XV Curso de Especializacin AVANCES EN NUTRICIN Y ALIMENTACIN ANIMAL

MODULACIN A TRAVS DE LA DIETA DEL CONFORT INTESTINAL DE LOS POLLITOS C.H.M. Smits1, M. Soto-Salanova1, A. Flores1 y A.A.H.M.ter Huurne2 1 Nutreco Poultry Research Centre, Casarrubios del Monte, Toledo, Espaa, 2 Department of Avian Virology, DLO Institute for Animal Science y Health, Lelystad. The Netherlands

1.- INTRODUCCIN

Las enfermedades entricas, como la coccidiosis, el sndrome de malabsorcin, colibacilosis y la enteritis necrtica, son causa de prdidas significativas en produccin y calidad del pollo broiler. En la actualidad, estas enfermedades entricas se controlan en la prctica mediante el uso de agentes anti-microbianos en el alimento y/o el agua de bebida (Dekich, 1998). Los agentes anti-microbianos incluyen los coccidiostticos, los promotores de crecimiento anti-microbianos (PCAM) y medicamentos especficos. Sin embargo, la creciente preocupacin de los consumidores sobre el posible traslado de la resistencia antibitica a los patgenos causantes de enfermedades humanas, ha provocado la prohibicin de la mayora de los PCAM y el uso restringido de medicamentos en la Comunidad Europea. Si no se desarrolla ningn producto alternativo, este movimiento podra llevar a un aumento en la incidencia de enfermedades entricas con un efecto adverso en el bienestar animal y la produccin. Las ltimas investigaciones en la nutricin animal y humana indican que existen oportunidades para prevenir los desrdenes entricos mediante dietas funcionales (Salminen et al., 1998). Basndose en un conocimiento profundo de la interaccin entre nutricin y salud, pueden formularse dietas que puedan prevenir eficazmente las enfermedades entricas o aliviar los efectos adversos de las infecciones. El objetivo de esta revisin es resaltar las oportunidades nutritivas existentes para la modulacin de la salud intestinal, con nfasis en el pollo broiler. Antes de describir estas oportunidades, se describirn brevemente los mecanismos de defensa del pollo y la patognesis y patofisiologa de las enfermedades entricas ms importantes del pollo broiler.



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2.- LOS MECANISMOS DE DEFENSA DEL APARATO DIGESTIVO Los elementos principales de defensa del aparato digestivo, tanto en humanos como animales en general, se resumen en la figura 1. Las funciones digestivas, la flora intestinal, la barrera mucosa y su integridad y la respuesta inmune son fundamentales en la prevencin de las enfermedades entricas. Adems de estos componentes mencionados en la figura 1, los componentes del saco vitelino son bsicos para la defensa del pollito en el momento del nacimiento.
Figura 1.- Barreras intestinales frente a la infeccin
Peristalsis - Velocidad de trnsito, flujo digesta Secreciones - Agua - Electrolitos, HCl - Enzimas, sales biliares - Mucinas - IgA Barrera de Mucus - Propiedades fsicas - Flora asociada - IgA

Patgenos



2.1.- Importancia del saco vitelino y de la nutricin temprana Se asume que el saco vitelino juega un papel fundamental en la proteccin del aparato digestivo y en el desarrollo corporal en los primeros tres das despus del nacimiento. La funcin principal del saco vitelino es la de ser la primera fuente de nutrientes durante los primeros das de vida del pollito (Nir et al., 1984; Turro et al., 1994) proporcionando los elementos necesarios para el desarrollo de la mucosa (Uni et al., 1998). Por otra parte, el saco vitelino contiene sustancias de apoyo a la salud intestinal (Dibner, 1997). La inmunidad pasiva se deriva de las immunoglobulinas de la protena de la yema, aunque los cidos grasos n-3 y las vitaminas liposolubles pueden modular la respuesta inmune. Los cidos grasos poliinsaturados (PUFA) w-3 disminuyen la produccin de interleukina-1 (IL-1) (Korver y Klasing, 1995) y la prostaglandina E (PGE) liberadas durante la respuesta antiinflamatoria. La vitamina E amortigua la descarga de prostaglandinas y modula la citoquinase liberada a partir de los leucocitos estimulados. La vitamina A incrementa la respuesta especfica de los antgenos en los linfocitos-T (Klasing, 1998). Por otra parte, niveles altos de vitamina E pueden aliviar el estrs oxidativo. Adems, las sales biliares y los fosfolpidos procedentes del saco vitelino pueden modular la flora intestinal e influir sobre la integridad de la mucosa. Noy et al. (1996) concluyen que los contenidos del saco vitelino se utilizan de dos maneras: por absorcin a travs de las membranas del saco vitelino y por secrecin en el lumen intestinal, seguido de la digestin y absorcin en el intestino.


Barrera de Mucosa - Integridad - Permeabilidad - Inmunidad de la Mucosa

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2.2.- La interaccin entre los procesos digestivos y la flora del husped Antes de la eclosin, el pollito no est, normalmente, colonizado por los microorganismos. Despus de la eclosin un nmero significativo de bacterias invaden y colonizan el tracto gastrointestinal. El pollito manipula el desarrollo de la microflora intestinal mediante la absorcin de los restos del huevo de forma selectiva. La microflora inicial de la molleja est compuesta por un gran nmero de microorganismos aerobios y anaerobios facultativos como Lactobacilos spp., Streptococos spp. y Enterobacteriaceas spp. (Fuller, 1977; Mead, 1993). La composicin de la microflora de la molleja cambia gradualmente en los das siguientes a una proporcin ms alta de anaerobios facultativos y especies bacterianas anaerobias (Mead, 1993). La microflora del tracto intestinal sigue el mismo patrn de cambio, de ms o menos aerbico hacia las especies ms anaerobias, durante los primeros das de vida (Mead, 1989; Mead, 1993). Aunque la microflora del intestino delgado est formada fundamentalmente por Lactobacilos spp., se han encontrado niveles altos de bacterias anaerobias, tales como: Clostridium, Bacteroides y Bifidus spp. (Langhout, 1998; Smits et al., 1998). El nmero total de bacterias es ms bajo en el intestino delgado en comparacin a la molleja y los ciegos. La secrecin de cido clorhdrico en el proventrculo, la mezcla completa de la digesta en la molleja y los tiempos de retencin relativamente bajos de la digesta en el duodeno garantizan que niveles bajos de patgenos potenciales colonicen el intestino delgado proximal (Fuller, 1984; van der Klis et al., 1990; Hoerr, 1998). La peristlsis, las secreciones digestivas y la barrera mucosa previenen que los microorganismos patgenos proliferen en el intestino delgado. Los ciegos estn colonizados fundamentalmente por bacterias anaerobias. Los nmeros ms altos de anaerobios tales como Bacteroides spp. y Eubacterium spp. suelen encontrarse en los ciegos. Niveles ms altos de bacterias pueden ser tolerados por el husped en el leon distal, recto y sobre todo en los ciegos, donde van a fermentar el material



Diferentes autores han informado que la presencia de la yema residual puede ser suficiente para sobrevivir, pero no para el desarrollo ptimo del tracto gastrointestinal (Fanguy et al., 1980; Pinchasov y Noy, 1994; Dibner, 1997). Los datos indican que un retraso de 48 horas en la provisin de comida y agua provoca reducciones sustanciales en el crecimiento inicial del tracto gastrointestinal, hgado y pncreas, y puede afectar al desarrollo de la mucosa (Noy y Sklan, 1997). La capacidad digestiva y de absorcin del intestino del pollito durante los primeros das es relativamente baja en comparacin con la del pollo a partir de los 10 das de vida (Uni et al., 1998; Nitsan et al., 1991; Noy y Sklan, 1997) y un retraso en la ingesta de alimento, empeora an mas esta situacin. cuando se retrasa el acceso al alimento y agua se han observado tambin retrasos en el desarrollo de la bolsa de Fabricio. El peso de la bolsa con relacin al peso corporal tiende a ser mas bajo en pollitos mantenidos en ayunas durante 24 horas despus de la llegada a la granja comparados con aquellos que tuvieron acceso al alimento y agua inmediatamente (Nutreco Poultry Research Centre datos no publicados). La bolsa de Fabricio juega un papel fundamental en la produccin de antgenos (Muir, 1998). As, el retraso en la distribucin de alimento y agua puede alterar significativamente tanto las funciones digestivas del pollito, como el sistema inmune. Por consiguiente, se recomienda que los pollitos tengan acceso al pienso y el agua lo antes posible, preferentemente dentro de las 24 horas despus del nacimiento.

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indigestible procedente del leon, proporcionando energa al husped mediante la produccin de cidos grasos de cadena corta. El ecosistema microbiano en el intestino delgado proximal se estabiliza a las dos semanas de edad. Los ciegos pueden necesitar ms tiempo para encontrar su equilibrio (Barnes et al., 1972). Respecto a la salud intestinal, se ha sugerido que la diversidad en las especies bacterianas pueda contribuir a la estabilidad del sistema y a la resistencia a la colonizacin por los microorganismos patgenos (Mead, 1989). Adems, se ha reconocido que los lactobacilos juegan un papel fundamental en el equilibrio microbiano del intestino del pollo (Fuller, 1984; Juven et al., 1991; Van der voorde et al., 1991). A los pocos das del nacimiento se establece una asociacin permanente entre los lactobacilos y el epitelio de la molleja (Fuller, 1984). Los lactobacilos tambin son predominantes en el intestino delgado y en los ciegos (Mead, 1993). Se asume que la produccin de cido lctico, la asociacin de los lactobacilos con el epitelio y las propiedades intensificadoras de ciertos lactobacilos sobre la respuesta inmune son beneficiosas para la salud intestinal del pollito. La importancia de otras bacterias colonizadoras del pollito sobre la salud intestinal, tales como Bifidus spp. y algunas bacterias filamentosas, no se conoce todava. 2.3.- Las propiedades del mucus del intestino y de la barrera mucosa El mucus constituye una barrera muy selectiva, esencial para proteger la mucosa de las secreciones digestivas, de los patgenos y de las agresiones fisicoqumicas (Mantle y Allen, 1989). Los microorganismos del husped y las immunoglobulinas se encuentran integradas en el mucus. Se ha demostrado en ratas que el mucus del intestino delgado es un medio cido, mientras que en el estmago el medio es alcalino (Thomson et al, 1993). Este medio cido de la mucosidad del intestino delgado resulta favorable a la flora saprofita. El pH del medio tambin es importante para la absorcin de aminocidos y de los componentes liposolubles de las micelas (Thomson et al., 1993). Adems, la renovacin continua del mucus y de la barrera fsica creada por la capa de mucosidad, previene la fijacin de microorganismos patgenos a la superficie epitelial. As, los cambios de las propiedades fisicoqumicas del mucus, causadas por factores externos al lumen intestinal o por va de la mucosa per se pueden afectar a la resistencia a las infecciones y alterar la absorcin de nutrientes. Aunque se ha demostrado que la secrecin de mucina y la composicin corporal de los broilers est influenciada por la composicin de dieta (Smits, 1996; Sharma et al., 1997; Langhout, 1998), no hay informacin disponible sobre la importancia de estos cambios en la salud intestinal. 2.4.- El sistema inmune El sistema inmune de las aves se ha revisado extensamente en los ltimos aos (Schat y Myers, 1991; Jeurissen et al., 1994; Muir, 1998), En general, el sistema inmunolgico es un mecanismo de defensa frente a cualquier invasin de agentes externos, a travs de la accin combinada de la inmunidad innata y adquirida. La inmunidad innata es no especfica y no tiene ninguna memoria inmunolgica. Las clulas fagocitarias, como son los macrfagos y los monocitos intervienen en la respuesta inmune innata, ligando a los microorganismos y destruyndolos. En realidad, actan como una primera lnea de defensa contra la infeccin



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(Roitt et al., 1993). La inmunidad adquirida est diseada para reconocer y reaccionar a los antgenos individuales de una manera muy especfica, estimulando la activacin linfocitaria antgeno-especfica, la produccin de anticuerpos y clulas de memoria. En este sentido, la bolsa de Fabricio juega un papel muy importante en la produccin de antgenos del pollo. Las enfermedades que daan el funcionamiento de la bolsa, como IBVD, deprimen la immunocompentencia de los pollitos jvenes de una forma significativa (Qureshi et al., 1998). Los programas de vacunacin estn diseados para manipular la inmunidad adquirida del pollito de un da. Sin embargo, en el caso de muchas de las enfermedades entricas de los broilers, los programas de vacunacin no han tenido xito o no son rentables todava, por lo que la competencia inmune del pollito joven puede depender principalmente de los anticuerpos maternales y de la respuesta inmune innata. La modulacin nutritiva de estos componentes del sistema inmunolgico puede tener as un inters especial. Adems, varias citoquinas y metabolitos estn implicados en la respuesta inmune lo que puede ser beneficioso, o producir una immunopatologa de tipo no infeccioso (Qureshi et al., 1998). Por consiguiente, la mejora de la inmunocompetencia del pollito contribuir a la resistencia a las enfermedades, aunque la sobreestimulacin de la respuesta inmune mediante la nutricin debe evitarse.

3.- LA PATOGNESIS Y PATOFISIOLOGA DE LOS DESRDENES ENTRICOS 3.1.- Disbacteriosis, el crecimiento microbiano excesivo Las perturbaciones del ecosistema bacteriano del husped pueden ser definidas como disbacteriosis. La disbacteriosis se refiere a los cambios en el nmero o composicin de las bacterias intestinales no patgenas del comensal que le pueden originar perturbaciones digestivas. La disbacteriosis no es tanto una infeccin sino un desequilibrio microbiano. Sin embargo, es probable que en muchos casos clnicos, la disbacteriosis y las infecciones entricas esten presentes simultneamente, existiendo una relacin causal. La disbacteriosis puede causar infecciones, y las infecciones pueden causar disbacteriosis. Se ha descrito, por ejemplo, que pollos infectados con coccidiosis tenan un mayor nmero de colonias de Clostridium y menor nmero de colonias de Bifidus y de Lactobacillus (Arakawe y Ohe, 1975; Kimura et al., 1976; Baba et al., 1991). Los factores dietticos que conlleven a una acumulacin de nutrientes en el intestino delgado son factores de riesgo de disbacteriosis. Estudios recientes con pollos alimentados con dietas de alta o baja viscosidad indican que la viscosidad alta de la digesta puede retardar la digestin y absorcin de los nutrientes y prolongar el tiempo de retencin, con lo cual, las bacterias intestinales disponen de ms tiempo para fermentar el sustrato (Van der Klis et al., 1993; Smits, 1996; Langhout, 1998). Por consiguiente, la proliferacin de bacterias en el intestino delgado se estimula y las bacterias crecen a un ritmo ms rpido del que son eliminadas por los movimientos peristlticos. As, en pollos alimentados con dietas a base de centeno (Wagner y Thomas, 1978), carboximetilcelulosa (Smits el al, 1998; figura 2) y un nivel alto vs bajo de pectina de ctricos altamente metilada (Langhout 1998; figura 2) se



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El mecanismo por el que el crecimiento excesivo de la poblacin microbiana inducida por alta viscosidad en el intestino delgado produce la malabsorcin de nutrientes se conoce solo en parte. Feighner y Dashkevicz (1988) y Langhout (1998) observaron un alcontenido de sales biliares desconjugadas en pollos alimentados con dietas con un alto contenido de centeno o pectinas altamente metiladas. Esta desconjugacin de las sales biliares puede afectar a la absorcin de lpidos, sobre todo en los pollitos en los que el nivel de sales biliares limita la digestin de la grasa (Krogdahl, 1985). Las sales biliares desconjugadas son menos eficaces en la formacin de micelas y, por consiguiente, en el transporte de lpidos al epitelio intestinal (Hofmann y Mysels, 1992). Adems, Smits et al. (1998) encontraron concentraciones significativas ms bajas de cidos biliares en la digesta del intestino delgado de pollos alimentados con dietas con carboxymetilcelulosa, lo cual, podra ser el resultado de un aumento de la ingesta de agua. El mecanismo por el cual un crecimiento microbiano excesivo en el intestino delgado puede deprimir la retencin de nitrgeno no ha sido elucidado. Angkanaporn et al. (1994) notaron que la digestibilidad aparente de la protena disminua en broilers alimentados con pentosanos de trigo, debido a un aumento de las prdidas endgenas de protena. Se han observado efectos similares en ratas alimentadas con carboxymetilcelulosa (Larsen et al., 1993). Se ha sugerido que este aumento de la secrecin endgena puede ser debida al aumento de la produccin de cidos grasos de cadena corta, producto a su vez del incremento de la poblacin microbiana fermentativa (Bedford, 1996; Smits y Annison, 1997). Puede concluirse que un crecimiento microbiano excesivo en el intestino delgado puede deprimir significativamente la digestibilidad en los pollos. Los factores dietticos que pueden conducir a una acumulacin de nutrientes en el intestino delgado son factores de riesgo cuyo impacto debe ser minimizado.



observ un nivel mas alto de bacterias en el intestino delgado en los pollos alimentados con centeno, carboxymetilcelulosa y el nivel alto de pulpa de ctricos metilada. Se cree que este crecimiento microbiano excesivo es la causa principal del empeoramiento de la digestin y absorcin de nutrientes en los pollos alimentados con dietas de alta viscosidad. Langhout (1998) concluy que las propiedades anti-nutritivas de las pectinas metiladas no se manifestaban en los pollos libres de grmenes, mientras que en pollos convencionales se empeoraba la digestibilidad fecal aparente de los lpidos, la protena y el almidn (figura 3). Sus resultados confirman los obtenidos por Campbell et al. (1983), quin no observ ningn efecto antinutritivo en dietas de centeno con pollos libres de grmenes. Por el contrario, encontr una depresin significativa del crecimiento en los pollos convencionales. Tambin, Smits y Annison (1996) observaron que las propiedades antinutritivas de la carboxymetilcelulosa de alta viscosidad sobre la digestibilidad de la grasa eran insignificantes en los pollitos libres de grmenes, a pesar del aumento significativo de la viscosidad ileal. Por lo tanto, hay evidencia suficiente de que la flora intestinal regula las propiedades antinutritivas de las dietas que contienen niveles altos de polisacridos no amilceos viscosos y que un crecimiento microbiano excesivo en el intestino delgado puede causar una disminucin significativa de la digestibilidad aparente de los nutrientes.

XV Curso de Especializacin AVANCES EN NUTRICIN Y ALIMENTACIN ANIMAL Figura 2..- Crecimiento microbiano en el intestino delgado de pollos broiler alimentados con dietas que contenan carboximetilcelulosa (CMC; Smits, 1996; edad de los pollos 21 d) y pectina con alta metilacin (HMP; Langhout, 1998; edad de los pollos 21 d). Los recuentos se expresan en log de unidades formadoras de colonias (CFU).
M az + HM P

Intestini delgado, final 9

8 7 6

Anaerobios totales

Aerobios totales

E. coli

Control 9 8 7 6
Anaerobios totales Aerobios totales

+ CMC


9 8 7 6 5
Aerobios totales


Clostridium E. coli


Anaerobios totales E. coli Clostridium

3.2.- Enteritis Necrtica

Intestino delgado, ppio.

3.2 Enteritis necrtica La enteritis necrtica (NE) es una enfermedad enterotoxmica causada por Clostridium Perfringens (CP) de los tipos A y C (Porter, 1998). La enfermedad normalmente no se observa antes de las 2 semanas de edad. Su patognesis se caracteriza por la fijacin y proliferacin de CP en los extremos y los lados de las vellosidades intestinales del intestino delgado. La produccin de toxinas y conducen al desarrollo de lesiones necrticas serias en la pared del intestino, as como a un aumento de la mortalidad. (Hutchinson y Riddel, 1990). El CP es un colonizador habitual del tracto intestinal.


* p<0,05
Control + CMC

C lostridium

Intestino delgado, final

XV Curso de Especializacin AVANCES EN NUTRICIN Y ALIMENTACIN ANIMAL Figura 3 .- Efecto de la pectina altamente metilada sobre la digestibilidad aparente del almidn y los lpidos y de la retencin nitrogenada en pollitos convencionales y libres de grmenes (edad 21 d; Langhout, 1998).
100 90 80 70 60 50

*
M a z

*
N itr o g e no N itr o g e no A lm id n A lm id n L ipido s L ipido s

HMP

40

P < 0,05

C onvencional



Aunque las condiciones que conducen al desarrollo de la enfermedad no son bien conocidas, est claro que las enfermedades entricas primarias, como la disbacteriosis y coccidiosis predisponen a la NE (Dykstra y Reid, 1977; Al-Sheikhly y Al-Saieg, 1980; Fukata et al., 1991; Kaldushdal y Skjerve, 1996). Otros factores predisponentes, incluyen el uso de dietas ricas en polisacridos no amilceos solubles, como el trigo, la cebada y el centeno (Riddell y Kong, 1992; Bedford, 1996). Se ha demostrado que estas dietas estimulan la proliferacin de CP en el tracto intestinal. Por otra parte, los cambios morfolgicos observados en pollos alimentados con cebada y pectinas muy metiladas (Viveros et al., 1994; Langhout, 1998) pueden asociarse con los daos observados en la barrera intestinal. La NE puede prevenirse eficazmente si se utilizan medidas que impidan la proliferacin de CP y que mantengan la integridad de la mucosa. 3.3.- El sndrome de Malabsorcin (MAS) El sndrome de malabsorcin (MAS) se caracteriza por retraso en el crecimiento, mal emplume, diarrea con comida no digerida, anormalidades del hueso y aumento de la mortalidad (McNulty y McFerran, 1993). Este sndrome tambin se ha descrito como proventriculitis infecciosa (Kouwenhoven et al., 1978a), enfermedad del helicptero (Kouwenhoven et al, 1978b), sndrome de la cama hmeda (Kouwenhoven et al., 1992), sndrome del pollo enano (runting-stunting sndrome) (McNulty et al., 1984) o la enfermedad del hueso quebradizo (van der Heide et al., 1981). El MAS afecta a los pollos sobre todo en las primeras dos semanas de edad. Aunque la etiologa exacta del MAS no se ha elucidado hasta ahora, se asume que los reovirus juegan un papel importante (Decaesstecker et al., 1986; Kouwenhoven et al., 1988; McNulty y McFerran, 1993). Se han descrito en la bibliografa una gran variedad de signos clnico-patolgicos causados por el MAS y es cuestionable si los sndromes descritos corresponden a la misma enfermedad. La mayora de las lesiones no son patognomnicas del MAS, presentndose con frecuencia reacciones inflamatorias en el


Sin grm enes

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1400 1200 1000


800 600 400 200 0 Da 14 Da 29

Figura 4.- Peso medio de broilers inoculados el primer da de vida con homogenados diferentes de MAS (Songserm et al., datos no publicados)

proventrculo, intestino delgado y/o pncreas (Reece et al., 1984; Reece y Frazier, 1990). Las patofisiologas subyacentes pueden ser: mala digestin, malabsorcin o ambos (Griffiths y Williams, 1985; Szabo et al., 1989; Shapiro y Nir, 1995; Shapiro et al., 1997). Adems, el papel de las glndulas endocrinas en el MAS es desconocido. Aunque se han realizado investigaciones sobre la funcin tiroidea en pollos infectados con MAS, la importancia de la perturbacin del tiroides en la funcin gastrointestinal es desconocida (Rudas et al., 1986; 1989). En un reciente estudio de Songserm et al (sin publicar) se comparaban las patofisiologas en diferentes tejidos y rganos. Homogeneizados obtenidos a partir de rganos de pollos infectados con el MAS y obtenidos de lotes diferentes se inocularon en pollos sanos, desarrollndose sntomas similares en stos a los observados en los pollos enfermos. El estudio mostr que todos los homogeneizados deprimieron la ganancia de peso (figura 4). Sin embargo, la depresin ms severa se observ en los grupos inoculados con homogeneizados de MAS en los que se observaron lesiones muy marcadas en el intestino delgado, como atrofia de las vellosidades, fusin de las vellosidades y formaciones csticas en las criptas de Lieberkhn, sobre todo en el yeyuno (cuadro 1: grupos 3, 4 y 5). Se concluy que el dao causado en la mucosa puede ser una causa importante para la malabsorcin de los nutrientes. Desgraciadamente, no est claro todava cmo puede prevenirse eficazmente el sndrome de malabsorcin por medio de medidas dietticas. Ms xito se ha obtenido en la atenuacin de sus efectos adversos. stos se describirn en el apartado 4.

3.4.- Coccidiosis Los coccidios son obicuos en todas las naves de crianza de pollos sobre cama. Las especies de coccidias ms importantes en los broilers son: Eimeria tenella, E. acervulina, E. mxima y E. necatrix. La infeccin puede cursar de forma aguda crnica y las primeras seales pueden verse despus de la primera semana de edad. La etiologa de la coccidiosis se conoce bien. Slo los pollos criados sobre cama contaminada tienen acceso a los ooquistes esporulados. Los ooquistes ingeridos son triturados en la molleja y los esporozoitos son liberados en el intestino delgado por accin de las enzimas. Como consecuencia, los esporozoitos entran en las clulas epiteliales dnde comienzan su desarrollo, liberando


1 2 3 4 5 Control

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cantidades masivas de esquizontes que finalmente son liberados como merozoitos. La liberacin de los merozoitos provoca la rotura celular y causa daos importantes en el tejido epitelial del intestino.
Cuadro 1.- Cambios histopatolgicos en el tracto digestivo despus de la inoculacin de homogeneizados de MAS.

Grupo Lesiones microscpicas Proventrculo: Degeneracin glandular Infiltracin linfoide Intestino: Degeneracin del enterocito Linfocitos/macrofagos infiltracin Cystic crypt of Lieberkhn Atrofia de las vellosidades Fusin de las vellosidades Pancreas: ++ ++ + + ++ 1 2 3 4 5 6


+ ++ ++ ++ ++ ++ + ++ ++ ++ ++ ++ + ++ + + + + + + -


-

Degeneracin de los acini Infiltracin linfoide



Grupo 6 es el grupo control, grupos 1 a 5 inoculados con distintos homogeneizados ++: lesiones severas encontradas frecuentemente +: lesiones severas pero no encontradas siempre - : no encontrada ninguna lesin

El ciclo completo de vida dura entre 4 a 7 das, dependiendo de las especies. La patofisiologa de la coccidiosis depende de las especies implicadas. La E. Tenella causa hemorragias y necrosis en la mucosa de los ciegos. La E. acervulina afecta principalmente al duodeno, mientras que la E. mxima y la E. necatrix daan el tracto intestinal medio. Todas las infecciones por coccidios producen diarrea sanguinolenta y pueden provocar la muerte. La coccidiosis se previene eficazmente mediante la inclusin de coccidiostticos en la dieta. Normalmente, no es necesaria ninguna otra medida preventiva. Sin embargo, la experiencia prctica indica que pueden ocurrir problemas de coccidiosis subclnica en condiciones medioambientales deficientes, especialmente con el uso de cama mojada y otros errores de manejo. Como se describi anteriormente, la disbacteriosis, la enteritis necrtica, el MAS, y la coccidiosis pueden afectar a la integridad de la mucosa. En ese caso, una recuperacin rpida

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4.- MODULACIN DE LA SALUD GASTROINTESTINAL DE POLLOS MEDIANTE LA DIETA


Resistencia Refuerzo de la defensa

A la hora de formular piensos dietticos, debemos tener en consideracin, en primer lugar la resistencia, y en segundo, la capacidad de respuesta a la enfermedad (figura 5). La resistencia se refiere a la capacidad de una serie de sistemas anatmicos y fisiolgicos, incluyendo el sistema inmune, de rechazar la entrada de patgenos. La segunda se refiere a la capacidad del animal de mantener los niveles de productividad (p. ej. crecimiento, ndice de conversin, produccin de huevos) en caso de infeccin (Klasing, 1998).

Figura 5.- Requerimientos de los alimentos dietticos para la salud intestinal.

En los apartados anteriores se han descrito los factores que contribuyen de forma ms comn a aumentar la resistencia a enfermedades intestinales. Tambin se ha descrito brevemente el origen y la fisiologa de algunas enfermedades intestinales relevantes en pollos.


Alivio del impacto de la infeccin

Capacidad de Respuesta


Apoyo para la recuperacin

es crtica para prevenir infecciones secundarias. Existen diferentes suplementos que pueden aadirse a la dieta para acelerar la recuperacin de la mucosa. As, los cidos grasos de cadena corta tienen un efecto regenerador sobre la mucosa en ratas, siendo el butirato ms efectivo que el acetato o el propionato (Sakata, 1987; Scheppach, 1994; Salminen et al., 1998). Otros ingredientes que pueden utilizarse para regenerar la mucosa son la glutamina (Bengmark et al., 1994-1995), los fosfolpidos de membrana que interaccionan con la capa de mucus (Lichtenberger et al., 1983), y algunos probiticos, especialmente los Lactobacilos (Goldin, 1998), aunque no existe informacin sobre su efecto en pollos. Recientemente, Sell et al. (1996) informaron que los siguientes ingredientes de la dieta: plasma bovino, porcino, o de pavo, probiticos, calostro bovino en polvo, fuentes de mucina, ibuprofeno y capsaicina no fueron efectivos contra los efectos del MAS en pavos jvenes. Tampoco fue efectivo contra el MAS aadir al agua una mezcla de cidos orgnicos, suplementos de aminocidos y electrolitos, polifosfatos (cristalinos) o un concentrado lquido de inmunoglobulina G porcina. Los antibiticos virginiamicina y disalicilato de metilen bacitracina adicionados a la dieta aceleraron la recuperacin de los pavos con MAS, pero no pudieron prevenir la depresin del crecimiento inicial.

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4.1.- Modulacin de la resistencia mediante la dieta 4.1.1.- Modulacin de los componentes del saco vitelino Anteriormente se ha mencionado que el acceso temprano al alimento estimula el uso inmediato del contenido del saco vitelino, y que ste contiene sustancias capaces de regular el sistema inmune. As, se pueden aumentar los niveles de fosfolpidos, cidos grasos poliinsaturados w-3 o vitaminas liposolubles, como la A o la E, en el saco vitelino mediante la adicin de dichos nutrientes a las dietas de las reproductoras. Queda por determinar, sin embargo, si el alimentar a las reproductoras con niveles de nutrientes por encima de sus necesidades resultara en pollitos con una mayor resistencia a enfermedades intestinales. Prcticamente, no existen trabajos publicados que nos permitan llegar a alguna conclusin al respecto. No obstante, es una forma de mejorar la resistencia de los pollitos de 1 da a enfermedades como el sndrome de malabsorcin (MAS). 4.1.2.- Modulacin de la microflora intestinal

Agentes anti-microbianos



Es un hecho probado que la adicin de penicilina alivia los efectos negativos de las dietas de centeno sobre el crecimiento (Marquardt et al., 1979; Antoniou y Marquardt, 1982). Se han obtenido resultados similares con el uso de PC en dietas de trigo y cebada (Elwinger y Teglof, 1991; Vukic Vranjes y Wenk, 1995). Adems, PC como la virginiamicina, la avoparcina, o la avilamicina inhibieron el crecimiento de CP y previnieron la aparicin de enteritis necrtica en varios estudios (Jansson et al., 1990; Elwinger et al., 1998). Parece, por lo tanto, que los PC tienen un efecto profilctico sobre las disbacteriosis e infecciones bacterianas asociadas. An ms, Elwinger et al. (1992; 1994; 1998) sugirieron que los coccidiostatos podan ser eficaces contra la aparicin de enteritis necrtica. El mecanismo poda ser bien mediante una inhibicin directa de la proliferacin de CP (especialmente en el caso de los anticoccidiostticos ionforos) o bien mediante la prevencin de la coccidiosis, que favorece la aparicin de NE. Elwinger et al. (1998) han observado que la maduramicina, la narasina y la monensina tenan un efecto antibacteriano sobre el CP. Por tanto, parece haber evidencia suficiente para concluir que los PC y coccidiostatos promueven la resistencia a las infecciones bacterianas. Los cidos orgnicos parecen ejercer un efecto similar. Los acidificantes orgnicos, como el cido fumrico o el ctrico, aceleran la acidificacin del contenido del buche, actuando como una barrera qumica contra agentes patgenos y promoviendo la proliferacin

A travs de la alimentacin, se pueden usar distintos mtodos y combinaciones para manipular la microflora del tracto gastrointestinal del pollo durante los primeros das de vida y evitar as la proliferacin de patgenos y la aparicin de infecciones. Entre ellos, estn los promotores de crecimiento antimicrobianos (PC), coccidiostatos y otros productos antimicrobianos, pre- y probiticos, fibras dietticas, partculas de tamao grosero y materias primas muy digestibles con contenido bajo o nulo en factores antinutricionales.

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de Lactobacillus spp. Se ha probado tambin que los cidos grasos de cadena corta (sobre todo el cido frmico) tienen actividad inhibitoria sobre el crecimiento de cepas patgenas de Salmonella y E. coli (Izat et al., 1990a, 1990b; Hinton et al., 1991; Iba y Berchieri, 1995; Adams, 1999). Es probable que la adicin de cidos orgnicos a dietas de avicultura sea beneficiosa para prevenir disbacteriosis e infecciones bacterianas, pero no para prevenir el MAS.

Pre- y probiticos

La exclusin competitiva (EC) previene la colonizacin de patgenos mediante el establecimiento de otros microorganismos. El uso de probiticos en pollos de 1 da para conseguir la exclusin de patgenos humanos es habitual en condiciones prcticas. La EC se aplica principalmente para prevenir la colonizacin cecal de Salmonella (Nurmi y Rantala, 1973; Wierup et al., 1992) pero se ha usado tambin contra otras bacterias, como Campylobacter (Oho et al., 1992; Schoeni y Wong, 1994). Se ha indicado tambin que reduce el nmero de CP en los ciegos (Barnes et al., 1980; Snoeyenbos et al., 1983; Elwinger et al., 1992). La EC se realiza mediante atomizacin sobre los pollitos inmediatamente despus de la eclosin o mediante la adicin de productos de EC al agua de bebida una vez en la granja. Aunque no existe prcticamente informacin alguna sobre el efecto profilctico de la adicin de probiticos a dietas de inicio sobre enfermedades como el MAS o la enteritis necrtica, s se han observado efectos positivos de algunos probiticos sobre el crecimiento. La mayora de los probiticos sobre los que se han publicado resultados recientes al respecto incluyen Lactobacillus spp. y Bacillus spp. (Mohan et al., 1996; Fabris et al., 1997; Cavazzoni et al., 1998; Abdulrahim et al., 1999). Un problema prctico, sin embargo, es que es difcil combinar la aplicacin de probiticos en el alimento con la de tratamientos contra la Salmonella. Una alternativa puede ser la utilizacin de prebiticos, como la lactosa o los fructo-oligosacridos (Mul et al., 1994). La lactosa acta como un prebitico en el pollo broiler. Los pollos carecen de lactasa endgena, por lo que la lactosa fermenta, principalmente en el buche, con lo que se produce una modulacin selectiva de la microflora. As, varios estudios han demostrado que la adicin de lactosa a la dieta disminua de forma efectiva la colonizacin gastrointestinal de Salmonella (DeLoach et al., 1990; Corrier et al., 1990; Ziprin et al., 1991; Nisbet et al., 1993; Hollister et al., 1994) y de Campylobacter (Schoeni y Wong, 1994), incluso despus de una coccidiosis (Qin et al., 1995). Efectos similares se han observado con manosa (Oyofo et al., 1989). Las combinaciones de pre y probiticos pueden resultar an ms potentes que su uso aislado (Mul et al., 1994; Qin et al., 1995).



Fibras dietticas y partculas groseras

La adicin de fibras insolubles no viscosas a la dieta puede prevenir la acumulacin de nutrientes en el intestino delgado estimulando los movimientos peristlticos, las secreciones y la velocidad de trnsito de la digesta. De esta forma, los polisacridos no amilceos (PNA) no viscosos pueden aliviar, al menos en parte, los efectos negativos de los PNA viscosos. Rogel et al. (1987) encontraron una mejora en la digestin del almidn de un trigo de baja energa metabolizable aparente (EMA) al incluir cscara de avena en el pienso. Branton et al. (1997) observaron que pollos infectados con CP y alimentados con un 4% de viruta de pino molida,

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presentaban lesiones intestinales intermedias con respecto a las de pollos consumiendo dietas de slo trigo o maz. Adems, las partculas groseras pueden ejercer un efecto estimulante sobre los movimientos peristlticos. Nir et al. (1994) encontraron que el peso de la molleja se correlacionaba de forma positiva con el tamao de partcula del cereal, mientras que el peso del duodeno era mayor cuanto ms fino fuese el tamao de partcula de las dietas. El pH del contenido de la molleja disminua al aumentar el tamao de partcula. Estos cambios en el tracto digestivo pueden ser beneficiosos para la salud intestinal y profilcticos para ciertas enfermedades intestinales. Waldenstedt (1998), en cambio, no encontr efecto alguno del uso de trigo entero ni sobre coccidiosis, ni sobre clostridiosis. Esto no quiere decir necesariamente que la inclusin de cereales enteros o el uso de partculas de tamao grueso no sea efectiva en la prctica.

Eliminacin de factores antinutricionales



Es ms, factores antinutricionales (FANs) que disminuyen la digestibilidad de los nutrientes y pueden daar la mucosa como los inhibidores de tripsina, inhibidores de amilasa, polifenoles, lectinas, lpidos oxidados y aminas biognicas pueden alterar la microflora intestinal acumulando el sustrato y aumentando las prdidas endgenas. Aunque no existe prcticamente informacin sobre los efectos de estos FANs sobre la microflora intestinal de los pollos, puede asumirse que una disminucin en su efecto contribuir a prevenir la aparicin de enfermedades intestinales. 4.1.3.- Modulacin de las propiedades protectoras del mucus y la mucosa Existen componentes en la dieta que afectan al ecosistema intestinal y a la integridad del mucus y la mucosa que pueden provocar la aparicin de enfermedades intestinales y que deben, por tanto, ser eliminados de la dieta. Entre ellos, tenemos los PNAs viscosos y solubles, lectinas, saponinas, protenas antignicas, lpidos oxidados, gizerossinas y micotoxinas. Los PNAs viscosos modifican la morfologa de la pared intestinal (Viveros et al., 1994; Smits, 1996; Langout, 1998) lo cual puede evitarse mediante la adicin de enzimas exgenos. Las lectinas estn presentes como glucoprotenas en las semillas de leguminosas, como la soja. Tienen afinidad para ligarse a otras glucoprotenas en la pared intestinal pudiendo llegar a daarla. Las lectinas, sin embargo, son sensibles al calor y se eliminan normalmente durante el tostado. Las protenas antignicas son protenas de gran tamao o

Se ha mencionado anteriormente que el uso de ingredientes con un alto contenido en PNAs viscosos y solubles aumenta la susceptibilidad de los pollos a enfermedades intestinales, como la coccidiosis o la NE. En la actualidad, los enzimas exgenos se utilizan para eliminar las propiedades antinutricionales de estos PNAs. Adems de mejorar la EMA de la dieta, se ha visto que la aplicacin de enzimas exgenos puede prevenir la enteritis necrtica (Elwinger y Teglof, 1991; Bedford, 1996; Bedford y Schulze, 1998). Ciertas materias primas como el maz, con un contenido bajo en PNAs viscosos, solas o en combinacin con enzimas, se pueden incluir en los piensos dietticos y disminuir as los problemas de enteritis necrtica (Branton et al., 1997) y MAS (Riddel y Kong, 1992). Lo que no se ha demostrado todava es si su efecto es debido a cambios en la microflora intestinal.

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4.1.4.- Modulacin de la respuesta inmune

Klasing (1998) ha publicado recientemente un estudio de cmo modificar el sistema inmune de pollos broiler a travs de la dieta. Existen varios factores en la dieta que afectan a la capacidad inmune del animal. Muchos nutrientes sirven como sustrato para las clulas y tejidos inmunes. Sin embargo, la cantidad que el sistema inmune necesita es muy baja comparada con la necesaria para el crecimiento o la produccin de huevos. An en caso de infeccin, es poco probable que el sistema inmune se convirtiese en un consumidor importante de nutrientes. La respuesta especfica a una infeccin, caracterizada por la sntesis de protenas especficas, fiebre, produccin y utilizacin acelerada de protenas y altos niveles de gluconeognesis heptica, puede tener un impacto mucho mayor sobre las necesidades nutricionales. La respuesta a una infeccin en fase aguda es un proceso que a la vez libera nutrientes (catabolismo del msculo esqueltico) y los consume (sntesis de protenas, fiebre). Hay varios nutrientes (ej., cinc, hierro, cobre, lisina) de los que se sabe que la cantidad liberada por los tejidos es suficiente para cubrir las necesidades del sistema inmune en la fase aguda (Klasing, 1998). Adems, varios componentes de la dieta pueden tener accin reguladora directa sobre el sistema inmune. Los antes mencionados cidos grasos poli-insaturados w-3 y las vitaminas A y E tienen propiedades moduladoras del sistema inmune bien conocidas. Se ha demostrado (Sklan et al., 1994), por ejemplo, que para maximizar la capacidad inmune del pollo broiler joven es necesario un nivel de vitamina A de 10 a 20 veces superior al establecido en el NRC. Los cidos grasos poli-insaturados w-3 son potentes reguladores de procesos inflamatorios que disminuyen la ganancia de peso, el consumo y el ndice de conversin de pollos broiler. Se ha demostrado que dietas con una relacin alta de cidos grasos poli-insaturados w-3/w-6 protegen al pollo contra los efectos negativos de un proceso inflamatorio (Korver y Klasing, 1995; 1997). Tambin se ha visto que la adicin de altas cantidades de cidos grasos w-3



glucoprotenas capaces de inducir una respuesta del sistema inmune cuando se suministran al animal. Pueden daar la pared intestinal y aumentar la permeabilidad del intestino en animales jvenes (Huisman y Tolman, 1992). Las protenas antignicas estn presentes en la soja y parecen no ser sensibles al calor. Sin embargo, los pollos broiler parecen ser menos sensibles a ellas que los terneros o los lechones (Huisman y Tolman, 1992). Las saponinas aumentan la permeabilidad de la mucosa intestinal. La soja, la colza, y algunas variedades de guisantes contienen saponinas pero su baja concentracin hace que el riesgo de problemas sea mnimo (Huisman y Tolman, 1992). El estrs oxidativo puede tener efectos negativos sobre la resistencia a enfermedades porque altera la integridad de la mucosa y los tejidos del sistema inmune. As, se demostr que grasas con alto contenido en lpidos oxidados afectaban negativamente al crecimiento de pollos broiler y producan daos importantes en la mucosa (Dibner et al., 1996). Para terminar, varias micotoxinas, como tricotecenos, ocratoxinas, aflatoxinas y fumonensinas empeoran el crecimiento y disminuyen la resistencia a enfermedades (Leeson et al., 1995). Est claro, por tanto, que es esencial controlar la calidad de las materias primas con respecto a la existencia de FANs y otras sustancias txicas. As podrn seleccionarse las materias primas a utilizar en los piensos dietticos destinados a promover la resistencia a enfermedades intestinales.

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disminuye el nmero y calidad de lesiones en los ciegos de pollos infectados con Eimeria Tenalla (Allen et al., 1996). Un estudio reciente (Takahashi et al., 1997) sugiere que la relacin metionina/cistena puede influir sobre la respuesta metablica al estrs inmunolgico en pollos broiler. Adems del uso como inmunomoduladores, los ingredientes de la dieta pueden utilizarse para prevenir daos en los tejidos consecuencia de la respuesta inmune. La activacin de los componentes celulares del sistema inmune, como las clulas T, las clulas natural killer, los macrfagos y los heterfilos resulta en la elaboracin de una gran variedad de molculas destructivas del entorno, tales como intermediarios oxigenados reactivos, xido nitroso y enzimas catablicos (Klasing, 1998). Estas clulas tambin pueden causar daos a clulas sanas que estn en la vecindad. El refuerzo, por tanto, de la defensa antioxidante con las vitaminas E, C y selenio pueden no slo minimizar el dao del estrs oxidativo a los tejidos del sistema inmune sino tambin a otros tejidos daados a su vez por el propio sistema inmune (Gross y Baily, 1995; Klasing, 1998). Existen otros estimulantes del sistema inmune, como los -1,3/1,6 glucanos (de levaduras) que se han probado en peces y otros animales. Estos glucanos son capaces de promover tanto la respuesta inmune natural como la adquirida, y se ha sugerido que estimulan la accin de las citoquinas anti-inflamatorias (Raa, 1998). Se ha demostrado que los glucanos -1,3/1,6 son efectivos a la hora de mejorar el crecimiento de peces y cerdos en condiciones prcticas. Lechones alimentados con dietas suplementadas con glucanos (de levaduras) mostraron una mayor ganancia de peso diaria despus del destete, tanto en condiciones prcticas como despus de un desafo con Escherichia coli (Boddez, 1998; Nutreco Swine Research Centre, datos no publicados).



4.2.- Modulacin de la capacidad de respuesta a travs de la dieta Aunque se usen piensos dietticos para promover la defensa exterior, estimular la inmunidad y prevenir as enfermedades intestinales, no es muy realista el esperar que estas medidas sean suficientes en lotes de pollos susceptibles a enfermar. Es probable que haya una cierta proporcin de animales que se vean afectados por la enfermedad. Una segunda caracterstica de estos piensos dietticos debe ser, por tanto, su capacidad para aliviar el impacto producido por la infeccin y para minimizar prdidas de crecimiento y uniformidad. Se hace esencial, entonces, el conocer la fisiologa de las enfermedades intestinales para controlar los puntos crticos que pueden afectar negativamente al crecimiento y para seleccionar el pienso diettico ms adecuado. 4.2.1.- Disminuyendo problemas de digestin y absorcin de nutrientes Como ya se ha indicado ms arriba, los problemas de digestin y absorcin de nutrientes son el resultado de disbacteriosis, enteritis necrtica, MAS y coccidiosis. La absorcin de lpidos es la ms afectada por enfermedades intestinales, como disbacteriosis (Smits et al., 1997; Langhout, 1998), MAS (Lilburn et al., 1982; Nelson et al., 1982) y coccidiosis (Adams et al., 1996a). Entre los factores que pueden causar una mala absorcin de

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lpidos estn una baja concentracin de sales biliares, insuficiencia pancretica, alta secrecin de cido y un rea de absorcin insuficiente (Parsons, 1986; Caspary, 1992). Puede asumirse que todos estos factores pueden tener un papel importante en el MAS de pollos broiler, pero no se sabe con seguridad. Entre las medidas a tomar para aliviar los efectos adversos de un problema intestinal sobre la absorcin de lpidos est el uso de dietas altas en hidratos de carbono y bajas en grasa (Parsons, 1986; Sell et al., 1996), la inclusin de fuentes de grasa ms digestibles (Babayan, 1987; Smits, 1996) y la adicin a la dieta de sales biliares exgenas (Campbell et al., 1983; Adams et al., 1996b). Se ha mencionado tambin que un funcionamiento defectuoso de las sales biliares puede afectar negativamente a la digestin de lpidos en pollos broiler con un crecimiento microbiano anormal en el intestino delgado. Adems, el mal funcionamiento de las sales biliares puede limitar la digestin de lpidos en pollos infectados con Eimeria acervulina y MAS. Adams et al. (1996b) mostraron que la digestibilidad de los lpidos mejoraba significativamente en el curso de una infeccin con Eimeria acervulina con la adicin de cido clico a la dieta. Recientemente, se ha llevado a cabo un experimento (Nutreco Poultry Research Centre, datos no publicados) para testar si la adicin de enzimas y sales biliares exgenos mejora el crecimiento de pollos infectados con MAS. Los resultados se muestran en la figura 6. Se observ que tanto los enzimas exgenos como las sales biliares por separado tendan a mejorar la ganancia diaria de peso de pollos broiler afectados con MAS. La combinacin de ambos result significativa. No hubo, sin embargo, mejoras significativas en los pollos sanos control. Otra alternativa es la de incluir grasas ms digestibles en la dieta. Se ha observado que la digestibilidad de los cidos grasos de cadena larga se ve especialmente afectada en pollos con una infeccin microbiana a nivel del intestino delgado (Smits, 1996). As, fuentes de grasa con un nivel ms alto de cidos grasos insaturados, por ejemplo aceite de soja en vez de grasa animal, pueden usarse para disminuir los efectos negativos de una infeccin microbiana (Smits, 1996; Langhout et al., 1997). La situacin es diferente, sin embargo, en el caso de enfermedades intestinales en las que hay daos en la mucosa. Adams et al. (1996b) no vieron efecto beneficioso alguno en la digestibilidad de los lpidos al incluir aceite de soja en vez de grasa animal en las dietas de pollos infectados con Eimeria acervulina. En cambio, el reemplazar la grasa animal por aceite de coco s mejor significativamente la digestibilidad de los lpidos durante la infeccin. El aceite de coco contiene niveles altos de cidos grasos de cadena media, cuya digestibilidad es superior a la de cidos grasos de cadena larga, especialmente cuando la absorcin de grasa se ve limitada por daos en la mucosa (Babayan, 1987).



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Figura 6.- Efecto de las enzimas exgenas y de las sales biliares sobre el crecimiento medio diario y el ndice de conversin en pollos infectados con MAS.(Nutreco Poultry Research Centre, datos no publicados). Los pollitos se inocularon el primer da de vida con una mezcla homogeneizada de MAS. Grupos 3 y4, ver cuadro 2.

GMD, g/d 35 30 25

15 10 Control

IC 1,6 1,5 1,4 1,3 1,2 1,1


1 Control Infectados-MAS
La preparacin enzimtica era un producto comercial con amilasa; proteasa y PNA-asas. La preparacin de las sales biliares se obtuvo de bilis de rumiantes y contenian altos niveles de cido clico. Las dietas experimentales fueron suministradas de 0 a 21 das.

Control


Enzimas Sales biliares


Infectados-MAS
Enz + SB

20

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4.2.2.- Apoyando la recuperacin Numerosos suplementos de la dieta han probado no ser efectivos en pavos afectados por el MAS. En cambio, el uso de altos niveles de aminocidos en pollos con coccidiosis parece ser ms prometedor. La absorcin de protena en pollos infectados con coccidiosis aument durante la fase de recuperacin con respecto a la de pollos no afectados (Turk, 1972). Se ha observado que niveles de lisina y metionina de la dieta por encima de las necesidades del NRC alivian en parte la depresin del crecimiento de pollos con coccidiosis (Willis y Baker, 1981; Southern y Baker, 1982), aunque se han visto tambin resultados sin respuesta positiva alguna (Murillo et al, 1976). Puede concluirse, pues, que existe un alto nmero de sustancias que pueden servir como ingredientes dietticos para prevenir infecciones intestinales y para aliviar los efectos negativos de tales infecciones. Lo ideal sera un planteamiento del problema como un conjunto de factores, en el que se tuviesen en cuenta todos los aspectos crticos de la barrera intestinal y de los problemas causados por una enfermedad intestinal dada. Desde el punto de vista prctico, sin embargo, es imposible preparar un alimento para aves especfico para cada tipo de enfermedad. Adems, habra que tener en cuenta la relacin efectividad/coste para cada ingrediente. El nutrlogo tiene que hacer la mejor eleccin posible dentro de un amplio rango de oportunidades y, si es posible, que dicha eleccin sea efectiva para disbacteriosis, enteritis necrtica, MAS, coccidiosis y otras enfermedades, como Salmonellosis y Colibacillosis. Bsicamente, la mayora de estas enfermedades puede contrarrestarse reforzando la defensa intestinal, inhibiendo los patgenos, y potenciando la digestin y la absorcin. Estos aspectos deben tenerse en cuenta a la hora de preparar dietas y premezclas dietticas.


5.- CONSECUENCIAS PRCTICAS 5.1.- Piensos dietticos pre-starter

La prohibicin del uso de la mayora de los promotores de crecimiento antimicrobianos y la necesidad de establecer un uso de medicinas adecuado han creado la necesidad de buscar medidas alternativas para controlar la salud animal y mantener un alto nivel de crecimiento y calidad. La formulacin de dietas y premezclas dietticas puede ser muy efectiva. Un problema prctico, sin embargo, es que el nutricionista no puede predecir si un lote especfico va a tener problemas de salud. Y si ello ocurre, es difcil suministrar la dieta o la premezcla especfica para paliar el problema. Por ello, es importante, el uso preventivo de dietas que mejoren la salud y, si es posible, combinarlo con respuestas positivas en lotes sanos.

Un pienso starter especial para pollos broiler jvenes durante los primeros das de vida puede utilizarse como un vehculo apropiado para suministrar ingredientes dietticos. Puede intentarse con estas dietas prevenir enfermedades a un bajo coste adicional, ya que el pollo

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consume una cantidad limitada del alimento, dependiendo del nmero de das que ste se suministre. Un pienso pre-starter de estas caractersticas se desarroll en el NPRC, y el producto final se prob con un modelo de infeccin de MAS. Los resultados se presentan para ilustrar las oportunidades de estos piensos dietticos (cuadro 2). El pienso pre-starter (Prestipollo ) contiene maz, harina de soja, harina de pescado, grasa fcilmente digestible, y adems glucanos (de levadura), betana, 25-hidroxi-D3, colecalciferol, extra vitamina A, E y C, entre otros microingredientes. Adems, los lmites nutricionales se han adaptado a las necesidades especficas del pollo broiler durante la primera semana de vida. Este pienso prestarter se produce en forma de grnulo pequeo para promover el consumo. El pienso pre-starter se prob frente a un pienso starter comercial. Los resultados muestran que la ganancia de peso y la conversin mejoraron significativamente durante la primera semana de vida con el uso del pienso pre-starter. La mejora fue ms marcada en los pollos con MAS. A los 21 das de vida, las diferencias en peso y conversin de los pollos infectados seguan siendo significativas. Los resultados demuestran que los piensos dietticos pueden ser efectivos disminuyendo los efectos negativos del MAS en pollos jvenes. Adems, resultados obtenidos en tres pruebas y tres lugares diferentes sugieren que una dieta de este tipo compensa tambin en el caso de lotes sanos, ya que aument el peso final y tendi a reducir la mortalidad. Existe, por tanto, la oportunidad de utilizar piensos dietticos pre-starter en los programas de alimentacin rutinarios. Experimento con 6 rplicas en el tratamiento control y 12 rplicas por tratamiento en los tratamientos infectados con MAS. Cada tratamiento estaba formado por un lote con 20 pollitos (Hybro-G). En la unidad de infeccin de MAS, un pollito de un da de edad fue inoculado con una mezcla de homogeneizados de MAS 2 y 4 (ver cuadro 1). El grupo control recibi un pienso starter convencional de 0 a 21 das. El resto de los pollitos recibieron un pienso starter especial de 0 a 7 das y a continuacin el pienso starter control. Los resultados son medias de valores de machos y hembras. No se encontraron diferencias significativas en mortalidad (solo se observaron tendencias ya que slamente se dispona de 20 pollitos por rplica).


5.2.- Piensos dietticos de crecimiento

El uso de piensos dietticos de crecimiento puede ser econmico slo si se cree que un lote especfico pueda tener un problema sanitario, por ejemplo, en el caso de lotes de bajo rendimiento. El proceso a seguir en el caso de estos piensos dietticos de crecimiento es similar al seguido en los piensos pre-starter, pero el margen para compensar el coste adicional y obtener resultados similares es menor. En cualquier caso, a las dos o tres semanas de vida, los pollos broiler son an susceptibles a muchas enfermedades intestinales, lo que puede conllevar importantes prdidas econmicas. En algunas granjas se dan problemas de salud endmicos, que no pueden corregirse mediante el manejo o medicinas. Adems, la aparicin de brotes de algunas enfermedades, como el caso reciente de leucosis, o brotes regionales de MAS pueden requerir un proceso multifactorial para mejorar la situacin, incluyendo el uso de piensos dietticos a corto plazo. Las premezclas dietticas pueden usarse en este caso

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tambin como un componente efectivo del alimento. A diferencia de un pienso diettico prestarter, el de crecimiento puede no formar parte del programa de alimentacin estndar, sino ser un pienso especial, formulado para un programa de alimentacin diseado para contrarrestar los problemas sanitarios en un momento dado. Un conocimiento profundo del origen de la enfermedad y su fisiologa sern esenciales tambin a la hora de seleccionar los ingredientes econmicamente interesantes.
Cuadro 2.- Efecto de un prestarter diettico (Prestipollo) sobre los resultados de pollitos infectados y no infectados de MAS.

Control Starter, 0-21 d

Prestipollo Prestipollo, 0-7 d Starter, 7-21 d

Infectados con MAS 0 7 das Peso 7d, g IC


92 a 1,56 a 526 a 1,54 a 151 a 1,26 a 736 1,47

0 21 das Peso21d, g IC

No-infectados 0 7 das


Peso 7d, g IC 0 21 das Peso 21d, g IC 6.- REFERENCIAS

ABDULRAHIM, S.M., HADDADIN, M.S.Y., ODETALLAH, N.H.M. y ROBINSON, R.K. (1999) Br. Poultry Sci. 40: 91-94. ADAMS, C.A. (1999) Nutricines: Food components in health y nutrition. Nottingham University Press, Nottingham, UK, 128 p. ADAMS, C., VAHL, H.A. y VELDMAN, A. (1996a) Br. J. Nutr. 75: 867-873. ADAMS, C., VAHL, H.A. y VELDMAN, A. (1996b) Br. J. Nutr. 75: 875-880. AHO, M., NUOTIO, L., NURMI, E. y KIISKINEN, T. (1992) Int. J. Food Microbiol. 15: 265-275. ALLEN, P.C., DANFORTH, H.D. y LEVANDER, O.A. (1996) Poultry Sci. 75: 179-185. AL-SHEIKHLY, F. y AL-SAIEG, A. (1980) Avian Diseases 24: 324-333.


114 b 1,17 b 566 b 1,50 b 173 b 1,03 b 746 1,44

XV Curso de Especializacin AVANCES EN NUTRICIN Y ALIMENTACIN ANIMAL ANGEL, C.R., SELL, J.L., MALLARINO, E., AL-BATSHAN, H., PIQUER, J. y SOTOSALANOVA, M. (1992) Poultry Sci.71: 859-871. ANGKANAPORN, K., CHOCT, M., BRYDEN, W.L., ANNISON, E.F. y ANNISON, G. (1994) J. Sci. Food y Agric. 66: 399-404. ANTONIOU, T. y MARQUARDT, R.R. (1982) Poultry Sci. 61: 107-116. ARAKAWE, A. y OHE, O. (1975) Poultry Sci. 54: 1000-1007. BABA, E., NAGAISHI, S., FUKATA, T. y ARAKAWA, A. (1991) Poultry Sci. 70: 1902-1907. BABAYAN, V.K. (1987) Lipids 22: 417-420. BARNES, E.M., MEAD, G.C., BARNUM, D.A. y HARRY, E.G. (1972) Br. Poultry Sci.13: 311-326. BARNES, E.M., IMPEY, C.S. y COOPER, D.M. (1980) Am. J. Clinic. Nutr. 33: 2426-2433. BEDFORD, M.R. (1996) J. Appl. Poultry Res. 5: 86-95. BEDFORD, M.R. y SCHULZE, H. (1998) Nutr. Res. Reviews 11: 91-114. BENGMARK, S., LARSSON, K. y MOLIN, G. (1994-1995) Biotechnology Therapeutics 5 (3&4): 171-194. BODDEZ, S. (1998) Landbouw & Techniek 2: 8-11. BRANTON, S.L., LOTT, B.D., DEATON, J.W., MASLIN, W.R., AUSTIN, F.W., POTE, L.M., KEIRS, R.W., LATOUR, M.A. y DAY, E.J. (1997) Poultry Sci. 76: 24-28. CAMPBELL, G.L., CAMPBELL, L.D. y CLASSEN, H.L. (1983) Br. Poultry Sci. 24: 191-203. CASPARY, W.F. (1992) Am. J. Clinic. Nutr. 55: 299S-308S. CAVAZZONI, V., ADAMI, A. y CASTROVILLI, C. (1998) Br. Poultry Sci.39: 526-529. CORRIER, D.E., HINTON, A. JR., ZINPRIN, R.L. y DELOACH, J.R. (1990) Avian Diseases 34: 668-676. DECAESSTECKER, M., CHARLIER, G. y MEULEMANS, G. (1986) Avian Pathology 15: 769782. DEKICH, M.A. (1998) Broiler industry strategies for control of respiratory y enteric diseases, 77: 1176-1180. DELOACH, J.R., OYOFO, B.A., CORRIER, D.E., KUBENA, L.F., ZIPRIN, R.L. y NORMAN, J.O. (1990) Avian Diseases 34: 389-392. DIBNER, J.J., ATWELL, C.A., KITCHELL, M.L. y SHERMER, W.D. (1996) Anim. Feed Sci. Techn. 62: 1-13. DIBNER, J.J. (1997) Early development of the digestive tract y nutritional implications. En: Proceedings of the Novus Symposium, Istanbul, Turkey. pp. 29-37 DYKSTRA, D.D. y REID, W.M. (1977) Poultry Sci. 57: 398-402. ELWINGER, K. y TEGLOF, B. (1991) Arch. Geflgelkd. 55 (2): 69-73. ELWINGER, K., SCHNEITZ, C., BERNDTSON, E., FOSSUM, O., TEGLF, B. y ENGSTRM, B. (1992) Acta Vet. Scand. 33: 369-378. ELWINGER, K., ENGSTRM, B., FOSSUM, O., HASSAN, S. y TEGLF, B. (1994) Sw. J. Agric. Res. 24: 39-44, ELWINGER, K., BERNDTSON, E., ENGSTRM, B., FOSSUM, O. y WALDENSTEDT, L. (1998) Acta. Vet. Scand. 39: 433-441. FABRIS, G., CRISTOFORI, C., PADOA, E. y FRANCHINI, A. (1997) Rivista di Avicoltura 66: 6972. FANGUY, R.C., MISRA, L.K., VO, K.V., BLOHOWIAK, C.C. y KRUEGER, W.F. (1980) Poultry Sci. 59: 1215-1220. FEIGHNER, S.D. y DASHKEVICZ, M.P. (1988) Applied Environmental Microbiology 54: 337-342. FRAZIER, J.A. y REECE, R.L. (1990) Avian Pathology 19: 759-777. FRIEDMAN, A., ARYEH, I., MELAMED, D. y NIR, I. (1998) Avian Pathology 27: 518-525. FUKATA, T, HADATE, E., BABA, E. y ARAKAWA, A. (1991) Avian Diseases 35: 224-227. FULLER, R. (1977) Br. Poultry Sci.18: 85-94. FULLER, R. (1984) Proc. Nutr. Soc. 43: 55-61.



XV Curso de Especializacin AVANCES EN NUTRICIN Y ALIMENTACIN ANIMAL GOLDIN, B.R. (1998) Br. J. Nutr. 80: Suppl. 2, S203-S207. GOODWIN, M.A., DAVIS, J.F., MCNULTY, M.S., BROWN, J. y PLAYER, E.C (1993a) Avian Diseases 37: 451-458. GOODWIN, M.A., DAVIS, J.F., y PLAYER, E.C. (1993b) Avian Diseases 37: 229-233. GRIFFITHS, G.L. y WILLIAMS, W. (1985) The Veterinary Record 116: 160-161. GROSS, W.B. y BAILEY, C.A. (1995) Avian Diseases 36: 688-692. HEIDE, L., VAN DER, LUTTICKEN, D. y HORZINEK, M. (1981) Avian Diseases 25: 847-856. HINO, T., NOGUCHI, T. y NAITO, H. (1987) Poultry Sci. 66: 548-551. HOERR, F.J. (1998) Poultry Sci. 77: 1150-1155. HOFMANN, A.F. y MYSELS, K.J. (1992) J. Lipid Res. 33: 617-626. HUISMAN, J. y JANSMAN, A.J.M. (1991) Nutr. Abstracts Review, Series B 61: 901-921. HUISMAN, J. y TOLMAN, G.H. (1992) En: Recent Advances in Animal Nutrition (Editors: Garnsworthy, P.C., Haresign, W. y Cole, D.J.A.), Butterworth-Heinemann Ltd., Oxford, U.K., pp. 331. HUTCHINSON, T.W.S. y RIDDEL, C. (1990) Can. Vet. J. 31: 20-25. IBA, A.M. y BERCHIERI, A. (1995) Avian Pathology 24: 303-311. IZAT, A.L., ADAMS, M.H., CABEL, M.C., COLBERG, M., REIBER, M.A., SKINNER, J.T. y WALDROUP, P.W. (1990a) Poultry Sci. 69: 1876-1882. IZAT, A.L., TIDWELL, N.M., THOMAS, R.A., REIBER, M.A., ADAMS, M.H., COLBERG, M. y WALDROUP, P.M. (1990b) Poultry Sci. 69: 818-826. JANSSON, L., ELWINGER, K. ENGSTRM, B. y FOSSUM, O. (1990) En: Proc. VIII European Poultry Conference. Barcelona, pp. 556-559. JEURISSEN, S.H.M., VERVELDE, L. y JANSE, E.M. (1994) Critical Reviews Poultry Biology 6: 183-207. JUVEN, B.J., MEINERSMANN, R.J. y STERN, N.J. (1991) J. Appl. Bacteriol. 70: 95-103. KALDUSHDAL, M. y SKJERVE, E. (1996) Preventive Veterinary Medicine 28: 1, 1-16. KIMURA, N., MIMURA, S., NISHIDA, S. y KOBAYASHI, A. (1976) Poultry Sci. 55: 1375-1383. KLASING, K.C. (1998) Nutritional modulation of resistance to infectious diseases, 77: 1119-1125. KLIS, J.D. VAN DER, VERSTEGEN, M.W.A. y WIT, W. DE (1990) Poultry Sci. 69: 2185-2194. KLIS, J.D. VAN DER y VOORST, A. VAN (1993) Poultry Sci. 72: 503-512. KLIS, J.D. VAN DER, VOORST, A. VAN y VAN CRUYNINGEN, C. (1993) Br. Poultry Sci. 34: 971-983. KORVER, D.R. y KLASING, K.C. (1995) Poultry Sci. 74 (Suppl. 1): 15 (Abstr.) KORVER, D.R. y KLASING, K.C. (1997) J. Nutr. 127: 2039-2046. KOUWENHOVEN, B., DAVELAAR, F.G. y WALSUM, J. (1978a) Avian Pathology 7: 183-187. KOUWENHOVEN, B., VERTOMMEN, M.H. y ECK, J.H.H. (1978b) Vet. Sci. Comm. 2: 253-259. KOUWENHOVEN, B., DWARS, R.M. y SMEETS, J.F.M. (1992) WPSA Proceedings. pp 558-561. KOUWENHOVEN, B., VERTOMMEN, M.H. y GOREN, E. (1988) Avian Pathology 17: 879-892. KROGDAHL, A. (19 ) J. Nutr. 115: 675-685. LANGHOUT, D.J., SCHUTTE, J.B., GEERSE, C., KIES, A.K., JONG, J. DE y VERSTEGEN, M.W.A. (1997) Br. Poultry Sci. 38: 557-563. LANGHOUT, D.J. (1998) The role of the intestinal flora as affected by non-starch polysaccharides in broiler chicks. PhD thesis Wageningen University. LARSEN, F.M., MOUGHAN, P.J. y WILSON, M.N. (1993) J. Nutr. 123: 1898-1904. LEESON, S., DIAZ, G. y SUMMERS, J.D. (1995) En: Poultry metabolic disorders y mycotoxins. University Books, Guelph, Ontario, Canada, pp. 190-332. LILBURN, M.S., EDWARDS, M.H. y JENSEN, L.S. (1982) Poultry Sci. 61: 110-117. LICHTENBERGER, L.M., GRAZIANI, L.A., DIAL, E.J., BUTLER, B.D. y HILLS, B.A. (1983) Science 219: 1327. MALE, D. y ROITT, I. (1993) En: Immunology. I. Roitt, J. Brostoff y D. Male, eds. Mosby-Year



XV Curso de Especializacin AVANCES EN NUTRICIN Y ALIMENTACIN ANIMAL Book Europe Ltd., London, England. Chapter 1. MANTLE, M. y ALLEN, A. (1989) En: Gastrointestinal secretion. J.S. Davison, ed., Butterworth & Co Ltd., London pp. 202-229. MARQUARDT, R.R., WARD, A.T. y MISIR, R. (1979) Poultry Sci. 58: 641-640. MCNULTY, M.S., ALLAN, G.M., CINNOR, T., MCFERRAN, J. B. y MCCRACKEN, R.M. (1984) Avian Pathology 13: 429-439. MCNULTY, M.S. y MCFERRAN, J.B. (1993) En: Virus infections of birds. J.B. McFerran y M.S. McNulty, eds. Elsevier, Amsterdam, pp. 519-529. MEAD, G.C. (1989) The Journal of Experimental Zoology. Supplement 3: 48-54. MEAD, G.C. (1993) En: Proc. of the 9th European Symposium on Poultry Nutrition, WPSA, Poland, pp. 112-119. MOHAN, B., KADIRVEL, R., NATARAJAN, A. y BHASKARAN, M. (1996) Br. Poultry Sci. 37: 395-401. MONTGOMERY, R.S., BOYLE, C.R., MASLIN, W.R. y MAGEE, D.L. (1997) Avian Diseases 41: 80-92. MUIR, W.I. (1998) Poultry y Avian Biology Reviews 9 (3): 87-106. MUL, A.J., PERRY, J.G. y GARNSWORTHY, P.C. (1994) En: Recent Advances in Animal Nutrition. Nottingham University Press, Loughborough, pp. 57-79. MURILLO, M.G., JENSEN, L.S., RUFF, M.D. y RAHN, A.P. (1976) Poultry Sci. 55: 642-649. NISBET, D.J., CORRIER, D.E., SCANLAN, C.M. HOLLISTER, A.G., BEIER, R.C. y DELOACH, J.R. (1993) Avian Diseases 37: 1017-1025. NITSAN, Z., BEN-AVRAHAM, G., ZOREF, Z. y NIR, I. (1991) Br. Poultry Sci. 32: 515-523. NELSON, T.S.L.K., KIRBY, K. y JOHNSON, Z.B. (1982) Avian Diseases 26: 698-700. NIR, I., HILLEL, R., SHEFET, G. y NITSAN, Z. (1994) Poultry Sci. 73: 781-791. NOY, Y. UNI, Z. y SKLAN, D. (1996) Br. Poultry Sci. 37: 987-996. NOY, Y. y SKLAN, D. (1997) J. Appl. Poultry Sci. 6: 344-354. NURMI, E. y RANTALA, M. (1973) Nature 241: 210-211. OYOFO, B.A., DELOACH, J.R., CORRIER, D.E., NORMAN, J.O., ZIPRIN, R.L. y MOLLENHAUER, H.H. (1989) Avian Diseases 33: 531-534. PAGE, R.K., FLETCHER, O.J., ROWLAND, G.N., GAUDRY, D. y VILLEGAS, P. (1982) Avian Diseases 36: 618-624. PARSONS, H.G. (1986) En: Fat Absorption, Volume I. (Kuksis, A., ed.), CRC Press Inc., Boca Raton, Florida, pp. 261-293. PATTEN, J.D y WALDROUP, P.W. (1988) Poultry Sci. 67: 1178-1182. PINCHASOV, Y. ANDy NOY, Y. (1994) Br. Poultry Sci. 34: 111-120. PORTER, R.E. (1998) Poultry Sci. 77: 1159-1165. QIN, Z.R., FUKATA, T., BABA, E y ARAWAKE, A. (1995) Avian Diseases 39: 548-553. QURESHI, M.A., HUSSAIN, I. y HEGGEN, C.L. (1998) Poultry Sci. 77: 1126-1129. RAA, J. (1998) The mode of action y use of immunostimulants in animal husbandry, Orffa Seminar, 29 April, Leeds, 18 pp. REECE, R.L. y FRAZIER, J.A. (1990) Avian Pathology 19: 723-758. REECE, R.L., HOOPER, P.T., TATE, S.H., BEDDOME, V.D., FORSYTH, W.M., SCOTT, P.C. y BARR, D.A. (1984) Veterinary Record 115: 483-485. RIDDEL, C. y KONG, X.M. (1992) Avian Diseases 36: 499-503. ROITT, I., BROSTOFF, J. y MALE, D. (1993) Immunology, third edition, Mosby-Year Book Europe Limited, London, UK. ROGEL, A.M., ANNISON, E.F., BRYDEN, W.L. y BALNAVE, D. (1987) Austr. J. of Agricult. Res. 38: 639-649. RUDAS. P., SLYI, G. y SZAB, J. (1986) Avian Diseases 30: 293-297. RUDAS, P,, SLYI, G. y SZAB, J. (1989) Avian Diseases 33: 279-284.



XV Curso de Especializacin AVANCES EN NUTRICIN Y ALIMENTACIN ANIMAL SAKATA, T. (1987) Br. J. Nutr. 58: 95-103. SALMINEN, S., BOULEY, C., BOUTRON-RUAULT, M.-C., CUMMINGS, J.H., FRANCK, A., GIBSON, G.R., ISOLAURI, E., MOREAU, M.C., ROBERFROID, M. y ROWLAND, I. (1998) Br. J. Nutr. 80 (Suppl. 1): S147-S171. SCHAT, K.A. y MYERS, T.J. (1991) Poultry Biology 3: 19-34. SCHEPPACH, W. (1994) Gut 35 (Suppl. 1): S35-S38. SCHOENI, J.L y WONG, A.C.L. (1994) Appl. Environm. Microbiol. 60: 1191-1197. SELL, J.L., PALO, P.E. y SOTO-SALANOVA, M. (1996) Poultry Sci. 75 (Suppl. 1): 127. SHAPIRO, F., MAHAGNA, M. y NIR, I. (1997) Poultry Sci. 76: 369-380. SHAPIRO, F. y NIR, I. (1995) Poultry Sci. 74: 2019-2028. SHARMA, R., FERNANDEZ, F., HINTON, M. y SCHUMACHER, U. (1997) Cellular y Molecular Life Sciences 53: 11-12, 935-942. SINCLAIR, A.J., EMBURY, D.H., SMART, I.J., BARR, D.A., REECE, R.L., HOOPER, P.T. y GOULD J.A. (1984) Veterinary Record 115: 485-488. SKLAN, D., MELAMED, D. y FRIEDMAN, A. (1994) Poultry Sci. 73: 843-847. SMART, I.J., BARR, D.A., REECE, R.L., FORSYTH, W.M. y EWING, I. (1988) Avian Pathology 17: 617-627. SMITS, C.H.M. y ANNISON, G. (1997) World Poultry Sci. J. 52: 203-221. SMITS, C.H.M. (1996) Viscosity of dietary fibre in relation to lipid digestibility in broiler chickens. PhD thesis Wageningen University. SMITS, C.H.M., VELDMAN, A., VERSTEGEN, M.W.A. y BEYNEN, A.C. (1997) J. Nutr. 127: 483-487. SMITS, C.H.M., VELDMAN, A., VERKADE, H.J. y BEYNEN, A.C. (1998) Poultry Sci. 77: 15341539. SONGSERM, TH., POL, J.M.A., VAN ROOZELAAR, D., KOK, G.L., WAGENAAR, F. y TER HUURNE, A.A.H.M. (1999) A comparative study on the pathogenesis of malabsorption syndrome in broilers. Submitted for publication. SOUTHERN, LL y BAKER, D.H. (1982) J. Nutr. 112: 1220-1223. SZABO, J., SALYI, G. y RUDAS, P. (1989) Poultry Sci. 68: 1553-1560. TAKAHASHI, K., OHTA, N. y AKIBA, Y. (1997) Br. J. Nutr. 78: 815-821. THOMSON, A.B.R., SCHOELLER, C., KEELAN, M., SMITH, L. y CLANDININ, M.T. (1993) Can. J. Physiol. Pharmacol. 71: 531-555. TRUSCOTT, R.B. y AL-SHEIKHLY, F. (1977) Am. J. Vet. Res. 38: 857-861. TURK, D.E. (1972) J. Nutr. 102: 1217-1221. TURK, D.E. (1982) Poultry Sci. 61: 1225-1244. TURRO, I., DUNNINGTON, A.E., NITSAN, Z., PICARD, M. y SIEGEL, P.B. (1994) Growth Development Aging 58: 105-112. UNI, Z., GANOT, S. y SKLAN, D. (1998a) Poultry Sci. 77: 75-82. UNI, Z., PLATIN, R. y SKLAN, D. (1998b) Journal Comparative Physiology B 168: 241-247. VANDEVOORDE, L., CHRISTIAENS, H. y VERSTRAETE, W. (1991) World J. Microbiol. Biotechnol. 7: 587-592. VIVEROS, A., BRENES, A., PIZARRO, M. y CATANO, M. (1994) Anim. Feed Sci. y Techn. 48: 237-251. VUKIC VRANJES, M. y WENK, C. (1995) Br. Poultry Sci. 36: 265-275. WAGNER, D.D. y THOMAS, O.P. (1978) Poultry Sci. 57: 971-975. WALDENSTEDT, L. (1998) Acta Universitatis Agriculturae Sueciae Agraria 88, 85 p. WIERUP, M., WAHLSTROM, H. y ENGSTROM, B. (1992) Int. J. of Food Microbiol. 15: 287-291. WILLIS, G.M. y BAKER, D.H. (1981) J. Nutr.111: 1157-1163. ZIPRIN, R.L., ELISSALDE, M.H., HINTON, A., BEIER, R.C., SPATES, G.E., CORRIER, D.E., BENOIT, T.G. y DELOACH, J.R. (1991) Am. J. Vet. Res. 52: 833-837.