8

POLINIZAO DE MACRFITAS AQUTICAS DA FAMLIA PONTEDERIACEAE

ALVES DOS SANTOS, I.
Departamento de Ecologia Geral / IB-USP, Cidade Universitria So Paulo, 05508-900/SP. E-mail: isabelha@usp.br

RESUMO: Polinizao de macrfitas aquticas da famlia Pontederiaceae. Eichhornia azurea, o aguap de barao, uma espcie tristlica de Pontederiaceae. Espcies tristlicas possuem trs morfas florais e para a polinizao legtima dependem que a transferncia do plen entre as 3 morfas seja feita por um agente polinizador da seguinte maneira: plen das anteras longas, mdias ou curtas devem ser transferidos para os estigmas longo, mdio ou curto, respectivamente. Somente polinizadores especializados conseguem atingir os diferentes nveis de anteras das flores tristlicas e efetuar a polinizao legtima. Palavras-chaves: Eichhornia; heterostilia; reproduo sexual; aguap; abelha polinizadora.

ABSTRACT: Pollination of one Pontederiaceae species. Eichhornia azurea is a tristylous species of Pontederiaceae. Tristylous species have three floral morphs and for the legitimate pollination need a pollen vector (pollinator) that transfer the pollen between the morphs in the following way: pollen from the long, mid or short anthers must be transfer to the long, mid and short styles respectively. Only specialized pollinators can reach the different anthers levels of the tristylous flowers and mediate the legitimate pollination. Key-words: Eichhornia; heterostyly; sexual reproduction; waterhyacinth; bee-pollinator.

A FAMLIA PONTEDERIACEAE As Pontedericeas so herbceas aquticas ou palustriais, que compreendem cerca de 30-35 espcies. So plantas muito abundantes em beiras de lagos, canais ou campos permanentemente alagados. Suas flores so vistosas e atraentes para muitos insetos, e so primariamente polinizadas por abelhas e borboletas. A maioria das espcies de Pontederiaceae nativa dos trpicos do Novo Mundo (Castellano, 1959). Pontederia e Hydrothrix ocorrem naturalmente somente no Novo Mundo. Eichhornia e Heteranthera so predominantemente Neotropicais. Algumas espcies de Pontederiaceae propagaram-se como plantas ornamentais ou invasoras, superando seus limites naturais. Eichhornia crassipes tornou-se uma praga nociva em vrias partes do mundo tropical. A propagao vegetativa uma forma de crescimento bastante comum entre os aguaps, mas o crescimento tambm pode se processar via reproduo sexuada. A polinizao legtima das flores de algumas espcies de Eichhornia e Pontederia apresenta um dos mais sofisticados mecanismos de polinizao cruzada entre as angiospermas, que a heterostilia.
Pompo, M. L. M. (Ed.) Perspectivas na Limnologia do Brasil.

SISTEMA REPRODUTIVO DE PLANTAS HETEROSTLICAS Populaes de plantas heterostlicas (distlicas ou tristlicas) so compostas por flores de diferentes morfas (2 ou 3), que diferem no comprimento do estigma, estames, tamanho do plen e apresentam sistema de auto-incompatibilidade (Barrett, 1985). A polinizao legtima nas espcies tristlicas ocorre quando flores com estigma longo, mdio ou curto recebem plen compatvel proveniente das anteras longas, mdias ou curtas, respectivamente (Fig. 1). O fenmeno da heterostilia foi registrado em 24 famlias de plantas com flores, das quais somente 3 contm espcies tristlicas: Lythraceae, Oxalidaceae e Pontederiaceae (Ganders, 1979). Pontederiaceae a nica famlia de monocotiledneas tristlica, representada neste aspecto por 2 gneros: Eichhornia e Pontederia. Muitos estudos sobre as plantas heterostlicas foram feitos devido ao interessante mecanismo gentico desse especializado sistema reprodutivo. Segundo Barrett (1988) existe uma tendncia evidente no sistema reprodutivo de Eichhornia, em quebrar o polimorfismo e evoluir para populaes monomrficas. A condio trirmrfica parece ser ancestral, pois populaes invasoras longe do local de origem tendem a ter altas taxas de auto-compatibilidade e de conter muitas vezes populaes monomrficas (Charlesworth, 1979). FUNCIONAMENTO DA HETEROSTILIA Para o sistema da tristilia funcionar efetivamente, as populaes devem conter as 3 morfas florais e providenciar plen e nctar suficiente para atrair os polimizadores especializados com longa probscide (Barrett, 1988). De certa forma, a planta controla os movimentos dos polinizadores e do fluxo de plen. Plen dos diferentes nveis de anteras aderem em partes do corpo do inseto correspondendo a posio onde o estigma compatvel ser contatado por tal visitante. Devido a prpria arquitetura da flor, a polinizao do estigma curto mais difcil, pois este encontra-se inserido no fundo do tubo da corola. Para atingir as anteras curtas, o estigma curto ou a base do tubo da corola, o visitante deve possuir estruturas finas e longas capazes de penetrar e atingir o fundo do tubo da corola.

Figura 1: Esquema da posio relativa de estigmas e estames nas morfas florais de espcies tristlicas. A polinizao legtima indicada por setas.

A BIOLOGIA REPRODUTIVA DE Eichhornia O gnero Eichhornia compreende 8 espcies. Com exceo de E. natans, encontrada na frica, todas demais espcies so nativas da regio Neotropical. Trs espcies so primariamente trimrficas: E. azurea, E. crassipes e E. paniculata. Alguns estudos foram feitos sobre a polinizao de Eichhornia em populaes naturais: Barrett & Husband (1990) encontraram como polinizadores de E. paniculata no nordeste do Brasil, abelhas solitrias com longa probscide e borboletas. O sistema reprodutivo nesta espcie varia dentro e entre as populaes. Populaes de E. paniculata freqentemente contm uma mistura de variantes autocompatveis e incompatveis. Populaes da Jamaica so mais autocompatveis e aquelas do nordeste brasileiro so mais incompatveis, refletindo possveis contrastes na atividade dos polinizadores, na demografia e em fatores genticos ou ambientais. A produo de cpsulas e sementes de E. crassipes mais alta nas populaes tropicais do que nas regies temperadas, provavelmente devido aos altos ndices de visitao de insetos (Barrett, 1980). A biologia floral de E. azurea foi estudada por Barrett (1979) na Costa Rica e Amaznia e por Alves dos Santos & Wittmann (in press) no sul do Brasil. Nas populaes naturais destas duas regies, as 3 morfas florais de E. azurea foram localizadas.

Figura 2: Inflorescncias de duas morfas florais de Eichhornia azurea: a esquerda morfa L com estigma longo em evidncia, a direita morfa C com anteras longas em evidncia. POLINIZAO LEGTIMA DE Eichhornia azurea NO SUL DO BRASIL Eichhornia azurea comumente conhecida como aguap de barao (Fig. 2). Trata-se de uma espcie abundante em reas alagadas da restinga e de fcil distino devido aos seus longos rizomas que aderem ao substrato. E. azurea possui uma distribuio geogrfica ampla dentro da regio Neotropical. Com cerca de 5 cm de comprimento e coberta por plos hialinos, as flores de E. azurea so zigomrficas, lils com uma mancha amarela guiar de nctar. Estames so concrescidos com as tpalas inseridos na parte superior do tubo da corola. As flores de E. azurea abrem por um dia. Em dias quentes e ensolarados abrem entre 6:00-7:00h, em dias nublados entre 8:00-9:00h. A deiscncia da antera ocorre 2 horas aps a abertura da flor. As inflorescncias produzem cerca de 18 flores, com mdia de 5 flores abertas por dia no pico da florao. No sul do Brasil o perodo de florao totaliza aproximadamente 5 meses, de outubro a fevereiro.

No Rio Grande do Sul, as flores de E. azurea so visitadas com alta freqncia por Ancyloscelis gigas, uma abelha solitria da famlia Anthophoridae (Alves dos Santos, 1997). Esta espcie de abelha especializada em flores de E. azurea. Fmeas de A. gigas possuem uma longa probscide (cerca de 14,5mm) coberta por cerdas com ganchos, presentes na altura dos palpos labiais e no prementum (Fig. 3). As cerdas da probscide so utilizadas para coletar plen, principalmente das anteras curtas, onde nenhum outro visitante pode alcanar. As fmeas visitam 4 a 5 flores por inflorescncia. Depois de visitarem cerca de 20 flores pousam sobre a folhagem para retirar o plen preso entre as cerdas da probscide e transferi-lo para a escopa nas pernas posteriores. A taxa de reproduo vegetativa em E. azurea consideravelmente mais baixa que a encontrada em E. crassipes, o que provavelmente explica a reteno das 3 morfas na maioria das populaes (Barrett, 1978). A compatibilidade das morfas florais de E. azurea na regio sul foi testada para avaliar a contribuio dos visitantes na reproduo da planta, ou seja, a sua efetividade na transferncia legtima do plen (Tabs. 1-3). As letras C, M e L correspondem a abreviao utilizada na literatura para as morfas com estigmas curto, mdio e longo respectivamente.

Figura 3: a) Probscide pilosa da fmea de Ancyloscelis gigas (1 mm); b) Detalhe dos palpos labiais com alguns gros de plen presos entre as cerdas (1,9m).

A produo de sementes em E. azurea menor do que o seu potencial reprodutivo. Nos testes de polinizao manual cruzada a produo de sementes atinge valores entre 52,6 e 76,6% em relao ao nmero de vulos que as plantas produzem (Tab. 1). A produo de sementes nas condies naturais bastante varivel, atingindo valores entre 7,9 e 75,8%. Por exemplo, flores com estigma mdio (morfa M) de Viamo produziram 75,8% de sementes, valor semelhante ao da polinizao manual cruzada legtima. Enquanto que, flores da mesma morfa (M) em Terra de Areia produziram apenas 20,1% de sementes (Tab. 1). A produo de sementes foi praticamente zero em condies no naturais (plantas transferidas para o campus universitrio), excluindo a presena de A. gigas (Tab. 2); bem como em flores ensacadas (nos testes de autogamia) nos locais de ocorrncia (Tab. 3). Tabela 1: Potencial reprodutivo de Eichhornia azurea e produo de sementes em trs localidades do Rio Grande do Sul (Alves dos Santos & Wittmann, in press). Morfa floral Produo de vulos Polinizao Manual* Sementes por fruto 59,1 26,1 Produo sementes 52,6% Local T. Areia C 112 7,0 Viamo Guaba T. Areia M 78,6 5,7 60,2 18,1 76,6% Viarno Guaba T. Areia L 107,4 16,8 60,7 10,7 56,7% Viamo Condies Naturais** Sementes por fruto 15,7 18,72 23,4 15,9 30,2 10,18 15,8 17,35 59,6 2,8 38,1 17,9 37,6 16,46 8,5 1,8 Produo de sementes 14% 20,9% 26,7% 20,1 75,8% 48,5% 35% 7,9%

Guaba 30,6 16,4 28,5% *seguindo o esquema da polinizao cruzada legtima. **com presena do polinizador - Ancyloscelis gigas. Anlise do carregamento de plen das fmeas de A. gigas revelaram 100% de plen dos 3 nveis de anteras de E. azurea. Devido ao tamanho diferencial dos gros de plen nas plantas heterostlicas, foi possvel avaliar a quantidade de plen que as fmeas coletaram de cada nvel de antera. De um total de 2500 gros de plen (n = 10 fmeas): 62,33% provieram das anteras curtas, 27, 47% das anteras mdias e 10,18% das anteras longas. Tabela 2: Produo de sementes em Eichhornia azurea na ausncia do polinizador Ancyloscelis gigas (Alves dos Santos & Wittmann, in press). Local Campus da Universidade Morfa floral C M L Flores examinadas 15 13 33 Flores com sementes 0 1 4 Sementes por fruto -2,0 8,2 7,3 Produo de sementes -0,15% 1%

Examinando minuciosamente flores de E. azurea e fmeas de A. gigas nas 3 populaes da Plancie Costeira do Rio Grande do Sul, constatou-se uma coadaptao morfolgica da posio das anteras e estigma curtos dentro da flor e posio dos plos na probscide da abelha (Fig. 4). Para que a coleta de plen da abelha se efetive e para que uma polinizao eficiente do estigma curto ocorra, a posio dos rgos reprodutivos curtos da flor (estigma e antera) devem ser mantida na altura dos plos da probscide das abelhas. Em benefcio ao visitante que esteja funcionando como vetor eficiente, a planta "oculta" o plen em partes florais, onde apenas aquele agente consegue alcanlo. Por sua vez, o visitante polinizador se adaptou e respondeu a esta estratgia da planta, especializando-se em coletar plen desta fonte que restrita aos outros visitantes. Caso ocorra modificaes em um dos organismos, podemos esperar uma contrapartida tendenciosa no parceiro, remodelando-se tal alterao, de modo a no prejudicar a interao entre eles.

Tabela 3: Produo de sementes em flores ensacadas de Eichhornia azurea no Rio Grande do Sul (Alves dos Santos & Wittmann, in press). Tratamento Morfa flora C Autogamia * M Flores examinadas 32 22 Flores com sementes 0 6 Sementes por frutos -23,6 17,1 -Produo de sementes -1,4 % --

L 20 0 * Autogamia espontnea, flores ensacadas evitando qualquer visitante.

Figura 4: Esquema de Ancyloscelis gigas e das trs morfas florais de Eichhornia azurea. O investimento morfolgico mtuo entre estes organismos resulta dos interesses que ambos possuem no seu sucesso reprodutivo. Para a planta interessa transferir o gameta masculino para o estigma das flores de outros indivduos. O agente polinizador busca na flor o alimento para sua prole. Em muitos casos as adaptaes recprocas entre um certo polinizador e uma planta tornam-se to especializadas e subordinadas, que se uma das partes estiver ausente a outra ser afetada.

O sistema reprodutivo de uma espcie tristlica como E. azurea s pode ser mantido na evoluo se houver pelo menos um polinizador adaptado para a transferncia legtima. Na ausncia do polinizador, uma das morfas pode diminuir a freqncia ou at mesmo ser excluda da populao (Wolf & Barrett, 1989). Na ausncia de A. gigas por exemplo, a polinizao das flores de morfa com estigma curto, pode ficar prejudicada e em geraes consecutivas pode diminuir a representatividade da morfa na populao, quebrando assim o sistema da polinizao tristlica. O comportamento de A. gigas durante visita s flores, bem como a morfologia da sua probscide, faz desta abelha uma polinizadora extremamente adaptada a polinizao legtima das flores de E. azurea nas populaes do Rio Grande do Sul. AGRADECIMENTOS Este trabalho foi desenvolvido no Laboratrio de Pesquisas Biolgicas da Universidade de Tbingen localizado na PUCRS, Porto Alegre. Agradeo as valiosas sugestes de Dieter Wittmann na elaborao deste trabalho. A contribuio de Alice Grossman, Mardiore Pinheiro dos Santos, Paulo Milani e Rodrigo Cunha foi fundamental nos trabalhos de campo. Este estudo foi financiado pelo DFG (Deutsch Forschung Gemeinschaft), CNPq e Fapergs. REFERNCIAS BIBLIOGRFICAS Alves dos Santos, I. (1997). Melittophilous Plants, Their Pollen and Flower Visiting Bees in Southern Brazil: 3. Pontederiaceae. Biocincias, 5 (2), p. 3-18. Alves dos Santos, 1. & Wittmann, D. (in press). Legitimate pollination of the trimorphic flowers of Eichhornia azurea (Pontederiaceae) by Ancyloscelis gigas bees (Anthophoridae, Apoidea). Submetido: Plant Systematic and Evolution. Barrett, S. C. H., (1978). Floral biology of Eichhornia azurea (Swartz) Kunth (Pontederiaceae). Aquatic Botany, 5: 217-228. Barrett, S. C. H., (1979). The Evolutionary breakdown of tristyly in Eichhornia crassipes (Mart.) Solms Water Hyacinth. Evolution, 33: 499-510. Barrett, S. C. H., (1980). Sexual reproduction in Eichhornia crassipes (Water Hyacinth) II. Seed production in natural populations. J. Appl. Ecology, 17: 113-124. Barrett, S. C. H., (1985). Floral trimorphism and monomorphism in continental and island populations of Eichhornia paniculata (Spreng.) Solms. (Pontederiaceae). Biol. J. Linn. Soc., 25: 41-60. Barrett, S. C. H., (1988). Evolution of Breeding Systems in Eichhornia (Pontederiaceae): a Review. Ann. Miss. Bot. Gard., 75 (3): 741-760. Barrett, S. C. H. & Husband, B. (1990). Variation in outcrossing rates in Eichhornia paniculata: the role of demographic and reproductive factors. Plant Species Biology, 5: 41-55. Castellano, A. (1959). Las Pontederiaceae de Brasil. Ibidem, 16: 149-218. Charlesworth, D. (1979). The evolution and breakdown of tristyly. Evolution, 33 (1): 486-498. Ganders, F. R. (1979). The biology of heterostyly. New Zeal. J. Botany, 17: 607-635. Wolfe, L. M. & Barrett, S. C. H. (1989). Patterns of pollen removal and deposition in tristylous Pontederia cordata L. (Pontederiaceae). Biol. J. Linn. Soc., 36: 317-329.