01/07/2021 APACAME - Mensagem Doce 80 - Polinização

POLINIZAÇÃO

Bombus: as mamangavas de chão e sua importância como agentes

polinizadores
Carlos Alberto Garófalo
Departamento de Biologia, Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto-USP - 14040-901 - Ribeirão
Preto, SP

e-mail: garofalo@ffclrp.usp.br

A palavra "mamangaba", de origem tupi, que também se grafa "mangangaba", "mangangá" e "mamangava",
significa "abelha de grande porte". Apesar de todos estes termos, "mamanga", "mangaba" e "mangava" são as
denominações mais frequentemente utilizadas, principalmente, pelo homem do campo. As mamangavas mais
conhecidas são as "mamangavas de toco" ou "mamangavas de pau podre", que são as espécies de Xylocopa,
conhecidas por serem importantes na polinização do maracujá, e as "mamangavas de chão", que são as abelhas do
gênero Bombus.

As abelhas do gênero Bombus apresentam-se amplamente distribuídas por quase todo o Hemisfério Norte e com
ampla dispersão na América do Sul. No Brasil, o gênero é representado por seis espécies, todas pertencentes ao
subgênero Fervidobombus: atratus Franklin, 1913, bellicosus Smith, 1879, brasiliensis Lepeletier, 1836, brevivillus
Franklin, 1913, morio (Swederus, 1787) e transversalis (Olivier, 1789) (Moure & Sakagami, 1962). De acordo com
as informações disponíveis, B. atratus ocorre em doze estados brasileiros: BA, ES, GO, MG, MS, MT, PR, RJ, RO,
RS, SC, SP; B. morio apresenta praticamente a mesma distribuição de atratus, não tendo sido amostrado apenas no
estado de RO; B. bellicosus é o que apresenta a menor distribuição, PR e RS; B. transversallis tem sido encontrado
em AC, AM, AP, MT, PA e RO; B. brasiliensis ocorre no ES, GO, MG, MS, PR, RJ, SC e SP enquanto B.
brevivillus ocorre no AP, BA, CE, ES, GO, MT, PA, PB, PE, RJ e RN.

Uma das características das espécies que ocorrem no Brasil, é a agressividade bastante desenvolvida. Este fato tem
ocasionado uma destruição sitemática dos ninhos destas abelhas, toda vez que um deles é encontrado; assim, em
várias regiões, a população de mamangavas tem diminuido a cada dia que passa.

Com exceção das espécies atratus e morio, as mais estudadas até o momento, as informações bionômicas a respeito
de transversalis e brasiliensis são ainda muito poucas enquanto que para bellicosus e brevivillus, praticamente nada
é conhecido. Bombus brasiliensis teve a descrição de ninhos e de formas imaturas feita por Laroca (1972); a
descrição de ninhos de B. transversalis foi realizada por Dias (1958), Olesen (1989) e Taylor & Cameron (2003);
além dessas informações, a ocorrência de ataques de predadores e parasitóides foram relatadas por Ramirez &
Cameron (2003) e Whitfield et al. (2003), respectivamente.

Em relação a B. morio, a nidificação por rainhas solitárias foi reportada por Milliron (1961) e Garófalo (1976); a
descrição de ninhos e de seus imaturos foi feita por Laroca (1976) e a descrição de todos os outros aspectos
envolvidos no ciclo biológico das colônias foi feita por Garófalo (1976, !978a,b, 1980); estudos sobre glândulas
tegumentares do abdômem foram feitos por Guerino & Cruz-Landim (2003) e análises do ninho trófico da espécie
foram apresentados por Camillo (1983), Camillo & Garófalo (1989) e Cortopassi-Laurino et al. (2003).

A quantidade de informações disponíveis a respeito de B. atratus é bastante relevante. Inúmeros aspectos têm sido
abordados: descrição da arquitetura dos ninhos e desenvolvimento da cria (Dias, 1960; Sakagami et al., 1967b;
Zucchi, 1973; Silva-Matos, 1986), fundação e desenvolvimento de colônias normais e órfãs (Sakagami et al., 1967a;
Zucchi, 1973; Garófalo, 1974, 1979; Saraceni, 1976; Silva-Matos, 1993; Silva-Matos & Garófalo, 1995; Cameron
& Jost, 1998), divisão de trabalho (Sakagami & Zucchi, 1965; Zucchi, 1973; Saraceni, 1976; Silva-Matos, 1993;
Silva-Matos & Garófalo, 1995, 2000), aspectos reprodutivos de machos e rainhas (Garófalo et al., 1986), aspectos
genéticos (Garófalo, 1973; Garófalo & Kerr, 1975), análises do nicho alimentar (Camillo, 1983; Camillo &
Garófalo, 1989; Cortopassi-Laurino, 2003), análise da secreção do muco presente nos tubos de Malpighi e estrutura
dos casulos (Mello, 1979, 1982) e estudos das propriedades catalíticas e regulatórias da fosfofrutoquinase de
músculo de vôo (Leite, 1984).

Ciclo biológico das colônias de Bombus morio.

Os ninhos, na maioria das vezes, são encontrados na superfície do solo, geralmente em touceiras, não apresentando
uma entrada definida, o que significa que as abelhas podem sair ou entrar por vários locais. Os ninhos podem, ou
não, apresentar uma cobertura de cera; quando isso ocorre, sobre esta cobertura são encontrados detritos vegetais e,
quando a cobertura de cera está ausente, a própria camada de detritos esconde o ninho. Um novo ninho é sempre
iniciado por uma rainha sózinha. Após ter selecionado um local para a construção do ninho, a rainha construirá um
pote de cera para armazenar o néctar que ela coletará nas flores e, em seguida, construirá sua primeira célula para
oviposição. Quando as larvas eclodirem elas serão alimentadas pela rainha que coletará pólen e néctar no campo;
quando as operárias emergirem a rainha abandonará as atividades de campo deixando-as para as operárias. A
colônia começa a se desenvolver lentamente, com a rainha realizando posturas em intervalos variando de dois a

À
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onze dias. À medida que o tempo passa e a população da colônia cresce, os intervalos de tempo entre as posturas
realizadas pela rainha vão diminuindo; no período do pico de oviposição, a rainha pode construir e ovipositar em
duas células no mesmo dia. O aumento na freqüência de oviposições pela rainha acelera o crescimento populacional
da colônia e o número de operárias aumenta consideravelmente.

Conforme a população de operárias aumenta, a rainha vai perdendo sua dominância sobre elas. Isso leva ao
aparecimento de operárias com ovários desenvolvidos as quais iniciam a construção de células e oviposição. Nesse
estágio, a colônia está atingindo seu clímax de desenvolvimento. Durante algum tempo, a rainha tenta manter sua
dominância, comportando-se de maneira agitada e hostil para com as operárias, agredindo-as constantemente. Este
comportamento, contudo, não impede que um número cada vez maior de operárias poedeiras apareça. Ao mesmo
tempo em que a rainha agride as operárias, agressões entre as operárias também ocorrem com muita freqüência. Não
conseguindo manter sua dominância sobre as operárias por meio de agressões, a rainha, em seguida, passa a destruir
as posturas realizadas por elas, abrindo as células e comendo os ovos presentes; em um estágio posterior, a rainha
apenas esmaga ou retira os ovos das células e, por fim, devido ao grande número de posturas realizadas pelas
operárias, a rainha não mais consegue impedir o desenvolvimento dos ovos. É durante esta fase de agressões entre a
rainha e operárias e entre essas últimas que se dá o início da produção de sexuados ou seja, de machos e rainhas.
Iniciada essa fase, a produção de operárias é interrompida e todos os indivíduos produzidos daí em diante serão
machos e rainhas. As novas rainhas serão produzidas a partir de posturas realizadas pela rainha velha enquanto os
machos serão produzidos a partir de ovos postos não só pela rainha como, também, pelas operárias.

Os machos começam a emergir antes das rainhas e à medida que saem para o campo pela primeira vez, a partir dos
quatro dias de idade, não mais retornam. As rainhas novas podem ser separadas em três grupos: um deles é formado
por aquelas que logo abandonam a colônia para estabelecer seus próprios ninhos; o outro grupo é formado pelas
rainhas que após acasalarem iniciam posturas no ninho materno e, o último grupo é formado pelas rainhas que
permanecem na colônia trabalhando como se fossem operárias; essas rainhas trabalham no campo coletando pólen e
néctar para alimentar as larvas em crescimento. Essas rainhas podem ser fecundadas e, em média, permanecem na
colônia por trinta dias embora algumas possam permanecer por até setenta dias. A rainha velha pode ser morta pelas
operárias antes ou após a emergência das rainhas filhas.

Em seguida a produção de sexuados, a colônia perece totalmente, com a morte das operárias restantes e o
desaparecimento de todos os machos e rainhas novas, ou ser reativada pelas rainhas produzidas. Esta reativação
pode ocorrer com mais de uma rainha nova realizando posturas na colônia, durante um determinado tempo, ou pelo
estabelecimento de apenas uma delas. Em qualquer caso, as posturas realizadas pelas rainhas serão cuidadas pelas
operárias que ainda restam na colônia as quais recebem a ajuda daquelas rainhas que trabalham como operárias.
Assim, a colônia volta a produzir operárias e um novo ciclo é iniciado. Quando mais de uma rainha inicia postura na
colônia materna, mais dias menos dias, elas começarão a se agredir de forma que após algum tempo, apenas uma
permanece na colônia. Cada ciclo biológico de B. morio demora, em média, seis meses. Colônias de B. morio
chegam a produzir de 500 a 600 operárias durante o ciclo biológico.

Ciclo biológico das colônias de Bombus atratus

A fundação e o crescimento de uma colônia de B. atratus segue, praticamente, o mesmo padrão observado em B.
morio. Quando a colônia possui uma grande população de operárias e a rainha começa a perder sua dominância
sobre elas, aparecem operárias fecundadas que possuindo ovários desenvolvidos iniciam suas oviposições; das
posturas realizadas por tais operárias poderão ser produzidos outras operárias, rainhas e, também, machos, no caso
dos ovos não serem fertilizados. Além dessas operárias fecundadas, as quais têm sido observadas, até hoje, apenas
em B. atratus, aparecem, também, outras operárias com ovários desenvolvidos mas que não são fecundadas;
evidentemente, das oviposições feitas por tais operárias emergirão apenas machos. Semelhante à B. morio, os
machos começam a emergir antes das novas rainhas e, conforme saem para o campo pela primeira vez, entre o
terceiro e oitavo dia de idade, não mais retornam à colônia. Das rainhas produzidas nas colônias, geralmente entre
uma e duas centenas, muitas desaparecem dentro de poucos dias após a emergência e, provavelmente, tentarão
fundar novas colônias; algumas, contudo, permanecem na colônia materna e iniciam atividades de oviposição dando
início à reativação da colônia com a produção de novas operárias. As rainhas que permanecem na colônia delimitam
e defendem àreas denominadas de territórios. Quando uma rainha tenta entrar no território de outra, elas se agridem
e a proprietária expulsa a intrusa. Conforme as rainhas vão realizando oviposições, os territórios crescem, em área,
de forma que a sobreposição entre dois territórios é inevitável. A partir desse momento as rainhas começam a se
agredir violentamente e as eliminações vão ocorrendo até que apenas uma delas permanece viva no ninho. Nesse
estágio da colônia todas as operárias que realizavam oviposições já desapareceram e a rainha que permaneceu na
colônia será a responsável pelo novo ciclo de desenvolvimento. Esta permanência de rainhas novas na colônia
materna e consequente reativação permitem à colônia passar por vários ciclos biológicos. Assim, colônias mantidas
em laboratório e recebendo cuidados especiais quando necessário (fornecimento de xarope em épocas de escassez
de alimento, retirada de material apodrecido, de larvas de parasitas, etc.) poderão permanecer ativas por muitos anos
produzindo, periodicamente, machos e novas rainhas. Semelhante à B. morio, uma colônia de B. atratus pode ter
dois ciclos biológicos por ano. O número de operárias produzidas durante um ciclo da colônia é, em média, superior
àquele produzido por B. morio.

O fato de algumas operárias de B. atratus poderem ser fecundadas resulta que colônias que perdem precocemente
sua rainha não tenham seu desenvolvimento interrompido. Assim, sob aquela circunstância uma operária assumirá o
papel da rainha e propiciará a continuidade do desenvolvimento da colônia até atingir a fase de produção de machos

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e novas rainhas.

As espécies de Bombus e suas atividades de polinização

Sugerido como uma alternativa útil à abelha-de-mel (Apis) em programas de polinização, principalmente sob
condições de estufa onde elas parecem se adaptar melhor do que as operárias de Apis (Free, 1970), a utilização de
espécies de Bombus cresceu rapidamente nos últimos dez anos em vários países. Embora sendo utilizadas
preferencialmente na polinização de tomate cultivado em estufa, algumas espécies de Bombus têm se mostradas
como efetivos polinizadores em culturas de melão, berinjela, abobora, pimentão e morango (Fisher & Pomeroy,
1989; Kevan et al., 1991; Velthuis & van Door, 2004). Evidentemente, a utilização de Bombus na polinização de
cultivos só se tornou uma realidade a partir do momento que colônias começaram a ser produzidas em escala
comercial por companhias interessadas em suprir a demanda do mercado. Tal produção só foi possível com o
desenvolvimento de tecnologia apropriada permitindo a disponibilidade de colônias em, praticamente, qualquer
época do ano. As facilidades na aquisição e, em alguns países, na importação de colônias resultaram no
espalhamento de algumas espécies, principalmente B. terrestris, para muito além da sua região natural de
ocorrência. A introdução de uma espécie em um novo ambiente, contudo, pode trazer severos efeitos negativos. No
caso específico das abelhas, a competição com polinizadores nativos pelos recursos florais, competição por locais
de nidificação, cointrodução de inimigos naturais, particularmente patógenos que podem infectar organismos
nativos e disrupção da polinização de plantas nativas são algumas das consequências negativas que a introdução de
uma espécie pode acarretar (Goulson, 2003). Dessa forma, antes que a importação de uma espécie de abelha para
ser usada como polinizador de uma cultura possa ocorrer, aliás, uma idéia que tem encontrado adeptos com
facilidade, é preciso estudar as espécies que aqui existem pois, seguramente, entre elas encontraremos polinizadores
competentes para muitas das nossas culturas.

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