Tingle Et Al, 2023

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Recebido: 10 de fevereiro de 2023 | Revisado: 4 de abril de 2023 | Aceito: 10 de abril de 2023

DOI: 10.1002/jmor.21591
ARTIGO DE PESQUISA
As contribuições relativas dos músculos multiarticulares da cobra

para o movimento em diferentes planos
Jéssica L. Tingle1 | Derek J. Jurestovsky1,2 | Henry C. Astley1
1
Departamento de Biologia, Universidade de Akron,
Akron, Ohio, EUA Abstrato
2
Departamento de Cinesiologia, Biomecânica Os músculos que abrangem múltiplas articulações desempenham papéis funcionais importantes em uma ampla
Laboratório, Universidade Estadual da Pensilvânia,
Pensilvânia, EUA
variedade de sistemas entre tetrápodes; no entanto, sua mecânica fundamental é
mal compreendido, particularmente as consequências da posição anatômica

Correspondência
em vantagem mecânica. As cobras fornecem um excelente sistema de estudo para
Jessica L. Tingle, Departamento de Biologia,
Universidade de Akron, Akron, OH 44325, EUA, Email: avançando neste tópico. Eles dependem dos músculos axiais para muitas atividades,
jessica.tingle@email.ucr.edu
incluindo trocação, constrição, exibições defensivas e locomoção. Além disso,
Endereços atuais esses músculos abrangem desde uma ou algumas vértebras até mais de 30, e a anatomia
Derek J. Jurestovsky, Departamento de varia entre os músculos e entre as espécies. Caracterizamos a anatomia dos principais músculos
Cinesiologia, Laboratório de Biomecânica,
epaxiais em uma série de tamanhos de cobras do milho (Pantherophis guttatus)
Universidade Estadual da Pensilvânia, Pensilvânia,
EUA; e Departamento de Cinesiologia, usando varreduras diceCT e, em seguida, adotou várias abordagens para calcular
Laboratório de Biomecânica, Universidade Estadual
contribuições de cada músculo para a força e o movimento gerados durante o corpo
da Pensilvânia, Pensilvânia, EUA.
flexão, partindo de um modelo altamente simplista e avançando para
Informações de financiamento modelos complexos e realistas. Apenas o modelo mais realista rendeu
Fundação Nacional de Ciências
equações que incluíam a consequência da amplitude muscular no torque
compensações de deslocamento, bem como resolver ambiguidades que surgiram
modelos mais simples. Também testamos se as áreas transversais musculares ou braços de alavanca
(magnitude total ou componentes de pitch/yaw/roll) estavam relacionados à massa da cobra, região
longitudinal do corpo (anterior, médio, posterior) e/ou grupo muscular (semiespinal-espinal, multífido,
longissimus dorsi, iliocostal e levantador da costa). Áreas transversais musculares geralmente
escalonadas com valores positivos
alometria, e a maioria dos braços de alavanca não se afastaram significativamente da similaridade
geométrica (isometria). O levantador da costa tinha menor área de seção transversal que o
quatro músculos epaxiais, que não diferiram significativamente entre si no cruzamento
área seccional. As magnitudes e componentes totais do braço de alavanca diferiram entre
músculos. Encontramos algumas evidências de variação regional, indicando que
a regionalização funcional merece uma investigação mais aprofundada. Nossos resultados contribuem
ao conhecimento dos músculos da cobra especificamente e dos sistemas musculares multiarticulares
geralmente, fornecendo uma base para futuras comparações entre espécies e
sistemas multiarticulares bioinspirados.
Este é um artigo de acesso aberto sob os termos da Licença Creative Commons Attribution-NonCommercial-NoDerivs, que permite o uso e distribuição em qualquer meio, desde que o trabalho
original seja devidamente citado, o uso não seja comercial e não sejam feitas modificações ou adaptações. . © 2023 Os Autores. Jornal de Morfologia
publicado pela Wiley Periodicals LLC.
J. Morfol. 2023;284:e21591. https:// wileyonlinelibrary.com/journal/jmor | 1 de 20

doi.org/10.1002/jmor.21591
TINGLE ET AL.
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PALAVRAS-CHAVE
alometria, biomecânica, morfologia funcional, amplitude de movimento, escamas, vertebrados
1 | INTRODUÇÃO robôs semelhantes a cobras, caudas robóticas para estabilizar rodas ou membros
robôs, helicópteros empoleirados e manipuladores de robôs de preensão, entre

Os músculos que abrangem duas ou mais articulações desempenham papéis funcionais outros dispositivos (Doyle et al., 2013; Kano et al., 2011; Pollard & Gilbert, 2002;
importantes em uma enorme diversidade de sistemas entre os vertebrados tetrápodes. Ramos & Walker, 1998; Saab
Alguns exemplos familiares incluem músculos biarticulares nos membros, e outros, 2018).
como os isquiotibiais e o gastrocnêmio, que desempenham um papel importante Apesar da importância dos sistemas musculares multiarticulares para ambos
na coordenação conjunta e na transferência de força (Aerts, 1998; Bobbert & van biologia dos organismos e ciência aplicada, ainda temos apenas uma compreensão
Ingen Schenau, 1988; Bodine et al., 1982; van Ingen Schenau et al., 1994; van limitada de muitos tópicos relacionados com a sua função. Destes, um tópico
Ingen Schenau , 1989). Espécies de tetrápodes, desde humanos até sapos, fundamental que precisa de estudo é a relação entre
devem sua destreza manual aos músculos que abrangem múltiplos dedos ou anatomia musculoesquelética e resultados funcionais, particularmente a vantagem
articulações das mãos (Manzano et al., 2008; Sustaita et al., 2013; Valero-Cuevas, mecânica de tais sistemas.
2005), e algumas espécies, particularmente pássaros, evoluíram de forma As cobras oferecem uma excelente oportunidade para estudar vários
semelhante. sistemas hábeis em seus pés (Backus et al., 2015; Sustaita et al., aspectos dos sistemas multiarticulares. As descrições anatômicas dos músculos
2013). Partes da coluna vertebral, axiais em numerosas espécies demonstram que alguns de seus músculos têm
envergadura modesta de várias vértebras, enquanto outros
com numerosos músculos cruzando múltiplas vértebras, também foram cooptados abrangem muito mais, às vezes mais de 30–40 vértebras; além disso, a
para agarrar ou manipular objetos: clados tão díspares como macacos e arquitetura muscular varia entre os músculos e entre as espécies; veja a Figura
camaleões têm independentemente 1a para um diagrama de vários músculos de interesse). Muitos sistemas
desenvolveram caudas preênseis (Lemelin, 1995; Luger et al., 2020, 2021; Organ, multiarticulares são dedicados a uma função primária
2007), enquanto algumas aves têm pescoços altamente móveis para compensar tarefa, como agarrar ou manipular objetos (dedos humanos, pés de pássaros,
por terem transformado seus membros anteriores em asas (Böhmer et al., 2020; caudas de camaleão) ou estabilidade postural (tronco humano
van der Leeuw et al., 2001). músculos). Em contraste, as cobras dependem de seu sistema músculo-esquelético axial.
Além da manipulação e preensão de objetos, alguns sistemas musculares sistema para uma enorme diversidade de atividades, incluindo golpes, constrição,
multiarticulares funcionam na produção de força e/ou agarramento, exibições defensivas e locomoção. Não se limitando a um ou mesmo
controle postural durante tarefas locomotoras. Muitos músculos do tronco dos a alguns tipos de locomoção, as cobras podem
tetrápodes abrangem múltiplas vértebras, contribuindo tanto para a flexão quanto movem-se de muito mais maneiras do que a maioria imagina (Jayne, 2020), e até
para a estabilização da coluna vertebral durante a natação e a locomoção mesmo sua marcha mais comum, a ondulação lateral, exibe uma vasta
quadrúpede (Gramsbergen et al., 1999; Omura et al., 2015; O'Reilly et al . , 2000 ; variabilidade cinemática (Astley & Jayne, 2009; Gray &
Ritter , 1992; Schilling & Carrier, 2010). Os humanos têm músculos do tronco Lismann, 1950; Jayne, 2020; Schiebel et al., 2020). Esse
multiarticulares semelhantes (Dumas et al., 1991; Macintosh et al., 1993) que nós a variabilidade comportamental, juntamente com as correlações do comprimento
muscular com o habitat e a locomoção (Jayne, 1982; Tingle et al., 2017), sugerem
dependem para seus papéis cruciais, incluindo a produção de força para consequências funcionais das diferenças anatômicas.
movimento e estabilidade postural durante caminhada, corrida, levantamento de No entanto, poucos estudos examinaram a função da cobra
peso, agachamento e outros exercícios (Cholewicki & VanVliet IV, 2002; Cromwell músculos durante a locomoção ou outras atividades (Jayne, 1988a, 1988b;
et al., 2001; Kong et al . , 2013 ; Nuzzo et al., 2008; Saunders et al., 2004). Newman & Jayne, 2018), e menos
Numerosas linhagens de tetrápodes abriram mão inteiramente dos membros, tentou fornecer teoria ou modelos que demonstrassem como a anatomia muscular
evoluindo em planos corporais alongados que dependem de músculos da cobra contribui para o funcionamento (Astley, 2020;
multiarticulares do tronco para propulsão axial em terra. Ruben, 1977). Trabalhos adicionais ligando a anatomia muscular à função em
(Bergmann et al., 2020; Wiens et al., 2006). cobras não só aumentariam o nosso conhecimento deste clado de animais
Os músculos multiarticulares não apenas merecem a atenção dos biólogos altamente bem-sucedido, mas também melhorariam a nossa compreensão geral
de organismos devido às suas funções onipresentes e diversas, mas seu estudo de como um sistema muscular multiarticular pode ser organizado para atender a
também pode ter aplicações clínicas e de engenharia. Por exemplo, alguns múltiplas demandas.
tratamentos médicos e próteses dependem da compreensão de sistemas O presente estudo enfoca a biomecânica básica na cultura do milho
multiarticulares complexos, como a mão (Adamczyk & Crago, 2000; Lee et al., cobra, Pantherophis guttatus. Tivemos três objetivos principais em relação aos
2018; ValeroÿCuevas, 2005). Além disso, o design bioinspirado baseado em principais músculos epaxiais e um músculo hipaxial: 1) determinar as contribuições
sistemas musculares multiarticulares pode melhorar as capacidades de relativas dos músculos para o torque de flexão, calculando suas áreas de seção
deslizamento transversal e braços de alavanca;
TINGLE ET AL. | 3 de 20
(a)
(b) (c)
(d)
FIGURA 1 (Ver legenda na próxima página)

TINGLE ET AL.
4 de 20 |
2) determinar se as áreas de secção transversa muscular e/ou de alavanca solução para coloração porque as tentativas iniciais de corar uma amostra com iodo
os braços variam ao longo do eixo do corpo; 3) examinar a escala do músculo cruzado levaram a um nível inaceitável de músculo
área seccional e braços de alavanca. encolhimento do tecido e distorção substancial da amostra (Gignac et al., 2016). Após a
coloração, as seções foram escaneadas por ÿCT (SkyScan 1172, 80–100 kV, 100–120
ÿA, 10,99–26,16 ÿm voxels,
2 | MATERIAIS E MÉTODOS dependendo do tamanho da amostra; Bruker). Todas as digitalizações foram carregadas
no MorphoSource como pilhas de imagens (consulte Arquivo de informações de suporte
2.1 | Preparação de amostras e micro-tomografia computadorizada 1 para DOIs).
Nossa amostra consistiu de seis cobras do milho capturadas na natureza, Panther ophis
guttatus (Linnaeus, 1766), representando uma faixa de tamanho de juvenis e adultos 2.2 | Dados anatômicos
pesando 50 g, 80 g, 135 g, 180 g, 265 g e 335 g, medidos imediatamente antes eutanásia.
Seus comprimentos focinho-cloaca e comprimentos totais (SVL/TL) foram 550/670 mm, Usamos a distribuição de Fiji do ImageJ 1.53t, Java 1.8.0_172 (Schindelin et al., 2012)
695/800 mm, 805/920 mm, 755/900 mm, 870/1040 mm e 1010/1040 mm. para quantificar a anatomia vertebral e muscular a partir de seções transversais (fatias)
de varreduras ÿCT (Figura 1b). Para determinar o comprimento vertebral, escolhemos
1180 mm, respectivamente, medidos imediatamente após a eutanásia. uma característica que pudesse ser localizada com precisão em vértebras consecutivas,
Suas larguras médias do corpo eram 11 mm, 12 mm, 17 mm, 17 mm, 19 mm e 19 mm, a borda posterior da pós-zigapófise, e contamos o número de cortes de ÿCT entre elas.
respectivamente, medidas a partir de espécimes preservados. Esses seis indivíduos Em seguida, multiplicamos o número de fatias pelo voxel
também foram usados em um estudo anterior
estudo (Jurestovsky et al., 2022). As cobras foram adquiridas de um fornecedor comercial tamanho para obter o comprimento vertebral em mm. Desta forma, medimos o
e mantidas sob o protocolo IACUC da Universidade de Akron # 16ÿ08ÿ16ÿASD. Nós os comprimento de 6 a 9 vértebras para cada seção de cobra digitalizada. Para determinar
sacrificamos com MS222 o número de vértebras abrangidas por vários músculos de interesse,
seguindo o protocolo de Conroy et al. (2009). Antes do rigor mortis se instalar, nós os dissecou uma seção do meio do corpo de um tecido fixado em formalina e etanol.
fixamos em uma posição que produziu várias seções retas (para facilitar a varredura cobra de milho preservada de 510 g.
ÿCT) e os preservamos com formalina (Jurestovsky et al., 2022 ). Pinos foram colocados A função de seleção oval de Fiji nos permitiu delinear o côndilo, e a função de
seleção do polígono nos permitiu delinear vários músculos de interesse: o semiespinhal-
ao longo da parte externa do corpo para não danificar o tecido muscular. espinhal junto com seu feixe de tendão anterior, o multífido, o longissimus dorsi, o
Posteriormente, enxaguamos as amostras em água deionizada e colocamos iliocostal e o levantador da costa. (Figura 1b). Usamos a função de medição de Fiji para
-los em etanol para preservação. Após a preservação, calcular a área da seção transversal e as coordenadas x e y do centróide para cada uma
corte as cobras em várias seções. Algumas das seções dessas regiões. Além disso, usamos a função point para obter as coordenadas x e y de
foram usados em um estudo separado para examinar o sarcômero muscular vários pontos de interesse: o topo da coluna neural, os pontos mais laterais visíveis na
comprimentos (Jurestovsky et al., 2022). Para este estudo, usamos três seções retas por
cobra, tiradas ligeiramente posteriores a 25%, 50% e 75% do comprimento da cloaca
(SVL). Estudos anteriores não encontraram evidências de variação substancial entre as pré-zigapófises esquerda e direita e nossas melhores estimativas dos pontos de
indivíduos dentro das espécies, ou variação regional substancial, exceto nas extremidades fixação mediais e/ou laterais dos músculos para os quais determinamos
anterior e posterior do corpo, onde as unidades músculo-tendinosas necessariamente o centróide muscular não foi a melhor estimativa de um ou ambos
abrangem menos articulações (Jayne, 1982; Nicodemo , 2012 ; Pregill , 1977). Os cortes pontos de fixação baseados em desenhos anatômicos publicados (Gasc,1974, 1981;
foram esfolados e corados com solução de ácido fosfomolíbdico (PMA) a 5% em água Tabela 1). O resultado da anatomia de Fiji pode ser encontrado no material de
deionizada por aproximadamente 3 semanas (Gignac et al., 2016). Escolhemos um PMA informações de apoio, arquivo 2, e dados brutos adicionais usados para análise podem
ser encontrados em informações de apoio

Arquivos 3–5.
FIGURA 1 Anatomia e cálculos do músculo da cobra do milho. (a) Esquema mostrando uma visão lateral dos músculos axiais de interesse. Para desenhos anatômicos detalhados da
musculatura axial de várias espécies de cobras, consulte as publicações de Mosauer (1935) e Gasc (1967, 1974, 1981). (b) Corte transversal de uma ÿCT com contraste mostrando os
músculos de interesse. Esta varredura específica mostra a seção intermediária da cobra de 335 g. (c) Diagrama mostrando nossa abordagem de produto cruzado para calcular as
contribuições relativas potenciais de cada músculo para o torque e seus componentes (inclinação, guinada e rotação). r representa o vetor de posição que vai do músculo até o centróide
do côndilo (o ponto em torno do qual ocorre a rotação), e F representa o vetor de força que corre ao longo das fibras do músculo entre seus dois pontos de fixação. Podemos medir r a
partir do ponto de fixação medial ou lateral do músculo (Am ou AL) ou do ponto médio entre as duas inserções (Ac), que representam três cenários diferentes de movimento da cobra:
nos dois primeiros cenários, a cobra o corpo está ancorado na extremidade anterior ou posterior, de modo que a contração muscular leva ao movimento da extremidade oposta em
direção ao ponto de ancoragem e, no terceiro cenário, nenhuma das extremidades está ancorada, de modo que ambas as extremidades se movem uma em direção à outra. (d)
Diagrama mostrando o modelo para nossa abordagem que leva em conta a mudança de curvatura em um sistema multiarticular, relacionando o comprimento do músculo epaxial da
cobra Lm v (ÿ ) à curvatura da coluna vertebral (ÿv) de uma forma que pode ser generalizada para outros sistemas multiarticulares. Consulte o Apêndice 1 emMateriais e Métodos
Suplementares para cálculos e explicações detalhadas.
F
TABELA 1 Melhor estimativa dos pontos de fixação medial e lateral dos músculos de vetor (Fˆ ) dividindo todos os componentes por sua magnitude ( Fˆ = ). Como um
ÿ ÿF
interesse.
Como resultado, nossa saída não é o torque, mas sim os braços de alavanca dos
Músculo Fixação medial Fixação lateral músculos (junto com seus componentes x, y e z) em unidades de comprimento, que nos dizem
Semiespinhal- Centróide de anterior Canto inferior de quantos Nÿm de torque os músculos podem produzir por N força exercida.
espinal feixe de tendão músculo Pelas nossas convenções de sinais, os componentes y e z (guinada e rotação) sempre
têm valores negativos, enquanto os componentes x (inclinação) podem ter valores

Multífidos Canto superior do músculo Centróide muscular
positivos ou negativos. Um componente de pitch positivo indica que
Longissimus dorsi Centróide muscular Centróide muscular
o músculo flexiona a coluna vertebral dorsalmente. Um componente de pitch negativo
Iliocostal Canto superior/ápice do Ponto médio da borda indica flexão ventral.
músculo inferior
Podemos medir r começando no ponto de fixação medial ou lateral do músculo ou
Levador costae Ponto médio da borda superior Ponto mais próximo da costela no ponto médio entre as duas inserções, que representam três cenários diferentes de
cobra
movimento: nos dois primeiros cenários, o corpo da cobra está ancorado em
na extremidade anterior ou posterior, de modo que a contração muscular leva ao
Para uma varredura (a seção intermediária do indivíduo de 335 g), obtivemos movimento da extremidade oposta em direção ao ponto de ancoragem, e na terceira
esses dados anatômicos para cinco cortes espaçados uniformemente ao longo de uma cenário, nenhuma extremidade está ancorada, de modo que ambas as extremidades se movem em direção
única vértebra situada próximo ao meio da varredura. Em seguida quantificamos a uns aos outros. Realizamos cálculos para todos os três. No entanto, observe que os três
variação intravertebral calculando coeficientes de variação e cálculos são iguais para o longissimus dorsi porque ele corre horizontalmente ao longo
desvios padrão para áreas transversais e braços de alavanca musculares. do corpo, e não em um ângulo como os outros músculos de interesse. Assim, seus
Da mesma forma, quantificamos o erro de medição digitalizando cinco vezes uma única pontos de fixação anterior e posterior deveriam estar no mesmo local em relação ao
dessas fatias, calculando coeficientes de variação e padrão. côndilo mais próximo e, portanto, utilizamos o centróide muscular para ambos os pontos
desvios para áreas transversais e braços de alavanca musculares. Ambos de fixação.
a variação intravertebral e o erro de medição foram baixos (Arquivo de Informações de Para avaliar o quanto o método de medição do vetor r importava em nossos
Apoio 6). Para as varreduras restantes (região anterior, média e posterior de cada cálculos do braço de alavanca, calculamos o padrão
cobra), coletamos dados de uma única fatia representativa de uma vértebra próxima ao desvio das três medidas para cada região de um determinado músculo em uma
meio da varredura. Nós determinada cobra (por exemplo, o desvio padrão de três braços de alavanca calculado
garantiu a homologia escolhendo cortes onde a borda posterior da pós-zigapófise para o semiespinhal-espinhal da região anterior da cobra de 335 g, ou o multífido da
pudesse ser localizada. Esta localização está muito próxima do côndilo vertebral, o que região média de a cobra de 80 g, etc.) Repetimos esse processo para a magnitude total
é funcionalmente importante porque é o ponto do vetor e para os três componentes individuais dos vetores.
em torno do qual a rotação acontece.
Também usamos uma abordagem mais simplista para estimar as contribuições
relativas potenciais de cada músculo para o torque, calculando
a distância entre cada centróide muscular e o centróide do côndilo

2.3 | Braços de alavanca muscular
usando a fórmula de distância (dcentroid =1(xx 2yy2 ÿ ) +(1 ÿ ) 2 2 ). Esse
O método omite a maioria das informações sobre a arquitetura muscular. No entanto, se
Determinamos as contribuições relativas de cada músculo para o torque com base em
os seus resultados se alinharem razoavelmente bem com a abordagem de produtos
seus braços de alavanca (também chamados de braços de momento). Esta abordagem
cruzados descrita acima, então a sua simplicidade e a necessidade de relativamente
produz o movimento esperado em um ponto de fixação do músculo em relação ao outro
poucas informações poderão torná-lo uma opção atraente para estudos futuros que
ponto de fixação, assumindo que apenas uma articulação está se movendo. O torque é
exijam conjuntos de dados particularmente grandes e/ou recolha de dados minimamente
definido como o produto vetorial ÿ = × r F (Figura 1c). Os componentes x, y e z do vetor
invasiva ( por exemplo, se a tomografia computadorizada for uma opção, mas as dissecções não).
de torque representam contribuições para a flexão dorsoventral (inclinação), flexão
Comparamos a abordagem de distância simples com o produto cruzado
lateral (guinada) e torção da coluna vertebral (rolamento), respectivamente. r representa
abordagem com r medido a partir do ponto médio entre os músculos
o vetor de posição que vai do músculo ao centróide do côndilo (o ponto em torno do
inserções anterior e posterior, usando sua diferença percentual,
qual ocorre a rotação), com rx = a distância horizontal entre o músculo e o centróide do
distância simples – magnitude do torque
calculado como 100 × .
côndilo, ry = a distância vertical entre o músculo e o centróide do côndilo, e rz = 0. F magnitude do torque
representa o vetor de força que percorre as fibras do músculo entre seus dois pontos de Os cálculos foram realizados em Python versão 3.9.7. Ver
fixação, com Fx = a distância horizontal entre os dois pontos de fixação muscular, Fy = Script 1 para o script Python e Arquivo 7 para sua saída.
a distância vertical entre os dois pontos de fixação muscular e Fz = o comprimento do
músculo (número de vértebras estendidas vezes o comprimento de uma vértebra). Como
não sabemos quanta força cada músculo exerce, convertemos cada F em uma unidade 2.4 | Abordagem multiarticular para relacionar a mudança no
comprimento muscular com a postura corporal
Além de calcular os braços de alavanca muscular usando métodos monoarticulares
simples, também empregamos uma abordagem diferente para contabilizar

TINGLE ET AL.
6 de 20 |
para a mudança de curvatura em um sistema multiarticular. Por esta músculos que não correm paralelamente à coluna vertebral. Observe que se
abordagem multiarticular, relacionamos o comprimento do músculo epaxial da cobra as extremidades anterior e posterior do músculo estão à mesma distância
mudança para mudança de curvatura da coluna vertebral de uma forma que pode da coluna vertebral (ou seja, da = dp), então o ajuste de espiralidade
ser generalizado para outros sistemas multiarticulares. Nós não aplicamos isso termo torna-se 0 e a equação fornece o comprimento do músculo com base em
a fórmula de um arco.
abordagem do músculo hipaxial em nosso estudo, o levantador da costa,
porque abrange apenas uma junta. Para músculos multiarticulares, o Para cada um dos músculos de interesse, utilizamos valores realistas
A abordagem da curvatura é mais realista do que a abordagem de produtos cruzados de Lv , da e dp para calcular o comprimento muscular esperado para uma série de
de duas maneiras: 1) os braços de alavanca mudam conforme a postura muda (ver Lieber & valores de curvatura variando de 0 (a condição em que o
Boakes, 1988), um fato não contabilizado no produto cruzado coluna vertebral é uma linha reta) a 0,175 mmÿ1 (ver Apêndice 2
abordagem; e 2) ao contrário da abordagem de produtos cruzados, esta abordagem em Materiais e Métodos Suplementares). Nós determinamos isso
não requer a suposição imprecisa de que apenas uma junta é valor seja um valor máximo razoável para a curvatura por
em movimento. A abordagem da curvatura relaciona mudanças no comprimento muscular com combinando comprimentos vertebrais medidos em nosso estudo com
mudanças na curvatura (e, portanto, no ângulo articular) da coluna vertebral. Valores observados de Jurestovsky et al. (2020) para flexão máxima
Porque a soma do trabalho mecânico em todos os intervertebrais entre pares de vértebras (Apêndice 2 no Suplemento
juntas estendidas devem ser iguais ao trabalho mecânico total realizado pela Materiais e métodos). Para avaliar a importância da espiralidade na
músculo, vincular a mudança no comprimento do músculo à mudança no ângulo articular permite nosso sistema, calculamos a diferença percentual no músculo
cálculo de torque. comprimentos calculados com e sem ajuste de espiralidade,
Para a abordagem da curvatura, modelamos a seção do que 100 vezes o valor absoluto da diferença calculada
coluna vertebral atravessada pelo músculo de interesse como um arco de comprimentos musculares divididos pela sua média.
círculo (comprimento = Lv ) e o músculo como um arco de uma espiral de Arquimedes Também podemos considerar a relação entre o comprimento muscular
(comprimento em uma determinada curvatura

= Lm v (ÿ ); comprimento quando o corpo é reto e curvatura em termos de encurtamento absoluto do músculo.
Lmv(ÿ= 0) = L ; Figura
v 1d). Calculamos Lv como o número de Porque o ajuste de espiralidade na equação derivada anteriormente
vértebras abrangidas (determinadas por dissecção) vezes o comprimento de fez uma diferença insignificante para todos os músculos epaxiais sob
vértebras individuais (medidas a partir de varreduras ÿCT). O Arquimediano consideração (resultados), podemos assumir que o repouso do músculo
espiral explica o fato de que os músculos não necessariamente funcionam comprimento (quando a coluna vertebral é reta) é igual ao comprimento de
paralelo à coluna vertebral; para músculos que correm em um ângulo, o coluna vertebral que abrange (Lv ). Assim, o encurtamento absoluto do
inserções anterior e posterior estão a distâncias diferentes músculo (S) é igual ao comprimento de repouso do músculo menos sua corrente
o eixo do movimento (por exemplo, como para o iliocostal; Figura 1a). Nós colocamos o -
v mv eu
(ÿ )). Usando a parte de aproximação do arco da equação
equação para comprimento do arco espiral em termos de anatomia mensurável comprimento

(L para Lm v (ÿ ) dado acima, podemos derivar uma equação relacionando
valores e curvatura da coluna vertebral (ÿv). Consulte o Apêndice 1 em encurtamento muscular para curvatura:
Materiais e métodos suplementares para derivação detalhada.

dda + p
Obtivemos a seguinte equação para o comprimento muscular: S= - euÿ
vmv v.v.
euÿ (2)
eu ( )=
2
+
dd dd -
- euÿ ap ap A derivada do encurtamento muscular absoluto (S) em relação a
euÿ +
mv( )=
eu
vvv
2 2 euÿ
v.v. (1) curvatura ( ) ÿv é igual a:
(ln(1 ÿ ÿ d vp ) ÿ ln(1 ÿ ÿd vai ))

dS dda + p
= eu v (3)
dÿ v 2
onde da e dp são iguais às distâncias do anterior e
extremidades posteriores do músculo ao eixo do movimento (uma linha que corre Usando a geometria, podemos relacionar a curvatura à articulação intervertebral
através dos côndilos vertebrais, em nosso sistema; Figura 1d). Esse ângulo como ÿv ÿ Li , onde Li é igual ao comprimento de cada vértebra e
a distância é medida no plano de movimento (por exemplo, distância vertical é igual ao ângulo entre cada par de vértebras em radianos,
do eixo de movimento para flexão no plano dorsoventral, (Apêndice 2 em Materiais e Métodos Suplementares). Substituindo
distância horizontal do eixo de movimento para flexão no para ÿv, podemos colocar S em termos de em vez de ÿv:
Li
plano lateral).
A equação acima tem uma propriedade interessante: o termo

dd
a + p
S= - (4)
eu v m v euÿ
v ( )= eu
dd + eu 2
eu eu ÿ ÿ
vvv ( aplicativo
2
) representa uma aproximação do comprimento do músculo
eu
em uma determinada curvatura da coluna vertebral na qual o músculo forma uma

arco deslocado da coluna vertebral pela média da região anterior O comprimento da coluna vertebral abrangido pelo músculo
e distâncias de inserção muscular posterior (da e dp). O termo interesse (Lv ) dividido pelo comprimento de uma vértebra individual (Li)
-
ddaplicativo
( 2 Lÿvv )(ln(1 ÿ ÿ d ) ÿ ln(1 ÿ ÿvaid ))
vice-presidente
representa um ajuste para é igual ao número de vértebras abrangidas pelo músculo, Nv, então
também podemos colocar S em termos do número de vértebras abrangidas e do

espiralidade, o que explica o fato de que a região anterior e posterior
acessórios estão a distâncias diferentes do eixo de movimento em ângulos entre eles:
1.
dd
a +p Calculamos intervalos de confiança para as inclinações estimadas da RMA
SN= v (5) 3
2 para determinar se eles incluíam a expectativa sob isometria.
A derivada do encurtamento muscular absoluto (S) em relação a
o ângulo entre as vértebras ( ) é igual a:

3 | RESULTADOS
dS dd
a + p
= Nv (6)
d 2
3.1 | Extensão muscular
dS
Para o caso de um músculo abrangendo uma única articulação (Nv = 1),
d
converge para o braço de alavanca simples, apoiando a validade do nosso Determinamos o número de vértebras abrangidas em uma amostra de 510 g para o
abordagem. semiespinhal-espinhal, o multífido, o longissimus dorsi, o iliocostal e o levantador da
costa (Figura 1a) . O semiespinhal-espinal abrange 19 vértebras no total, com o tendão
anterior abrangendo 11, o corpo do músculo espinhal abrangendo 4-5 (porque a inserção
2,5 | análise estatística posterior foi espalhada por duas vértebras), o corpo do músculo semiespinhal abrangendo
sete, e o tendão posterior abrangendo uma vértebra . Os corpos dos músculos espinhal
Testamos os efeitos da massa da cobra, região corporal (anterior, média, posterior) e e semiespinal foram unidos por três vértebras atrás do tendão antes da divisão, então
sua interação no comprimento vertebral usando análise de covariância (ANCOVA) com contamos essas três vértebras como parte da extensão de ambos, mais 1–2 adicionais
somas de quadrados Tipo III (package car, R 4.2.1; Fox & Weisberg, 2019; Equipe para a espinhal e quatro adicionais para o semiespinhal. O multífido durou três
principal R, 2022). Antes da ANCOVA, registramos a massa transformada e o
comprimento vertebral, e calculamos a média dos comprimentos de 6 a 9 vértebras
medidas em cada exame. A interação não foi significativa, então a descartamos no vértebras, com corpo muscular representando cerca de metade de seu comprimento e
modelo final. tendão posterior representando a outra metade. O longissimus dorsi abrangia nove
Também usamos ANCOVA para examinar se a secção transversal do músculo vértebras no total, com o tendão anterior dorsal abrangendo duas, o tendão anterior
a área foi prevista pela massa da cobra, região do corpo (anterior, média e posterior) e/ ventral abrangendo uma e o corpo muscular abrangendo sete vértebras. O iliocostal
ou tipo de músculo (cinco músculos), também com valores de transformação logarítmica abrangia 16 vértebras no total, com o tendão anterior abrangendo quatro, o corpo
antes da análise. Inicialmente incluímos todos os dados bidirecionais muscular anterior abrangendo cinco, o tendão médio abrangendo uma, o corpo muscular
interações nos modelos ANCOVA para área de seção transversal muscular, posterior abrangendo cinco e o tendão posterior abrangendo uma vértebra. O levantador
mas depois abandonou as interações que não eram significativas. da costa abrangia uma única vértebra.
Também usamos ANCOVA com somas de quadrados do Tipo III para examinar
o efeito da massa da cobra, região do corpo (anterior, médio, posterior) e identidade
muscular (cinco músculos) na magnitude total do braço de alavanca e seus três 3.2 | Anatomia: Influência do tamanho da cobra e da região
componentes (inclinação, guinada e rotação) (pacote, R 4.2.1; Fox & Weisberg, 2019; do corpo
Equipe principal R, 2022). Inicialmente incluímos todas as interações bidirecionais nesses
modelos ANCOVA, mas depois descartamos O comprimento vertebral aumentou significativamente com a massa da cobra e não
as interações que não foram significativas. Para esta análise, utilizamos os cálculos de variou entre as regiões do corpo (Tabelas 2 e 3). As áreas transversais dos músculos
torque onde o vetor r foi medido a partir do aumentaram significativamente com a massa da cobra e variaram entre as regiões
ponto médio entre as inserções medial e lateral. (Tabela 2), com áreas transversais maiores nas seções mais anteriores da cobra
Para examinar o dimensionamento da anatomia e dos braços de alavanca com o escaneadas do que nas do meio (Tabela 3). Lá
tamanho do corpo, conduzimos a regressão do eixo principal reduzido (RMA) de cada Houve uma interação significativa entre massa e região (Tabela 2), e a identidade
característica transformada log10 na massa log10, usando dados da seção intermediária muscular também foi significativamente relacionada à área de secção transversa (Tabela
de cada cobra. Assim como na ANCOVA, realizamos a análise do comprimento vertebral 2), com o levantador da costa tendo área de secção transversa significativamente menor
utilizando o valor médio de cada seção da cobra, e para os braços de alavanca utilizamos do que outros músculos (Tabela 3).
os cálculos de torque onde o vetor r foi O comprimento vertebral foi dimensionado isometricamente com a massa da cobra,
medido a partir do ponto médio entre as inserções medial e lateral. Como os cálculos do enquanto todas as áreas transversais musculares tiveram inclinações estimadas
braço de alavanca exigiam uma decisão arbitrária da convenção de sinais que levava a superiores à expectativa sob isometria, com intervalos de confiança para três dos cinco
valores negativos para os componentes do pitch em alguns músculos (aqueles que músculos excluindo a expectativa sob isometria (Tabela 4, Figura 2 ) .
flexionam a coluna vertebral
ventralmente) e valores negativos para os componentes de guinada e rotação em todos
os músculos, tomamos o valor absoluto antes da transformação do log e da execução 3.3 | Braços de alavanca: comparação de diferentes
das análises de RMA. Sob isometria (similaridade geométrica), seria esperado que o métodos de cálculo
1 e todos cruzados
comprimento vertebral tivesse uma inclinação de
3
2 . Desde a alavanca
Espera-se que as áreas seccionais tenham uma inclinação de Os cálculos do produto cruzado do braço de alavanca com três métodos diferentes
3
braços são distâncias lineares, seria de esperar que tivessem uma inclinação de para medir o vetor r (a partir da inserção medial, do
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TABELA 2 Resultados das análises ANCOVA.

Somas de
quadrados df F p
Comprimento vertebral Log10 (mm) Interceptar 0,002 1 1.481 0,244
Massa de registro (g) 0,120 1 102.873 7.8E-08
Região da cobra 0,007 2 3.091 0,077
Resíduos 0,016 14 - -
Seção transversal do músculo Log10 Interceptar 1.332 1 153.615 <2.2e-16

área (mm2 )
Massa de registro (g) 2.397 1 276.490 <2.2e-16
Região da cobra 0,096 2 5.529 0,006
Músculo 0,289 4 8.333 1.1E-05
Massa de log × região de cobra 0,079 2 4.539 0,014
Resíduos 0,694 80 - -
Magnitude total dos braços de alavanca Interceptar 180.988 1 587.143 3.9E-39
Massa de registro (g) 84.945 1 275.571 6.0E-28
Região da cobra 7.226 2 11.721 3.3E-05
Músculo 62.911 4 51.023 1.7E-21
Resíduos 25.277 82 - -
Componente de inclinação dos braços de alavanca Interceptar 0,110 1 1.141 0,289
Massa de registro (g) 0,488 1 5.058 0,027
Região da cobra 3.410 2 17.677 4.7E-07
Músculo 24.211 4 62.746 1.3E-23
Log de massa × músculo 19.178 4 49.704 1.0E-20
Resíduos 7.524 78 - -
Componente de guinada dos braços de alavanca Interceptar 61.321 1 239.634 1.7E-25
Massa de registro (g) 26.741 1 104.500 4.7E-16
Região da cobra 3.622 2 7.076 1.5E-03
Músculo 28.049 4 27.403 3.2E-14
Resíduos 19.960 78 - -
Componente de rotação dos braços de alavanca Interceptar 0,131 1 4.127 0,046
Massa de registro (g) 0,187 1 5.871 0,018
Região da cobra 0,110 2 1.736 1.8E-01
Músculo 2.230 4 17.534 2.7E-10
Resíduos 2.480 78 - -
Nota: O texto em negrito indica resultados significativos. Para o comprimento vertebral, testamos os efeitos da massa da cobra, região do corpo (anterior, média, posterior) ou sua
interação. Antes da ANCOVA, registramos a massa transformada e o comprimento vertebral, e calculamos a média dos comprimentos de 6 a 9 vértebras medidas em cada exame. Para
área de seção transversal muscular e braços de alavanca muscular, testamos os efeitos da massa da cobra, região do corpo (anterior, média, posterior), músculo (cinco músculos) ou
interações bidirecionais, valores que transformam logaritmos antes da análise. Em todos os casos, se alguma interação não fosse significativa, executamos novamente o ANCOVA
sem eles.
Abreviatura: ANCOVA, análise de covariância.

TABELA 3 Coeficientes parciais estimados e seus intervalos de confiança de 95% a partir das análises ANCOVA do comprimento vertebral e muscular
área de seção transversal.
Estimado
parcial Padrão
coeficiente IC, IC inferior, superior Erro valor t valor p
- ÿ0,077 ÿ0,211 0,057 0,062 ÿ1,237,236

Registro do comprimento vertebral (mm) Interceptação
- 0,286 0,226 0,346 0,028 10.143 7.8E-08

Massa de registro (g)
Região da cobra Anterior 0,001 ÿ0,041 0,044 0,020 0,063,951
Posterior ÿ0,042 ÿ0,084 0,000 0,020 ÿ2.121.052
- ÿ1,620 ÿ1,880 ÿ1,360 0,131 ÿ12,394 2,6Eÿ20

Log da seção transversal do músculo Interceptar
área (mm2 ) -
Massa de registro (g) 0,988 0,870 1,106 0,059 16.628 1.1E-27
Região da cobra Anterior 0,514 0,150 0,877 0,183 2.811.006
Posterior ÿ0,024 ÿ0,388 0,339 0,183 ÿ0,134,894
Músculo Semiespinhal-espinhal ÿ0,030 ÿ0,092 0,032 0,031 ÿ0,961,339
Multífidos ÿ0,053 ÿ0,114 0,009 0,031 ÿ1,696,094
Iliocostal 0,016 ÿ0,046 0,078 0,031 0,523 ,602
Levador costae ÿ0,145 ÿ0,207 ÿ0,083 0,031 ÿ4,676 1.2Eÿ05
Massa de toras × cobra Massa de registro × anterior ÿ0,246 ÿ0,414 ÿ0,079 0,084 ÿ2.930.004
região
Massa do tronco × posterior ÿ0,072 ÿ0,239 0,095 0,084 ÿ0,859,393
- 3.143 2.774 3,512 0,185 16.955 1.6E-28

Interceptação de magnitude total dos braços de alavanca
- 0,010 0,009 0,011 0,001 16.600 6.0E-28

Região da cobra Anterior 0,079 ÿ0,206 0,364 0,143 0,551 ,583
Posterior ÿ0,558 ÿ0,843 ÿ0,272 0,143 ÿ3.890 2.0Eÿ04
Log de massa × músculo semiespinhal-espinhal ÿ0,739 ÿ1,108 ÿ0,371 0,185 ÿ3,996 1.4Eÿ04
Multífidos ÿ1,203 ÿ1,571 ÿ0,835 0,185 ÿ6.502 5.8Eÿ09
Iliocostal 1.270 0,902 1,638 0,185 6.862 1.2E-09
Levador costae ÿ0,142 ÿ0,510 0,226 0,185 ÿ0,768,444
- 0,991 0,684 1,297 0,154 6.425 9.6E-09

Interceptação do componente de inclinação dos braços de alavanca
- 0,004 0,003 0,006 0,001 5.948 7.3E-08

Região da cobra Anterior 0,336 0,176 0,496 0,080 4.190 7.3E-05
Posterior ÿ0,125 ÿ0,285 0,035 0,080 ÿ1,559,123
Músculo Semiespinhal-espinhal 0,988 0,574 1,402 0,208 4.752 9.0E-06
Multífidos 0,799 0,385 1,213 0,208 3.842 2.5E-04
Iliocostal ÿ1,162 ÿ1,576 ÿ0,748 0,208 ÿ5.587 3.3Eÿ07
Levador costae ÿ1,633 ÿ2,047 ÿ1,219 0,208 ÿ7,850 1,8E-11
Massa de registro × Massa de registro × 0,004 0,002 0,006 0,001 3.777 3.1E-04
músculo semiespinhal-espinal
Log de massa × multífidos 0,004 0,002 0,006 0,001 3.675 4.3E-04
Log de massa × iliocostal ÿ0,006 ÿ0,008 ÿ0,004 0,001 ÿ5,796 1.4Eÿ07
Massa do tronco × levantador da costa ÿ0,007 ÿ0,009 ÿ0,005 0,001 ÿ6.544 5.7Eÿ09
- ÿ2,877 ÿ3,377 ÿ2,377 0,251 ÿ11,457 2,2Eÿ18

Componente de guinada dos braços de alavanca Interceptação
- ÿ0,009 ÿ0,012 ÿ0,007 0,001 ÿ7,711 3.4E-11

Região da cobra Anterior 0,081 ÿ0,179 0,341 0,131 0,623 ,535
(Continuou)
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TABELA 3 (Continuação)
Estimado
parcial Padrão
coeficiente IC, IC inferior, superior Erro valor t valor p
Posterior 0,460 0,200 0,720 0,131 3.524.001
Músculo Semiespinhal-espinal 1.482 0,807 2,156 0,339 4.375 3.7E-05
Multífidos 1.982 1.308 2,657 0,339 5.852 1.1E-07
Iliocostal ÿ1,092 ÿ1,766 ÿ0,417 0,339 ÿ3.223.002
Levador costae ÿ0,094 ÿ0,769 0,580 0,339 ÿ0,278,782
Log de massa × músculo Log de massa × 0,006 0,002 0,009 0,002 3.453.001
semiespinhal-espinal
Log de massa × multífidos 0,008 0,004 0,011 0,002 4.603 1.6E-05
Log de massa × iliocostal ÿ0,003 ÿ0,006 0,000 0,002 ÿ1,776,080
Massa do tronco × levantador da costa 0,001 ÿ0,002 0,005 0,002 0,761,449
- ÿ0,016 ÿ0,192 0,160 0,089 ÿ0,178,859

Componente de rotação dos braços de alavanca Interceptação
- 0,000 ÿ0,001 0,001 0,000 0,000 1,000

Região da cobra Anterior ÿ0,017 ÿ0,109 0,075 0,046 ÿ0,369,713
Posterior 0,064 ÿ0,027 0,156 0,046 1.397 .166
Músculo Semiespinhal-espinhal ÿ0,099 ÿ0,336 0,139 0,119 ÿ0,826,412
Multífidos ÿ0,312 ÿ0,550 ÿ0,074 0,119 ÿ2.614.011
Iliocostal ÿ0,147 ÿ0,385 0,091 0,119 ÿ1.231.222
Levador costae ÿ0,889 ÿ1,126 ÿ0,651 0,119 ÿ7,442 1.1Eÿ10
Log de massa × músculo Log de massa × ÿ0,001 ÿ0,002 0,001 0,001 ÿ0,969,336
semiespinhal-espinhal
Log de massa × multífidos ÿ0,001 ÿ0,003 0,000 0,001 ÿ2.491.015
Log de massa × iliocostal ÿ0,001 ÿ0,002 0,000 0,001 ÿ1.713.091
Massa do tronco × levantador da costa ÿ0,003 ÿ0,004 ÿ0,002 0,001 ÿ5.400 7.0Eÿ07
Nota: O modelo final para comprimento vertebral foi massa logarítmica (covariável contínua) + região da cobra (anterior, média, posterior). O modelo final para músculo
A área da seção transversal foi massa logarítmica (covariável contínua) + região da cobra (anterior, média, posterior) + músculo (semiespinal-espinhal, multífido, longissimus).
*
dorsi, iliocostalis, levantador da costa) + massa do log região da cobra. Para variáveis categóricas, uma categoria serve como linha de base contra a qual outras categorias
são comparados e, portanto, não possuem linha na tabela. “Médio” é a categoria base para a região da cobra e “longissimus dorsi” é a categoria base
para músculo.
Abreviaturas: ANCOVA, análise de covariância; IC, intervalo de confiança.
fixação lateral, ou do ponto médio dos dois) não produziu o ponto médio entre as inserções anterior e posterior dos músculos (Figura 3;
resultados substancialmente diferentes (Figura 3). Para o total dos vetores do braço de alavanca Arquivo de Informações de Apoio S6). Em média, o
magnitude, os desvios padrão foram geralmente inferiores a 0,001 m (ou seja, abordagem de distância simples rendeu um valor 0,04% superior ao
menos de 0,001 Nÿm de torque por força N). Para flexão dorsoventral (inclinação), abordagem de produtos cruzados, variando de 9,4% menor a 17,6% maior,
o método de cálculo de r teve o maior efeito no iliocostal, com 58 dos 90 cálculos (64,4%) dentro de ± 5%. Somente o levantador
com desvios padrão variando de 0,0015 a 0,0026 m nos dois costae tinham aproximações de distância simples que diferiam do
maiores espécimes, e no semiespinhal-espinhal, com padrão cálculo do braço de alavanca em mais de ± 10%, com distância simples
desvios variando de 0,0008 a 0,0015 m nos dois maiores exemplares. às vezes subestimando e às vezes superestimando a alavancagem
Para flexão lateral (yaw), o método de cálculo de r apresentou maior cálculo do braço. A distância simples produziu consistentemente valores mais baixos
efeito sobre o semiespinhal-espinal, com desvios padrão variando de para o multífido (média 5,8% inferior ao braço de alavanca) e superior
0,0015 a 0,0021 m nos dois maiores exemplares. O método para valores para o semiespinhal-espinal (média 5,7% maior que a alavanca
calcular r não teve efeito na rolagem. braço) do que os cálculos do braço de alavanca. As duas abordagens produziram
A abordagem de distância simples para estimar os braços de alavanca diferiu quase os mesmos valores para o iliocostal (média da distância simples
apenas ligeiramente da abordagem de produtos cruzados com r medido a partir de 1,4% menor) e exatamente os mesmos valores para o longissimus dorsi.
TABELA 4 Resultados da análise do eixo maior reduzido (RMA) da escala para comprimento vertebral, áreas de secção transversal muscular e
braços de alavanca.
ADM ADM RMA CI RMA CI Expectativa abaixo Partida de

2r p interceptar declive mais baixo superior isometria isometria?
Comprimento Vértebras 0,904 ,004 ÿ0,111 0,301 0,198 0,458 0,333
Cruzar- Semiespinal- 0,923,002 ÿ1,626 0,971 0,667 1.415 0,667 + alometria

área seccional espinal
Multífidos 0,906,003 ÿ1,668 0,987 0,652 1.493 0,667
Longuíssimo dorso 0,899,004 ÿ1,527 0,944 0,616 1.448 0,667
Iliocostal 0,934,002 ÿ1,702 1.032 0,728 1.462 0,667 + alometria
Levador costae 0,885,005 ÿ2,313 1.250 0,793 1.972 0,667 + alometria
Braço de alavanca total Semiespinal- 0,925,002 ÿ0,167 0,354 0,244 0,513 0,333
magnitude espinal
Multífidos 0,907,003 ÿ0,268 0,375 0,248 0,566 0,333
Longuíssimo dorso 0,962 ,001 ÿ0,121 0,371 0,284 0,484 0,333
Iliocostal 0,917,003 ÿ0,051 0,386 0,262 0,571 0,333
Levador costae 0,733 ,030 ÿ0,156 0,373 0,191 0,727 0,333
Componente de pitch Semiespinal- 0,879,006 ÿ0,305 0,389 0,244 0,619 0,333

espinal
Multífidos 0,900,004 ÿ0,329 0,389 0,254 0,595 0,333
Longuíssimo dorso 0,758 ,024 ÿ0,849 0,493 0,260 0,933 0,333
Iliocostal 0,723 0,032 ÿ2,186 0,882 0,448 1.736 0,333 + alometria
Levador costae 0,718,033 ÿ1,149 0,544 0,275 1.076 0,333
Componente de guinada Semiespinhal 0,923,002 ÿ0,310 0,278 0,190 0,405 0,333

espinal
Multífidos 0,752 ,025 ÿ0,578 0,285 0,150 0,544 0,333
Longuíssimo dorso 0,959,001 ÿ0,134 0,364 0,275 0,480 0,333
Iliocostal 0,915,003 ÿ0,045 0,382 0,257 0,568 0,333
Levador costae 0,697 ,039 ÿ0,131 0,344 0,170 0,696 0,333
Componente de rolo Semiespinal- 0,939,001 ÿ1,749 0,492 0,351 0,687 0,333 + alometria
espinal
Multífidos 0,833 ,011 ÿ1,300 0,497 0,289 0,852 0,333
- - - -
Longuíssimo dorso ÿ ÿÿ
Iliocostal 0,779,020 ÿ1,821 0,615 0,333 1.137 0,333 + alometria
Levador costae 0,616,064 ÿ1,458 0,729 0,334 1.588 0,333 + alometria
Nota: As análises foram realizadas usando características transformadas em log10, medidas a partir da seção intermediária de cada cobra (n = 6). Características que se afastam significativamente
da isometria (com base em seus intervalos de confiança que não cruzam a expectativa sob a isometria) são indicados em negrito.
Abreviatura: IC, intervalo de confiança.
3.4 | Braços de alavanca: Influência do tamanho da cobra, músculo, enquanto os componentes do braço de alavanca diferem em qual região tem maior
e região do corpo valores (Tabela 3; Figura 3). O iliocostal tem a maior alavanca total
braço (Tabela 3; Figura 3).
Massa, região da cobra e músculo influenciaram significativamente o braço de alavanca Devemos nos lembrar das convenções de sinais ao interpretar o
magnitudes totais e seus componentes individuais. Encontramos um Resultados ANCOVA para componentes individuais do braço de alavanca. O campo
interação significativa de massa e músculo para o indivíduo (flexão dorsoventral) pode ser positivo ou negativo,
componentes, mas não para magnitude total (Tabela 2; Figura 3). Alavanca com o primeiro indicando que um músculo causa flexão dorsal e o
a magnitude total do braço é significativamente menor na região posterior, último indicando flexão ventral. O semiespinal-espinal, multífido,
TINGLE ET AL.
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FIGURA 2 Dimensionamento do comprimento vertebral, áreas de secção transversa muscular e braços de alavanca musculares com massa. Conduzimos análises de eixo principal
reduzido (RMA) usando características transformadas em log10, medidas a partir da seção intermediária de cada cobra (n = 6). As linhas tracejadas representam a expectativa sob
isometria e os segmentos de linha sólida representam as inclinações estimadas da RMA. A legenda mostrada no gráfico da área de secção transversal do músculo também se aplica
aos gráficos dos quatro braços de alavanca. Observe que o longissimus dorsi não contribui para o rolamento.
e o longissimus dorsi podem todos contribuir para a flexão dorsal quando se contraem, interação significativa entre músculo (uma variável categórica) e massa (a covariável
com o semiespinhal-espinhal e o multífido tendo cerca de duas vezes o componente contínua), o que significa que devemos ter cautela ao
pitch do braço de alavanca (x) do longissimus dorsi; o iliocostal e o levantador da costa tentando interpretar exatamente quanto cada músculo contribui para um determinado
contribuem potencialmente para componente do braço de alavanca. Embora um determinado músculo possa geralmente
flexão ventral (Tabela 3; Figura 3). Entretanto, observe que o iliocostal tem valores dar uma contribuição maior para um determinado componente do braço de alavanca, sua
positivos para pitch quando o torque é calculado com r a contribuição relativa não é a mesma para todos os tamanhos de cobras. Ilustrar
medido a partir da inserção do músculo medial, o único caso em que este ponto: para guinada (flexão lateral), o semiespinhal-espinhal tem um
a escolha da medida r altera a direção prevista de flexão (Figura 3). Os componentes coeficiente parcial estimado de aproximadamente 1,5 quando comparado ao longissimus
do braço de alavanca para guinada (flexão lateral) e rotação (torção) sempre têm valores dorsi (Tabela 3), mas uma interação significativa entre músculo e massa significa que o
negativos, portanto, valores significativamente mais baixos para esses componentes componente de guinada do braço de alavanca semiespinhal-espinhal
indicam, contra-intuitivamente, maior não é 1,5 vezes maior que o longissimus dorsi em cobras de todos os tamanhos; pode
contribuições para esses movimentos. ser superior a 1,5 em uma extremidade da faixa de tamanho e inferior a 1,5 na outra
O iliocostal contribui significativamente mais para a flexão lateral do que o extremidade da faixa de tamanho.
longuíssimo do dorso (o músculo usado como categoria base para comparações), Os coeficientes de escala para as magnitudes totais do braço de alavanca não se
enquanto o semiespinhal-espinal e o multífido contribuem significativamente menos para desviaram das expectativas sob isometria, e os valores de r2 foram geralmente altos
a flexão lateral (Tabela 3; Figura 3 ) . O multífido e o levantador da costa podem para os músculos epaxiais (Tabela 4, Figura 2). A maioria dos componentes individuais
contribuir significativamente mais para o rolamento do que os outros músculos, embora do braço de alavanca também são dimensionados isometricamente, com o
os componentes do rolamento de todos os braços de alavanca dos músculos sejam exceção de alometria positiva significativa para o componente de pitch do iliocostal e
geralmente bastante baixos em comparação com a inclinação e a guinada (Tabela 3; alometria positiva significativa nos componentes de rotação do semiespinhal-espinhal,
Figura 3 ) . Os resultados das análises ANCOVA para inclinação (flexão dorsoventral), do iliocostal e do levantador
2 valores para o braço de alavanca individual
guinada (flexão lateral) e rotação (torção) mostram uma costae (Tabela 4, Figura 2). O R
FIGURA 3 Comparação dos braços de alavanca em diferentes músculos para a magnitude total, componente de inclinação (flexão dorsoventral), componente de guinada (flexão
lateral) e rolamento (torção). Dados da cobra de 335 g. As formas dos símbolos indicam diferentes métodos para medir o vetor r (começando na fixação lateral, na fixação medial ou no ponto
médio dos dois). Observe que a distância simples (símbolo em forma de “+”) aparece apenas no painel de magnitude total. As cores dos símbolos indicam a região do corpo (anterior, médio,
posterior).
2
componentes para vários músculos mostraram mais variabilidade do que r Jurestovsky et al., 2020), enquanto semiespinal-espinal e multífido devem
valores para magnitude total do braço de alavanca ou área de secção transversal do músculo encurte em aproximadamente 20% a 25% do comprimento total de repouso para obter o
(Tabela 4). mesmo resultado. Portanto, o longuíssimo deve atingir a curvatura máxima cerca de duas
vezes mais rápido que os dois últimos músculos.
Devido ao compromisso com a vantagem mecânica, o semiespinhal-espinal e o multífido
3.5 | Cálculos de curvatura devem produzir cerca de duas vezes mais torque para uma determinada quantidade de
encurtamento relativo, alinhando-se com os resultados do produto cruzado para o componente
Descobrimos que o termo de ajuste de espiralidade na Equação (1) fez uma diferença de passo do braço de alavanca (x) (Tabela 3 ; Figura 3). O iliocostal deve encurtar apenas
insignificante em relação ao simples uso do termo de aproximação de arco para todos os aproximadamente 2% a 8% de seu comprimento total de repouso para produzir ângulos
músculos epaxiais em consideração: o músculo calculado intervertebrais de aproximadamente 16° durante a flexão ventral (um máximo razoável com
comprimentos com e sem ajuste de espiralidade estiveram sempre dentro base em Jurestovsky et al., 2020), sugerindo que produz movimentos corporais rápidos, em
0,5% um do outro. vez de vigorosos . movimento.
Para os músculos epaxiais em consideração, um gráfico do ângulo intervertebral A equação (5) serve para vincular a mudança absoluta do comprimento muscular (S)
versus encurtamento muscular para flexão dorsoventral (Figura 4) mostra claramente que o à mudança do ângulo articular (). Esta equação mostra que o aumento da extensão
semiespinhal-espinal, multífido e longissimus dorsi atuam como flexores dorsais (conforme multiarticular (Nv) resulta em menores alterações no ângulo articular () espalhadas por mais
indicado por suas inclinações positivas, dado nosso sinal convenção), enquanto o iliocostal articulações (Nv). Assim, para músculos que abrangem mais articulações, uma determinada
atua como um flexor ventral (conforme indicado alteração absoluta no comprimento muscular (S) não altera os ângulos articulares (e,
pela sua inclinação negativa). Inclinações mais acentuadas indicam que uma determinada portanto, a curvatura) tanto quanto a mesma alteração absoluta no comprimento muscular
mudança percentual no comprimento do músculo leva a mais movimento (uma maior em um
mudança na curvatura), mas menos torque. O longissimus dorsi deve encurtar em músculo mais curto.
aproximadamente 6% a 12% de seu comprimento total de repouso para produzir ângulos Quando considerado em termos de trabalho mecânico, a soma dos
intervertebrais de aproximadamente 11° (um máximo razoável para flexão dorsal com base em o trabalho realizado em todas as juntas deve ser igual ao trabalho realizado pela
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FIGURA 4 Gráficos do ângulo intervertebral versus encurtamento muscular relativo durante a flexão dorsoventral para todos os quatro músculos epaxiais nos seis
cobras de tamanhos diferentes que examinamos. A legenda mostrada no gráfico superior central se aplica a todos os seis gráficos. O encurtamento muscular absoluto (S) foi
calculado para uma faixa de ângulos intervertebrais () usando a Equação (4). O código Python usado para cálculos pode ser encontrado em Suplementar
Materiais e Métodos, Roteiro 2. Dividimos o encurtamento muscular absoluto pelo comprimento de repouso de cada músculo (Lv ) e multiplicamos por 100 para obter relativo
encurtamento muscular como uma% do comprimento de repouso. Devido à nossa convenção de sinais para da e dp ângulos intervertebrais positivos indicam flexão dorsal
enquanto ângulos intervertebrais negativos indicam flexão ventral. Inclinações mais acentuadas indicam que uma determinada variação percentual no comprimento muscular leva a mais
movimento (uma maior mudança na curvatura), mas menos torque. O eixo y varia de -16° a 11° com base em dados de ângulos intervertebrais máximos
durante a flexão ventral e dorsal em cobras do milho (Jurestovsky et al., 2020).
músculo. Assim, para um músculo que exerce uma força constante (F) à medida que encurta, o que simplifica para
podemos multiplicar a Equação (5) por F, que equivale à soma

dd
a + p
trabalhe em todas as juntas: F = ÿ (9)
2
Nv Esta equação mostra que o método multiarticular produz alavancagem

dd
a +
FS =FN v
p
= ÿ ÿ
eu eu
(7)
valores do braço idênticos à distância média dos pontos de fixação
2 eu
das articulações vertebrais, sob certas suposições.
Se a curvatura for constante ao longo da coluna vertebral, então a articulação
o ângulo ( ) entre cada par de vértebras também deve ser constante. Desde
a força (F) também é constante ao longo do comprimento de um único músculo, e 4 | DISCUSSÃO

aplicativo
o braço de alavanca (dd 2+ ) é constante na aproximação do arco, então o
o torque também deve ser constante em todas as juntas. Assim, a partir do 4.1 | Anatomia básica
identidade de soma para constantes;
As extensões musculares em P. guttatus geralmente se assemelhavam às de seu congênere

dda + p
FNv = N vÿ (8) P. obsoletus e outras espécies estreitamente relacionadas (Jayne, 1982, 1988b;
2
Penning, 2018; Tingle et al., 2017). Seção transversal do músculo epaxial
As áreas não diferiram significativamente entre si na seção aproximadamente do meio do de diferenças funcionais ao longo do corpo (Tabelas 2 e 3; Figura 3).
corpo de P. guttatus que dissecamos (Tabela 3), o que significa que quaisquer diferenças No entanto, o nosso estudo não se concentra principalmente na variação regional e os
em suas capacidades de geração de torque dependeriam, em vez disso, do comprimento nossos resultados não fornecem uma imagem detalhada das causas e
e da orientação. Jayne e Riley (2007) descobriram de forma semelhante que o semiespinal- consequências da variação funcional regional. Estudos futuros com amostras mais amplas
espinal, multífido, longissimus dorsi e iliocostal tinham aproximadamente as mesmas áreas de espécies, tamanhos e regiões corporais poderiam explorar ainda mais a regionalização
de seção transversal da anatomia músculo-esquelética, as consequências da regionalização para a função e
no meio do corpo para a cobra arbórea marrom Boiga irregularis; no entanto, mais próximo como a regionalização pode mudar ao longo da ontogenia.
da cabeça (em ~10% da CVL), o iliocostal tinha relativamente mais área transversal e o
longissimus dorsi tinha relativamente menos. Assim, para algumas espécies, pode-se
esperar diferenças regionais sobre se a área de secção transversal é um dos principais
contribuintes para as diferenças nas capacidades de geração de torque dos músculos 4.3 | Dimensionamento de anatomia e braços de alavanca
epaxiais.
Além dos músculos incluídos na presente análise, nossos A escala das partes de um organismo com seu tamanho total pode afetar profundamente
A tomografia computadorizada mostrou uma região de tecido delimitada dorsalmente pelo a função. Nas cobras do milho, o comprimento vertebral e a maioria dos braços de
longissimus dorsi e ventralmente pelo levantador da costa consistente com a localização alavanca não se afastam significativamente da isometria (Tabela 4; Figura 2). Área de
dos mal conhecidos interarticulares superior e secção transversa muscular, no entanto, escalas com alometria positiva, média
interarticular inferior (Gasc, 1981). Devido à indistinção deste As cobras do milho maiores têm músculos relativamente mais robustos. Este resultado
área de tecido e, portanto, a impossibilidade de digitalizar separadamente os dois músculos está alinhado com os resultados de pelo menos dois estudos anteriores. Penning e Moon
interarticulares, não conseguimos incluí-los em (2017) descobriram que a área da seção transversal combinada de quatro
nossa análise. No entanto, esta secção de tecido representou uma área transversal músculos epaxiais (multífidos, semiespinhal-espinhal, longissimus dorsi e iliocostalis)
apreciável, variando de 15% a 30% da área combinada de todos os cinco músculos geralmente mostraram alometria positiva com massa corporal em duas espécies de cobras-
considerados neste presente estudo. Portanto, seria rei (Lampropeltis spp.) e cobras-rato (Pantherophis spp.), com algumas diferenças
valerá a pena estudos futuros para estudar o papel potencial destes dependendo de onde ao longo do corpo a área da seção transversal foi medida. Jayne e
músculos mais profundos na produção de força. Riley (2007) descobriram que quando regredidos no comprimento do focinho, as áreas
transversais dos mesmos quatro músculos epaxiais escalam com inclinações maiores do
que o previsto pela similaridade geométrica na cobra arbórea Boiga irregularis. Como a
4.2 | Variação regional da anatomia e braços de alavanca capacidade de um músculo de gerar força é proporcional à sua área de seção transversal
(McMahon, 1984), isso significa que cobras do milho maiores provavelmente têm uma
Encontramos evidências de variação regional na anatomia, incluindo vértebras mais curtas capacidade desproporcionalmente maior de gerar força. Para apoiar esta hipótese, um
na seção mais posterior do corpo e áreas transversais musculares maiores na seção mais estudo que relacionou o tamanho do músculo com a produção de força numa amostra de
anterior medidas (Tabelas 2 e 3 ) . Uma interação significativa entre massa e região jibóias arco-íris de tamanho semelhante
corporal no modelo ANCOVA para área de secção transversal muscular complica nossa
interpretação do efeito principal significativo da região. Essa interação indica que cobras (Epicrates cenchria) mostrou que a variação individual na combinação
de diferentes tamanhos em nossa amostra apresentam diferentes padrões de regionalização. o tamanho dos músculos semiespinhal-espinhal e longissimus dorsi foi responsável por
Embora os corpos das cobras pareçam relativamente uniformes ao longo do seu eixo metade da variação individual na força de constrição máxima (Lourdais et al., 2005).
longitudinal em comparação com os corpos dos tetrápodes com membros anteriores e
posteriores
ligados às cinturas peitorais e pélvicas, estudos anteriores mostraram várias maneiras 4.4 | Comparação de diferentes métodos para calcular as
pelas quais o sistema músculo-esquelético axial pode variar ao longo do comprimento de contribuições musculares multiarticulares para o movimento
uma cobra. Algumas espécies apresentam adaptações regionais conspícuas, como a
presença de hipófises quebrando conchas em algumas vértebras em cobras comedoras
de ovos ou especializações associadas ao comportamento de encapuzamento em cobras O desempenho razoavelmente bom da abordagem de distância simples na aproximação
(Gans, 1974; Young & Kardong, 2010). Outras espécies apresentam diferenças longitudinais dos resultados da abordagem de produtos cruzados é um bom presságio para pesquisas
mais sutis no tamanho ou forma das características morfológicas (Lourdais et al., 2005; futuras – poderia ter utilidade para a coleta de dados de forma não destrutiva (por exemplo,
Nicodemo, 2012; Sherratt & Coutts, Rasmussen, para espécimes raros de museu, onde não é possível para amostrá-los destrutivamente
para determinar o comprimento dos músculos) e/ou para projetos que exigem grandes
e outros, 2019; Sherratt e Sanders, 2020). conjuntos de dados interespecíficos onde não é viável dissecar todos os músculos para
Gradientes longitudinais nas vértebras, costelas, músculos e/ou tendões podem ter todas as espécies. A abordagem de distância simples
consequências funcionais para comportamentos que envolvem todo ou parte do corpo e naturalmente tem melhor desempenho para músculos que correm paralelos ao eixo do
merecem uma investigação mais aprofundada. Descobrimos que a magnitude total do movimento, como o longissimus dorsi em cobras, mas ainda produziu valores dentro de
braço de alavanca e o valor de todos os componentes diferiram significativamente entre as 10% da abordagem do produto vetorial para cobra epaxial
regiões do corpo, destacando a existência músculos com pontos de inserção anterior e posterior em diferentes
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distâncias do eixo do movimento. A abordagem à distância simples tem um desempenho Nossa abordagem de curvatura fornece informações adicionais sobre sistemas
pior para o músculo hipaxial que examinamos, o elevador multiarticulares. Se um músculo corre ao longo das articulações num ângulo em vez de
costae, que abrange apenas uma articulação e tem um ângulo acentuado. No entanto, paralelo ao eixo do movimento, esse ângulo pode influenciar as suas contribuições para
mesmo para o levantador da costa, os valores de distância simples ficaram dentro de 18%. a curvatura, mas não tem necessariamente um grande efeito. Porque o ajuste de
dos valores do braço de alavanca. espiralidade da nossa equação é multiplicado
-
dd ap
Os métodos monoarticulares podem fornecer informações sobre sistemas
pelo termo ( 2Lÿvv ), o efeito da espiralidade só importa se 1) o
multiarticulares nas condições certas. No entanto, os pressupostos centrais dos métodos
inserções musculares são deslocadas umas das outras por uma distância que é
monoarticulares podem por vezes produzir resultados ambíguos ou mesmo contraditórios
razoavelmente grande em relação ao comprimento ao longo do eixo de movimento que
quando aplicados a sistemas multiarticulares.
o músculo abrange e 2) a curvatura é relativamente baixa. Cobras são
Nossos resultados de produtos cruzados fornecem um exemplo claro desse potencial
tubos relativamente estreitos, de modo que o deslocamento (da - dp) é limitado, enquanto
por ambiguidade. Para sistemas monoarticulares, o vetor de posição ( r) pode ir da
os músculos epaxiais geralmente abrangem muitas articulações, de modo que o
articulação até qualquer inserção muscular e produzir um vetor de torque da mesma
comprimento total da coluna vertebral abrangida (Lv ) é comparativamente grande.
magnitude. Da mesma forma, pode-se escolher os pontos de fixação para o vetor de
Portanto, o ajuste da espiralidade em nossas equações de curvatura faz uma diferença
posição ( r) ao avaliar um sistema multiarticular. No entanto, os sistemas multiarticulares
insignificante para os músculos epaxiais que examinamos. Esperamos que o
apresentam uma
o ajuste da espiralidade pode ser igualmente ignorado para alguns outros sistemas
complicação adicional porque o músculo atravessa várias articulações e, como resultado,
biológicos onde músculos relativamente longos estão confinados a tubos relativamente
não está claro qual articulação deve ser selecionada como origem para r. Restringimos
estreitos, como pode ser encontrado nas caudas, por exemplo. No entanto, alguns
nossos cálculos definindo rz igual a 0, o que equivale a uma situação em que o movimento
músculos multiarticulares abrangem um número modesto de articulações e/ou podem
ocorre em torno do
inclinar-se mais acentuadamente porque não estão confinados a espaços tão estreitos.
articulação intervertebral mais próxima da inserção muscular escolhida (ou seja, a
tubos. Para esses músculos, o ajuste da espiralidade pode ter muitas consequências. Os
articulação mais posterior ao escolher o ponto de fixação posterior para r). Para a maioria
sistemas projetados carecem de muitas das restrições dos sistemas biológicos e podem,
dos músculos, descobrimos que as três opções que usamos para
portanto, assumir uma ampla variedade de configurações; como resultado, o ajuste da
o cálculo de r (Figura 1c; Métodos) levou a uma pequena variação na magnitude dos
espiralidade pode fazer uma grande diferença no funcionamento de alguns sistemas
braços de alavanca totais e seus componentes relativos, sem diferenças de sinal (Figura
projetados.
3). No entanto, no caso do componente de pitch iliocostal, uma escolha de r previu que
a contração do iliocostal causaria flexão dorsal, enquanto
os outros dois métodos de cálculo previram a flexão ventral. Essa discrepância ocorreu 4,5 | Funções dos diferentes músculos da cobra durante
porque a inserção iliocostal posterior o movimento em diferentes planos
O ponto é ligeiramente dorsal ao côndilo vertebral, enquanto a inserção iliocostal anterior
é ventral (e a uma distância maior). Porque não temos nenhuma razão fundamental para As cobras realizam uma notável diversidade de comportamentos usando sua musculatura
preferir uma das escolhas de r em vez de axial. Diferentes comportamentos podem envolver flexão em vários planos e, como
qualquer outro, esta discrepância deve ser um artefato da aplicação de um método resultado, certos músculos podem ter maior ou menor importância dependendo do plano
monoarticular a um sistema multiarticular. primário de movimento.
O uso de uma abordagem explicitamente multiarticular resolve o Muitos comportamentos, especialmente comportamentos locomotores, envolvem
ambiguidade em torno dos resultados do produto cruzado para o iliocostal, demonstrando flexão. Com base em nossos resultados, o iliocostal deve ser o mais
claramente que é um flexor ventral, em contraste com os outros três músculos epaxiais importante músculo epaxial para flexão lateral, seguido pelo longissimus dorsi, pelo
em consideração (Figura 4). Quando consideramos o sistema como multiarticular e menos nas cobras do milho (Tabela 3; Figura 3). Eles são provavelmente também os
restringimos a coluna vertebral dois músculos mais importantes para a flexão lateral em
coluna para dobrar com curvatura constante, contração do outras espécies de cobras. Um estudo utilizando eletromiografia (EMG) mostrou que
iliocostalis produz comportamento de flambagem, e os braços de alavanca dorsal e ambos os músculos estão ativos durante vários tipos de locomoção da cobra, incluindo
ventral assimétricos servem para inclinar o sistema para flexão ventral (Apêndice 3 em ondulação lateral em terra, natação ondulatória, movimento lateral e concertina (Jayne,
Materiais e Métodos Suplementares). Estudos futuros de sistemas similares devem, 1988a, 1988b) . Os dados EMG também mostraram atividade do semiespinhal-espinal
portanto, considerar se os dois pontos de fixação do músculo ou atuador de interesse são durante esses modos locomotores, embora demonstremos que seu braço de alavanca
tem um componente de guinada menor do que o longissimus dorsi e o iliocostal, o que
localizados no mesmo lado ou em lados opostos do eixo de movimento. Quando faz sentido, dado que está localizado mais medialmente.
eles estão localizados no mesmo lado, então métodos monoarticulares podem ser
razoavelmente aplicados. Quando estão localizados em lados opostos, O iliocostalis também demonstrou estar ativo durante a natação na areia em uma espécie
torna-se mais importante adotar uma abordagem explicitamente multiarticular. de lagarto, Scincus scincus (Sharpe et al., 2013).
Se estiver usando a abordagem de produto vetorial monoarticular, o uso do ponto médio As cobras também realizam vários comportamentos que exigem flexão dorsal. Tais
entre os dois anexos para calcular o vetor r pode ajudar a garantir que os resultados comportamentos incluem a locomoção lateral, que exige que uma cobra levante partes
capturarão a direção correta de de seu corpo para cima e para frente.
flambagem. (Jayne, 1988a; Mosauer, 1930; Tingle, 2020); ondulação vertical

durante a locomoção (Jurestovsky et al., 2021); exibições defensivas de cobras e alguns coluna vertebral é bastante restrita em sua capacidade de torção devido a processos
outros táxons, que envolvem a elevação da parte anterior do corpo (Greene, 1988; ósseos, que limitam o rolamento a aproximadamente 2,5° ou menos por par de
Young & Kardong, 2010); comportamento de combate masculino em numerosas famílias vértebras para diversas espécies que foram estudadas (Jurestovsky
de cobras, sendo as mais famosas as cascavéis (Carpenter, 1986; Missassi et al., 2022; e outros, 2020; Lua, 1999). Em contraste, essas espécies têm valores de flexão lateral
Shaw, 1948); e o comportamento de ataque ou salto realizado por algumas cobras máxima variando de 14 a 18,5°, flexão ventral máxima de 8,7° a 13,5° e flexão dorsal
arbóreas ao cruzar grandes espaços entre poleiros ou iniciar um planeio (Byrnes & máxima de 4,8° a 10,7°.
Jayne, 2012; Socha, 2011). Os dorsiflexores também se envolvem para evitar a flexão (Jurestovsky et al., 2020). O papel potencial da torção, se houver, para o comportamento
ventral (flambagem) à medida que uma cobra se movimenta em um espaço entre os das cobras ainda não foi demonstrado in vivo e pode ser irrelevante devido à limitada
poleiros (Jayne & Riley, 2007; Jorgensen & Jayne, 2017). amplitude de movimento torcional.
Os músculos podem desempenhar papéis importantes não apenas para o movimento em
Como estão localizados acima do côndilo vertebral e sua contração leva, portanto, à vários planos, mas também para estabilização. Por exemplo, o glúteo máximo humano
flexão dorsal, os semiespinais- ajuda a estabilizar os quadris e o tronco durante certas atividades, e acredita-se que
espinhal, o multífido e o longissimus dorsi podem contribuir para esses comportamentos tenha evoluído para seu tamanho aumentado principalmente devido à importância de
(Tabela 3; Figura 3). Nas cobras do milho, o semiespinhal-espinhal e o multífido produzem seu papel estabilizador (Lieberman et al., 2006; Marzke et al., 1988 ) . . Os músculos
cerca de duas vezes mais multiarticulares podem ser ativados de forma semelhante em
torque como o longissimus dorsi com base nos componentes do passo do braço de padrões que contribuem para a estabilização e não para o torque
alavanca e nos resultados da análise multiarticular (Tabela 3; Figuras 3 e 4). Portanto, geração. Sua função em um determinado comportamento pode depender de sua ativação
eles podem desempenhar um papel maior na flexão dorsal que requer alto torque (por unilateral ou bilateral. Para flexão lateral
exemplo, preencher lacunas enquanto está estático ou quase estático), enquanto o ocorrer, como na ondulação lateral ou na locomoção concertina, os músculos
longuíssimo pode ser especialmente importante para uma flexão dorsal rápida (por deve ser ativado unilateralmente (Jayne, 1988a, 1988b). Quando os músculos são
exemplo, empinar-se para uma exibição defensiva). Embora saibamos muito pouco sobre ativados bilateralmente, seus componentes laterais se cancelam (assumindo ativação
a evolução dos músculos epaxiais em relação a estes igual), caso em que podem atuar em flexão dorsoventral ou
comportamentos, uma análise filogenética comparativa do comprimento do semiespinhal- como estabilizadores (Jayne, 1988a; Jorgensen & Jayne, 2017).
espinhal demonstrou músculos semiespinhal-espinal significativamente mais curtos em Dada a variedade de comportamentos importantes que os músculos epaxiais da cobra
víboras especializadas em movimento lateral (Tingle et al., 2017), possivelmente uma potencializam, a anatomia muscular deve evoluir para permitir o funcionamento adequado dos músculos.
adaptação que aumenta sua capacidade de curvar o corpo com mais firmeza na região comportamentos cruciais face a compromissos funcionais. O torque-velocidade
dorsal ou lateral. plano para uma determinada mudança de comprimento absoluto no A compensação para o comprimento do braço de alavanca existe tanto nos músculos
semiespinhal-espinal. Comparação futura monoarticulares quanto nos multiarticulares: braços de alavanca mais longos levam a
estudos funcionais e funcionais poderiam examinar melhor o dorsiflexor maior torque, mas a movimentos mais lentos. Com base na Equação (6), pode-se concluir
morfologia e seu papel em numerosos comportamentos interessantes. que a diminuição do número de articulações que um músculo abrange compensaria um
A constrição, usada por muitas espécies de cobras para subjugar presas, pode braço de alavanca mais longo, preservando a relação entre o encurtamento absoluto do
requerem flexão lateral ou flexão ventral. As cobras podem usar diferentes músculo e as alterações do ângulo articular intervertebral. No entanto, a velocidade
posturas durante a constrição, enrolando-se de tal forma que a superfície lateral ou muscular e a amplitude de movimento são determinadas pelo comprimento relativo das
ventral do corpo envolve a presa (Greene fibras, que corresponde à extensão muscular, de modo que os músculos que abrangem
& Burghardt, 1978; Lua, 2000). Registros EMG para semiespinhal-espinal, longissimus menos articulações teriam reduzido a velocidade absoluta e a amplitude absoluta de movimento.
dorsi e iliocostalis demonstram que todos os três estão ativos durante a constrição Portanto, a complexidade dos músculos multiarticulares não fornece uma
usando curvas laterais na cobra Gopher Pituophis melanoleucus (Moon, 2000) . As meios para contornar o compromisso entre torque e velocidade. A existência de múltiplos
cobras constritivas exercem alta pressão (Boback et al., 2012, 2015; Moon & Mehta, músculos axiais oferece uma oportunidade para alguns se especializarem em
2007), então pode-se esperar que elas desenvolvam braços de alavanca mais longos. comportamentos de alto torque, enquanto outros se especializam em comportamentos de alta
velocidade, permitindo o recrutamento seletivo para atender adequadamente a uma gama de desempenho
Estudos anteriores examinaram a evolução do comprimento em relação à constrição de demandas de segurança. Se estudos futuros determinarem os níveis de ativação de
um músculo, o semiespinhal-espinhal (Jayne, 1982; diferentes músculos durante diversas atividades, seria possível vincular firmemente a
Tingle et al., 2017). Eles encontraram evidências limitadas e inconclusivas de músculos função de diferentes músculos à sua evolução morfológica entre as espécies.
mais curtos em espécies com constrição. No entanto, dado que o nosso estudo indica
que o iliocostal pode ser o músculo mais importante para Consideramos principalmente músculos relativamente simples, ou seja, aqueles
flexão lateral e flexão ventral, estudos futuros de constrição que correm com fibras em linha paralela e ventres musculares alinhados com seus tendões.
pode considerar focar mais fortemente nele, em vez do semiespinhal-espinal. Também No entanto, a cobra semiespinhal-espinhal e os músculos ou atuadores em
seria construtivo para estudos futuros outros sistemas apresentam complicações interessantes. O semiespinhal-espinhal tem
relacionando a evolução da anatomia muscular à constrição para considerar as diferenças dois ventres musculares, com o semiespinhal alinhado com o anterior
na postura de constrição. tendão e espinhal fora do eixo do tendão (Figura 1a). É possível que ambos estejam
Embora o semiespinhal-espinal, o multífido e o iliocostal sejam hipoteticamente ativos simultaneamente ou apenas um esteja ativo. Atividade de
capazes de produzir torção da coluna vertebral (rolo) (Figura 3), estudos anteriores o semiespinhal sozinho tenderia a mover a unidade músculo-tendínea em um
indicaram que o ângulo, uma vez que a inserção anterior é dorsal à fixação posterior.
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A atividade da coluna vertebral, entretanto, tenderia a desviar ventralmente a unidade músculo- Dados adicionais (medições de amostras, resultados de Fiji) e roteiros são fornecidos como
tendínea. Poderia, portanto, fazer com que a unidade músculo-tendínea materiais suplementares.
mover-se aproximadamente longitudinalmente (mais ou menos paralelo à coluna vertebral)
em vez de em ângulo. Além disso, alguns músculos contêm tecido conjuntivo que pode servir ORCIDA
como septo entre diferentes seções de tecido muscular, isolando-os eletricamente e criando a
JLT0
ho possibilidade de ativação independente (Bodine et al., 1982) . A ativação independente pode
ter grandes impactos na função, portanto, para esses músculos, vale a pena usar métodos
como eletromiografia ou fluoromicrometria para investigar se eles realmente funcionam de
forma independente.
5 | CONCLUSÃO
Este estudo traz diversas contribuições para a compreensão científica da anatomia e função
dos músculos multiarticulares do tronco. Nós primeiro
examinaram se a localização ao longo do corpo afeta a área de secção transversal ou o braço
de alavanca de quaisquer músculos epaxiais, um primeiro passo importante para determinar
se as diferenças regionais na anatomia podem rastrear comportamentos que envolvem apenas
algumas regiões do corpo. Em segundo lugar, uma vez que o tamanho muitas vezes tem
consequências funcionais importantes para animais e máquinas, examinamos o
dimensionamento de áreas transversais e braços de alavanca. Terceiro, nossos dados
permitem a comparação das contribuições potenciais
de diferentes músculos epaxiais para torque em diferentes planos de movimento (inclinação,
guinada e rotação), o que fornece uma base para hipóteses
em relação à evolução esperada dos diferentes músculos em relação ao comportamento da

REVISÃO POR PARES
O histórico de revisão por pares deste artigo está disponível em https://www. webofscience.com/
api/gateway/wos/peer-review/10.1002/jmor.
21591.
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Bergmann, PJ, Mann, SDW, Morinaga, G., Freitas, ES, & Siler, CD
(2020). Evolução convergente de formas alongadas em craniados e de
cobra. Quarto, fornecemos uma ferramenta analítica (nossa equação que relaciona a mudança
locomoção em répteis escamatos alongados. Biologia Integrativa e Comparativa,
no comprimento muscular com a curvatura) que pode ser usada para compreender melhor 60, 190–201.
outros sistemas musculares multiarticulares, embora naturalmente se aplicasse mais facilmente Boback, SM, Hall, AE, McCann, KJ, Hayes, AW, Forrester, JS e Zwemer, CF (2012).
a sistemas mais semelhantes ao nosso (por exemplo, colunas vertebrais sem estruturas A cobra modula a constrição em resposta aos batimentos cardíacos da presa.
Cartas de Biologia, 8, 473–476.
dramáticas). regionalização, outros sistemas que envolvam unidades repetidas em série). Para
Boback, SM, McCann, KJ, Wood, KA, McNeal, PM, Blankenship, EL e Zwemer, CF
sistemas multiarticulares com características especializadas que os distinguem dos nossos (2015). A constrição da cobra induz rapidamente parada circulatória em ratos.
(por exemplo, colunas vertebrais de certos clados com especializações regionais dramáticas, Jornal de Biologia Experimental, 218, 2279–2288.
dígitos ou outras estruturas em que cada segmento tem comprimentos e braços de alavanca
Bobbert, MF e van Ingen Schenau, GJ (1988). Coordenação no salto vertical. Jornal
diferentes), os conceitos fundamentais podem ser úteis, mas qualquer
de Biomecânica, 21, 249–262.
Bodine, SC, Roy, RR, Meadows, DA, Zernicke, RF, Sacks, RD, Fournier, M., &
as equações precisariam ser modificadas para levar em conta as características específicas Edgerton, VR (1982). Características arquitetônicas, histoquímicas e contráteis
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comprimento do sarcômero na mesma espécie (Jurestovsky et al., 2022), agora será possível
Böhmer, C., Prevoteau, J., Duriez, O., & Abourachid, A. (2020). Gulper, ripper e
determinar a força máxima que as cobras do milho podem gerar, permitindo trabalhos futuros
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AGRADECIMENTOS
Agradecemos a Andrew Knoll pela assistência com a digitalização ÿCT. Este trabalho foi Carpinteiro, CC (1986). Um inventário de rituais de combate em cobras.
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Informações de apoio adicionais podem ser encontradas online na seção
Schiebel, PE, Hubbard, AM e Goldman, DI (2020). Estudo comparativo da cinemática
Informações de Apoio no final deste artigo.
de ondulação lateral de cobras em modelo de terreno heterogêneo. Biologia
Integrativa e Comparada, icaa125.
Schilling, N. e Carrier, DR (2010). Função dos músculos epaxiais em cães que andam,
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tetrápodes. Jornal de Biologia Experimental, 213, 1490–1502. Como citar este artigo: Tingle, JL, Jurestovsky, DJ, & Astley, HC
(2023). As contribuições relativas de
Schindelin, J., Arganda-Carreras, I., Frise, E., Kaynig, V., Longair, M., Pietzsch, T., músculos multiarticulares da cobra para movimentos em diferentes
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Hartenstein, V., Eliceiri, K., Tomancak, P., & Cardona, A. (2012). Fiji: Uma
plataforma de código aberto para análise de imagens biológicas. Métodos da
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hj Natureza, 9, 676–682.

Tingle Et Al, 2023

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Recebido: 10 de fevereiro de 2023 | Revisado: 4 de abril de 2023 | Aceito: 10 de abril de 2023

As contribuições relativas dos músculos multiarticulares da cobra

Jéssica L. Tingle1 | Derek J. Jurestovsky1,2 | Henry C. Astley1

mal compreendido, particularmente as consequências da posição anatômica

compensações de deslocamento, bem como resolver ambiguidades que surgiram

(magnitude total ou componentes de pitch/yaw/roll) estavam relacionados à massa da cobra, região

longissimus dorsi, iliocostal e levantador da costa). Áreas transversais musculares geralmente

escalonadas com valores positivos

alometria, e a maioria dos braços de alavanca não se afastaram significativamente da similaridade

quatro músculos epaxiais, que não diferiram significativamente entre si no cruzamento

área seccional. As magnitudes e componentes totais do braço de alavanca diferiram entre

músculos. Encontramos algumas evidências de variação regional, indicando que

ao conhecimento dos músculos da cobra especificamente e dos sistemas musculares multiarticulares

geralmente, fornecendo uma base para futuras comparações entre espécies e

sistemas multiarticulares bioinspirados.

J. Morfol. 2023;284:e21591. https:// wileyonlinelibrary.com/journal/jmor | 1 de 20

alometria, biomecânica, morfologia funcional, amplitude de movimento, escamas, vertebrados

robôs, helicópteros empoleirados e manipuladores de robôs de preensão, entre

FIGURA 1 (Ver legenda na próxima página)

ÿA, 10,99–26,16 ÿm voxels,

no MorphoSource como pilhas de imagens (consulte Arquivo de informações de suporte

2.1 | Preparação de amostras e micro-tomografia computadorizada 1 para DOIs).

de varreduras ÿCT (Figura 1b). Para determinar o comprimento vertebral, escolhemos

também foram usados em um estudo anterior

seleção do polígono nos permitiu delinear vários músculos de interesse: o semiespinhal-

cobra, tiradas ligeiramente posteriores a 25%, 50% e 75% do comprimento da cloaca

ser encontrados em informações de apoio

têm valores negativos, enquanto os componentes x (inclinação) podem ter valores

movimento: nos dois primeiros cenários, o corpo da cobra está ancorado em

na extremidade anterior ou posterior, de modo que a contração muscular leva ao

em torno do qual a rotação acontece.

Também usamos uma abordagem mais simplista para estimar as contribuições

relativas potenciais de cada músculo para o torque, calculando

a distância entre cada centróide muscular e o centróide do côndilo

a distância vertical entre os dois pontos de fixação muscular e Fz = o comprimento do

músculo (número de vértebras estendidas vezes o comprimento de uma vértebra). Como

Além de calcular os braços de alavanca muscular usando métodos monoarticulares

simples, também empregamos uma abordagem diferente para contabilizar

cálculo de torque. comprimentos calculados com e sem ajuste de espiralidade,

(comprimento em uma determinada curvatura

equação para comprimento do arco espiral em termos de anatomia mensurável comprimento

Materiais e métodos suplementares para derivação detalhada.

(ln(1 ÿ ÿ d vp ) ÿ ln(1 ÿ ÿd vai ))

A equação acima tem uma propriedade interessante: o termo

em uma determinada curvatura da coluna vertebral na qual o músculo forma uma

também podemos colocar S em termos do número de vértebras abrangidas e do

A derivada do encurtamento muscular absoluto (S) em relação a

o ângulo entre as vértebras ( ) é igual a:

abordagem. semiespinhal-espinhal, o multífido, o longissimus dorsi, o iliocostal e o levantador da

costa (Figura 1a) . O semiespinhal-espinal abrange 19 vértebras no total, com o tendão

principal R, 2022). Antes da ANCOVA, registramos a massa transformada e o

comprimento vertebral, e calculamos a média dos comprimentos de 6 a 9 vértebras

o efeito da massa da cobra, região do corpo (anterior, médio, posterior) e identidade

flexionam a coluna vertebral

ventralmente) e valores negativos para os componentes de guinada e rotação em todos

TABELA 2 Resultados das análises ANCOVA.

Comprimento vertebral Log10 (mm) Interceptar 0,002 1 1.481 0,244

Massa de registro (g) 0,120 1 102.873 7.8E-08

Região da cobra 0,007 2 3.091 0,077

Seção transversal do músculo Log10 Interceptar 1.332 1 153.615 <2.2e-16

Região da cobra 0,096 2 5.529 0,006

Músculo 0,289 4 8.333 1.1E-05