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Eur J Appl Physiol (2012) 112:3829–3838 DOI
10.1007/s00421-012-2364-2
ARTIGO ORIGINAL
A sensação cutânea plantar reduzida modifica a dinâmica da marcha, a
cinemática dos membros inferiores e a atividade muscular durante a caminhada
Angela Ho¨hne • Sufyan Ali • Christian Stark •
Gert-Peter Brüggemann
Recebido: 26 de outubro de 2011 / Aceito: 20 de fevereiro de 2012 / Publicado online: 6 de março de 2012
Springer-Verlag 2012
Resumo A neuropatia periférica é a complicação de longo prazo mais
comum no diabetes e está envolvida em alterações na postura e na
marcha do diabético. A regressão da função nervosa leva a vários
déficits nos sistemas sensorial e motor, prejudicando as vias aferentes
e eferentes nas extremidades inferiores. Este estudo teve como objetivo
examinar como o feedback aferente plantar reduzido afeta o padrão de
marcha.
A sensação cutânea na sola de ambos os pés foi reduzida
experimentalmente por meio de injeções intradérmicas de uma solução
anestésica, sem afetar a propriocepção ou os músculos do pé. Dez
indivíduos realizaram caminhada nivelada em velocidade controlada
antes e após a anestesia plantar.
Atividade muscular de cinco músculos da perna, taxas de co-contração
para o joelho e tornozelo, forças de reação do solo (GRF), características
espaço-temporais, ângulos articulares e momentos do quadril, joelho e
tornozelo foram analisados. A intervenção reduziu significativamente a
sensação plantar, reduzindo-a ao nível da neuropatia sensorial. As
características espaço-temporais da marcha permaneceram inalteradas.
A articulação do tornozelo estava mais dorsiflexionada, o que coincidiu
com o aumento da atividade do músculo tibial anterior e diminuição da
atividade do músculo gastrocnêmio medial durante o pé plano para o
apoio médio. Além disso, a articulação do joelho estava mais flexionada
acompanhada de aumento da atividade do bíceps femoral e maior
momento de extensão interna do joelho. Com
Comunicado por Toshio Moritani.
A. Höhne (&) S. Ali G.-P. Bru¨ggemann Instituto de
Biomecânica e Ortopedia, Universidade Alemã do Esporte de
Colônia, Am Sportpark M¨ngersdorf 6, 50933 Colônia,
Alemanha e-mail:
hoehne@dshs-koeln.de
C. Stark
Departamento de Anestesia, Dreifaltigkeitskrankenhaus, Colônia,
Alemanha
em relação à dinâmica da marcha, observou-se atraso do primeiro pico
do GRF vertical. O aumento da atividade dos músculos sóleo e tibial
anterior foi encontrado durante o final do apoio. A perda de curto prazo
da sensação plantar afeta a cinemática dos membros inferiores e a
dinâmica da marcha, particularmente durante a primeira metade do
apoio, e contribui para modificar os padrões de ativação muscular
durante a locomoção.
Palavras-chave Feedback aferente Marcha Eletromiografia
Sensação Neuropatia Diabetes
Introdução
A neuropatia periférica é a complicação de longo prazo mais comum no
diabetes mellitus e está envolvida em alterações na marcha e postura
diabéticas e na patogênese do pé diabético (Cavanagh et al. 1992 ).
Cerca de 60 a 70% dos pacientes com diabetes sofrem de formas leves
a graves de danos no sistema nervoso (CDC 2011). A neuropatia
periférica afeta fibras aferentes sensoriais pequenas e grandes, levando
à regressão progressiva da função nervosa de regiões periféricas para
regiões mais proximais. Os déficits resultantes nos sistemas sensorial e
motor prejudicam as vias aferentes e eferentes na extremidade inferior
(Cavanagh et al. 1992). Investigações da marcha neuropática diabética
demonstraram várias alterações em comparação com o normal, incluindo
redução da velocidade de caminhada e comprimento do passo, aumento
da duração da fase de apoio, amplitude limitada de movimento do
tornozelo, momentos articulares redistribuídos, alterações na cinemática
dos membros inferiores, padrões alterados de ativação muscular,
pressões plantares aumentadas e maior risco de queda (Abboud et al.
2000; Akashi et al. 2008; Allet et al. 2008; Cavanagh et al. 1992; Frykberg
et al. 1998; Kwon et al. 2003; Mueller et al. 1994 ; Sacco et al. 2009;
Savelberg et al. 2009).
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3830
Pesquisas anteriores mostraram que muitas características da
marcha dependem da velocidade da marcha, por exemplo,
comprimento da passada, duração da passada, amplitude e tempo
de ativação muscular, ângulos articulares, momentos articulares e
força articular no tornozelo, joelho e mudança do quadril durante a
caminhada com marcha lenta. , velocidades de caminhada naturais
e mais rápidas (Hortobagyi et al. 2009; Savel berg et al. 2010;
Winter 1991, 2004). Recentemente, Savelberg et al. (2010)
demonstraram que as alterações espaço-temporais da marcha em
pacientes neuropáticos diabéticos são principalmente resultado da
velocidade de marcha alterada, e que as alterações na marcha
neuropática diabética observadas em estudos anteriores podem
ser um resultado combinado da própria doença e da velocidade
de caminhada tipicamente reduzida de aqueles pacientes. A
neuropatia periférica e as comorbidades do diabetes podem se
manifestar em uma ampla variedade de sintomas sensoriais e
motores. Fraqueza muscular e atrofia dos músculos intrínsecos
do pé e dos músculos dos membros inferiores, bem como taxas
prejudicadas de desenvolvimento de força devido à neuropatia
motora, devem ser consideradas (Andersen et al. 1997; Greenman
et al. 2005). Alterações estruturais nos tecidos conjuntivos
articulares podem prejudicar a flexibilidade articular do pé e do
tornozelo (Hajrasouliha et al. 2005; Sacco et al. 2009). Devido à
neuropatia sensorial, foram observados limiares proprioceptivos
diminuídos nas articulações, principalmente no tornozelo (Son et
al. 2009). Um sinal clínico mais óbvio de lesão do nervo sensorial é a pele insensível
± 12,0 kg) se evoluntariaram
Como cada fator pode influenciar o sistema locomotor de forma
independente, intervenções experimentais podem ajudar a elucidar
o papel de um único fator. A sola do pé está continuamente em
contato com nosso ambiente físico durante a locomoção e fornece
informações sobre a mudança das características da superfície
para o sistema nervoso central (Kennedy e Inglis 2002). O feedback
aferente cutâneo plantar é integrado em todos os níveis do sistema
nervoso central durante o controle motor neural da marcha e
postura humana por meio de vias transcorticais e oligossinápticas
mediadas pela coluna vertebral (Fallon et al. 2005; Meyer et al.
2004; Nielsen et al . 1997 ) . Aferências de vários locais da pele no
pé desempenham um papel crucial na modulação da resposta
reflexa dependente de fase durante a locomoção e no tempo de
transição entre a postura e o balanço (Van Wezel et al.
1997; Zehr et ai. 1997). Na marcha neuropática diabética, uma
redistribuição dos momentos articulares e diminuição da capacidade
de desacelerar a velocidade de avanço foram observadas e
discutidas como fatores relevantes para o desenvolvimento de
aumento da pressão plantar (Meier et al. 2001; Savelberg et al.
2009) , que é um importante fator de risco para a formação de
úlcera plantar no pé diabético (Caselli et al. 2002; Frykberg et al. 1998). al. 2000). Três regiões de teste plantar (centro do antepé, mediopé
Savelberg e colegas (2009) encontraram uma correlação entre a
diminuição da força dos flexores plantares e dorsais e os momentos
articulares redistribuídos em pacientes diabéticos e sugeriram que
a sensibilidade plantar reduzida pode ser um fator contribuinte
adicional. Avanços em nossa compreensão
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a marcha neuropática diabética alterada ajuda a definir com mais
precisão os requisitos para estratégias de intervenção para
pacientes neuropáticos diabéticos. O objetivo deste estudo foi
examinar como a sensação cutânea plantar reduzida
experimentalmente afeta as características da marcha e os padrões
de ativação muscular dos membros inferiores durante a caminhada.
O aspecto inovador do estudo é a aplicação de um procedimento
anestésico especificamente projetado que visa apenas os órgãos-
alvo dos receptores cutâneos plantares (Meyer et al. 2004). O
método aplicou a propriocepção do pé esquerdo e do tornozelo e
os músculos intrínsecos do pé não afetados, permitindo o estudo
de uma possível relação de causa e efeito entre o feedback
aferente plantar reduzido e as características do padrão de marcha.
Nossa hipótese é que a redução da sensação cutânea plantar
causaria mudanças significativas na dinâmica da marcha, na
cinemática dos membros inferiores e nos padrões de ativação
muscular durante a caminhada nivelada em uma velocidade padronizada.
Métodos
assuntos
Dez indivíduos jovens, seis homens e quatro mulheres (idade: 23,6
± 1,9 anos; altura corporal: 178,4 ± 8,9 cm; massa corporal: 76,3
a sensação plantar
para o reduzida
estudo. O(Pham et al.experimental
protocolo 2000).
foi aprovado pelo comitê de ética interno. Todos os indivíduos
deram consentimento informado por escrito antes da participação
e não tinham histórico de distúrbios neurológicos ou doenças
musculoesqueléticas.
intervenção sensorial
A sensação da superfície de suporte de peso das solas de ambos
os pés foi reduzida localmente por meio de múltiplas injeções de
uma solução anestésica usando um procedimento modificado de
Meyer et al. (2004). A solução anestésica (cloridrato de lidocaína a
2%, bicarbonato de sódio 1:8, epinefrina 1:200.000, hialuronidase
12 U/mg) foi aplicada por via intradérmica por um anestesiologista
usando agulhas de calibre 30. Resultados anestésicos eficazes
foram obtidos com oito a doze injeções de 0,8 ml para cada pé.
Uma descrição detalhada da intervenção sensorial e dos
procedimentos de teste foi publicada anteriormente (Höhne et al.
2009).
Os monofilamentos de Semmes-Weinstein e a biotesiometria
foram escolhidos como padrões clínicos para avaliar o efeito da
a anestesia na sensibilidade plantar (Frykberg et al. 1998; Pham et
lateral, calcanhar) foram marcadas para garantir que os testes de
sensibilidade antes (pré) e após a anestesia plantar (pós) fossem
realizados na mesma região plantar. Um conjunto de 20
monofilamentos Semmes-Weinstein (North Coast Medical, Inc.,
Morgan Hill, EUA) foi usado na realização
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o algoritmo de passos 4, 2, 1 com estímulos nulos e o ''método sim/
não'' (Dyck et al. 1993). O tamanho dos filamentos calibrados corresponde
a uma escala logarítmica de força de flexão [tamanho do filamento = log10
de (109 força em mg)].
A perda sensorial é clinicamente detectada pela incapacidade de detectar
o filamento 5.07 (&115 mN) em dois dos três locais na superfície plantar
(Pham et al. 2000 ).
Na região plantar do pé, foram identificados receptores cutâneos de
adaptação lenta (SAI/II) e adaptação rápida (FAI/II) (Kennedy e Inglis 2002).
Cerca de 70% dos receptores na sola do pé humano são os receptores FAI
(corpúsculos de Meissner) e FAII (corpúsculos de Pacini) que medeiam
principalmente baixas e altas frequências de vibração, respectivamente. Os
limiares de percepção de vibração foram, portanto, avaliados em nível de
baixa e alta frequência (25 e 200 Hz). O estímulo de vibração senoidal foi
aplicado por um Vibrômetro Tátil HVLab customizado (Institute of Sound
and Vibration Research, University of Southampton, Reino Unido) usando
o método Be´ke´sy de taxas crescentes e decrescentes (valor médio de seis
reversões). A sonda de aplicação (diâmetro 5 mm) foi colocada sem
qualquer contato circundante, perpendicular à região de teste plantar com
uma força de contato da indentação da pele de 1 N (±0,1 N). O deslocamento
foi calculado a partir da onda de aceleração por:
A velocidade de caminhada semelhantes durante as tentativas de marcha, de
X¼
2 modo que a perna direita sempre batesse na plataforma de força embutida.
ð2pfÞ
onde X é o deslocamento, A é a aceleração e f é a frequência de vibração
(Griffin 1990).
Análise da marcha
Os dados cinemáticos foram registrados com um anal de movimento Vicon
ysis (modelo 624, Vicon, Oxford, Reino Unido) usando 12 câmeras operando
a 120 Hz. Com base no modelo Plug-In-Gait (Vicon, Oxford, Reino Unido),
marcadores retrorrefletivos (diâmetro 14 mm) foram aplicados com fita
adesiva na espinha ilíaca ântero-superior e posterior esquerda e direita,
meio da coxa, côndilo femoral lateral , meio da perna, maléolo lateral,
calcâneo dorsal e meio do pé na cabeça do segundo metatarso para
rastrear a cinemática da extremidade inferior.
As forças de reação do solo (GRF) foram coletadas a uma taxa de
amostragem de 1.000 Hz usando uma plataforma de força tridimensional
(Kistler, Winterthur, Suíça). A plataforma de força foi embutida no nível do
chão do laboratório e colocada no meio do corredor de madeira sólida (15
m de comprimento, 0,6 m de largura, 0,2 m de altura).
Os sinais de eletromiografia (EMG) em cinco músculos da perna (M.
tibialis anterior, M. gastrocnemius medialis, M. soleus, M. biceps femoris,
M. vastus medialis) foram registrados durante os testes de caminhada com
uma taxa de amostragem de 1.000 Hz (Biovision, Munique, Alemanha). Os
eletrodos de superfície adesivos bipolares pré-amplificados (sensor azul,
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Medicotest, Dinamarca) foram colocados nos ventres dos músculos com
uma distância entre eletrodos de 2 cm e
adicionalmente fixado na pele com fita elástica junto com o pré-amplificador
para reduzir artefatos de movimento. Antes de iniciar os testes de
caminhada, a qualidade dos sinais EMG para cada músculo foi testada on-
line usando contrações musculares voluntárias e verificada quanto a fatos
de movimento mecânico. As colocações de marcadores e eletrodos foram
realizadas pelo mesmo investigador para todos os indivíduos e
permaneceram inalteradas nas condições pré e pós-caminhada.
A sincronização da plataforma de força, EMG e dados cinemáticos foi
fornecida pelo sistema de análise de movimento Vicon.
Os testes de caminhada foram realizados com os pés descalços a uma
determinada velocidade de caminhada de 1,85 a 1,90 m/s nas condições
pré e pós sensoriais. A velocidade de caminhada corresponde a uma
caminhada bastante rápida e foi escolhida em preparação para um
experimento realizado posteriormente investigando o controle da estabilidade
dinâmica para mudanças inesperadas na rigidez da superfície durante a
caminhada, o que foi discutido em um artigo diferente (Höhne et al.
2011). A velocidade-alvo foi predeterminada por um bastão montado no
teto operando em um cabo de reboque acionado eletricamente.
A vara moveu-se na frente da cabeça do sujeito ao longo do corredor. Além
disso, barreiras de luz foram usadas para controlar a velocidade da
caminhada. Os sujeitos foram instruídos a manter a posição inicial e a
Três tentativas de caminhada válidas foram coletadas em cada condição
sensorial. Imediatamente após o procedimento anestésico, os sujeitos
realizaram algumas caminhadas para se familiarizar com as alterações
sensoriais e, posteriormente, foram coletadas as tentativas de marcha para
a pós-condição.
Análise de dados
As trajetórias dos marcadores foram suavizadas usando uma rotina de filtro
Woltring (Woltring 1986 ) com um nível de ruído de 10 mm2 Modelo In-Gait .
para o plano sagital (Vicon, Oxford, Reino Unido). Os sinais brutos de EMG
foram retificados em onda completa e suavizados usando um filtro
Butterworth de 3ª ordem (bandpass 20–500 Hz) e normalizados da seguinte
forma (Arampatzis et al. 2001): EMGFk EMGNk ¼
100
maxk
onde EMGNK são os dados EMG normalizados do k-muscle, EMGFk são
os dados EMG de envelope linear do k-muscle e Maxk é a amplitude
máxima do sinal suavizado do k-muscle de cada sujeito nas tentativas de
caminhada média antes anestesia plantar (condição prévia). Os dados EMG
normalizados (EMGNk) foram usados para calcular os valores EMG
integrados (IEMG) de cada músculo para cada 25%
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da fase de apoio correspondente com a forma característica da
curva vertical GRF (0-25% golpe do calcanhar: primeiro pico,
25-50% primeiro pico: mínimo, 50-75% mínimo: segundo pico,
75-100% segundo pico: Dedo do pé fora).
Além disso, para elucidar a direção das mudanças na ativação
muscular dos músculos agonistas e antagonistas que controlam o
movimento do tornozelo e joelho no plano sagital, uma razão de co-
contração (COCON) foi calculada com base em uma equação
matemática introduzida por Falconer e Winter (1985) . ). A fórmula
foi usada anteriormente para investigar taxas de co-contração
durante a caminhada em pacientes neuropatas diabéticos (Akashi
lateral do pé e calcanhar). Os limiares de pressão de toque
aumentaram significativamente, atingindo os valores critérios de
neuropatia sensitiva periférica em todas as regiões do teste plantar
(p\0,001) (fig. 1). Da mesma forma, os limiares de percepção de
vibração no nível de baixa e alta frequência (25/200 Hz) aumentaram
cerca de 100% no antepé (p = 0,008), lateral do pé (p = 0,008) e
calcanhar (p = 0,008), indicando uma clara redução no feedback
aferente dos diferentes
receptores cutâneos na planta do pé (Fig. 1).
Características da marcha

et al. 2008):
IEMGx As características espaço-temporais da marcha não mudaram
COCON = 2
significativamente entre as condições sensoriais em termos de
IEMGx þ IEMGy
comprimento da passada (pré: 1,81 ± 0,086 m, pós: 1,79 ± 0,069
onde, para analisar a co-contração no tornozelo, x é o m; p = 0,508), duração da passada (pré: 974 ± 39 ms, pós: 967 ±
IEMG do músculo tibial anterior e y é o IEMG do músculo 54 ms, p = 0,308) ou duração da fase de apoio (pré: 551 ± 23 ms,
gastrocnêmio medial, enquanto para a razão de contração do pós: 544 ± 29 ms, p = 0,260). A velocidade de caminhada
joelho x é o IEMG do vasto medial
permaneceu inalterada antes e após a anestesia plantar de acordo
músculo e y é o IEMG do músculo bíceps femoral. com a velocidade de caminhada predeterminada de 1,85–1,90 m/s
Todos os dados foram analisados para a perna direita (o pé que (pré: 1,86 ± 0,07 m/s, pós:
atingiu a plataforma de força), base de tempo normalizada pela fase
de apoio; e GRFs e momentos articulares massa corporal
normalizados para permitir a comparação dos dados atuais com os
estudos anteriores. Com relação às características da marcha,
foram analisados a duração da fase de apoio (tempo de contato do
pé com a plataforma de força), a duração da passada e o
comprimento da passada (com base nos dados cinemáticos). Para
detectar mudanças cinemáticas e cinéticas ao longo da fase de
apoio, os ângulos articulares e os momentos articulares internos no
tornozelo, joelho e quadril foram quantificados a cada 10% da fase
de apoio. Como o centro de pressão do pé não pode ser medido
validamente se o GRF for muito baixo (\2% do peso corporal), a
dinâmica inversa foi calculada e apresentada nos dados gráficos
entre 10 e 90% da fase de apoio (inverno). 2004) (Fig. 3). No que
diz respeito à dinâmica da marcha, foram analisados os valores
máximos e sua ocorrência em percentual da fase de apoio para o
primeiro pico, mínimo e segundo pico no GRF vertical, bem como
os picos máximos de força de frenagem e aceleração no GRF horizontal.
Para cada sujeito, foi calculada a média das variáveis ao longo
dos três testes de caminhada analisados para cada condição
sensorial. Diferenças estatisticamente significativas entre condições
normais e anestesiadas (pré/pós) foram determinadas usando o
teste não paramétrico dependente de Wilcoxon. O nível de
significância estatística foi estabelecido em a = 0,05 para todas as análises.

Resultados

Sensação plantar
O anestésico local aplicado levou a uma redução significativa da
sensibilidade plantar em todas as regiões do teste plantar (antepé,
Fig. 1 Valores médios e erro padrão da média dos limiares de
percepção sensorial nas regiões de teste plantar para pressão de
toque e vibração (25/200 Hz) antes (pré) e após (pós) anestesia
plantar. Diferença estatisticamente significativa entre as condições (*p\0,05)

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1,86 ± 0,09 m/s, p = 0,959). A análise dos parâmetros do GRF revelou

um primeiro pico do GRF vertical significativamente aumentado (em
2,9%, p = 0,017) e atrasado (em 1%, p = 0,031) ao caminhar com
sensação plantar reduzida (Tabela 1) . No entanto, a análise do
tamanho do efeito com base no ''d'' de Cohen (Cohen 1988), calculado
como a diferença nos resultados médios da condição antes (pré) e após
a anestesia plantar (pós) dividida pelo desvio padrão da condição
anterior , mostraram que o aumento do primeiro pico é pequeno
(tamanho do efeito: 0,16) e que o atraso do primeiro pico é mais
pronunciado (tamanho do efeito: 0,78). Os picos de força de frenagem
e aceleração e sua ocorrência temporal durante a fase de apoio não
diferiram entre as condições sensoriais (Tabela 1). Os parâmetros
cinemáticos mostraram mudanças significativas geralmente durante a
primeira metade da fase de apoio na condição anestesiada em
comparação com a sensação normal (Fig. 2). A articulação do tornozelo
foi significativamente mais dorsiflexionada entre 20 e 40% da fase de
apoio (p = 0,005). No instante do toque, a articulação do joelho tendeu
a uma posição mais flexionada (toque: p = 0,059) e foi significativamente
mais flexionada em 20 e 30% da fase de apoio (p = 0,022). Houve uma
posição ligeiramente mais flexionada da articulação do quadril em 50 e
60% da fase de apoio (p = 0,042). Com sensibilidade plantar reduzida,
os sujeitos demonstraram um aumento significativo de 10,2% no
momento máximo de extensão interna do joelho em 20% do

fase de apoio (p = 0,009; fig. 3). O momento máximo de flexão plantar

interna do tornozelo diminuiu significativamente em 4,2% em 80% da
fase de apoio (p = 0,037) sob anestesia plantar. Os momentos internos
da articulação do quadril apresentaram na primeira metade do apoio
valores ligeiramente aumentados durante a caminhada com sensibilidade
plantar reduzida (30% fase de apoio: p = 0,059; 40% fase de apoio: p =
0,047)
(Fig. 3).

Padrões de ativação muscular

Fig. 2 Ângulos do tornozelo, joelho e quadril no plano sagital durante a fase de apoio
normalizado. Valores médios antes (pré) e após a anestesia plantar (pós). Diferenças
Comparando a marcha com sensibilidade plantar normal e reduzida, entre condições calculadas a cada 10% da fase de apoio (*p\0,05)
os padrões de ativação muscular dos membros inferiores foram alterados

Tabela 1 Variáveis dinâmicas da fase Força de reação do solo Pré Publicar valor-p
de apoio antes (pré) e após (pós)
anestesia plantar 11,90 ± 2,14 12,24 ± 2,14 0,017
Primeiro pico (N/kg)

Mínimo (N/kg) 4,36 ± 1,21 4,36 ± 1,06 0,959

Segundo pico (N/kg) 10,72 ± 1,42 10,55 ± 1,48 0,610

Instante do primeiro pico (% da fase de apoio) 18,90 ± 1,29 19,90 ± 1,10 0,031

Instante do mínimo (% da fase de apoio) 48,90 ± 2,28 49,30 ± 2,40 0,336

Instante do segundo pico (% da fase de apoio) 81,50 ± 1,18 81,30 ± 1,16 0,527

Pico da força de frenagem (N/kg) -2,64 ± 0,40 -2,66 ± 0,41 0,959

Os dados são apresentados como
médias e desvios padrão Pico da força de aceleração (N/kg) 2,93 ± 0,60 2,90 ± 0,46 0,799

Valores em negrito indicam diferenças Instante do pico da força de frenagem (% da fase de apoio) 13,70 ± 0,67 13,80 ± 1,40 0,763
estatisticamente significativas entre as 89,00 ± 1,25 88,90 ± 2,23 0,722
Instante do pico da força de aceleração (% da fase de apoio)
condições (p\0,05)

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Fig. 3 Momentos articulares internos (massa corporal normalizada) do
tornozelo, joelho e quadril no plano sagital durante a fase de apoio normalizado. amostra homogênea; no entanto, pode ter afetado o poder
Valores médios antes (pré) e após a anestesia plantar (pós).
Diferenças entre condições calculadas a cada 10% na faixa de 10 a 90%
da fase de apoio (*p\0,05)
durante as diferentes fases do contato do pé (Tabela 2; Figs. 4, 5).
O músculo tibial anterior tendeu a ser mais ativo durante a primeira
metade da fase de apoio (25-50%: p = 0,093) e revelou atividade
significativamente maior (p = 0,022) em 75-100% da fase de apoio
nas anestesias tetizadas condição (Tabela 2; Fig. 4). O músculo
gastrocnêmio medial foi significativamente menos ativo em 25-50%
da fase de apoio sob anestesia plantar (p = 0,037)
(Tabela 2; Fig. 4). Os cálculos da taxa de cocontração no tornozelo
mostraram uma mudança significativa para menos coativação na
primeira metade da fase de apoio (25–50%: p = 0,028, Tabela 2)
na condição anestesiada. Preparando para empurrar
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Eur J Appl Physiol (2012) 112:3829–3838
off, o músculo sóleo demonstrou atividade significativamente maior
em 50-75% da fase de apoio (p = 0,037) durante a caminhada com
sensibilidade plantar reduzida (Tabela 2; Fig. 4).
A atividade muscular de extensão do joelho (M. vastus medialis)
tendeu a aumentar em 25-50% da fase de apoio (p = 0,074, Tabela
2; Fig. 4). Um efeito mais pronunciado da anestesia plantar nos
músculos que controlam o movimento do joelho foi observado para
o músculo bíceps femoral. Cálculos EMG integrados para a
primeira metade da fase de apoio, do touchdown ao apoio médio
(0–25%: p = 0,047; 25–50%: p = 0,093) revelaram maior atividade
que resultou em um aumento da taxa de cocontração no joelho
durante apoio inicial (0–25%: p = 0,059, Tabela 2; Fig. 5).
Discussão
O presente estudo teve como objetivo examinar os efeitos da
sensação cutânea plantar reduzida na cinemática, cinética e
padrões de ativação muscular dos membros inferiores durante
caminhada nivelada em uma velocidade de caminhada padronizada.
Em contraste com os métodos de anestesia do tornozelo,
procedimentos de resfriamento do pé com uma abordagem de
imersão em gelo ou métodos de isquemia (manguito de pressão
acima do tornozelo), os anestésicos locais aplicados por via
intradérmica visam apenas os órgãos-alvo dos receptores cutâneos
plantares, deixando o pé e propriocepção do tornozelo e músculos
intrínsecos do pé não afetados. Encontrámos uma clara redução
do feedback aferente dos diferentes recetores cutâneos plantares
ao nível da sensibilidade vibratória e da pressão tátil, sendo estas
diminuídas ao nível da neuropatia sensorial na sequência da nossa intervenção s
Algumas limitações de nosso estudo devem ser reconhecidas.
Considerações éticas devido à natureza invasiva do procedimento
anestésico restringiram o tamanho da amostra (n = 10).
A redução da sensibilidade estatística devido ao pequeno tamanho
da amostra foi parcialmente compensada pelo estudo de uma
estatístico para detectar diferenças significativas entre as condições
sensoriais. Também deve-se ter em mente que a perda de curto
prazo da sensação plantar não imita a neuropatia periférica de
longa data. Múltiplas deficiências sensoriais e motoras em
neuropatias periféricas e comorbidades do diabetes ocorrem
simultaneamente, mas intervenções experimentais podem fornecer
informações sobre o papel de um único fator.
Os receptores cutâneos plantares são sensíveis às pressões
de contato e fornecem informações específicas de localização que
são codificadas espacialmente para o sistema nervoso central e
podem afetar as respostas posturais (Kavounoudias et al. 1998;
Kennedy e Inglis 2002; Meyer et al. 2004). Os reflexos cutâneos
do pé estabilizam a locomoção humana de uma forma funcional
significativa e podem modular a atividade dos músculos flexores e
extensores dos membros inferiores (Van Wezel et al.
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Tabela 2 Valores 0–25 25–50 50–75 75–100

Fase de postura (%)
integrados de eletromiografia
(IEMG) (%) dos músculos da M. tibial anterior
perna analisados e razão de
Pré 1.657 ± 135 811 ± 419 795 ± 320 763 ± 305
coativação calculada a partir do
IEMG da articulação do tornozelo Publicar 2.050 ± 699 1.029 ± 580 846 ± 285 939 ± 301
(M. tibial anterior/M. p-valor 0,139 0,093 0,285 0,022
gastrocnemius medialis) e
M. gastrocnemius medialis
articulação do joelho (M. vastus
Pré 408 ± 97 834 ± 453 2.006 ± 246 860 ± 251
medialis/ M. bíceps femoral) antes
(pré) e depois (pós) da Publicar 442 ± 184 699 ± 373 1.872 ± 549 949 ± 387
anestesia plantar durante a postura valor-p 0,333 0,009 0,508 0,721
normalizada (%)
M. sóleo
Pré 705 ± 400 880 ± 443 1.973 ± 234 1.210 ± 186
Publicar 702 ± 307 939 ± 486 2.293 ± 528 1.392 ± 378

valor-p 0,445 0,241 0,037 0,114

M. vasto medial
Pré 1.863 ± 164 512 ± 368 805 ± 765 705 ± 662
Publicar 1.896 ± 425 576 ± 382 898 ± 699 714 ± 556

p-valor 0,959 0,074 0,203 0,721

M. bíceps femoral
Pré 1.393 ± 423 668 ± 388 935 ± 624 656 ± 576
Publicar 1.960 ± 963 980 ± 615 866 ± 644 837 ± 838

valor-p 0,047 0,093 0,799 0,114

Tornozelo de taxa de coativação

Pré 1,61 ± 0,08 0,97 ± 0,36 0,56 ± 0,18 0,92 ± 0,25

Publicar 1,64 ± 0,15 1,15 ± 0,41 0,63 ± 0,17 1,02 ± 0,29

valor-p 0,333 0,028 0,262 0,138

joelho de relação de coativação
Os dados são apresentados como
médias e desvios padrão Pré 1,16 ± 0,13 0,86 ± 0,39 0,79 ± 0,31 0,96 ± 0,29
Valores em negrito indicam diferenças Publicar 1,02 ± 0,23 0,81 ± 0,51 0,95 ± 0,39 0,99 ± 0,37
estatisticamente significativas entre 0,059 0,241 0,169 0,444
valor-p
as condições (p\0,05)

1997; Zehr et ai. 1997). No entanto, a contribuição relativa do
sistema sensorial único na produção locomotora, ao caminhar em
terreno plano ou ligeiramente irregular, ainda é objeto de debate.
A sensação cutânea plantar reduzida é um dos sinais clínicos mais
precoces na neuropatia periférica e pode contribuir para
anormalidades da marcha desses pacientes (Holewski et al. 1988;
Pham et al. 2000).
No presente estudo, as características espaço-temporais da
marcha em termos de duração da fase de apoio, duração da
passada e comprimento da passada não se alteraram em função
do feedback aferente plantar durante a caminhada em velocidade
padronizada. Mudanças no padrão da marcha sob anestesia
plantar foram encontradas na fase do pé plano para o apoio médio
e na fase de impulsão. A articulação do joelho mudou durante a
primeira metade do apoio para uma posição mais flexionada,
acompanhada por aumento da atividade flexora do joelho do
músculo bíceps femoral e uma tendência de aumento da atividade
do músculo vasto medial, resultando em maior co-contração dos
músculos que controlam o movimento do joelho . Como
consequência da posição mais flexionada do joelho, foi causado
maior momento de extensão interna do joelho. Quanto mais flexionada a posição do joelho e maior
A co-contração dos músculos agonistas e antagonistas que
controlam o movimento do joelho ocorreu durante a transferência
do centro de massa de um pé para o outro e pode ser interpretada
como uma tentativa de aumentar a estabilidade dos membros
inferiores. Na mesma fase, a articulação do tornozelo apresentou
uma posição mais dorsiflexionada acompanhada de menor
atividade do músculo gastrocnêmio medial e tendência ao aumento
da atividade do músculo tibial anterior. No entanto, a forma da
curva do momento de flexão plantar no tornozelo permaneceu
inalterada durante a primeira metade da fase de apoio. As
alterações cinemáticas podem contribuir para o atraso do máximo
da aceleração vertical da massa corporal representada pelo
primeiro pico do GRF vertical. Comparando as condições pré e
pós, os picos de força de frenagem e aceleração do GRF horizontal
permaneceram inalterados, indicando que a capacidade de frear
na primeira metade do apoio e de impulsionar o centro de massa
durante a segunda metade do apoio não foi afetada por sensação
plantar reduzida, o que pode nos permitir concluir que a dinâmica
da marcha foi apenas levemente afetada pelo feedback aferente
plantar reduzido. No final da fase de postura

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3836 Eur J Appl Physiol (2012) 112:3829–3838

durante a preparação para a impulsão, o músculo tibial anterior

Fig. 4 Valores médios dos perfis EMG normalizados para M. tibialis
anterior, M. sóleo e M. gastrocnemius medialis antes (pré) e após a
anestesia plantar (pós). Os valores EMG integrados foram calculados
para cada 25% da fase de apoio. Diferença estatisticamente significativa
entre as condições (*p\0,05)
exibiu atividade aumentada gerando uma diminuição do momento
de flexão plantar interna do tornozelo. Eils et ai. (2004), usando
um método de primeira etapa e após a aplicação de uma
abordagem unilateral de imersão em gelo na sola do pé, relataram
mudanças na cinemática das articulações do tornozelo e joelho e
na atividade muscular dos membros inferiores, particularmente em
relação ao instante da touchdown e toe off, bem como uma
diminuição da dinâmica dos GRFs verticais e horizontais durante
a caminhada. As variações metodológicas do presente estudo e o
protocolo de resfriamento do pé podem estar por trás dos
diferentes achados. Nossos achados concordam com os dados
experimentais de Nurse e Nigg (2001), que relataram aumento da
atividade dos músculos tibial anterior e bíceps femoral durante a
caminhada após o resfriamento bilateral da sola do pé.
No que diz respeito aos pacientes diabéticos neuropáticos,
estudos anteriores relataram desaceleração prejudicada da
velocidade de avanço que resultou em uma transferência de
avanço mais rápida do centro de massa e centro de pressão sob o pé (Meier et a
2001; Savelberg et ai. 2009). Savelberg et ai. (2009) observaram
nesses pacientes uma maior curva do momento de flexão plantar
e uma tendência a um menor momento de extensão do joelho
durante a primeira metade do apoio, o que causou uma translação
anterior mais rápida do GRF. Além disso, os autores encontraram
um estudo posterior da marcha neuropática diabética em
concordância com os estudos anteriores mostrando atividade
muscular prolongada dos flexores dorsais do tornozelo (M. tibial
anterior) e dos extensores da articulação do joelho (M. vasto
medial), que contribuem para controlar o deslocamento para a
frente do centro de pressão (Savelberg et al. 2010; Kwon et al.
2003; Sacco e Amadio 2003). Como consequência da translação
anterior mais rápida do GRF, o antepé é confrontado com uma
carga anterior e mais longa que pode causar um aumento da
razão de pico de pressão do antepé para o retropé durante a caminhada (Caselli
2002; Savelberg et ai. 2009). O aumento da pressão plantar,
principalmente na região metatarsal no pé neuropático diabético
durante a marcha, é um dos principais fatores de risco para
formação de úlcera plantar, gerando altos custos assistenciais e
reduções significativas na qualidade de vida do paciente (CDC

Figura 5 Valores médios

dos perfis EMG normalizados
para M. vastus medialis
e M. bíceps femoris antes (pré)
e após a anestesia plantar
(pós). Os valores EMG
integrados foram calculados
para cada 25% da fase de apoio.
Diferença estatisticamente
significativa entre as condições
(*p\0,05)

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Eur J Appl Physiol (2012) 112:3829–3838
2011; Frykberg et ai. 1998; Pham et al. 2000). No presente estudo,
o músculo tibial anterior e o músculo vasto medial mostraram uma
tendência ao aumento da atividade durante a primeira metade do
apoio, o que pode sugerir que o feedback aferente plantar prejudicado
pode contribuir para os padrões de ativação muscular modificados.
Além disso, o aumento da atividade do músculo sóleo foi encontrado
na ausência de sensação plantar durante a fase de impulsão, que
coincide com a fase de aumento da carga no antepé. Em uma
publicação anterior, demonstramos que a sensação plantar reduzida
experimentalmente em si não resultou em mudanças significativas
na distribuição da pressão plantar durante a marcha de indivíduos
saudáveis (Ho¨hne et al. 2009). A atrofia muscular intrínseca do pé,
que já está presente em um estágio inicial do diabetes, tem sido
discutida como um fator relevante adicional para as pressões
plantares alteradas no pé neuropático diabético (Greenman et al.
2005) . Especula-se que a atividade muscular prolongada na
marcha neuropática diabética pode ser causada por uma taxa mais
lenta de desenvolvimento de força devido à ativação neural
perturbada ou ao acoplamento excitação-contração alterado nos
músculos diabéticos (Savelberg et al. 2010) . Em pacientes
neuropáticos de fibras grossas, Mazzaro et al. (2005) observaram
adaptações contínuas prejudicadas na atividade do músculo sóleo
durante pequenas perturbações da articulação do tornozelo durante
a caminhada. Além disso, foi demonstrada uma correlação entre
força flexora plantar e dorsal reduzida e momentos articulares
redistribuídos em pacientes neuropáticos diabéticos (Savelberg et
al. 2009).
Em conclusão, demonstramos que a perda de curto prazo da
sensação cutânea plantar afeta a cinemática e a cinética dos
membros inferiores, particularmente durante a primeira metade do
apoio e pode modificar os padrões de ativação muscular dos
membros inferiores durante a locomoção. No entanto, a dinâmica
da marcha e a capacidade de desacelerar a velocidade de avanço
do centro de massa não foram prejudicadas pelo feedback aferente
plantar reduzido. Os presentes achados confirmam o impacto de
outras comorbidades da neuropatia periférica em relação às
características alteradas da marcha e aumento das pressões plantares em
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