18
O sistema respiratório
A P R E S E N TA Ç Ã O
A energia metabólica usada pelos animais é derivada
da oxidação celular das moléculas dos alimentos.
O oxigênio, necessário para a produção de energia,
assim como o dióxido de carbono resultante dessa
reação química, entram e saem do corpo por difusão
através de uma membrana respiratória. Tanto a água
quanto o ar contendo oxigênio e dióxido de carbono
são movimentados para dentro e fora do corpo (e da
membrana respiratória) pelo processo de ventilação.
Muitas mudanças ocorreram nesse sistema ao longo
da história evolutiva dos vertebrados, que passaram
do ambiente aquático para o ambiente terrestre, com
alguns tendo se tornado endotérmicos.
P O N TO S P R I N C I PA I S
O sistema respiratório dos peixes
As brânquias
A estrutura e o desenvolvimento das brânquias
internas
As brânquias das lampreias
As brânquias dos elasmobrânquios
As brânquias dos peixes ósseos
Os órgãos acessórios da respiração aérea
Os pulmões
A bexiga natatória
A respiração nos tetrápodes primitivos
Os órgãos respiratórios dos anfíbios
O sistema respiratório dos répteis
A respiração nas aves
A respiração nos mamíferos
A evolução dos padrões respiratórios em vertebrados
que respiram ar
Enfoque 18-1 A primeira bomba de aspiração na
evolução dos vertebrados
Enfoque 18-2 Válvulas aerodinâmicas no pulmão das aves
A maior parte da energia necessária para o metabolis-
mo é fornecida pela oxidação celular dos alimentos
absorvidos. Em animais muito pequenos, o oxigênio ne-
cessário para essa reação e o dióxido de carbono resultante
como um subproduto podem ser transportados entre o
ambiente externo e as células pela difusão, porém esse é
um processo lento e eficiente somente em pequenas dis-
tâncias. Nos vertebrados, a difusão desempenha um papel
importante no transporte de gases por distâncias curtas,
mas também são necessários sistemas para o transporte de
grandes quantidades de gases por distâncias mais longas,
que geralmente envolve movimentos musculares. Em um
primeiro momento, algum tipo de bomba deve mover o
meio – água ou ar – que contém os gases por meio de uma
membrana fina, úmida e vascularizada, por onde ocorre
a difusão e a troca dos gases com aqueles que estão no
sangue; uma membrana desse tipo é chamada membra-
na respiratória. Em seguida, outra bomba – o coração
– deve mover o sangue contendo os gases respiratórios
pelos vasos que irrigam os tecidos do corpo, onde a difu-
são ocorre novamente, tanto na troca gasosa com as célu-
las como nas trocas com a membrana respiratória. Neste
capítulo, trataremos da primeira questão, isto é, a natureza
da membrana respiratória e o transporte dos gases através
dela, ou a ventilação.
Um sistema respiratório eficiente deve otimizar a difusão
e a troca de gases entre o corpo e o ambiente externo, mas
muitos fatores afetam a natureza da membrana respiratória
e a forma como ela é ventilada. A equação geral para difu-
são é a seguinte, com R representando a taxa de difusão:
R = D ´ A ´ (Dp/d)
D é a constante de difusão, cujo valor depende das pro-
priedades do meio (densidade, temperatura) por meio do
qual a difusão ocorre. A é a área de superfície através
da qual a difusão ocorre (a membrana respiratória). Dp é
a diferença entre as pressões parciais do gás em cada lado
576 Anatomia funcional dos vertebrados – uma perspectiva evolutiva
da membrana respiratória, e d é a distância (a espessura da
membrana respiratória) ao longo da qual a difusão ocorre.
Altas taxas de difusão requerem uma grande área de super-
fície (A) da membrana respiratória e uma curta distância
de difusão (d) entre o meio externo e o sangue. As taxas de
fluxo através da membrana respiratória, tanto de entrada
quanto de saída de gases do corpo, devem ser lentas o sufi-
ciente para permitir a difusão e, ao mesmo tempo, devem
ser rápidas o suficiente para manter a diferença na con-
centração dos gases entre o meio externo e o sangue, ou
seja, para manter o gradiente de difusão (Dp). As taxas de
ventilação, a área da membrana respiratória em uso em um
dado momento, ou ambas, devem ser ajustáveis de modo
que a troca de gases se equipare às necessidades do animal,
que variam conforme seu nível de atividade. Uma superfí-
cie respiratória maior ou uma maior taxa de ventilação em
relação àquela necessária ao animal durante seu período de
atividade representam gastos energéticos desnecessários. A
quantidade de gás na água ou no ar também afeta o tama-
nho da membrana e sua taxa de ventilação. A densidade e
a viscosidade do meio influenciam na quantidade de ener-
gia necessária para mover os gases através da membrana
respiratória. O movimento de outras moléculas difusíveis,
como a água, os sais e os resíduos nitrogenados através da
membrana às vezes precisa ser reduzido ou aumentado. O
tamanho do corpo é um importante fator por causa da
influência das relações superfície-volume para as trocas me-
tabólicas. Essas considerações mostram que as membranas
respiratórias e os métodos de ventilação diferem muito en-
tre os vertebrados.
O sistema respiratório dos peixes
O sistema respiratório dos peixes deve se adequar às duas
principais restrições da vida aquática: primeiro, a quantida-
de de oxigênio dissolvido na água é bem menor que a con-
centração de oxigênio no ar. A quantidade de oxigênio dis-
solvida na água depende da pressão parcial do oxigênio no
ar (que é de aproximadamente 160 milímetros de mercúrio
no nível do mar), porque essa força que determina a difu-
são do oxigênio do ar para a água e também depende da
solubilidade dessa molécula, que não é muito alta. Embora
o ar no nível do mar a uma temperatura de 20 °C apresente
uma concentração de 210 mililitros de oxigênio por litro de
ar, a concentração na água doce sob as mesmas condições
é de apenas 6,6 mililitros de oxigênio por litro de água; a
água salgada apresenta uma concentração ainda menor, de
5,3 mililitros por litro de água. A solubilidade do oxigênio
é um pouco maior em águas mais frias, sendo que, em água
doce a 0 °C, a concentração do oxigênio dissolvido é de
10,3 mililitros por litro de água. A segunda restrição para
a respiração aquática é que a água na qual o oxigênio está
dissolvido é mais densa e mais viscosa que o ar. Em virtude
dessas duas restrições, animais aquáticos devem apresentar
uma ampla superfície respiratória e ser capazes de mover
grandes volumes de água através dela a um custo energéti-
co considerável. Assim, qualquer modificação no design do
sistema respiratório que resulte em uma redução dos custos
energéticos seria vantajosa para tais animais.
A liberação do dióxido de carbono é um dos menores
problemas, porque esse gás é altamente solúvel na água. O
gás carbônico reage com a água formando o ácido carbôni-
co (H2CO3) resultando na diminuição do pH do meio; no
entanto, a maioria dos peixes vive em corpos d’água sufi-
cientemente grandes, de forma que a acidez é praticamente
neutra (pH 7), evitando qualquer consequência indesejável.
A respiração no meio aquático também têm outras im-
plicações, como a rápida troca de calor, o que dificulta a
manutenção da temperatura do corpo diferente da tempe-
ratura da água (Enfoque 3-4) e a troca de nutrientes valio-
sos, como água, sais e resíduos nitrogenados, que também
sofrem difusão através da membrana.
As brânquias
Os urocordados e os cefalocordados são animais suficien-
temente pequenos e pouco ativos, de forma que o corpo
ou a parede da faringe pode atuar como uma membrana
respiratória. Uma corrente de água para alimentação ou
respiração entra pela boca, passa para dentro da faringe, e
depois sai do corpo pelas diversas fendas faríngeas; esses
animais não possuem brânquias. Os ancestrais dos cra-
niados já eram animais maiores e mais ativos, e, nesses
animais, o desenvolvimento de brânquias permitiu o au-
mento da área de superfície para as trocas gasosas; associa-
do a elas, desenvolveu-se mecanismos para bombear uma
corrente de água para ventilá-las.
As larvas de muitas espécies de peixes possuem brân-
quias externas, que são processos filamentosos altamen-
te vascularizados e com grandes áreas de superfície, lo-
calizadas nas laterais da cabeça entre algumas das fendas
branquiais. Nos peixes adultos, em contrapartida, há
brânquias internas, formadas por diversas e grandes
placas vascularizadas, chamadas lamelas branquiais pri-
márias, ligadas às paredes das brânquias ou das bolsas
branquiais (do grego, branchia = brânquias) ou aos arcos
branquiais. As pequenas lamelas branquiais secundá-
rias, onde a troca gasosa ocorre, estão ligadas perpendicu-
lar e transversalmente às lamelas primárias (Figura 18-3).
A estrutura e o desenvolvimento das
brânquias internas
As bolsas faríngeas formam-se, durante o desenvolvimento
embrionário, como evaginações endodérmicas laterais da
região do arquêntero que se transformará na faringe (Fi-
gura 18-1A). Sulcos ectodérmicos se invaginam, indo ao
encontro das bolsas endodérmicas, e o tecido interveniente
logo se rompe. Na maioria dos peixes, o epitélio que re-
veste as brânquias parece ser de origem ectodérmica. As
 O sistema respiratório 577

Placódio nasal
Narina

Arco mandibular
Válvula espiracular
Primeiro arco aórtico e pseudobrânquia

Cavidade Espiráculo
Primeira bolsa oral
faríngea (endoderme) Arco hioide
Rastro branquial
Primeiro arco Hemibrânquia
branquial = terceiro
arco visceral Primeira fenda
Faringe branquial externa
Raio branquial

Sulco Septo
Fenda
ectodérmico interbranquial
branquial
interna Quinta artéria
branquial aferente
Sexto arco
Holobrânquia
aórtico

Lamelas branquiais
Câmara
Cintura peitoral
branquial
FIGURA 18-1
Câmara Seção frontal da faringe de um
parabranquial elasmobrânquio. Um estágio inicial de
Celoma
Esôfago desenvolvimento é mostrado em A;
A. Estágio inicial B. Condição adulta a condição adulta, em B.

placas do tecido entre bolsas sucessivas, às quais as lamelas
branquiais primárias se ligam, são chamadas septos inter-
branquiais (Figura 18-1B). Um arco visceral esquelético
está presente em cada septo interbranquial. O primeiro
arco visceral (o arco mandibular dos gnatostomados) está
posicionado rostralmente à primeira bolsa embrionária, e o
último (o sétimo arco visceral) está localizado caudalmen-
te à última bolsa. Os raios esqueléticos que dão suporte
às nadadeiras (raios branquiais) geralmente se estendem
perifericamente, dos arcos viscerais aos septos interbran-
quiais ou às lamelas branquiais primárias. Músculos e ner-
vos estão associados aos elementos esqueléticos, e cada um
dos seis primeiros septos interbranquiais de um peixe com
mandíbulas contém uma artéria embrionária, conhecida
como arco aórtico, que suprirá as brânquias.
As bolsas branquiais eram numerosas em espécies dos
grupos mais basais de craniados, sendo que alguns peixes
sem mandíbulas chegavam a apresentar 15 pares. Uma
espécie recente de mixina apresenta 14 pares de bolsas,
ao passo que as lampreias apresentam apenas 7 (Figura
18-2B). A maioria dos peixes condrictes e dos peixes ós-
seos primitivos possui seis pares de bolsas, sendo que a
primeira é reduzida a um par de espiráculos (figuras 18-
1B e 18-2C). Os espiráculos foram perdidos nos teleóste-
os, que apresentam, portanto, apenas cinco pares de bolsas
(Figura 18-2D). Todas as bolsas branquiais são revestidas
por lamelas branquiais nas lampreias e mixinas atuais, e
acreditamos que isso se assemelhe à condição ancestral
dos craniados. A distribuição das lamelas é mais restrita
nos peixes com mandíbula. Uma brânquia completa, ou
uma holobrânquia, é formada por septos interbranquiais
que apresentam lamelas branquiais em ambas as superfí-
cies. Peixes com mandíbulas geralmente possuem quatro
holobrânquias. Além disso, alguns tubarões, peixes pul-
monados e peixes do grupo Chondrostei apresentam uma
hemibrânquia na superfície posterior do septo hioideo
(Figura 18-1B). As lamelas branquiais raramente estão
presentes na superfície posterior da última bolsa bran-
quial, porque não se forma um arco aórtico para supri-las.
O peixe pulmonado africano Protopterus é uma exceção,
porque possui uma hemibrânquia nessa posição que é su-
prida pelo arco aórtico da sexta brânquia.
Uma pequena estrutura que se assemelha a uma brân-
quia é encontrada no espiráculo. Ela é chamada pseu-
578 Anatomia funcional dos vertebrados – uma perspectiva evolutiva
Dentes
córneos
Segunda bolsa Cesto
branquial branquial
Fenda
Faringe branquial
interna
Fenda
branquial
externa
Décima Câmara
bolsa branquial Arco parabranquial
branquial
Esôfago
A. †Osteostraci B. Lampreia
FIGURA 18-2
Seções frontais de quatro “peixes”, mostrando a configuração das diversas bolsas branquiais e os tipos de brânquias. A. Brânquias em
bolsas de um representante do grupo †Osteotraci. B. Brânquias em bolsas de uma lampreia. C. Brânquias septadas de um tubarão. D.
Brânquias não septadas de um teleósteo.
dobrânquia, porque recebe sangue oxigenado de outras
brânquias (Capítulo 19; Figura 18-1B). Sua função, nos
elasmobrânquios, é incerta. A maior parte dos teleósteos
manteve a pseudobrânquia mesmo tendo perdido o espi-
ráculo; nestes animais ela pode funcionar como um órgão
sensorial ou regulador da concentração de sal.
As brânquias das lampreias
As brânquias internas podem estar organizadas de dife-
rentes maneiras entre os peixes, e existem diferentes me-
canismos para sua ventilação. Os peixes sem mandíbulas
possuem grandes bolsas branquiais saculares que são re-
vestidas pelas lamelas branquiais primárias (figuras 18-
2A-B), chamadas brânquias em bolsas. A água que entra
pela boca é levada para a faringe e entra nas bolsas bran-
quiais por meio das fendas branquiais internas, em for-
ma de poros, e sai das bolsas por meio das fendas bran-
quiais externas, também em forma de poros. Uma das
especializações da lampreia para seu modo de alimentação
por sucção é a divisão longitudinal da faringe em uma re-
gião dorsal para passagem de alimentos – o “esôfago” – e
uma região ventral correspondendo ao tubo respiratório,
em fundo cego, de onde as fendas branquiais internas se
formam (Figura 17-2A). Durante o processo de alimen-
tação, a lampreia também bombeia a água para as trocas
gasosas, para dentro e para fora das bolsas branquiais por
meio das fendas branquiais externas.
Arco
mandibular Arco
hioide
Fenda
Arco branquial
hioide interna
Arco Espiráculo
branquial Cavidade
opercular
Brânquia
Faringe Opérculo
Brânquia
Fenda
branquial
externa
Esôfago
C. Tubarão Esôfago D. Teleósteo
As brânquias dos elasmobrânquios
As bolsas branquiais dos condrictes são representadas por
câmaras estreitas, e as lamelas branquiais são suportadas pe-
los septos interbranquiais, que se estendem até a superfície
do corpo (figuras 18-1B e 18-2C). Essas brânquias são do
tipo brânquias septadas. Uma fenda branquial interna e
alongada verticalmente se estende da faringe à cada câma-
ra branquial. Os rastros branquiais localizados nas bases
dos septos interbranquiais restringem o alimento à faringe.
A estrutura dos rastros branquiais está relacionada ao tipo
de alimento ingerido: nos tubarões predadores, os rastros
são processos curtos, ao passo que nos tubarões filtradores,
que se alimentam de plâncton, como os tubarões-elefante
e tubarões-baleia, os rastros são mais numerosos e repre-
sentados por filamentos longos e finos. As câmaras para-
branquiais estão localizadas entre as câmaras branquiais e
as pequenas fendas branquiais externas. As extremidades
distais dos septos interbranquiais atuam como válvulas que
podem fechar as fendas branquiais externas.
Os arcos aórticos embrionários dão origem às artérias
que suprem e drenam as brânquias. Os ramos das artérias
branquiais aferentes (do latim, ad = em direção a +ferent
= transportando) transportam o sangue com baixo teor
de oxigênio para dentro de todas as lamelas branquiais
primárias. Afluentes das artérias pré-tremáticas e pós-
-tremáticas coletam o sangue oxigenado das brânquias e
o direcionam a uma artéria branquial eferente (do latim,
 O sistema respiratório 579

Artéria Arco branquial Septo interbranquial

branquial
Artérias pré e aferente Câmara parabranquial
pós-tremáticas
Faringe

Lamelas branquiais primárias

Corrente de água
Canais
A. Brânquias de um tubarão septados

Sangue oxigenado
para a aorta dorsal

Artéria branquial aferente

Artéria Artéria pós-tremática

pré-tremática
Sangue pobre
em oxigênio
Septo
interbranquial
Água pobre em
Leito capilar da oxigênio
lamela secundária a ser expelida

FIGURA 18-3
A. Diagrama das partes das
brânquias de um condricte.
A água (setas) flui por entre as
lamelas secundárias para os
canais septados localizados nas
Canal laterais do septo interbranquial,
septado sendo, então, liberada para
Lamela o meio. O sangue (não
Sangue rico em branquial representado) flui na direção
primária
oxigênio vindo da oposta pelas lamelas secundárias.
lamela secundária
Água rica em oxigênio
B. Lamelas branquiais primárias e
Artéria branquial da corrente respiratória secundárias mostradas em maior
aferente vinda da aorta aumento, com a representação
ventral transportando
sangue pobre em oxigênio do fluxo sanguíneo (setas pretas)
e do fluxo de água (setas azuis).
B. Lamelas branquiais primárias e secundárias Fonte: A, baseado em Hughes.

ex = fora + ferent = transportando) na base da brânquia,
que, por sua vez, transporta o sangue para uma aorta dor-
sal, que o distribui para o corpo. Os capilares sanguíneos
nos quais ocorrem as trocas gasosas encontram-se nas la-
melas secundárias entre as artérias eferentes e as artérias
pré e pós-tremáticas (figuras 18-3A-B). O sangue vindo
da artéria branquial aferente entra nos pequenos vasos do
septo interbranquial e flui para os espaços vascularizados
da lamela secundária, de onde é coletado e transportado às
artérias pré e pós-tremáticas, na base da brânquia. A maior
parte da água flui no sentido das fendas branquiais inter-
nas para as externas, passando por entre as lamelas secun-
dárias para dentro dos canais septados, localizados nas
laterais do septo interbranquial, sendo, então, eliminada
580 Anatomia funcional dos vertebrados – uma perspectiva evolutiva

para o meio. Nas lamelas secundárias estabelece-se um flu-
xo oposto de sangue e água (Figura 18-3B), e é esse fluxo
contracorrente que proporciona uma troca gasosa mais efi-
ciente que seria caso os fluxos de água e sangue estivessem
na mesma direção (Figura 18-4), caso no qual a difusão do
oxigênio da água para o sangue ocorreria até que o pon-
to de equilíbrio fosse atingido. Por causa da presença da
hemoglobina, que se liga ao oxigênio, o sangue eventual-
mente teria uma concentração de oxigênio maior que a da
água, mas uma quantidade considerável de oxigênio ainda
permaneceria nela. No fluxo contracorrente, o sangue ae-
rado que sai das lamelas secundárias encontra a água que
ainda não passou pelas lamelas secundárias, e, portanto,
apresenta uma concentração de oxigênio maior que a do
sangue. A condição oposta é observada na extremidade da
lamela secundária mais próxima ao canal septado: nesse
local, a água que perdeu a maior parte de seu oxigênio fica
próxima do sangue que contém ainda menos oxigênio.
Esse mecanismo contracorrente permite a formação de
um gradiente de difusão do oxigênio da água para o san-
gue ao longo de todo o comprimento das lamelas secun-
dárias, resultando na entrada da maior parte do oxigênio
(80-95%) da água para o sangue.
Ambas as vias descritas anteriormente constituem uma
via respiratória, na qual ocorre o arejamento do sangue
que passa pelas brânquias, fornecendo sangue rico em oxi-
gênio para os tecidos. Além dela, os elasmobrânquios e a
maioria dos outros peixes também possui uma via não
respiratória, na qual uma parte do sangue pode ser des-
viada das lamelas branquiais e entrar diretamente na parte
eferente do sistema ou na drenagem venosa das brânquias.
Por meio desse mecanismo, o sangue não é, aparentemen-
te, arejado em um grau maior que o necessário para suprir
o nível metabólico do peixe, porque o sangue que passa
pelas brânquias, na maioria dos peixes, pode perder ou
ganhar água do ambiente (Capítulo 20). No entanto, o
papel do sistema não respiratório dos elasmobrânquios é
ainda um pouco obscuro, já que seu sangue é isosmótico
em relação à água do mar.
Durante a inspiração nos tubarões, a boca e os espirá-
culos se abrem, e as válvulas que fecham as brânquias são
fechadas. A faringe expande-se por contrações dos mús-
culos coracomandibular e rectus cervicis (esterno-hioideo;
Figura 18-5A-B), reduzindo a pressão dentro da faringe
em relação àquela da água a seu redor. A pressão é redu-
zida ainda mais nas câmaras parabranquiais pela curvatu-
ra para fora das válvulas que fecham as fendas branquiais
externas. A faringe e as câmaras parabranquiais agem em
conjunto como uma bomba de sucção, criando um gra-
diente de pressão que arrasta a água para dentro da faringe
através da boca e dos espiráculos, fazendo-a passar pelas
brânquias e chegar às câmaras parabranquiais. Durante a
expiração (Figura 18-5C-D), a boca e os espiráculos se
fecham, a faringe e as câmaras branquiais são comprimi-
das pelos músculos adutores da mandíbula e pela maioria
dos músculos branquiais, as fendas branquiais externas se
abrem e a água é dirigida para fora. A faringe e as câma-
ras branquiais agem juntas como uma bomba de força.
A atividade dos músculos branquiais é maior durante a ex-
piração, comprimindo a faringe e as câmaras branquiais. O
esqueleto visceral também é comprimido, e uma energia
considerável é armazenada nas cartilagens dobradas. A ex-
pansão do sistema durante a inspiração ocorre, em parte,
por conta do recuo do esqueleto visceral pela força elástica
armazenada, mas também pela contração da musculatura
somática hipobranquial que rebaixa o assoalho da faringe;
toda essa atividade minimiza o consumo de energia. O tu-
barão conserva ainda mais energia ao mover a água conti-
nuamente em apenas uma direção, em vez de movê-la para
dentro e para fora das fendas branquiais, já que a massa da

O sangue sai das lamelas

e a água entra nos espaços
100 Direção do 100 entre as lamelas
fluxo de água
% de saturação de O2

% de saturação de O2

Direção do
Difusão
fluxo de água
de O2
Difusão de O2
50 50 da água para
Direção do
Direção do o sangue
fluxo sanguíneo
fluxo sanguíneo

FIGURA 18-4
Gráficos mostrando as mudanças
das concentrações do oxigênio
do sangue e da água durante o
fluxo concorrente (esquerda)
e o fluxo contracorrente (direita).
Distância ao longo das
lamelas branquiais
(medial para lateral)
A. Fluxo concorrente
O sangue entra
nas lamelas e
a água sai
Distância ao longo das
lamelas branquiais
(medial para lateral)
B. Fluxo contracorrente
 O sistema respiratório 581

Água entrando pelo espiráculo

Recuo elástico
e músculos
dilatadores Bolsa Faringe -
Músculo branquial
- rectus
Água entrando cervicis
pela boca -
- - -
Cintura -
peitoral - - - --
- - -- -
Hioide Músculo Abas fechadas
coracomandibular Câmara parabranquial
A. Bomba de sucção B. Inspiração

Músculo adutor da mandíbula

Válvula do espiráculo fechada
Músculo
pré-orbital Músculos
constritores
+++ + + +

Cintura +
+ + +
Músculos peitoral + + +
interhioideo + ++ ++ +
intermandibular +
Hioide Água forçada para + + + + + + ++ +
fora das câmaras Hemibrânquia
parabranquiais
C. Bomba de força D. Expiração Abas abertas

FIGURA 18-5
A mecânica da ventilação branquial em um tubarão, com representações de cortes laterais (esquerda) e frontais (direita) da faringe. As
pressões relativas são indicadas por + e –. As setas pretas estreitas indicam o fluxo de água que entrou na faringe pela boca. As setas
pretas tracejadas indicam o fluxo de água que entrou pelo espiráculo. As setas laranja indicam a atividade muscular, com a largura
expressando o nível relativo da atividade. As setas pretas largas ilustram os movimentos do hioide. A-B. Inspiração. C-D. Expiração.
Fonte: B e D, baseado em Hughes.

água não precisa ser alternadamente acelerada e desacelera-
da. A maioria dos tubarões depende de um equilíbrio das
bombas de força e de sucção em seu ciclo respiratório. Al-
guns tubarões que nadam rápido, bem como alguns teleós-
teos, abrem sua boca após atingir certa velocidade e apro-
veitam seu deslocamento para a frente, gerado pelo tronco
e pelos músculos da cauda, para conduzir a água através
das brânquias. Esse tipo de ventilação é chamado ventila-
ção forçada, e, nos tubarões que utilizam esse mecanismo,
os espiráculos são reduzidos ou ausentes. As raias, que ha-
bitam o fundo de rios e mares e possuem a boca posiciona-
da ventralmente, apresentam espiráculos excepcionalmente
grandes pelos quais entra uma grande quantidade de água
na faringe. Nesses animais, a ventilação das brânquias é
feita, principalmente, por uma bomba de sucção, ao pas-
so que a bomba de força desempenha um papel menor.
As brânquias dos peixes ósseos
O aparelho branquial dos peixes ósseos é um pouco dife-
rente daquele dos elasmobrânquios. Uma aba sustentada
por ossos, conhecida como opérculo, estende-se da região
do arco hioideo, na cabeça, lateral e caudalmente sobre
as brânquias. Estas se abrem em uma grande cavidade
opercular comum, e uma única fenda branquial externa
valvulada está presente, em vez de uma série de pequenas
câmaras parabranquiais, cada qual com sua própria fenda
branquial externa (figuras 18-2D e 18-6). Os septos inter-
branquiais são reduzidos, especialmente nos teleósteos, de
modo que as lamelas branquiais estendem-se livremente
para a cavidade opercular. As brânquias são descritas como
não septadas. O desenvolvimento do sistema opercular
permitiu aos teleósteos o estabelecimento de um ciclo
respiratório com um fluxo contínuo e unidirecional de
água, que ocorre no sentido da orofaringe para a cavidade
opercular sobre as brânquias. Esse ciclo consiste em dois
estágios: o estágio no qual há a atividade da bomba de
sucção é iniciado com uma expansão da cavidade bucal
e da faringe pelos músculos esterno-hioideo e elevadores
das brânquias (Figura 18-6A-C), resulltando em um au-
mento do volume da orofaringe e gerando, consequente-
mente, uma diferença de pressão entre a cavidade interna
582 Anatomia funcional dos vertebrados – uma perspectiva evolutiva

Fluxo Sangue pouco

Arco branquial Faringe de oxigenado saindo
Cavidade opercular água das brânquias
Rastro branquial Rastro
branquial
Arco
branquial

Sangue
Lamela oxigenado
branquial entrando nas
primária brânquias

Fluxo de água
Cintura Fluxo de água
peitoral
Hioide Lamela
secundária
Músculo Câmara
esterno-hioideo opercular
Lamela primária

A. Vista lateral B. Fluxo contracorrente

Músculo
esterno-hioideo Água sugada Válvula oral fechada
Cavidade bucal Músculos adutor
Músculos da mandíbula
dilatadores e e gênio-hioideo + +
elevadores
- Faringe Água forçada
pelas brânquias
Água passando
Brânquia pelas brânquias Arco branquial

Cavidade
opercular Opérculo Músculos
adutores

- -
-- -- Válvula + +
Cintura opercular
peitoral fechada Válvula opercular
Celoma aberta
Parede
do corpo Esôfago comprimido
C. Inspiração (estágio de expansão) D. Inspiração (estágio de compressão)

FIGURA 18-6
Sistema branquial de um teleósteo. A. Câmara opercular aberta em vista lateral. As setas pretas indicam os movimentos do hioide.
B. Fluxo contracorrente de água e de sangue em uma brânquia. As setas azuis indicam o fluxo de água através das brânquias.
As setas pretas indicam o fluxo sanguíneo dentro das brânquias. C. Mecânica da inspiração. As setas azuis mostram a direção do
movimento da água. D. Mecânica da inspiração. Fonte: B, baseado em Dorit, Walker e Barnes (1991).

e o meio externo que faz que a água entre para a boca.
Ao mesmo tempo, a cavidade opercular é ampliada pela
ação dos músculos dilatadores, resultando em uma pressão
interna ainda menor e fazendo que a água da orofaringe
seja arrastada para dentro da cavidade opercular, passando
pelas brânquias (Figura 18-6B-C). No segundo estágio, a
bomba de força é ativada pelos músculos adutores e gênio-
-hioideos (Figura 18-6D), causando a compressão da oro-
faringe e criando uma pressão positiva maior que a pressão
na cavidade opercular. Como resultado, a água continua a
fluir da orofaringe, passando pelas brânquias para dentro
da cavidade opercular aberta e, daí, para fora do corpo.
A eficiência do sistema respiratório dos teleósteos depen-
de da manutenção de uma diferença de pressão entre a
orofaringe e a cavidade opercular, as quais estão separadas
por uma rede de brânquias (Figura 18-6B). A diferença
de pressão produz um fluxo unidirecional e ininterrupto
de água que corre na direção oposta do fluxo sanguíneo,
formando um sistema de contracorrente otimizado.
A estrutura do grande número de lamelas secundárias
fornece uma grande área de superfície (A na equação de
difusão) e uma distância para difusão excepcionalmente
curta (d na equação de difusão) entre a água e o sangue. O
epitélio da superfície de cada um dos lados de uma lamela
 O sistema respiratório 583

secundária tem, muitas vezes, apenas uma célula de espes-
sura (Figura 18-7A). As células suporte apresentam finos
processos citoplasmáticos, que se espalham por entre as
células epiteliais e mantêm as camadas de células epiteliais
separadas e o sangue flui por estes estreitos espaços forma-
dos pelas células suporte e não em típicos leitos capilares.
A área total em seção transversal de todos os canais vas-
culares dentro das lamelas secundárias é consideravelmen-
te maior que a soma da área em seção transversal das ar-
térias branquiais que as suprem. Da mesma forma, a área
em seção transversal de todos os espaços para a passagem
de água entre as várias lamelas secundárias é maior que a
área em seção transversal da faringe. Pelo fato de a velo-
cidade de um líquido em movimento diminuir quando
ele passa de uma área estreita para uma área mais ampla
(como ocorre com a velocidade da água que flui de um
córrego para uma lagoA), a taxa do fluxo sanguíneo por
meio das lamelas e o fluxo de água através delas são redu-
zidos, permitindo, dessa forma, um tempo adequado para
a difusão.
A soma da área de superfície das lamelas secundárias
varia muito entre as espécies de teleósteos distantemen-
te relacionados filogeneticamente e, provavelmente, está
adaptada a seus diferentes modos de vida. Hughes (1984)
calculou que o peixe-sapo, um animal lento que vive no
fundo do mar, possui 151 milímetros quadrados de área
de superfície branquial por grama de seu peso, ao passo
que uma savelha, um animal pelágico mais ativo, apresenta
1.241 milímetros quadrados por grama. A distância de di-
fusão pelas lamelas branquiais é menor em peixes mais ati-
vos, e o conteúdo de hemoglobina de seu sangue é maior.
A troca gasosa através das brânquias é acompanhada
pela difusão de moléculas menores. Uma quantidade con-
siderável de amônia, na maioria dos peixes, e de ureia, na
maioria dos teleósteos, é excretada pelas brânquias. Os pei-
xes condrictes são uma exceção, pois a ureia não é liberada
pelas brânquias e, dessa forma, uma grande quantidade
de ureia é acumulada nos fluidos do corpo e nos tecidos.
A água e os sais podem ser perdidos ou adquiridos por
difusão através das brânquias de acordo com a diferença
de suas concentrações relativas entre o meio e os fluidos
do corpo. A água, por exemplo, entra pelas brânquias por
osmose nos peixes de água doce, mas é perdida na maioria
das espécies marinhas, já que o ambiente é hiperosmótico
em relação a seus fluídos do corpo (Capítulo 20).
Em função dos problemas inerentes à manutenção do
equilíbrio osmótico, torna-se vantajoso a um peixe ósseo
não ventilar suas brânquias ou fazer o sangue passar por
elas mais rapidamente que o necessário para suprir suas
necessidades de oxigênio em determinado momento. Di-
versos mecanismos atuam de forma a equilibrar a taxa de
trocas gasosas às necessidades metabólicas de um peixe:
1. A taxa de ventilação pode ser regulada.
2. As lamelas branquiais primárias de brânquias adjacentes
podem se unir ou se separar (Figura 18-7B-C). Quando
os músculos adutores das brânquias estão relaxados, a
elasticidade dos raios branquiais esqueléticos, auxiliados

Lamela primária
Fluxo de água
Canal
Célula suporte
vascular Lamela
branquial
primária

Epitélio da superfície
Raio
branquial

Músculos Artéria
adutores branquial
aferente
Músculos
abdutores Artéria
Arco branquial
branquial eferente

A. Lamela secundária B. Lamela primária com os C. Lamela primária com os

músculos adutores relaxados músculos adutores contraídos

FIGURA 18-7
Estrutura branquial de um teleósteo. A. Seção transversal de uma lamela secundária, mostrando a proximidade entre os canais
vasculares por onde o sangue flui e a superfície por onde a água flui. B. Lamelas branquiais primárias de brânquias adjacentes se
encontram quando os adutores relaxam, de modo que a água seja direcionada para atravessar as lamelas secundárias. C. As lamelas
branquiais primárias de brânquias adjacentes se separam quando os músculos adutores se contraem e boa parte da água sai da
câmara opercular sem atravessar as lamelas secundárias. Fonte: A, baseado em Hughes; B-C, baseado em Bijtel (1949).
584 Anatomia funcional dos vertebrados – uma perspectiva evolutiva
pela contração dos pequenos músculos abdutores, sepa-
ra as lamelas primárias e faz com que as extremidades
das brânquias adjacentes se encontrem, formando uma
espécie de barragem, e a maior parte de água que passa
pelas brânquias deve atravessar pelos espaços entre as
lamelas secundárias. Quando os músculos adutores se
contraem, as extremidades das brânquias adjacentes são
separadas e boa parte de água sai das câmaras branquiais
sem atravessar as lamelas secundárias.
3. A via não respiratória também pode controlar a quan-
tidade de sangue que passa pelas lamelas secundárias.
Os desvios vasculares desviam parte do sangue dire-
tamente das artérias branquiais aferentes para as efe-
rentes ou para a drenagem venosa das brânquias sem
passar pelas lamelas secundárias. Em muitas outras
espécies, o número de lamelas secundárias sendo dre-
nadas pode ser controlado.
Os órgãos acessórios de respiração aérea
A eficiência das brânquias dos peixes ósseos para a res-
piração é tão grande a ponto de permitir que 80% a
95% do oxigênio disponível na água seja levado para
o sangue. No entanto, em algumas situações, apenas as
brânquias não são suficientes para atender às necessida-
des dos peixes: os níveis de oxigênio podem ser bastante
baixos em poças rasas e aquecidas, em pântanos, onde
muita decomposição pode acontecer, ou em outros cor-
pos de águas paradas, limitando a vida nesses habitats a
animais que não possuam órgãos respiratórios acessórios
que permitam o aproveitamento do oxigênio do ar. As
brânquias não são eficazes nesses mecanismos porque as
delicadas lamelas branquiais não mantêm sua estrutura
fora da água, colapsando umas às outras e reduzindo,
obviamente, a superfície respiratória.
Muitos peixes teleósteos podem suplementar a respira-
ção branquial com órgãos respiratórios acessórios. Esses
Cavidade suprabranquial
Margem do corte Órgão do labirinto
da cobertura
branquial
Primeiro arco branquial
A. Perca-escalador
FIGURA 18-8
Adaptações à respiração aérea nos teleósteos. A. Perca- escalador. B. Bagre.
animais vivem principalmente – mas não exclusivamente
– em águas com pouco oxigênio e se tornam respirado-
res bimodais, ou seja, respiram tanto na água como no ar
em diferentes proporções, dependendo das condições am-
bientais. Em alguns teleósteos, a respiração aérea é obri-
gatória. Praticamente todos os animais com respiração bi-
modal apresentam, simultaneamente, brânquias e órgãos
especializados para a respiração aérea. Algumas espécies
apresentam uma pele altamente vascularizada que atua
como um órgão respiratório, como é o caso das enguias
de água doce que, muitas vezes, migram para a terra. Em
outras, modificações de partes do trato digestivo, como os
revestimentos da boca, faringe, esôfago, intestino e reto,
atuam na respiração acessória. Exemplos desse caso são os
muçuns, pertencentes ao grupo dos Symbranchiformes,
que possuem boca, faringe e esôfago altamente vasculari-
zados, pelos quais ocorrem as trocas gasosas. Esses animais
engolem o ar, segurando-o de 30 minutos a 3 horas para
assimilar o oxigênio e podem permanecer no ambiente
terrestre por até seis meses. Peixes como o gouramis – o
perca-escalador (Figura 18-8A), o peixe beta, o cabeça-de-
-cobra e o bagre (Figura 18-8B), entre outros, apresentam
uma bolsa dorsal às brânquias formando uma câmara de
ar suprabranquial, que pode ser preenchida com ar. A
partir de um dos arcos branquiais forma-se uma estrutu-
ra complexa, dobrada e altamente vascularizada chamada
órgão do labirinto, ou órgão arborescente, que se projeta
para a câmara de ar e atua como um “pulmão”, possibili-
tando que o peixe viva em águas com pouco oxigênio ou
até mesmo que passe boa parte de seu tempo em terra. Al-
guns bagres e a botia apresentam partes de seus intestinos
revestidas por dobras epiteliais, onde se desenvolvem os
capilares sanguíneos, permitindo que atuem como esses
segmentos intestinais órgãos respiratórios acessórios. Nas
águas com pouco oxigênio, esses peixes complementam a
respiração branquial com a respiração aérea engolindo o
ar e suspendendo temporariamente as funções digestivas.
Filamentos
Narina branquiais Órgãos arborescentes
anterior Base da modificados anteriores posteriores
cobertura
branquial Extensão da
cavidade
branquial
Barbilhões
Arcos branquiais 1-4
B. Bagre

O mecanismo de ventilação das câmaras de ar supra-
branquiais dos teleósteos ocorre com a passagem do ar
com pouco oxigênio, que já foi absorvido na respiração,
para a cavidade bucal expandida, de onde é expelido para a
superfície da água. O ar novo, rico em oxigênio, é sugado
e a boca é fechada quando a cavidade bucal é preenchi-
da. A compressão da cavidade bucal forçará esse ar para a
câmara suprabranquial. Assim, a câmara é esvaziada pela
sucção e preenchida pela compressão da cavidade bucal,
que age como uma bomba (especificamente como uma
bomba de pulsação), alternando sucção e compressão.
Da mesma forma, uma bomba de pulsação equivalente
ventila o ar no intestino.
Os pulmões
Os pulmões são apenas um dos muitos órgãos de respira-
ção aérea que se desenvolveram nos peixes. Muitos peixes
ósseos possuem pulmões ou bexigas natatórias, com ex-
ceção daquelas espécies que vivem no fundo de rios e ma-
res nas quais ambos os órgãos foram perdidos; pulmões
e bexigas natatórias são, portanto, característica comum
do grupo. Os pulmões parecem ter se originado relativa-
mente cedo na escala evolutiva, podendo estar presentes
em alguns †placodermes e em grupos mais basais de pei-
xes ósseos que viviam em habitats de água doce parada e
sujeitos a secas periódicas durante o final dos períodos Si-
luriano e Devoniano (Capítulo 3). A evidência geológica
sugere que a Terra, nesse período, esteve sujeita a flutu-
ações pronunciadas de chuvas, com grandes alternâncias
entre os períodos de seca e chuva como acontece em al-
guns habitats tropicais atuais. Durante as estações quen-
tes e secas, muitos corpos de água doce teriam se tornado
menores e as temperaturas da água teriam aumentado,
fazendo que os níveis de oxigênio diminuíssem. Algumas
lagoas tornaram-se, provavelmente, pântanos parados ou
secaram completamente. Peixes condrictes e peixes †pla-
codermes, muitos dos quais eram marinhos, não teriam
sido afetados por essas flutuações climáticas. Porém pei-
xes ósseos de água doce, incluindo os grupos dos Rhi-
pidistia ancestrais dos tetrápodes, teriam sido incapazes
de sobreviver a tais flutuações ambientais a menos que
possuíssem órgãos acessórios para respiração aérea, como
os pulmões.
Entre os actinopterígios com pulmões para respiração
aérea estão os peixes-agulha (Lepisosteus), os bichires e os
peixes-corda (Polypterus e Erpetoichthys; Enfoque 18-1),
Amia, e os pirarucus (Arapaima). O mecanismo de ven-
tilação dos pulmões nos peixes actinopterígios é o de uma
bomba bucal de quatro tempos: a cavidade bucal se expan-
de de modo a ser preenchida com o ar com pouco oxigênio
vindo do pulmão, já utilizado na respiração; uma vez pre-
enchida, a cavidade bucal é comprimida para expelir esse
ar e expandida novamente para receber o ar fresco, sendo,
finalmente, comprimida para empurrar esse novo ar para
os pulmões. Os pulmões foram mantidos nos bichires e
O sistema respiratório 585
nos peixes pulmonados por toda sua história evolutiva nos
ambientes tropicais de água doce (Figura 18-9).
Os pulmões se desenvolvem nos bichires, peixes pul-
monados e anfíbios como uma evaginação ventral do as-
soalho do trato digestivo (a faringe ou, em alguns casos,
o esôfago) caudalmente ao último par de bolsas faríngeas.
Em algumas larvas de anfíbios, os primórdios dos pulmões
assemelham-se a um par de bolsas faríngeas deslocadas, o
que levou alguns pesquisadores a sugerir homologia entre
os pulmões dos actinopterígios, dos peixes pulmonados
e dos anfíbios. Isso significaria que os pulmões dos tetrá-
podes, popularmente aceitos como uma adaptação para a
vida em terra, seriam, na verdade, uma característica pri-
mitiva de todos os peixes ósseos e seus descendentes. Nos
bichires (Polypterus), peixes pulmonados africanos (Protop-
terus) e anfíbios, os pulmões bilobados pares estendem-se
para dentro da cavidade pleuroperitoneal e crescem ven-
tralmente em cada lado do trato digestivo (Figura 18-9).
Em outros peixes pulmonados, um único primórdio pul-
monar se estende caudal e dorsalmente de um dos lados
do trato digestivo, podendo se ramificar posteriormente
no desenvolvimento, tornando-se bilobados. As conexões
vasculares dos pulmões dos peixes pulmonados, de Polyp-
terus, e dos anfíbios, são semelhantes. Nos peixes pulmo-
nados e nos tetrápodes primitivos, a glote, uma abertura
em forma de fenda no assoalho faríngeo ou no esôfago,
forma a passagem aos pulmões.
Os pulmões dos peixes pulmonados, de Polypterus e
de todos os outros vertebrados que apresentam pulmões
contêm células especializadas que secretam uma película
lipoproteica conhecida como surfactante; a composição
química desse composto, no entanto, se modificou ao lon-
go da história evolutiva dos vertebrados. Como veremos
adiante, os pulmões dos mamíferos são subdivididos em
muitas câmaras pequenas (alvéolos), nas quais ocorrem
as trocas gasosas. A substância surfactante reduz bastante
a tensão superficial nos alvéolos e, consequentemente, a
resistência à expansão pulmonar, sendo necessária menor
quantidade de energia para expandi-los. Os pulmões dos
peixes e dos tetrápodes primitivos apresentam um menor
grau de compartimentalização bem menor e, portanto,
a necessidade de diminuir a tensão superfícial também é
menor. A substância surfactante nesses animais age mais
como uma “anticola”, prevenindo a aderência das superfí-
cies epiteliais adjacentes quando o volume dos pulmões é
mais baixo. Especula-se que essa tenha sido a função pri-
mitiva de um surfactante (Daniels, et al., 1995).
Quando um peixe pulmonado está respirando ar, ele
vem até a superfície para inalar o ar fresco. A inalação se dá
com a expansão da cavidade bucal, resultando na sucção
do ar fresco (Figura 18-10). Durante esse processo, a glo-
te se abre, e o ar já usado é transferido dos pulmões para
a cavidade bucal pelo recuo da força elástica dos pulmões
pressurizados e pelas contrações dos músculos lisos que os
envolvem. Como resultado, o ar usado é misturado com o
ar fresco recém-inalado na cavidade bucal. O excesso de ar
586 Anatomia funcional dos vertebrados – uma perspectiva evolutiva
A primeira bomba de aspiração na evolução
EN FO Q U E 18- 1 dos vertebrados
Praticamente todos os peixes e anfíbios que respiram ar ven-
tilam seus pulmões a partir de um mecanismo de bomba de
pulsação. Nesses sistemas, o ar força o pulmão a se expandir,
ao passo que, nos sistemas de aspiração, o ar é sugado para
dentro do pulmão já em expansão. Os peixes e os anfíbios
respiradores de ar começam a encher o pulmão apenas após
a boca ser fechada, e os músculos de compressão agem na
bomba de força bucal. Uma notável exceção é encontrada
nos peixes polipterídeos Polypterus e Erpetoichthys, que exi-
bem o primeiro mecanismo de ventilação do pulmão por as-
piração observado na história evolutiva dos vertebrados. Os
peixes polipterídeos são envoltos por uma armadura rígida
de escamas semelhante à carapaça dérmica dos tetrápodes
primitivos (Figura A, Parte I). Brainerd, et al. (1989) estudaram
a bomba de aspiração destes animais por meio de análises
cinerradiográficas, registros de pressão e registros das defor-
mações “força-extensão” da “carapaça dérmica”: o peixe
exala o ar primeiro por contração dos músculos lisos ao redor
do pulmão (Parte II); esse ar usado é então forçado para a
faringe e sai através da fenda opercular (Parte III). A redução
do tamanho dos pulmões causa uma diminuição no volume
do espaço ocupado por órgãos dentro da cavidade peritone-
al, provocando o curvamento interno da carapaça dérmica
ventral (Parte III), que só é possível graças à natureza das arti-
culações entre as escamas. Essas articulações possuem a capa-
cidade de sofrer retração após a deformação inicial e, assim, à
Ar fresco sugado
por aspiração
Figura A. Diagramas resumindo o modelo de
ventilação por aspiração nos polipterídeos.
Fonte: Baseado em Brainerd, Liem e Samper.
medida que a armadura dérmica retorna passivamente a sua
posição de repouso, original ela cria uma pressão subatmos-
férica na cavidade pleuroperitoneal que provoca a expansão
do pulmão (Partes IV e V). Essa pressão subatmosférica resul-
tante no pulmão em expansão vai rapidamente arrastar o ar
para dentro da boca aberta. Esse mecanismo de ventilação
dos peixes polipterídeos mostra que a dura parede do corpo,
capaz de armazenar energia, pode contribuir para a inalação
nos vertebrados.
As costelas dos peixes polipterídeos estão confinadas a uma
parte dorsal do corpo e não estão diretamente envolvidas no
processo de ventilação (mesmo fornecendo rigidez ao corpo,
permitindo, assim, a deformação do ventre). A compreensão
dos mecanismos de ventilação nos peixes polipterídeos resul-
ta em importantes implicações para nossas tentativas de com-
preender a mecânica de ventilação dos anfíbios primitivos
do Paleozoico, que apresentavam escamas ósseas ventrais de
seus ancestrais; essas fileiras de escamas em forma de V são
semelhantes à armadura do corpo dos peixes polipterídeos,
formada por escamas romboides. Ainda, a configuração das
costelas desses primeiros anfíbios sugere que elas conferiam
rigidez ao corpo. A presença, nos peixes polipterídeos, do
mecanismo de ventilação envolvendo uma espessa armadura
de escamas dérmicas sugere que a carapaça dérmica ventral
dos anfíbios primitivos pode ter desempenhado importante
papel na respiração por aspiração.
Carapaça dérmica dura
Contração do pulmão
Saída do ar usado
Curvamento interno
da parede ventral
Recuo elástico
 O sistema respiratório 587

Pulmão
Vista
Peixes- lateral
-agulha
Seção
transversal
Respiração
aérea
Bexiga natatória

Ducto pneumático
Carpa
Origem
dorsal Trato digestivo
Fisóstomo

Bexiga natatória
Hidrostático
Perca

Fisóclisto

Bexiga de
gás presente

Pulmão
Bichires

Respiração aérea
não alveolar

Pulmão
Peixes
Origem pulmonados
ventral
Glote
simples

Respiração
Pulmão
aérea alveolar
Tetrápodes
FIGURA 18-9
Glote Cladograma mostrando a evolução dos
protegida pulmões e das bexigas natatórias.

escapa pela boca aberta e o restante é conduzido aos pul-
mões quando o peixe fecha sua boca e comprime sua cavi-
dade bucal, que age, portanto, como uma bomba de força.
A glote é então fechada, e o ar é mantido nos pulmões sob
pressão. Dessa forma, o padrão da ventilação dos peixes
pulmonados é considerado, tipicamente, uma bomba de
pulsação de dois tempos. O peixe expande e comprime
a cavidade bucal apenas uma vez durante o ciclo respira-
tório. Esse modo de ventilação é característico de todos
os peixes actinopterígios, com exceção para os celacantos,
fato que foi verificado por análises de cinematografia de
raio X em alta velocidade e por medidas diretas da mistura
gasosa (Brainerd, Ditelberg e Bramble, 1993). Os peixes
pulmonados mantêm o ar no pulmão por um tempo con-
siderável, durante o qual o oxigênio é usado lentamente.
A respiração não é contínua e ocorrem longos períodos de
apneia, nos quais os animais prendem a respiração, alter-
nados com os curtos períodos de ventilação dos pulmões.
A compartimentalização do pulmão pelo desenvolvi-
mento de septos internos resulta no aumento da área de
superfície para as trocas gasosas (Figura 18-9). O peixe
pulmonado australiano Neoceratodus utiliza seu pulmão de
forma complementar às brânquias, quando em água com
pouco oxigênio, mas, em ambientes nos quais o suprimen-
to de oxigênio na água é suficiente, o animal não realiza a
respiração pulmonar. Os septos pulmonares internos são
mais numerosos nos Protopterus; nestes animais as brân-
quias estão ausentes, o que os torna, portanto, respiradores
588 Anatomia funcional dos vertebrados – uma perspectiva evolutiva
Glote
Ar fresco aberta
Músculo
esterno-hioideo
Recuo elástico +
músculos lisos
A. A boca se abre B. A glote se abre
FIGURA 18-10
Ventilação do pulmão pelo mecanismo de bomba de pulsação bucal nos peixes pulmonados sul-americanos (Lepidosiren) e africanos
(Protopterus). As setas pretas indicam o fluxo de ar e as laranjas, a ação do músculo. A. Na superfície o peixe pulmonado abre sua
boca e leva o ar fresco para sua cavidade orofaríngea. B. A glote se abre e o ar usado que sai dos pulmões se mistura com o ar
fresco; o excesso de ar escapa pela boca. C. A boca se fecha e o ar misturado é forçado para os pulmões. D. A glote se fecha e o ar é
mantido nos pulmões.
aéreos obrigatórios que se afogariam caso impedidos de
chegar à superfície para engolir o ar. O peixe pulmonado
sul-americano, o Lepidosiren, também é um respirador aé-
reo obrigatório.
Durante os períodos de apneia, o dióxido de carbono é
acumulado nos pulmões. A hemoglobina dos peixes pul-
monados, assim como a dos vertebrados terrestres, deve
ser adaptada a uma ligação preferencial ao oxigênio quan-
do existe mais dióxido de carbono dissolvido na água que
normalmente ocorre. O dióxido de carbono acumulado
é liberado durante a expiração, mas a frequência da ven-
tilação do pulmão é muito baixa para descarregar todo o
dióxido de carbono; assim a maior parte do dióxido de
carbono é liberada por difusão através das brânquias, já
que esse gás é bastante solúvel em água.
A bexiga natatória
A maioria das espécies de neopterígios e celacantos pos-
suem bexigas natatórias. Os peixes neopterígios vivem
em águas ricas em oxigênio, nas quais não haveria ne-
cessidade da manutenção de um órgão como o pulmão.
Assim, as pressões seletivas que atuavam sob a formação
do pulmão foram flexibilizadas, e esses órgãos eventual-
mente foram modificados em órgãos hidrostáticos para
auxiliar na flutuabilidade e, portanto, na maior eficiência
da locomoção. Em um actinopterígio primitivo, a bexiga
natatória se desenvolve como uma protuberância dorsal
da extremidade caudal do esôfago e permanece conectada
a ele por um ducto pneumático (Figura 18-9). As espécies
nas quais o ducto pneumático permanece são chamadas
fisóstomas (do grego, physa = bexiga + stoma = boca).
Nos teleósteos mais recentes, no entanto, esse ducto é per-
dido e essas espécies são, então, conhecidas como espécies
fisoclistas (do grego, kleiein = fechar).
Glote Glote
Ar aberta fechada
misturado Superfície da água
Constrição
branquial
Pulmão pressurizado
C. A boca se fecha D. A glote se fecha
A bexiga natatória dos actinopterígios primitivos con-
tinua a ser importante para a absorção de oxigênio, mas
também possui função hidrostática. Em um teleósteo, a
bexiga natatória é, principalmente, um órgão hidrostático
que pode ser regulado de forma a permitir que o peixe
atinja a flutuabilidade neutra, mantendo, assim, sua posi-
ção na coluna d’água com o mínimo esforço muscular. A
flutuabilidade neutra requer que a densidade do peixe seja
igual a da água: a densidade equivale à massa ou o peso
dividido pelo volume; um mililitro de água pura pesa um
grama e, portanto, possui uma densidade de um grama
por mililitro. No entanto, o mesmo volume para o animal
pesa um pouco mais de um grama, o que corresponde a
uma densidade maior que a da água. Portanto, peixes sem
uma bexiga natatória (como é o caso de muitos peixes que
habitam o fundo de rios e mares, e de muitos elasmobrân-
quios) tendem a afundar. Uma estrutura interna preenchi-
da com ar, em forma de saco tem a função de diminuir
o peso do animal, fazendo com que sua densidade geral
se equipare à da água. No entanto, mudanças de profun-
didade requerem que o peixe module a quantidade de ar
dentro da bexiga natatória: quando o peixe se desloca para
profundidades maiores, a pressão da água aumenta, a be-
xiga natatória é comprimida, diminuindo seu volume, e a
densidade relativa do peixe aumenta, fazendo que ele afun-
de mais rapidamente. A adição de um volume suficiente
de gás na bexiga natatória pode permitir a manutenção
de sua flutuabilidade nessa profundidade. Quando o peixe
emerge, a pressão da água diminui, o que resulta na expan-
são da bexiga natatória. Dessa forma, a remoção do gás da
bexiga é necessária para manter a flutuabilidade neutra.
O gás na bexiga natatória da maioria das espécies é
composto por 80% de oxigênio e é secretado na bexiga
por uma glândula de gás, presente em uma das superfí-
cies do órgão (Figura 18-11). Muitas vezes, o gás deve ser

Músculo do
Glândula esfíncter Oval
de gás
Sangue
arterial
pH 7,5
O2
Sangue O2
venoso Rede
pH 7,4 mirabile
FIGURA 18-11
O funcionamento da bexiga natatória em um teleósteo fisoclisto.
Fonte: Adaptado de Alexander (1966).
secretado contra um gradiente de concentração considerá-
vel, já que a pressão da água aumenta rapidamente com a
profundidade. Em uma profundidade de 500 metros, por
exemplo, o peixe e os gases em sua bexiga natatória estão
sujeitos a uma pressão de 50 atmosferas, e a pressão par-
cial do oxigênio na bexiga natatória é de 40 atmosferas,
ao passo que a pressão parcial, ou tensão, do oxigênio na
água e no sangue do peixe é de 0,2 atmosfera. (“Tensão”
é um termo aplicado à pressão parcial de um gás quando
dissolvido.) Mas os peixes conseguem injetar oxigênio na
bexiga natatória contra esse gradiente de pressão e mantê-
-lo ali. O oxigênio é mantido na bexiga pela rede mira-
bile (do latim, rete = rede + mirabile = maravilhoso),
um conjunto de capilares paralelos relativamente longos
localizados anteriormente à glândula de gás (Figura 18-
11). Juntas, a rede mirabile e a glândula de gás são cha-
madas corpo vermelho. A tensão do oxigênio nos capi-
lares venosos que saem da bexiga natatória é alta porque
ele está em equilíbrio com a pressão parcial do oxigênio
presente dentro da bexiga natatória. O oxigênio começa
a ser transportado para fora da bexiga por esses capila-
res venosos, que estão cercados por capilares arteriais que
transportam sangue com uma tensão de oxigênio menor
na direção oposta. Assim, ocorre a troca contracorrente:
o oxigênio se difunde do sangue venoso para o sangue
arterial e é transportado de volta para a bexiga natatória.
A rede mirabile age como uma porta para o oxigênio e,
quanto mais longos forem os capilares nesse órgão, menos
oxigênio poderá escapar da bexiga.
A secreção de oxigênio na bexiga natatória exige um au-
mento local na acidez do sangue. À medida que o sangue
se torna mais ácido, a hemoglobina libera o oxigênio liga-
do a ela. A acidez é resultado de dois fatores: o primeiro
é a formação de ácido carbônico pela combinação do dió-
xido de carbono com a água, ambos presentes no sangue;
esta reação que é bastante acelerada na presença da enzima
anidrase carbônica nos glóbulos vermelhos. O segundo é a
presença de uma quantidade considerável de ácido láctico
secretada pela glândula de gás. A liberação de oxigênio pela
O sistema respiratório 589
hemoglobina é bem mais rápida que sua recombinação,
portanto, uma quantidade considerável de oxigênio livre é
acumulada no sangue, próximo da glândula de gás, sendo
que a rede mirabile previne que boa parte desse oxigênio
escape. Oxigênio adicional é trazido continuamente para
o sistema pelo sangue arterial sendo também eventual-
mente liberado também. Finalmente, a tensão de oxigênio
no sangue da glândula de gás excede sua pressão parcial na
bexiga natatória e o oxigênio difunde-se para a bexiga na-
tatória. A rede mirabile e a glândula de gás juntas formam
um sistema multiplicador de contracorrente.
A remoção de oxigênio da bexiga natatória durante a
emersão do peixe é um processo bem simples: o oxigênio é
liberado por meio do ducto pneumático nas espécies fisós-
tomas, mas é reabsorvido por um compartimento vascula-
rizado especial da bexiga natatória, conhecido como oval,
nos animais fisoclistos. O esfíncter que normalmente separa
o oval da parte principal da bexiga natatória é relaxado, per-
mitindo a entrada do oxigênio neste compartimento e, em
virtude da sua alta pressão parcial, rapidamente ele se di-
funde no sangue. O oxigênio não se difunde para o sangue
em outras partes da bexiga natatória porque a parede desse
órgão é formada por placas de guanina, que formam uma
barreira para a difusão. A bexiga natatória, com sua capa-
cidade regulatória eficiente, do ponto de vista energético,
em manter seu volume sob diferentes regimes de pressão, é
considerada uma verdadeira inovação evolutiva que possi-
bilitou a diversificação dos teleósteos por inúmeros habitats
aquáticos no mundo.
Embora a bexiga natatória seja, em primeiro lugar, um
órgão hidrostático, ela possui funções adicionais em deter-
minadas espécies, podendo auxiliar na respiração celular, se
necessário, visto que contém um estoque de oxigênio; fa-
zendo parte do mecanismo de audição na maioria dos pei-
xes ostariofisos, participando da ressonância e amplificação
do som (Capítulo 12); ou ainda sendo utilizada para a pro-
dução de sons, por meio de uma musculatura especializada
associada, como observado nas pescadas e outras espécies.
A respiração nos tetrápodes primitivos
A quantidade de oxigênio disponível aos vertebrados ter-
restres é maior que aquela disponível aos animais aquáticos.
No entanto, para que o oxigênio possa ser aproveitado, é
necessária uma membrana respiratória úmida, pois o oxi-
gênio deve estar em solução para se difundir para o sangue.
Dois grandes problemas para os vertebrados terrestres são
evitar a exposição e a ventilação da membrana respiratória
sem que haja perda excessiva de água do corpo e evitar
o colapso das estruturas respiratórias no ar, que é menos
denso que a água. Os pulmões dos vertebrados terrestres,
derivados dos peixes, estão bem adaptados para contornar
esses problemas. Assim, eles geralmente apresentam septos
internos ou divisões das vias aéreas que, além de aumentar
590 Anatomia funcional dos vertebrados – uma perspectiva evolutiva
a área de superfície da membrana respiratória, fornecem o
suporte necessário para que estas não colapsem. Além dis-
so, o ar dentro dos pulmões contém uma grande quantida-
de de vapor de água, sendo que, nos mamíferos, o ar fica
normalmente saturado. A superfície respiratória é mantida
úmida sem que uma grande quantidade de água seja per-
dida porque a taxa de ventilação é baixa, o ar é umedecido
por glândulas mucosas nas vias aéreas antes de entrar nos
pulmões e nem todo o ar nos pulmões é trocado em cada
ciclo de respiração. As baixas taxas de ventilação e de tro-
ca são possíveis pelo alto conteúdo de oxigênio do ar dos
pulmões. O vapor d’água, que é um gás, reduz a pressão
parcial de oxigênio nos pulmões para cerca de 100 milí-
metros de mercúrio, ao passo que o ar, ao nível do mar,
apresenta 160 milímetros de mercúrio; no entanto, essa
concentração é suficiente para o animal.
Os órgãos respiratórios dos anfíbios
As larvas de dois dos três gêneros atuais de peixes pulmona-
dos possuem brânquias externas na superfície do corpo, na
região da cabeça, e as larvas de espécies de Rhipidistia an-
cestrais dos tetrápodes provavelmente as tinham também.
As larvas dos anfíbios são aquáticas e apresentam brânquias
externas. A evidência fóssil indica que as larvas de alguns
neotetrápodes primitivos também possuíam brânquias ex-
ternas. As salamandras mantêm as brânquias externas por
todo o seu período larval (Figura 18-12), e as espécies ne-
otênicas, como a salamandra aquática Necturus, retêm as
brânquias por toda a vida. As brânquias externas dos gi-
rinos dos sapos estão cobertas por uma dobra opercular
FIGURA 18-12
O desenvolvimento das brânquias
externas na larva de uma salamandra.
Fonte: Baseado em Glaesner.
Coana
Narina
Língua
Glote
Câmara
laringotraqueal
Brônquio
FIGURA 18-13
Diagrama representando o sistema respiratório
de um anuro. Fonte: Baseado em Dorit et al. (1991)
que se abre ao meio por um único poro na superfície cor-
pórea, chamado espiráculo (termo que, no entanto, é in-
correto, porque esse poro não é homólogo, tampouco aná-
logo, ao espiráculo de um peixe). O opérculo dos girinos é
bastante amplo, chegando a cobrir os membros anteriores
em desenvolvimento. Os girinos mais velhos perdem as
brânquias externas à medida que desenvolvem as brânquias
mais profundas, que ficam ligadas aos arcos branquiais;
ainda não há consenso sobre a homologia dessas brânquias
mais profundas às brânquias internas dos peixes. O pulmão
se desenvolve e começa a funcionar mais tardiamente na
vida larval. As brânquias são perdidas na metamorfose, os
membros anteriores crescem através do opérculo, e os res-
tos do opérculo, fundem-se à parede do corpo.
O sistema respiratório dos anuros (Figura 18-13) é
tradicionalmente aceito como representante dos anfíbios
adultos, ainda que estudos recentes sobre salamandras
forneçam novas perspectivas funcionais e evolutivas. Nos
anuros, as narinas externas valvuladas conduzem às curtas
cavidades nasais que se abrem no palato pelas coanas. O ar
passa pela cavidade bucofaríngea e entra pela glote, que
é apoiada por pequenas cartilagens laríngeas laterais
derivadas do sexto arco visceral. A glote conduz a uma
pequena câmara laringotraqueal triangular, de onde os
pulmões emergem. Todas essas passagens são revestidas
por cílios e por células secretoras mucosas e serosas, cujas
secreções mantêm o ar úmido, capturam partículas de su-
jeira e as transportam para fora dos pulmões. Os pulmões
dos sapos são órgãos em forma de sacos; nas salamandras,
esses órgãos são alongados. A superfície respiratória dos
pulmões dos sapos é aumentada por septos primários e, às
Tuba auditiva
Pulmão
Estômago
 O sistema respiratório 591

vezes, por septos secundários, que formam uma série de
bolsas. O interior dos pulmões é aberto.
O mecanismo de ventilação dos pulmões de um sapo
assemelha-se ao dos peixes pulmonados, com exceção para
o fato de o ar entrar e sair pelas cavidades nasais e narinas
em vez da boca (Figura 18-14). Em um ciclo respiratório
típico, a depressão do assoalho faríngeo força o ar fresco
pelas cavidades nasais, sendo direcionado para dentro da
cavidade bucofaríngea. A glote então se abre e a pressão
positiva nos pulmões expulsa o ar já usado. A expiração é
auxiliada pelo recuo da força elástica dos pulmões e pela
contração dos músculos hipaxiais do flanco (DeJongh e
Gans, 1969), mais especificamente, pelo músculo trans-
versal do abdomen, um músculo hipaxial característico
dos tetrápodes (Brainerd, 1999). O fluxo de ar expirado
passa sobre o ar fresco que, por sua vez, é retido no assoa-
lho da cavidade bucofaríngea. Esse mecanismo não impe-
de, no entanto, a mistura dos dois tipos de ar. A entrada
de ar para os pulmões é feita com o fechamento das na-
rinas, seguidas pelo levantamento do assoalho faríngeo, o
que força o ar para os pulmões. A glote é, então, fechada.
Esse mecanismo assemelha-se ao ciclo respiratório de dois
tempos dos peixes pulmonados. A ação de bombeamento
da faringe pode se repetir até que os pulmões estejam bem
inflados. Algumas modificações dessa sequência já foram
descritas por Vitalis e Shelton (1990).
Além da bomba bucal para a respiração por inalação,
as salamandras usam o músculo transversal do abdômen
para aumentar a pressão da cavidade do corpo e forçar o
ar para fora dos pulmões, o que representa um mecanismo
ativo para a exalação do ar. Esse sistema de inalação pela
bomba bucal e exalação pela força do músculo transversal
do abdômen é comum entre as salamandras e também é
encontrado em alguns anuros. Como nos peixes pulmo-
nados, os anfíbios podem tolerar períodos prolongados de
apneia alternados a breves períodos de ventilação. Como o
metabolismo e a necessidade por oxigênio de um anfíbio
são baixos, um pulmão cheio de ar pode fornecer oxigê-
nio por tempo considerável. Essa diminuição das taxas de
ventilação faz que a eliminação do dióxido de carbono seja
mais problemática que a obtenção de oxigênio.
Além dos pulmões, a pele fina, úmida e vascularizada da
maioria dos anfíbios existentes age como uma membrana
respiratória na maioria das espécies, por meio da qual ocor-
re uma quantidade considerável de trocas gasosas (apesar
de haver muitas variações). Em alguns sapos tropicais arbo-
rícolas, que vivem em habitats secos, as trocas gasosas pela
pele são menos representativas do ponto de vista do forne-
cimento de oxigênio para o corpo. Por sua vez, salamandras
da família Pletodontidae perderam seus pulmões e depen-
dem exclusivamente das trocas gasosas cutâneas. A perda
dos pulmões é uma modificação morfológica relativamente
inesperada para um vertebrado terrestre, e diversos cenários
evolutivos são propostos para explicar os possíveis motivos
dessa redução (Reagan e Verrell, 1991). No entanto, qual-
quer que tenha sido a causa, a dependência da pele para as
trocas gasosas restringe essas salamandras aos habitats de
temperaturas mais baixas e com suprimento de oxigênio
mais confiável. Algumas vivem no fundo de córregos frios
em locais montanhosos; outras vivem sob rochas e troncos
em florestas úmidas. Além disso, essas salamandras tam-
bém são pequenas, com uma proporção massa-superfície
favorável para à troca gasosa através da pele.
Nas espécies em que tanto os pulmões como a pele
são usados para a respiração, os pulmões são, geralmente,
mais importantes para a absorção de oxigênio que para
a liberação de dióxido de carbono, ao passo que a pele é
mais importante para a liberação do dióxido de carbono
que para a absorção de oxigênio (Shoemaker et al., 1992).
Mas o papel dos pulmões e da pele varia com a tempera-
tura e com a atividade: conforme a temperatura sobe ou a
atividade aumenta, os pulmões assumem papel maior na
troca de ambos os gases; por outro lado, com a diminui-
ção da temperatura ou da atividade, a pele assume papel
maior nas trocas gasosas. Os pulmões podem ser comple-
tamente inutilizados em baixas temperaturas.

Narinas Narinas
Glote fechada
Glote aberta fechadas

Boca
fechada

A. Narinas se abem; B. A glote se abre C. Narinas se fecham D. As narinas se abrem,

a glote se fecha a glote se fecha
FIGURA 18-14
Glote fechada Glote aberta Ventilação do pulmão dos anfíbios. A-D. Troca de ar em um anuro. Setas
longas mostram os movimentos dos fluxos de ar; setas curtas mostram a
expansão e a contração dos pulmões e da cavidade bucal; setas abertas
mostram os movimentos do hioide e do assoalho das cavidades bucofaríngea
e pleuroperitoneal. E. Esquemas feitos a partir de videografias de uma
E. Glote de uma salamandra em estágio larval salamandra em estágio larval durante o fechamento e a abertura da glote.
Fonte: A-D, baseado em DeJongh apud Brainerd.
592 Anatomia funcional dos vertebrados – uma perspectiva evolutiva
A troca gasosa cutânea é considerada um problema aos
anfíbios pois boa parte da água do corpo é perdida através
da pele. Essa perda de água é compensada pela vida em
habitats úmidos e, em algumas espécies (como os sapos,
por exemplo), pela maior atividade nos períodos da ma-
nhã e da noite, quando a umidade relativa é mais alta.
A vocalização dos anuros faz parte do comportamento
reprodutor, atraindo as fêmeas da mesma espécie duran-
te a época de reprodução. As cordas vocais, localizadas
na câmara laringofaríngea, vibram quando o ar passa por
elas. Embora ambos os sexos possuam cordas vocais, ape-
nas os machos são capazes de ressoar seus sacos vocais,
que são evaginações do assoalho ou da lateral das paredes
da faringe que podem ser preenchidos com ar. A câmara
laringotraqueal dos machos também é significativamente
maior que a de fêmeas de tamanhos semelhantes nas espé-
cies em que essa característica foi examinada.
O sistema respiratório dos répteis
A troca gasosa nos embriões dos répteis, das aves e dos
mamíferos ovíparos acontece por meio da membrana
alantoide, que é uma membrana extraembrionária vascu-
larizada que se estende a partir do intestino posterior para
se unir ao córion, logo abaixo da casca do ovo (Capítulo
4). Em alguns marsupiais placentários, a membrana co-
rioalantoide contribui para a formação da placenta.
Os répteis apresentam um pescoço mais longo e uma
câmara laringotraqueal dividida em uma laringe (do gre-
go, larynx = esôfago) e uma traqueia (do grego, tracheia
= artéria áspera). A parede da laringe é suportada por um
par de cartilagens aritenoides que flanqueiam a glote, e
por uma cartilagem cricoide em forma de anel; ambas as
cartilagens são derivadas das cartilagens laterais da laringe
dos anfíbios. Os répteis não possuem cordas vocais, mas
algumas espécies podem produzir alguns tipos de sons ao
expelir rapidamente o ar. Os anéis cartilaginosos que en-
volvem total ou parcialmente a traqueia a mantém aberta
para o fluxo livre de ar.
A pele córnea da maioria dos répteis impede a troca
gasosa cutânea. Portanto, os pulmões dos adultos são o
principal, ou o único, local para a troca gasosa. Algumas
tartarugas aquáticas realizam trocas gasosas pela pele e
também pela cavidade bucofaríngea ou pela cloaca, bom-
beando a água para dentro e para fora dessa última. Al-
gumas espécies de tartarugas possuem bexigas vasculares
acessórias que evaginam da cloaca para esse propósito
(Figura 17-8). O lagarto do gênero Sphenodon apresen-
ta pulmões semelhantes ao dos anfíbios, com apenas um
leve aumento na área de superfície interna. A maioria dos
répteis, no entanto, possui pulmões que são relativamente
mais compartimentalizados e maiores que os dos anfíbios
(Figura 18-15). Um brônquio central amplo (do grego,
bronchos = traqueia) dirige-se da traqueia para dentro de
C. Mamíferos
B. Répteis
A. Anfíbios D. Ophiosaurus
FIGURA 18-15
A-C. Grau de compartimentalização dos pulmões de diferentes
tetrápodes. D. O pulmão do lagarto Ophiosaurus.
Fonte: Baseado em Portmann.
cada pulmão e brônquios secundários se ramificam a par-
tir desse brônquio central. Sacos alveolares de diferentes
tamanhos, por sua vez, ramificam-se a partir dos brôn-
quios secundários. A estrutura do pulmão varia conside-
ravelmente entre as espécies. A parte anterior do pulmão é
mais compartimentalizada nos lagartos e nas cobras que a
parte posterior, que é um simples saco com paredes pouco
vascularizadas; essa região posterior parece servir para o
armazenamento de ar ou agir como um fole para auxi-
liar na ventilação do resto do pulmão, assemelhando-se
à função dos sacos aéreos nas aves. As anfisbenas e squa-
mata com corpo alongado, incluindo as cobras, geralmen-
te apresentam a redução ou perda de um dos pulmões.
Como esperado, espécies com tamanhos maiores pos-
suem pulmões mais compartimentalizados que espécies
com tamanhos menores, mantendo uma proporção ade-
quada entre a superfície respiratória e a massa corpórea.
A ventilação dos pulmões nos répteis segue o mecanis-
mo de bombeamento por aspiração. Durante a inspira-
ção, a contração simultânea dos músculos intercostais dos
dois lados do corpo aumenta a cavidade pleuroperitoneal,
onde os pulmões se encontram, resultando na expansão
da caixa torácica, o que faz com que a pressão dentro da
cavidade pleuroperitoneal fique abaixo da pressão atmosfé-
rica e os pulmões se expandam, puxando o ar para dentro
(daí o termo “bombeamento por aspiração”). A glote é
fechada e o ar é mantido nos pulmões até o próximo ciclo

de respiração. Períodos prolongados de apneia ocorrem,
assim como nos peixes pulmonados e nos anfíbios. A ex-
piração é resultado dos movimentos opostos das costelas e
da caixa torácica e da contração das fibras da musculatura
lisa na parede do pulmão. A aspiração pelo mecanismo de
bomba por sucção é mais eficaz que uma bomba de for-
ça gular (bucal) porque o ar pode ser transferido para os
pulmões em um único movimento. Assim, de maneira ge-
ral, os répteis respiram pelo mecanismo de aspiração, mas
alguns lagartos também usam o mecanismo de bombea-
mento gular (bucal) que auxilia na ventilação do pulmão,
especialmente durante ou logo após a locomoção rápida
ou moderada. As ondulações laterais que acompanham
a locomoção parecem reduzir a eficácia dos movimentos
respiratórios costais, porque os músculos intercostais tam-
bém são utilizados no curvamento do corpo de um lado
para outro, contraindo-se alternadamente primeiro em
um lado e depois no outro, e não simultaneamente, como
acontece na respiração costal (Owerkowicz et al., 1999). O
primeiro indício, entre os vertebrados, de um mecanismo
de respiração por bomba de aspiração foi descrito para o
peixe actinopterígio Polypterus (Enfoque 18-1), apesar de
esse mecanismo ter evoluído como um sistema análogo
que não usa uma bomba costal.
Os crocodilos apresentam um mecanismo incomum
de ventilação: seus pulmões se encontram em cavidades
pleurais separadas, anteriores ao fígado e a contração de
um diafragma muscular exclusivo (que não é homólogo
ao diafragma dos mamíferos), que se estende do fígado à
cintura pélvica, puxa o fígado caudalmente e aumenta as
cavidades pleurais (Figura 18-16), provocando a entrada
de ar fresco para pulmões. A expiração ocorre pela contra-
ção dos músculos abdominais do flanco, que aumentam a
pressão intra-abdominal e deslocam o fígado para a fren-
te. Dessa forma, a ventilação dos pulmões nos crocodilos
Fígado Músculo do
Pulmão diafragma
Exalação
Músculos
intercostais
Inalação
O sistema respiratório 593
acontece por meio de uma bomba de pistão hepática,
além da bomba de aspiração costal. As tartarugas, no en-
tanto, não podem depender das costelas para a ventilação
dos pulmões, já que seu corpo está envolto por um plas-
trão ventral e uma carapaça dorsal, formada pelas costelas.
Acreditava-se que as tartarugas eram capazes de mudar a
pressão nos pulmões movimentando seus membros para
dentro e para fora, mas estudos atuais mostraram que es-
ses movimentos não são suficientes para a ventilação que
é, portanto, realizada pela ação de um músculo transver-
sal do abdômen e um “diafragma” muscular, que elevam
o plastrão ventral em direção à carapaça, diminuindo o
volume da cavidade do corpo e provocando, consequen-
temente, a exalação do ar dos pulmões. A inalação ocor-
re com o aumento do volume da cavidade corpórea pelo
músculo oblíquo do abdômen.
A respiração nas aves
As aves necessitam de um sistema respiratório excepcio-
nalmente eficaz e compacto que sustente um alto nível
metabólico para manter a endotermia e o voo, e que não
comprometa seu peso. Os pulmões das aves são relativa-
mente pequenos, que ficam aderidos à parede dorsal das
cavidades pleurais e não mudam muito de volume (Figu-
ra 18-17A). Os pulmões têm apenas metade do tamanho
dos pulmões de um mamífero de tamanho do corpo se-
melhante, mas, nas aves, eles se conectam a um sistema de
sacos aéreos localizados entre as vísceras e se estendendo
para muitos ossos. Os sacos aéreos aumentam conside-
ravelmente a área do sistema respiratório e, juntos, os
pulmões e os sacos aéreos possuem um volume que é de
duas a três vezes maior que o volume dos pulmões de um
mamífero de tamanho do corpo semelhante. As paredes
Músculos abdominais
Cintura pélvica
FIGURA 18-16
Ventilação dos pulmões no jacaré
caiman. As setas pequenas dentro
do corpo mostram a contração de
diferentes músculos. As setas grandes
abaixo do animal mostram os
movimentos da parede abdominal.
Fonte: Adaptado de Gans e Clark.
594 Anatomia funcional dos vertebrados – uma perspectiva evolutiva

Antro Capilares aéreos

Sacos
aéreos
anteriores

0,5 mm
Pulmão

Fluxo de ar
Sacos aéreos
posteriores

B. Parabrônquio e capilares aéreos

Antro

A. Pulmões e sacos aéreos

Capilares
aéreos
Labirinto
respiratório
Capilares
sanguíneos

C. Antro e labirinto respiratório

FIGURA 18-17
Anatomia do sistema respiratório de uma ave. A. Vista lateral dos pulmões e dos principais sacos aéreos. B. Vista lateral de um
parabrônquio e dos capilares aéreos. As setas mostram o fluxo unidirecional do ar pelas superfícies respiratórias. C. Pequena porção
da parede. Fontes: A, baseado em Salt; B-C, adaptado de Smith et al. (1986).

dos sacos aéreos não são altamente vascularizadas e, por-
tanto, não contribuem para as trocas gasosas. No entanto,
os sacos aéreos, em combinação com um arranjo exclusivo
das vias aéreas dentro dos pulmões, estabelecem um fluxo
de ar unidirecional pelos pulmões, no qual não ocorre a
mistura dos fluxos de ar ricos e pobres em oxigênio, como
ocorre nos demais vertebrados com pulmões, nos quais o
ar entra e sai dos pulmões através das mesmas passagens,
resultando em certa mistura dos fluxos novo inspirado e
do usado expirado. Nas aves, o fluxo de via única trans-
porta o ar fresco, com mais oxigênio e menos dióxido de
carbono, pelas superfícies respiratórias durante a inspira-
ção e a expiração.
A morfologia do sistema respiratório das aves é com-
plexa, e diversos estudos foram feitos para determinar a
composição dos fluxos de ar e sua direção dentro do sis-
tema utilizando-se de técnicas variadas, como a inserção
de sondas minúsculas nas vias aéreas. Os numerosos sacos
aéreos podem ser agrupados funcionalmente em um con-
junto anterior e outro posterior (Figura 18-17A). A tra-
queia se bifurca em um par de brônquios primários, cada
qual passando diretamente pelo centro de um pulmão em
um mesobrônquio, que se conecta aos sacos aéreos pos-
teriores (Figura 18-18A). O ar nos sacos posteriores re-
torna ao pulmão por meio de brônquio mediodorsal,
que se liga a milhares de parabrônquios. Inúmeros ca-
pilares aéreos curtos brotam dos parabrônquios e fazem
anastomose com os capilares aéreos adjacentes (Figura
18-17B). Os capilares aéreos são entrelaçados por densos
leitos capilares vasculares, formando um labirinto respi-
ratório no qual ocorre a troca gasosa. As distâncias entre
os capilares aéreos e os sanguíneos são curtas, permitin-
do uma taxa de difusão que mantém a composição do
ar nos capilares aéreos quase em equilíbrio com a do ar
que flui unidirecionalmente nos parabrônquios. Os para-
brônquios conduzem ao brônquio medioventral que, por
sua vez, conecta-se aos sacos aéreos anteriores e ao brô-
nquio primário (Figura 18-18B). Os parabrônquios são
paralelos entre si por todo o pulmão nas aves primitivas e
na maior parte do pulmão nas demais espécies; essa parte
do pulmão, na qual os parabrônquios correm paralelos,
é chamada paleopulmão. Um pequeno neopulmão, no
qual os parabrônquios estão organizados em uma rede, foi
incorporado aos pulmões de muitas aves.

Ciclo 1
Brônquio Sacos
Parabrônquios mediodorsal aéreos
anteriores
Brônquio Mesobrônquio
primário Sacos
aéreos
A. Inspiração 1 posteriores B. Expiração 1
Ciclo 2
C. Inspiração 2 D. Expiração 2
Os pulmões são ventilados pelos movimentos do ester-
no, que causam a expansão e a compressão alternadas dos
sacos aéreos. Articulações entre as partes dorsal e ventral
das costelas permitem essa movimentação do esterno (Fi-
gura 8-17A). Os processos uncinados nas extremidades
dorsais das costelas agem como braços de alavanca, nos
quais certos músculos respiratórios são ligados. Como os
músculos de voo também causam movimentos do esterno,
da clavícula e das costelas, a ventilação dos pulmões e dos
sacos aéreos está intimamente associada e ocorre em sin-
cronia aos movimentos do voo (Jenkins, et al, 1988). A
glote é mantida aberta na maior parte do tempo porque os
pulmões da ave são ventilados continuamente e não ocor-
re nenhum período prolongado de apneia. São necessárias
dois ciclos de inspiração e dois de expiração para mover
uma unidade de ar pelo sistema (Figura 18-18). Duran-
te a primeira inspiração, o ar fresco é levado, através do
brônquio primário e do mesobrônquio, para os sacos aé-
reos posteriores (Figura 18-18A). Esse ar se move pelos
brônquios mediodorsais e pelos parabrônquios durante
a primeira expiração (Figura 18-18B), e é arrastado para
dentro dos sacos aéreos anteriores durante a segunda inspi-
ração (Figura 18-18C), sendo finalmente expelido do sis-
tema durante a segunda expiração (Figura 18-18D). Existe
um fluxo contínuo de ar entrando e saindo dos pulmões
e dos sacos aéreos, mas a existência desses dois ciclos de
inspiração e de expiração resulta na passagem de diferentes
massas de ar consecutivamente: durante a inspiração, de-
terminado volume de ar passa pelos pulmões para os sacos
aéreos posteriores (Figura 18-18A), e o ar que foi inalado
anteriormente é deslocado dos pulmões para os sacos aé-
reos anteriores (Figura 18-18C). Durante a expiração, o ar
nos sacos posteriores (Figura 18-18B) é conduzido para
O sistema respiratório 595
Brônquio
medioventral
FIGURA 18-18
Movimento de um fluxo de ar
(sombreado) através dos pulmões e
dos sacos aéreos de uma ave. Dois
ciclos de inspiração e de expiração
são necessários para mover uma
massa de ar pelo sistema.
Fonte: Baseado em Bretz e Schmidt-
Nielsen (1971).
os pulmões e o ar “antigo” é expelido dos sacos anteriores,
passando pelos brônquios principais e pela traqueia para
ser liberado para o meio (Figura 18-18D).
O ar flui pelo sistema ao longo da linha de resistência
mínima, determinada, em parte, pelos diâmetros e pelas
direções das aberturas dos diversos brônquios e, em parte,
pelas “válvulas aerodinâmicas” (Enfoque 18-2).
O sangue nos capilares vasculares flui transversalmente
ao ar que flui pelos parabrônquios e capilares aéreos; tal
padrão é chamado fluxo de corrente cruzada (Figura 18-
19). À medida que o ar flui da direita para a esquerda, no
modelo, ele perde oxigênio para o sangue; sangue fluin-
do transversalmente ao ar, por sua vez, ganha oxigênio.
Como os fluxos de sangue e de ar são transversais entre
si, forma-se um gradiente para a transferência de oxigênio
em cada região nas quais capilares sanguíneos se cruzam
aos parabrônquios, porém esse gradiente é diferente em
cada intersecção. O resultado desse sistema, assim como
ocorre no fluxo contracorrente entre sangue e água nas
brânquias dos peixes, é a remoção da maior parte do oxi-
gênio do ar pelo sangue que sai do sistema, ao passo que,
nos pulmões dos outros vertebrados, as concentrações de
oxigênio do sangue e do ar alcançam um equilíbrio. O flu-
xo unidirecional do ar através dos pulmões das aves, o
fluxo cruzado de ar e sangue, e a enorme superfície de tro-
ca gasosa combinam-se para produzir um sistema respira-
tório bastante eficiente, permitindo que as aves extraiam
uma quantidade de oxigênio do ar maior que os mamífe-
ros e que elas vivam e voem em altitudes altas onde o ar é
mais rarefeito.
As aves também possuem um aparelho vocal associado
às vias aéreas. Os chamados e os cantos das aves são usa-
dos no reconhecimento das espécies, como sinais de alerta
596 Anatomia funcional dos vertebrados – uma perspectiva evolutiva
EN FO Q U E 18- 2 Válvulas aerodinâmicas no pulmão das aves
A forma como o fluxo unidirecional de ar é mantido durante a
respiração das aves é controversa, considerando a ausência de
abas ou de outras válvulas mecânicas nas vias aéreas. Os diâ-
metros das aberturas para os vários brônquios e sacos aéreos,
e a direção para as quais eles se voltam certamente desempe-
nham papel importante na determinação de um caminho de
menor resistência, mas muitos pesquisadores afirmam que as
válvulas aerodinâmicas, cuja operação depende de fatores
sutis, como a pressão e a composição do ar, também parti-
cipam da determinação do fluxo unidirecional. Uma válvula
inspiratória desse tipo foi encontrada nos gansos (Wang et al.,
1992). A parede da região caudal do brônquio primário é en-
volvida por um músculo liso disposto de maneira circular. Essa
região, chamada segmento de aceleração, contrai-se durante
a inspiração (Figura A) e, como consequência, o ar que passa
por ela é acelerado, entrando diretamente para o mesobrôn-
quio, sacos aéreos e brônquios mediodorsais, sendo impedido
de entrar no brônquio medioventral. O estímulo para mudan-
ças nas dimensões do segmento de aceleração parece ser a
mudança dos níveis de dióxido de carbono (CO2). Em condi-
ções de níveis de CO2 mais altos, como ocorre durante a ex-
piração, as fibras do músculo liso relaxam e o segmento dilata.
Não se sabe se uma válvula expiratória aerodinâmica está
presente para direcionar a saída de ar dos sacos aéreos pos-
teriores, impedindo que este retorne ao mesobrônquio e flua
diretamente para os brônquios e parabrônquios mediodor-
sais. Brown et al. (1995) acreditam que podem ter encontra-
do uma válvula expiratória nos gansos, mostrando evidências
de um estreitamento do mesobrônquio durante a expiração,
Brânquias Pulmões dos
dos peixes Pulmões das aves mamíferos
Reservatório
Contracorrente Corrente cruzada
uniforme
Meio que
contém
gás
Sangue
FIGURA 18-19
Comparação entre os movimentos do sangue e do meio externo
(água ou ar) através da superfície respiratória de um peixe, uma
ave e um mamífero. Fonte: Baseado em Piiper e Scheid (1977).
no estabelecimento de territórios e no comportamento
reprodutivo. A caixa vocal não é a laringe situada no topo
da traqueia, como nos anfíbios anuros e nos mamíferos,
mas sim a siringe (do grego = flauta de Pã), localizada na
bifurcação da traqueia para os brônquios principais (Figu-
ra 18-20A). A estrutura da siringe varia entre as espécies,
mas geralmente uma ou mais membranas semelhantes a
um tímpano encontram-se entre os anéis cartilaginosos
o que obviamente ajudaria a direcionar o ar para os brôn-
quios mediodorsais. O mecanismo pelo qual isso acontece
não está totalmente claro, mas parece que envolve uma
“compensação dinâmica” na qual a pressão reduzida do ar
no mesobrônquio durante a expiração do ar dos sacos aéreos
anteriores provocaria o colapso parcial de sua parede. A efi-
cácia da válvula foi positivamente correlacionada com a taxa
do fluxo aéreo expiratório, apresentando 95% de eficiência
nas taxas de fluxo que presumidamente ocorrem durante o
exercício, quando a compensação dinâmica seria maior, e
uma eficiência menor em baixas taxas de fluxo.
Saco aéreo Brônquio Parabrônquio
anterior
medioventral
Brônquio
mediodorsal
Mesobrônquio
Segmento de
aceleração
Brônquio primário
Saco aéreo
posterior
Siringe
Traqueia
Figura A. Principais vias aéreas do pulmão de um ganso, mostrando
o segmento de contração durante a inspiração. Os diferentes
diâmetros são mostrados com as linhas tracejadas.
Fonte: Adaptado de Wang et al (1992).
que envolvem sua parede. Elas são vibradas pelo movi-
mento do ar através delas, e as vibrações são transforma-
das em sons significativos por mudanças na tensão dessas
membranas, pela configuração da traqueia e da cavidade
bucofaríngea, e pelos movimentos da língua. Os cisnes-
-trombeteiros e os grous-americanos possuem traqueias
excessivamente longas, que se estendem e se curvam na
região da quilha do esterno (Figura 18-20B), fazendo que
as vocalizações desses animais apresentem uma sonoridade
profunda, ressonante e com semelhança a um trombone.
A respiração nos mamíferos
A linhagem evolutiva dos sinápsidas levando ao surgimento
dos mamíferos e a linhagem dos saurópsidas levando aos
répteis e às aves divergiram há milhões de anos, próximo
à origem dos amniotas. Embora o sistema respiratório dos
mamíferos também seja eficiente para suprir as necessida-
des da endotermia, ele apresenta diversas diferenças em re-
lação ao das aves, pois ambos tiveram origens evolutivas
 O sistema respiratório 597

Traqueia

Músculos
da siringe

Membrana
timpânica
Saco aéreo
FIGURA 18-20
clavicular
Vocalização das aves. A. Seção frontal através da
Brônquio siringe de um melro macho, Turdus merula.
principal B. Esterno e traqueia de um grou-americano em
vista lateral. Fontes: A, baseado em Pettingill
A. Siringe de um melro B. Esterno e traqueia de um grou-americano (1985); B, baseado em Portmann.

independentes a partir de uma condição amniota genera-
lizada. O desenvolvimento de um palato secundário nos
mamíferos e em seus ancestrais terápsidas possibilitou a se-
paração das passagens de alimento e de ar (Capítulo 7). As
cavidades nasais pares dos mamíferos, que se encontram
dorsalmente ao palato duro, são relativamente maiores que
as dos outros vertebrados. Cada uma delas possui três do-
bramentos ósseos, conhecidos como ossos turbinados, ou
concha, que aumentam de forma considerável a área de su-
perfície (Figura 18-21). A membrana mucosa que recobre
os ossos turbinados e que reveste as passagens respiratórias
conforme elas se prolongam para dentro dos pulmões é
bastante vascularizada e ciliada, além de conter células que
produzem secreções mucosas e serosas, que umedecem o ar

Seio frontal Superior

Central Concha
Inferior

Seio
esfenoidal

Nasofaringe

Tuba
auditiva
Narinas
Palato
Palato mole
duro
Língua

Orofaringe

Tonsila
palatina
Músculos
da língua
Laringofaringe

Cartilagem
Mandíbula epiglótica

Vértebra
Osso hioide
Corda vocal Cartilagem FIGURA 18-21
cricoide Diagrama de parte da cabeça de
Cartilagem
um humano, vista em corte sagital,
tireoide Esôfago mostrando as cavidades nasal e bucal, a
Traqueia faringe, o esôfago e a traqueia.
598 Anatomia funcional dos vertebrados – uma perspectiva evolutiva
conforme ele passa por essas superfícies para os pulmões. A
sujeira que fica retida no muco é transportada pela ação ci-
liar para a garganta, podendo ser engolida ou expectorada.
As cavidades nasais se conectam com a nasofaringe,
separada da orofaringe por um palato mole, pelas coa-
nas. As passagens de alimento e de ar se encontram na
laringofaringe, mas o alimento normalmente não entra na
via respiratória porque a laringe e o aparelho hioide são
puxados para a frente contra a base da língua durante a
deglutição. A epiglote se dobra sobre a glote ou desvia
o alimento para o esôfago. Uma nova cartilagem, não
encontrada em outros grupos de vertebrados e, aparen-
temente, não homóloga a outras estruturas presentes em
outras espécies, suporta a epiglote. A glote, que é ligada
lateralmente pelas cordas vocais, é mantida aberta para a
ventilação contínua dos pulmões, exceto no momento da
deglutição, durante o qual a glote se fecha.
A laringe dos mamíferos é mais complexa que a laringe
dos outros tetrápodes (Figura 7-26). A cartilagem cricoi-
de, em forma de anel, e as cartilagens aritenoides pares,
que se estendem para as cordas vocais, fazem o suporte
das paredes da laringe, sendo que a cartilagem cricoide
apoia a região caudal da parede e as cartilagens aritenoi-
des apoiam a parede rostrodorsal. Uma nova cartilagem, a
cartilagem tireoide, sustenta a parede lateroventral. Essa
cartilagem é derivada do quarto e quinto arcos viscerais,
que se dissociaram do aparelho hiobranquial. Os múscu-
los intrínsecos da laringe que moldam e controlam as cor-
das vocais são derivados do quarto, quinto e sexto arcos
viscerais. Como era de se esperar, eles são inervados por
um ramo do nervo vago. As vibrações de ar produzidas
pelas cordas vocais são “moldadas” por movimentos da
faringe, do palato mole, da língua e dos lábios.
A traqueia continua na região do tórax e nos brôn-
quios primários, que entram nos lobos dos pulmões. As
vias internas dos pulmões dos mamíferos apresentam
uma compartimentalização mais fina que a observada nos
anfíbios e répteis, resultando em um grande aumento da
área de superfície interna (figuras 18-15C e 18-22). En-
quanto um sapo apresenta cerca de 20 centímetros qua-
drados de área de superfície do pulmão por centímetro
cúbico do tecido pulmonar, um humano apresenta 300
centímetros quadrados por centímetro cúbico. As vias
aéreas dentro dos pulmões se ramificam pelo menos 20
vezes, formando uma complexa árvore respiratória que
termina nos bronquíolos, sacos alveolares e alvéolos.
As paredes das vias aéreas tornam-se progressivamente
mais delgadas ao longo das sucessivas ramificações da
árvore respiratória, chegando ao ponto de, nos alvéolos
– em que a troca gasosa ocorre – a parede ser constituída
por um epitélio escamoso bastante fino, envolvido qua-
se totalmente por capilares sanguíneos. A distância final
de difusão dos gases nesse local é de aproximadamente
0,2 μm (apenas nas aves essa distância é menor, chegan-
do a aproximadamente 0,1 μm), com os gases podendo
se difundir por duas ou mais superfícies do alvéolo (Fi-
gura 18-22C). As cartilagens de suporte, os músculos
lisos e as células secretoras e ciliadas desaparecem gradu-
almente ao longo da série de ramificações.
A ventilação dos pulmões dos mamíferos é feita por
uma bomba de aspiração costal. O ar é movido para den-
tro e para fora por mudanças no tamanho das cavidades
pleurais, que aumentam e diminuem alternadamente a
pressão relativa dos pulmões em relação à pressão atmos-
férica. O aumento do tamanho da cavidade pleural ocor-
re, principalmente, pela contração e pelo deslocamento
caudal do diafragma muscular (Figura 18-22A). Durante
uma inspiração mais forte, o músculo intercostal interno
e outros músculos respiratórios puxam as costelas rostral-
mente, resultando no aumento das dimensões do tórax.
A pressão dentro dos pulmões deve ser reduzida ao má-
ximo durante a inspiração para superar a resistência fric-
cional das diversas vias aéreas para o fluxo de entrada de
ar e, também, para superar a tensão superficial das paredes
dos milhares de alvéolos, que tende a provocar um colap-
so nos alvéolos. A resistência das vias aéreas é reduzida por
um padrão de ramificação que maximiza os diâmetros das
principais vias aéreas, por meio do suporte cartilaginoso
de suas paredes, e pela secreção de substâncias surfactan-
tes. Os líquidos surfactantes são particularmente impor-
tantes nos mamíferos por causa do pequeno tamanho e
da grande área de superfície de seus alvéolos. A expiração
nos animais quadrúpedes é um processo bem mais passi-
vo, que depende do recuo da força elástica dos pulmões,
das costelas e das vísceras abdominais, que são puxadas
caudalmente pela contração do diafragma. Os músculos
intercostais e abdominal e outros músculos respiratórios
tornam-se ativos durante a expiração forçada, mas, apesar
dessa atividade durante a inspiração e a expiração forte, a
função primária desses músculos é manter a integridade
da parede do tórax de modo que os espaços intercostais
não sejam deslocados com mudanças de pressão. Nos ca-
mundongos, as costelas são usadas na ventilação do pul-
mão quando o animal está em repouso, ao passo que o
diafragma torna-se o principal componente ventilatório
durante períodos de atividade.
A evolução dos padrões respiratórios
nos vertebrados respiradores aéreos
Tradicionalmente, os modos de ventilação do pulmão en-
tre os vertebrados que respiram ar são vistos como uma
dicotomia: nos peixes e anfíbios, a ventilação é feita por
uma bomba de pulsação bucal, ao passo que nos amniotas
ela é feita por uma bomba de aspiração cujas forças são
geradas pela musculatura do corpo. Não há dúvidas de que
o padrão primitivo do modo de ventilação dos pulmões
dos vertebrados seja por meio da bomba de pulsação bu-
cal, presente nos peixes actinopterígios e caracterizado pela
respiração de quatro tempos, na qual ocorre a expansão da
 O sistema respiratório 599

Concha Bronquíolo
Tuba
auditiva terminal
Palato
Nasofaringe Bronquíolos
Epiglote respiratórios
Anel traqueal Laringe

Esôfago
Veia
Brônquio
primário
Pleura
Vênula
Pulmão Bronquíolo Aumentado na
(lobo superior) Figura 18-22C
Cavidade Artéria
pericárdica
Ducto e sacos
Pulmão alveolares
(lobo inferior)
Cavidade
pleural
Diafragma

Ducto
alveolar
Alvéolos

A. Vias aéreas e pulmões B. Alvéolos

Veia Alvéolo
Vênula com rede
capilar Alvéolo

Capilares
entre os
alvéolos

Sacos
alveolares

Arteríola

Artéria
C. Leito capilar D. Parte do pulmão humano

FIGURA 18-22
Diagramas do sistema respiratório dos mamíferos. A. Vista geral da localização e estrutura das vias aéreas e dos pulmões. B. Alvéolos
em detalhe. C. Rede capilar que cobre os alvéolos. D. Desenho baseado em uma micrografia eletrônica de um pulmão de mamífero.
Observe que a maioria dos capilares tem alvéolos em duas de suas superfícies. Fontes: A-C, baseado em Dorit, et al. (1991).; D,
baseado em Kessel et al. (1979).

cavidade bucal durante a exalação, removendo o ar “usa- se expande uma segunda vez para adquirir ar fresco e se
do” do pulmão ou do órgão acessório de respiração aérea, comprime para forçar esse ar para dentro dos pulmões ou
e logo após sua compressão completa, de forma a expelir dos órgãos acessórios. Os peixes sarcopterígios e as sala-
todo o gás exalado (Figura 18-23). A cavidade bucal então mandras já apresentam um ciclo respiratório de dois tem-
600 Anatomia funcional dos vertebrados – uma perspectiva evolutiva

Actinopterygii  FIGURA 18-23

Cladograma mostrando os principais estágios na evolução da
ventilação pulmonar. Fonte: Baseado em Brainerd.

Bomba bucal
Ventilação do pulmão
impulsionada apenas
pela musculatura
cranial
(exalação passiva)
Bomba de expiração
Exalação ativa
impulsionada pelos
músculos axiais
(bomba bucal mantida
para inalação)
Bomba de aspiração
Inalação impulsionada
pelos músculos axiais
Dipnoi
pos, no qual a cavidade bucal se expande para capturar o
ar fresco enquanto o ar usado flui para fora dos pulmões e,
eventualmente, mistura-se a ele. Parte dessa mistura é sub-
sequentemente bombeada para os pulmões, e o restante sai
Caudata
pela boca e pelas fendas branquiais.
Brainerd (1999) demonstrou experimentalmente que o
mecanismo de ventilação dos pulmões nas salamandras re-
presenta um estágio evolutivo intermediário para um meca-
Gymnophiona nismo de respiração por aspiração (Figura 18-23), pois, além
do mecanismo de bomba bucal de dois tempos de inalação,
as salamandras exalam o ar pela ação do músculo transver-
sal do abdômen. Nos amniotas, toda a respiração é feita por
Anura ação muscular: os músculos do corpo são usados tanto para
a exalação como também para a inalação. Em todos os am-
niotas, exceto nas tartarugas, os músculos intercostais e as
costelas são recrutados nos movimentos de inalação através
Amniota da aspiração costal, um mecanismo primitivo na história
evolutiva dos amniotas. Os padrões encontrados nas tartaru-
gas, nos crocodilos e nas aves são especializações evolutivas.
Nos mamíferos, o diafragma fica interposto entre as cavida-
des pleural e peritoneal. Contrações do diafragma assumem
papel primordial no aperfeiçoamento do mecanismo de ven-
tilação por uma bomba de aspiração.

RESUMO
1. A difusão de gases entre o meio externo (água ou ar)
e o sangue no corpo ocorre através de uma membra-
na respiratória. Os vertebrados se utilizam de meca-
nismos para gerar um fluxo de massa através dessa
membrana para que ela seja ventilada.
2. O sistema respiratório de um peixe deve ser adap-
tado ao suprimento limitado de oxigênio disponível
na água e à alta densidade desse meio. Eliminar o
dióxido de carbono não é problema para um peixe
porque esse gás é altamente solúvel na água. Calor,
sais minerais e água também são trocados através da
membrana respiratória.
3. Muitas larvas de peixes possuem brânquias externas,
mas a troca gasosa nos adultos é realizada nas brân-
quias internas.
4. As bolsas branquiais dos peixes são formadas a partir
do encontro das bolsas faríngeas endodérmicas com
os sulcos ectodérmicos que se invaginam da superfí-
cie do corpo. A primeira bolsa é reduzida a um espi-
ráculo ou está ausente.
5. Uma brânquia completa, ou uma holobrânquia, pos-
sui lamelas branquiais primárias em ambas as super-
fícies. Essas lamelas, por sua vez, suportam inúmeras
lamelas branquiais secundárias, nas quais ocorre a
troca gasosa. Uma holobrânquia é formada, ainda,
por um arco branquial esquelético, por raios bran-
quiais, por derivados vasculares de um arco aórtico
embrionário, por nervos e, às vezes, por um septo
interbranquial.
6. Espécies do grupo Agnatha apresentam inúmeras
bolsas branquiais.
7. Os elasmobrânquios possuem brânquias septadas,
sustentadas por septos interbranquiais, voltadas para
estreitas câmaras branquiais. Cada câmara se abre para
uma câmara parabranquial que, por sua vez, se abre à
superfície por meio de uma fenda branquial externa.
8. Um fluxo de contracorrente, com o fluxo de água
passando pelas lamelas secundárias em direção opos-
ta ao fluxo de sangue que passa por elas, aumenta a
eficácia da troca gasosa.
9. A ação valvular da boca e das fendas branquiais exter-
nas permite que a faringe e as câmaras parabranquiais
atuem juntas na ventilação das brânquias, por movi-
mentos de expansão e contração concorrentes, pri-
meiro como uma bomba de sucção e, depois, como
uma bomba de força.
10. Os teleósteos possuem brânquias não septadas locali-
zadas em uma cavidade opercular comum que se abre
para a superfície por meio de uma única fenda bran-
quial. A ausência de septos aumenta a eficácia das

trocas gasosas entre os fluxos de contracorrente de
sangue e água. A faringe e a cavidade opercular agem
alternadamente e em sequência como bombas de
sucção e de força. A combinação de mecanismos de
sucção e de força é descrita como um mecanismo de
bomba de pulsação.
11. A estrutura das lamelas secundárias fornecem uma
grande área de superfície e uma curta distância de di-
fusão entre os gases da água e do sangue.
12. Em virtude dos problemas osmóticos inerentes à vida
aquática, os peixes não ventilam suas brânquias mais
que o necessário para suprir suas necessidades de
oxigênio. Vários mecanismos regulam a quantidade
de ventilação.
13. Os pulmões provavelmente se desenvolveram, nos
ancestrais dos peixes ósseos, como órgãos respirató-
rios acessórios que permitiram a vida em ambientes
instáveis de água doce.
14. Os peixes pulmonados ventilam seus pulmões por
uma bomba de pulsação, ocorrendo a mistura do ar
fresco com o ar usado. Essa mistura é mantida sob
pressão positiva nos pulmões por um período pro-
longado de apneia. Uma quantidade de dióxido de
carbono é acumulada nos pulmões, mas a maior par-
te é eliminada através das brânquias.
15. Os pulmões dos primeiros peixes ósseos foram modi-
ficados em bexigas natatórias hidrostáticas, presentes
na maioria das espécies contemporâneas.
16. Os peixes regulam sua flutuabilidade por meio da re-
gulação da quantidade de ar na bexiga. Na maioria
das espécies, o oxigênio é secretado para a bexiga pela
glândula de gás e é mantido na bexiga pela rede mira-
bile, atuando em contracorrente com o fluxo sanguí-
neo. O oxigênio pode ser reabsorvido no oval.
17. Os vertebrados terrestres devem evitar a perda exces-
siva de água do corpo pelos pulmões. A grande con-
centração de oxigênio no ar e a baixa taxa metabólica
dos anfíbios permitem que estes animais evitem a
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O sistema respiratório 601
perda de água ao reduzir o ritmo da ventilação de
seus pulmões.
18. Os anfíbios adultos ventilam seus pulmões por uma
bomba bucofaríngea e mantém o ar nos pulmões
sob uma pressão positiva por um período prolon-
gado de apneia. A respiração cutânea participa da
obtenção do oxigênio e da eliminação do dióxido
de carbono.
19. As salamandras da família Plethodontidae não pos-
suem pulmões e dependem totalmente da respiração
cutânea para a troca de gases.
20. A área de superfície do pulmão dos répteis é relati-
vamente maior que a dos anfíbios. A ventilação dos
pulmões é feita por movimentos das costelas em um
mecanismo de bomba aspiratória costal e, nos cro-
codilos, por um músculo que puxa o fígado caudal-
mente. Os répteis também têm períodos prolonga-
dos de apneia.
21. As aves possuem pequenos pulmões conectados a
um extenso sistema de sacos aéreos. Seus pulmões
são ventilados continuamente pelos movimentos das
costelas e do esterno, e também pela ação dos sa-
cos aéreos.
22. As vias aéreas das aves estão dispostas de maneira
a estabelecer um fluxo unidirecional de ar passando
pelos numerosos parabrônquios e pelos capilares aé-
reos. Uma pequena quantidade de ar usado é manti-
da nos pulmões. Um fluxo transversal de sangue e de
ar na região dos parabrônquios areja completamente
o sangue.
23. As vias aéreas pulmonares dos mamíferos terminam
em diversos alvéolos com paredes finas que são en-
volvidos por densas redes de capilares. Uma grande
área de superfície fica disponível para a troca gasosa,
mas o novo ar que entra nos pulmões sempre se mis-
tura com um pouco de ar antigo. Os pulmões são
ventilados continuamente por um diafragma muscu-
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