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Princípios Básicos de Entomologia Médica

Herbet Tadeu de Almeida Andrade


Arlindo Serpa-Filho
Coordenação Editorial

Fabiano de Carvalho Araújo


Revisão linguístico-textual

Daiana Martins de Araújo


Projeto Gráfico/Editoração eletrônica

Sarah Thaís de Queiroz de Andrade


Capa

Cássio Lázaro Silva Inacio


Fotografia ilustrada (Culicidae) da capa
Haemagogus spegazzinii (Brèthes, 1912).
Local de coleta: Cânion dos Apertados em
Currais Novos, região do Seridó-RN.
Sobre os Autores

Dr. Herbet Tadeu de Almeida Andrade

Atualmente é professor associado da Universidade


Federal do Rio Grande do Norte, nas disciplinas
de Entomologia Geral e Entomologia Médica. Tem
experiência na área de Parasitologia, com ênfase em
Entomologia e Malacologia de Parasitos e Vetores,
atuando principalmente nos seguintes temas: Insetos
Aquáticos, Simuliidae, Biomonitoramento.

Dr. Arlindo Serpa-Filho

Professor Adjunto - Faculdades Maria Thereza-FAMATH


Professor Substituto - Instituto Federal de Educação,
Ciência e Tecnologia do Rio de Janeiro (IFRJ)-Pinheiral
Colaborador na Olimpíada Brasileira de Saúde e Meio
Ambiente (VPEIC/Fiocruz)
Taxonomia de grupos recentes; Taxonomia e Ecologia
de Insetos Aquáticos; Divulgação Científica.
Dra. Ana Dal Molin
Atualmente é professor associado da Universidade Federal do
Rio Grande do Norte, nas disciplinas de Entomologia Geral e
Entomologia Médica. Tem experiência na área de Parasitologia,
com ênfase em Entomologia e Malacologia de Parasitos e
Vetores, atuando principalmente nos seguintes temas: Insetos
Aquáticos, Simuliidae, Biomonitoramento.

Dra. Andressa Noronha Barbosa-Silva


UFRN. Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Natal, Brasil.
Centro de Biociências. Programa de Pós-graduação em Biologia
Parasitária (PPgBP-UFRN). (e-mail: noronha.andressa@gmail.com).

MSc. Anne Aline Pereira de Paiva


FIOCRUZ – RJ. Instituto Oswaldo Cruz, Fundação Oswaldo Cruz,
Rio de Janeiro-RJ, Brasil. Programa de Pós-Graduação em
Medicina Tropical. (e-mail: annea_line@hotmail.com).

Dra. Antônia Cláudia Jácome da Câmara


UFRN. Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Natal,
Brasil, Departamento de Análises Clínicas e Toxicológicas (DACT-
UFRN). Programa de Pós-graduação em Biologia Parasitária
(PPgBP-UFRN). (e-mail: acjcamara@hotmail.com).
Dra. Arlinete de Souza Medeiros
Fundação Nacional de Saúde – RN. área de concentração em
Parasitologia, com ênfase em Entomologia, atuando princi-
palmente nos seguintes temas: Saúde Pública, Entomologia,
Microbiologia e Parasitologia. (e-mail: arlinetek@yahoo.com.br).

Dr. Augusto Louredo Henriques


Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia – INPA, Coordenação
de Biodiversidade. Área de conhecimento: Sistemática e ecologia
de Tabanidae (Diptera). (e-mail: augusto.inpa@gmail.com).

MSc. Cássio Lázaro Silva Inacio


Programa de Pós-graduação em Desenvolvimento e Meio
Ambiente. Laboratório de Pesquisa em Entomologia da
Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Centro de
Biociências. Departamento de Microbiologia e Parasitologia.
Área de Conhecimento: Entomologia e Malacologia de Parasitos
e Vetores (e-mail: cassio-lazaro@hotmail.com).

Dr. Daniel Moreira Avelar


Tecnologista no Grupo de Pesquisa Clínica e Políticas Públicas
em Doenças Infecciosas e Parasitárias do Instituto René Rachou
da Fundação Oswaldo Cruz. (e-mail: aveldan@gmail.com).

Dhierich de Sousa Alcântara


(Graduado). UFRN. Universidade Federal do Rio Grande do
Norte. Centro de Biociências. Departamento de Microbiologia
e Parasitologia. (e-mail: dhierichkungfu@gmail.com).
Emanuelle de Sousa Farias
Instituto Leônidas e Maria Deane-ILMD/FIOCRUZ- Manaus-AM,
Brasil, Laboratório de Ecologia e Doenças Transmissíveis na
Amazônia; Instituto Oswaldo Cruz-IOC/FIOCRUZ- Rio de Janeiro-
RJ, Brasil, Programa de Pós-Graduação em Biodiversidade e
Saúde. (e-mail: emanuellefarias82@gmail.com).

Dr. Felipe Arley Costa Pessoa


Instituto Leônidas e Maria Deane-ILMD/FIOCRUZ- Manaus-
AM, Brasil, Laboratório de Ecologia e Doenças Transmissíveis
na Amazônia; (e-mail: facpessoa@gmail.com).

Fellipe Albano Melo do Nascimento


MSc. (Doutorando) em Ensino de Ciências e Matemática.
UFRN. Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Centro
de Biociências. Departamento de Microbiologia e Parasitologia.
Área de Conhecimento: Entomologia e Malacologia de Parasitos
e Vetores. (e-mail: fellipe.a.m.n@hotmail.com).

Dr. Jansen Fernandes Medeiros


(FIOCRUZ) – RO. Pesquisador em Saúde Pública na Fundação, área
de concentração em Parasitologia/Entomologia Médica, com
ênfase em Entomologia e Malacologia de Parasitos e Vetores,
atuando principalmente nos seguintes temas: Entomologia
Médica - Simulídeos, flebotomíneos e culicoides, Epidemiologia
de Filárias na Amazônia. (e-mail: jmedeiro@gmail.com).
Jéssica Teixeira Jales
MSc. (Doutoranda) em Bioquímica. UFRN. Universidade Federal
do Rio Grande do Norte - Centro de Biociências. Departamento de
Microbiologia e Parasitologia. (e-mail: jessica_jales@hotmail.com).

Dr. José Albertino Rafael


Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia – INPA, Coordenação
de Biodiversidade. Área de conhecimento: Sistemática de Insecta
(Diptera, Zoraptera, ...) (e-mail: jarafael@inpa.gov.br).

Dr. José Veríssimo Fernandes


UFRN. Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Centro de
Biociências. Departamento de Microbiologia e Parasitologia,
Laboratório de Doenças Infecciosas e do Câncer. Programa de
Pós-Graduação em Biologia Parasitária. (e-mail: veris@cb.ufrn.br).

Dr. Josélio Maria Galvão de Araújo


UFRN. Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Centro de
Biociências. Departamento de Microbiologia e Parasitologia,
Laboratório de Doenças Infecciosas e do Câncer. Programa de
Pós-Graduação em Biologia Parasitária.
(e-mail: joseliogalvao@gmail.com).

Jucélia Rossana de Medeiros


(Mestranda) do programa de Pós Graduação em Biologia
Parasitária. UFRN. Universidade Federal do Rio Grande do
Norte - Centro de Biociências. Departamento de Microbiologia
e Parasitologia. (e-mail: juceliarmedeiros@gmail.com).
Julianny Barreto Ferraz
UFRN. Universidade Federal do Rio Grande do Norte - Comissão
de Curativos. Hospital Universitário Onofre Lopes.
(e-mail: juliannybarreto@hotmail.com).

MSc. Kamila Mayumi Duarte Kuabara


Academy of Natural Sciences of Drexel University/ANSDU-
Philadelphia-PA, Estados Unidos, Departamento de Ornitologia.
Morfologia e Biologia Molecular com ênfase em Entomologia,
atuando nos seguintes temas: biodiversidade de ectoparasitos,
taxonomia, sistemática e filogenia molecular de Phthiraptera,
evolução e co-evolução de piolhos e seus hospedeiros.
(e-mail: kuabara.mayumi@gmail.com).

Luis Paulo Costa Carvalho


Universidade Federal de Rondônia, Porto Velho, Brasil,
Programa de Pós-graduação em Biologia Experimental;
Fundação Oswaldo Cruz, Fiocruz Rondônia, Porto Velho, Brazil,
Laboratório de Entomologia; (e-mail: luis.carvalho@fiocruz.br).

MSc. Marcel M. de Medeiros Silva


Laboratório de Pesquisa em Entomologia da Universidade
Federal do Rio Grande do Norte. Centro de Biociências.
Departamento de Microbiologia e Parasitologia. Área de
Conhecimento: Entomologia e Malacologia de Parasitos e
Vetores. (e-mail: mmedbio@gmail.com).
Dr. Marcos Paulo Gomes Pinheiro
UFRN. Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Centro de
Biociências. Departamento de Microbiologia e Parasitologia.
Área de Conhecimento: Entomologia e Malacologia de Parasitos
e Vetores. (e-mail: mpgpinheiro@gmail.com).

Dra. Maria Celeste Nunes de Melo


UFRN. Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Centro de
Biociências. Departamento de Microbiologia e Parasitologia. LaBMed
- Laboratório de Bacteriologia Médica, Programa de Pós-Graduação
em Biologia Parasitária e Programa de Pós-Graduação em Ciências
Biológicas. (e-mail: celmelo@gmail.com).

Dra. Maria das Graças Vale Barbosa Guerra


Fundação de Medicina Tropical - Doutor Heitor Vieira Dourado
– Manaus. AM. Área de concentração: Zoologia, com ênfase
em Entomologia Médica especialmente sobre insetos vetores
de parasitos causadores de Doença de Chagas, Leishmaniose,
malária e dengue; reservatórios silvestres de Trypanosoma cruzi
e Leishmania spp. (e-mail:barbosamgvale@gmail.com).

Dra. Maria de Fátima Freire de Melo Ximenes


UFRN. Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Centro de
Biociências. Departamento de Microbiologia e Parasitologia.
Área de Conhecimento: Entomologia e Malacologia de Parasitos
e Vetores. (e-mail: ximenes@cb.ufrn.br).
Dr. Michel Paiva Valim
Universidade Iguaçu - UNIG, Nova Iguaçu-RJ, Brasil.
(e-mail: mpvalim@gmail.com).

Dra. Pâmella Machado Saguiah


(INCT-HYMPAR) Instituto Nacional da Ciência e Tecnologia dos
Hymenoptera Parasitoides Laboratório de Biodiversidade de
Insetos, Vitória-ES, Brasil. (e-mail: pamellasaguiah@gmail.com).

MSc. Paula Blandy Tissot Brambilla


UFRN. Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Centro de
Biociências. Departamento de Microbiologia e Parasitologia.
Área de Conhecimento: Entomologia e Malacologia de Parasitos
e Vetores. (e-mail: paulatissot1@hotmail.com).

Dr. Paulo Marcos da Matta Guedes


UFRN. Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Natal,
Brasil, Centro de Biociências. Departamento de Microbiologia
e Parasitologia. Departamento de Microbiologia e Parasitologia.
Programa de Pós-graduação em Biologia Parasitária (PPgBP-
UFRN). (e-mail: pauloguedes@cb.ufrn.br).

Dr. Pedro Marcos Linardi


Atualmente professor titular aposentado da Universidade
Federal de Minas Gerais; Professor Emérito; Conhecimento
na área de Entomologia e Malacologia de Parasitos e Vetores.
(e-mail: linardi@icb.ufmg.br).
Dra. Renata Antonaci Gama
UFRN. Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Centro de
Biociências. Departamento de Microbiologia e Parasitologia.
Área de Conhecimento: Entomologia e Malacologia de Parasitos
e Vetores. (e-mail: renataantonaci@gmail.com).

MSc. Renato César de Melo Freire


UFRN. Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Centro de
Biociências. Departamento de Microbiologia e Parasitologia.
Área de Conhecimento: Entomologia e Malacologia de Parasitos
e Vetores. (e-mail: renatomfreire000@hotmail.com).

Dr. Renato Motta Neto


UFRN. Universidade Federal do Rio Grande do Norte - Centro
de Biociências. Departamento de Microbiologia e Parasitologia.
Área de Conhecimento: Entomologia e Malacologia de Parasitos
e Vetores. (e-mail: rmotta_neto@hotmail.com).

Dr. Ricardo Andreazze (†)


Departamento de Microbiologia e Parasitologia- Centro de
Biociências- Universidade Federal do Rio Grande do Norte.

Sarah Ruth Alves da Silva


(Graduanda) em Ciências Biológicas. UFRN. Universidade Federal
do Rio Grande do Norte - Centro de Biociências. Departamento de
Microbiologia e Parasitologia. (e-mail: sarahruthalvs@gmail.com).
Dr. Simão Dias Vasconcelos
Professor titular da Universidade Federal de Pernambuco-
UFPE. Líder do Laboratório de Insetos de Importância Forense/
UFPE. Área de Conhecimento: Ecologia de dípteros necrófagos e
Entomologia forense. (simao.vasconcelosfo@ufpe.br).

Dr. Taciano de Moura Barbosa


Doutor em Biologia Animal (UFPE); Pós-doutorando no Programa
Pós-Graduação em Biologia Parasitária – UFRN, Laboratório de Insetos
e Vetores-Live; Pesquisador colaborador no Laboratório de Insetos
de Importância Forense/ UFPE. (e-mail: tacianomoura7@gmail.com)

Dr. Victor Py-Daniel


Universidade de Brasília, Instituto de Ciências Biológicas,
Departamento de Zoologia. (e-mail: katukina@gmail.com).

Dra. Virgínia Penéllope Macedo e Silva


UFRN. Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Centro de
Biociências. Departamento de Microbiologia e Parasitologia.
Laboratório de Pesquisa em Entomologia. Área de Conhecimento:
Entomologia e Malacologia de Parasitos e Vetores
(e-mail: vpenellope@gmail.com).

Dr. Walter Souza Santos


Área de Conhecimento: Biologia Parasitária na Amazônia, com
ênfase em doença de Chagas e Leishmanioses. Pesquisador em
Saúde Pública - Instituto Evandro Chagas/SVS/MS – PA. (e-mail:
santossouzawalter@gmail.com).
Prefácio

O estudo dos insetos de importância médica detém consi-


derável significância na saúde do Brasil. No entanto, são poucos
os livros didáticos que reúnem conteúdos a respeito desses veto-
res para vários cursos da área biomédica. No contexto geral,
dada numa visão prática, esta situação possivelmente decorre
de diversos motivos; entre eles, a dissociação das atividades
complementares da vigilância entomológica com as ações epide-
miológicas. Porém, numa contextualização específica, algumas
obras didáticas disponíveis ainda não incluem exemplos da apli-
cabilidade de controle de insetos relacionados à transmissão
de patógenos ao homem. Como resolver esse problema, a fim
de apresentar esse conhecimento de maneira mais eficiente
aos alunos? Talvez, a resposta possa ser encontrada em ações
que privilegiem de forma igualitária a importância dos resul-
tados entomológicos e epidemiológicos unificadamente. Neste
caso, a forma como devemos repassar o conhecimento didático
exigirá estudos de caso de situações de sucessos alcançados na
epidemiologia conjuntamente ao conhecimento entomológico,
principalmente no que diz respeito a métodos de controle
empregados, sem deixar de lado os conhecimentos bioecológi-
cos a respeito da(s) espécie(s) envolvida(s). Portanto, se concre-
tizarmos esta linha de raciocínio, a entomologia médica poderá
dar saltos maiores, ou, quem sabe, caminhar com um novo viés,
tornando-a mais destacada e atraente.
Assim, apenas conhecer os nomes das espécies de inse-
tos transmissores de doenças já não é mais suficiente, muito
embora todo o desenrolar de uma investigação entomológica
passe seguramente pela taxonomia dos grupos de vetores. A
ciência está em constante aprimoramento e a taxonomia, como
um ramo da ciência, não poderia ser diferente. A classificação
e identificação de algumas famílias de insetos, por exemplo,
dos culicídeos, requer contínuo estudo, pois com os avanços
de novas metodologias, aliadas às pesquisas das ciências bási-
cas, o número de espécies relevantes vem progressivamente
aumentando, principalmente no que diz respeito a novos regis-
tros de distribuição, seja dos imaturos ou dos adultos em áreas
silvestres e peridomiciliares. Situação semelhante também se
observa para os flebotomíneos, com um número crescente de
citações de novos registros, expandindo a distribuição geográ-
fica conhecida e que, diante das contínuas descobertas, muitas
vezes não se encontram imediatamente associadas ao conheci-
mento formal sobre essas espécies.
Novos interesses de pesquisas no que diz respeito à
sazonalidade, infecção natural e outros parâmetros têm
sido amplamente explorados em Culicidae e Psychodidae. No
entanto, há pouca informação, para espécies de Simuliidae e
Ceratopogonidae, tendo em vista os novos registros de agen-
tes etiológicos recentemente encontrados nesta última famí-
lia. De mesma atenção, pesquisas básicas de campo devem ser
retomadas com respeito ao grupo dos triatomíneos. Dados
de novos estudos, principalmente em áreas com a presença
de Triatoma spp. e Panstrongylus spp., entre outros, infectados
naturalmente, ainda precisam ser repercutidos formalmente
nos textos didáticos.
Vários outros grupos de vetores também se encontram
nessa situação, sobretudo com as descobertas recentes de novas
associações entre insetos ectoparasitos e seus hospedeiros. Nos
últimos cinco anos, alguns trabalhos, envolvendo Siphonaptera e
Phthiraptera, foram evidenciados apresentando novas relações,
bem como doenças reemergentes como a peste, tradicionalmente
conhecidas em boa parte do Nordeste do país e nordeste de Minas
Gerais, além do foco no estado do Rio de Janeiro.
Os textos que apresentamos adiante refletem uma maior
atenção na explanação da abordagem desta consciência, forne-
cendo diferentes perspectivas dos autores, coautores e velhos
amigos pesquisadores. Contudo, o repasse das informações
colhidas por todos nós, distribuídas em dezesseis capítulos,
sempre deverá ser fornecido da forma mais clara possível aos
nossos estudantes, bem como, a outros profissionais interessa-
dos no assunto, mesmo exemplificando na história didática os
resultados extraídos das novas pesquisas científicas.

Herbet Tadeu de Almeida Andrade


Apresentação

Princípios Básicos de Entomologia Médica compreende


uma obra básica, resgatando conceitos clássicos e atuais da
entomologia como um todo, mas, ao mesmo tempo, inspiran-
do e estimulando o professor, aliado aos seus estudantes, a
alcançar novos horizontes na interação didático-científica. O
corpo desta obra, em seus dezesseis capítulos e seus conteúdos,
foi pensado como um livro-texto para cursos de componente
curricular de graduação equivalente a 60 horas. Para esta carga
horária, incluem-se, ainda, atividades práticas de laboratório
e de campo. Assim, é perfeitamente possível que, dentro de um
tópico, haja a inserção de outras atividades por parte de docen-
tes além das sugeridas neste contexto. A inclusão de atividades
ao final dos capítulos teve como propósito envolver estudantes
numa dimensão investigativa dos problemas acerca das espécies
de insetos de interesse médico, oferecendo ainda aos discentes
oportunidades de reflexão a respeito de hipóteses, sugestões,
mecanismos de controle, etc. Da mesma forma, o professor
ainda poderá, dentro dos tópicos e subtópicos dos capítulos,
levantar outras questões que conduzam aos interessados a
oportunidade de aprofundamento do conteúdo apresentado.
Outra particularidade encontrada no conteúdo é a aborda-
gem de pontos temáticos relacionados à história natural, ecologia
e fatores ambientais associados às espécies de vetores comumen-
te estudadas. Ou seja, ao proporcionar ênfase em aspectos como a
taxa de infecção natural, capacidade vetorial, antropofilia, grau
de domiciliação, entre outros, que variam ao longo do tempo e
espaço e, assim, promovem variações nos padrões associados
às principais espécies responsáveis por alguma transmissão de
doença, acreditamos que esta abordagem possibilite uma visão
integrada a ser explorada como ponto-chave.
Diante desta consideração, apresentamos no capítulo três
uma proposta de classificação simples, padronizada e didática de
insetos de importância como vetores, englobando espécies que
pertencem a um mesmo grupo taxonômico - gêneros e espécies
- determinado pela somatória dos critérios ali descritos. Como
ainda se trata de uma proposta, deverão naturalmente ocorrer
adaptações, ao longo de sua aplicação, na investigação de várias
espécies. De qualquer forma, novos enfoques necessitam ser cria-
dos para que a vigilância entomológica alcance patamares ainda
melhores na resolução da transmissão vetorial.
Como não poderíamos negligenciar alguns temas básicos
da entomologia, o livro inclui ainda três capítulos introdutórios,
e alguns tópicos são reiterados em outros momentos ao longo dos
capítulos subsequentes. Esta parte inicial tem por objeto maior
aproximar estudantes da realidade da entomologia médica e ao
mesmo tempo instigá-los aos desafios proporcionados na obra.
Novos conteúdos, precisamente nos capítulos 14 (Terapia
larval), 15 (Identificação de Parasitos) e 16 (Índices Entomológicos
em Saúde Pública), são apresentados ao graduando utilizando-se
de uma estrutura de texto semelhante aos capítulos tradicio-
nalmente observados nesta e em outras obras. Esta diretriz
tenta inserir de forma mais didática possível a transmissão de
assuntos normalmente tratados apenas em meios científicos e
em órgãos públicos, como, por exemplo, levantamentos ento-
mológicos/epidemiológicos e trabalhos de rotina aplicados à
investigação entomológica na saúde pública.
Infelizmente, não foi possível incluir, na atual edição deste
livro, assuntos diretamente relacionados aos cimicídeos “perce-
vejos de cama” e à Entomologia Forense, conteúdos não menos
merecedores de destaque. Aos nobres colegas, pedimos descul-
pas e, certamente nas próximas edições esperamos contar com
vossas colaborações.
Este livro foi escrito por um grupo de autores, compreen-
dendo especialistas de diferentes gerações e atuações profissio-
nais. Assim, a heterogeneidade contribuiu para uma diversidade
de visões comprometidas com o zelo científico e fidelidade das
informações e dando início à continuidade sistematizada ao
desenvolvimento futuro deste trabalho. A transmissão destes
assuntos fascinantes aos olhos dos que buscam a harmonização
dos seus compromissos aos seus semelhantes, numa dedicação
de ensinar o bem, é que dedicamos este livro a você, docente, e
a você, estimável estudante.
Este livro voltado para Entomologia Médica foi elaborado
para uso em diversos cursos, de graduação, que possuem essa
temática em seus componentes curriculares. Em especial, desta-
camos o curso de biomedicina da UFRN, pioneiro em incluir a
disciplina de entomologia médica, de forma obrigatória, em sua
estrutura curricular, sendo até o presente momento, o único
do país. Nessa perspectiva, o presente livro será o primeiro a
ser adotado relacionado a essa temática com dados atualizados,
pioneiros e de nossa realidade atual.
Esperamos que, além de uma ferramenta para uso em
aulas teóricas e práticas, esse livro também seja uma fonte de
questionamentos e reflexões sobre a influência e a importância
do nosso papel na dinâmica e distribuição desses insetos de
importância médica humana e animal. Além disso, desejamos
que essa obra ofereça mais inquietações do que afirmações
e que desperte nos alunos a busca de novos conhecimentos,
contribuindo assim, para maior disseminação e consolidação
da ciência em nosso país.
Como conclusão, gostaria de compartilhar uma frase
famosa, e de extrema relevância, do professor David Pereira
Neves, pesquisador de grande contribuição no estudo da para-
sitologia e entomologia médica no Brasil:

“Estou convencido de que nada acontece por acaso; tudo é


decorrência de nossa ação ou omissão… espero que algum dia
o homem se dê conta da sua força e responsabilidade, e, ao
distribuir equitativamente as suas conquistas, consiga rever-
ter o quadro… Caro aluno, participe, marque o dia, assuma o
papel que lhe está sendo confiado, e, pacientemente, transfor-
me o mundo. Ele será seu e lhe mostrará que sem o peso das
distorções é muito mais fácil viver. ”

Herbet Tadeu de Almeida Andrade


Renata Antonaci Gama
Agradecimentos

Na jornada de construção desta obra, agradecemos aos


profissionais que, através da sua ética e conhecimento, ajuda-
ram na caminhada para o sucesso na conclusão deste trabalho.
Vocês foram muito importantes neste processo. O ótimo desem-
penho e a plena certeza da contribuição árdua de todos, diante
das mudanças significativas que ocorreram nos últimos meses,
mostrou o quanto estiveram comprometidos, engajados em prol
da edificação deste material científico.
Concretizou-se um sonho que se iniciou há cinco anos.
A nossa dedicação e o compromisso com a ciência e a educação
me leva a acreditar na capacidade de sermos resilientes perante
toda situação adversa.
Cada contribuição científica eternizada nas linhas desta
obra estará à disposição de diversos níveis de estudantes e profis-
sionais da Entomologia Médica. Os insetos e as suas relações com
a espécie humana estão postas a cada página, em cada capítulo
e em cada figura produzida por cada um de vocês.
Leiamos [Eclesiastes, Cap. 3]
“Existe um tempo certo para cada coisa, momento oportuno
para cada propósito debaixo do Sol: tempo de nascer, tempo
de morrer; tempo de plantar, tempo de colher.”

Nossa gratidão e foi muito bom poder contar com vocês!

Arlindo Serpa-Filho
Homenagem
Ao Naturalista Prof. Adalberto
Antônio Varela Freire.

Permitam, caríssimos alunos, estimados professores, auto-


res e coautores, aos amigos e familiares, homenagear o Professor
Doutor Adalberto Antônio Varela Freire, docente do Departamento
de Microbiologia e Parasitologia do Centro de Biociências da UFRN.
A singularidade natural e modesta do professor Adalberto não
daria aceitação para homenageá-lo, sem as vossas prévias permis-
sões. Mesmo assim, a prolixidade das palavras escritas só seria aqui
posta caso contivessem em si trechos bíblicos ou histórias acima
do sensum communem, deixando-as em um mesmo nível de inte-
lectualidade admitida, tanto na esfera metafísica como nas raízes
epistemológicas, que não é o caso oportuno. No entanto, o médico
Adalberto Varela, especialista e mestre em Entomologia, ao ingres-
sar na disciplina de Parasitologia, repassava aos seus alunos, com
aperfeiçoamento retórico e, por vezes, aos seus próprios compa-
nheiros professores, conhecimentos profundos, não somente do
tema da aula, mas, permeando outros saberes, transformando o
ambiente em verdadeira ágora. Porém, a verdadeira homenagem
que se presta ao também considerado biólogo (cujo título foi
concedido pela Associação Norte-Rio-Grandense de Biologia na
segunda metade da década de 1980, durante a Semana Potiguar
de Debates Biológicos) é, sem dúvida, o marco da Entomologia
Médica Potiguar. A “pedra angular”, “oblonga”, ou simplesmente
“A Pedra” foi a criação e manutenção de uma colônia de triatomí-
neos da espécie Triatoma infestans a partir de exemplares cedidos
pela UFMG, em 1994. A amostra de insetos vetores continha deze-
nas de exemplares em 12 frascos de vidros. Os triatomíneos eram
mantidos e alimentados regularmente a cada 15 dias durante 10
a 15min, sendo o próprio professor a fonte de alimentação para os
insetos. Este é apenas um dos exemplos de seu desprendimento e
enfrentamento das necessidades para o avanço da pesquisa cien-
tífica, quase inexistente à época, nessa área do conhecimento na
UFRN. Escrevia horas a fio e, com letra quase indecifrável, fazia
longos inventários das espécies encontradas no semiárido.
Em sua fértil trajetória acadêmica, foi também profes-
sor do Centro Regional de Ensino do Seridó (CERES) em Caicó.
Porém, era a Estação Ecológica do Seridó seu refúgio e santuá-
rio. O atual Parque das Dunas, passo a passo, foi estudado por
ele ainda quando não era reconhecido como área de preservação.
O prof. Adalberto teve um papel indiscutível em nossa
formação e na de muitos estudantes, alguns atualmente profes-
sores na UFRN e em outras Universidades; no estudo dos insetos
vetores no Rio Grande do Norte e na implantação da entomolo-
gia médica na UFRN, mas foi especialmente notável por nos fazer
acreditar nas potencialidades do curso de Ciências Biológicas e no
fascínio da biologia dos insetos.

Herbet Tadeu de Almeida Andrade


Sumário

1 Introdução 30
aos Insetos
Ana Dal Molin
Pâmella M. Saguiah

2 Insetos e sua 47
Diversidade
Pâmella M. Saguiah
Ana Dal Molin

3 Importância 60
do Estudo de
Insetos Vetores
Maria das Graças V. Barbosa Guerra
Kenny Rodrigues Biólogo
Silvia Justiniano | Jorge Guerra

4 Conceitos 86
Gerais
Herbet Tadeu de Almeida Andrade
Arlindo Serpa-Filho

5 Hemiptera 112
Walter Souza Santos
6 Diptera 144
Psychodidae
Maria de Fátima Freire de Melo Ximenes
Marcos Paulo Gomes Pinheiro | Marcel M.
de Medeiros Silva | Virgínia Penéllope
Macedo e Silva | Cássio Lázaro Silva Inacio

7 Diptera 254
Culicidae
Renata Antonaci Gami | Cássio Lázaro
Silva Inacio | Fellipe Albano Melo
do Nascimento | Paula Blandy Tissot
Brambilla | Renato César de Melo Freire

8 Diptera 304
Simuliidae
Herbet Tadeu de Almeida Andrade
Jansen Fernandes de Medeiros
Felipe Arley Costa Pessoa

9 Diptera 352
Ceratopogonidae
Felipe Arley C. Pessoa
Emanuelle de Souza Farias
Luis Paulo Carvalho

10 Diptera 385
Muscomorpha
Taciano Moura
Simão Dias Vasconcelos
11 Diptera 426
Tabanomorpha
Augusto Louredo Henrique
José Albertino Rafael

12 Siphonaptera 457
Daniel Moreira Avelar
Pedro Marcos Linardi

13 Phthiraptera 500
Kamila Mayumi Duarte Kuabara
Michel Paiva Valim

14 Terapia Larval 564


Jéssica Teixeira Jales | Jucélia Rossana
de Medeiros | Julianny Barreto Ferraz
Paula Blandy Tissot Brambilla | Renato
Motta Neto | Sarah Ruth Alves da Silva
Renata Antonaci Gama

15 Identificação de 592
Parasitos em
Insetos Vetores

15.1 Identificação Viral 593


em Insetos Vetores
Josélio Maria Galvão de Araújo
Anne Aline Pereira de Paiva
José Veríssimo Fernandes
15.2 Técnica para 610
Identificação de
Bactérias em Blattaria
Maria Celeste Nunes de Melo
Dhierich de Sousa Alcântara
Ricardo Andreazze (†)

15.3 Identificação do 621


Trypanossoma Cruzi
em Triatomíneos
Paulo Marcos da Matta Guedes
Andressa Noronha Barbosa-Silva
Antônia Cláudia | Jácome da Câmara

15.4 Detecção e Identificação 633


das Filárias - Onchocerca
Volvulus e Mansonella Ozzardi
Jansen Fernandes Medeiros
Felipe Arley C. Pessoa
Victor Py-Daniel

16 Índices Entomológicos 643


em Saúde Pública
Arlinete de Souza Medeiros
1
Introdução
aos Insetos
Ana Dal Molin
Pâmella M. Saguiah

A classe Insecta é o maior grupo de organismos conheci-


dos, tanto em termos de número de espécies descritas quanto
na biodiversidade representada pelos seus modos de vida. Há
cerca de um milhão de espécies formalmente descritas, embora
as estimativas sejam de que existam pelo menos 5,5 milhões
(STORK, 2018). É esperado que cerca de 10% dessas espécies este-
jam representadas no Brasil (RAFAEL, 2009).
Os registros mais antigos da presença de insetos na Terra
datam de cerca de 380 a 400 milhões de anos atrás (GRIMALDI;
ENGEL, 2005). Isso significa que, como grupo, os insetos sobrevi-
veram a pelo menos quatro dos cinco grandes eventos de extin-
ção da história do planeta. As relações ecológicas entre insetos
e organismos maiores, sobretudo na condição de ectoparasitas,
também possuem registros fósseis muito antigos. Há diversos
PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
1. Introdução aos Insetos

registros de organismos como pulgas em âmbar do Cretáceo,


mas, em 2012, foram encontrados fósseis de pulgas do Jurássico
(165 milhões de anos) e, em 2019, foram documentados piolhos
associados a penas de dinossauros (GAO et al., 2019). Os registros
fósseis mais antigos da maioria dos grupos que incluem insetos
hematófagos, especialmente dípteros, também remontam a essa
época, demonstrando sua existência já há 200 milhões de anos
(GRIMALDI; ENGEL, 2005).
Além de representarem mais da metade de toda a biodi-
versidade conhecida, os insetos também representam uma
grande quantidade de biomassa proporcional aos outros orga-
nismos do planeta (BAR-ON et al., 2018). Assim, como esperado,
eles têm impacto na vida humana em praticamente todas as
esferas, incluindo na produção de alimentos, saúde e dispo-
nibilidade de recursos naturais. Os insetos são um compo-
nente-chave do meio ambiente, estando envolvidos no ciclo
de nutrientes, manutenção da estrutura e fertilidade do solo,
polinização, dispersão de sementes e surgem em praticamen-
te todos os níveis em teias alimentares, inclusive mantendo
o equilíbrio populacional de diversos organismos. Dada essa
informação e sua importância crucial nos ecossistemas, clara-
mente o declínio detectado na biomassa de insetos de maneira
geral nos últimos anos (ver VAN KLINK et al., 2020) é um sinal
preocupante. Por isso, seu estudo é de importância crítica não
só para a Biologia e conservação de ecossistemas, mas para a
manutenção da qualidade de vida de todos.
Neste livro, são enfocados especialmente os grandes
grupos que têm importância para a saúde pública, especial-
mente na Região Neotropical. Por ser um campo bastante espe-
cializado, muitas vezes é necessária uma referência geral para
melhor compreensão das particularidades de cada táxon. Por

Ana Dal Molin | Pâmella M. Saguiah 32


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
1. Introdução aos Insetos

isso, nesta seção, apresentamos informações básicas que devem


auxiliar a contextualização desses grupos dentro do grande
escopo da biodiversidade entomológica.

1. Características Morfológicas Gerais

Os insetos são membros do filo Arthropoda, cuja característi-


ca mais distintiva é a presença de um exoesqueleto quitinoso
externo, normalmente referido com tegumento, cuja camada
mais externa (epicutícula) é constituída principalmente de cera.
Além de fornecer suporte e servir de proteção contra predado-
res, esta característica permitiu que a perda d’água do corpo
para a atmosfera fosse reduzida e é considerada uma das razões
pelas quais os insetos conseguiram ocupar tão amplamente os
ecossistemas terrestres. Uma compreensão detalhada da cons-
tituição do tegumento dos insetos tem se mostrado importante
para estudos relacionados à eficiência de inseticidas e mecanis-
mos de resistência a eles.
As placas de exoesqueleto são chamadas de escleritos e,
quando associadas a cada um dos segmentos dos artrópodos,
recebem nomes específicos: tergo ou noto para a superior, ester-
no para a inferior e pleura para as laterais. Utiliza-se o sufixo–
ito para a placa em cada segmento; por exemplo, esclerito se
refere a cada uma dessas placas; tergito se refere a uma porção
do tergo e assim por diante. Essas placas podem ser subdividi-
das e essa terminologia será amplamente utilizada nos capítulos
posteriores (Figura 1).

Ana Dal Molin | Pâmella M. Saguiah 33


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
1. Introdução aos Insetos

Figura 1. Morfologia geral de um inseto, mostrando termos gerais aplica-


dos às regiões do corpo.

A estrutura do corpo de um artrópodo pode ser mais


facilmente compreendida se for levada em conta a segmenta-
ção. No caso dos insetos (Figuras 1, 2), entende-se que o corpo
é dividido em três regiões principais (tagmas): cabeça, tórax e
abdômen. Além dessa divisão do corpo, eles são diferenciados
dos outros artrópodos por possuírem três pares de pernas
(subfilo Hexapoda), um par de antenas e peças bucais expostas
(a partir do qual provém o termo “ectognatha” como sinônimo
de inseto dentro de Hexapoda).
Dentro dos três tagmas, existem diversos níveis e tipos de
especialização que são observados em cada uma das diferentes

Ana Dal Molin | Pâmella M. Saguiah 34


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
1. Introdução aos Insetos

ordens. Provavelmente a referência mais detalhada e acessí-


vel a respeito da morfologia geral de insetos ainda é o livro
de Snodgrass (1935), que atualmente se encontra em acesso
aberto; revisões abrangentes em português são escassas, sendo
que as mais detalhadas provavelmente são os textos de Almeida,
Melo e Marques (caps. 2 e 3 in RAFAEL et al., 2012). A seguir,
fornecemos alguns termos gerais para referência.

Figura 2. Inseto generalizado. A. Morfologia externa lateral. B. Morfologia


interna lateral. A, modificado de Snodgrass (1935) e B, modificado de
Snodgrass (1930).

A cabeça aparentemente é constituída por um ácron


seguido de cinco ou seis segmentos fortemente fundidos (exis-
te alguma discussão na literatura a respeito da formação da
cabeça e quantos segmentos a constituem exatamente); esta
apresenta estruturas relacionadas principalmente à percep-
ção sensorial e alimentação, incluindo olhos, ocelos, antenas
e o aparelho bucal. A fusão dos segmentos da cabeça resulta
num conjunto interno de invaginações do exoesqueleto que é
coletivamente chamado de tentório (esqueleto interno da cabe-
ça). Essa estrutura serve de ponto de inserção da musculatura
interna da cabeça, que por sua vez está intimamente associada

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PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
1. Introdução aos Insetos

aos modos de alimentação. Assim, no estudo das peças bucais


dos insetos, é importante considerar também essa musculatura.
A morfologia dos aparelhos bucais dos insetos
apresenta vários tipos de especialização. Em geral, cita-
-se como principais tipos de aparelhos bucais o mastiga-
dor (mandíbulas bem desenvolvidas, como em besouros),
mastigador-lambedor (mandíbulas presentes, mas também
com alongamento de partes das maxilas e lábio, como em
abelhas), picador-sugador (peças bucais alongadas, forman-
do estiletes e “bico” que penetra a superfície da fonte de
alimento, como em pulgões, percevejos, pulgas e mosqui-
tos), sugador ou sugador-maxilar (mariposas), sugador-la-
bial (moscas comuns).
Apesar de esta classificação básica ter variações na
maioria dos livros didáticos de entomologia, a análise do
aparelho bucal do inseto em si, além de ser importante em
sua identificação, também traz informações importantes
acerca da sua dieta mais provável e como o alimento é obti-
do, o que muitas vezes implica na sua importância médica.
Desta maneira, convém à área da entomologia médica o
estudo comparativo especialmente dos aparelhos bucais
associados à dieta hematófaga (picador-sugador e perfu-
rador) de piolhos (Phthiraptera: Anoplura), percevejos
(Hemiptera), pulgas (Siphonaptera), mosquitos e moscas
hematófagas (Diptera) (Figura 3).

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PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
1. Introdução aos Insetos

Figura 3. Variações do aparelho bucal sugador de alguns insetos de


importância médica. Legenda: |CA: canal alimentar. A. Cimex lectularius
(Hemiptera), vista lateral da cabeça e corte transversal das peças bucais;
B. Pulex irritans (Siphonaptera), vista lateral da cabeça; C. Tabanus sulci-
frons (Diptera), vista frontal da cabeça; D e E, Aedes aegypti (Diptera): D,
corte transversal das peças bucais; E, vista lateral da cabeça. Modificado
de Snodgrass (1944).

O tórax é constituído por três segmentos, cada um com


um par de pernas; o segundo e o terceiro segmentos também
possuem um par de asas cada. Em descrições morfológicas,
os prefixos pro-, meso- e meta- se referem ao primeiro,
segundo e terceiro segmentos do tórax, respectivamente
(por exemplo, “mesofêmur” é o fêmur da perna do segundo
segmento torácico).
A função do tórax é principalmente associada à loco-
moção, sendo que em dissecações, é nesta parte do corpo que

Ana Dal Molin | Pâmella M. Saguiah 37


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
1. Introdução aos Insetos

se encontram os músculos mais desenvolvidos. As pernas dos


insetos também variam em termos de morfologia funcional e
podem estar adaptadas para caminhar (pernas ambulacrais),
saltar (saltatórias), segurar a presa (raptoriais), agarrar-se a
um suporte ou hospedeiro (escansoriais), cavar (fossoriais) ou
nadar (natatórias).
A observação das estruturas de locomoção de um inse-
to pode trazer importantes informações a respeito de seu
modo de vida e habitat. Por exemplo, a presença de pernas
escansoriais em Phthiraptera é associada ao seu hábito ecto-
parasita. Em Diptera, a modificação dos segmentos do tórax
é bastante evidente, estando não só associada à sua capaci-
dade de voo, mas também à redução do segundo par de asas
(halteres ou balancins).
O abdômen dos insetos tipicamente consiste de 11
segmentos, o que é mais facilmente observado em grupos
mais primitivos, como traças. Em outros grupos, é observada
a redução desse número, especialmente associada a modi-
ficações de estruturas reprodutoras ou para oviposição. O
abdômen concentra a maioria das estruturas associadas a
funções como digestão, excreção, circulação e reprodução. Nos
primeiros oito segmentos, frequentemente são visíveis espi-
ráculos, entradas de ar para o sistema respiratório traqueal.
Nos segmentos posteriores, encontram-se o ânus (abertura
posterior do sistema digestivo) e a genitália. Em Hexapoda, os
gonóporos geralmente se abrem no último segmento abdomi-
nal ou no segmento 7, 8 ou 9 do abdômen.
Várias modificações dos escleritos posteriores do abdô-
men estão associadas ao sistema reprodutor; por exemplo, o
edeago em machos e os apêndices dos segmentos 8 e 9 modi-
ficados num ovipositor em fêmeas. As estruturas desses

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PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
1. Introdução aos Insetos

escleritos genitais variam bastante de espécie para espécie,


de forma que previnem a cópula entre espécies diferentes e
também servem como uma valiosa ferramenta de identifica-
ção em taxonomia. Devido à variação da terminologia apli-
cada a esses escleritos, recomenda-se que o leitor consulte
a literatura específica para cada grupo de organismos para
maiores detalhes.
Diversas características da morfologia de larvas
também são utilizadas na identificação de insetos e, neste
livro, especialmente no caso das larvas de Diptera. Estas
são tratadas em maior detalhe em seus respectivos capí-
tulos. Algumas particularidades importantes dessas fases
larvais são a cutícula mais delicada (associada ao hábitat
frequentemente aquático, em ambientes úmidos ou ao modo
de vida parasita), o tamanho reduzido da cápsula cefálica,
com estruturas sensoriais menos especializadas (frequente
ausência de fotorreceptores e antenas, por exemplo), bem
como pernas torácicas reduzidas ou ausentes e ocorrência de
estruturas abdominais especializadas para respiração (espi-
ráculos) ou mesmo locomoção (pernas abdominais).

2. Características Fisiológicas

A anatomia interna dos insetos (Figura 2) é consistente com o


plano geral conhecido para o filo Arthropoda: o fenômeno da
“artropodização”, associado ao desenvolvimento do exoesque-
leto, impõe características únicas para as adaptações à vida
terrestre neste grupo. Novamente, para uma descrição mais
completa, é necessária a consulta a outras fontes em portu-
guês como em Rafael et al. (2012, cap. 3), Triplehorn e Johnson

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PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
1. Introdução aos Insetos

(2015, cap. 2); são referências tradicionais que têm sido


frequentemente atualizadas também os livros de Chapman
(2013) e Nation (2016).
O sistema digestório é do tipo completo (há boca e
ânus), com digestão extracelular. Existem regiões diferencia-
das do tubo digestório, sendo que o intestino apresenta cecos
digestivos (“gástricos”). Em insetos, este também está asso-
ciado às estruturas responsáveis pela função de excreção, os
túbulos de Malpighi (evaginações proctodeais).
O sistema circulatório é do tipo aberto (lacunar). O
coração é dorsal e em dissecações fica visível ao se abrir o
abdômen, tendo aspecto alongado, tubular, com várias aber-
turas (óstios). A hemolinfa é bastante diferente do sangue
dos vertebrados, consistindo basicamente de água e diver-
sos tipos de moléculas, incluindo aminoácidos, hormônios e
outros metabólitos, mas não contém pigmentos para trans-
porte de gases. Além disso, apresenta hemócitos de diversos
tipos, principalmente com funções ligadas a reações imunes.
Com o modo de vida terrestre, o corpo dos insetos mostra
diversas adaptações associadas ao suporte do estresse osmó-
tico e iônico, bem como estruturas especializadas para
realização das trocas gasosas, uma vez que se estas fossem
realizadas diretamente através da superfície do corpo, a
perda de água limitaria o desenvolvimento em ambiente
terrestre. Assim, as trocas gasosas são realizadas através
de um sistema traqueal com traquéolas que se comunicam
diretamente com as células e com aberturas especializadas
para o meio externo, os espiráculos.
O sistema nervoso inclui os gânglios cefálicos e um
cordão nervoso ventral. Os gânglios nervosos associados aos
segmentos da cabeça se fundem em dois grupos: um que forma

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PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
1. Introdução aos Insetos

o cérebro e um gânglio subesofágico. Os segmentos torácicos


e abdominais apresentam um par de gânglios por segmento,
mas em muitos insetos ocorre a fusão de segmentos e conse-
quentemente dos gânglios correspondentes; por exemplo, no
caso da mosca doméstica, todos os gânglios são fundidos em
um único, localizado no tórax.
A recepção dos sentidos inclui sensilas especializa-
das. Os fotorreceptores, responsáveis pela percepção de
luz, são localizados na cabeça, incluindo os olhos compos-
tos e ocelos. Mecanorreceptores realizam a percepção de
informações tácteis, de posição, sons (vibração) e estímulos
térmicos; quimiorreceptores estão associados à percepção
de “gosto”, cheiro e semioquímicos (incluindo feromônios).
Em geral, observa-se uma grande concentração de meca-
norreceptores e quimiorreceptores nas antenas; no entanto,
diferentes formas dessas sensilas são encontradas ao longo
de todo o corpo do inseto, às vezes associados a cerdas e
pelos. Em geral, as sensilas são melhor observadas através
de microscopia eletrônica; apenas alguns tipos são visíveis
em lâminas de microscopia óptica.
A reprodução dos insetos é sexuada, e em geral os
insetos são unissexuados (espécies são gonocorísticas ou
dioicas). Existem, no entanto, várias espécies partenogené-
ticas, além de vários casos em que bactérias endossimbiontes
como Wolbachia podem introduzir mudanças na razão sexual
e compatibilidade entre indivíduos de uma mesma espécie,
seja por feminização (ovos originalmente machos se desen-
volvem como fêmeas), indução de partenogênese (machos não
são formados), morte de machos (ovos machos não se desen-
volvem) ou indução de incompatibilidade citoplasmática
(WERREN et al., 2008). O sistema de determinação genética do

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PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
1. Introdução aos Insetos

sexo varia entre as ordens. A fecundação é interna e os ovos


em geral apresentam um córion (casca) impermeável ou são
agrupados em estruturas como ootecas; a viviparidade é rara,
mas ocorre, por exemplo, em algumas moscas.
O desenvolvimento pode ser direto ou indireto: no caso
dos grupos tratados neste livro, há grupos hemimetábolos
(uma fase imatura, sendo o estágio de ninfa, que é similar ao
adulto, mas com asas e aparelho reprodutor não completa-
mente desenvolvidos) e holometábolos (em que a metamorfose
é completa, sendo ovo> larva> pupa> imago ou adulto). Devido
ao seu exoesqueleto, o crescimento dos insetos só ocorre com a
realização de mudas ou ecdises, em que o exoesqueleto antigo
é descartado e um novo, maior, ocupa seu lugar. O número de
ínstares (fases entre ecdises ou mudas, também referidos por
alguns autores como “estádios”) ao longo do desenvolvimento
também varia conforme a espécie.
O sistema endócrino dos insetos é composto por, pelo
menos, quatro tipos de fontes de hormônios: glândulas endó-
crinas, órgãos neuro-hemais (semelhantes a glândulas, mas
armazenam a secreção para liberá-la em resposta a estímulos
nervosos ou hormonais), células neurossecretoras (ligação
entre o sistema nervoso e endócrino) e órgãos internos (diver-
sos órgãos, incluindo ovários, testículos, corpos gordurosos e
partes do sistema digestório, secretam hormônios).
As glândulas mais visíveis quando se realiza a dissecção
do corpo de um inseto são as glândulas protorácicas (como o
nome indica, localizadas no primeiro segmento do tórax), que
secretam hormônios esteroides associados à ecdise (ecdisonas)
e consequentemente ao desenvolvimento do inseto; os corpora
cardiaca ou corpos cardíacos, órgãos neuro-hemais localizados
nas paredes da aorta, posteriores ao cérebro; e os corpora allata

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PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
1. Introdução aos Insetos

ou corpos alados, outro par de órgãos neuro-hemais localizados


posteriormente aos corpora cardiaca, que secretam o hormônio
juvenilizante. Muitos dos compostos químicos utilizados para
controle populacional de insetos têm sido desenvolvidos com
base nesses hormônios.
É importante notar que o desenvolvimento do corpo
dos insetos, além de ser regulado por hormônios, também
responde muito a fatores ambientais. Uma vez que são peci-
lotérmicos, suas taxas de crescimento e desenvolvimento
respondem à temperatura ambiente. Em geral, temperaturas
muito baixas ou muito altas retardam ou mesmo cessam o
desenvolvimento. Essas taxas de desenvolvimento variam, mas
em geral é possível predizer a taxa de desenvolvimento de
uma espécie de inseto com base na variação de temperatura
de um local. A calibração desses cálculos é utilizada em várias
áreas da entomologia aplicada, como a entomologia forense
e o uso de graus-dia para estimar o aparecimento de fases
destrutivas de pragas agrícolas.

3. Insetos e Sociedade

Devido à antiguidade de sua presença na Terra, sua distribui-


ção praticamente universal e grande representatividade em
termos de biomassa de seres vivos, naturalmente diferentes
táxons de insetos tiveram grande importância e influência
na história humana.
Estudos filogenéticos demonstraram uma longa
história coevolutiva entre os insetos e humanos; por exem-
plo, no caso de piolhos (REED et al., 2007), mas são também
interessantes livros que trataram da influência de doenças

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PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
1. Introdução aos Insetos

(e consequentemente dos insetos vetores) na história. Uma


referência clássica é “Rats, Lice and History” de Hans Zinsser
(1934, abordando principalmente o tifo e a peste); uma revisão
recente enfocando os mosquitos foi publicada por Winegard
(2019). No Brasil, muito do histórico das interações com insetos
pela população e seu impacto cultural foi documentado por
Lenko e Papavero (1996). Esses relatos, claramente espaçados
pelo tempo e pelo contexto, ilustram ricamente como insetos
tiveram profunda influência nas sociedades humanas.
Considerando as mudanças climáticas e as previsões
de reflexos que elas terão nas dinâmicas populacionais de
vetores, com sua consequente importância para a saúde públi-
ca, ressalta-se a importância do estudo contextualizado dos
grupos de insetos tratados neste livro.

Ana Dal Molin | Pâmella M. Saguiah 44


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
1. Introdução aos Insetos

4. Bibliografia Consultada/Recomendada

BAR-ON, Y.M.; PHILLIPS, R.; MILO, R. 2018. The biomass distribution


on Earth. Proceedings of the National Academy of Sciences, 115(25):
6506–6511.

CHAPMAN, R.F. 2013. The insects: Structure and Function. 5a. Ed.
Cambridge: Cambridge University Press. 959pp.

GAO, T. et al. 2019. New insects feeding on dinosaur feathers in


mid-Cretaceous amber. Nature Communications, 10(1): 5424.

GRIMALDI, D.; ENGEL, M.S. 2005. Evolution of the Insects. Cambridge:


Cambridge University Press. 784 pp.

LENKO, K.; PAPAVERO, N. 1996. Insetos no Folclore. 2a. Ed. revista e


ampliada. São Paulo: Ed. Plêiade/FAPESP. 467 pp.

NATION, J.L. 2016. Insect Physiology and Biochemistry. 3ª. Ed. Boca
Raton, FL: CRC Press. 690pp.

RAFAEL, J.A.; AGUIAR, A.P.; AMORIM, D.S. 2009. Knowledge of


insect diversity in Brazil: challenges and advances. Neotropical
Entomology, 38(5): 565–570.

RAFAEL, J.A. et al. 2012. Insetos do Brasil: diversidade e taxonomia.


Ribeirão Preto: Holos Editora. 796 pp.

REED, D.L. et al. 2007. Pair of lice lost or parasites regained: the
evolutionary history of anthropoid primate lice. BMC Biology, 5(1): 7.

Ana Dal Molin | Pâmella M. Saguiah 45


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
1. Introdução aos Insetos

SNODGRASS, R.E. 1935. Principles Of Insect Morphology. McGraw-


Hill. New York/London 667 pp. Disponível online em http://doi.
org/10.5281/zenodo.54861

SNODGRASS, R.E. 1930. Insects Their Ways And Means Of Living.


Smithsonian Scientific Series.Washington, 5: 362 pp.

SNODGRASS, R.E. 1944. The Feeding Apparatus Of Biting And Sucking


Insects Affecting Man And Animals. Smithsonian Miscellaneous
Collections. Washington, 104(7): 113 pp.

STORK, N.E. 2018. How Many Species of Insects and Other Terrestrial
Arthropods Are There on Earth? Annual Review of Entomology, 63(1): 31–45.

TRIPLEHORN, C.A.; JOHNSON, N.F. 2015. Estudo dos Insetos: Tradução


da 7a. Edição de Borror and DeLong’s Introduction to the Study of
Insects. São Paulo: CENGAGE Learning. 816 pp.

VAN KLINK, R. et al. 2020. Meta-analysis reveals declines in terrestrial but


increases in freshwater insect abundances. Science, 368(6489): 417–420.

WERREN, J.H.; BALDO, L.; CLARK, M.E. 2008. Wolbachia: master


manipulators of invertebrate biology. Nature Reviews Microbiology, 6(10):
741–751.

WINEGARD, T.C. 2019. The Mosquito: A Human History of Our Deadliest


Predator. New York: Dutton/Penguin Random House. 497 pp.

ZINSSER, H. 1934. Rats, lice and history. Atlantic Monthly Press,


Boston. 332 pp. Disponível online em http://archive.org/details/
ratslicehistoryb00zins.

Ana Dal Molin | Pâmella M. Saguiah 46


2
Insetos e sua
Diversidade
Pâmella M. Saguiah
Ana Dal Molin

1. Diversidade

A maior parte das espécies que conhecemos atualmente são


insetos. Com mais de 1 milhão de espécies descritas, o estudo
da classificação e relações evolutivas dos insetos é praticamente
a única maneira tangível de atingir uma compreensão razoável
da grande diversidade biológica representada por este grupo.
Os insetos são parte do filo Arthropoda, como mencionado
no capítulo anterior; mais precisamente, do subfilo Hexapoda,
que por sua vez é subdividido na classe Entognatha (um grupo
provavelmente não monofilético constituído por 3 ordens) e
na classe Ectognatha ou Insecta, que contém cerca de 28 a 31
ordens, dependendo da classificação utilizada (Figura 1).
PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
2. Insetos e sua diversidade

Existem cinco ordens conhecidas como megadiversas,


que representam a absoluta maioria das espécies conhecidas:
Coleoptera (besouros), Lepidoptera (borboletas e mariposas),
Diptera (mosquitos, moscas), Hymenoptera (vespas, abelhas,
formigas) e Hemiptera (percevejos, cigarras, pulgões, cocho-
nilhas). Estas cinco ordens juntas incluem mais de 900 mil
espécies (mais de 83 mil para o Brasil), ou seja, mais que 90% de
todas as espécies de insetos descritas. As outras ordens, às vezes
chamadas de oligodiversas, contêm aproximadamente 90 mil
espécies distribuídas em todo o mundo. São elas: Archaeognatha,
Zygentoma , Ephemeroptera , Odonat a , Plecoptera ,
Embioptera, Orthoptera, Phasmatodea, Mantophasmatodea,
Grylloblattaria, Dermaptera, Zoraptera, Mantodea, Blattaria
(incluindo Isoptera), Thysanoptera, Psocoptera, Phthiraptera,
Neuroptera, Megaloptera, Raphidioptera, Trichoptera,
Mecoptera, Siphonaptera e Strepsiptera (Mantophasmatodea,
Grylloblattaria e Raphidioptera não têm registro no Brasil)
(Rafael et al., 2009). Para identificar as ordens de insetos,
provavelmente as chaves mais completas disponíveis em portu-
guês são aquelas em RAFAEL et al. (2012, cap. 11, pp. 192-196) e
Triplehorn & Johnson (2015, cap. 6, pp. 161-171).
Para explicar mais sinteticamente a classificação das
ordens de insetos, é possível estudá-las de acordo com suas
relações filogenéticas1. Para informações mais detalhadas, a
melhor fonte em português atualmente é o livro de Rafael et
al. (2012). Há várias décadas, tem-se preferido utilizar relações
filogenéticas como base para classificações, procurando-se

1 A linha de raciocínio predominante atualmente, a sistemática filogenética,


cujas bases foram lançadas por Willi Hennig nos anos 60, aborda o estudo
dos padrões de relações evolutivas entre os organismos.

Pâmella M. Saguiah | Ana Dal Molin 49


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
2. Insetos e sua diversidade

nomear grupos naturais (monofilético, ou seja, representantes


de uma linhagem única). Os estudos da filogenia dos insetos
têm se refinado rapidamente nos últimos 10 anos, com o uso de
dados moleculares, transcriptômicos e genômicos, o que tem
resultado em algumas mudanças de classificação. A seguir,
damos uma breve explicação sobre cada um desses grupos e
sua composição de acordo com a literatura mais recente dispo-
nível (BEUTEL et al., 2014; BEUTEL et al., 2017; FOOTTIT et al.,
2017; FOOTTIT et al., 2018; GRIMALDI; ENGEL, 2005; GRIMALDI,
2010; GULLAN; CRANSTON, 2017; MISOF et al., 2014; MULLEN
& DURDEN, 2019; RAFAEL et al., 2009; RAFAEL et al., 2012;
TRIPLEHORN; JOHNSON, 2015; WIPFLER et al., 2019).

Figura 1. Cladograma mostrando o relacionamento filogenético entre as


ordens de Hexapoda. Modificado de MISOF et al. 2014.

Pâmella M. Saguiah | Ana Dal Molin 50


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
2. Insetos e sua diversidade

Apterygota. Este termo se refere às ordens mais primi-


tivas, incluindo os hexápodos entognatos (Collembola, Protura
e Diplura) e duas ordens primitivas de Insecta (Ectognatha):
Archaeognatha (traças-saltadoras) e Zygentoma ou
Thysanura (traças). São ápteros, ametábolos, produzem esper-
matóforo e podem apresentar apêndices abdominais em alguns
segmentos pré-genitais. Os Apterygota incluem cerca de 13.150
espécies conhecidas que ocupam preferencialmente ambientes
úmidos e se alimentam de material em decomposição, hifas
de fungos, esporos, algas, líquens e musgos. Algumas espécies
de Zygentoma, como Lepisma saccharina (traça-dos-livros), são
sinantrópicas.
Palaeoptera. Este grupo é composto por aproximada-
mente 8.600 espécies classificadas nas ordens Ephemeroptera
(efêmeras) e Odonata (libélulas e donzelinhas). São os insetos
alados mais primitivos, sendo que não dobram as asas sobre o
corpo quando em repouso (condição considerada primitiva, daí
o nome do grupo) e apresentam desenvolvimento hemimetá-
bolo ou paurometábolo, com a presença de estágios imaturos
em forma de ninfa ou náiade (termo utilizado para ninfas
aquáticas). Além das asas e sua venação, são caracterizados
pelo estágio imaturo aquático e antenas setáceas (com o flagelo
constituído de um único artículo curto).
Polyneoptera (incluindo Ortopteroides). Este grupo
compreende um conjunto heterogêneo de insetos hemime-
tábolos com cerca de 40.000 espécies inseridas em 10 ordens.
Entre as características comuns às ordens neste grupo estão
o aparelho bucal do tipo mastigador, lobo anal da asa poste-
rior expandido, genitália dos machos assimétrica, cercos
presentes e túbulos de Malpighi em grande quantidade. Inclui
muitas ordens oligodiversas, com menos de 500 espécies,

Pâmella M. Saguiah | Ana Dal Molin 51


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
2. Insetos e sua diversidade

como é o caso de Zoraptera, Embioptera, Mantophasmatodea


e Grylloblattodea. Algumas ordens têm pouco mais de mil espé-
cies descritas, como Dermaptera e Plecoptera e somente uma
ordem abrange uma biodiversidade expressiva, Orthoptera,
com aproximadamente 22.500 espécies. Orthoptera, conhecidos
popularmente como gafanhotos, grilos, esperanças e paqui-
nhas, é caracterizada pela perna posterior do tipo saltatorial,
presença de órgãos timpânicos abdominais ou tibiais; aqueles
da subordem Caelifera são fitófagos, enquanto na subordem
Ensifera há fitófagos e predadores.
Acercaria ou Paraneoptera (incluindo Hemipteroides).
Composto pelas ordens que possuem peças bucais adaptadas
para sugar fluidos (exceto em Psocoptera e “Mallophaga”,
grupos de piolhos, que retêm as peças bucais mastigadoras); são
conhecidas cerca de 120.000 espécies em três ordens: Psocodea
(composta pelas antigas ordens Psocoptera e Phthiraptera),
Thysanoptera (tripes) e a ordem megadiversa Hemiptera. As
principais características comuns a essas ordens são os cercos
completamente reduzidos, tarsos com o número de tarsômeros
reduzidos para três ou menos, pós-clípeo intumescido contendo
um amplo cibário (bomba sugadora), no máximo seis túbulos de
Malpighi e uma única massa gangliônica abdominal. Análises
filogenômicas recentes indicam que Acercaria é parafilético (ou
seja, não forma uma linhagem compreendendo todos os grupos
descendentes de um ancestral comum), sendo Psocodea o grupo-
-irmão de Holometabola. Dentro de Psocodea, Phthiraptera é
um grupo bastante estudado na área da entomologia médica.
Suas espécies são ectoparasitas de corpo achatado e garras
tarsais escansoriais, que as auxiliam permanecer sobre o hospe-
deiro. Muitas espécies de piolhos anopluros (Phthiraptera:
Anoplura) são vetores de doenças humanas, como é o caso do

Pâmella M. Saguiah | Ana Dal Molin 52


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
2. Insetos e sua diversidade

piolho de corpo Pediculus humanus humanus, vetor de Rickettsia


prowazekii, bactéria causadora do tifo. A maioria das espécies da
ordem Hemiptera são fitófagas, alimentando-se de fluidos de
planta. Hemiptera é a maior ordem neste grupo, com cerca de
70% das espécies de Acercaria e está dividida em quatro subor-
dens: Sternorrhyncha (pulgões, cochonilhas, moscas brancas
e psilídeos), Auchenorrhyncha (cigarras, cigarrinhas, soldadi-
nhos, jequitiranaboia), Coleorrhyncha (percevejos-musgo); e
Heteroptera (percevejos, marias-fedidas, barbeiros). Dentre os
Heteroptera, destacam-se alguns percevejos hematófagos, como
os gêneros de Triatominae (Reduviidae) Triatoma, Panstrogylus
e Rhodnius, que são vetores da doença de Chagas, e Cimex spp.
(Cimicidae), os percevejos-de-cama, que têm se tornado cada
vez mais comuns devido à expansão de distribuição de linha-
gens resistentes a inseticidas, além de poderem causar reações
alérgicas em resposta à sua alimentação, são potenciais vetores
de diversos patógenos.
Holometabola. Este grupo inclui os insetos que realizam
metamorfose completa (holometabolia), ou seja, seu ciclo de
vida consiste, em maneiras gerais, de ovo, larva, pupa (estágio
que não se alimenta e é completa ou parcialmente imóvel) e
adulto. É, indiscutivelmente, a linhagem com maior sucesso
evolutivo entre os insetos, com cerca de 900.000 espécies
descritas. Isso pode ser atribuído, entre outros fatores, ao fato de
que a larva e o adulto usam diferentes recursos e habitats, redu-
zindo a competição intraespecífica. Quatro das cinco ordens
megadiversas são holometábolas: Coleoptera, Lepidoptera,
Diptera e Hymenoptera. Além disso, este grupo também inclui
as ordens Neuroptera (neurópteros, formigas-leão, bichos-li-
xeiro), Megaloptera, Rhapidioptera, Trichoptera, Mecoptera,
Siphonaptera (pulgas) e Strepsiptera. Dentre os Holometabola

Pâmella M. Saguiah | Ana Dal Molin 53


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
2. Insetos e sua diversidade

destacam-se Siphonaptera e Diptera como ordens que possuem


espécies de interesse médico.
Siphonaptera com aproximadamente 2.600 espécies, é
a ordem das pulgas, ectoparasitas ápteros, com o corpo late-
ralmente comprimido e pernas posteriores do tipo saltatorial.
Inclui espécies vetoras de doenças como a peste bubônica ou
peste negra, doença causada pela bactéria Yersinia pestis, através
de Xenopsylla cheopis (Pulicidae), espécie cosmopolita de pulga
frequentemente associada a ratos domésticos. Já Diptera, uma
das ordens megadiversas, possui aproximadamente 160.000
espécies descritas agrupadas em cerca de 150 famílias. Seu nome
refere-se às duas asas desenvolvidas presentes no mesotórax dos
insetos, as asas posteriores são reduzidas a balancins ou halteres.
A ordem está dividida em duas subordens: “Nematocera”
(mosquitos), grupo basal parafilético, com larvas principalmente
de vida aquática e adultos com peças bucais do tipo sugador e
palpo maxilar com três a cinco artículos, antenas com mais de
seis flagelômeros; e Brachycera (moscas e mutucas), caracteri-
zados pelo flagelo antenal com no máximo 8 flagelômeros, palpo
maxilar com dois ou menos artículos, larvas com cápsula cefálica
completa ou parcialmente reduzidas com mandíbulas em forma
de gancho orientadas verticalmente.

2. Diversidade dos Grupos de


Importância Médica

Do ponto de vista da entomologia médica e veterinária, as ordens


de maior interesse são aquelas que incluem insetos hematófagos
que sabidamente são vetores de patógenos que têm impacto
considerável na saúde pública neotropical, sendo as principais:

Pâmella M. Saguiah | Ana Dal Molin 54


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
2. Insetos e sua diversidade

Diptera (grande maioria dos insetos tratados neste volume,


incluindo mosquitos, micuins, mosquitos-pólvora, moscas
hematófagas como a tsé-tsé, além de moscas cujas larvas são
parasitas, como no caso da berne), Hemiptera (devido à família
Reduviidae, que inclui os barbeiros, vetores da doença de Chagas),
Siphonaptera (pulgas) e Phthiraptera (piolhos).
Nenhuma outra ordem de insetos apresenta tanto
impacto à saúde humana e animal quanto a Diptera, com
milhares de espécies de interesse médico e veterinário. Alguns
nematóceros são conhecidos por serem vetores de importantes
doenças, como é o caso de algumas espécies de Culicidae, com
os gêneros Aedes (vetores de arboviroses como dengue, febre
amarela, zika, chikungunya), Anopheles (vetores de Plasmodium
spp., protozoários causadores da malária) e Culex (vetores de
Wuchereria bancrofti, a filariose bancroftiana); Psychodidae,
com Lutzomyia (mosquito-palha) e Phlebotomus como vetores
de mais de 30 espécies de Leishmania, protozoários causadores
de leishmaniose visceral e cutânea; e Simuliidae, com Simulium
(borrachudos), vetores de oncocercose. Já em Brachycera, a
mosca doméstica Musca domestica (Muscidae) pode ser consi-
derada um vetor mecânico de tifo, disenteria, cólera, antraz e
amebíase e a mosca tsé-tsé (Glossinidae) Glossina pode trans-
mitir tripanossomos causadores da doença-do-sono.
Além desses grupos, representantes de algumas ordens
de insetos, devido ao seu modo de vida, podem adquirir impor-
tância médica devido ao seu papel como vetores mecânicos,
ou seja, podem carregar patógenos ao entrar em contato com
superfícies ou alimentos que serão consumidos por seres
humanos, como no caso da ordem Blattaria (baratas) e das
moscas domésticas, como mencionado acima. Ocasionalmente,
acidentes envolvendo Coleoptera, Hemiptera e Lepidoptera

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PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
2. Insetos e sua diversidade

(lagartas, por exemplo) podem causar dermatites devido


a substâncias secretadas pelo inseto; são também comuns
acidentes envolvendo Hymenoptera (vespas, abelhas e formigas)
aculeados, ou seja, aqueles que possuem ferrão.
A entomologia médica frequentemente também inclui
estudos de outros artrópodos que não são insetos, especial-
mente aracnídeos (Classe Arachnida) da subclasse Acarina ou
Acari (ácaros, carrapatos), frequentemente conhecidos como
vetores de riquétsias (associadas, por exemplo, ao tifo), espiro-
quetas (como na doença de Lyme) e alguns tipos de vírus. Na
classe dos crustáceos (Crustacea), algumas espécies de caran-
guejos e lagostins também podem ter importância médica ao
servirem de hospedeiros intermediários para vermes como o
trematodo Paragonimus, por exemplo.

3. Diversidade de Modos de Vida e Habitat

A diversidade de modo de vida e habitats ocupados por insetos


é claramente refletida na grande diversidade morfológica que
é observada no grupo. Como reflexo da sua expressiva diversi-
dade, os insetos ocupam virtualmente todos os nichos, exceto
zonas bentônicas, podendo até mesmo em regiões polares,
regiões sabidamente inóspitas para a maioria dos seres vivos.
Este é um dos únicos grupos animais que têm registros em todos
os cinco continentes, incluindo a Antártica (Belgica antarctica,
um quironomídeo, foi descrito em 1900!).
Existem inúmeras formas de vida livre e também adap-
tadas à vida dentro de outros seres vivos, especialmente entre
as formas larvais de holometábolos, que podem se desenvolver

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PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
2. Insetos e sua diversidade

no interior de plantas (brocas, galhadores, cupins) ou chegar a


infestar animais (como a berne).
Uma das melhores fontes resumindo o panorama atual
de estudos em diversidade de insetos são os dois volumes do
trabalho de Footit & Adler (2017, 2018) (que juntos somam
quase 2 mil páginas); porém, um bom resumo também é encon-
trado em Triplehorn & Johnson (2015, cap. 1 e 4). Quanto
aos hábitos alimentares, existem tanto insetos herbívoros (fitó-
fagos) (incluindo os gafanhotos, besouros-vaquinha e muitas
pragas agrícolas, além de polinizadores), carnívoros (como
joaninhas, formigas-leão e formas larvais de diversos hime-
nópteros) e detritívoros (grande maioria de grupos associados
ao folhiço e matéria em decomposição). Dentre as espécies que
se alimentam de proteína animal, estão os insetos hematófagos,
que são foco da maior parte deste livro.

Pâmella M. Saguiah | Ana Dal Molin 57


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
2. Insetos e sua diversidade

4. Bibliografia Consultada/Recomendada

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https://doi.org/10.1017/CBO9781107415324.004

BEUTEL, R.G.; YAVORSKAYA, M.; MASHIMO, Y. et al. 2017. The


phylogeny of Hexapoda (Arthropoda) and the evolution of mega-
diversity. Proceedings of the Arthropodan Embryological Society
of Japan, 51: 1–15.

FOOTTIT, R.G.; ADLER, P.H. 2017. Insect Biodiversity: Science and


Society. Volume I. 2ª Ed. Wiley Blackwell. Oxford. 867 pp. https://
doi.org/10.1002/9781118945582

FOOTTIT, R.G.; ADLER, P.H. 2018. Insect Biodiversity: Science and


Society. Volume II. Wiley Blackwell. Oxford. 987 pp.

GRIMALDI, D.; ENGEL, M.S. 2005. Evolution of the Insects.


Cambridge University Press, 2005. Cambridge. 784 pp.

GRIMALDI, D.A. 2010. 400 million years on six legs: On the


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and Development, 39(2–3): 191–203. https://doi.org/10.1016/j.
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GULLAN, P.J.; CRANSTON, P. S. 2017. Insetos: fundamentos da ento-


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Pâmella M. Saguiah | Ana Dal Molin 58


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
2. Insetos e sua diversidade

MISOF, B.; LIU, S.; MEUSEMANN, K. et al. 2014. Phylogenomics


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MULLEN, G. R.; DURDEN, L. A. 2019. Medical and Veterinary


Entomology. 3ª Ed. Academic Press. London. 769 pp.

RAFAEL, J.A.; AGUIAR, A.P.; Amorim, D.S. 2009. Knowledge of


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RAFAEL, J.A. et al. 2012. Insetos do Brasil: diversidade e taxonomia.


Holos Editora. Ribeirão Preto. 796 pp.

TRIPLEHORN, C.A.; JOHNSON, N.F. 2015. Estudo dos Insetos:


Tradução da 7a. Edição de Borror and DeLong’s Introduction to the
Study of Insects. CENGAGE Learning, São Paulo. 816 pp.

WIPFLER, B.; LETSCH, H.; FRANDSEN, P.B. et al. 2019. Evolutionary


history of Polyneoptera and its implications for our understanding
of early winged insects. Proceedings of the National Academy of
Sciences of the United States of America, 116(8): 3024–3029. https://
doi.org/10.1073/pnas.1817794116

Pâmella M. Saguiah | Ana Dal Molin 59


3
Importância
do Estudo de
Insetos Vetores
Maria das Graças V. Barbosa Guerra
Kenny Rodrigues Biólogo
Silvia Justiniano
Jorge Guerra

A Classe Insecta é um grupo de invertebrados (Classe do


filo Arthropoda (arthro = articulação + poda = pés) que inclui espé-
cies benéficas ou nocivas ao homem (GONTIJO; NEVES, 2016).
Entre as benéficas, estão os insetos que se relacionam de forma
positiva polinizando as plantas, produzindo mel, seda, corantes
ou fonte de alimento como lagartas de borboletas (RAPATSA;
MOJO, 2017), larvas de coleópteros, gafanhotos, cigarras, formi-
gas entre outros. Os insetos nocivos, são aqueles “problemáti-
cos” ao homem, considerados pragas, pelo impacto econômico
causado ao danificarem culturas agrícolas, grãos armazenados
PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
3. Importância de estudo de insetos vetores

e pelo impacto na saúde humana, por desencadearem proces-


sos alérgicos, injetarem veneno, causarem queimaduras na pele
ao liberar substâncias cáusticas, sendo parasitos, transmitindo
patógenos que causam doenças, ou criarem situações incômodas,
com graves consequências sociais e econômicas, fazendo com que
o estudo dos insetos seja uma área cientificamente de grande
importância (GULLAN; CRANSTON, 1994).
Ao longo do tempo os insetos passaram por adaptação
aos ambientes desde as oscilações paleoclimáticas ocorridas
no Pleistoceno, caracterizadas por sucessão de épocas glaciais
e interglaciais (FORATTINI, 2002) aos processos sinantrópi-
cos, desencadeados pelas modificações do ambiente natural
em larga escala. A necessidade de sobrevivência (produção de
alimentos) e local para moradias (urbanização), aproximou e
inseriu o homem aos ciclos de patógenos, pela adaptação de
espécies de insetos às novas condições, capacitando-os para se
tornarem vetores (GOMES, 2002). Em um processo biologica-
mente adaptativo, a hematofagia associada à susceptibilidade
aos agentes infecciosos, tornou alguns grupos de insetos noci-
vos ao homem (FOIL; GORHAM, 2000; MARQUARDT et al., 2005;
MARCONDES, 2011; RODHAIN, 2015). Essa condição foi sendo
aventada e definida ao longo de observações conforme histórico
resumido sobre a entomologia médica a seguir (ÁVILA-PIRES,
1989; BENCHIMOL; SÁ, 2006; FRANÇA* et al., 2008).

1. Resumo Histórico – Eventos que


contribuíram na Entomologia Médica

• Em 1587, Gabriel Soares de Souza sugeriu que insetos


seriam os responsáveis pela transmissão da bouba;

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PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
3. Importância de estudo de insetos vetores

• Em 1602, Aldrovandi publicou “De Animalibus Insectis”, obra


que marcou a retomada do estudo científico dos insetos;

• Em 1764, Cosme Bueno, sugeriu que flebotomíneos


poderiam transmitir leishmaniose cutânea no novo
Mundo, através de relatos de que habitantes dos Andes
Peruvianos diziam que a doença era causada pela picada
de um pequeno inseto chamado “Uta”;

• Em 1776, Montfils aventou de que moscas, poderiam ser


responsáveis pela transmissão de brucelose, o que foi
posteriormente, demonstrado em 1869 por Raimbert;

• Em 1878, o médico Escocês, Patrick Manson, observou que


mosquitos do gênero Culex tinham um papel fundamental
na transmissão do parasito causador da filariose (Wuchereria
bancrofti) ao homem, servindo de hospedeiros intermediá-
rios. A partir desse fato estava aberto o caminho para outras
descobertas envolvendo artrópodes e micro-organismos
patogênicos para homens e animais (WORBOYS, 1996), crian-
do-se assim a área de entomologia médica;

• Em 1881, o médico cubano Carlos Finlay levantou a hipó-


tese de que o mosquito (Aedes aegypti) da ordem Diptera,
transmitia o vírus da febre amarela;

• Em 1895, Bruce identificou a mosca (Glossina morsitans) uma


espécie de Diptera como vetor de Trypanosoma brucei;

• Em 1897, Ronald Ross demonstrou que mosquitos


(Anopheles), eram os transmissores da malária e em 1902,

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63
PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
3. Importância de estudo de insetos vetores

foi agraciado com o Nobel de Fisiologia ou Medicina, pela


descoberta do parasito causador da malária no trato
gastrointestinal do mosquito;

• Em 1898, Giovanni Grassi, Amico Bignami e Guiseppe


Bastianelli documentaram a transmissão de parasitas
da malária humana em Anopheles claviger, descreven-
do os estágios do Plasmodium falciparum e do Plasmodium
vivax no inseto;

• Em 1898, Simond demonstrava que pulgas (Xenopsylla


cheopis), espécie da ordem Siphonaptera, eram respon-
sáveis pela transmissão da peste bubônica;

• Em 1909, Carlos Chagas descobriu que Panstrongylus


megistus uma espécie de Hemiptera, (conhecida como
barbeiro), era o transmissor de Trypanosoma cruzi, sendo
o único pesquisador no mundo a fazer uma tripla desco-
berta simultaneamente, descreveu uma nova doença, seu
agente etiológico e o vetor (COURA, 1997);

• Em 1920, Cerqueira descreve a participação de flebotomí-


neos (Diptera) como vetores na transmissão de Leishmania,
Aragão em 1922 comprovou experimentalmente;

• Em 1931, Shortt e colaboradores evidenciaram experi-


mentalmente a transmissão de protozoários do gênero
Leishmania pela picada de uma fêmea.

A potencialidade desses insetos está associada à


diversidade e complexidade taxonômica, ecológica, e dieta

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PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
3. Importância de estudo de insetos vetores

diversificada, especialmente daqueles que se alimentam de


sangue, tecidos de animais e/ou vegetais vivos ou mortos. Entre
os grupos de insetos que interagem com o homem causando
problemas e transmitindo patógenos estão (Quadro 1 e 2):

2. Insetos Transmissores de
Agentes Infecciosos

Nesse grupo estão aqueles que transmitem patógenos a um


hospedeiro vertebrado de forma biológica ou mecânica.

2.1. Transmissão de Forma Biológica

Essa forma de transmissão ocorre quando há uma interação


entre o inseto vetor, o patógeno e o hospedeiro vertebrado.
Nesse caso a espécie de inseto é susceptível a um agente infec-
cioso, permitindo que parte do ciclo de vida do agente seja
desenvolvido dentro do seu organismo. A partir do momento
em que um parasito é ingerido por um inseto vetor, juntamente
com o repasto sanguíneo, uma série de interações são iniciadas.
Algumas delas ocorrem na interface entre células ou tecidos,
outras ocorrerão a partir de produtos secretados ou excretados
pelo parasito e outras ainda, se darão por respostas do vetor
geradas a partir da chegada do parasito. Muitas dessas inte-
rações não apresentam efeitos a longo prazo na fisiologia do
vetor ou na sua história de vida, mas algumas podem causar
profundas mudanças que irão afetar inclusive, a sua sobrevivên-
cia (GUARNIERI et al., 2012). As ordens de insetos que possuem

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PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
3. Importância de estudo de insetos vetores

espécies hematófagas e que atuam na transmissão biológica de


agentes etiológicos durante o repasto sanguíneo são:

2.1.1. Hemiptera

Nesta ordem estão três famílias: Cimicidae, Polyctenidae e


Reduviidae de hábitos hematofágicos. Em Reduviidae, subfa-
mília Triatominae, três dos 18 gêneros, tem importância médi-
ca, Panstrongylus, Triatoma e Rhodnius (Figura 1), onde estão
incluídas cerca de 140 espécies (LENT; WYGODZINSKY, 1979).
Pelo menos 20, são consideradas vetoras conhecidas como
barbeiros, por serem susceptíveis ao Trypanosoma cruzi agente
etiológico da Doença de Chagas.

Panstrongylus Triatoma Rhodnius

Figura 1 - Imagens dos três gêneros de Triatominae de importância médica-


Fonte: GENT-FMTHVD (Gerência de Entomologia da Fundação de Medicina Tropical
Heitor Vieira Dourado)

São insetos hematófagos que vivem em colônias, prima-


riamente em ambientes silvestres, ou nos domicílios e seus

Maria das Graças V. Barbosa Guerra | Kenny Rodrigues Biólogo


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PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
3. Importância de estudo de insetos vetores

anexos, desde que esteja próximo de sua fonte alimentar


(CARCAVALLO et al., 1998). A hematofagia é realizada por
ambos os sexos, em todas as fases do ciclo de vida e o desen-
volvimento depende da disponibilidade da fonte alimentar
onde fará o repasto sanguíneo. Na dependência do ecótopo,
os triatomíneos podem ter como fonte alimentar aves, bem
como de animais pecilotérmicos (anfíbios e répteis) que são
animais refratários ao T. cruzi. Entretanto, diferentes espécies
de mamíferos (LAZO; MAYOR; LESCANO, 2019), servem como
fontes de alimentação e nesse processo, por ser um proto-
zoário parasita de mamíferos, o Trypanosoma cruzi é passado
de uma fonte a outra.. O triatomíneo se infecta ao realizar o
repasto sanguíneo em um mamífero infectado e no seu intesti-
no ocorrerá a diferenciação em epimastigotas, que se transfor-
mam em tripomastigota metacíclicas na ampola retal. Durante
um novo repasto sanguíneo essas formas serão eliminadas
pelas fezes e poderão infectar um novo mamífero que pode
ser o homem (FERREIRA; FERREIRA; GUARNERI, 2011), como
pode ser observado na figura 2 a seguir:

Maria das Graças V. Barbosa Guerra | Kenny Rodrigues Biólogo


Silvia Justiniano | Jorge Guerra
67
PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
3. Importância de estudo de insetos vetores

Figura 2 - Ciclo de Trypanosoma cruzi no triatomíneo


Imagem dos Tópicos Avançados em Entomologia Molecular do Instituto Nacional de
Ciência e Tecnologia em Entomologia Molecular.
Disponível em: inctem.bioqmed.ufrj.br/images/documentos/biblioteca/Capitulo_13_
Interacao_Parasito_Vetor__-_Tripanossomatideos.pdf. Acesso em 14/09/2020.

2.1.2. Diptera

Numericamente é a maior ordem de importância médica. Em


algumas espécies, somente as fêmeas adultas têm status de
vetores biológicos de vírus, bactérias, protozoários ou helmin-
tos causadores de doenças. Entretanto, existem espécies em
que ambos os sexos se alimentam de sangue e podem trans-
mitir patógenos. Entre as espécies dessa ordem que têm maior

Maria das Graças V. Barbosa Guerra | Kenny Rodrigues Biólogo


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PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
3. Importância de estudo de insetos vetores

impacto em saúde pública por transmitirem patógenos causado-


res de doenças estão os flebomíneos e os culicídeos. No quadro
1 estão exemplos das famílias dessa ordem que incluem vetores
biológicos e mecânicos.

2.1.2.1. Culicídeos

Esse grupo é conhecido como mosquitos, pernilongos, muriço-


cas, carapanãs, sovelas, tem ciclo biológico do tipo holometábo-
lo, compreende as seguintes fases: ovo, quatro ínstares larvais,
pupa e adulto. As espécies de importância médica estão agru-
padas em duas subfamílias (Culicinae e Anophelinae).
Em Culicinae, várias espécies são consideradas veto-
ras de arbovírus e helmintos, sendo o Aedes aegypti ampla-
mente conhecido, por ser susceptível aos vírus da dengue,
Chikungunha, Zika e Febre amarela urbana. Outra espécie
importante é Culex quinquefasciatus, por incomodar as pessoas
em horário noturno, sendo vetor de filária Wuchereria bancrofti
tendo sido comprovado seu envolvimento na transmissão do
Vírus do Nilo Ocidental (VNO).
Em Anophelinae estão as espécies do gênero Anopheles
importantes transmissores de espécies de Plasmodium, agen-
te etiológico da malária humana, principalmente em países
de clima tropical. Anopheles darlingi é o principal vetor no
Brasil. É uma espécie altamente antropofílica e de comporta-
mento endófilo, exófago. Quando realiza o repasto sanguíneo
(FORATTINI, 2004), em uma pessoa infectada ingere gametó-
citos de Plasmodium spp. Considerado o hospedeiro definitivo,
no seu intestino ocorrerá o ciclo esporogônico do parasito.
Inicialmente haverá fusão dos gametas formando um zigoto,

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PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
3. Importância de estudo de insetos vetores

que evoluirá para a forma denominada de oocineto, necessitan-


do atravessar a parede do intestino e na hemocele se transfor-
mará em um oocisto que produzirá as formas infectivas para o
homem denominadas de esporozoíto. Em um próximo repasto
essas formas serão introduzidas na sua fonte alimentar (GHOSH;
EDWARDS; JACOBS-LORENA, 2000).

2.1.2.2. Psychodidae

Os flebotomíneos pertencem à família Psychodidae, subfa-


mília Phlebotominae, são às espécies de maior importância
por serem vetores de Leishmania spp, agentes etiológicos das
Leishmaniose, estão nos gêneros Phlebotomus (velho mundo)
e Lutzomyia (novo mundo) (OLIVEIRA, et al., 2010). No Brasil,
dependendo da região geográfica são popularmente conhecidos
por diferentes nomes considerando suas características físi-
cas ou comportamentais (por exemplo: mosquito palha = cor
do inseto; cangalhinha = posição do tórax semelhante a uma
“cangalha”; asa dura e asa branca = características das asas;
“provarinho” = ato de “provar” a pele antes de picar os hospe-
deiros, etc.). A maioria das espécies está presente nas regiões
tropicais e subtropicais e algumas espécies em regiões tempe-
radas, ocupando diferentes nichos ambientais, principalmen-
te silvestres e florestais. O desmatamento e a urbanização em
áreas florestais estimularam algumas espécies a se adaptarem
aos ambientes peri-domésticos, modificando o perfil essencial-
mente rural das leishmanioses, seja na forma clínica tegumen-
tar ou visceral (WHO, 2002).
É um grupo com desenvolvimento do tipo holometábolo
e durante o ciclo biológico a fêmea põe seus pequenos ovos,

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PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
3. Importância de estudo de insetos vetores

quase microscópicos, no solo das florestas ou em ambientes


modificados pela ação humana, características que dificultam
o encontro das formas imaturas na natureza. Uma vez eclodi-
dos, geram larvas e após quatro ínstares, alimentando-se de
matéria orgânica presente no solo, se transformam em pupas
e posteriormente em adulto (Figura 3).

Figura 3 - Imagens das formas evolutivas de flebotomíneos da esquerda


para direita: ovo, larva, pupa e fêmea adulta. Fonte: GENT-FMTHVD.

De maneira geral, flebotomíneos são fitófagos, entretan-


to, a fêmea adulta realiza hematofagia em diferentes espécies de
mamíferos, para maturação de seus ovos, quando eventualmen-
te se infecta com formas amastigotas de Leishmania, ao realizar
o repasto sanguíneo em um hospedeiro vertebrado infectado.
No seu intestino o parasito se diferencia em formas promasti-
gotas e posteriormente em promastigota metacíclica, forma
infectiva para o mamífero (SECUNDINO et al., 2012).

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PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
3. Importância de estudo de insetos vetores

2.2. Transmissores de Forma


Mecânica ou por Contato

Nessa forma de transmissão, o agente infeccioso é transmitido


passivamente e não há desenvolvimento do ciclo de vida do
agente infeccioso no vetor, sendo o inseto apenas um portador
do agente infeccioso. Exemplo são as moscas e os blatódeos –
são insetos sinantrópicos, que frequentam ambientes conta-
minados e utensílios domésticos, podendo transportar e atuar
como transmissores e também como reservatórios de agentes
patogênicos, de importância médica como vírus da poliomielite,
bactérias, protozoários (cistos de Entamoeba spp.) helmintos. Ex.
Baratas (Periplaneta americana).

3. Insetos Ectoparasitas

Algumas espécies de Diptera (moscas) fazem postura e se desen-


volvem durante a fase imatura de seu ciclo, no tecido de órgãos
humano, causando doenças denominadas de Miíases, que podem
ser cutâneas, subcutâneas ou cavitárias (nariz, seios da face, ouvi-
do, boca, ânus, vagina etc.). Podem ser ectoparasitas obrigatórias
(primárias ou biontófagas), causadas por larvas que naturalmen-
te se desenvolvem sobre ou dentro de vertebrados, alimentan-
do-se de tecidos vivos. Ex. Cochliomyia hominivorax (causadoras
de “bicheira”), mosca varejeira, que deposita de 20 a 400 ovos
nas bordas de arranhões e feridas. As larvas que eclodem em 24
horas são vorazes e destroem tecidos sãos, podendo acarretar
hemorragias graves, quando se proliferam em cavidades. Podem
ser ectoparasitas facultativas (IBEIRO et al. 2001).

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PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
3. Importância de estudo de insetos vetores

3.1. Siphonaptera

Compreende insetos vulgarmente conhecidos como pulgas e


bichos-de-pé, na fase adulta, ambos os sexos são hematófagos,
endoparasitas ou ectoparasitas causando irritações dermatoló-
gicas e podem ser transmissores de vírus, bactérias e helmintos
causadores de doenças. Ex. Xenopsylla cheopis vetora de Yersinia
pestis agente etiológico da peste bubônica. Também pode trans-
mitir o tifo murino, doença infecciosa aguda causada pela
Rickettsia tiphi, uma zoonose dos ratos, mas que atinge o homem
eventualmente quando este se insere no ciclo ao trabalhar em
locais infestados por murinos.

3.2. Phthiraptera

Phthiraptera (subordem Anoplura) inclui espécies em que ambos


os sexos, em todas as fases do ciclo de vida, são ectoparasitas
hematófagas obrigatórias. Os piolhos que parasitam o homem
são: Pediculus humanus capitis (o piolho da cabeça), Pediculus huma-
nus corporis (piolho do corpo), popularmente chamado de ‘muqui-
rana’ e Phthirus púbis (piolho da região pubiana), conhecido como
‘chato’. A pediculose é uma doença muito comum na infância,
causada por Pediculus humanus capitis, que desenvolve todo o seu
ciclo de vida no ser humano, alimentando-se de sangue, causando
lesões provocadas por coceira no couro cabeludo e que podem
produzir complicações, como infecções bacterianas, micoses e em
casos mais graves, miíases. Embora sem comprovação, pensa-se
que os piolhos da cabeça sejam vetores potenciais de riquétsias
e outros micro-organismos pelo esmagamento.

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PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
3. Importância de estudo de insetos vetores

4. Insetos Peçonhentos Causadores de


Acidentes - por contato (Quadro 2)

A maioria dos acidentes constituem problemas de saúde pública e


acontecem particularmente em áreas rurais remotas. Por serem
portadores de substâncias irritantes são responsáveis por desenca-
dear manifestações clínicas importantes em suas vítimas. Destacam-
se nesse grupo alguns himenópteros (abelhas, vespas e formigas),
coleópteros (besouros) e larvas de lepidópteros (lagartas-de-fogo).

4.1. Coleoptera

Nessa ordem estão as famílias Carabidae, Meloidae e


Staphylinidae com espécies causadoras de acidentes por conta-
to, seja com o insetos ou com a substância liberada por ele, como
por exemplo, a espécie Paederus brasiliensis um Staphylinidade
conhecido como “potó, trepa-moleque, pela-égua, fogo-selva-
gem”, que causa dermatite devido a queimaduras acidentais
pelo contato com a hemolinfa do inseto contendo a toxina deno-
minada de pederina, com propriedades cáusticas e vesicantes.

4.2. Hymenoptera

Nos himenópteros, os acidentes são causados por espécies das famí-


lias Apidae, Vespidae e Formicidae. As reações desencadeadas pela
picada de abelhas variam de acordo com o local e o número de ferroa-
das, bem como com características do indivíduo atingido e seu passa-
do alérgico. As manifestações clínicas podem ser alérgicas (mesmo
com uma só picada) e tóxicas (múltiplas picadas) (BRASIL, 2020).

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PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
3. Importância de estudo de insetos vetores

4.3. Lepidoptera

Nessa ordem estão algumas espécies que causam problemas, seja


na fase imatura ou adulta. Em seu estado larval, os acidentes
ocorrem através do contato com as cerdas urticantes, onde há
liberação de uma toxina com propriedades anticoagulantes, que
pode ocasionar desde irritação local a hemorragias subcutâneas
chegando a hemorragias mais graves que atingem órgãos vitais.
Ex. Lonomia spp possuem uma substância de ação fribrinolítica
presente nas cerdas das larvas (GARCIA et al., 2007).

4.4. Outros Artrópodes de Importância Médica

Além dos insetos, Arachnida e Myriapoda incluem espécies


de importância médica por causarem acidentes (Quadro 3). Os
acidentes causados por aranhas e escorpiões são comuns e, no
Brasil, representam milhares de casos por ano. Em aranhas
os gêneros de importância em saúde pública no Brasil são a
aranha-marrom (Loxosceles), aranha-armadeira ou macaca
(Phoneutria) e viúva-negra (Latrodectus).
Os escorpiões picam com o aguilhão, causando muita dor
local, que se irradia, pode ocorrer suor, vômito e até mesmo
choque. No Brasil, as espécies de importância médica perten-
cem principalmente ao gênero Tityus. A urbanização e as altera-
ções ambientais favoreceram de alguma forma a multiplicação
de escorpiões, em especial o Tityus serrulatus, espécie com gran-
de potencial de colonizar áreas antropizadas.
As centopeias ou lacraias, pertencentes à classe Chilopoda,
possuem na cabeça um par de forcípulas - onde estão as glându-
las de peçonha - o aguilhão - aparelho inoculador de veneno - e

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PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
3. Importância de estudo de insetos vetores

um conjunto de olhos simples ou ocelos laterais, que ajudam a


diferenciar os gêneros pertencentes a família Scolopendridae
(Scolopendra e Ostostigmus) (BARROSO et al., 2001).
Os milípedes mais conhecidos como piolhos de cobra,
embuás, pertencem a classe Diplopoda e descarregam uma secre-
ção irritante, que pode fluir de glândulas existentes nas laterais
de cada segmento do corpo, quando sob ameaça ou quando esma-
gados e pode também ser ejetada a distância (HADDAD JÚNIOR,
2000, PENINNI et al., 2019). No quadro 3 estão listados grupos de
artrópodes não insetos de importância médica.

5. Considerações Finais

A urbanização é claramente um dos principais fatores de risco


global para diversas doenças de transmissão vetorial contri-
buindo para a persistência da carga da doença, especialmente
em focos antroponóticos. Na maioria das vezes, os estudos não
são direcionados ao inseto, mas, às doenças transmitidas por
eles, dessa forma o conhecimento sobre o inseto vetor é essen-
cial para o entendimento dos aspectos da biologia do hospe-
deiro e do parasita. Através da entomologia médica podemos
entender os riscos de inserção do homem no ciclo biológico dos
patógenos causadores das doenças e em alguns casos compreen-
der a dinâmica de sazonalidade das transmissões, na medida
em que estuda-se os aspectos ecobiológicos e epidemiológicos
das espécies consideradas vetoras.

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PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
3. Importância de estudo de insetos vetores

6. Bibliografia Consultada/Recomendada

ÁVILA-PIRES, F. D. Ecologia das doenças infecciosas e parasitárias.


Caderno de Saúde Pública. 1989. 5(2):210-8.

BARROSO, E. et al. Acidentes por centopéia notificados pelo “Centro


de Informações Toxicológicas de Belém”, num período de dois anos.
Rev. Soc. Bras. Med. Trop., Uberaba. 2001. v. 34, n. 6, p. 527-530.

BENCHIMOL, J. L.; SÁ, M. R. Adolpho Lutz e a entomologia médica


no Brasil. Rio de Janeiro: Editora FIOCRUZ, 2006. 508 p.

BRASIL. Ministério da Saúde. Acidentes por animais peçonhentos: o


que fazer e como evitar. Disponível em: https://saude.gov.br/saude-
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CARCAVALLO, R.U. (Org.). Atlas dos vetores da doença de Chagas nas
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Triatomine-trypanosoma interaction: Do Trypanosoma cruzi
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FRANCA, T. C. C.; SANTOS, M. G.; FIGUEROA-VILLAR, D. Malária:


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PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
3. Importância de estudo de insetos vetores

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PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
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medicine: from diseases in the tropics to tropical diseases. In: Arnold,
David (Ed.). Warm climates and Western medicine: the emergence of
tropical medicine, 1500-1900. Atlanta: Rodopi. 1996. p.181-207.

Periódicos Recomendados
Acta Parasitologica; Acta Tropica; American Journal of Tropical
Medicine and Hygiene; Anais Brasileiros de Dermatologia
(Online); Anais do Instituto de Higiene E Medicina Tropical;
Asian Pacific Journal of Tropical Disease; Asian Pacific Journal
of Tropical Medicine; Bulletin of Entomological Research;
Emerging Infectious Diseases (Online); Entomotropica; Insect
Biochemistry And Molecular Biology; Insect Molecular Biology;
International Journal of Tropical Disease & Health; Journal of
Arthropod-Borne Diseases; Journal of Medical Entomology;
Journal of Tropical Medicine; Journal of Vector Borne Diseases;
Journal of Vector Ecology; Medical and Veterinary Entomology;
Memórias do Instituto Oswaldo Cruz (Online); Parasites & Vectors;
Plos Neglected Tropical Diseases (Online); Plos One; Sociedade
Brasileira De Medicina Tropical. The American Journal of Tropical
Medicine and Hygiene.

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80
PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
3. Importância de estudo de insetos vetores

Quadro 1. Espécies de Diptera de Importância Médica

Subordem Família/ Agente Forma de


Gênero Espécie Doença
Subfamília Etiológico transmissão
Lutzomyia
longipalpis, Protozoário
Leishmanio-
Lutzomyia Leishmania
se visceral
umbratilis, chagasi,
Psychodidae / (Calazar),
Lutzomyia Lutzomyia Leishmania Biológica
Phlebotominae Leishmaniose
anduzei, guyanensis, Picada - Fêmea
tegumentar
Lutzomyia whit- Leishmania
americana
mani e Lutzomy- braziliensis
ia intermedia
Lutzomyia
Bactéria
Psychodidae / verrucarum, Biológica
Lutzomyia Bartonella Febre de Oroya
Phlebotominae Lutzomyia Picada - Fêmea
bacilliformis
peruensis
Aedes vigilax,
Aedes Virus Ross River,
Culicidae / Aedes Vírus Biológica
notoscriptus, Virus Barmah
Culicinae Culex Alphavirus Picada - Fêmea
Culex Forest (BFV)
annulirostris
Vírus
Dengue,
Aedes aegypti, Flavivirus,
Chikungunha,
Aedes albopictus, Alphavirus
Aedes Febre Amarela
Culicidae / Haemagogus Biológica
Haemagogus urbana, Zika
Culicinae janthynomis, Helminto Picada - Fêmea
Culex Febre amarela
Culex Wuchereria
Nematocera Silvestre
quinquefasciatus bancrofti
(antenas Elefantíase
Flavivirus
longas)
Anopheles aqua-
salis, Anopheles
cruzi, An. bella-
tor, Anopheles
Protozoário
darlingi, An.
Plasmodium
Culicidae deaneorum, An. Biológica
Anopheles vivax Malária
-Anophelinae marajoara, An. Picada - Fêmea
P.falciparum,
nuneztovari,
P. malariae
An. oswaldoi,
An. rangeli,
An. strodei, An.
triannulatus
Anopheles Vírus O’nyong
Culicidae funestus, Vírus nyong (ONNV) Biológica
Anopheles
-Anophelinae Anopheles Alphavirus Endêmica Picada - Fêmea
gambiae da África
Helminto
Simulium
Onchocerca
Simuliidae / guianense, Biológica
Simulium volvulus Oncocercose
Simuliinae S. incrustatum, Picada - Fêmea
Mansonella Mansonelose
S. amazonicum
ozzardi
Febre
Culicoides Vírus Biológica
Ceratopogonidae Culicoides Oropouche
paraensis Oropouche Picada - Fêmea
Filariose

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PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
3. Importância de estudo de insetos vetores

Chyrsops
Helminto Biológica
Tabanidae Chrysops dimidiata Loíase
Loa loa Picada - Fêmea
C. silacea,
Mecânica
Hermetia Miíase intes-
Stratiomyidae Hermetia Larva Deposição
illucens tinal humana
de ovos
Miíase intes-
Tephritidae Ceratitis Ceratitis capitata Larva Mecânica
tinal humana
Protozoario
Glossina palpalis Trypanoso- Tripanossomía-
Biológica
Glossinidae Glossina G. morsitans ma brucei se africana /
Picada - Fêmea
G. pallidipes gambiense, T.b. doença do sono
rhodesiense
Brachycera Enterites e
Musca doméstica Microrganismos
(antenas Muscidae / Musca Febre tifoide
Mecânica
curtas) Muscinae Stomoxys
Stomoxys Trypanoso- Regurgitação
Stomoxydinae Ataque aos
calcitrans ma evansi
animais
Mecânica
Cochliomyia Miíase
Deposição
Calliphoridae Cochliomyia hominivorax Ovo / Larva furunculosa
de ovos em
C. macellaria ou nodular
ferimentos
Mecânica
Bercaea cruenta
Bercaea Deposição de
Sarcophagidae Sarcodexia Larva Miíases
Sarcodexia larvas em teci-
lambens
do necrosados
Mecânica
Oestridae / Dermatobia Dermatobiose Deposição de
Dermatobia Ovo / Larva
Cuterebrinae hominis / Berne ovos em dípte-
ro hematófago

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PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
3. Importância de estudo de insetos vetores

Quadro 2. Grupos de insetos causadores de problemas por contato

Ordem Família Gênero Estágio Acidente Patógeno

Apis (Abelhas)
Hymenoptera Apidae e Bombus Adulto Ferroada
(Mamangavas)
Apoica, Polybia,
Vespidae Stelopolybia Adulto Ferroada
(Marimbondos)
Paraponera, Sole-
Formicidae Adulto Ferroada
nopsis (Formigas)

Lepidoptera Erebidae Premolis Imaturo - lagarta Contato

Hemileucidae Hylesia Imaturo - lagarta Contato

Megalopyge,
Megalopygidae Imaturo - lagarta Contato
Podalia
Automeris,
Saturnidae Imaturo - lagarta Contato
Dirphia, Lonomia

Coleoptera Staphylinidae Paederus (Potó) Adulto Contato

Brachinus
Carabidae Adulto Contato
(Bombardeiro)

Meloidae Epicauta Adulto Contato

Ovos de
helmintos
Cistos proto-
Blattodea Blatidae Periplaneta Adulto/imaturo Contato
zoários Giardia,
Entamoeba,
bactérias, fungos
Bactérias -
Pediculus capitis
Rickettisia
- (Piolho da cabe-
Anoplura Pediculidae Todas as formas Contato phowaziki
ça) P. humanus -
Bartonella
(Piolho do corpo)
quintana
Bactéria Yersinia
Xenopsylla
Siphonaptera Pulicidae Adulto Picada pestis (Peste
cheopis – (Pulga)
bubônica)

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PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
3. Importância de estudo de insetos vetores

Quadro 3. Grupos de artrópodes não insetos de importância médica

Patógeno/ ação
Classe/Ordem Família Gênero /espécie Acidente
do veneno
Chilopoda
Scolopendro- Scolopendridae Otostigmus, Rhysida, Picada
morpha Scolopendra (Lacraia) Pequena ação
Diplopoda Rhinocricidae Rhinocricus padbergi Contato
Spirobolida
Arachnida/Acari Trombiculidae Eutrombicula spp. Mordida de larva Trombiculíase
Contato com
Arachnida/Acari Sarcoptidae Sarcopters scabiei animal (cachorro) Escabiose
com escabiose
Ectoparasita encon-
Arachnida/Acari Demodicidae Demodex sp. Blefarite
trado nas pestanas
Arachnida/Acari Macronyssidae Ornithonyssus bursa Picada (acidental) Dermatite
Arachnida/ Associado a alergia
Pyroglyphidae Dermatophagoides sp. Contato
Acariformes respiratória
Envenenamento
Atrax robustus
Arachnida/ incluem sudorese,
Atracidae (Aranha-teia- Picada
Araneae edema pulmonar,
-de-funil)
edema cerebral, etc.
Ação no sistema
Phoneutria sp.
Ctenidae Picada nervoso periférico e
(Aranha-armadeira)
S. nervoso. central
Lycosa sp.
Lycosidae Picada Ação necrosante
(Tarântula)
Theraphocidae Harpactirella sp.
Neurotoxina de
Latrodectus sp. ação difusa no
Theridiidae Picada
(Viúva-negra) SNC, medula e
músculos lisos
Processo inflama-
Loxosceles sp.
Sicariidae Picada tório local que pode
(Aranha-marrom)
evoluir para necrose

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PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
3. Importância de estudo de insetos vetores

Tityus serrulatus
(Escorpião-ama-
relo), Tityus
bahiensis (Escor-
pião-marrom), Ação sobre o sistema
Arachnida/
Buthidae Tityus stigmurus Ferroada nervoso e as junções
Scorpionida
(escorpião-amare- neuromusculares
lo-do-Nordeste),
Tityus obscurus
(Escorpião-preto-
-da-Amazônia)
Tityus bahiensis Ação sobre o
Ferroada
Escorpião negro sistema nervoso
Dermacentor sp.
Arachnida/Ixodida Ixodidae picada Micro-organismos
(Carrapato-duro)
Micro-organismos
Amblyomma
– Rickettsia rickettsii
Ixodidae cajannense picada
(causador da
(Carrapato-estrela)
Febre maculosa)
Babesiose – mais
Ixodidae Ixodes scapularis Picada
comum nos EUA
Ornithodoros
Argasidae picada Micro-organismos
(Carrapato-mole)

Maria das Graças V. Barbosa Guerra | Kenny Rodrigues Biólogo


Silvia Justiniano | Jorge Guerra
85
4
Conceitos
Gerais
Herbet Tadeu de Almeida Andrade
Arlindo Serpa-Filho

1. Entomologia Médica

Os insetos representam atualmente, o grupo dominante de


animais na Terra, ultrapassando de longe, em número, todos os
outros animais terrestres e ocorrem praticamente em todos os
lugares do planeta. Várias centenas de milhares de tipos diferentes
foram descritas, três vezes do que há no reino animal em termos de
abundância, representa cerca de 80% de todas as espécies animais
assinaladas até o momento. Em números, já foram descritas cerca
de 1 milhão de espécies e muitas outras são descritas anualmente
e talvez mais um terço, desse total, deverá ser descrito ao longo
dos anos. Embora as estimativas dos entomologistas não alcancem
um consenso, por baixo, acredita-se que existem entre dois a cinco
milhões de espécies ainda não descritas.
PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
4. Conceitos Gerais

Este grupo de artrópodes, a classe Insecta, é dividido em


ordens com base em diversas características, como por exem-
plo, a estrutura das asas, ‘quando presentes’, as peças bucais, a
estrutura das pernas, a metamorfose, etc. (Fig. 1).

A B C

Figura 1.   Características gerais de insetos com importância médico vete-


rinária. A. Flebotomíneo; B. Três diferentes tipos de aparelhos bucais em
Hemiptera; C. Siphonaptera

Este trabalho sobre vetores de importância médica empe-


nha-se em ser mais um material didático, com abordagem de
conteúdo em tópicos essenciais, como a taxonomia, biologia,
ecologia, etc., além de alguns itens desafiadores tanto para o
professor, como para o aluno, a exemplo, das propostas de crité-
rios para vetores; das tarefas teóricas ou práticas citadas ao
final de alguns capítulos.

Herbet Tadeu de Almeida Andrade | Arlindo Serpa-Filho 88


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
4. Conceitos Gerais

Podemos definir a entomologia médica como sendo o


ramo da Entomologia Aplicada destinado ao estudo dos artró-
podes, citados anteriormente a esse capítulo que, tendo em
vista as relações com o homem, adquiriram interesse na medi-
cina humana. O objetivo final reside, consequentemente, no
controle eficaz deles (FORATTINI, 1962).
Vale ressaltar que essa linha da entomologia sempre teve
um papel importante em diversos estudos sobre esse perfil dos
insetos. Oswaldo Cruz, Adolfo Lutz, Forattini, José Rodrigues
Coura e tantos outros não menos importantes se dedicaram à
causa dessa linha de pesquisa (vide capítulo 3).
Entender a dinâmica homem versus insetos é algo que
estimula diversos estudos sobre esta inter-relação.
O resultado das ações hematofágicas pelos insetos consti-
tui indiscutivelmente, preocupação constante e cada vez maior
nas atividades de vigilância entomológica.
Assim, diante das consequências sobre a vida huma-
na decorrentes da presença dos insetos, pesquisas estão sendo
realizadas a cada dia e, com efeito, resultados mais complexos se
revelam. Neste sentido, o controle dos vetores deveria ser encami-
nhado para soluções mais satisfatórias, mesmo sendo complexo,
da mesma forma, não é menos importante que outras pesquisas
possam ocorrer concomitantemente na taxonomia, sistemática e
epidemiologia. Daí a necessidade de se estimular uma crescente
formação de pesquisadores que se dediquem ao estudo dos inse-
tos de interesse médico de maneira mais abrangente. Dada esta
reflexão, pretendemos contribuir na formação dos nossos alunos,
mesmo que, de forma singela. Este mesmo pensamento pode ser
direcionado para outros profissionais da área biomédica procu-
rando o conhecimento entomológico nos Princípios Básicos da
Entomologia Médica.

Herbet Tadeu de Almeida Andrade | Arlindo Serpa-Filho 89


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
4. Conceitos Gerais

2. Principais Grupos de Vetores


de Interesse Médico

As doenças transmitidas por vetores compõem importante


causa de morbidade e mortalidade no Brasil e no mundo, sendo
incriminadas como um dos principais problemas em saúde
pública. Necessário se faz lembrar as aplicações de programas
irrestritos direcionados para a educação em saúde, somando-se
de forma agregada nas estratégias de entender o quanto estão
em jogo os elos de prevenção e controle dos vetores. Este viés
mostra-se mais evidente durante as arboviroses ocorridas no
final do século passado, destacadamente a Dengue e mais duas
décadas à frente a Zika e a Chikungunya. As linhas educativas
deste viés correspondiam e ainda correspondem notadamente
ao conhecimento do ciclo da transmissão, ocorrência de casos,
gravidade da doença, situações de risco e medidas preventivas.
São consideradas espécies vetores, ou transmissoras ou
ainda de interesse médico aquelas que através da espoliação
sanguínea transmitem algum microorganismo ao homem.
Outras espécies que passivamente carreiam em suas estrutu-
ras algum patógeno e mecanicamente transmite-os, também
se considera de tal importância. Algumas espécies da ordem
Diptera - infraordem Muscomorpha, na sua fase larval tem
desenvolvimento sobre ou dentro de alguns hospedeiros e
podem igualmente apresentar essa importância.
Mais de um milhão de espécies estão incluídas na classe
Insecta. Nesta, os grandes grupos ou ordens de interesse na ento-
mologia médica pertencem aos Hemiptera “hemípteros”, Diptera
“dípteros”, Anoplura “anopluros” (Pthitiraptera) “fitirápteros”
e Siphonaptera “sifonápteros”. Outras ordens menos estudadas
mais consideradas importantes pela inoculação de venenos ou

Herbet Tadeu de Almeida Andrade | Arlindo Serpa-Filho 90


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
4. Conceitos Gerais

eliminação de substâncias cáusticas na pele são os Hymenoptera


“himenópteros”, Coleoptera “coleópteros” e Lepidoptera “lepi-
dópteros”, a exemplo das larvas (lagartas) de Megalopygidae
“megalopigídeo” que promovem lesões cutâneas causadas pelo
contato com espinhos irritantes de algumas larvas (erucismo).

3. Tipos de Vetores

De início é importante entender como se estabelece a relação


entre insetos e parasitos. Esta ‘afinidade’, na qual os artrópodes
são classificados como vetores, ora como hospedeiros e ainda
como reservatórios, torna este estudo surpreendente.
Na base destas definições, apenas tais considerações
surgem, sob o ponto de vista epidemiológico, o conceito de
vetor e ainda, se este seria o hospedeiro que abriga o parasito
e o transmite a outro hospedeiro e justamente no estudo do
comportamento e da morfologia destes conceitos reside grande
parte da importância dos artrópodes em medicina humana e
veterinária (FORATTINI, 1962).
Uma primeira classificação quanto aos tipos de vetores
nos revela de forma didática, tendo neste caso, uma relação de
transmissão passiva ou ativa entre o parasito e o vetor.
Os tipos são:

3.1. Vetor Mecânico

É aquele que apenas transporta mecanicamente o parasito


(transmissão passiva do parasito ao homem) e pode fazê-lo,
seja na superfície do corpo, seja no interior do tubo digestivo;

Herbet Tadeu de Almeida Andrade | Arlindo Serpa-Filho 91


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
4. Conceitos Gerais

neste caso, eliminando-o posteriormente através de excreções.


Neste vetor, o parasito não desenvolve nenhuma fase de seu ciclo
evolutivo, ou ainda através das estruturas externas do corpo do
vetor há o transporte de um micro-organismo a um alimento e
a partir deste, uma ingestão contaminada. Para este exemplo,
nós temos a transmissão de vários patógenos (vírus, bactérias,
fungos, protozoários e helmintos) por dezenas de espécies de
moscas, entre elas a Musca domestica (Linnaeus 1758) causadora
de gastrenterites, além das mutucas (Diptera, Tabanidae).

3.2. Vetor Biológico

Vem a ser aquele no qual se desenvolve certa etapa do ciclo evolu-


tivo do parasito. Pode ser hospedeiro intermediário ou definitivo.
Como exemplo do primeiro caso, podemos citar o Culex pipiens
fatigans para a Wuchereria bancrofti e, do segundo, o Anopheles para
os plasmódios da Malária. (FORATTINI, 1962).
Ainda neste tipo de vetor podemos encontrar três variações:

3.2.1. Vetor Biológico de Desenvolvimento

Atribui-se ao vetor que as condições biológicas internas favore-


çam a uma modificação estrutural ou morfológica do parasito.
Cita-se como exemplo os mosquitos (muriçocas) da espécie Culex
quinquefasciatus (Say 1823), no qual se desenvolvem as formas
larvárias (L1-larva de 1º estádio; L2- larva de 2º estádio e L3- larva
de 3º estádio ou infectante) de Wuchereria bancrofti (Cobbold, 1877).

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PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
4. Conceitos Gerais

3.2.2. Vetor Biológico Propagador

Neste caso ocorre uma proliferação, um aumento no número de


parasitos no interior do vetor. Para este caso, podemos citar os
sinfonápteros ou pulgas (Ordem Siphonaptera), mais precisa-
mente a espécie Xenopsylla cheopis (Rothschild, 1903) transmi-
tindo Yersina pestis (Lehmann &Neumann, 1896).

3.2.3. Vetor Biológico Morfopropagativo

Considera-se o termo para este tipo de vetor quando ocorre


simultaneamente uma diferenciação morfológica e multipli-
cativa do parasito no interior do vetor. Tal entendimento pode
ser notado nas formas evolutivas de Trypanosoma cruzi (Chagas,
1909) no trato digestivo dos triatomíneos “barbeiros”.
Outra classificação quanto aos tipos de vetores é aque-
la que pode ser inserida em um contexto mais generalizado,
levando-se em conta, vários elementos ora direcionada a fatores
inerentes às espécies, ora a fatores ambientais, como os clima-
tológicos, estacionais, alimentares, reprodutivos, etc.
Como observaremos em algumas passagens dos tópicos
nesse capítulo, existem espécies que podem ser primárias,
secundárias e potenciais, de acordo com alguns critérios. Neste
sentido, este capítulo apresenta uma proposta, na qual, pode
agrupar diversas espécies de importância vetorial numa clas-
sificação simples, padronizada e didática, englobando espécies
que pertencem a um mesmo grupo taxonômico (gêneros e espé-
cies), determinado pela somatória de alguns critérios. Assim,
os tipos de vetores investigados se enquadram numa somatória
final e aquela espécie que obtiver maior valor, indica-se como

Herbet Tadeu de Almeida Andrade | Arlindo Serpa-Filho 93


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
4. Conceitos Gerais

espécie primária, na sequência, a de menor valor em relação à


primária tornar-se-á secundária e, a partir desta, como poten-
ciais. Observe no quadro 1.
Nos trabalhos realizados no passado e provavelmente em
pesquisas atuais, nem sempre poderão preencher todos os critérios
indicados nesta proposta. Porém, em todo caso, no quadro 1, pode-
rá ser completado com o que tiver inventariado e disponível nas
bibliografias consultadas e, a partir destas informações colhidas,
verificar quais são as espécies envolvidas e a sua maior ou menor
contribuição para uma determinada transmissão vetorial.
No entanto, deve-se considerar ainda que, para um
trabalho, pesquisa ou fins rotineiros de setores investigativos
de órgãos competentes a determinação das espécies primárias,
secundárias ou potenciais vetores, não necessitará obrigatoria-
mente o atendimento para todos os critérios. A conformidade
dos critérios escolhidos para a investigação poderá ser de acordo
com os recursos disponíveis de logística e acesso às metodologias
laboratoriais inerentes aos critérios citados.
A seguir, alguns fatores são conceituados e que são apon-
tados isoladamente para uma espécie ou um grupo de espécies,
podendo ser também sugeridos para maiores estudos que abran-
jam uma prioridade qualitativa na padronização de tipos vetores,
objetivando ao seu final informações preponderantes para um
controle efetivo de uma população vetorial.
Desta forma, vários são os critérios básicos que devem ser
levados em conta nos estudos das transmissões de doenças por
insetos, entre eles podemos destacar:

a) Infecção Natural
Pode-se entender como uma investigação empregada
sobre vetores que ocorram em ecótopos naturais ou artificiais

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PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
4. Conceitos Gerais

de ambientes silvestres, rurais ou urbanos, com possibilidades na


transmissão de doenças, cuja investigação realiza-se através da
procura de parasitos nas estruturas internas do vetor (vide cap. 15).
Para cada item a seguir são indicados os pesos e, mais
adiante, se encontra uma proposta (em tese) tabela 1 para distri-
buição dos pesos na determinação do vetor primário (peso 3),
secundário (peso 2) ou em potencial (peso 1). Espera-se através
deste primeiro passo, o acréscimo de novas formulações envol-
vendo estes critérios abordados ou outros adicionais, porém, em
se tratando de uma nova proposta, esta deva vir configurada
diretamente a um público acadêmico ou que sirva para prática
de trabalhos rotineiros.

(a.1) Taxa de Infecção Natural por Filarias (TIPf)


Dentre todas as características biológicas, ecológicas,
epidemiológicas, etc. que resultem na incriminação de espé-
cies transmissoras de doenças, a taxa de infecção parasitária
natural dos possíveis vetores, deve ser tratada como primeiro
requisito de avaliação.
Usualmente, dois métodos são aplicados para obtenção
da taxa em vetores parasitados. Exemplo dado para espécies
vetores e estágios evolutivos da filária Onchocerca volvulus
(Leuckart, 1893).
1º TIPf.1 - Considera-se o número de fêmeas, a exemplo
dos dípteros - Simuliidae, infectadas em algum estágio evoluti-
vo (microfilária - mf, larva L1, larva L2, larva L3, de O. volvulus
dividido pelo número de fêmeas paríparas* e nulíparas* disse-
cadas, multiplicado por 100.
2º TIPf.2 - Como sendo o número de fêmeas, – Simuliidae,
infectadas em qualquer estágio larval com exceção da (mf) dividido

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PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
4. Conceitos Gerais

pelo número de fêmeas paríparas dissecadas X 100 (Py-Daniel et al.,


2000); (MEDEIROS; PY-DANIEL, 2004) (vide cap. 8 e 15).
* Paríparas: (estado fisiológico do desenvolvimento
ovariano) fêmeas que tiveram repasto sanguíneo, já produzi-
ram e realizaram postura de ovos.
* Nulíparas: (estado fisiológico do desenvolvimento
ovariano) fêmeas que ainda não produziram ovos. (MEDEIROS;
PY-DANIEL, 2010).

Neste caso, para espécies vetores da Oncocerca volvulus


(Leuckart 1893) pode-se admitir que na TIPf.1 se inserem as espé-
cies secundárias (peso 2) (a.1) e na TIPf.2, as espécies primá-
rias (peso 3) (a.1). Espécies de simulídeos sem infecção natural,
mesmo admitindo-se que essas foram registradas em investiga-
ções, na mesma área endêmica ou focos isolados desta filariose,
indica-se como sendo espécies em potenciais (peso 1) (a.1).

(a.2) Taxa de Infecção Natural para outros Parasitos.


Espécies de vetores envolvidos na transmissão de outros agentes
etiológicos, a exemplo de protozoários, vírus, bactérias, observan-
do a presença desses micro-organismos no interior dos vetores,
bem como, os registros de doenças em casos humanos indica-se
como primários (peso 3) (a.2). De forma contrária, a ausência ou
até mesmo a presença de algum parasito numa espécie de vetor ,
porém, sem casos humanos registrados em populações humanas,
indica-se como espécies em potencial (peso 1) (a.2).

b) Capacidade Hospedeira
Quanto às definições de hospedeiros temos:
A capacidade hospedeira é um conjunto de fatores que
podem ser encontrados no vetor interferindo na habilidade da

Herbet Tadeu de Almeida Andrade | Arlindo Serpa-Filho 96


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
4. Conceitos Gerais

transmissão. Para este item, no momento, leva-se em considera-


ção apenas o 1º critério: Morfologia do Aparelho Bucal. No caso
do 2º critério, Quantidade de Parasitos Ingeridos, e do 3º critério,
Tempo de Formação da Matriz Peritrófica, novas investigações
mais refinadas deverão ser efetuadas.

Notadamente verificam-se três fatores:


1º) A Morfologia do Aparelho Bucal – A exemplo de
algumas espécies de Diptera, o cibário é dotado de dentes.
Neste caso, algumas espécies da família Simuliidae possuem
a capacidade hospedeira baixa (peso 1) (b). Exemplo: Diptera:
Simuliidae: Psaroniocompsa incrustata (Lutz, 1910), pois as larvas
da filária Oncocerca volvulus (Leuckart, 1893) podem ser dani-
ficadas pelos dentes e consequentemente dificultaria ou não
existiria a transmissão do parasito ao hospedeiro. Para outras
espécies destituídas de dentes no cibário seriam consideradas
como espécies de capacidade hospedeira alta (peso 3) (b), por
exemplo: Notolepria exiguua (Roubaud, 1906).

2º) Quantidade de Parasitos Ingeridos


A quantidade de parasitos ingeridos pelos vetores é um
fator primordial na transmissão. Deve-se ressaltar que o proces-
so da hematofagia é um comportamento que surgiu nos artró-
podes nos períodos Jurássico e Cretáceo (145 a 65 milhões de
anos) (Balashov, 1984; Ribeiro, 1995) e envolve três momentos:
a penetração das peças bucais na pele do hospedeiro, a locali-
zação do sangue, e a ingestão pelo inseto.
Particularmente essa condição é bem observada em
espécies de Triatominae, Simuliidae bem como em Psychodidae
(flebotomíneos). A efetividade do transmissor é relacionada
basicamente a dois fatores: 1ª a densidade do parasito na pele

Herbet Tadeu de Almeida Andrade | Arlindo Serpa-Filho 97


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
4. Conceitos Gerais

do hospedeiro e 2ª a concentração relativa de uma substância


presente na saliva quando inoculada no ato hematofágico. A
esse 2º fator, foi demonstrado por alguns autores que a substân-
cia inoculada pelas fêmeas de algumas espécies de Simuliidae
é responsável por atrair microfilárias ao local da picada. Em
se tratando dos flebotomíneos, Titus e Ribeiro (1990) admiti-
ram que um fator que aumenta as chances de transmissão do
parasito foi encontrado na saliva desses dípteros, vetores de
leishmanioses, e que também viabilizaria o estabelecimento
do processo infectivo pela Leishmania.
Uma questão importante, apontada por Gillet (1957), é
que o tempo gasto para ingerir um repasto sanguíneo deve ser
o menor possível, a fim de reduzir o risco de ser detectado e
morto pelo hospedeiro. Já Lehane (2005) explana que o tamanho
do repasto nos insetos hematófagos pode ser razoavelmente
estimado pela equação:

Q=πr4pt
8ŋ l

Onde: Q é o tamanho do repasto (volume ingerido);


p é a diferença de pressão entre a extremidade do canal alimentar e o lúmen da
bomba de sucção;
r é o raio do canal alimentar, l é o comprimento do canal alimentar;
t é o tempo de alimentação e ŋ é a viscosidade dinâmica do sangue.

A ingestão de sangue por uma fêmea adulta de Triatoma


infestans (KLUG, 1834) é em torno de 0,41 mL de sangue (Schofield,
1981), o volume aproximado de sangue ingerido por espécies do
gênero Anopheles é de 0,002 mL, pelo Culex é de 0,003 mL e pela

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PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
4. Conceitos Gerais

Glossina é de 0,03 mL (Lehane, 2005). A duração do repasto nos


triatomíneos pode levar de poucos minutos até aproximadamen-
te meia hora, dependendo da espécie de hospedeiro e de inseto,
do estádio evolutivo e do volume de sangue ingerido.

3º) Tempo de Formação da Matriz Peritrófica


Essa estrutura, a matriz peritrófica, formada a partir do
epitélio do intestino médio nos insetos pode impedir a passa-
gem de algum parasito do seu trato digestivo, condicionando a
quebra do ciclo biológico no vetor. Assim, para dar continuidade
à evolução, o parasito deve percorrer ou atravessar o mais rápi-
do possível as paredes do intestino, migrando para sua porta
de veiculação.
Após a hematofagia exercida pelo vetor ocorre a estru-
turação da matriz peritrófica e o intervalo desta estruturação
varia, via de regra, de 2 minutos a 24 horas. Contudo verifica-se
que sua organização se torna mais regular entre 12 e 24 horas,
obtendo desta forma uma constituição em camadas, dificultan-
do a partir deste período a passagem de parasitos.
Para efeito de pontuação na tabela a seguir e observan-
do que os subitens 1º, 2º e 3º são de praticidade limitada, neste
caso, indica-se como vetor primário aquela espécie que satis-
fizer plenamente os três itens, secundário para dois deles e
em potencial para apenas um dos itens, ou seja, guardam-se
proporcionalmente os resultados dos três fatores encontrados
para cada espécie.

(c) Capacidade Vetorial


Na capacidade vetorial, podem ser considerados alguns
fatores que se relacionam com a biologia e ecologia das espécies

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PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
4. Conceitos Gerais

e podem interferir numa maior ou menor probabilidade de


transmissão. Entre eles apontam-se:

(c.1) Grau de Hematofagia


Os principais hábitos alimentares dos insetos são a fito-
fagia, hábito relacionado à ingestão de alimento de origem
vegetal, representado pela seiva; a zoofagia hábito cuja fonte
alimentar é constituída de outros animais invertebrados e de
pequenos vertebrados; e a hematofagia, comportamento restri-
to a poucas ordens de artrópodes e que consiste na ingestão de
sangue de animais vertebrados (SILVA, 2009).
Para muitos insetos hematófagos, a alimentação sanguí-
nea é necessária para suprir demandas nutricionais associadas
com o crescimento do inseto. Muitos organismos somente são
capazes de evoluir e reproduzir realizando a hematofagia desde
sua primeira fase de vida, até a fase adulta (CARRERA, 1991;
NEVES et al., 2005).
Várias espécies de insetos, mesmo apresentando o apare-
lho bucal do tipo picador, não veiculam algum patógeno ao
homem. Categoricamente nos hemípteros podemos encontrar
espécies que se alimentam de plantas, de outros insetos ‘ento-
mófagos’ e, finalmente do homem, além de outros vertebrados.
Neste último grupo de hemípteros, a qual condiciona a hemato-
fagia, observa-se que algumas espécies de vetores necessitam
de pelo menos um repasto sanguíneo para cada etapa do ciclo
fisiológico (estágio adulto em Diptera) ou ínstares ninfais, no
caso dos triatomíneos.
Observam-se, ainda, espécies de vetores que fazem alguns
repastos sanguíneos, mesmo antes da primeira postura (anautó-
genas). Por outro lado, existem espécies que realizam uma postu-
ra sem uma prévia alimentação sanguínea, designadas como

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PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
4. Conceitos Gerais

autógenas (espécies secundárias) (peso 2) (c.1). Por conseguin-


te, o grau de hematofagia é mais acentuado para espécies que
apresentam uma maior investida do repasto anautógeno sobre
seus respectivos hospedeiros (espécies primárias) (peso 3) (c.1).
Em geral, a hematofagia é desempenhada exclusiva-
mente pelas fêmeas. Exceções são observadas em Hemiptera,
Siphonaptera e algumas espécies de Diptera (Stomoxys calcitrans
(L. 1758), Haematobia irritans (L. 1758) e Glossina spp (Wiedemann,
1830), na qual é compartilhada por ambos os sexos. Ainda sobre
este comportamento, os insetos assumem duas posturas básicas
na busca do alimento sanguíneo: a solenofagia e a telmofagia.
Na primeira, os insetos retiram sangue diretamente dos vasos
sanguíneos, alguns do sangue extravascular, utilizando para isto
uma probóscida longa e flexível, como por exemplo, os mosqui-
tos (Diptera, Culicidae) e barbeiros (Hemiptera, Reduviidae) e
a subordem Anoplura, na segunda, geralmente possuem uma
probóscida curta e dilaceram os pequenos vasos produzindo uma
espécie de microhemorragia, e dela sugam o alimento sanguíneo
(GORDON et al., 1952). Os flebotomíneos (Diptera, Psychodidae), os
maruins (Diptera, Ceratopogonidae) e os borrachudos (Diptera,
Simuliidae) são exemplos de insetos telmófagos.

(c.2) Antropofilia
A antropofilia diz respeito à “afinidade” que certas
espécies de vetores apresentam em relação ao homem.
Vetores que se alimentam preferencialmente do homem
têm uma alta antropofilia (primária) (peso 3) (c.2), enquan-
to espécies que comumente se alimentam de outros hospe-
deiros, que não o homem, apresenta uma baixa antropofilia
(potencial) (peso 1) (c.2) .

Herbet Tadeu de Almeida Andrade | Arlindo Serpa-Filho 101


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
4. Conceitos Gerais

(c.3) Grau de Domiciliação (vide cap. 16)


No grau de domiciliação o que se deve levar em conside-
ração é a presença do vetor na área. A presença de algum está-
gio evolutivo (ovos, ninfas, larvas, pupas, adultos) convivendo
ou se proliferando no intra ou peridomicílio é considerado um
alto grau de domiciliação.
Porém, existem para determinadas áreas, espécies que
são exófilas, ou seja, que se criam afastadas do ambiente domi-
ciliar, no entanto, podem ser endófagas – obtendo alimenta-
ção no intradomicílio. Uma combinação de fatores entre eles:
criadouros e hematofagia) inerentes entre as espécies, muito
comum em dípteros podem ser tratadas como:
a) exófila – exófaga [normalmente espécies ainda
silvestres de An. triannulatus sensu lato e A. albitarsis Lynch-
Arribalzaga, 1878].
b) exófila – endófaga [normalmente em domiciliação -
Aedes albopictus].
c) endófila – endófaga [cita-se o exemplo de An. darlingi
Root, 1926, Cx. quinquefasciatus e Aedes aegypti].
d) endófila – exófaga [com possibilidades de criadouros
(casas desocupadas /abandonadas de pau-a-pique) - exemplifi-
cadas por espécies de Panstrongylus sp. no semi-árido brasileiro.

Neste contexto, consideram-se como espécie primária:


(peso 3) (c.3), aquelas que combinam os fatores: endofilia/
endofagia; secundárias: (peso 2) (c.3) exofilia/endofagia e em
potenciais (peso 1) (c.3): exofilia/exofagia, juntamente com as
espécies que são endofílicas/exofágicas. Porém, os exemplos
assinalados acima entre os itens de A a D, com seus respecti-
vos exemplos das espécies de vetores, podem sofrer variações
a depender dos locais ou áreas estudadas. De qualquer forma,

Herbet Tadeu de Almeida Andrade | Arlindo Serpa-Filho 102


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
4. Conceitos Gerais

pretendeu-se indicar estas espécies para exemplificação de


ordem didática, mas, merecendo de fato maiores estudos.
Com base neste critério em particular, muito provavel-
mente nos triatomíneos poderemos aplicar estes pesos de uma
maneira mais simples, pela busca ativa dos espécimes, encon-
trando-se ao final uma classificação mais didática.

(c.4) Distribuição Geográfica


O estudo da distribuição geográfica de um vetor está
diretamente relacionado com a área de abrangência de um
determinado patógeno. Encontrada e mantida a vigilância
entomológica e a distribuição zoogeográfica de certo parasito,
através de casos registrados, traduz uma importância maior, a
delimitação espacial do vetor que, em termos práticos, observa-
-se a manutenção, expansão ou dispersão do vetor. Acrescenta-
se a isto, as informações dos pontos ou focos, ou melhor, dos
criadouros naturais e ou artificiais das espécies vetoriais
encontradas. Uma vez levantadas as informações biológicas e
ecológicas da espécie ou espécies envolvidas na transmissão,
deve-se confrontá-las com de outras regiões para um efetivo
e racional controle, pois em determinadas áreas a bioecologia
pode ser diferente.
A falta do levantamento entomológico periódico de
vários grupos de vetores nos deixa sem as informações mais
básicas que poderiam traçar métodos quando surgem ou
ressurgem casos epidêmicos de algumas doenças, mais acen-
tuadamente as arboviroses.
Um dos fatores ambientais que deve ser analisado com
mais detalhe na distribuição geográfica dos vetores é a altitude.
Tendo em vista o aumento da temperatura global, a dispersão
de espécies para locais com temperaturas mais baixas deverá

Herbet Tadeu de Almeida Andrade | Arlindo Serpa-Filho 103


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
4. Conceitos Gerais

ser o parâmetro norteador de novas investigações científicas,


principalmente para espécies terrestres. Para vetores que se
desenvolvem em áreas de clima seco e temperaturas elevadas
e nos quais os seus estágios larvais se desenvolvem no meio
aquático, a temperatura da água e o tempo de desenvolvimento
dessas fases evolutivas poderá ser fator preponderante para
estudos dos mesmos. Contudo, aparentemente, o aumento da
temperatura ambiente em criadouros naturais silvestres, alia-
dos à velocidade do vento poderá estar associado à velocidade
mais rápida do ciclo, na fase larval, resultando numa diminui-
ção do tempo de ciclo e consequentemente observando-se maior
número de gerações por ano.
Contudo, indicamos neste item, as espécies primárias
(peso 3) (c.4) como sendo aquelas que apresentam uma maior
distribuição geográfica, em relação à secundária (peso 2) (c.4).
A dimensão da área em questão, naturalmente irá variar, assim,
a delimitação para enquadrar quais espécies são primárias ou
secundárias poderá depender do esforço amostral em estudo.

(c.5) Sazonalidade
A sazonalidade ou a distribuição de uma espécie vetor ao
longo de um período de área definida elucida uma das principais
informações a ser tratada na epidemiologia e controle da doença.
Normalmente, no estudo da sazonalidade de vetores, a
abundância das formas imaturas ou dos adultos é o ponto básico
ao desenvolvimento desta investigação.
Obviamente dentro dos objetivos traçados e dependendo
da logística local o trabalho poderá ou não ser contemplado
na sua plenitude. O estudo de vetores de uma forma geral é
desenvolvido em campo ou em áreas, às vezes de difícil acesso,
o que poderá limitar o levantamento de dados.

Herbet Tadeu de Almeida Andrade | Arlindo Serpa-Filho 104


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
4. Conceitos Gerais

Em todo caso, além destas informações preliminares


da sazonalidade, a distribuição mensal de uma determinada
espécie e a densidade de picadas pode indicar um padrão de
sazonalidade do vetor versus casos positivos da doença, retra-
tando em um indicativo básico mais aplicável para o controle
dos vetores em questão.
No levantamento da sazonalidade, determinados locais
que a(s) espécie(s) aparece(m) ao longo do ano, independente-
mente, por exemplo, dos períodos chuvosos ou não, indica-se
como primária (peso 3) (c.5). Quando aparece(m) basicamente
em um dos períodos, secundária (peso 2) (c.5) e em eventuais
meses, espécie potencial (peso 1) (c.5).

(c.6) Densidade de Picadas


O termo é definido como sendo o número de picadas contabi-
lizadas por homem por unidade de tempo (Narbaiza, 1987). A densi-
dade de picadas poderá ser observada durante um determinado
período, um ano, por exemplo, respeitando ao máximo um inter-
valo ou uma periodicidade de efetiva coleta de dados. Em campo,
esta efetiva coleta deverá ser padronizada estabelecendo o mesmo
horário de trabalho (de acordo com informações preliminares da
biologia) e se possível, mantendo o mesmo pessoal envolvido na
coleta de dados. Assim, admitimos para espécies primárias (peso 3)
(c.6) como sendo a espécie que apresentou maior número de picadas
ao longo do período estudado e, de forma contrária como sendo a
espécie que foi registrada com menor número de picadas efetuadas
(peso 2) (c.6). Numa eventual terceira ou mais espécies, verificar-
-se-á uma quantificação da densidade de picadas, entre aquelas de
(peso 2) (c.6), destacando-se sempre nas densidades inferiores e,
neste caso, aponta-se para uma terceira, quarta, etc. espécies em
potencial (peso 1) (c.6).

Herbet Tadeu de Almeida Andrade | Arlindo Serpa-Filho 105


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
4. Conceitos Gerais

4. Grau de Transmissão das Espécies

Pela complexidade de vários fatores, até o momento, não existe


um modelo padrão de classificação ou até mesmo um modelo
didático para agrupar todos os vetores ou grupos de espécies
que possam ser classificadas como principais, primárias, secun-
dárias, reais transmissoras ou vetores em potencial.
Porém, dentro de uma área geográfica, onde estão esta-
belecidos seus limites, alguns destes fatores ou a combinação
destes, são interessantes para indicar quais espécies estão
melhor veiculando algum parasito.
Um exemplo para ilustrar esses aspectos é dado no traba-
lho de Costa (2000), que sob o ponto de vista epidemiológico,
a população de Triatoma brasiliensis (Neiva, 1911) é a principal
vetor da Doença de Chagas nas áreas semiáridas no Nordeste
do Brasil, por obedecer aos seguintes critérios: possuir uma
ampla distribuição geográfica, apresentar o mais alto índice
de infecção natural por T. cruzi e finalmente, por ocupar ampla
variedade de ecótopos.
A indicação destas informações, podendo ser acrescidas
de outras de natureza prática provenientes da biologia, ecologia
e epidemiologia a agentes de saúde ou instituições responsáveis
pelo controle de algumas parasitoses, tornam-se primordial para
um efetivo controle das espécies transmissoras.

Herbet Tadeu de Almeida Andrade | Arlindo Serpa-Filho 106


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
4. Conceitos Gerais

Quadro 1.   Classificação para as espécies ‘hipotéticas’ (sp1 a sp4) de


importância médica, segundo alguns critérios de ordem bioecológica e
climatológica de A1 a C6. Espécies primárias (peso 3); secundárias (peso 2)
e potenciais (peso 1). a.1 (taxa de infecção natural por filárias), a.2 (taxa
de infecção natural para outros parasitos), b (capacidade hospedeira –
morfologia do aparelho bucal), c.1 (capacidade vetorial), c.2 (antropofilia),
c.3 (grau de domiciliação), c.4 (distribuição geográfica), c.5 (sazonalidade)
e c.6 (densidade de picadas).

Critérios Pesos sp1 sp2 sp3 sp4

a.1 1, 2 ou 3 3 2 1 3

a.2 1 ou 3 1 1 1 3

b 1 ou 3 3 1 1 3

c.1 2 ou 3 3 2 2 2

c.2 1 ou 3 1 1 1 3

c.3 1, 2 ou 3 1 2 1 2

c.4 2 ou 3 3 2 2 3

c.5 1, 2 ou 3 3 2 2 2

c.6 1, 2 ou 3 3 2 1 3

∑ 21 15 12 24

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PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
4. Conceitos Gerais

Para o exemplo hipotético acima ilustrado, observa-se


que a espécie (sp4), alcançou uma somatória maior em relação
às demais [24] e passa a ser considerada como espécie primária.
A espécie (sp1) como secundária [21] e as espécies (sp2) [15] e
[sp3] [12] como espécies em potencial.

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PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
4. Conceitos Gerais

5. Bibliografia Consultada/Recomendada

BALASHOV, Y. 1984. Interaction between blood-sucking


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Parasitology, 51, 151-8.

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the lesions produced, and the subsequent reactions of the
mammalian host; together with some observations on the
feeding of Chrysops and Cimex. Annals of Tropical Medicine and
Parasitology, 42: 335-356, 1952.

LEHANE, M.J. 2005. The biology of blood-sucking in insects, Second


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4. Conceitos Gerais

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Roraima, Brasil. Editora INPA. Manaus. 147-158p.

NEVES, D. P. Parasitologia Humana. São Paulo: Editora Atheneu, 2011.

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NARBAIZA, 1987. Transmission de la Oncocercosis entre los


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4. Conceitos Gerais

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Herbet Tadeu de Almeida Andrade | Arlindo Serpa-Filho 111


5
Hemiptera
Walter Souza Santos

1. Generalidades

Hemiptera é uma palavra de origem grega que significa (hemi =


metade; pteron = asas), ou seja, insetos que possuem metade das
asas coriáceas e a outra metade membranosa.
Os representantes dessa ordem ocupam diversos
ambientes, podendo ser terrestres, aquáticos ou semiaquá-
ticos e variam de 0,5 a 130 mm de comprimento. De forma
geral, a coloração é uniforme, predominantemente castanha
ou negra; no entanto, há espécies que apresentam coloração
brilhante vermelha, amarela, azul e verde (GRAZIA et al. 2012).
O desenvolvimento é do tipo hemimetabólico, ou seja, não
possuem estágio larval.
A ordem Hemiptera é o quinto maior grupo dentre os
insetos, atrás apenas de Coleoptera, Diptera, Hymenoptera
e Lepidoptera (Schuh & Slater, 1995; Grimaldi & Engel, 2005;
PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
5. Hemiptera

Cameron et al. 2006), mas é a maior e mais diversa dentre os


insetos hemimetábolos (Grazia, et al. 2012).
Não há exatidão quanto ao número de espécies descri-
tas. Uma estimativa conservadora deste total indica que há
cerca de 82.000 espécies descritas (SLATER, 1982; HODKINSON;
CASSON, 1991; ARNETT, 2000), podendo chegar a 193.000 espé-
cies (HODKINSON; CASSON, 1991).
Atualmente são reconhecidas formalmente quatro subor-
dens: Sternorrhyncha com ~16 mil espécies; Auchenorrhyncha
~35 mil; Heteroptera ~38 mil e Coleorrhyncha - ausente no
Brasil - ~30 espécies. No Brasil são conhecidas 791 espécies de
Sternorryncha, 4 mil de Auchenorrhyncha e outras 5.400 de
Heteroptera, mas estima-se que haja cerca de 130 mil espécies
no país (GRAZIA, et al. 2012).
Popularmente são conhecidos como “percevejos”, mas
há variações destas denominações dependendo da subordem.
Na subordem Sternorrhyncha (do grego sternum = ester-
no, rhynchos = nariz) estão agrupadas as moscas-brancas, os
pulgões e as cochonilhas. Com cerca de 16 mil espécies descritas
em todo mundo, os esternorrincos são de natureza cosmopolita.
São importantes, pois causam danos à planta hospedeira pela
inoculação de substâncias tóxicas ou fitovírus, por meio da saliva.
A subordem Auchenorryncha (do grego auchenos = pesco-
ço, rhyncos = nariz) é um grupo altamente diverso dos insetos
hemimetábolos. Nela estão agrupadas as cigarras, cigarrinhas
e soldadinhos. Estes insetos são altamente diversificados e
formam um grupo importante da fauna que se alimenta de
plantas da maioria dos ecossistemas terrestres; com exceção da
Antártica, adotaram hábitos de vida variados em quase todos os
continentes e ilhas (LARIVIÈRE; FLETCHER; LAROCHELLE, 2010).

Walter Souza Santos 114


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
5. Hemiptera

A última subordem, Heteroptera – do grego (Hetero =


diferente; ptera = asa) – que faz referência aos hemiélitros, dos
quais metade é coriáceo e metade é membranoso. Nela estão
agrupados percevejos, baratas d´água e os temidos barbeiros.

2. Aspectos Morfológicos

Indivíduos da ordem Hemiptera podem ser reconhecidos pela


estrutura particular dos aparelhos bucais, em que as mandíbu-
las e lacínias maxilares são modificadas em estiletes concên-
tricos, os mandibulares envolvendo os maxilares, ambos
formando o canal alimentar e salivar; o lábio laminar multis-
segmentado é coberto pelos estiletes mandibulares maxilares
e os palpos maxilares e labiais são sempre ausentes (WEBER,
1930; HENNIG, 1969, 1981; COBBEN, 1978; KRISTENSEN, 1991).

3. Identificação Taxonômica

Na subordem Sternorrhyncha atualmente são reconhecidas


quatro superfamílias: Aleyrodoidea, Aphidoidea, Coccoidea e
Psylloidea (CARVER et al. 1991). Devido não haver um consenso
entre os estudiosos do grupo, acerca do número de famílias e
subfamílias, há uma dificuldade em se quantificar o número
de espécies. A seguir são apresentadas as famílias das superfa-
mílias reconhecidas no Brasil, adaptado de Grazia et al. (2012).

Walter Souza Santos 115


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
5. Hemiptera

Aleyrodoidea Hammanococcidae
Aleyrodidae Inkaidae
Jersicoccidae
Aphidoidea Kermesidae
Adelgidae Kerridae
Anoeciidae Kukaspididae
Aphididae Kuwaniidae
Callaphididae Labiococcidae
Cahaitophoridae Lebanococcidae
Drepanosiphidae Lecanodiaspididae
Greenideidae Lithuanicoccidae
Hormanophididae Marchalinidae
Lachnidae Margarodidae
Mindaridae Matsucoccidae
Pemphigidae Micrococcidae
Phloemyzidae Monphlebidae
Phylloxeridae Ortheziidae
Thelaxidae Pennygullaniidae
Phenacoleachiidae
Coccoidea Phoenicoccidae
Aclerdidae Pityococcidae
Arnoldidae Pseudococcidae
Asterolecaniidae Putoidae
Beesoniidae Serafinidae
Callipappidae Steingeliidae
Carayonemidae Stictococcidae
Cerococcidae Stigmacoccidae
Coccidae Weitschatidae
Coelostomidiidae Xylococcidade
Conchaspididae
Dactylopiidae Psylloidea
Diaspididae Calophyidae
Electrococcidae Carsidaridae
Eriococcidae Homotomidae
Grimaldiellidae Phacopteronidae
Grohnidae Psyllidae
Halimococcidae Triozidae

Walter Souza Santos 116


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
5. Hemiptera

Na subordem Auchenorrhynca são reconhecidas atual-


mente quatro superfamílias (CARVER et al. 1991): Cercopoidea,
Cicadoidea, Membracoidea e Fulgoroidea. A seguir são apre-
sentadas as famílias das superfamílias reconhecidas no Brasil,
adaptado de Grazia et al. (2012).

Cercopoidea Achilidae
Aphrophoridae Achilixiidae
Cercopidae Caliscelidae
Clastopiteridae Cixiidae
Epigygidae Delphacidae
Machaerotidae Derbidae
Dictyopharidae
Cicadoidea Eurybrachidae
Cicadidae Flatidae
Tettigarctidae Fulgoridae
Gengidae
Membracoidea Hypochthoneliidae
Aetalionidae Issidae
Cicadellidae Kinnaridae
Melizoridae Lophopiidae
Membracidae Meenoplidae
Myerslopiiidae Nogodinidae
Ricaniidae
Fulgoroidea Tettigometridae
Acanaloniidae Tropiduchidae

A partir da avaliação das tendências evolutivas dos


heterópteros, baseada na estrutura do aparelho bucal e nos
hábitos alimentares, Cobben (1978) propôs sete infraordens em
Heteroptera, posteriormente reconhecida por Schuh em 1979.
Abaixo são apresentadas as famílias reconhecidas para cada
infraordem, adaptado de Grazia et al. (2012).

Walter Souza Santos 117


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
5. Hemiptera

Enicocephalomorpha Nabidae
Aenictopecheidae Pachynomidae
Enicocephalidae Plokiophilidade
Polyctenidae
Dipsocoromorpha Reduviiidae
Ceratocombidae Thaumastocoridae
Dipsocoridae Tingidae
Hypsipterygidae Velocipedidae
Schizopteridae
Stemmocryptidae Pentatomomorpha

Aradoidea
Gerromorpha Aradidae
Gerridae Termitaphididae
Hebridae
Hermatobatidae Pentatomoidea
Hydrometridae Acanthosomatidae
Macroveliidae Canopidae
Mesoveliidae Cydnidae
Paraphrynoveliidae Dinidoridae
Veliidae Lestoniidae
Megarididae
Nepomorpha Pentatomidae
Aphelocheiridae Phloeidae
Belostomatidae Plataspididae
Corixidae Saileriolidae
Gelastocoridae Scutelleridae
Helotrephidae Tesseratomidae
Naucoridae Thyreocoridae
Nepidae Thaumasteliidae
Notonectidae Urostylididae
Ochteridae

Walter Souza Santos 118


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
5. Hemiptera

Pleidae Lygaeoidea
Potamocoridae Berytidae
Colobathristidae
Leptopodomorpha Lygaeidae
Aepophilidae Piesmatidae
Leptopodidae
Omaniidae Pyrrochoroidea
Saldidae Largidae
Pyrrochoridae
Cimicomorpha
Antochoridae Coreoidea
Cimicidae Alydidae
Joppeicidae Coreidae
Lasiochilidae Rhopalidae
Lyctocoridae
Medocostidae Idiostoloidea
Microphysidae Idiostolidae
Miridae Henicocoridae

4. Importância Médica

A importância do grupo está relacionada principalmente à famí-


lia Reduviidae (Cimicomorpha). Nessa família estão agrupados
os triatomíneos, pertencentes à subfamília Triatominae, que se
alimentam de sangue de vertebrados e atuam como vetores do
protozoário Trypanosoma cruzi (CHAGAS, 1909), agente etiológico
da doença de Chagas. Há outros mecanismos de transmissão, como
a transmissão congênita, transfusão de sangue, transplante de
órgãos, contaminação em acidentes de laboratório e contamina-
ção por ingestão de alimentos que contenham fezes de barbeiros
infectados, no entanto, o mecanismo vetorial é o mais frequente.

Walter Souza Santos 119


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
5. Hemiptera

Outros hemípteros também são incriminados na trans-


missão de patógenos. Há evidências de que a Mycobacterium
ulcerans, agente causador da úlcera Buruli, seja transmitido
por espécies aquáticas das famílias Gerridae, Naucoridade e
Belostomatidae (MERRITT et al. 2010). No entanto, o mecanismo
de transmissão ainda não foi totalmente elucidado.

4.1. Principais Espécies Vetoras

Os triatomíneos são popularmente conhecidos como “barbeiros”,


com variações dependendo da região. Atualmente são reconhe-
cidas 153 espécies, sendo três fósseis (POINAR, 2005, 2013; JUSTI
et al., 2014; GALVÃO; JUSTI, 2015; MENDONÇA et al., 2016; DORN
et al., 2018; OLIVEIRA et al., 2018; LIMA-CORDÓN et al., 2019;
POINAR, 2019). Apesar de algumas espécies não serem encontra-
das em habitats humanos, todas as espécies são potencialmente
vetoras do T. cruzi, devido ao hábito hematofágico obrigatório.
De todas as espécies vivas conhecidas, 90 já foram encon-
tradas naturalmente infectadas com T. cruzi (GALVÃO; JUSTI,
2015). No entanto, algumas espécies são epidemiologicamente
mais importantes.
Até 1997, o Triatoma infestans figurava como principal
vetor do T. cruzi no Brasil. Como resultado da campanha de
controle vetorial, realizada pela Fundação Nacional de Saúde
(FUNASA), houve uma significativa redução na porcentagem
de municípios brasileiros infestados por esta espécie, que
em 1982 era de 30,4% e em 1993 passou para 7,6% (SILVEIRA;
VINHAES, 1998). Como consequência, observou-se um claro
exemplo do fenômeno denominado “sucessão ecológica”, em que
outras espécies, até então consideradas silvestres, começaram

Walter Souza Santos 120


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
5. Hemiptera

a ocupar o nicho ecológico que anteriormente estava ocupa-


do. Esse fenômeno foi demonstrado por Diotatiuti et al. (1995)
e Costa et al. (2003) em estudos realizados em Minas Gerais,
onde observaram que o nichos ocupados por T. infestans foram
ocupados por Triatoma sordida; assim como no Rio Grande do
Sul, quando Almeida et al. (2000) verificaram que a ocorrência
de Triatoma rubrovaria já era maior do que a de T. infestans.
Esses eventos denotam um grau de antropofilia de algu-
mas espécies de barbeiros, com grande capacidade de coloni-
zação e plasticidade adaptativa (COSTA et al. 2008).

4.2. Grau de Transmissão das Espécies

De todas as espécies de triatomíneos viventes, apenas sete figu-


ram como principais na transmissão da doença na América
Latina: Rhodnius prolixus, Triatoma dimidiata, Triatoma infestans,
Triatoma sordida, Triatoma brasiliensis, Triatoma pseudomaculata e
Panstrongylus megistus. Com exceção de R. prolixus e T. dimidiata,
as demais espécies são encontradas no Brasil.
São importantes por serem domiciliadas, pois estabe-
lecem colônias em domicílios, principalmente naqueles que
possuem paredes de barro e telhados de palha ou podem se
estabelecer em estruturas artificiais no peridomicílio (galinhei-
ros, chiqueiros e currais), podendo se alimentar dos animais de
criação e eventualmente de humanos.
Na região amazônica, onde a transmissão ocorre sem
colonização de estruturas artificiais, a transmissão da doença
se dá principalmente pela ingestão de alimentos contamina-
dos com o parasito (COURA et al., 2002; AGUILAR et al., 2007;
NÓBREGA et al., 2009; VALENTE et al., 2009).

Walter Souza Santos 121


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
5. Hemiptera

4.3. Grau de Hematofagia

Os triatomíneos são quase inteiramente hematófagos, embora


haja registros de algumas espécies que se alimentam em outros
invertebrados. Em condições naturais, diversas espécies de triato-
míneos já foram vistas se alimentando na hemolinfa de espécimes
da ordem Amblypigy (Arachnida) que possuem hábito noturno e
habitam troncos ocos e buracos em árvores (GAUNT; MILES, 2000),
em mariposas, durante captura noturna (GARROUSTE, 2009) e em
baratas Periplaneta americana (Blattidae: Blattodea) em residências
na Colômbia (SANDOVAL et al., 2004, 2010).
Já em condições de laboratório os triatomíneos podem
praticar o canibalismo ou cleptohematofagia/hemolinfagia, que
consiste na alimentação de sangue de vertebrados a partir da
perfuração do intestino de outro inseto hematófago, como espé-
cies do gênero Belminus, que em seus primeiros estádios, devido
seu tamanho diminuto, não conseguem sugar diretamente o
sangue do vertebrado e, por isso, utilizam essas estratégias de
alimentação (SANDOVAL et al., 2000).

4.4. Infecção Natural

O Trypanosoma cruzi, agente etiológico da doença de Chagas,


teve sua origem provavelmente há cerca 100-80 milhões de
anos atrás e seus primeiros hospedeiros foram mamíferos das
ordens Marsupialia e Xenarthra, que compunham a mastofauna
autóctone, que garantiram a transmissão por meio da predação,
contato entre lesões, mucosa ou ingestão de material de glându-
la anal de didelfídeos (ROQUE; JANSEN, 2015), uma vez que estas
glândulas podem manter o ciclo extracelular do T. cruzi e liberar

Walter Souza Santos 122


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
5. Hemiptera

formas metacíclicas infectantes (DEANE et al., 1984; SCHOFIELD,


2000). No decorrer dos anos, o T. cruzi foi se adaptando a outros
reservatórios, primeiramente roedores e primatas e mais tarde
morcegos e carnívoros (Roque & Jansen, 2015).
Atualmente este parasito é encontrado em mais de uma
centena de espécies de mamíferos de sete ordens e dezenas de
espécies vetoras (NOIREAU et al., 2009).
Das 65 espécies conhecidas no Brasil, 55 já foram encon-
tradas naturalmente infectadas com tripanosomatídeos, entre
eles o T. cruzi, com exceção de Alberprosenia malheiroi, Belminus
laportei, Microtriatoma trinidadensis, Panstrongylus diasi, P. lenti,
Parabelminus yurupucu, Rhodnius amazonicus, Triatoma baratai, T.
jatai e T. pintodiasi (GALVÃO; GURGEL-GONÇALVES, 2015).

5. Aspectos Bioecológicos

Nesta seção serão detalhadas algumas características da espé-


cie Triatoma brasiliensis, por ser o principal transmissor da doen-
ça de Chagas nas regiões do semiárido do nordeste brasileiro
(SILVEIRA; VINHAES, 1999; COSTA et al., 2003).

5.1. Caracterização Morfológica de


Triatoma brasiliensis Neiva, 1911

A descrição a seguir refere-se a T. brasiliensis brasiliensis: os machos


podem medir de 22 a 25mm e as fêmeas 23 a 25,5mm. Em geral,
a coloração é castanho-escura a negra com manchas amareladas
no pescoço, pronoto, pernas, hemiélitro e conexivo. A cabeça é
castanho-escuro e distintamente mais longa que o pronoto, o qual

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5. Hemiptera

possui faixas longitudinais amarelas, alargando-se para fora das


carenas medianas, desde a margem posterior do lobo posterior até
o lobo anterior, onde se estreitam. Trocânteres predominantemente
amarelos, fêmures com presença de um anel mediano largo (Fig.1).

Figura 1. Triatoma brasiliensis s.l. (vista dorsal). Barra = 5 mm. Adaptado de


Costa et al. (2013).

Atualmente T. brasiliensis é considerado um complexo


de espécies composta de quatro populações geográficas (brasi-
liensis, melanica, macromelasoma e juazeirensis), com distintos
padrões cromáticos, morfológicos, biológicos, ecológicos e
composição genética (Fig. 2). Análises do gene do DNA mito-
condrial (Cyt b) confirmaram que estas quatro populações são
geneticamente distintas (MONTEIRO et al., 2004).

Walter Souza Santos 124


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5. Hemiptera

Figura 2. Complexo Triatoma brasiliensis: A – T. brasiliensis brasiliensis; B – T.


brasiliensis macromelasoma; C – T. melanica e D – T. juazeirensis. Barras = 5 mm.
Adaptado de: Costa et al. (2013).

5.2. Ciclo do Vetor

Assim como os demais representantes da ordem Hemiptera,


T. brasiliensis possui metamorfose incompleta (hemimetábo-
lo), passando pelos estágios de ovo, ninfa (I, II, III, IV e V) e
adulto (Fig. 3).

Walter Souza Santos 125


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
5. Hemiptera

Figura 3. Esquema do ciclo biológico de Rhodnius spp.


Fonte: Adaptado de Rocha e Santos (2015).

Observações feitas em condições de laboratório indica-


ram que o tempo de duração entre o estágio de ovo até a eclosão
da ninfa I pode durar de 23 até 25 dias, Ninfa I – II [15 a 45 dias],
Ninfa II-III [14 a 48], III – IV [14 a 35], IV – V [18 a 41] e V – adulto
[33 a 64] (SOARES et al., 2000).

Walter Souza Santos 126


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
5. Hemiptera

5.3. Habitat

Em ambiente silvestre, T. brasiliensis pode ser encontrada sob e


entre rochas, associada a um pequeno roedor Kerodon rupestris
(mocó) (LENT; WYGODZINSKY, 1979).
Recentemente, formações arbustivas do cacto Pilosocereus
gounellei, popularmente conhecido como “xiquexique” ou
“cardeiro”, foram apontadas como um importante ecótopo para
a espécie, nos quais foram observados traços de ocupação por
roedores, provavelmente da espécie Galea sp., localmente conhe-
cida como preá (VALENÇA-BARBOSA et al. 2014). Já no ambien-
te doméstico, colônias da espécie podem ser encontradas em
galinheiros, currais, muros feitos de pedras, pilhas de tijolos e
madeira, podendo causar altas infestações domiciliares. Estas
populações podem servir de fontes de reinfestação doméstica
e peridoméstica, após a realização do controle químico.

5.4. Sazonalidade

Há uma carência de estudos que avaliam variações na flutuação


populacional de triatomíneos, mesmo para as espécies mais
importantes na transmissão da doença de Chagas no Brasil
(COSTA; LORENZO, 2009).
Para T. brasiliensis, Sarquis et al (2010) sugerem que as
variações nas populações estão associadas principalmente
a mudanças na disponibilidade de recursos tróficos, pois no
período chuvoso (Janeiro a Julho) há um aumento na média de
indivíduos em poucos ecótopos, enquanto que no período mais
seco (julho a dezembro) há uma diminuição nessa média, mas
os vetores encontram-se mais dispersos em um maior número

Walter Souza Santos 127


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
5. Hemiptera

de locais, provavelmente em busca de recursos alimentares. Os


autores também relataram ter encontrado uma grande quan-
tidade de ninfas de 3° estádio no mês de dezembro (final do
período seco), indicando que a eclosão de ninfas provavelmen-
te ocorre depois deste mês. Este fato, aliado ao melhor status
nutricional e fecundidade das fêmeas adultas capturadas em
julho, sugerem grande atividade de oviposição neste mês no
ciclo silvestre de T. brasiliensis.

5.5. Domiciliação

O sinantropismo dos triatomíneos é uma associação do vetor


com o ambiente construído ou transformado pelo homem e a
correlação existente entre a domiciliação dos triatomíneos e a
transmissão da doença de Chagas é favorecida pela coabitação
do vetor e do ser humano (PESSOA, 1962).
Embora diversas explicações tenham sido aventadas
sobre o processo de domiciliação dos triatomíneos, as pesquisas
ainda se apresentam distantes da elucidação dos mecanismos
que produziram este evento (SCHOFIELD et al., 1999).
Há duas frentes de opiniões sobre os processos de domi-
ciliação dos vetores, uma considera que se trata apenas de um
simples oportunismo dos vetores decorrente de escassez de
recursos alimentares no ambiente silvestre (ARAGÃO, 1983) e a
outra acredita tratar-se de um processo gradual de adaptação,
sujeito à seleção natural (FORATTINI, 1980; PESSOA, 1962). Além
disso, a maioria das espécies de triatomíneos reconhecidamente
domiciliadas (e.g. T. infestans, R. prolixus, T. brasiliensis e P. megistus)
apresentam-se distintas em termos filogenéticos e é possível que

Walter Souza Santos 128


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
5. Hemiptera

cada espécie apresente um modelo próprio de domiciliação com


diferenças bem marcantes (DUJARDIN et al., 2009).
Em se tratando de T. brasiliensis, evidências indicam que
os parâmetros ambientais representam fatores determinan-
tes na escolha do microambiente, assim a espécie pode estar
limitada a locais quentes e secos, com pouca variação. Desta
forma, as frestas das paredes de casas de barro, muito comuns
no semiárido nordestino, representam um ambiente adequado
para T. brasiliensis, por apresentarem similaridade com os parâ-
metros microclimáticos dos refúgios nos pedregais silvestres
(LORENZO et al., 2000). Neste sentido, essas evidências indi-
cam que as populações silvestres desta espécie parecem possuir
características pré-adaptativas ao ambiente domiciliar.

5.6. Distribuição Geográfica

T. brasiliensis possui ampla distribuição geográfica, com regis-


tros nos seguintes estados: Alagoas, Bahia, Ceará, Goiás,
Maranhão, Paraíba, Pernambuco, Piauí, Sergipe, Tocantins e
Rio Grande do Norte (GALVÃO et al., 2003) (Fig. 4).

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5. Hemiptera

Figura 4. Mapa do Brasil indicando as áreas de ocorrência de


Triatoma brasiliensis.

6. Controle

Percevejos fitófagos representam um dos grupos mais


importantes de insetos-pragas, pois causam danos à planta
hospedeira direta ou indiretamente, seja pela inoculação de
substâncias tóxicas durante a sucção da seiva ou pela trans-
missão de fitovírus e fitopatógenos, tais como fitoplasmas e
diferentes estirpes da bactéria Xylella fastidiosa, que depen-
dendo da intensidade do ataque, pode levar a planta hospe-
deira à morte (GRAZIA et al., 2012).
Dentre os diversos danos que podem ser causados
pode-se citar o aparecimento de manchas nas folhas e
frutos e a deformação dos frutos, perda da capacidade de
crescimento, amarelamento ou necrose das folhas, além
de provocar injúrias por meio do sistema de oviposição,

Walter Souza Santos 130


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
5. Hemiptera

quando inserem os ovos nas folhas e arbustos causando


necroses nos tecidos foliares e permitindo a entrada de
patógenos (GRAZIA et al., 2012).
Diversas espécies de esternorrincos e auchenorrincos
são pragas de plantas de interesse econômico (horticultura,
fruticultura, silvicultura e ornamental) e, por isso, o controle
populacional desses insetos é necessário.
O controle químico, com a aplicação de agrotóxicos,
ainda é o método mais empregado no controle de insetos-
-pragas. No entanto, esses produtos não afetam apenas os
insetos-alvos, podendo contaminar águas superficiais e
subterrâneas e ainda alimentos e pessoas (XAVIER; ÁVILA,
2005). Devido aos efeitos deletérios desses produtos sobre
organismos não alvos, o emprego dos agentes do contro-
le biológico para o manejo de insetos-pragas oferece mais
vantagens, pois além de serem mais específicos, possibilitam
a sobrevivência da fauna benéfica, não deixam resíduos nos
produtos colhidos e proporcionam vantagens econômicas e
ambientais (Xavier e Ávila, 2005).
O controle dos percevejos hematófagos (subfamília
Triatominae) baseia-se principalmente no controle das popula-
ções domiciliadas dos insetos, a partir da aplicação de inseticidas
químicos de ação residual (SCHOFIELD, 2006; COURA, 2008).

7. Coleta, Montagem e Conservação

Para os esternorrincos recomenda-se a utilização de lupa manual,


pinças e pincéis, tesoura para poda, pazinha, sacos plásticos,
frascos de vários tamanhos, álcool 70-80%, jornal e pranchas de
madeira. A captura pode ser feita utilizando um aspirador ou

Walter Souza Santos 131


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5. Hemiptera

pincel fino embebido em álcool. A conservação dos espécimes


pode ser feita em meio líquido ou em lâmina (GRAZIA et al., 2012).
Quanto aos auchenorrincos, o melhor método de captura
é utilizando a rede entomológica ou de varredura. Armadilhas
luminosas ativas (lençol iluminado) e passivas (armadilha
tipo Luiz de Queiroz) são as mais recomendadas para capturas
noturnas. Armadilhas de interceptação de voo tipo Malaise
ou similares, embora possam ser utilizadas, são consideradas
restritivas. As formas imaturas devem ser armazenadas em
álcool 70%. Os adultos devem ser mantidos a seco e alfineta-
dos logo após a captura preferencialmente; alternativamente
podem ser fixados lateralmente no alfinete utilizando cola
branca (GRAZIA et al., 2012).
Para heterópteros de médio e grande porte recomenda-
-se a utilização de redes de varredura, de bater, guarda-chuva
entomológico e armadilhas de interceptação de voo. Para os
de pequeno porte, recomenda-se a utilização de frasco aspi-
rador, redes ou coletas diretas. A técnica de termonebulização
(fogging) pode ser utilizada nas capturas em copa de árvores. As
espécies aquáticas podem ser capturadas com redes e peneiras,
devidamente adaptadas para os grupos que se objetiva capturar
(GRAZIA et al., 2012). Em particular, para captura de espécies
sinantrópicas da subfamília Triatominae, tal como T. brasiliensis,
recomenda-se a utilização de pinças.
Ressalta-se a necessidade da utilização de equipamentos
de proteção individual (luvas de borracha e óculos de proteção)
durante a coleta. Armadilhas luminosas tipo lençol ilumina-
do tem apresentado bons resultados na captura de triatomí-
neos (BÉRENGER et al., 2009; CASTRO et al., 2010). Os espécimes
devem ser acondicionados preferencialmente a seco e alfineta-
dos, no intuito de preservar a sua coloração.

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5. Hemiptera

8. Atividade Prática (laboratório ou campo)

A atividade consiste na captura de espécimes em campo e iden-


tificação de suas estruturas adaptativas. Divididos em cinco
grupos, os estudantes deverão escolher um método de captura
(Fig. 5) e amostrar espécimes em seus habitats naturais.

Figura 5. Métodos de captura entomológica. A - guarda-chuva entomo-


lógico; B – rede entomológica (puçá); C - Rede entomológica para fauna
aquática (rapiché); D - armadilha Malaise e E – rede de varredura.
Fonte: marizetedobrasil.loja2.com.br e flickr.com/photos/equiposfauna/4666722528. 

Após a captura, os estudantes devem triar os espécimes


utilizando pinças e realizar a montagem deles, optando pelo meio
adequado de preservação. Em seguida, descrever as estruturas
adaptativas presentes.

Walter Souza Santos 133


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6
Diptera
Psychodidae
Maria de Fátima Freire de Melo Ximenes
Marcos Paulo Gomes Pinheiro
Marcel M. de Medeiros Silva
Virgínia Penéllope Macedo e Silva.
Cássio Lázaro Silva Inacio

1. Aspectos Gerais

O avanço científico e tecnológico vem permitindo conhecer e


compreender cada vez mais as instigantes relações que existem
entre os insetos envolvidos com a transmissão de organismos
que causam doenças nas diferentes regiões do planeta. Como
resultado desse avanço, os achados paleoparasitolológicos
permitem estimar a origem e idade dos insetos e outros orga-
nismos, tais como os flebotomíneos e leishmânias.
A família Psychodidae surgiu durante o período Jurássico
ou Triássico, a maioria desses insetos se alimentava com sangue.
PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
6. Diptera: Psychodidae

No Carbonífero, há 248 milhões de anos, provavelmente surgi-


ram os flebotomíneos, antes do surgimento dos mamíferos
hospedeiros de Leishmania (AKHOUNDI et al., 2016).
O primeiro fóssil que se atribui ao protozoário Leishmania
foi encontrado na probóscida e no tubo digestivo do flebotomí-
neo fêmea, Palaeomyia burmitis, extinto e preservado em âmbar
de 100 milhões de anos. As diferentes formas de desenvolvimen-
to do parasito no vetor asseguram sua ingestão pelo flebotomí-
neo. A espécie de Leishmania foi descrita como Paleoleishmania
proterus (POINAR; POINAR, 2004). Hipóteses diferentes sobre
em qual região geográfica surgiu o gênero Leishmania, se na
região Neotropical, Paleártica ou Afrotropical ainda carecem
de confirmação e melhor compreensão.
O modo de transmissão das leishmânias foi demonstra-
do pelo britânico-israelita Saul Adler em 1941, em infecção
realizada em laboratório com flebotomíneos infectados com
Leishmania. No Brasil, em 1922, Henrique de Beaurepaire Rohan
Aragão demonstrou que os flebotomíneos são responsáveis
pela transmissão de leishmânias na América do Sul. Alguns
anos depois o gênero Phlebotomus no Velho Mundo e o gênero
Lutzomyia no Novo Mundo foram reconhecidos por seu papel na
transmissão de espécies diferentes de Leishmania.
Com base nas descrições de historiadores e em objetos
com desenhos de figuras humanas com mutilações na face,
encontrados em sítios arqueológicos da América do Sul e na
demonstração dos organismos responsáveis pela leishmaniose
cutânea e visceral na Índia e no Turcomenistão, entre o final
do século XVIII e início do século XIX, muitos estudos ocorre-
ram na América do Sul para a compreensão das lesões na pele
conhecidas como úlcera de Bauru, úlcera de Chicleros, nariz
de anta, espúndia e uta (LAINSON; SHAW, 1992). A primeira

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6. Diptera: Psychodidae

espécie de flebotomíneo foi descrita por Scopoli na Itália,


em 1786, atualmente Phlebotomus papatasi (DEDET; VIGNES;
RANGEL, 2003), e somente em 1907 Coquillett fez a primei-
ra descrição de espécies americanas, Flebotomus cruciatus e
Flebotomus vexator (COQUILLETT, 1907).
No Brasil, em 1913 foi registrado o primeiro caso de
leishmaniose visceral, um paciente de Boa Esperança, Estado do
Mato Grosso (ALENCAR; DIETZE, 1991). A doença está presente
em todas as regiões como se percebeu posteriormente, princi-
palmente no Nordeste, acometendo pessoas de todas as idades,
mas aproximadamente 80% dos casos eram crianças menores
de 10 anos de idade (GONTIJO; MELO, 2004).
Os estudos desenvolvidos no Nordeste do Brasil nas déca-
das de 1950 e 60 foram essenciais para a compreensão que se
tem atualmente sobre a epidemiologia das leishmanioses no
Brasil. Há que se destacarem aqueles com informações sobre o
papel dos flebotomíneos, dos cães e raposas como reservatórios
em cidades com leishmaniose visceral humana, nos estados do
Ceará (DEANE; DEANE, 1955; ALENCAR, 1959) e do Piauí, desen-
volvidos por Leônidas e Maria Deane, Joaquim Alencar e outros
pesquisadores.
As leishmanioses nos dias atuais são consideradas como
doenças tropicais negligenciadas, ocorrem geralmente em áreas
com condições socioeconômicas precárias, e, portanto, acome-
tem principalmente as camadas sociais mais desfavorecidas. A
doença está associada à desnutrição, à debilidade imunológica,
condições de moradia precárias, mudanças climáticas, desma-
tamentos, urbanização desordenada, construção de barragens,
estradas e hidrelétricas, migração de populações, guerras, dentre
outras (CARDIM et al., 2013; ALAWIEH et al., 2014; WHO, 2018).

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6. Diptera: Psychodidae

2. Características Morfológicas

Os flebotomíneos são pequenos insetos da Ordem Diptera


Linnaeus, 1758; Subordem Psychodomorpha Hennig, 1968;
Família Psychodidae Newman, 1834 e Subfamília Phlebotominae
Rondani 1840, cujas fêmeas são hematófagas, conhecidos como
mosquito-palha, flebótomo, cangalhinha, asa-dura, tatuquira
ou birigui (MARTINS; WILLIAMS; FALCÃO, 1978). As abreviatu-
ras usadas no presente capítulo para gênero e espécies seguem
Marcondes (2007).
Os insetos adultos medem de dois a três milímetros, sua
coloração varia entre os tons amarelados e marrons escuros, são
densamente cerdosos e apresentam as asas em forma de ponta
de lança, mantidas eretas quando em pouso. Possuem olhos
compostos grandes, de tamanho e aparência que diferem entre
os táxons, além de longas antenas, palpos com cinco artículos
e peças bucais perfurantes (figura 1).
Machos e fêmeas (figura 1) são facilmente distinguíveis
pela morfologia do abdome (figura 3). Os machos possuem a
porção terminal do abdome bifurcada, com apêndices bastante
desenvolvidos e ornamentados por espinhos e cerdas de valor
taxonômico. As fêmeas apresentam o abdome com a extremi-
dade arredondada (BRAZIL; BRAZIL, 2003; WILLIAMS, 2000;
AMENDOEIRA et al., 2012; BRASIL, 2014) (Figura 1).

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Figura 1. Flebotomíneos macho (à esquerda) e fêmea (à direita)


com aumento de 54x.

Figura 2. Morfologia externa de flebotomíneo fêmea (Ta: tarso)

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O corpo dos flebotomíneos é dividido em cabeça, tórax e


abdome. Externamente, a cabeça contém os olhos compostos,
o clípeo, as antenas e as peças bucais. Os olhos são formados
por uma quantidade variável de omatídeos, resultando em
olhos com comprimento e largura diferentes entre os táxons
de Phlebotominae. O clípeo localiza-se entre a face e o labrum
e pode apresentar comprimento variável em relação ao da
cabeça e geralmente é revestido por cerdas (figura 2). As peças
bucais estão posicionadas em conformidade tridimensional
de maneira que formam um tubo, denominado probóscida,
que comporta três peças únicas e dois pares, que são, respec-
tivamente: labro-epifaringe (em posição dorsal), a hipofarin-
ge (em posição intermediária), o lábio (em posição ventral),
as mandíbulas (posição anterolateral) e as maxilas (posição
póstero-lateral) (figuras 3 e 4).
Os palpos maxilares apresentam cinco artículos de dife-
rentes tamanhos e, geralmente, também apresentam estruturas
sensoriais como: cerdas espiniformes e estruturas hialinas que
se assemelham a uma gota de lágrima, chamadas de sensilas de
Newstead (GALATI et al., 2017). Essas sensilas são sensíveis ao gás
carbônico e geralmente estão presentes no 3° artículo palpal, mas
também podem ocorrer mais raramente nos outros artículos.
As antenas de Phlebotominae seguem o padrão da subor-
dem Psychodomorpha sendo formada por três segmentos: escapo,
segmento cilíndrico que se insere diretamente na face; pedice-
lo, segmento imediatamente posterior e de aspecto globoso; e o
flagelo, terceiro segmento composto por 14 artículos, os flagelô-
meros. Cada artículo é revestido de cerdas caducas e permanen-
tes, sendo estas últimas do tipo cerda simples ou com aspecto de
lâmina hialina, chamadas de ascoides ou espinhos geniculados,

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além disso, ocorrem também pequenas estruturas que lembram


rosetas, denominadas papilas. (figura 1, figura 2, figura 3)

Figura 3. Vista completa da cabeça de um flebotomíneo em


fotomicrografia eletrônica.

Figura 4. Hipofaringe, com canal salivar no centro da peça e


dentes lembrando uma franja em suas margens ápico-laterais em
fotomicrografia eletrônica.

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Os ovos dos flebotomíneos (Figura 5) medem, confor-


me a espécie, de 300 a 500 µm de comprimento por 70 a 150
µm de largura, são ovoides ou elipsoides, de coloração clara
após a postura, escurecendo após algum tempo. À microscopia
eletrônica percebem-se cristas e tubérculos na casca do ovo
que formam diferentes geometrias. Esses ornamentos podem
ser úteis na diferenciação das espécies, em associação às carac-
terísticas morfológicas dos adultos.

Figura 5. Ovos de Lu. longipalpis em substrato de gesso, em


condições de laboratório.

As larvas são pequenas e medem entre 700 a 1500 μm a


depender do ínstar, possuem cabeça bem desenvolvida e mais
escura que o restante do corpo, constituído de doze segmen-
tos, dos quais três são torácicos e nove abdominais. Na cabeça
existem as antenas e as peças bucais trituradoras e, no último
segmento abdominal, observa-se um par de cerdas longas no

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primeiro estádio e dois pares de cerdas nos ínstares seguintes,


com exceção dos insetos do gênero Brumptomyia, que têm um
par em todos os ínstares. (YOUNG; DUNCAN, 1994; XIMENES;
MACIEL; JERÔNIMO et al., 2001; BRASIL, 2014) (figura 6).
As pupas dos flebotomíneos (figura 7) possuem 13 segmen-
tos, sendo os quatro primeiros fundidos, formando o cefalotórax
e, os outros nove, compondo o abdome. São inicialmente de cor
clara, tornando-se mais escuras à medida em que se desenvolvem.

Figura 6. Larva de Psathyromyia abonnenci. C - cabeça; ST - segmentos


torácicos; SA - segmentos abdominais; CC - cerdas caudais.

Figura 7. Pupa de Psathyromyia abonnenci.

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3. Identificação Taxonômica

A identificação taxonômica tem como base as características


morfológicas das espécies. A chave para identificação de flebo-
tomíneos apresentada neste capítulo serve apenas para um
primeiro contato e exercício com a taxonomia de flebotomí-
neos. Caso deseje aprofundar seu conhecimento na identifica-
ção de espécies, a bibliografia no final deste capítulo apresenta
uma chave de identificação completa (GALATI, 2018) que pode
ser utilizada para fins científicos.
Os flebotomíneos são insetos que pertencem à Ordem
Diptera, família Psychodidae e subfamília Phebotominae.
Frequentemente esses insetos são classificados em três gêne-
ros do Velho Mundo: Phlebotomus, Sergentomyia e Chinius e três
gêneros do Novo Mundo: Lutzomyia, Brumptomyia e Warileya
(AKHOUNDI et al., 2016)
A revisão de Young e Duncan (1994) do gênero Lutzomyia,
exceto para a América do Norte, segue a classificação de
Lewis et al., (1977), porém acrescenta os subgêneros Coromyia,
Psathyromyia e Sciopemyia. Porém, um novo sistema de classifi-
cação foi proposto após revisão completa e reorganização da
classificação para os flebotomíneos do Novo Mundo (GALATI,
1995). O sistema reconhece 530 espécies de flebotomíneos
neotropicais agrupados em 23 gêneros, 20 subgêneros, três
grupos de espécies e 28 séries (SHIMABUKURO; ANDRADE;
GALATI, 2017). Em 2018, Eunice Galati propôs uma atuali-
zação para a nova versão da classificação de Phlebotominae
(GALATI; 2018). Nessa classificação a tribo Phlebotomini inclui
931 espécies classificadas em seis subtribos: Phlebotomina,
Australophlebotomina, Brumptomyiina, Sergentomyiina,
Lutzomyiina e Psychodopygina.

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6. Diptera: Psychodidae

Nos dias atuais, no mundo, estima-se que existam 1016


táxons descritos como espécie ou subespécie, dos quais 544
descritos nas Américas, sendo 527 atuais e 17 fósseis (GALATI,
2018). No Brasil, as primeiras espécies foram descritas por Lutz
e Neiva, em 1912, como Phlebotomus longipalpis, Phlebotomus squa-
miventris e Phlebotomus intermedius. A classificação atual usada
como referência, de Eunice Galati, mostra o resultado de um
amplo estudo sobre a classificação dos flebotomíneos neotro-
picais, pertencentes a 23 gêneros.

4. Importância dos Flebotomíneos


em Saúde Pública

Além de transmissores de protozoários que causam leishma-


niose tegumentar e visceral, os flebotomíneos também atuam
como vetores de Vesiculovirus, vírus causadores da estoma-
tite vesicular, entre outros arbovírus e bactérias do gênero
Bartonella, que causam a doença de Carrión, também conhecida
como verruga peruana, e a febre das trincheiras, dentre outras
(STEFANO et al., 2002; DANTAS; CARVALHO; VILAR, 2006).
Na segunda metade do século XIX, o kala-azar ou
leishmaniose visceral havia se expandido na Índia com efeitos
devastadores. Na epidemia de 1900-1910, a taxa de mortalidade
foi de 90% em um dos distritos, levando à morte um quarto da
população. Não se sabia como ocorria a infecção e a única opção
de tratamento era o tártaro emético intravenoso. O protozoário
Leishmania donovani foi identificado como agente patogênico da
leishmaniose visceral em 1903 (KILLICK-KENDRIK, 2013).
As leishmanioses estão entre as principais doenças
humanas cujos agentes etiológicos são transmitidos por insetos

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(ROHOUSOVA; OZENSOY, 2005). São doenças de ampla distri-


buição mundial, presentes atualmente em 88 países de quatro
continentes. Os sintomas variam dependendo do agente etio-
lógico, da resposta imune do hospedeiro e de fatores ainda não
esclarecidos (VOLF; HOSTOMSKA, 2008), sendo a infecção conse-
quência da interação entre o inseto vetor, o animal reservatório
e o parasita, que durante a alimentação do inseto é inoculado
no hospedeiro saudável (KILLICK-KENDRICK, 1990).
Consideradas entre as doenças negligenciadas do mundo,
as leishmanioses ocorrem principalmente em países em desen-
volvimento e afetam anualmente dois milhões de pessoas. A
Organização Mundial de Saúde reconhece 97 países e territó-
rios como endêmicos para leishmanioses. Isso inclui 65 países
endêmicos tanto para leishmaniose tegumentar quanto para
leishmaniose visceral. Mais de 90% dos casos de leishmaniose
visceral são registrados em sete países: Brasil, Etiópia, Índia,
Quênia, Somália, Sudão do Sul e Sudão. Em relação à leishma-
niose cutânea, os dez países com mais casos notificados em 2016
são Afeganistão, Argélia, Brasil, Colômbia, Iraque, Paquistão,
Peru, Síria, Tunísia e Iêmen, que juntos somam 84% dos casos
globais de leishmaniose cutânea (WHO, 2018).
As leishmanioses são doenças complexas, cujos insetos
vetores transmitem espécies diferentes do Gênero Leishmania
(SHARMA; SINGH, 2008). Acometem seres humanos e animais,
podendo ser assintomáticas ou se apresentarem de forma grave
(CDC, 2016).
A forma tegumentar é mais comum do que a visce-
ral em todo o mundo, mais frequentemente causada por
Leishmania major Yakimoff e Schokhor, Leishmania tropica Wright
e Leishmania donovani no Velho Mundo, e por L. braziliensis e
Leishmania mexicana Biagi no Novo Mundo. Em todos os países

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onde ocorre, a leishmaniose tegumentar é um problema de


saúde pública, pelas lesões destrutivas, com sérios efeitos
psicológicos e sociais (GONTIJO; CARVALHO, 2003), uma vez que
compromete o tecido cutâneo e as mucosas.
Em anos recentes, tem sido observado aumento dos casos
de leishmaniose tegumentar na Síria, no Líbano e Turquia, prin-
cipalmente entre jovens, associado à guerra civil e a migra-
ção de refugiados (ALAWIEH et al., 2014; SALMAN et al., 2014).
Apesar da carência de informações seguras, estima-se cerca
de 100.000 casos nas áreas de conflito, demonstrando o risco
da doença associado a guerras e a facilidade de expansão para
outros locais pela travessia de fronteiras (ALAWIEH et al., 2014).
Na América Latina, a leishmaniose tegumentar ameri-
cana é endêmica em 18 países. Nesta região, a leishmaniose
visceral foi descrita em pelo menos 12 países, contudo 96% dos
casos ocorrem no Brasil, com um índice de letalidade elevado,
especialmente no Nordeste do país (WHO, 2018).
Diferentes vetores e agentes etiológicos de leishmaniose
tegumentar ocorrem em todo o país, com ampla distribuição,
principalmente nas regiões Norte e Nordeste. Apesar da menor
gravidade, pode causar sérias lesões desfigurantes e incapaci-
tantes. Até a década de 1980, os casos notificados de leishma-
niose tegumentar eram associados a atividades de garimpo,
agricultura ou uso da floresta, posteriormente passaram a
ser notificados em áreas periurbanas (DOURADO et al., 1989;
BARRET; SENRA, 1989; PASSOS et al., 1993).
As espécies vetoras relacionadas às diferentes formas
de leishmaniose tegumentar no Brasil variam, dependen-
do da região, sendo as principais: Migonemyia migonei França,
Nyssomyia intermedia Lutz & Neiva, Nyssomyia whitmani Antunes
& Coutinho, Nyssomyia umbratilis Ward & Fraiha, Psychodopygus

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wellcomei Fraiha, Shaw & Lainson, e Bichromomyia flaviscutellata


Mangabeira (Tabela 1).
As principais espécies envolvidas na transmissão do
protozoário Leishmania infantum são Lutzomyia longipalpis Lutz
& Neiva e Lutzomyia cruzi Mangabeira no Brasil, e Pintomyia
evansi Núñez-Tovar na Colômbia e Venezuela (TRAVI et al., 1990;
BENDEZU et al., 1995; MONTOYA-LERMA et al., 2003; IBÁÑEZ-
BERNAL et al., 2004; BEJARANO et al., 2009).
O protozoário L. infantum (figura 8) acomete principal-
mente o fígado, baço e medula óssea, causando febre persis-
tente, diarreia, distensão abdominal e emagrecimento, com
considerável mortalidade. A maioria dos casos são crianças
abaixo dos 10 anos, mas adultos são frequentemente afetados,
principalmente em focos de introdução recente, sendo fatores
de risco a desnutrição, os fatores genéticos e outras infecções
como coinfecção com HIV (WHO, 2010).

Figura 8. Fragmento de baço de cão de Natal (RN) com Leishmania


infantum em lâmina corada por Giemsa (1000x). Macrófago repleto
de leishmânias; na parte inferior amastigota isolada, com o núcleo
volumoso (N) e o cinetoplasto (C) visíveis.

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A leishmaniose visceral era considerada predominante-


mente rural até o final dos anos 1970, mas a partir de 1981, na
cidade de Teresina, Estado do Piauí (PI), verificou-se o início
de seu processo de urbanização, fenômeno também observado
em Natal no início dos anos 1990 (JERONIMO et al., 1994). Nos
últimos anos, constata-se um processo de expansão e urba-
nização, avançando para áreas periurbanas e urbanas, no
Nordeste e outras regiões, com diferentes fatores envolvidos
no ciclo de transmissão.

4.1. Infecção natural, transmissão de


Leishmania, vetores comprovados e vetores
prováveis no continente americano

No início do século XX o gênero Leishmania foi descoberto, a


forma de transmissão do protozoário aos humanos não era
conhecida e vários estudos foram desenvolvidos com o objeti-
vo de identificar como ocorria a transmissão das leishmânias.
As hipóteses envolviam a participação de insetos sugadores
de sangue e para testá-las foram examinados pulgas, piolhos,
percevejos, mosquitos, carrapatos, moscas tsé-tsé, moscas
domésticas e minhocas. O percevejo era o principal suspeito. Em
1925, J. A. Sinton suspeitou da sobreposição da distribuição de
Phlebotomus argentipes com a doença. Posteriormente, na Índia,
este flebotomíneo foi identificado como vetor potencial. Em
1942, equipes que estudavam a transmissão das leishmânias,
em voluntários indianos, conseguiram comprovar a transmis-
são de L. donovani por P. argentipes colonizados em laboratório
(KILLICK-KENDRICK, 2013).

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O gênero Leishmania possui cerca de 20 espécies patogê-


nicas para seres humanos (ASHFORD, 2000), sendo L. infantum
agente causal de leishmaniose visceral no Brasil e outros países
da América Latina. Dentre as espécies que causam formas clíni-
cas dermotrópicas no país estão L. braziliensis Vianna, Leishmania
amazonensis Lainson & Shaw, Leishmania guyanensis Floch,
Leishmania shawi Lainson, Braga & de Souza, Leishmania lainsoni
Silveira, Shaw, Braga & Ishikawa, Leishmania naiffi Lainson &
Shaw (SHARMA; SINGH, 2008; LAINSON; SHAW, 2005).
A infecção natural é descrita em muitos estudos com
flebotomíneos, quando o inseto é capturado em seu ambiente
natural e por meio de técnicas diferentes se comprova a presen-
ça de alguma espécie do gênero Leishmania.
A transmissão do parasito pelo inseto vetor resulta de
sua atividade e hábito hematofágico. A preferência alimentar
varia entre as espécies e depende do habitat do inseto. O flebo-
tomíneo fêmea, ao se alimentar em um hospedeiro infectado,
ingere as formas amastigotas do protozoário. No intestino do
inseto, passam por modificações morfológicas, bioquímicas e
funcionais necessárias à sua sobrevivência no hospedeiro inver-
tebrado. (SACKS, 1989; KILLICK-KENDRICK, 1990).
Esse processo de diferenciação do parasito é chamado de
metaciclogênese (Figura 9), ou seja, as formas amastigotas do
parasita Leishmania evoluem para a forma flagelada e denomi-
nada de promastigota, promastigota procíclica e promastigota
metacíclica ou infectante (PIMENTA, 1992; SHARMA; SINGH,
2008). É importante ressaltar que os açúcares presentes na
alimentação dos machos e fêmeas contribuem para a sobrevi-
vência e desenvolvimento de Leishmania no sistema digestório
das fêmeas (SCHLEIN; JACOBSON, 1994; JACOBSON; SCHLEIN;
EISENBERGER, 2001).

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Ao exercer a hematofagia, o flebotomíneo fêmea inocula


juntamente com sua saliva, formas promastigotas metacíclicas
no hospedeiro vertebrado. Essas formas, ao penetrarem nas
células do sistema fagocítico mononuclear local, transformam-
-se em amastigotas, multiplicando-se intensamente por divi-
são longitudinal binária. No hospedeiro vertebrado infectado,
dentro de seus macrófagos, desenvolvem-se as formas amasti-
gotas do parasita, o que pode levar ou não ao desenvolvimento
de doenças (figura 9).
Estudos têm mostrado que a presença de formas de
Leishmania no trato digestório dos flebotomíneos pode modu-
lar o comportamento alimentar desses insetos aumentando a
persistência de picadas, promovendo a alimentação em múlti-
plos hospedeiros e aumentando a eficiência de transmissão
do parasita (ROGERS, 2012; ROGERS; BATES, 2007; SERAFIM
et al., 2018). Em ambiente natural, a prevalência de infecção
por Leishmania em populações de vetores pode ser muito baixa
mesmo em áreas de endemicidade e alta transmissão, porém
as técnicas de biologia molecular ampliaram a probabilidade
de achado do parasito (ROGERS; BATES, 2007). Dessa forma,
a identificação da espécie do parasita e da fonte de repasto
sanguíneo têm sido realizadas por meio de técnicas de biologia
molecular. Estas técnicas são ferramentas bastante confiáveis,
amplificam o DNA de interesse com alta sensibilidade e espe-
cificidade, podendo ser realizadas a partir de tecidos variados,
como sangue periférico, biopsias, insetos (MARY et al., 2004;
WEIRATHER et al., 2011; MACEDO-SILVA et al.,, 2014).

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Figura 9. Desenvolvimento do parasito Leishmania após inges-


tão das formas amastigotas pelo flebotomíneo: 1- Promastigotas
metacíclicas inoculadas pelo flebotomíneo durante a alimentação
sanguínea em um hospedeiro vertebrado 2- Diferenciação seguida
de multiplicação do parasito no interior de macrófagos. 3- rompi-
mento do macrófago e liberação de amastigotas. 4- fagocitose por
novos macrófagos. 5- formação das promastigotas metacíclicas
6- ingestão de macrófagos infectados pelo flebotomíneo. Fonte:
(SACKS, 1989; PIMENTA, 1992; SHARMA; SINGH, 2008)

No entanto, a transmissão do agente infeccioso por um


flebotomíneo depende da capacidade vetorial de uma popula-
ção de flebotomíneos para disseminar este agente entre hospe-
deiros susceptíveis em uma determinada área. Essa capacidade

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é associada a fatores biológicos, ecológicos e comportamen-


tais dos flebotomíneos. A competência vetorial, por sua vez,
é compreendida como um componente da capacidade vetorial
(LOURENÇO-DE-OLIVEIRA, 2005; RYAN; LAINSON; SHAW, 1987;
KILLICK-KENDRICK; RIOUX, 2002).
Na análise da competência vetorial de uma espécie deve-
rão ser levadas em consideração a infecção natural, a multi-
plicação do parasito no inseto e a transmissão desse agente
para um hospedeiro vertebrado. Tais parâmetros dependem da
sobrevivência do agente infeccioso diante das barreiras anatô-
micas e fisiológicas do inseto; fatores genéticos do hospedeiro
invertebrado e do próprio parasito, do número de parasitos,
além de fatores climáticos, epidemiológicos e outros.
Por meio dos achados de Leishmania no sistema digestó-
rio dos flebotomíneos, com auxílio de técnicas clássicas ou de
biologia molecular e das infecções experimentais realizadas
em laboratório, é possível analisar a competência vetorial de
uma espécie em associação aos demais parâmetros citados no
parágrafo anterior, de modo a tornar mais eficiente a vigilância
entomológica e epidemiológica de uma área ou região.
No Brasil até o presente foram catalogadas mais de 279
espécies de flebotomíneos, 31% das espécies conhecidas no
mundo (AGUIAR; VIEIRA, 2018) e, apesar da maioria não ter
importância comprovada em saúde pública, é provável que exis-
tam outros flebotomíneos vetores. A análise do DNA do parasito
vem permitindo ampliar o conhecimento sobre a transmissão
de espécies de Leishmania por flebotomíneos até então não indi-
cados como vetores ou prováveis vetores (Tabela 1).

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Tabela 1. Informações da literatura científica sobre espécies de flebotomíneos vetoras ou


prováveis vetoras de Leishmania no Brasil.

Espécies Capacidade/Compe- Parasito circulante/ Ocorrência [14, 15, 32]


tência vetorial DNA detectado

COL, VEN, TRI, SUR, GFR,


Sim, para L. amazo- EQU, PER, BOL, BRA (RR,
Bichromomyia flaviscutellata nensis [2, 22] L. amazonensis [23] AP, AM, PA, AC, RO, TO,
AL, MA, CE, BA, SE, ES, RJ,
SP, MG, MS, MT, GO, DF)
L. infantum e L. lain- ARG e BRA (todos os
Evandromyia evandroi Desconhecida soni [4, 10] estados, exceto RJ,
SP, SE, SC e RS)
SUR, BOL e BRA (PA, TO,
Evandromyia lenti Desconhecida L. infantum e L. brazi- MA, PI, CE, RN, PB, PE,
liensis [4, 5, 9] AL, BA, MG, ES, RJ, SP,
PR, GO, MT, MS, DF)
PAN, COL, VEN, TRI, GFR,
EQU, PER, BOL, PAR e BRA
Evandromyia walkeri Desconhecida L. braziliensis [1] (AP, RR, AM, PA, AC, RO,
TO, MA, PI, CE, RN, PB,
PE, AL, MG, RJ, GO, MT)
L. infantum, L. shawi, L. MEX, GUA, HON, ELS,
mexicana, L. lainsoni, L. NIC, COS, PAN, COL, VEN,
Lutzomyia longipalpis Sim, para L. infantum [2] amazonensis, L. guya- BOL, ARG, PAR, URU
nensis e L. braziliensis e BRA (todos os esta-
[2, 3, 4, 9, 10, 12, 13] dos, exceto AM e SC)

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COL, VEN, TRI, PER, BOL,


Sim, para L. infantum L. infantum [20] e L. ARG, PAR, BRA (AP, AM, PA,
Migonemyia migonei [18] e L. braziliensis [19] braziliensis [17, 21] AC, RO, TO, MA, CE, RN, PB,
PE, AL, BA, MG, ES, RJ, SP,
PR, SC, RS, MT, MS, GO)
BRA (TO, MA, PI, RN,
Nyssomyia intermedia Sim, para L. brazi- L. braziliensis [17] PB, PE, AL, SE, BA,
liensis [2, 16] MG, ES, RJ, SP, PR,
GO, MS, MT, DF)
Nyssomyia neivai Fortemente suspeita, para L. (Viannia) sp. [26, 27] BOL, ARG, PAR, BRA (PA, SP,
L. braziliensis [8, 24, 25] PR, SC, RS, MG, MS, GO, DF)
COL, VEN, SUR, GFR, PER,
Nyssomyia umbratilis Sim, para L. guyanensis [2] L. guyanensis [28, 29] BOL, ARG, PAR e BRA
e L. braziliensis [30] (RR, AP, AM, PA, AC, RO,
MA, CE, PE, AL, MT)
L. braziliensis, L. lainsoni, L. SUR, GFR, PER, BOL,
Nyssomyia whitmani Sim, para L. braziliensis [2] amazonensis, L. infantum e BRA (todos os esta-
L. shawi [2, 5, 6, 8-10, 12, 13] dos, exceto RR e SC)
Psychodopygus complexus Sim, para L. brazi- L. braziliensis [33] BOL, BRA (AM, PA,
liensis [31, 32] RO, MA, PE, MT)
Psychodopygus wellcomei Sim, para L. braziliensis [2] L. braziliensis e L. VEN e BRA (AM, PA,
infantum [2, 10] MA, RN, CE, PE)
COS, PAN, COL, VEN, TRI,
GFR, EQU, PER, BOL, ARG
Sciopemyia sordellii Desconhecida L. (Leishmania) sp. e L. e BRA (RR, AP, AM, PA,
infantum [7, 10, 11] AC, RO, TO, MA, PI, CE,
RN, PE, AL, ES, RJ, SP, PR,
MG, GO, MT, MS, DF)
Legenda - PAN: Panamá; COL: Colômbia; VEN: Venezuela; TRI: Trinidad e Tobago; GFR: Guiana Francesa; EQU:
Equador; PER: Peru; BOL: Bolívia; PAR: Paraguai; URU: Uruguai; MEX: México; GUA: Guatemala; HON: Honduras;
ELS: El Salvador; NIC: Nicarágua; COS: Costa Rica; SUR: Suriname; ARG: Argentina; BRA: Brasil; AC: Acre; AL:

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Alagoas; AP: Amapá; AM: Amazonas; BA: Bahia; CE: Ceará; DF: Distrito Federal; ES:
Espírito Santo; GO: Goiás; MA: Maranhão; MT: Mato Grosso; MS: Mato Grosso do
Sul; MG: Minas Gerais; PA: Pará; PB: Paraíba; PR: Paraná; PE: Pernambuco; PI: Piauí;
RJ: Rio de Janeiro; RN: Rio Grande do Norte; RS: Rio Grande do Sul; RO: Rondô-
nia; RR: Roraima; SC: Santa Catarina; SP: São Paulo; SE: Sergipe; TO: Tocantins.

5. Aspectos Bioecológicos de
Algumas Espécies no Brasil

Os flebotomíneos são encontrados em florestas preservadas, no


entanto as alterações ambientais ao longo do tempo favorece-
ram a colonização de algumas espécies em áreas modificadas,
rurais ou urbanizadas. As formas imaturas vivem em solos ricos
em matéria orgânica, folhiço e troncos em decomposição, da
qual se alimentam (FELICIANGELI, 2004; BRAZIL; BRAZIL, 2018).
As mudanças climáticas inf luenciam na expansão
geográfica dos vetores e, consequentemente, na manifesta-
ção das diferentes formas clínicas de leishmaniose em todo o
mundo. A devastação de áreas naturais, que incluem o habi-
tat dos vetores, pode resultar na adaptação desses insetos
aos ambientes modificados contribuindo para o aumento de
pessoas doentes cuja infecção se deu em ambientes perido-
mésticos, periurbanos ou urbanos. (CAMPBELL-LENDRUM
et al., 2001, SARAIVA et al., 2012). Casos isolados ou mesmo
surtos podem ainda acontecer quando humanos entram em
ambientes florestais para fins ocupacionais ou de lazer, ou
mesmo quando suas habitações passam a adentrar áreas de
mata nativa (BERN; MAGUIRE; ALVAR, 2008).
De modo geral, os flebotomíneos utilizam carboidratos
como sua principal fonte de energia. Além disso, as fêmeas

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apresentam hábito hematofágico, as proteínas presentes no


sangue são necessárias para maturação de seus ovócitos e
consequente postura de ovos, concomitantemente e não menos
importante, a ingestão de carboidratos, presentes na seiva de
plantas e excreções de afídeos, auxilia o desenvolvimento das
formas promastigotas de Leishmania no trato digestivo do inseto
(SACKS, 1989; SERAFIM et al., 2018).
Os hábitos alimentares desses insetos variam de acordo
com a fauna e flora das diferentes regiões, da estratificação da
vegetação e presença de animais nos estratos da mata (CORTEZ
et al., 2007). Espécies vegetais nativas e exóticas são usadas pelos
flebotomíneos, confirmando o seu comportamento alimentar
diverso dos flebotomíneos em relação às fontes de carboidratos
(PINHEIRO et al., 2013).
A identificação das espécies de Leishmania em flebotomí-
neos e da fonte de alimentação sanguínea desses insetos pode
levar à compreensão dos ciclos epidemiológicos que se insta-
lam em uma área. Para isso, além de identificar a espécie de
Leishmania nos insetos e em pessoas com sintomas sugestivos
de leishmaniose cutânea ou visceral, a identificação do parasito
em outros hospedeiros animais, tais como canídeos, roedores e
marsupiais auxiliam na compreensão do ciclo epidemiológico
da doença na área estudada (JORQUERA et al., 2005; LARA-SILVA
et al., 2015; MACEDO-SILVA et al., 2014).

Lutzomyia longipalpis (Lutz & Neiva, 1912)

Lutzomyia longipalpis, descrita por Lutz e Neiva em 1912, é


o principal vetor de Leishmania no continente americano e
comprovadamente a espécie mais adaptada ao peridomicílio

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e a ambientes degradados. A compreensão dos hábitos


alimentares e comportamentais dos flebotomíneos dessa
espécie pode auxiliar num maior entendimento sobre sua
bioecologia e no grau de adaptação desses insetos em áreas
de transmissão de leishmaniose visceral, uma vez que a
manutenção da doença é consequência do espectro de rela-
ções entre hospedeiros vertebrados, invertebrados, proto-
zoários e a influência da ação humana na degradação do
ambiente (PINHEIRO et al., 2013a).
A espécie tem ampla distribuição no país, ocorre em
todas as regiões, exceto nos estados de Santa Catarina e
Amazonas, é encontrada com baixa frequência em matas
conservadas e com maior abundância em áreas modifica-
das ou em descampados. Lu. longipalpis é um flebotomíneo
de comportamento bastante diversificado, é encontrado em
abrigos de animais, entre rochas ou em grutas, invade resi-
dências e abrigos de animais, principalmente à noite, onde
procura realizar o repasto sanguíneo em mamíferos e aves
(XIMENES; SOUZA; CASTELLON, 1999; SOARES; TURCO, 2003).
Investigação realizada em áreas rural e periurbana na região
metropolitana de Natal revelou que Lu. longipalpis realizou
repasto sanguíneo em diferentes fontes como homem, cão,
galinha e tatu (MACEDO-SILVA et al., 2014). Os flebotomíneos
são bastante sensíveis ao ressecamento e costumam procu-
rar abrigos que os mantenham em uma situação de pouca
variação de temperatura e umidade nos abrigos de animais
silvestres ou domésticos em quintais das residências.
Os vertebrados que atuam como hospedeiros ou reser-
vatórios podem variar de acordo com a região, podendo ser
domésticos, silvestres ou ambos (LAINSON; SHAW; LINS, 1969).
Dentre os reservatórios silvestres de Leishmania infantum

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estão as raposas (Cerdocyon thous) e marsupiais do gênero


Didelphis conhecidos como gambás ou timbus, ambos de hábi-
tos sinantrópicos (Figura 10), podendo funcionar como elo
de ligação entre os ciclos doméstico e silvestre (LAINSON;
RANGEL, 2005). Em área rural do Rio Grande do Norte,
Macedo-Silva et al., (2014) encontraram grande quantidade
de flebotomíneos Lu. longipalpis ingurgitados com sangue de
Euphractus sexcintus (tatu peba). No ambiente doméstico, o
cão é o principal hospedeiro e importante fonte de infecção
para os vetores (GONTIJO; MELO, 2004).
A comparação entre cães de ambiente rural e urba-
no no Rio Grande do Norte mostrou que aproximadamente
80% dos cães examinados, com sorologia positiva não apre-
sentavam infeccção aparente (QUEIROZ et al., 2009), como
observado em outros estudos. A ausência de sinais clínicos e
diagnóstico precoce dos cães pode aumentar o risco de trans-
missão das leishmânias entre flebotomíneos e humanos.
Os protozoários do gênero Leishmania são parasi-
tas intracelulares digenéticos, ou seja, necessitam de dois
ou mais hospedeiros no seu ciclo de vida, seus principais
hospedeiros vertebrados são mamíferos, roedores, marsu-
piais, edentados, primatas e carnívoros. Canídeos silvestres
e domésticos são reservatórios importantes do parasito
Leishmania infantum.

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A B

C D

Figura 10. Raposa (Cerdocyon thous, A e B), tatu (Euphractus


sexcintus, C) e timbu (Didelphis albiventris, D) ocorrentes no Rio
Grande do Norte e presentes na mesma área de captura de Lu.
longipalpis e outros flebotomíneos.

Raposas (Cerdocyon thous), roedores (Galea spixii


Wagler e ratos-do-mato), nambus (Aves, Tinaminae), gavião
(Falconiformes, Accipitridae), rolinhas (Columbiformes), tatu-
-peba (Euphractus sexcintus), serpentes (Philodryas nattereri
Steindachner), pequenos primatas (Callithrix jacchus - sagui)
lagartos e muitos passeriformes são encontrados nos locais de
captura dos flebotomíneos na caatinga ou em áreas de mata
atlântica no Rio Grande do Norte (figura 10).

Psychodopygus wellcomei Fraiha,


Shaw & Lainson, 1971

Psychodopygus wellcomei é reconhecido como uma das princi-


pais espécies de flebotomíneos vetores de Leishmania braziliensis,

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particularmente na região amazônica. Essa espécie foi pela


primeira vez registrada em 1968, pelos pesquisadores Fraiha,
Shaw e Lainson (1971), na ocasião de uma investigação de casos
de leishmaniose tegumentar entre trabalhadores de uma estra-
da em área de floresta no estado do Pará. Desde então, a espécie
vem sendo encontrada fora da Amazônia, como é o caso da
Região Nordeste do país (FRAIHA; SHAW; LAINSON, 1971; READY
et al., 1983; SILVA; VASCONCELOS, 2005; PINHEIRO et al., 2013b).
Na região amazônica e no Nordeste do Brasil essa espé-
cie se mostra bem mais abundante durante o período chuvoso,
sendo raramente encontrada nos meses secos, período em que
se encontra provavelmente em diapausa. Apesar de roedores e
marsupiais serem os principais vertebrados que servem de fonte
de alimentação sanguínea em ambientes naturais, Ps. wellco-
mei tem comportamento antropofílico, picando avidamente os
humanos, principalmente à noite, mas também durante o dia
(FRAIHA; SHAW; LAINSON, 1971; PINHEIRO et al., 2016).
Estudos recentes mostram a ocorrência de Ps. wellcomei
em áreas modificadas por construções, principalmente em
ambientes peridomiciliares próximos a fragmentos de mata, o
que sugere que esteja acontecendo adaptação da espécie a novos
habitats, bem como a outras fontes de alimento (PINHEIRO et
al., 2013, 2016).
Os casos de leishmaniose tegumentar relacionados a essa
espécie ainda são restritos à região amazônica, mas caracterís-
ticas particulares de Ps. wellcomei, como sua elevada antropofilia
e comportamento diurno, bem como sua adaptação e expansão
para ambientes modificados, podem ter como consequências
a expansão da leishmaniose tegumentar por L. braziliensis na
região Nordeste e outras regiões do país (figura 11).

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Figura 11. Comparação entre o número de espécimes de Ps.


wellcomei e Lu. longipalpis capturados durante um ano em uma área
de preservação e em ambiente modificado do Rio Grande do Norte
(PINHEIRO et al., 2013).

Nyssomyia whitmani (Antunes & Coutinho, 1939)

Nyssomyia whitmani foi descrita a partir de material obtido no


estado da Bahia, é considerada uma espécie importante na
transmissão de Leishmania braziliensis nas regiões Nordeste,
Central, Sul e Sudeste do Brasil. A espécie possui hábitos crepus-
cular e noturno, com grau elevado de antropofilia na maioria
dos casos (RYAN et al., 1990; QUEIROZ et al., 1994); também é
vetor de Leishmania shawi entre animais silvestres da região
Amazônica (SHAW et al., 1991; COSTA et al., 2007), onde, diferen-
te dos outros locais, apresenta comportamento mais silvestre,
pouco antropofílico. Além disso, foi encontrada com infecção
natural por L. infantum por meio de técnicas de biologia mole-
cular (PEREIRA-FILHO et al., 2018). No Rio Grande do Norte, os

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resultados sugerem limites geográficos distintos na atividade


dos vetores de L. infantum e de L. braziliensis provavelmente
relacionados a fatores biológicos e fitogeográficos. Lutzomyia
longipalpis ocorre nos ambientes peridomésticos enquanto Ny.
whitmani, Ps. wellcomei e Ny. intermedia ocorrem primariamen-
te em ambientes de mata, com predominância de Ps. wellcomei
sobre Ny. whitmani e Ny. intermedia (PINHEIRO et al., 2013a).

Evandromyia lenti (Mangabeira, 1938)

Essa espécie é encontrada nas diferentes regiões do Brasil prin-


cipalmente nas áreas de mata do Nordeste (Tabela 1). Em Minas
Gerais e Mato Grosso do Sul (MARGONARI; SOARES; ANDRADE-
FILHO, 2010; PAIVA, 2010) foi encontrada com infecção natural
por Leishmania braziliensis.
No Mato Grosso do Sul ocorre em abrigos de animais
domésticos no peridomicílio urbano. Os flebotomíneos dessa
espécie ocorrem durante todo o ano, mas principalmente na
estação seca, com temperaturas entre 18 e 25 graus. As fêmeas
se alimentam em humanos, cavalos e cães (DORVAL et al., 2009).
No Sudeste do Brasil, os flebotomíneos dessa espécie também
foram capturados em área urbana.

Evandromyia walkeri (Newstead, 1914)

A espécie se distribui em vários países da América do Sul. No


Brasil só não ocorre na região Sul (Tabela 1). Ambos os sexos
são frequentemente encontrados em grande número em gali-
nheiros. Na região Nordeste, região metropolitana de Natal, a

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espécie Ev. walkeri não parece ser antropofílica, é muito comum


em áreas de mata ou próximo a essas, ocorrendo em todos os
meses do ano, com predominância no período seco (PINHEIRO et
al., 2013a, 2013b). Recentementre, o flebotomíneo foi encontrado
com infecção por L. braziliensis (DE ÁVILA et al., 2018), entretanto,
ainda se faz necessário compreender sua competência vetorial
e relevância epidemiológica.

Evandromyia evandroi (Costa


Lima & Antunes, 1936)

Essa espécie ocorre nas cinco regiões do Brasil. Em um ambiente


agroflorestal do Rio Grande do Norte os flebotomíneos Ev. evan-
droi se distribuem ao longo de todo o ano com pico de ocorrência
nos meses secos. Juntamente com Lu. longipalpis e Ev. walkeri,
ocorre em diferentes ecótopos, mas principalmente no ambien-
te domiciliar e peridomiciliar.

Bichromomyia flaviscutellata (Mangabeira, 1942)

Bichromomyia flaviscutellata sensu lato é um complexo de espé-


cies formado por Bi. flaviscutellata sensu stricto, B. reducta e B.
olmeca distribuídas na América Central e do Sul. Bichromomyia
flaviscutellata sensu stricto é reconhecido como o principal vetor
de Leishmania amazonensis no Brasil, sendo abundante no inte-
rior e na margem das florestas do Amazonas, Pará e Maranhão.
Esses flebotomíneos ocorrem no Amazonas, em períodos mais
curtos do ano quando comparados a outras espécies e sem apre-
sentar uma relação com o período chuvoso, sendo encontrados

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também nas áreas periféricas de Manaus (BARBOSA et al., 2008;


OLIVEIRA et al., 2011; SHIMABUKURO; MOREIRA; COSTA, 2016).

Sciopemyia sordellii (Shannon & Del Ponte, 1927)

A espécie ocorre nas Américas Central e do Sul. No Brasil, em


estudo realizado no Parque Nacional dos Lençóis Maranhenses
essa espécie foi encontrada com infecção por Leishmania infan-
tum com taxa de infecção pouco superior à Lutzomyia longipalpis.
No Amazonas, em área endêmica de leishmaniose cutânea, a
espécie foi mais abundante nos ambientes domiciliar e perido-
miciliar (PEREIRA-FILHO et al., 2018).

Migonemyia migonei (França, 1920)

Essa espécie tem ampla distribuição na América do Sul e tem


sido incriminada como vetor de Leishmania braziliensis, agen-
te etiológico de leishmaniose cutânea. No Brasil é encontrada
nas regiões Norte, Nordeste, Centro Oeste, Sudeste e Sul sendo
encontrada em troncos de árvores e raízes tabulares, ocos de
árvores, fendas em rochas, abrigos de animais como galinhei-
ros, chiqueiros e currais, bem como paredes externas e inter-
nas de domicílios humanos (FORATTINI, 1973; BARRETO, 1943;
RANGEL; LAINSON, 2003). A espécie tem hábito crepuscular e
noturno, em geral tem sua ocorrência diminuída ou ausente
nos meses mais secos e frios do ano. Na região Nordeste, invade
mais as habitações humanas no período de chuvas mais inten-
sas, sendo encontrada nas residências e nos abrigos de animais,
possui comportamento antropofílico e se alimenta também em

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cães, galinhas, equinos e animais silvestres (RANGEL; LAINSON,


2009; AGUIAR; VILELA; LIMA, 1987). Flebotomíneos dessa
espécie também foram encontrados com infecção natural por
Leishmania infantum no Brasil e na Argentina. Estudo experi-
mental recente mostra as formas promastigotas metacíclicas
na porção anterior do intestino do inseto após cinco dias da
ingestão das amastigotas pelo flebotomíneo (GUIMARÃES et al.,
2016). Portanto, é uma espécie que merece atenção pela possi-
bilidade de transmissão de L. infantum, tal como se observa em
relação à Lu. Longipalpis.

Nyssomyia intermedia (Lutz & Neiva, 1912)

Nyssomyia intermedia é uma espécie originalmente encontrada


nas florestas tropicais e subtropicais das encostas nas serras
do Mar e da Mantiqueira, e nos Andes, tem sido encontrada
do Nordeste ao Sudeste do Brasil, principalmente em áreas de
mata, mas também ocorre com frequência elevada em áreas
residenciais próximas a fragmentos de mata. Em condições
experimentais o ciclo de vida dessa espécie dura entre 30 e
50 dias. As fêmeas conseguem sobreviver até cinco dias sem
alimentação sanguínea (RANGEL et al., 1986). Estudos reali-
zados em áreas de leishmaniose cutânea no Rio de Janeiro
demonstraram a participação dessa espécie na transmissão de
L. braziliensis em locais situados a 800m de remanescentes de
mata atlântica. A infecção natural por L. braziliensis foi também
detectada pela extração e amplificação do DNA do protozoário
(LANA et al., 2015).

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5.1. Caracterização Morfológica


das Principais Espécies

As espécies de flebotomíneos possuem estruturas que se dife-


renciam em sua morfologia interna e externa. Em relação à
morfologia externa, variações são encontradas nas asas, nas
antenas, nos palpos e na terminália. A morfologia interna de
machos e fêmeas de diferentes espécies revela variações impor-
tantes para a identificação desses insetos. Nos machos desta-
cam-se a bomba espermática e os dutos edeagais. Nas fêmeas
são estruturas importantes na diferenciação das espécies, o
corpo das espermatecas, o duto comum e os dutos individuais,
além da forma e estruturas presentes no cibário.
As fotografias apresentadas neste item foram realiza-
das após clarificação, montagem em lâmina e visualização em
microscópio com aumento de 400 vezes.

Lutzomyia longipalpis (Lutz & Neiva, 1912)

Machos:

Os flebotomíneos machos da espécie Lu. longipalpis (figura 12)


apresentam parâmero com cerdas dorsais curvas, em formato
de chifre de antílope ou de gancho, inseridas diretamente no
parâmero, ou seja, não implantadas em tubérculo. Gonocoxito
com tufo constituído por 4 cerdas filiformes na região basal. O
gonóstilo possui 4 espinhos e presença da cerda espiniforme
pré-apical. Possuem manchas claras nos tergitos abdominais, que
são variáveis entre populações de diferentes regiões geográficas.

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Figura 12. Terminália de Lu. longipalpis macho

Fêmeas:

As espermatecas apresentam o corpo curto, de comprimento


quatro vezes maior que a largura e com menos anelações (figura
13). O cibário possui 3 ou 4 pares de dentes posteriores indivi-
dualizados (figura 14) e menores ou equivalentes aos dentes
apicais externos da lacínia da maxila.

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C
B
A

Figura 13. Estruturas internas nos últimos segmentos abdominais


de uma fêmea Lutzomyia longipalpis. Dutos individuais (B e C) e uma
das espermatecas (A) com visualização ao microscópio e aumento
de 400x.

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Figura 14. Vista posterior de cabeça de fêmea Lutzomyia longipalpis.


Cibário e dentes indicados pela seta.

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Nyssomyia intermedia (Lutz & Neiva, 1912)

Machos:

Os machos possuem gonocoxito sem tufos de cerdas permanen-


tes, com algumas cerdas medianas decíduas, o gonóstilo com
quatro espinhos, parâmero semelhante a uma mão fechada,
com o segundo dedo estirado e lobo epandrial curvo, ápice dos
dutos edeagais em forma de concha (MARCONDES, 1996).

Fêmeas:

As fêmeas possuem cibário com oito dentes horizontais estileti-


formes, pequenos e equidistantes, 50 pequenos dentes verticais
e arco cibariano completo. Os fêmures são sem espinhos; as
espermatecas possuem duto comum curto, não ultrapassando
a metade da furca genital, dutos individuais sem rugosidade
esclerosada e mais longos que o comprimento do corpo, este
apresenta 12 anéis desiguais, sendo a cabeça das espermatecas
bilobadas, simples, assimétricas ou trilobadas.

Psychodopygus wellcomei Fraiha,


Shaw & Lainson, 1971

Machos:

Em geral possuem cor de palha e tamanho variando entre 1,9


e 2,8mm, mesonoto castanho escuro (escudo e escutelo), e cor
de palha nas pleuras, apresentando cerdas na região superior

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do anepímero. Os índices alares podem apresentar variações.


Na terminália dos machos (figura 15) o gonóstilo é mais largo
na base que no ápice, tem apenas 1 espinho, longo e curvo, de
localização apical. Os parâmeros são complexos, constituídos,
essencialmente, de um ramo ventral em formato cilíndrico da
região basal até a pré-apical, onde se torna mais largo, assu-
mindo formato subtriangular.

Figura 15. Terminália de Psychodopygus wellcomei macho


destacando bomba espermática (BE), dutos edeagais (DE),
gonocoxito (GC), gonóstilo (GN), espinho apical (ES), parâmero (PR),
lobo epandrial (LE) e cerco (CC).

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Fêmeas:

Possuem cibário com quatro dentes horizontais mais ou menos


desenvolvidos (figura 16), os dois mais internos são mais afasta-
dos entre si que os laterais. Dentes verticais em número de 12 a
20, em geral volumosos, e dispostos em duas filas longitudinais
nem sempre claramente definidas, uma para cada lado da linha
mediana. Espermatecas segmentadas com aspecto semelhante
à espinha de peixe, apresentando 7 a 8 segmentos imbricados,
com cabeça bem desenvolvida, dutos individuais imbricados e
cerca de duas vezes mais longos que o corpo da espermateca
(figura 17). Duto comum liso, medindo aproximadamente cerca
de 2,2 vezes menos que os dutos individuais.

Figura 16. Estruturas internas da cabeça de uma fêmea


(Psychodopygus wellcomei) em vista posterior. A seta indica os dentes
no cibário.

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Figura 17. Detalhe interno da terminália de fêmea Ps. wellcomei.


Espermateca: cabeça da espermateca (CA), corpo (CO) e duto individual
(DI). O duto comum não é possível de ser visualizado na fotografia.

Nyssomyia whitmani (Antunes & Coutinho, 1939)

Machos:

Quarto artículo do palpo com comprimento menor quando


comparado ao segundo. Gonóstilo com o espinho interno e o
espinho externo inferior inserido no terço médio da estrutura.
Gonocoxito sem grupo de cerdas permanentes. Escudo pigmen-
tado contrastando com a pleura pálida e escutelo também com
pigmentação fraca ou moderada. Dutos edeagais com compri-
mento maior ou equivalente a 2,3x da bomba espermática e com
ápice dilatado e bifurcado. Razão de comprimento do primeiro

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flagelômero e labro-epifaringe igual ou menor que 1,1 (YOUNG;


DUNCAN, 1994; GALATI, 2019)

Fêmeas:

Quarto artículo do palpo com comprimento menor quando


comparado ao segundo. Duto espermático comum ausente ou
curto, não se estendendo para 1/2 do comprimento da furca
genital. Dutos espermáticos individuais longos, de paredes lisas,
sem rugosidades esclerosadas ou estrias transversais, com a
largura uniforme e sendo de 3-4x o comprimento do corpo.
Corpo da espermateca menor que o duto individual e com 12
ou mais anéis distintos. Pronoto escuro e paratergito castanho
(YOUNG; DUNCAN, 1994; GALATI, 2019)

Evandromyia lenti (Mangabeira, 1938)

Machos:

Possuem um tufo compacto com 8 a 10 cerdas finas e longas


na região basal do gonocoxito; gonóstilo com quatro espinhos,
sendo um apical e a cerda espiniforme pré-apical está presente;
lobos epandriais com ápice afilado e mais longo que o gono-
coxito (figura 18); parâmero com processo ventral fortemente
esclerosado; dutos edeagais com ápice bifurcado e de tamanho
desigual, sendo o ramo mais longo reto, adquirindo um aspecto
de ponta de lança (GALATI, 2019; MANGABEIRA FILHO, 1938).

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Fêmeas:

Possuem cibário com os dentes anteriores dispostos em conjuntos


lateralizados; espermatecas com o corpo em formato próximo
ao de uma maçã; duto comum e individuais esclerosados, sendo
facilmente distinguíveis um do outro; margem externa do duto
comum com forte faixa esclerosada; dutos individuais são 2,5
vezes mais longos que o duto comum (figura 19) (GALATI, 2019).

Figura 18. Terminália de macho Evandromyia lenti: aspectos da


morfologia externa e interna (bomba espermática)

Figura 19. Detalhe interno da terminália de fêmea Ev. lenti. Com


visualização da espermateca.

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Migonemyia migonei

Machos e fêmeas das espécies de Migonemyia possuem o primei-


ro flagelômero da antena curto, sendo menor ou equivalente à
metade do comprimento da cabeça.

Machos:

Possuem o gonóstilo com espinho interno implantado no terço


apical, situado ao mesmo nível ou bem próximo do espinho
externo inferior; gonocoxito com pequeno tufo basal com 3 a
9 cerdas finas e curtas; parâmero fortemente convexo na face
dorsal entre duas concavidades.

Fêmeas:

Caracterizam-se por possuírem uma pequena protuberância


esclerosada no nono tergito e presença de 5 a 22 cerdas no oitavo
tergito; espermatecas com duto comum rudimentar (na maio-
ria das vezes não visível) e dutos individuais lisos em toda sua
extensão; corpo das espermatecas com aspecto tubular e cabeça
pedunculada; conjunto formado pelo duto comum, dutos indivi-
duais e corpo das espermatecas muito longo, medindo 2 ou mais
vezes a altura da furca genital (GALATI, 2019; SHIMABUKURO;
TOLEZANO; GALATI, 2011; YOUNG; DUNCAN, 1994).

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Evandromyia evandroi (Costa


Lima & Antunes, 1936)

Machos:

Terminália (figura 20) com parâmero simples, com lóbulo dorsal


e fixo no nível da bainha parameral e projeção pilosa na base
da margem dorsal e ausência ou ocorrência de discreto coto-
velo na região de implantação das cerdas na margem ventral.
Dutos edeagais com ápice rombo e comprimento inferior a 5x
da bomba. Tufo do gonocoxito com 4 cerdas curtas e de 3-6 mais
longas, entretanto, mais curtas do que a largura do gonocoxito
(YOUNG; DUNCAN, 1994).

Fêmeas:

Espermatecas (figura 21) não aneladas, subesféricas, com


comprimento inferior a 2x a largura e comprimento muito
menor que a largura do duto individual e com cabeça distinta.
Duto comum e dutos individuais esclerosados, com fácil distin-
ção entre eles. Dutos espermáticos individuais não expandidos,
com largura mais ou menos desigual. Duto comum muito mais
curto, pelo menos 4x menor, que os dutos individuais e maiores
que a largura da haste da furca genital (YOUNG; DUNCAN, 1994).

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Figura 20. Terminália de macho Ev. evandroi.

Figura 21. Terminália de fêmea Ev. evandroi com nítida visualização


da espermateca

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Evandromyia walkeri (Newstead, 1914)

Machos:

Os machos possuem na terminália (figura 22) o ramo ventral


da bainha parameral mais longo que o dorsal, o parâmero é
simples, sem cerdas diferenciadas, sem cotovelo na região
pré-apical da margem ventral e sem cerdas isoladas. Dutos
edeagais com comprimento inferior a 2x o da bomba, sendo suas
pontas modificadas ou dilatadas em formato que lembra uma
taça, com morfologia subesférica com estrutura dentária inter-
na distinta e única. Tufo do gonocoxito com 18 ou mais cerdas
finas dispostas em duas fileiras paralelas (YOUNG; DUNCAN,
1994; GALATI, 2019).

Figura 22. Terminália de macho Ev. walkeri

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Fêmeas:

As espermatecas (figura 23) são subsféricas, não aneladas, ovoi-


des ou semelhantes a cápsulas, com comprimento inferior a 2x
a largura, com cabeça distinta. Dutos espermáticos individuais
não expandidos. Duto espermático comum e individuais escle-
rosados, com transição nítida entre eles e de mesmo compri-
mento. Os dutos espermáticos individuais são mais delgados,
com largura equivalente a cerca de um terço da largura do duto
comum (YOUNG; DUNCAN, 1994; GALATI, 2019).

Figura 23. Terminália de fêmea Ev. walkeri

Bichromomyia flaviscutellata (Mangabeira, 1942)

Espécies deste gênero caracterizam-se facilmente pelo mesono-


to apresentando duas cores, sendo a porção anterior e mediana
castanho-escura e a porção posterior e o escutelo muito claros,
da mesma coloração da pleura e coxas.

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Machos:

Apresentam gonocoxito com largura relativamente uniforme


e sem tufos de cerdas na face interna. O gonóstilo apresenta
quatro espinhos, sendo um deles apical, e ausência da cerda
espiniforme pré-apical. Parâmero com largura na região media-
na maior que na base; após a região mediana há um estreita-
mento da largura do parâmero, o qual adquire um aspecto de
haste cilíndrica, revestida com diversas cerdas filiformes na
face dorsal; na face ventral da porção mais larga do parâme-
ro também ocorre um grupo de 6 a 8 cerdas pequenas. Dutos
edeagais cerca de 2 vezes maior que a bomba espermática. Lobo
epandrial longo, ultrapassando em cerca de 1/5 do comprimen-
to do parâmero (MANGABEIRA, 1942; GALATI, 2019).

Fêmeas:

Têm aproximadamente 2 mm de comprimento e clípeo muito


longo, de comprimento equivalente ao dos olhos. Apresenta
também cibário com 6 a 8 dentes posteriores; espermatecas com a
largura do duto comum menor que a da região mediana da furca
genital; corpo das espermatecas com o anel apical de largura
menor que o pré-apical; cabeça longa, sendo seu comprimento
equivalente à soma dos três anéis apicais e com seu ápice nitida-
mente curvado em direção à haste da furca genital.

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Sciopemyia sordellii (Shannon & Del Ponte, 1927)

O gênero Sciopemyia caracteriza-se por possuir cabeça e labro-


-epifaringe curtas, sendo a soma de ambas equivalentes ou
menores que a soma do primeiro e segundo flagelômero.

Machos:

Apresentam mesonoto castanho claro. A terminália é pequena,


menor que o comprimento do tórax, o gonóstilo possui quatro
espinhos, sendo um apical e a cerda espiniforme pré-apical é
ausente, o gonocoxito não apresenta tufo basal de cerdas.

Fêmeas:

Possuem hipofaringe com dentes atrofiados; cibário com 2 pares


de dentes posteriores lateralizados, um par em cada lado, e incli-
nados em direção ao centro. Espermatecas com corpo estriado
transversalmente, de aspecto cilíndrico e evidentemente mais
largo que os dutos individuais, sendo o anel apical um pouco
maior que os demais e sem cabeça destacada; dutos individuais
até 3,5 vezes o comprimento do corpo da espermateca.

5.2. Ciclo de Vida dos Flebotomíneos.

As fêmeas hematófagas buscam animais vertebrados silvestres,


domésticos e os humanos. A hematofagia da maioria das espé-
cies de flebotomíneos é geralmente associada a mamíferos e

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aves, mas ocorrem também em répteis e anfíbios. A picada é


incômoda e pode causar reação alérgica por substâncias anti-
coagulantes, além do risco de inoculação de agentes infecciosos.
São holometábolos, isto é, seu desenvolvimento
compreende quatro fases: ovo, larva, pupa e adulto. Após copu-
larem, as fêmeas realizam a postura dos ovos em um substrato
com matéria orgânica úmida no solo, o que garante alimen-
tação para as larvas. Após a eclosão, as larvas se alimentam e
desenvolvem, passando por quatro ínstares, alcançam a fase
de pupa, que fica imóvel no substrato, emergindo finalmente
o flebotomíneo adulto.
Em condições de laboratório, os ovos podem ser dispostos
isoladamente ou em grupos, embora isso possa variar de acordo
com a espécie. Em laboratório, as fêmeas de Evandromyia evan-
droi realizam posturas de 21 a 50 ovos. O mesmo se observa para
Lutzomyia longipalpis. Ácidos graxos produzidos pelas glândulas
acessórias impermeabilizam os ovos e fazem com que fiquem
aderidos ao substrato. (WILLIAMS, 2000; BRAZIL; BRAZIL, 2003;
BRASIL, 2014). Ovos de Evandromyia evandroi da primeira gera-
ção, em condições experimentais tiveram em média cinco dias
de incubação quando expostos à temperatura de 26, 28 ou 30oC.
No entanto, quando expostos a 22 ou 24oC, o período de incu-
bação variou entre 10 e 18 dias, o que pode representar um
mecanismo de adaptação a situações desfavoráveis ao desen-
volvimento da espécie (XIMENES; MACIEL; JERÔNIMO, 2001).
De sete a dezessete dias após a postura acontece a
eclosão das larvas, que são claras e vermiformes (figura 6).
As larvas vivem no solo úmido e sombreado, com abundan-
te matéria orgânica animal e vegetal em decomposição, da
qual se alimentam após a eclosão. Alimentam-se também das
cascas dos ovos e dos restos dos adultos mortos (FORATTINI,

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1973; FERRO et al., 1997; XIMENES; MACIEL; JERÔNIMO, 2001;


BRAZIL; BRAZIL, 2003).
As pupas dos flebotomíneos (Figura 7) não se alimentam
e são mais resistentes às variações ambientais. Após o perío-
do de 7 a 12 dias emergem os novos flebotomíneos, após algu-
mas horas estão prontos para as atividades do adulto. (YOUNG;
DUNCAN, 1994; XIMENES; MACIEL; JERÔNIMO, 2001; BRAZIL;
BRAZIL, 2003).

5.3. Habitat

Os flebotomíneos ocorrem em ambientes diversificados nos


diferentes biomas brasileiros, sejam eles naturais e preserva-
dos ou modificados pelo homem. Alguns exemplos são as áreas
de montanhas, cerrado, caatinga, plantações, monoculturas,
florestas primárias ou secundárias. Os flebotomíneos adultos
costumam se proteger em caules de árvores, tocas de animais,
folhiço, copas de árvores e arbustos, fendas em rochas, ou
mesmo em abrigos de animais domésticos ou interior dos
domicílios, onde as fêmeas realizam também a alimentação
sanguínea. As imagens abaixo mostram diferentes habitats
de espécies de flebotomíneos no Rio Grande do Norte (figu-
ras 24 e 25). A primeira corresponde a uma região de casos
de leishmaniose cutânea e, a segunda área de leishmaniose
visceral e ocorrência de Lu. longipalpis.

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Figura 24. Área serrana do Rio Grande do Norte, região do Alto Apodi.

Figura 25. Área de dunas degradada, em Natal, Rio Grande do Norte.

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Os habitats dos flebotomíneos se associam à fauna e flora


das diferentes regiões. A estratificação horizontal e vertical
desses insetos pode ajudar na compreensão das relações esta-
belecidas com vegetais e animais que se abrigam em rochas
elevadas, tocas no solo, troncos de árvores caídas e também nos
diferentes estratos da mata, onde animais arborícolas frugívo-
ros, insetívoros ou onívoros podem ser encontrados. As tempe-
raturas elevadas e a baixa umidade associada à irregularidade
das chuvas são fatores críticos ao desenvolvimento dos flebo-
tomíneos (XIMENES et al., 2006; MACEDO-SILVA et al., ., 2014;
PINHEIRO et al., 2016) e provavelmente resultam na busca de
habitats que proporcionem alimentação e abrigo, embora não
tenhamos o acompanhamento de flebotomíneos marcados,
presentes em ambientes de origem e em novos ambientes.
Nas áreas de caatinga no Rio Grande do Norte, afasta-
das de domicílios e animais domésticos, os flebotomíneos são
encontrados principalmente no período de chuvas, quando
as árvores, arbustos e gramíneas estão verdes, floridos e com
frutos. Nas áreas úmidas, com armadilhas instaladas em juazei-
ros (Rhamnaceae) e algarobeiras (Fabaceae), as espécies mais
abundantes são Lu. longipalpis e Ev. evandroi. No período seco,
um número reduzido de flebotomíneos é capturado em meio a
juremas, mufumbos, marmeleiros, velames, mulungu e pedras
com locas. Essas locas funcionam como pequenos esconderijos
usados como abrigos por alguns animais de pequeno ou médio
porte (figura 26). Machos e fêmeas Lu. longipalpis são encon-
trados nos estratos verticais da mata a 1m, 3m e 7m de altura
(figuras 27 e 28).

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Figura 26. Rocha na Estação Ecológica do Seridó no Rio Grande do


Norte, habitat de flebotomíneos, roedores e outros animais.

Figura 27. Local de captura de flebotomíneos na Estação Ecológica do


Seridó, unidade de preservação da caatinga no Rio Grande do Norte.

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Nas áreas de mata atlântica do Rio Grande do Norte


Lutzomyia longipalpis, Psychodopygus wellcomei, Ev. walkeri e Ev.
evandroi são predominantes. Plantas nativas e exóticas de área
agroflorestal são usadas como fonte de carboidratos (CORTEZ
et al., 2007; PINHEIRO et al., 2013).
A degradação e interferência nos habitats naturais
dos flebotomíneos influencia a ocorrência e distribuição das
espécies. Lutzomyia longipalpis e Psychodopygus wellcomei de
um ambiente de mata atlântica e de um ambiente degradado
confirmam o comportamento antropofílico das duas espécies,
a provável adaptação e a associação de Lu. longipalpis aos casos
de leishmaniose visceral na região metropolitana de Natal
(PINHEIRO et al., 2016).

Figura 28. Armadilha luminosa CDC instalada no estrato superior


de uma área de mata no Rio Grande do Norte.

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5.4. Sazonalidade

As condições climáticas e os padrões temporais nas regiões


tropicais ou temperadas afetam a abundância e o padrão de
distribuição de insetos. A existência ou não de padrões sazonais
nas atividades dos insetos é importante para a compreensão da
biologia da espécie e de sua relação com hospedeiros animais
ou vegetais. Mesmo nas regiões geográficas em que as estações
do ano não são claramente definidas, as chuvas são irregula-
res e o período seco pode ser prolongado, algumas espécies
demonstram um padrão sazonal, mais claramente percebido
em estudos de longa duração.
Insetos vetores com hábito hematofágico em sua alimen-
tação podem transmitir agentes patogênicos para humanos, tais
como os protozoários do gênero Leishmania, de tal modo que o
conhecimento acerca do período em que são mais abundantes e
intensificam suas atividades pode contribuir com as medidas de
controle da disseminação dos insetos e do risco de transmissão
do parasito que causa a doença. Nos ecossistemas com diferen-
ças nítidas entre estação seca e chuvosa, as variáveis climáticas
podem ser usadas como bons preditores do comportamento de
uma população de insetos vetores (JANZEN, 1973; WOLDA, 1988).
Estudos com duração de três anos realizado no Rio
Grande do Norte, Nordeste do Brasil mostra a flutuação sazonal
de Lutzomyia longipalpis (XIMENES et al., 2006) e Psychodopygus
wellcomei (PINHEIRO et al., 2016), mais abundantes durante o
período chuvoso do ano (figura 29), sendo Ps. wellcomei ausen-
te ou raramente encontrada nos meses secos. Nesse período,
possivelmente a espécie se encontra em diapausa, mantendo-
-se em algum dos estágios imaturos e aguardando condições

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ambientais favoráveis para que possa completar seu desenvol-


vimento (XIMENES et al., 2006; PINHEIRO et al., 2016).
As flutuações sazonais diferentes observadas entre as
espécies de flebotomíneos no Brasil certamente resultam das
diferenças entre os biomas brasileiros e suas variações climáti-
cas. As respostas dos insetos ao clima não são uniformes, variam
de acordo com o habitat e as características do inseto estudado
(JANZEN; SCHOENER, 1968; WOLDA; BROADHEAD, 1985).
Nyssomyia intermedia, importante vetor na região Sudeste
do Brasil, se mostra mais presente nos meses com temperaturas
mais baixas. No Estado do Rio de Janeiro, ocorre durante todo
o ano, com maior densidade durante os meses de junho, agosto
e outubro (RANGEL et al., 1990). Nyssomyia whitmani na mesma
região apresenta elevada densidade no inverno, mas pode estar
presente em todos os meses (RANGEL; LAINSON, 2003).

Figura 29. Flutuação sazonal de Lu. longipalpis e Ps. wellcomei em


fragmento de Mata Atlântica do município de Parnamirim, Rio
Grande do Norte.

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5.5. Domiciliação

A domiciliação ou sinantropia de espécies é considerada um


comportamento populacional associado ao homem e ao impacto
de suas ações, para alguns autores é compreendida como um
processo gradual de adaptação de algumas espécies e sujei-
to à seleção natural. A domiciliação de Lutzomyia longipalpis,
portanto, é dependente dos processos contínuos de alteração
ambiental e das precárias condições de vida das pessoas que
vivem em áreas periféricas das grandes cidades. (GOMES, 1986;
FORATTINI, 1980).
Algumas espécies de flebotomíneos são comumente
encontradas em ambientes peridomiciliares de áreas rurais ou
periurbanas. Nesses locais, provavelmente os flebotomíneos
encontram condições favoráveis ao seu desenvolvimento pela
presença de plantas e animais como fontes de alimentação. O
comportamento endofílico, ou seja, a alimentação no interior
da residência aumenta o risco de transmissão de Leishmania
para humanos e animais domésticos favorecendo o desenvol-
vimento da doença.
Vários autores têm mostrado que Ny. whitmani, um dos
principais vetores de Leishmania braziliensis em áreas diferentes
no Sudeste do Brasil, mostra abundância elevada no ambiente
peridomiciliar (BRAZIL et al., 2006).
A precariedade das condições de moradia em áreas rurais
ou periurbanas e a necessidade de criação e manutenção de
galinhas, cabras, ovelhas e vacas em abrigos próximos às resi-
dências contribui com a colonização de flebotomíneos com
capacidade de transmissão de leishmânias (figura 30). Além
disso, é comum a presença de árvores frutíferas que podem
ser usadas como fonte de açúcares para os insetos tornando

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também o local sombreado e favorável ao desenvolvimento de


insetos imaturos.
Em Manaus, capital do Amazonas, as áreas de ocorrên-
cia de leishmaniose tegumentar são associadas à presença de
residências na borda da mata e de animais sinantrópicos nos
locais. Feitosa e Castellón (2006) coletaram Ny. umbratilis no
intradomicílio e peridomicílio de conjuntos residenciais em
Manaus, próximos a fragmentos de mata. Essa espécie pode ser
encontrada também no peridomicílio de comunidades rurais
(BARBOSA et al., 2008) e em áreas indígenas, o que demonstra
uma certa flexibilidade comportamental da espécie citada.

Figura 30. Ambiente peridomiciliar de área periurbana no Rio


Grande do Norte propício à colonização por flebotomíneos.

Em outros locais, as residências construídas ao lado de


áreas de mata ou de unidades de conservação parecem favore-
cer a presença de flebotomíneos no ambiente peridomiciliar
(figura 31).

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Figura 31. Conjunto residencial na borda de uma Unidade de


Conservação de mata atlântica no Rio Grande do Norte. A apro-
ximação vetor-hospedeiro humano aumenta o risco de trans-
missão de Leishmania.

O processo de urbanização da leishmaniose visceral


no Brasil é associado à intensa atividade urbana, altos índi-
ces populacionais e existência de fragmentos de florestas com
perda da biodiversidade. A degradação ambiental parece ter
favorecido a adaptação de Lu longipalpis a novos habitats, diante
de processos de ocupação em áreas de mata ou sua derruba-
da para construção de estradas, novos núcleos populacionais
e ampliação de atividades agrícolas. (VALE; FURTADO, 2005;
MARZOCHI, 1992).
A expansão para outras regiões do Brasil passou a ser
observada em São Paulo e Mato Grosso, seguidos pelo Paraná,
Santa Catarina e Rio Grande do Sul. As hipóteses que procu-
ram explicar essa expansão apontam três rotas de dispersão
de Leishmania infantum: 1. Dispersão da Bolívia para os estados

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de Mato Grosso, Mato Grosso do Sul e São Paulo associada à


construção do gasoduto Bolívia-Brasil no período de 1998 a 2005
e ao deslocamento de pessoas e animais de estimação, desma-
tamento e desequilíbrio ecológico resultante da construção e
a dispersão de Lu. longipalpis em áreas urbanas. 2. Dispersão do
parasita do Paraguai para o lado brasileiro da tríplice fronteira
(Foz do Iguaçu e Santa Terezinha de Itaipu) em 2012, associado
ao intenso fluxo de pessoas e as condições ambientais adequa-
das para Lu. longipalpis. E, 3. O surgimento de um novo cluster de
L. infantum no oeste do estado de Santa Catarina e sua dispersão
para o sul do estado do Paraná, após 2013. Atualmente, Foz
do Iguaçu se mostra como uma cidade endêmica para L. infan-
tum devido à distribuição de cães soropositivos, abundância
de Lu. longipalpis e casos humanos em todas as áreas da cidade
(PASQUALI, 2019).
As medidas preconizadas para a prevenção da doença,
tais como o diagnóstico e tratamento dos casos humanos, diag-
nóstico e eutanásia dos cães soropositivos e combate ao vetor,
não têm sido suficientes para resolução do problema. Mesmo
considerando a complexidade das interações ecológicas entre
hospedeiros diferentes, a mitigação do problema passa pela
implementação ou redefinição de políticas ambientais e de
saúde pública que possibilitem a preservação de áreas verdes
e melhores condições de vida das populações mais atingidas.

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5.6. Distribuição Geográfica

Velho Mundo:

Os flebotomíneos do Velho Mundo são classificados em três gêne-


ros: Phlebotomus, Sergentomyia, e Chinius, os quais são encontra-
dos nas regiões Paleártica, Afrotropical, Oriental e Australiana.
O Gênero Phlebotomus (Rondani & Berté, 1840) inclui 13 subgêne-
ros: Adlerius, Anaphlebotomus, Australophlebotomus, Euphlebotomus,
Idiophlebotomus, Kasaulius, Larroussius, Madaphlebotomus,
Paraphlebotomus, Phlebotomus, Spelaeophlebotomus, Synphlebotomus
e Transphlebotomus (AKHOUNDI, 2016).
A distribuição geográfica dos flebotomíneos do gênero
Phlebotomus se estende do Mediterrâneo às regiões Afrotropical,
Oriente Médio e centro da Ásia. São encontrados apenas no Velho
Mundo, principalmente nas áreas de clima temperado da região
Paleártica. Muitas espécies de Phlebotomus ocorrem nas áreas de
savana e semiárido, em altitudes que variam entre 300 m abaixo
do nível do mar, por ex. na Palestina e a 3600m acima do nível do
mar, no Irã. O gênero inclui muitas espécies endofílicas e antro-
pofílicas, vetores de leishmânias que causam leishmaniose cutâ-
nea e visceral na Eurásia e África (AKHOUNDI, 2016).
Espécies do gênero Sergentomyia são dominantes nas
áreas tropicais onde as espécies de Phlebotomus são raras. As
evidências apontam que espécies deste gênero não transmitem
leishmânias para humanos.
O gênero Chinius inclui quatro espécies: Chinius junlianen-
sis, Ch. barbazani, Ch. eunicegalatiae e Ch. samarensis; são encon-
trados em cavernas e regiões montanhosas.

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Novo Mundo:

No Novo Mundo os flebotomíneos estão distribuídos em 23 gêne-


ros encontrados nas regiões Neotropical e Neártica (tabela 2).
O gênero Lutzomyia, o maior deles com cerca de 82
espécies e subespécies e vários subgêneros (GALATI, 2019;
SHIMABUKURO; ANDRADE; GALATI, 2017). Lutzomyia é o gênero
mais importante em termos de diversidade e importância médi-
ca. As espécies são encontradas apenas no Novo Mundo distri-
buídas do sul da região Neártica ao longo da região Neotropical.
Os flebotomíneos são encontrados principalmente em áreas
florestais das Américas central e do Sul.
O gênero Warileya é formado por oito espécies encontra-
das na região Neotropical e o gênero Brumptomyia aproximada-
mente 26 espécies distribuídas na América Central e América
do Sul. Espécies deste gênero não costumam picar humanos.
A maioria das espécies do Novo Mundo demonstra
preferência por temperatura e umidade elevadas. Na região
Neotropical são encontradas pouco mais de 540 espécies. Os
flebotomíneos encontrados nas áreas úmidas incluem muitos
vetores potenciais, que se alimentam de sangue humano, embo-
ra poucas espécies sejam endofílicas, encontradas na Colômbia,
Equador, Costa Rica, Peru, Brasil, Guiana Francesa e Venezuela.

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Tabela 2. Gêneros e número de espécies e subespécies encontra-


dos nas Américas.

Subtribo Gêneros Nº subgê- Nº séries/ Nº espécies/

neros grupos subespécies

Brumptomyiina Hertigia Não há Não há 1

Brumptomyiina Não há Não há 8

Hertigiina Brumptomyia Não há Não há 26

Lutzomyiina Não há Não há 3

Sergentomyiina Deanemyia Não há Não há 5

Micropygomyia 4 6 59

Sciopemyia Não há Não há 8

Lutzomyia 4 3 82

Migonemyia 2 Não há 7

Pintomyia 2 7 80

Lutzomyiina Dampfomyia 2 1 21

Expapillata Não há Não há 2

Pressatia Não há Não há 8

Trichopygomyia Não há Não há 16

Evandromyia 3 6 46

Psathyromyia 3 2 47

Viannamyia Não há Não há 4

Martinsmyia Não há 2 11

Psychodopygina Bichromomyia Não há Não há 6

Psychodopygus Não há 6 40

Nyssomyia Não há Não há 21

Trichophoromyia Não há Não há 44

Número de espécies e subespécies nas Américas 545

Fonte: Galati (2019) e Shimabukuro; Andrade; Galati (2017).

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Portanto, os flebotomíneos possuem ampla distribuição


geográfica que se associa ao clima, relevo e vegetação. A paisagem
brasileira é organizada em seis domínios: amazônico, domínio do
cerrado, domínio dos mares de morros (mata atlântica); domínio
da caatinga; domínio das araucárias e domínio das pradarias.
Nesses locais são encontradas as espécies suspeitas ou compro-
vadas como transmissores das espécies de Leishmania (figura 32).
Na região Nordeste do Brasil, foram registradas várias
espécies e entre elas quatro são comprovadas como vetores de
Leishmania brazilensis e Leishmania infantum (figura 33).

Figura 32. Distribuição geográfica, por Entidades Federativas do


Brasil, das espécies de flebotomíneos suspeitas e comprovadas na
transmissão de Leishmania.

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Figura 33. Distribuição de vetores de Leishmania infantum e


Leishmania braziliensis na região Nordeste do Brasil.

6. Coleta, Montagem e Conservação

Os métodos para amostragem de flebotomíneos adultos podem


ser classificados em três tipos essenciais, definidos de acordo
com o objetivo do estudo, podem ser métodos de interceptação
de voo, métodos de atração e amostragem direta no ambiente
e métodos para captura de formas imaturas de flebotomíneos,
esses últimos, pouco utilizados devido à dificuldade em se
obter os imaturos, uma vez que não são aquáticos, a obser-
vação de criadouros naturais não é frequente (ALEXANDER,
2000; ALTEN et al., 2015).
Os métodos de interceptação funcionam capturando
flebotomíneos que se encontram em voo pleno em determinado

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habitat e durante um período pré-determinado. Podemos citar


as armadilhas Malaise (SHIMABUKURO; MOREIRA; COSTA, 2016)
e as armadilhas adesivas.
Os métodos de atração embasam-se na utilização de
aparatos e artifícios que atraem os machos e fêmeas. Esses
métodos exigem menor atividade laboral em campo, quando
comparado com os outros dois métodos. No entanto, o método
exige conhecimento sobre as áreas de ocorrência dos fleboto-
míneos adultos nos ambientes naturais. Além disso, é possível
alterar a intensidade luminosa e o comprimento de onda emiti-
do substituindo a lâmpada incandescente da armadilha CDC
(figura 34) pela lâmpada LED colorida (figura 35), melhorando
a abundância ou a diversidade de insetos capturados (SILVA et
al., 2020). A armadilha de Shannon simplificada (figura 36) e
armadilha de Disney com isca animal também são usadas para
captura de flebotomíneos.

Figura 34. Armadilha luminosa CDC instalada na mata,


funcionamento com bateria de 6V e lâmpada incandescente.

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Figura 35. Armadilhas luminosas (CDC) com diferentes


configurações de luz (LED azul e vermelho).

Figura 36. Armadilha Shannon simplificada.

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A amostragem direta ou pesquisa ativa baseia-se na busca


de locais de repouso diurno dos flebotomíneos, sendo o esforço
amostral sistematizado por meio da quantidade de espécimes
capturados por pessoa e por tempo.
As técnicas empregadas para a preservação e transporte
do material coletado dependem do objetivo do estudo. Nos estu-
dos envolvendo taxonomia e aspectos bioecológicos, os flebo-
tomíneos podem ser mantidos secos entre camadas de papel
seda antes de passarem pela bateria de clarificação, desidra-
tação e diafanização para posterior identificação das espécies.
Se o tempo entre a captura e o processamento do material for
longo, é recomendável que os insetos sejam mantidos imersos
em álcool 70%.
A identificação de uma espécie de flebotomíneo requer
um trabalho árduo no processamento e montagem do material.
É necessário que o inseto passe por uma bateria de reagentes e,
para isso, existem vários protocolos definidos e modificados ao
longo do tempo. O protocolo apresentado abaixo utiliza reagen-
tes pouco tóxicos, embora seja recomendado o uso de EPI básico
e capela de exaustão durante a manipulação das substâncias.

Protocolo de clarificação:

• 1° passo: Imergir os flebotomíneos em solução


de hidróxido de potássio (KOH) a 15% durante 12
horas (machos) e 24 horas (fêmeas);
• 2° passo: Imergir os flebotomíneos em ácido acéti-
co P.A. durante 30 segundos;
• 3° passo: Transferir os flebotomíneos para reci-
piente contendo ácido acético a 10% e 1 ou 2 gotas

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de fucsina ácida por 15 minutos, se desejar acres-


centar outra cor ao inseto;
• 4° passo: Imergir os flebotomíneos em solução de
álcool 70% durante 10 minutos;
• 5° passo: Imergir os flebotomíneos em solução de
álcool 90% durante 10 minutos;
• 6° passo: Imergir os flebotomíneos em solução de
álcool 95% durante 10 minutos;
• 7° passo: Imergir os flebotomíneos em álcool
absoluto durante 10 minutos;
• 8° passo: Diafanizar os flebotomíneos em eugenol
por 24 horas, no mínimo.

Após a diafanização os espécimes estarão prontos para


serem montados.

Montagem:

• 1° passo: Depositar uma pequena gota de bálsamo


do Canadá no centro da lâmina;
• 2° passo: Transferir, com o auxílio de um estilete
entomológico, um espécime da solução de eugenol
para a gota de bálsamo na lâmina;
• 3° passo: Com auxílio de um estilete organizar
o espécime em posição anatômica: cabeça para
esquerda, asas para cima, pernas para baixo e
abdome para direita;
• 4° passo: Para os machos: separar a cabeça de
modo que fique em posição frontal para o obser-
vador, a base das antenas, os olhos, palpos e
probóscida visíveis; manter o tórax e o abdome

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lateralizados. Para as fêmeas: separar a cabe-


ça e movê-la de modo que a parte posterior da
cabeça fique voltada para o observador para que
o cibário possa ser visualizado; separar o abdome;
manter o tórax em posição lateral.
• 5° passo: deslizar as bolhas de ar para as extremi-
dades da lâmina, caso tenham se formado, com o
auxílio de estiletes entomológicos;
• 6° passo: segurar a lamínula com uma pinça, apro-
ximar um de seus lados da lâmina formando um
ângulo de 45 graus, inclinando-a aos poucos sobre
o bálsamo para impedir a formação de bolhas. A
partir deste passo já é possível levar a lâmina ao
microscópio óptico e proceder com a identifica-
ção do material.
• 7° passo: manter a lâmina sempre em posição
horizontal até a secagem do bálsamo.
• Com a finalidade de exercício com as estruturas
morfológicas para a identificação dos fleboto-
míneos apresentamos no final do capítulo uma
chave simplificada que se baseia em Galati (2018)
para a identificação de algumas espécies.

Os estudos que englobam análises moleculares ou gené-


ticas exigem mais cuidado no transporte e manutenção. Nesses
casos, os flebotomíneos são transportados vivos, mantidos em
insetários e usados nos ensaios posteriormente. O transpor-
te também pode ser feito em nitrogênio líquido. Além disso, é
importante manter o flebotomíneo imerso em solução tampo-
nada de fosfato salino associado a um componente crioprotetor,
como o DMSO (dimetilsulfóxido) a 10%.

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Análise da infecção por Leishmania

O DNA do parasito pode ser extraído utilizando técnicas pré-es-


tabelecidas, com fenol:clorofórmio ou kits comerciais. Para isso
os insetos precisam ser macerados em uma solução tampão de
lise, essa maceração pode ser feita de forma individual ou os
flebotomíneos podem ser agrupados em pequenos grupos, isso
vai depender do objetivo do estudo.
Após extração do material genético as amostras devem
ser quantificadas em espectrofotômetro, para que se saiba a
quantidade de DNA que foi extraída e a pureza da amostra,
após essa etapa as amostras devem ser mantidas congeladas
até a realização da PCR.

Reação em Cadeia da Polimerase – PCR

A reação em cadeia da polimerase é uma técnica que visa identifi-


car um fragmento específico de DNA, estabelecido de acordo com
os oligonucleotídeos escolhidos previamente, para identificar a
espécie de Leishmania no flebotomíneo. A PCR é uma simulação
in vitro do processo de replicação do DNA e isso envolve a ação
da enzima polimerase, oligonucleotídeos livres e mudanças de
temperatura que resultem na separação da fita de DNA ou RNA,
anelamento dos oligonucleotídeos e extensão final com as bases
nitrogenadas. As condições de ciclagem de temperatura variam
de acordo com características específicas dos oligonucleotídeos
utilizados na reação.
Após a reação e amplificação do material genético, os produ-
tos da amplificação podem ser visualizados em gel de agarose 1,5%,
corados com brometo de etídio e visualizados em luz ultravioleta.

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Se o pesquisador achar necessário, a validação do resultado


da PCR pode ser feita pelo sequenciamento dos produtos que apre-
sentaram amplificação para a espécie de Leishmania identificada.
As sequências obtidas podem ser analisadas utilizando ferramen-
tas de bioinformática e os percentuais de identidade e similaridade
dessas amostras verificadas para o organismo em questão.

7. Controle

No Brasil, nos dias atuais, as medidas preconizadas pelo Ministério


da Saúde seguem as diretrizes da Organização Mundial de Saúde.
A vigilância das leishmanioses compreende as ações direcionadas
aos humanos, aos vetores e aos cães, para a leishmaniose visceral,
fazendo-se necessário também, conhecer a participação de outros
animais sinantrópicos e integrantes das cadeias epidemiológicas
silvestres nas diferentes regiões.
A vigilância entomológica tem como objetivo realizar investi-
gações para conhecimento da fauna de flebotomíneos nos diferentes
locais, particularmente das espécies consideradas como vetores dos
agentes causais das leishmanioses tegumentar e visceral.
Para isso é imprescindível o conhecimento acerca da bioeco-
logia dos vetores, bem como dos aspectos socioambientais envol-
vidos na sua ocorrência. Nesse contexto, as alterações ambientais
que predispõem à colonização pelos flebotomíneos precisam ser
identificadas e analisadas.
As leishmanioses estão estreitamente associadas aos diferen-
tes contextos ecológicos e sociais, nos quais ocorre o desequilíbrio
das relações entre hospedeiro-ambiente-agente infeccioso. Sendo a
educação um ato de conhecimento e conscientização (FREIRE, 2001,
p.11), nas ações de educação em saúde e ambiente é relevante que as

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estratégias educativas atinjam os diversos segmentos e realidades


sociais, para isso a mobilização social e o envolvimento das comu-
nidades são indispensáveis.
O uso de inseticidas, o manejo ambiental, a proteção contra
picadas e melhoria das condições dos ambientes peridomiciliares
são medidas que reduzem a densidade dos flebotomíneos nas áreas
endêmicas. A borrifação de produtos químicos ao longo do tempo
não vem se mostrando eficaz, pela dificuldade de impregnação do
inseticida nos locais onde os flebotomíneos são mais abundantes,
nos ambientes peridomiciliares, tais como galinheiros e chiqueiros.
O controle químico, com uso de piretroides, é recomendado pelo
Ministério da Saúde em áreas de transmissão moderada e intensa
e em locais com o primeiro registro de caso autóctone humano de
leishmaniose visceral.
As questões relativas à urbanização desordenada, migra-
ções, aumento populacional e degradação ambiental são complexas,
bem como a compreensão do processo de adaptação de parasitos e
seus insetos vetores a novos ambientes. Contudo, é provável que a
manutenção de áreas de conservação, bem como o conhecimento
dos impactos causados pela expansão urbana junto a essas áreas
contribuam com a redução da expansão geográfica das leishmanio-
ses (LAINSON, 1989; XIMENES et al., 2007). Cabe ressaltar também,
o grave problema ambiental em face da perda de áreas originais
da Mata Atlântica, da Amazônia, da degradação e desertificação
no bioma Caatinga e o atual nível de fragmentação, resultan-
te do processo de urbanização (GALINDO-LEAL; CÂMARA, 2003;
TABARELLI et al., 2010).
Como doenças negligenciadas, cuja ocorrência está intima-
mente relacionada a problemas ambientais, e que têm afetado as
diferentes regiões do país, de modo particular a região Nordeste, as
leishmanioses necessitam de vigilância constante. A bioecologia dos

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vetores precisa ser melhor compreendida, destacando-se a sazonali-


dade e as condições locais que representem riscos à proliferação dos
flebotomíneos. Associando-se a isso, a reavaliação e implementação
de políticas públicas que garantam a preservação de unidades de
conservação em áreas rurais e urbanas.

CHAVE DE IDENTIFICAÇÃO SIMPLIFICADA PARA


OS PRINCIPAIS TÁXONS DA TRIBO PHLEBOTOMINI
E ESPÉCIES ENVOLVIDAS NA TRANSMISSÃO DAS
LEISHMANIOSES NO BRASIL

1. AMBOS OS SEXOS: Sutura interocular completa.


MACHOS: gonóstilo com os dois espinhos externos
implantados em um único tubérculo. FÊMEAS: esper-
matecas com corpo segmentado e os dutos indivi-
duais, pelo menos, 4 vezes mais longos que o corpo;
cibário com os dentes anteriores horizontais e, às
vezes, também, lateralizados..........BRUMPTOMYIINA

Sem o conjunto de caracteres acima, podendo


apresentar um ou mais deles.......................................2

2(1).  AMBOS OS SEXOS: ausência das sensilas ventro-cer-


vicais; ausência de cerdosidade na região anterior do
catepisterno (exceto em Bichromomyia); 4° palpôme-
ro (PIV) nitidamente menor que o 2° (PII). FÊMEAS:
cibário com os dentes anteriores verticalizados

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e/ou lateralizados, bem desenvolvidos e dispos-


tos em várias fileiras transversais.......................
PSYCHODOPYGINA

AMBOS OS SEXOS: sensilas ventro-cervicais geral-


mente estão presentes, quando ausentes, a cerdosidade
na região anterior do catepisterno está presente; PIV
de tamanho semelhante ou maior que o PII. FÊMEAS:
cibário com os dentes anteriores podendo ser horizon-
tais, laterais ou verticais, neste caso, geralmente estão
dispostos em uma ou duas fileiras transversais.....
...........................................................................................3

3(2). AMBOS OS SEXOS: PII menor ou equivalente ao


PIV; PIII com as sensilas de Newstead implanta-
das, em conjunto, em sua metade basal; ausência da
papila no 3° flagelômero (FIII) e das papilas apical,
mediana e basal no 11° flagelômero (FXI). FÊMEAS:
geralmente com os dentes da hipofaringe rasos
ou ausentes.................................SERGENTOMYIINA

AMBOS OS SEXOS: PII equivalente ou maior que


PIV; PIII com as sensilas de Newstead implantadas
conjuntamente no meio, na metade apical ou disper-
sas; presença de papila em FIII. FÊMEAS: hipofaringe
com dentes bem delimitados; ausência de espinhos
na faringe..........................................LUTZOMYIINA

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PSYCHODOPYGINA – Gêneros

1. AMBOS OS SEXOS: ascoides com prolongamento poste-


rior evidente ou, se este é rudimentar, a implantação
daqueles no artículo é pedunculada; 1° metatarsôme-
ro mais longo ou equivalente à soma dos demais.......
....................................................................Psathyromyia

AMBOS OS SEXOS: ascoides sem prolongamento


posterior desenvolvido e se houver prolongamento
rudimentar, a implantação daqueles no artículo não
é pedunculada; a relação entre o 1° metatarsômero e
a soma dos demais é variável.......................................2

2(1). MACHOS: gonóstilo com o espinho externo superior


implantado em tubérculo bem proeminente, situado
em seu meio ou aquém deste, e o externo inferior,
em tubérculo discreto mais proximal ou na base do
anterior; parâmero simples, com cerdas diferen-
ciadas na área apical da margem dorsal. FÊMEAS:
espermatecas com corpo globoso e encerrado em
bainha esclerosada.....................................Viannamyia

MACHOS: gonóstilo com espinho externo superior


implantado em seu terço apical e o externo inferior
no meio ou além deste; parâmero simples ou lobado,
com ou sem cerdas diferenciadas. FÊMEAS: esperma-
tecas aneladas................................................................3

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3(2). AMBOS OS SEXOS: PV maior que PIII; clípeo longo, maior


ou equivalente a 2/3 do comprimento dos olhos.......
.......................................................................Martinsmyia

MACHOS: clípeo curto, equivalente ou menor que


metade do comprimento dos olhos. FÊMEAS: PV menor
ou equivalente ao PIII; clípeo de comprimento variável
..........................................................................................4

4(3). AMBOS OS SEXOS: tórax, geralmente, com cerdo-


sidade na região anterior do catepisterno; meso-
noto bicolor (parte posterior do escudo e escutelo
claros, em contraste com o restante que é casta-
nho). MACHOS: gonóstilo com 4 espinhos bem
desenvolvidos, o espinho interno implantado
em seu terço apical. FÊMEAS: lacínia da maxila
com uma fileira de dentes externos; clípeo muito
longo, equivalente ao comprimento dos olhos.......
...................................................................Bichromomyia

AMBOS OS SEXOS: tórax sem cerdosidade na região


anterior do catepisterno; mesonoto de coloração variá-
vel. MACHOS: gonóstilo com número, desenvolvimen-
to e posição dos espinhos variável. FÊMEAS: lacínia da
maxila, geralmente com duas fileiras longitudinais de
dentes externos; clípeo menor que os olhos................5

5(4). AMBOS OS SEXOS: presença de duas ou mais papilas


em FI. MACHOS: soma de PIV e PV menor ou equiva-
lente ao PIII. FÊMEAS: espermatecas com todos os
anéis imbricados.....................................Psychodopygus

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AMBOS OS SEXOS: FI apenas com a papila pré-apical.


MACHOS: soma de PIV e PV maior que o PIII; gonóstilo
com 4 espinhos bem desenvolvidos, o interno implan-
tado em seu meio ou antes deste. FÊMEAS: esperma-
tecas com os anéis não imbricados ou, pelo menos,
nem todos imbricados..................................................6

6(5). AMBOS OS SEXOS: ausência de sensilas de Newstead


no PII. MACHOS: terminália menor que o comprimen-
to do tórax; gonóstilo com espinhos longos, sendo
o apical equivalente ao comprimento do gonóstilo.
FÊMEAS: espermatecas com o corpo formado por
5-15 anéis, sendo o apical equivalente ou ligeiramente
mais longo que o pré-apical.........................Nyssomyia

AMBOS OS SEXOS: presença de sensilas de Newstead


no PII. MACHOS: terminália equivalente ou maior
que o comprimento do tórax; gonóstilo com espi-
nhos curtos, o apical geralmente mais curto que o
comprimento do gonóstilo. FÊMEAS: espermatecas
com o corpo formado por 25 ou mais anéis sendo o
apical, via de regra, no mínimo 3 vezes mais longo
que o pré-apical.................................Trichophoromyia

LUTZOMYIINA – Gêneros e subgêneros

1. AMBOS OS SEXOS: presença de cerdosidade na região


anterior do catepisterno; cabeça e labro-epifaringe
(LE) curtas, sendo a soma de ambas igual ou menor

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que FI + FII. MACHOS: gonóstilo com um espinho


apical e ausência da cerda espiniforme pré-apical.
FÊMEAS: hipofaringe com dentes atrofiados; esper-
matecas com corpo segmentado..................Sciopemyia

Sem o conjunto de caracteres acima.................2

2(1). AMBOS OS SEXOS: ausência de papila em FIII; presen-


ça de cerdas na pleura abdominal (mais evidente
nas fêmeas). MACHOS: gonóstilo com um espinho
apical e ausência da cerda espiniforme pré-apical.
FÊMEA: corpo das espermatecas anelado ...................
Lutzomyia, partim...........................Lu. (Tricholateralis)
Sem o conjunto de caracteres acima, podendo
apresentar um ou mais deles.......................................3

3(2). AMBOS OS SEXOS: presença da papila em FIII e


ausência de cerdas na pleura abdominal. MACHOS:
gonóstilo com dois espinhos apicais bem desenvol-
vidos; parâmero simples de aspecto digitiforme e
sem cerdas na região mediana da margem dorsal
mais longas e largas do que as da região apical e com
ápice em gancho. FÊMEAS: presença de cerdosida-
de na região anterior do catepisterno; espermatecas
aneladas..............Lutzomyia, partim.........................Lu.
(Helcocyrtomyia)

Sem o conjunto de caracteres acima, podendo


apresentar um ou mais deles.........................................4

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4(3). AMBOS OS SEXOS: ausência de cerdosidade na região


anterior do catepisterno. MACHOS: área basal do
gonocoxito sem faixa longitudinal esclerosada e
presença de tufo formado por até 9 cerdas; parâmero
dotado em sua região basal ou mediana da margem
dorsal de uma ou mais cerdas, geralmente de ápice
em gancho, que se destacam das apicais. FÊMEAS:
corpo das espermatecas anelado, duto comum curto
e os dutos individuais pelo menos 4 vezes mais longos
que o corpo..............Lutzomyia, partim........................5

MACHOS: gonóstilo com um espinho apical desenvol-


vido e geralmente a cerda espiniforme pré-apical está
presente. FÊMEAS: corpo das espermatecas não total-
mente anelado, pode ser alongado ou vesiculoso, com
ou sem estrias transversais e o comprimento dos dutos
individuais não ultrapassa a 2,5 vezes o do comum..
..............................................................................................6

5(4). MACHOS: gonóstilo com um espinho apical e presen-


ça da cerda espiniforme pré-apical o espinho externo
inferior implanta-se em nível mais apical que o do
interno ou ambos no mesmo nível. FÊMEAS: cibário
com arco esclerosado incompleto e os dentes anterio-
res em posição horizontal..................Lu. (Castromyia)

MACHOS: gonóstilo com dois espinhos apicais ou


um, neste caso, a cerda espiniforme pré-apical pode
ou não estar presente e o espinho externo inferior
implanta-se, nitidamente, em nível mais basal que o
do interno; Parâmero dotado em sua região basal ou

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mediana da margem dorsal de uma ou mais cerdas


em forma de gancho. FÊMEAS: cibário com arco escle-
rosado completo e os dentes anteriores em posição
vertical e/ou lateralizados...................Lu. (Lutzomyia)

6(4). AMBOS OS SEXOS: FI curto, menor ou equivalente à


metade do comprimento da cabeça; ausência das sensi-
las ventro-cervicais. MACHOS: face ventro-basal do
gonocoxito sem faixa longitudinal esclerosada; gonós-
tilo com o espinho interno implantado em seu terço
apical e em nível mais apical ou no mesmo nível que
o externo superior. FÊMEAS: espermatecas com duto
comum curto ou ausente, corpo tubular ou saculiforme
...................................................Migonemyia (Migonemyia)
AMBOS OS SEXOS: fêmur posterior com uma fileira
de espinhos. MACHOS: parâmero simples, sem protu-
berância pontiaguda na região pré-apical da margem
ventral; lobos epandriais nitidamente mais estreitos
que o gonocoxito e de ápice arredondado. FÊMEAS:
espermatecas com o ápice do duto comum atingindo ou
ultrapassando o meio da haste da furca genital; dutos
individuais das espermatecas esclerosados em sua
metade distal; VIII tergito, geralmente, com cerdas.......
.....................................................Pintomyia (Pintomyia)

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CHAVE PARA IDENTIFICAÇÃO DAS ESPÉCIES


SUBTRIBO PSYCHODOPYGINA

Gênero Bichromomyia

MACHOS: dutos edeagais cerca de 2 vezes maior que


a bomba espermática; razão entre os comprimentos:
FI/cabeça menor que 1,0; lobo epandrial ultrapassa o
parâmero em cerca de 1/5 do comprimento deste.........
............................................................Bi. flaviscutellata

FÊMEAS: espermateca com a largura do duto comum


menor que a região mediana da furca genital; cibário
com 6-8 dentes posteriores (horizontais); corpo da
espermateca com o anel apical mais estreito que o
pré-apical, cabeça longa, seu comprimento equivale à
soma dos três anéis apicais e com seu ápice evidente-
mente curvo em direção à haste da furca genital........
.............................................................Bi. flaviscutellata
Gênero Psychodopygus

MACHOS: anepímero com cerdas em sua região supe-


rior; ramo ventral do parâmero cilíndrico até seu meio,
onde se dilata, para novamente se estreitar, de modo
que seu ápice é mais estreito que a base e apresenta
cerda espiniforme voltada para o outro ramo.................
...................................................................Ps. complexus

Anepímero com cerdas em sua região superior; parâ-


mero com ramo ventral, sendo este cilíndrico da base

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até a região pré-apical, onde se dilata, assumindo


forma triangular, com ápice representado pelo lado
maior do triângulo; ausência da cerda espiniforme
voltada para o outro ramo........................Ps. wellcomei

FÊMEAS: anepímero com cerdas em sua região supe-


rior; espermatecas com duto comum menor ou equiva-
lente aos individuais; espermatecas com duto comum
liso e os individuais imbricados, com aspecto de espi-
nha de peixe; Clípeo mais largo que o comprimento do
olho; pós-noto esclerotizado......................Ps. wellcomei

Anepímero com cerdas em sua região posterior;


espermatecas com duto comum menor ou equivalente
aos individuais; espermatecas com duto comum liso
e os individuais imbricados, com aspecto de espinha
de peixe; Clípeo mais estreito que o comprimento do
olho; pós-noto não esclerotizado..........Ps. complexus

Gênero Nyssomyia

MACHOS
1. Gonóstilo com espinho interno implantado em seu
meio ou pouco acima deste; gonocoxito sem conjunto
de cerdas ou com algumas isoladas na região baso-
-mediana; razão: dutos edeagais/bomba espermática
maior ou equivalente a 2,3:1,0; ápice dos dutos edea-
gais bifurcado e dilatado; Razão FI/LE igual ou menor
que 1,1:1,0..................................................Ny. whitmani

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Razão: dutos edeagais/bomba espermática menor ou


equivalente a 2,0:1,0......................................................2

2(1). Paratergito pálido; mesonoto castanho na região das


cerdas pré-suturais; gonóstilo com o espinho externo
superior em nível nitidamente antes do apical..............
...................................................................Ny. umbratilis
Paratergito castanho; gonóstilo com o espinho externo
superior implantado nitidamente antes do apical..........
..........................................................................................3

3(2). Ápice dos dutos edeagais em forma de concha........


...................................................................Ny. intermedia
Ápice dos dutos edeagais em forma de colher.....Ny. neivai

FÊMEAS
1. Duto comum das espermatecas não atinge o meio
da furca genital; dutos individuais das espermate-
cas sem rugosidade esclerosada; paratergito claro
e mesonoto castanho escuro, com contraste nítido
entre ambos; ápice da cabeça da espermateca latera-
lizado em relação ao eixo do corpo; dutos individuais
das espermatecas nitidamente estriados e de compri-
mento equivalente ao do corpo.............Ny. umbratilis

Paratergito castanho; espermatecas com os dutos


individuais mais longos que o comprimento do corpo
.........................................................................................2

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2(1). Cabeça da espermateca com o diâmetro basal nitida-


mente maior que o do duto individual na junção com
o corpo; anepisterno claro.....................Ny. intermedia

Cabeça da espermateca com o diâmetro basal nitida-


mente menor ou equivalente ao do duto individual na
junção com o corpo.......................................................3

3(2). Dutos individuais curtos, seus ápices praticamen-


te não ultrapassam a altura da furca genital; corpo
formado por 6-11 anéis..................................Ny. neivai

Dutos individuais longos, seus ápices ultrapassam


nitidamente a altura da furca genital; corpo formado
por 12 ou mais anéis; dutos individuais cerca de 3 a 4
vezes mais longos que o corpo...................Ny. whitmani

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SUBTRIBO LUTZOMYIINA
Gênero Lutzomyia

Subgênero (Lutzomyia)

MACHOS:
Presença de forquilha labial; gonóstilo com 4 espinhos
bem desenvolvidos; gonocoxito com tufo basal forma-
do por 4 cerdas semifoliáceas (mais larga que a largu-
ra dos dutos edeagais); razão dutos edeagais/bomba
espermática equivalente a 3,0:1,0............Lu. (Lut.) cruzi

Presença de forquilha labial; gonóstilo com 4 espi-


nhos bem desenvolvidos; gonocoxito com tufo basal
formado por 4 cerdas filiformes (de largura equiva-
lente ou menor que a dos dutos edeagais); gonóstilo
com cerda espiniforme pré-apical; presença de um
par de cerdas isoladas na margem dorsal do parâme-
ro não implantadas em um tubérculo e com aspecto
de chifre de antílope....................Lu. (Lut.) longipalpis

FÊMEAS:
Forquilha labial presente; cercos curtos, cerca de 2,0
vezes sua largura; cibário com 3 ou mais pares de dentes
posteriores, sendo estes equivalentes ou menores que os
dentes apicais externos da lacínia da maxila; 8° esternito
mais curto ou mais longo que largo; cibário com dentes
anteriores com aspecto estiletiforme..........Lu. (Lut.) cruzi*
Lu. (Lut.) longipalpis*
Lu. (Lut.) gaminarai*
*Fêmeas indistinguíveis.

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Gênero Pintomyia
Subgênero (Pintomyia)

MACHOS:
Cerdas metepisternais e metepimerais ausentes;
gonocoxito com tufo basal formado por numerosas
cerdas dispostas em duas fileiras......Pi. (Pin.) pessoai

Gonocoxito com 2 a 5 cerdas em sua base; dutos edeagais


3 a 4 vezes mais longos que a bomba espermática........
...............................................................Pi. (Pin.) fischeri

FÊMEAS:
Cerdas metepisternais e metepimerais ausentes; FX
e FXI sem papilas; coxas anteriores claras e coxas
posteriores e medianas escuras; corpo da esperma-
teca esclerosado; espermatecas com o diâmetro da
cabeça equivalente ou maior que o do corpo, o qual
apresenta formato cilíndrico.............Pi. (Pin.) fischeri

Todas as coxas escuras, espermateca subesférica,


sendo a cabeça mais curta que o comprimento do
corpo; labro-epifaringe maior ou equivalente a 350 μm
................................................................Pi. (Pin.) pessoai

Gênero Migonemyia
Subgênero (Migonemyia)

MACHOS: gonocoxito sem tufo basal; Parâmero


fortemente convexo na margem dorsal entre duas

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concavidades; dutos edeagais e bomba espermática


medindo respectivamente ≤ 590 μm e 130 μm............
...........................................................Mg. (Mig.) migonei

FÊMEAS: Conjunto formado por duto comum, duto


individual e corpo das espermatecas muito longo,
medindo duas ou mais vezes a altura da furca geni-
tal; VIII tergito com o número de cerdas variando de
5-22; cabeça das espermatecas pedunculada..............
..........................................................Mg. (Mig.) migonei

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9. Bibliografia Consultada e Recomendada

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métodos para a formação de profissionais em laboratórios de


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Diptera
Culicidae
Renata Antonaci Gama
Cássio Lázaro Silva Inacio
Fellipe Albano Melo do Nascimento
Paula Blandy Tissot Brambilla
Renato César de Melo Freire

1. Generalidades:

São insetos conhecidos popularmente como mosquitos, cara-


panãs, sovelas, pernilongos e muriçocas. Possuem grande impor-
tância médico-veterinária uma vez que diversas espécies dessa
família estão envolvidas na transmissão de patógenos, como
Plasmodium (causador de malária humana) e arbovírus como Zika,
Oropouche, Nilo Ocidental, entre outros. Os culicídeos formam
uma família numerosa e cosmopolita com 3.563 espécies válidas
distribuídas em 112 gêneros, sendo que no Brasil são registradas
aproximadamente 530 espécies em 23 gêneros (INÁCIO et al., 2017).
PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
7. Diptera: Culicidae

Todavia, tem-se verificado a ocorrência de opiniões discordantes


a respeito do posicionamento e validação de alguns desses gêne-
ros, principalmente em relação à tribo Aedini.

2. Aspectos Morfológicos:

Formas imaturas: Os ovos dos mosquitos são ovais ou elípti-


cos, têm coloração clara no momento da oviposição, tornan-
do-se escuros após alguns minutos. Possuem cerca de 0,4 mm
de comprimento e sua parte externa, conhecida como cório, é
resistente, conferindo uma proteção mecânica e evitando perda
excessiva de água pelo embrião, mas permite que aconteçam
trocas gasosas com o meio externo. O cório é constituído em
sua maioria por proteínas e quitina.
As larvas dos mosquitos, sempre aquáticas, têm aspecto
vermiforme e coloração bastante variável. O corpo é nitida-
mente dividido em cabeça, tórax e abdômen, sendo esse último
constituído por oito segmentos (Figura 1). No último segmento
abdominal encontra-se o sifão respiratório, de onde se abrem os
espiráculos, importantes na diferenciação entre gêneros, sendo
os anofelinos desprovidos do mesmo. O corpo é revestido por
cerda de 222 pares de cerdas dispostas de maneira simétrica.
Essas possuem função sensorial e auxiliam na flutuação.

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Tissot Brambilla | Renato César de Melo Freire
PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
7. Diptera: Culicidae

Figura 1.   Larva de Culicidae e seus aspectos morfológicos. (Ilustração de


Inácio CLS)

As pupas (Figura 2) têm aspecto de vírgula e são bastante


móveis quando perturbadas. Seu corpo divide-se em cefalotó-
rax (cabeça + tórax) e abdômen (dividido em 8 segmentos). No
cefalotórax existem duas estruturas tubulares denominadas de
trombetas respiratórias, onde se abrem os únicos espiráculos da
pupa. No final do abdômen, existe, no ápice do oitavo segmento,
há um par de pás ou paletas que auxiliam a pupa na locomoção.

Figura 2.   Aspectos morfológicos de pupa de Culicidae. (Ilustração de Inácio CLS).

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7. Diptera: Culicidae

Os culicídeos adultos (Figura 3) medem cerca de 3-6


mm de comprimento, as antenas possuem de 15 a 16 segmen-
tos, não possuem ocelos, os palpos são nítidos (com tamanho
variável entre as subfamílias), na asa possuem pelo menos 10
veias atingindo a borda alar, possuem pernas longas e o tórax,
as pernas, as asas e o abdômen são revestidos de escamas.
Possuem dimorfismo sexual proeminente com machos apre-
sentando antenas plumosas (muitas cerdas) e fêmeas antenas
pilosas (poucas cerdas).

Figura 3.   Aspectos morfológicos de mosquitos da família Culicidae.


Ilustração de Inácio CLS.

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7. Diptera: Culicidae

3. Identificação Taxonômica:

Os culicídeos são os insetos pertencentes à Ordem Diptera,


subordem Culicomorpha e atualmente são divididos em duas
subfamílias: Culicinae e Anophelinae (RAFAEL et al., 2012). A
diferenciação dos adultos entre as duas subfamílias pode ser
realizada através da observação dos palpos (Figura 4), asa e do
escutelo e nas formas imaturas pela presença de sifão respira-
tório e posicionamento na lâmina d’água (Figura 5).

Figura 4.   Diferença morfológica entre machos e fêmeas de mosquitos das


subfamílias Culicinae (A): 1- Palpos maxilares curtos, 2- Antenas pilosas
(poucas cerdas), 3-palpos longos. 4 antenas plumosas (muitas cerdas) e
Anophelinae (B): 1- Palpos maxilares longos, 2- Antenas pilosas (poucas
cerdas), 3-palpos longos e clavados (dilatados no ápice). 4 antenas plumo-
sas (muitas cerdas). Ilustração de Inácio CLS.

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7. Diptera: Culicidae

Figura 5.   Diferenças entre larvas das subfamílias Culicinae (A) e


Anophelinae (B). Ilustração de Inácio CLS.

4. Importância Médica

Quando se trata da importância médica dos mosquitos, abre-


-se um leque para uma dezena de doenças que são transmi-
tidas ou veiculadas por mosquitos. Esses agem como vetores,
carregando patógenos e transmitindo através do hábito hema-
tofágico das fêmeas, que necessitam desse suporte protei-
co oriundo do sangue para maturar seus ovócitos. Sobre os

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7. Diptera: Culicidae

patógenos a diversidade é alta, desde helmintos, como as filárias,


Protozoários, como alguns indivíduos do gênero Plasmodium.
Quando se trata da transmissão de vírus, usaremos o termo
arbovírus para designar todo vírus que for transmitido por um
artrópode. A gama de vírus veiculados por mosquitos é altíssi-
ma como, por exemplo, os 4 tipos do vírus Dengue, os vírus da
Febre Amarela, Zika, Vírus do Nilo Ocidental e Chikungunya.

4.1. Principais Espécies Vetoras e


Patógenos Transmitidos:

Dentre as principais espécies destacam-se Aedes aegyp-


ti (Dengue 1, 2, 3 e 4, Febre Amarela urbana, Chikungunya
e Zika), Haemagogus leucocelaenus; Haemagogus janthinomys;
Haemagogus tropicalis; Sabethes chloropterus; Sabethes cyaneus
(Febre Amarela), Anopheles darlingi; Anopheles aquasalis; Anopheles
albitarsis; Anopheles cruzii; Anopheles bellator (Plasmodium falcipa-
rum, Plasmodium ovale, Plasmodium vivax), Culex quinquefasciatus
(Wuchereria bancrofti, vírus do Nilo Ocidental, Febre Oropouche).
Decorrente da enorme diversidade de mosquitos de importân-
cia médica no Brasil, foram selecionadas algumas espécies da
tribo Aedini presentes (com ênfase no estado do Rio Grande do
Norte) para abordar seu ecótopo, distribuição e hábito alimen-
tar. Essas informações podem ser observadas na tabela I.

4.2. Grau de Transmissão das Espécies

A porta de entrada para a transmissão de patógenos é a picada


do mosquito, uma vez que a primeira substância que entra no

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7. Diptera: Culicidae

hospedeiro é a saliva, com função anticoagulante para facilitar


o repasto sanguíneo. As formas infectantes dos parasitos e vírus
se alojam nas glândulas salivares. Porém, para isso acontecer é
necessário que os mosquitos se infectem através da alimenta-
ção sanguínea e os patógenos se desenvolvam, sobrevivam aos
mecanismos de defesa do vetor e se desloquem para as glândulas
salivares ou no caso das filárias onde esses helmintos se deslocam
para as peças bucais dos mosquitos, chegando antes até da saliva.

Tabela 1 -   Principais espécies de Aedini presentes no Brasil, com seus


ecótopos, importância médica, distribuição e hábito alimentar.

Espécie Ecótopo Importância Distribuição Hábito


médica (Brasil) alimentar*
Aedes (Stegomy- Larva: Vetor dos vírus Todos os As fêmeas são
ia) aegypti recipientes da dengue estados dotadas de
artificiais (tipo 1, 2, 3 e 4), certo ecletismo
abandonados Febre Amarela, quanto a sua
preenchidos Chikungunya fonte de repas-
pelas águas (FIGUEIREDO; to sanguíneo,
das chuvas, FIGUEIREDO, porém são mais
como aqueles 2014) e Zika antropofílicas
utilizados para (BRITO et al., que zoofílicas.
armazenar 2016). Potencial
água no uso vetor dos
doméstico, vírus Mayaro
como também (FIGUEIREDO;
em bromélias, FIGUEIREDO,
buracos em 2014) e Encefali-
árvore, escava- te Equina Vene-
ção em rocha zuelana (ORTIZ
e em bambu. et al., 2008).

Adulto:
ambientes
domésticos e
peridomésticos

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7. Diptera: Culicidae

Aedes (Stegomy- Larvas: Encontrado AL, AM, AP, BA, Realizam


ia) albopictus recipientes naturalmente CE, DF, ES, GO, repasto
artificiais infectado MA, MG, MS, sanguíneo em
abandonados com os vírus MT, PA, PB, PE, mamíferos e
preenchidos dengue, PI, PR, RJ, RN, aves, porém,
pelas águas Chikungunya, RO, RR, RS, SC, apresentam
das chuvas. Vírus do Nilo SE, SP, TO. maior prefe-
Como também Ocidental, rência por
em bromélias, vírus da febre mamíferos.
buracos em amarela, vírus
árvore, escava- da encefalite
ção em rocha equina (PAUPY
e em bambu. et al., 2009)

Adulto:
Encontrados
em regiões
silvestres e
ambientes
extradomi-
ciliares.
Aedes (Ochlero- Larvas: prefe- Capacidade AM, CE, DF, Realizam
tatus) fluviatilis rem criadouros de veicular e GO, MG, PR, PI, o repasto
em locais transmitir P. RN, RJ, RS, SP. sanguíneo em
ensolarados, gallinaceum, mamíferos,
criam-se causador da aves e répteis
principalmente malária aviá- e mostra
em escavações ria; Capacidade preferência
em rochas na de se infectar pelo sangue
margem de rios com o vírus da humano em
em ambiente febre amarela condições
silvestre. Em e com a Diro- experimentais.
meio urbano filaria immitis
habitam (DAVIS; SHAN-
caixas d’água, NON, 1931;
pequenos KASAI et al.,
recipientes. 1986; VEZZANI
et al., 2006).
Adultos:
frequentam
o ambiente
peridomiciliar,
podendo-se
utilizar de
recipientes
artificiais
como criadou-
ros. Comum em
áreas silves-
tres, periurba-
nos e urbanos.

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7. Diptera: Culicidae

Aedes (Ochlero- Larvas: criam- Encontrado AC, AM, AP, Realizam


tatus) fulvus -se em alaga- naturalmente ES, RO, MA, repasto sanguí-
dos perenes infectado com PA, SC, SP. neo prefe-
com vegetação, o vírus da rencialmente
depressões Febre Amarela, em animais
no solo com e vírus Melao, vertebrados,
armazenamen- Ilhéus, Encefa- no entanto
to transitório lite Saint Louis podem vir a
de água. Encefalite picar o homem.
Equina Oeste
Adultos: (SEGURA;
essencialmen- CASTRO 2007).
te silvestres,
raramente se
aproximam
das casas.
Aedes (Ochlero- Larvas: podem Capacidade CE, MG, MS, RN. Realizam
tatus) lepidus ser encon- de transmitir o repasto
tradas em P. gallinaceum, sanguíneo
recipientes causador da principalmente
artificiais, malária aviária em aves, mas
coexistindo (PARAEN- podem vir a
com A. aegypti SIS, 1945). picar o homem.
e C. quinque-
fasciatus.
Adultos: são
comuns em
locais silves-
tres, semis-
silvestres,
semiurbanos
e urbanos.

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7. Diptera: Culicidae

Aedes (Ochlero- Larvas: têm Encontrado Todos os Realizam


tatus) scapularis preferência por naturalmente estados. repasto
criadouros no infectado com sanguíneo em
solo, de caráter os vírus Cara- equinos e aves,
transitório, paru, Kairi, porém, apre-
como poças Ihéus, Ence- sentam maior
d’água e falite Equina preferência por
alagados, em Venezuelana, mamíferos.
criadouros Encefalite
artificiais Saint Louis,
como valas Maguari,
de drenagem, Mucambo,
marcas de Melao e Rocio
pneus e pega- (SEGURA;
das de animais. CASTRO, 2007)
e com os para-
Adultos: são sitos Wuchereria
frequentes bancrofti e Diro-
em matas filaria immitis
secundárias, e (RACHOU et
nos ambientes al., 1955; LIMA;
antrópicos, AHID 2004).
podendo ser
encontrados no
peridomicílio e
algumas vezes
dentro dos
domicílios.
Aedes (Ochlero- Larvas: Encontrado AM, AC, AP, BA, Realizam
tatus) serratus habitam poças naturalmente DF, GO, MA, repasto sanguí-
temporárias no infectado com MG, PA PI, PR, neo em mamí-
solo, abundan- os vírus Ence- PA, RN, RS, SP. feros e aves.
tes em ambien- falite Saint
tes florestais Louis, Oropou-
che, Caraparu,
Adultos: podem Febre Amarela,
encontrar-se Guamá, Rocio,
no extra e Ilhéus, Aura,
peridomicí- Trocara vírus,
lio. Além da Mayaro, Mirim,
presença em Encefali-
ambientes te Equina
antropicamen- Venezuelana,
te modificados. Uma e Oriboca
(FORATTINI,
2002; SEGURA;
CASTRO, 2007;
CARDOSO et
al., 2010).

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7. Diptera: Culicidae

Aedes Larvas: seus Encontrado AL, AM, CE, ES, Realizam o


(Ochlerotatus) criadouros são naturalmente MA, MG, PB, repasto sanguí-
taeniorhynchus coleções líqui- infectado PI, RN, RJ, SE. neo em peque-
das no solo, com os vírus nos e grandes
transitórios e Encefalite mamíferos
com certo grau Equina Vene- vertebrados,
de salinidade, zuelana, Ence- como roedores
como poças, falite Equina e equinos,
valas de do Leste, e também
drenagem e Everglades aves, répteis
alagadiços de (FORATTINI, e humanos.
água salobra. 2002; COFFEY;
WEAVER,
Adultos: costu- 2005; SEGURA;
mam habitar CASTRO, 2007)
regiões litorâ- e do parasito
neas, podendo Dirofilaria
ser encontrado immitis (AHID;
distante dos LOURENÇO
criadouros DE OLIVEI-
devido à gran- RA, 1999).
de capacidade
de dispersão.
Geralmente
aparecem em
maior número
no verão de
chuvas torren-
ciais. Habitam
o peridomi-
cílio, matas e
ocasionalmen-
te adentram as
casas quando
a densidade
populacional
da espécie é
muito alta.

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7. Diptera: Culicidae

Haemagogus Larvas: desen- Considerado BA, GO, MG, Costumam


(Haemagogus) volvem-se vetor potencial RJ, RS, SC, SP. realizar
capricornii** usualmente em do vírus Febre o repasto
ocos de árvo- Amarela sanguíneo
res, bambus (MARCONDES; em animais
cortados ou ALENCAR, arborícolas
furados 2010) como macacos,
aves, e também
Adultos: roedores, mas
encontrados podem ocasio-
em áreas nalmente vir a
silvestres, picar os seres
fazendas com humanos.
áreas de flores-
ta preservada.
Haemagogus Larvas: desen- Vetor dos vírus AL, AM, AC, São bastante
(Haemagogus) volvem-se Febre amarela AP, BA, ES, GO, ecléticas,
janthinomys geralmente e Mayaro. MA, MG, MS, podendo vir a
em ocos de Encontrado MT, RO, SC, PA, picar macacos,
árvores. naturalmente PE, RN, TO. aves, e também
infectado o homem.
Adultos: São com os vírus
mosquitos Codajas,
acrodendrófi- Una, Ilheus,
los de florestas Jurara, Jurona
tropicais. e Tacaiuma
(SEGURA;
CASTRO, 2007;
MARCONDES;
ALENCAR,
2010)
Haemagogus Larvas: desen- Vetor potencial AC, BA, RO, CE, Realizam
(Haemagogus) volvem-se do vírus da GO, MS, PE, RN, repasto
spegazzinii usualmente em Febre Amarela RJ, SE, SP, TO. sanguíneo em
ocos de árvores (MARCONDES; aves, bovinos,
e buracos ALENCAR, primatas
de bambu. 2010). não-humanos
e humanos.
Adultos:
Comuns nas
copas das árvo-
res em ambien-
tes silvestres.

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7. Diptera: Culicidae

Haemagogus Larvas: desen- Encontrado AC, AL, AM, Realizam


(Haemagogus) volvem-se naturalmente BA, CE, DF, ES, repasto
leucocelaenus usualmente em infectado GO, MA, MG, sanguíneo em
ocos de árvo- com os vírus MT, MS, PA, aves, bovinos,
res, bambus Febre Amare- PB, PE, PR, RN, primatas
cortados e cria- la, Ilhéus, RJ, RS, RO, SC, não-humanos
douros peri- Maguari, Una, SE, SP, TO. e humanos.
domiciliares. Wyeomyia,
Tocaiuma,
Adultos: podem Jurona e
ser encontra- Mucambo
dos em regiões (SEGURA;
florestais, CASTRO, 2007;
parques urba- MARCONDES;
nos, habitando, ALENCAR,
principalmen- 2010).
te, a copa das
árvores.
Haemagogus Larvas: Encontrado AM, AP, DF, Não encon-
(Haemagogus) habitam e colo- naturalmente GO, MA, PA. trado
tropicalis nizam buracos infectado com
em troncos o vírus da
de árvores. Febre Amarela
(SEGURA;
Adultos: são CASTRO, 2007)
diurnos e
ocorrem em
habitats silves-
tres em áreas
das margens
de rios sujeitas
a inundações
da floresta
amazônica. São
insetos acro-
dendrófilos.
Psorophora Possui hábitos Encontrado AM, TO, AP, Não encon-
(Janthinoso- parecidos naturalmente BA, DF, PR, RJ, trado
ma) albipes com P. ferox infectado com RO, MG, PA,
os vírus da GO, SP, TO.
Febre Amarela,
Encefalite
Venezuelana,
Guamá, Ilhéus,
Kairi, Mayaro,
Una (SEGURA;
CASTRO, 2007).

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Psorophora Larvas: criam- Encontrado AM, AP, RO, TO, Realizam


(Janthinoso- -se em depres- naturalmente CE, BA, PE, RN, repasto
ma) ferox sões rasas no infectado com DF, MA, GO, sanguíneo em
solo, de caráter os vírus Cara- PI, PA, SP, MG, mamíferos de
transitório paru, Ilhéus, SC, RO, MT. grande porte
com vegetação Maguari, e também
emergente, Melao, Oriboca, atacam o
sombreadas, Mayaro e Una homem em
por exemplo, e veiculador de áreas de flores-
em alagados, ovos de Derma- ta, próximo
charcos e tobia hominis a elas ou no
banhados (SEGURA; peridomicílio.
CASTRO, 2007).
Adultos:
costumam ser
frequentes
em florestas,
matas de planí-
cie e capões.
Psorophora Possui hábitos Encontrado AM, RO, TO, AP, Realizam
(Janthinoso- parecidos naturalmente PE, PA, MG, MT, repasto sanguí-
ma) lutzii com P. ferox infectado RJ, RS, PR, SP. neo normal-
com os vírus mente em aves.
Guamá, Ilhéus
e Una (SEGURA;
CASTRO, 2007).

*Foram descritos apenas os hábitos relacionados à alimentação sanguínea


das fêmeas.** Pouco se sabe a respeito da importância epidemiológica da
espécie, uma vez que sua distribuição se sobrepõe à de H. janthinomys e as
fêmeas de ambas as espécies não são passíveis de diferenciação morfológi-
ca, o que só é possível pela morfologia da genitália masculina.

A nomenclatura utilizada para a tribo Aedini foi conforme Wilkerson et al. 2015.

4.3. Grau de Hematofagia

A hematofagia dos culicídeos é um processo essencial para o


amadurecimento da prole. O sangue do hospedeiro fornece um
suporte proteico importante para o desenvolvimento dos ovos e

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essa necessidade de sangue é o elo principal na relação dos mosqui-


tos com os hospedeiros vertebrados. O repasto sanguíneo é faci-
litado pela saliva das fêmeas, que possuem um vasto arsenal de
componentes que vão desde proteínas, peptídeos e pequenas molé-
culas. Com ações anti-inflamatórias e anticoagulantes, processos
importantes contra os mecanismos de defesa do hospedeiro como
a vasoconstrição e coagulação sanguínea (FORATTINI 2002).

4.4. Infecção Natural

Existem três vias de infecção por patógenos aos indivíduos


que integram a família Culicidae que são: Infecção por repas-
to sanguíneo, quando a fêmea se alimenta de sangue de um
hospedeiro de forma a se infectar, esta é a maneira mais eficaz.
Outra maneira de se infectar é quando a fêmea transmite o
patógeno para os ovos, neste caso mais especificamente os
vírus participam da transmissão, isso acontece transovaria-
namente, ou seja, a fêmea está infectada com algum vírus e
transmite para a sua prole e os indivíduos que nascerem já
estão infectados, esse tipo de transmissão é chamada de trans-
missão transovariana ou vertical. Outra forma de transmissão
é através da cópula, momento em que os adultos trocam flui-
dos, neste momento existe a possibilidade de um dos parceiros
se infectar. Esta diversidade de maneiras de se infectar com
um patógeno é uma explicação para o sucesso da transmissão
de tantas doenças (FORATTINI 2002).

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7. Diptera: Culicidae

5. Aspectos Bioecológicos:

5.1. Ciclo do Vetor

Os mosquitos apresentam ciclo de vida holometábolo (holo =


todo, completo; Metábolo = metamorfose), ou seja, são insetos
que passam por uma metamorfose completa. As fases do ciclo
de vida são ovo, larva, pupa e adultos (Figura 6).

Figura 6.   Ciclo biológico de mosquitos da família Culicidae. Ilustração de


Inácio CLS.

As fêmeas através de neurônios quimiorreceptores localiza-


dos em suas pernas, antenas e principalmente nos palpos podem
perceber variações na temperatura da água, no pH e até mesmo
nos níveis de CO2 presentes no ambiente. Dessa forma escolhem o
melhor lugar para depositarem seus ovos, podendo ser em apenas

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7. Diptera: Culicidae

uma oviposição ou em várias, depositando em apenas um sítio ou


em sítios diferentes, dependendo da espécie de mosquito, porém
sempre sob uma lâmina d’água ou em lugar a ser inundado.
Os ovos ao entrarem em contato com a água sofrem matu-
ração e completam o processo de embriogênese que podem durar
horas ou dias, variando bastante. Quando os ovos se rompem libe-
ram uma pequena larva a qual ainda passa por quatro estádios
de desenvolvimento denominados de L1, L2, L3 e L4.
Durante os estádios de desenvolvimento, a larva tem como
principal objetivo se alimentar principalmente em L2 e L3 quan-
do ela demonstra maior voracidade, a fim de guardar bastante
energia para se transformar em pupa. Ao chegar em L4 a larva
sofre uma metamorfose transformando-se em pupa, grande
parte dos tecidos larvais são consumidos e transformados em
novas estruturas, a pupa não possui aparelho bucal, então toda
energia para a metamorfose foi obtida durante a fase larval.
Após a completa degradação dos tecidos larvais e forma-
ção dos novos membros o mosquito rompe o exoesqueleto da
antiga forma de pupa e emerge em sua forma adulta alada.

5.2. Habitat

Os mosquitos podem habitar os mais diversos tipos de ambien-


te, sendo encontrados em todos os continentes exceto nos
polos norte e sul. Algumas espécies são consideradas cosmo-
politas por se adaptarem rapidamente a grandes centros
urbanos como Aedes aegypti e Culex quinquefasciatus, causando
transtorno a populações que moram onde há grande densi-
dade desses indivíduos, pois são transmissores de arbovírus
e filárias respectivamente.

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5.3. Sazonalidade

As populações de culicídeos podem sofrer influência por fato-


res bióticos e abióticos, em sua abundância, permitindo flutua-
ções populacionais. O aumento da precipitação pode ser um
fator determinante para o crescimento populacional de muitos
grupos de culicídeos, como visto por Xavier e Rabelo (1999) ao
estudar populações de Anopheles no Estado do Maranhão no
Brasil. Nesse estudo foi observado um aumento na abundân-
cia de indivíduos durante a estação chuvosa, principalmente
no início, mais especificamente em fevereiro, período carac-
terizado pelos maiores índices pluviométricos e de umidade
e menores médias mensais de temperatura. A umidade tem
grande influência positiva na atividade de voo dos mosquitos,
um exemplo pode ser visto em populações de Culex nigripalpus.
Segundo Wolda e Galindo (1981), a flutuação populacional
dos culicídeos tropicais se relaciona diretamente com o padrão de
chuva de cada região. Isso se dá devido a necessidade do aumento
do nível da água dos criadouros, para que os ovos sejam alcan-
çados e após algumas horas ou dias as larvas eclodam, sendo
assim notório a íntima relação entre a densidade populacional
dos mosquitos e as chuvas (BATES, 1949). Em um estudo feito por
Guimarães et al. (2001) no Parque Nacional da Serra de Bocaina,
Estado de São Paulo, verificou-se que a precipitação pluviomé-
trica e a temperatura foram as variáveis climáticas que demons-
traram exercer maior influências nas populações de culicídeos,
sendo possível observar uma resposta positiva às mudanças de
temperatura para algumas espécies (Culex nigripalpus, Anopheles
cruzi, Aedes serratus e Coquillettidia chrysonotum).
Outro elemento que pode estar relacionado com a flutua-
ção das populações de culicídeos é o ciclo lunar. Isso se dá devido

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a luminosidade ser um fator importante para atividade de voo


desses artrópodes. Muitos trabalhos têm demonstrado que as
capturas são mais reduzidas durante o período de lua cheia, em
contrapartida ocorre um aumento nas capturas durante a lua
nova (HOSFALL, 1943; RUBIO-PALIS, 1992). Isso pode ser expli-
cado pelo uso de armadilhas luminosas que competem com a
luminosidade gerada pela lua cheia.
Por outro lado, algumas espécies que expressam um
comportamento urbano e intradomiciliar apresentaram uma
densidade populacional mais constante durante boa parte do
ano, como mencionado por Forattini e Brito (2003) ao afirmar
que reservatórios domésticos podem fornecer condições favo-
ráveis para a manutenção de populações de A. aegypti, mesmo
em períodos de seca.
Vale salientar que, os efeitos oriundos das mudan-
ças climáticas em todo globo terrestre sobre a geográfica e
distribuição dos vetores e doenças infecciosas é uma questão
preocupante. Já é possível observar uma expansão de doenças
como a Dengue e a Dengue Hemorrágica em regiões tropicais
e subtropicais, apresentando epidemias recorrentes em todo
o mundo (GUBLER, 2002).

5.4. Domiciliação

De acordo com Forattini (1996), a ocorrência de mudanças


imprevisíveis nos ambientes naturais, causadas pelo homem,
contribuem para a formação de ecossistemas considerados
como artificiais, por apresentarem caráter inesperado em rela-
ção à biosfera, caracterizando um sistema antrópico. Para ele,
o conceito de domiciliação de insetos vetores é determinado

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pela adaptação destes, por sua própria iniciativa, ao convívio


humano, ocupando os mais variados ambientes antropicamen-
te modificados, essa domiciliação ocorrerá devido a alterações
ambientais que resultam na interação permanente ou tempo-
rária entre os vetores e o ser humano (FORATTINI, 2003).
Diante disso, é possível perceber a influência da urbani-
zação sobre a domiciliação de insetos evidenciada pelo caráter
eclético da maior parte dos artrópodes. Levando-os a se adap-
tarem ao ambiente antrópico, dispersando-se, aumentando
suas populações, tornando-se pragas, ocasionando o incômodo
ou até mesmo transmitindo zoonoses e antroponoses (TAIPE-
LAGOS; NATAL, 2003). O processo de intervenção humana no
ambiente já resultou em mudanças na atividade de diversas
espécies de culicídeos, entre eles, no Brasil, se destacam o C.
quinquefasciatus, Aedes scapularis, A. aegypti e algumas espécies
do gênero Anopheles (NATAL et al., 1991; FORATTINI et al., 1986;
FORATTINI et al., 1995)
É necessário chamarmos a atenção para algumas espé-
cies que apresentam um comportamento endofílico, porém, não
apresentam um comportamento de domiciliação, pois apenas as
fêmeas buscam o interior das casas e com a única pretensão de
realizar o repasto sanguíneo. Isso pode ser visto em anofelinos
Kerteszia que visitam ambientes antrópicos à procura de sangue
humano, porém, logo após realizar o repasto, abandonam o
ambiente antrópico e retornam ao meio natural em busca de
abrigo (FORATTINI., 2000).

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5.5 Distribuição Geográfica

Atualmente, uma das ferramentas mais importantes para o


estudo dos culicídeos são os registros de distribuições, uma
vez que são essenciais para o aprimoramento do conhecimento
sobre sistemática de mosquitos, ecologia, bem como a necessi-
dade da correta identificação de espécies em estudos de biodi-
versidade e incriminação de vetores, sendo de grande interesse
para a saúde pública (HUTCHINGS et al., 2013).
Existe hoje, aproximadamente, um total de 3.549 espé-
cies de mosquitos descritos em todo o mundo (HARBACH, 2016).
Segundo Garffigan et al., (2016), o Brasil é responsável por cerca
de 14,56% da biodiversidade desses insetos. Essa megadiversi-
dade no território brasileiro é possível devido o Brasil ser um
dos países com maior variabilidade de ecossistemas do mundo,
resultado de sua extensão territorial, climatologia e posição
geográfica, gerando uma maior diversidade entre muitos
grupos de animais e vegetais (LOYOLA et al., 2007).
Segundo Rueda (2008), a diversidade de culicídeos, no
Brasil, está dividida em seis regiões biogeográficas, sendo
observada uma maior riqueza na região Neotropical chegando
a 31% de toda a riqueza em áreas de Floresta Tropical. Com
relação a distribuição da riqueza em nível global, Rueda nos
traz, em ordem crescente, a região Paleártica que apresenta a
menor riqueza com apenas 3%, Neártica com 5%, Afrotropical
e Australásia ambas com 22% e a região Oriental com a maior
riqueza, cerca de 30%.
Espécies sinantrópicas tendem a se dispersar mais rápi-
do e apresentam uma extensa distribuição. Um exemplo disso
pode ser visto no processo de dispersão do A. aegypti que foi
favorecido pelo crescimento desordenado dos centros urbanos

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(TEXEIRA et al., 1999). Algo muito parecido ocorreu com outra


espécie invasora, Aedes albopictus, cuja expansão foi intensifica-
da na década de 80 provavelmente devido ao intenso comércio
de pneus usados que continham ovos, além do comércio inter-
continental de diversos produtos (BENEDICT et al., 2007).

6. Coleta, Montagem e Conservação

As primeiras coleções entomológicas do Brasil foram iniciadas


no final do século XIX e eram mantidas em museus ou institui-
ções tradicionais na curadoria de materiais biológicos (ZARUR,
1994). Porém, tanto no Brasil, quanto em todo o mundo, a falta
de estímulos institucionais à taxonomia contribuiu para que
as instituições descuidassem das coleções pouco utilizadas,
sendo necessário, posteriormente, que muitas das antigas
coleções fossem refeitas (LEWINSOHN; PRADO, 2004).
Até 2002, o Brasil apresentava um total de 870.898 exem-
plares da Ordem Diptera, sendo 57.483 pertencentes à família
Culicidae, depositados nas maiores coleções entomológicas
por todo o país, consistindo 55% desses exemplares encon-
trados no Museu de Zoologia da Universidade de São Paulo
(MZSP) (BARROS DE CARVALHO et al., 2002). Essas coleções
são de grande importância para o conhecimento científico
do país, segundo Zaher e Young (2003) elas revelam um acer-
vo inesgotável de informações, que deverão proporcionar,
futuramente, grandes descobertas que ainda hoje estão fora
do alcance tecnológico, além disso, as coleções representam
parte de nossa herança cultural, um testemunho da história
de nosso país.

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7. Diptera: Culicidae

Mas para que essas coleções sejam mantidas são neces-


sários alguns cuidados, para Papavero (1994), a curadoria
desses materiais abrange as atividades de coleta, preservação,
armazenamento, catalogação do material científico, além de
tomada de decisões para o bom manejo das coleções. Além
disso, Almeida et al. (1998) enfatiza que essas coleções devem
ser mantidas em locais escuros ou protegidos da luz, evitando
a fotodecomposição da cor dos exemplares.

6.1. Métodos de coleta

Atualmente, existem vários métodos de coleta e amostragem


de culicídeos adultos, porém nenhum deles é mais eficiente
para estudos comportamentais de espécies antropofílicas que
a atração humana direta, atualmente denominada Técnica de
Atração por Humano Protegido (TAHP). Em 2008, um impor-
tante parecer técnico foi publicado pelo Ministério da Saúde
trazendo regras de como a metodologia deve ser empregada à
pesquisa vetorial (BRASIL, 2008) e em 2019 essas regras foram
atualizadas (BRASIL, 2019).
A Técnica de Atração por Humano Protegido é caracte-
rizada pela utilização de uma “isca humana”, atraindo princi-
palmente os mosquitos antropofílicos (de maior importância
médica). O método consiste na exposição de uma pessoa aos
insetos (normalmente uma das pernas), enquanto ela mesma
ou terceiros a auxiliam na captura dos mosquitos utilizando
tubos plásticos ou capturadores de Castro. É fundamental que
apenas pessoas treinadas realizem esse tipo de coleta para que
diminua os riscos de transmissão de doenças.

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7. Diptera: Culicidae

Entretanto, ao longo dos últimos anos, novas alterna-


tivas aos métodos de coletas por atração humana direta têm
surgido para otimizar os estudos populacionais de culicídeos.
Diante disso, podemos destacar as armadilhas de isca animal,
armadilhas com odores, redes eletrônicas e armadilhas lumi-
nosas (SHANNON, 1939; SUDIA; CHAMBERLAIN, 1962; SEXTON
et al., 1986; GOMES et al., 1985; BURKETT et al., 2001; MACIEL
DE FREITAS et al., 2006; GAMA et al., 2007; RESENDE et al.,
2010; GAMA et al., 2013). A escolha da armadilha a ser utilizada
para a coleta deve ser baseada na biologia e ecologia da espécie
alvo. No entanto, outros fatores também devem ser levados em
consideração, como recursos financeiros disponíveis, local a
ser monitorado (peridomícilio, intradomicílio, mata), mão de
obra disponível e principalmente se a armadilha danifica os
caracteres usados para a identificação.

7. Controle

O programa de controle a mosquitos transmissores de pató-


genos a humanos deve ser realizado de maneira integrada, ou
seja, mesclando medidas individuais e coletivas. As medidas
denominadas como individuais definem-se por serem aquelas
que o próprio indivíduo utiliza para se proteger como usar
roupas com mangas compridas e o uso de repelentes, já as
medidas coletivas são do âmbito da gestão pública e devem ser
realizadas após um estudo epidemiológico para saber qual o
vetor presente na área e definir a melhor forma de controlar
determinada espécie.
Dentre as medidas de controle existem três tipos de clas-
sificações: químico, mecânico e biológico, explicitados abaixo.

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Controle Químico: o controle químico é essencialmente


realizado pelo uso de substâncias químicas com ação inse-
ticidas, que podem ser neurotóxicos, análogos de hormônio
juvenil e inibidores de síntese de quitina (ZARA et al., 2016).
Pode ser direcionado para as larvas (larvicidas) ou adultos
(adulticidas), sempre com princípio ativo distinto para as duas
fases de vida. E a forma de aplicação também pode variar,
podendo ser utilizado diretamente em criadouros, por asper-
são aeroespacial (ex: fumacê), impregnados em mosquiteiros
e/ou roupas e em telas.
Quando utilizados no ambiente, a maioria desses
compostos deixa efeito residual e há algumas décadas sabe-se
que os vetores vêm criando resistência aos inseticidas quími-
cos, tornando as operações de controle vetorial cada vez mais
difícil. Dessa forma, o desenvolvimento de novas metodolo-
gias, técnicas e armadilhas de combate ao vetor que não utili-
zem inseticidas são consideradas de caráter prioritário pela
Organização Mundial da Saúde.

Controle mecânico: consideramos como controle mecâ-


nico medidas como a destruição de possíveis locais que possam
acumular água e servir como criadouros, bem como, em
alguns casos, a retirada da cobertura vegetal de corpos d’água.
Essa última ação aumenta a incidência solar nos criadouros,
auxiliando na redução da população de larvas por insolação
e controlando mosquitos que dependem da macrovegetação
para seu desenvolvimento, como os do gênero Mansonia.

Controle biológico: o controle biológico pode ser reali-


zado por predadores de larvas de mosquito, inserindo nos
corpos d’água predadores naturais como peixes e algumas

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7. Diptera: Culicidae

espécies de crustáceos. Como predador natural tem-se também


as larvas de Culicidae do gênero Toxorhynchintes, que atual-
mente vêm sendo testadas como forma de controle para
as larvas de A. aegypti. Pelo fato das fêmeas adultas não se
alimentarem de sangue, apenas de seiva como os machos, o
uso desse gênero não acarretaria em um aumento de trans-
missão de patógenos para os humanos.
Existem também bactérias (Bacillus thuringiensis) e
fungos (Lagenidium giganteum) que por seu elevado número
de toxinas tem a capacidade inseticida comprovada sem gerar
resistência, por isso, vêm sendo usadas ou estudadas como
potencial efeito larvicida.

Inovações tecnológicas de controle vetorial: Diversas


estratégias vêm sendo desenvolvidas e testadas para o contro-
le de mosquitos vetores, principalmente decorrente da exis-
tência de populações de mosquitos resistentes a inseticidas, da
necessidade da participação popular nesse processo de contro-
le e a utilização de substâncias mais naturais para o ambiente.
Nesse processo, os avanços para o controle de A. aegypti são
os mais promissores, com diversas tecnologias em uso e em
teste no Brasil (ZARA et al., 2016). Destacam-se a abordagem
eco-bio-social, em que é valorizada a participação de vários
setores da comunidade nesse processo de controle/monito-
ramento do mosquito, sendo a educação em saúde o principal
foco (WHO, 2013); o mapeamento de risco, com a utilização de
estatística espacial analisando os dados de vigilância ento-
mológica, vigilância epidemiológica e outros bancos de dados
para direcionar locais prioritários para controle (BARBOSA et
al., 2017); e os mosquitos dispersores de inseticidas, em que a
estratégia é atrair fêmeas que irão realizar a oviposição para

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7. Diptera: Culicidae

as “estações disseminadoras” que simulam criadouros e que


contêm em seu interior um regulador de crescimento e este
ficará impregando no corpo dessa fêmea, sendo levado para
outros criadouros e com isso acarretando na mortalidade dos
imaturos (ABAD-FRANCH et al., 2015).
Tem-se também o uso de compostos naturais, como os
óleos essenciais de plantas para controle de imaturos (PEREIRA
et al., 2014), a utilização de mosquitos transgênicos (CARVALHO
et al., 2014), a soltura de machos estéreis (FERREIRA et al., 2008)
e o uso de Wolbachia, uma bactéria comum em insetos que
impede a infecção do A aegypti por patógenos (SINKINS, 2013).
Essas metodologias podem ser usadas sozinhas ou em associa-
ção, visando melhorar seus desempenhos individuais.

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7. Diptera: Culicidae

Proposta de Atividade Prática:


Simulação de cálculo de infestação
do mosquito Aedes aegypti em
campus universitário

Justificativa da aula: Apesar da enorme exposição e propa-


ganda sobre a importância e presença do mosquito Aedes
aegypti nas cidades pelos meios científicos e pela mídia,
poucas atividades práticas são realizadas nas universidades
para se avaliar a presença, os diferentes criadouros e uma
simulação da infestação e consequentemente uma classifica-
ção de áreas de risco para a transmissão de dengue.

Objetivos da prática

Objetivo geral: Propiciar aos alunos um contato prático


com os métodos de monitoramento e coleta do A. aegypti
além dos cálculos realizados para a estimativa de risco de
transmissão de dengue utilizados pelo Ministério da Saúde/
Estados e Municípios.

Objetivos específicos: Reforçar os conteúdos teóricos apre-


sentados (tipos de criadouros, caracterização morfológica
do mosquito);
Avaliar a presença do A. aegypti no campus universitário;
Avaliar os tipos de criadouros presentes;
Simular os cálculos dos índices de infestação vetorial;

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7. Diptera: Culicidae

Material necessário:
• Pipetas de Pasteur de plástico (2ml);
• Tubos de ensaio (de plástico) para armazenar as larvas coletadas
• Álcool 70%;
• Pranchetas;
• Folhas de papel;
• Etiquetas;
• Lâminas de vidro;
• Pinças do tipo relojoeiro.
• Estéreomicroscópio.

Atividades

Em campo: Os alunos serão divididos em grupos (quantidade


variável de acordo com o número de alunos, mas recomen-
dam-se pelo menos cinco pessoas por grupo) e cada grupo
ficará responsável pela coleta em um prédio (ou mais prédios
do campus dependendo do total de alunos e prédios). As coletas
serão realizadas com o auxílio da pipeta de Pasteur e os imatu-
ros (larvas ou pupas) obtidos serão armazenados no tubo de
ensaio contendo álcool (é mais fácil se os tubos já forem acres-
cidos de álcool antes de saírem para as coletas) e os tubos iden-
tificados de acordo com o prédio (reitoria, setores de aula, etc.)
e o tipo de criadouro (tampa de garrafa, copo plástico, etc.).
Todos os criadouros com água (negativos ou positivos- conten-
do larvas) deverão ser contabilizados e anotados na planilha.
Serão coletados no máximo 10 imaturos por criadouro. Após as
coletas, o material será encaminhado para o laboratório para
identificação e posterior cálculo de infestação.

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7. Diptera: Culicidae

Em laboratório: O primeiro passo é a identificação dos


imaturos coletados. Normalmente nos criadouros presentes
em ambientes urbanos são de recipientes descartáveis onde
as espécies mais comuns são: A. aegypti e A. albopictus. Outras
espécies podem ser coletadas dependendo do ambiente, essas
devem ser anotadas como “outras”. Abaixo uma diferencia-
ção simples de larvas de A. aegypti e A. albopictus (figura 7)
para auxiliar na identificação. Caso ocorra disponibilidade de
local apropriado, as larvas podem ser mantidas até adultos e
esses identificados conforme figura 8.s

Figura 7.   Esquema de identificação de larvas de Aedes aegypti e Aedes albopictus

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7. Diptera: Culicidae

Figura 8.   Esquema de identificação de adultos de Aedes aegypti (A) e Aedes albo-


pictus (B). Observa-se a presença de escamas branco-prateadas no clípeo e no
tórax em forma de “Lira” em A. aegypti. Em A. albopictus observa-se clípeo escuro
e apenas uma faixa de escamas branco- prateadas no tórax.

Cálculos de infestação:
Os cálculos serão realizados juntando todos os recipientes e
prédios. O prédio (= imóvel) será considerado positivo quando
apresentar imaturos de A. aegypti (independente da quanti-
dade de imaturos e da quantidade de criadouros). Abaixo se
encontram as fórmulas:

Índice de Infestação Predial (IIP) = Imóveis positivos/ imóveis


pesquisados x 100 (CONNOR; MONROE, 1923)
Índice por Tipo de Recipiente (ITR) = Recipientes positivos/
recipientes vistoriados x 100 (CONNOR; MONROE, 1923)

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PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
7. Diptera: Culicidae

Índice de Breteau (IB) = Recipientes positivos/ imóveis pesqui-


sados (BRETEAU, 1954)

Estimativa de risco de dengue:


Os valores obtidos serão representativos do campus inteiro.
O índice usado para se estimar o risco de transmissão de
dengue é o IIP. Os grupos com índices de infestação predial
inferiores a 1% estão em condições satisfatórias, os de 1 a 3,9%
estão em situação de alerta e os superiores a 4% há risco de
surto de dengue.

Valores (IIP) Classificação de risco

<1 Baixo risco

1- 3,9 Médio risco (alerta)

3,9 Alto

Sugestões para discussão e para incrementar a prática:


Comparação dos diferentes prédios do campus em relação
à quantidade de imaturos e a quantidade de criadouros;
Observação do criadouro mais presente e mais positivo
no campus;
Mapeamento das áreas positivas (com criadouros positi-
vos) e direcionamento das ações de prevenção e monito-
ramento no campus;
Realização de vídeos educativos para os próprios alunos
do campus;

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PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
7. Diptera: Culicidae

Dificuldades e limitações observadas na metodologia de cole-


ta de imaturos;
Reflexão da metodologia realizada pelos Agentes de Endemias
da prefeitura (que usam a metodologia de busca de imaturos);
Papel dos Órgãos Gestores e da população.

Propostas de avaliação da prática:


Nas coletas realizadas nos prédios, pode-se realizar a cata-
ção dos criadouros inservíveis (descartáveis) associado a uma
mobilização de prevenção e educação ambiental. Os resultados
obtidos poderão servir como atividade avaliativa e também
podem ser apresentados em eventos de extensão da instituição.

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PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
7. Diptera: Culicidae

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BRASIL. Ministério da Saúde. Secretaria de Vigilância em


Saúde. Departamento de Vigilância das Doenças Transmissíveis.
Levantamento Rápido de Índices para Aedes aegypti (LIRAa) para
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para avaliação dos índices de Breteau e Predial e tipo de
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8
Diptera
Simuliidae
Herbet Tadeu de Almeida Andrade
Jansen Fernandes de Medeiros
Felipe Arley Costa Pessoa

1. Generalidades

Os dípteros da família Simuliidae são insetos que apresentam


uma peculiaridade nas formas imaturas por se desenvolverem
em ambientes aquáticos de corredeira, ou seja, ambiente lótico.
Borrachudos ou piuns são os nomes dados aos adultos e que
normalmente habitam nas proximidades dos seus criadouros,
exercendo o hábito hematófago, considerado como uma das
mais dolorosas picadas entre os dípteros culicomorfos. Além
das picadas que desencadeiam reações alérgicas tegumenta-
res em muitas pessoas de vários países da região Neotropical e
Etiópica há também a veiculação de vários patógenos ao homem
e outros animais. O número de espécies existentes no Brasil
PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
8. Diptera: Simuliidae

ainda é discutido, provavelmente menos de uma centena, discu-


tido também é a sua nomenclatura, no que diz respeito à eleva-
ção da categoria subgenérica para genérica.
Essa família é filogeneticamente próxima dos Culicidae e
Ceratopogonidade, que também possuem gêneros hematófagos.
Em seu ciclo de vida, exploram ambientes distintos, uma
fase aquática, lótica, em que os imaturos se desenvolvem, desde
grandes rios, de correnteza lenta, até córregos rápidos, enca-
choeirados (Fig. 01) e uma fase terrestre-aérea, onde vivem os
adultos, que são primariamente diurnos.

Figura 1.  Trecho de cachoeira do rio Pacotí, Baturité, Ceará, local de cria-


douros de Hemicnetha rubrithorax, espécie de Simuliidae zoófila.

Os estudos no Brasil direcionados ao controle, biologia,


ecologia e sistemática dos borrachudos se voltam mais para
áreas endêmicas, principalmente na região Norte do país. Nesta
região, as pesquisas avançaram mais na distribuição vetorial na

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de Medeiros | Felipe Arley Costa Pessoa
306
PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
8. Diptera: Simuliidae

Amazônia Legal, com os novos casos observados e, principal-


mente, relacionados à Mansonelose e Oncocercose.
Para outras regiões do país são poucos os estudos e se
restringem mais a relatos de espécies novas. Da mesma forma,
levantamentos de espécies em algumas bacias hidrográficas
também conferem a poucos trabalhos e, algumas vezes, carac-
terizando ainda a biologia e ecologia das espécies encontradas
(ARAÚJO-COUTINHO; MAIA-HERZOG; SOUZA, 1988; ALMEIDA;
PY-DANIEL; TORRES, 1999; PEPINELLI; TRIVINHO-STRIXINO;
HAMADA, 2003; PESSOA; RIOS-VELÁSQUEZ; PY-DANIEL, 2005;
LANDEIRO; PEPINELLI; HAMADA, 2009).
Os borrachudos são muito conhecidos popularmente nas
regiões sudeste e sul do Brasil. Apesar disso, verificam-se regis-
tros de casos por picadas desses insetos, ocasionando inclusi-
ve, a saída de profissionais da área agropecuária, bem como a
baixa frequência de pessoas que visitam áreas de lazer, caracte-
riza por consequência, problemas de saúde e econômicos locais.
Efetivamente, ainda não se verificou nos últimos anos pesquisas
ou até linhas de tendências ao controle nas espécies hematófagas
de simulídeos encontradas nos criadouros naturais de vários rios
ou riachos, nos estados daquelas regiões, especialmente para a
espécie Simulium (Chirostilbia) pertinax (Kollar, 1832).

2. Aspectos Morfológicos

Ovos - Os ovos são diminutos variando entre 0,1 a 0,4mm de


comprimento, de subesféricos a subtriagulares de coloração
clara logo após a ovipostura e escurecendo em seguida. O
encontro de ovos em determinados criadouros não é tão fácil de
observar, normalmente, pode-se observar uma massa de ovos

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307
PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
8. Diptera: Simuliidae

sobre alguns substratos que ofereçam condições ao desenvol-


vimento para os próximos estágios.
Larvas - As larvas de simulídeos vivem em vários subs-
tratos de desenvolvimento que possam ocorrer numa coleção
lótica. Normalmente se encontram várias larvas sobre rochas,
bem como, em várias espécies de vegetais. Ocorrem em forma de
colônias, inclusive agregadas uma sobre as outras (Fig. 2), além
das próprias pupas. Pode existir uma troca de substratos em
determinadas épocas do ano. Em rios ou riachos perenizados, o
substrato rochoso (rochas, pedras) são substratos preferenciais
de Simulium Hemicnetha brachyclada (Lutz & Pinto, 1932) ao longo
de vários meses. Porém, em determinadas épocas do ano, prin-
cipalmente quando diminui a oferta hídrica do rio, as larvas
deixam estes substratos e passam a colonizar a parte mais infe-
rior das plantas (raízes) que ocorrem ao longo do rio (ANDRADE
et al., 2004). Observa-se também que ocorrem em uma mesma
área do substrato a colonização de espécies diferentes, com
estágios diferentes (larvas/pupas), bem como, uma diferencia-
ção quanto aos ínstares larvais das espécies encontradas.
Normalmente, o número de ínstares larvais encontrados
na maioria das espécies de simulídeos é em média sete (Fig. 3 a –
b). Porém, este objeto de pesquisa é pouco estudado, merecendo
novas investigações, incluindo trechos de rios/riachos, perten-
cente a bacias hidrográficas diferentes, uma vez que, fatores
físicos e químicos encontrados ao longo dos rios variam e, estes
possivelmente podem incidir diretamente no número dos ínsta-
res (ALENCAR; HAMADA; MAGNI-DARWICH, 2001; PEPINELLI;
TRIVINHO-STRIXINO, 2002; ALVÁN-AGUIAR; HAMADA, 2003;
PEPINELLI; TRIVINHO-STRIXINO, 2003; ANDRADE et al., 2004).
O desdobramento dessa atividade pode gerar informações básicas

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308
PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
8. Diptera: Simuliidae

do ciclo evolutivo das espécies, bem como, proporcionar dados de


interesse epidemiológico para espécies de simulídeos.
Ainda na (Fig. 3) apresentam-se duas figuras, estabele-
cendo o número de ínstares larvais da espécie H. brachyclada,
levando-se em conta a frequência, o comprimento do corpo e
da antena. Porém, Gorayeb (1981) relata que o comprimento do
corpo pode variar dentro de um mesmo ínstar. Na análise das
larvas de H. brachyclada, utilizando o comprimento total do corpo
e o tamanho da antena, foram obtidos resultados coerentes para
a delimitação de “nuvens de pontos” que indicaram claramente
os ínstares. Resultado similar também foi obtido por Pepinelli
(2000) com I. inaequale. É de se observar ainda na mesma figu-
ra que, pela análise dos dados morfométricos, foram obtidos
os menores tamanhos pertencem ao 2º ínstar. No entanto, se
faz necessária outros trabalhos direcionados à procura do 1º
ínstar nos substratos naturais de oviposição dessa espécie, ou
até mesmo de outras, para se elucidar melhor o ciclo evolutivo.

A B

2 mm

Figura 2.  A - Desenho esquemático de larva de simuliidae; B - Aglomerados


de larvas de Simulium trombetense Hamada, Py-Daniel & Adler, município de
Presidente Figueiredo, Amazonas (Fonte: Felipe A. C. Pessoa).

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309
PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
8. Diptera: Simuliidae

Figura 3.  a - Dispersão das medidas de comprimento da antena (mm) das larvas
de Hemicnetha brachyclada (Diptera: Simuliidae); b - Relação entre o comprimen-
to da antena (mm) e o comprimento do corpo das larvas de H. brachyclada.

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310
PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
8. Diptera: Simuliidae

3. Identificação Taxonômica

Imaturos:

Larvas: São, com formato geral, tubulares, com uma cápsula


cefálica bem desenvolvida, queratinizada, com leques cefálicos
ou leques labrais (projeção do labro, com uma série de hastes
na parte distal, com formato de leque) (Fig 4a-c). Estas hastes
possuem uma série de cerdas (microtríquias) que servem para
captar matéria orgânica, plâncton, algas e até umas larvas
menores de simulídeos para alimentação. Em alguns gêne-
ros, esses leques podem ser reduzidos ou mesmo ausentes.
Funcionalmente estão no grupo de filtradores / raspadores.
Algumas espécies possuem um hipostômio (mento) que raspam
o sedimento do substrato onde estão fixados para alimentação.
Podem chegar até 12 mm de tamanho. Para não serem arrasta-
dos pela correnteza, possuem duas estruturas de fixação, seme-
lhantes a ventosas, um torácico, que é projetado, formando uma
pseudopata (Fig.4d), e pseudópodo abdominal, também chama-
do de anel anal (4f-g), que possui um reforço, de sustentação
do pseudópodo, o esclerito anal. Ambas as estruturas possuem
séries de ganchos, em fileiras circulares, que reforçam a fixação
no substrato. Nessa terminália, no lado dorsal, estão dispostas
as papilas anais, formada por três lobos e vários lóbulos que
se ramificam em lóbulos, de função homeostática (Fig.4e). Nas
larvas maduras, existem, no tórax, os histoblastos branquiais
(Fig.4e), que se converterão nas brânquias das pupas. Essas
estruturas, quando dissecadas e esticadas, são importantes,
pois facilitam associar as espécies de larvas coletadas, com as
pupas do mesmo ambiente coletado. O abdome é mais largo
que o tórax, provavelmente para acomodar o par de glândulas

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8. Diptera: Simuliidae

salivares, hiperdesenvolvidas. Essas glândulas produzem seda,


usado nessa fase como auxílio na fixação no substrato e para
confeccionar o casulo, no processo de empupação.

Figura 4.  Larvas de simuliidae: a- Chirostilbia riograndense, vista lateral,


b-d- microfotografia eletrônica de varredura de Araucnephia cearensis
(Pessoa, Ríos-Velásquez e Py-Daniel), b-vista ventral da cabeça, seta destacando
o hipostômio; c- haste do leque cefálico; d- pseudópodo torácico, e-g
Chirostilbia riograndense: e- histoblasto branquial; f- lóbulos anais; g- esclerito
anal e fileiras de ganchos do peudópodo anal.

A pupa é em formato de clava, com cefalotórax e abdome


bem distinguidos, com projeções branquiais bem desenvolvidas,
podendo ser longas ou curtas, simples ou complexas. Podem

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8. Diptera: Simuliidae

variar entre dois a oito mm. A conformação e tamanho das


brânquias são muito importantes para identificação. As pupas
possuem um revestimento externo, um casulo, que pode ser em
formato de “chinelo”, “sapato” ou amorfo (Fig. 5 a- d) e também
tem importância taxonômica. Existem séries de tricomas no
cefalotórax (no envelope cefálico e do tórax) e ganchos no abdo-
me, tanto dorsal como ventral. Essas estruturas são geralmente
também descritas como caracteres secundários para a diagnose
da espécie quando nesse estágio de vida.
Para utilização e identificação de gêneros e espécies de
simulídeos, larvas e pupas registrados para o Brasil e espécies
ocorrentes no estado do Amazonas indicamos o trabalho de
Hamada; Nessimian; Querino (2014). Segue adiante, uma chave
simples (item 5.1) para identificação de espécies de pupas das
espécies de simulídeos do estado do Ceará.

Figura 5.  Diferentes formas de pupas e casulos. a, b, c, d.

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Formas adultas: Os adultos de simulídeos parecem peque-


nas moscas, com tórax bem desenvolvido e de tamanho entre 2
a 6 mm (Figs. 6a e h). Em geral são escuros (Fig. 6a-b), por isso o
nome comum em inglês black flies, mas várias espécies são alaran-
jadas ou amareladas (Fig. 6c). As fêmeas são hematófagas, com
aparelho bucal curto, adaptado para cortar (Fig. 6d), reduzido
nos machos (6e). Esse aparelho bucal é constituído de uma série
de estiletes cortantes, o labro, lábio, mandíbula e maxilas. Além
desses estiletes, o aparelho bucal possui um apêndice articulado,
o palpo, de função sensorial (Fig. 9a). No conjunto de estruturas
do aparelho bucal, na parte interna, se destacam a hipofaringe e
o cibário. O cibário tem importância taxonômica, devido às varia-
ções de formato e podem possuir dentes. A ausência ou presen-
ça de dentes também podem influenciar na capacidade vetorial
na transmissão de patógenos filariais (Figs. 6f-g). Os machos se
alimentam somente de açúcares vegetais e possuem os estiletes
bucais reduzidos às demais – hematófagas, como ilustrado na
(Fig. 6g). As asas são hialinas (fig. 6a), de formato característico,
coberto de pequenas microtríquias, as veias costa, subcosta e
rádio todas terminam antes do ápice da asa. O rádio é bifurcado,
em R1 e Rs, a porção do rádio antes da bifurcação ao setor basilar
do rádio (sb). As demais veias são menos evidentes. O tórax possui
ornamentação variada, muitas vezes, dependendo da posição da
fonte de luz do microscópio estereoscópico (Fig. 7a-d). As pernas
são relativamente curtas e robustas, de pigmentação variada (Fig.
8a-c). As pernas posteriores apresentam, no basitarso, expansão
achatada no ápice, a calcípala, e no tarsômero I pode haver uma
incisão dorsal, a calcípala.

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Figura 6.  a- Adultos de Simulidae, a- Macho de Araucnephia cearenses, vista


lateral, b-c cabeças de fêmea e macho de A. cearenses, d-e; escuto de fêmeas
de - b- Inaequalium subnigrum, c- Ectemnaspis perflava, respectivamente; g-
Cibários de Inaequalium subnigrum, Chirostilbia acarayense, respectivamente;
h-fêmea de Cerqueirellum argentiscutum picando humano.

Figura 7.  Tórax de fêmea de Cerqueirellum pydanieli, submetida a diferentes


ângulos de luminosidade (a-d).

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A terminália da fêmea (Fig. 8 d-g) é composta do oitavo


esternito, um esclerito alargado com abundante cerdosidade
na parte lateral e que projetam as gonapófises, os cercos, os
paraproctos (Figs d-e). Internamente são observados a forquilha
genital (Fig. 8f) e o ducto da espermateca e espermateca (Fig.
8g). A genitália do macho (Fig. 9 b-e), a terminália, é compos-
ta pelos gonópodos e edeago. Os gonópodos são constituídos
de duas peças segmentadas, o gonocoxito, basal e o gonóstilo,
distal (Fig. 9b-c). O gonóstilo possui um ou mais espinhos apicais
que podem ser rombos, espatulados ou lanceolados (Fig. 9c). O
gonóstilo pode variar de tamanho, largura ou forma. O edeago
é anexo a uma série de estruturas associadas, a placa ventral,
o esclerito mediano, os endoparâmeros (Fig.9 d-e).

Figura 8.  Parte de peças anatômicas de fêmea de Chirostilbia riograndense,


a-c pernas anterior, média e posterior, respectivamente, d- gonapófise,
e- cerco e paraprocto, f– forquilha genital; g- detalhe da espermateca.

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Figura 9.  Estruturas de macho de Chirostilbia riograndense a- terceiro


palpômero; b- gonópodos, c- gonóstilo, d- placa ventral, e- endoparâmeros.

4. Importância Médica

4.1. Principais Espécies Vetoras

Na revisão mais recente são listadas 2.189 espécies, das quais apro-
ximadamente 340 são neotropicais e, entre estas, algumas apre-
sentam hábitos antropófilos, portanto, de importância médica.
Nos últimos anos, alguns especialistas que tratam dos
estudos de sistemática desta família admitem a elevação do
subgênero para gênero. Porém, ainda não é de todo aceita a nova
posição sistemática. Em todo caso, neste capítulo tratar-se-á das
duas nomenclaturas, vindo em primeiro plano a posição clássica.

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Na África, o vetor primário de Onchocerca. Volvulus


(Leuckart 1893) é o Simulium damnosum [=Edwardsellum damno-
sum (Theobald, 1903)], havendo outras espécies (consideradas
como componentes locais do complexo S. damnosum) e aponta-
das como vetoras secundárias.
Na América Latina os vetores são diferentes conforme a
localização dos focos: no México e na Guatemala o vetor primá-
rio é S. ochraceum [=Ectemnaspis ochracea (Walker, 1861)] sendo
vetores secundários S. metallicum [= Aspathia metallicum (Bellardi,
1859)] e S. callidum [=Ectemnaspis callida (Dyar & Shannon, 1927)].
Na Colômbia e no Equador, o vetor primário é S. exiguum
[=Notolepria exiguua (Roubaud, 1906)] e o vetor secundário é S.
quadrivittatum [= Ectemnaspis quadrivittata (Loew, 1862)].
Na Venezuela, S. metallicum é o vetor primário nos focos
costeiros. Na região do alto rio Orinoco, na área Yanomami
contígua ao Brasil os vetores são S. guianense [=Thyrsopelma
guianense (Wise, 1911)] e S. incrustatum [=Psaroniocompsa incrus-
tata (Lutz, 1910)] nas regiões montanhosas, S. oyapockense
[=Cerqueirellum oyapockense (Flock & Abonnenc, 1946)] e S.
exiguum (= Notolepria exiguua) nas partes baixas.
No Brasil, os estudos dos vetores da oncocercose e da
simulidofauna amazônica, realizados dentro do Programa
Eliminação da Oncocercose do Brasil, apontaram para área
Yanomami/Ye’Kuana, (Fig. 10) cinco espécies antropófilas:
Simulium guianense (=Thyrsopelma guianense), S. incrustatum
(=Psaroniocompsa incrustata) S. oyapockense (= Cerqueirellum
oyapockense), S. exiguum (=Notolepria exiguua) e S. bipunctatum
[=Ectemnaspis bipunctata (Malloch,1912)]. Destas, as quatro
primeiras estão envolvidas na transmissão da oncocercose.

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Figura 10.  Vista panorâmica de uma aldeia Yanomami/Ye’Kuana. Foto


gentilmente cedida pelo Dr. Victor Py-Daniel.

Simulium guianense (=Thyrsopelma guianense) é uma espé-


cie relativamente bem estudada no Brasil por ser considera-
da vetor primário de O. volvulus nas áreas montanhosas do
foco Amazônia no Brasil e Venezuela. A ausência de dentes
no cibário é um dos fatores que contribuem para eficiência
dessa espécie como vetor. Possui larga distribuição no Brasil
e, por isso, pode ter um papel importante para disseminação
da oncocercose da área endêmica para outras regiões, fato já
constatado para o Estado de Goiás, onde na década de 1980 foi
diagnosticado um caso autóctone de oncocercose. Simulium
incrustatum (=Psaroniocompsa incrustata) é um secundário
vetor de O. volvulus nas áreas montanhosas do foco de onco-
cercose do Brasil e Venezuela. Tem ampla distribuição pelo
Brasil, ocorrendo nas áreas das Guianas, na região amazônica;
nas áreas do Brasil Central e na região litorânea do Nordeste
até o Rio Grande do Sul.

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Até o momento somente os simulídeos são assinala-


dos como vetores de Mansonella ozzardi (Manson 1897). No
Amazonas a transmissão é mantida por Simulium amazoni-
cum [= Cerqueirellum amazonicum (Goeldi 1905)], e Simulium
argentiscutum [= Cerqueirellum argentiscutum (Shelley & Luna
Dias 1980)], ao longo dos grandes rios e afluentes onde vivem
comunidades ribeirinhas e indígenas (Fig. 11); e em Roraima,
Simulium oyapockense (= Cerqueirellum oyapockense), foi incri-
minado como vetor entre comunidades indígenas. Em alguns
países, como Colômbia, Venezuela e Argentina, além dos simu-
lídeos, os ceratopogonídeos (maruins) também estão envolvi-
dos na transmissão de M. ozzardi.

Figura 11.  Coleta ativa de (Borrachudos/Piuns) Simuliidae adultos,


através do capturador de Castro - aldeia Yanomami/Ye’Kuana. Foto
gentilmente cedida pelo Dr. Victor Py-Daniel.

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Figura 12.  Pôr do sol no Rio Solimões, próximo de Coari, Amazonas, local


em que espécimes de Cerqueirellum argentiscutum podem picar pessoas às
centenas em poucas horas.

4.2. Grau de Transmissão das Espécies

Ao estudar a macro-dinâmica de transmissão de O. volvulus por


espécies de simulídeos na área indígena Yanomami/Ye´kuana,
Py-Daniel (1997), Py-Daniel et al. (2000) chegaram à conclusão
que C. oyapockense possui a maior distribuição, sendo a espé-
cie mais abundante em número de indivíduos coletados; P.
incrustata como segunda espécie mais abundante e a terceira
em número de áreas coletadas. T. guianense é a terceira em
abundância e segunda em relação à distribuição; e N. exiguua
esteve presente em menor número de áreas coletadas e com
menor número de indivíduos.

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Complementam ainda aqueles autores que na área


Yanomami/Ye’Kuana do Brasil, T. guianense é a espécie que apre-
senta maiores índices de transmissão em áreas hiperendêmicas,
sendo que P. incrustata, C. oyapockense e N. exiguua podem auxi-
liar e manter a continuidade da transmissão em épocas sazo-
nais diferentes, já nas áreas mesoendêmicas e hipoendêmicas,
C. oyapockense é a espécie que mantém a transmissão.

4.3. Grau de Hematofagia

Os simulídeos são notáveis insetos hematófagos, devido à voracidade


e em algumas vezes o enxameamento sobre o hospedeiro (Figs. 12, 13
a – b, 17). Em determinadas áreas do Brasil, sul e sudeste, a presen-
ça destes dípteros afugentam sobremaneira as pessoas, incluindo
particularmente até profissionais que trabalham em lavouras ou até
mesmo pessoas que frequentam balneários como seu lazer.

a b

Figura 13.  a e b – Marcas de picadas de simulídeos sobre membros de uma


pessoa. Foto: Lucia Mardini, CEVS/SES-RS. Município de Itapuca, RS 2002.
Foto: Jorge Wilson, CEVS/SES-RS. Município de Paulo Lopes, RS – 2007.
Programa Estadual de Controle do Simulídeo – Rio Grande do Sul - Lesões
provocadas pelos insetos da família Simuliidae no RS.

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Próximo ao litoral dos Estados do nordeste as coleções


lóticas são caracterizadas por rios perenes, de baixa profun-
didade e largura, predominantemente em torno de 6 metros
entre suas margens e apresentam como substratos para formas
imaturas de algumas espécies as plantas aquáticas, ou aquelas
plantas que embora sejam terrestres, partes das folhas imersas
na água se prestam também para colonização. Estas caracterís-
ticas propiciam de forma permanente vários ciclos da espécie
P. incrustata, aparentemente única no grau de hematofagismo
nesta área, observando atividade ao longo do ano.

Espécies zoofílicas

É possível que uma considerável parte de simulídeos perten-


ça ao grupo de espécies zoofílicas. Porém, estudos de campo
devem ser retomados, pois uma mesma espécie pode ser antro-
pofílica em uma dada bacia hifrográfica e zoofílica em outras.
Provavelmente o que ocorra com tal fenômeno possa estar rela-
cionado com comportamentos alternativos entre autogenia e
anautogenia. Tal observação ocorre com a espécie Hemicnetha
braclycada, comumente encontrada no interior da região de
Caatinga. No estado de Pernambuco, Shelley (comunicação
pessoal) afirma que um exameamento desta espécie ao crepús-
culo vespertino é notadamente um comportamento antropofí-
lico. Porém, em várias coleções lóticas intermitentes do estado
do Rio Grande do Norte, H. brachyclada domina massivamente
sobre qualquer outra espécie, principalmente, colonizando
ambientes de rochas, sem contudo, exercer alimentação sanguí-
nea em humanos (Fig.14 a – b). Outra observação é dada para a
espécie H. rubrithorax, coletada nas proximidades da Serra do

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Tapera, em Pernambuco (Fig. 15 e-f). Ao que parece, estas duas


espécies são autógenas, predominam em ambiente intermitente
e possuem material pedregoso para sua colonização imatura.
É ainda possível acreditar que não havendo competição entre
espécies diferentes, quanto ao repasto sanguíneo, no mesmo
sítio de colonização, não ocorra atividade de hematofagia antro-
pofílica e sim zoofílica, ou talvez, ainda se deva prestar uma
condição para estas espécies como poli-hematófagas.

4.4. Infecção Natural

Os Simuliidae são transmissores da oncocercose – uma doença


parasitária causada pelo acúmulo de microfilárias de Onchocerca
volvulus. As microfilárias são produzidas por vermes adultos.
Uma fêmea de Onchocerca volvulus pode produzir entre 500.000
a 1.000.000 de microfilárias anualmente. Os vermes adultos
parasitam o tecido subcutâneo do homem, formando nódulos
fibrosos (oncocercomas), vivem aproximadamente 12 anos, já
as microfilárias de seis a 24 meses (BURK, 1974). Estas últimas
são responsáveis por reações inflamatórias e causam as prin-
cipais manifestações da doença, tais como: reações alérgicas,
despigmentação da pele, que pode tornar-se grossa e enrugada.
Contudo, a manifestação mais grave ainda é a presença de lesões
no globo ocular, que podem conduzir à cergueira (BURK, 1974).
Na oncocercose, as microfilárias são ingurgitadas pelo
inseto durante o repasto sanguíneo, migram até o estômago
do vetor e, posteriormente, até os músculos do tórax, onde se
transforma em 1º estádio (L1) até o terceiro L3 (forma infectan-
te), essa forma migra para o aparelho bucal do inseto e pode
ser transmitida para o homem em um novo repasto sanguíneo.

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Um dos trabalhos pioneiros desenvolvidos no polo base


Xitei/Xidea, área indígena Yanomami/Ye’kuana Roraima, Brasil
(MEDEIROS; PY-DANIEL, 2010) nos remete a informações pecu-
liares numa visão multifacetada na transmissão da oncocercose.
Para este estudo, durante dois anos foram trabalhadas
09 (nove) comunidades resultando no encontro de 4.438 simu-
lídeos das espécies P. incrustata, T. guianense, C. oyapockense, E.
bipunctata e Psoniocompsa sp. P. incrustata foi a mais abundante
com 3.671 indivíduos seguida de T. guianense com 756 indivíduos.
No geral, foram encontrados 12 simulídeos da espécie T.
guianense parasitados, apresentando uma taxa de infecção para-
sitária (TIP) 1,59% (tab. 1). P. incrustata foi apenas encontrado
um simulídeo parasitado e a TIP calculada foi de 0,02%. Para
as demais espécies a TIP foi 0% (MEDEIROS; PY-DANIEL, 2010).

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Tabela 1.   Número de indivíduos de Thryrsopelma guianense coletados, parasitados, Taxa de infecção parasitaria
e estágios larvais de Onchocerca volvulus por comunidades de Xitei/Xidea, área indígena Yanomami/Ye’kuana,
Roraima, Brasil.

No No
Total Total TIP TI Simu- Simu- Estágios larvais
lídeos lídeos
Para- com
cole- com
Comunidades sita- (%) (%) L1 e Mf L1 L2 L3 Cb Tr Ab
tados L3
dos L2

Xamaxi 122 6 4,84 0,8 5 1 34Mf 06L1 01L2 01L3 X

Rasimi-ú 87 1 1,15 _ 1 _ _ 01L1 _ _ X

Moroktkt 111 1 0,9 _ 1 _ _ 01L1 _ _ X

Kitaa 79 _ 0 _ _ _ _ _ _ _ -

Parima-u 134 3 2,24 _ 3 _ _ 7L1 01L2 _ X

Watatas 28 1 3,57 _ 1 _ _ _ 01L2 _ X

Tirei 34 _ 0 _ _ _ _ _ _ _ -

Yapopekt 144 _ 0 _ _ _ _ _ _ _ -

Ropou 17 _ 0 _ _ _ _ _ _ _ 0

Total 756 12 1,59 _ 11 1 34Mf 15L1 03L2 01L3

TIP = Taxa de infecção parasitária, TI = taxa de infectividade, Cb – Cabeça, Tr = Tórax, Ab = abdome, Mf =


Microfilárias, L1, L2, L3 = Estágios larvais de Onchocerca volvulus.

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5. Aspectos Bioecológicos

5.1. Caracterização morfológica de algumas


espécies - Chave de identificação de pupas
de Simuliidae do estado do Ceará.

1. Casulo chineliforme....................................................................2
- Casulo sapatiforme...................................................................….6
- Casulo amorfo, com textura algodoada......Araucnephia cearensis

2. Brânquias com 4 filamentos terminais....Inaequalium maranguapense


- Brânquias com 6–12 filamentos branquiais...........................…..3

3. Brânquias com 6 filamentos terminais......................................4


- Brânquias com 8 filamentos terminais.......................................…..5
- Brânquias com 12 filamentos terminais...Thysorpelma guyanense

4. Tricomas torácicos bífidos..............…..Psaroniocompsa incrustata


- Tricomas torácicos trífidos ou quadrífidos...Inaequalium subnigrum

5. Filamentos branquiais ramificados de um tronco comum,


todas as ramificações saindo de mesma altura; tricomas toráci-
cos simples ou bífidos.........................................Psilopelmia perflava
- Filamentos branquiais ramificados de diferentes alturas, tricomas
torácicos trífidos ou quadrífidos.............................Chirostilbia acarayense

6. Brânquias com seis filamentos terminais....Hemicnetha brachyclada


- Brânquias com oito filamentos terminais..........…H. rubrithorax

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5.2. Ciclo do vetor

Os simulídeos são holometábolos, apresentam os estágios de


ovo, larva, pupa e adultos. Completam seu ciclo biológico em
meio terrestre (formas adultas: fêmeas e machos) e aquático
(formas imaturas: ovos, larvas e pupas). Os ovos apresentam
uma forma oval irregular, são postos pelas fêmeas durante o
dia, mas é normalmente ao entardecer que se observa a postu-
ra, ocorrendo em diversos tipos de substrato do meio aquático.
As fêmeas colocam entre 200 e 500 ovos e algumas espécies
são capazes de distribuir seus ovos livremente na superfície da
água ou em massa depositados sobre a vegetação aquática e/
ou rochas na superfície da água, tais como galhos de plantas,
folhas de árvores, troncos e pedaços de madeiras. O período de
incubação dos ovos varia de 4 a 30 dias até a eclosão das larvas.
Porém, se as condições físicas e químicas do ambiente aquático
forem adversas, poderá este estágio entrar em diapausa.
Estágio de larva: As larvas são filtradoras não seletivas
incluindo na sua alimentação elementos orgânicos, como algas
e bactérias a restos de partículas orgânicas. Vivem ligadas a
diferentes substratos (e.g. vegetação, folhas, rochas e raízes)
utilizando seda secretada pelas suas glândulas salivares. Nesta
fase do ciclo há uma diferenciação morfofisiológica, denomina-
da de ínstar. Assim, após a eclosão, tem-se a larva de primeiro
ínstar, após alguns dias, segundo ínstar, e sucessivamente até
chegar ao último ínstar. As espécies de simulídeos apresen-
tam uma série que pode variar normalmente de quatro a nove
ínstares, porém, a maioria delas apresenta sete. A determinação
dos ínstares larvais e a dinâmica de população dos imaturos
são consideradas como pré-requisitos para estudos de biologia
alimentar e planejamento de controle.

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Estágio de pupa: após o último ínstar larval, há uma dife-


renciação para o último estágio imaturo, denominado pupa.
Esse estágio dura de 7 a 20 dias, dependendo, entre outros fato-
res, da temperatura da água. Durante este período, sofrem uma
metamorfose para a fase adulta. Ela apresenta um invólucro
em forma de trama ou rede (casulo), que pode cobri-la total
ou parcialmente. São expostos, anteriormente, dois tufos de
filamentos branquiais, órgãos responsáveis pela respiração.
Estes filamentos, importantes na sistemática do grupo, são em
número par, mas o número de filamentos por tufo é variável,
assim como o seu comprimento.
Estágio adulto: Os simulídeos adultos são principalmente
diurnos. Ambos os sexos se alimentam de néctar de plantas ou
flores; mas as fêmeas de algumas espécies são hematófagas.
De acordo com as suas preferências hematofágicas, podem ser
reconhecidos como zoofílicos (alimentando-se em animais),
ornitofílicos (em aves), mamofílicos (em mamíferos) e antro-
pófilos (em seres humanos) (Fig. 17). Também existem algumas
espécies que são autógenas (isto é, eles não sugam sangue) e
utilizam as reservas alimentares acumuladas no estágio larval
para maturar seus ovos. Terminada a reserva alimentar, poste-
riormente, ocorre o repasto sanguíneo. Os simulídeos podem
dispersar-se por um raio de voo de aproximadamente 40 Km
de distância a partir dos seus locais de reprodução, entretanto
existem relatos na África que esses insetos atingem uma distân-
cia mais considerável de voo. O tempo de vida dos adultos na
natureza é estimado entre 3 a 4 semanas.
Em outras regiões, esses insetos também são comuns. No
nordeste do país, onde predomina a Caatinga, existem cerca de
18 espécies distribuídas nas regiões do sertão, incluindo áreas
serranas, agrestes e nas faixas litorâneas. Os criadouros que se

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8. Diptera: Simuliidae

localizam no interior do Nordeste (Caatinga) em geral estão nas


proximidades dos vertedouros de açudes e barragens (Fig.14)
principalmente no período de chuvas. Dentre estas espécies,
Simulium incrustatum [=Psaroniocompsa incrustata (Lutz, 1910)] e
Ectemnaspis perflava possuem o hábito antropófilo. A distribui-
ção geográfica destas duas espécies se encontra quase exclusi-
vamente nas faixas litorâneas, mais marcadamente nos estados
do Rio Grande do Norte, Paraíba, Pernambuco e Bahia.

a b

Figura 14.  a e b - Vertente da barragem Marechal Dutra – Gargalheiras.


Período de seca, período de chuvas (2020) na Caatinga, localizada no muni-
cípio de Acari – RN.

5.3. Habitat

Normalmente quando se analisa o habitat dos simulídeos leva-


-se mais em conta a fase imatura do que a fase adulta, pois esta
segunda fica próxima aos seus criadouros naturais e até mesmo
artificiais, tanto para o acasalamento quanto para postura de ovos.
Para região amazônica, um estudo envolvendo a relação
entre os substratos e a densidade da colonização das larvas de
Simulium goeldii (Cerqueira & Nunes de Melo, 1967), espécie não

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8. Diptera: Simuliidae

antropófila, nos igarapés da Reserva Florestal Adolfo Ducke,


verificou que dos oito tipos de substratos apenas esta espé-
cie era mais abundante em folha verde. Entretanto, como esse
substrato não era tão abundante quanto à raiz e folha seca, nos
locais amostrados, sugeriu-se que estes últimos sejam os mais
importantes no estabelecimento de populações de S. goeldii nos
locais estudados (HAMADA, 1989).

5.4. Sazonalidade

A dinâmica sazonal de simulídeos pode variar de acordo com


alguns fatores específicos e sincronizados entre si, como por
exemplo, velocidade de correnteza, oxigênio dissolvido do
corpo d’água, pluviometria, turbidez, vazão, tipos de criadouros
permanentes ou intermitentes e, mais particularmente, seus
substratos de colonização, etc.
Normalmente, espécies do gênero Hemicnetha brachyclada,
H. rubritorax colonizam substratos rochosos em criadouros de
fluxo d’água contínuo, porém, quando a vazão d’água diminui
consideravelmente, a colonização dos imaturos (larvas) migra
para as raízes de algumas plantas aquáticas do próprio leito do
rio, observando-se ainda uma população larval muito maior
do que as pupas, indicando possivelmente uma evolução lenta
no ciclo, ou até mesmo o surgimento da adição no número de
ínstares larvais da espécie, prorrogando assim, a velocidade
do ciclo, até que novas condições abióticas voltem ao normal.
Para locais com rios intermitentes, recomenda-se
pesquisar o histórico pluviométrico da região na qual ocor-
rerão os estudos sobre a fauna de Simuliidae (Fig. 15 a - f). Em
regiões da Caatinga, nas áreas pós-barragens, bem como em

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8. Diptera: Simuliidae

regiões de serras, esta metodologia tem ocorrido de forma


satisfatória ao encontro dos imaturos, cita-se o exemplo da
espécie H. brachyclada encontrada na barragem do rio Ceará-
Mirim no município de Poço Branco, RN. Através do levanta-
mento de dados pluviométricos de 1911 a 1971 – evidencia-se
e constata-se nas (Fig. 15 a, c) o período adequado para coletas
que podem ocorrer do final de fevereiro a junho – período de
chuvas. Ainda na (Fig. 15 b), observa-se a manutenção desta
espécie (agosto – janeiro), período de seca - em decorrência da
vazão mínima, oferecida pelas comportas da barragem (Fig.15
d). Para H. rubritorax em um local próximo a Taquaritinga do
Norte, no estado de Pernambuco com dados de 1912 a 1992,
indica o período propício e constatado aos encontros destes
dípteros (Fig. 15 e - f).

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PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
8. Diptera: Simuliidae

a b

c d

e f

Figura 15.  a - Levantamentos de dados pluviométricos por média anual


acumulada entre 1911 a 1971, para o município de Poço Branco, RN.
b - distribuição mensal de larvas de H. brachyclada, espécie zoófila, entre 2006-
2007 encontrados em substratos rochosos após barragem do rio Ceará-Mirim,
no município de Poço Branco, RN. c - Ilustração em um ponto de coleta de
imaturos de H. brachyclada no rio Ceará-Mirim, barragem de Poço Branco, RN
no período com maiores índices pluviométricos. d - Ilustração em um ponto
de coleta de imaturos de H. brachyclada no rio Ceará-Mirim, barragem de Poço
Branco, RN no período com menos índices pluviométricos. e - Levantamentos
de dados pluviométricos por média anual acumulada entre 1912 a 1992
para o município de Taquaritinga do Norte, no estado de Pernambuco. f -
criadouro típico de H. rubrithorax espécie zoófila em substratos rochosos, nas
proximidades Tapera - município de Taquaritinga do Norte, PE.

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8. Diptera: Simuliidae

Para regiões não endêmicas das filarioses, com mais estu-


dos dos borrachudos, a exemplo dos estados do Sul e Sudeste,
os critérios na sazonalidade da simulidofauna estar vinculada,
apesar de serem encontrados ao longo do ano, aos períodos
climáticos, além, de uma abundante oferta de substratos e altas
taxas da densidade populacional, atribuindo notoriamente
Chirostilbia pertinax (Kollar 1832), como principal espécie respon-
sável pelos incômodos proporcionados às pessoas vinculadas ao
setor de laser, na agricultura e pecuária.
Para regiões endêmicas da oncocercose no Brasil situada
na área indígena Yanomami/Ye’kuana, - estados de Roraima e
Amazonas, uma investigação das espécies antropófilas apon-
taram quatro espécies de simulídeos como responsáveis pela
transmissão da Onchocerca volvulus: Cerqueirellum oyapockense
(Floch & Abonnenc, 1946), Psaroniocompsa incrustata (Lutz, 1910),
Thyrsopelma guianense (Wise, 1911) e Notolepria exiguua (Roubaud,
1906) (PY-DANIEL, 1997; PY-DANIEL et al., 1999).
Nos quatro dias propostos para as amostras, obtiveram-
-se quantidades proporcionais, mostrando como a atividade de
picada e a população não se modificam a partir de variações
diárias e sim pelas condições da região, numa escala de região
maior (tab. 02), (Fig. 16).
Discute-se ainda que a população de simulídeos fica
regulad, pelo regime de chuvas da região aumentando as
formas imaturas e adultos, e consequentemente o ataque aos
índios que estão próximos aos criadouros. Na época da seca
há redução de substratos disponíveis, diminuindo o número
de adultos picando na área.

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Tabela 02. Distribuição mensal de fêmeas de P. incrustata (Lutz, 1910) nos


quatro dias de coletas em voluntário Yanomami, de agosto de 1995 a julho
de 1996 no Posto Xitei/Xidea, área indígena Yanomami, Roraima, Brasil.

Mês/ Perío-
1 2 3 4 Total % Média
Dias do

ago/95 chuva 42 48 77 67 234 2,83 58,5


set chuva 154 137 133 213 637 7,7 159,25
out chuva 46 54 81 85 266 3,21 66,5
nov seca 91 87 33 43 254 3,07 63,5
dez seca 41 94 71 73 279 3,37 69,75
jan/96 Seca 29 27 35 27 118 1,43 29,5
fev Seca 78 43 87 35 243 2,94 60,75
mar chuva 192 202 71 152 617 7,45 154,25
abr chuva 162 170 78 224 634 7,66 158,5
mai chuva 287 273 178 291 1029 12,43 257,25
jun chuva 468 503 540 503 2014 24,33 503,5
jul chuva 416 382 619 535 1952 23,58 488
Total 2006 2020 2003 2248 8277 100 2069,25
% 24,24 24,4 24,2 27,16 100

Figura 16.  Distribuição mensal de fêmeas de P. incrustata (Lutz, 1910) em


quatro dias de coletas em voluntário Yanomami, de agosto de 1995 a julho
de 1996 no Posto Xitei/Xidea, área indígena Yanomami, Roraima, Brasil.

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5.5. Domiciliação

Diferentemente de outros grupos de dípteros, a exemplo de


Culicidae, Culex, Aedes, as espécies de simulídeos predominam
mais nas áreas silvestres e de matas, observando-se também em
áreas de produção agrícola e pecuária. No entanto, a presença
dos adultos, principalmente para exercer o hematofagismo no
domicílio ou peridomicílio, requer necessariamente a existên-
cia de criadouros de ambientes lóticos.
Para áreas de campo, na qual exista alguma atividade
recreativa ou de produção agrícola/pecuária, ou até mesmo,
localizações de vilas comunitárias, informações da biologia,
ecologia e epidemiologia deverão ser retomadas, principalmen-
te para espécie Psaroniocompsa incrustata, vetora secundária da
Oncocercose nas áreas montanhosas do foco de oncocercose
do Brasil e Venezuela. Tal espécie apresenta uma ampla distri-
buição pelo Brasil, ocorrendo nas áreas das Guianas, na região
amazônica; nas áreas do Brasil Central e na região litorânea do
Nordeste até o Rio Grande do Sul.

5.6. Distribuição Geográfica

Trabalhos bem realizados nas regiões sul, sudeste e norte do país


cobriram nas décadas passadas, com uma certa margem de preci-
são, o registro da simulidofauna (STRIEDER; PY-DANIEL, 1999).
Porém, ao mesmo tempo, estudos isolados surgiram em outras
regiões do país e, eventualmente apareceram novidades (Tab. 3),
principalmente para novos registros de espécies no estado da
Bahia, bem como, para o surgimento de novas espécies, contan-
do-se ainda com informações bioecológicas (COSCARÓN, 1987;

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ALMEIDA et al., 1999; PESSOA; RIOS-VELÁSQUEZ; PY-DANIEL,


2005; HAMADA et al., 2004; HAMADA et al., 2006a; HAMADA
et al., 2006b; CROSSKEY, 1990; HAMADA; SILVA; PEREIRA, 2012;
HAMADA; NESSIMIAN; QUERINO, 2014).
Com a migração na década passada, bem como na atual
de pessoas de países vizinhos para o Brasil, novos estudos de
levantamentos merecem ser retomados, uma vez que as espé-
cies de simulídeos hematofágicos são encontradas em todas as
regiões do país e poderão ocorrer novos registros de casos de
Mansonelose e/ou Oncocercose.

Tabela 03. Distribuição das espécies de simulídeos na região Nordeste do país.

Gêneros/Espécies/Estados MA PI CE RN PB PE AL BA
Psaroniocompsa incrustata X X X X X
siolii X
minuscula X X X
stellatum X
jujuyense X
libata X X
Chirostilbia acarayense X X
subpallida X X X X X
pertinax X X
papaveroi X
dekeyseri X
jefersoni X
spinibranchia X X

Cerqueirellum argentiscutum X

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Inaequalium maranguapense X
subnigra X X
inaequale X X
travassoi X
margaritata X
clavibranchia X X
Psilopelmia viriscens X
Ectemnaspis perflava X X X X X
sp1
antunese X
Hemicnetha brachyclada X X X X X
rubrithorax X X X X
Tyrsopelma hyrtipupa X X
scutistriata X
Guianense X X
lobatoi X
Coscaroniellum cerradense X
Notolepria exigua X
Lutzsimulium hirticosta X
Araucnephia cearensis X
Nº de registros de espécie/estado 3 1 9 6 7 6 2 29

5.7. Voltinismo

A verificação anual ou de um maior período de amostragem


da presença de larvas e pupas em um determinado sítio de
colonização de borrachudos pode ser um método indireto
para indicar o número de gerações deste díptero. Moreira et
al. (1994) observaram durante dois anos o desenvolvimento
de Simulium nogueirai (D´Andretta & Gonzales 1964) – espécie

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não antropófica - em um córrego de mata atlântica (córrego


Trumn, município de Joinville, SC) e chegaram a afirmar
que a densidade de larvas e pupas estimadas em intervalos
de 14 dias, variou sazonalmente, mas esteve sempre contí-
nuo no córrego, acrescentando que a variação dos imaturos
correlaciona-se de forma significativa com a temperatura
e vazão. As densidades menores destes imaturos na seção
do rio são ocasionadas pela intermitência do corpo d´água
durante o inverno, mesmo assim, há suporte para densida-
des de larvas e pupas.
Por este viés, admitimos que várias gerações de simulí-
deos são formadas ao longo de um ano, indicando, portanto,
para esta espécie, um caso de multivotinismo.
Semelhante trabalho, realizado com a espécie Simulium
P. incrustatum em um rio perenizado no litoral do Estado do Rio
Grande do Norte, (rio Pium) através da colonização de substra-
tos artificiais (fitas plásticas de cores variadas), verificou-se
durante onze meses de estudo uma não preferência significativa
quanto à cor do substrato, porém, na estação seca da região
- baixa pluviosidade - foi determinante na maior densidade
dos imaturos, ocasionado pela diminuição do volume do corpo
d´água, resultando no surgimento de maiores substratos vege-
tais para colonização. Vemos assim, mais uma vez, que espé-
cies de simulídeos não apresentam uma geração (univoltina) ou
duas (bivoltinas) gerações por ano e sim um número bem acima
destes, pelo menos, para os estudos na região Neotropical.

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6. Coleta, Montagem e Conservação

6.1. Imaturos:

Larvas, pupas e casulos de simulídeos se encontram em ambien-


tes lóticos – e o encontro destas formas imaturas é mais bem
amostrado nas proximidades de trechos encachoeirados. Nas
primeiras investidas das coletas, poderá se perceber concentra-
ções de larvas, bem como, a presença de pupas, às vezes, até de
espécies diferentes, numa mesma área de amostragem.
A variação do número – ‘densidade populacional’ -
como estes imaturos aparecerem, dependerá de vários fato-
res locais do rio, riacho, arroio, igarapé, etc., o sucesso da
amostragem dependerá do esforço de coletas na procura dos
substratos de desenvolvimento.
Para coleta das formas imaturas, normalmente fica a crité-
rio dos objetivos voltados para a pesquisa. Como os simulídeos
são macroinvertebrados bentônicos, ou seja, as larvas e pupas são
retidas em peneiras de malha entre 300 a 500µ, após a lavagem
do material de campo e, por estarem sempre sobre algum subs-
trato, pode-se utilizar como coletor tipo ‘Surber’ ou até mesmo
uma coleta manual direta ou pinças. Após coleta, os exemplares
devem ser mantidos em álcool 70%. Estruturas anatômicas dos
simulídeos devem ser montadas em lâminas microscópicas, atra-
vés de algum método de clarificação e mantidas em bom estado,
para elucidação de caracteres específicos.

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6.2. Adultos:

A coleta para adultos normalmente tem como objetivo determi-


nar quais espécies de simulídeos estão exercendo a hematofagia
no local em estudo. A partir desta consideração, as coletas se
direcionam para uma possível incriminação do possível vetor.
As ilustrações das figuras 11 e 17 exemplificam a presença dos
insetos sobre a pele humana e sua coleta com ‘Capturador de
Castro’. Caso não ocorra a presença de formas adultas nos locais,
um meio de se conseguir uma aproximação taxonômica se dá
através da coleta de larvas de último ínstar, observar os “histo-
blastos branquiais” ou investir mais no esforço de coleta para
conseguir exemplares das pupas. A montagem e preservação
dos adultos podem ser feita pelo método tradicional – alfine-
tes entomológicos. Investigações internas de microfilárias nas
fêmeas de simulídeos podem ser observadas no capítulo 15.

7. Controle

Entre Agosto/1995 a julho/1996 foi desenvolvido em Xitei/Xidea,


mais especificamente na comunidade Watatas um trabalho
que apresentou as seguintes Taxas de Infecção Parasitária: T.
guianense (10,87%), P. incrustata (1,49%) e C. oyapockense (1,66%)
(MEDEIROS; PY-DANIEL, 1999; ANDREAZZE; PY-DANIEL, 1999;
ANDREAZZE; PY-DANIEL, 2001; ANDREAZZE; PY-DANIEL;
MEDEIROS, 2002; PY-DANIEL et al., 2000). A partir do segun-
do semestre de 1996 foram iniciados os tratamentos humanos
com ivermectina. Posteriormente, a comparação das TIP encon-
tradas entre 1995 e 1996, com as TIP desses novos trabalhos,

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observou-se até agora, que as TIP estão mais baixas, e que a


transmissão ocorre apenas por T. guianense.
Por fim, é preciso mais atenção em algumas comunida-
des do pólo Xitei/Xidea, considerando prioritariamente fatores
importantes no processo de transmissão da oncocercose tais
como: comunidades mais visitadas por indígenas da Venezuela
(ex. Watatas) e onde a espécie T. guianense seja mais abundan-
te, como nas comunidades Xamaxi, Rasimi-ú, Moroktkt e
Parima-ú, sendo esses, alguns dos fatores que podem caracte-
rizar uma rota de manutenção da transmissão e interferir nas
metas de eliminação da oncocercose no Brasil.
As visitas (migrações) de indígenas venezuelanos são
frequentes em várias comunidades do pólo Xitei/Xidea e estão
relacionadas com as visitas para festas, relações de troca,
procura por assistência de saúde, e possivelmente, pela escas-
sez de alimentos nas roças em determinadas épocas do ano
(PY-DANIEL, 2002).
Aqueles autores reafirmam a existência de outros fato-
res que podem também interferir no processo de controle da
oncocercose em Xitei/Xidea, a saber: “recomendação da OEPA
– Programa de Eliminação da Oncocercose nas Américas”, que
não se deve administrar o remédio às mulheres grávidas e
crianças com menos de 15 quilos de peso e menor de cinco anos
de idade (classificados como não elegíveis, seguindo Programa
Brasileiro de Controle da Oncocercose). Isso, também, pode ser
um componente relevante que influencia no número de simulí-
deos encontrados parasitados em todas as comunidades. Só em
Xamaxi, foi observado aproximadamente 34,80% (15 crianças/43
indivíduos) de crianças menores de cinco anos que não rece-
beram tratamento da oncocercose, que podem ter contraído a
doença nos primeiros anos de vida. Também existe em todas

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8. Diptera: Simuliidae

as comunidades um número relativamente alto de mulheres


grávidas o que pode ocasionar a presença de um “subfoco” em
determinados períodos do ano. A presença de simulídeos com
microfilárias encontrada em Xamaxi confirma a não efetivida-
de do tratamento ministrado.
Um outro fator relevante no número de simulídeos para-
sitados é a abundância de T. guianense em relação às outras espé-
cies em algumas comunidades. Foi observada uma correlação
(Spearman - r = 0,42, P < 0,005) entre a proporção de T. guianense
e o número de simulídeos parasitados. Essa tendência entre
abundância e simulídeos parasitados pode ser explicada para
as comunidades de Xamaxi, Rasimi-u, Moroktkt, e Parima-ú,
onde essa espécie foi coletada em abundância.
O controle dos simulídeos é muito difícil, pois, até o
momento, as intervenções só são realizadas contra os estágios
imaturos — larvas e pupas — e essas encontram-se em criadou-
ros de difícil acesso. Contra os adultos podem ser usados repe-
lentes que, quando aplicados na pele e nas roupas afugentam
as fêmeas, evitando as picadas por algum tempo.
Fora da área endêmica, o controle tem sido feito nas
regiões sul e sudeste na tentativa de proteger contra as picadas,
isto é, objetivando limpar – “controle físico” criadouros na qual
existam os imaturos em uma dada área com finalidade turística
ou agrícola. Eventos de controles como este citado acima, ainda
não foram testados em outras regiões do país. Na realidade, as
técnicas de controle foram desenvolvidas e aperfeiçoadas nos
estados do Rio Grande do Sul, Santa Catarina, Paraná, São Paulo,
Rio de Janeiro e Espírito Santo, tendo como objetivo o controle
do Simulium pertinax [=Chirostilbia pertinax (Kollar, 1832)], borra-
chudo extremamente frequente na região e muito importuno.
Em outras regiões do mundo, o controle dos simulídeos visa

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ações profiláticas contra picadas desses dípteros ou proteção


de regiões turísticas e/ou agropecuárias.

Figura 17.  Simulídeos durante a hematofagia. Notar os locais das picadas


deixadas pelas fêmeas. (Foto de Andrezza C. Chagas).

O controle pode ser mecânico (raspando-se pedras e tron-


cos “forrados” de larvas e pupas), químico e biológico. No controle
químico, empregam-se o Abate e o Metoxicloro, através de gote-
jamento do produto armazenado em tonéis e colocado em pontos
estratégicos dos criadouros; o gotejamento é graduado de acor-
do com o volume e velocidade da vazão da água. Esses produtos
são biodegradáveis, mas podem atingir outros insetos aquáti-
cos. A partir de 1992 passou-se a usar o Bacillus thuringiensis var.
israelensis, como eficiente arma biológica. Essa bactéria produz

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PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
8. Diptera: Simuliidae

um esporo que ao ser ingerido pelas larvas (as pupas não são
atingidas, pois não se alimentam) mata as mesmas pela ação
de uma toxina que atua em sua parede intestinal. Em algumas
regiões faz-se o controle integrado, usando-se medidas mecâ-
nicas, químicas e biológicas. Outras possibilidades de controle
biológico, ainda em fase de estudos, são o emprego de vírus,
fungos e outros inimigos naturais: peixes, crustáceos, molus-
cos, insetos (Odonata, Trichoptera, Plecoptera etc.) e helmintos
(Mermitidae), que, ao parasitar formas imaturas, podem ser
utilizadas como componentes do controle integrado. O culti-
vo de citronela às margens dos criadouros também tem sido
recomendado, pois essa gramínea exala um odor que repele as
fêmeas para a oviposição.

8. Atividade Prática

8.1. Atividade prática em laboratório

Após a formação dos grupos de alunos e de acordo com o


material disponível: auxílio das ilustrações acima inseridas;
exemplares de larvas, pupas e adultos, visualize em estereomi-
croscopia as seguintes estruturas: Larvas: Pseudópodo torácico,
histoblasto branquial, leques cefálicos. Pupas: Caracterização
morfológica das projeções branquiais (longas ou curtas, simples
ou complexas). Adultos: diferenciação sexual – observar olhos
holópticos ou dicópticos, tipo de asas, observação das primei-
ras veias das asas (costal, subcostal e radial), tipo de aparelho
bucal, tipo de antenas.

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PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
8. Diptera: Simuliidae

9. Bibliografia Consultada/Recomendada

ALENCAR, Y. B.; HAMADA, N.; MAGNI-DARWICH, S. 2001.


Morfometric comparason of Simulium perflavum Larva (Diptera:
Simuliidae) in relation to season and gender in central Amazônia,
Brasil. Mem. Inst. Oswaldo Cruz 96:786-789.

ALMEIDA H. T.; PY-DANIEL, V.; TORRES, A. V. S. 1999. Simuliidae


(Diptera: Culicomorpha) no Nordeste brasileiro. Entomol. Vect. Rio
de Janeiro, v. 6, n 4, p. 323-337.

ALVÁN-AGUIAR, M. A.; HAMADA, N. 2003. Larval biometry Simulium


rubrithorax (Insecta: Diptera: Simuliidae) and size comparison
between populations in the states of Minas Gerais and Roraima,
Brasil. Mem. Inst. Oswaldo Cruz 98:507-511.

ANDRADE, H. T. A.; TRIVINHO-STRIXINO S.; PY-DANIEL, V.; MEDEIROS,


J. F. 2004. Determinação dos estádios larvais de Hemicnetha Brachyclada
(lutz & Pinto 1931) (Diptera, Simuliidae). Entomol. Vect. 11 (3): 541-550.

ANDRADE, H. T. A.; TRIVINHO-STRIXINO S.; PY-DANIEL, V.; MEDEIROS,


J. F. 2004. Dinâmica sazonal de imaturos de Hemicnetha brachyclada
(Lutz & Pinto 1931) (Diptera: Simuliidae) em um criadouro permanen-
te do semiárido no nordeste brasileiro. Ecologia Aquática Tropical.
Editores: Naithirithi Tiruvenkatachary Chellappa, Sathyabama
Chellappa, José Zanon de Oliveira Passavante. Natal. Rio Grande do
Norte. p 45-52.

ANDREAZZE, R.; PY-DANIEL, V. 1999. Atividade hematofágica


mensal e infecção natural de Psaroniocompsa incrustata (Lutz,
1910) (Diptera, Culicomorpha, Simuliidae) vetor de Onchocerca

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PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
8. Diptera: Simuliidae

volvulus (Leuckart, 1893) em Xitei/Xidea, Área Indígena Yanomami,


Roraima, Brasil. Entomologia y Vectores, 6(4): 415-440.

ANDREAZZE, R.; PY-DANIEL, V. 2001. Atividade hematofágica diária


e infecção natural de Psaroniocompsa incrustata (Lutz, 1910) (Diptera,
Culicomorpha, Simuliidae) vetor de Onchocerca volvulus (Leuckart,
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Gargalheiras – foto (B) período de chuvas (2020) na Caatinga, localizada no
município de Acari – RN. ‹disponível em https://pt.wikipedia.org/wiki/
Barragem_Eurico_Gaspar_Dutra›. “Acesso em junho de 2020”.

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351
9
Diptera
Ceratopogonidae
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Emanuelle de Sousa Farias
Luis Paulo Carvalho

1. Família Ceratopogonidae

A família Ceratopogonidae possui 6.267 espécies no mundo,


incluindo 283 espécies consideradas extintas (BORKENT, 2016).
Recentemente, Santarém e Felippe-Bauer (2019) reconheceram
1.283 espécies de Ceratopogonidae existentes e válidas para a
Região Neotropical, sendo 510 para o Brasil e 285 para a Região
Amazônica brasileira.
Dentre os 131 gêneros de Ceratopogonidae conhecidos,
quatro possuem espécies hematófagas em vertebrados, inclusive
no homem: Austroconops (Wirth & Lee), Forcipomyia Meigen (subgê-
nero Lasiohelea Kieffer), Leptoconops Skuse e Culicoides Latreille
(MELLOR et al., 2000). Na Amazônia brasileira ocorrem os três
PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
9. Diptera: Ceratopogonidae

últimos gêneros, sendo que estes atacam os animais, inclusive os


seres humanos. O gênero Culicoides (Fig. 1) é o mais estudado devi-
do estar envolvido em epidemias de doenças e contém o maior
número de espécies, com 1.368 espécies distribuídas no mundo,
incluindo 47 espécies extintas (BORKENT, 2016).

Figura 1.  Fêmea de Culicoides (Haematomydium) glabrior Macfie.

2. Generalidades

Os ceratopogonídeos são dípteros pequenos, podendo medir


de 1 a 6 mm de comprimento. No Brasil os hematófagos são
conhecidos como “maruim”, “meruim” (em nhengatu significa
mosca pequena), “mosquito pólvora”, “polvinha” e “mosquito do
mangue”. Em outros países de língua espanhola são conhecidos
como “polvorin”, “jejen” e “mbarigui-mini”; “manta blanca”; e
de língua inglesa “biting midge”, “no-see-um”, “punky”, “sand-
fly” (SPINELLI; RONDEROS, 2005).

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354
PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
9. Diptera: Ceratopogonidae

Espécies da família Ceratopogonidae ocorrem em prati-


camente todas as áreas terrestres do planeta. Os adultos de
Ceratopogonídeos neotropicais podem ser encontrados desde
o nível do mar em regiões costeiras, até em altitudes elevadas.
Algumas espécies de Forcipomyia e Dasyhelea Kieffer são encon-
tradas em 3.700 até 4.000 metros de altitude no Nordeste da
Argentina, Forcipomyia e Atrichopogon Kieffer a 3.819 metros de
altitude na Costa Rica (BORKENT; SPINELLI, 2007).
Esses insetos são holometábolos (Fig. 2) que passam por
estágios de ovo, larva (quatro estádios), pupa e adulto. Estão
presentes durante todo o ano em áreas tropicais, indicando que
muitas espécies têm diferentes gerações em curtos períodos.
Em algumas áreas tropicais, os adultos podem ser mais diversos
durante a estação chuvosa. O ciclo de vida dos Ceratopogonidae
em zona temperada no sul da América do Sul é inteiramente
desconhecido, mas a presença de adultos no final da primave-
ra nesta área indica que muitas espécies hibernam no último
estágio larval (BORKENT; SPINELLI, 2007).

Figura 2.  Ciclo de vida de maruim. A - ovos; B - larva; C - pupa; e D - adul-


to de Culicoides insignis Lutz.

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355
PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
9. Diptera: Ceratopogonidae

As maiorias dos ceratopogonídeos são importantes para


o funcionamento de diversos ecossistemas. Alguns membros
dos gêneros Forcipomyia e Dasyhelea são polinizadores de plan-
tas como Theobroma cacao Linnaeus (cacaueiro), Hevea brasi-
liensis (Willd. Ex Adr de Juss.) Muell. Arg. (seringueira) e Persea
americana Mill. (abacateiro), sendo importantes na agricultura
(BORKENT; SPINELLI, 2007).
Larvas de maruins predadoras podem regular as popu-
lações de larvas de mosquitos, ex. C. guttipennis Boheman,
Forcipomyia spp. e Bezzia sp. que predam larvas de Aedes aegypti
Linnaeus, vetor da febre amarela e dengue (MULLEN; HRIBAR,
1988). Algumas espécies da subfamília Ceratopogoninae de
maior porte (ex., Palpomyia) são predadores de pequenos inse-
tos como dípteros Chironomidae, outros ceratopogonídeos
e Ephemeroptera (SPINELLI; WIRTH, 1993). Algumas espé-
cies neotropicais alimentam-se da hemolinfa de outros inse-
tos, como por exemplo, Forcipomyia do subgênero Microhelea
Kieffer, que são sugadores de hemolinfa de mariposas do gênero
Chlorophasma Redtenbacher (Phasmatodea) entre outros insetos
como Cladoxerus cryphaleus Westwood (bicho-pau). Além disso,
podem até mesmo ser importantes vetores de vírus que ajudam
a controlar lagartas (BORKENT; SPINELLI, 2007).

3. Aspectos Morfológicos dos


Gêneros Hematófagos

Adultos - cor castanho escuro ou marrom amarelado, pilosi-


dade moderada (Leptoconops e Culicoides) ou densamente piloso
(Forcipomyia subgênero Lasiohelea); ocelos ausentes.

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PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
9. Diptera: Ceratopogonidae

Cabeça - olhos amplamente espaçados, sem sutura


frontal (Leptoconops) ou estreitamente espaçada, com sutu-
ra frontal (Forcipomyia e Culicoides); palpo maxilar com cinco
segmentos (Forcipomyia e Culicoides) ou com 4º e 5º segmentos
fundidos (Leptoconops), sendo que o terceiro possui a fossa
sensorial; antena com 11-12 flagelômeros (Leptoconops) ou 13
flagelômeros (Forcipomyia e Culicoides), podendo ser plumosa
na maioria dos machos e pilosas nas fêmeas; mandíbulas das
fêmeas são serrilhadas.
Tórax - posnoto sem sulco longitudinal; perna dianteira
mais curta do que a parte traseira; 1° tarsômero de todas as
pernas mais comprido que o 2°.
Asa - com alternância de áreas claras e escuras (Culicoides,
em algumas espécies pouco visíveis) ou sem alternância
(Leptoconops e Forcipomyia), com nervura transversal r-m e com
duas células radiais (raramente uma) (Forcipomyia e Culicoides) ou
sem nervura transversal e as células radiais fundidas (=estigma)
com a veia costal (Leptoconops), duas veias mediais (parte poste-
rior às vezes pouco perceptível) aproximando até a margem alar.
Abdômen - o cerco abdominal é curto na fêmea (Forcipomyia
e Culicoides) ou alongado (Leptoconops) (Fig.3- A, B) os machos são
mais delgados, com apêndices articulados genitais, em forma de
grampo, na extremidade do abdômen.

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PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
9. Diptera: Ceratopogonidae

Figura 3.  Fêmea de Ceratopogonidae: A Leptogonops sp.; B Culicoides


(Haematomydium) paraensis

Ovos - são alongados e finos (alguns Leptoconops e


Culicoides) ou curtos e ovais (alguns Leptoconops e Forcipomyia),
sendo que muitos têm fileiras de tubérculos, sendo brancos
ao ovipositar e escurecem depois de curto período, ficando
marrom escuro.
Larva - semiaquática ou aquática, esbranquiçada,
vermiforme com corpo alongado, prognata em Leptoconops
e Culicoides, hipógnata em Forcipomyia. A cápsula cefálica é
desenvolvida (pouco esclerotizada em Leptoconops), com
faringe complexa, apnêusticas (espiráculos fechados ou
ausentes). Podem possuir pseudópodes protorácicos e anal
em Forcipomyia (Lasiohelea). Apresentam segmentos abdomi-
nais divididos secundariamente em Leptoconops, com grossas
setas em Forcipomyia. Segmento posterior com setas caudais
em Culicoides (SPINELLI; RONDEROS, 2005).
Pupa - tem o corpo dividido em cefalotórax e abdômen,
um par de trompas respiratórias ou chifres respiratórios; perna
posterior localizada abaixo do contorno alar, extremidade
caudal do abdômen disposta abaixo do tórax e dois processos
anais pontiagudos (SPINELLI; RONDEROS, 2005).

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PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
9. Diptera: Ceratopogonidae

4. Identificação Taxonômica

Os maruins são pertencentes à família Ceratopogonidae, ordem


Diptera, infraordem Culicomorpha. Os adultos são semelhantes
aos Chironomidae e geralmente podem ser distinguidos pelas
peças bucais mais desenvolvidas, pela sobreposição das asas
sobre o dorso (alguns Ceratopogonidae – Stilobezzia Kieffer – não
têm asas sobrepostas) e bifurcação da veia alar M.
Ceratopogonidae está dividida em seis subfamí-
lias: Atriculicoidinae, Lebanoculicoidinae (ambas extin-
tas), Leptoconopinae, Forcipomyiinae, Dasyheleinae e
Ceratopogoninae, distribuídos em 111 gêneros viventes e 20
gêneros extintos, sendo 52 gêneros na região Neotropical e 31
gêneros para o Brasil (BORKENT, 2016). Leptoconopinae inclui
Austroconops Wirth & Lee e Leptoconops Skuse; Forcipomyiinae
inclui Atrichopogon Kieffer e Forcipomyia Meigen; Dasyheleinae
inclui somente Dasyhelea Kieffer; e Ceratopogoninae repre-
senta o grupo mais diverso em gêneros e espécies, composto
por oito tribos e gêneros não agrupados: Culicoidini Kieffer
(três gêneros), tribo onde está contido o gênero mais estu-
dado, os Culicoides; Ceratopogonini (69 gêneros, sendo 11
extintos); Heteromyiini (7 gêneros); Hebetulini (1 gênero);
Johannsenomyiini (17 gêneros); Sphaeromiini (11 gêneros). str.;
Palpomyiini (6 gêneros); Stenoxenini (2 gêneros) e gêneros não
agrupados (5 gêneros, sendo 3 extintos) (BORKENT, 2016).

5. Importância Sanitária

A importância médica dos ceratopogonídeos pode ser devido


ao hábito hematofágico, que pode causar reações alérgicas,

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PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
9. Diptera: Ceratopogonidae

provocadas pela picada, assim como pela transmissão de


agentes patogênicos como vírus, protozoários e nematoides
filariais, principalmente por espécies de Culicoides. São vetores
biológicos de vários protozoários hemosporídeos dos gêneros
Haemoproteus, Hepatocystis e Leucocytozoon, que são parasitas de
sangue de répteis, pássaros e mamíferos.
Leptoconops, Forcipomyia e Culicoides transmitem diferentes
espécies de filárias cujos hospedeiros incluem anfíbios e mamí-
feros (BORKENT; SPINELLI, 2007). Na América do Sul os Culicoides
são incriminados, além dos simulídeos, na transmissão das filá-
rias Mansonella ozzardi Manson e Mansonella perstans Manson ao
homem e outros primatas (BORKENT; SPINELLI, 2007). Alguns
estudos indicam que espécies de Culicoides podem estar envol-
vidas na transmissão da Leishmania Ross (SEBLOVA et al., 2012,
2015; SLAMA et al., 2014). No Brasil, foi detectado DNA de Le.
amazonensis (Lainson & Shaw) em C. filariferus Hoffman e C. flavi-
venulus Lutz e DNA de Le. braziliensis (Vianna) em C. foxi Ortiz, C.
ignacioi Forattini e C. insignis (REBÊLO et al., 2016).

CHAVE PARA SEPARAR OS QUATRO GÊNEROS


COM IMPORTÂNCIA MÉDICA.

Os membros da família Ceratopogonidae distinguem-se por


uma longa antena, uma probóscide curta e a membrana da
asa possui pequenas cerdas (macrotrichia). Na asa é comum a
presença de áreas pálidas e/ou escuras.

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360
PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
9. Diptera: Ceratopogonidae

1. Veia r-m ausente na asa; uma veia radiomedial está ausente.


As antenas das fêmeas têm 13-14 segmentos, incluindo o pedi-
celo e o pequeno escapo.................................................................2

....A veia cruzada radiomedial está presente e a veia medial é


bifurcada. Antenas das fêmeas têm 15 segmentos, incluindo
o pedicelo e escapo........................................................................3

2. As antenas femininas têm 14 segmentos ...............Leptoconops spp.

.....As antenas femininas têm 13 segmentos.................Holoconops spp.

3. O empodium é bem desenvolvido e quase tão longo quanto as


garras. A primeira célula radial é estreita e pequena. A segunda
célula é longa e estreita.................Forcipomyia spp. (= Lasiohelea)

.....O empodium é pequeno ou vestigial. As garras são pequenas e


simples. Asas com 1-2 células radiais e um segundo ramo do raio
termina no meio da asa. Nas asas há presença de manchas claras
e escuras em algumas exceções são hialinas.............Culicoides spp.

Leptoconops becquaerti (Kieff.) e L. laurae (Weiss) são veto-


res das filárias Mansonella ozzardi; em infecções experimentais,
fêmeas de L. becquaerti são capazes de suportar o desenvol-
vimento completo de Mansonella ozzardi (LOWRIE JR. et al.,
1983). No Brasil ocorrem duas espécies, Leptoconops knowltoni
Clastrier & Wirth no estado de Santa Catarina e L. brasiliensis
(Lutz) para os estados do Amazonas, Acre e Pará (PESSOA et al.,
2012; FARIAS et al., 2015). Na bacia amazônica, a ocorrência de
L. brasiliensis é provavelmente generalizada, além dos efeitos

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361
PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
9. Diptera: Ceratopogonidae

de suas picadas, a importância médica no Brasil é desconhe-


cida; no entanto, o fato de L. brasiliensis ter sido coletado em
uma área de mansonelose endêmica, significa que deve ser
mais estudado (FARIAS et al., 2015).
Forcipomyia (Lasiohelea) apresenta espécies suspeitas
de serem vetores de diferentes patógenos como: arboviroses;
oncocercose bovina, bubalina e equina (DEBENHAM, 1983;
LINLEY, 1985), a espécie Forcipomyia (Lasiohelea) velox (Winnertz)
é a transmissora da filária Icosiella neglecta (Diesing) a anfíbios
(LINLEY, 1985). Na Austrália, esse subgênero aparentemen-
te transmite Leishmania Ross para cangurus Macropus rufus
Desmarest (DOUGALL et al., 2011).
Algumas espécies de Culicoides também são incriminadas
na transmissão de vários arbovírus, entre eles Vírus Akabane,
Vírus Oropouche (VORO), Vírus da Peste Equina Africana, Vírus
da Língua Azul (VLA) e Vírus Schmallenberg (MELLOR et al.,
2000; HOFFMAN et al., 2012). Na Região Neotropical, o Vírus da
Língua Azul em animais e o vírus do Oropouche no homem são
os agentes etiológicos mais estudados.
O VLA pertence à família Reoviridae e gênero Orbivirus,
que causa a doença da Língua Azul (LA) com sintomas bran-
dos em caprinos e bovinos, mas se manifesta de forma severa
em ovinos e cervídeos, caracterizada por lesões inflamatória
e ulcerada em mucosas e bandas coronárias, causando abor-
tos, congestão, salivação e em algumas vezes provocando suas
mortes (GORCH et al., 2002). No Brasil, o VLA é encontrado
em todo território nacional, do extremo Sul até o Amazonas,
com diversos inquéritos que abordam a sua soroprevalência
(SCOLARI et al., 2011; DORNELES et al., 2012).
Existem dois sorotipos do VLA no Brasil (BTV4 e
BTV12) de acordo com o Ministério da Agricultura, Pecuária

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362
PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
9. Diptera: Ceratopogonidae

e Abastecimento - MAPA (2013). As primeiras ocorrências de


sinais clínicos da LA na América do Sul ocorreram em 2001 e
2002 no Paraná, envolvendo caprinos, ovinos e bovinos (CLAVIJO
et al., 2002; LAGER, 2004). Casos clínicos da LA foram confir-
mados no Rio Grande do Sul e Rio de Janeiro (MAPA, 2013). Na
região neotropical, os principais vetores responsáveis pela
transmissão do VLA são C. pusillus Lutz e C. filariferus Hoffman
no Caribe e América Central e C. insignis no sul da Flórida, Caribe
e América do Sul (MELLOR et al., 2000; TOMICH et al., 2006).
O VORO pertence à família Peribunyaviridae, gênero
Orthobunyavirus, possui quatro sorotipos e é uma importante
causa de doença arboviral humana (febre do oropouche) nos
países da América Latina, mais especificamente na região
amazônica do Brasil, Venezuela e Peru, assim como em outros
países como o Panamá (TRAVASSOS DA ROSA et al., 2017).
Travassos da Rosa et al. (2017) relatam que o número
exato de casos de febre do oropouche é difícil de determinar,
porque a infecção é subnotificada devido à semelhança dos sinto-
mas com outras doenças febris arbovirais, como Dengue, Zika,
Chikungunya e Mayaro. Em áreas rurais localizadas em florestas
degradadas e em áreas urbanizadas próximas a florestas, acre-
dita-se que os humanos atuem como hospedeiros amplificado-
res e Culicoides paraensis é comumente encontrado em epidemias
urbanas (PINHEIRO et al., 1976; TRAVASSOS DA ROSA et al., 2017).
O VORO ocorre em dois ciclos: o silvestre e o urbano. No
ciclo silvestre, os possíveis reservatórios são preguiças, marsu-
piais, primatas e aves, tendo como vetor os mosquitos Aedes
serratus (Theobald) e Culex quinquefasciatus Say. Notavelmente,
esse vírus adaptou-se a um ciclo urbano, de forma que o vírus
é transmitido ao ser humano através da picada de Culicoides
paraensis, presente fora ou dentro de domicílios, visto que seus

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habitats são plantações de banana, cultivo de cacau de zonas


urbanas e semiurbanas, com atividade diurna de picadas prin-
cipalmente em horários no início da manhã e ao final da tarde
(DIXON et al., 1981; VASCONCELOS et al., 1989).
As principais espécies de importância médica-veterinária
encontradas na América do Sul são o Culicoides paraensis, espécie
de maior importância médica na região Neotropical, que trans-
mite o VORO, já discutido acima. Essa espécie também foi incri-
minada como vetor de Manzonella ozzardi no norte da Argentina,
juntamente com C. lahillei (Iches) (SHELLEY; COSCARÓN, 2001); e C.
insignis que transmite o Vírus da Língua Azul (VLA), a ruminantes
domésticos e selvagens (MELLOR et al., 2000; TOMICH et al., 2006).
O Culicoides paraensis (Figura 3B), é uma espécie de ampla
distribuição no Novo Mundo, ocorrendo ao norte no sudeste
dos Estados Unidos até o Uruguai (Salto) (FELIPPE-BAUER et
al., 2003). Essa espécie é de hábito diurno e frequentemente é
encontrada picando humanos. No Brasil tem sua ampla distri-
buição nos estados do Norte, Nordeste e Sul. Em Salvador, Bahia,
essa espécie foi considerada uma peste devido às picadas causa-
rem dermatites alérgicas (SHERLOCK, 1965).
O Culicoides paraensis pode ser identificado pelos seguintes
caracteres de identificação (Fig. 4 A-J): olhos moderadamente
separados: 3º segmento do palpo com fossa sensorial redonda e
profunda; asa com 2ª célula radial escura; mancha pálida sobre
a veia r-m estreita, estendendo até a margem costal; célula r3
com quatro pequenas manchas pálidas redondas, duas pós-es-
tigmáticas pálidas bem separadas, uma posterior localizada
levemente próxima da outra, a 3ª maior localizada na parte
subapical da célula, a 4ª pequena localizada no ápice; célula m1
com três pequenas manchas pálidas; célula m2 com mancha
pálida no árculo basal, uma mancha pálida atrás da forquilha

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medial, uma na frente da forquilha mediocubital e uma mancha


na parte distal da célula sobre a margem da asa; célula cua1 com
pequena mancha pálida redonda próxima da margem da asa;
célula anal com uma mancha pálida na porção distal; ápices das
veias M1, M2, CuA1 e CuA2 escuros; macrotríquias esparsas na
metade distal da asa, umas poucas na base da célula m2 e na
célula anal; segunda célula radial com lumen distinto; 3ª esper-
mateca rudimentar longa e cilíndrica, anel esclerotizado longo
e curvado; macho com parâmeros uniformemente dilatado na
porção medial com lobo alongado.

Figura 4.  A-J - Caracteres morfológicos externos de Culicoides paraensis.


A-I - Fêmea; J - macho. A - cabeça; B - antena; C - palpo; D - asa; E - meso-
noto com halter; F - pernas; G - espinho tibial; H - abdome com halter;
I - espermateca; J - genitália masculina.

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Culicoides (Hoffmania) insignis grupo guttatus (Fig. 2D) é


uma espécie encontrada próxima a pastagens, manguezais,
corpos de águas salobras, pântanos de água doce e margens
de rios, usando esses locais como criadouros. É uma das espé-
cies mais abundantes em coletas de Culicoides aqui no Brasil.
O comportamento alimentar dessa espécie sobre mamíferos
pode ser um dos fatores que contribui para o elevado núme-
ro de indivíduos nas armadilhas luminosas, quando colocadas
próximas a essas fontes de repasto (GARVIN; GREINER, 2003).
Indivíduos adultos também são encontrados picando humanos
(AITKEN et al., 1975).
Culicoides insignis pode ser identificado pelos seguintes
caracteres de identificação (Fig. 5 A-G): olhos contínuos com
distância de 1,5 omatídios; 3º segmento do palpo com fossa
sensorial irregular; asa com distintivo padrão de coloração
contrastante, veia r-m escura, veia R3 escura até o ponto
onde segue abruptamente até quase atingindo a veia costa,
uma mancha pálida distal transversal na célula r3 atingindo
a margem da asa, somente uma mancha pálida distal na célula
m1 (uma segunda na margem da asa frequentemente presente
nos machos), ápices das veias M1, M2 e CuA1 pálidos e ápice da
veia CuA2 escuro; halter escuro.

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Figura 5.  A-G - Caracteres morfológicos externos de fêmea de Culicoides


insignis. A - asa; B - cabeça; C - palpo; D - mesonoto; E - abdome com esper-
matecas; F - pernas; G - espinho tibial.

Há espécies que não são incriminadas como vetores,


mas em estudo no norte do Brasil, realizado por outros auto-
res, observaram comportamento hematofágico em humanos,
exemplos: C. batesi Wirth & Blanton; C. benarrochei Ortiz & Mirsa;
C. crucifer Clastrier; C. debilipalpis Lutz; C. denisae Clastrier; C.
flavivenulus; C. phlebotomus (Wiliston); C. fluviatilis (Lutz); C. foxi;
C. fusipalpis Wirth & Blanton; C. ginesi Ortiz; C. glabellus Wirth
& Blanton; C. ignacioi; C. insinuatus (Ortíz & León); C. paraigna-
cioi Spinelli; C. paramaruim Wirth & Blanton; C. pseudodiabolicus
Fox; C. leopoldoi Ortiz; C. limai Barretto; C. lutzi Costa Lima; C.
maruim Lutz entre outras (AITKEN et al., 1975; BERMÚDEZ, 1986;
CASTELLON et al., 1991; TRINDADE; GORAYEB, 2005, 2010).

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6. Aspectos Bioecológicos do Gênero Culicoides

Os Culicoides são insetos pequenos, medindo de 1 a 3 mm de


comprimento (Fig. 1). São caracterizados por possuir a cabeça
subesférica com olhos compostos largos e reniformes, podendo
ser ou não contíguos logo acima das bases das antenas; as antenas
são formadas por escapo, pedicelo e 13 flagelômeros e têm dimor-
fismo sexual (nos machos os flagelômeros 1-8 têm longas cerdas
plumosas, enquanto que nas fêmeas são cobertos por discretas
cerdas pilosas). Possuem asas geralmente com manchas claras e
escuras com veia M bifurcada, transversal r-m cruzada e abdome
com terminália curta nas fêmeas e protuberantes nos machos.
O ciclo de vida pode durar de três semanas em climas tropicais
até um ano em climas temperados (BORKENT; SPINELLI, 2007).
Geralmente, fêmeas adultas requerem uma refeição de sangue,
para amadurecer seus folículos ovarianos e podem ser encontra-
dos em ambientes como (Fig. 6): florestais úmidos, praias, monta-
nhas e mangues, abrigos de animais domésticos de zonas rurais,
periurbanas e urbanas (chiqueiros, galinheiros, curral) (MELLOR
et al., 2000; CARVALHO; SILVA, 2014).

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Figura 6.  Ambientes de procriação e hábitats de imaturos de Culicoides.


A - praia; B - plantações de banana; C - solo encharcado; D-F - esterco
de animais domésticos de zonas rurais, periurbanas e urbanas (curral,
chiqueiros e galinheiros).

Os ovos geralmente são postos em fileiras, ou em massas


de lotes que aderem ao substrato ou podem ficar sob a coluna
d’água em ambientes aquáticos; e o número de ovos é variável
segundo a espécie (dentre 10 e 600), não são resistentes ao resse-
camento e eclodem entre dois a sete dias (BLANTON; WIRTH,
1979). As larvas são muito ativas e seu desenvolvimento larval
é influenciado pela nutrição e temperatura, com algumas espé-
cies tropicais completando seu ciclo em até 24 dias (CAMPBELL;
KETTLE, 1976). O estágio de pupa é de curta duração (algumas

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horas), podendo apresentar diferentes padrões de comportamen-


to, tanto na ingestão do ar, quanto nos movimentos abdominais,
que dependem de criação e da espécie. O padrão mais comum é
aquele no qual a pupa ascende à superfície e durante um tempo
prolongado descansa, ingere ar e, na presença de estímulos que
a incomodem, se submerge novamente (DÍAS; RONDEROS, 2015).
A maioria das espécies de Culicoides é de hábito crepuscu-
lar, sendo encontradas ao entardecer e ao amanhecer, embora
algumas espécies possuam hábito noturno e outras são diurnas,
como Culicoides paraensis (LEDUC et al., 1981). As fêmeas têm
atividade de voo relacionada à busca por refeição de sangue e
local para oviposição e sua autonomia de voo atinge de 2 a 3 km
do local de procriação. Os machos, assim que emergem, formam
enxames durante o voo, que ocorrem próximo aos locais dos
quais emergiram e as fêmeas ao passar pelo enxame são abor-
dadas pelo macho. A cópula pode acontecer durante o voo ou
quando os insetos pousam no substrato (solos, rochas ou galhos
de árvores) (BORKENT, 2005).

7. Coleta, Montagem, Identificação


e Conservação

7.1. Coleta

Armadilha luminosa. Usada para a coleta de maruins de hábi-


tos noturnos. Existem vários modelos de armadilhas lumino-
sas. As fontes de luz podem ser luz negra ou ultravioleta (UV),
incandescente, fluorescente ou diodo emissor de luz (LED). Uma
armadilha muito utilizada é a armadilha luminosa tipo CDC
(Fig. 7), que consiste de uma luz alimentada por uma bateria

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de 12 volts ou pilhas alcalinas tipo “D”, um pequeno ventilador,


um “prato” para proteção da chuva, saco coletor de tecido e
um copo coletor, sendo indicada para a captura de dípteros em
geral. De forma geral, as lâmpadas isoladas, situadas longe das
grandes concentrações urbanas de luz e as noites mais escuras
produzem os melhores resultados.

Figura 7.  Armadilha luminosa tipo CDC.

Armadilha CO2. Esta armadilha coleta as fêmeas de espé-


cies que se alimentam de hospedeiros vertebrados (em geral,
apenas algumas espécies de Culicoides), que podem ser atraídas
por gás carbônico (CO2) liberado por seus hospedeiros. Em geral
os machos nesse tipo de armadilhas não são coletados, portan-
to, não podem ser estudados.
Atração humana protegida. Utilização do ser huma-
no como meio atrativo para captura dos insetos. A técnica
consiste em coletar, com o auxílio de capturadores (sugadores),
fêmeas de maruins que pousam em uma pessoa para realizar
a hematofagia.

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Rede de varredura de vegetação. Utilizada especial-


mente em ambientes úmidos. A vegetação é “varrida” e, com
isso, muitos insetos acabam sendo coletados.
Armadilhas malaise. Funciona muito bem para amos-
trar muitas espécies. Essa armadilha lembra uma barraca de
camping, no alto da armação existe um recipiente no qual os
insetos são acondicionados.
Larvas e pupas são restritas a habitats específicos e
podem ser amostradas diretamente de habitats aquáticos e
semiaquáticos. Aqui estão alguns bons métodos de coleta:

• Um exame cuidadoso em bromélias utilizando um


microscópio de dissecação.

• As amostras do substrato de habitats aquáticos (por


exemplo: lama, sedimentos, detritos, folhas) coloca-
dos em uma bandeja e adicionada água. A maioria
das larvas de Ceratopogoninae pode ser reconhecida
por movimento rápido e serpentina. Estas podem ser
removidas com um conta-gotas. Pupas quase sempre
flutuam na superfície da água e podem ser tomadas
a partir das margens de lagoas e riachos.

• Funil de Berlese – é um bom método para a extração


de larvas a partir de material recolhido no campo
(musgo, material orgânico em decomposição, folhas,
galhos e solo). Consiste em um funil de cerca de 50 cm
de altura que fica apoiado sobre um frasco contendo
álcool 70%. Sobre a sua extremidade maior é apoia-
da uma tela de malha fina onde se coloca o material
recolhido no campo. Sobre estes fica uma lâmpada

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acesa. As larvas ali presentes são fototrópicas nega-


tivas e, fugindo da luz, caem no recipiente coletor
contendo álcool 70%.

7.2. Montagem

Os maruins são montados, geralmente conforme metodologia


descrita por WIRTH; MARSTON (1968).
O método fenol-bálsamo utilizado para montar os exem-
plares de maruins consiste em:

• Dissecar a seco o exemplar, separando as asas do resto


do corpo;

• Em seguida, as asas são montadas em fenol entre


lâmina-lamínula e preenchida com fenol-balsamo
(50 - 50 %);

• O resto do corpo é colocado em KOH 10% para clarifi-


car durante aproximadamente 20 minutos;

• Depois é transferido do KOH para água, para tirar o


excesso de KOH;

• Em seguida, é colocado em fenol onde é dissecado, sepa-


rando-se a cabeça, as pernas, o abdome e o mesonoto;

• Cada peça é montada individualmente em fenol, na


mesma lâmina, onde estão as asas, sob pedaços de

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lamínulas na seguinte ordem: abdome, pernas, cabe-


ça e mesonoto;

• Depois preencher pelas bordas das lamínulas com a


mistura de fenol-bálsamo (50 - 50 %) e também quan-
do o fenol for evaporando, até secar por completo,
por alguns dias.

As peças são montadas no centro da lâmina de forma que


as etiquetas com os dados de coleta e identificação sejam colo-
cadas uma em cada extremidade da lâmina (Fig. 8). As lâminas
são secas em temperatura ambiente.

Figura 8.  Esquema de uma lâmina, mostrando a disposição das peças e


das etiquetas.

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7.3. Identificação

A identificação das espécies de Culicoides é realizada através dos


seguintes caracteres morfológicos (Fig. 4 A-J).

• Disposição das manchas nas asas, comprimento e


relação costal da asa;
• Relação do comprimento da probóscide/comprimento
da cabeça;
• Forma e relação palpal: comprimento/largura do 3º
segmento do palpo e variabilidade morfológica do
órgão sensorial do 3º segmento do palpo;
• Comprimento dos segmentos flagelares e distribuição
das fossetas sensoriais nos segmentos antenais;
• Separação dos olhos;
• Coloração do tórax e do halter;
• Coloração das pernas, comprimento dos segmentos
tarsais e número de cerdas no pente tibial;

7.4. Conservação

Os adultos são conservados em via líquida, podendo ser preser-


vados em álcool 70% para identificação morfológica. Porém,
insetos preservados em álcool 70% correm o risco de perder a
coloração se expostos à luz, sendo indicado que use uma subs-
tância especial (Kahle Dietrich).

• Preservados em álcool 70%. Se a intenção é que


permaneçam preservados por muito tempo (duran-
te anos), os vidros menores deverão ser colocados

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dentro de vidros maiores contendo também álcool


70%, pois a evaporação é um risco constante. Deste
modo, a evaporação acontecerá apenas nos vidros
grandes, facilitando a reposição do álcool. Insetos
preservados em álcool 70% devem ser guardados em
caixas ou armários para não ter risco de perder a
coloração se expostos à luz.

• Substância especial (Kahle Dietrich). Composição: 55


ml de água destilada; 35 ml de álcool 95%; 10 ml de
formol; 4 ml de ácido acético glacial.

• Os adultos também podem ser conservados em álcool


absoluto, nitrogênio líquido e RNAlater (mantidos
refrigerados a 4ºC) para estudos genéticos e para
detecção de arbovírus e outros parasitos transmiti-
dos pelos Culicoides.

8. Prevenção e Controle

Para evitar um grande número de picadas em humanos, é aconse-


lhável usar repelentes e cobrir o corpo com roupas claras, enquan-
to que para os animais, considerados possíveis hospedeiros, é
aconselhável recolhê-los nos estábulos durante os picos de ativi-
dade; utilizar tela fina nas aberturas das casas (porta e janelas); uso
de mosquiteiros em camas e redes, principalmente se eles estão
impregnados com inseticida de acordo com instruções técnicas
apropriada; aplicação de inseticidas e agentes patogênicos aos
habitats onde as larvas se desenvolvem; intervenções ambientais
para remoção de locais de procriação; controlar os insetos adultos

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através de tratamento dos locais de repouso, como alojamento de


animais ou animais hospedeiros com inseticidas.
Além desses, outra medida importante e de impacto coleti-
vo é o saneamento urbano. Portanto, todas essas medidas podem
contribuir diretamente no controle do inseto e das doenças rela-
cionadas às espécies vetoras (CARPENTER; MELLOR; TORR, 2008).

9. Atividades Práticas

Para a realização de atividade prática de campo e/ou laboratório


é aconselhável que se mantenha algumas medidas simples. Em
campo, o ideal é usar roupas que possam cobrir todo o corpo,
como calça comprida, camisa manga longa e sapato fechado,
sendo preferível bota e/ou botina cano alto, itens necessários
para evitar picadas por insetos ou outros animais. É recomendá-
vel que se busque maruins em locais de matas ou fragmentos de
mata com matéria orgânica em decomposição, manguezais, com
certo grau de umidade ou com córregos ou riachos próximos.
Para a captura podem ser utilizados os principais métodos de
coleta (ver item 7 - Coleta). Ainda em campo, antes da chegada
ao laboratório, o material biológico coletado deve ser acondi-
cionado adequadamente (ver item 7.4 - Conservação). No labo-
ratório os procedimentos práticos concentram-se em triagem,
que é a separação dos maruins de outros grupos de insetos.
Logo após, pode-se iniciar os procedimentos de montagem dos
exemplares (ver item 7.2 - Montagem).

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384
10
Diptera
Muscomorpha
Taciano Moura
Simão Dias Vasconcelos

1. Caracteres gerais e diversidade

A ordem Diptera é um grupo megadiverso cujos representan-


tes são encontrados nos mais diversos ambientes do planeta,
por exemplo, florestas úmidas e secas, ambientes costeiros e
centros urbanos. É composta por aproximadamente 160.000
espécies, distribuídas em 11.000 gêneros e 160 famílias descri-
tas (Gullan e Cranston, 2012; Thompson, 2013). Destes, 90
famílias e aproximadamente 100.000 espécies compreendem
a infraordem Muscomorpha, que abriga as espécies conheci-
das como moscas verdadeiras.
Segundo classificações antigas, os dípteros eram classi-
ficados em três grandes subordens: Nematocera, Brachycera e
Cyclorrapha. Contudo, recentemente, com avanço nos estudos
PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
10. Diptera: Muscomorpha

sistemáticos e filogenéticos essa classificação tem sofrido


alterações, sendo reconhecidas duas subordens, Nematocera
(mosquitos) e Brachycera (moscas). Brachycera é comumente
aceito como grupo monofilético e composto por quatro infraor-
dens Stratiomyomorpha, Xylophagomorpha, Tabanomorpha e
Muscomorpha (YEATES et al., 2007).
A classificação para Muscomorpha aqui adotada está
de acordo com a proposta filogenética de Yeates et al. (2007),
em consenso com a classificação seguida em outros traba-
lhos (COURTNEY et al., 2009, CARVALHO et al., 2012). Entre os
Muscomorpha, as famílias são agrupadas em outras catego-
rias, por exemplo, Cyclorrapha e Schizophora. Os Schizophora
correspondem a 90% das espécies e estão, por sua vez, divi-
didos em Acalyptratae, espécimes sem caliptra (80 famílias,
incluindo Piophilidae e Ulidiidae) e Calyptratae, espécimes
com caliptras (de 10-15 famílias incluindo Calliphoridae,
Sarcophagidae e Muscidae).
Os indivíduos de Muscomorpha possuem ciclo de vida
com três estádios larvais sendo as larvas ápodas, vermiformes
e acéfalas, apresentando apenas um esqueleto cefalofaringea-
no. Há ainda a fase de pupa, formada pela cutícula endurecida
da larva de 3º instar que forma um pupário, dentro do qual o
desenvolvimento de imaturo a adulto é concluído (FRAENKEL;
BHASKARAN, 1973). Os representantes de Muscomorpha são
comumente encontrados em ambientes com presença humana,
como as espécies da família Muscidae, da qual Musca domestica
é a espécie mais conhecida.
As fêmeas tipicamente depositam seus ovos (oviparida-
de) diretamente no substrato e/ou recurso de alimentação das
larvas, que na maioria das vezes consiste de matéria orgânica
em decomposição, embora alguns possuam hábitos onívoros,

Taciano Moura | Simão Dias Vasconcelos 387


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
10. Diptera: Muscomorpha

coprófagos, hematófagos ou parasitários (CARVALHO et al.,


2012). Entretanto, muitas espécies, em especial da família
Sarcophagidae, apresentam larviviparidade, ou seja, em vez
de ovos, depositam larvas de primeiro ínstar.
A elevada riqueza de Muscomorpha na Região Neotropical
reflete-se também em sua ampla distribuição geográfica. A
plasticidade ambiental é frequente, isto é, a adaptação a locais
tão díspares como desertos, florestas úmidas, ambientes caver-
nícolas e montanhas também se evidencia em locais domina-
dos pela presença humana. Neste último caso, as espécies que
demonstram preferência por áreas antropizadas são chama-
das sinantrópicas, enquanto aquelas que exibem íntima asso-
ciação com ambientes pouco antropizados, como florestas e
áreas preservadas, são chamadas assinantrópicas (NUORTEVA,
1963). No Brasil, moscas já foram registradas em biomas como
Caatinga (ALVES et al., 2014, VASCONCELOS et al., 2016), Cerrado
(MATA et al., 2008; ROSA et al., 2011), Mata Atlântica (ROCHA
et al., 2009; VASCONCELOS et al., 2013), Floresta Amazônica
(PEREIRA et al., 2010; SOUZA et al., 2010) e em ambientes que
variam desde grandes centros urbanos a ilhas oceânicas e áreas
litorâneas (COURI et al., 2008, CARMO e VASCONCELOS, 2016).
Os Muscomorpha apresentam diversos hábitos alimenta-
res, podendo ser onívoros, saprófagos, coprófagos, necrófagos,
detritívoros, hematófagos, predadores, parasitoides e endopa-
rasitas de humanos e animais (MCALPINE et al., 1981; SAVAGE,
2002). Tais características, em conjunto com a vasta diversidade
de guildas tróficas, explicam o enorme sucesso do grupo na
colonização de ambientes terrestres e fortalecem a importância
médica do táxon. Nessa infraordem em especial, os caliptrados
são de grande interesse médico-sanitário já que espécies como

Taciano Moura | Simão Dias Vasconcelos 388


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
10. Diptera: Muscomorpha

Cochliomyia hominivorax e M. domestica são causadoras de miíases


(GUIMARÃES; PAPAVERO, 1999).
Outras espécies, como as dos gêneros Chrysomya, Lucilia
(Calliphoridae), Ophyra, Synthesiomyia e Atherigona (Muscidae),
Megaselia (Phoridae) e Fannia (Fannidae) são vetoras de micro-
-organismos patogênicos e parasitas, incluindo bactérias
(Escherichia coli, Staphylococcus aureus), vírus (poliovírus e ente-
rovírus), fungos e ovos de helmintos (Ascaris lumbricoides, Taenia
spp.) (GREENBERG, 1971). O elevado potencial médico de suas
espécies está associado a um conjunto de características bioló-
gicas e ecológicas como descrito na Fig. 1.

Figura 1.  Esquema das características de Muscomorpha que potenciali-


zam a alta diversidade e papel como vetores de patógenos parasitas.

Taciano Moura | Simão Dias Vasconcelos 389


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
10. Diptera: Muscomorpha

2. Aspectos morfológicos e
identificação taxonômica

Os Muscomorpha são indivíduos de tamanhos variados, os quais


podem variar de 0,3 mm (Drosophilidae) a 6 cm de comprimen-
to, que é o caso da espécie Gauromydas heros (Mydidae), encon-
trada no Brasil (BORROR; DELONG’S, 2005; CALHAU et al., 2015).
Apresentam caracteres típicos da Ordem, como um único par de
asas funcionais membranosas localizadas na região mesotorácica
e o segundo par modificado em balancins ou halteres, cuja função
está relacionada ao equilíbrio e à eficiência de voo (MCALPINE
et al., 1981).
A cabeça é hipognata, ou seja, apresenta as bucais volta-
das para baixo, com grande mobilidade e concentra caracteres
(apêndices fixos e moveis) usados na determinação taxonômica,
por exemplo, cerdas, palpos e antena. Além destes, as suturas,
na forma de sulcos localizados na superfície externa da cabe-
ça, como a sutural frontal e lúnula, também têm importância
taxonômica. Estas linhas definem a cabeça em regiões bem deli-
mitadas como parafrontália, parafacialia e gena. Entre os apên-
dices fixos, destacam-se os olhos compostos, típicos dos adultos,
responsáveis pela formação de imagens (visão) e os ocelos, os
quais apresentam função sensorial (MCALPINE et al., 1981).
Dentre os apêndices móveis, as antenas podem possuir
de três a cinco artículos, sendo que o último se apresenta em
forma de estilo ou arista (Fig. 2). O aparelho bucal (probóscide)
é constituído do labro, hipofaringe e lábio, nos Muscomorpha
a mandíbula é ausente e as maxilas são representadas pelos
palpos (MCALPINE et al., 1981).O aparelho bucal apresenta
duas modificações, associadas à função de sugar o alimento,
podendo ser rígido e perfurador (hematófagos) ou possuir uma

Taciano Moura | Simão Dias Vasconcelos 390


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
10. Diptera: Muscomorpha

estrutura apical com formato de esponja que serve para absor-


ver ou lamber os alimentos (Fig. 2).

Figura 2.  Caracteres morfológicos da cabeça de Muscomorpha: A) mosca


hematófaga, B) mosca lambedora-sugadora.

O tórax das moscas apresenta colorações variadas indo


de verde ou azul metálico (Calliphoridae), preto brilhante
(alguns Muscidae, Fanniidae e Piophilidae) a cinza com listras
escuras (Sarcophagidae e Muscidae). Essa porção mediana do
corpo comporta as estruturas responsáveis pela locomoção,
como pernas e asas; um par de pernas está presente em cada
segmento torácico, protórax, mesotórax e metatórax. As pernas
são compostas por coxa, trocanter, fêmur, tíbia e os tarsos, que
geralmente apresentam garras e estruturas conhecidas como
pulvilos e empódio. Essa última estrutura pode ocorrer em
forma de cerda ou almofada e apresenta importância taxonô-
mica (Fig. 3). As pernas, assim como toda a superfície corpórea

Taciano Moura | Simão Dias Vasconcelos 391


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
10. Diptera: Muscomorpha

das moscas, são recobertas por cerdas, estruturas envolvidas


no transporte de micro-organismos.
Em relação à localização das asas, o mesotórax apresenta
o primeiro par, o qual é funcional e possibilita o voo, enquanto o
metatórax apresenta o segundo par de asas que foi modificado
numa estrutura estabilizadora do voo, conhecida como halte-
res. O par de asas com função para o voo é composta por uma
base mais rígida formada por escleritos axilares, denominada
de veias e uma parte membranosa (Figura 4), cuja coloração
varia entre transparente a hialina ou até apresentar manchas
mais escuras, “mácula” (Muscidae e Ulidiidae).

Figura 3.  Caracteres morfológicos da perna de Muscomorpha: A - perna


com empódio em forma de cerda e B - empódio com pulviliforme.

Taciano Moura | Simão Dias Vasconcelos 392


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
10. Diptera: Muscomorpha

Figura 4.  Caracteres morfológicos de Muscomorpha: A - Asa de Fanniidae


e B - Asa de Phoridae.

Cabe ainda ressaltar que nas asas escleritos axilares como


tégula e a basicosta são caracteres bastante utilizados na taxo-
nomia, por exemplo, para a determinação específica dos califo-
rídeos (CARVALHO; RIBEIRO, 2000). A disposição e forma dessas
veias variam entre as diversas famílias e até mesmo entre as
espécies de uma mesma família (Figura 4). Considerando-se a
forma da asa, sua membrana pode apresentar estruturas basais
em formato de lóbulos, conhecidas como álula e caliptras (supe-
rior e inferior) (Fig. 4).
As veias podem apresentar cerdas ao longo de seu compri-
mento, caráter esse bastante utilizado para identificação em nível
de espécies. Um exemplo é a veia R1 setulosa nos Sarcophagidae
que geralmente limita a identificação a táxons específicos como,
por exemplo, o gênero Helicobia (CARVALHO; MELLO-PATIU,
2008). Outra situação é a discriminação de gêneros da família
Calliphoridae, em que a presença de cerdas na base do rádio
diferencia Chrysomya de Lucilia (CARVALHO; MELLO-PATIU, 2008).
O tórax ainda contém os espiráculos, que são estrutu-
ras respiratórias de grande importância taxonômica, já que
o mesmo pode variar tanto em forma quanto na cor (e.g.
Chrysomya albiceps e Chrysomya megacephala).

Taciano Moura | Simão Dias Vasconcelos 393


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
10. Diptera: Muscomorpha

O abdome dos Muscomorpha varia em forma, desde


globoso até mais estreito e delicado. Quanto ao tamanho,
geralmente apresentam cinco segmentos visíveis e raramen-
te apresentam mais, porém podem apresentar até 11 segmen-
tos, especialmente em grupos mais basais. Entretanto, nessa
infraordem os espécimes geralmente apresentam os últimos
segmentos abdominais fusionados formando um pós-abdome
mais fino que suporta a genitália, a qual também tem alto poder
taxonômico, principalmente na diferenciação das espécies de
Sarcophagidae (Fig. 5). No último segmento desse pós-abdome
encontra-se o apêndice chamado de cerco, onde se localiza a
abertura anal. Na fêmea, a abertura genital está localizada
entre os esternitos VII e IX, dependendo do grupo.
A terminália dos machos é mais complexa e composta
por um conjunto de peças, as quais podem ser fixas ou móveis e
são usualmente utilizadas com caráter taxonômico. Na família
Sarcophagidae, por exemplo, a identificação em nível de espé-
cie comumente é confirmada por meio do exame da genitália
dos espécimes machos. Nessa família, a estrutura supracitada
é composta basicamente de pré e pós-gonitos, falos (Fig. 5), em
que este último apresenta o basifalos, tubo fálico a vesica, juxta
e estilos, além do apodema ejaculatório (Carvalho e Mello-Patiu
2008). Cabe ressaltar que a vesica é uma estrutura bastante
diferenciada e ornamentada, bastante usada na diferenciação
das espécies [para melhor compreensão, consultar a chave taxo-
nômica de Carvalho e Mello-Patiu (2008)].

Taciano Moura | Simão Dias Vasconcelos 394


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
10. Diptera: Muscomorpha

Figura 5.  Terminália e Pós-abdômen de espécime macho de Sarcophagidae


(Diptera): Tg7+8 – syntergosternito 7+8; ep- epândrio; sur- surstilo;
ce- cerco; ph- falos.

Desafios e Avanços na Identificação


de Espécies de Muscomorpha

A identificação de espécies de muscomorfos geralmente baseia-


-se em caracteres morfológicos externos do adulto, como posi-
ções e quantidades de cerdas (quetotaxia), nervuras das asas e
coloração. A morfometria geométrica é uma técnica que utili-
za a forma e tamanho das estruturas para diferenciar táxons
e representa um método de baixo custo capaz de diferenciar
espécies de dípteros (FRANCUSKI et al., 2009). A morfometria
alar, particularmente, permite diferenciar espécies, populações

Taciano Moura | Simão Dias Vasconcelos 395


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
10. Diptera: Muscomorpha

isoladas geograficamente e temporalmente e até mesmo o sexo


do indivíduo adulto, devido ao fato de informações geométricas,
como formas e distâncias entre pontos-chave das nervações
alares, serem consistentes para determinadas pressões ecoló-
gicas e evolutivas (BITHNER-MATHÉ; KLACZKO, 1999).
Para alguns grupos de enorme relevância medico-vete-
rinária e forense, como as espécies da família Sarcophagidae, a
identificação baseia-se principalmente no exame minucioso da
terminália dos indivíduos machos, os quais apresentam enor-
me diversidade morfológica em seu edeago. Contudo, um dos
maiores desafios na identificação a partir de caracteres morfo-
lógicos é a escassez de taxonomistas, em especial nas regiões
Norte e Nordeste do Brasil, o que compromete o mapeamento da
biodiversidade. Estudos recentes têm revelado novos registros
de ocorrência e descrições de espécies no Nordeste e Norte,
particularmente de famílias pobremente estudadas (BARBOSA
et al., 2015; CARVALHO-FILHO et al., 2016).
Diante dessas limitações, métodos alternativos baseados
em informações resultantes de análises físicas (por exemplo,
reflectância da superfície corporal) e bioquímicas (por exem-
plo, caracterização dos hidrocarbonetos cuticulares) têm sido
validados. A espectroscopia de infravermelho próximo (near
infrared, NIR) baseia-se nas características cuticulares, porque
a cutícula de todas as espécies de insetos pode ter uma compo-
sição química espécie-específica e pode gerar uma “impres-
são digital metabólica” (lipídeos e proteínas) dos insetos
(RODRÍGUEZ-FERNÁNDEZ et al., 2011). Trata-se de uma ferra-
menta de identificação rápida, de baixo custo e não destrutiva e
que comprovadamente viabilizou a diferenciação de indivíduos
de nove espécies de Neodexiopsis (Muscidae), gênero de maior
riqueza na Região Neotropical com mais 89 espécies conhecidas
(CARVALHO, 2002; RODRÍGUEZ-FERNÁNDEZ et al., 2011).

Taciano Moura | Simão Dias Vasconcelos 396


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
10. Diptera: Muscomorpha

Hidrocarbonetos são compostos lipídicos cuticulares


formados por carbonos e hidrogênios, os quais auxiliam a
reduzir a perda de água nos insetos (BLOMQUIST; BAGNÈRES,
2010). Nos Muscomorpha os hidrocarbonetos estão presentes na
epicótila e são espécie-específica podendo assim fornecer infor-
mações que auxiliem na determinação de espécies de Phoridae,
Sarcophagidae e Calliphoridae, ou até mesmo a idade dos indi-
víduos (BRAGA et al., 2013, 2016).
Outro método é a identificação molecular, baseada no
material genético (DNA) geralmente utilizando-se o poten-
cial do marcador citocromo oxidase COI. Isso devido ao fato
que estudos indicam que as divergências na sequência em COI
permitem regularmente a discriminação de espécies estreita-
mente aliadas na maioria dos filos animais (HEBERT et al., 2003).
Além isso, a maioria das investigações envolvendo espécies de
califorídeos usou a subunidade I (COI) dos genes da citocromo
oxidase mitocondrial, uma vez que esta parte do genoma é bem
conhecida em muitas espécies e a informação é consistente ao
longo de todos os estágios da vida (PARK et al., 2009).
A ferramenta supracitada ainda tem auxiliado na identi-
ficação de espécies de Calliphoridae, Muscidae e Sarcophagidae
(GRELLA et al., 2015; MADEIRA et al., 2016; RIBEIRO et al.,
2016). No caso de Sarcophagidae, possibilita a identificação de
fêmeas, para as quais ainda há ausência de chaves morfológicas.
Espécies de grande semelhança morfológica podem ser confun-
didas, razão pela qual ferramentas da Genética e da Biologia
Molecular são fundamentais para elucidar a identidade da espé-
cie. Tal aplicação ocorreu recentemente no Brasil, para se iden-
tificar uma variação fenotípica da espécie invasora Chrysomya
albiceps, cuja semelhança com outra espécie do gênero, C. rufi-
facies produzia identificação equivocada (GRELLA et al., 2015).

Taciano Moura | Simão Dias Vasconcelos 397


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
10. Diptera: Muscomorpha

Outro entrave para os estudos sobre muscomorfas é a difi-


culdade em identificar espécimes nas fases imaturas, uma vez
que larvas exibem menor complexidade morfológica – e menos
caracteres específicos – do que os adultos, de modo que dife-
rentes espécies podem apresentar enorme similaridade na fase
larval. Entretanto, nos últimos anos, com o avanço da micros-
copia eletrônica, observa-se um crescente número de descri-
ções especializadas da morfologia dos imaturos de espécies de
Muscidae e Sarcophagidae (CORTINHAS et al., 2016, XAVIER;
QUEIROZ, 2016). Além do mais, chaves taxonômicas baseadas nos
caracteres morfológicos das larvas têm sido elaboradas, incluin-
do espécies encontradas no território brasileiro (THYSSEN, 2010).
Por fim, a disponibilização de ferramentas gratuitas
on-line tem contribuído para o mapeamento de espécies. Por
exemplo, chaves interativas baseadas em caracteres morfológi-
cos viabilizam, de forma acessível e relativamente fácil, a sepa-
ração dos espécimes em famílias e até mesmo a identificação em
nível específico, como é o caso de espécies de Calliphoridae. As
instituições públicas de ensino e pesquisa têm formado novos
cientistas especializados em Taxonomia, os quais começam
a preencher importantes lacunas no conhecimento da nossa
biodiversidade, principalmente nas regiões Norte e Nordeste.

3. Importância médica

Embora a importância médica dos Diptera esteja convencio-


nalmente associada aos mosquitos (Nematocera) vetores de
doenças como malária, dengue, zika e febre amarela, espé-
cies de Muscomorpha também apresentam enorme relevância
médica e veterinária, por atuarem como vetores mecânicos

Taciano Moura | Simão Dias Vasconcelos 398


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
10. Diptera: Muscomorpha

de fungos, bactérias, vírus e ovos de helmintos (Tab. 1). Esse


potencial como vetores mecânicos está associado à alta
frequência de dípteros em habitações humanas, bem como
ao comportamento de domiciliação das moscas, resultante da
alteração do meio ambiente natural e consequente adaptação,
o que permitiu a convivência desses insetos com o homem
(GREENBERG, 1971 e 1973; LINHARES, 1981).
Estudos recentes realizados por pesquisadores do Brasil e
do exterior demostram que cerca de 30% dos micro-organismos
encontrados em associação com moscas varejeiras são capazes
de causar doenças em seres humanos (TOLEDO, 2014). Ainda
de acordo com esta pesquisa, duas bactérias encontradas nos
corpos dos insetos representam agentes patológicos importan-
tes: Yersinia pestis, causadora da peste bubônica e Helicobacter
pylori que é bastante associada ao surgimento de gastrite, úlcera
e câncer de estômago.
Além de transportar os micro-organismos já mencionados,
moscas possuem a capacidade de invadir tecidos de animais e
humanos vivos, produzindo o quadro clínico conhecido como
miíase (ZUMPT, 1965). Dentre os dípteros com tal potencial
encontram-se três tipos de agentes causadores de miíase: As
moscas parasitas obrigatórias, que são espécies cujos imaturos
se desenvolvem exclusivamente em tecidos vivos, não possuin-
do outra fonte de recurso alimentar, ou seja, não sobrevivem
na ausência do hospedeiro e.g. C. hominivorax; as facultativas,
que são espécies cujas larvas consomem exclusivamente tecidos
mortos ou necrosados de animais, podem habitar feridas já exis-
tentes e com partes necrosadas (e.g. Lucilia eximia). O último caso,
as espécies causadoras de miíases acidentais são aquelas cujas
larvas que, se ingeridas em alimentos, podem produzir lesões no
trato digestório (ZUMPT, 1965; GUIMARÃES; PAPAVERO, 1999).

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PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
10. Diptera: Muscomorpha

Diante dessa enorme importância dos dípteros no escopo


médico os subtópicos a seguir se referirão às principais famílias e
espécies que têm registro como vetores ou causadores de miíases.

3.1. Principais famílias/espécies vetoras

Os Muscomorpha são eficientes vetores mecânicos de micro-


-organismos devido a sua íntima interação com popula-
ções humanas e por seu comportamento alimentar, pois ao
se alimentar em fezes e matéria orgânica contaminam-se e
podem, em sequência, contaminar outros seres (GREENBERG,
1973). Espécies como C. hominivorax (Calliphoridae), Fannia cani-
cularis (Fanniidae), Philornis downsi (Muscidae), Peckia lambens
(Sarcophagidae) e Piophila casei (Piophilidae) são ainda ectopa-
rasitas e podem causar severos danos à saúde dos hospedeiros
animais, inclusive a morte em casos mais graves (PAPAVERO;
GUIMARÃES, 1999) (Tab. 1).
Todavia, em se tratando de importância médica, a rele-
vância dos muscomorfas nem sempre é negativa, já que algumas
espécies dos gêneros Cochliomyia e Chrysomya vêm sendo estu-
dadas sob a perspectiva da terapia larval, em especial em casos
de feridas com difícil cicatrização, por exemplo, nos membros
inferiores de pessoas portadoras de diabetes (NASSU; THYSSEN,
2015; PINHEIRO et al., 2015).
Em um contexto sanitário ou de saúde pública, pelo menos
30 famílias de Muscomorpha abrigam espécies com potencial
médico, sendo nesse livro consideradas com potencial médico
aquelas espécies capazes de ocasionar de forma direta ou indireta
danos à saúde humana (Tab. 1). Indireta, quando ao se alimen-
tarem em restos animais e fezes, os adultos de muitas famílias

Taciano Moura | Simão Dias Vasconcelos 400


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
10. Diptera: Muscomorpha

se contaminam com alta diversidade de micro-organismos, por


exemplo, bactérias (Escherichia coli, Staphylococcus aureus) ou ovos
de nematelmintos (Ascaris sp., Toxocara sp.) (GREENBERG, 1971;
OLIVEIRA et al., 2006).
Dentre as famílias, Calliphoridae, Muscidae, Fanniidae
e Sarcophagidae são mais relatadas devido ao alto número de
espécies com distribuição ampla, além de possuírem outros
interesses científicos, por exemplo, forense. Porém, espécies
de famílias menos estudadas no Brasil, como Lonchaeidae,
Platystomatidae, Sphaeroceridae e Chloropidae também podem
atuar como vetoras (Tab. 1). Estudos conduzidos na Região
Neotropical demostram o potencial das espécies mais co-muns
(e.g. M. domestica e C. megacephala) como carregadoras de diver-
sas bactérias e ovos de protozoários e helmintos, dentre os quais
foram relatados E. coli, Salmonella spp., A. lumbricoides e Trichuris
trichiura (GREENBERG, 1973; ADENUSI; ADEWOGA, 2013). Ainda
para Calliphoridae, estudo recente descreve elevado índice de
contaminação superficial de C. megacephala por Candida spp.
(KUNTANG et al., 2017).

3.2. Espécies causadoras de miíases

Em se tratando da capacidade de se alimentar e desenvolver-se


em tecidos vivos, merecem destaque as famílias Calliphoridae,
Sarcophagidae e Oestridae, as quais englobam os agentes de
miíase obrigatória (ZUMPT, 1965). Na Região Neotropical,
as espécies que mais se destacam pelos danos causados são
Dermatobia hominis (Oestridae) e C. hominivorax (Calliphoridae),
consideradas ectoparasitas obrigatórios (ZUMPT 1965, GRISI
et al. 2002). Essa última é capaz de parasitar diversos tipos de

Taciano Moura | Simão Dias Vasconcelos 401


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
10. Diptera: Muscomorpha

hospedeiros e foi a espécie associada a uma maior incidên-


cia de miíases no Nordeste do Brasil, inclusive em humanos
(BARBOSA; VASCONCELOS, 2015). Cochliomyia hominivorax foi
observada ocasionando miíase em idosos em área urbana do
Rio de Janeiro (BATISTA-DA-SILVA et al., 2012). Em Uberlândia,
Ferro et al. (2003) observaram, a partir de registros médicos,
uma incidência de miíases variando de 11,7% em adultos a
63,0% entre crianças, das quais D. hominis foi o responsável
por 30% dos casos.
Além disso, espécies de Fanniidae, principalmente F. cani-
cularis e F. scalaris, são as principais causadoras de miíases uroge-
nitais. Outros agentes facultativos como M. domestica P. lambens, C.
megacephala e L. eximia também são bastante associadas à presen-
ça de miíases. Além de estar intrinsecamente associada a casos
de miíases em animais domésticos, M. domestica também pode
acometer seres humanos. Outras famílias representadas por
espécies que podem produzir pseudomiíases em humanos são
Therevidae, Syrphidae, Tephritidae, Sepsidae e Drosophilidae.
Cabe ressaltar que em humanos, as miíases estão comu-
mente relacionadas a casos de negligência a cuidados de pessoas
incapacitadas como crianças e idosos, o que potencializa sua
importância forense. Além disso, as larvas podem se concentrar
em vários locais do corpo, fato que é utilizado na classificação
clínica das miíases. Assim, quando as lesões ocorrem na pele é
denominada cutânea, se nos órgãos genitais, a miíase é deno-
minada urogenital e assim por diante. Em ocasiões mais raras
como no intestino, quando a larva foi introduzida de forma
acidental por meio de alimentos, a miíase é chamada de intes-
tinal (KANDI et al., 2013).

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PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
10. Diptera: Muscomorpha

Dípteros de Importância Sanitária na Caatinga.

O nordeste brasileiro comporta um conjunto de paisagens de


floresta sazonalmente seca (Caatinga), sujeita a elevadas tempe-
raturas, baixa umidade relativa do ar e um regime de precipita-
ção pluviométrica baixa e irregular. Tais condições ambientais
desfavoráveis estiveram associadas a uma equivocada imagem
de baixa diversidade biológica, incluindo de representantes de
Muscomorpha. Estudos recentes têm contribuído para desmisti-
ficar esta concepção, a partir de inventários biológicos de curta
e média duração utilizando como substratos atrativos iscas de
tecido animal, carcaças de ratos e de porcos.
Pesquisas realizadas em Pernambuco e na Paraíba apon-
tam para uma biodiversidade de Muscomorpha comparável a
áreas de mata atlântica e centros urbanos. Destaca-se a ocorrên-
cia de espécies de Sarcophagidae dos gêneros Dexosarcophaga,
Oxysarcodexia, Peckia, Ravinia, Sarcophaga e Titanogrypa e também
de espécies de Muscidae dos gêneros Atherigona, Brontaea,
Cyrtoneuropsis, Graphomya, Ophyra e Syhthesiomyia, além da
onipresente Musca domestica. Dentre os Fanniidae, apenas o
gênero Fanniia foi registrado. Por fim, a família Calliphoridae
é representada por poucos gêneros (Chloroprocta, Chrysomya
e Cochliomyia), mas de ampla distribuição (ALVES et al., 2014;
VASCONCELOS; SALGADO, 2014).
A alta diversidade de Muscomorpha associada a baixos
indicadores socioeconômicos na região amplificam a impor-
tância sanitária do grupo. Segundo Vasconcelos et al. (2016), das
50 espécies registradas em estudos de sucessão entomológicas
realizados na Caatinga em Pernambuco, mais de 30% apresen-
tam importância sanitária, seja pela capacidade de transmitir
doenças ou por seu potencial como causadoras de miíases. Isso

Taciano Moura | Simão Dias Vasconcelos 403


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
10. Diptera: Muscomorpha

devido ao fato das famílias mais representativas em núme-


ro de espécies e indivíduos atuarem como vetores de bacté-
rias (Escherichia coli, Staphylococcus aureus), vírus (Poliovírus),
fungos e ovos de helmintos (Ascaris lumbricoides, Taenia spp.)
(GREENBERG, 1973).
Condições insatisfatórias de saneamento, baixa infor-
mação sobre métodos de prevenção e controle de doenças e
dificuldades financeiras contribuem para agravar o papel
dos Muscomorpha no cenário médico e veterinário local. Isto
porque casos de miíase em humanos na região tendem a ser
subnotificados, principalmente devido ao limitado conhecimen-
to sobre as moscas e os problemas que elas causam. Califorideos,
como Cochliomyia hominivorax, já foram registradas na Caatinga,
além de espécies de Chrysomya, que também pode causar miía-
ses obrigatórias e facultativas (ALVES et al., 2014; BARBOSA;
VASCONCELOS, 2015).
Cabe ainda ressaltar que a subnotificação do número
real de espécies presentes no bioma pode ocasionar problemas
econômicos já que uma das principais atividades de subsistência
é a pecuária, especialmente a criação de caprinos, dos quais se
aproveitam carne, leite e couro. A baixa qualidade sanitária das
condições de criação enfrentada pelos pequenos produtores
e a adoção de práticas inadequadas (por exemplo, a ausência
do corte e tratamento do umbigo dos filhotes) pode favorecer
diversas moscas ectoparasitas facultativos.
As lesões decorrentes de miíases (bicheiras) obrigatórias
ou facultativas podem levar à perda de peso, baixa produti-
vidade leiteira e danos no couro (PINHEIRO et al. 2000), o que
pode gerar prejuízos diretos aos produtores. Ao menos 19
espécies de mosca pertencentes a nove famílias reconhecida-
mente envolvidas em casos de miíases foram registradas em

Taciano Moura | Simão Dias Vasconcelos 404


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
10. Diptera: Muscomorpha

diferentes estados do Nordeste (BARBOSA; VASCONCELOS, 2015).


Todavia, de acordo com esses autores apenas C. hominivorax e
Dermatobia hominis, ambos ectoparasitos obrigatórios, foram
registrados como parasitos caprinos e ovinos. Esses registros
podem ser subestimados, isso devido ao fato que na maioria
dos casos os agentes não são identificados. Diante dessa lacu-
na sobre a distribuição das espécies no bioma Caatinga, são
necessários levantamentos faunísticos que ajudem a conhecer
melhor a biodiversidade e mapear a importância médica dos
Muscomorpha na região.

4. Hematofagismo

O hematofagismo é mais comum dentre os Nematocera, comu-


mente chamados de mosquitos, pernilongos e muriçocas.
Todavia, os Muscomorpha foram derivados a partir de larvas
saprofágicas que na ausência de alimento exerciam o hábito
predador facultativo podendo com suas peças bucais perfu-
rar os tecidos de outras larvas (LINHARES, 2004). Atualmente,
dentro dos muscomorfas há alguns grupos que apresentam esse
comportamento alimentar, por exemplo, a tribo Stomoxyni
da família Muscidae, cujos representantes apresentam uma
probóscide longa e esclerotizada, com as labelas reduzidas e
não retráteis possibilitando aos adultos a perfuração da pele
do hospedeiro e consequente absorção do sangue extravasado
(CARVALHO, 2002). Nesta tribo, destacam-se Hematobia irritans e
S. calcitrans por sua presença constante em criadouros de bovi-
nos e equinos. A espécie S. calcitrans é considerada hospedei-
ra intermediária de alguns helmintos de animais domésticos
(NEVES, 2004), bem como vetores mecânicos de 28 espécies de

Taciano Moura | Simão Dias Vasconcelos 405


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
10. Diptera: Muscomorpha

enterobactérias, inclusive dos gêneros Salmonella spp. e Shigella


spp. que podem contaminar humanos (CASTRO et al. 2008).
A principal estrutura responsável pela ingestão do
alimento nos muscomorfas hematófagas é o lábio, o qual forma
pequenas placas duras que permitem perfurar a pele, embora
o canal salivar esteja na hipofaringe e o alimentar entre essa
estrutura e o labro, os quais são mais rígidos com formato de
estilete. Outro fato curioso é que os adultos de ambos os sexos
da família Muscidae picam para se alimentar de sangue, dife-
rentemente das Tabanomorpha e dos Nematocera, cujo hema-
tofagismo é exclusivo das fêmeas.

5. Ciclo do vetor

O estudo do ciclo de vida dos muscomorfas é essencial devido ao


fato de muitas espécies serem potenciais causadoras de miíases
e vetores de diversos micro-organismos, e por estarem associa-
das a grandes danos econômicos (ZUMPT, 1965; GREENBERG,
1973; GRISI et al., 2002). Dentre as famílias que se sobressaem,
Calliphoridae (C. albiceps e C. macellaria), Sarcophagidae (Peckia
intermutans, P. lambens e Oxysarcodexia amorosa) e Muscidae
(Synthesiomyia nudiseta), cujas espécies mencionadas têm seu
ciclo de vida registrado em condições de laboratórios (QUEIROZ
et al., 1997; FARIA et al., 1999; OLIVEIRA et al., 2002; KRUGER et
al., 2002; XAVIER et al., 2015).
A duração dos ciclos de vida varia entre as famílias e é
influenciada por fatores abióticos como temperatura e umidade
(CAMPOBASSO; INTRONA, 2001). Para C. albiceps (Calliphoridae),
a duração média do estágio larval e de pupa a uma temperatura
de 27 ºC foi 5,2 e 4,5 dias, respectivamente, enquanto a duração

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PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
10. Diptera: Muscomorpha

e a viabilidade total de larva a adulto foi de 10,9 dias e 92%


(QUEIROZ; MILWARD-DE-AZEVEDO, 1991).
Quando criada sob temperatura de 27 ºC, P. lambens apre-
sentou viabilidade superior a 80%, em que o ciclo completo de
neolarva (larva recém larvipositada) a adulto variou de 9 a 15
dias, apresentando tempo médio de 11,5 dias (XAVIER et al.
2015). Nesse estudo, os autores ainda observaram que a dura-
ção média da fase larval foi de 3.5 dias, variando de 2 a 7 dias,
sendo a fase de pupa mais longa com 8,3 dias, variando entre 6
e 12 dias. Em contrapartida, para S. nudiseta sob temperatura de
26 ºC e umidade de 75%, o ciclo de ovo a adulto levou aproxima-
damente 27 dias, variando de 22 a 30 dias (KRUGER et al. 2002).
Informações bionômicas são extremamente importantes
não apenas para o desenvolvimento de estratégias de contro-
le dos muscomorfas, mas também para o fortalecimento da
Entomologia Forense, uma vez que muitas espécies são colo-
nizadoras de carcaças e cadáveres. A estimativa do intervalo
pós-morte é a principal contribuição da Entomologia Forense,
requerendo informações quantitativas precisas sobre a dura-
ção de cada fase do ciclo de desenvolvimento das espécies de
Muscomorpha encontradas em cadáveres – e como os fatores
abióticos influenciam neste processo.

Espécies Invasoras de Muscomorpha no


Continente Americano - Novos Riscos
de Transmissão de Doenças?

Os Muscomorpha apresentam uma alta plasticidade ambiental


provavelmente pela capacidade de se adaptar a ambientes urba-
nos e uma gama de hábitos alimentares, já que podem se alimentar

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PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
10. Diptera: Muscomorpha

de dejetos humanos, lixo e material orgânico em decomposição


tanto de origem animal como vegetal. Além disso, existem espécies
ectoparasitas de importância médica e veterinária.
No caso de espécies invasoras, as características supraci-
tadas somam-se à alta capacidade reprodutiva, além do fato de
algumas espécies apresentarem larvas predadoras de imaturos
de outras espécies. Na Região Neotropical temos a presença do
gênero Chrysomya, introduzido no Brasil no final da década de
1970 (GUIMARÃES et al., 1978), até o momento temos o regis-
tro para três espécies C. albiceps, C. megacephala e C. putoria, em
ambientes como Caatinga, Cerrado, Mata Atlântica e Floresta
Amazônica. No caso de C. megacephala, essa espécie ainda foi
encontrada codominando a estrutura de assembleias de dípte-
ros necrófagos em uma ilha oceânica do Atlântico Sul (Fernando
de Noronha) (CARMO; VASCONCELOS, 2016).
Cabe destacar que a presença dessas espécies, principal-
mente em ilhas onde a extensão territorial é limitada, é um caso
de alerta para a saúde publica. Isso por que tais espécies podem
transportar uma vasta quantidade de micro-organismos, por
exemplo, vírus, bactérias e protozoários, além de muitos platel-
mintos, nematoides e fungos que podem oferecer ricos à saúde
humana (GREENBERG, 1971, 1973). Além do mais, essas espécies
também são associadas à ocorrência de miíases em humanos e
animais (ZUMPT, 1965; BARBOSA; VASCONCELOS, 2015), ou seja,
a presença de espécies invasoras aumenta consideravelmente a
vulnerabilidade da população humana a problemas de saúde.

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PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
10. Diptera: Muscomorpha

6. Coleta, Montagem e Conservação

Os Muscomorpha podem ser coletados, montados e preservados


em vias seca ou úmida. Contudo, a técnica de captura escolhida
por um pesquisador dependerá de fatores associados ao ambiente
e ao comportamento da espécie-alvo. Para a coleta dos musco-
morfas podem-se utilizar dois tipos de método de coleta: A cole-
ta ativa permite a exploração de hábitats específicos, porém ao
exigir esforço amostral direto do coletor, pode ser mais dispen-
diosa e limitar-se a períodos mais curtos. Consiste, por exemplo,
na coleta de larvas sobre lesões (miíases) com aspirador ou por
rede entomológica (FRANCESCONI; LUPI, 2012; RAFAEL et al.,
2012). Entretanto, ambos são muito seletivos e os resultados são
extremamente dependentes da habilidade do coletor.
Nas coletas realizadas de forma passiva, dispositivos
capturam os insetos sem a presença do coletor, como armadi-
lhas suspensas (Fig. 6). Outras armadilhas também podem ser
utilizadas como as que interceptam o voo, por exemplo, arma-
dilhas adesivas ou Malaise. Esta última possui forma de uma
tenda com coloração escura, aberta com um septo no meio, o
qual apresenta uma cobertura inclinada de cor clara para dire-
cionar os insetos ao frasco coletor, situado na parte mais alta
da armadilha, o qual contém no seu interior uma substância
fixadora, geralmente álcool etílico (RAFAEL, 2002).

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PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
10. Diptera: Muscomorpha

Figura 6.  Esquema de armadilha suspensa utilizadas para coleta de dípteros.

Além dos métodos supracitados, outros meios vêm se


mostrado eficientes para a coleta de dípteros e outros insetos, por
exemplo, armadilhas de pratos coloridos, as quais são eficientes
para os insetos atraídos por cores chamativas. Essa armadilha
geralmente é composta de uma bandeja ou prato raso de plásti-
co ou metal com coloração específica (amarelo), com água e um
pouco de detergente no interior onde os insetos ficam retidos até
a chegada do coletor (RAFAEL, 2002). Ainda em relação à armadi-
lha de parto colorido, a cor amarela é bastante eficiente na coleta
de dípteros, inclusive de muscomorfas das famílias Muscidae e
Calliphoridae (RAFAEL, 2002; DIRRIGL JR., 2012).

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PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
10. Diptera: Muscomorpha

Em relação à montagem, para dípteros adultos utiliza-


-se mais comumente a montagem a seco e em alfinete ento-
mológico. Entretanto, as formas imaturas (larvas e pupas) são
conservadas em via líquida. Muscomorfas adultos previamente
estocados em via líquida devem passar por um processo de desi-
dratação antes de serem incorporados à coleção em via seca,
devido ao fato de os espécimes recém-coletados serem preserva-
dos temporariamente em via líquida, por exemplo, álcool 70%.
Cabe ressaltar que durante a montagem, é fundamental o
processo de etiquetagem, sendo que na etiqueta constarão todas
as informações do táxon (nome da espécie, sexo e pessoa que o
identificou) e da coleta (área de estudo, coordenada geográfica,
coletor, método de coleta e tipo de substrato), esse procedi-
mento deve ser realizado para todos os exemplares que serão
conservados tanto em via seca quanto líquida.

7. Controle

O controle de moscas (Muscomorpha) depende de informações


biológicas e ecológicas, por exemplo, o hábito alimentar do inse-
to, sua estratégia reprodutiva e seu comportamento tanto na fase
larval quanto na adulta. Nesse contexto, as medidas de ordem
sanitária são fatores de extrema importância na profilaxia e
controle das populações. O controle destes importantes vetores
de doenças às comunidades humanas e animais domésticos, bem
como causadores de miíases deve ser realizado prioritariamente
por métodos preventivos, ou seja, é necessário adequar a realida-
de socioeconômica a normas sanitárias e a hábitos de higiene que
impeçam a sua proliferação. Um exemplo de hábitos preventivos
é a correta disposição dos resíduos sólidos urbanos, através de

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PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
10. Diptera: Muscomorpha

técnicas que associam interesses ambientais ou sanitários, o que


deve ser tido como uma política de saúde pública, já que essas
práticas podem controlar a proliferação dos vetores de doenças
e agravos à saúde da comunidade.
Contudo, muitos métodos vêm sendo testados ao longo
de décadas, como o emprego das iscas tóxicas ou armadilhas
para moscas em geral e o uso de bactérias para controle de
dípteros muscoides. Outras substâncias extraídas de extratos
vegetais podem ser usadas como repelentes ou como agente
controlador de muscomorfas, tendo sua eficiência comprovada
em testes laboratoriais (PINTO et al,. 2015). Estudos recentes
observaram que óleos essenciais obtidos de plantas nativas do
Brasil e de Cuba provocam um atraso no desenvolvimento das
larvas, pupas e adultos de M. domestica (PINTO et al., 2015).
Embora haja uma gama de métodos, a principal forma de
controle ainda é pulverização com inseticidas químicos. Todavia,
a utilização em grande quantidade desses produtos por longos
períodos pode desencadear resistência das moscas a determi-
nados princípios ativos desses inseticidas (ACEVEDO et al. 2009).
Por fim, ressalta-se a necessidade de novos meios para
o controle desses indivíduos que podem ser considerados um
futuro problema de saúde pública, em especial com a expansão
de espécies sinantrópicas em ambientes urbanos no Brasil.

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PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
10. Diptera: Muscomorpha

8. Referências consultadas/recomendadas

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Tabela 1 - Famílias de Muscomorpha (Diptera) com potencial médico (obg-


obrigatória, fac- facultativa, pseudo- pseudomiíase).

Famílias N° de Espécies Grupo Vetorizados Tipo de miíase

Anthomyiidae 1,895 Bactérias, Fungos, fac

Vírus e Protozoa

Bactérias, Vírus,

Calliphoridae 1,526 Nematoda, Protozoa, obg, fac, pseudo

Platelmitos e Fungos

Chloropidae 2,863 Bactérias, Proto- obg, fac

zoa e Fungos

Protozoa, Vírus,

Drosophilidae 3,944 Nematoda, Bacté- Pseudo

rias e Fungos

Dryomyzidae 29 Protozoa -

Ephydridae 1,980 - fac

Vírus, Bactérias,

Fanniidae 285 Protozoa, Nematoda, fac

Paltelmitos e Fungos

Taciano Moura | Simão Dias Vasconcelos 424


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
10. Diptera: Muscomorpha

Heleomyzidae 717 Bactérias -

Lauxaniidae 1,894 Fungos -

Lonchaeidae 480 Fungos -

Milichiidae 276 Fungos -

Muscidae 5,155 - obg, fac

Oestridae 192 - obg, fac

Phoridae 4,042 - fac

Piophilidae 82 Bactérias, fac

Platypezidae 252 - fac

Platystomatidae 1,161 Protozoa, Platel- -

mitos e Nematoda

Richardiidae 174 Enterovírus -

Bactérias, Vírus,

Sarcophagidae 3,100 Nematoda, Protozoa, obg, fac

Platelmitos e Fungos

Scenopinidae 414 - fac

Sciomyzidae 600 Fungos -

Sepsidae 375 Protozoa, Bactérias fac, pseudo

e Nematoda

Sphaeroceridae 1,555 Protozoa, Bactérias -

e Nematoda

Syrphidae 5,905 - pseudo, fac

Tachinidae 9,622 Bactérias e Fungos fac

Tephritidae 4,632 - pseudo,

Therevidae 1,123 - pseudo

Ulidiidae 671 Protozoa, Bactérias -

e Platelmitos

Total 54,944

Taciano Moura | Simão Dias Vasconcelos 425


11
Diptera
Tabanomorpha
Augusto Louredo Henrique
José Albertino Rafael

1. Generalidades

Os tabanídeos são moscas conhecidas popularmente como


mutucas e habitam todos os ecossistemas, exceto os polos e as
regiões montanhosas acima de cinco quilômetros de altitude.
As fêmeas, na maioria, são hematófagas e ávidas na procura por
sangue de vertebrados. Podem ser sérias pragas para os animais
silvestres, domésticos e para o homem rural. A hematofagia
das mutucas geralmente é associada aos grandes mamíferos,
mas ocorrem também em répteis e aves (FERREIRA et al., 2002;
LIMEIRA-DE-OLIVEIRA et al., 2002). A picada é muito dolorida
e pode causar reação alérgica por substâncias anticoagulantes,
além de potencialmente inocular agentes etiológicos aos hospe-
deiros. No mundo são conhecidas cerca de 4.400 espécies de
PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
11. Diptera: Tabanomorpha

mutucas (PAPE et al., 2011) e no Brasil quase 500 (HENRIQUES;


KROLOW, 2016). Algumas espécies são especializadas em voar no
dossel da floresta, enquanto a maioria voa no nível do sub-bos-
que. As larvas vivem em corpos d’água como rios, córregos,
lagos, manguezais, bainhas de palmeiras, bainhas de bromeliá-
ceas e em ambientes úmidos como troncos em decomposição.
São predadoras e se alimentam de qualquer organismo que
consigam sobrepujar, de invertebrados a pequenos vertebra-
dos, inclusive outras larvas de mutucas.

2. Aspectos Morfológicos

São moscas de porte médio a grande, variando de 5 a 25 mm de


comprimento. Os machos geralmente são holópticos e as fêmeas
quase sempre dicópticas. Os olhos compostos, em vida, podem
ser unicoloridos ou apresentar faixas ou manchas de diferentes
cores. A antena é do tipo estilada (não aristada) com o número
de flagelômeros variando de quatro a oito. Os primeiros flage-
lômeros podem estar fundidos formando a estrutura, conheci-
da na literatura sobre os tabanídeos, chamada de placa basal. A
fronte pode ser larga a estreita, geralmente com pelo menos o
calo basal presente (área brilhante na parte ventral da fronte),
o calo médio também pode estar presente em alguns grupos de
espécies. O tubérculo ocelar com ocelos funcionais está presente
nos grupos basais (Pangoniinae e Chrysopsinae) e ausente nos
grupos mais apicais (Tabaninae). A probóscida varia de muito
curta a muito longa, chegando a ser maior que o comprimento do
corpo. As mandíbulas estão ausentes nas fêmeas de espécies não
hematófagas e têm forma de estiletes nas espécies hematófagas.
Os palpos maxilares nas fêmeas são curvados para baixo e nos

Augusto Louredo Henrique | José Albertino Rafael 428


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
11. Diptera: Tabanomorpha

machos são mais curtos e retos, voltados para frente. O tórax,


dorsalmente, pode ter manchas, bandas transversais ou faixas
longitudinais de diferentes tonalidades. As asas possuem impor-
tantes caracteres sinapomórficos para a família: bifurcação das
veias R4 e R5 encampando o ápice da asa; caliptra inferior muito
desenvolvida. As pernas geralmente são delgadas, mas podem
possuir fêmures e/ou tíbias dilatadas e com densa pilosidade.
Nas garras tarsais existem três almofadas que são os dois pulvilos
(laterais) e o empódio modificado (central). O abdômen possui
sete segmentos visíveis, estes podem ser unicoloridos, bandea-
dos, listrados ou com séries de triângulos pilosos. A terminália
(pós-abdômen) é formada pelo complexo de segmentos anal e
genital, modificados, e encontra-se embutida no ápice do abdô-
men. Nos machos o tergito 9 e o esternito 9 são denominados de
epândrio e hipândrio, respectivamente. Nas fêmeas o esternito
9 está modificado em uma estrutura denominada de forquilha
genital, ao qual estão associados os dutos das três espermate-
cas. A presença ou ausência de dilatações caliciformes nos dutos
possui importância na classificação das subfamílias.

3. Identificação Taxonômica

Os espécimes de tabanídeos são mais bem identificados quan-


do preservados à seco. Exemplares mantidos em álcool perdem
caracteres importantes para uma identificação específica, pois
muitas características utilizadas são formadas pela pilosidade e
microtríquias. Três subfamílias são reconhecidas: Pangoniinae,
Chrysopsinae e Tabaninae. O elenco sistemático para as espécies
neotropicais pode ser verificado em Coscarón e Papavero (2009b).

Augusto Louredo Henrique | José Albertino Rafael 429


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
11. Diptera: Tabanomorpha

CHAVE PARA IDENTIFICAÇÃO DAS SUBFAMÍLIAS, TRIBOS


E PRINCIPAIS GÊNEROS DO BRASIL (MODIFICADO DE
RAFAEL & HENRIQUES, 2011). A CHAVE COMPLETA PARA
OS TABANÍDEOS NEOTROPICAIS FOI APRESENTADA POR
COSCARÓN E PAPAVERO (2009A).

1. Flagelo geralmente com oito ou sete flagelômeros distintos (Figs.


11-13). Ocelos e espinhos apicais da tíbia posterior presentes. Olhos
unicoloridos em vida. Fêmea com duto da espermateca simples,
sem expansão caliciforme (Fig. 18) ..................... Pangoniinae ..... 3

1’. Flagelo com uma placa basal e quatro ou menos flagelôme-


ros (Figs. 14-15). Ocelos e espinhos apicais da tíbia posterior
presentes, reduzidos ou ausentes. Olhos unicoloridos ou com
padrão de listras ou mosaico de cores em vida. Fêmea com duto
da espermateca simples (conforme Fig. 18) ou com expansão
caliciforme (Fig. 19) ...................................................................... 2

2. Ocelos presentes. Espinhos apicais da tíbia posterior presentes,


reduzidos, raramente aparentemente ausentes. Olhos frequente-
mente com padrão de cores diferentes em vida. Duto da esperma-
teca sem expansão caliciforme (conforme Fig. 18) ....Chrysopsinae ... 6

2’. Ocelos vestigiais, quando presentes. Espinhos apicais da tíbia


posterior ausentes. Olhos unicoloridos ou com padrão de cores
diferentes em vida. Duto da espermateca com expansão calici-
forme (Fig. 19) .................................................... Tabaninae ........ 7

3. Olho glabro. Gonóstilo da genitália do macho bífido (Fig. 20).


Fronte com calo espiniforme, glabro ou pruinoso........................
Pangoniini ................................................................. Esenbeckia

Augusto Louredo Henrique | José Albertino Rafael 430


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
11. Diptera: Tabanomorpha

3’. Olho com pelos. Gonóstilo da genitália do macho simples, pontia-


gudo (Fig. 21). Fronte com calo indistinto (conforme Fig. 3) .................
................................................................................................. Scionini .... 4

4. Flagelo com projeções ou tufos de cerdas proeminentes sobre


um ou mais flagelômeros (Figs. 12 e 13). Asa com célula r5 fecha-
da com pecíolo longo (Fig. 6) ........................................ Pityocera

4’. Flagelo simples sem projeções ou tufos de cerdas proeminen-


tes nos flagelômeros (Fig. 11). Asa com célula r5 aberta (confor-
me Fig. 5) ou fechada........................................................................ 5

5. Fronte de lados paralelos. Probóscida delgada, longa, geral-


mente mais que duas vezes a altura da cabeça. Célula r5 fechada
(conforme Fig. 10) ou estreitada, raramente aberta .......... Fidena

5’. Fronte divergente próximo à antena. Probóscida não tão alon-


gada, compacta. Célula r5 aberta (conforme Fig. 5) ...........Scaptia

6(2). Olhos pilosos, sem manchas coloridas. Corpo de aspecto


vespiforme, delgado com constrição na base do abdômen. Asa
quase completamente preta com célula r5 fechada e peciolada
(Fig. 7) .................................................. Rhinomyzini .... Betrequia

6’. Olhos glabros, com mosaico de manchas coloridas peculiares (de


desenho complicado). Corpo não como acima. Asa com manchas em
fundo hialino (Fig. 8), célula r5 aberta ............ Chrysopsini ... Chrysops

7(2’). Basicosta glabra (Fig. 2); se com algumas cerdas, então


menos densas que na veia costal adjacente. Frequentemente com
um ou mais dos seguintes caracteres: ocelos vestigiais ou apenas

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11. Diptera: Tabanomorpha

tubérculo ocelar presente; labelo pelo menos parcialmente esclero-


sado; flagelo com longo espinho dorsal na base; tíbias dilatadas; asa
com padrões de cores variados ............................... Diachlorini ....... 8

7’. Basicosta com cerdas tão densas quanto na veia costal


adjacente (Fig. 2). Tubérculo ocelar e ocelos ausentes. Labelo
membranoso. Raramente com alguma das especializações cita-
das acima ................................................................... Tabanini ... 13

8. Com um ou ambos dos seguintes caracteres: base dorsal


do flagelo com espinho agudo ou com prolongamento; labelo
compacto e com pelo menos alguma área esclerosada ............. 12

8’. Sem os caracteres acima; base do flagelo no máximo com


angulação obtusa dorsalmente (Fig. 15) e o labelo variável,
membranoso a completamente esclerosado ............................. 9

9. Calo frontal ausente. Base do flagelo larga com ângulo dorsal


obtuso (Fig. 15). Labelo completamente esclerosado. Corpo
geralmente unicolorido, amarelado ou esverdeado. Asa hialina
ou com manchas discretas ..................................... Chlorotabanus

9’. Calo frontal presente (conforme Figs. 16 e 17). Outros carac-


teres variáveis ............................................................................. 10

10. Célula discal da asa estreitada no meio. Asa preta com pequenas
áreas hialinas, ápice hialino. Palpo achatado lateralmente, brilhante.
Tíbias infladas, principalmente a anterior. ........................... Lepiselaga

10’. Célula discal da asa sem estreitamento no meio (conforme


Fig. 6). Demais caracteres com outra combinação ................... 11

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11. Diptera: Tabanomorpha

11. Placa basal sem projeção dorsal. Anepisterno, catepister-


no e anepímero mais escuros que os escleritos adjacentes.
Anepisterno e catepisterno (Fig. 4) com pruinosidade peculiar
aperolada, sub-brilhante. Asa geralmente com mancha escu-
ra no ápice. Olho geralmente com padrão característico de
manchas, lembrando Chrysops ..................................... Diachlorus

11’. Placa basal com projeção angular dorsal. Anepisterno,


catepisterno e anepímero concolores como o restante da pleu-
ra. Anepisterno e catepisterno (Fig. 4) sem pruinosidade apero-
lada. Asa geralmente com padrão escuro, às vezes hialina.
Olho unicolorido................................................... Phaeotabanus

12. Calo frontal tão largo quanto a fronte (Fig. 16); se mais estrei-
to, então fronte mais larga próximo à antena, calo arredondado e
protuberante. Olho, em vida, com pelo menos uma faixa transver-
sal. Asa variável, geralmente com faixa diagonal irregular (Fig. 9).
Labelo completamente esclerosado .............................. Dichelacera

12’. Calo frontal mais estreito que a fronte (Fig. 17); se tão largo
quanto a fronte, então de formato triangular com extensão supe-
rior em crista e os ângulos inferiores apenas tocam os olhos.
Olho unicolorido em vida. Asa quase sempre com padrão colorido,
raramente indistintamente manchada, nunca completamente
hialina. Labelo parcialmente ou completamente esclerosado .....
......................................................................................... Catachlorops

13(7’). Estilo antenal com os dois primeiros flagelômeros


parcialmente fundidos, com aspecto trímero. Asa hialina, veias
transversais com manchas fracas. Abdômen com três fileiras de
manchas brancas ..................................................... Phorcotabanus

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11. Diptera: Tabanomorpha

13’. Estilo antenal distintamente tetrâmero .............................. 14

14. Vértice da cabeça com tubérculo pequeno e arredondado.


Escapo antenal relativamente expandido, projetando-se sobre o
pedicelo. Olho da fêmea geralmente tão piloso quanto do macho.
Asa com todas as veias transversais distintamente manchadas.
Célula r5 fechada ou estreitada (Fig. 10) .................... Poeciloderas

14’. Outra combinação de caracteres. Nunca com tubérculo no


vértice, labelo esclerosado ou basicosta glabra .............. Tabanus

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11. Diptera: Tabanomorpha

Figura 1.  Morfologia geral de Tabanidae. 1 - cabeça; 2 - basicosta glabra


e cerdosa (modificado de BURGER, 2009); 3 - fronte de Fidena neglecta
(modificado de COSCARÓN; PAPAVERO, 2009a); 4 - tórax de Acanthocera
sp.; 5 - Asa de Acanthocera sp. (venação e células). Cabeça: ant – antena;
cf – calo frontal; fc – face; gn – gena; lbl – labelum; olc – olho composto;
pfcl – farafaciália; pmx – palpo maxilar; sc – subcalo. Tórax: anpm –
anepímero; anps – anepisterno; antg – anatergito; catg – catatergito;
ctps – catepisterno; cx – coxas; esc – escuto; escl – escutelo; lppn – lobo
pós-pronotal; metp – metepímero; ntpl – notopleura; ppl – propleura.
Asa (veias) A2 – anal2; bc – basicosta; C – costa; CuA1 – cúbito-anal1; M1
– média1; M2 – média2; M3 – média3; R1 – rádio1; R2+3 - rádio2+3; R4 –
rádio4; R4+5 – rádio 4+5; R5 – rádio5; Sc – subcosta.

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Figura 2.  6 - Asa de Pityocera cervus (retirado de KROLOW; HENRIQUES,


2015); 7 - Asa de Betrequia ocellata (retirado de COSCARÓN; PAPAVERO,
2009a); 8 - Asa de Chrysops varians; 9 - Asa de Dichelacera bifacies; 10 -
Asa de Poeciloderas quadripunctatus; 11 - Antena de Scione flavohirta;
12 - Antena de Pityocera cervus (retirado de KROLOW; HENRIQUES, 2015);
13 - Antena de Pityoecra penarquila (retirado de KROLOW; HENRIQUES,
2015); 14 - Antena de Dichelacera bifacies; 15 - Antena de Chlorotabanus
leucochlorus; 16 - Fronte de Dichelacera bifacies; 17 - Fronte de Catachlorops
capreolus. cd – célula discal; cf – calo frontal; r5 – célula r5.

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11. Diptera: Tabanomorpha

Figura 3.  18 - Forquilha genital de Esenbeckia filipalpis, duto da


espermateca sem expansão (retirado de COSCARÓN; PAPAVERO, 2009a);
19 - Forquilha genital de Chlorotabanus flagellatus, duto da espermateca
com expansão (retirado de KROLOW; HENRIQUES, 2009); 20 - Edeago e
gonóstilo de Esenbeckia filipalpis(retirado de COSCARÓN; PAPAVERO,
2009a); 21 - Edeago e gonóstilo de Fidena neglecta (retirado de
COSCARÓN; PAPAVERO, 2009a).

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11. Diptera: Tabanomorpha

4. Importância Médica

Muitas espécies de mutucas são conhecidas pragas dos animais


domésticos e do homem desde a antiguidade (BARRETTO, 1949).
Há relatos de enormes perdas de produção em bovinos, tanto
pelo estresse causado pelas picadas como pela perda de sangue e
transmissão de enfermidades. Estas enfermidades podem chegar
a mais de 30, causadas pela transmissão de patógenos pela forma
mecânica ou biológica (KRINSKY, 1976; FOIL, 1989; PRADO, 2004).
Anemia infecciosa equina, encefalite, anaplasmose, tripanosso-
mose, carbúnculo e tularemia são exemplos dessas enfermidades.
A transmissão de patógenos se dá geralmente pela forma
mecânica. Sendo as mutucas insetos de porte médio a grande,
suas picadas são muito doloridas causando reação no hospe-
deiro que se defende por tremor da pele ou procurando desa-
lojar o indesejável ectoparasita por atrito com movimentos da
cabeça, das pernas ou da cauda. Isto obriga a mutuca procurar
outra parte do corpo do mesmo animal ou outro hospedeiro nas
proximidades, levando em sua probóscida uma parte de sangue
que pode estar contaminado. Adicionalmente, o local da picada
pode ser contaminado por bactérias via solução de continui-
dade e/ou visita de outros dípteros (Chloropidae e Muscidae)
atraídos pelo sangue extravasado.
Os agentes patogênicos e suas enfermidades potencial-
mente transmitidas por tabanídeos (modificado de RAFAEL;
HENRIQUES, 2011) são apresentados a seguir:

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11. Diptera: Tabanomorpha

Bactérias

Anaplasmose: doença hemoparasitária causada pela Anaplasma


marginale em bovinos e por Anaplasma ovis em ovinos e caprinos.
Tem ampla distribuição mundial e alta incidência no gado bovino
no Brasil. O principal vetor é o carrapato. As mutucas transmitem
mecanicamente por meio de sangue fresco infectado retido no
aparelho bucal, quando tentam obter o repasto em diferentes
animais. O animal tem febre no início da doença, posteriormen-
te fica fraco, desidratado, sem interesse por alimentação, com
andar vagaroso e cambaleante. Causa grande anemia aos bovinos
(HAWKINS et al., 1982; FARIAS, 1995) e o quadro clínico grave
pode levar à morte os animais jovens e adultos.

Antraz ou carbúnculo: causado pelo Bacillus anthracis e


aflige a epiderme do bovino, caprino, ovino e outros herbívoros,
em forma de chagas, mas pode se desenvolver de forma letal
no trato respiratório. As feridas podem comprometer a comer-
cialização de peles. Esta doença distribui-se por todo o mundo,
sendo mais comum em países que não adotam a vacinação como
profilaxia, como é o caso do Brasil. Não é uma doença contagio-
sa diretamente entre indivíduos, sendo adquirida por contato
com esporos ou transmissão mecânica por insetos hematófagos.

Tularemia: zoonose infecciosa semelhante à peste, encon-


trada principalmente em animais selvagens e causada pela
bactéria Francisella tularensis. Primariamente, é uma doença de
animais silvestres e o agente etiológico é transmitido pela picada
de insetos e outros artrópodes hematófagos (carrapatos, mutu-
cas, pulgas). As mutucas são os vetores mais comuns (JACOBS,
2002). A infecção humana frequentemente começa com febre de

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11. Diptera: Tabanomorpha

início súbito, calafrios, cefaleia, mialgia e artralgia generalizadas.


Isso se dá quando o micro-organismo penetra a pele e onde há a
formação de uma úlcera com inflamação local. A bactéria espa-
lha-se para os linfonodos, produzindo linfadenopatia (bubões) e
pode se espalhar para vários órgãos. Para a prevenção deve-se
evitar o contato com insetos hematófagos, carrapatos e mutu-
cas do gênero Chrysops, usando repelentes e remoção imediata
dos carrapatos. Ao trabalhar com animais silvestres, usar luvas
quando trabalhar com as suas carcaças, pois a contaminação
também se dá via mucosa ou através de escoriações inaparentes.

Vírus

Anemia Infecciosa equina (AIE): enfermidade causada por um


Retrovírus, disseminada no mundo todo, que aflige apenas equí-
deos. Também é conhecida nos EUA como febre dos pântanos.
No Brasil, em áreas alagáveis como Pantanal e Ilha do Marajó,
há muitos registros dessa doença, mas a AIE ocorre em todo o
país (REIS et al., 1994). É uma doença crônica que provoca crises
de febre, perda de peso e anemia e, por conseguinte, debilidade
progressiva do animal levando-o à morte ou permanecendo
de forma crônica. O animal apresenta alguns comportamentos
característicos, como: cabeça abaixada e membros posteriores
dispostos para frente. Ainda não há vacina contra a AIE.

Encefalite equina (EE) ou falsa raiva: enfermidade que


atinge equídeos, aves, répteis e, raramente, o homem. Os princi-
pais transmissores são morcegos hematófagos e carrapatos, mas
tabanídeos também são associados (FOIL, 1989). Ocorre apenas
nas Américas, sem registros para outras partes do mundo.

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11. Diptera: Tabanomorpha

Existem três sorotipos da EE, um nos EUA e dois na América


do Sul. A doença ataca o sistema nervoso central, causando
febre, alterações de reflexo, perda de peso, andar irregular e em
círculo, paralisia e morte. Existe vacina para a sua prevenção.

Filárias

Mansonelose: Cerqueira (1959) examinou espécimes da mutuca


Lepiselaga crassipes (Fabr.) no estado do Amazonas e encontrou
no estômago destas microfilária Mansonella ozzardi, mas estas
não se desenvolveram até a forma metacíclica infectante (L3).
Deixamos constar aqui pelo potencial que outras espécies de
tabanídeos possam ter. A M. ozzardi é um dos agentes etiológi-
cos da mansonelose e é transmitida por culicoides (maruins) e
simulídeos (piuns) ao homem. A mansonelose apresenta uma
variedade de manifestações clínicas, como febre, frieza nas
pernas, dores nas articulações e dor de cabeça.

Loíase

Doença causada pela filária Loa loa (verme ocular africano)


que se aloja nos tecidos subcutâneos e nos vasos linfáticos do
homem. Ocorre apenas no Oeste e Centro da África e espécies
de mutucas Chrysops são incriminadas como vetoras.
A manifestação clínica dessa filariose desenvolve-se
de forma relativamente lenta, com possível efeito debilitan-
te a longo prazo. Nos nativos das áreas endêmicas geralmen-
te é uma doença assintomática podendo ser reconhecida
depois da migração subconjuntival de um verme adulto ou de

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11. Diptera: Tabanomorpha

manifestar-se por tumores de Calabar episódicos e eritrema


que surgem nos membros. Os visitantes às áreas endêmicas da
doença devem evitar a exposição aos insetos hematófagos. Nos
visitantes a doença é mais aguda e intensa que nos nativos de
áreas endêmicas (NUTMAN; WELLER, 2002).

Protozoários

Mal das cadeiras, surra ou quebra-bunda: doença causada pelo


protozoário flagelado Trypanosoma evansi ( = T. equinum). Os prin-
cipais sintomas são febre, anemia, edema das partes ventrais do
corpo, perda de peso, atrofia muscular dos membros posterio-
res e consequente falta de coordenação destes, podendo levar à
morte grande porcentagem do rebanho. Pode ser transmitida
por morcegos hematófagos, mosca-do-estábulo (Stomoxys) e taba-
nídeos (HOARE, 1972). Em vários países, espécies de Tabanus são
incriminadas como transmissores, como EUA, Índia e Indonésia,
onde a transmissão experimental foi testada (KRINSKY, 1976). No
Brasil, desde Lutz (1909), espécies de tabanídeos são incriminadas
como vetores e ainda hoje Tabanus importunus e T. trivittatus são
consideradas como potenciais transmissores (BARROS et al. 2003).

4.1. Principais Espécies Vetores

Pouco é conhecido sobre as espécies de mutucas que possuem


eficiência na transmissão de patógenos na América do Sul. Na
Guiana Francesa foi demonstrado experimentalmente a trans-
missão mecânica, entre bovinos, de Trypanosoma vivax pelas
mutucas Cryptotylus unicolor (FERENC et al. 1988) e por Tabanus

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11. Diptera: Tabanomorpha

importunus (RAYMOND, 1990). Otte e Abuabara (1991), também


experimentalmente, demonstraram que Tabanus nebulosus pode
transmitir T. vivax para o gado bovino na Bolívia. No pantanal
brasileiro Barros e Foil (1999) incriminaram T. importunus, a
espécie mais abundante naquela região, como potencial trans-
missora mecânica de patógenos.

4.2. Grau de Transmissão das Espécies

Não existem estudos amplos no Brasil para avaliar o quanto


cada espécie de mutuca pode contribuir para a transmissão
de patógenos. O grau de transmissão está diretamente rela-
cionado à idade da população. Em geral uma população mais
velha tem maior potencial de transmissão de patógenos e o seu
conhecimento permite que o grau de transmissão seja indire-
tamente taxado (CHARLWOOD et al., 1980). A idade cronológica
pode ser determinada por meio da idade fisiológica, que forne-
ce informações sobre a taxa de sobrevivência dos indivíduos
que podem ser utilizados para determinar o quanto cada espé-
cie tem potencial de contribuir na transmissão de patógenos
(CHARLWOOD et al., 1980). Em mutucas são poucos os espéci-
mes que realizam três ciclos gonotróficos e dentre as poucas
espécies analisadas em Manaus (RAFAEL; CHARLWOOD, 1980)
Tabanus importunus foi a única que atingiu esta idade fisiológica,
demonstrando ser uma espécie primária quanto ao seu grau
de transmissão de patógenos, conforme suspeitado por Barros
et al. (2003).

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11. Diptera: Tabanomorpha

4.3. Grau de Hematofagia

A maioria das espécies de mutucas é hematófaga, necessitando


de proteína animal, obtida por meio do sangue do hospedeiro,
para a maturação dos ovos. Nos tabanídeos o grau de hematofa-
gia pode ser avaliado pela quantidade de repasto obtido (núme-
ro de vezes). Cada repasto é utilizado para a maturação de um
lote de ovos. Em um repasto há o problema de várias tentativas
de picada em um ou mais hospedeiros. Mas, quantitativamente,
cada lote de ovos corresponde a um repasto sanguíneo, que
pode ser incompleto, suficiente apenas para a maturação de
uma parte dos ovos (RAFAEL; CHARLWOOD, 1980). O grau de
hematofagia é diferente entre as espécies, que podem ser divi-
didas em dois grupos. As espécies autógenas que não precisam
obter sangue para a primeira ovipostura, porque trazem reser-
vas alimentares suficientes do estágio larval para a maturação
dos ovos; no entanto, para a maturação do segundo lote de ovos
em diante o repasto sanguíneo é necessário. As espécies anau-
tógenas que precisam obter sangue para a primeira ovipostura,
porque não trazem reservas alimentares suficientes do estágio
larval para a maturação dos ovos. Este segundo grupo tem uma
importância epidemiológica maior porque entra em contato
com seus hospedeiros com mais frequência e, por conseguinte,
tem um grau de hematofagia mais alto. A maioria das espécies
é anautógena (RAFAEL; CHARLWOOD, 1980), com potencial de
precisar de maior número de repasto. A espécie Lepiselaga crassi-
pes, largamente distribuída no neotrópico, é autógena e, portan-
to, tem um grau de hematofagia mais baixo porque não precisa
fazer a primeira alimentação à base de sangue. Esta espécie
tem um baixo nível de sobrevivência porque poucos espécimes
foram encontrados com três ciclos gonotróficos realizados,

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11. Diptera: Tabanomorpha

menos de 5%. Isso significa que os espécimes obtiveram duas


refeições prévias, para a maturação do segundo e do terceiro
lote de ovos, o que diminui o grau de hematofagia da mesma. Se
fosse uma espécie anautógena teria que ter feito três repastos.

4.4. Infecção Natural

Luz-Alves et al. (2007) listam 24 espécies de bactérias detecta-


das no corpo de tabanídeos, sendo as de principal importân-
cia médica: Staphylococcus spp., Streptococcus spp., Enterobacter
cloacae e Serratia marcescens. A transmissão pode ser de forma
passiva, como no caso de uma mutuca ser engolida pelo
animal hospedeiro, como observado em patos domesticados
(LIMEIRADE-OLIVEIRA et al., 2002), ou de forma mecânica ou
biológica, como demonstrado no início desta seção.

5. Aspectos Bioecológicos

5.1. Caracterização Morfológica


das Principais Espécies

As espécies incriminadas na potencial transmissão de patóge-


nos pertencem ao gênero Tabanus, que são mais frequentemente
avistadas atacando equinos e bovinos.
Tabanus importunus: espécie com comprimento do corpo,
sem as antenas, entre 13 e 18 mm; predominantemente marrom;
tórax acinzentado com fracas faixas longitudinais claras; palpo
muito curto; asa hialina, exceto na base; abdômen com série
de triângulos medianos escuros e manchas sublaterais claras.

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Tabanus nebulosus: semelhante à espécie anterior, mas a


asa não é escurecida na base, abdômen sem os triângulos escu-
ros medianos; tamanho variando entre 17 e 20 mm.
Tabanus occidentalis: comprimento entre 11 e 13 mm;
corpo marrom; olho com duas bandas transversais escuras em
vida; abdômen com faixa mediana contínua de cor clara.

5.2. Ciclo do Vetor

Os ovos são depositados em massas que podem conter mais de


uma centena. Basicamente as espécies são univoltinas, passan-
do a maior parte do ano na forma de larva. Esta é predadora de
outros invertebrados e se desenvolve em variados ambientes
aquáticos, semiaquáticos ou terrestres. O substrato pode ser
bainhas de palmeiras, troncos em decomposição, acúmulos de
raízes e folhiços em rios, lagos, córregos e manguezais. O perío-
do de pupa dura cerca de duas semanas e do adulto até dois
meses. A fêmea recém-emergida copula e, após isso, procura
um hospedeiro para realizar a hematofagia necessária para a
maturação dos ovos (oogênese).

5.3. Hábitat

Representantes da família ocorrem em todos os tipos de hábi-


tats, desde montanhas, bioma cerrado, manguezais, bioma
caatinga, praias oceânicas, campos e principalmente áreas de
floresta primária. As fêmeas adultas podem voar por centenas
de metros em áreas abertas à procura de repasto sanguíneo.
Poucas espécies estão adaptadas a viver em áreas modificadas

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pelo homem, mas com a antropização de vastas áreas para ativi-


dades agropecuárias, essas espécies se tornam muito abundan-
tes. Outro exemplo do que o homem propicia para o aumento
populacional das mutucas é a construção de reservatórios de
água, como lagos das represas de hidrelétricas ou mananciais. A
formação de bancos de macrófitas aquáticas, criadouro de algu-
mas espécies, torna tão grande suas populações que é impos-
sível a criação de animais domésticos e o trabalho do homem
rural no seu entorno.

5.4. Sazonalidade

A estação de voo dos tabanídeos no Brasil está mais associada aos


meses mais quentes do ano, estando ausentes durante o inverno
quando as baixas temperaturas inibem suas atividades, como é
o caso da região Sul e regiões montanhosas. No nordeste brasi-
leiro, na região semiárida, coincide com o início das chuvas, nos
primeiros meses do ano. Na Amazônia, os registros são efetuados
durante todo o ano, sendo mais numerosos e diversos durante
a época menos chuvosa a partir do mês de julho até dezembro.

5.5. Domiciliação

Não muito raramente fêmeas adentram o domicílio para tentar


o repasto sanguíneo em seres humanos, mas a eficiência é dimi-
nuta, já que ao notar o inseto as pessoas reagem à primeira
tentativa de picada e tratam de expulsá-lo ou esmagá-lo.

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5.6. Distribuição Geográfica

Com exceção de poucas dezenas de espécies de larga distribui-


ção no Brasil ou mesmo no neotrópico, os tabanídeos possuem
suas distribuições associadas a determinado bioma ou bacia
hidrográfica. Portanto, podemos notar um grande número de
espécies endêmicas na Amazônia, no cerrado, na mata Atlântica
e na bacia do rio Paraná. Também existem espécies exclusivas
de manguezais, praias oceânicas e áreas com relevo acentuado,
como as montanhas do extremo norte, sudeste e sul do Brasil.

5.7. Voltinismo

Basicamente as espécies são univoltinas, passando a maior


parte do ano na forma de larva. Algumas espécies apresentam
adultos o ano todo, enquanto outras ocorrem menos de um mês
durante o ano. Os adultos têm um tempo de vida muito curto,
variando de um a dois meses (RAFAEL; CHARLWOOD, 1980).

6. Coleta, Montagem e Conservação

Os métodos mais eficazes de captura de mutucas são a utilização


de armadilhas de interceptação de voo tipo Malaise e isca animal
(cavalo) para atração das fêmeas. Os machos raramente são captu-
rados em Malaise, sendo mais eficiente a atração por luz. Um lençol
iluminado por lâmpada de tungstênio de no mínimo 250 watts
deve fazer parte do protocolo de coleta. Para coleta da fauna de
dossel é necessário o uso de armadilha suspensa desenvolvida
por Rafael e Gorayeb (1982). Adultos de tabanídeos capturados em

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PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
11. Diptera: Tabanomorpha

armadilhas devem ser mortos com a utilização de fitas impregna-


das com piretroide. Em coletas com rede entomológica, devemos
matar os espécimes tanto com fita piretroide como por líquido asfi-
xiante (acetato de etila, clorofórmio) em frascos apropriados. Os
adultos devem ser montados a seco, em alfinete entomológico, pois
assim mantêm as características necessárias para a identificação
ao nível específico. O material fixado em álcool torna difícil essa
tarefa, já que muitas vezes a cobertura pilosa do corpo é perdida.

7. Controle

Em meados do século passado, nos EUA, grandes quantidades


de inseticidas eram aplicadas de aviões em corpos d’água ou
florestas, com resultados animadores (ANDERSON, 1985), mas o
grande desequilíbrio causado em toda a comunidade de artró-
podes forçou o abandono desse método.
Não existem métodos eficazes no controle de populações de
tabanídeos. Foil e Hogsette (1994) afirmaram que o uso de repelen-
tes químicos aplicados diretamente no corpo dos animais domés-
ticos, tais como piretroides, é a única estratégia conhecida que
reduz a incidência e incômodo nos animais domésticos. Porém a
eficiência dura pouco, não mais que poucos dias, obrigando repeti-
das aplicações. Outra maneira de tentar diminuir a incidência dos
ataques é a utilização de armadilhas de interceptação de voo com
uso associado de gás carbônico e o químico octenol (1-octen-3-ol)
que agem de forma atrativa aumentando a eficiência de capturas.
É recomendado que os animais sadios, de equinos e bovi-
nos, sejam mantidos a uma distância de pelo menos 200 m de
animais infectados, o que diminui a possibilidade de transmis-
são mecânica por tabanídeos (BARROS; FOIL, 2007).

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8. Atividade Prática (laboratório ou campo)

Uma prática interessante a ser desenvolvida, sem muitos


gastos e a necessidade de grande logística, é a mensuração
da quantidade de sangue ingerido pelos tabanídeos de um
hospedeiro, quando se pode fazer uma aproximação da quan-
tidade de sangue perdido para essas moscas em um dia.

Material:
• Rede entomológica manual;
• Pinças entomológicas;
• Frascos mortíferos;
• Luvas cirúrgicas;
• Caixa pequena de isopor;
• Gelo;
• Balança de precisão;
• Isca animal (equino, bovídeo, jacaré...);
• Material para anotações (papel, prancheta, lápis...);
• Cronômetro (opcional)

O hospedeiro deve ser posicionado próximo ou dentro


da mata um pouco antes do amanhecer, horário de início
de atividade de algumas espécies. As mutucas, conforme
forem sendo atraídas devem ser coletadas, mortas em frasco
mortífero e mantidas no isopor com gelo. Assim é garanti-
do que os espécimes não estão ingurgitados e permanecerão
frescos para a pesagem. A partir daí quando novos espéci-
mes chegarem deve-se aguardar que fiquem completamente

Augusto Louredo Henrique | José Albertino Rafael 450


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
11. Diptera: Tabanomorpha

ingurgitados e, ao retirarem a probóscida da pele do hospe-


deiro, devem ser capturados e mantidos no isopor com gelo.
Quanto mais repetições forem possíveis, menor será o erro
da amostragem. Um bom observador em um ou dois dias de
trabalho logo reconhecerá as cerca de 10 a 15 espécies mais
frequentes e assim poderá associar especificamente os espéci-
mes antes e depois do repasto. É comum um número grande de
mutucas visitantes no final do dia, portanto mais de uma rede
entomológica e vários frascos mortíferos são recomendados.
O tempo de ingurgitamento pode ser acrescido aos objetivos
com o uso do cronômetro. O material levado ao laboratório
é morfotipado e pesado na balança. A diferença entre o peso
do lote de espécimes coletado antes e do lote coletado após o
repasto propiciará a resposta desta atividade prática.

Cuidados a serem tomados durante a execução do


trabalho em campo e laboratório: manusear os espécimes
com uso de luva cirúrgica; isolar os espécimes da umidade na
caixa de isopor (p. ex. placas de petri com tampa). Trabalhar
com animal manso para evitar coices.

Augusto Louredo Henrique | José Albertino Rafael 451


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
11. Diptera: Tabanomorpha

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12
Siphonaptera
Daniel Moreira Avelar
Pedro Marcos Linardi

1. Generalidades

A ordem Siphonaptera é composta por insetos altamente espe-


cializados, conhecidos popularmente como pulgas. Esses insetos
estão presentes em todos os continentes, incluindo a Antártida
com o gênero Glaciopsyllus. São ectoparasitos obrigatórios
de aves e, principalmente, de mamíferos. Embora os regis-
tros fósseis sejam escassos, admite-se que as pulgas tenham
origem na era Mesosoica (período Jurássico), tendo sido descri-
tas três espécies extintas do âmbar báltico (Eoceno/Oligoceno
– 40-35m.a): Palaeopsylla klebsiana (DAMPF, 1910), P. dissimilis
(PEUS, 1968) e P. baltica (BEAUCOURNU; WUNDERLICH, 2001).
Atualmente, são conhecidas, aproximadamente 3.000 espécies
pertencentes a 15 famílias. No Brasil, já foram registradas pouco
mais de 60 espécies e/ou subespécies em oito famílias, com algu-
mas delas tendo grande importância médica.
PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
12. Siphonaptera

2. Aspectos Morfológicos (Figuras 1-2).

2.1. Adultos

As pulgas adultas são achatadas lateralmente, ápteras, com


comprimento entre 2-10 mm, geralmente bem esclerotizadas,
com cerdas voltadas para trás que facilitam o seu movimento e
evitam que sejam facilmente retiradas dos seus hospedeiros. A
seguir serão apresentadas as principais características morfo-
lógicas utilizadas na identificação dos sifonápteros.

Cabeça

A cabeça possui as partes anterior (fronte ou clípeo) e posterior


(occiput ou occipício). Os machos podem ser diferenciados das
fêmeas a partir do sulco occipital. As duas partes podem estar
separadas pela sutura antenal. As cerdas da região occipital
podem ser utilizadas (quantidade e quetotaxia) na diferencia-
ção de algumas espécies. A região genal corresponde à parte
inferior da cabeça, podendo estar presente um ctenídio genal.
Algumas espécies de pulgas (ex: Stephanocircidae) possuem
também o ctenídio frontal. Os olhos podem estar presentes ou
ausentes, pigmentados ou não e, em alguns casos, reduzidos a
uma mancha ocular. As antenas são compostas por três segmen-
tos (escapo, pedicelo e flagelo ou clava) e estão localizadas nas
fossetas antenais. As peças bucais são constituídas por um par
de maxilas, um par de lacínias, um par de palpos labiais, um
par de palpos maxilares e o labro-epifaringe.

Daniel Moreira Avelar | Pedro Marcos Linardi 459


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
12. Siphonaptera

Tórax e pernas

No tórax as principais características morfológicas que devem


ser observadas são: presença de ctenídios pronotais, mesopleu-
ra (dividida ou não) e metapleura dividida em metepisterno e
metepímero. Algumas espécies de pulgas (semipenetrantes ou
penetrantes) apresentam os três segmentos torácicos reduzidos.
Dentre os três pares de pernas, o terceiro apresenta característi-
cas taxonômicas importantes: cerdas espiniformes (presentes
em Pulicidae) ou ângulo ântero-distal projetando-se para baixo
como um largo dente nas metacoxas (em Tunginae); presença ou
ausência de processo dentiforme nos metafêmures; e quetotaxia
da margem dorsal da metatíbia. Todas as pernas possuem tarsos
compostos por cinco tarsômeros. As unhas ou garras tarsais
podem ser simétricas ou assimétricas.

Abdome

O abdome é composto por 10 segmentos, divididos em tergitos


(dorsais) e esternitos (ventrais). A quantidade de fileiras de
cerdas (uma ou duas) localizadas nos tergitos pode ser utiliza-
da na diferenciação de algumas famílias (ex: presença de duas
fileiras de cerdas nos tergitos abdominais de Rhopalopsyllidae).
Os espiráculos abdominais estão presentes do segundo ao oitavo
tergito, sendo que as espécies penetrantes apresentam modi-
ficações morfológicas nos espiráculos (com diferente grau de
desenvolvimento). Algumas espécies de pulgas podem apre-
sentar ctenídios abdominais (ex: Ischnopsyllidae). Presença
do sensilium ou pigídio no tergito IX. Essa estrutura possui
as funções de alinhamento direcional das genitálias durante

Daniel Moreira Avelar | Pedro Marcos Linardi 460


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
12. Siphonaptera

a cópula e emissão de ultrassom para comunicação. O número


de orifícios ou tricobótrias presentes no sensilium pode ser
utilizado para diferenciar algumas famílias de sifonápteros
(ex: Tungidae com oito orifícios). As cerdas antessensiliais
também são utilizadas com fins taxonômicos (ex: diferencia-
ção dos machos de Xenopsylla cheopis e X. brasiliensis). Além das
fêmeas serem maiores que os machos, elas apresentam a parte
posterior do abdome arredondada, enquanto que nos machos
essa região é voltada para cima. Nos machos o tergito IX é modi-
ficado, incluindo o clasper. O esternito IX possui dois braços
articulados em ângulo reto (distal e proximal). O aedeagus
pode apresentar-se de forma variável (ex: sentido de enrola-
mento, número de voltas, proporção dos braços basal e apical),
possuindo valor taxonômico. Nas fêmeas a espermateca possui
grande aplicação prática na diferenciação de várias espécies de
pulgas. Essa estrutura é composta por dois segmentos: bulga
(corpo) e hila (cauda).

Morfologia interna (Figura 3)

O tubo digestivo é dividido em intestino anterior, médio e


posterior. Entre as partes anterior e média, está localizado o
proventrículo que funciona como uma válvula entre o esôfago
e o estômago, é composto por uma série de dentes, cuja função
é impedir a formação do coágulo sanguíneo. O intestino médio
não possui membrana peritrófica. Localizados entre o intestino
médio e o posterior, estão quatro túbulos de Malpighi (órgãos
de excreção). No final do intestino posterior, está localizada a
ampola retal (com seis papilas). Além das estruturas diferenciais

Daniel Moreira Avelar | Pedro Marcos Linardi 461


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
12. Siphonaptera

entre machos e fêmeas anteriormente descritas, estão presentes


dois testículos nos machos e útero e ovários nas fêmeas.

2.2. Ovos, larvas e pupas

Considerando o número de espécies de pulgas, ainda existe pouca


informação sobre os ovos e os estádios larvais dos sifonápteros. Os
ovos são pequenos, entre 0.1 e 0.7 cm, ovoides ou elipsoidais, com
coloração esbranquiçada e, geralmente, depositados nos ninhos
dos hospedeiros. As larvas são ápodas, eucéfalas (sem olhos e com
antenas trissegmentadas), com aparelho bucal mastigador (mandí-
bulas, maxilas, palpos maxilares e palpos labiais), vermiformes
e com cerdas distribuídas por todo o corpo, principalmente na
região abdominal. As pupas são exaratas (com apêndices visíveis
externamente) e podem ser nuas ou encasuladas, revestidas de
material orgânico cementado pelas glândulas salivares.

3. Identificação Taxonômica

Os sifonápteros representam uma das ordens de insetos mais


estudadas considerando estudos taxonômicos de nível alfa.
Atualmente são reconhecidas aproximadamente 3000 espé-
cies e/ou subespécies, presentes em 238 gêneros incluídos em
15 famílias. No Brasil já foram registradas pouco mais de 60
espécies distribuídas entre oito famílias: Ceratophyllidae,
Ctenophthalmidae, Ischnopsyllidae, Leptopsyllidae, Pulicidae,
Rhopalopsyllidae, Stephanocircidae e Tungidae. Considerando
as espécies com importância médica no Brasil, três famílias
destacam-se: Pulicidae, Tungidae e Rhopalopsyllidae.

Daniel Moreira Avelar | Pedro Marcos Linardi 462


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
12. Siphonaptera

3.1. Pulicidae

Os representantes da família Pulicidae caracterizam-se por


apresentarem cerdas espiniformes na face interna das coxas
posteriores (metacoxas) (Figura 4A) e sensilium com 14 trico-
bótrias. Ocorrem no Brasil, três gêneros dessa família: Pulex,
Xenopsylla e Ctenocephalides. São cinco espécies/subespécies
distribuídas nesses gêneros: P. irritans, X. cheopis, X. brasiliensis,
C. felis felis e C. canis. O gênero Pulex caracteriza-se por apre-
sentar uma única cerda na região pós-antenal (parte posterior
da cabeça); mesopleura não dividida, ausência de ctenídios e
fronte arredondada (Figura 4B). São conhecidas quatro espé-
cies de Pulex, embora no Brasil tenha sido registrada apenas
P. irritans. No gênero Xenopsylla são conhecidas 84 espécies,
sendo que no Brasil apenas duas foram registradas. As pulgas
desse gênero caracterizam-se por apresentarem mesopleura
dividida, ausência de ctenídios e, nas espécies que ocorrem
no Brasil, duas fileiras divergentes de cerdas cujos pontos de
implantação, se unidos, lembram a letra “V” (Figura 4C-D).
As espécies X. cheopis e X. brasiliensis podem ser diferenciadas
a partir de diferenças na implantação das cerdas antessen-
siliais dos machos (X. brasiliensis: implantadas em tubérculos
salientes (Figura 4E) / X. cheopis: sem tubérculo (Figura 4F) ou
diferenças na proporção entre corpo e cauda da espermateca
das fêmeas (X. brasiliensis: corpo do mesmo tamanho da cauda
(Figura 4G) / X. cheopis: corpo arredondado e muito menor do
que a cauda (Figura 4H). No gênero Ctenocephalides são reco-
nhecidas 13 espécies e/ou subespécies, com apenas duas tendo
sido registradas no Brasil: C. felis felis e C. canis. As pulgas do
gênero Ctenocephalides são facilmente diferenciadas das outras
espécies de pulicídeos que ocorrem no Brasil pelas seguintes

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PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
12. Siphonaptera

características morfológicas: presença de dois ctenídios (genal


e pronotal), mesopleura dividida e metatórax com episterno
e epímero separados. As espécies C. felis (Figura 5A) e C. canis
(Figura 5B) podem ser diferenciadas a partir da quetotaxia
do metepisterno (geralmente, três cerdas em C. canis e uma
ou duas cerdas em C. felis) e da margem posterior da metatíbia
(sentido de cima para baixo): 2-2-2-2-1-3 cerdas em C. felis felis
(Figura 5C) e 2-2-2-2-2-1-1-3 ou 2-2-2-2-2-2-3 cerdas em C. canis
(Figura 5D). As fêmeas dessas duas espécies podem também
ser diferenciadas a partir da relação entre os dois primeiros
dentes do ctenídio genal: C. felis felis com o primeiro dente um
pouco menor do que o segundo (2/3 de seu comprimento) e C.
canis com o primeiro dente muito menor que o segundo (apro-
ximadamente, ½ de seu comprimento).

3.2. Tungidae

Essa família é composta por três gêneros de pulgas (Tunga,


Neotunga e Hectopsylla), sendo Tunga o único com espécies de
importância médica no Brasil. A família Tungidae é caracteri-
zada por apresentarem os três segmentos torácicos reunidos
de comprimento menor que o primeiro segmento abdominal,
lacínias longas e serrilhadas adaptadas para a penetração no
hospedeiro (Figura 6A), sensilium com oito tricobótrias (Figura
6B), ausência de ctenídios e ausência de cerdas espiniformes na
face interna da metacoxa. Todas as espécies dessa família são
penetrantes ou semipenetrantes.
O gênero Tunga é altamente especializado entre os sifo-
nápteros, pois as fêmeas penetram na pele dos seus hospedeiros
e após a cópula e fecundação, hipertrofiam-se formando uma

Daniel Moreira Avelar | Pedro Marcos Linardi 464


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
12. Siphonaptera

estrutura conhecida como neosoma. Atualmente são conheci-


das 14 espécies, com oito delas ocorrendo no Brasil. Entre essas
espécies, apenas T. penetrans e T. trimamillata possuem importân-
cia médica, já que podem parasitar os seres humanos. O gênero
Tunga pode ser diferenciado dos outros gêneros de pulgas que
ocorrem no Brasil a partir das seguintes características: ângu-
lo ântero-distal da metacoxa projetando-se para baixo como
um largo dente; metafêmur sem processo dentiforme em sua
base; fêmeas penetrantes com os espiráculos dos segmentos
V-VIII muito desenvolvidos em comparação aos dos segmentos
II-IV que são diminutos (Figura 6C). Os machos, por não serem
penetrantes, possuem todos os espiráculos abdominais com o
mesmo tamanho (Figura 6D).
As espécies T. penetrans e T. trimamillata podem ser diferen-
ciadas a partir de características morfológicas e morfométricas
dos neosomas e dos adultos. O neosoma de T. trimamillata é globular
com três lobos anteriores (Figura 6E), enquanto que o de T. pene-
trans não possui lobos (Figura 6F). Além disso, os adultos podem
ser diferenciados pela quantidade de cerdas na base da maxila (T.
penetrans: três; T. trimamillata: seis ou sete); relação de comprimen-
to entre os segmentos dos palpos maxilares (T. penetrans: II > I; T.
trimamillata: I > II); e presença de cerdas na superfície ântero-me-
dial da metatíbia (T. penetrans: sem cerdas; T. trimamillata: 9-12).

3.3. Rhopalopsyllidae

As pulgas dessa família possuem distribuição quase que exclu-


sivamente Neotropical, com a maioria das espécies infes-
tando pequenos roedores. No Brasil é a família com maior
número de representantes entre a sifonapterofauna brasileira

Daniel Moreira Avelar | Pedro Marcos Linardi 465


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
12. Siphonaptera

(aproximadamente 58%). As espécies dessa família que ocor-


rem no Brasil podem ser diferenciadas dos outros sifonápte-
ros por possuírem tergitos abdominais com duas fileiras de
cerdas (Figura 7A) e coxas posteriores sem cerdas espiniformes.
Algumas espécies, principalmente do gênero Polygenis, possuem
grande importância médica, por participarem do ciclo silvestre
da peste. O gênero Polygenis pode ser diferenciado das outras
pulgas que ocorrem no Brasil pelo prosterno que não se projeta
entre as coxas anteriores, metepisterno com uma única cerda,
unhas simétricas nos primeiro e segundo pares de pernas e três
fileiras de cerdas no occipício (Figura 7B).

3.4. Outras espécies de pulgas relacionadas com


doenças que podem afetar os seres humanos

Outras espécies de pulgas pertencentes a três diferentes


famílias que ocorrem no Brasil, já foram encontradas infec-
tadas por patógenos de importância médica. Essas famílias
podem ser diferenciadas a partir das seguintes característi-
cas: a) Leptopsyllidae - possuem duas cerdas espiniformes em
forma de gancho na parte anterior da cabeça (Figura 7C); b)
Ctenophthalmidae – o ctenídio genal é inclinado em relação ao
ctenídio pronotal (Figura 7D); c) Stephanocircidae - possuem
ctenídio frontal em forma de capacete (Figura 7E).

Daniel Moreira Avelar | Pedro Marcos Linardi 466


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
12. Siphonaptera

Chave dicotômica para identificação das famílias


de sifonápteros e principais gêneros/espécies com
importância médica no Brasil (adaptada de LINARDI,
P.M.; GUIMARÃES, L.R., SIFONÁPTEROS DO BRASIL,
2000, 291p)

1. Pulgas com os três tergitos torácicos reunidos de compri-


mento menor que o primeiro tergito abdominal (Figuras 6C-D).
Sensilium com oito tricobótrias (Figura 6B). Ângulo ântero-dis-
tal da metacoxa projetando-se para baixo como um largo dente.
Fêmeas penetrantes..............(TUNGIDAE)........Tunga.................2

Pulgas com os três tergitos torácicos reunidos mais longos


que o primeiro tergito abdominal. Sensilium com mais de oito
tricobótria................................................................................3

2. Neosoma globular com três lobos anteriores (Figura 6E). Base


da maxila com seis ou sete cerdas. Segmento I do palpo maxilar
maior do que o segmento II. Presença de uma fileira de cerdas
na superfície ântero-medial da metatíbia. Espermateca com a
bulga 9x maior do que a hila. Manúbrio com a região proximal
afilada e direcionada para cima.................................T. trimamillata

Neosoma globular e sem lobos anteriores (Figura 6F). Base da


maxila com três cerdas. Segmento II do palpo maxilar maior do
que o segmento I. Ausência de uma fileira de cerdas na superfí-
cie ântero-medial da metatíbia. Espermateca com a bulga 3,5x
maior do que a hila. Nos machos, o manúbrio possui a região
proximal larga..................................................................T. penetrans

Daniel Moreira Avelar | Pedro Marcos Linardi 467


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
12. Siphonaptera

3. Presença de ctenídio frontal em forma de capacete (Figura


7E).....STEPHANOCIRCIDAE..............Craneopsylla minerva minerva

Sem ctenídio frontal........................................................................4

4. Cabeça com ctenídio na parte ântero-inferior da região pré-an-


tenal (gena) com dois (raramente três) dentes espatulados (Figura
7F). Ectoparasitos exclusivos de morcegos......ISCHNOPSYLLIDAE

Cabeça com ou sem ctenídio genal. Quando presente o ctenídio


genal apresenta-se com número maior de dentes e/ou em posi-
ção diferente....................................................................................5

5. Metacoxas com cerdas espiniformes na face interna (Figura


4A)........................................PULICIDAE.........................................6

Metacoxas sem cerdas espiniformes..............................................10

6. Presença de ctenídio genal e pronotal........Ctenocephalides.........7

Ausência de ctenídio genal e pronotal...........................................8

7. Metepisterno com três cerdas (Figura 5B). Margem poste-


rior da metatíbia com quetotaxia 2-2-2- 2-2-1-1-3 ou 2-2-2-2-
2-2-3 cerdas (Figura 5D). Fêmeas com o primeiro dente do
ctenídio genal muito menor que o segundo (aproximadamen-
te, ½ de seu comprimento)..................................................C. canis

Metepisterno com uma ou duas cerdas (Figura 5A). Margem


posterior da metatíbia com quetotaxia 2-2-2-2-1-3 cerdas (Figura

Daniel Moreira Avelar | Pedro Marcos Linardi 468


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
12. Siphonaptera

5C). Fêmeas com o primeiro dente do ctenídio genal um pouco


menor do que o segundo (2/3 de seu comprimento).......C. felis felis

8. Presença de uma única cerda na região pós-antenal (parte poste-


rior da cabeça); mesopleura não dividida (Figura 4B)....Pulex irritans

Presença de duas fileiras divergentes de cerdas cujos pontos de


implantação, se unidos, lembram a letra “V”. Mesopleura divi-
dida (Figura 4C-D)............................................Xenopsylla.............9

9. Machos com cerdas antessensiliais implantadas em tubércu-


los salientes (Figura 4E). Espermateca das fêmeas com o corpo
do mesmo tamanho da cauda (Figura 4G)................X. brasiliensis

Machos com cerdas antessensiliais não implantadas em tubér-


culo (Figura 4F). Espermateca da fêmea com o corpo de contor-
no muito menor que a cauda (Figura 4H).......................X. cheopis

10. Cabeça sem ctenídios..............................................................11

Cabeça com ctenídios....................................................................15

11. Pronoto com ctenídio, composto por mais de quatro


dentes............CERATOPHYLLIDAE..................Nosopsyllus fasciatus

Pronoto sem ctenídios. Tergitos abdominais com duas fileiras


de cerdas (Figura 7A)...............RHOPALOPSYLLIDAE.................12

12. Prosterno saliente e inserindo-se entre as coxas anteriores.


Unhas das pernas anteriores alongadas.................Rhopalopsyllus

Daniel Moreira Avelar | Pedro Marcos Linardi 469


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
12. Siphonaptera

Prosterno não se projetando entre as coxas anteriores. Unhas dos


primeiro e segundo pares de pernas simétricas.....Polygenis.....13

13. Entalhe dorsal subapical da metatíbia com três cerdas....P. roberti

Entalhe subapical da metatíbia com duas cerdas.........................14

14. Machos com o esternito IX apresentando o braço ventral


longo e com as cerdas do ápice dirigidas num só sentido e um
calcanhar bem evidente.....................................................P. tripus

Machos com o esternito IX apresentando o braço ventral curto


e com um tufo de cerdas no ápice dirigidas para baixo, contras-
tando com as outras cerdas...................................................P. bohlsi

15. Ctenídio genal vertical, paralelo ao pronotal. Presença de


duas cerdas espiniformes em forma de gancho na parte anterior
da cabeça (Figura 7C)............(LEPTOPSYLLIDAE)...............L. segnis

Ctenídio genal inclinado em relação ao ctenídio pronotal.


Ausência de cerdas espiniformes na parte anterior da cabeça
(Figura 7D)..............CTENOPHTHALMIDAE.............Adoratopsylla

4. Importância Médica

As pulgas são insetos com hematofagia restrita aos adultos (ambos


os sexos) e holometábolos que, por apresentarem alternância entre
vida livre (nos estádios larvários) e parasitária (no estádio adul-
to), apresentam grande importância parasitológica: são parasitos
propriamente ditos, vetores biológicos e hospedeiros invertebrados.

Daniel Moreira Avelar | Pedro Marcos Linardi 470


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
12. Siphonaptera

4.1. Atuação como parasitos propriamente ditos

As pulgas ao atuarem como ectoparasitos provocam ações irrita-


tiva, inflamatória e espoliadora sobre seus hospedeiros. A ação
irritativa caracteriza-se pela alteração de comportamento dos
hospedeiros (animais parasitados ficam irrequietos e frequen-
temente, provocam lesões em sua pele durante a tentativa de
retirada do ectoparasito) e por provocar reações alérgicas de
intensidade variada. Nos seres humanos pode provocar o pruri-
go de Hebra, com reações generalizadas pelo corpo, a partir
de uma única picada. A ação inflamatória ocorre com maior
frequência associada com pulgas do gênero Tunga. A tungía-
se corresponde à infestação por T. penetrans ou T. trimamillata.
As fêmeas dessas pulgas penetram nos tecidos dos hospedei-
ros, onde se alimentam de sangue e líquido tissular, gerando
o neosoma (estrutura hipertrofiada que corresponde à fêmea
ingurgitada junto aos tecidos inflamatórios do hospedeiro).
Penetram, principalmente, na sola dos pés, calcanhar, cantos
dos dedos (mãos e pés) e espaços interdigitais. Entretanto,
casos graves com infestações maciças por todo o corpo têm sido
observados, causando dificuldade de postura e locomoção, ou
até mesmo o óbito de pessoas por infecções secundárias. A ação
espoliadora sobre os seres humanos normalmente não causa
grande impacto, já que os seres humanos, quando infestados,
realizam a catação manual. Em outros hospedeiros menores,
altamente infestados, a espoliação pode provocar anemia. As
pulgas continuam a exercer a hematofagia mesmo após repletas
e picam várias vezes ao dia. A pulga C. felis felis ingere aproxi-
madamente 0,4mg de sangue ou 14µl de sangue por dia, o que
corresponde a 15 vezes mais que o seu próprio peso.

Daniel Moreira Avelar | Pedro Marcos Linardi 471


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
12. Siphonaptera

4.2. Principais espécies vetoras e


hospedeiros intermediários

No Brasil, destacam-se as seguintes espécies de pulgas como veto-


res e hospedeiros intermediários de endossimbiontes com impor-
tância médica: X. cheopis, X. brasiliensis, P. irritans, C. felis felis, C.
canis e as espécies de Polygenis, pela participação na transmissão
da peste, riquetsioses e helmintoses. Algumas outras espécies
de sifonápteros já foram registradas infectadas pelo bacilo da
peste: Leptopsylla segnis (Leptopsyllidae) e Craneopsylla minerva
(Stephanocircidae). Embora pulgas da família Ctenophthalmidae
não tenham sido registradas infectadas, a Adoratopsylla antiquo-
rum pode ser encontrada em roedores de focos de peste no Brasil.
As lesões provocadas por T. penetrans podem servir como porta
de entrada para outros organismos patogênicos.

4.3. Infecção natural de sifonápteros


por endossimbiontes

Nas últimas décadas ocorreu um considerável aumento de


doenças provocadas por agentes patogênicos transmitidos
por artrópodes de importância médica e veterinária. Entre
essas doenças, destacam-se aquelas veiculadas pelos sifonáp-
teros. Considerando os trabalhos de revisão publicados pela
Organização Mundial de Saúde (entre as décadas de 60-80) e
referências mais recentes, já foram registrados em sifonápteros:
um vírus, 12 a 15 bactérias (incluindo riquétsias e espiroque-
tas), três fungos, 27 protozoários, 10 a 20 nematódeos e quatro
cestódeos. Esses organismos foram encontrados desenvolvendo
ações mutualísticas, comensalísticas ou parasitárias com seus

Daniel Moreira Avelar | Pedro Marcos Linardi 472


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
12. Siphonaptera

hospedeiros. As principais formas conhecidas de transmissão


de patógenos pelas pulgas são: a) via oral – pela regurgitação
de sangue; b) via fecal – fezes contaminadas; c) ingestão da
pulga pelo hospedeiro. Os patógenos e as espécies de pulgas
envolvidas na sua transmissão aos seres humanos são:

a. Yersinia pestis (agente da peste) transmitida por X. cheopis,


X. brasiliensis, Pulex irritans, Polygenis sp. por via oral;

b. Riquétsias - Rickettsia typhi (agente do tifo murino) trans-


mitida por X. cheopis pelas fezes; e Rickettsia felis (agente
da febre maculosa causada por pulgas) associada princi-
palmente com C. felis felis;

c. Francisella tularensis (agente da tularemia) transmitida pela


picada e fezes de Diamanus montanus e Neopsylla setosa;

d. Cestódeos: Dipylidium caninum (agente da dilepidíase) e


Hymenolepis diminuta (agente da himenolepíase). Os seres
humanos podem infectar-se com D. caninum ao ingerirem
acidentalmente pulgas infectadas (Ctenocephalides canis,
C. felis ou P. irritans). Na himenolepíase, pela ingestão de
X. cheopis ou N. fasciatus.

As pulgas também podem transmitir Bartonella spp.,


incluindo B. henselae, agente etiológico da doença da esfoladura
em gatos. Também já foram encontradas C. felis felis naturalmente
infectadas com Leishmania infantum chagasi, sendo que o possível
papel dessa pulga na transmissão desse patógeno ainda necessita
ser esclarecido. As lesões causadas por T. penetrans podem servir
como via de acesso para agentes oportunistas. Várias bactérias

Daniel Moreira Avelar | Pedro Marcos Linardi 473


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
12. Siphonaptera

patogênicas já foram isoladas dessas lesões: Paracoccidiodes


brasiliensis, Clostridium tetani, C. perfrigens, Streptococcus pyogenes,
Staphylococcus aureus, Klebsiella aerogenes, Enterobacter agglomerans,
Escherichia coli e outras Enterobacteriaceae.
Entre as doenças aqui citadas, a peste merece maior
destaque, estando intimamente relacionada com os sifonápte-
ros. Essa é uma das doenças de maior importância na história
da humanidade tendo sido responsável em séculos passados
pela morte de um terço da população mundial. Atualmente é
reconhecida como uma doença reemergente sendo considera-
da como um problema internacional de saúde pública. Ainda
hoje ocorrem pequenos surtos em algumas regiões do mundo
(África, América e Ásia), sendo que a OMS registrou entre 2010
e 2015, 3.248 casos, com 584 mortes. A doença foi introduzida na
América do Sul através do porto fluvial de Assunção. No Brasil,
foi introduzida em 1899 pelo porto de Santos e pode ser dividida
em quatro fases: a) portuária - mantida no entorno dos portos;
b) urbana - atingiu as cidades, vilas e povoados a partir de 1907
através das rodovias e ferrovias; c) rural – a partir da década de
1930, após estabelecimento do controle nas cidades; d) silvestre
– onde se estabeleceu e permanece até os dias atuais. Entre 2010
e 2015 foram registrados 108 casos nas Américas (Bolívia, Peru e
USA) e 14 óbitos. No Brasil, entre 2000 e 2007, foram registrados
apenas cinco casos sem óbitos. São reconhecidas duas áreas
principais de focos de peste no Brasil: a) focos do Nordeste, no
Polígono da Seca, ocorrendo nos estados do Nordeste (CE, RN,
PB, PE, AL, BA e PI) e nordeste de MG; b) foco de Teresópolis (RJ),
em uma área da Serra dos Órgãos, nos limites de Nova Friburgo,
Sumidouro e Teresópolis.
O agente etiológico da peste é Yersinia pestis, bacilo Gram-
negativo, não formador de esporos, que afeta primariamente

Daniel Moreira Avelar | Pedro Marcos Linardi 474


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
12. Siphonaptera

roedores (silvestres e sinantrópicos), mas que pode ser trans-


mitido a outros mamíferos, incluindo os seres humanos. Os
mecanismos de transmissão envolvem a picada de pulgas
infectadas, o contato com animais infectados e/ou mortos ou
pela inalação de aerossóis contendo bactérias (transmissão
de pessoa a pessoa). Embora aproximadamente 30 espécies de
pulgas tenham tido o seu papel vetorial comprovado, no Brasil
destacam-se X. cheopis, X. brasiliensis e as espécies de Polygenis.
No gênero Polygenis as espécies geralmente envolvidas com a
peste endêmica no Brasil são P. bohsi jordani e P. tripus (Nordeste
e parte do Sudeste); e P. roberti e P. atopus (no Sudeste). Após
a ingestão do sangue de um hospedeiro bacteriêmico, ocorre
multiplicação do bacilo e posterior bloqueio total ou parcial do
proventrículo. Com o bloqueio, as pulgas aumentam o número
de picadas, realizam maior esforço para sugar e regurgitam
o conteúdo do proventrículo aumentando a probabilidade de
infecção. A infecção fica restrita ao canal alimentar, não ocor-
rendo transmissão transovariana. Os roedores são os principais
reservatórios, embora macacos, musaranhos, porcos-espinho,
raposas, gambás, cães, gatos e coelhos já tenham sido implica-
dos na transmissão para os seres humanos. Já foram registra-
das mais de 200 espécies de roedores naturalmente infectados
por Y. pestis. No Brasil, os principais reservatórios silvestres são
Akodon (= Bolomys) pixuna, Akodon arviculoides, Oryzomys subflavus,
O. eliurus, Trichomys apereoides, Galea spixii e Kerodon rupestris.
A epidemiologia da peste é dividida em quatro ciclos
bioecológicos: a) enzoótico (entre hospedeiros naturais mode-
radamente resistentes, principalmente roedores silvestres); b)
epizoótico (ocorre entre espécies silvestres sensíveis, que geral-
mente morrem e suas pulgas - ex: Polygenis- podem transmitir
o bacilo ao terem contato com outros hospedeiros, incluindo os

Daniel Moreira Avelar | Pedro Marcos Linardi 475


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
12. Siphonaptera

seres humanos); c) ciclo urbano (quando as pulgas de roedo-


res silvestres transmitem o bacilo para roedores campestres
ou sinantrópicos e suas pulgas, como Xenopsylla, que podem
então transmitir para os seres humanos); d) ciclo pneumônico
(transmissão entre seres humanos por via respiratória, através
de aerossóis contendo bacilos). Entre as manifestações clínicas
a forma bubônica (inflamação do linfonodo – “bubão”) é a mais
comum. Outras formas clínicas incluem a forma pneumônica,
a forma septicêmica sem o bubão, meningite e faringite. Todos
os pacientes com peste devem ser mantidos isolados até dois
dias após o início do tratamento com antibióticos para evitar
a dispersão da doença. As estratégias de monitoramento dos
sifonápteros envolvidos na transmissão da peste serão discuti-
das na seção de controle.

5. Aspectos Bioecológicos dos Sifonápteros

5.1. Ciclo Biológico

O conhecimento referente ao ciclo biológico dos sifonápteros é


baseado, principalmente, em estudos com as espécies de pulgas
que apresentam importância médica. A maioria das espécies foi
descrita, apenas, a partir dos adultos. Somente os adultos
(machos e fêmeas) exercem a hematofagia, alimentando-se
diretamente nos capilares (solenófagas). Geralmente, o sangue
é necessário para a maturação dos ovos. São insetos holome-
tábolos: ovo, larvas, pupa e adulto. O tempo para completar
todo o ciclo biológico varia muito entre as espécies e os adultos
podem entrar em diapausa durante períodos de frio intenso. Em
C. felis felis o ciclo completa-se, normalmente, entre 25-30 dias,

Daniel Moreira Avelar | Pedro Marcos Linardi 476


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
12. Siphonaptera

enquanto em T. penetrans entre 17-25 dias. Já X. cheopis demora


de 9 a 15 dias em condições naturais, enquanto que em labora-
tório esse tempo é superior e com grande variação entre verão
(28-39 dias) e inverno (66-74 dias). Entre os ropalopsilídeos, o
ciclo completo de P. tripus, em laboratório, foi de 54-63 dias para
os machos e 37-41 para as fêmeas. Os fatores conhecidos que
podem influenciar essa duração são: temperatura, umidade e
alimentação das larvas.
Na cópula o macho posiciona-se por baixo da fêmea, exce-
to no gênero Tunga. Durante a reprodução, as fêmeas aumentam
consideravelmente o próprio peso corpóreo (140% em C. felis
felis). Ocorre um alto investimento energético. Dezenas de ovos
são postos diariamente (C. felis felis: 40-50 ovos/dia; T. penetrans:
100-200 ovos/dia). Em C. felis felis foi observada a postura de
1.745 ovos durante um período de 50 dias, enquanto que T. pene-
trans aproximadamente 3.000 ovos em 15 dias. A pulga X. cheopis
deposita, aproximadamente, 400 ovos durante a sua existência.
A eclosão das larvas ocorre entre um e 10 dias, dependendo das
condições de temperatura e umidade. As larvas apresentam
fototaxia negativa e geotropismo positivo. Existem, geralmen-
te, três estádios larvários (T. penetrans possui apenas dois). As
larvas se alimentam de matéria orgânica, incluindo o sangue
do hospedeiro expelido pela pulga adulta. Em laboratório, o
desenvolvimento das larvas de C. felis felis já foi avaliado com
diferentes dietas (sangue seco de diferentes hospedeiros). O
melhor desempenho obtido foi com sangue de cão e camun-
dongo. A pupa é um estágio de resistência, podendo ser nua ou
encasulada. Embora o casulo não seja essencial para o desenvol-
vimento dos adultos, ele protege contra predadores (ex: formi-
ga). Os adultos emergem a partir das pupas, estimulados por
pressão mecânica e calor. Quando esses estímulos não ocorrem,

Daniel Moreira Avelar | Pedro Marcos Linardi 477


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
12. Siphonaptera

o adulto pode permanecer dormente no casulo por semanas


(diapausa). Logo após a saída do casulo, o adulto procura pelo
hospedeiro para realizar o repasto sanguíneo. Os sinais utili-
zados pelas pulgas para identificar o hospedeiro são o calor
do corpo, movimento e o dióxido de carbono liberado. Quando
não encontram o hospedeiro, dependendo da espécie, umida-
de e temperatura, podem sobreviver por um tempo. Pulgas já
alimentadas sobrevivem menos tempo fora dos hospedeiros do
que as não alimentadas.

5.2. Hospedeiros

As pulgas são ectoparasitos de aves e, principalmente, de


mamíferos, já que aproximadamente 95% da sifonapterofau-
na conhecida infestam esses animais. Entre os mamíferos, a
ordem Rodentia é a mais parasitada, correspondendo a quase
75% dos hospedeiros conhecidos, além de serem reservató-
rios de patógenos transmitidos pelos sifonápteros (peste, tifo
murino, tularemia). As outras espécies de mamíferos hospe-
deiras de pulgas pertencem às seguintes ordens: Insectivora,
Marsupialia, Didelphimorphia, Chiroptera, Lagomorpha,
Carnivora, Monotremata, Cingulata, Pilosa, Pholidota,
Hyracoidea, Artiodactyla, Perissodactyla e Primates. Entre
os primatas apenas os seres humanos são considerados como
hospedeiros habituais. Nas aves, as pulgas são encontradas com
maior frequência em Passeriformes.
As interações entre as pulgas e seus hospedeiros são
classificadas como naturais ou casuais, de acordo com o seu
grau de especificidade. Os hospedeiros podem ser classifica-
dos como primitivos, primários, secundários ou acidentais.

Daniel Moreira Avelar | Pedro Marcos Linardi 478


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
12. Siphonaptera

Hospedeiros primitivos são os que introduziram determinada


espécie de pulga em uma região. Os hospedeiros primários são
derivados de associações mais antigas ou até mesmo originais,
que garantiram a infestação. São os hospedeiros mais frequen-
temente parasitados. Hospedeiros acidentais correspondem aos
achados casuais e podem incluir erros de registros resultan-
tes de uma identificação errada da pulga ou do hospedeiro. Os
hospedeiros secundários correspondem a uma categoria inter-
mediária entre os hospedeiros primários e acidentais, poden-
do atuar na manutenção e sobrevivência de um determinado
sifonáptero. Eventualmente esse tipo de hospedeiro poderá se
tornar o hospedeiro principal.
As pulgas podem ser classificadas de acordo com o núme-
ro de hospedeiros primários: monoxenas (um único hospe-
deiro), oligoxenas (duas ou mais espécies do mesmo gênero),
pleioxenas (dois ou mais gêneros da mesma família), ou poli-
xenas (diversos hospedeiros de várias famílias). Além disso,
podem também ser classificadas como:

a. pulgas que vivem sobre o corpo dos hospedeiros e


possuem fêmeas penetrantes (Tunga) ou semipenetran-
tes (Hectopsylla);

b. pulgas que vivem sobre o corpo dos hospedeiros,


alimentando-se de modo intermitente, mas sem pene-
trar na pele: a maior parte das pulgas conhecidas como
Ctenocephalides spp, Polygenis spp, Xenopsylla spp, etc;

c. pulgas que só procuram os hospedeiros para deles se


alimentarem, vivendo preferencialmente em ninhos e/
ou em seu ambiente: Pulex irritans, pulgas de aves, etc.

Daniel Moreira Avelar | Pedro Marcos Linardi 479


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
12. Siphonaptera

5.3. Sazonalidade

A variabilidade climática e a sazonalidade influenciam a abun-


dância e diversidade de pulgas em um determinado local. Na
Europa e na América do Norte, C. felis felis é registrada com
maior frequência durante a segunda metade do ano. Entretanto,
no Brasil, existem poucos estudos referentes aos fatores que
influenciam a ocorrência sazonal de pulgas. Considerando os
estudos já realizados no Brasil, podem ser destacados os seguin-
tes pontos: a) maior prevalência de X. cheopis em Rattus norvegi-
cus durante a estação quente-chuvosa; b) maior prevalência de
T. trimamillata em bovinos durante a estação seca-fria; c) C. felis
felis com maior prevalência durante a estação seca (apresenta
correlação negativa com a precipitação). Nas regiões tempera-
das do hemisfério norte, as condições meteorológicas favorecem
o desenvolvimento das populações de pulgas durante o verão
e o outono. Dados referentes à sazonalidade são importantes
para os programas de controle de sifonápteros.

5.4. Distribuição Geográfica

A distribuição geográfica dos sifonápteros está relacionada


com a dispersão e distribuição dos seus hospedeiros, tendo
sido provavelmente influenciada pela deriva continental e
placas tectônicas. Considerando a Europa e a Ásia como um
todo – Eurásia – e excluindo algumas espécies introduzidas,
nenhum gênero de pulga de mamífero é encontrado em quatro
ou mais continentes. Apenas dois ocorrem em três continentes,
incluindo Tunga. A região Paleártica é a que apresenta maior
diversidade de sifonápteros, com 38% da sifonapterofauna

Daniel Moreira Avelar | Pedro Marcos Linardi 480


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
12. Siphonaptera

conhecida. Considerando a percentagem de gêneros endêmi-


cos, a região Afrotropical possui 61%, seguida pelas regiões
Australiana (58%), Neotropical (56%), Paleártica (45%), Oriental
(42%) e Neártica (37%).
Muitas espécies de pulgas com importância médica
possuem distribuição cosmopolita: Pulicidae (P. irritans, X. cheo-
pis, C. canis, C. felis), Ceratophyllidae (N. fasciatus) e Leptopsyllidae
(L. segnis). Esse padrão de distribuição está relacionado com a
dispersão pelos humanos e por seus animais (de estimação,
gado e comensais – ratos e camundongos). Um bom exemplo é
P. irritans que é originária da América do Sul e foi introduzida
no Velho Mundo pelos “vikings” e/ou por contatos anteriores
entre Japão e Equador. Algumas das espécies de pulgas cosmo-
politas (ex: Ctenocephalides spp.) apresentam distribuição com
maior representatividade em áreas caracterizadas pela presen-
ça do hospedeiro e condições ambientais. Diferindo das outras
famílias de pulgas com importância médica, Rhopalopsyllidae
apresenta distribuição quase que exclusivamente Neotropical,
chegando ao sul da região Neártica.

6. Captura, Montagem e Conservação

Geralmente, a obtenção de pulgas depende da captura dos seus


hospedeiros. Isso torna essencial o conhecimento dos hábi-
tos, habitats e nichos de cada tipo de hospedeiro. Considerando
as espécies de pulgas de importância médica, seus principais
grupos de hospedeiros são: carnívoros domésticos (ex: cães e
gatos), roedores (ex: Rattus spp.), marsupiais (ex: gambás), artio-
dáctilos (ex: suínos e bovinos) e o próprio ser humano. A captu-
ra de roedores e marsupiais é realizada por armadilhamento

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PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
12. Siphonaptera

(geralmente, com gaiolas de arame). Alguns cuidados influen-


ciam na captura desses animais. As gaiolas devem ser montadas
nas trilhas utilizadas pelos hospedeiros, ou próximas de suas
tocas ou ninhos. A montagem deve ocorrer no período vesperti-
no e a vistoria na manhã seguinte. A utilização de iscas aumenta
o sucesso de captura, sendo recomendável realizar a ceva nos
locais onde se suspeita ter os hospedeiros, alguns dias antes
da montagem das armadilhas. Após a captura do hospedeiro,
a retirada dos sifonápteros deve ser imediatamente realizada,
já que esses ectoparasitos abandonam os hospedeiros quan-
do esses estão em situação de stress ou quando morrem. Nas
situações em que os hospedeiros serão sacrificados (geralmente,
roedores) deve-se acondicioná-los em sacos plásticos e poste-
riormente, fazer a inspeção dos animais e dos sacos plásticos. É
recomendado manter os sacos contendo os hospedeiros sacri-
ficados, em geladeira, até que as pulgas e outros ectoparasitos
estejam imobilizados, facilitando sua retirada.
A inspeção da pelagem dos hospedeiros deve ser reali-
zada com auxílio de pentes e pinças, o que facilita a retirada
das pulgas (principalmente daquelas que possuem ctenídios).
As espécies penetrantes (Tunga spp.) devem ser procuradas nos
principais sítios de parasitismo: bordas das unhas, sola dos pés,
espaços interdigitais, etc. A retirada do neosoma (intacto) deve
ser realizada de modo cirúrgico com utilização de material esté-
ril. Isso evita uma inflamação grave e permite a identificação
correta da espécie de Tunga. Uma estratégia que pode ser utili-
zada, principalmente para as espécies de pulgas que vivem nos
ninhos dos hospedeiros ou em seu ambiente, é a utilização de
armadilhas de água com vela ou lamparina. A vela é coloca-
da em um suporte dentro de uma vasilha (5-10 cm de altura)
contendo água e inseticida, em um ambiente escuro. As pulgas

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PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
12. Siphonaptera

por serem fototacticamente positivas são atraídas até o reci-


piente com água.
Após a retirada das pulgas, essas devem ser acondicio-
nadas em frascos contendo álcool 70º ou 80º GL (para fins
taxonômicos) ou álcool absoluto (para estudos molecula-
res). Os registros a lápis (local, hospedeiro, capturador, data,
etc.) devem ser mantidos nos frascos. A montagem dos sifo-
nápteros deve ser realizada seguindo as etapas de diafaniza-
ção, lavagem em água corrente, desidratação, clarificação
e montagem final entre lâmina e lamínula. A diafanização
deve ser realizada com hidróxido de potássio (KOH) a 10%. Nessa
etapa é realizada a maceração dos tecidos da pulga. As pulgas
devem ser depositadas em um recipiente (recomenda-se vidros
de relógio) contendo KOH 10% que deve cobrir toda a pulga. Não
há um tempo definido para essa etapa. O seu controle deve ser
realizado diariamente até que seja possível observar algumas
estruturas internas (proventrículo, espermateca ou aedeagus).
Depois de finalizada a etapa de diafanização, a pulga deve ser
imersa rapidamente em um recipiente com ácido acético e,
em seguida, lavada com água destilada em outro recipiente.
Durante a lavagem deve-se agitar a água utilizando uma serin-
ga ou um bastão de vidro, para desimpregnar a potassa do corpo
da pulga. Após a lavagem, a pulga deve ser transferida para
um recipiente contendo álcool 70ºGL, por 24h. A desidratação
deve ser realizada em série alcoólica crescente (80º, 90º, álcool
absoluto). Nessa etapa recomenda-se trocar o álcool a cada 24h.
A clarificação deve ser realizada com creosoto de Faia (por
pelo menos 24 horas). Outros reagentes que podem ser utiliza-
dos nessa etapa são xilol ou óleo de cravo. A montagem deve
ser realizada em lâmina de microscopia. O ideal é montar uma
pulga por lâmina. Primeiro coloca-se uma pequena quantidade

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PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
12. Siphonaptera

de bálsamo do Canadá. A pulga deve ser posicionada com a


cabeça voltada para o lado esquerdo e pernas dirigidas para
frente. Em seguida, deve-se adicionar mais bálsamo e cobrir
com lamínula. A identificação do material deve ser realizada
após a secagem do bálsamo. As lâminas devem ser mantidas em
laminários de metal ou caixas de madeira em posição vertical,
para evitar o deslocamento da pulga.

7. Controle

Todo o controle dos sifonápteros deve ser planejado e direcio-


nado para combater tanto os adultos quanto as outras formas
presentes no ciclo (ovos, larvas e pupas). Além disso, é essencial
planejar o controle de acordo com a espécie de pulga, consi-
derando as particularidades do ciclo biológico, longevidade,
hospedeiros e sua possível ação na transmissão de patógenos.
O controle das pulgas de importância médica deve ser realizado
com a utilização de diferentes estratégias tendo como alvos os
hospedeiros, as habitações infestadas e o peridomicílio. Essas
estratégias envolvem, principalmente, a utilização de méto-
dos mecânicos (ou naturais) e químicos (inseticidas). Os
métodos mecânicos são utilizados no controle de pulicídeos
e tungídeos. Esses métodos são utilizados sobre os hospedei-
ros infestados (principalmente, cães e gatos), no interior das
habitações infestadas e no peridomicílio. Entre as ações reali-
zadas sobre os hospedeiros estão inspeção, lavagem, penteação
e catação manual dos pulicídeos. Já para os tungídeos, deve-
-se realizar a retirada do neosoma (íntegro) após desinfecção
local com álcool iodado. O controle ambiental de pulicídeos no
domicílio inclui varrição e lavagem dos pisos e das habitações

Daniel Moreira Avelar | Pedro Marcos Linardi 484


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
12. Siphonaptera

dos animais domésticos; uso de aspirador de pó em carpetes e


tapetes; e o uso de máquina de vácuo que além de remover parte
dos ovos e larvas, estimula a saída dos adultos pré-emergidos
dos seus casulos, facilitando sua captura. O manejo ambiental
tem impacto no controle de pulicídeos e tungídeos. Ele inclui
a poda da vegetação, evitar o uso de esterco, revolvimento e
rotação do solo e impedir o contato dos animais de estimação
com outros externos (incluindo roedores e marsupiais sinantró-
picos). Nas situações de infestação por Xenopsylla cheopis deve-se
também realizar a antirratização (para afastar os roedores),
desratização (eliminação dos roedores) e desinsetização (despu-
lização). No programa de controle da peste bubônica é realiza-
do o monitoramento das populações de pulgas, com utilização
dos índices pulicidianos. Esses índices são divididos em global
(pulgas/roedor) e específico (determinada espécie de pulga/
total de pulgas). O índice global é a média aritmética do total de
pulgas capturadas (diferentes espécies) pelo número de roedo-
res infestados. Entre os índices específicos o mais utilizado é o
índice cheopis, visto que X. cheopis é a principal espécie de pulga
envolvida na transmissão da peste de roedores sinantrópicos
para os seres humanos. Esse índice é o total de pulgas X. cheopis
multiplicado por 100 e dividido pelo total de pulgas capturadas.
Quando o índice global é <5 e o índice cheopis é <50% a população
encontra-se protegida da infecção. Já quando o índice cheopis é
>50%, a população pode estar exposta à infecção (índice global
<5) ou altamente exposta à infecção (índice global > 5). Nessa
última situação, recomenda-se o emprego da antirratização,
desratização e despulização. O uso de inseticidas nos hospe-
deiros, nos ambientes domiciliares e peridomiciliares, requer
conhecimento para saber o que, como, quando e onde utilizar
essas substâncias. A elaboração de um programa de controle

Daniel Moreira Avelar | Pedro Marcos Linardi 485


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
12. Siphonaptera

de pulgas é feita levando-se em consideração as propriedades


dos produtos inseticidas: velocidade de ação, espectro de ativi-
dade, duração, rota de administração, tipo de ação (local ou
sistêmica). Para o controle químico sobre os hospedeiros, estão
disponíveis vários tipos de inseticidas incluindo agentes tópi-
cos (loção, talco, xampu, sabão, spray), de uso oral e coleiras
impregnadas. Os inseticidas de uso tópico são práticos, mas o
efeito residual desses produtos pode ser afetado pelo excesso
de banhos e uso de xampus. Já os inseticidas de uso oral não
são afetados por esses fatores, embora atuem apenas sobre as
pulgas adultas. Os inseticidas, atualmente utilizados no contro-
le dos sifonápteros, pertencem a diferentes grupos químicos:
organoclorados, organofosforados, carbamatos, produtos natu-
rais (piretrina, rotenona), piretroides sintéticos, fenilpirazóis,
cloronicotinil nitroguanidina, lactonas macrocíclicas, oxadia-
zina, semicarbazonas e isoxazolina. Organoclorados como o
DDT e o lindane não são mais recomendados para o controle de
sifonápteros devido a sua toxicidade e resistência das pulgas. Os
organofosforados apresentam boa atividade residual e fotoes-
tabilidade, podendo ser utilizados tanto no ambiente domici-
liar quanto no peridomiciliar. Entretanto, são tóxicos (inibem a
enzima acetilcolinesterase), devendo ser aplicados com cuidado
sobre os animais domésticos. Os carbamatos apresentam boa
ação residual, mas também com problemas de toxicidade. No
Brasil, as piretrinas e piretroides têm sido utilizadas com gran-
de frequência, muitas vezes em associação com outros inseti-
cidas (efeito sinérgico). Outros produtos utilizados no controle
das pulgas (embora não sejam inseticidas) são os reguladores
de crescimento (IGRs = insect growth regulators) e os inibidores
de desenvolvimento. Essas substâncias são semelhantes aos
hormônios juvenis dos insetos podendo inibir ou interromper

Daniel Moreira Avelar | Pedro Marcos Linardi 486


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
12. Siphonaptera

o desenvolvimento das pulgas. Os IGRs são fotodegradáveis e,


portanto, indicados para uso em ambiente intradomiciliar.
O controle biológico não é empregado rotineiramente no
combate às pulgas. Existe um único produto registrado nos EUA
que contém o nematódeo Steinernema carpocapsae destinado ao
controle biológico de C. felis felis no peridomicílio. Esse nema-
tódeo age contra larvas, pré-pupas e pupas dessa pulga. Vários
endossimbiontes já foram registrados em C. felis felis mas, ainda
existe a necessidade de se avaliar os possíveis efeitos patogê-
nicos desses organismos sobre ovos, larvas, pupas e adultos
dessas pulgas. Outra possibilidade de controle de sifonápteros
é o desenvolvimento de uma vacina que mate pulgas (principal-
mente, C. felis felis). Até o presente momento não há nenhuma
com resultados satisfatórios.

8. Atividade Prática (laboratório ou campo)

São sugeridas duas atividades práticas em laboratório: iden-


tificação taxonômica e dissecação de pulgas de importância
médica. A identificação taxonômica das espécies de impor-
tância médica deverá ser realizada utilizando a chave de
identificação presente na seção 3 deste capítulo. Para estudos
taxonômicos mais aprofundados recomenda-se a utilização
do livro Sifonápteros do Brasil (LINARDI; GUIMARÃES, 2000).
Deverão ser utilizadas, prioritariamente, as seguintes espé-
cies: P. irritans, X. cheopis, X. brasiliensis, C. felis felis, C. canis, T.
penetrans, Polygenis sp.. Quando for possível, utilizar também
Rhopalopsyllus spp., Adoratopsylla. spp, N. fasciatus, L. segnis e C.
minerva minerva.

Daniel Moreira Avelar | Pedro Marcos Linardi 487


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
12. Siphonaptera

Para a prática de dissecação, recomenda-se utilizar pulgas


(machos e fêmeas) de C. felis felis. Essa atividade permitirá estudar
a anatomia interna dos sifonápteros. Os estudantes devem ficar
atentos, pois alguns exemplares poderão apresentar endossim-
biontes (cisticercoides de D. caninum, protozoários como grega-
rinas, tripanosomatídeos, microsporídios, etc). Nessa prática
recomenda-se utilizar pulgas recém-capturadas. Para a disse-
cação, as pulgas deverão ser imobilizadas utilizando-se gelo.
Colocar uma gota de solução fisiológica no centro de uma lâmina
de microscopia e com o auxílio de um pincel transferir o inseto
para a lâmina. Durante a dissecação recomenda-se utilizar dois
estiletes de pontas finas (seringas com agulhas de insulina) para
seccionar a cabeça da pulga através de movimentos cruzados
e opostos (na altura da região faríngea). Realizar um peque-
no corte na parte posterior do abdome. Os órgãos poderão ser
expostos tanto pela parte anterior quanto pela posterior. Fixar
o tegumento utilizando um dos estiletes e com o outro fazer leve
pressão no sentido anterior ou posterior do inseto. Assim, o tubo
digestivo e os órgãos do sistema neural, excretor e reprodutor se
desprenderão da cavidade geral da pulga. Após a exposição dos
órgãos internos, esses serão analisados, a fresco, para estudo da
anatomia interna dos sifonápteros e possível presença de endos-
simbiontes. Posteriormente os órgãos poderão ser rompidos, o
material espalhado sobre lâmina de microscopia, fixado com
álcool metílico e, após secagem, corado pelo método de Giemsa
para evidenciação dos endossimbiontes.

Daniel Moreira Avelar | Pedro Marcos Linardi 488


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
12. Siphonaptera

9. Bibliografia Consultada/Recomendada

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PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
12. Siphonaptera

Figura 1.  Morfologia externa de uma pulga fêmea adulta (Xenopsylla


cheopis), com indicação das partes do corpo e principais estruturas
utilizadas na identificação de sifonápteros.

Daniel Moreira Avelar | Pedro Marcos Linardi 493


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
12. Siphonaptera

Figura 2.  Detalhes da morfologia externa das pulgas. A) Estruturas da


cabeça e tórax de Xenopsylla cheopis. B) Detalhe macho de Ctenocephalides
felis felis (gentileza do Prof. Ramiro Botelho). C) Espermateca.

Daniel Moreira Avelar | Pedro Marcos Linardi 494


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
12. Siphonaptera

Figura 3.  Tubo digestivo e túbulos de Malpighi de uma pulga adulta.

Daniel Moreira Avelar | Pedro Marcos Linardi 495


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
12. Siphonaptera

Figura 4.  Estruturas anatômicas utilizadas na identificação de algumas


espécies de pulgas. A) Cerdas espiniformes em Pulicidae; B) Pulex irritans,
notar a mesopleura não dividida e presença de uma única cerda occipital;
C) Xenopsylla sp, detalhe da mesopleura dividida; D) Xenopsylla sp.: notar
duas fileiras divergentes de cerdas cujos pontos de implantação, se unidos,
lembram a letra “V”; E) macho de X. brasiliensis, com detalhe das cerdas
antessensiliais implantadas em tubérculo; F) macho de X. cheopis, com
cerdas antessensiliais implantadas sem o tubérculo; G) espermateca de X.
brasiliensis; H) espermateca de X. cheopis.

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PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
12. Siphonaptera

Figura 5.  Características diferenciais entre Ctenocephalides felis felis


e C. canis. A) Metepisterno de C. felis felis com uma ou duas cerdas;
B) Metepisterno de C. canis com três cerdas; C) Detalhe da margem
posterior da metatíbia de C. felis felis; D) Detalhe da margem posterior
da metatíbia de C. canis.

Daniel Moreira Avelar | Pedro Marcos Linardi 497


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
12. Siphonaptera

Figura 6.  Detalhes da morfologia externa de Tunga. A) Lacínia longas


e serrilhadas; B) Sensilium com oito tricobótrias; C) fêmeas com os
espiráculos dos segmentos V-VIII muito desenvolvidos; D) macho sem
espiráculos desenvolvidos; E) Três lobos anteriores presentes no neosoma
de T. trimamillata; F) Neosoma de T. penetrans sem lobos anteriores.

Daniel Moreira Avelar | Pedro Marcos Linardi 498


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
12. Siphonaptera

Figura 7.  Estruturas anatômicas utilizadas na identificação de algumas


espécies de pulgas. A) Fileira dupla de cerdas nos tergitos abdominais
de Rhopalopsyllidae; B) três fileiras de cerdas no occipício de Polygenis;
C) cerdas espiniformes em forma de gancho na parte anterior da cabeça
de Leptopsylla segnis; D) ctenídeos genal e pronotal de Adoratopsylla;
E) Ctenídio frontal em forma de capacete de Craneopsylla minerva minerva;
F) Ctenídeo genal com dois dentes espatulados em Ischnopsyllidae.

Daniel Moreira Avelar | Pedro Marcos Linardi 499


13
Phthiraptera
Kamila Mayumi Duarte Kuabara
Michel Paiva Valim

1. Generalidades

Os insetos incluídos na ordem Phthiraptera são vulgarmente


conhecidos como piolhos na fase adulta enquanto que seus
ovos são chamados de “lêndeas”. Constituem uma peque-
na ordem de insetos ectoparasitos com mais de 5.000 espé-
cies descritas, das quais aproximadamente 550 ocorrem no
Brasil e apenas 20–30 são de grande importância econômica.
Grosseiramente são classificados em dois grupos informais:
os piolhos mastigadores (ou malófagos) e os piolhos sugadores
(ou anopluros); e em quatro subordens: Amblycera, Ischnocera,
Anoplura e Rhynchophthirina. Todos os piolhos são ectopara-
sitos permanentes e completam todo seu ciclo de vida sobre o
corpo do mesmo hospedeiro, onde eles se alimentam princi-
palmente de restos de tecido epidérmico, pedaços de penas,
secreções sebáceas e sangue.
PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
13. Phthiraptera

Os piolhos mastigadores parasitam todas as aves e


alguns mamíferos, que, aparentemente, não ingerem pelo, se
alimentam apenas de pele e debris dérmicos. Os malófagos
também podem ingerir micróbios, como bactérias e fungos,
bem como exúvia de ácaros, ovos e exúvia de ninfas de sua
própria espécie, os quais o valor nutritivo ainda é desconheci-
do. Os anopluros são exclusivamente hematófagos e para isso
apresentam aparelho bucal modificado.
Rhynchophthirina contém apenas três espécies de
origem africana e asiática, ocorrendo apenas em elefantes e
javalis. As demais subordens são de importância mundial e
serão tratadas aqui.

2. Aspectos Morfológicos (Figuras 1A-1B)

2.1. Adultos e Ninfas

São insetos pequenos, sem asas, achatados dorso-ventral-


mente que vivem de forma especializada como ectoparasi-
tos obrigatórios de aves e mamíferos. Sua coloração varia
de bege pálido ao marrom escuro, sendo as ninfas sempre
menos esclerotizadas que os adultos. A maioria das espé-
cies de piolhos é totalmente específica, sendo muitas vezes
encontrados em apenas uma única ou poucas espécies de
hospedeiros. A seguir serão apresentadas as principais carac-
terísticas morfológicas utilizadas na identificação dos fiti-
rápteros de importância médico-veterinária.

Kamila Mayumi Duarte Kuabara | Michel Paiva Valim 502


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
13. Phthiraptera

Cabeça

Todos os piolhos têm órgãos sensitivos (sensilas, cerdas, etc.)


em seu aparelho bucal e em suas antenas.
Os anoplura tem cabeça pequena, estreita e alongada,
antenas curtas, composta por escapo, pedicelo e flagelo (com 3
flagerômeros), os olhos são reduzidos ou ausentes e com palpos
completamente ausentes. Apresentam o aparelho bucal alta-
mente modificado. Este é composto por três estiletes situa-
dos numa bolsa ventral, formando um conjunto de pequenas
estruturas perfurantes. A verdadeira boca, conhecida como
prestômio, abre-se na extremidade anterior da bolsa ventral.
O prestômio é geralmente revestido de finos dentes, que duran-
te a alimentação são extrovertidos e ajudam o piolho a fixar-se
na pele do hospedeiro. Os estiletes são usados para perfurar a
pele, sendo o sangue sugado para dentro do prestômio através
de uma bomba formada pelos músculos cibariais. Quando não
está em uso, o aparelho bucal fica retraído dentro da cabeça.
Já os malófagos se alimentam raspando a pele do hospe-
deiro ou cortando penas com suas mandíbulas. A comida é
quebrada em partículas menores que são empurradas para a
cavidade preoral pelo labro do inseto. A maxila e o lábio são
muito reduzidos em tamanho e desempenham pequeno papel
na alimentação. Como muitos Psocoptera, alguns Amblycera e
muitos Ischnocera tem escleritos linguais, chamados de hipo-
faringe, que são fixados verticalmente entre o labro e o lábio.
A hipofaringe faz parte de um eficiente sistema de absorção
de vapor de água que retira água diretamente do ar, permitin-
do que piolhos se alimentem exclusivamente de penas e flocos
secos de pele morta e outros detritos. Nos piolhos mastigadores

Kamila Mayumi Duarte Kuabara | Michel Paiva Valim 503


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
13. Phthiraptera

é possível encontrar ventralmente, abaixo das mandíbulas, a


região da gula (muitas vezes com uma placa gular).

Tórax e pernas

O tórax é dividido em três segmentos: pro-, meso- e metanoto


na porção dorsal e pro-, meso- e metaesterno na porção ventral.
Em Anoplura os segmentos torácicos geralmente são
fusionados e difíceis de serem distinguidos, contando com um
par de espiráculos no mesotórax. Ventralmente possuem
(ou não) uma única placa esternal desenvolvida. Apresentam
uma perna em cada segmento, com uma garra tarsal modifi-
cada para fixação ao pelo. A garra projeta-se do tarso, que ao
fechar-se sobre uma expansão da tíbia, denominada de espo-
rão tibial, permite ao piolho fixar-se no pelo. Os tarsos contém
apenas um segmento.
Já nos Ischnocera o meso- e o metatórax são fusionados,
formando o pterotórax e em Amblycera os segmentos toráci-
cos são distintos, contando com apenas um par de espiráculos
torácicos, que é encontrado no porção ventral do mesotórax.
Ventralmente possuem três placas desenvolvidas: proesternal,
mesoesternal e metaesternal. Em Ischnocera as placas pro- e
mesoesternal podem ser fusionadas em uma só. Em ambas as
subordens os três pares de pernas são delgados e terminam com
uma ou duas garras, dependendo da família.

Kamila Mayumi Duarte Kuabara | Michel Paiva Valim 504


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
13. Phthiraptera

Abdômen

Os Anoplura apresentam 9 segmentos abdominais visíveis,


muitas vezes contendo placas esclerotizadas formando tergi-
tos (dorsais) e esternitos (ventrais); algumas famílias possuem
o abdômen completamente membranoso (sem placas!). Ao
longo do lado de cada segmento há uma placa esclerotiza-
da, chamada de placa paratergal (ou pleuritos). As fêmeas
apresentam no nono segmento dois gonopódios laterais,
dando ao abdômen a impressão de terminação abrupta. Os
machos possuem genitália externa esclerotizada e invaginada
no abdômen, dando o aspecto da extremidade posterior do
abdômen mais ou menos pontiaguda.

Kamila Mayumi Duarte Kuabara | Michel Paiva Valim 505


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
13. Phthiraptera

Figura 1.   A) Morfologia externa de uma fêmea de Amblycera (Menoponidae)


em vistas dorsal e ventral, com indicação de suas principais estruturas. B)
Morfologia externa de uma fêmea de Ischnocera (Philopteridae) em vistas
dorsal e ventral, com indicação de suas principais estruturas. Traduzidos de
Price et al. (2003).

O abdômen dos Amblycera e Ischnocera contém 11


segmentos, porém apenas 8–10 são visíveis devido à fusão ou
redução. Apresentam seis pares de espiráculos abdominais,
podendo esse número estar reduzido. Nos machos o gonóporo
está conectado ao ápice do aedeagus por um tubo membranoso
chamado endofalo (Figura 2). Estas estruturas podem apre-
sentar-se de forma variável, possuindo valor taxonômico. Nas

Kamila Mayumi Duarte Kuabara | Michel Paiva Valim 506


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
13. Phthiraptera

fêmeas as estruturas que apresentam grande valor taxonômico


são as placas subgenitais e as cerdas da coroa anal.

Figura 2.   Trato reprodutivo masculino de Craspedorrhynchus spathulatus


(Ischnocera: Philopteridae), com indicação de suas estruturas. Traduzido de
Price et al. (2003).

Morfologia interna (Figuras 3-4)

A morfologia interna dos piolhos é composta pelos espiráculos


respiratórios e, principalmente, pelo canal alimentar que é
composto pelo esôfago, glândula salivar, reservatório sali-
var, proventrículo, intestino (anterior, médio e posterior),
quatro túbulos de Malpighi e o reto.

Kamila Mayumi Duarte Kuabara | Michel Paiva Valim 507


PRINCÍPIOS BÁSICOS DE ENTOMOLOGIA MÉDICA
13. Phthiraptera

Figura 3.   Canal alimentar de Myrsidea cucullaris (Amblycera: Menoponidae).


Traduzido de Price et al. (2003).

Figura 4.   Sistema traqueal e canal alimentar de Myrsidea cucullaris


(Amblycera: Menoponidae). Traduzido de Price et al. (2003).

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13. Phthiraptera

3. Identificação Taxonômica

A ordem Phthiraptera Haeckel, 1896, atualmente é composta por


aproximadamente 4.400 espécies, dentro de mais de 300 gêne-
ros, em três subordens: Amblycera Kellogg, 1896, Ischnocera
Kellogg, 1896 e Anoplura Leach, 1815.

3.1. Subordem Amblycera (Figura 5)

São ectoparasitos de aves, marsupiais australianos e roedores


do novo mundo. Os adultos normalmente medem entre 2–3
mm de comprimento. Possuem uma cabeça geralmente larga
e arredondada, com olhos extremamente reduzidos ou ausen-
tes. Suas peças bucais consistem de mandíbulas conspícuas na
porção anterior da superfície ventral da cabeça, com um par de
palpos maxilares que podem ser bi- ou tetrassegmentados que
cortam no sentido horizontal. As antenas são do tipo clavada,
com apenas quatro segmentos, sendo os dois últimos segmentos
captados, sempre escondidas numa fosseta antenal situada na
margem lateral da cabeça. Na região do tórax, o meso- e o meta-
tórax são separados por uma sutura visível. Possuem seis famí-
lias no total, das quais apenas quatro apresentam importância
médica-veterinária direta: Menoponidae (em aves), Boopidae,
Gyropidae e Trimenoponidae (em mamíferos).

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13. Phthiraptera

Figura 5.   Fêmea de Myrsidea elegans (Amblycera: Menoponidae),


encontrada em sabiá-laranjeira (Turdus rufiventris). Foto de microscopia
por Kamila Kuabara.

3.1.1. Família Menoponidae

Os menoponídeos possuem um par de garras em cada tarso;


meso- e metanoto não fusionados; com 6 espiráculos respi-
ratórios abdominais nos segmentos III–VIII; dois primeiros
segmentos abdominais sem espiráculo entre o tórax e o primei-
ro espiráculo do segmento III (terceiro espiráculo visível, dado a
não fusão dos segmentos I e II). Esta família é a segunda maior
de toda a ordem em número de espécies que parasitam exclusi-
vamente aves. Das mais de 1.200 espécies atualmente descritas,
pelo menos 8 delas apresentam maior importância médica-ve-
terinária em aves de produção e ornamentação.

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13. Phthiraptera

3.1.2. Família Trimenoponidae

Os trimenoponídeos possuem um par de garras em cada tarso;


com 5 espiráculos respiratórios abdominais nos segmentos III–
VII (ausente no segmento VIII). Uma família restrita à região
Neotropical com 18 espécies, das quais apenas Trimenopon hispi-
dum apresenta importância como parasito de cobaia.

3.1.3. Família Boopidae

Os representantes desta família possuem um par de garras em


cada tarso; meso- e metanoto não fusionados; com 6 espirácu-
los respiratórios abdominais nos segmentos III-VIII; apenas o
primeiro segmento abdominal sem espiráculo –entre o tórax e
o primeiro espiráculo do segmento III (segundo visível, dado a
fusão dos segmentos I+II). As 55 espécies desta família parasitam
principalmente marsupiais da região australiana. Entretanto,
uma única espécie, Heterodoxus spiniger, é encontrada em
cães e outros canídeos por todo o mundo, inclusive na região
Neotropical. É uma das espécies hematófagas que parasitam o
cão doméstico, com potencial de atuar como hospedeiro inter-
mediário do filarídeo Acanthocheilonema reconditum.

3.1.4. Família Gyropidae

Os malófagos dessa família possuem uma garra (ou ausência


dela) em cada um dos três tarsos, as pernas como um todo
são modificadas para órgãos de fixação no pelo. Dentre as 96
espécies desta família, que são de origem Neotropical, apenas

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Gyropus ovalis e Gliricola porcelli apresentam importância médi-


ca-veterinária como ectoparasitos de cobaias.

3.2. Subordem Ischnocera (Figura 6)

São ectoparasitos de aves e mamíferos placentários de todo


o mundo. Adultos são de tamanho e formas extremamente
variadas, normalmente com 2–3 mm de comprimento. Possui
uma cabeça com formas variadas, sendo a variação dependen-
te do nicho no hospedeiro onde o malófago vive (pelos, penas
da cabeça, penas das asas ou penas do corpo). Suas peças
bucais consistindo de mandíbulas conspícuas situam-se na
porção mediana da superfície ventral da cabeça, formando um
ângulo reto em relação à cabeça e cortam no sentido vertical.
As antenas são cilíndricas e filiformes e possuem três ou cinco
segmentos, geralmente filiformes, sempre situadas livres na
margem lateral da cabeça, não havendo uma fosseta como em
Amblycera, além disso, em algumas espécies há dimorfismo
sexual acentuado nas antenas, podendo ser modificadas como
um órgão de preensão nos machos para auxiliá-los na cópula.
Os Ischnocera possuem pelo menos quatro famílias, porém
para fins didáticos eles serão aqui separados em apenas duas,
uma vez que ambas apresentam importância médica-veteriná-
ria direta: Philopteridae (parasitos de aves) e Trichodectidae
(parasitos de mamíferos).

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Figura 6.   Fêmea de Columbicola columbae (Ischnocera: Philopteridae),


encontrada em pomba-doméstica (Columba livia). Foto de microscopia por
Kamila Kuabara.

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3.2.1. Família Philopteridae

Os filopterídeos possuem cinco segmentos antenais e todos os


tarsos com um par de garras cada. Esta família é encontrada
em todas as ordens de aves que ocorrem no Brasil. Os gêneros
Columbicola, Cuclotogaster, Goniocotes, Goniodes e Lipeurus contêm
as principais espécies que apresentam importância médico-ve-
terinária que parasitam aves domésticas.

3.2.2. Família Trichodectidae

Estes malófagos possuem três segmentos antenais e todos os


tarsos com apenas uma garra cada. As mais de 360 espécies
desta família parasitam diversos grupos de mamíferos por todo o
mundo. Algumas são encontradas em canídeos, felídeos, equídeos
e bovídeos. Por isso, possuem importância médica-veterinária
direta. Espécies do gênero Bovicola (syn. Damalinia) são encontra-
das em bovinos taurinos, ovinos, caprinos, equinos e asininos;
enquanto que a única espécie de piolho dos gatos domésticos é do
gênero Felicola e o único isquinócero do cão do gênero Trichodectes.

3.3. Subordem Anoplura (Figura 7)

São ectoparasitos exclusivos de mamíferos placentários e ocor-


rem por todo o mundo. Adultos possuem tamanhos e formas
extremamente variadas, normalmente com 0,6–6,0 mm de
comprimento na fase adulta. Possui cabeça mais estreita que
o tórax e com peças bucais do tipo picador-sugador, retrátil,
com mandíbulas e maxilas reduzidas e modificadas à estiletes

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para alimentação nos vasos sanguíneos por solenofagia. Suas


pernas possuem os últimos segmentos (tíbia e tarso) modifica-
dos para poderosos órgãos apreensores de pelos (pincer-like),
para fixação durante a alimentação, seu diâmetro está ligado a
espessura do pelo de seu hospedeiro. As antenas possuem cinco
segmentos, filiformes, sempre situadas livres na margem late-
ral da cabeça. As espécies desta subordem estão classificadas
em pelo menos 15 famílias, porém apenas seis delas possuem
alguma importância médica-veterinária em nossa região, são
elas: Pediculidae, Pthiridae, Haematopinidae, Linognathidae,
Hoplopleuridae e Polyplacidae.

Figura 7.   Fêmea de Pediculus humanus (Anoplura: Pediculidae), encontrada


em humano. Foto de lupa por Kamila Kuabara.

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3.3.1. Família Pediculidae

Os anopluros desta família têm olhos presentes; todas as pernas


iguais (grandes e fortes); placa esternal ausente; abdômen
membranoso, sem placas esclerotizadas (exceto alguns tergi-
tos nos machos); pleuritos com esclerotização que cobre seu
ápice, mas nunca livre do corpo nem formando lobos laterais.
Comprimento: 3,0–3,5 mm.
Dentre as três espécies da família, todas parasitas de
primatas, duas subespécies são de importância direta como
ectoparasitos do ser humano. São elas o Pediculus humanus huma-
nus, também conhecido como piolho-do-corpo e o Pediculus
humanus capitis conhecido como piolho-da-cabeça.

3.3.2. Família Pthiridae

Nestes piolhos sugadores, os olhos estão presentes; o primeiro


par de pernas é pequeno, pernas II e III iguais (grandes e fortes);
placa esternal ausente; os quatro primeiros segmentos abdomi-
nais comprimidos (discerníveis apenas pela presença dos três
primeiros espiráculos respiratórios); segmentos V–VIII com a
presença de tubérculos laterais (pleuritos); abdômen membra-
noso, exceto pelos tubérculos laterais. Comprimento: 1,5–2,0 mm.
Apenas duas espécies são conhecidas nesta família, sendo
uma delas exclusivamente encontrada no ser humano. Pthirus
pubis, conhecido como piolho-da-região-pubiana ou chato, é
um parasito adaptado a se fixar nas regiões do corpo com pelos
grossos, como pelos pubianos, das axilas, barba, bigodes e pelos
do ouvido. Em crianças pequenas pode ocorrer nos cílios e pelos

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da sobrancelha, sendo estes o mais próximo de um pelo pubiano


que uma criança pode oferecer.

3.3.3. Família Haematopinidae

Os representantes desta família possuem olhos representados


por pontos oculares; três pares de pernas grandes e fortes,
todas do mesmo tamanho e forma; placa esternal presente;
pleuritos de todos os segmentos abdominais bem esclerotiza-
dos, formando lobos laterais. Comprimento: 3,0–6,0 mm.
Das 21 espécies desta família, apenas seis, todas do gênero
Haematopinus, apresentam grande importância médica. São elas:
Haematopinus asini, Haematopinus eurysternus, Haematopinus olive-
ri, Haematopinus quadripertusus, Haematopinus suis e Haematopinus
tuberculatus. Com exceção da H. oliveri, todas ocorrem no Brasil,
tendo sido introduzidas na região Neotropical com seus hospe-
deiros domésticos. É neste gênero que estão os maiores piolhos
encontrados em bovinos, bubalinos, equinos e suínos, chegando
até 6,0 mm de comprimento.

3.3.4. Família Linognathidae

Nestes piolhos os olhos ausentes; o primeiro par de pernas


pequeno, pernas II e III iguais (grandes e fortes); placa ester-
nal ausente; abdômen membranoso, sem placas esclerotizadas
(exceto as genitais); pelo menos duas fileiras de cerdas presentes
em cada segmento abdominal (dorsal e ventral). Comprimento
entre 1,5–3,5 mm.

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Das quase 70 espécies inclusas na família Linognathidae,


apenas dois gêneros são de importância médica-veterinária
com cinco espécies no país, porém apenas duas apresentam
importância veterinária. As espécies do gênero Linognathus (L.
vituli e L. setosus) são encontradas em bovinos, ovinos, capri-
nos e cães, enquanto a única do gênero Solenopotes (S. capilla-
tus) tende a ocorrer em aglomerados sobre bovinos. Espécies
nativas da América do Sul são ectoparasitos de cervídeos e
também do gênero Solenopotes, enquanto que as do gênero
Microthoracius são parasitos de lhamas. Todas as espécies do
gênero Linognathus foram, portanto, introduzidas em nossa
região com seus hospedeiros domésticos.

3.3.5. Família Hoplopleuridae

Estes anopluros tem olhos ausentes; primeiro par de pernas


pequena e delgada, pernas II e III subiguais (grandes e fortes),
sendo a II ligeiramente menor que a III; placa esternal presen-
te; abdômen revestido por placas esclerotizadas, tergais, ester-
nais e pleurais; placas dos esternos II e III estendendo-se até
a margem lateral do corpo para fusionar com os pleuritos.
Comprimento: 0,9–1,5 mm.
A família tem ampla distribuição mundial, com mais
de 150 espécies descritas. Apenas uma dúzia delas do gênero
Hoplopleura ocorrem no país e tem alguma importância como
parasitos de roedores silvestres e às vezes sinantrópicos.

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3.3.6. Família Polyplacidae

Nos representantes dessa família, os olhos estão ausentes;


primeiro par de pernas pequena e delgada, pernas II e III subi-
guais (grandes e fortes); placa esternal presente; abdômen
revestido por placas esclerotizadas, tergais, esternais e pleurais;
placas dos esternos II e III nunca se estendendo até a margem
lateral do corpo. Comprimento: 0,7–1,0 mm.
Das 190 espécies desta família, apenas quatro dos gêneros
Polyplax e Haemodipsus infestam roedores e coelhos, respectiva-
mente, podendo causar problemas em colônias de laboratório.

4. Importância Médica

Os piolhos são ectoparasitos bem adaptados e geralmente causam


mais um incômodo do que uma ameaça a seus hospedeiros. Os
efeitos causados por eles estão geralmente relacionados à sua
densidade populacional. Um pequeno número destes ectopa-
rasitos podem não apresentar problemas ao hospedeiro, sendo
apenas uma parte normal da fauna da pele deste animal. No
entanto, as populações de piolho podem aumentar drastica-
mente em animais de cativeiro ou debilitados e atingir altas
densidades. Estas infestações, quando intensas, causam prurido,
alopécia, irritação que induzem a escoriações e autoferimento.
A perturbação causada no hospedeiro pode resultar em letargia
e perda de peso ou redução na produção de alimentos (ex. ovos e
leite). Uma grande infestação por piolhos sugadores pode causar
anemia severa. Essas infestações normalmente são associadas
com animais jovens ou animais mais velhos e/ou debilitados,
além daqueles hospedeiros mantidos sob manejo precário.

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13. Phthiraptera

Por infestarem seus hospedeiros de forma permanente e


obrigatória, acabam desempenhando papel de agentes infes-
tantes sob três ações importantes: (1) irritativa, pelo simples
processo de locomoção e alimentação sobre a pele de seu hospe-
deiro; (2) inflamatória, pela ação direta de suas peças bucais e
líquido salivar durante o processo de alimentação, sobretudo
para as espécies hematófagas; (3) espoliadora, considerando
que muitas espécies de piolhos são hematófagas e os anoplu-
ros adotam exclusivamente este hábito alimentar, a perda de
sangue devido a alimentação intensa desses parasitos é uma
consequência direta, sobretudo em populações exacerbadas.
Seu papel como agentes transmissores será discutido abaixo
para cada grupo de patógeno transmitido.
As infestações por piolhos são vulgarmente conhecidas
como anoplurose (por anopluros), malofagose (por malófagos),
pediculose (por “piolhos” ou apenas pelas espécies do gênero
Pediculus), fitiríase ou pitiríase (pela espécie Pthirus pubis), fiti-
ríase palpebral (pela espécie Pthirus pubis em localização ectó-
pica na pálpebra).
O Pediculus humanus capitis permanece principalmente
na cabeça, geralmente ao redor das orelhas e da nuca. Seus
ovos são firmemente anexados aos fios de cabelo e as ninfas
eclodem dentro de uma semana. A infestação por esta espécie
se chama pediculose e pode ocorrer sob as melhores condições
de saneamento e comportamento pessoal. Uma vez infestado, a
enfermidade se espalha rapidamente por causa do contato. Os
hábitos atuais de fotografias do tipo selfie, em que as pessoas
aproximam as cabeças para centralizar a imagem, têm feito
ressurgir surtos de pediculose em várias partes do mundo.
Já o piolho do corpo humano, Pediculus humanus huma-
nus, não se apega ao cabelo. Em vez disso, se agarra às fibras

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13. Phthiraptera

das roupas e deposita seus ovos nas costuras das mesmas. As


grandes infestações ocorrem quando as pessoas são incapazes
de se banhar e trocar de roupa por longos períodos, como, por
exemplo, durante guerras e desastres naturais. Nessas circuns-
tâncias, é provável que o tifoepidêmico (Rickettsia prowazekii) se
desencadeie. A doença causada pelo Phthirus pubis é a pediculose
pubiana. Causa um prurido intenso e uma dermatite papular
com descoloração da pele. Depois que se alimenta, esta espé-
cie tende a permanecer fixada em um único pont