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Recebido: 6 de setembro de 2018 Revisado: 31 de março de 2019 Aceito: 17 de abril de 2019 Publicado em: 30 de maio de 2019

DOI: 10.1111/aab.12509

ESTÁGIOS PLANFENOLÓGICOS

Estágios fenológicos da araruta (Maranta arundinaceaL.) de

acordo com a escala Biologische Bundesanstalt
Bundessortenamt und Chemische Industrie

Vítor Brito1,2,3 | Vitor Godoy-Casagrande2| Jeniffer Narcisa-Oliveira2|

Ismael Tomielis2 | Marney Cereda2| Ursula Steinfort3 | Reginaldo Costa2

1Departamento de Produção e Gestão

Agroindustrial, Universidade para o Abstrato
Desenvolvimento do Estado e da Região do O presente estudo teve como objetivo caracterizar e estabelecer os estágios fenológicos da araruta (Maranta arundinaceaL.),
Pantanal, Campo Grande, Brasil
empregando o sistema de escala estendida BBCH (Biologische Bundesanstalt Bundessortenamt und Chemische Industrie) e
2Departamento de Ciências Ambientais e
Sustentabilidade Agropecuária, Universidade relatando uma avaliação biométrica detalhada. Um experimento com plantas individuais cultivadas em vasos separados foi
Católica Dom Bosco, Campo Grande, Brasil
montado em casa de vegetação para identificação e caracterização dos estádios fenológicos (o processo de caracterização
3Facultad de Agronomía y Ingeniería Forestal,
fenotípica e tuberização foi acompanhado por análises histológicas a cada 2 meses) e para avaliação biométrica (altura da planta,
Pontificia Universidad Católica de Chile, Santiago,
Chile volume da raiz, biomassa seca, área foliar e amido acumulado). Identificamos 36 estágios secundários dentro de oito estágios

principais de crescimento da araruta que compreendem: (0) brotação; (1) desenvolvimento foliar – caule principal; (2) formação
Correspondência
Vitor Brito, Departamento de Produção e Gestão de hastes laterais; (3) alongamento-haste principal; (4) formação e tuberização do rizoma; (5) emergência da inflorescência; (6)
Agroindustrial, Universidade para o
floração e (9) senescência. Os resultados foram categorizados e registrados por meio de fotografias e desenhos técnicos. O ciclo
Desenvolvimento do Estado e da Região do
Pantanal, Rua Alexandre Herculano, 1400 de crescimento total neste experimento foi de 230 dias, terminando no ponto de colheita. Foi possível observar os eventos
Taquaral Bosque, Campo Grande 79003-010,
fenológicos que caracterizaram as mudanças em cada estágio (coloração, emissão da folha bandeira, inflorescência e processo
Mato Grosso do Sul, Brasil.
E-mail: britovhs@gmail.com ; de tuberização do rizoma). O sistema BBCH foi eficiente na identificação de dados fenológicos de araruta. Constitui uma
vhdossantosbrito@uc.cl
ferramenta para o delineamento do calendário agrícola e contribui para a padronização das pesquisas sobre a espécie.

Informações de financiamento inflorescência e o processo de tuberização do rizoma). O sistema BBCH foi eficiente na identificação de dados fenológicos de
Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de
araruta. Constitui uma ferramenta para o delineamento do calendário agrícola e contribui para a padronização das pesquisas
Nível Superior; Empresa Brasileira de Pesquisa
Agropecuária (Unidade EMBRAPA–CENARGEN); sobre a espécie. inflorescência e o processo de tuberização do rizoma). O sistema BBCH foi eficiente na identificação de dados
Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de
fenológicos de araruta. Constitui uma ferramenta para o delineamento do calendário agrícola e contribui para a padronização
Nível Superior (CAPES); Conselho Nacional de
Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) das pesquisas sobre a espécie.

PALAVRAS-CHAVE

estádios de crescimento, Marantaceae, desenvolvimento vegetal, época de colheita dos rizomas, amido

1 | INTRODUÇÃO Segundo relatos da literatura, o amido de araruta tem valor

Araruta (Maranta arundinaceaé uma planta herbácea pertencente à
família Marantaceae (ordem Zingiberales), família que agrupa 31 gêneros
e 530 espécies. Algumas espécies desta família são utilizadas
comercialmente como plantas ornamentais, enquanto outras são
destinadas à indústria de extração de amido ou consumo humano
(Andersson, 1986; Efzueni-Rozali, Rashid, & Taha, 2014).
comercial em aplicações alimentícias e indústrias químicas devido às
propriedades técnico-funcionais de reologia do gel, estrutura
pastosa e compósitos adsorventes (Ayala-Valencia, Freitas-Moraes,
Lourenço, Bittante, & Sobral, 2015; Charles et al., 2016; Gordillo,
Valencia, Zapata, & Henao, 2014). Nesse nicho de mercado, outras
espécies amiláceas tropicais são alternativas igualmente atrativas
para a indústria (Vilpoux, Brito, & Cereda, 2019).

Ann Appl Biol.2019;175:119–128. wileyonlinelibrary.com/journal/aab © 2019 Associação de Biólogos Aplicados 119

120 BRITOET AL.

Estudos arqueológicos sugerem que a floresta amazônica é um centro em solos profundos, friáveis, bem drenados e levemente ácidos (Kay &

de origem e domesticação da araruta. Seu rizoma era utilizado pelos Gooding, 1987; Reddy, 2015).

ameríndios como fonte primária de alimento, além da mandioca (Manihot Apesar da araruta ser uma espécie rústica e cultivada há muito
esculentaCrantz) e batata (Solanum tuberosumL.) (Piperno, Ranere, Holst, tempo, são escassos os trabalhos sobre melhoramento de plantas ou

& Hansell, 2000). Naquela época, a planta era conhecida pelo nome estudos moleculares. Quando se trata de melhorar ou domesticar uma

indígena “Aruak”, “Arauque”e "Aruá-aru”;após a colonização das Américas, nova cultura, é importante entender a fenologia para a coleta de

recebeu o nome de “Raiz Aruak” (Neves, Coelho, & Almeida, 2005). informações consistentes. Ainda não foi estabelecido um consenso sobre

Atualmente, a espécie é conhecida pelo nome comum “arrowroot” em os aspectos fenológicos das plantas amiláceas tropicais, sendo necessário

inglês, “araruta”em português e “umrrruz”em espanhol (Vilpoux et al., o estabelecimento de uma escala padrão como critério exclusivo para

2019). quantificação da fenologia, que poderia servir como ferramenta para

O termo araruta é comumente usado para outras espécies de plantas, pesquisas, melhoristas e apoio agronômico.

comoCanna edulis (EU.),Canna indica (EU.),Tacca leontopetaloides (EU.), A escala Biologische Bundesanstalt Bundessortenamt und Chemische

Puerariae flos (DC.),Pueraria lobata (Willd.), ePuerariae radix (DC.), o que Industrie (BBCH) propôs um sistema de código decimal para descrever os
principais eventos fenológicos durante o ciclo de vida da planta. Méier et ai.
pode criar confusão em muitos casos (Jeeva et al., 2004; Kim et al., 1995;
(2009) acrescentam que o sistema de escalonamento do ciclo fenológico das
Spennemann, 1994).
plantas é aplicável a áreas como botânica, agricultura e climatologia.
Existem pelo menos oito variedades conhecidas de araruta que
A escala estendida BBCH consiste em um sistema de código decimal
apresentam variação morfológica, principalmente relacionada ao tamanho das
que divide o crescimento da planta em um estágio principal ou geral (0-9)
folhas e forma do rizoma. As variedades são geralmente conhecidas na América
e um estágio secundário ou específico (0-9), seguindo o sistema proposto
Latina como “amazonas”, “banana”, “creoula”, “guadalupe”, “santa catarina”,
por Zadoks, Chang e Konzak (1974). ). A escala é baseada em
“seta”, “ovo-de-pata”, “redonda”, “araruta-bambu”e "comum” (Vilpoux et al.,
características morfológicas que podem ser facilmente identificadas,
2019). o comumvariedade apresenta maior potencial comercial. Possui,
permitindo a descrição de estágios fenológicos. Escalas fenológicas têm
segundo Heredia-Zárate, e Vieira (2005) e Ferrari, Leonel e Sarmento (2005),
sido descritas para várias espécies de importância agrícola (Meier et al.,
rizomas em forma de charuto, alongados, segmentados, de cor clara dotados
2009) como o milho (Zea maysL.) (Weber & Bleiholder, 1990), cártamo (
de tegumento escamoso que pode atingir até 30 cm de comprimento.
Carthamus tinctoriusL.) (Flammer, Franchini, & Lindström, 2014), cynara (
Cynara cardunculusL.) (Archontoulis, Struik, Vos, & Danalatos, 2010),
ocomumA variedade de araruta também foi introduzida na
camelina (Camelina sativa [L.] Crantz) (Martinelli & Galasso, 2010), pepino (
América do Norte e Central, África e vários países asiáticos, como
Solanum muricatumAiton) (Herraiz et al., 2015), noz-pecã (Carya illinoensis
China, Tailândia, Indonésia e Índia, tornando-se popular para a
[Wangenh.] K. Koch) (Han, Peng e Marshall, 2018), abacate (Persea
produção hortícola com procedimentos de cultivo e colheita
americanaMill.) (Alcaraz, Thorp, & Homaza, 2013), lichia (Litchi chinensis
desenvolvidos empiricamente (Erdman & Erdman, 1984; Reddy,
Sonn.) (Wei et al., 2013), physalis (Physalis peruanaL.) (Ramírez, Fischer,
2015). . Em maior escala de produção, obtém-se 12,5 t/ha de rizomas,
Davenport, Pizón, & Ulrichs, 2013), quinoa (Quinoa ChenopodiumWilld.)
embora em condições edafoclimáticas favoráveis a produção possa
(Sosa-Zuniga, Brito, Fuentes, & Steinfort, 2017) e feijoa (Acca sellowiana [
ultrapassar 31 t/ha (Kay & Gooding, 1987; Moreno, Torales, Heid,
O. Berg] Burret) (Ramírez & Kallarackal, 2018).
Heredia-Zárate, & Abrão, 2017). .
A morfologia da planta apresenta filotaxia alternada, dística, lâmina
As escalas fenológicas para espécies amiláceas têm sido limitadas às
com feixes vasculares paralelos, bainha e pecíolos e pulvinos
culturas de batata.S. tuberosumL.) (Hack et al., 1993), que são
proeminentes, que permitem um movimento nictinástico. As folhas são
dicotiledôneas cultivadas em todo o mundo. Portanto, uma escala
anfiestomáticas, apresentando uma cutícula espessa, o que melhora a projetada especificamente para araruta é necessária para padronizar a
capacidade de tolerar baixos teores de água e a resistência a patógenos e avaliação das etapas de desenvolvimento.
ataques de insetos (Costa, Espinelli, & Figueiredo, 2012; Vilpoux et al., Devido à falta de literatura relevante sobre araruta, pouco se
2019). sabe sobre as características fenotípicas e os efeitos da variação
A planta possui parênquima aquífero na epiderme adaxial, uma climática nos estádios fenológicos. O presente estudo visa utilizar a
estratégia evolutiva para evitar o estresse hídrico (Vilpoux et al., 2019). escala BBCH para identificar, caracterizar e estabelecer o ciclo
Outra adaptação evolutiva é a capacidade de armazenar energia na forma fenológico da araruta e avaliar as características fenotípicas e
de amido no rizoma. Além disso, os rizomas, também conhecidos como biométricas associadas aos processos fisiológicos da espécie.
“rizomas de plantio” (Heredia-Zárate & Vieira, 2005), podem ser utilizados
como propágulos vegetativos pela espécie ou para extração de amido,
2| MATERIAIS E MÉTODOS
que tem valor comercial (Vilpoux et al., 2019).
Relatos sobre o delineamento ecofisiológico da araruta são escassos e
2.1 | Material vegetal e cultivo
geralmente apresentam uma amplitude térmica de apenas 20-30-C, uma
precipitação anual de 1.500 a 2.000 mm e cultivo até 1.000 m de altitude. Propágulos da araruta (M. arundinaceaEU.)comumvariedade foram
Alguns estudos indicam que os melhores resultados ocorrem fornecidos pela Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuária
BRITOET AL.
(Unidade EMBRAPA–CENARGEM, Brasília, Brasil) e cultivadas em casa
de vegetação na Fazenda Escola da Universidade Católica Dom
Bosco, Brasil (20-26'S, 54-38' W, 532 m). Os “rizomas de plantio”
empregados na avaliação tinham tamanho médio de 10,0 cm, com
massa média de 20,1 g (massa úmida).
O cultivo foi iniciado em 02 de janeiro de 2017. O cultivo dos rizomas
de plantio foi realizado em vasos individuais (um rizoma de plantio por
vaso) com capacidade de 10,0 L cada. O substrato consistiu de uma
mistura de 50% de perlita (Pervale®, Grupo Schumacher, Novo Hamburgo,
Brasil) e 50% de substrato orgânico (Vivatto®Plus Technes, São Paulo,
Brasil), com a adição de um fertilizante N:P:K (10:10:10).
Para a coleta de dados, 50 plantas foram selecionadas e avaliadas no
experimento fenológico (avaliação não destrutiva), enquanto 50 plantas
foram destinadas à avaliação biométrica (avaliação destrutiva). As plantas
de fronteira não foram consideradas. As plantas estavam livres de pragas
e doenças.
As plantas foram irrigadas durante todo o período de avaliação
(aspersão 250,0 cm3de água por planta a cada 7 dias). Os fertilizantes
foram suplementados 30, 60, 90 e 120 dias após o plantio, juntamente
com a solução nutritiva padrão de Hoagland e Arnon (1950) via substrato.
Dados climáticos de longo prazo para este experimento mostram uma
temperatura média de 22,7-C. A temperatura média diurna durante o verão
(janeiro-março) foi de 23,5-C com fotoperíodo de 13,4 h e temperatura máxima
de 32,0-C em janeiro. A temperatura média durante o outono-inverno (abril-
agosto) foi de 20,0-C com fotoperíodo de 11,8 horas e temperatura mínima de
8,0-C em junho. Os valores foram obtidos de uma estação meteorológica
automática contendo uma unidade central de armazenamento de dados
(Hanna®HL 141).
2.2 | Estabelecimento do ciclo de crescimento e
desenvolvimento da escala BBCH
A avaliação e descrição dos resultados basearam-se no sistema de escala
ampliada BBCH (Meier et al., 2009). Os eventos fenológicos estão
associados ao caule principal e aos ramos laterais e correspondem a (0)
brotação; (1) desenvolvimento foliar – caule principal; (2) formação de
hastes laterais; (3) alongamento-haste principal; (4) formação e
tuberização do rizoma; (5) emergência da inflorescência; (6) floração; e (9)
senescência. Não consideramos os principais estágios de crescimento de
(7) desenvolvimento do fruto e (8) maturação do fruto porque a araruta
tem baixa produção de frutos e sementes.
As plantas foram observadas diariamente (às 10h00) para registrar a
ocorrência de mudanças de estádios fenológicos em 50% das plantas
cultivadas para fins de observação, que estabeleceriam os estádios de
desenvolvimento. Para cada data de amostragem e durante os principais
estádios fenológicos, foram tiradas fotografias das plantas, e a foto mais
representativa de cada estádio fenológico foi selecionada do banco de
imagens para descrever os eventos fenológicos. Devido à falta de
literatura relevante, este artigo descreve também, por exemplo,
mudanças na cor da estrutura, juntamente com estágios de crescimento e
caracterização fenotípica.
121
O processo de tuberização (etapa 4) foi acompanhado por análises
histológicas (cortes frescos realizados com micrótomo rotativo) a cada 2
meses e corados com solução de Lugol para determinar o acúmulo de
amido. As seções (10×)foram examinados usando um microscópio de luz
(Leica DMBL); as fotografias foram registradas com escala de referência
(sistema de captura de imagem Leica DC 300F); e o tamanho e a forma
dos grânulos de amido foram determinados (Tsai et al., 2009). Fotos nos
estágios 41, 43 e 48 foram usadas para registrar a forma e o tamanho dos
grânulos.
Para a avaliação biométrica, as plantas foram amostradas aleatoriamente
em duplicata a cada 15 dias. Estabelecemos os valores de acúmulo de biomassa
seca total da parte aérea (caule principal e brotação lateral) e dos rizomas
através da diferença de biomassa obtida após dessecação a 105-C por 48 horas.
A altura da planta (m) foi determinada com uma fita métrica e o volume total da
raiz (cm3) foi estabelecido por deslocamento de fluido. A Imagem J®software foi
usado para medir a área foliar (cm2), conforme Easlon e Bloom (2014).
Para avaliar a melhor época de colheita, uma quantidade máxima de
amido armazenado foi extraída por meio de procedimentos laboratoriais
(Thitipraphunkul, Uttapap, Piyachomkwan, & Takeda, 2003). Os rizomas
foram lavados em água corrente. O resíduo sólido foi removido por
escovação e triturado em liquidificador industrial (SkynSem®Poly) com
água por 5 min. Em seguida, a polpa obtida foi passada por peneiras de 1
mm e 50 μm para separação das frações fibrosa e amilácea. As frações
amiláceas foram lavadas cinco vezes em água destilada para purificação,
seguida de decantação e coleta. Posteriormente, o material permaneceu
em estufa de secagem bem ventilada a 40-C por 48 h (para evitar a
gelatinização do amido), após o que o material foi seco a 105-C por 24 h,
estabelecendo assim uma concentração de amido na massa seca (MS).
Para todas as análises biométricas, foram obtidos erros médios e padrão.
3| RESULTADOS
3.1 | Observações gerais sobre o BBCH
ciclo fenológico deM. arundinacea (EU.)
A classificação usando a escala BBCH codificada de dois dígitos estendida
permite que cada estágio de crescimento da araruta, incluindo o crescimento e
as características fenotípicas, seja descrito com precisão e fornece um guia útil
para pesquisadores e produtores. As fases de desenvolvimento e maturação
dos frutos foram omitidas devido às características da espécie. Descrevemos
oito estágios principais de crescimento e 36 estágios secundários (Figuras 1–3;
Tabela 1).
3.1.1 | Estágio de crescimento principal 0: Brotação
O estágio de crescimento principal 0 (BBCH 00) descreve o surgimento de
“rizomas de cultivo” (Figura 2a). Os estágios secundários começam com o
estágio de brotação (BBCH 01, Figura 2b) e terminam com o estágio BBCH
04. As primeiras raízes são formadas durante a transição de BBCH 04 para
BBCH 05 (BBCH 05; Figura 2c). Não há dominância fisiológica do caule
principal sobre os outros botões de rizoma, o que explica por que
122
FIGURA 1 BBCH crescimento fenológico de araruta (Maranta arundinaceaEU.)
novos brotos ocorrem durante o cultivo (Figura 2b) e estão presentes no
período de crescimento tardio. Para fins de padronização, consideramos
apenas a primeira haste cultivada nesta avaliação.
Durante a primeira etapa, e imediatamente após o plantio, a visualização
não é possível, pois o crescimento vegetativo inicial dos brotos ocorre abaixo da
superfície do substrato ou abaixo do solo no caso de condições de campo. A
fase de brotação é completada com o surgimento da parte aérea a cerca de 4-5
cm acima da superfície do substrato (BBCH 09). O alongamento do caule
principal e o desenvolvimento das folhas ocorrem posteriormente.
3.1.2 | Estágio de crescimento principal 1: Desenvolvimento foliar caule
principal
O estágio inicial de desenvolvimento foliar é caracterizado pelo aparecimento
da primeira folha (BBCH 10). As folhas emergem sequencialmente uma a uma.
A primeira folha fotossintética visível foi classificada como estágio BBCH 11
(Figuras 1 e 2d), seguido pelo estágio BBCH 12 para a segunda folha e assim
por diante (Figura 2e–g).
O estádio fenológico BBCH 1 iniciou-se 13 dias após o cultivo e foi
caracterizado pela presença de coloração púrpura na base do caule
(Figura 2d). Após a emergência da terceira folha expandida, notamos uma
mudança na coloração da base da planta de roxo para verde (Figura 2e).
Essa mudança de cor prevaleceu até o último estágio fenológico. O
pulvino permaneceu verde até o estágio BBCH 16. A partir da sétima
expansão foliar (BBCH 17), observamos uma mudança na coloração de
todos os pulvini para uma tonalidade roxa, conforme evidenciado pela
Figura 2f.
BRITOET AL.
3.1.3 | Estágio de crescimento principal 2: Formação de
brotos laterais
O estágio de crescimento principal 2 descreve a formação de brotos laterais
(Tabela 1; Figura 2g e i). Na araruta, os brotos laterais são formados a partir da
base do caule principal. A formação de brotos laterais é concluída antes do
surgimento da inflorescência. Consequentemente, a formação lateral do caule
pode ser associada a diferentes estágios de crescimento principais usando uma
linha diagonal (exemplo 1/3).
Consideramos um broto lateral “visível” quando tinha diâmetro de 1 cm ou
mais. A primeira brotação lateral foi classificada como BBCH 21 (Figura 2g-i),
seguida pela segunda brotação lateral, classificada como estágio BBCH 22, e
assim por diante. As características morfológicas nesta fase de crescimento são
as mesmas do BBCH 01.
3.1.4 | Estágio de crescimento principal 3: Alongamento da
haste principal
O estágio de crescimento principal 3 corresponde ao alongamento do caule principal,
compreendendo a fase do aparecimento da primeira folha até a antese. As medições
foram realizadas durante todo o período de crescimento da planta, e a porcentagem
foi calculada em relação ao crescimento final (ou seja, % do comprimento final do
caule). Imagens de alongamento do caule durante o ciclo podem ser observadas nas
Figuras 2d e g.
O alongamento do caule principal ocorreu simultaneamente com a
formação do broto lateral expandindo-se a partir da base do caule principal
(Figuras 2h e i). Este processo começou 42 dias após o cultivo (BBCH 21) e
terminou após 133 dias (BBCH 29). As características de crescimento e
morfologia da planta foram semelhantes às do caule principal.
BRITOET AL. 123

FIGURA 2 Aspecto fenotípico da planta e corte histológico da araruta (Maranta arundinaceaL.) rizoma durante o crescimento fenológico BBCH
124
FIGURA 3 Diagrama fenológico BBCH por dias de cultivo para
araruta (Maranta arundinaceaEU.)
3.1.5 | Estágio de crescimento principal 4: Formação
do rizoma e tuberização
A formação do rizoma e tuberização iniciou-se na fase BBCH 04 e
ocorreu exclusivamente nos ramos laterais (Figuras 2m e o). Nas
condições de cultivo, cada planta produziu em média oito rizomas. O
estágio BBCH 04 iniciou com diferenciação e aumento do volume das
pontas dos rizomas primariamente emergidos (Figuras 2m–o). Nesta
etapa, observamos que a formação de rizomas e tuberização ocorreu
principalmente nas brotações laterais (Figuras 2m ep).
Os estágios BBCH 41 a BBCH 48 correspondem à biossíntese e
armazenamento do amido, respectivamente, perfazendo 10 a 100% do
acúmulo total de amido dos rizomas (Tabela 1; Figura 2n, o e r). Como é
evidente na Figura 2p, há uma tuberização de 50% (BBCH 44 a BBCH 45).
A fase BBCH 48 caracteriza-se pela finalização da tuberização (Figuras 1 e
2r), facilitando o desprendimento dos rizomas das plantas e a observação
da formação de novos botões vegetativos. No estágio BBCH 49, os
rizomas são adequados para colheita.
3.1.6 | Estágio de crescimento principal 5: Emergência da
inflorescência
Dentro da família Marantaceae, a inflorescência é um racemo alongado
(panícula terminal). No presente estudo, observou-se que o processo de
floração iniciou-se logo após a emergência da 12ª folha. A floração ocorre
no caule principal e nos brotos laterais. Primeiro, um botão reprodutivo se
desenvolve no ápice; então o processo de diferenciação começa com o
aparecimento de uma pequena projeção de botão floral (3–5 mm -) (BBCH
50). É possível observar gemas em expansão, mas ainda fechadas no
estágio BBCH 55. O estágio BBCH 59 é caracterizado pelo aparecimento
do primeiro estaminódio, mas ainda coberto por brácteas (Figura 2k).
3.1.7 | Estágio de crescimento principal 6: Floração
Aos 76 dias de cultivo, iniciou-se o processo de floração, evidenciado
pelo surgimento de uma folha bandeira distinguível pela menor área
foliar em relação às demais folhas (Figura 3). As flores de araruta são
hermafroditas gamopétalas (Figura 3j); quase não há fertilização ou
formação de frutos e sementes. Durante a BBC
BRITOET AL.
No estágio 60, aparecem os primeiros estaminódios abertos (Figura 2j). Nos
estágios subsequentes, o racemo principal se alonga até o estágio BBCH 67
(Figura 1). A cada inflorescência surgiram dois racemos florais contendo duas
brácteas com dois estaminódios. Houve uma média de cinco racemos
completos por planta por vaso. O estaminódio abriu-se sequencialmente:
primeiro o estaminódio apical das primeiras brácteas emitidas (Figura 2l)
seguido pelos estaminódios basais.
3.1.8 | Estágio de crescimento principal 9: Senescência
O estágio de crescimento 9 (BBCH 43/91) mostra a senescência da planta,
começando com as folhas emitidas no início do processo de crescimento.
Esta fase ocorre simultaneamente com a fase de tuberização (Figura 2q).
Posteriormente, as folhas restantes começam a secar, e o caule principal
tem uma mudança de coloração (BBCH 95, Figura 2p). No estágio BBCH
97, a planta secou totalmente. Os rizomas são colhidos quando
completamente tuberizados no estádio BBCH 99 (Figuras 1 e 2a).
3.2 | Biometria geral deM. arundinacea (L.) durante
o ciclo fenológico
A caracterização biométrica da altura da planta, biomassa seca total,
volume radicular e área foliar total é descrita na seção de discussão.
A Figura 1 mostra o esquema dos estágios fenológicos ao longo do
ciclo e se conecta à Figura 4, mostrando os resultados da biomassa
medida a cada 15 dias durante o cultivo. Para cada período houve
baixa variabilidade nos resultados das repetições. O crescimento da
araruta, determinado pelo acúmulo de biomassa total (massa seca) e
pela variação entre as partes da planta, foi modulado pelos estádios
de desenvolvimento fenológico que são visíveis na Figura 4. Durante
a fase vegetativa as plantas apresentaram, em média, 14 folhas por
caule ( principal ou secundário). Neste estudo, o estágio de
crescimento BBCH 1 durou aproximadamente 102 dias, resultando
em uma biomassa total acumulada de 225,0 g (MS).
Na fase inicial (BBCH 41) da síntese foram observados grânulos pequenos e
circulares (com tamanho médio de 11 μm), enquanto que na fase BBCH 43 os
grânulos eram grandes e ovais (com tamanho médio de 36,59 μm). Ao final do
processo de tuberização havia uma proporção de 5,05% de grânulos pequenos
e 94,95% de grânulos grandes.
A haste principal das plantas apresentou altura média de 1,20 ± 1,2 m,
com padronização do tamanho das plantas aos 85 dias. Durante o mesmo
período, o valor médio do volume radicular foi de 60,1 ± 0,8 cm3,
penetrando até 30 ± 0,2 cm de profundidade. A área foliar média total por
planta foi de 6.435 ± 5,2 cm2, distribuídos nas folhas do caule principal
(1.795 ± 2,1 cm2) e folhas de brotos laterais (4.640 ± 3,3 cm2). Ao final do
ciclo fenológico, a massa total dos rizomas registrada para cada planta
apresentou valor médio de 170 ± 0,5 g (MS), sendo que 27,5% (46,8 ± 1,1
g) desse valor correspondeu ao teor de amido armazenado . No presente
estudo, a análise biométrica durante a padronização do BBCH consistiu
em um complemento para demonstrar quantitativamente o acúmulo de
biomassa em araruta.
BRITOET AL. 125

TABELA 1 Descrição da araruta (Maranta arundinaceaL.) crescimento fenológico de acordo com a escala estendida BBCH

Avaliado no nível de instalação experimental - sistema de codificação BBCH

Estágio de crescimento principal Estágio de crescimento secundário

Dias de
Código Descrição Código Descrição cultivo Figura

0 Brotando 00 Rizoma com ausência de dormência 00 3a

01 Início do crescimento de gemas visíveis (<1 mm) 02 —
03 Brotos acima do solo (2–3 cm) 04 3b
05 Começo da formação das raízes 05 3c
07 Começo da formação do caule 07 3c
09 Caules empurrados para a superfície do solo (4–5 cm) 10 —
1 Desenvolvimento foliar - Caule principal 10 Início da expansão da primeira folha 13 —
11 Primeira folha expandida 14 3d
12 Segunda folha expandida 19 —
13 Terceira folha expandida 21 3e
1. A codificação continua com o mesmo esquema — —
17 Sétima folha expandida 44 3f/g
19 Nona folha expandida. Se necessário, a codificação pode manter 68 —
seguindo o mesmo esquema.

2 Formação de hastes laterais 20 Formação de brotos basais abaixo da superfície do solo 42 3g

21 Primeira brotação lateral emitida 44 —
22 Segunda brotação lateral emitida 45 3h
2. A codificação continua com o mesmo esquema — —
29 Nove ou mais brotos laterais emitidos 133 3i
3 Alongamento - haste principal 30 Alongamento da haste 13 —
31 10% de alongamento do caule 22 3e
35 50% de alongamento do caule 60 —
3. A codificação continua com o mesmo esquema — —
39 Alongamento final do caule 95 3g
4 Formação e tuberização do rizoma 40 Início da primeira formação de rizoma visível (<1 mm) 70 3m/o
41 10% da biomassa final total do rizoma 120 3n
45 50% da biomassa final total do rizoma 140 3p
4. A codificação continua com o mesmo esquema — —
48 Máximo da massa total do rizoma atingido 220 3a/r
49 Rizomas para propagação ou extração de amido 230 3a
5 Emergência da inflorescência 50 A inflorescência está presente, embora ainda com flores incluídas 76 —
(3–5 mm -)

51 Inflorescência visível 79 —
59 Inflorescência visível, embora com todas as flores fechadas 80 3k
6 Floração 60 Primeiro estaminódio aberto e anteras visíveis 82 3j
65 50% de floração, estaminódios na primeira inflorescência aberta 89 —
67 Fim da floração, anteras senescentes 93 3l
7 Desenvolvimento do fruto — Omitido — —
8 Frutos e sementes amadurecendo — Omitido — —
9 Senescência 91 Começo do amarelecimento das folhas 44 3q
93 As folhas da primeira metade da planta, a partir da base, são 200 —
morto

95 Todas as folhas estão mortas; a cor do caule muda de amarelo para 140 3p
marrom castanho
126
TABELA 1 (Contínuo)
Avaliado no nível de instalação experimental - sistema de codificação BBCH
Estágio de crescimento principal Estágio de crescimento secundário
Código Descrição Código Descrição
97 Planta morta e seca
99 Colheita do produto (rizomas)
4 | DISCUSSÃO
Uma descrição detalhada dos vários estágios de crescimento da araruta
pode oferecer uma orientação mais precisa para o manejo da cultura,
pois os coeficientes estão diretamente relacionados aos estágios
fenológicos. A atividade fisiológica da araruta é variável e o
armazenamento de amido depende das condições ambientais. O
crescimento vegetativo ocorreu no verão e no outono-inverno.
As hastes dos “rizomas de plantio” são utilizadas no cultivo da araruta, e as
sementes não podem ser obtidas devido às baixas taxas de floração e
reprodução (Heredia-Zárate, & Vieira, 2005). Os rizomas de araruta não
possuem inibidores de crescimento, como o ácido abscísico encontrado, por
exemplo, em tubérculos e rebentos (Schwab et al., 2015; Sorce, Piaggesi,
Ceccarelli, & Lorenzi, 1996). Consequentemente, os rizomas começam a brotar
apenas 5 dias após o plantio. Essa etapa durou cerca de 10 dias.
A emergência é um importante estágio de desenvolvimento em
muitos sistemas fenológicos, pois representa o início do aumento da área
foliar e, portanto, o início da interceptação da radiação solar para a
fotossíntese (Counce, Keisling, & Mitchell, 2000; Schwab et al., 2015).
O padrão de ramificação tem impacto direto na eficiência de
exposição foliar e, consequentemente, na captura de luz e no
desempenho da fotossíntese. A posição das folhas alternadas e dísticas na
filotaxia da araruta reduz a superposição das folhas no plano horizontal,
minimizando o autosombreamento (Brites & Valladares, 2005; Valladares,
Skillman, & Pearcy, 2002). Embora o fator filotaxia seja importante neste
cenário, outros fatores sustentam a eficiência fotossintética sob pressão
evolutiva (Valladares et al., 2002).
Os componentes de fotoassimilação durante a fase vegetativa do BBCH 1 são
usados para o crescimento das raízes, o desenvolvimento de novas folhas,
BRITOET AL.
Dias de
cultivo Figura
225 —
230 3a
F IGURA 4 Acumulação de biomassa
(matéria seca) à base de araruta
(Maranta arundinaceaL.) crescimento
de acordo com a escala BBCH
alongamento do caule e, principalmente, desenvolvimento de brotações laterais
(BBCH 2) (Heredia-Zárate, & Vieira, 2005).
O alongamento da haste principal ocorreu até o dia 95 de cultivo (82
dias após a emergência das folhas). Esse processo é influenciado por
fatores ambientais, como sombreamento, variação do fotoperíodo e
principalmente fitorreguladores, principalmente giberelinas (Kay &
Gooding, 1987; Moreno et al., 2017). Assim, o alongamento é variável
dependendo das condições ambientais e de fatores endógenos, como os
fitorreguladores (Moreno et al., 2017).
A etapa de interesse comercial é, sem dúvida, a formação dos rizomas
e a tuberização, considerando o amido como produto final. Embora Neves
et al. (2005) relatam que a formação de órgãos de reserva ocorre no final
do ciclo vegetativo durante a fase de senescência foliar, o que não está de
acordo com nossos resultados. Em condições de cultivo, é possível
observar a formação de rizomas durante o estado vegetativo, bem como
no início do estado reprodutivo. Este processo é semelhante em
tubérculos de yacón (Polymnia sonchifolia Poepp. & Fim.).
Na análise histológica do rizoma, observamos uma dicotomia
entre o tamanho e a forma dos grânulos de amido sintetizados. Essa
diferenciação entre os tamanhos dos grânulos também é encontrada
em pesquisas que caracterizam as propriedades técnico-funcionais
do amido de araruta (Leonel, 2007; Jyothi, Sheriff, & Sajeev, 2009); no
entanto, esta dicotomia não foi totalmente esclarecida
fisiologicamente. Sabe-se que a combinação de diferentes
isoenzimas é responsável por essa variação na biossíntese do amido,
semelhante ao que ocorre com o amido de batata (Baum & Bailey,
1987; Bechtel, Zayas, Dempste, & Wilson, 1993; Peng, Gao, Abdel-
Aal , Hucl, & Chibbar, 1999).
BRITOET AL.
O teor de amido sintetizado foi consistente com os valores
obtidos por outros autores (Ferrari et al., 2005; Leonel, 2007; Vilpoux
et al., 2019).
Os rizomas de araruta são fáceis de remover das plantas e
diretamente adequados para a produção de novas plantas ou extração de
amido. A presença de rizomas no substrato ou solo resultará no
surgimento de novas plantas (Neves et al., 2005).
O acúmulo total de biomassa foi consistente com a literatura
relacionada à produção agrícola (Moreno et al., 2017; Neves et al.,
2005; Vilpoux et al., 2019). No entanto, esses aspectos podem ter
sido minimizados se comparados aos de campo, pois as amostras
continham materiais clonais e o cultivo foi padronizado em
condições controladas para todas as amostras (substratos, irrigação
e adubação nutricional).
5 | CONCLUSÃO
A escala estendida BBCH foi introduzida para oM. arundinacea (L.) planta
no presente trabalho, mostrando-se eficaz e contribuindo para a
disseminação do cultivo da espécie. O estabelecimento de um ciclo
fenológico pode auxiliar efetivamente no planejamento do calendário
agronômico. Além disso, as práticas de cultivo podem ser ajustadas aos
eventos fisiológicos da planta sob condições ambientais favoráveis.
RECONHECIMENTOS
Os autores agradecem a Angélica Guerra pelos cortes histológicos e
ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico
(CNPq), à Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível
Superior (CAPES) e à Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuária
(Unidade EMBRAPA–CENARGEN) pelo apoio financeiro. .
ORCID
Vítor Brito https://orcid.org/0000-0002-6304-6415
Ursula Steinfort https://orcid.org/0000-0001-9641-1354
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Como citar este artigo:Brito V, Godoy-Casagrande V, Narcisa-
Oliveira J, et al. Estágios fenológicos da araruta (Maranta
arundinaceaL.) de acordo com a escala Biologische
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