UNIVERSIDADE FEDERAL DO AMAPÁ

PRO REITORIA DE PÓS GRADUAÇÃO

PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM BIODIVERSIDADE TROPICAL
UNIFAP/EMBRAPA-AP/IEPA/CI

MARYELE FERREIRA CANTUÁRIA

ECOLOGIA DE CULICIDEOS (DIPTERA: CULICIDAE) DA ÁREA DE

PROTEÇÃO AMBIENTAL DO RIO CURIAÚ, MACAPÁ, AMAPÁ

MACAPÁ
2012
 MARYELE FERREIRA CANTUÁRIA

ECOLOGIA DE MOSQUITOS (DIPTERA: CULICIDAE) DA ÁREA DE

PROTEÇÃO AMBIENTAL DO RIO CURIAÚ, MACAPÁ, AMAPÁ

Dissertação submetida ao Programa de Pós

Graduação em Biodiversidade Tropical como requisito
a obtenção do título de mestre, área de concentração:
Caracterização da Biodiversidade.

Orientador: Prof. Dr. Raimundo Nonato Picanço

Souto.

MACAPÁ
2012
 2

MARYELE FERREIRA CANTUÁRIA

ECOLOGIA DE CULICIDEOS (DIPTERA: CULICIDAE) DA ÁREA DE PROTEÇÃO

AMBIENTAL DO RIO CURIAÚ, MACAPÁ, AMAPÁ

Data da Aprovação: 23 de maio de 2012

BANCA EXAMINADORA

_________________________________________
Prof. Dr. Raimundo Nonato Picanço Souto
Orientador

___________________________________________

Profª. Dra. Cristiane Ramos de Jesus

(EMBRAPA/AP)
__________________________________________

Prof. Dr. João da Luz Freitas

(IEPA)
___________________________________________
Prof. Dr. Raullyan Borja Lima e Silva
(IEPA)
 3

Dedico a todos os que

contribuíram em especial a minha mãe,
ao meu esposo Patrick Cantuária e ao
meu filho Pedro Carlos.
 4

AGRADECIMENTOS

Ao Programa de Pós-graduação em Biodiversidade Tropical.

Ao meu orientador, Prof. Dr. Raimundo Nonato Picanço Souto.
Ao meu esposo Patrick Cantuária por me ajudar em todas as etapas desta
dissertação, inclusive nas coletas de campo, compilação dos dados e incentivos
dedicado.
A minha mãe, Maria José, e minha avó, Terezinha, por todo o amor e dedicação, por
nunca desistirem e por ter formado a pessoa que sou.
A toda minha família, em especial as minhas tias e tio pelo incentivo durante toda a
minha formação, carinho e apoio.
A minha sogra Iraceli Cantuária pelo incentivo.
Aos amigos Izabel, Deodato, Gutenberg, Maricelia, Mariellen pela grande ajuda nas
coletas, por todo o auxílio dedicado a este trabalho e pela amizade e carinho.
Ao Sr. Francisco Castro pela identificação dos mosquitos.
Ao Srs. Mateus e Desivaldo Santos por ceder o local de coleta.
A SEMA por ter concedido a licença de trabalho científico.
Aos técnicos da CGTIA/SEMA (José Maria do Rosário e Rilton Pereira) pela
confecção dos mapas.
E a todos que contribuíram para a realização deste trabalho.
 5

"Trabalho Geral
Mosquitos Zumbem logo
Tranquilo Verão".

Patrick Cantuária
 6

RESUMO

Este estudo verificou a diversidade e outros aspectos ecológicos, como a composição de espécies,
diversidade, abundância, dominância e constância da assembléia de mosquitos de um sítio particular
da Área de Proteção Ambiental do Rio Curiaú, além de avaliar a similaridade com outros estudos no
Amapá. A importância da pesquisa consiste em verificar as espécies localizadas na região,
associando-as a agentes etiológicos que utilizam os culicídeos como vetores. Os procedimentos
metodológicos utilizados foram: Atração Humana Protegida e Esclarecida e armadilhas luminosas do
tipo CDC. As coletas ocorreram no período de abril de 2011 a março de 2012, em áreas de várzea e
mata de galeria (1.080 horas de esforço amostral); os mosquitos foram armazenados e identificados.
Para a interpretação dos dados foram empregados os índices de Simpson, Shannon, análise da
riqueza e abundância.Foram capturados 4304 espécimes e, após identificação, classificados em duas
subfamílias, 11 gêneros e 39 espécies. Os índices de diversidade indicam que o esforço amostral foi
condizente com assembleia de mosquitos. Foram amostradas algumas espécies de importância
vetorial, destacando-se a espécie Haemagogus (Hag.) janthinomys. As espécies mais frequentes
foram Aedes (Och.) scapularis e Aedes (Och.) serratus. A análise da distribuição vertical amostrou
nove gêneros, sendo que, destes, apenas o gênero Haemagogus apresentou preferência pelo estrato
copa. Ocorreu diferença significativa na abundância das espécies nos períodos de maior e menor
precipitação.

Palavras-chave: Arboviroses; Vetores, Levantamento de Fauna.

 7

ABSTRACT

This study examined the diversity and other ecological aspects, such as species composition,
abundance, dominance and constancy of the assembly of mosquitoes in the particular area of the
Environmental Protection Area of Rio Curiaú, and compared with other studies in Amapa. This
research was important because verified the mosquitoes species located in the region, linking them to
the etiologic agents that use this kind of insect as vectors. The methodological procedures used were:
Protected Areas and Human Attraction clarified and CDC light traps. Sampling occurred from April
2011 to March 2012, in lowland areas and gallery forests (1080 hours of sampling effort), the
mosquitoes were identified and stored. For data’s interpretation were used Simpson and Shannon
indices, analysis of wealth and abundance. We captured 4304 specimens. Mosquitoes were identified
and classified into two subfamilies, 11 genera and 39 species. The diversity indices indicate that the
sampling effort was consistent with assembly of mosquitoes. We sampled some important vector
species, especially species Haemagogus (Ḥag.) janthinomys. The most frequent species were Aedes
(Och.) scapularis and Aedes (Och.) serratus. The analysis of vertical distribution sampled nine genera,
and of these, only gender showed a preference for Haemagogus canopy stratum. Significant
differences in species abundance during periods of high and low precipitation.

Keywords: arboviruses, vectors, wildlife survey.

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SUMÁRIO
1 INTRODUÇÃO ....................................................................................................... 10
2 REVISÃO DE LITERATURA ................................................................................. 12
2 .1 ASPECTOS TAXONÔMICOS ............................................................................ 12
2.2 BIOECOLOGIA ................................................................................................... 14
2.3 IMPORTÂNCIA MÉDICA E ECOLÓGICA ........................................................... 16
2.4 DISTRIBUIÇÃO VERTICAL DOS CULICÍDEOS ................................................. 18
2.5 PRINCIPAIS ESPÉCIES DE MOSQUITOS COM COMPETÊNCIA VETORIAL . 19
2.6 APA DO RIO CURIAÚ ......................................................................................... 20
3 OBJETIVOS ........................................................................................................... 21
3.1 GERAL ................................................................................................................ 21
3.2 ESPECÍFICOS .................................................................................................... 21
4 HIPÓTESES ........................................................................................................... 22
5 MATERIAL E MÉTODOS ...................................................................................... 23
5.1 ÁREA DE ESTUDO ............................................................................................. 23
5.2 COLETA DE MOSQUITOS ................................................................................. 25
5.3 VARIAÇÃO DA RIQUEZA E DA ABUNDÂNCIA DAS ESPÉCIES ..................... 27
5.3.1 Abundância .................................................................................................... 27
5.4 DISTRIBUIÇÃO VERTICAL ................................................................................ 27
5.5 INDICES DE DIVERSIDADE DE ANÁLISE FAUNÍSTICA .................................. 28
5.5.1 Diversidade Alfa ............................................................................................. 28
5.5.2 Diversidade Beta ............................................................................................ 28
5.5.3 índice de Diversidade de Margalef ................................................................ 29
5.5.4 índice de Constância...................................................................................... 30
5.5.5 índice de Dominância (Berger-Parker) ......................................................... 30
5.6 COMPETÊNCIA VETORIAL ............................................................................... 30
5.7 DADOS METEOROLÓGICOS ............................................................................ 31
5.8 ANÁLISE ESTATÍSTICA ..................................................................................... 31
6 RESULTADOS E DISCUSSÃO ............................................................................. 32
6.1 ESPÉCIES DE MOSQUITOS.............................................................................. 32
6.2 ÍNDICES DE DIVERSIDADE BIOLÓGICA, CONSTÂNCIA, DOMINÂNCIA E
FREQUÊNCIA ........................................................................................................... 36
 9

6.3 DISTRIBUIÇÃO VERTICAL DAS ESPÉCIES AMOSTRADAS ........................... 42

6.4 A INFLUÊNCIA DA PLUVIOMETRIA NA ABUNDÂNCIA E NA DIVERSIDADE
DAS ESPÉCIES AMOSTRADAS ............................................................................. 43
6.5 ESPÉCIES DE IMPORTÂNCIA VETORIAL NA TRANSMISSÃO DE
ARBOVIROSES, MALÁRIA E OUTRAS ENFERMIDADES ...................................... 49
CONCLUSÕES ......................................................................................................... 52
REFERÊNCIAS ......................................................................................................... 53
ANEXO – AUTORIZAÇÃO DE COLETA ................................................................... 63
 10

1 INTRODUÇÃO

Os artrópodes constituem o filo mais numeroso dentre os seres vivos. Nesse

sentido, o estudo sobre seus integrantes é importante já que permite uma melhor
compreensão sobre relações inter e intraespecíficas, habitat e demais aspectos
ecológicos. Os artrópodes (do grego arthros: articulado e podos: pés, patas,
apêndices) pertencem ao maior filo do reino animal: Arthropoda, sendo os únicos
que apresentam exoesqueleto quitinoso. Nesse filo, encontra-se a classe Insecta,
que dentre outras, possui a ordem Diptera (FORATTINI, 1998).
A fauna de mosquitos na região Amazônica é pouco conhecida, já que o
último trabalho sistemático sobre a distribuição dos mosquitos, compreendendo toda
a região Amazônica foi realizado por Cerqueira em 1961, e reuniu 218 espécies,
com 152 no Estado do Pará (CONSOLI; OLIVEIRA, 1994). Até 1994, as informações
a propósito de mosquitos com hábitos acrodendrófilos (encontrados em copa de
árvores), são escassas, daí surge a importância da realização de coletas também a
este nível, para completar os estudos realizados (LOPES et al.,1983; SOUTO,
1994). Todavia, trabalhos contemporâneos têm fornecido valiosas informações a
respeito desses insetos que habitam as copas das árvores (SEGURA et al., 2007).
Os culicídeos são extremamente susceptíveis a essas alterações.
Concomitante com essas adaptações ocorre à proliferação de agentes etiológicos
que utilizam esses artrópodes como vetores. Logo, pesquisas aliadas a políticas
públicas auxiliam no controle dessas doenças (MOLYNEUX, 1997).
Dorvillé (1996), baseando-se nestas alterações, propôs a utilização de
determinadas espécies de Culicidae como indicadoras do grau alto de degradação
ambiental, e aponta quatro grupos como bioindicadores: Anopheles (Kerteszia) cruzii
Dyar & Knab, 1908, em ambientes florestais preservados, Aedes scapularis
(Rondani, 1848) e tribo Mansoniini em ambientes altamente alterados, e espécies.
que se desenvolvem em ocos de arvores, denominadas THB (“tree-hole breeders”),
como por exemplo, Haemagogus Williston, 1896 e Microculex Theobald 1907 em
ambientes intermediários. No Brasil, destacam-se as espécies Culex
quinquefasciatus Say 1823,Aedes aegypti (Linnaeus, 1762) e Aedes (Ochlerotatus)
scapularis (Rondani, 1848) além de outras dos gêneros Culex Linnaeus 1758e
Anopheles Meigen 1818.
 11

A área de proteção ambiental do Rio Curiaú, devido a sua proximidade com a

área urbana de Macapá, é um sítio peculiar que possui uma gama de ambientes,
com áreas alagadiças, que servem como berçário para diversas espécies aquáticas
e uma vegetação abundante e variedades de habitats, que tem grande
representatividade em relação à flora e fauna amapaense.
Vale ressaltar que o conhecimento sobre a fauna de culicídeos em áreas
preservadas inseridas em ambiente urbano é importante, pois permite avaliar o
impacto da atividade antrópica na composição das espécies, o que evidencia
diferentes respostas adaptativas (FRANKIE; EHLER, 1978). Portanto, com a
realização deste estudo, aspira-se identificar as espécies de mosquitos que habitam
os estratos solo e copa de árvores da Área de Proteção Ambiental do Rio Curiaú.
Nesse sentido, ratifica-se que a fauna de mosquitos na Amazônia e,
conseqüentemente, no Amapá ainda é pouco conhecida. Nessa região, há alta
incidência de doenças em que os agentes etiológicos utilizam artrópodes para se
proliferarem.
Desta forma, o problema do estudo foi: quais são as espécies de culicídeos
ocorrentes nas áreas de várzea e de mata de galeria da APA do Rio Curiaú e destas
quais apresentam importância vetorial? A importância deste trabalho está associada
a obtenção de novas informações sobre a diversidade de culicídeos, principalmente
no que se refere à distribuição geográfica desses insetos, por tratar-se de uma área
com influência antrópica; o estudo permitirá a obtenção de dados ecológicos no que
se refere às atividades horárias, dispersão e sazonalidade das espécies, podendo-
se comparar esses fatores com os resultados, principalmente em termos
quantitativos, fator muito importante quando ocorrem epidemias de determinadas
doenças, como as arboviroses.
 12

2 REVISÃO DE LITERATURA

2.1 ASPECTOS TAXONÔMICOS

Os culicídeos são insetos de pequeno porte e corpo delgado, os quais

popularmente recebem os nomes de mosquitos, carapanãs e pernilongos.
Pertencem a ordem Díptera, subordem Nematocera e família Culicidae. Estão
agrupados em três subfamílias: Anophelinae, Culicinae eToxorhynchitinae (Figura1),
sendo que apenas as duas primeiras são de importância médica, pois os
representantes da subfamília Toxorhynchitinae não são hematófogos. A subfamília
Anophelinae é constituída por espécies do gênero Bironella Theobald, 1905
presente apenas na região australiana, Chagasia Cruz, 1906, restrito à região
neotropical e Anopheles Meigen, 1818, cosmopolita. A subfamília Culicinae é a
maior subfamília, compreendendo 11 tribos, 92 gêneros e mais de 3.000 espécies
descritas (KNIGHT, 1977; WARD, 1984; FORATTINI, 2002).
São conhecidas mais de 3.500 espécies classificadas em 95 gêneros
(WARD, 1984; FORATTINI, 2002; RUEDA, 2008) distribuídas por todo o planeta,
sendo a área Neotropical a detentora do maior nível de endemicidade, uma vez que
27% desse grupo são endêmicos dessa região biogeográfica (WARD, 1984). Nessa
região ocorrem 908 espécies inseridas em 22 gêneros e nove tribos (FORATTINI,
2002).
 13

Quadro 1 - Família Culicidae, subfamílias, tribos e gêneros de ocorrência no Brasil

Subfamília Tribo Gênero
Anophelinae Anophelini Anopheles Meigen, 1818
Chagasia Cruz, 1906
Culicinae Aedeomyiini Aedomyia Theobald, 1901
Aedini Aedes Meigen, 1818
Ochlerotatus Reinert, 2000
Psorophora Robineau-Desvoidy, 1827
Culicini Culex Linnaeus, 1758
Deinocerites Theobald, 1901
Mansoniini Coquillettidia Dyar, 1905
Mansonia Blanchard, 1901
Orthopodomyiini Orthopodomyia Theobald, 1904
Uranotaenini Uranotaenia Lynch-Arribalzaga, 1891
Sabethini Johnbelkinia Zavortink, 1979
Limatus Theobaldi, 1901
Phoniomyia Theobald, 1903
Runchomyia Theobald, 1903
Shannoniana Lane & Cerqueira, 1942
Sabethes Robineau-Desvoidy, 1827
Trichoprosopon Theobald, 1901
Wyeomyia Theobald, 1901
Toxorhynchitinae Toxorhynchitini Toxorhynchites Lane & Cerqueira, 1942

Na Amazônia brasileira, os estudos a respeito da distribuição geográfica de

culicídeos são escassos e fragmentários, sendo assinaladas 218 espécies. Em
geral, a maior preocupação dos autores tem se restringindo ao estudo dos
anofelinos dada a importância que representam na transmissão da malária
(GOELDI, 1905; DEANE et al., 1948; CERQUEIRA, 1961; MAIA, 1962; FERREIRA,
1964; ANONIMO 1968; XAVIER; MATTOS, 1976; TADEI et al., 1983; NATAL et al.,
1992). No Estado do Amapá, Cerqueira (1961), em excursão temporária em sete
localidades deste Estado, realizou levantamento de culicídeos, detectando a
presença de 13 gêneros e 60 espécies. A partir de 1994 foram intensificados os
levantamentos de culicídeos especialmente nos município de Macapá, Laranjal do
Jarí, Amapá, Tartarugalzinho e Pracuúba (SOUTO, 1994; SOUTO, 1997; SOUTO,
2004; SOUTO et al., 2005). Alguns estudos executados nos municípios de Serra do
Navio, Macapá e Santana realizaram coletas especificas de mosquitos do gênero
Anopheles Meigen 1818 (POVOA et. al., 1993; SEGURA, 1998; SOUTO,1994, 2004;
ZIMMERMAN et al., 2006).
A partir desses levantamentos, o número de gêneros e de espécies de
culicídeos identificados no Estado do Amapá foi elevado para 18 e 93,
respectivamente. É uma fauna ainda pouca conhecida.
 14

A maioria dos levantamentos de fauna de culicídeos realizados na Amazônia

e no mundo se restringe a captura de mosquitos no solo, o que deixa uma lacuna
quanto à diversidade na copa; esse fato tem despertado interesse. Nadkarni (1994)
defini as copas das florestas como sendo os agregados de todas as coroas em um
“stand” de vegetação, nos quais são combinadas todas as folhagens, ramos e
galhos, além de plantas epífitas, bem como os interstícios do ar em uma floresta.

2.2 BIOECOLOGIA

O ciclo de vida dos mosquitos apresenta os estágios de ovo, quatro estádios

larvais (L1 a L4), pupa e adultos alados apresentando dimorfismo sexual. Os
machos apresentam antenas plumosas e uma peça bem visível denominada de
clasper (que possui a função de agarrar a fêmea durante o ato sexual) e as fêmeas
possuem uma antena pilosa e um gonotrema em que sai uma abertura distal da
vagina, comunicando-a com o meio externo (FORATTINI, 1998).
Quanto aos ovos, eles são depositados pelas fêmeas em corpos d’água
(poças de água da chuva, águas estagnadas, lagos, lagoas, igarapés, rios, riachos,
charcos entre outros). As fêmeas de diferentes espécies ovipõem em criadouros
existentes desde o solo até a copa das árvores (LOPES et al., 1983).
Os ovos apresentam uma forma elíptica ou oval; no momento de sua
oviposição possuem cores claras e que em contato com o ar se tornam enegrecidos
pela oxidação; podem ser postos individualmente ou em conjuntos, diretamente
sobre a superfície da água ou em superfícies úmidas bem próximas à água. Esse
comportamento de oviposição varia de acordo com o gênero do mosquito, como por
exemplo, as espécies Culex quinquefasciatus Say, 1923 que põe seus ovos em
conjunto formando estruturas semelhantes a pequenas jangadas e Aedes aegypti
Linnaeus, 1762 que deposita seus ovos individualmente na água ou em regiões
úmidas próximas à água (PESSOA, 1954; FORATTINI, 2002).
Os mosquitos nos estágios larvais são obrigator
iamente aquáticos possuindo um aspecto vermiforme, sendo que os dois
primeiros tagmas são globulosos e o último semicilíndrico. As larvas possuem um
 15

aparelho bucal do tipo mastigador-raspador e frente à cabeça possuem escovas

orais que quando entram em movimento realizam correntes hídricas que ajudam a
trazer junto à boca, pequenas partículas que serão trituradas pelas larvas. Respiram
oxigênio diretamente do ar por meio de um sifão respiratório, com exceção do
gênero Mansonia Blanchard, 1901 que depois do primeiro estádio larval passa a
retirar oxigênio do parênquima aerífero de plantas aquáticas (CONSOLI;
LOURENÇO-DE-OLIVEIRA, 1994).
Já as pupas são originárias da larva de quarto estágio e possuem forma de
vírgula, apresentam o corpo dividido em duas porções: a cabeça que está fundida ao
tórax formando o cefalotórax, e o abdome. A respiração da pupa se dá por meio de
trompas respiratórias que estão localizadas acima do cefalotórax e que para isso se
posicionam geralmente na superfície da água, mas quando perturbadas se
movimentam com grande rapidez para o fundo do substrato onde permanecem até
necessitarem respirar novamente. Nesta fase não se alimentam e encontram-se em
grande atividade de divisão celular para formar o corpo do animal adulto que está
preste a eclodir (FORATTINI, 2002).
Na fase adulta, os mosquitos são alados e movimentam-se com grande
facilidade; se alimentam pela ingestão de carboidratos usualmente de plantas (flor,
fruto e seiva) e apenas as fêmeas são hematófagas as quais exercem tal função
com a finalidade de maturação dos ovos (FORATTINI et al., 1989; ALENCAR et al.,
2005, NUNES-NETO et al., 2005). As fêmeas normalmente já copuladas pousam
sobre o hospedeiro vertebrado, que podem ser aves, mamíferos ou répteis,
selecionam o local da picada por meio de órgãos sensoriais e com o aparato bucal
do tipo picador-sugador se alimentam do sangue do hospedeiro, podendo ocorrer no
momento da picada uma possível contaminação, já que a saliva do mosquito é
inoculada no hospedeiro (CONSOLI; LOURENÇO-DE-OLIVEIRA, 1994; FORATTINI,
2002).
A incidência de mosquitos nas regiões tropicais varia geralmente de acordo
com as precipitações pluviométricas. A distribuição estacional de mosquitos está
influenciada por três fatores climáticos: precipitação pluviométrica, umidade relativa
e temperatura. Sendo que, a estação chuvosa atua como fator limitante para a
maioria das espécies na Amazônia brasileira. Mosquitos adultos podem desaparecer
totalmente das coletas durante o período mais seco do ano. A incidência de
mosquitos ocorre proporcionalmente, ao longo dos meses, a variações de
 16

temperatura e umidade relativa (BATES, 1949; CAUSEY; SANTOS, 1949; GALINDO

et al., 1950; FORATTINI,1968).

2.3 IMPORTÂNCIA MÉDICA E ECOLÓGICA

Os culicídeos recebem atenção especial devido ao seu hábito hematófago,

através do qual se tornam importantes vetores de doenças, sendo este fato, uma
séria realidade na Amazônia. Os estudos de arbovírus na Amazônia brasileira
tiveram inicio em 1954, através do projeto em conjunto do Serviço Especial de
Saúde Pública - Instituto Evandro Chagas e a Fundação Rockefeller (TRAVASSOS
DA ROSA et al., 1989).
Tratando-se de transmissão de doenças, os gêneros mais importantes são:
Aedes Meigen, 1818; Anopheles Meigen, 1818;Culex Linnaeus, 1758; Haemagogus
Williston, 1896; Mansonia Blanchard, 1901; Psorophora Robineau-Desvoidy, 1827e
Sabethes Robineau-Desvoidy, 1827 (HARUM, 2007) .Além da importância ecológica
inerente a esses insetos, é importante ressaltar que estes são vetores bem
sucedidos, associados à transmissão de diversos agentes etiológicos, como a
malária (protozoário), filariose (nematódeos), dengue, febre amarela e outras
arboviroses (CONSOLI; OLIVEIRA, 1994; HARUM, 2007).
Estima-se que dois bilhões de pessoas no mundo correm risco de serem
infectadas com o dengue; anualmente, cerca de 100 milhões são infectadas e
100.000 casos chegam a óbito (FORATTINI, 2002). Dessa forma, a epidemia de
dengue é preocupante devido ao seu elevado grau de morbidade e mortalidade em
nível mundial.
Os mosquitos da espécie Culex quinquefasciatu Say, 1823são vetores da
filariose e suas larvas geralmente são encontradas em regiões com água suja,
porém, ocasionalmente, são localizados junto a larvas de Aedes aegypti Linnaeus,
1762 em águas limpas; a espécie Culex gelidus Theobald, 1901 além de ser vetora
do nematódeo Wuchereria bancrofti pode transmitir os vírus Chikungunya e Getah.
Várias espécies de anofelinos são responsáveis pela transmissão da malária;
essa doença ocorre em diversos países. Guedes (2007) comenta que metade da
 17

população mundial está sob o risco de contrair o protozoário; os casos confirmados

anualmente variam entre 300-500 milhões, sendo que no Brasil, 99% dos casos
ocorrem na Amazônia legal, que engloba os estados do Acre, Amapá, Amazonas,
Maranhão, Mato Grosso, Pará, Rondônia, Roraima, Tocantins e Goiás.
Esse gênero de insetos compreende aproximadamente 400 espécies; dessas,
54 já foram registradas no Brasil. Dentre as várias espécies vetoras destaca-se a
Anopheles (Nyssorhynchus) darlingi Root, 1926, considerada importante devido a
sua ampla distribuição e características que auxiliam na propagação da doença,
como a antropofilia, potencial de transmitir várias espécies de Plasmodium e pela
endofagia. Grupos de pessoas que habitam regiões de florestas úmidas estão mais
susceptíveis como é o caso dos garimpeiros, madeireiros entre outros (OLIVEIRA-
FERREIRA et al., 1990; FORATINNI, 2002).
Morse (1995) relata que há uma série de doenças emergentes que se
tornaram epidemias ao longo da história da humanidade. São as seguintes: dengue,
malária entre outras. A transmissão dessas moléstias é rápida e sua distribuição
pelo globo é um problema que ronda os governantes, pois a contaminação pode
ocorrer em um período extremamente curto. O autor afirma ainda que os crescentes
processos de urbanização, bem como a intensificação da migração e alterações
ambientais interferem decisivamente na proliferação dessas doenças. Nesse
sentido, o estudo da distribuição e abundância relativa de mosquitos além de gerar
dados ecológicos e epidemiológicos, subsidia a formulação de bons programas de
controle (HARUM, 2007).
Segundo Alves et al (2010), a urbanização atua de maneira determinante na
distribuição espacial de culicídeos, pois em áreas mais habitadas somente
sobrevivem apenas espécies com maior flexibilidade para realizar a adaptação a
regiões com forte influência humana, como ocorreu com o Aedes aegypti Lineu,
1762. Já nas localidades onde há floresta intacta ocorre a permanência de outras
espécies de dípteros. Sobre isso, Gomes e Forattini (1989) opinam que algumas
espécies de culicídeos procuram se beneficiar das mudanças geradas através dos
processos de urbanização, já que não são exigentes quanto à qualidade da água
utilizada para a deposição de ovos. Por outro lado, ao concluir seu desenvolvimento,
os insetos adultos preferem permanecer próximos aos pontos onde se completaram
seu desenvolvimento ou onde houver maior oferta de alimentos.
 18

Forattini (1998) relata que nas áreas naturais modificadas pelo homem pode
ocorrer uma pressão seletiva que altera as populações vetoras e permite com que
as mesmas se adaptem às novas circunstâncias, como fatores ecológicos
ambientais (PATZ et al., 2005), ou demográficos, que desenvolvam o contato com
os novos comportamentos vetoriais. E, devido à inclinação à adaptação frente às
alterações do ambiente e às características dos mosquitos, parece certo que as
doenças causadas pelos agentes patogênicos conduzidos por esses vetores
sofrerão também sucessivas alterações.
Vale ressaltar que esse grupo de insetos desempenha importante papel
ecológico, sendo apontado como bioindicador de alterações ambientais como a
existência de alguns representantes do gênero Aedes, já que a ação antrópica em
ambientes florestais provoca alterações que favorecem a proliferação de algumas
espécies de culicídeos (FRANKIE; EHLER, 1978; DORVILLÉ, 1996; FORATTINI;
MASSAD, 1998).

2.4 DISTRIBUIÇÃO VERTICAL DOS CULICÍDEOS

A distribuição vertical dos culicídeos fornece parâmetros básicos para o

esclarecimento da transmissão de alguns arbovírus. O estudo dos mosquitos
acrodendrófilos, ou seja, a tendência de certos mosquitos silvestres, de
frequentarem o alto das árvores (GARNHAM et al., 1946), ganha interesse pelo fato
de muitas doenças transmissíveis ao homem terem respaldo em ciclos enzoóticos,
dos quais participam como hospedeiros, vertebrados que habitam preferencialmente
a copa das florestas. Por exemplo, o mosquito Haemagogus janthinomys
Dyar,1921vêm tendo a sua distribuição vertical estudada ao longo dos anos e, de
uma maneira geral, apresentando uma significativa acrodendrofilia, tais como os
macacos, hospedeiros vertebrados da Febre amarela silvestre. Excetuando-se os
gêneros Sabethes Robineau-Desvoidy, 1827e Phoniomyia Theobald, 1903, os
sabetíneos de uma maneira geral, são capturados nos níveis mais próximos ao solo
(GUIMARÃES; VITÓRIO, 1986).
Lopes et al., (1983), acrescentaram aos conhecimentos já existentes,
evidências de estratificação vertical de postura de ovos por alguns culicídeos em
 19

uma área de floresta no município de Manaus. A distribuição vertical mantem a

circulação de vários agentes etiológicos virais entre mosquitos e vertebrados. Esse
processo mantém naturalmente a existência de muitos vírus em natureza, no
entanto quando acidentalmente outros animais invadem o habitat em que o vírus
circula, os mesmos passam a integrar outros ciclos. Dessa forma, muitos vírus
acidentalmente causam patologias em vertebrados, inclusive ao homem.

2.5 PRINCIPAIS ESPÉCIES DE MOSQUITOS COM COMPETENCIA VETORIAL

Anopheles darlingi Root, 1926: de acordo com Forattini (2002) este é o

anofelino antropofílico e de comportamento endófilo mais acentuado. Na Amazônia,
costuma atacar o homem dentro de seus domicílios nas madrugadas, sendo o
principal vetor responsável pela transmissão de malária no Brasil (CAUSEY;
DEANE; DEANE, 1944).
Aedes aegypti Linnaeus, 1762: O único vetor conhecido de febre amarela
urbana, bem como é o único transmissor do dengue no Brasil. Segundo Consoli e
Oliveira (1994) a febre amarela urbana foi considerada extinta do país desde 1942,
quando ocorreram seus últimos casos, em Sena Madureira, no Acre.
Psorophora ferox Von Humboldt, 1819: Mosquitos robustos, sendo
considerados os maiores culicídeos hematófagos do Brasil. São extremamente
vorazes e sua picada é muito dolorosa. Essa espécie é encontrada naturalmente
infectada com arbovírus causadores de encefalites como Encefalite Venezuelana,
Encefalite Saint Louis, Rocio, enquanto a outros arbovírus foram detectados o vírus
Ilhéus e Mayaro (LOPES et al.,1981; MITCHELL; FORATTINI; MILLER,1986;
HERVÉ et al.,1986).
Culex quinquefasciatu Say, 1823: Espécie incriminada como vetor de
arbovírus dentro de vilas rurais e cidades brasileiras, sendo considerado o
responsável pela veiculação do vírus Oropouche na Amazônia brasileira, com o qual
já ocorreram epidemias envolvendo mais de meio milhão de pessoas na região norte
(PINHEIRO et al., 1981; VASCONCELOS et al., 2009). E ainda é considerado o
 20

vetor primário e principal da filariose bancroftiana no Brasil (CONSOLI; OLIVEIRA,

1994).
Haemagogus janthinomys Dyar, 1921: É considerado o principal transmissor
da febre amarela silvestre no Brasil. Essa forma da febre amarela atinge
principalmente indivíduos do sexo masculino, entre 16 e 35 anos de idade, isso
ocorre segundo Consoli e Oliveira (1994), pois as com essas características são as
que mais adentram as matas com finalidades extrativistas, manifestando-se sobre a
forma esporádica ou de pequenos surtos, que ocorrem, anualmente, quase sempre
na época das chuvas (LAEMMERT et al, 1946; CAUSEY; KUMM; LAEMMERT,
1950).

2.6 APA DO RIO CURIAÚ

De acordo com Cantuária (2011) a APA do Rio Curiaú é uma unidade de

conservação de uso sustentável que foi criada com a intenção ordenar a ocupação
territorial para proteger e conservar os recursos naturais e a cultura remanescente
afro-brasileira, visando a melhorar a qualidade de vida das populações tradicionais
localizadas na área (AMAPÁ, 1998).
A APA do Rio Curiaú se encontra localizada na capital do Estado do Amapá,
aproximadamente a 10 km do centro da capital Macapá. Como já citado a mesma foi
criada pela Lei 431, de 15 de setembro de 1998 (AMAPÁ, 1998). Ocupa uma área
de vinte e um mil, seiscentos e setenta e seis hectares e perímetro de quarenta e
sete mil, trezentos e quarenta e dois Km. De acordo com o plano de manejo da APA
do Rio Curiaú (SEMA, 2007), existem cerca de 1.500 pessoas residentes nas
comunidades: Mocambo, Pirativa, Pescada, Curiaú de Dentro, Curiaú de Fora,
Curralinho, Casa Grande e Extrema.
 21

3 OBJETIVOS

3.1 GERAL

Conhecer a diversidade e aspectos ecológicos da culicidiofuna da Área de

Proteção Ambiental do Rio Curiaú, Macapá, Amapá.

3.2 ESPECÍFICOS

1 Identificar a composição de espécies de culicídeos amostrados nas áreas de

estudo;
2 Estimar a diversidade, abundância, dominância e constância da assembléia
de culicídeos;
3 Conhecer a distribuição vertical das espécies amostradas;
4 Verificar a influência da pluviometria na abundância e na diversidade de
espécies amostradas;
5 Relacionar as espécies de importância vetorial na transmissão de arboviroses
e malária.
 22

4 HIPÓTESES

H0: Não há diferença significativa da riqueza e abundancia de espécies de culicídeos

entre os ambientes de várzea e de mata de galeria.
H1: Há diferença significativa da diversidade e da abundância de espécies de
culicídeos entre os ambientes de várzea e de mata de galeria.

H0: Não há diferença significativa da diversidade e da abundância de espécies de

culicídeos entre os estratos solo e copa nos ambientes de várzea e de mata de
galeria na APA do Rio Curiaú.
H1: Há diferença significativa da diversidade e da abundância de espécies de
culicídeos entre os estratos solo e copa nos ambientes de várzea e de mata de
galeria na APA do Rio Curiaú.

H0: Não há diferença significativa da diversidade e da abundância de espécies de

culicídeos entre os períodos de maior e menor precipitação pluviométrica na APA do
Rio Curiaú.
H1: Há diferença significativa da diversidade e da abundância de espécies de
culicídeos entre os períodos de maior e menor precipitação pluviométrica na APA do
Rio Curiaú.
 23

5 MATERIAL E MÉTODOS

5.1 ÁREA DE ESTUDO

A área de Proteção Ambiental do Rio Curiaú (APA do Rio Curiaú), está

situada a 10 km ao norte da cidade de Macapá, município de Macapá, entre os
paralelos 00º 00’ N e 00º 15’N, sendo cortada pelo meridiano 051º 00’ W (Figura 1).
Os limites são: a Leste, Rio Amazonas; a Norte/Nordeste, o Igarapé Pescada e o
ramal que liga a EAP-070 a BR-210; a Oeste, a estrada de ferro do Amapá e ao Sul,
uma linha seca de latitude 00o 06’N, com uma área de aproximadamente 22.240
hectares; o clima é tropical-úmido, e o acesso ocorre através das rodovias BR-210 e
a AP-070 (FACUNDES; GIBSON, 2000; SILVA, 2002).

Figura 1 – Mapa indicando a localização geográfica da APA do Rio Curiaú.

Fonte: Castro (2009).
 24

A APA do Rio Curiaú apresenta a formação de Barreiras constituída por

sedimentos terciários sedimentados sobre rochas pré-Cambrianas. Essa Unidade de
Conservação contém três tipos básicos de ambiente: cerrado, floresta densa de
várzea e campos inundáveis. O cerrado e a várzea possuem solo argiloso, do tipo
latossolo amarelo; já os campos são compostos por solos do tipo gleyssolo, com
presença de muita matéria orgânica (MMA/IBAMA-AP; GEA/SEMA, 2008).
De acordo com a classificação climática de Koppen, o clima da região é do
tipo Af. Caracterizado como sendo um clima tropical úmido; esse fator denota que há
uma elevada taxa pluviométrica anual aliada a pequena amplitude anual de
temperatura. Os raios solares apresentam incidência vertical durante quase todo o
ano, o que dificulta a diferenciação das estações anuais. A alteração térmica durante
o dia é bastante perceptível. Essa alteração é maior nas regiões de cerrado, já que
nessas áreas o aquecimento do solo, durante o dia é mais elevado do que florestas
(SUDAM, 1984). A temperatura média anual fica em torno de 27°C, sendo que a
temperatura média máxima fica em torno de 31°C e a temperatura média mínima em
torno de 23°C.
A umidade relativa anual é de 85% e a insolação mediana no mesmo período
é de 2200 horas (NHMET, 2012). Os ventos predominantes são os alíseos do
hemisfério norte, que sopram em direção ao nordeste. Durante a estação seca,
devido ao recuo da Frente Inter-tropical na direção do norte, chegam ao litoral
amapaense os alíseos do hemisfério sul mas soprando do quadrante leste (SUDAM,
1984).
O regime pluviométrico não segue o regime das temperaturas; de maneira
geral, as temperaturas máximas são registradas nos meses em que há menor
quantidade de chuvas. No período da coleta, a precipitação acumulada média anual
foi de 414,9 mm; o trimestre considerado com maior precipitação ocorre nos meses
de março, abril e maio com uma variação média de 2112,9 mm e o trimestre com
menor precipitação ocorre entre os meses de setembro, outubro e novembro com
uma variação média de 177,8 mm (SUDAM, 1984).
 25

5.2 COLETAS DE MOSQUITOS

As coletas de culicídeos adultos foram realizadas mensalmente (cinco dias

consecutivos), no período de abril de 2011 a março de 2012, concomitantemente
nos ambientes: Floresta de Várzea (N 00°09’10,5’’;W 51°00’49,8”) e Mata de galeria
(N 00°09’14,7”; W 51°00’49,8”). Os sítios de coleta estão identificados na Figura 2.

Figura 2. Locais de realização das coletas

As coletas foram realizadas com a utilização de dois métodos distintos: com a

utilização de armadilhas luminosas do tipo - Center Disease Contro -CDC- (SUDIA;
CHAMBERLAIM, 1962) e Atração Humana Protegida e Esclarecida. As coletas com
armadilhas CDC ocorreram no horário de 18 as 6 h nos extratos solo e copa (Figura
3); nesse método, os mosquitos foram atraídos pela luz e aspirados por um mini-
ventilador. O método Atração Humana Protegida e Esclarecida ocorreu da seguinte
forma: os mosquitos atraídos pelo odor humano foram capturados com puçá e
aparelho de sucção oral baseado no principio descrito por Buxton (1928), no solo e
copa (oito metros de altura) nos horários das 9 às 13 h e 16 às 18h (Figura 3).
Durante os períodos de coleta, dois coletores seguiram o método de captura
denominado Atração Humana Protegida e Esclarecida (solo e copa) nos períodos
 26

pré-estabelecidos. Durante o período noturno, foram colocadas duas armadilhas do

tipo CDC as quais permaneceram expostas nos referidos ambientes.

A B

C D

E F

Figura 3 - Coleta de Mosquitos. a) Armadilha luminosa tipo CDC; b) Atração humana

esclarecida e protegida na copa. c) plataforma; d) e e) Atração humana esclarecida e
protegida no solo; aspectos da entrada da área de coleta.
 27

5.3 VARIAÇÃO DA RIQUEZA E DA ABUNDANCIA DAS ESPÉCIES

5.3.1 Abundância

Foram buscados padrões de abundância dentre as espécies dominantes,

táxons supraespecíficos ou grupos funcionais. Especialmente informativas, os
padrões de abundância de espécies ou táxons já conhecidos são utilizados como
bioindicadores de perturbação, de ambientes bem preservados ou de ambientes
mais biodiversos (RAMOS et al., 2006). Apesar das dificuldades existentes na
identificação de bons bioindicadores, o crescente acúmulo de informações sobre
padrões em comunidades de invertebrados já permite identificar candidatos, dentre
os táxons amostrados neste plano.
Espécies invasoras, como Ae. aegypti e Cx. quinquefasciatus, são conhecidas
indicadoras de perturbação ambiental na região amazônica. Essas espécies ocorrem
nas áreas de estudos, com densidade associada ao nível de perturbação. Espécies
nativas, alóctones, ou naturais de outros tipos de ecossistema que não o identificado
na área (geralmente espécies de áreas abertas encontradas dentro das florestas),
também podem ser indicadores de perturbação ambiental, sendo que este fenômeno
já é conhecido em táxons a serem amostrados por este plano.
Para se verificar a interferência ou não da pluviosidade sobre a abundancia e
na riqueza de espécies foi utilizada a correlação não paramétrica de Mann-Whitney,
a qual buscou determinar o grau de associação entre duas variáveis verificadas
(AYRES et al., 2007).

5.4 DISTRIBUIÇÃO VERTICAL

De acordo com a espécie, os culicídeos podem ser acrodendrófilos ou não,

sendo necessária a coleta nas copas e em nível do solo. O uso de plataformas que
foram construídas seguindo direcionamento do Instituto Evandro Chagas (2007) e a
coleta no solo possibilitou a verificação desta variável.
 28

5.5 ÍNDICES DE DIVERSIDADEE DE ANÁLISE FAUNÍSTICA

5.5.1 Diversidade alfa

Foram calculados parâmetros de diversidade como a riqueza observada e

estimada por métodos e índices de diversidade a citar o de Simpson, Shannon e
Berger-Parker (MAGURRAN, 2004). Afora destes índices, foram aplicados índices
de diversidade filogenética, os quais associam significado biológico à menor
sensibilidade aos efeitos de amostragem (RODRIGUES; GASTON, 2002). Os
índices foram comparados por inferências de precisão e acurácia, buscando
identificar os mais adequados para cada subconjunto dos dados.
Além disso, observaram-se as correlações da diversidade com variáveis
ambientais no tempo e no espaço. Estas análises foram primariamente direcionadas
à utilização dos índices como indicadores de perturbação ambiental, sendo que os
próprios dados obtidos foram utilizados para identificar em que casos, quais índices
se aplicam melhor.

5.5.2 Diversidade beta

Esse termo refere-se à diferenciação das comunidades de locais ou períodos

diferenciados quanto às suas espécies constituintes e/ou quanto à contribuição
destas espécies para o total de indivíduos da comunidade (MAGURRAN, 2004). É
um conceito fundamentalmente distinto da comparação entre a diversidade alfa dos
conjuntos de dados, uma vez que duas localidades podem ter a mesma diversidade
alfa, mas não terem nenhuma espécie em comum.
Foram calculados índices de diversidade beta, que podem ser índices de
similaridade ou de diferenciação, dentre os quais a principal diferença está entre os
índices de presença e ausência, como os Whittaker, Harrison, Cody, Wilson-Shmida
e Mourelle (MAGURRAN, 2004). Assim como os índices de diversidade alfa, estes
 29

índices incluem componentes da variação distintos e os resultados obtidos por

diferentes índices podem não ser correlacionados, ou mesmo mostrar padrões
opostos. Isto torna particularmente relevante o rigor na seleção do melhor índice a
ser aplicado.
Além dos índices tradicionais, existem pelo menos dois índices adicionais que
são particularmente recomendados para este plano de trabalho, por associar baixa
sensibilidade a esforços de amostragem e fácil interpretação biológica, Chao-2,
Jackknife 2 e Bootstrap que fazem projeções de quantas espécies existem no local
trabalhado seguindo modelos matemáticos (CHAO et al., 2005).Foi realizado
também a curva de rarefação para observar se o esforço amostral foi condizente
para representação do grupo.
A argumentação apresentada acima abrange análises multivariadas, como
análises de cluster e de ordenação, que se baseiam na detecção de padrões na
diversidade beta. A princípio foram utilizadas análises de ordenação, com o intuito
de ilustrar os padrões detectados. Os testes de significância dos padrões na
diversidade deverão ser baseados em análises univariadas, com base nos índices
existentes e em testes de reamostragem.
Para a estimativa da diversidade de culicídeos utilizou-se o índice de
diversidade de Margalef (MAGURRAN 1988; SERVICE 1993).

5.5.3 Índice de Diversidade de Margalef

Este índice estimou a diversidade da comunidade baseado na distribuição

numérica dos elementos coletados das diferentes espécies em função do número
total de indivíduos existentes na amostra analisada.

Dm = (S – 1)/ log n N, onde.

S = número de espécies
N = soma do número de indivíduos de todas as espécies
 30

5.5.4 Índice de Constância

A Constância das espécies foi feita segundo o índice c (DAJOZ, 1973).

c = p (100)/P, onde.

p = número de coletas contendo a espécie estudada

P = número total de coletas efetuadas
Em função do valor de c distinguem-se as categorias:
Espécies constantes (x) – presente em mais de 50% das coletas
Espécies acessórias (y) – presente em 25 a 50% das coletas
Espécies acidentais (z) – presente em menos de 25% das coletas

5.5.5 Índice de Dominância (Berger – Parker)

Para a indicação de espécies dominantes foi adotado o índice de Berger –

Parker (MAGURRAN, 1988).
Dbp = Nmáx./N, onde;
Nmáx = número de indivíduos da espécie mais abundante
N = soma do número de indivíduos de todas as espécies.

5.6 COMPETENCIA VETORIAL

Entende-se que a competência vetorial é a capacidade de uma população de

mosquitos de se infectar com determinado agente etiológico ou vírus e transmiti-lo
após um período de multiplicação. Para todas as espécies amostradas foram feitas
buscas na literatura cientifica especializada para conhecimento da competência
vetorial (DEGALLIER et al., 2011).
 31

5.7 DADOS METEOROLÓGICOS

Os dados referentes aos fatores climáticos como temperatura (°C),

precipitação pluviométrica (mm) e umidade relativa do ar (%) foram obtidos junto ao
Centro de Pesquisas Meteorológicas e Climáticas aplicadas a agricultura
(EMBRAPA, 2012) e no Núcleo de Meteorologia do Instituto de Pesquisas
Científicas e Tecnológicas do Amapá (NHMET, 2012).

5.8 ANÁLISE ESTATÍSTICA

Os metadados foram organizados em planilhas do programa Excel® do Office

2010. Para verificar se houve diferença estatística na abundancia e na riqueza nos
extratos solo e copa ao longo dos meses de coleta foi realizado o teste U de Mann-
Whitney, utilizando-se os programas Bioestat 5.0 (AYRES et al., 2007) e Past
(HAMMER et al., 2007).
 32

6 RESULTADOS E DISCUSSÃO

6.1 ESPÉCIES DE MOSQUITOS

O esforço amostral foi de doze meses, totalizando 1080 horas de coleta.

Foram obtidas 360 amostras em cada ambiente, com a seguinte distribuição: 120
amostras obtidas a partir de armadilhas do tipo CDC (no solo e na copa); 120
amostras com atração humana protegida no horário de 9 às 13h; 120 amostras com
atração humana protegida no horário de 16 às 18h, nos dois ambientes (várzea e
mata de galeria).
A cada dia de coleta foram instaladas duas armadilhas CDC, uma na floresta
de Várzea e outra na mata de galeria. A técnica, o local e o horário de coleta foram
compatíveis com os hábitos e a biologia dos insetos procurados (SERVICE,1993;
FORATTINI, 2002). Foram capturados 4304 espécimes, pertencentes a duas
subfamílias (Anophelinae e Culiciane), 11 gêneros e 39 espécies (Tabela 1).
No campo, após as coletas, o material foi acondicionado em recipientes
plásticos (8 cm de diâmetro e 10 cm de altura) rotulados com as informações:
ambiente de coleta,horários e em seguida acondicionados em cuba de isopor de 20l.
Em seguida, os mosquitos foram triados e identificados, seguindo as chaves
entomológicas de Faran e Linthicum (1981), Forattini (2002) e Consoli e Lourenço-
de-Oliveira (1994).

A nomenclatura seguida foi de Knight e Stone (1977) e com abreviaturas dos

nomes genéricos e subgenéricos proposta por Reinert (1975). Após a identificação
parte do material foi incorporada na coleção cientifica do Laboratório de Artrópodes
da Universidade Federal do Amapá.
 33

Tabela 1: Espécies de mosquitos encontradas na APA do Rio Curiaú no período de Abril de 2011 a
Março de 2012.
Espécies Abr Maio Jun Jul Ago Set Out Nov Dez Jan Fev Mar Total
Ae. (Och.) scapularis 65 18 120 19 15 85 101 46 75 200 97 107 948
Ae. (Och.) hortator 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 2 2
Ae. (Och.) hortator 69 16 110 47 15 165 98 34 197 306 204 321 1582
Ae. (Pro.) argyrothorax 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 2 3
An. (Ano.) mediopunctatus 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 1
An. (Ano.) sp. 0 2 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 3
An. (Nys.) sp. 2 0 0 0 3 0 0 0 0 0 0 0 0 3
An. (Nys.) oswaldoi 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 2 1 3
An. (Nys) sp. 1 8 4 12 2 7 0 0 0 0 9 24 67
An. (Nys.) nuneztovari 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 2 0 3
An. (Nys.) triannulatus 0 1 0 0 0 0 0 0 0 18 1 3 23
Cq. (Rhy.) albicosta 0 0 0 0 0 3 0 0 0 0 71 51 125
Cq. (Rhy.) lynchi 0 0 0 1 0 0 0 0 0 1 3 0 5
Cq. (Rhy.) sp. 0 0 4 5 0 0 0 0 0 0 0 0 9
Cq. (Rhy.) venezuelensis 11 0 2 7 7 0 0 0 0 37 28 56 148
Cq. (Rhy.) nigricans 0 0 0 0 0 0 0 0 0 2 1 0 3
Cx. (Car.) sp. 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 1
Cx. (Cux.) coronator 0 1 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 2
Cx. (Cux.) declarator 0 3 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 3
Cx. (Cux.) sp. 0 2 1 2 3 4 5 18 6 0 0 0 41
Cx. (Mel.) pedroi 0 0 0 3 0 0 0 0 0 1 1 0 5
Cx. (Mel.) sp. 8 24 31 16 13 6 19 0 7 31 47 41 243
Cx. (Mel.) portesi 0 0 0 0 0 0 0 2 0 2 0 0 4
Cx. (Mel.) spissipes 0 0 0 0 0 0 2 0 0 0 0 0 2
Cx. (Mel.) vomerifer 0 0 0 0 0 0 0 5 0 0 0 0 5
Hg. (Hag.) janthinomys 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 3 0 4
Li. Flavisetosus 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 1 0 2
Li. Pseudomethysticus 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 1 0 2
Li.durhamii 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 1
Li. sp. 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1
Ma. (Man.) pseudotitillans 0 0 0 0 0 0 0 0 1 7 16 3 27
Ma. (Man.) titillans 12 1 0 19 1 0 0 0 5 44 54 119 255
Ps. (Gra.) cingulata 0 0 0 0 0 0 0 1 1 7 10 6 25
Ps. (Jan.) albipes 19 4 31 53 17 18 5 9 3 96 99 68 422
Ps. (Jan.) ferox 12 22 8 22 6 7 9 5 10 54 29 81 265
Ps. (Jan.) lutzii 0 0 1 0 0 0 0 9 0 13 8 22 53
Tr. (Trc.) digitatum 0 0 1 0 0 0 0 2 0 0 0 0 3
Ur. (Ura.) sp. 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 1
Wy. sp. 1 0 0 0 0 0 0 0 0 1 2 5 9
Total 198 103 313 210 79 296 240 132 306 825 690 912 4304

Das subfamílias encontradas a Culicinae foi a que apresentou o maior número

de indivíduos, enquanto que, a Anophelinae teve um número reduzido
correspondendo a 97,6% e 2,39% de freqüência respectivamente. Avaliando a
ocorrência por grupo (subfamília ou tribo), as espécies de culicíneos que exibiram
maior frequência foram: Ae. (Och.) scapularis (22,03%); Ae. (Och.) serratus
(36,76%); Ps. (Jan.) albipes (9,8%); Ps. (Jan.) ferox (6,16%); Ma. (Man.) titillans
(5,92%); Cx. (Mel.) sp.(5,65%). Na subfamília Anophelinae, a morfoespécie An.
 34

(Nys.) sp. (1,56%) foi a que apresentou maior freqüência, seguida da espécie An.
(Nys.) triannulatus (0,59%).
No Estado do Amapá, existem poucos trabalhos referentes à diversidade de
mosquitos, no entanto, dentro do grupo dos culicídeos os anofelinos são bem mais
estudados do que os culicíneos devido a sua importância vetorial. Assim, Deane et
al., (1948) ao realizar inventário das espécies de Anopheles no Amapá encontraram
12 espécies; dessas, somente três: An. nuneztovari, An. triannulatus, An.
Mediopunctatus foram amostradas no presente trabalho. Nesta mesma perspectiva,
Cerqueira (1961) coletou15 espécies de anofelinos, porém apenas An. triannulatus,
An. nuneztovari, An. oswaldoi, An. mediopunctatus foram encontradas na sítio
estudado.
Passados mais de 30 anos sem serem realizados inventários de mosquitos no
Estado do Amapá, Souto (1994) em estudo realizado no Parque Zoobotânico da
cidade de Macapá, Amapá, em áreas de floresta e cerrado amazônico, encontrou
seis espécies de anofelinos. Todavia apenas as espécies An. triannulatus, An.
oswaldoi, An. nuneztovari foram encontradas na APA do Rio Curiaú, vale a pena
informar que, essas mesmas espécies são incriminadas como vetores secundários
da malária (CONSOLI-OLIVEIRA, 1994).Passados quatro anos, Tadei et al., (1983)
capturam as seguintes espécies de anofelinos adultos no Amapá: An.
matogrossensis, An. peryassui, An. mediopunctatus, An. argyritarsis, An. brazilensis,
An.darlingi, An. evansae, An. galvaoi, An.nuneztovari, An. oswaldoi, An. rangeli e
An.triannulatus. Neste mesmo ano, Segura (1998) encontrou nove espécies: An.
Darlingi, An. marajoara, An. mattogrossensis, An. braziliensis, An. peryassui, An.
nuneztovari, An. triannulatus, An. intermedius e An. aquasalis.
Povoa et al.,(2001) no Município de Serra do Navio município de Serra do
Navio encontraram 15 espécies de Anophelinae: An. albitarsis s.l., An. braziliensis,
An. nuneztovari e An. triannulatus, An. oswaldoi, An. darlingi, An. peryassui, An.
minor, An. intermedius, An. mediopunctatus, An. rangeli, An. evansae, An. neivai,An.
argyritarsis e Chagasia bonneae. Voorhan (2002) identificou: An. darlingi, An.
marajoara, An. nuneztovari e An. triannulatus,An. braziliensis e An. oswaldoi. Conn
et al.,(2002) registrou as espécies An. darlingi e An. marajoara, resultantes de
coletas realizadas nos anos de 1996 e 1997.
Souto (2004) ao realizar inquérito entomológico culicidiano, encontrou 35
espécies sendo que An. triannulatus, An. nuneztovari, Ae. serratus, Ae. scapularis,
 35

Hg. janthinomys, Ps. cingulata, Ps. ferox, Cq. venezuelensis, Cx. declarador, Cx.
coronator, Cx. portesi, Cx. spissipes, Li. durhamii, Li. pseudometisticus e Tr.
digitatum se enleiam com as espécies coletadas na APA do Rio Curiaú.
Souto e Pimentel (2006) ao realizar inventário da fauna de mosquitos
encontraram 32 espécies. Contudo, somente An. triannulatus, An. nuneztovari, Cx.
coronator, Cx. declarator, Cx. portesi, Cx. spissipes, Cq. venezuelensis, Cq.
albicosta, Ae. scapularis, Ae. serratus, Ps. cingulata, Ma. Titillans e Wy. sp. também
foram encontradas na APA do Rio Curiaú.
Galardo et al. (2009) e Galardo e Galardo (2009), coletaram nove espécies de
anofelinos: An. darlingi, An. marajoara, An. nuneztovari, An. intermedius, An.
triannulatus, An. braziliensis, An. mattogrossensis, An. oswaldoi e An. peryassui.
As espécies encontradas nos dois ambientes, área de várzea (dez espécies
de mosquitos) e mata de galeria (nove espécies de mosquitos) e a intercessão entre
os ambientes apresentou 20 espécies de culicídeos, para confirmar que não houve
diferença entre os ambientes, pode ser visualizado na Figura 4. No entanto não
houve diferença significativa entre os ambientes estudados, conforme comparação
entre as espécies dos dois ambientes (várzea e mata de galeria) ao se analisar o
Teste U de Mann-Whitney para amostras independentes (p=5%). Os cálculos que
resultaram em p >0,05, sob intervalo de confiança de 95%, não indicaram diferenças
significativas entre os ambientes avaliados conforme o programa estatístico Past
(HAMMER et al., 2007).
 36

VÁRZEA Ae. (Och.) scapularis MATA DE GALERIA

Ae. (Och.) hortator
An. (Ano.) mediopunctatus
Cq. (Rhy.) lynchi
Cq. (Rhy.) species
Cq. (Rhy.) venezuelensis
Li. pseudomethysticus
Li.durhamii
Ps. (Jan.) lutzii
Tr. (Trc.) digitatum
Ur. (Ura.) species
Ae. (Och.) serratus
Ae. (Pro.) argyrothorax
An. (Ano.) species
An. (Nys.) nuneztovari
An. (Nys.) triannulatus An. (Ker.) species
Cq. (Rhy.) nigricans
An. (Nys.) oswaldoi
Cx. (Car.) species
An. (Nys.) species Cx. (Cux.) coronator
Cq. (Rhy.) albicosta Cx. (Cux.) declarator
Cx. (Mel.) pedroi Cx. (Mel.) portesi
Cx. (Mel.) species Cx. (Mel.) spissipes
Cx. (Cux.) species Cx. (Mel.) vomerifer
Hg. (Hag.) janthinomys Li. Species
Li. flavisetosus
Ma. (Man.) pseudotitillans
Ma. (Man.) titillans
Ps. (Gra.) cingulata
Ps. (Jan.) albipes
Ps. (Jan.) ferox
Wy. species

Figura 4 - Espécies de culicídeos encontrados exclusivamente no ambiente várzea, exclusivamente

no ambiente mata de galeria e em ambas.

6.2 ÍNDICES DE DIVERSIDADE BIOLÓGICA, CONSTÂNCIA, DOMINÂNCIA E

FREQUÊNCIA

A diversidade alfa trabalhada nos dados obtidos foram referentes aos índices
de Diversidade de Simpson, Shannon e Margalef Já para a diversidade beta foram
avaliados os índices Whittaker, Harrisson, Cody, Wilson-Shmida, Mourelle, e podem
ser observados nas Tabelas 2 e 3 a seguir:
 37

Tabela 2: Diversidade Alfanos ambientes várzea e mata de galeria nos meses de coletas
Ano Mês Táxons Indivíduos Shannon_H Simpson_D Margalef
Abril 9 198 1,641 0,7495 1,513

chuvoso
Período
mais
Maio 13 103 2,024 0,8359 2,589
Junho 11 313 1,486 0,7088 1,74
Julho 14 210 2,132 0,8476 2,431
Período menos
2011

Agosto 9 79 1,942 0,8386 1,831

chuvoso

Setembro 9 296 1,234 0,6013 1,406

Outubro 8 240 1,278 0,6475 1,277
Novembro 11 132 1,804 0,7809 2,048
Dezembro 10 306 1,072 0,5231 1,572
Janeiro 21 825 1,883 0,7787 2,978
chuvoso
Período
2012

mais

Fevereiro 23 690 2,206 0,8463 3,366

Março 17 912 2,084 0,8216 2,348

Tabela 3: Diversidade Beta nos

ambientes várzea e mata de
galeria nos meses de coletas
Índice Valor
Whittaker 2,0194
Harrison 0,053141
Cody 86
Routledge 0,29994
Wilson-Shmida 21,639
Mourelle 0,56944

A riqueza de espécies de mosquitos na APA do Rio Curiaú foi de 39 espécies

(S) considerando as duas unidades amostrais (várzea e mata de galeria). A riqueza
de espécies é dependente do tamanho amostral – quanto maior a amostra, maior o
número de espécies que poderão ser amostradas. Assim, a riqueza de espécies diz
pouco a respeito da organização da comunidade de mosquitos, aumentando em
função da área, mesmo sem modificação do habitat (GOMES; FERREIRA, 2004).
Para tanto o aumento dos níveis de estresse ambiental, em via de regra, tem sido
correlacionado ao decréscimo da diversidade (H’) representado pelo índice de
Shannon, bem como o decréscimo da riqueza específica (S) e decréscimo da
Equitabilidade (J’), e isso tudo reflete diretamente no aumento da dominância de
determinadas espécies.
Partindo desse pressuposto, quando o nível de estresse continua
aumentando, a competição entre as espécies de mosquitos diminui, resultando em
 38

um aumento da diversidade. Contudo, se o distúrbio chega a níveis elevados, as

espécies começam a ser eliminadas e então a diversidade diminui novamente.
Deste modo, a diversidade é máxima em níveis intermediários de estresse.
Considerando o que foi evidenciado no sítio de coleta, o índice de Shannon (H’)
obteve média de 1,73 durante o período coletado. Em comparação com os trabalhos
de Souto e Pimentel (2005) H’ = 2,70, Souto (2004) H’= 2,58. Ao ordenar os índices
verifica-se a seguinte ordem:
2,70 > 2,58 > 1,73
Os resultados dos índices de Shannon condizem com as realidades
encontradas nos ambientes dos estudos, no que se refere ao estresse ambiental:
Região dos Lagos> Curralinho e Lagoa dos Índios > APA do Rio Curiaú
Assim, mudanças na diversidade podem ser analisadas através de
comparações entre estações, períodos de tempo, réplicas, etc. O gráfico Riqueza
versus Classes de Abundância é o mais indicado para avaliar os efeitos da poluição
em comunidades.
Sabe-se que os índices de diversidade são indicados por um único número,
que simula a abundância de um conjunto complexo de táxons. Segundo Mahafee e
Kloepper (1997), o fato de se utilizar um único número para representar uma
determinada situação é vantajoso, uma vez que facilita a comparação, bem como a
compreensão de alterações que acontecem nas assembleias estabelecidas.
Quanto ao índice de Simpson, este foi um dos primeiros a serem usados em
trabalhos ecológicos, pois demonstra a concentração da dominância, já que, quanto
maior o valor, maior será a dominância por uma ou poucas espécies, indicando a
abundância das espécies mais comuns, como demonstrado por Hill (1973). Este
índice foi importante neste estudo, pois demostrou a dominância das espécies Ae.
(Och.) serratus, Ae. (Och.) scapularis, Ps.(Jan.) ferox e Ps.(Jan.) albipes que juntas
representam mais de 75 % dos mosquitos coletados, com variações para mais e
para menos de acordo com o mês coletado. Por exemplo, no mês de abril o índice
foi de ~ 0,74, para o mês de maio foi de ~ 0,83 e junho ~ 0,70; esses valores
expressam variações de acordo com as alterações nas frequências das espécies
mais dominantes.
Ao se observar o trabalho de Matos, Silva e Berbara (1999), é apontado que o
índice de Margalef estabelece uma relação linear entre a riqueza de espécies e o
número de indivíduos, expressando, mais adequadamente, a organização da
 39

comunidade de mosquitos como um todo. Ainda, o índice de Margalef quando

gerado, pode demonstrar-se com mais rapidez a construção da curva de rarefação,
tornando-a mais próxima da realidade, do que quando a curva é gerada com os
dados brutos. Para tanto, comparou-se, as duas curvas do coletor, utilizando os
dados brutos, e com os índices de Margalef na Figura 5 a seguir.

A
)

Figura 5 - Curvas de rarefação. A - curva de rerefação utilizando-se os dados brutos; B

- curva de rarefação com utilização do índice de Margalef.

Ao se observar as curvas de rarefação percebe-se algumas diferenças nos

formatos e comportamentos das mesmas.O padrão da curva foi ascendente para
ambas. A primeira curva manteve-se sempre em ascensão, não quebrando no fim
da curva; já a segunda apresentou um declínio. Isso ocorreu, pelo fato do índice
estabelecer uma relação linear entre riqueza e número de indivíduos. Como se sabe,
a rarefação tem a função de medir o quão o esforço amostral realizado em uma
pesquisa, demonstra a realidade dos dados amostrados, indicando
matematicamente, se existem mais espécies para serem coletadas no ambiente.
 40

Os testes estatísticos Chao 2 (42,49), Jackknife 1 (48,16), Jackknife 2 (47,40)

e Bootstrap (43,98), que tem a função de indicar quantas espécies de mosquitos
existem na APA do Rio Curiaú demonstraram que o esforço amostral foi satisfatório,
haja vista que foram identificados 39 espécies de mosquitos, o que representa um
número próximo do que foi calculado nos testes.
A diversidade beta foi avaliada pelos índices de Whittaker, Harrisson, Cody,
Wilson-Shmida e Mourelle. O índice de Whittaker (b), que mede a mudança outaxa
de substituição na composição de espécies de um local para outro (WHITTAKER,
1960), varia de 0, quando duas amostras não apresentam nenhuma diferença na
composição de espécies, e 2, quando esta diferença é máxima, sendo calculado
pela fórmula:ß = (c/a) – 1, onde: c = total de espécies nas parcelas amostradas; a =
média do número de espécies das parcelas amostradas.
As alterações no arranjo específico ao longo de um gradiente longitudinal
foram ponderadas pelo índice de diversidade Beta-2 (b-2) (HARRISON et al. 1992),
medido entre cada estação de amostragem pela seguinte fórmula:

S= número total de espécies nos ambientes de amostragem;

αmax = é o máximo número de espécies encontrado em um dos ambientes de
amostragem e N é o número de ambiente de amostragem.

Seguindo a lógica do trabalho de Felfili e Felfili (2001), ressalta-se que não

existem outros estudos que tenham avaliado deste modo a diversidade beta nas
assembleias de mosquitos na APA do Rio Curiaú, o que impede as comparações
com os resultados apresentados nesta pesquisa. A análise faunística é evidenciada
na Tabela 4:
 41

Tabela 4: Análise Faunística das espécies de mosquitos da APA do Rio Curiaú

(Constância, dominância, frequência e abundância).
Espécies Constância Dominância Frequência Abundância
Ae. (Och.) scapularis X D MF Ma
Ae. (Och.) hortator Z ND PF R
Ae. (Och.) serratus X D MF Ma
Ae. (Pro.) argyrothorax Z ND PF R
An. (Ano.) mediopunctatus Z ND PF R
An. (Ano.) sp. Z ND PF R
An. (Nys.) sp. 2 Z ND PF R
An. (Nys.) oswaldoi Z ND PF R
An. (Nys) sp. X D F C
An. (Nys.) nuneztovari Z ND PF R
An. (Nys.) triannulatus Y D PF D
Cq. (Rhy.) albicosta Z D PF D
Cq. (Rhy.) lynchi Z ND PF D
Cq. (Rhy.) sp. Z D PF D
Cq. (Rhy.) venezuelensis X D F C
Cq. (Rhy.) nigricans Z ND PF R
Cx. (Car.) sp. Z ND PF R
Cx. (Cux.) coronator Z ND PF R
Cx. (Cux.) declarator Z ND PF R
Cx. (Cux.) sp. X D F C
Cx. (Mel.) pedroi Z ND PF D
Cx. (Mel.) sp. X D MF Ma
Cx. (Mel.) portesi Z ND PF R
Cx. (Mel.) spissipes Z ND PF R
Cx. (Mel.) vomerifer Z ND PF D
Hg. (Hag.) janthinomys Z ND PF R
Li. Flavisetosus Z ND PF R
Li. Pseudomethysticus Z ND PF R
Li.durhamii Z ND PF R
Li. Sp. Z ND PF R
Ma. (Man.) pseudotitillans Y D PF C
Ma. (Man.) titillans X D F A
Ps. (Gra.) cingulata Y D F C
Ps. (Jan.) albipes X D MF Ma
Ps. (Jan.) ferox X D MF Ma
Ps. (Jan.) lutzii Y D F C
Tr. (Trc.) digitatum Z ND PF R
Ur. (Ura.) sp. Z ND PF R
Wy. Sp. Y D PF D
X: constantes; Y: acessórias; Z: acidentais; D: dominante; ND: não dominante; MF: muito
frequente; F: frequente; PF: pouco frequente; MA: muito abundante; A: Abundante; C:
comum; D: disperso; R: raro.

Para melhor entendimento da análise faunística será abordada por gênero de

mosquito. O gênero Aedes apresenta uma peculiaridade singular, já que das quatro
espécies identificas, 50 % são constantes, dominantes, muito freqüentes e muito
abundantes.
 42

O gênero Anopheles, das sete espécies encontradas, cinco são consideradas

acidentais, não dominantes, pouco freqüentes e raras, isso indica uma perturbação
ambiental.
Em Coquillettidia, Culex, Haemagogus, Limatus, Trichoprosopon, Uranotaenia
e Wyeomyia, a maioria das espécies é categorizada como acidentais, não
dominantes, pouco freqüentes, raros ou comuns.
Para os gêneros Mansonia e Psorophora a observação foi completamente
diferente, já que nas denominações, as espécies recorrentes apresentaram-se como
constante, dominante, freqüente e abundante.

6.3 DISTRIBUIÇÃO VERTICAL DAS ESPÉCIES AMOSTRADAS

Em ambiente florestal, a importância da distribuição vertical de mosquitos

consiste no fato de muito serem vetores de arbovírus. Tal estratificação pode ser
preferencial por parte das espécies que freqüentam a copa das arvores, ou
obedecer a certo ritmo de 24 horas. Embora tais aspectos necessitem de estudos
muito mais apurados, e obvia a importância deste fator se considerar que
hospedeiros vertebrados, como macacos e aves, podem também estar presentes de
forma preferencial, em determinados níveis (FORATTINI, 1968). Neste estudo nove
espécies foram coletadas em plataforma, como mostrado no Quadro 2,
caracterizando um comportamento acrodendrófilo eventual, no caso dos gêneros
Aedes, Coquiletidia,Culex, Limatus e Psorophora, ou preferencial, como o gênero
Haemagogus.
 43

Quadro 2 - Análise qualitativa da distribuição vertical das espécies amostradas.

DIVERSIDADE DE ESPÉCIES DE ACORDO COM ESTRATIFICAÇÃO

Solo Copa
Ae. (Och.) hortator; Ae. (Och.) scapularis Ae. (Och.) scapularis
Ae. (Och.) serratus; Ae. (Pro.) argyrothorax Ae. (Och.) serratus
An. (Ano.) mediopunctatus; An. (Nys.) sp. Cq. (Rhy.) albicosta
An. (Nys.) nuneztovari; An. (Nys.) oswaldoi Cq. (Rhy.) venezuelensis
An. (Nys.) triannulatus; Cx (Cux.) espécies
Cq. (Rhy.) albicosta; Cq. (Rhy.) lynchi Hg. (Hag.) janthinomys
Cq. (Rhy.) nigricans; Cq. (Rhy.) sp. Li. flavisetosus
Cq. (Rhy.) venezuelensis; Ps. (Jan.) albipes
Cx. (Cux.) coronator; Cx. (Cux.) declarator Ps. (Jan.) ferox
Cx. (Cux.) espécies; Cx. (Car.) sp.
Cx. (Mel.) pedroi; Cx. (Mel.) portesi
Cx. (Mel.) sp.;
Li. flavisetosus; Li. pseudomethysticus;
Li. sp.; Li.durhamii;
Ma. (Man.) pseudotitillans; Ma. (Man.) titillans;
Ps. (Gra.) cingulata; Ps. (Jan.) albipes;
Ps. (Jan.) ferox; Ps. (Jan.) lutzii;
Tr. (Trc.) digitatum;
Wy. Sp.

Os espécimes do gênero Haemagogus são considerados importantes

transmissores da febre amarela silvestre com uma expressiva distribuição geográfica
mundial e foram amostrados neste trabalho. A espécie Hg. (Hag.) janthinomys
ocorreu em pequeno número em área de copa, ratificando o hábito acrodendrófilo da
espécie (CARVALHO et al., 1997; UENO et al., 2007).

6.4 INFLUÊNCIA DA PLUVIOMETRIA NA ABUNDÂNCIA E NA DIVERSIDADE DE

ESPÉCIES AMOSTRADAS

As variáveis meteorológicas durante os períodos de coleta sofreram pouca

variação (Tabela 5). As variáveis abióticas consideradas, entre os períodos de
execução das capturas exibiram as seguintes oscilações entre os valores mínimos e
 44

máximos: temperatura mínima entre 22,18 e 24,36ºC, a temperatura média variou de

25,33 e 29,11ºC e a temperatura máxima oscilando entre de 28,48 e 35,46ºC.

Tabela 5: Temperatura e Precipitação nos meses e áreas coletadas na APA do Rio Curiaú.
Táxons de Culicidae
Temperaturas Médias Prec. Acum. Várzea Mata de galeria
Ano Mês Máxima Mínima Média Mm Solo Copa CDC Solo Copa CDC
Abr 29,12 23,5 26,31 53,8 7 1 6 5 1 2
Maio 32,16 24,36 28,26 97,5 5 0 7 7 1 4
Jun 32,84 24,26 28,55 8 10 1 3 5 2 5
Jul 33,8 24,02 28,91 0 9 0 3 4 1 5
2011

Ago 33,94 24,28 29,11 11,6 7 0 1 4 0 2

Set 33,88 24,28 29,08 0 5 2 4 2 4 3
Out 34,58 24,02 29,3 0,4 4 2 5 5 3 2
Nov 35,46 22,34 28,9 0 7 0 4 5 0 3
Dez 34,8 23,28 29,04 0 7 1 5 5 0 3
Jan 32,38 24,32 28,35 128,2 14 3 6 12 3 5
2012

Fev 28,48 22,18 25,33 84 16 5 6 14 1 5

Mar 30,2 24,36 27,28 31,4 17 3 5 11 1 4
Total 414,9 23 7 13 22 6 16

Para análise das correlações entre as variáveis ambientais e a frequência de

mosquitos, foram utilizadas somente as quatro espécies mais abundantes. Para
analisar se houve ou não diferenças significativas entre a precipitação e as espécies
mais abundantes, utilizou-se a correlação do Teste não paramétrico U de Mann-
Whitney para amostras independentes com p valor de 5com confiança de 95 %. A
variação da freqüência das espécies mais abundantes em relação a precipitação
pluviométrica pode ser visualizada nas Figuras 6 e 7.
Em alguns casos observa-se que não houve correlação, como por exemplo,
entre temperatura e pluviosidade. Quadro et al., (2009) indicam que a Região Norte
possui uma homogeneidade espacial e sazonal da temperatura, o que não acontece
em relação à pluviosidade, esse padrão também é evidenciado na APA do Rio
Curiaú. Grimm e Barros (1998) relatam que esse fato ocorre por causa de anomalias
de circulação associadas com o fenômeno El Niño. Madruga et al. (1998) indicam
que se houver temperaturas mais elevadas do que o normal no verão, todas as
estações do ano serão mais quentes.
 45

A D

B E

C F

Figura 6. A. Relação entre a pluviosidade e o número total de indivíduos da espécie Ae. (Och.) scapularis
amostrados; B. Relação entre a pluviosidade e o número de indivíduos da espécie Ae. (Och.) scapularis coletados
em área de várzea; C. Relação entre a pluviosidade e o número de indivíduos da espécie Ae. (Och.) scapularis
coletados em área de mata de galeria; D. Relação entre a pluviosidade e o número total de indivíduos da espécie
Ae. (Och.) serratus amostrados; E. Relação entre a pluviosidade e o número de indivíduos da espécie Ae. (Och.)
serratus coletados em área de várzea; F. Relação entre a pluviosidade e o número de indivíduos da espécie Ae.
(Och.) serratus coletados em área de mata de galeria.
 46

Ao relacionar a freqüência da espécie Ae. (Och.) scapularis em relação a

pluviometria – Figura 6 (A,B,C)- constatou-se que a mesma apresentou um aumento
no número de indivíduos de acordo com o aumento da precipitação acumulada.
Todavia, a alta freqüência da espécie foi mantida mesmo nos meses com pouca
precipitação. Esse fator pode estar relacionado a elevada abundância e dominância
da espécie, a qual provavelmente atingiu vários sítios reprodutivos (acúmulos de
corpos d’água), mantendo o número de indivíduos abundantes durante o ano.
Os padrões obtidos na espécie Ae. (Och.) serratus- Figura 6 (E,F,G)
demonstraram o aumento da ocorrência de indivíduos concomitante com o aumento
da precipitação acumulada. No período de agosto a novembro de 2011, a espécie
manteve elevada densidade, mesmo com a pouca precipitação. Esse fato ocorreu
devido aos corpos d’água se manter constantes durante certo tempo. Os maiores
níveis pluviométricos foram obtidos no mês de Abril, coincidindo com diminuição na
abundância da espécie; isto pode ser decorrente do período de maturação e
desenvolvimento dos ovos. Por algum motivo, as fêmeas desta espécie podem ter
retardado as posturas dos ovos até o nível ideal para depositá-los nos corpos
d’água.
 47

A D

B E

Figura 7. A. Relação entre a pluviosidade e o número total de indivíduos da espécie Ps (Jan.) albipes amostrados;
B. Relação entre a pluviosidade e o número de indivíduos da espécie Ps.(Jan.) albipes coletados em área de
várzea; C. Relação entre a pluviosidade e o número de indivíduos da espécie Ps.(Jan.) albipes coletados em área
de mata de galeria; D. Relação entre a pluviosidade e o número total de indivíduos da espécie Ps (Jan.) ferox
amostrados; E. Relação entre a pluviosidade e o número de indivíduos da espécie Ps.(Jan.) ferox coletados em
área de várzea. F. Relação entre a pluviosidade e o número de indivíduos da espécie Ps.(Jan.) ferox coletados em
área de mata de galeria.
 48

Para a espécie Ps.(Jan.) albipes (Figura 7) sempre em que o nível de

precipitação estava em seu ápice a densidade aumentou no ambiente mata de
galeria; já na várzea esse padrão não foi evidenciado nas coletas iniciais. Nesse
sentido, a densidade manteve-se constante no ambiente várzea mesmo com o
aumento da precipitação acumulada; isso indica que devido o ambiente várzea
apresentar maior quantidade de corpos d’água do que na mata de galeria, mantendo
assim a equidade da espécie.
Já a espécie Ps. (Jan.) ferox manteve uma freqüência constante, como
observado na Figura 7, nos dois ambientes (mata de galeria e várzea). A elevação
do número de mosquitos de acordo com o acúmulo de precipitação não foi
acentuada. Isso pode ter ocorrido devido a competição com Ps.(Jan.) albipes; e esta
espécie deve ser dominante em relação a Ps. (Jan.) ferox.

6.5 ESPÉCIES DE IMPORTÂNCIA VETORIAL NA TRANSMISSÃO DE

ARBOVIROSES, MALÁRIA E OUTRAS ENFERMIDADES

Pode ser considerada como uma propriedade do vetor, sendo esta associada
diretamente a abundância, sobrevivência, endofilia e grau de domiciliação, sendo
associadas à transmissão de um ou mais agentes infecciosos (FORATTINI, 2002).
Os dados primordiais dos vetores são a hematofagia, densidade e distribuição, já
que revela a estreita relação entre vetor e hospedeiro, haja vista que, a rotina do
deste coincide com o período de atividade do invertebrado. No que diz respeito a
distribuição, necessitam ser considerados o movimento e dispersão do artrópode,
que pode ocorrer de inúmeras formas e atingindo grandes variações populacionais;
as espécies, nesse sentido, adaptam-se ou não aos locais. Depois de estabelecido o
processo adaptativo, estas se dispersam, podendo ou não gerar epidemias.
A pouca variação de temperatura anual também é um fator que auxilia a
proliferação das doenças neotropicais, pois a manutenção da temperatura impede
que os patógenos sejam eliminados, como ocorre em regiões temperadas.
De acordo com Forattini (1998), a pressão seletiva, a evolução dos
organismos vivos e outros fatores resultaram em adaptabilidade dos agentes
 49

etiológicos, já que muitos destes desenvolveram capacidades únicas para

proliferarem nos mais diversos ambientes. Nesse sentido, os mosquitos encontrados
são associados na literatura a diversos patógenos, especialmente os dos gêneros
Culex, Aedes, Anopheles, Mansonia, Psorophora e Coquillettidia (SILVA, 2006).
Arbovírus, ácaros, bactérias, nematelmintos e protozoários já foram associados a
mosquitos. O presente estudo apresentou amostra representativa desses gêneros,
justificando, assim, a importância deste levantamento de fauna. Os patógenos
relacionados aos seus respectivos vetores amostrados neste trabalho podem ser
visualizados no Quadro 3.

Quadro 3 - Ddemonstrativo dos principais agentes etiológicos associados aos mosquitos coletados na APA do Rio Curiaú.
(1) Vírus; (2) protozoário; (3) bactéria; (4) nematoide; (5) miíase.
AGENTE ETIOLÓGICO AUTOR DISTRIBUIÇÃO CULICÍDEO VETOR
Província do Chaco, Ae. (Och.) scapularis;Ur. sp.; Cq. sp.; Ma.
Antequera (1) Calisher et al., (1985)
Argentina sp.; Ps. sp..
Floresta Rio Grande,
Aruac (1) Spence et al., (1966) Cx. (Cux.) sp.; Ps. (Jan.) ferox; Wy. sp.
Trinidad
Aura (1) Causey et al., (1963) Pará, Brasil Argentina Ae.serratus; Cx. (Mel.) sp.
Ae. (Och.) scapularis; An. (Ano.) sp.; Cx.
Província do Chaco,
Barranqueras (1) Calisher et al., (1985) (Cux.) sp.; Cx. (Mel.) sp.; Cq. sp.; Ma. sp.; Ps.
Argentina
sp.; Ur. (Ura.) sp.
An. (Nys.) triannulatus; Cq. (Rhy.)
Bacillus sp. Alves et al., (2010) Pará, Brasil
venezuelensis
An. (Nys.) triannulatus; Cx. (Cux.) sp.; Cux.
Bacillus cereus (3) Alves et al., (2010) Pará, Brasil
(Cux.) coronator;
Instituto Evandro Chagas
Benevides (1) Belém, PA Cx. (Cux.) spissipes
(1969). Dados não publicados
Instituto Evandro Chagas
Benfica (1) Belém, PA Cx.(Cux.) sp.
(1984). Dados não publicados
Belém, PA Floresta
Bimiti (1) Institute Pasteur (1975) Bushbush, Trinidad Cx. (Mel.) spissipes
Francesa
Bushbush (1) Woodall (1967) Belém, PA Cx.(Cux.) sp.
Cq. (Rhy.) venezuelensis; Cx.(Cux.) sp.; Cx.
Bussuquara (1) Shope (1961) Pará, Brasil
(Mel.) sp.
Cq. (Rhy.) venezuelensis; Cx.(Mel.) portesi;
Cabassou (1) Digoutte (1968) Guiana Francesa
Li. pseudomethysticus; Ma. (Man.) titillans
Catu (1) Whitman; Casals (1961) Belém, PA Cx. (Mel.) portesi
Cedecea neteri (3) Alves et al., (2010) Pará, Brasil Ma. (Man.) titillans
Cellulomonas sp. (3) Alves et al., (2010) Pará, Brasil Cx.(Cux.) sp.; Cx.(Cux.) coronator
Ae. (Och.) serratus; Cq. (Rhy.) venezuelensis;
Cotia (1) Woodall (1967) São Pulo e Guiana Francesa
Cx. sp.; Li. pseudomethysticus; Ps. Ferox
Dermatobia hominis (5) Forattini (1965) América do Sul Ma. (Man.) titillans
Encefalite Equina Ae. (Och.) serratus; Ae. (Och.) scapularis; Cx.
Kubes; Rios (1939) Venezuela
Venezuelense (1) (Mel.) sp.; Ma. (Man.) titillans
Ae. (Och.) scapularis; Ae. (Och.); Cx. (Cux.)
Encefalite Saint Louis (1) Causey et al., (1968) Missouri, USA
coronator; Cx.(Mel.) spissipes; Wy. Sp.
Enterobacter amnigenus (3) Alves et al., (2010) Cx. (Mel.) sp.
Cq. (Rhy.) venezuelensis; Cx. (Cux.)
Enterobacter cloacae (3) Alves et al., (2010)
coronator; Cx. (Mel.) sp.; Ma. (Man.) titillans
Everglades (1) Chamberlain et al., (1964) Everglades, Flórida Cx. (Mel.) sp.
Febre amarela (1) Franco (1969) América do Sul e África Hg. (Hag.) jantinomys
Gemella haemolysans (3) Alves et al., (2010) Pará, Brasil Ae. (Och.) serratus; Tr. (Trc.) sp.
Gemella morbillorum (3) Alves et al., (2010) Pará, Brasil Cq. (Rhy.) venezuelensis; Cx. (Cux.) sp.
Guama (1) Causey et al., (1961) Guiana Francesa; Trinidad Cx. (Mel.) portesi; Cx. (Mel.) vomerifer
Guaratuba (1) Calisher et al., (1983) São Paulo, Brasil Ae. (Och.) serratus
Gumbo Limbo (1) Henderson et al., (1961) Everglades, Flórida Cx. (Mel.) sp.
Instituto Evandro Chagas
Iaco (1) Sena Madureira, AC Wy. Sp.
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Icoaraci (1) Tesh (1983) São Paulo, Brasil Cx.(Cux.) sp.
Ieri (1) Spence et al., (1968) Amapá, Brasil, Trinidad Ps. (Jan.) albipes; Ps. (Jan.) ferox
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AUTOR DISTRIBUIÇÃO CULICÍDEO VETOR

AGENTE ETIOLÓGICO
Brasil Colombia
Laemmert; Hughest (1947); Ae. (Och.) serratus; Cq. sp.; Cx. (Cux.) sp.;
Ilheus (1) Guatamala Honduras
Causey; Theiler (1958) Ps. (Jan.) albipes; Ps. (Jan.) ferox
Panama Trinidad
Trapp et al., (1965); Tesh et al.,
Itaporanga (1) Cx. (Cux.) sp.
(1983)
Itaqui (1) Shope (1961) Belém, PA Cx. (Mel.) portesi
Instituto Evandro Chagas Ae. (Och.) serratus; Ps. (Jan.) albipes; Ps.
Itupiranga (1) Itupiranga, PA Brasil
(1984). Dados não publicados (Jan.) ferox
Instituto Evandro Chagas
Jacareacanga (1) Itaituba, PA Cx. (Mel.) sp.
(1985). Não publicados
Universidade da Califórnia
Jugra (1) Malásia Ur. (Ura.) sp.
(1972) Não publicado
Ae. (Och.) scapularis; Cx. (Cux.) spissipes;
Kairi (1) Calisher et al., (1983) Trinidad
Ps. (Jan.) ferox; Wy. Sp.
Klebsiella oxytoca (3) Alves et al., (2010) Cq. (Rhy.) venezuelensis
Spence et al., (1962); Woodal Floresta Melajo,Trinidad
Lukuni (1) Ae. (Och.) scapularis
(1967) Pará, Brasil
Madrid (1) Rondaniche et al., (1964) Almirante, Panamá Cx. (Mel.) vomerifer
Mahogany Hammock (1) Calisher et al., (1980) Everglades, Flórida Cx. (Mel.) sp.
Causey et al., (1961); Shope
Marituba (1) Pará, Brasil Cx. (Mel.) sp.; Cx. (Mel.) portesi
(1961)
Floresta Rio Grande, Ae. (Och.) scapularis; Ae. (Och.) serratus; Cx.
Mayaro (1) Calisher et al., (1983)
Trinidad Brasil (Cux.) sp.; Ps. sp.
Spence et al., (1967); Woodal Floresta Melajo,Trinidad Ae. (Och.) scapularis; Ae. (Och.) serratus; Ps.
Melao (1)
(1967) Pará, São Paulo, Brasil (Jan.) ferox
Ae. (Och.) serratus; Cx. (Mel.) sp.; Ps. (Jan.)
Mirim (1) Woodall (1967) Pará, Brasil
ferox
Cq. (Rhy.) venezuelensis; Cx. (Cux.) sp.; Cx.
Moju (1) Woodall (1967) Pará, Brasil
(Cux.) vomerifer; Ma. sp.,
Morganella morganii (3) Alves et al., (2010) Cx. (Cux.) coronator; Cx. (Cux.) sp;
Mosqueiro (1) Davies et al., (1971) Pará, Brasil Ma. sp.; Wy. Sp.
Pará, Brasil Guiana
Murucutu (1) Causey (1961) Cq. (Rhy.) venezuelensis; Cx. (Mel.) portesi
Francesa
Naranjal (1) Calisher et al., (1983) Equador Cx. (Mel.) sp.
Honduras, México, Panamá,
Nepuyo (1) Stim (1969) Cx. (Cux.) sp.
Pará, Brasil
Northway (1) Calisher et al., (1985) Alaska, USA Ae. Sp.
Ntaya (1) Brottes et al., (1956) Africa Cx. Sp.
Oropouche (1) Calisher et al., (1983) Brasília, Brasil Trinidad Ae.(Och.) serratus
Ossa (1) Rondaniche et al., (1964) Almirante, Panamá Cx. (Cux.) vomerifer
Pahayokee (1) Fields et al., (1968) Everglades, Flórida Cx. (Mel.) sp.
Pantoea sp. (3) Alves et al., (2010) Cq. (Rhy.) venezuelensis; Tr. (Trc.) sp.
Patois (1) Srihongse et al., (1967) Panamá México Cx. (Cux) sp.
An. (Nys.) sp.; An. (Nys.) mediopucntatus; An.
Plasmodium sp. (2) Faran (1980) Pará, Brasil
(Nys.) nuneztovari; An. (Nys.) triannulatus
Pseudomonas sp. (3) Alves et al., (2010) Pará, Brasil Tr. (Trc.) sp.
Purus (1) Travassos da Rosa (1980) Sena Madureira, AC Ps. (Jan.) albipes
Restan (1) Jonkers (1968) Bushbush, Trinidad Cx. (Mel.) sp.
Rochambeau (1) Digoutte (1973) Guiana Francesa Cq. (Rhy.) albicosta
Rocio (1) De Souza (1981) São Paulo, Brasil Ps. (Jan.) ferox
Shark River (1) Scherer et al., (1967) Everglades, Flórida Cx. (Mel.) sp.
Ae.(Och.) serratus; Na. (Nys.) triannulatus;
Staphylococcus sp. (3) Alves et al., (2010) Pará, Brasil
Cq. (Rhy.) venezuelensis; Cx. (Cux.) sp.
Stenotrophomonas
Alves et al., (2010) Pará, Brasil Ae. (Och.) serratus; Cx. (Cux.) sp.
maltophilia (3)
Streptococcus mitis (3) Alves et al., (2010) Pará, Brasil Ae. (Och.) serratus
Streptococcus pyogenes (3) Alves et al., (2010) Pará, Brasil Cq. (Rhy.) venezuelensis
Tlacotalpan (1) Scherer et al., (1967) Veracruz, México Ma. Sp.
Cq. (Rhy.) albicosta; Cq. (Rhy.) venezuelensis;
Tonate (1) Digoutte (1973) Guiana Francesa Cx. (Mel.) portesi; Cx. (Mel.) spissipes; Ma.
(Man.) titillans; Ma. (Man.) pseudotitillans;
Turlock (1) Lennette et al., (1957) Pará, Brasil Trinidad Cx. (Cuxl.) declarator; Cx. (Mel.) portesi
Belém, Pará Colombia, Ae. (Och.) serratus; Ps. (Jan.) albipes; Ps.
Una (1) Causey et al., (1963)
Panamá (Jan.) ferox
Vinces (1) Calhisher et al., (1983) Equador Cx. (Mel.) vomerifer
Wuchereria bancrofti (4) Burton (1964) Ma. (Man.) titillans
Pará, Brasil Colombia, Ae. (Och.) serratus; Ps. (Jan.) albipes; Ps.
Wyeomia (1) Roca-Garcia (1944)
Panamá (Jan.) ferox; Wy. Sp.
 51

Como demonstrado no Quadro 3, as espécies de mosquitos existentes na

APA do Rio Curiaú já foram encontradas naturalmente infectadas no mundo com 59
tipos de vírus, um gênero de protozoário, 14 espécies de bactérias, uma espécie de
nematódeo e uma espécie de mosca (causadora eventual de miíase).
 52

CONCLUSÕES

A assembleia de mosquitos de região da APA do Rio Curiaú é composta por 39

espécies distribuída pelos gêneros Aedes, Anopheles, Coquiletidia, Culex,
Haemagogus, Limatus, Mansonia, Psorophora, Trichoprosopon, Uranotaenia,
Wyeomyia.
As espécies Ae. (Och.) scapularis e Ae. (Och.) serratus foram dominantes. Essas
espécies também foram as mais freqüentes. A presença dessas espécies indica um
avançado grau de degradação ambiental, haja vista que são espécies antropofílicas.
O aumento da abundância de mosquitos foi condizente com o aumento da
precipitação pluviométrica.
A amostragem de indivíduos da espécie Haemagogus (Hag.) janthinomys,
principal vetor da febre amarela silvestre, faz com que seja prudente a vacinação
dos moradores, mesmo sem que haja ocorrido a pesquisa viral nos espécimes
coletados. A presença de outras espécies que podem transmitir outras arboviroses,
protozoários ou bactérias, como Aedes (Och.) scapularis, An.(Ano.) oswaldoi, Cx.
(Cux.) coronator; Cx. (Cux.) declarator, Ma.(Man.) titillans, Ps. (Jan.) ferox também
evidencia riscos a saúde da população local.Seria indicado realizar o isolamento
viral das espécies que apresentam histórico vetorial.
 53

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ANEXO – Autorização de coleta