VISITA DE ABELHAS A NARINAS DE AVES DE RAPINA (ACCIPITRIDAE E STRIGIDAE): MUTUALISMO FACULTATIVO?

Dbora N C Lobato, Yasmine Antonini, Rogrio Parentoni Martins e Roberto Azeredo

INTRODUO
Muitas espcies de organismo na natureza participam direta ou indiretamente em interaes mutualsticas (Townsend et al. 2006). Quando uma interao mutualstica se estabelece ambas as espcies se beneficiam da interao. Todas as espcies de abelhas sem ferro so sociais e tm colnias permanentes. Embora elas se alimentem basicamente de plen e nctar, algumas espcies podem se alimentar de carne em decomposio, fezes e outros tipos de matria orgnica. Freqentemente elas coletam suor do homem e de animais (Nogueira-Neto 1997). Abelhas sem ferro podem se beneficiar da interao com outros tipos de invertebrados como , por exemplo, o caso de vrias espcies de caros que auxiliam na limpeza das colmias. No entanto, no h registros sobre interaes mutualsticas entre abelhas sem ferro e vertebrados. Os gavies, guias e corujas, conhecidos popularmente como aves de rapina, atacam suas presas diretamente a partir de poleiros ou as perseguem em pleno vo. Essa capacidade e agilidade so facilitadas pela viso binocular de profundidade (Brown e Amadon 1989). No Brasil h 45 espcies de Falconiformes sendo que a de maior porte, o gavio-real, ou uirau Harpia harpyja (Linnaeus, 1758), est includo na categoria vulnervel na lista da IUCN. O sucesso da reproduo dos Falconiformes em cativeiro depende de diversos fatores, entre eles temperatura e alimentao adequadas, fornecimento de material para nidificao (Galetti e Carvalho 2000, Albuquerque 1995) e provavelmente de interaes mutualsticas. Antonini et al. 2004 observaram que um adulto de Harpia harpija, proveniente de um cativeiro da Alemanha (regio onde no ocorrem abelhas sem ferro), apresentava dificuldades em respirar pelas narinas. Este indivduo permanecia constantemente com as aves do bico abertas, provavelmente devido obstruo de suas narinas. Cerca de um ms aps a sua chegada ao

cativeiro, em Belo Horizonte, observou-se que ele j era capaz de manter naves do bico fechadas, um indicativo de que o mesmo respirava normalmente. Verificou-se tambm que abelhas entravam e saiam de suas narinas e removiam secrees ali acumuladas. A obstruo nasal pode ter comprometido temporariamente a sade dessa ave, pois ele no foi capaz de se reproduzir no cativeiro em que vivia na Alemanha. No entanto, alguns meses aps seu retorno ao Brasil, ela conseguiu se reproduzir com sucesso. Este trabalho tem como objetivo relatar, observaes sobre o comportamento de limpeza das narinas que abelhas sem ferro realizam em H. harpyja em cativeiro e de outras espcies de aves de rapina das famlias Accipitridae e Stringidae em cativeiro e no campo.

MATERIAL E MTODOS
As observaes sobre H. harpyja foram realizadas em um criadouro de aves na regio metropolitana de Belo Horizonte, e por meio de observaes ad libidum de animais adultos que vivem no Zoolgico de Belo Horizonte (FZB-BH) e de Manaus (CIGS). As observaes sobre o comportamento de limpeza das narinas em H. harpija foram realizadas, com o auxlio de um binculo em setembro de 2004, em trs indivduos (um macho, uma fmea e um filhote) entre 9:00 e 14:00 h (perodo de maior atividade das abelhas sem ferro). A cada hora observouse dez minutos a fim de se quantificar o nmero de abelhas presentes nas narinas dos indivduos. Anlise de Varincia (ANOVA) foi utilizada para testar se houve diferenas significativas no nmero de abelhas presente em cada indivduo ao longo do dia.

RESULTADOS E DISCUSSO
Operrias de apenas uma espcie de abelha sem ferro, Paratrigona lineata (Apidae: Meliponina) (Lepeletier, 1836), foram observadas entrando completamente nas narinas das aves no interior
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Anais do VIII Congresso de Ecologia do Brasil, 23 a 28 de Setembro de 2007, Caxambu - MG

das quais removiam secrees seca e lquida (Figura 1). O nmero de abelhas observadas entrando nas narinas da fmea (n = 47) foi maior do que o observado no macho (n = 31) e no filhote (n = 22). No entanto, houve diferena significativa apenas entre o nmero de abelhas que visitaram as narinas da fmea e do filhote (F= 2,25, P < 0,05). O filhote mais inquieto que o macho que por sua vez mais inquieto que a fmea, o que pode influenciar as diferenas encontradas nas taxas de visitas. A medida que a temperatura aumenta (ao longo do dia) h um aumento do nmero de abelhas, embora isso no tenha sido quantificado. Nos outros dois animais observados em cativeiro (FZB-BH e CIGS) alm de P. lineatta observou-se tambm a presena de Plebeia sp visitando as narinas de H. harpija . A presena de P. lineatta tambm foi observada nas narinas da coruja-orelhuda Rhinoptynx clamator (Strigidae) (Vieillot, 1808), no uiraufalso Morphnus guianensis (Daudin, 1800) e no gavio-pato Spizastur melanoleucus (Vieillot, 1816). O comportamento de visitas das abelhas foi semelhante ao observado em H. harpyja . Em Elanus leucurus (Vieillot, 1818), Rupornis magnirostris (Gmelin, 1788), Buteo albicaudatus (Vieillot, 1816), Heterospizias meridionalis (Latham, 1790) e Spizaetus ornatus (Daudin, 1800) observou-se a presena de abelhas sem ferro entrando nas narinas das aves, mas no foi possvel identific-las. Em Bubo virginianus (corujo) foi observada a presena de Melipona rufiventris na narina de um individuo jovem. A tribo Enawene-Nawe, que habita o noroeste do Estado do Mato Grosso mantm indivduos de H. harpyja em cativeiro e nesses animais foi observada a presena de Scaptotrigona sp. visitando o bico e as narinas da guia. As abelhas visitam tambm o nus da ave, removendo excrementos ali retidos (Gilton Mendes, com. pessoal). A secreo coletada nas narinas dos Falconiformes pode ser uma fonte de protena e sais minerais para as abelhas. Porm, a importncia dessa interao para as espcies de Falconiformes ainda no est bem definida. Provavelmente, para as aves, a limpeza das narinas efetuada pelas abelhas pode desobstrulas e deste modo facilitar uma respirao adequada. O grande nmero de espcies de aves que participam da interessa nos revela a potencial importncia desse tipo de interao ecolgica para ambos os grupos. As bases ecolgicas evolutivas de tal comportamento, no entanto,

somente podero ser elucidadas aps estudos de longo prazo em vrias espcies de aves de diferentes reas da regio Neotropical, nica regio biogeogrfica onde as abelhas sem ferro ocorrem.

CONCLUSO
Considerando o grau de ameaa a que vrias espcies de aves de rapina esto sujeitas e que o conhecimento sobre os possveis benefcios que a interao com as abelhas sem ferro pode trazer para as aves praticamente inexistente, tornase urgente analisar essas interaes em detalhes. Dessa forma preciso incluir outras espcies de Falconiformes, principalmente as que se encontram ameaadas de extino, pois aparentemente essa interao pode afetar sua sobrevivncia e sucesso reprodutivo. Os resultados permitiro subsidiar a elaborao de estratgias de manejo para a conservao das espcies, principalmente em relao aos indivduos, fora do Brasil, onde abelhas sem ferro no ocorrem naturalmente.

REFERNCIAS BIBLIOGRFICAS
Albuquerque, J.L.B. (1995) Observations of rare raptors in southern atlantic rain-forest of Brazil. J. F. Orni. 66: 363-369. Townsend, C. R.; Begon, M.; e Harper, J. L. (2006) Fundamentos em ecologia. Porto Alegre: Editora Artmed. Brown, L. e Amadon, D. (1989) Eagles, hawks e falcons of the world. New Jersey: Editora The Wellfleet. Galetti M, e Carvalho. (2000) Sloths in the diet of a Harpy Eagle nestling in eastern. Amazon Wilson Bulletin 112 ( Parte 4): 535-536. Iucn (2004) Red list of threatened species. Unio Internacional para a Conservao da Natureza. Disponvel em: http://www.iucnredlist.org/. Acesso em 20 de junho de 2006. Nogueira-Neto, P. (1997) Vida e criao das abelhas indgenas sem ferro. So Paulo: Editora Nogueirapis. Ricklefs, R.E. (1996) A economia da natureza. Rio de janeiro: Editora Guanabara Koogan. Sick, H. (1997) Ornitologia brasileira, 4a ed. Rio de Janeiro: Editora Nova Fronteira

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