica de 11 etapas (Tabela 4).
Discussão
A seleção de pêlos-guardas para a análise deve-se às diferenças
encontradas entre o padrão medular de um pêlo-guarda e um subpêlo
sugeridas por Quadros & Monteiro-Filho (2006a). Teerink (1991),
constatou que na grande maioria dos casos, os subpêlos são inúteis

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Microestrutura de pêlos de pequenos mamíferos

Tabela 2. Padrão medular (continuidade, tipo de fileira, disposição e forma das células) dos pêlos-guardas das espécies de pequenos mamíferos não-voadores
de agroecossistemas do Estado de São Paulo.
Table 2. Medullar pattern (continuity, type of row, disposition and shape of cells) of guard hairs of non-volant small mammals from agroecosystems of São
Paulo State.
Espécie Continuidade da medula Fileira de células Disposição das células Forma das células
Didelphis albiventris Contínua Multisseriada Anastomosadas Crivada
Monodelphis americana Contínua Unisseriada - Escalariforme
Gracilinanus agilis Contínua Unisseriada - Escalariforme
Gracilinanus microtarsus Contínua Unisseriada - Escalariforme
Calomys tener Contínua Multisseriada Anastomosadas Alveolar
Necromys lasiurus Contínua Multisseriada Anastomosadas Alveolar
Rhipidomys mastacalis Contínua Multisseriada Anastomosadas Alveolar
Bibimys labiosus Contínua Multisseriada Anastomosadas Alveolar
Oligorizomys nigripes Contínua Multisseriada Anastomosadas Listrada
Kannabateomys amblyonyx Contínua Multisseriada Anastomosadas Crivada
Akodon montensis Contínua Multisseriada Isoladas Alveolar

a b c

d e f

Figura 2. Padrão cuticular dos pêlos-guardas, em microscopia ótica aumento de 400x, das espécies de pequenos mamíferos não-voadores de agroecossistemas
do Estado de São Paulo. a) cutícula imbricada com escamas em formato conoidal simples de Gracilinanus agilis; b) cutícula imbricada com escamas em forma
de folhas ovaladas de Calomys tener; c) cutícula imbricada com escamas em forma de folhas alongadas de Rhipidomys mastacalis; d) cutícula pavimentosa,
com escamas ondeadas, orientadas de forma oblíqua simples e bordas lisas de Necromys lasiurus; e) cutícula pavimentosa, com escamas ondeadas, lisas,
orientadas de forma transversal e bordas descontínuas de Didelphis albiventris; e f) cutícula pavimentosa, com escamas ondeadas, orientadas de forma oblíqua
dupla de Kannabateomys amblyonyx.
Figure 2. Cuticle pattern of guard hairs in optical microscope amplified 400x of non-volant small mammals from agroecosystems of São Paulo State. a) im-
bricate cuticle with simple conoidal scales of Gracilinanus agilis; b) imbricate cuticle with oval leaf-shaped scales of Calomys tener; c) imbricate cuticle with
long leaf-shaped scales of Rhipidomys mastacalis; d) pared cuticle with simple oblique smoothly bordered wave-shaped scales of Necromys lasiurus; e) pared
cuticle with transversal discontinuously bordered wave-shaped scales of Didelphis albiventris, and f) pared cuticle of double oblique wave-shaped scales of
Kannabateomys amblyonyx.

na identificação de amostras desconhecidas, pois são semelhantes & Monteiro-Filho (2006b). Estes mesmos autores apresentam um
entre espécies aparentadas. caráter descontínuo para medula, que não foi detectado neste estudo.
Dentre os pêlos analisados, a medula apresentou caráter con- Caso fosse possível detectar a descontinuidade da medula, Brunner &
tínuo de acordo com Hausman (1920), Teerink (1991) e Quadros Coman (1974) diferenciam este caráter em dois subtipos “­fragmental”

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Martin, P.S. et al.

a b

c d

Figura 3. Padrão cuticular dos pêlos-guardas, em microscopia eletrônica de varredura aumento 2000x, das espécies de pequenos mamíferos não-voadores de
agroecossistemas do Estado de São Paulo. a) cutícula imbricada com escamas em forma de folhas ovaladas de Monodelphis americana; b) cutícula imbricada,
com escamas em formato de telhas de Gracilinanus microtarsus, c) cutícula imbricada com escamas em forma de folhas ovaladas de Calomys tener; e d) cutícula
imbricada com escamas em forma de folhas acuminadas de Bibimys labiosus.
Figure 3. Cuticle pattern of guard hairs in electronic microscope amplified 2000x of non-volant small mammal from agroecosystems of São Paulo State. a) im-
bricate cuticle with oval leaf-shaped scales of Monodelphis americana; b) imbricate cuticle with roof-shaped scales of Gracilinanus microtarsus; c) imbricate
cuticle with oval leaf-shaped scales of Calomys tener; and d) imbricate cuticle with acuminate leaf-shaped scales of Bibimys labiosus.

Tabela 3. Padrão cuticular (imbricamento, forma, orientação, ornamentação e continuidade das bordas das escamas) dos pêlos-guardas das espécies de pequenos
mamíferos não-voadores de agroecossistemas do Estado de São Paulo.
Table 3. Cuticle pattern (imbrication, shape, orientation, ornamentation and continuity of the border of scales) of guard hairs of non-volant small mammals
from agroecosystems of São Paulo State.
Espécie Imbricamento Forma das escamas Orientação das Ornamentação e continuidade
escamas das bordas das escamas
Didelphis albiventris Pavimentosa Ondeada Transversal Lisa e descontínua
Monodelphis americana Imbricada Folidácea ovalada ­­- -
Gracilinanus agilis Imbricada Conoidal simples - -
Gracilinanus microtarsus Imbricada Folidácea em forma de “telhas” - -
Calomys tener Imbricada Folidácea ovalada - -
Oligorizomys nigripes Imbricada Folidácea alongada - -
Bibimys labiosus Imbricada Folidácea acuminada - -
Rhipidomys mastacalis Imbricada Folidácea alongada - -
Akodon montensis Imbricada Folidácea ovalada - -
Necromys lasiurus Pavimentosa Ondeada Oblíqua simples Lisa
Kannabateomys amblyonyx Pavimentosa Ondeada Oblíqua dupla -

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Biota Neotrop., vol. 9, no. 1, Jan./Mar. 2009
Microestrutura de pêlos de pequenos mamíferos
Tabela 4. Chave dicotômica de identificação de espécies de pequenos mamíferos não-voadores de agroecossistemas do Estado de São Paulo, a partir de cara-
cterísticas da medula e cutícula de pêlos-guarda.
Table 4. Dichotomous key for the identification of non-volant small mammal species from agroecosystems of São Paulo State, based on medullar and cuticle
characteristics of guard hairs.
1 Medula com células unisseriadas escalariformes (Figura 2a)
1’ Medula com células multisseriadas
2 Cutícula com escamas folídaceas
2’ Cutícula com escamas conoidais (Figura 3a)
3 Cutícula com escamas ovaladas (Figura 4a)
3’ Cutícula com escamas em forma de telhas (Figura 4b)
4 Células da medula com disposição isolada (Figura 2b)
4’ Células da medula com disposição não isolada
5 Células da medula anastomosadas em forma de alvéolos
5’ Células da medula anastomosadas com formato não alveolar
6 Cutícula imbricada com escamas folidáceas
6’ Cutícula pavimentosa (Figura 3d)
7 Células da medula apresentando forma listrada (Figura 2c)
7’ Células da medula apresentando forma crivada (Figura 2d)
8 Orientação das escamas da cutícula tipo transversal (Figura 3e)
8’ Orientação das escamas da cutícula tipo oblíqua dupla (Figura 3f)
9 Escamas da cutícula em formato ovalado (Figuras 3b e 4c)
9’ Escamas da cutícula em formato não ovalado
10 Escamas da cutícula em forma alongada (Figura 3c)
10’ Escamas da cutícula em forma acuminada (Figura 4d)
e “interrupted”, de acordo com a quantidade de córtex entre um
fragmento e outro de medula.
Hausman (1920), Brunner & Coman (1974), Teerink (1991) e
Quadros & Monteiro-Filho (2006b), embora tenham atribuído nomes
diferentes, dividiram os padrões medulares em duas grandes catego-
rias: medula com uma fileira, ou com duas ou mais fileiras de células.
No presente estudo, observou-se esse mesmo padrão e adotou-se
essa divisão (medula unisseriada e multisseriada). O padrão medular
multisseriado crivado foi descrito pela primeira vez por ­Quadros &
Monteiro-Filho (2006b) e identificado nas espécies Didelphis
­albiventris e Kannabateomys amblyonyx do presente estudo.
Para a classificação da cutícula, foi necessária a combinação da
nomenclatura e descrição propostas por Hausman (1920) e Quadros
& Monteiro-Filho (2006b), pois o primeiro autor define maiores
detalhes em relação ao formato das escamas em seu trabalho. Alguns
padrões imbricados da cutícula adotados foram ilustrados por outros
autores como sendo pavimentosos (Hausman 1920, Brunner & Coman
1974, Teerink 1991).
Na análise do imbricamento da cutícula, a técnica de observação
através de microscopia óptica demonstrou-se limitada, sendo neces-
sário recorrer à técnica de microscopia eletrônica de varredura. As
imagens obtidas pelo microscópio eletrônico de varredura proporcio-
naram um progresso significativo na descrição destas características
bem como no detalhamento do formato e das bordas das escamas,
como demonstraram Meng & Wyss (1997), Quadros & Monteiro-
Filho (1998a, b), Chernova (2002) e Meyer et al. (2002). A aplicação
da técnica permitiu estabelecer padrões distintos de cutícula para
as espécies Monodelphis americana, Gracilinanus microtarsus e
Bibimys labiosus. A diferenciação entre M. americana e G. agilis,
somente foi possível, analisando todo o comprimento do pêlo.
Brunner & Coman (1974) e Teerink (1991) diferenciaram até quatro
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2
4
3
Gracilinanus agilis
Monodelphis americana
Gracilinanus microtarsus
Akodon montensis
5
6
7
9
Necromys lasiurus
Oligoryzomys nigripes
8
Didelphis albiventris
Kannabateomys amblyonyx
Calomys tener
10
Rhipidomys mastacalis
Bibimys labiosus
tipos de ornamentações das bordas das escamas, que foram úteis na
diferenciação entre espécies. Neste estudo, não foi necessária esta
diferenciação, pois somente foram verificadas bordas lisas.
Entre os autores que fizeram descrições e sugeriram nomencla-
turas para padrões cuticulares apenas Teerink (1991) e Quadros &
Monteiro-Filho (2006b) incluíram a orientação das escamas da cutícu-
la. A interpretação de Teerink (1991) sobre a orientação das escamas
em relação ao eixo maior do pêlo confunde-se com as dimensões
(largura e comprimento) das escamas. Quando esse autor se refere aos
estados de caráter “transversal”, “longitudinal” e “intermediate” das
escamas cuticulares, está fazendo menção à proporção entre a largura
e o comprimento das escamas, o que se reflete na sua orientação em
relação ao maior eixo do pêlo. No presente trabalho, por outro lado,
os estados de caráter da orientação das escamas (transversal, oblíqua
simples e oblíqua dupla) dizem respeito apenas à sua orientação em
relação ao eixo longitudinal do pêlo, não tendo relação com as di-
mensões das escamas e sendo aplicados apenas ao padrão ondeado,
como proposto por Quadros & Monteiro-Filho (2006b).
Os padrões cuticulares e medulares identificados neste trabalho
para Oligoryzomys nigripes, D. albiventris, e Necromys lasiurus coin-
cidem com o encontrado por Quadros (2002), já os padrões cuticulares
encontrados para M. americana e Gracilinanus microtarsus e medu-
lares para K. amblyonyx diferiram do descrito pela autora. ­Quadros
(2002) descreve a cutícula de M. americana como pavimentosa,
sendo neste estudo descrita como imbricada, já no caso da espécie
G. microtarsus a autora descreve a forma das escamas da cutícula
como conoidal, sendo verificado neste estudo o formato folidáceo.
No caso da espécie K. amblyonyx o padrão cuticular coincidiu com o
de Quadros (2002), porém o padrão das células da medula de formato
crivado, detectado neste estudo, diferiu ao da autora que descreveu o
formato destas células como fusiforme. Essas diferenças podem estar
240
Martin, P.S. et al.
relacionadas à observação de partes distintas do pêlo, neste estudo
a cutícula foi observada na sua região proximal e a medula na sua
região distal, que foram as regiões que apresentaram maior variação
interespecífica. Quadros (2002), em seu trabalho, não especificou qual
região do pêlo apresentava maior variação interespecífica.
Neste estudo, foram estabelecidos padrões para as microestrutu-
ras dos pêlos de Akodon montensis, Bibimys labiosus, Gracilinanus
agilis, Calomys tener e Rhipidomys mastacalis, espécies para as quais
não foram encontrados trabalhos anteriores na literatura. Assim, este
estudo contribui para um maior conhecimento sobre a tricologia de
mamíferos de pequeno porte não voadores que habitam agroecossis-
temas do Estado de São Paulo, servindo como subsidio a pesquisas
relacionadas à dieta de carnívoros.
Agradecimentos
Gostaríamos de agradecer aos professores Gilberto J. de Moraes e
Elliot W. Kitajima por cederem seus laboratórios para a realização de
etapas importantes deste estudo e ao CNPq pela bolsa concedida.
Referências Bibliográficas
ANDERSON, M.J. 2001. The use of hair morphology in the classification of
Galagos (Primates, Subfamily Galagoninae). Primates, 42(2):113-121.
ANDRUSKIW, M. 2003. Prey abundance, availability, and anxiety in
structures environments. University of Guelph, Canada.
BARROS-BATTESTTI, D.M., MARTINS, R., BERTIM, C.R., YOSHINARI,
N.H., BONOLDI, V.L.N., LEON, E.P., MIRETZKI, M. & SCHUMAKER,
T.T.S. 2000. Land fauna composition of small mammals of a fragment
of Atlantic Forest in the State of São Paulo, Brazil. Rev. bras. zool.
17(1):241-249.
BONVICINO, C.R., LINDBERGH, S.M. & MAROJA, L.S. 2002. Small non-
flying mammals from conserved and altered areas of Atlantic Forest and
Cerrado: comments on their potencial use for monitoring environment.
Braz. j. biol. 62(4B):765-774.
BRUNNER, H. & COMAN, B.J. 1974. The identification of mammalian hair.
Inkata Press, Melbourne.
BROECK, W.V., MORTIER, P. & SIMOENS, P. 2000. Scanning electron
microscopic study of different hair types in various breeds of rabbits.
Folia morphol. 60(1):33-40.
BUSCH, M., MIÑO, M.H., DADON, J.R. & HODORA, K. 2001. Habitat
selection by Akodon azarae and Calomys laucha (Rodentia, Muridae) in
pampean agroecosystems. Mammalia, 65(1):29-48.
CASTRO, E.B.V. & FERNANDEZ, F.A.S. 2004. Determinants of differential
extinction vulnerabilities of small mammals in Atlantic forest fragments
in Brazil. Biol. conserv. 119(1):73-80.
CARTER, B.C. & DILWORTH, T.G. 1971. A simple technique for revealing
the Surface Pattern of Hair. Am. midl. nat. 85(1):260-262.
CHEHÉBAR, C. & MARTÍN, S. 1989. Guía para el reconocimiento
microscópico de los pelos de los mamíferos de la Patagonia. Donana.
Acta vertebr. 16(2):247-291.
CHERNOVA, O.F. 2002. Architectonic and diagnostic significance of hair
cuticle. Biology Bulletin, 29(3):238-247. CYPHER, B.L. 1993a. Food
item use by coyote pups at crab orchard national wildlife refuge, Illinois.
Transactions Illinois State Academy Science, 86(3-4):133-137.
CYPHER, B.L., WOOLF, A. & YANCY, D.C. 1993b. Summer food habits
of coyotes at Union County Conservation Area, Illinois. Transactions
Illinois State Academy Science, 86(3-4):145-152.
FERNÁNDEZ, G.J. & ROSSI, S.M. 1998. Medullar type and cuticular
scale patterns of hairs of rodents and small marsupials from the
Monte Scrubland (San Luis Province, Argentina). Mastozool. neotrop.
5(2):109‑116.
FONSECA, G.A.B. & ROBINSON, J.G. 1990. Forest size and structure:
competitive and predatory effects on small mammal communities. Biol.
conserv. 53(4):265-294.
http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v9n1/pt/abstract?identification-key+bn01509012009
Biota Neotrop., vol. 9, no. 1, Jan./Mar. 2009
GHELER-COSTA, C., VERDADE, L.M. & ALMEIDA, A.F., 2002.
Mamíferos não-voadores do campus “Luiz de Queiroz”, Universidade de
São Paulo, Piracicaba, Brasil. Rev. bras. zool. 19(2):203-214.
GHELER-COSTA, C. 2006. Distribuição e abundância de pequenos mamíferos
em relação à paisagem da bacia do Rio Passa-Cinco, São Paulo, Brasil.
Tese de Doutorado, Universidade de São Paulo, Piracicaba.
GONZÁLEZ-ESTEBAN, J., VILLATE, I. & IRIZAR, I. 2006. Differentiating
hair samples of the European mink (Mustela lutreola), the American mink
(Mustela vison) and the European polecat (Mustela putorius) using light
microscopy. J. zool. 270(3):458-461.
HAUSMAN, L.A. 1920. Structural characteristics of the hair mammals. Am.
Nat. 54(635):496-523.
HILTON, H.J. & KUTSCHA, N.P. 1978. Distinguishing characteristics of
the hairs of eastern coyote, domestic dog, red fox and bobcat in Maine.
Am. midl. nat. 100(1):223-227.
HOEY, K.A., WISE, R.R & ADLER, G.H. 2004. Ultrastructure of echimyid
and murid rodent spines. J. zool. 263(3):307–315.
HOUCK, M.M. 2002. Hair bibliography for the forensic scientist. Forensic
Scientist Communications (40): http://www.fbi.gov/hq/lab/fsc/backissu/
jan2002/houck.htm (último acesso em 01/04/2009).
INGBERMAN, B. & MONTEIRO-FILHO, E.L.A. 2006. Identificação
microscópica dos pêlos das espécies brasileiras de Alouatta Lacépéde,
1799 (Primates, Atelidade Alouattinae). Arquivos Museu Nacional,
64(1):61-71.
KELLER, A. 1980. Détermination des mammifères de la Suisse par leus
pelage: II: Diagnose des famillas III. Lagormorpha, Rodentia (partim).
Revue Suisse Zoology, 87(3):781-796.
KITAJIMA, E.W. & LEITE, B. 1999. Curso introdutório de microscopia
eletrônica de Varredura. 2 ed. ESALQ; USP, Piracicaba, São Paulo.
KOFFLER, N.F. 1993. Uso das terras da bacia do rio Corumbataí em 1990.
Geografia, 18(1):135-150.
MARINIS. A.M. & ASPREA, A. 2006. How did domestication change the
hair morphology in sheep and goats?. Hum. evol. 21(2):139-149.
MATHIAK, H.A. 1938. A key to hairs of the mammals of southern Michigan.
J. wildl. manage. 2(4):251-268.
MAYER, W.V. 1952. The hair of California mammals with keys to the dorsal
guard hairs of California mammals. Am. midl. nat. 48(2):480-512.
MENG, J. & WISS, A.R. 1997. Multituberculate and other mammal hair
recovered from palaeogene excreta. Nature, 385(6618):712-714.
MEYER, W., SCHNAPPER, A. & HÜLMANN, G. 2002. The hair cuticle
of mammals and its relationship to functions of the hair coat. J. zool.
256(4):489-494.
MEYER, W., SCHNAPPER, A., HÜLMANN, G. & SEGER, H. 2000.
Domestication-related variations of the hair cuticula pattern in mammals.
J. anim. breed. genet. 117(4):281-283.
MÜLLER, M.V.Y. 1989. Microestrutura de pêlos de mamíferos: métodos de
análise e sua plicação na identificação de algumas espécies do estado
do Paraná, Brasil. Dissertação de Mestrado, Universidade Federal do
Paraná, Curitiba.
NASON, E.S. 1948. Morphology of hair of Eastern North American bats.
Am. midl. nat. 39(2):345-361.
ODUM, H.T., ODUM, E.C., BROWN, M.T., LAHART, D., BERSOK, C.,
SENDZIMIR, J., SCOTT, G.B., SCIENCEMAN, D. & MEITH, N.
1988. Environmental systems and public policy. University of Florida,
Gainesville.
PARDINI, R. 2004. Effects of forest fragmentation on small mammals in an
Atlantic Forest landscape. Biodiversity and conservation, 13(13):2567-
2586.
PARDINI, R., SOUZA, M.S., BRAGA-NETO, R. & METZGER, J.P. 2005.
The role of forest structure, fragment size and corridors in maintaining
small mammal abundance and diversity in an Atlantic Forest landscape.
Biol. Conserv. 124(2):253-266.
Biota Neotrop., vol. 9, no. 1, Jan./Mar. 2009
Microestrutura de pêlos de pequenos mamíferos
PIANTANIDA, M. & PETRIELLA, A.M. 1976. Estudio morfológico de
algunas especies de roedores de la Provincia de Buenos Aires con el
microscopio electrónico de barrido. Physis, 35(90):105-124.
PIRES, A.S., LIRA, P.K., FERNANDEZ, F.A.S., SCHITTINI, G.M. &
OLIVEIRA, L.C. 2002. Frequency of moviments of small mammals
among Atlantic Coastal Forest fragments in Brazil. Biol. Conserv.
108(2):229-237.
PIRES, A.S., FERNANDEZ, F.A.S., FREITAS, D. & FELICIANO, B.R.
2005. Influence of edge and fire-induced changes on spacial distribution
of small mammals in Brazilian Atlantic Forest fragments. Studies on
Neotropical Fauna and Environment 40(1):7-14.
PORTA, X. & LLANEZA, L. 2001. Diferencias macroscópicas entre pelos
de perro (Canis familiaris Linnaeus, 1758) y lobo ibérico (Canis lupus
signatus Cabrera, 1907). Galemys, 13(no. especial):205-215.
QUADROS, J. 1998. Identificação microscópica de pelos de mamíferos
brasileiros e sua aplicação no estudo de dieta de carnívoros. Tese de
Doutorado, Universidade Federal do Paraná, Curitiba.
QUADROS, J. & MONTEIRO-FILHO, E.L.A. 1998a. Effects of digestion,
putrefaction, and taxidermy process on Didelphis albiventris hair
morphology. J. zool. 244(3):331-334.
QUADROS, J. & MONTEIRO-FILHO, E.L.A. 1998b. Morphology of
different hair types of Didelphis albiventris and its usage in hair
identification. Cien. cult. 50(5):382-385.
http://www.biotaneotropica.org.br/v9n1/pt/abstract?identification-key+bn01509012009 http://www.biotaneotropica.org.br
241
QUADROS, J. & MONTEIRO-FILHO, E.L.A. 2006a. Coleta e preparação
de pêlos de mamíferos para identificação em microscopia óptica. Rev.
bras. zool. 23(1):274-278.
QUADROS, J. & MONTEIRO-FILHO, E.L.A. 2006b. Revisão conceitual,
padrões microestruturais e proposta nomenclatória para os pêlos-guarda
de mamíferos brasileiros. Rev. bras. zool. 23(1):279-296.
TEERINK, B.J. 1991. Hair of west European mammals: atlas and
identification. Cambridge University Press, Cambridge.
VALENTE, R.O. A. 2001. Análise da estrutura da paisagem na bacia do
rio Corumbataí. Dissertação de Mestrado, Universidade de São Paulo,
Piracicaba.
VAZQUEZ, D.E., PEROVIC, P.G. & OLSEN, A.A. 2000. Patrones cuticulares
y medulares de pelos de mamíferos del noroeste argentino (Carnivora y
Artiodactyla). Mastozool. neotrop. 7(2):131-142.
WEINGART, E.L. 1973. A simple technique for revealing hair scale patters.
Am. midl. nat. 90(2):508-509.
Recebido em 06/02/08
Versão reformulada recebida em 02/12/08
Publicado em 03/02/09