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1. Introdução
O metal elementar, Prata (Ag) tem ação antimicrobiana de amplo espectro contra várias
bactérias, fungos e vírus. Devido à sua versatilidade, as nanopartículas de Ag (AgNP)
encontraram atualmente seu caminho como um microbicida para superfícies biológicas em
várias formas, como curativos para feridas, dispositivos médicos, sprays desodorantes e
tecidos. Vários estudos demonstraram a potente ação antiviral dos AgNPs contra vários vírus
patogênicos humanos, como vírus sincicial respiratório (RSV), vírus da influenza, norovírus, vírus
da hepatite B (HBV) e vírus da imunodeficiência humana (HIV) [ 1 ]. Além desses vírus, uma vez
que foi demonstrado que o Ag mata o SARS-CoV, formulamos a hipótese da forte possibilidade
dos AgNPs inibirem o SARS-CoV-2 [ 2 , 3] Até o momento, não há estudos que demonstrem
diretamente o efeito dos AgNPs na SARS-CoV-2. Testamos prata coloidal (cAg), nanopartículas
de Ag elementares simples de diferentes diâmetros (AgNP n ) e nanopartículas de prata de 10
nm revestidas com polivinilpirrolidona (PVP – AgNP 10 ) contra SARS-CoV-2 para encontrar o
tamanho e a concentração de Ag mais eficazes que poderiam inibir SARS-CoV-2. Propomos que
os AgNPs possam ser usados em superfícies inanimadas e não biológicas para controlar de
forma eficiente a pandemia de COVID-19 em curso, ao mesmo tempo em que se toma cuidado
para não abusar dela.
2. Materiais e métodos
(BSL3). Durante a realização de estudos de infecção por SARS-CoV-2, foi usado DMEM
contendo 2% de FBS.
2,5. RT-qPCR
O RNA viral foi extraído dos sobrenadantes da cultura usando o Mini Kit de RNA viral QIAamp
(Qiagen) e armazenado a -80 ° C até análise posterior. O RNA viral extraído foi quantificado
usando CFX96 Real-Time System (Bio-rad) com TaqMan Fast virus 1-Step Master Mix (Thermo)
usando 5′-AAATTTTGGGGACCAGGAAC-3 ′ e 5′-TGGCAGCTGTGTAGGTCAA-3 ′ como
conjunto de primer e 5′-FAM-ATGTCGCGCATTGGCATGGA-BHQ-3 ′ como sonda [ 7 ].
3.4. Imunofluorescência
As células foram fixadas com paraformaldeído 4% e permeabilizadas com Triton X-100 0,5%,
sendo então bloqueadas com Blocking One (Nacalai) em temperatura ambiente por 15 min. As
células foram incubadas com o anticorpo policlonal contra o anticorpo da proteína do
nucleocapsídeo SARS-CoV-2 (diluição 1: 100, Novus NB100-56576) à temperatura ambiente
durante 1 h. Após a incubação, as células foram coradas com anticorpo anti-coelho marcado
com Alexa 568 (diluição 1: 1000, Thermo) durante 1 h à temperatura ambiente. O núcleo foi
corado com ProLong Gold Antifade Mountant com DAPI (Thermo). As imagens foram obtidas em
microscópio de fluorescência BZ-9000 (Keyence).
4. Resultados
Figura 1
Citotoxicidade da prata coloidal em células de mamíferos 1A : Citotoxicidade exibida por
concentrações em série de prata coloidal em células VeroE6 / TMPRSS2. 1B : Citotoxicidade exibida por
concentrações em série de prata coloidal em células Calu-3.
Uma vez que o cAg contém tamanhos de partículas que variam de 1 a 1000 nm, nós o usamos
como uma triagem inicial para verificar o efeito dos AgNPs no SARS-CoV-2. A multiplicidade de
infecção (MOI) de SARS-CoV-2 foi calculada por experimentos independentes e verificou-se ser
0,05 e 0,5 para VeroE6 / TMPRSS2 e Calu-3, respectivamente. A suspensão viral em um MOI
fixo foi tratada com cada diluição em série de cAg por 1 h e depois inoculada em células VeroE6
/ TMPRSS2 e Calu-3.Figura 2 UMA). Em células Calu-3, uma redução significativa da carga viral
foi observada em uma faixa de concentração de cAg semelhante (Figura 2B). Embora os íons
metálicos sejam inibidores conhecidos da PCR em altas concentrações, confirmamos que na
concentração efetiva (2 ppm), o Ag não inibiu a amplificação e é adequado para analisar o RNA
viral em amostras contendo Ag ( Fig. S1 ) [ 9 ]. Uma vez que 2 ppm também foi 10 vezes menor
5
do que a concentração citotóxica, foi escolhido como a concentração desejada para testes
adicionais.
(∗∗∗). 2D: Inibição viral dependente do tamanho de SARS-CoV-2 por nanopartículas de prata em células
Calu-3. Barras de erro obtidas a partir de testes em triplicado. valor de p ≤ 0,001 (∗∗∗).
Estudos anteriores documentaram a potência dependente do tamanho dos AgNPs na inativação
viral, com tamanho de partícula ≤10 nm relatado como tendo efeito antiviral máximo [ 10] Uma
vez que o cAg contém vários tamanhos de partículas de Ag, previmos que as partículas em torno
de 10 nm de tamanho no cAg teriam exercido o efeito antiviral. Para provar isso, empregamos o
ensaio de pré-tratamento de vírus (VPrA) para testar o efeito antiviral de AgNPs de diferentes
tamanhos variando de 2 a 100 nm em vírus extracelulares. O vírus foi tratado com solução de 2
ppm de AgNPs de tamanhos diferentes por 1 h e a mistura de vírus-AgNP foi adicionada às
células VeroE6 / TMPRSS2 e Calu-3. A viabilidade celular foi quantificada pelo ensaio CellTiter-
Glo em VeroE6 / TMPRSS2 e as cópias virais no sobrenadante foram quantificadas por RT-
qPCR em células Calu-3. O efeito antiviral foi observado com AgNPs de tamanho variando de 2
a 15 nm (Figura 2C e D). AgNP 2 mostrou citotoxicidade a 2 ppm, enquanto outros tamanhos não
( Fig. S2 ). Portanto, escolhemos PVP-AgNP 10 para testes adicionais. Uma vez que observamos
excelente atividade antiviral em VPrA em 1 h, queríamos saber o tempo mínimo de contato
exigido pelo Ag para a inibição viral. O estudo de curso de tempo realizado com base em VPrA
com PVP-AgNP 10 revelou inibição significativa além de 30 min de contato ( Fig. S3 ).
5. Discussão
O Ag é conhecido por seu efeito antimicrobiano e a propriedade antiviral dos AgNPs está sendo
extensivamente pesquisada com interesse renovado no passado recente [ 1 ]. O mecanismo
exato pelo qual os AgNPs exercem seu efeito mortal sobre os vírus ainda é obscuro. No entanto,
tem sido observado de forma consistente que os AgNPs interagem com as proteínas estruturais
na superfície dos vírus extracelulares para inibir a infecção na fase inicial, prevenindo a adesão
ou entrada viral, ou danificando as proteínas de superfície para afetar a integridade estrutural
dos vírions [ 11 , 12] No estudo atual, obtivemos resultados semelhantes no VPrA, onde AgNPs
efetivamente inibe SARS-CoV-2 extracelular para proteger as células-alvo da infecção e o ensaio
de entrada de pseudovírus revelou que AgNPs interferem na entrada viral.
Foi demonstrado que os AgNPs se ligam preferencialmente às proteínas da superfície viral ricas
em grupos sulfidrila e clivam as ligações dissulfeto para desestabilizar a proteína, afetando assim
a infectividade viral [ 11 , 13 ]. Estudos sobre HIV mostraram que AgNPs se associam às ligações
dissulfeto que estão em estreita proximidade com o domínio de ligação de CD4 da proteína de
superfície gp120 [ 11 ]. Hati e Bhattacharyya demonstraram a importância das ligações dissulfeto
na ligação da proteína spike SARS-CoV-2 com o receptor da enzima conversora de
angiotensina-2 (ACE2) e cuja interrupção leva a uma ligação viral prejudicada ao receptor
[ 14] Considerando o mecanismo de ação dos AgNPs mostrado por outros autores, pode-se
presumir que os AgNPs exercem seu efeito antiviral no SARS-CoV-2 ao romper as ligações
dissulfeto na proteína spike e nos receptores ACE2. Outros estudos estão sendo conduzidos
para encontrar o mecanismo antiviral de AgNPs no SARS-CoV-2 e elucidá-lo em detalhes
posteriormente.
AgNPs também foram reivindicados por possuírem ação antiviral intracelular ao interagir com
ácidos nucléicos virais [ 15 ]. Observamos um efeito antiviral parcial no CPrA, pois houve alguma
redução da carga viral nas células pré-tratadas com PVP-AgNP 10 . Embora a razão para este
efeito não seja conhecida no momento, é possivelmente explicado ser devido à destruição de
pontes dissulfeto no receptor ACE2 ou devido a um verdadeiro mecanismo intracelular (lá,
inibindo a infecção viral em série do vírus recém-produzido a partir de células infectadas a
células não infectadas). Além disso, uma vez que o Ag se liga não especificamente a proteínas,
seu uso como agentes antivirais também pode causar alguma disfunção celular. Mais estudos
são necessários para explicar mais precisamente o efeito holístico do Ag in vivo.
Vários estudos reiteraram o efeito antiviral dependente do tamanho dos AgNPs, com partículas
em torno de 10 nm de diâmetro sendo mais eficazes [ 1 ]. Isso tem sido atribuído à maior
estabilidade de interação da proteína viral alcançada por partículas de 10 nm que não é capaz
por partículas maiores [ 11 ]. Consistente com isso, também observamos atividade anti -SARS-
CoV-2 apenas com AgNPs de diâmetros variando de 2 a 15 nm. Nosso estudo de
imunofluorescência corroborou o fenômeno acima, pois observamos que o PVP-AgNP 10 inibiu
completamente o SARS-CoV-2, mas o AgNP 100 não.
AgNPs podem ser gerados por vários métodos e podem conter agentes redutores e agentes de
cobertura junto com as partículas de metal [ 16 ]. Os AgNPs revestidos ou tampados são
considerados mais vantajosos do que os AgNPs simples, pois o revestimento aumenta a
estabilidade, diminui a aglomeração e reduz a citotoxicidade dos AgNPs [ 17 ]. Entre os AgNPs
revestidos, as nanopartículas protegidas por PVP são amplamente estudadas para uso
biológico. Foi observado que o revestimento de PVP de AgNPs não impede sua atividade
antiviral, enquanto outros agentes de revestimento o fazem [ 18 ]. O PVP-AgNP 10 demonstrou
possuir excelente atividade antiviral contra vírus com envelope, como RSV e HIV [ 11 , 19 ]. Este foi
10
o motivo para selecionar PVP-AgNP10 para o estudo e demonstramos o efeito antiviral robusto do
PVP-AgNP 10 contra SARS-CoV-2.
O efeito antiviral dos AgNPs também depende da concentração. A maioria dos estudos observou
a eficácia antiviral dos AgNPs em concentrações que variam entre 10 e 100 ppm [ 1 ]. No
entanto, 0,5 ppm de cAg tem se mostrado eficaz na inibição do vírus Influenza e é a menor
concentração relatada para mostrar atividade antiviral [ 20 ]. No estudo atual, observamos que os
AgNPs nus inibem o SARS-CoV-2 em concentrações que variam entre 1 e 10 ppm e tornam-se
citotóxicos para células de mamíferos a partir de 20 ppm.
A citotoxicidade de AgNPs para células de mamíferos depende do tipo de célula e também do
tipo de AgNPs. Mehrbod et al. observaram citotoxicidade em células Madin-Darby Canine Kidney
(MDCK) com partículas de cAg nuas em concentrações superiores a 0,5 ppm [ 20 ]. Verificou-se
que AgNPs nus com agente redutor NaBH4 induzem apoptose em células de adenocarcinoma
do cólon a 11 ppm, enquanto AgNPs nus estabilizados com citrato exibem citotoxicidade em
concentrações superiores a 30 ppm [ 21 , 22 ]. A este respeito, os AgNPs revestidos com PVP
demonstraram ser os menos citotóxicos, sem citotoxicidade demonstrável, mesmo a 50 ppm em
células epiteliais basais alveolares humanas [ 19] Partículas menores têm um maior potencial
tóxico devido à maior área de superfície de interação com a proteína ligada [ 23 ]. Observamos
esse efeito, pois o AgNP 2 mostrou citotoxicidade mesmo a 2 ppm, enquanto nenhuma das
partículas maiores foi citotóxica nessa concentração. Portanto, deve-se ter cuidado quando o Ag
for usado em superfícies biológicas.
Várias formulações ingeríveis e inaláveis de Ag estão sendo comercializadas como cura para
COVID-19, que estão disponíveis para compra no balcão. O potencial citotóxico dessas
formulações deve ser considerado antes do uso pessoal. Além disso, o Ag é um microbicida de
amplo espectro. O uso ilícito de Ag pode criar um desequilíbrio na microbiota comensal levando
a consequências imprevistas [ 24 ]. AgNPs podem ser usados em uma variedade de superfícies
inanimadas para combater a pandemia de COVID-19 em andamento [ 3 ]. As máscaras
revestidas de Ag foram consideradas eficazes na inibição da SARS-CoV-2 e podem ser
potencialmente eficazes quando aplicadas em filtros de ar de condicionadores de ar e
dispositivos médicos [ 25 ]. Foi comprovado que os tecidos de polialgodão com incorporação de
AgNP inibem a SARS-CoV-2 [ 26] Sanitizantes e desinfetantes à base de Ag também estão sendo
usados para desinfecção das mãos e superfícies inanimadas, respectivamente [ 27 ]. No entanto,
o efeito dos AgNPs em influenciar a vida microbiana quando liberados no ambiente é
desconhecido [ 16 ]. Um protocolo de descarte adequado deve ser desenvolvido para produtos
contendo Ag para evitar causar desequilíbrios indesejáveis no padrão microbiano ambiental
quando descartados após o uso.
Reconhecimentos
O estudo foi financiado pela Agência Japonesa para Pesquisa e Desenvolvimento Médico
(AMED), número de concessão: 19fk0108110h0401 e 20he0522001j0001.
Notas de rodapé
11
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P., Vignuzzi M., García-Sastre A., Shokat KM, Shoichet BK, Krogan NJ Um mapa de interação
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12
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proteína SARS-CoV-2 revela alvos para reaproveitamento de drogas.Sharp PP, Wenzell NA,
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