Mensagem Doce n° 106

Maio de 2010

Artigo

Análise polínica comparativa e origem

botânica de amostras de mel de
Meliponinae (Hymenoptera, Apidae) do
Brasil e da Venezuela
Alex da Silva de Freitas1,4, Ortrud Monika Barth1,2, Cynthia Fernandes Pinto da Luz3
(1) Universidade Federal do Rio de Janeiro, Instituto de Biologia, Departamento de Botânica,
Laboratório de Palinologia. Rio de Janeiro, RJ, Brasil.
(2) Fundação Oswaldo Cruz, Instituto Oswaldo Cruz. Avenida Brasil 4365, 21040-900 - Rio de Janeiro,
RJ, Brasil.
(3) Secretaria do Meio Ambiente de São Paulo, Instituto de Botânica, Seção de Dicotiledôneas. Av.
Miguel Stéfano, nº 3.687, Água Funda, 04301-902 - São Paulo, SP, Brasil.
(4) Autor para correspondência: alex_silvafreitas@yahoo.com.br

RESUMO

- O presente estudo teve como objetivo realizar o reconhecimento da vegetação

nectarífera de importância para as abelhas Meliponinae através da análise
melissopalinológica de amostras de mel de várias regiões do Brasil e da Venezuela.
Foram analisadas 11 amostras de mel sendo oito do Brasil e três da Venezuela. A
análise realizada seguiu a metodologia padrão européia, sem uso de acetólise. Foram
realizadas contagens de no mínimo 300 grãos de pólen por amostra. A partir dos
resultados encontrados foram calculadas a porcentagem bruta e a corrigida dos tipos
polínicos significantes. Dominaram nas amostras coletadas no Estado brasileiro do
Amazonas Burseraceae e Solanaceae, na Paraíba Fabaceae (Crotalaria), em Santa
Catarina Rhamnaceae (Hovenia dulcis). No Estado venezuelano do Amazonas
dominaram Caesalpiniaceae e Euphorbiaceae (Acalypha avensis) e em Falcón Fabaceae
(Crotalaria). Os tipos polínicos significantes encontrados nas amostras de mel
assinalaram as diferentes fontes tróficas visitadas pelas abelhas Meliponinae.

PALAVRAS-CHAVE: Melissopalinologia, abelhas-sem-ferrão, vegetação nectarífera,

Brasil, Venezuela.

Introdução

Imigrantes europeus que chegaram ao Brasil no séc XIX trouxeram consigo as abelhas
vulgarmente chamadas de européias (Apis mellifera Linnaeus.). A introdução no Brasil
em 1956 da subespécie africana Apis mellifera scutellata (Lepeletier) gerou a forma
híbrida que passou a dominar a apicultura nacional a partir dos anos 70. Este híbrido
levou a um crescimento da atividade apícola no país e responde pela maior parcela da
produção brasileira de mel. Com a rápida expansão de Apis, as abelhas sociais nativas,
as abelhas-sem-ferrão (Meliponinae), sofreram um impacto em sua interação planta-
polinizador devido à disputa pelas fontes alimentares com as abelhas introduzidas
(Biesmeijer et al. 2005).

A Subfamília Meliponinae, família Apidae, superfamília Apoidea (Michener, 2000)

distribui-se por regiões tropicais e subtropicais de todo o mundo e geralmente não
avança para as regiões temperadas como a Apis mellifera. Somente as abelhas dos
gêneros Melipona (Illiger 1806) e Trigona (Jurine 1807) produzem mel comercializado
na América do Sul. No entanto, apesar da produção de mel ser pequena em várias
espécies de Meliponídeos, este pode ser muito apreciado pelo homem, como por
exemplo o da abelha jatái (Tetragonisca angustula Latreille), abelha adaptada a vida
urbana e que produz um dos méis mais valorizados comercialmente. Outros são azedos
e ácidos como o da Tetragona clavipes Fabricius (borá, no Brasil ou ajavittá, na
Venezuela), pouco comercializado, mas muito procurado pelos índios da Amazônia.

Segundo estudos realizados na região de São Paulo por Ramalho et al. (1989), a dieta de
espécies do gênero Melipona estudadas é composta principalmente de néctar de plantas
das famílias Anacardiaceae, Burseraceae, Clusiaceae (Guttiferae), Euphorbiaceae,
Leguminosae, Myrtaceae, Melastomataceae, Solanaceae e Moraceae. Fidalgo &
Kleinert (2007) destacaram para a região de Ubatuba, litoral do Estado de São Paulo, a
espécie Melipona rufiventris (Lepeletier) realizando coleta de pólen, néctar e resina nos
meses de dias mais longos e clima quente e úmido.

A análise melissopalinológica é um método capaz de avaliar o resultado da visita das

abelhas às flores, identificando suas preferências através dos espectros polínicos das
amostras de mel. Segundo esta avaliação, é possível reconhecer a vegetação apícola
regional, identificando as principais fontes nectaríferas e poliníferas utilizadas pelas
abelhas, bem como os principais períodos de produção de néctar e pólen (Barth 2005,
Dutra & Barth 1997, Luz et al. 2007). Através da avaliação polínica qualitativa do mel é
possível caracterizar as espécies botânicas visitadas pelas abelhas em busca de néctar e
pólen após a identificação dos tipos polínicos poliníferos, anemófilos e nectaríferos.
Pela avaliação quantitativa é possível estabelecer a contribuição de cada espécie vegetal
visitada (Iwama & Melhem 1979, Barth 1989). Paralelamente, a quantidade e os tipos
de açúcares encontrados no néctar são parâmetros que permitem estabelecer o nicho
trófico das abelhas sendo considerados agentes determinantes de atração alimentar
(Almeida-Muradian et al. 2005, Souza et al. 2006).

Em uma revisão apresentada por Barth (2004), observa-se que a maioria das análises
polínicas feitas em méis de Meliponinae do Brasil foi realizada na região amazônica.
Absy & Kerr (1977) ressaltaram a grande atuação das operárias de Melipona seminigra
(Friese) visitando várias espécies florais e sendo responsável como a principal espécie
produtora de mel da Amazônia. Marques-Souza (1996) descreveu a coleta de pólen
realizada por Trigona williana (Friese) na região da Amazônia Central, como estando
relacionada a possíveis mudanças climáticas e ao padrão de floração das diferentes
espécies de plantas. O mesmo aspecto também foi considerado por Absy & Kerr (1977)
e Absy et al. (1984) que constataram uma baixa diversidade na coleta de pólen pela
abelha Melipona compressipes manaosensis Schwarz, na maioria em plantas com curtas
floradas devido ao alto índice de chuvas no período de estudo. Marques-Souza (1996)
observou que a coleta de pólen por esta espécie de abelha foi intensa na família
Caesalpiniaceae, já que possui facilidade em manusear as peças florais, esta espécie
assim evitaria a competição com outras abelhas.
Na região Nordeste, no estado do Maranhão, Kerr et al. (1986/87) realizaram um
levantamento da flora local visitada por Melipona compressipes fasciculata Smith.
Foram identificadas 36 famílias vegetais visitadas pelas abelhas sendo Mimosaceae,
Myrtaceae e Solanaceae as mais freqüentes.

Estudos relacionados a recursos tróficos para abelhas-sem-ferrão foram também

realizados na Bahia (Carvalho et al. 2001) e na região de São Paulo (Guibu et al. 1988,
Ramalho et al. 1985, Carvalho & Marchini 1999, Dutra & Barth 1997) observando-se
uma grande diversidade de tipos polínicos nos méis analisados (Guibu et al. 1988,
Kleinert-Giovanini & Imperatriz-Fonseca 1987, Ramalho et al. 1985, 1989, 1991).
Imperatriz-Fonseca et al. (1989) estudaram em uma região urbana de São Paulo a coleta
de pólen por abelhas-sem-ferrão. Foram visitadas mais de 40 espécies de plantas sendo
mais representativas as Leguminosae, Melastomataceae, Myrtaceae e Solanaceae.

Em relação à alimentação das Meliponinae, foram destacadas preferências em sua dieta

(Ramalho et al. 1985, Guibu et al. 1988), específicas para cada gênero, levando em
consideração a região de procedência.

A presente pesquisa visa o reconhecimento da vegetação nectarífera de importância para

abelhas indígenas sem ferrão em diversas regiões do Brasil e da Venezuela por meio da
análise polínica de amostras de mel.

Material e Métodos

As amostras de mel procedentes do Brasil foram coletadas nos estados da Paraíba, do

Amazonas e de Santa Catarina; e as da Venezuela nos estados Falcón e Amazonas
(Tabela 1).

A preparação das amostras de mel seguiu o método padronizado por Louveaux et al.
(1978). Dez gramas de mel foram dissolvidos em 20 mL de água destilada e distribuídos
em dois tubos de centrífuga com capacidade para 15 mL, centrifugando-se por 15
minutos a uma velocidade média de 1500 rpm. O sobrenadante foi desprezado e
acrescentou-se 5 mL de água destilada. Centrifugou-se novamente por 15 minutos,
descartando-se o sobrenadante. Adicionou-se 5 mL de água glicerinada (1:1)
permanecendo os tubos em repouso por 30 minutos. Após nova centrifugação
desprezou-se o sobrenadante, deixando os tubos emborcados sobre papel absorvente
para melhor drenagem do sedimento. Este foi retirado do tubo com o auxílio de um
estilete contendo um pequeno pedaço de gelatina glicerinada na ponta, sendo depositado
sobre uma lâmina de microscopia e levemente aquecido. Foi colocada uma lamínula
sobre o material, vedando-se com parafina.

Realizou-se a contagem de no mínimo 300 grãos de pólen por amostra. A identificação

dos tipos polínicos foi baseada nos trabalhos de Barth (1989), Carreira et al. (1996),
Moreti et al. (2002), Roubik & Moreno (1991) e Vit (2005). Foi calculada a
porcentagem bruta dos tipos polínicos identificados, seguido da porcentagem corrigida.
Esta compreende a exclusão do pólen anemófilo (considerando-se como este espécies
de Poaceae e Ulmaceae), do pólen polinífero (Mimosaceae: Mimosa scabrella e Mimosa
verrucosa) e do pólen de Melastomataceae. A partir deste procedimento foi possível
identificar as principais famílias vegetais fornecedoras de néctar para as abelhas nas
regiões estudadas.

Os tipos polínicos encontrados foram classificados de acordo com as porcentagens

obtidas, dividindo-os em classes padrão de freqüência segundo Louveaux et al. (1978)
constantes de pólen dominante (mais de 45% do total de grãos de pólen contados);
pólen acessório (de 15 a 45%) e pólen isolado importante (3 a 15%) (Barth 1970a, Barth
1970b & Barth 1970c).

Resultados e Discussão

Os principais tipos polínicos encontrados nas amostras de mel de Meliponinae (Fig. 1)

são apresentados na forma de porcentagem bruta e de porcentagem corrigida para as
amostras do Brasil (Tabela 2) e da Venezuela (Tabela 3).

Na porcentagem bruta das amostras do Brasil foram reconhecidos as seguintes famílias

significativas, contribuindo com 3% ou mais do total de pólen contado: para as do
Estado do Amazonas Anacardiaceae, Brassicaceae, Burseraceae, Fabaceae,
Gesneriaceae, Lythraceae, Melastomataceae, Mimosaceae e Solanaceae; nas do Estado
da Paraíba destacaram-se Cactaceae, Fabaceae, Mimosaceae, Myrtaceae, Polygonaceae,
Rubiaceae, Solanaceae; nas de Santa Catarina foram encontrados Arecaceae,
Boraginaceae, Brassicaceae e Rhamnaceae.

As famílias mais representativas em porcentagem bruta nas amostras de mel da

Venezuela compreendem no Estado do Amazonas: Caesalpiniaceae, Euphorbiaceae,
Mimosaceae, Myrtaceae Scrophulariaceae e Ulmaceae e nas do Estado Falcón
destacaram-se Arecaceae Fabaceae e Violaceae.

Levando em consideração as porcentagens corrigidas relativas a cada tipo polínico

identificado, contribuindo com 3% ou mais do pólen de plantas nectaríferas, foi
marcante a presença de Solanaceae e Burseraceae nas amostras do Estado do Amazonas
do Brasil, indicando sua maior contribuição em néctar para o mel. Por meio de análises
polínicas de méis, Marques-Souza et al. (1996), Marques-Souza (1996), Absy et al.
(1984) e Absy & Kerr (1977) encontraram a presença destas famílias vegetais em várias
regiões do Estado do Amazonas. No presente estudo ainda foram observados em
quantidade reduzida Brassica, Cuphea, Anacardiaceae, Fabaceae, Gesneriaceae e
Melastomataceae.

Na região Nordeste, com destaque para o Estado da Paraíba, foram encontrados poucos
trabalhos que tratassem de análise polínica de mel das abelhas-sem-ferrão. Em duas
amostras analisadas, foi encontrado o pólen dominante de Fabaceae do tipo Crotalaria.
Outros tipos polínicos foram também observados, mas em quantidades menores, tais
como Anadenanthera colubrina, Antigonon leptopus, Caesalpiniaceae, Cactaceae,
Myrcia, Rubiaceae, Rhamnaceae, Scrophulariaceae. Kerr et al. (1986/1987) destacaram
para uma região do Maranhão a presença do pólen de Myrtaceae e Caesalpiniaceae nas
amostras de bolotas de pólen coletadas pela abelha Melipona compressipes fasciculata
Smith.

Na amostra analisada do Estado de Santa Catarina dominou o pólen do tipo Hovenia

dulcis seguido de menores quantidades do de Brassica, Echium e Arecaceae. A alta
representação do tipo polínico Hovenia dulcis na amostra de Santa Catarina pode ter sua
origem no extenso cultivo desta espécie no sul do Brasil para uso dos seus frutos e da
madeira na indústria local (Carvalho 1994). Segundo Barth (2004), referências sobre
análises polínicas de méis da região Sul não são freqüentes. Alguns autores (Guibu et al.
1988, Ramalho et al. 1985), analisando o nicho trófico de espécies de Melipona através
de análises de pólen e mel, observaram uma baixa freqüência deste tipo polínico em
amostras coletadas em regiões de São Paulo.

As amostras do Brasil apresentaram uma alta porcentagem de pólen de

Melastomataceae, Mimosaceae (M. scabrella e M. verrucosa) e Solanaceae. Possuindo
as flores das famílias Melastomataceae e Solanaceae anteras poricidas, as abelhas
extraem o pólen por vibração ao agitar suas asas (Laroca 1970, Bezerra & Machado
2003) retirando assim uma grande quantidade. A produção de néctar é contestada nestas
famílias por Renner (1983) e Forni-Martins et al. (1998); entretanto, dados obtidos por
Kleinert-Giovanini & Imperatriz - Fonseca (1987) revelaram que as flores de
Solanaceae forneceram néctar em abundância para abelhas Melipona narginata
marginata Lepeletier. Absy & Kerr (1977) e Absy et al. (1980) destacaram a
importância da família Solanaceae como uma das plantas nectaríferas mais visitadas
pela abelha Melipona seminigra merrilae Cockerell na produção de mel da Amazônia.

Nos espectros polínicos da Venezuela foi encontrada uma predominância de Acalypha

arvensis na amostra 1 do Estado do Amazonas. Vit & D'Albore (1994), estudando
amostras de mel de abelhas sociais da Venezuela, destacaram Acalypha como um dos
tipos polínicos dominantes, o que corrobora os dados aqui obtidos. Uma grande
quantidade de pólen de Caesalpiniaceae foi encontrada na amostra 2 do Estado do
Amazonas. Sua presença marcante foi também observada por Marques-Souza (1996)
nas fontes de pólen exploradas por uma espécie de Melipona da Amazônia Central do
Brasil. Este autor destaca que espécies de Caesalpiniaceae são amplamente distribuídas
por vários habitats, possuindo as Melipona uma maior facilidade em manusear as peças
florais, assim podem intensificar sua coleta de pólen evitando competição com outras
abelhas. Absy & Kerr (1977), Absy et al. (1980), na Amazônia (Brasil), Kerr et al.
(1986/1987) no Maranhão, Imperatriz-Fonseca et al. (1989), Ramalho (1990) e
Ramalho et al. (1994) em São Paulo também constataram a importância das espécies de
Caesalpiniaceae na dieta de Melipona e Apis mellifera.

No estado de Falcón foi encontrada dominância do tipo polinico Crotalaria, fato

também observado por Vit & D'Albore (1994) em mel de Melipona da Venezuela,
entretanto como pólen secundário. Flores & Miotto (2005) destacaram que espécies do
gênero Crotalaria possuem hábito herbáceo ou arbustivo, com considerável plasticidade,
sendo ruderais e ocorrendo em locais que sofreram ação antrópica ou invasoras de
cultura. Com a alta porcentagem do tipo polínico Crotalaria nas amostras de mel pode-
se caracterizar a área de coleta das abelhas como sendo uma área aberta, possivelmente
de campo, o que é confirmado por Lemus-Jiménez & Ramirez (2005), caracterizando a
vegetação do Estado de Fálcon como uma área que sofre constante ação antrópica e
possuindo vegetação de baixo porte.

Nos estados da Venezuela foram encontrados poucos tipos polínicos caracterizados

como poliníferos e somente Trema acima de 3% de freqüência. Não foram observadas
diferenças marcantes entre as porcentagens brutas e corrigidas dos tipos polínicos em
méis destes dois Estados, sendo que a maior parte do pólen foi considerado como
proveniente de plantas nectaríferas.
A partir dos resultados obtidos foram reconhecidos os principais tipos polínicos
indicadores de plantas contribuintes em néctar para o mel de Meliponinae. Nas amostras
analisadas dos Estados brasileiros observou-se uma ampla variedade de tipos polínicos,
fato que, segundo Biesmeijer et al. (2005) caracteriza as abelhas sociais. Comparando-
se os espectros polínicos dos dois Estados do Amazonas, tanto no Brasil quanto na
Venezuela, observou-se que, em relação à vegetação apícola, houve uma alta incidência
de tipos polínicos coletados pelas Meliponinae quando comparado as demais amostras
analisadas.

Em relação às porcentagens bruta e corrigida dos tipos polínicos nas amostras de mel de
Meliponinae dos dois países, constatou-se uma significativa diferença entre as do Brasil
e da Venezuela. Nas amostras provenientes do Brasil, encontramos uma quantidade de
tipos polínicos poliníferos maior do que nas amostras da Venezuela. Este fato poder-se-
ia dar devido à disponibilidade de recursos tróficos (Moreti et al. 2002), já que as
abelhas utilizam o pólen polinífero como fonte de proteína para a subsistência da
colméia.

Agradecimentos

À Dra. Ligia Bicudo Almeida-Muradian, Departamento de Alimentos e Nutrição

Experimental, Faculdade de Ciências Farmacêuticas, Universidade de São Paulo, pela
disponibilidade das amostras do Brasil. À Dra. Patricia Vit, Departamento de Ciência
dos Alimentos, Faculdade de Farmácia e Bioanalisis, Universidade de Los Andes,
Mérida, pela disponibilidade das amostras da Venezuela. Ao Prof. João M.F. Camargo,
Universidade de São Paulo, pela identificação das abelhas.

Referências

Absy, M.L &, Kerr, W.E. 1977. Algumas plantas visitadas para obtenção de pólen por
operárias de Melipona seminigra merrilae em Manaus. Acta Amazonica. 7: 309-315.

Absy, M.L., Bezerra, E.B. & Kerr, W.E. 1980. Plantas nectaríferas utilizadas por duas
espécies de Melipona da Amazônia. Acta Amazonica. 10: 271-281.

Absy, M.L., Camargo, J.M.F., Kerr, W. E & Miranda, I.P.A. 1984. Espécies de plantas
visitadas por Meliponinae (Hymenoptera;Apoidea), para coleta de pólen na região do
médio Amazonas. Revista Brasileira de Biologia. 44: 227-237.

Almeida-Muradian, L.B., Pamplona, L.C., Coimbra, S. & Barth, O.M. 2005. Chemical
composition and botanical evaluation of dried bee pollen pellets. Journal of Food
Composition and Analysis. 18: 105-111.

Barth, O.M. 1970a. Análise microscópica de algumas amostras de mel. 1. Pólen

Dominante. Anais da Academia Brasileira de Ciências. 42: 351-366.

Barth, O.M. 1970b. Análise microscópica de algumas amostras de mel. 1. Pólen

Acessório. Anais da Academia Brasileira de Ciências. 42: 571-590.

Barth, O.M. 1970c. Análise microscópica de algumas amostras de mel. 1. Pólen Isolado.
Anais da Academia Brasileira de Ciências. 42: 747-772.

Barth, O.M. 1989. O pólen no mel brasileiro. Gráfica Luxor, Rio de janeiro.151p.

Barth, O.M. 2004. Melissopalinology in Brazil: A review of pollen analysis of honeys,

propolis and pollen loads of bees. Sciencia Agricola. 61: 342-350.

Barth, O.M. 2005. Análise polínica de mel: Avaliação de dados e seu significado.
Mensagem Doce. 81:2-6.

Bezerra, E.L.S. & Machado, I.C. 2003. Biologia floral e sistema de polinização de
Solanum stramonifolium Jacq. (Solanaceae) em remanescente de mata atlântica,
Pernanbuco. Acta Botânica Brasílica. 17: 247-257.

Biesmeijer, J.C., Staa, E.J., Castro, M.S., Viana, B.F., Kleinert, A.M.P., & Imperatriz-
Fonseca, V.L. 2005. Connectance of Brazilian social bee-food plant networks is
influenced by habtat, but not by latitude, altitude or network size. Biota Neotropica. 5:
1-9.

Carreira, L.M.M., Silva, M.F., Lopes, J.R.C & Nascimento, L.A.S. 1996. Catálogo de
Pólen das Leguminosas da Amazônia Brasileira. Belém: Museu Paraense Emílio
Goeldi. 137p.

Carvalho, P.E.R. 1994. Ecologia, silvicultura e usos da Uva-do-Japão. Colombo:

EMBRAPA - CNP Floresta, (circular técnica). 24p.

Carvalho, C.A.L., Marchini, L.C. 1999. Tipos polínicos coletados por Nannotrigona
testaceicornis e Tetragonisca angustula (Hymenoptera,Apidae,Meliponinae). Scientia
Agricola. 56: 717-722.

Carvalho, C.A.L., Moreti, A.C.C.C., Marchini, L.C., Alves, R.M.O. & Oliveira, P.C.F.
2001. Pollen spectrum of honey of "uruçu" bee (Melipona scutellaris Latreille, 1811).
Revista Brasileira de Biologia. 61: 63-67.

Dutra, V.M.L & Barth, O.M. 1997. Análise palinológica de amostras de mel da região
de Bananal (SP/RJ). Revista Universidade de Guarulhos - Geociências II. 174-183.

Fidalgo, A.O. & Kleinert, A.M.P. 2007. Foraging behavior of Melipona rufventris
Lepeletier (Apinae; Meliponini) in Ubatuba, SP. Brazilian Journal of Biology. 67:1333-
140.

Flores, A.S. & Miotto, S.T.S. 2005. Aspectos fitogeográficos das espécies de Crotalaria
L. (Leguminosae, Faboideae) na região sul do Brasil. Acta Botanica Brasílica. 19: 245-
249.

Forni-Martins, E.R., Marques, M.C.M. & Lemes, M.R. 1998. Biologia floral e
reprodução de Solanum paniculatum L. (Solanaceae) no estado de São Paulo, Brasil.
Revista Brasileira de Botânica. 21: 117-124.

Guibu, L.S., Ramalho, M. Kleinert-Giovanini, A. & Imperatriz-Fonseca, V.L. 1988.

Exploração de recursos florais por colônias de Melipona quadrifasciata (Apidae,
Meliponinae). Revista Brasileira de Biologia. 48: 10-16.

Imperatriz-Fonseca, V.L., Kleinert, A. & Ramalho, M. 1989. Pollen harvest by eusocial

bees in a non-natural community in Brazil. Jounal of Tropical Ecology. 5:239-242.
Iwana, S. & Melhem, T.S. 1979. The pollen spectrum of the honey of Tetragonisca
angustula angustula Latreille (Apidae,Meliponinae). Apidologie. 10:275-295.

Kerr, W.E., Absy, M.L. & Marques-Souza, A.C. 1986/1987. Espécies nectaríferas e
poliníferas utilizadas pela abelha Melipona compressipes fasciculata (Meliponinae,
Apidae), no Maranhão. Acta Amazonica. 16/17:145-156.

Kleinert-Giovanini, A. & Imperatriz-Fonseca, V.L. 1987. Aspects of the niche of

Melipona marginata marginata Lepeletier (Apidae, Meliponinae). Apidologie. 18(1):69-
100.

Laroca, S. 1970. Contribuição para o crescimento das relações entre abelhas e flores:
coleta de pólen de anteras tubulares de certas Melastomataceae. Revista Floresta. 2:69-
74.

Lemus-Jiménez, L.C. & Ramirez N. 2005. Sistemas reprodutivos de las plantas en tres
hábtats de la planicie costera de Paranaguá, Venezuela. Revista Biología Tropical. 53:
415-430.

Louveaux, J., Maurizio, A., Vorwohl, G. 1978. Methods of melissopalinology. Bee

world. 59:139-157.

Luz, C.F.P., Thomé, M.L., Barth, O.M. 2007. Recursos tróficos de Apis mellifera
(Hymenoptera, Apidae) na região de Morro Azul do Tinguá, estado do Rio de Janeiro.
Revista Brasileira de Botânica. 1: 27-37.

Marques-Souza, A.C., Moura, C.O. & Nelson, B.W. 1996. Pollen collected by Trigona
williana (Hymenoptera: Apidae) in Central Amazônia. Revista Brasileira de Biologia.
44: 567-573.

Marques-Souza, A.C. 1996. Fontes de pólen exploradas por Melipona compressipes

manaosensis (Apidae: Meliponinae), abelha da Amazônia Central. Acta Amazonica. 26:
77-86.

Michener, C.D. 2000. The bees of the world. Baltimore, The Johns Hopkins University
Press, 913p. Moreti, A.C.C.C., Marchini, C., Souza, V.C., & Rodrigues, R.R. 2002.
Atlas do pólen de plantas apícolas. Papel Virtual, Rio de Janeiro. 93p.

Ramalho, M., Imperatriz-Fonseca, V.L., Kleinert-Giovanini, A. & Cortopassi-Laurino,

M. 1985. Exploitation of floral resources by Plebeia remota holmberg (Apidae,
Meliponinae). Apidologie. 16: 307-330.

Ramalho, M., Kleinert-Giovanini, A. & Imperatriz-Fonseca, V.L.. 1989. Utilization of

floral resources by species of Melipona (Apidade, Meliponinae): floral preferences.
Apidologie .20:185-195.
Ramalho, M. 1990. Foraging by stingless bees of the genus Scaptotrigona (Apidae,
Meliponinae). Jounal of Apicultural Research. 29:61-67.

Ramalho, M., Guibu, L.S., Giannini., T.C., Kleinert-Giovannini, A. & Imperatriz-

Fonseca, V.L.. 1991. Characterization of some southern brazilian honey and bee plants
through pollen analysis. Jounal of Apicultural Research. 30:81-86.

Ramalho, M., Giannini, T.C., Malagodi-Braga, K.S. & Imperatriz-Fonseca, V.L.. 1994.
Pollen harvest by stingless bees foragers (Hymenoptera, Apidae, Meliponina). Grana
33: 239-244.

Ramalho, M. 2004. Stingless bees and mass flowering trees in the canopy of atlantic
forest: a tight relationship. Acta Botanica Brasílica. 18: 37-47.

Renner, S. 1983. The widespread occurence of anther destruction by Trigona bees in

Melastomataceae. Biotropica. 15: 251-256.

Roubik, D.W & Moreno, J.E.P. 1991. Pollen and spores of Barro Colorado Island.
Monographs in systematics Botany. Missouri: Missouri Botanical Garden. 268p.

Souza, B., Roubik, D., Barth,.O.M., Heard, T, Enríquez, E., Carvalho, C., Villas-Bôas,
J., Marchini, L., Locatelli, J., Persano-Oddo, L., Almeida-Muradian, L.B., Bogdanov,
S., & Vit, P. 2006. Composition of stingless bee honey: setting quality standards.
Interciencia. 31:867-875.

Vit, P. & D'Albore G. R. 1994. Melissopalynology for stingless bees (Apidae:

Meliponinae) from Venezuela. Journal of Apicultural Research. 33: 145-154.

Vit, P. 2005. Melissopalynology Venezuela. APIBA-CDCHT, Universidade de Los

Andes - Mérida. 205p.